Revista Chilena de Historia Natural 71: 157-167, 1998 Desarrollo intracapsular y mecanismos de eclosión del caracol trumulco giganteus (: ), bajo condiciones de laboratorio

Encapsulated development and hatching mechanism of the trumulco (Gastropoda: Muricidae), under laboratory conditions

GERMAN E. LEIVA, JOSE E. MUÑOZ y JORGE M. NAVARRO

Instituto de Biología Marina, Universidad Austral de Chile, Casilla 567 Valdivia, Chile

RESUMEN

Se estudió la conducta alimentaria y reproductiva en ejemplares de Chorus giganteus mantenidos en laboratorio a 12 ± 0,5 °C y 29 ± 1% de salinidad, provenientes de una población submareal existente en Bahía de San Juan (39°55' S, 73°23' W). Las posturas obtenidas de los ejemplares aclimatados fueron utilizadas para describir los estadios del desarrollo intracapsular y los mecanismos de eclosión de los embriones. Los ejemplares adultos se alimentaron con diferentes especies de bivalvos. Se observaron conductas copulatorias esporádicas y se registraron 3 oviposturas de diferentes hembras en los 15 meses de duración del estudio. Se observó una relación directa entre el tamaño de la hembra y el largo de sus cápsulas. El desarrollo intracapsular duro 80 días, a una temperatura de 12 °C. Los embriones utilizaron huevos nutricios como fuente suplementaria de alimentación a partir del estadio de trocófora temprana. Se observó una gran variabilidad en el número de huevos nutricios consumidos por cada embrión entre y dentro de las cápsulas. Esto podría determinar el heterogéneo rango de tamaños que presentan las larvas al momento de la eclosión y explicaría la presencia de individuos deformes y no viables al momento de la eclosión. Las larvas, del tipo veliconcha, utilizaron dos mecanismos diferentes para eclosionar de las cápsulas. Las características reproductivas permiten clasificar a Chorus giganteus corno una especie con desarrollo embrionario de tipo demersal, típico de murícidos que habitan aguas someras de fondo arenoso.

Palabras clave: reproducción, Murícidos, oviposturas, Gastrópodo.

ABSTRACT

Feeding and reproductive behaviour under laboratory conditions 12 ± 0.5 °C and 29 ± 1%, were studied on individuals of the marine snail Chorus giganteus, collected from the San Juan Bay (39° 65'S, 73° 23' W). The broods obtained from these individuals were used to describe the intracapsular development stages and the hatching mechanisms of embryos. The experimental individuals of Chorus giganteus were fed with different species of bivalves. Isolated copulatory behaviour was observed and three broods were registered, during the 15 months of study, corresponding to different females. Direct relationship between female size and lenght of the capsules was observed. The intracapsular development took 80 days at 12 °C and the embryos used nourse egg as food source during this period. High variability in the number of nourse eggs consumed by each embryo between and within capsules, was observed. This could the high variation in larval hatching size and the significan! number of deformed and no viable embryos hatched. Embryos hatched as veliconch larvae, which are characterized by a short period of free swimming before settlernent. Two larval hatching mechanisms were identified. The characteristics of the intracapsular development and the hatching stage, allow to clasify to Clwrus giganteus as a species with demersal ernbryonary developrnent, characteristics of Muricids inhabiting shallow water with sandy bottoms.

Key words: reproduction, Muricids, broods, Gastropod.

INTRODUCCION donde los embriones se desarrollan parcial o completamente. Los patrones de desarrollo La familia Muricidae incluye especies mari- larval de esta familia son de tipo pelágico, nas de fecundación interna que depositan demersal y directo, de acuerdo a la clasifica- sus huevos dentro de cápsulas bentónicas ción hecha por Mileikowsky (1971 ). La fácil

(Recibido el 10 de septiembre 1997; aceptado el2 de abril 1998; manejado por Juan M. Cancino) 158 LEIVA ET AL. aclimatación de los murícidos en ambientes bras (Lépez 1981 1, Jaramillo 1985, Jarami- controlados, asociada a la baja mortalidad de llo y Garrido 1990). Los aspectos ecológi- embriones durante su desarrollo intracapsu- cos de la reproducción son prácticamente lar, han convertido a este grupo en un intere- desconocidos, asumiéndose por las caracte- sante material de investigación para el estu- rísticas de sus oviposturas, un comporta- dio individual o comparado de aspectos miento gregario durante la oviposición (Ga- biológicos, bioquímicos, fisiológicos, ecoló- llardo 1981). Mediante el seguimiento del gicos y evolutivos relacionados con la repro- desarrollo de oviposturas provenientes del ducción (Fretter & Graham 1962, Spight ambiente natural, Gallardo ( op. cit.) postula 1976a, 1976b, 1977, Gallardo 1979, 1989, que los embriones consumirían huevos nu- Pechenik 1979, 1982, 1983, Pechenik et al. tricios, e identifica el estadio de eclosión 1984, Hawkins & Hutchinson 1988, Paschke como el de una larva del tipo veliconcha, 1992, Gallardo & González 1994). Sin em- muy desarrollada, que permanecería por un bargo, la mayoría de estos estudios han sido corto período en la columna de agua antes realizados en especies del hemisferio norte, de asentarse. mientras que en el hemisferio sur en general, Estos antecedentes, aunque limitados, y en Chile en particular, el conocimiento de sugieren que el trumulco sería una especie aspectos reproductivos en Jos murícidos es en la que es posible la obtención masiva de bastante limitado. juveniles en "hatchery". En efecto, las ex- En Chile los murícidos no solamente tie- periencias realizadas en Concho/epas con- nen una importancia científica, pués un nú- cho/epas con este fin (Disalvo 1988), han mero importante de ellos es extraído y pro- demostrado que la fase larval de vida libre cesado para ser comercializados en mercados es la etapa más crítica del ciclo reproducti- internacionales donde alcanzan elevados vo y la que limita la producción de juveni- precios de venta. Sin embargo, la explota- les en cautiverio. El corto período de desa- ción sostenida de los bancos naturales, ne- rrollo larval facilitaría entonces el manejo y cesaria para satisfacer la demanda interna- la producción masiva de juveniles en labo- cional de los últimos 20 años, ha generado ratorio, en contraposición a lo observado en una evidente disminución en las capturas Concho/epas concho/epas. anuales de varias especies pertenecientes a Profundizar los conocimientos del ciclo esta familia. Entre 1986 y 1996, los volú- de vida en este caracol marino adquiere en- menes de desembarques de las tres princi- tonces una doble relevancia; por un lado, pales especies de murícidos extraídos (Con- conocer, comprender y relacionar los patro- cho/epas concho/epas, Thais chocolata y nes de desarrollo embrionario y autoecología Chorus giganteus) han caído en su conjun- de esta especie con el de otros murícidos; y to en un 75% (de 16.611 ton en 1986 a por otro, proporcionar los conocimientos 4.276 ton en 1996), siendo Chorus gigan- básicos para potenciar su manejo racional teus la especie en que se observa una ma- y/o desarrollar técnicas para su cultivo en yor disminución de sus capturas con una el futuro. caída del 91,7% (de 1.998 ton en 1986, a El presente trabajo utiliza posturas de 167 ton en 1996) (SERNAPESCA 1996). Chorus giganteus obtenidas a partir de la El caracol "trumulco", Chorus giganteus aclimatación en laboratorio de ejemplares habita ambientes costeros submareales en- adultos provenientes de una población na- tre Antofagasta y Valdivia (Osorio et al. tural de la Bahía de San Juan, Valdivia, 1979). Es una especie gonocórica de fecun- dación interna, cuyas poblaciones presentan gametos maduros durante la mayor parte "Ciclo reproductivo y fecundidad del caracol Rapana Chorus giganteus". Informe final proyecto N° 30.807 del año, con desoves prolongados en las es- convenio Universidad de Concepción y Subsecretaría taciones de primavera y otoño en las hem- de Pesca. DESARROLLO INTRACAPSULAR EN CHORUS GIGANTEUS 159

para describir los diferentes estadios del leta tipo C generada por tubos Philips desarrollo embrionario y los mecanismos TUV 40W/G40 T12 (Fig. 1 ). de eclosión utilizados por los embriones de La temperatura y salinidad fueron las esta especie. mismas utilizadas en el mantenimiento de los reproductores. Antes de introducirse en los estanques del sistema, las cápsulas se MATERIALES Y ME TODOS sometieron a un baño de verde de malaqui- ta, a 2 ppm de concentración, por un perío- Mantencion de reproductores do de 20 minutos para eliminar posibles microorganismos adosados a las paredes En los meses de noviembre y diciembre de capsulares. Se retiraron cápsulas todos los 1992, y febrero, marzo, septiembre y octu- días en el inicio del experimento, y cada 2 bre de 1993, se recolectaron ejemplares de o 3 días posteriormente, para ser examina- Chorus giganteus, mayores a 7 cm de lon- das bajo una lupa WILD M8. Luego de re- gitud total, en la zona submareal de la Ba- visar por trasparencia la actividad de los hía de San Juan (39°55' S, 73°23' W), embriones, estos eran removidos de las Valdivia. cápsulas para contar, medir y describir los Los ejemplares seleccionados se traslada- diferentes estadios del desarrollo intracap- ron al Instituto de Biología Marina, donde sular. Terminado este proceso se procedía a fueron medidos (longitud umbo al diente), fijar los embriones utilizando una solución sexados (Castilla 1974), marcados y distri- de formalina al 5% diluída en agua de mar. buidos en estanques de acondicionamiento El criterio utilizado para definir los concep- de 50 1 y 300 1, con una densidad de 20 individuos por m2, y en una proporción de 1: 1 entre machos y hembras. El agua de mar, sin tratamiento previo, se recambió quince- nalmente. La temperatura se mantuvo a 12 ± 0,5 oc, y la salinidad fluctuó de 28 a 31%. Los caracoles fueron alimentados ad li- bitum con 4 especies de bivalvos: Mytilus chilensis, Venus antiqua, Mesodesma dona- cium y Tagelus dombeii, retirándose cada 3 días desde los estanques las conchas vacías y los restos de alimento no consumidos. Para describir el desove se trasladó una hembra, que recién comenzaba a ovipositar, a un acuario de paredes transparentes don- de se registró este proceso. f Desarrollo intracapsular y eclosión

En la descripción del desarrollo intracap- Fig. 1: Sistema de agua de mar para la manten- ción de cápsulas de Chorus giganteus en el la- sular se utilizaron posturas de hembras boratorio. B: bomba de circulación; BT: batea aclimatadas en laboratorio, las cuales fue- de termorregulación; CE: cámara de esteriliza- ron trasladadas a un sistema cerrado de ción; ED: estanque de distribución; EE: estan- circulación de agua de mar, purificada a que de experimentación; F: filtros. través de un set de filtros de grava, algo- Sea water system to maintain the broods of C!wrus giganteus. B: circulation pump; BT: temperate regulated dón sintético y carbón activo, y esteriliza- tank; CE: sterilization tank; ED: distribution tank; EE: ex- da en una cámara provista de luz ultravio- perimental tanks; F: filters. 160 LEIVA ET AL. tos de embrión y larva es el entregado por qua) se apreció una preferencia por consu- Giese & Pearse ( 197 4 ), quienes proponen mir ejemplares de rangos de tamaño inter- que los individuos sean considerados como medio, de 3,5 a 5,0 cm de longitud. "embriones" hasta el momento de la eclo- Se observó actividad copulatoria esporá- sión, después de lo cual se pasarían a deno- dicamente, involucrando a una sola pareja a minar "larvas". la vez. Durante la cópula macho y hembra Para observar los mecanismos de eclo- se desplazan hasta colocarse uno frente al sión en los embriones de Chorus giganteus, otro a una corta distancia. El macho dis- se utilizaron cápsulas obtenidas en labora- tiende ampliamente su pene hasta alcanzar torio junto con cápsulas recolectadas del y penetrar el poro genital de la hembra ubi- ambiente natural. cado en la zona frontal derecha del cuerpo, por sobre la cabeza. Durante el período de mantención de los RESULTADOS ejemplares adultos se produjeron 3 ovipostu- ras, todas de hembras diferentes. Dos gene- Mantención de reproductores raron cápsulas en cuyo interior se desarrolla- ron embriones. En la tercera ningún huevo Chorus giganteus se alimenta presionando de las 25 cápsulas alcanzó la fase de seg- con su pie las conchas de sus presas hasta mentación. Dos colocaron sus posturas sobre abrirlas lo suficiente para introducir su lar- sustrato duro primario (paredes de los estan- ga y delgada probosis. Esta secretaría algún ques), mientras que la tercera utilizó la con- tipo de ácido o exoenzima que predigiere cha de otro ejemplar para ovipositar. Se ob- las partes blandas del bivalvo, después de servó una relación directa entre el largo de lo cual son absorbidas por el caracol. Los las hembras y el tamaño de las cápsulas (Ta- caracoles de mayor tamaño son capaces de bla 1). El inicio de la oviposición en dos romper las valvas de presas con conchas casos ocurrió en la noche y en el otro duran- delgadas, como Mesodesma donacium y te el día. El tiempo de oviposición varió en Tagelus dombeii, al presionarlas con su pie, relación al número de cápsulas colocadas haciendo más rápido el proceso de inges- por cada ejemplar, llevándose a cabo este tión. En aquellas especies de bivalvos que proceso en forma continua e ininterrumpida. presentaban mayores dificultades para ser El tiempo promedio para completar la ovi- abiertos (Mytilus chilensis y Venus anti- posición de cada cápsula fue de 40 minutos.

TABLA 1

Chorus giganteus: Características principales de las oviposturas obtenidas durante los experimentos de laboratorio

Chorus giganteus: Main characteristics of the broods obtained during the laboratory experiments

Hembra Longitud umbo Fecha de postura Tamaño prom. Número de cáps. al diente (mm) de cápsulas por postura

Hl 50,2 14/01/93 14,3 53

H2(*) 59,3 16/01/93 16,7 25

H3 56,0 17/11/93 16,0 34

(*) Ovipostura de cápsulas abortivas. (*) Brood with abortive capsules DESARROLLO INTRACAPSULAR EN CHORUS GIGANTEUS 161

Las cápsulas, luego de ser moldeadas por el ción se aprecia el desprendimiento del ló- pie de la hembra, iban siendo inmediatamen- bulo polar en la mayoría de los huevos. El te adheridas al sustrato por su pedúnculo. tamaño de este cuerpo es de aproximada- mente 80 μm de diámetro. Transcurridas las Desarrollo intracapsular primeras 72 horas de desarrollo se pueden observar las primeras etapas de la segmen- a) Cápsulas ovígeras tación (Fig 2, A). Esta es marcadamente desigual, dando origen a una macrómera de En las cápsulas ovígeras de Chorus gigan- gran tamaño, probablemente la macrómera teus se pueden reconocer externamente tres 4D (Fretter & Graham 1962), en cuyo inte- estructuras claramente diferenciadas. El pe- rior se encuentran las reservas de vitelo del dúnculo, un fino y resistente filamento de embrión. Sobre esta macrómera comienza a color amarillo pálido unido en su base a un formarse la corona de micrómeras que puede pequeño disco de fijación, que mantiene las ser apreciada con claridad a partir del quinto cápsulas sólidamente adheridas al sustrato. día de desarrollo intracapsular (Fig. 2, B). El cuerpo capsular, estructura semitranspa- Completado el décimo día del desarrollo rente de forma lanceolada y ligeramente cur- se observa una segmentación anormal de la vada con rasgos de color y resistencia muy macrómera 4D en la mayoría de las cápsulas, similares al pedúnculo, en el que destacan en un porcentaje que no supera el 8 % de los dos suturas longitudinales que lo dividen en huevos, deteniéndose su desarrollo en este es- dos mitades simétricas (izquierda y dere- tadio. Desde el día 15 y hasta el día 20 se cha). En su interior se desarrollan los huevos puede apreciar la formación del estadio de suspendidos dentro del albumen o fluido in- trocófora temprana, el cual sólo es alcanzado tracapsular (FIC), rodeados por una fina por un 10 a un 15% del total de huevos in- membrana trasparente que los envuelve. El cluidos en cada cápsula. Las micrómeras ya extremo apical del cuerpo capsular presenta han envuelto a las macrómeras por creci- un orificio de un 1 mm de diámetro aproxi- miento epibólico, formando una esfera sólida mado, que se encuentra sellado durante todo conocida como mórula. Esta experimenta un el proceso de desarrollo intracapsular por un ligero alargamiento en su eje anteroposterior, tapón de carácter mucoso, conocido como y desarrolla la corona de cilios apicales y cir- opérculo. El opérculo, de un color blanco cumorales que caracterizan este estadio. En la opaco, presenta una sutura longitudinal si- zona media lateral y en posición antagónica milar a la observada en el cuerpo capsular. se destacan Jos riñones larvales, que hacen A medida que se acerca el momento de la manifiesta la simetría bilateral del embrión en eclosión, este pierde su dureza y consisten- este estadio. Entre el día 21 y el día 25 los cia, lo que facilitaría la salida de los embrio- embriones comienzan a ingerir los huevos nes desde el interior de la cápsula. nutricios (huevos que detuvieron su segmen- tación tempranamente, o experimentaron una b) Desarrollo intracapsular segmentación anormal). Los embriones ini- cian el proceso de ingestión con un tamaño Los huevos tienen un color crema aman- no superior a los 330 μm de largo (eje ante ro liento, con un diámetro inicial que va de los posterior). Los huevos son consumidos ínte- 21 0hasta los 270 μm. El líquido intracap- gramente, gracias a la gran elasticidad de la sular que Jos envuelve es ligeramente opa- boca y esófago de las trocóforas. El número co y de gran viscosidad, permitiendo que de huevos consumidos por cada embrión es estos permanezcan sin experimentar cam- altamente variable (8 como promedio), obser- bios bruscos de posición, aunque el cuerpo vándose embriones con hasta 15 huevos inge- capsular esté sometido a fuertes movimien- ridos, mientras un importante porcentaje de tos. A las 24 horas de producida la oviposi- ellos (hasta un 22% en algunas cápsulas) no 162 LEIVA ET AL.

alcanzó a consumir ninguno. Como conse- vos (Fig. 2, C), con lo cual pierden su movili- cuencia de esto, a partir de esta etapa y hasta dad, y permanecen en estado de reposo du- su eclosión los embriones presentaron tama- rante un prolongado período de tiempo. En ños muy heterogéneos. Así, los individuos forma sincrónica al inicio de la ingestión se que consumieron huevos nutricios presenta- observó un notorio cambio en las propiedades ban un tamaño de 934 ± 65 μm (n = 80), del FIC, que se toma trasparente y pierde en mientras aquellos que no lo hicieron alcanza- gran parte su viscosidad inicial, otorgándole ron un tamaño de 475 ± 91 μm (n = 47). El una mayor libertad de movimiento a los em- período de ingestión es corto, consumiéndose briones, que se desplazan activamente por en un lapso no superior a los 5 días todos los medio de sus cilios A su vez, los huevos nu- huevos nutricios de las cápsulas. Producto de tricios experimentan un proceso de aglutina- este consumo acelerado, los embriones ad- miento, que podría estar facilitando la activi- quieren la apariencia de sacos llenos de hue- dad de ingestión de los embriones.

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8 r

G

Fig. 2: Chorus giganteus: Desarrollo intracapsular: A-B) Huevos en segmentación; C) Trocófora consumiendo huevos nutricios; D) Preveliger I; E) Preveliger II; F) Veliger; G) Veliconcha (tomada de Gallardo, 1981). AN: ano; CO: protoconcha; CL: corazón larval; RL: riñon larval; TB: tenidios branquiales, VC: vesícula cefálica. Las líneas de referencia corresponden a 300 μm. Chorus giganteus: Intracapsular development: A-B) segmented eggs; C): trochophore consuming nourse eggs; D): Pre- veliger I; E): Pre-veliger 11; F): Veliger; G): Veliconcha (Taken from Gallardo, 1981). AN: anus; CO: larval shell; CL: larval hearth; RL: larval kidney; TB: branchial ctenidia; VC: cephalic vesicle. DESARROLLO INTRACAPSULAR EN CHORUS GIGANTEUS 163

A partir del día 40 se comienza a definir embriones cerrarse completamente cuando externamente el proceso de transformación son manipulados (Fig. 2, G). del embrión desde el estadio de trocófora al Al llegar al día 75 de su desarrollo, si de veliger. La aparición del velo, el despla- bien no se denotan cambios morfológicos zamiento de los riñones larvales desde la importantes en los embriones, fenómenos zona media hacia la zona anterior del em- ocurridos a nivel de la estructura capsular brión y el esbozo de protoconcha; son los marcan la cercanía del proceso de eclosión. cambios más distinguibles (Fig. 2, D). Para El opérculo capsular ha experimentado un el día 44 la torción del embrión es clara- cambio en su estructura, ha perdido la resis- mente visible, y se ha iniciado la calcifica- tencia original, para tornarse laxo y fácil- ción de la protoconcha. También es detec- mente penetrable frente a cualquiera acción table la actividad del corazón ubicado en la mecánica externa. En algunas cápsulas in- zona anterior derecha del embrión (Fig. 2, cluso fue posible constatar la disgregación E). En el día 58 del desarrollo, los embrio- y/o desprendimiento de la sección externa nes tienen todas las características de una del opérculo, quedando como protección del veliger desarrollada. El velo tetralobular orificio de eclosión una fina cubierta. Desde extendido ha alcanzado un tamaño aproxi- el día 78 en adelante se observa un aumento mados de 1 500 μm. En la base de los lóbu- en la actividad de los individuos de preeclo- los se observan los tentáculos en desarrollo sión, notándose un desplazamiento de estos y las manchas oculares ya formadas. La hacia la zona anterior del cuerpo capsular concha cubre prácticamente toda la masa donde se encuentra ubicado el orificio de visceral y en ella puede distinguirse el si- eclosión. El proceso de desarrollo intracap- fón en proceso de formación. Por trasparen- sular termina el día 80, con la eclosión de cia, en la zona central del embrión se dis- los embriones en el 35,3% de las cápsulas (n tinguen los tenidios branquiales. Los = 17) mantenidas bajo estudio. individuos aún no manifiestan a e ti vi dad motriz y el tamaño promedio de la proto- e) Eclosión concha es de 900 μm (Fig. 2, F). Completa- do el día 66 estos han adquirido la mayoría El inicio del proceso de eclosión esta marca- de las características de un individuo de do por la ruptura del opérculo. En este expe- preeclosión. El pie está notoriamente desa- rimento fueron detectados dos mecanismos rrollado, la protoconcha, con la forma ca- diferentes que permitieron esta ruptura. El racterística de los individuos adultos, ha primero consistió en el desprendimiento adquirido una tonalidad pardusca por efecto "espontáneo" del opérculo, sin la interven- de su calcificación, y sólo la cabeza aun no ción directa de los embriones en el proceso. se ha desarrollado completamente. Para el El segundo se caracterizó por una acción día 72 los embriones alcanzan tamaños de mecánica directa de los embriones sobre el 1 050 μm de promedio, han adquirido una tapón mucoso, valiéndose, en apariencia, coloración marcadamente café en la proto- de los cilios del velo para desintegrar el concha, y el velo permanece retraído en la tapón ya debilitado. mayor parte de ellos, aunque es posible vi- En el transcurso de una semana, el pro- sualizar desplazamientos esporádicos con ceso de eclosión había finalizado en el ayuda del velo extendido. Las reservas de 82,4% de las cápsulas estudiadas (n = 17), vitelo están prácticamente agotadas y la mientras que en el 17,6% restante (n = 3) zona cefálica está bien desarrollada. Los los embriones no consiguieron eclosionar, a individuos al ser excapsulados son capaces pesar que compartían las características de reptar sobre una placa petri producien- morfológicas de desarrollo de los primeros. do una abundante secreción mucosa. El Los individuos al momento de eclosionar opérculo está desarrollado y permite a los presentan un rango de tamaños muy hetero- 164 LEIVA ET AL.

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Rango de tamaños /μm) Fig. 3: Chorus giganteus: Distribución de las tallas de eclosión en tres cápsulas pertenecientes a una misma ovipostura. Chorus giganteus: Size distribution of the hatched enbryos from three capsules of the same brood. géneo, pero mantienen una moda comparti- rus cassidiformis (Gallardo & González da de tamaños entre cápsulas, ubicada en el 1994 ), los que son capaces de mantenerse y rango de los 1 000-1 100 μm (Fig. 3). Las destinar energía para crecimiento y repro- larvas abandonan de una en una la cápsula ducción en ambientes controlados. a través del orificio de eclosión, cayendo La relación directa entre el tamaño de en las proximidades de estas o mantenién- las hembras y el tamaño de las cápsulas en dose agregadamente en sus paredes exter- las posturas colocadas por Ch. giganteus en nas. Algunos de los individuos que eclosio- laboratorio, confirma lo sugerido por Ga- naron tardíamente lo hicieron como llardo (1981) para esta especie, y se ajusta juveniles, es decir sin la presencia del velo. a los antecedentes publicados para otras es- pecies de gastrópodos que encapsulan sus embriones (Spight et al. 1974, Castilla y DISCUSION Cancino 1976, Gallardo 1976, 1977, Cañete & Ambler 1992). Los ejemplares de Chorus giganteus mues- La conducta de desove observada en Ch. tran un alto grado de tolerancia a la manipu- giganteus es similar a la descrita para C. lación y mantención bajo condiciones de la- concho/epas por Castilla y Cancino (1976), boratorio. Esto se refleja, por un lado, en la quienes registraron un tiempo de 50 a 60 aceptación de una amplia variedad de presas minutos para completar la postura de cada y, por otro, en el desarrollo de conductas cápsula ovipositada. En ambas especies, las reproductivas tales como cópula y oviposi- posturas fueron colocadas sobre un sustrato ción en cautiverio. Esta capacidad concuer- duro de tipo primario (paredes de los estan- da con experiencias de carácter similar desa- ques), sin embargo, en el trumulco también rrolladas con otros murícidos, tales como se efectuó una postura sobre la concha de Concho/epas concho/epas (Castilla y Canci- otro ejemplar. Las características morfoló- no 1976), Nucella lamellosa y Nucela lima gicas de las cápsulas, concuerdan con las (Pechenik 1982), Thais haemastoma canali- descripciones hechas por Gallardo (1981) y culata (Roller & Stickle 1989), Xanthocho- con la revisión de cápsulas de murícidos DESARROLLO INTRACAPSULAR EN CHORUS GIGANTEUS 165 hecha por D' Asaro (1991), quien clasifica al momento de eclosionar (Spight 1976a las cápsulas de Ch. giganteus como del tipo 1981, Rivest 1983). ampuliforme. La duración del desarrollo intracapsular Si bien se observó actividad copulatoria observada en laboratorio a 12 oc es similar esporádica en el laboratorio, no tenemos a la registrada por Gallardo (1979) en Nu- bases que nos permitan afirmar que las cella crassilabrum durante los meses de in- hembras fecundaron sus huevos con los es- vierno en el litoral valdiviano (9,57 a 10,6 permatozoides traspasados durante estas °C). Sin embargo, con los antecedentes re- cópulas. Esto debido a que es conocida la copilados por Spight (1975) y posteriores capacidad de las hembras, de esta y otras experimentos desarrollados por Roller & especies de prosobranquios, para almacenar Stickle (1989), tendientes a confrontar la por períodos de tiempo prolongado e inclu- duración del desarrollo intracapsular en so nutrir los espermatozoides que permane- murícidos con la temperatura, se estableció cen en el interior de su receptáculo seminal que este factor ambiental es determinante (Fretter & Graham 1962, Jaramillo 1985). en la duración del desarrollo intracapsular El tamaño del huevo, el tipo de segmen- de los mismos. Este fenómeno queda clara- tación y la gastrulación observada en Ch. mente reflejado al comparar los tiempos de giganteus, concuerda con lo conocido en desarrollo intracapsular del murícido Con- especies de prosobranquios que presentan cho/epas concho/epas, descritos por dife- huevos con un considerable contenido de rentes autores que trabajaron a distintas vitelo (Fretter & Graham 1962). El tamaño temperaturas con cápsulas de esta especie de los huevos de Ch. giganteus se mantiene (Gallardo 1973, Ramorino 1975, Castilla y dentro de los rangos de tamaño estudiados Cancino 1976). por Spight (1976a), para otras especies de Las características del desarrollo intra- murícidos que alimentan sus embriones con capsular, así como el estadio de eclosión de huevos nutricios. Los porcentajes de hue- sus embriones, permite clasificar a esta es- vos nutricios encontrados en las cápsulas pecie dentro de aquellos invertebrados que de Ch. giganteus (80% a 90% ), son leve- presentan un desarrollo embrionario demer- mente menores que aquellos descritos por sal (Mileikowsky 1971 ), característico de Gallardo (1979) y Gallardo & Garrido murícidos que habitan aguas someras de ( 1987) en Nucella crassilabrum (sobre un fondos blandos (Spight 1977). 90%)). Ambas especies comparten, además, Respecto de la eclosión, Hawkins & Hut- características tan diversas como el estadio chinson (1988), describen para Ocenebra de detención del desarrollo en los huevos erinacea un mecanismo consistente en el nutricios, la presencia de huevos que desa- desprendimiento del tapón de eclosión, el que rrollan segmentaciones atípicas y las carac- resulta similar al primero de los mecanis- terísticas morfológicas de los embriones al mos observados en el presente estudio. Es- comenzar a ingerir estos huevos. tos autores demuestran experimentalmente, La amplia variación en el número de que el desprendimiento final del opérculo huevos consumidos por embrión dentro de ocurre debido a un proceso químico que una misma cápsula, parece ser característi- provoca una diferencia de presiones entre co de prosobranquios que alimentan sus el medio interno y externo de la cápsula. embriones con huevos nutricios, (Penchas- En relación al segundo mecanismo obser- zadeh 1976, Spight 1976b, Gallardo 1979, vado en Chorus giganteus, que corresponde Chaparro y Paschke 1990, Pechenik 1983). a la acción mecánica directa de los embrio- Se ha postulado que el consumo diferencial nes sobre las paredes del tapón mucoso, no de huevos nutricios por embriones encapsu- se encontró en la literatura para la familia lados sería el factor principal que explica la Muricidae, un mecanismo de eclosión de heterogeneidad en el tamaños de las larvas características similares. 166 LEIVA ET AL.

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