UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO Transcriptomic profile and defense strategies in the red seaweed Laurencia dendroidea J. Agardh Louisi Souza de Oliveira 2015 Louisi Souza de Oliveira Transcriptomic profile and defense strategies in the red seaweed Laurencia dendroidea J. Agardh Tese submetida ao Programa de Pós- graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de doutor. Orientadores: Dr. Renato C. Pereira Dr. Fabiano L. Thompson 2015 De Oliveira, Louisi Souza Transcriptomic profile and defense strategies in the red seaweed Laurencia dendroidea J. Agardh / Louisi Souza de Oliveira – Rio de Janeiro: Instituto de Biologia, 2015. x, 157 f. : il. ; 31 cm. Orientador: Renato Crespo Pereira. Co-orientador: Fabiano Lopes Thompson Tese (doutorado) – UFRJ, IB, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva, 2015. 1. Holobionte. 2. Alga. 3. Bactéria. 4. Metabólito secundário. 5. Terpeno. 6. Patógeno. 7. Defesa. 8. Expressão Diferencial. - Tese. I. Pereira, Renato Crespo. II. Universidade Federal do Rio de Janeiro, IB, Programa de Pós- Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva. III. Título. FOLHA DE APROVAÇÃO LOUISI SOUZA DE OLIVEIRA Transcriptomic profile and defense strategies in the red seaweed Laurencia dendroidea J. Agardh Tese de doutorado submetida ao Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, como requisito para a obtenção do título de Doutor em Ciências. Aprovada em: ____ / ____ / ____ Banca examinadora: __________________________________ Dra. Yocie Yoneshigue Valentin Universidade Federal do Rio de Janeiro __________________________________ Dra. Mariana Cabral de Oliveira Universidade de São Paulo __________________________________ Dra. Angelica Ribeiro Soares Universidade Federal do Rio de Janeiro __________________________________ Dr. Ricardo Henrique Kruger Universidade de Brasília __________________________________ Dr. Paulo Sergio Salomon Universidade Federal do Rio de Janeiro Agradecimentos Ao longo dos anos de dedicação que resultaram nessa tese, tive a felicidade de contar com o apoio de pessoas muito especiais, sem as quais a caminhada seria muito mais árdua. Aos meus orientadores, prof. Renato Crespo Pereira e prof. Fabiano Thompson, agradeço pelos valiosos ensinamentos, pela dedicação e incentivo em todas as fases do trabalho, e por oferecerem as condições necessárias para o desenvolvimento dessa tese. Agradeço, ainda, aos meus caros colegas e amigos do Laboratório de Microbiologia pelo auxílio na execução dos experimentos e pela convivência enriquecedora. À Patrícia Malheiros e Rosa Otsuki, obrigada pelo companheirismo e pelo auxílio nas tarefas burocráticas. À Angélica do Carmo agradeço pelo carinho e por tornar a rotina mais leve. Em especial, agradeço ao Gustavo Gregoracci, Diogo Tschoeke, Genivaldo Gueiros, Ana Carolina Rubens, Marcelle Gerolimich, Monique Anjos, Gabriela Calegario, Pedro Meirelles e Luciana Leomil sem os quais esse trabalho não seria possível. Aos colaboradores do Jardim Botânico do Rio de Janeiro, prof. Gilberto Amado-Filho, prof. Leonardo Salgado, Lilian Hill e Vanessa Reis, meu sincero agradecimento pela importante contribuição científica e pelo auxílio nas coletas. Às colaboradoras e amigas Daniela Sudatti e Aline Oliveira agradeço por cederem os clones de Laurencia utilizados no trabalho e pela contribuição nas mais diversas etapas. Agradeço à Lina Felix e ao prof. Marcio Alves por me ensinarem a dar os primeiros passos no mundo da biologia molecular. Ao Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva e aos professores a ele vinculados, agradeço por receber meu projeto e oferecer as condições acadêmicas necessárias à sua execução. À Universidade Federal do Rio de Janeiro, agradeço pela infraestrutura para o desenvolvimento desta tese e por me receber de forma acolhedora em seu quadro de funcionários. Agradeço às agências de fomento CAPES, FAPERJ e CNPq pelo auxílio financeiro para o desenvolvimento deste estudo. Aos meus pais agradeço pelo amor e pelos valores essenciais a mim transmitidos, vocês foram e sempre serão meus maiores incentivadores e meu referencial. Ao meu irmão, minha querida cunhada e nossa pequena Helena, obrigada pelo companheirismo e doçura nos momentos mais difíceis. Ao meu namorado, Caio Rangel, agradeço pelo amor e compreensão diante da constante correria que representou a conclusão deste trabalho. Aos primos João e Marisa Tulli, agradeço pela acolhida na Cidade Maravilhosa. Agradeço à minha grande família pelo apoio incondicional e pelos momentos de alegria incomparáveis. Aos meus amigos espalhados por esse país, mas muito próximos do coração, agradeço imensamente pela torcida, vocês tornam meus dias muito mais alegres e ensolarados. De forma especial agradeço a Daniela Magalhães, Marina Sales, Ticiellen Macedo e Mayara Tulli, amigas de longa data e sempre presentes, apesar da distância. Às queridas Giselle Cavalcanti, Cecília do Valle, Gilda Amaral, Gizele Garcia, Cintia Rua, Ana Carolina Soares, Adriana Fróes, Juline Walter e Cynthia Silveira pelos momentos de descontração e risadas inesquecíveis. Ao amigo Rafael Pinho pela companhia e pelo bom humor inabalável. À “galera do bem” pela alegria de sempre e pelo apoio nessa trajetória. A todos os que torceram e intercederam por mim, aos queridos amigos e familiares que não me deixaram desanimar diante das adversidades, muito obrigada. “There is no chance, no destiny, and no fate that can circumvent, or hinder, or control the firm resolve of a determined soul”. Ella Wheeler Wilcox Articles published during the PhD program De Oliveira LS, Tschoeke DA, de Oliveira AS, Hill LJ, Paradas WC, Salgado LT, Thompson CC, Pereira RC, Thompson FL: New Insights on the terpenome of the red seaweed Laurencia dendroidea (Florideophyceae, Rhodophyta). Mar Drugs 2015, 13:879–902. Moreira APB, Duytschaever G, Chimetto Tonon LA, Fróes AM, de Oliveira LS, Amado-Filho GM, Francini-Filho RB, De Vos P, Swings J, Thompson CC, Thompson FL: Photobacterium sanctipauli sp. nov. isolated from bleached Madracis decactis (Scleractinia) in the St Peter & St Paul Archipelago, Mid-Atlantic Ridge, Brazil. PeerJ 2014, 2:e427. Reis VM, Oliveira LS, Passos RMF, Viana NB, Mermelstein C, Sant’anna C, Pereira RC, Paradas WC, Thompson FL, Amado-Filho GM, Salgado LT: Traffic of secondary metabolites to cell surface in the red alga Laurencia dendroidea depends on a two-step transport by the cytoskeleton. PLoS One 2013, 8:e63929. De Oliveira LS, Gregoracci GB, Silva GGZ, Salgado LT, Filho GA, Alves-Ferreira M, Pereira RC, Thompson FL: Transcriptomic analysis of the red seaweed Laurencia dendroidea (Florideophyceae, Rhodophyta) and its microbiome. BMC Genomics 2012, 13:487. Articles submitted during the PhD program Moura RL, Rezende CE, Almeida MG, Silva Jr. JM, Araujo BF, Brito F., Rangel TP, Oliveira BCV, Salomon PS, Moraes FC, Amado Filho G., Bahia R., Paranhos R, Dias RJ., Mahiques MM, Siegle E, Bastos AC, Figueiredo A, Silva C, Hajdu E, Asp N, Gregoracci G, Leitão S., Yager P, Froes A, Campeão M, Silva BS, Moreira A., de Oliveira LS, Soares AC, et al.: Discovery of a new reef biome at the mouth of the Amazon River. Science Advances 2015, submitted. Walter JM, Tschoeke DA, de Oliveira L, Leomil L, Tenório M, Moura RL, Meirelles, PM, Amado-Filho G., Valle R, Coutinho R, Salomon P., Thompson C., Thompson F.: Metagenomic plasticity explains widespread distribution of turf algae holobionts in reef systems. ISME J 2015, submitted. Appolinario LR, Tschoeke D, Venas T, Campeão ME, Amaral G, Leomil L, de Oliveira LS, Otsuki RK, Swings J, Thompson FL, Thompson CC: Description of Endozoicomonas arenosclerae sp. nov. using a genomic taxonomy approach. Antonie van Leeuwenhoek J Microbiol 2015, submitted. Calegario G, de Oliveira LS, Amado Filho G, Pereira RC, Thompson CC, Thompson FL: Genetic diversity of the endemic red algae Plocamium brasiliense in a South Atlantic upwelling region. J Phycol 2015, submitted. Articles in preparation De Oliveira LS, Tschoeke DA, Lopes ACRM, Sudatti DB, Meirelles PM, Pereira RC, Thompson F: Transcriptomic reprogramming of the red seaweed Laurencia dendroidea in response to the potentially pathogenic bacteria Vibrio madracius. In preparation 2015. Tschoeke DA, de Oliveira LS, Meirelles PM, Thompson CC, Coutinho R, Sergey D, Thompson FL: Metagenomic analysis and quorum sensing inhibitory activity of microbial mats from a hypersaline coastal lagoon. In preparation 2015. Silva BSO, Leomil L, de Oliveira LS, Fróes A, Gregoracci GB, Yager PL, Thompson FL: Virioplankton diversity in the river-ocean continuum of the Amazon river. In preparation 2015. Nardeli SM, Artico S, de Moura SM, Aoyagi G, Silva TF, de Oliveira LS, Tschoeke DA, Romane E, Tompson FL, Alves-Ferreira M: Genome-wide identification and phylogenetic analysis of MADS-box gene family in Gossypium hirsutum and in diploid parental cotton species. In preparation 2015. Silveira CB, Gregoracci GB, Coutinho FH, Soares AC, Silva GG, Haggerty JM, de Oliveira LS, Cabral A, Dinsdale EA, Edwards RA, Paranhos R, Francini-Filho RB, Rohwer F, Thompson F: Shifts towards anaerobic microbial community in the coral holobiont Mussismilia braziliensis during the night. In preparation 2015. Silveira CB, Coutinho FH, Silva GG, Cavalcanti G, de Oliveira LS, Cabral A, Paranhos R, Francini-Filho RB, Moura RL, Thompson CC, Gregoracci GB, Wegley-Kelly L, Dinsdale EA, Edwards RA, Rohwer F, Thompson F: Seasonal