Ciencias Marinas (2007), 33(3): 319–324 http://dx.doi.org/10.7773/cm.v33i3.1147 Nota de Investigación/Research Note Imposex en gastrópodos de Venezuela Imposex in gastropods from Venezuela P Miloslavich1, PE Penchaszadeh2, G Bigatti3 1 Departamento de Estudios Ambientales, Universidad Simón Bolívar, Apartado postal 89000, Caracas 1080, Venezuela. 2 CONICET-Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, UBA & Museo Argentino de Ciencias Naturales, Av. Angel Gallardo 470, Buenos Aires, Argentina. 3 Centro Nacional Patagónico CENPAT-CONICET, Bvd. Brown 2825, U9120ACV, Puerto Madryn Chubut, Argentina. E-mail: [email protected] Resumen Se denomina imposex a la aparición de caracteres sexuales secundarios en hembras de neogasterópodos producidos por la exposición a tributil-estaño (TBT). No existen hasta la fecha reportes de este fenómeno en el Caribe sur, donde habitan poblaciones de gasterópodos marinos que son comestibles y explotados comercialmente. Con el fin de determinar si el fenómeno de imposex afecta a poblaciones de gasterópodos, realizamos muestreos en diferentes zonas en Isla Margarita y la zona continental de Venezuela con distintos niveles de actividad náutica. Las especies afectadas fueron Chicoreus brevifrons, Chicoreus (Phylonotus) margaritensis y Leucozonia nasa; sin embargo, no se encontraron hembras con la vagina obstruida. Se encontró imposex en una laguna costera con alta densidad de botes pintados con anti-incrustantes, mientras que en costas abiertas y con bajo tránsito marino el fenómeno no fue observado. Una encuesta realizada con dueños de embarcaciones reveló que el TBT no se utiliza desde dos a tres años previos al presente estudio, pero ha sido reemplazado con otras pinturas anti- incrustantes. Este es el primer reporte de imposex en Venezuela, pero se necesitan otros estudios utilizando los bioindicadores identificados en este trabajo para determinar la dispersión de la contaminación por TBT y sus implicancias biológicas en zonas con tránsito marino. Palabras clave: gasterópodos comestibles, TBT, polución marina, imposex, Caribe sur. Abstract The imposex phenomenon is a superimposition of male characters on gastropod females due to exposure to tributyltin (TBT). There have been no previous reports of this phenomenon in the southern Caribbean, which is inhabited by some edible and commercially exploited gastropod populations. To determine whether imposex is affecting some of these local gastropod populations, surveys were conducted at several sites with different levels of boating activity around Margarita Island and on the continental coast of Venezuela. The species affected were Chicoreus brevifrons, Chicoreus (Phylonotus) margaritensis and Leucozonia nasa; however, no females with obstructed vagina were observed. Imposex was observed in a coastal lagoon and on the coast at sites characterized by medium to high boat concentrations, but was not detected in open waters with low marine traffic. A survey of local boat operators indicated that the use of TBT had stopped 2–3 years prior to this study and had been replaced by regular application of other antifouling paints. This is the first report of imposex in Venezuela, but further studies incorporating the bioindicators identified here are needed in order to determine the full extent of TBT contamination and the biological implications in zones with marine traffic. Key words: edible gastropods, TBT, marine pollution, imposex, southern Caribbean. Introducción Introduction Los gasterópodos gonocóricos presentan fecundación Gonochoristic gastropods employ internal fertilization, interna, transfiriendo los espermatozoides por cópula o transferring sperm by either copulation or spermatophores espermatóforos (Gibbs y Bryan 1994). El término imposex fue (Gibbs and Bryan 1994). The term imposex was first described descrito por primera vez por Smith en 1971 como una súperpo- in 1971 by Smith as a superimposition of male characters on sición de caracteres masculinos en hembras de gasterópodos gastropod females due to exposure to tributyltin (TBT), an expuestas a tributil-estaño (TBT, por sus siglas en inglés), un antifouling compound used in marine vessels (Smith 1981, compuesto anti-incrustante utilizado en embarcaciones mari- Bryan et al. 1986, Gibbs 1996). One such male character is the nas (Smith 1981, Bryan et al. 1986, Gibbs 1996). Uno de estos development of a penis and a vas deferens, which may block 319 Ciencias Marinas, Vol. 33, No. 3, 2007 caracteres es el desarrollo de un pene o un conducto deferente, the female oviduct causing sterilization and, consequently, a el cual puede bloquear el oviducto femenino causando esterili- decline of the gastropod population in the exposed zone zación y, en consecuencia, una disminución de la población de (Oehlmann et al. 1996a). This phenomenon is well known gasterópodos en la zona expuesta (Oehlmann et al. 1996a). around the world and has been reported in more than 170 spe- Este fenómeno es ampliamente conocido en todo el mundo y cies. Concentrations of TBT in water and sediment of less than ha sido reportado para más de 170 especies. Concentraciones 1 ng L–1 can induce imposex in neogastropods (Bryan et al. menores a 1 ng L–1 de TBT en agua y sedimentos pueden 1986). Biomonitoring of TBT pollution has been carried out in inducir imposex en neogasterópodos (Bryan et al. 1986). Se coastal waters and the open sea using muricid gastropods han realizado biomonitoreos de polución por TBT en aguas (Evans and Nicholson 2000). In South America, imposex was costeras y mar abierto usando gasterópodos murícidos (Evans reported for the first time in Chile by Gooding et al. (1999), y Nicholson 2000). En Sudamérica, el fenómeno de imposex in Brazil by Castro et al. (2000) and in Argentina by fue reportado por primera vez en Chile por Gooding et al. Penchaszadeh et al. (2001). Recent studies on the South (1999), en Brasil por Castro et al. (2000) y en Argentina por Atlantic and Pacific coasts (Caetano and Absalao 2002, Penchaszadeh et al. (2001). Estudios recientes hechos en las Fernandez et al. 2002, Goldberg et al. 2004, Bigatti and costas del Atlántico y el Pacífico Sur confirmaron que la Penchaszadeh 2005, Bigatti and Carranza 2007) confirm that presencia de imposex en una localidad está relacionada con la the presence of imposex in a given locality is related to TBT contaminación por TBT en agua y/o sedimentos (Caetano y pollution in water and/or sediments. Despite the broad geo- Absalao 2002, Fernández et al. 2002, Goldberg et al. 2004, graphic distribution of imposex, there are no reports from the Bigatti y Penchaszadeh 2005, Bigatti y Carranza 2007). A southern Caribbean. Several fishing settlements are located pesar de la amplia distribución del fenómeno de imposex, no throughout the coast of Venezuela, particularly in the east zone, existen reportes del mismo en el Caribe sur. A lo largo de la which is characterized by a highly productive upwelling costa venezolana se encuentran varios asentamientos de pesca- system (Penchaszadeh et al. 2000). Some edible and commer- dores, en particular en la costa este, la cual se caracteriza por cially exploited gastropod populations occur at these localities un sistema de surgencia altamente productivo (Penchaszadeh where many of the fishing vessels are painted with antifouling et al. 2000). En estas localidades existen muchas embar- products (Gómez 1999). In order to determine if imposex is caciones pintadas con productos anti-incrustantes y a su vez affecting some of these local gastropod populations, we sam- poblaciones de gasterópodos comestibles y explotados comer- pled one site on the continental central coast and several sites cialmente (Gómez 1999). Con la finalidad de determinar si el around Margarita Island off eastern Venezuela (fig. 1). fenómeno de imposex está afectando alguna de estas poblacio- nes locales de gasterópodos, muestreamos en un sitio en la Material and methods costa continental central y varios sitios alrededor de la Isla Margarita en el este de Venezuela (fig. 1). Sampling Material y métodos Gastropod specimens from the species and families listed in table 1 were collected during July 2004 at the sites specified. Muestreo On the continental coast, specimens were collected at Playa Durante julio de 2004 se recolectaron especímenes de gas- terópodos pertenecientes a las familias que figuran en la tabla 1. Los individuos fueron muestreados en la costa continental en Playa Patanemo (fig. 1), una playa arenosa oceánica con una zona rocosa en su parte este, caracterizada por muy bajo trán- sito marino. Los sitios muestreados en la Isla Margarita fueron Laguna La Restinga, La Caracola y La Pared. La Laguna La Restinga es una laguna costera caracterizada por una gran acti- vidad náutica y fondos de fango cubiertos con parches del alga Thalassia testudinum, así como extensas formaciones de man- glares (ver Bigatti et al. 2005). La marina de Playa La Caracola es un puerto deportivo con amarres para embarcaciones parti- culares, en donde no transitan barcos pesqueros. En La Pared, un sitio oceánico y expuesto en las costas exteriores de la isla, se tomaron muestras en dos sitios, el primero fue el embarca- Figura 1. Localidades de muestreo en el continente y en Isla Margarita dero usado por barcos de pesca con escasa profundidad y, el (detalle). segundo, un sitio cercano a la costa pero con una profundidad Figure 1. Location of the sampling sites on the mainland coast of de entre 5 y 10 m y con bajo tránsito marino (tabla 1). Venezuela and on Margarita Island