ГЛАВА I. ТРИПАНОСОМАТИДЫ (KINETOPLSTEA: TRYPANOSOMATIDA) И НАСЕКОМЫЕ (INSECTA): ПАТТЕРНЫ КОЭВОЛЮЦИИ И ДИВЕРСИФИКАЦИЯ СИСТЕМ ПАРАЗИТ–ХОЗЯИН А.О. Фролов Зоологический институт Российской академии наук, Университетская наб. 1, 199034, Санкт-Петербург, Россия; e-mail: [email protected] ВВЕДЕНИЕ организованная в десятки макси и тысячи мини кольцевых молекул (Vickerman and Preston 1976; Понятие «коэволюция» не принадлежит к Frolov and Karpov 1995; Lukeš et al. 2002; von der числу строгих биологических терминов и в ра- Heyden et al. 2004). В состав Kinetoplastea входят ботах разных авторов может использоваться для как свободноживущие, так и паразитические характеристики различных аспектов взаимоотно- организмы (Vickerman 1976; Moreira et al. 2004). шений, складывающихся между представителями Филогенетические исследования показывают разных таксонов, объединенных тесными эколо- (Рис. 1), что переход к паразитизму происходил гическими связями. Однако даже в своем наи- у кинетопластид независимо и неоднократно в более консервативном выражении (Janzen 1980) нескольких отрядах этих жгутиконосцев (Moreira оно предполагает наличие существенного разно- et al. 2004; Simpson et al. 2006; Deschamps et al. образия типов и форм таких взаимоотношений, 2011; Lukeš et al. 2014). Следствием одного из та- которые могут проявляться на популяционном, ких эволюционных событий и стало обособление организменном, биохимическом и молекулярном группы облигатных паразитов – трипаносоматид уровнях. Считается, кроме того, что коэволюци- (Vickerman 1994; Moreira et al. 2004; Simpson et al. онные процессы способны существенным образом 2004; Flegontov et al. 2013; Lukeš et al. 2014). От влиять на диверсификацию живых систем, явля- остальных кинетопластид представителей отряда ясь важнейшим механизмом формирования био- Trypanosomatida отличает наличие в их клетках разнообразия (Hembry et al. 2014). В этой главе единственного (переднего) жгутика и особая ор- мы рассмотрим отдельные паттерны коэволюции ганизация кинетопластной ДНК (эукинетопласт) паразитических жгутиконосцев трипаносоматид (Vickerman and Preston 1976; Frolov and Karpov и их хозяев – насекомых и проанализируем из- 1995; Lukeš et al. 2002). Отряд Trypanosomatida вестные примеры диверсификации систем пара- включает одно сем. Trypanosomatidae. В состав зит–хозяин, формирующихся при их участии. семейства входят паразиты человека, животных и В современной системе эукариот трипаносо- растений, обладающие диксенными жизненными матиды представлены отрядом Trypanosomatida циклами: Trypanosoma, Leishmania, Phytomonas и Kent, 1880 stat. nov. Hollande, 1952, входящим многочисленные моноксенные паразиты насеко- в класс Kinetoplastea Honigberg, 1963 emend. мых: Crithidia, Leptomonas, Blastocrithidia, Herpeto- Vickerman, 1976 (Рис. 1). Кинетопластиды, в свою monas, Angomonas, Strigomonas, Blechomonas, Novy- очередь, вместе с их ближайшими родственни- monas (Рис. 1). ками эвгленовыми жгутиконосцами формируют Наибольшую известность трипаносоматиды крупный монофилетический таксон Euglenozoa, получили как возбудители серьезных заболе- входящий в супергруппу Excavata (Roger and ваний человека: болезни Чагаса, Африканской Simpson 2009). От эвгленовых и всех других эу- сонной болезни, кала-азара, болезни Боровского и кариот кинетопластид отличает присутствие в их др., распространенных в странах с жарким клима- клетках уникальной органеллы – кинетопласта, том. По данным ВОЗ не менее 20 млн человек яв- представляющего собой специализированный ляются носителями различных трипаносомозов и субкомпартмент единого митохондриона клетки, лейшманиозов, и около 3 млн новых заболеваний, в котором локализована митохондриальная ДНК, вызываемых этими паразитами, ежегодно реги- Глава I. Трипаносоматиды и насекомые 17 стрируются по всему миру (WHO 2012). Данные нии трипаносоматид (Maslov et al. 2007; Votýpka ВОЗ показывают, что более трети населения et al. 2010, 2012, 2013; Jirků et al. 2012; Kostygov et Земного шара постоянно проживает в зонах риска al. 2016), нежели упразднением описанных ранее заражения трипаносомозами и лейшманиозами. (Kostygov et al. 2014). Заболевания диких и домашних животных, такие как нагана, сурра, дурина, вызываемых различ- 1. О ПРОИСХОЖДЕНИИ ными видами трипаносом, зачастую протекают в ТРИПАНОСОМАТИД форме эпизоотий, нанося серьезный экономиче- ский ущерб скотоводству во многих странах Ла- Представления об эволюции трипаносоматид тинской Америки, Африки и Азии (Hoare 1972). и специфики их взаимоотношений с насекомыми Не меньшие потери несет сельское хозяйство неминуемо основываются на принятии той или стран Латинской Америки и Карибского бассейна иной модели происхождения этой уникальной из-за увядания культурных растений, в первую группы кинетопластид. Такие гипотезы, с одной очередь кофейных деревьев, кокосовых и маслич- стороны, позволяют включать в последующий ных пальм, которое вызывают размножающиеся анализ эволюционных процессов в качестве пер- во флоэме этих растений жгутиконосцы рода вичных хозяев трипаносоматид те или иные груп- Phytomonas. Эти заболевания часто принимают пы организмов, а с другой – оценивать, хотя и с форму эпифитотий (Dollet 1984, 1991). известными допущениями, вероятную продолжи- Однако патогенные виды составляют всего тельность коэволюционных процессов, связываю- около 2% от известного разнообразия предста- щих этих паразитических жгутиконосцев и их хо- вителей семейства (Hoare 1972; Сафьянова 1982; зяев. Проблема происхождения трипаносоматид Подлипаев 1990). Помимо них, известны более неоднократно и всесторонне обсуждалась в ли- 300 видов гетероксенных трипаносом, паразити- тературе в «домолекулярную» эпоху (Léger 1904; рующих в различных позвоночных животных, Wallace 1966; Hoar 1972; Baker 1974; Woo 1987; переносчиками которых служат членистоногие Фролов 1993; Vickerman 1994), однако интенсив- (главным образом насекомые) и пиявки, а также ные исследования филогении трипаносоматид около 200 видов моноксенных трипаносоматид, последнего десятилетия внесли в эту дискуссию паразитирующих в насекомых (Wallace 1966; ряд существенных изменений (Moreira et al. 2004; Hoare 1972; Подлипаев 1990). Здесь, правда, Hamilton et al. 2007; Flegontov et al. 2013; Maslov следует оговориться, что приводимые данные et al. 2013; Lukeš et al. 2014). Поскольку свобод- отражают знания «домолекулярного» периода в ноживущие трипаносоматиды науке неизвестны, изучении группы. Работы последнего десятиле- то предполагается, что предками трипаносоматид тия, основанные на использовании различных мо- были двужгутиковые кинетопластиды комменса- лекулярных маркеров при изучении филогении лы или паразиты их первичных хозяев (Фролов и разнообразия трипаносоматид, существенно и др. 2015а). Филогения кинетопластид (Рис. 1), подорвали доверие к двум «китам», на которых убеждает нас в том, что эта группа была исходно базировались прежние представления: «концеп- предрасположена к формированию паразитарных ции морфотипов» Гоара и Уоллеса и исторически ассоциаций с самыми разными представителя- сложившейся парадигмы «один хозяин – один ми эукариот – от простейших до позвоночных вид паразита» (Hoare and Wallace 1966; Votýpka животных (Simpson et al. 2006; Lukeš et al. 2014). et al. 2010; Maslov et al. 2013; Lukeš et al. 2014). Как мы уже подчеркивали, во всех отрядах этой Однако тенденции современных исследований в группы имеются примеры независимых перехо- целом не влияют на общий вывод о существен- дов их представителей к паразитическому образу ном преобладании непатогенных видов в составе жизни (Рис. 1), а численность паразитических семейства трипаносоматид. В этом смысле пока- кинетопластид многократно превышает число их зателен тот факт, что большинство исследований свободноживущих видов. фауны моноксенных трипаносоматид насекомых У кинетопластид известны два типа жиз- последнего времени гораздо чаще сопровождается ненных циклов: диксенный и моноксенный, и обнаружением новых видов, в том числе представ- возможность их реализации существенно раз- ляющих неизвестные ранее филогенетические ли- личается в разных группах хозяев. Гипотезы 18 А.О. Фролов Рис. 1. Кладограмма, отображающая консенсус современныx данных о филогенетических отношениях кинетопластид (по данным разных авторов: Nikolaev et al. 2003; Moreira et al. 2004; Simpson et al. 2004; Maslov et al. 2010; Deschamps et al. 2011; Hirose et al. 2012; Flegontov et al. 2013; Kostygov et al. 2014; Votýpka et al. 2014; Losev et al. 2015). Красным цветом на кладограмме выделены филогенетические линии паразитических кинетопластид. Шрифты: зеленый – внешняя группа, красный – диксенные паразиты, синий – моноксенные паразиты насекомых. анцестральной гетероксенности трипаносоматид криптобий и трипаносоматид (Рис. 1). Поскольку связывали их происхождение с двужгутиковыми, никаких иных примеров гетероксенных циклов паразитическими криптобиями и/или трипано- у двужгутиковых кинетопластид неизвестно, то плазмами. Представители тех и других демон- следует полагать, что предок трипаносоматид стрируют разнообразие форм паразитизма, в том обладал гомоксенным жизненным циклом. В числе и становление облигатного гетероксенного качестве своих хозяев представители современ- жизненного цикла у ряда кровепаразитов рыб ной фауны трипаносоматид широко используют (Woo 1987; Фролов 1993). Модель первичной пиявок, насекомых, позвоночных животных и гетероксенности трипаносом хорошо поддержи- высшие растения (Vickerman 1976, 1994). Ни вается сравнительно-морфологическими данны- растения, ни пиявки не могут рассматриваться ми, особенно сходством сложной организации как анцестральные группы хозяев