UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA Análise filogenética de Epipompilus Kohl, 1884 (Hymenoptera: Pompilidae) Eduardo Fernando dos Santos Orientador: Prof. Dr. Fernando Barbosa Noll Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Doutor em Ciências, Área: ENTOMOLOGIA (Versão revisada) RIBEIRÃO PRETO – SP 2013 RESUMO Epipompilus Kohl compreende 49 especies de vespas parasitoides de aranhas, das quais dezesseis ocorrem na Região Neotropical e no sul da Neártica e 33 na Região Australiana. A classificação do gênero tem sido considerado um enigma, uma vez que tem sido posicionado em três subfamílias diferentes. Considerando alguns aspectos taxonomicos e a distribuição incomum do gênero, o presente estudo objetivou testar sua monofilia e seu posicionamento dentro de Pompilidae. Uma análise cladística foi executada com base em 131 caracteres codificados a partir da morfologia de 31 espécies de Pompilidae (grupo interno) e outras 30 espécies de Pompilidae e não Pompilidae (grupos externos). Dos 131 caracteres, 40 deles foram construídos a partir de propoções morfométricas de estruturas corporais funcionalmente relacionadas. Tais caracteres foram tratados como contínuos, enquanto os outros 91 caracteres foram propostos a partir de estados discretos. A análise cladistica confirmou a monofilia do gênero, apresentando dois principais clados: um composto por espécies do Novo Mundo e o outro por espécies da Região Australiana. A monofilia de Epipompilus e dos dois clados, Neotropical e Australiano, foram fortemente suportadas. Além disso, tal análise sugere que Epipompilus não deveria ser classificado nem em Pompilinae e nem em Ctenocerinae, como tem sido feito, mas posicionado juntamente com Minagenia Banks em uma subfamília diferente, Epipompilinae. A relação entre Minagenia e Epipompilus apresentou suporte relativamente alto, sendo estabelecida por duas sinapomorfias inequívocas. Entretanto a delimitação de Epipompilinae e sua posicição dentro de Pompilidae se mantêm incertas e novas análises são necessárias para elucidar tais questões. Palavras-chave: Parasitoides, Região Neotropical, Região Australiana, Epipompilinae, Epipompiloides, Cladística. viii ABSTRACT Epipompilus Kohl comprises 49 species of spider parasitoid wasp, sixteen of which are from the Neotropical and southern Neartica Regions and 33 are from the Australian Region. The classification of the genus has been considered an enigma, since it has been positioned in three different subfamilies. Regarding some taxonomic features and the unusual distribution of the genus, the present study aimed at testing its monophyly, and its placement in the Pompilidae. A cladistic analysis was performed based on 131 characters codified from the morphology of 31 species of Epipompilus (ingroup) and other 30 species of Pompilidae and non-Pompilidae (outgroups). Fourteen characters were coded from morphometric proportions of body structures functionally related. Such characteres were treated as continuous, while the rest 91 characters were proposed from discrete states. The cladistic analysis confirmed the monophyly of Epipompilus, showing two main clades: one composed by species from the Neotropical Region and the other by species from the Australian Region. The monophyly of Epipompilus and both Neotropical and Australian clades were strongly supported. In addition, such analysis suggests that Epipompilus should not be classified neither in the Pompilinae nor in the Ctenocerinae, as usually done, but it must be positioned together with Minagenia Banks in a different subfamily, Epipompilinae. The relationships between Minagenia and Epipompilus showed support relatively strong, being established by two unequivocal synapomorphy. However, the Epipompilinae delimitation and its position within Pompilidae keep uncertain, and new analyses are necessary to elucidate such questions. Keywords: Australian Region, Cladistics, Epipompilinae, Neotropical Region, Parasitoids, Neotropical Region. ix SUMÁRIO INTRODUÇÃO …............................................................................................................ 1 MATERIAL E MÉTODOS …............................................................................................ 8 Obtenção de Material ….................................................................................... 8 Caracteres …...................................................................................................... 9 Táxons …......................................................................................................... 10 Análises filogenéticas ….................................................................................. 14 RESULTADOS …........................................................................................................... 16 Caracteres ….................................................................................................... 16 Hipóteses filogenéticas …................................................................................ 46 DISCUSSÃO …......................................................................................... .................... 49 A monofilia de Epipompilus ............................................................................ 49 O posicionamento de Epipompilus ….............................................................. 54 Distribuição geográfica de Epipompilus ......................................................... 55 CONCLUSÃO …............................................................................................................ 60 REFERÊNCIAS …......................................................................................................... 61 APÊNDICE A …............................................................................................................ 69 APÊNDICE B …........................................................................................................... 92 x INTRODUÇÃO Com aproximadamente 150.000 espécies descritas, Hymenoptera reúne os insetos popularmente conhecidos como abelhas, formigas, sínfitos e vespas, sendo considerada uma das quatro ordens megadiversas de insetos (Huber, 2009). Tradicionalmente, ela é dividida em duas subordens: Symphyta e Apocrita. Com 93% das espécies conhecidas, os Apocrita apresentam constrição entre o primeiro e o segundo segmento abdominal, formando uma cintura articulada entre o meso e o metasoma (Gauld & Bolton, 1988; Goulet & Huber, 1993). A diversidade dos Apocrita não é caracterizada somente pelas derivações morfológicas, mas também pelos hábitos de vida. Essa subordem inclui espécies parasitóides indobiontes e cenobiontes, hiperparasitóides, cleptoparasitóides, predadores, polenófagas, micófagas, entre outras (Grimaldi & Engel, 2005; Huber, 2009). A grande maioria das espécies é solitária, embora hajaum número representativo de espécies com diferentes níveis de socialidade, incluindo o mais alto deles, a eusocialidade (Grimaldi & Engel, 2005; Speight et al., 2008; Huber, 2009). As relações de parentesco das famílias de Hymenoptera têm sido intensamente investigadas, mas ainda não estão completamente resolvidas. Sharkey (2007) sintetiza e discute o conhecimento existente a respeito das relações filogenéticas dos grandes grupos de Hymenoptera até o referido ano de sua publicação, sugerindo que Apocrita seja monofilética e grupo irmão de Orussidae. Essa hipótese é corroborada pelos resultados obtidos por Sharkey et al. (2011) e Vilhelmsen (2011) e contestada por Heraty et al. (2011) que sugerem Apocrita como grupo parafilético em relação a Orussidae. Dentre os Apocrita, destacam-se os Aculeata por serem os himenópteros mais comumente conhecidos e por apresentarem enorme diversidade morfológica e biológica. As fêmeas de Aculeata possuem o ovipositor modificado numa estrutura comumente chamada de ferrão, que serve para inocular veneno em hospedeiros ou presas, paralisando-os (Goulet & Huber, 1993; Grimaldi & Engel, 2005), sendo que em alguns ele é utilizado para defesa. Aculeata inclui formigas, abelhas e vespas aculeadas e é tradicionalmente dividida em três superfamílias: Apoidea, Chrysidoidea e 1 Vespoidea (Gauld & Bolton, 1988; Goulet & Huber, 1993). Entretanto, estudos recentes envolvendo dados moleculares têm contestado a monofilia de Vespoidea (Pilgrim et al., 2008; Vilhelmsen et al., 2010; Heraty et al., 2011; Debevec et al., 2012). Tradicionalmente, essa subfamília inclui Pompilidae e mais outras nove famílias: Bradynobaenidae, Formicidae, Mutillidae, Rhopalosomatidae, Sapygidae, Sierolomorphidae, Scoliidae, Tiphiidae e Vespidae (Brothers, 1975; Gauld & Bolton, 1988; Brothers & Carpenter, 1993; Goulet & Huber, 1993; Brothers, 1999). Sistemática de Pompilidae e a classificação de Epipompilus Kohl Pompilidae consiste de aproximadamente 5.000 espécies conhecidas para o mundo todo (Shimizu, 1994; Pitts et al., 2006), sendo que a grande parte dessa riqueza está presente nas regiões tropicais do planeta (Wasbauer, 1995). Estudos cladísticos para a família são extremamente escassos e a classificação de Pompilidae tem sido tradicionalmente proposta com base na taxonomia do grupo. Shimizu (1994) propôs a primeira hipótese filogenética para Pompilidae, sugerindo 6 subfamílias (Figura 1). Posteriormente, Pitts et al. (2006) estendem as análises de Shimizu (1994), incluindo novos caracteres, e sugerem apenas quatro subfamílias (Figura 2).