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Nuevos casos de anomalías pigmentarias para cinco especies de anfibios y en Guadalajara y Soria, España Jorge Atance1 & Manuel Meijide Fuentes2 1 Cl. Vicente Moñux, 16. 19250 Sigüenza. Guadalajara. España. 2 Cl. Felicidad, 85. 42190 Urb. Las Camaretas. Golmayo. Soria. España. C.e.: [email protected] Fecha de aceptación: 6 de octubre de 2020. Key words: albinism, Blanus cinereus, melanism, Natrix maura, Pelobates cultripes, virescens, xanthism, Zamenis scalaris.

Hace tiempo que se conocen las anomalías Albinismo en Zamenis scalaris: El 11 de ju- pigmentarias de los anfibios y reptiles y existen nio de 2015 en la hoz del río Tajo (Parque numerosas publicaciones científicas al respecto Natural del Alto Tajo, Guadalajara, t.m. de que contienen tanto citas históricas como recien- Peralejos de las Truchas, UTM 10x10 km: tes (Rivera et al., 2001c). El albinismo viene causado WK99; 1154 msnm), un grupo de senderis- por mutaciones en diversos genes que producen tas encontró un ejemplar de Z. scalaris con una reducción o ausencia total del pigmento librea blancoamarillenta, campeando en un melánico. El xantismo, por su parte, se conside- claro ocupado por herbazales con setos y ra una variación del albinismo y hace que esos zarzales, cercano al soto de ribera. El hábi- animales adquieran una tonalidad amarillenta, tat estaba compuesto por un extenso sistema anaranjada o “lutina”. El melanismo, por el con- de hoces calizas en clima supramediterráneo trario, es un exceso de pigmentación oscura que subhúmedo (Rivas-Martínez et al., 1987), domi- origina ejemplares completamente negros, muy nado por la alternancia de pinares de Pinus oscuros o melanóticos (Rivera et al., 2001a). nigra subsp. salzmannii y Pinus sylvestris. El Durante los trabajos de prospecciones ejemplar, presumiblemente un subadulto, herpetológicas que se vienen desarrollando sistemáticamente desde el año 2010 para la recogida de datos del atlas de los anfibios y reptiles de la provincia de Guadalajara, así como durante los trabajos referentes al catá- Foto José Mª Jiménez José Foto logo de los puntos de interés para la repro- ducción de los anfibios en el Parque Natural Barranco del Río Dulce (Atance, 2010), se han recogido las citas de varios ejemplares de di- ferentes especies de anfibios y reptiles con diversas alteraciones cromáticas. Por otro lado, en Soria, desde hace varios años, se está llevando a cabo la revisión y la actualización del atlas herpetológico existente (Meijide et al., 1994), donde también se han encontrado al- Figura 1: Detalle cenital del ejemplar de Zamenis sca- gunos casos con estas variaciones cromáticas. laris albino de Peralejos de las Truchas (Guadalajara), el Todos ellos se describen a continuación. 11 de junio de 2015. 18-Preprint Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2020) 31(2) mostraba dorsalmente, sobre el predominan- pyrenaica. Esta especie es, sin duda, uno de te tono blanquecino de fondo, el amarillo los reptiles más raros y escasos localizados en pálido de la típica señal de escalera que, en la provincia de Soria, ya que tan solo ocu- este caso, ya empezaba a difuminarse. Por el pa, hasta la fecha, menos de 10 cuadrículas iris de color rojo observado en la fotografía UTM 10x10 km de las 137 que componen la remitida, se comprobó que se trataba de un provincia (7,2 %). Por otro lado, cuando se albino (Figura 1). Dicho caso cons- localiza la especie presenta un estatus abun- tituye el primer registro de albinismo en Z. dante, al menos en ciertas áreas propicias. En scalaris documentado en la provincia de Gua- el caso de la zona mencionada, comparte te- dalajara, hecho ya registrado en otras ocasio- rritorio con los siguientes reptiles: Chalcides nes para otros lugares de la península ibérica, striatus, Psammodromus algirus, Podarcis liole- como Elvas, Portugal (Lesparre, 2001) y Ejea de pis, Timon lepidus, Anguis fragilis, Coronella los Caballeros, Zaragoza (Manjón, 2011). Otros girondica, Z. scalaris, Malpolon monspessula- registros que merecen mención se han publi- nus, Natrix maura y Vipera latastei. cado virtualmente, como los de Castellserà en Urgell, Lleida (elPeriodico.com, 2014), Murcia Fotos Manuel Meijide (Hernández, 2020) y Logroño (González, 2020).

Albinismo parcial en Blanus cinereus: En Soria se conocía la existencia de individuos de B. cinereus con albinismo parcial desde la década de 1990, localizados durante las pros- pecciones que se llevaron a cabo para la con- secución del atlas herpetológico provincial (Meijide et al., 1994). No obstante a lo largo de estos últimos años, mientras se realizaban los muestreos relativos para la revisión y actuali- zación de dicho atlas, también han sido loca- lizados de nuevo especímenes con estas ano- malías pigmentarias en los mismos núcleos poblacionales. El 30 de mayo de 2010, el 6 de abril de 2014 y el 9 de mayo de 2015, cer- ca de las localidades de Miño de Medinaceli y de Conquezuela, Soria (UTM 10x10 km: WL36; 1150 msnm), piso supramediterrá- neo (Rivas-Martínez, 1982), se localizaron veinte individuos de B. cinereus que mostraban albi- nismo parcial. El biotopo circundante estaba compuesto de zonas de roca arenisca, pe- Figura 2: Ejemplares de Blanus cinereus con albinismo queños pastizales, zonas de cultivo de cereal parcial. Conquezuela (Soria), 6 de abril de 2014 y 9 de y manchas relativamente densas de Quercus mayo de 2015. Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2020) 31(2) Preprint-19

Los ejemplares observados presentaban Fotos Jorge Atance una serie de manchas blancas dispersas y alea- torias por varias zonas del cuerpo, siendo las más habituales en cuello y cola (Figura 2). También se anotó que un porcentaje eleva- do de individuos, cercano al 50 %, mostraba estas características anómalas (n = 20). Con estas citas se registran los primeros casos de albinismo parcial en B. cinereus para la pro- vincia de Soria y se amplían los registrados para la península ibérica en Verín, Ourense, Hoyos de Manzanares, Madrid (albinismo total), Albacete y otras localidades sin espe- cificar (Cabana & Vázquez, 2008), así como en Portugal (Malkmus, 1997).

Xantismo en Pelobates cultripes: El 6 de junio de 2010, durante un muestreo en una charca temporal cercana al pueblo de Cubillas del Pinar (t.m. de Sigüenza, Guadalajara; UTM Figura 3: Larvas xánticas de Pelobates cultripes. Cubillas 10x10 km: WL35; 1170 msnm), en las estri- del Pinar (Guadalajara), 6 de junio de 2010. baciones de la Sierra Ministra (Sistema Ibéri- co) y dentro del piso bioclimático supramedi- naturalización; además, comparte nicho con terráneo seco/subhúmedo (Rivas-Martínez et al., Epidalea calamita, Hyla molleri y Pelophylax 1987), se encontraron dos larvas de P. cultripes perezi, como hemos constatado. También que presentaban una anomalía cromática res- se encontraron juveniles de Natrix astrepto- pecto al resto de larvas de la misma especie phora depredando sobre las larvas. Los rena- que habitaban en el mismo humedal. El hábi- cuajos de la charca presentaban un grado de tat estaba conformado por una charca artifi- desarrollo comprendido entre los estadios cial, ya naturalizada, originada en una cantera 26 y 38 de la escala de Gosner (1960), y dos de extracción de arenas que presentaba unas de ellos mostraban una coloración aberrante aguas limpias y claras, con una vegetación con respecto al resto, con los que mantenían acuática del género Ranunculus circundada una relación social aparentemente normal. por junquillos del género Eleocharis y por en- La coloración era amarillo pálida, xántica, cinares de Quercus rotundifolia aclarados, con con el característico color nacarado ventral. sotobosque de Cistus laurifolius, Lavandula El iris y los dentículos bucales eran de color stoechas y Halimium viscosum. negro, por lo que se descartó un caso de al- Pelobates cultripes es una especie muy binismo (Figura 3). Con esta cita documen- abundante en la zona y ocupa principalmen- tamos el primer caso de xantismo descrito te como puntos de reproducción antiguas en P. cultripes para la provincia de Guada- graveras abandonadas en distinto grado de lajara; no obstante, ya existían casos docu- 20-Preprint Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2020) 31(2) mentados de albinismo, leucismo y xantis- tificaron como melanóticos. El hábitat de las mo en esta especie en Portonovo, Pontevedra observaciones corresponde al piso suprame- (Bosch, 1991), Orellana, Badajoz (Gómez-Serra- diterráneo húmedo (Rivas-Martínez et al., 1987), no, 1994), Sevilla (Donaire-Barroso et al., 1996), compuesto por pastizales, praderas de diente Almadén, Ciudad Real (García-Roa & Sainz, y cervunales de montaña, rodeados de Cistus 2012), Villamor de los Escuderos, Zamora laurifolius y rodales de Quercus pyrenaica. El (Rodríguez, 2016) y Mata dos Medos, Portugal microclima se caracteriza por presentar mu- (Ferreira et al., 2019). chos días de inversión térmica, que alcanzan temperaturas especialmente bajas, donde en Melanismo en Natrix maura: El 24 de mayo los últimos diez años se han registrado tem- de 2013 y el 9 de junio de 2018, mientras peraturas cercanas a los -20º C (4/12/2010: realizábamos muestreos por lugares cercanos -19,4º C y 9/01/2018: -20,8º C, Cantalojas; al río de la Hoz (t.m. de Cantalojas, Guada- Redmeteoclimatic, 2020) y es común la presencia lajara; UTM 10x10 km: VL76; 1336 msnm), de heladas en junio, e incluso agosto. Por ello, dentro de los límites del Parque Natural de pensamos que la melanescencia de estos colú- la Sierra Norte de Guadalajara, se localizaron bridos puede ser una posible adaptación (no dos ejemplares de N. maura que presentaban testada) a este tipo de clima extremo. un diseño y color corporal extraordinariamen- El ejemplar de 2013, un subadulto de te oscuros que, una vez examinados, se iden- unos 350 mm de longitud total, presentaba una coloración atípica con librea dorsal muy oscura (o negra) y con ajedrezado ventral Fotos Jorge Atance con un color de base más oscuro de lo ha- bitual. La coloración del iris era anaranjada sin diferencias notables con el color nominal (Figura 4). El ejemplar se encontraba bajo una piedra de pizarra, junto con otro indivi- duo de la misma especie de coloración típi- ca. El ejemplar de 2018, un adulto de unos 600 mm de longitud total, se encontraba asoleándose en una zona de gravas cercana al río. Mostraba una coloración más oscura que el anterior y, aunque no fue capturado, tras el análisis fotográfico, se pudo deducir que el ajedrezado ventral podría ser similar al del otro ejemplar, ya que ambos presen- taban caracteres similares, como las escamas supralabiales claras e iris anaranjado (Figu- ra 5). En esta zona geográfica N. maura se considera como una especie muy abundante, Figura 4: Ejemplar subadulto de Natrix maura melanóti- que comparte hábitat con N. astreptophora, co. Cantalojas (Guadalajara), 24 de mayo de 2013. Coronella austriaca, Podarcis guadarramae y Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2020) 31(2) Preprint-21

Foto Jorge Atance tran muy cerca de Ribarredonda, como son las de la Riba de Saelices (4 km en dirección norte), Cobeta (14 km en dirección este), Olmeda de Cobeta (11 km al este) y Mazare- te (19 km al noreste), por lo que, tras analizar posteriormente otros ejemplares localizados en la zona del ejemplar melánico, conclui- mos que el ejemplar de la fotografía aportada correspondía a esta especie. El ejemplar observado, un macho adulto de ojos y librea uniformemente negros (Figu- Figura 5: Ejemplar adulto de Natrix maura melanótico. ra 6), se encontraba activo y termorregulando Cantalojas (Guadalajara), 9 de junio de 2018. en un hábitat pétreo. La observación se pro- dujo en el casco urbano del pueblo, donde Vipera latastei, que también poseen registros abundan las casas antiguas de mampostería de melanismo en la península ibérica (Rive- de piedra caliza, entre las cuales encontramos ra et al., 2001b; García-Muñoz et al., 2011; Martí- una nutrida población de lagartijas, como nez-Freiría et al., 2012), y con Lacerta schreiberi es común en todos los pueblos de la zona. y Psammodromus algirus. La climatología se caracteriza por su eleva- Estos dos registros constituyen las prime- da continentalidad, piso supramediterráneo ras citas de melanismo de N. maura para la seco/subhúmedo (Rivas-Martínez et al., 1987) y provincia de Guadalajara, a la par que aumen- por la rigurosidad de sus inviernos, situán- tan los publicados en la península ibérica, Foto Rodrigo García como los melánicos de Sant Celoni, Barcelo- na (Gómez et al., 2011) o los muy oscuros del islote de Onza de las Islas atlánticas, Ponte- vedra (Galán, 2012). También se conocen casos de melanismo en Francia (Rivera et al., 2001b).

Melanismo en Podarcis virescens: El 9 de mayo de 2020 fue observada en la localidad de Ribarredonda (Guadalajara; UTM 10x10 km: WL52; 1020 msnm), cercana al límite del Parque Natural del Alto Tajo, una la- gartija del complejo Podarcis hispanicus con melanismo total. Esta zona geográfica se encuentra incluida dentro de la zona objeto de estudio de Geniez et al. (2014), donde las referencias con análisis genéticos clasifican los ejemplares de este complejo taxonómico Figura 6: Individuo adulto de Podarcis virescens melá- como Podarcis virescens. Estas citas se encuen- nico. Ribarredonda (Guadalajara), 9 de mayo de 2020. 22-Preprint Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2020) 31(2) donos en la comarca de Molina de Aragón, Agradecimientos: Agradecemos la cesión de la ima- dentro del llamado “triángulo del frío” de gen y de las citas de P. virescens melánica y de Z. scalaris España. Como rasgo más característico, las albina a R. García y a J.M. Jiménez, respectivamente. A muy comunes heladas tardías y las tormentas D. Almonacid y A. Alonso por colaborar en los mues- veraniegas, dentro de unos ya de por si vera- treos para el Atlas Herpetológico de Guadalajara, a C. nos “frescos”, por lo que nos parece plausible Fuentes y O. Arribas por sus siempre acertadas aporta- que dadas estas características climáticas el ciones y a las asociaciones HERGU (Herpetológica de melanismo sea una posible adaptación (no Guadalajara) y AMAR Soria (Amigos de los Mamíferos, comprobada) para combatirlas. de los Anfibios y de los Reptiles de Soria) por trabajar En la península ibérica se han descrito desinteresadamente en la conservación de estos animales. otros casos de melanismo en especies del ge- También es de agradecer la labor de los revisores para me- nero Podarcis (P. liolepis, P. muralis, P. lilfor- jorar el manuscrito original. Estas observaciones se reali- di, P. pityusensis (Rivera et al., 2001), P. bocagei zaron bajo la autorización de la Consejería de Desarrollo (Galán et al., 2011) y P. guadarramae (adjudi- Sostenible de la Delegación Provincial de Guadalajara, cada inicialmente a P. hispanica sensu lato; Castilla La Mancha, con número de referencia SPFEN/ García-Muñoz et al., 2011)). Debido a la reciente SVS_GU_013/2020, y con autorización del Servicio Te- separación y descripción de esta especie, esta rritorial de Medio Ambiente de Soria, Junta de Castilla y cita supondría el primer registro de melanis- León con número de expediente AUES/SO/023/2020, mo documentado para la misma. organismos a los que también agradecemos su ayuda.

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