UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR

FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS

CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES

Dieta de Leptodeira (: Serpentes) (Fitzinger 1843) en Ecuador y notas ecológicas de una población de L. septentrionalis larcorum (Kennicott 1859) en Zapotillo-Loja, Ecuador

Trabajo de titulación modalidad Proyecto de Investigación presentado como requisito previo a la obtención del Título de Licenciada en Ciencias Biológicas y Ambientales

Autora: Espinoza Regalado Amalia

Tutora: PhD. María Mercedes Gavilanez Endara

Cotutor: PhD. Christian David Salazar-Valenzuela

Quito, 2021 DERECHOS DE AUTOR

Yo, Amalia Espinoza-Regalado en calidad de autora y titular de los derechos morales y patrimoniales del trabajo de titulación Dieta de serpientes ojos de gato (Leptodeira: Colubridae: Serpentes) (Fitzinger 1843) en Ecuador y notas ecológicas de una población de L. septentrionalis larcorum (Kennicott 1859) en Zapotillo-Loja, Ecuador, modalidad Proyecto de investigación, de conformidad con el Art.114 del CÓDIGO ORGÁNICO DE LA ECONOMÍA SOCIAL DE LOS CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD E INNOVACIÓN, concedo a favor de la Universidad Central del Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no exclusiva para el uso no comercial de la obra, con fines estrictamente académicos. Conservo a mi favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos en la normativa citada. Así mismo, autorizo a la Universidad Central del Ecuador para que realice la digitalización y publicación de este trabajo de titulación en el repositorio virtual, de conformidad a lo dispuesto en el Art. 144 de la Ley Orgánica de Educación Superior. La autora declara que la obra objeto de la presente autorización es original en su forma de expresión y no infringe el derecho de autor de terceros, asumiendo la responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera presentarse por esta causa y liberando a la Universidad de toda responsabilidad.

Firma:

Amalia Espinoza-Regalado

C.C.1720133089

Dirección electrónica: [email protected]

ii APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL TUTOR

Yo, María Mercedes Gavilanez Endara en mi calidad de tutor del trabajo de titulación, modalidad: proyecto de investigación elaborado por Amalia Espinoza-Regalado; cuyo título es: Dieta de Leptodeira (Colubridae: Serpentes) (Fitzinger 1843) en Ecuador y notas ecológicas de una población de L. septentrionalis larcorum (Kennicott 1859) en Zapotillo-Loja, Ecuador, previo a la obtención del Grado de Licenciada en Ciencias Biológicas y Ambientales; considero que el mismo reúne los requisitos y méritos necesarios en el campo metodológico y epistemológico, para ser sometido a la evaluación por parte del tribunal examinador que se designe, por lo que lo APRUEBO, a fin de que el trabajo sea habilitado para continuar con el proceso de titulación determinado por la Universidad Central del Ecuador.

En la ciudad de Quito a los 29 días del mes de diciembre del año 2020.

______

Firma

María Mercedes Gavilanez Endara

DOCENTE TUTOR

C.C.: ______

iii APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL COTUTOR

Yo, Christian David Salazar Valenzuela, en mi calidad de cotutor del trabajo de titulación, modalidad: proyecto de investigación elaborado por Amalia Espinoza- Regalado; cuyo título es: Dieta de Leptodeira (Colubridae: Serpentes) (Fitzinger 1843) en Ecuador y notas ecológicas de una población de L. septentrionalis larcorum (Kennicott 1859) en Zapotillo-Loja, Ecuador, previo a la obtención del Grado de Licenciada en Ciencias Biológicas y Ambientales;; considero/amos que el mismo reúne los requisitos y méritos necesarios en el campo metodológico y epistemológico, para ser sometido a la evaluación por parte del tribunal examinador que se designe, por lo que lo APRUEBO, a fin de que el trabajo sea habilitado para continuar con el proceso de titulación determinado por la Universidad Central del Ecuador.

En la ciudad de Quito a los 29 días del mes de diciembre del año 2020.

Firma

Christian David Salazar Valenzuela

DOCENTE COTUTOR

C.C.: 1711099604

iv APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN

El Tribunal constituido por: Dr. Iván Jácome-Negrete y MSc. Fidel Ernesto Rodríguez Galarza

Luego de receptar la presentación escrita del trabajo de titulación previo a la obtención del título de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales presentado por la señorita Amalia Espinoza Regalado.

Con el título:

Dieta de Leptodeira (Colubridae: Serpentes) (Fitzinger 1843) en Ecuador y notas ecológicas de una población de L. septentrionalis larcorum (Kennicott 1859) en Zapotillo-Loja, Ecuador

Emite el siguiente veredicto: ……..(aprobado/reprobado)………

Fecha: ______

Para constancia de lo actuado firman:

Nombre Apellido Calificación Firma

Revisor 1 Dr. Iván Jácome-Negrete y ______

Revisor 2 MSc. Fidel Ernesto Rodríguez Galarza ______

v ÍNDICE GENERAL

pág.

DERECHOS DE AUTOR ...... ii APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL TUTOR ...... iii APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL COTUTOR ...... iv APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN ...... v LISTA DE FIGURAS ...... viii LISTA DE TABLAS ...... ix LISTA DE ANEXOS...... x RESUMEN ...... xi ABSTRACT ...... xii INTRODUCCIÓN ...... 2 METODOLOGÍA ...... 7 DISEÑO DE LA INVESTIGACIÓN ...... 7

ÁREA DE ESTUDIO ...... 7

REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA ...... 8

REVISIÓN DE CONTENIDO ESTOMACAL-INTESTINAL ...... 9

ANÁLISIS ESTADÍSTICO...... 10 RESULTADOS ...... 11 REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA ...... 11

REVISIÓN DE CONTENIDO ESTOMACAL-INTESTINAL ...... 19

NOTAS ECOLÓGICAS ...... 24

vi DISCUSIÓN ...... 27 CONCLUSIONES ...... 31 RECOMENDACIONES ...... 32 LITERATURA CITADA ...... 33 ANEXOS ...... 50

vii LISTA DE FIGURAS

pág.

Figura 1: Porcentaje de tipos de presa registrados en la revisión bibliográfica para Leptodeira septentrionalis y L. annulata...... 12 Figura 2: Porcentaje por familia de anuros registrados en la revisión bibliográfica para Leptodeira septentrionalis y L. annulata...... 13 Figura 3: Mapa de los registros bibliográficos (con información geográfica) sobre dieta de Leptodeira septentrionalis y L. annulata...... 18 Figura 4: Porcentaje por tipo de ítem encontrado en la revisión de contenido estomacal-intestinal de Leptodeira en Ecuador...... 19 Figura 5: Distribución en Ecuador de los especímenes del género Leptodeira analizados de colecciones científicas y con información geográfica, en los cuales se encontraron ítems de dieta...... 23 Figura 6: Individuo adulto de Leptodeira septentrionalis larcorum alimentándose de un individuo adulto de Leptodactylus labrosus. Fotografía de Diego Quirola...... 25

viii LISTA DE TABLAS

pág.

Tabla 1: Registros bibliográficos de la dieta de Leptodeira septentrionalis y L annulata...... 14 Tabla 2: Contenido estomacal-intestinal de L. septentrionalis y L. annulata de especímenes revisados en las colecciones científicas del Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ), Instituto Nacional de Biodiversidad (DHMECN) y del Museo de Zoología de la Universidad Tecnológica Indoamérica (MZUTI)...... 20

ix LISTA DE ANEXOS

Anexo A: Contrato Marco Universidad Tecnológica Indoamérica...... 50

x Tema: Dieta de Leptodeira (Colubridae: Serpentes) (Fitzinger 1843) en Ecuador y notas ecológicas de una población de L. septentrionalis larcorum (Kennicott 1859) en Zapotillo-Loja, Ecuador.

Autora: Amalia Espinoza-Regalado Tutora: PhD. María Mercedes Gavilanez Cotutor: PhD. David Salazar-Valenzuela

RESUMEN

Leptodeira es un género de serpientes ampliamente distribuido en el Nuevo Mundo. Este género es conocido por basar su dieta principalmente en anuros. En Ecuador, se han registrado dos especies L. septentrionalis y L. annulata. El presente estudio analiza sus hábitos alimenticios a través de la revisión de datos sobre su dieta en artículos publicados y libros, y el análisis de contenidos estomacales e intestinales de 153 especímenes de tres colecciones científicas en Ecuador. También se incluyen notas ecológicas de una población de L. s. larcorum en Zapotillo, Loja-Ecuador. La revisión de la literatura resultó en 28 registros para L. septentrionalis de los cuales el 89,3% correspondió a anuros, el 7,1% a y el 3,6% a un ave. Para L. annulata se encontraron 80 registros, de los cuales el 88,75% correspondió a anuros, el 8,75% a reptiles y el 2,5% dividido entre un ave y un pez. En cuanto al análisis de contenidos estomacales-intestinales, solo en 53 individuos (33.33%) se encontraron ítems de dieta. De estos, el 39,47% correspondió a lagartijas y el 30,26% a anuros. La información recolectada en la revisión bibliográfica muestra que los anuros son el grupo más importante de la dieta de L. septentrionalis y L. annulata. Sin embargo, la dieta de ambas especies también puede incluir lagartijas, aves, peces y serpientes. Por otro lado, los resultados para contenidos estomacales-intestinales sugieren que L. septentrionalis en Ecuador incluye substancialmente tanto anuros como lagartijas en su dieta.

PALABRAS CLAVE: LEPRODEIRA, DIETA, CONTENIDO ESTOMACAL-INTESTINAL.

xi Title: Diet of Leptodeira (Colubridae: Serpentes) (Fitzinger 1843) in Ecuador and ecological notes of a population of L. septentrionalis larcorum (Kennicott 1859) in Zapotillo-Loja, Ecuador.

Author: Amalia Espinoza-Regalado

Tutor: María Mercedes Gavilanez, PhD David Salazar-Valenzuela, PhD

ABSTRACT

Leptodeira is a widely distributed in the New World. This genus is known to base its diet mainly on anurans. In Ecuador, two species have been registered, L. septentrionalis and L. annulata. This study analyzes its feeding habits through literature review and, by analyzing stomach and intestine contents of 153 specimens of three scientific collections in Ecuador. Also, ecological notes of a population of L. s. larcorum at Zapotillo, Loja-Ecuador are included. The literature review resulted in 28 registers for L. septentrionalis of which 89,3% belonged to anurans, 7,1% to reptiles, and 3,6% to a bird. For L. annulata 80 registers were found, of which 88,75% belonged to anurans, 8,75% to reptiles, and 2,5% split between a bird and a fish. For the stomach-intestine contents, dietary items were found in just 53 individuals (33.33%), of which 39,47% belonged to lizards, and 30,26% to anurans. The information gathered in the literature review shows that anurans are the main prey for L. septentrionalis and L. annulata. Nevertheless, both can also include lizards, birds, fish, and in their diet. On the other hand, the results for stomach-intestine contents suggest that L. septentrionalis in Ecuador includes substantially both anurans and lizards in its diet.

KEY WORDS: Leptodeira, diet, stomach-intestine content.

I CERTIFY that the above and foregoing is a true and correct translation of the original document in Spanish

Ma. Mercedes Gavilanez, PhD Name Certified Translator: ID:

xii INTRODUCCIÓN

La historia natural puede entenderse como la observación cuidadosa de la naturaleza en todos sus niveles (Tewksbury et al. 2014), de la cual se derivan investigaciones en campos como la biología evolutiva, ecología, biología comportamental, taxonomía, entre otros (Tewksbury et al. 2014; Travis 2020). Usualmente este tipo de investigaciones se consideran como estudios que no van más allá de quienes tienen afinidad por estas temáticas dentro del mundo académico (Bull y Wichman 2001). Sin embargo, tienen un gran impacto a nivel social ya que sin aportes científicos sobre la historia natural de la biodiversidad de nuestro planeta no sería posible, por ejemplo, el desarrollo de fármacos, el mantenimiento de servicios ecosistémicos, o el establecimiento de protocolos de bioseguridad ante una pandemia (Bull y Wichman 2001; Dayton 2003; Greene 2005; Wang et al. 2020).

En este contexto, el estudio de la historia natural de organismos como las serpientes puede tener un impacto importante, tanto en las ciencias biológicas como a nivel social. Por ejemplo, a partir del péptido potenciador de la bradiquinina (BPP), inicialmente aislado del veneno de Bothrops jararaca de la familia Viperidae, se han desarrollado medicamentos para la trombosis e hipertensión, y se han elaborado sueros antiofídicos necesarios para la atención médica ante una mordedura de serpiente (Hawgood 1992; Koh y Kini 2012). Para el desarrollo de estos medicamentos, información biológica, ecológica, comportamental y evolutiva fue recogida. Esto muestra el importante vínculo entre la recolección de datos biológicos y la solución a problemáticas, por ejemplo, de salud pública (Dickens 2001; Marmot 2006).

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Más allá de su aplicación en salud pública, las serpientes pueden servir de modelo de estudio para responder preguntas sobre evolución, ecología o desarrollo (Vonk y Richardson 2008; Daza et al. 2009; Castoe et al. 2013) debido a adaptaciones particulares que poseen. Por ejemplo, estos animales tienen sistemas de alimentación que detectan presas de manera mecánica, visual y/o química con órganos y técnicas especializadas para capturar partículas químicas volátiles en el ambiente (Burghardt y Pruitt 1975; Schwenk 1995; de Groot et al. 2004; Moon et al. 2019). Uno de estos es su lengua bífida, como órgano de recepción química que trasmite el estímulo receptado hacia el epitelio de recubrimiento del órgano de Jacobson, que consiste en dos sacos en las paredes nasales y el cual forma parte del sistema vomeronasal (Wilde 1938; Gillingham y Clark 1981; Schwenk 1995). Una vez detectada la presa, las serpientes recurren a distintos mecanismos para capturarla y dar paso a su consumo. Algunos de ellos son la constricción, inmovilización y el envenenamiento, los mismos que compensan de alguna manera la ausencia de extremidades en estos organismos, y que pueden representar una ventaja para otros reptiles que sí las poseen (Greene y Burghardt 1978; Lillywhite 2014).

En este contexto, rasgos como la especialización, o no, en la dieta sugieren la existencia de beneficios (e.g., ecológicos, fisiológicos, biológicos) para una especie o para una población (MacArthur y Pianka 1966; Woo et al. 2008; Whitfield et al. 2009; Terraube et al. 2011). Estos rasgos, que pueden presentarse en diferentes poblaciones de una misma especie, tienen implicaciones ecológicas (Pianka 1974; Rodríguez-Robles 2002). Por ejemplo, se ha evidenciado que depredadores generalistas pueden regular la población de sus presas (Andersson y Erlinge 1977; Erlinge et al. 1984) y tienen mayor probabilidad de supervivencia que un depredador especialista cuando existen cambios que alteran su hábitat (Marvier et al. 2004; Büchi y Vuilleumier 2014; Ramiadantsoa et al. 2018). Por su parte, otros estudios sugieren también que los depredadores generalistas no aprovechan tan eficazmente sus recursos alimenticios como lo hacen los especialistas (Pianka 1974; Erlinge et al.

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1984), pero aún no es claro si esto sucede en todos los sistemas (Büchi y Vuilleumier 2014).

En serpientes, se han registrado comportamientos tanto generalistas como selectivos. Leptodeira (familia Colubridae, subfamilia ) es uno de los géneros más abundantes en las zonas neárticas y neotropicales donde está distribuido (Daza et al. 2009; Barrio-Amorós 2019), y es considerado especialista en anuros (Duellman 1958; Henderson et al. 1979; Martins y Oliveira 1998; Savage 2002; Santos-Silva et al. 2014). Sin embargo, aún existen vacíos sobre estos rasgos y sus implicaciones ecológicas y de conservación ya que la mayoría de registros de dieta provienen de encuentros oportunísticos (Shine et al. 2002; Maritz y Alexander 2014; Danaisawadi et al. 2016; Stuginski et al. 2018).

El género Leptodeira se compone de 13 especies: L. annulata (Linnaeus 1758), L. ashmeadii (Hallowell 1845), L. bakeri (Ruthven 1836), L. frenata (Cope 1886), L. maculata (Hallowell 1861), L. nigrofasciata (Günther 1868), L. polysticta (Günther 1895), L. punctata (Peters 1866), L. rhombifera (Günther 1872), L. rubricata (Cope 1863), L. septentrionalis (Kennicott 1859), L. splendida (Günther 1895) y L. uribei (Bautista and Smith 1992) (Barrio-Amorós 2019; Uetz et al. 2020). Las especies de Leptodeira pueden habitar desde zonas muy secas hasta lugares con altos niveles de humedad. Son nocturnas, de hábitos arborícolas y terrestres (Duellman 1958; Savage 2002; Daza et al. 2009).

En Ecuador se ha reportado la presencia de L. septentrionalis y L. annulata; esta última distribuida solamente en la región amazónica, en elevaciones entre 200 y 1850 m s.n.m. en las provincias de Sucumbíos, Napo, Pastaza, Orellana, Morona Santiago y Zamora Chinchipe (Almendáriz et al. 2014; Torres-Carvajal et al. 2020). Por otro lado, L. septentrionalis en Ecuador ha sido reportada en elevaciones entre 0 y 1766 m s.n.m. al occidente del país (Arteaga et al. 2013; Torres-Carvajal et al. 2020). De acuerdo a Duellman (1958) se divide en dos subespecies: L. s. ornata en el Chocó ecuatorial y L.

4 s. larcorum en la región Tumbesina (Almendáriz y Carr 2012; Arteaga et al. 2013; Torres-Carvajal et al. 2020). Estudios sistemáticos recientes sugieren que las poblaciones que se trataban como L. septentrionalis (subespecies L. s. ornata y L. s larcorum), ahora sean reconocidas solamente como L. ornata (Torres-Carvajal et al. 2020). Sin embargo, debido a que el mencionado trabajo se publicó cuando el presente estudio estaba en la última etapa, se sigue lo planteado por Duellman (1958), junto con los registros hechos por Almendáriz (1987), Almendáriz y Carr (2012) y Almendáriz et al. (2014) de dos subespecies de L. septentrionalis.

Leptodeira presenta dos rasgos anatómicos que forman parte esencial de su sistema de alimentación. La primera es la dentición opistoglifa, que consiste en la presencia de dos dientes alargados en la parte posterior del maxilar que funcionan como colmillos; y las glándulas de Duvernoy cuya función es la de secretar veneno (Duellman 1958; Fry et al. 2003; Lillywhite 2014). Las características mencionadas facilitan el manejo de la presa, a través de su inmovilización por la inoculación de veneno (Mori 1998; de Oliveira et al. 2016). Por ejemplo, el veneno de L. annulata presenta en su mayoría actividad proteolítica, lo que le permite inmovilizar a su presa para luego consumirla (Torres-Bonilla et al. 2016).

Pese a que Leptodeira es reconocido como el género, dentro de su subfamilia, más ampliamente distribuido en el Nuevo Mundo, extendiéndose desde Estados Unidos hasta (Duellman 1958; Daza et al. 2009; Barrio-Amorós 2019), estudios sobre su dieta y ecología aún son escasos. La generación de información sobre hábitos alimenticios, comportamiento, distribución geográfica y estado de conservación de las poblaciones de Leptodeira puede ser importante para el desarrollo de investigaciones sobre su vulnerabilidad ante la creciente destrucción de hábitat por presiones antropogénicas. En este sentido, ecosistemas ubicados en la región Tumbesina del sur del Ecuador, constituyen zonas de interés para estudios de biodiversidad por ser uno de los biomas tropicales más amenazados debido a la

5 creciente actividad humana (Escribano-Avila et al. 2017), y cuyos resultados tienen una importante relevancia en el establecimiento de programas de manejo y conservación (Sánchez-Azofeifa et al. 2005; Espinosa et al. 2011; Aguirre et al. 2017; Escribano-Avila et al. 2017).

Aunque en la literatura no existen registros de depredación de especies del género Leptodeira sobre individuos adultos de la familia Dendrobatidae, en observaciones de campo, en el cantón Zapotillo, se han confirmado estas interacciones. Específicamente, se han registrado eventos de depredación de la rana venenosa E. anthonyi por L. s. larcorum (D. Salazar-Valenzuela, comunicación personal). Esta observación, junto con los datos sobre la biodiversidad de anfibios en el área de estudio, podrían indicar que esta especie de serpiente podría ser resistente a las secreciones tóxicas de los anfibios con los que comparte el hábitat. Este tipo de evidencia corrobora la importancia del establecimiento de investigaciones dirigidas al estudio de la historia natural como base para el establecimiento de estudios evolutivos y estrategias de conservación basadas en evidencia (Magnusson 1997; Sutherland 2000; Cisneros-Heredia 2006).

La presente investigación se enfocó en la descripción de la composición de la dieta de L. septentrionalis y L. annulata a través de revisión de literatura a nivel mundial y en la caracterización de la dieta de estas especies en el Ecuador a través de la revisión de contenidos estomacales-intestinales en colecciones científicas. Además, se incluyen notas ecológicas de una población de L. septentrionalis larcorum en Zapotillo-Loja, Ecuador.

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METODOLOGÍA

DISEÑO DE LA INVESTIGACIÓN

El presente proyecto es una investigación observacional, descriptiva de estudio poblacional.

ÁREA DE ESTUDIO

El cantón Zapotillo, ubicado al suroeste de la provincia de Loja, y que es parte de la región Tumbesina, se divide en siete parroquias: Zapotillo, Limones, Garza Real, Paletillas, Mangahurco, Bolaspamba y Cazaderos. Presenta una altitud aproximada entre los 150 hasta 400 msnm (GAD 2016). Este cantón pertenece a la formación Bosque semideciduo piemontano según Sierra (1999), a Bosque seco estacional según Balslev y Øllgaard (2002) y a Bosque semideciduo piemontano del Catamayo-Alamor, Bosque deciduo de tierras bajas del Jama-Zapotillo y Bosque bajo y Arbustal deciduo de tierras bajas del Jama-Zapotillo según el Sistema de Clasificación de los Ecosistemas del Ecuador Continental (MAE 2013). Presenta una precipitación anual de entre 500 hasta 2500mm, con periodos secos extensos desde junio hasta noviembre, y periodos lluviosos desde diciembre hasta mayo (Tapia-Armijos et al. 2015).

En este cantón se han registrado nueve especies de anfibios: Rhinella horribilis (Bufonidae), Epipedobates anthonyi (Dendrobatidae), Hyloxalus infraguttatus

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(Dendrobatidae), Trachycephalus jordani (Hylidae), Engystomops puyango (Leptodactylidae), Leptodactylus labrosus (Leptodactylidae), Leptodactylus ventrimaculatus (Leptodactylidae), Rana bwana (Ranidae) y Pristimantis lymani (Strabomantidae) (Almeida y Nogales 2005; Ron et al. 2019). Por otro lado, se han registrado 12 especies de reptiles: Boa constrictor (Boidae), Drymarchon melanurus (Colubridae: Colubrinae), Mastigodryas pulchriceps (Colubridae: Colubrinae), L. septentrionalis (Colubridae: Dipsadinae), Iguana iguana (Iguanidae: Iguaninae), Polychrus femoralis (Iguanidae: Polychrotinae), Stenocercus puyango (Iguanidae: Tropidurinae), Microlophus occipitalis (Iguanidae: Tropidurinae), Stenocercus iridescens (Iguanidae: Tropidurinae), Phyllodactylus reissii (Phyllodactylidae), Callopistes flavipunctatus (Teiidae) y Medopheos edracanthus (Teiidae) (Almeida y Nogales 2005; Armijos y Valarezo 2010; Torres-Carvajal et al. 2020).

REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA

Para obtener datos de dieta documentados en la literatura se realizó un sondeo en buscadores académicos, repositorios institucionales y bases de datos (Google Académico, ResearchGate, Academia, Bioone, Elsevier, Wiley Online Library, Dialnet, Redalyc, SciELO, ScienceDirect, Scopus, PubMEd, Biodiversitylibrary, entre otros) usando la frase “Leptodeira septentrionalis dieta” y “Leptodeira annulata dieta” y frases similares tanto en inglés como en español. Los documentos seleccionados se extendieron a otros países, además de Ecuador, debido a la escasa literatura de origen nacional respecto a este tema.

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REVISIÓN DE CONTENIDO ESTOMACAL-INTESTINAL

La población del presente trabajo comprende 158 individuos de L. septentrionalis y 165 de L. annulata. Y una muestra de 107 individuos de L. septentrionalis y 45 de L. annulata. La población y muestra corresponden a especímenes de las colecciones científicas del Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ), de la División de Herpetología, Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales del Instituto Nacional de Biodiversidad (DHMECN) y del Museo de Zoología de la Universidad Tecnológica Indoamérica (MZUTI). Debido a la emergencia sanitaria a razón de la pandemia provocada por la COVID-19 no se pudo analizar los contenidos estomacales-intestinales de todos los especímenes presentes en estas colecciones científicas.

Se revisaron especímenes de L. annulata y de L. septentrionalis presentes en QCAZ, DHMECN y MZUTI. Para el análisis de contenido estomacal-intestinal, se colocó al espécimen con el vientre hacia arriba y se hizo un corte longitudinal con bisturí (inicio del corte a un centímetro bajo el corazón) en el lado izquierdo de la serpiente hasta un centímetro antes de la cloaca, sin alterar la zona en la que se unen escamas dorsales y ventrales. Para evitar cortes a estructuras importantes, se utilizó una varilla de disección bajo la piel de la serpiente en donde se apoyó el bisturí. Se extrajo todo el tracto digestivo y se almacenó en alcohol al 75%. Posteriormente se separó cada ítem encontrado y se ubicó en un contenedor independiente con alcohol al 75%.

De cada espécimen, se tomaron datos como la ubicación del ítem en el tracto digestivo, tipo de ítem (e.g., anuro, reptil, invertebrado) y la longitud total máxima de la serpiente, del extremo de la cabeza hasta la punta de la cola. Con esta última medida se asignó la edad relativa a los individuos de L. annulata y L. septentrionalis

9 siguiendo lo planteado por Duellman (1958), en donde se sugiere que Leptodeira alcanza su madurez sexual en un año, tiempo en cual habrían alcanzado entre 300 mm y 350 mm. Los individuos que alcanzaron hasta 300 mm, o que en su defecto mantenían la coloración blanquecina en la parte dorsal posterior de la cabeza (Pazmiño-Otamendi 2019a; Pazmiño-Otamendi 2019b) fueron considerados juveniles, los individuos que midieron entre 300 mm y 349 mm se consideraron subadultos y los de 350 mm en adelante fueron considerados adultos.

Debido al estado deteriorado de algunos ítems registrados en los estómagos e intestinos de los especímenes revisados, y a la limitación de acceso a las colecciones debido a la emergencia sanitaria, solo fue posible identificarlos hasta el nivel taxonómico de familia o reconocer el tipo de presa.

ANÁLISIS ESTADÍSTICO

Para los datos obtenidos en la revisión bibliográfica y revisión de contenido estomacal-intestinal se utilizó estadística descriptiva a través de porcentajes. La información registrada en la revisión bibliográfica fue representada en gráficos de barras para mostrar los porcentajes de cada tipo de presa hallados, y posteriormente para los porcentajes de familias del tipo de presa más abundante registrado. De la misma manera, la información resultante del análisis de contenido estomacal- intestinal fue representado gráficos de barras para organizar los porcentajes de tipo de presa.

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RESULTADOS

REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA

La búsqueda en repositorios institucionales, buscadores académicos y bases de datos generó alrededor de 670 resultados entre L. septentrionalis y L. annulata. De estos documentos, se seleccionaron aquellos que mencionaban observaciones de depredación, experimentos de alimentación, registros sobre dieta en cautiverio y cualquier documento que nombrara ítems de dieta de las especies de interés. Los registros bibliográficos mencionados corresponden a nueve países del continente americano (ver Figura 3).

Para L. septentrionalis se encontraron 18 documentos y se obtuvieron 28 registros de dieta (ver Figura 1, Tabla 1), de los cuales el 89,3% (n=25) corresponde a anuros, el 7,1% (n=2) a reptiles (divido entre una lagartija 3.6% y una serpiente 3.6%) y el 3,6% (n=1) a un ave. Para L. annulata se encontraron 40 documentos y se obtuvieron 80 registros de dieta (ver Figura 1, Tabla 1) de los cuales el 88,75% (n=71) corresponde a anuros, el 8,75% (n=7) a reptiles (dividido entre lagartijas (6,25%) y serpientes (2,5%)), el 1,25% (n=1) para un ave y 1,25% (n=1) para un pez.

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Figura 1: Porcentaje de tipos de presa registrados en la revisión bibliográfica para Leptodeira septentrionalis y L. annulata.

Para L. septentrionalis se registraron cinco familias de anuros (ver Figura 2), de las que destaca la familia Hylidae con 15 registros (60% del total de registros para anuros), en los cuales se incluyen nueve especies identificadas de los géneros Smilisca (3 spp.), Agalychnis (2 spp.), Dendropsophus (2 spp.) y Scinax (2 spp.). En cuanto a los reptiles registrados, existe una especie de lagartija identificada: Sphaerodactylus lineolatus y una especie de serpiente: Ninia sebae.

De la misma manera, para L. annulata se registran ocho familias de anuros (ver Figura 2). De estas, la familia Hylidae y la familia Leptodactylidae se destacan con 30 y 20 registros respectivamente, que representan el 42,25% y el 28,17% del total de los registros de anuros. Para la familia Hylidae se incluyen 17 especies identificadas de los géneros: Phyllomedusa (7 spp.), Scinax (4 spp.), Boana (3 spp.), Dendropsophus (1 sp.), Osteocephalus (1 sp.) y Trachycephalus (1 sp.). Para la familia Leptodactylidae se incluyen diez especies identificadas de los géneros Leptodactylus (6 spp.), Physalaemus (2 spp.), Adenomera (1 sp.) y Engystomops (1 sp.). En cuanto a los

12 reptiles registrados, existe una especie de lagartija identificada: Hemidactylus mabouia y dos especies de serpientes: Atractus zebrinus y Oxyrhopus guibei.

Figura 2: Porcentaje por familia de anuros registrados en la revisión bibliográfica para Leptodeira septentrionalis y L. annulata.

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Tabla 1: Registros bibliográficos de la dieta de Leptodeira septentrionalis y L annulata.

Especie Ítem presaa Familia Ítem Tipo de Referencia presa L. Smilisca sp. Hylidae anuro (Henderson y Hoevers septentrionalis 1977) Scinax staufferi Hylidae anuro (Henderson y Hoevers 1977) Anuro (NoIDb) Hylidae anuro (Henderson y Hoevers 1977) Agalychnis Hylidae anuro (Warkentin 1995) callidryas (huevos) Scinax Hylidae anuro (Russell et al. 1999) elaeochroa Dendropsophus Hylidae anuro (Rivera-Correa y Gutiérrez- norandinus Cárdenas 2012) Agalychnis Hylidae anuro (Stynoski et al. 2014) callidryas (renacuajos) Boana sp. Hylidae anuro (Murcia et al. 2016) Smilisca Hylidae anuro (Arroyo-Trejos y Mora phaeota 2016) Smilisca Hylidae anuro (Platt et al. 2016) baudinii Agalychnis Hylidae anuro (Platt et al. 2016) callidryas Agalychnis Hylidae anuro (Platt et al. 2016) callidryas (huevos) Smilisca Hylidae anuro (Bello-Sánchez et al. 2018) cyanosticta Agalychnis Hylidae anuro (Kaiser 2010) moreletii Dendropsophus Hylidae anuro (Oliva et al. 2010) microcephalus Incilius valliceps Bufonidae anuro (Duellman 1958) Incilius valliceps Bufonidae anuro (Henderson y Hoevers 1977) Rhaebo Bufonidae anuro (Arias et al. 2015) haematiticus

aNombres científicos actualizados en base a Frost (2020), Torres-Carvajal et al. (2020) y Ron et al. (2019). b NoID hace referencia a los ítems de dieta que no contaban con identificación de género o especie en la literatura de referencia.

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Tabla 1(continuación) Incilius valliceps Bufonidae anuro (Engeman y Engeman 2015) Engystomops Leptodactylidae anuro (Duellman 1958) pustulosus Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Dehling 2009) bolivianus Leptodactylus Leptodactylidae anuro (McKelvy et al. 2013) melanonotus Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Murcia et al. 2016) sp. Cochranella Centrolenidae anuro (Ortega-Andrade et al. mache 2013) Oophaga Dendrobatidae anuro (Stynoski et al. 2014) pumilio (renacuajos) Sphaerodactylus Sphaerodactylida lagartija (Duellman 1958) lineolatus e Ninia sebae Colubridae: serpiente (McKelvy et al. 2013) Dipsadinae Polluelo (NoID) NoID ave (Altamirano et al. 2012) L. annulata Scinax ruber Hylidae anuro (Beebe 1946) Boana boans Hylidae anuro (Duellman 1958) Scinax ruber Hylidae anuro (Duellman 1958) Trachycephalus Hylidae anuro (Duellman 1958) typhonius Anuro (NoID) Hylidae anuro (Duellman 1958) Boana Hylidae anuro (Kluge 1981) rosenbergi Scinax Hylidae anuro (Vitt 1996) boesemani Osteocephalus Hylidae anuro (Martins y Oliveira 1998) sp. Phyllomedusa Hylidae anuro (Martins y Oliveira 1998) tarsius (huevos) Scinax staufferi Hylidae anuro (Leenders y Watkins- (metamorfos) Colwell 2004) Osteocephalus Hylidae anuro (Hagman y Schulte 2007) taurinus Anuro (NoID) Hylidae anuro (França et al. 2008) Anuro (NoID) Hylidae anuro (Cantor y Pizzatto 2008) Scinax ruber Hylidae anuro (Da Silva y Da Silva 2010) Scinax ruber Hylidae anuro (Bernarde y Abe 2010) Phyllomedusa Hylidae anuro (Bernarde y Abe 2010) camba (huevos) Phyllomedusa Hylidae anuro (Bernarde y Abe 2010) nordestina

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Tabla 1(continuación) Osteocephalus Hylidae anuro (Campos et al. 2011) taurinus Phyllomedusa Hylidae anuro (Falkenberg et al. 2013) nordestina Anuro (NoID) Hylidae anuro (Mesquita et al. 2013) Scinax x- Hylidae anuro (Mesquita et al. 2013) signatus Dendropsophus Hylidae anuro (Mesquita et al. 2013) microcephalus Phyllomedusa Hylidae anuro (Nascimento et al. 2013) tetraploidea Phyllomedusa Hylidae anuro (Nascimento et al. 2013) tomopterna Phyllomedusa Hylidae anuro (Nascimento et al. 2013) vaillantii Boana crepitans Hylidae anuro (Santos-Silva et al. 2014) Phyllomedusa Hylidae anuro (Santos-Silva et al. 2014) bahiana Scinax x- Hylidae anuro (Santos-Silva et al. 2014) signatus Boana crepitans Hylidae anuro (Hudson y Honório 2019) Osteocephalus Hylidae anuro (Tavares-Pinheiro et al. taurinus 2019) Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Duellman 1958) fuscus Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Duellman 1958) latrans Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Duellman 1958) spp. Engystomops Leptodactylidae anuro (Ryan 1985) pustulosus Adenomera Leptodactylidae anuro (Vitt 1996) andreae Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Vitt 1996) fuscus Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Vitt 1996) mystaceus Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Martins y Oliveira 1998) sp. Leptodactylus Leptodactylidae anuro (De Carvalho et al. 2007) mystaceus Anuro (NoID) Leptodactylidae anuro (Cantor y Pizzatto 2008) Adenomera Leptodactylidae anuro (Bernarde y Abe 2010) andreae Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Sales et al. 2013) cf. macrosternum

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Tabla 1(continuación) Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Santos-Silva et al. 2014) troglodytes Physalaemus Leptodactylidae anuro (Santos-Silva et al. 2014) kroyeri Physalaemus Leptodactylidae anuro (Borges et al. 2014) cuvieri Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Neta et al. 2015) mystaceus Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Rodrigues et al. 2017) sp. Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Cadena-Ortiz et al. 2017) sp. Leptodactylus Leptodactylidae anuro (Arrivillaga et al. 2019) rhodonotus Physalaemus Leptodactylidae anuro (Costa y De Andrade 2020) cuvieri Rhinella Bufonidae anuro (Duellman 1958) margaritifera Bufo sp. Bufonidae anuro (Duellman 1958) Incilius coccifer Bufonidae anuro (McDiarmid y Foster 1981) Rhinella Bufonidae anuro (Vitt 1996) granulosa Rhinella Bufonidae anuro (Morais y Ávila 2007) granulosa Rhinella crucifer Bufonidae anuro (Vrcibradic et al. 2007) Rhinella ornata Bufonidae anuro (Lamonica 2007) Anuro (NoID) Bufonidae anuro (Cantor y Pizzatto 2008) Rhinella Bufonidae anuro (Santos-Silva et al. 2014) granulosa Rhinella Bufonidae anuro (Ferraz et al. 2018) mirandaribeiroi Synapturanus Microhylidae anuro (Vitt 1996) rabus Elachistocleis Microhylidae anuro (Crawford 2007) panamensis Elachistocleis Microhylidae anuro (Bernarde y Abe 2010) ovalis Elachistocleis Microhylidae anuro (Graham y Kelehear 2017) surinamensis Rana Ranidae anuro (Petzold 1969) temporaria Rana arvalis Ranidae anuro (Petzold 1969) Lithobates Ranidae anuro (Mora 1999) vaillanti Lithobates Ranidae anuro (Leenders y Watkins- maculatus Colwell 2004) Rulyrana Centrolenidae anuro (Chavez et al. 2019) spiculata

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Tabla 1(continuación) Crossodactylus Hylodidae anuro (Thomassen et al. 2013) trachystomus Pristimantis Strabomantidae anuro (Dos Santos et al. 2018) ramagii Lagartija (NoID) NoID lagartija (Beebe 1946) Lagartija (NoID) Gekkonidae lagartija (Martins y Oliveira 1998) Hemidactylus Gekkonidae lagartija (Cantor y Pizzatto 2008) mabouia Lagartija (NoID) Gekkonidae lagartija (Mesquita et al. 2013) Hemidactylus Gekkonidae lagartija (Hudson y Honório 2019) mabouia Atractus Colubridae: serpiente (Cantor y Pizzatto 2008) zebrinus Dipsadinae Oxyrhopus Colubridae: serpiente (Cantor y Pizzatto 2008) guibei Dipsadinae Melaniris Atherinopsidae pez (Cortez 2015) guijaen Polluelo (NoID) Tyrannidae ave (Almendáriz 1987)

Figura 3: Mapa de los registros bibliográficos (con información geográfica) sobre dieta de Leptodeira septentrionalis y L. annulata.

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REVISIÓN DE CONTENIDO ESTOMACAL-INTESTINAL

Se revisó un total de 153 individuos. De estos, 107 corresponden a L. septentrionalis, de los cuales solo en 45 se encontraron ítems de dieta y 46 individuos de L. annulata, de los cuales solo en seis se encontraron ítems de dieta (ver Tabla 2¡Error! No se encuentra el origen de la referencia.). Los individuos en donde se encontraron ítems alimenticios corresponden a registros en 9 provincias del Ecuador (ver Figura 5). Del total de ítems encontrados (n=76) para ambas especies, el 39,47% (n=30) corresponden a ítems asociados a lagartijas, el 28,95% (n=22) a anuros, 25% (n=19) a invertebrados, 5,26% (n=4) a restos no identificados y 1,32% a una salamandra registrada (ver Figura 4). Los 30 ítems asociados a lagartijas corresponden en su mayoría a garras (n=23) (ver Tabla 2). En el caso de anuros, la mayoría corresponden a extremidades o individuos incompletos (n=13) y a individuos completos (n=7) (ver Tabla 2).

Figura 4: Porcentaje por tipo de ítem encontrado en la revisión de contenido estomacal-intestinal de las dos especies de Leptodeira presentes en Ecuador.

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Tabla 2: Contenido estomacal-intestinal de L. septentrionalis y L. annulata de especímenes revisados en las colecciones científicas del Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ), Instituto Nacional de Biodiversidad (DHMECN) y del Museo de Zoología de la Universidad Tecnológica Indoamérica (MZUTI).

Especie Edad Número de Ítem(s) Grupo Ubicación en relativa catálogo de taxonómico tracto digestivo museoc (o género y especie) L. adulto QCAZ-1719 Garras Lagartija Intestino grueso septentrionalis adulto QCAZ-2041 Restos de Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto adulto QCAZ-2889 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-3070 Cabeza y ala Invertebrado Esófago Extremidades Anuro Estómago posteriores/ columna vertebral Huesos No ID Intestino grueso adulto QCAZ-3502 Restos de Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto adulto QCAZ-4485 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-5421 Huevos Anuro Esófago- Estómago subadulto QCAZ-6277 Extremidad Anuro Esófago adulto QCAZ-7257 Garras Lagartija Intestino grueso subadulto QCAZ-7386 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-7506 Cabeza Anuro- Estómago renacuajo adulto QCAZ-7507 Extremidades Scinax Estómago posteriores tsachila Restos de Invertebrado Estómago exoesqueleto adulto QCAZ-8020 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-8429 Restos de Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto c Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ), Instituto Nacional de Biodiversidad (DHMECN) y Museo de Zoología de la Universidad Tecnológica Indoamérica (MZUTI).

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Tabla 2(continuación) adulto QCAZ-8777 Rana (cabeza Pristimantis Estómago incompleta) aff. nyctophylax Rana Pristimantis Estómago aff. nyctophylax Extremidades Invertebrado Intestino grueso como tenazas adulto QCAZ-10349 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-10350 Garras Lagartija Intestino grueso subadulto QCAZ-10371 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-14180 Garras+ Lagartija Intestino grueso dientes adulto QCAZ-14496 Extremidades Pristimantis Estómago posteriores achatinus adulto QCAZ-15015 Extremidad Craugastor Estómago posterior longirostris Larva Invertebrado Estómago adulto QCAZ-15017 Garras Lagartija Intestino grueso juvenil QCAZ-15103 Garras Lagartija Intestino grueso subadulto QCAZ-15104 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-15105 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-16048 Garras Lagartija Intestino grueso Restos Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto subadulto QCAZ-16049 Extremidades Anuro Estómago anteriores Extremidades Invertebrado Estómago (tenazas) Restos de Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto juvenil QCAZ-16050 Restos de Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto adulto QCAZ-16051 Garras Lagartija Esófago Garras+ tejido Lagartija Intestino delgado cartilaginoso duro adulto QCAZ-16052 Restos de Invertebrado Estómago exoesqueleto Elitros Coleóptero Intestino grueso adulto QCAZ-16232 Garras Lagartija Intestino grueso adulto QCAZ-16339 Garras+ tejido Lagartija Intestino grueso cartilaginoso duro adulto QCAZ-16966 Restos de Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto

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Tabla 2(continuación) adulto QCAZ-16967 Cola +huevo Echinosaura Estómago horrida adulto DHMECN- Rana Anuro Esófago 2886 Rana Anuro Esófago Rana Anuro Estómago Rana Anuro Estómago Extremidades Anuro Estómago posteriores adulto DHMECN- Salamandra Urodelo Estómago 3327 Tejido Anuro Estómago muscular (asociado a rana) Restos Invertebrado Estómago exoesqueleto Garras Lagartija Intestino grueso Restos Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto adulto DHMECN- Garras+ tejido Lagartija Intestino grueso 3624 cartilaginoso subadulto DHMECN- Tejido duro No ID Intestino grueso 10059 hueco adulto DHMECN- Extremidad Lagartija Estómago 11636 Cola Lagartija Estómago adulto DHMECN- Cola Lagartija Esófago 11637 Escamas Lagartija Estómago adulto DHMECN- Cola Lagartija Esófago 11638 adulto DHMECN- Rana Anuro Estómago 13897 (incompleta) Larva Invertebrado Estómago adulto MZUTI-4219 Piel lagartija + Lagartija Estómago tejido óseo subadulto MZUTI-4910 Extremidades Pristimantis Estómago anteriores de achatinus rana Restos Invertebrado Intestino grueso exoesqueleto adulto MZUTI-5628 Garras Lagartija Intestino grueso L. annulata adulto DHMECN-169 Tejido No ID Estómago cartilaginoso adulto DHMECN-170 Extremidad Anuro Estómago posterior Ala Invertebrado Estómago adulto DHMECN-171 Extremidades Anuro Estómago posteriores y parte de anteriores

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Tabla 2(continuación) Rana Anuro Estómago adulto DHMECN-573 Rana Anuro Estómago adulto MZUTI-5498 Garras Lagartija Intestino grueso adulto MZUTI-5756 Restos óseos No ID Intestino grueso

Figura 5: Distribución en Ecuador de los especímenes del género Leptodeira analizados de colecciones científicas y con información geográfica, en los cuales se encontraron ítems de dieta.

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NOTAS ECOLÓGICAS

Se realizaron dos salidas de campo, la primera en julio de 2019 y la segunda en marzo de 2020. Durante la primera salida, se observaron cinco individuos de L. s. larcorum en el transcurso de nueve días. Los individuos fueron observados en cercanía a cuerpos de agua, como riachuelos, pozas y el río Alamor, donde había individuos de anuros de las especies: Epipedobates anthonyi, Leptodactylus labrosus, Pristimantis lymani, Rana bwana y Rhinella horribilis. Así mismo, las serpientes fueron encontradas en quebradas con parches húmedos y gran cantidad de hojarasca seca donde se registró la presencia de individuos de las lagartijas Microlophus occipitalis, Phyllodactylus reissii y Stenocercus iridescens, las mismas que fueron observadas durante el día y la noche en todos los puntos recorridos. De las especies nombradas de anuros, de P. lymani solo se observó a un individuo, mientras que para las otras especies se registraron poblaciones abundantes.

El seis de julio de 2019 a las 23:21 se encontró un individuo adulto de L. s. larcorum, de aproximadamente 700 mm de longitud total máxima, engullendo a un individuo adulto de L. labrosus (ver Figura 6). El evento de depredación se registró cerca de un pequeño cuerpo de agua dentro de una quebrada junto a un lecho seco de río (4°17'15.0"S 80°15'25.9"O; 260 m s.n.m.). La serpiente había ingerido a su presa iniciando por la cabeza. En el cuerpo de agua cercano existían agregaciones de L. labrosus y R. bwana, e individuos de E. anthonyi fueron registrados más alejados.

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Figura 6: Individuo adulto de Leptodeira septentrionalis larcorum alimentándose de un individuo adulto de Leptodactylus labrosus. Fotografía de Diego Quirola.

En la segunda salida durante marzo de 2020, se observaron 8 individuos de L. s. larcorum en el transcurso de 13 días. Todas las serpientes se encontraron asociadas a cuerpos de agua y en cercanía a siguientes los anuros: E. anthonyi, L. labrosus, R. bwana y R. horribilis. Al igual que en la primera salida, también se encontró a las serpientes en quebradas donde se registró la presencia de individuos de las lagartijas M. occipitalis, P. reissii y S. iridescens. Dos individuos de L. s. larcorum fueron registrados sobre el nivel del suelo. El primer individuo fue encontrado en un tronco seco a un metro sobre el suelo, mientras que el segundo individuo estaba sobre una rama de un arbusto a dos metros sobre el suelo. Además de las especies de anuros antes mencionadas, se registró también la presencia de E. puyango y T. jordani. La agregación observada de individuos de E. puyango fue en una poza de agua temporal, que se había formado del agua de lluvia; sin embargo, al día siguiente de la observación la poza se había secado y no se volvió a escuchar ni a registrar

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visualmente a ningún individuo de esta especie. En cuanto a T. jordani, solo se registró un individuo adulto en la rama de un árbol a aproximadamente cuatro metros sobre el suelo.

En marzo de 2020 se registraron cambios en la composición de las especies de anuros que fueron observadas en julio de 2019. Los individuos de E. anthonyi se habían desplazado hacia zonas de bosque más altas adyacentes a quebradas en donde antes fueron observados. Además, en los lugares donde se encontraron en abundancia durante la primera salida, se encontraron huevos e individuos metamorfos de R. horribilis.

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DISCUSIÓN

La dieta del género Leptodeira ha sido considerada como especializada en ranas y con un consumo en raras ocasiones de lagartijas (Duellman 1958; Henderson et al. 1979; Martins y Oliveira 1998; Savage 2002). Los resultados de la revisión bibliográfica aquí presentados indican que las presas principales o que la parte más substancial de la dieta de L. septentrionalis y L. annulata son los anuros. Sin embargo, existen también registros en menores proporciones de aves, peces, serpientes y lagartijas. Esto sugiere que a pesar de basar su dieta mayormente en ranas, son capaces de aprovechar también otros recursos alimenticios. En serpientes, este mismo patrón de alimentación se ha reportado por ejemplo para Natrix natrix en Europa (Gregory y Isaac 2004). Por otro lado, el análisis de contenidos estomacales-intestinales de especímenes de L. septentrionalis y L. annulata resultó en un registro diferente al de la bibliografía. El 39,47% de ítems correspondieron a lagartijas y el 28.95% a anuros. Estos porcentajes hacen referencia en su mayoría a ítems encontrados en L. septentrionalis (n=45), ya que para L. annulata solo hubo registros en seis individuos. Esto podría sugerir que L. septentrionalis, en Ecuador, no solo se especializa en anuros, sino que también basa su dieta substancialmente en lagartijas.

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La diferencia entre la evidencia encontrada en literatura y en el análisis de los contenidos estomacales-intestinales plantea varias incógnitas. Si bien una buena parte de la dieta en ambos casos corresponde a anuros, el porcentaje varía para lagartijas. En la literatura, estos reptiles representan menos del 7% de los registros; mientras que, en los contenidos estomacales-intestinales analizados representan el 39,47%. El origen de esta gran discrepancia no es claro; sin embargo, resultados de otros estudios podrían aportar en entender esta variación. Por ejemplo, Duellman (1958) registra que era más común encontrar lagartijas en contenidos estomacales correspondientes a individuos de Leptodeira annulata, de Iquitos-Perú, los cuales habían sido colectados en épocas secas. Por otro lado, en Australia, se registró que la serpiente Stegonotus cucullatus tiene una variación en su dieta, alimentándose substancialmente de anuros (60%) en época lluviosa y, al contrario, en época seca de huevos de lagartija (Brown et al. 2002). En ambos ejemplos coincide el patrón de cambio a una alimentación de lagartijas y se establece esta variación como una respuesta a la estacionalidad. Pese a que en ambos ejemplos de Duellman (1958) y Brown et al. (2002) los hábitos alimenticios coinciden, un factor que no se nombra y que podría explicar la diferencia aquí presentada es la estructura de las comunidades. Es decir, la diferencia entre porcentajes de dieta de lagartijas en la bibliografía y en los contenidos analizados podría deberse a diferencias estructurales en las comunidades en donde fueron observados y colectados los especímenes de L. septentrionalis y L. annulata. Por ejemplo, en la localidad Zapotillo existen nueve especies de anuros y siete especies de lagartijas registradas (Armijos y Valarezo 2010; Torres-Carvajal, Ayala- Varela, et al. 2020); mientras que en la localidad Reserva Tesoro Escondido al noroccidente del Ecuador se han registrado 38 especies de anuros y 12 de lagartijas (Ron et al. 2019; Torres-Carvajal, Ayala-Varela, et al. 2020). Ambas localidades presentan diferencias en cuanto a la diversidad de presas disponibles para L.

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septentrionalis, por lo que esto podría significar en diferencias en los porcentajes de anuros y lagartijas consumidos a lo largo del año. Por otro lado, el 25% de los ítems recuperados tras la revisión del contenido estomacal de los especímenes de Leptodeira en museos corresponden a invertebrados. Este dato inicialmente podría sugerir que estas serpientes incluyen en su dieta este tipo de presas pues este no es un hábito poco común entre las serpientes. Por ejemplo, el género Dipsas que se ha especializado en babosas y caracoles (Savage 2002), o el caso de Thamnophis scaliger, en México, que se alimenta de lombrices de tierra (Reguera et al. 2011); sin embargo, este tipo de registros, en Leptodeira, podrían describirse como consumo indirecto. Es decir, que en eventos de depredación invertebrados y restos vegetales son ingeridos de manera no intencional (Martins y Oliveira 1998). Así mismo, la información obtenida indica que Leptodeira es capaz de alimentarse de una amplia gama de familias de anuros. En este amplio grupo se incluyen algunas que son conocidas por tener secreciones que podrían ser usadas como defensa frente a sus depredadores. Por ejemplo, Hylidae, Leptodactylidae, Dendrobatidae y Bufonidae (Erspamer et al. 1985; Lai et al. 2001; Abdel-Wahab et al. 2005; Lenzi-Mattos et al. 2005; Zhou et al. 2007; Abdel-Wahab et al. 2008; Santos et al. 2016). Tanto los datos bibliográficos, los datos de contenidos estomacales-intestinales y lo observado en la población de L. s. larcorum en el cantón Zapotillo sugieren que Leptodeira podría presentar resistencia a toxinas como se ha registrado en otras serpientes en diferentes partes del mundo. Como son los registros para Erythrolamprus epinephelus, Thamnophis sirtalis, Thamnophis atratus, Thamnophis couchii y Hebius pryeri (Geffeney et al. 2005; Jost et al. 2008; Feldman et al. 2012; McGlothlin et al. 2016), las cuales se alimentan de anuros tóxicos.

En el caso particular de la población estudiada en el sur del Ecuador, se pudo evidenciar que estas serpientes tienen un número limitado de especies a las que pueden depredar. Esto podría indicar la existencia de presiones selectivas como lo

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que se ha reportado para el modelo Thamnophis-Taricha, en Estados Unidos de América. En este sistema, la serpiente del género Thamnophis presenta resistencia a nivel molecular a la tetrodotoxina secretada por la salamandra del género Taricha (Brodie Jr et al. 2002; Williams et al. 2004). Por lo que la idea de la existencia de procesos coevolutivos en la población estudiada de Zapotillo no debería descartarse.

Las implicaciones ecológicas de Leptodeira como un depredador con una gama amplia de ítems de dieta podrían influir en su capacidad de regular las poblaciones de sus presas. Como lo han reportado Andersson y Erlinge (1977) y Erlinge et al. (1984), en donde se demuestra la importante influencia de la función de un depredador sobre la estabilización de las poblaciones de sus presas. Por otro lado, estas implicaciones podrían también estar relacionadas a las redes tróficas y el flujo de energía establecidos entre depredadores y presas Como lo reportado por Britt et al. (2006) para Thamnophis elegans en California-EEUU. Esta especie presenta dos poblaciones muy particulares, una es especialista y otra generalista, la especialista ha desarrollado una característica fisiológica que le permite consumir más eficazmente a una determinada presa. Mientras que la otra población se ve en desventaja por no tener dicha característica (Britt et al. 2006).

Los bosques secos en Ecuador son uno de los ecosistemas menos estudiados y más amenazados. Pese a encontrarse dentro de una de las Reservas de la Biósfera, los esfuerzos para la conservación del bosque seco en el cantón Zapotillo son escasos. A nivel nacional, no se acoge a ningún programa de áreas protegidas y las áreas conservadas de manera voluntaria (e.g., Proyecto Socio Bosque) no llegan a cubrir un porcentaje representativo para la conservación de este ecosistema.

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CONCLUSIONES

La información recolectada a través de la revisión bibliográfica para la dieta de Leptodeira septentrionalis y L. annulata establece que estas dos especies se especializan en anuros. Sin embargo, se evidenció que pueden también incluir en su dieta lagartijas, peces, aves y otras serpientes.

En base a los registros obtenidos de la revisión de contenido estomacal-intestinal de Leptodeira en Ecuador, sugiere que L. septentrionalis en el país incluye en su dieta de manera substancial tanto anuros como lagartijas. Además, el registro de invertebrados estaría dado por consumo involuntario.

La diferencia en porcentajes de los registros de lagartijas en la literatura, así como en el análisis de contenidos estomacales-intestinales, podría estar dada por la variación de la estructura de las comunidades en donde se observaron o colectaron los especímenes de L. septentrionalis y L. annulata.

La población de L. s. larcorum estudiada se encuentra asociada a pequeños cuerpos de agua como riachuelos, dentro de pequeñas quebradas con abundante hojarasca. En estos lugares existen agregaciones de anuros, principalmente de las especies Epipedobates anthonyi, Rhinella horribilis y Leptodactylus labrosus, así como especies de lagartijas como Stenocercus iridescens, Microlophus occipitalis y Phyllodactylus reissii. Todas estas especies son o podrían ser parte de la dieta de L. s. larcorum.

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RECOMENDACIONES

Para la caracterización de la dieta de Leptodeira, así como también para otras especies de serpientes no es suficiente la revisión de bibliografía. Es necesario que se analicen contenidos estomacales-intestinales en especímenes de museos, así en individuos colectados en diferentes meses del año. Además, es importante incluir en la muestra estudiada individuos juveniles, subadultos y adultos. En conjunto, la inclusión de estos cuatro puntos para la caracterización de la dieta podría asegurar resultados más precisos.

Es indispensable continuar con estudios sobre Leptodeira, catalogadas como de preocupación menor, y otras serpientes en el cantón Zapotillo ya que estas poblaciones podrían estar siendo afectadas directamente por las actividades agrícolas y ganaderas.

De la misma manera, es necesario que se continúen investigando las interacciones entre las diferentes especies de anfibios y reptiles que habitan el bosque seco de Zapotillo, debido a que la estructura de la comunidad de herpetofauna es distinta a muchas otras en el país. Este tipo de investigaciones podrían derivar en la generación de información relevante para la ciencia y la sociedad.

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LITERATURA CITADA

Abdel-Wahab Y, Marenah L, Orr D, Shaw C, Flatt P. 2005. Isolation and structural characterisation of a novel 13-amino acid insulin-releasing peptide from the skin secretion of Agalychnis calcarifer. Biol Chem. 386:581–587.

Abdel-Wahab YHA, Power GJ, Flatt PR, Woodhams DC, Rollins-Smith LA, Conlon JM. 2008. A peptide of the phylloseptin family from the skin of the frog Hylomantis lemur (Phyllomedusinae) with potent in vitro and in vivo insulin-releasing activity. Peptides. 29(12):2136–2143.

Aguirre N, Eguiguren P, Maita J, Ojeda T, Sanamiego N, Furniss M, Aguirre Z. 2017. Potential impacts to dry forest species distribution under two climate change scenarios in southern Ecuador. Neotrop Biodivers. 3(1):18–29. doi:10.1080/23766808.2016.1258867. https://doi.org/10.1080/23766808.2016.1258867.

Almeida D, Nogales F. 2005. Evaluación ecológica rápida de la herpetofauna en dos localidades de bosque seco en el occidente de la provincia de Loja. En: Vázquez MA, Freire JF, Suárez L, editores. Biodiversidad en los bosques secos de la zona de Cerro Negro-Cazaderos, occidente de la provincia de Loja: un reporte de las evaluaciones ecológicas y socioeconómicas rápidas. Quito: EcoCiencia. p. 25–42.

Almendáriz A. 1987. Contribución al conocimiento de la herpetofauna Centroriental ecuatoriana. Politécnica. 12(4):77–133.

Almendáriz A, Carr J. 2012. Lista actualizada de los anfibios y reptiles registrados en los

33

remanentes de bosque de la Cordillera de la Costa y áreas adyacentes del suroeste de Ecuador. Rev Politécnica.:184–194.

Almendáriz A, Simmons JE, Brito J, Vaca-Guerrero J. 2014. Overview of the herpetofauna of the unexplored Cordillera del Cóndor of Ecuador. Amphib Conserv. 8(1):45– 64.

Altamirano TA, Sarabia MS, Bernal A de JG, González NPM. 2012. Uso de los recursos espacio- temporales y alimentarios por una comunidad de serpientes, en Alvarado, Veracruz, México. Rev Zool.(23):21–36.

Andersson M, Erlinge S. 1977. Influence of Predation on Rodent Populations. Oikos. 29(3):591–597. doi:10.2307/3543597. http://www.jstor.org/stable/3543597.

Arias E, Chaves G, García-Rodríguez A, Ryan M. 2015. Predation of Rhaebo haematiticus (Anura: Bufonidae) by Leptodeira septentrionalis (Serpentes: Dipsadidae) in Costa Rica. Mesoamerican Herpetol. 2(4):563–566.

Armijos D, Valarezo K. 2010. Diversidad de Anfibios y Reptiles de un Bosque seco en el sur occidente del Ecuador. Rev Ecol For. 1(1):30–36.

Arrivillaga C, Oakley J, Huang M. 2019. Leptodeira annulata (Banded Cat-Eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 50(4):802–803.

Arroyo-Trejos I, Mora J. 2016. Internal organ ingestion as an alternative feeding behavior for the Northern Cat-eyed Snake (Leptodeira septentrionalis). Mesoamerican Herpetol. 3(1):153–156.

Arteaga A, Bustamante L, Guayasamín J. 2013. The Amphibians and Reptiles of Mindo: Life in the Cloudforest. Universidad Technológica Indoamérica.

Balslev H, Øllgaard B. 2002. Mapa de vegetación del sur del Ecuador. En: Aguirre Z, Madsen J, Cotton E, Balslev H, editores. Botánica Austroecuatoriana, Estudios sobre los

34

recursos vegetales en las provincias de El Oro, Loja y Zamora Chinchipe. Quito: Abya- Yala. p. 51–64.

Barrio-Amorós CL. 2019. On the of Snakes in the Genus Leptodeira, with an Emphasis on Costa Rican Species. IRCF Reptil Amphib. 26(1):1–15.

Beebe W. 1946. Field notes on the snakes of Kartabo, British Guiana, and Caripito, Venezuela. Zoologica. 31(4):11–52.

Bello-Sánchez E, Gonzáles A, Nochebuena R, Morales J. 2018. Leptodeira septentrionalis (Northern Cat-eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 49(4):756.

Bernarde PS, Abe AS. 2010. Hábitos alimentares de serpentes em Espigão do Oeste, Rondônia, Brasil. Biota Neotrop. 10:167–173. http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1676- 06032010000100017&nrm=iso.

Borges JS, Santos DL, Nomura F. 2014. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 45(1):145.

Britt EJ, Hicks JW, Bennett AF. 2006. The energetic consequences of dietary specialization in populations of the garter snake, Thamnophis elegans. J Exp Biol. 209(16):3164–3169. doi:10.1242/jeb.02366. http://jeb.biologists.org/content/209/16/3164.abstract.

Brodie Jr ED, Ridenhour BJ, Brodie III ED. 2002. The evolutionary response of predators to dangerous prey: hotspots and coldspots in the geographic mosaic of coevolution between garter snakes and newts. Evolution (N Y). 56(10):2067–2082.

Brown GP, Shine R, Madsen T. 2002. Responses of Three Sympatric Snake Species to Tropical Seasonality in Northern Australia. J Trop Ecol. 18(4):549–568. http://www.jstor.org/stable/3068782.

Büchi L, Vuilleumier S. 2014. Coexistence of Specialist and Generalist Species Is Shaped by

35

Dispersal and Environmental Factors. Am Nat. 183(5):612–624. doi:10.1086/675756. https://doi.org/10.1086/675756.

Bull J, Wichman H. 2001. Applied Evolution. Annu Rev Ecol Syst. 32:183–217.

Burghardt GM, Pruitt CH. 1975. Role of the tongue and senses in feeding of naive and experienced garter snakes. Physiol Behav. 14(2):185–194.

Cadena-Ortiz H, Barahona-V A, Bahamonde-Vinueza D, Brito J. 2017. Anecdotal predation events of some snakes in Ecuador. Herpetozoa. 30(1–2):93–96.

Campos V, Dos Santos M, Strüssmann C. 2011. Osteocephalus taurinus (Manaus Slender- legged Treefrog). Predation. Herpetol Rev. 42(3):412.

Cantor M, Pizzatto L. 2008. Leptodeira annulata (Banded Cat-Eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 39(4):470–471.

De Carvalho V, Bonora L, Vogt R. 2007. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 38(1):89.

Castoe TA, de Koning APJ, Hall KT, Card DC, Schield DR, Fujita MK, Ruggiero RP, Degner JF, Daza JM, Gu W, et al. 2013. The Burmese python genome reveals the molecular basis for extreme adaptation in snakes. Proc Natl Acad Sci. 110(51):20645–20650. doi:10.1073/pnas.1314475110. http://www.pnas.org/content/110/51/20645.abstract.

Chavez G, Pradel R, Catenazzi A. 2019. Integrative taxonomy reveals first country record of Hyalinobatrachium mondolfii Señaris and Ayarzagüena 2001, and distribution range extensions for Cochranella nola Harvey 1996, and Rulyrana spiculata Duellman 1976 (Anura: Centrolenidae) in Peru. Zootaxa. 4691(5):541–560.

Cisneros-Heredia DF. 2006. La Herpetofauna de la Estación de Biodiversidad Tiputini, Ecuador. Diversidad y Ecología de los Anfibios & Reptiles de una Comunidad

36

Taxonómicamente Diversa. Universidad San Francisco de Quito.

Cortez M. 2015. Alimentación y nutrición de reptiles en cautiverio. Bioma. 30(3):33–37.

Costa W, De Andrade F. 2020. Predation behaviour of Leptodeira annulata Linnaeus, 1758 (Serpentes: Dipsadidae) on Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 (Anura, Leptodactylidae). Herpetol Notes. 13:457–459.

Crawford A. 2007. Chiasmocleis panamensis (Panama Humming Frog). Predation. Herpetol Rev. 38(2):181.

Danaisawadi P, Asami T, Ota H, Sutcharit C, Panha S. 2016. A snail-eating snake recognizes prey handedness. Sci Rep. 6(1):23832. https://doi.org/10.1038/srep23832.

Dayton PK. 2003. The Importance of the Natural Sciences to Conservation. Am Nat. 162(1):1– 13. doi:10.1086/376572. https://doi.org/10.1086/376572.

Daza JM, Smith EN, Páez VP, Parkinson CL. 2009. Complex evolution in the Neotropics: the origin and diversification of the widespread genus Leptodeira (Serpentes: Colubridae). Mol Phylogenet Evol. 53(3):653–667.

Dehling D. 2009. Leptodeira septentrionalis (Cat-eyed Snake). Prey. Herpetol Rev. 40(3):356.

Dickens P. 2001. Linking the Social and Natural Sciences: Is Capital Modifying Human Biology in its Own Image? Sociology. 35(1):93–110. doi:10.1177/0038038501035001007. https://doi.org/10.1177/0038038501035001007.

Duellman WE. 1958. A monographic study of the colubrid snake genus Leptodeira. Bull Am Museum Nat Hist. 4(1):114–152.

Engeman RM, Engeman C. 2015. Leptodeira septentrionalis (Northern Cat-eyed Snake). Diet and predation. Herpetol Rev. 46:1.

Erlinge S, Goransson G, Hogstedt G, Jansson G, Liberg O, Loman J, Nilsson IN, von Schantz T,

37

Sylven M. 1984. Can Vertebrate Predators Regulate Their Prey? Am Nat. 123(1):125– 133. doi:10.1086/284191. https://doi.org/10.1086/284191.

Erspamer V, Melchiorri P, Falconieri Erspamer G, Montecucchi PC, de Castiglione R. 1985. Phyllomedusa skin: A huge factory and store-house of a variety of active peptides. Peptides. 6:7–12. doi:https://doi.org/10.1016/0196-9781(85)90343-2. http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/0196978185903432.

Escribano-Avila G, Cervera L, Ordóñez-Delgado L, Jara-Guerrero A, Amador L, Paladines B, Briceño J, Parés-Jiménez V, Lizcano DJ, Duncan DH, et al. 2017. Biodiversity patterns and ecological processes in Neotropical dry forest: the need to connect research and management for long-term conservation. Neotrop Biodivers. 3(1):107–116. doi:10.1080/23766808.2017.1298495. https://doi.org/10.1080/23766808.2017.1298495.

Espinosa CI, Cabrera O, Luzuriaga AL, Escudero A. 2011. What Factors Affect Diversity and Species Composition of Endangered Tumbesian Dry Forests in Southern Ecuador? Biotropica. 43(1):15–22. doi:10.1111/j.1744-7429.2010.00665.x. https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2010.00665.x.

Falkenberg L, Protázio A, Albuquerque R, Mesquita D. 2013. Predation of Phyllomedusa nordestina (Anura: Hylidae) by Leptodeira annulata (Serpente: Dipsadidae) in a temporary pond. Herpetol Notes. 6:97–98.

Feldman CR, Brodie ED, Brodie ED, Pfrender ME. 2012. Constraint shapes convergence in tetrodotoxin-resistant sodium channels of snakes. Proc Natl Acad Sci. 109(12):4556– 4561. doi:10.1073/pnas.1113468109. http://www.pnas.org/content/109/12/4556.abstract.

Ferraz D, Ramalho W, Sousa-Andrade M. 2018. Rhinella mirandaribeiroi. Predation. Herpetol Rev. 49(3):520.

38

França F, Mesquita D, Nogueira C, Araújo A. 2008. Phylogeny and ecology determine morphological structure in a snake assemblage in the Central Brazilian Cerrado. Copeia. 2008(1):23–38.

Frost D. 2020. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.1. Am Museum Nat Hist. doi:doi.org/10.5531/db.vz.0001.

Fry BG, Wüster W, Ryan Ramjan SF, Jackson T, Martelli P, Kini RM. 2003. Analysis of Colubroidea snake venoms by liquid chromatography with mass spectrometry: evolutionary and toxinological implications. Rapid Commun Mass Spectrom. 17(18):2047–2062. doi:https://doi.org/10.1002/rcm.1148. https://doi.org/10.1002/rcm.1148.

GAD. 2016. Actualización del Plan de Desarrollo y Ordenamiento Territorial del cantón Zapotillo.

Geffeney SL, Fujimoto E, Brodie ED, Brodie ED, Ruben PC. 2005. Evolutionary diversification of TTX-resistant sodium channels in a predator–prey interaction. Nature. 434(7034):759–763. doi:10.1038/nature03444. https://doi.org/10.1038/nature03444.

Gillingham JC, Clark DL. 1981. Snake tongue-flicking: transfer mechanics to Jacobson’s organ. Can J Zool. 59(9):1651–1657. doi:10.1139/z81-229. https://doi.org/10.1139/z81-229.

Graham S, Kelehear C. 2017. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 48(3):675–676.

Greene HW. 2005. Organisms in nature as a central focus for biology. Trends Ecol Evol. 20(1):23–27. doi:https://doi.org/10.1016/j.tree.2004.11.005. http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0169534704003350.

Greene HW, Burghardt GM. 1978. Behavior and phylogeny: constriction in ancient and

39

modern snakes. Science (80- ). 200(4337):74–77.

Gregory PT, Isaac LA. 2004. Food Habits of the Grass Snake in Southeastern England: Is Natrix natrix a Generalist Predator? J Herpetol. 38(1):88–95. doi:10.1670/87-03A. https://doi.org/10.1670/87-03A. de Groot JH, van der Sluijs I, Snelderwaard PC, van Leeuwen JL. 2004. A three-dimensional kinematic analysis of tongue flicking in Python molurus. J Exp Biol. 207(5):827–839.

Hagman M, Schulte R. 2007. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). Prey. Herpetol Rev. 38(1):90.

Hawgood BJ. 1992. Pioneers of anti-venomous serotherapy: Dr Vital Brazil (1865–1950). Toxicon. 30(5):573–579. doi:https://doi.org/10.1016/0041-0101(92)90851-U. http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/004101019290851U.

Henderson RW, Dixon JR, Soini P. 1979. Resource partitioning in Amazonian snake communities. Milwaukee Public Museum.

Henderson RW, Hoevers LG. 1977. The seasonal incidence of snakes at a locality in northern Belize. Copeia.(2):349–355.

Hudson A, Honório N. 2019. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). Diet and reproduction. Herpetol Rev. 50(1):160–161.

Jost MC, Hillis DM, Lu Y, Kyle JW, Fozzard HA, Zakon HH. 2008. Toxin-Resistant Sodium Channels: Parallel Adaptive Evolution across a Complete Gene Family. Mol Biol Evol. 25(6):1016–1024. doi:10.1093/molbev/msn025. https://doi.org/10.1093/molbev/msn025.

Kaiser K. 2010. Agalychnis moreletii (Morelet’s Frog). Predation. Herpetol Rev. 41(3):331.

Kluge A. 1981. The life history, social organization, and parental behavior of Hyla rosenbergi Boulenger, a nestbuilding gladiator frog. Misc Publ (Univ Michigan Museum Zool.

40

160:1–170.

Koh CY, Kini RM. 2012. From snake venom toxins to therapeutics – Cardiovascular examples. Toxicon. 59(4):497–506. doi:https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2011.03.017. http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S004101011100119X.

Lai R, Liu H, Hui Lee W, Zhang Y. 2001. A Novel Bradykinin-Related Peptide from Skin Secretions of Toad Bombina maxima and Its Precursor Containing Six Identical Copies of the Final Product. Biochem Biophys Res Commun. 286(2):259–263. doi:https://doi.org/10.1006/bbrc.2001.5359. http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0006291X01953598.

Lamonica R. 2007. Comunidades insulares de serpentes da baía de Sepetiba, Rio de Janeiro. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro.

Leenders T, Watkins-Colwell G. 2004. Notes on a Collection of Amphibians and Reptiles from El Salvador. Postilla.(231):31.

Lenzi-Mattos R, Antoniazzi MM, Haddad CFB, Tambourgi D V, Rodrigues MT, Jared C. 2005. The inguinal macroglands of the frog Physalaemus nattereri (Leptodactylidae): structure, toxic secretion and relationship with deimatic behaviour. J Zool. 266(4):385–394. doi:https://doi.org/10.1017/S095283690500703X. https://doi.org/10.1017/S095283690500703X.

Lillywhite H. 2014. How snakes work: structure, function and behavior of the world’s snakes. New York: Oxford University Press.

MacArthur RH, Pianka ER. 1966. On Optimal Use of a Patchy Environment. Am Nat. 100(916):603–609.

MAE. 2013. Sistema de Clasificación de los Ecosistemas del Ecuador Continental. Quito.

Magnusson WE. 1997. Biogeography of frogs: history as the magic bullet. Journal Biogeogr.

41

24(2):251–252.

Maritz B, Alexander GJ. 2014. Namaqua Dwarf Adders are generalist predators. African J Herpetol. 63(1):79–86.

Marmot M. 2006. Health in an unequal world: social circumstances, biology and disease. Clin Med. 6(6):559–572. doi:10.7861/clinmedicine.6-6-559. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/17228555.

Martins M, Oliveira M. 1998. Natural history of snakes in forests of the Manaus region, Central Amazonia, Brazil. Herpetol Nat Hist. 6(2):78–150.

Marvier M, Kareiva P, Neubert MG. 2004. Habitat Destruction, Fragmentation, and Disturbance Promote Invasion by Habitat Generalists in a Multispecies Metapopulation. Risk Anal. 24(4):869–878. doi:https://doi.org/10.1111/j.0272- 4332.2004.00485.x. https://doi.org/10.1111/j.0272-4332.2004.00485.x.

McDiarmid RW, Foster MS. 1981. Breeding habits of the toad Bufo coccifer in Costa Rica, with a description of the tadpole. Southwest Nat.:353–363.

McGlothlin JW, Kobiela ME, Feldman CR, Castoe TA, Geffeney SL, Hanifin CT, Toledo G, Vonk FJ, Richardson MK, Brodie ED, et al. 2016. Historical Contingency in a Multigene Family Facilitates Adaptive Evolution of Toxin Resistance. Curr Biol. 26(12):1616–1621. doi:https://doi.org/10.1016/j.cub.2016.04.056. http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0960982216304109.

McKelvy AD, Figureoa A, Lewis TR. 2013. First record of ophiophagy in the widely distributed snake Leptodeira septentrionalis (Kennicott, 1859)(Ophidia, Colubridae). Herpetol Notes. 6:177–178.

Mesquita P, Passos D, Borges-Nojosa D, Cechin S. 2013. Ecologia e história natural das serpentes de uma área de Caatinga no nordeste brasileiro. Pap Avulsos Zool.

42

53(8):99–113.

Moon BR, Penning DA, Segall M, Herrel A. 2019. Feeding in Snakes: Form, Function, and Evolution of the Feeding System. En: Bels V, Whishaw IQ, editores. Feeding in Vertebrates: Evolution, Morphology, Behavior, Biomechanics. Cham: Springer International Publishing. p. 527–574.

Mora J. 1999. Leptodeira annulata (Culebra Desteflida, Banded Cat-eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 30(2):102.

Morais D, Ávila R. 2007. Bufo granulosus (Granular Toad). Predation. Herpetol Rev. 38(2):180.

Mori A. 1998. Prey-Handling Behavior of Three Species of Homalopsine Snakes: Features Associated with Piscivory and Duvernoy’s Glands. J Herpetol. 32(1):40–50. doi:10.2307/1565477. http://www.jstor.org/stable/1565477.

Murcia LER, Cogollo JEC, Bello JAC. 2016. Reptiles del bosque seco estacional en el Caribe colombiano: distribución de los hábitats y del recurso alimentario. Acta Biológica Colomb. 21(2):365–377.

Nascimento B, Mejia M, Ellis M, Maffei F. 2013. Phyllomedusa spp. (Anura, Hylidae): predation by Leptodeira annulata (Serpentes, Dipsadidae). Herpetol Bras. 2(1):20–23.

Neta D, Da Silva M, Ávila R. 2015. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). DIET. Herpetol Rev. 46(3):452.

Oliva M, Jones R, Kaiser K, Alloush M, Martin-Eau K. 2010. Dendropsophus microcephalus (Yellow Treefrog). Predation. Herpetol Rev. 41(2):195. de Oliveira L, Scartozzoni RR, Almeida-Santos SM de, Jared C, Antoniazzi MM, Salomão M da G. 2016. Morphology of Duvernoy’s Glands and Maxillary Teeth and a Possible Function of the Duvernoy’s Gland Secretion in Helicops modestus Günther, 1861 (Serpentes: ). South Am J Herpetol. 11(1):54–65. doi:10.2994/SAJH-D-

43

16-00011.1. https://doi.org/10.2994/SAJH-D-16-00011.1.

Ortega-Andrade HM, Rojas-Soto O, Paucar C. 2013. Novel Data on the Ecology of (Anura: Centrolenidae) and the Importance of Protected Areas for This Critically Endangered Glassfrog in the Neotropics. PLoS One. 8:e81837. doi:10.1371/journal.pone.0081837.

Pazmiño-Otamendi G. 2019a. Leptodeira septentrionalis. En: Reptiles del Ecuador. Version 2019.0. Museo de Zoología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador. [consultado 2020 nov 1]. https://bioweb.bio/faunaweb/reptiliaweb/FichaEspecie/Leptodeira septentrionalis.

Pazmiño-Otamendi G. 2019b. Leptodeira annulata. En: Reptiles del Ecuador. Version 2019. Museo de Zoología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador. [consultado 2020 nov 1]. https://bioweb.bio/faunaweb/reptiliaweb/FichaEspecie/Leptodeira annulata.

Petzold HG. 1969. Observations on the reproductive biology of the American ringed snake Leptodeira annulata at East Berlin Zoo. Int Zoo Yearb. 9(1):54–56. doi:10.1111/j.1748- 1090.1969.tb02613.x. https://zslpublications.onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1111/j.1748- 1090.1969.tb02613.x.

Pianka ER. 1974. Evolutionary Ecology. 7th ed. New York: Harper and Row.

Platt S, Rainwater T, Meerman J, Miller S. 2016. Notes on the diet, foraging behavior, and venom of some snakes in Belize. Mesoamerican Herpetol. 3(1):162–170.

Ramiadantsoa T, Hanski I, Ovaskainen O. 2018. Responses of generalist and specialist species to fragmented landscapes. Theor Popul Biol. 124:31–40. doi:https://doi.org/10.1016/j.tpb.2018.08.001. http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0040580917301272.

44

Reguera S, Santos X, Feriche M, Mociño-Deloya E, Setser K, Pleguezuelos JM. 2011. Diet and energetic constraints of an earthworm specialist, the Mesa Central Blotched Garter Snake (Thamnophis scaliger). Can J Zool. 89(12):1178–1187. doi:10.1139/z11-096. https://doi.org/10.1139/z11-096.

Rivera-Correa M, Gutiérrez-Cárdenas P. 2012. A new highland species of treefrog of the Dendropsophus columbianus group (Anura: Hylidae) from the Andes of Colombia. Zootaxa. 3486:50–62.

Rodrigues C, Bujjerjah I, Mendes D, De Albuquerque S. 2017. Notas sobre a dieta de serpentes no município de Porto Velho, Rondônia, Brasil. Porto Velho.

Rodríguez-Robles JA. 2002. Feeding ecology of North American gopher snakes (Pituophis catenifer, Colubridae). Biol J Linn Soc. 77(2):165–183. doi:10.1046/j.1095- 8312.2002.00098.x. https://doi.org/10.1046/j.1095-8312.2002.00098.x.

Ron S, Merino-Viteri A, Ortiz D. 2019. Anfibios del Ecuador. Version 2019.0. Mus Zool Pontif Univ Católica del Ecuador. [consultado 2020 nov 9]. https://bioweb.bio/faunaweb/amphibiaweb.

Russell M, Ample M, Strieby A. 1999. Scinax elaeochroa (NCN). Predation. Herpetol Rev. 30(1):38.

Ryan M. 1985. The Tungara Frog: A Study in Sexual Selection and Communication. University of Chicago Press.

Sales R, Jorge J, Kokubum M, Freire E. 2013. Leptodeira annulata (Banded cat-eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 44(3):524.

Sánchez-Azofeifa GA, Quesada M, Rodríguez JP, Nassar JM, Stoner KE, Castillo A, Garvin T, Zent EL, Calvo-Alvarado JC, Kalacska MER, et al. 2005. Research Priorities for Neotropical Dry Forests1. Biotropica. 37(4):477–485. doi:10.1046/j.0950-

45

091x.2001.00153.x-i1. https://doi.org/10.1046/j.0950-091x.2001.00153.x-i1.

Santos-Silva C, Andrade I, Araújo M, Barros L, Gomes L, Ferrari S. 2014. Predation of six anuran species by the banded cat-eyed snake, Leptodeira annulata (Serpentes: Dipsadidae), in the Caatinga scrub of northeastern Bahia, Brazil. Herpetol Notes. 7:123–126.

Santos JC, Tarvin RD, O’Connell L. 2016. A Review of Chemical Defense in Poison Frogs (Dendrobatidae): Ecology, Pharmacokinetics, and Autoresistance. En: Schulte BA, Goodwin TE, Ferkin MH, editores. Chemical Signals in Vertebrates 13. Springer.

Dos Santos W, Dubeux M, Rodrigues Da Silva N. 2018. Pristimantis ramagii (Leaf-litter Frog). Predation. Herpetol Rev. 49(1):99–100.

Savage J. 2002. The Amphibians and Reptiles of Costa Rica: a Herpetofauna between Two Continents, between Two Seas. University of Chicago Press.

Schwenk K. 1995. Of tongues and noses: chemoreception in lizards and snakes. Trends Ecol Evol. 10(1):7–12.

Shine R, Sun L-X, Kearney M, Fitzgerald M. 2002. Thermal correlates of foraging-site selection by Chinese pit-vipers (Gloydius shedaoensis, Viperidae). J Therm Biol. 27(5):405–412.

Sierra R, editor. 1999. Propuesta Preliminar de un Sistema de Clasificación de Vegetación para el Ecuador Continental. Quito: EcoCiencia.

Da Silva F, Da Silva M. 2010. Predação de Scinax ruber (Anura, Hylidae) por Leptodeira annulata (Colubridae), em Floresta ciliar no Município de Urupá, Rondônia. Ciência & Consciência. 1.

Stuginski DR, Navas CA, de Barros FC, Grego KF, Martins M, de Carvalho JE. 2018. The Role of Feeding Specialization on Post-Prandial Metabolic Rate in Snakes of the Genus Bothrops. Zoolog Sci. 35(4):373–381.

46

Stynoski JL, Shelton G, Stynoski P. 2014. Maternally derived chemical defences are an effective deterrent against some predators of poison frog tadpoles (Oophaga pumilio). Biol Lett. 10(5):20140187.

Sutherland WJ. 2000. The Conservation Handbook: Research, Management and Policy. Norwich, UK: Blackwell Science.

Tapia-Armijos MF, Homeier J, Espinosa CI, Leuschner C, de la Cruz M. 2015. Deforestation and Forest Fragmentation in South Ecuador since the 1970s – Losing a Hotspot of Biodiversity. PLoS One. 10(9):1–18.

Tavares-Pinheiro R, Rocha A, Figueiredo V, De Freitas A, Costa-Campos C. 2019. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 50(4):803.

Terraube J, Arroyo B, Madders M, Mougeot F. 2011. Diet specialisation and foraging efficiency under fluctuating vole abundance: a comparison between generalist and specialist avian predators. Oikos. 120(2):234–244. https://onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1111/j.1600-0706.2010.18554.x.

Tewksbury JJ, Anderson JGT, Bakker JD, Billo TJ, Dunwiddie PW, Groom MJ, Hampton SE, Herman SG, Levey DJ, Machnicki NJ, et al. 2014. Natural History’s Place in Science and Society. Bioscience. 64(4):300–310.

Thomassen H, Leal F, García P. 2013. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). Diet. Herpetol Rev. 44(4):692–693.

Torres-Bonilla KA, Schezaro-Ramos R, Floriano RS, Rodrigues-Simioni L, Bernal-Bautista MH, Alice da Cruz-Höfling M. 2016. Biological activities of Leptodeira annulata (banded cat-eyed snake) venom on vertebrate neuromuscular preparations. Toxicon. 119:345–351.

Torres-Carvajal O, Ayala-Varela F, Pazmiño-Otamendi G, Salazar-Valenzuela D. 2020. Reptiles

47

del Ecuador Version 2020.1. Mus Zool Pontif Univ Católica del Ecuador. [consultado 2020 nov 9]. https://bioweb.bio/faunaweb/reptiliaweb.

Torres-Carvajal O, Sánchez-Nivicela JC, Posse V, Celi E, Koch C. 2020. A new species of cat- eyed snake (Serpentes: Dipsadinae: Leptodeirini) from the Andes of southern Ecuador. Zootaxa. 4895(3):357–380. doi:https://doi.org/10.11646/zootaxa.4895.3.3.

Travis J. 2020. Where Is Natural History in Ecological, Evolutionary, and Behavioral Science? Am Nat. 196(1):1–8.

Uetz P, Freed P, Hošek J. 2020. The Reptile Database. Reptile-database. [consultado 2020 nov 9]. http://www.reptile-database.org/.

Vitt L. 1996. Ecological observations on the tropical colubrid snake Leptodeira annulata. Herpetol Nat Hist. 4(1):69–76.

Vonk FJ, Richardson MK. 2008. Serpent clocks tick faster. Nature. 454(7202):282–283. doi:10.1038/454282a. https://doi.org/10.1038/454282a.

Vrcibradic D, Siqueira C, Rocha F, Van Sluys M, Pontes J. 2007. Leptodeira annulata (Banded Cat-eyed Snake). Size, reproduction, and prey. Herpetol Rev. 38(1):89–90.

Wang J-W, Cao B, Wang C. 2020. Science in the fight against the novel coronavirus disease 2019 (COVID-19). Chin Med J (Engl). 133(9):1009–1011. https://journals.lww.com/cmj/Fulltext/2020/05050/Science_in_the_fight_against_t he_novel_coronavirus.1.aspx.

Warkentin KM. 1995. Adaptive plasticity in hatching age: a response to predation risk trade- offs. Proc Natl Acad Sci. 92(8):3507–3510.

Whitfield DP, Reid R, Haworth PF, Madders M, Marquiss M, Tingay R, Fielding AH. 2009. Diet specificity is not associated with increased reproductive performance of Golden Eagles Aquila chrysaetos in Western Scotland. Ibis (Lond 1859). 151(2):255–264.

48

Wilde WS. 1938. The role of Jacobson’s organ in the feeding reaction of the common garter snake, Thamnophis sirtalis sirtalis (Linn.). J Exp Zool. 77:445–464. doi:10.1002/jez.1400770307.

Williams BL, Brodie EDJ, Brodie EDI. 2004. A resistant predator and its toxic prey: persistence of newt toxin leads to poisonous (not venomous) snakes. J ofChemical Ecol. 30(10):1901–1919.

Woo KJ, Elliott KH, Davidson M, Gaston AJ, Davoren GK. 2008. Individual specialization in diet by a generalist marine predator reflects specialization in foraging behaviour. J Anim Ecol. 77(6):1082–1091. https://besjournals.onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1111/j.1365- 2656.2008.01429.x.

Zhou J, Bjourson AJ, Coulter DJM, Chen T, Shaw C, O’Rourke M, Hirst DG, Zhang Y, Rao P, McClean S. 2007. Bradykinin-related peptides, including a novel structural variant, (Val1)-bradykinin, from the skin secretion of Guenther’s frog, Hylarana guentheri and their molecular precursors. Peptides. 28(4):781–789. doi:https://doi.org/10.1016/j.peptides.2007.01.014. http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0196978107000368.

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ANEXOS

Anexo A: Contrato Marco Universidad Tecnológica Indoamérica (se incluyen sólo paginas pertinentes).

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