Metabolitos secundarios con actividad antifúngica en la tribu Senecioneae (Asteraceae) García Contreras, María Paula1 [email protected] 1.Pontificia Universidad Javeriana. Facultad de Ciencias. Unidad de Investigaciones Agropecurias (UNIDIA). Grupo de investigación en fitoquímica (GIFUJ) RESUMEN Los hongos patógenos de plantas representan grandes pérdidas para el sector floricultor y su tratamiento se ha visto limitado debido a la toxicidad de los fungicidas y al desarrollo de mecanismos de resistencia por parte de los patógenos. Los metabolitos secundarios de las plantas se han estudiado como una potencial alternativa para su tratamiento debido a su efectividad como sustancias antimicrobianas, particularmente dentro de la familia Asteraceae, la tribu Senecioneae se ha mostrado como un grupo potencial para la búsqueda de metabolitos secundarios con actividad biológica. Por lo tanto, el propósito de esta revisión es recopilar los estudios disponibles de actividad antifúngica para la tribu Senecioneae con el fin de identificar potenciales compuestos para la investigación en fungicidas naturales aplicables a fitopatógenos de cultivos de flores. Palabras clave: Asteraceae, Senecioneae, metabolitos secundarios, fitoquímica, aceites esenciales, monoterpenos, sesquiterpenos, alcaloides pirrolizidínicos, actividad antifúngica, fitopatógenos. INTRODUCCIÓN Las plantas son susceptibles a una gran variedad de agentes bióticos que pueden afectar su crecimiento, desarrollo y reproducción. Dentro de estos, los hongos patógenos tienen la capacidad de infectar tejidos como la raíz y el tallo, dificultando el transporte de agua y nutrientes, o las hojas, impidiendo procesos de intercambio gaseoso y fotosíntesis (Struck 2006). Debido a que estos patógenos pueden atacar plantas de interés económico como los cultivos de flores y generar grandes pérdidas (Cámara de Comercio de Bogotá 2015), los productores acuden a estrategias rápidas y sencillas para su tratamiento como la aplicación y rotación de fungicidas sobre los cultivos (Lesmes-Fabian & Binder 2013). Sin embargo, el uso y manipulación de estos fungicidas representa un riesgo para la salud humana al ser compuestos que irritan la piel y mucosas, son mutágénicos, carcinogénicos o interferentes de actividades enzimáticas (PPDB 2020); y al ser compuestos químicos recalcitrantes, se acumulan en pequeñas cantidades en las partículas de suelo, facilitando su movilización a través de cuerpos de agua, dejando trazas en el agua y alimentos de consumo humano, además, su degradación es generalmente lenta en los ecosistemas acuáticos y terrestres (Aldana et al. 2011). 1 Se han evaluado múltiples estrategias que buscan reemplazar el uso de fungicidas de síntesis química, siendo una de las más estudiadas el uso de organismos como controladores biológicos, ejemplo de esto es la aplicación de fórmulas a base de Rhodotorula mucilaginosa para el control de Botrytis cinerea en rosa, que demostró efectividad y estabilidad en el biocontrol a través del tiempo (Bautista et al. 2016). Sin embargo, son pocas las alternativas para el control biológico de especies de patógenos de gran importancia en cultivos de flores, y no ha sido posible la implementación de las alternativas ya existentes debido a interacciones con antagonistas presentes en el cultivo que pueden producir la atenuación o pérdida de actividad biológica del biocontrolador frente al patógeno (Gullino & Garibaldi 2007). Otra de las alternativas estudiadas para el control y manejo de patógenos ha sido el uso de moléculas producidas en el metabolismo secundario de plantas, ya que gracias a la gran diversidad de compuestos producidos en este proceso se ha convertido en uno de los mayores focos de investigación e innovación para responder a diferentes problemáticas biológicas (Wink 2008). Si bien muchos autores no consideran que los metabolitos secundarios tengan una funcionalidad preestablecida, para los metabolitos primarios es ampliamente conocido el papel importante que juegan en el desarrollo y crecimiento (Croteau et al. 2000). Según Radulović et al. (2013) las plantas aprovechan los metabolitos secundarios para responder a diferentes presiones que ejercen factores bióticos y abióticos como herbivoría, regulación de comunidades microbianas, atracción de polinizadores, dispersión de semillas y alelopatía. Dentro de las propiedades de los metabolitos secundarios producidos por múltiples familias de plantas se ha encontrado actividad antimicrobiana sobre bacterias, virus y hongos (Lang & Buchbauer 2011). La familia Asteraceae (Compositae) es una de las familias de plantas angiospermas más diversificadas, con 1.600 géneros y aproximadamente 23.000 especies (Kubitzki 2007) que presentan gran variabilidad en morfología, hábitos, formas de reproducción y fisiología, lo que le ha permitido conquistar la mayoría de los ecosistemas terrestres, excluyendo la Antártida (Funk et al. 2005). Esta familia ha sido ampliamente estudiada a nivel químico debido a la gran variedad de metabolitos secundarios que produce, principalmente terpenos, cumarinas, alcaloides y sus derivados que presentan propiedades antimicrobianas (Funk et al. 2009). En la familia existen 35 tribus aceptadas (Kubitzki 2007) (ANEXO, Tabla 1), dentro de las más diversificadas se encuentra la tribu Senecioneae, que cuenta con 150 géneros y 3.000 especies (ANEXO, Tabla 2), siendo Senecio el género más abundante de la tribu con más de 1.200 especies (Pelser et al. 2007). En Suramérica la tribu está distribuida sobre los Andes (Diaz-Piedrahita & Cuatrecasas, 1999), 2 siendo Perú y Colombia los países que presentan la mayor diversidad con 17 y 15 géneros representativos, respectivamente, y dentro de ellos los más diversificados son Pentacalia (200 spp.), Dendrophorbium (75 spp.) y Monticalia (70 spp.) (Funk et al. 2009). En la tribu Senecioneae se ha encontrado la producción altamente conservada de moléculas como monoterpenos, sesquiterpenos, lactonas sesquiterpénicas, alcaloides pirrolizidínicos y cumarinas con potencial actividad antimicrobiana (Carrillo-Hormaza et al. 2015, Hol & Van Veen, 2002), sin embargo, para Colombia se registran pocos estudios sobre géneros de esta tribu que producen metabolitos con capacidad antifúngica (Torrenegra et al. 2000; Pedrozo et al. 2006; Araujo-Baptista et al. 2020). Este artículo presenta una revisión sobre generalidades de los metabolitos secundarios producidos por la tribu Senecioneae y las diversas funciones que cumplen en las plantas, cuáles de ellos reportan actividad antifúngica y sus mecanismos de acción, con el fin de hacer una aproximación a potenciales candidatos en la producción de metabolitos secundarios que pueden ser empleados para el tratamiento de hongos patógenos de cultivos de flores. MATERIALES Y MÉTODOS Se realizó una búsqueda avanzada con operadores booleanos en las bases de datos Scopus, Google Scholar y Science Direct usando palabras clave como Asteraceae, Senecioneae, phytochemistry, phytochemical, chemical properties, pathogen, secondary metabolites y fungi, organizados en ecuaciones de búsqueda (ANEXO, Tabla 3). Simultáneamente, se realizó una búsqueda más especializada en SciFinder con palabras clave como Senecioneae, secondary metabolites, sesquiterpenes, pyrrolizidine alkaloids, monoterpenes, flavonoids, coumarins. Se seleccionaron los artículos que correspondieron a estudios de la tribu Senecioneae o de géneros contenidos en ella, que presentaron información sobre los metabolitos secundarios producidos por estos y aquellos que reportaron actividad biológica, particularmente actividad antifúngica sobre hongos fitopatógenos. Se obtuvo como resultado de la búsqueda un total de 112 artículos, 105 de ellos correspondientes a reportes de los metabolitos secundarios producidos por la tribu Senecioneae, y los 7 restantes a estudios en los que se evalúa la actividad antifúngica de metabolitos secundarios producidos por la tribu. Se encontraron artículos en los idiomas inglés, español, y alemán, publicados entre los años 1973 y 2020. 3 CAPÍTULO 1: METABOLITOS SECUNDARIOS DE LA TRIBU SENECIONEAE La tribu Senecioneae al igual que todas las tribus de Asteraceae produce una gran cantidad de metabolitos secundarios, pero se caracteriza por la producción de alcaloides pirrolizidínicos y lactonas sesquiterpénicas, particularmente del tipo eremofilanólidos y furanoeremofilanólidos, que han sido utilizados como marcadores quimiotaxonómicos de la tribu (Zhao et al. 2015). Dentro de la tribu también se producen compuestos como cumarinas y flavonoides, que han sido encontrados en géneros como Doronicum, Cineraria, Emilia, Jacobaea y algunas especies de Senecio, Pentacalia y Tephroseris (Hegnauer 1989, Torrenegra et al. 2000). Otros grupos de metabolitos como quinonas, poliacetilenos, diterpenos y triterpenos han sido escasamente reportados para la tribu, por lo que no serán tratados en esta revisión. Alcaloides pirrolizidínicos Los alcaloides pirrolidizidínicos (AP) son las moléculas más abundantes y diversas para la tribu Senecioneae; aunque también están presentes en 12 familias de angiospermas (Langel et al. 2011), el 95% de su variedad se encuentra concentrado en las tribus Senecioneae, Eupatoriaeae y en las familias Fabaceae y Boraginaceae (Aniszewzski 2007). Los AP son producidos a partir de la arginina y la L- ornitina y son transformados a un heterociclo necina acompañada por un ácido nécico (Fu et al. 2004). De acuerdo con las variaciones en la estructura de la base los AP se clasifican en cuatro grupos: tipo retronecina (1), tipo
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