Capítulo VIII.

FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) Tulio F. Villalobos-Guerrero

Foto: Villalobos-Guerrero, T. F.

Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) 131 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

1. GENERALIDADES

Información taxonómica Reino Animalia Phylum Annelida Lamarck, 1809 Clase Polychaeta Grube, 1850 Orden Phyllodocida Dales, 1962 Suborden Nereidiformia Glasby, 1993 Superfamilia Nereidoidea de Blainville, 1818 Familia Nereididae de Blainville, 1818 Nombre científico Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847)

Sinónimos basados en: Wilson (1984, 1988), de León-González et al. (1999), de León-González & Solís-Weiss (2000), Bakken & Wilson (2005): Nereis succinea Leuckart in Frey & Leuckart, 1847: 154–156, lám. 2, figs. 9, 11; Ehlers, 1868: 570– 572, lám. 22, figs. 18–22; Horst, 1896: 21; Augener, 1933: 247. Nereis (Neanthes) succinea Horst, 1909a: 144–149, figs. 1–4; 1909b: 215–218, figs. 1–4; Fauvel, 1923: 346–347, fig. 135f-i, k-m; Pettibone, 1963: 165, figs. 44–45a-d, tabla 2; Day, 1967: 321, fig. 14.9a-e; Hartmann-Schröder, 1971: 200, figs. 64–65. Neanthes succinea Hartman, 1945: 17, lám. 3, fig. 1–2; 1968: 529, figs. 1–5; Rioja, 1946: 205, lám. 1, figs. 1–2; 1947: 203; 1962: 165; Imajima, 1972: 108–110, fig. 32a-k; Fauchald, 1977: 29; Taylor, 1984: 31.17, figs. 31.16a-h; Wu et al. 1985: 156–159, fig. 88; Wilson, 1984: 218–221, fig. 4a-f; 1988: 5–7; de León-González et al. 1999: 673; de León-González & Solís-Weiss, 2000: 556. Nereis limbata Ehlers, 1868: 567–570; Verrill & Smith, 1874: 88, 296, lám. 11, fig. 51; Lillie & Just, 1913: 147. Nereis (Alitta) oxypoda von Marenzeller, 1879: 120–122, lám. 2, fig. 3. Nectoneanthes oxypoda Imajima, 1972: 113–117, figs. 35–36; Wuet al. 1985: 164–167, figs 92–93. Nereis oxypoda Monro, 1934: 362 (partim fide Wilson, 1984); 1938: 614, figs. 1–5. Nereis (Neanthes) oxypoda Ibáñez, 1972: 24–26, fig. 1. Neanthes oxypoda Hutchings & Murray, 1984: 37. Nereis (Neanthes) australis Treadwell, 1923: 1–3, lám 1, figs. 1–5. Nereis (Neanthes) saltoni Hartman, 1936: 477–479, fig. 52a-d. Neanthes saltoni Hartman, 1938: 79. Nereis alatopalpis Wesenberg-Lund, 1949: 281–283, figs. 15–17. Nectoneanthes alatopalpis Wu et al. 1985: 168–170, fig. 94a-f. Alitta succinea Bakken & Wilson, 2005: 516–517; Glasby et al. 2009: 6.

Nombres comunes Español: Neréidido pardo del Noratlántico. Inglés: Pileworm, clamworm, ragworm. 132 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Determinación: Villalobos-Guerrero, T. F.

Colección de referencia Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, Unidad Académica Mazatlán, Colección de Referencia de Invertebrados (EMU).

Descripción de la especie (basado en el examen de ejemplares atocos del puerto de Mazatlán recolectados en boyas del canal de navegación en 2009).

Especie de vida libre, habita tubos excavados en el sedimento y tubos vacíos de terebélidos, ser- púlidos, sabélidos y eunícidos. Cuerpo alargado; robusto en la región anterior, delgado y apla- nado dorsoventralmente en la posterior (fig. 1), con una longitud de 18±7.6 mm (n= 80; 7–42), al segmento 15 de 5.7±1.7 mm (n= 142; 2.5–11), ancho a la altura del segmento 15 de 1.4±0.70mm (n= 142; 0.5–6) y posee 69±15 segmentos (n= 80; 37–122). Dorso pardo, notorio en la región anterior (fig. 1a-b). Prostomio entero distalmente, tan largo como el ancho del cuerpo o ligera- mente más ancho. Un par de palpos subtriangulares (fig. 1b); palpostilos cortos, digitiformes. Un par de antenas cortas, cirriformes (fig. 1b). Cuatro pares de cirros tentaculares; cirróforos dorsales largos, cilíndricos; cirróforos ventrales cortos, anuliformes. Dos pares de ojos redondos, oscuros. Faringe con mandíbulas ámbar (fig. 3a-b), con 9±1 dientes (n= 58, 7–11) dirigidos dis- talmente. Paragnatos (dientes de quitina) en ambos anillos de la faringe (fig. 3a-b), la mayoría cónicos excepto algunos del área VII-VIII como barras puntiagudas. Número de paragnatos por área: AI= 3±1 (n= 58, 2–4); AII= flanco derecho: 17±4 (n= 55, 8–25), flanco izquierdo: 18±4 (n= 55, 8–26); AIII= 13±4 (n= 55, 5–23); AIV= flanco derecho: 19±5 (n= 57, 10–32), flanco izquierdo: 20±5 (n= 57, 11–29); AV= 5±2 (n= 121, 2–11); AVI= flanco derecho: 8±2 (n= 121, 3–12), flanco izquierdo: 8±2 (n= 120, 4–13); AVII-VIII= 84±14 (n= 73, 56–128) (fig. 3a-b). Notópodos con lígula dorsal larga, lamelar y comprimida en setígeros posteriores, con lígula ventral y lóbulo presetal triangulares. Cirro dorsal cirriforme sito en la base ligular de setígeros anteriores (fig. 2a, d, g), céntrico en setígeros medios (fig. 2b, e, h), subterminales en posteriores (fig. 2c, f, i) y distales en últimos setígeros; longitud 1–1.5 veces la longitud de la lígula ventral en los primeros 15 setíge- ros. Neurópodos con lígula ventral, lóbulo presetal digitiforme y lóbulo postsetal cirriforme, más largo que el lóbulo presetal. Notosetas: Espinígeros homogonfos. Neurosetas: Fascículo dorsal con espinígeros homogonfos y falcígeros heterogonfos; fascículo ventral con espinígeros y fal- cígeros heterogonfos. Dos acículas negras aguzadas. Dos cirros anales cirriformes.

Usos de la especie Se considera un organismo modelo en la ecología marina química (Hardege, 1999); se utiliza en pruebas ecotoxicológicas, como bioindicador de contaminación marina (Dean, 2008; Ayoola et al. 2010) y en estudios de biomonitoreo (Rhee et al. 2007). En algunos sitios de Norteamérica se emplea como alimento en la acuicultura (Glasby et al. 2009); y también se aprovecha como carnada (NOBANIS, 2011). Es una de las especies de neréididos mejor estudiadas en términos 133 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

de fisiología, reproducción y ecología.

Figura 1. Epitocos de A. succinea, vista dorsal. a) Macho, b) hembra.

Figura 2. Parápodos anteriores (fila superior), medios (fila media) y posteriores (fila inferior) de A. succinea. a, b, c) Atoco; d, e, f) macho; g, h, i) hembra.

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Figura 3. Faringe, anillo maxilar y oral. a) Vista dorsal, b) vista ventral. 2. DISTRIBUCIÓN

2.1 Distribución original En la Base de Datos Global de Especies Invasoras (GISD por sus siglas en inglés) (2007) se consi- dera a esta especie como nativa de la costa del Atlántico. De acuerdo con los registros mundia- les de la especie, es probable que provenga de la ecorregión del mar del Norte, principalmente la región sur que comprende desde el límite oeste del canal de La Mancha hasta los litorales de Alemania (fig. 6) (ver sección 5.1). En esta región, desde el siglo XIX hasta la fecha ha sido regis- trada en numerosas localidades, algunas son: Helgoland y Cuxhaven locus typicus, Norderney y Kiel en Alemania (Leuckart, 1847; Ehlers, 1868; Banse, 1954), área del Delta y Zuider Zee en Países Bajos (Horst, 1909a, 1922a, b; Wolff, 1973), estuario de Francia (de Saint-Joseph, 1898; Fauvel, 1923), fiordos del norte y este de Dinamarca (Rasmussen, 1973; Smith, 1963; Bakken & Wilson, 2005), y en el estuario Thames y sur de Inglaterra (Rees, 1940; Newell, 1954; Smith, 1963).

2.1.2 Profundidad En el mar del Norte la especie se ha registrado en zonas intermareales hasta 21 m (Wolff, 1973), y en el mar Báltico en zonas intermareales hasta 5 m (Neuhoff, 1979b; Miron & Kristensen, 1993).

2.2 Distribución como especie exótica en México Alitta succinea se ha registrado en Veracruz, Campeche y varias localidades del golfo de Califor- nia; no obstante, los registros corroborados se restringen a los litorales de los estados de Sonora y Sinaloa. En Sonora se ha registrado para el estuario Agiabampo (Rioja, 1947). En Sinaloa se ha documentado en El Colorado (Rioja, 1947), bahía Macapule (Rioja, 1962), en fondos blandos del estero de Urías (Álvarez-León, 2007; Hendrickx & Meda-Martínez, 2001; Méndez, 2002; Ferrando & Méndez, 2010, 2011), bahía de Mazatlán (Rioja, 1962; Van der Heiden & Hendrickx, 1982) y en el puerto de Mazatlán como esclerobionte en boyas metálicas de señalización marítima, cascos de embarcaciones, pilotes de muelle y como epibionte en moluscos nativos de importancia comercial: Crassostrea iridescens y Chama buddiana.

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2.2.2 Profundidad En el puerto de Mazatlán, Sinaloa, la especie se ha registrado en sedimentos blandos entre 0.6–8.7 m de profundidad (Álvarez-León, 2007; Ferrando & Méndez, 2010), en boyas metálicas de señalización, en pilotes de muelles entre 1–2 m, y como epibionte de moluscos entre 2–3 m de profundidad. En el estero de Urías se ha encontrado asociado a raíces de mangle rojo sumergidas a 0.5 m.

2.3 Distribución como especie exótica en otros países Alitta succinea se encuentra distribuida en ambos litorales de los océanos Atlántico y Pací- fico, en los dos hemisferios (fig. 6). De acuerdo con las revisiones de Wilson (1984, 1988) y Bakken & Wilson (2005), especialistas que redescribieron la especie, su distribución se limita a las ecorregiones del Atlántico templado norte, Atlántico tropical, Pacífico templado norte, Pacífico oriental tropical y Australia templada (tabla II). Estados Unidos de América (EUA), Australia, Colombia y Brasil son los únicos países que han considerado la invasión de la espe- cie y sus impactos potenciales. En California (EUA), la introducción accidental ocurrió en las cargas de ostiones provenientes de Virginia a partir de 1869 o como esclerobionte en los cas- cos de las embarcaciones procedentes del Atlántico norte hacia la bahía de San Francisco, en donde se registró por primera vez en 1896 y actualmente alcanza densidades entre 10–400 ind./m2 (Carlton, 1979; Cohen & Carlton, 1995). En Salton Sea, es el invertebrado dominante con una densidad máxima de 81,000 ind./m2 (Detwiler et al. 2002); constituye el principal suministro de energía en la cadena alimentaria de peces y aves, y está presente en rocas cu- biertas de algas, balanos vivos y sus depósitos, limo y arcilla (Dexter et al. 2007). Es el anélido más común de la bahía de Chesapeake (Pettibone, 1963).

En Australia fue registrada por primera vez en Swan River en 1930, probablemente introducida como larva en las descargas del lastre (Wilson, 1999), así como esclerobionte en los cascos de las embarcaciones o mediante actividades de maricultura (Hewitt et al. 2004).

En Colombia se considera especie de alto riesgo, se desconoce el vector de la introducción, aunque se sugiere que fue accidental (Gutiérrez et al. 2010). En Brasil se ha documentado en los puertos y en los tanques de lastre de las embarcaciones, donde podría tener severos impac- tos en el ambiente (Neves & Rocha, 2008).

2.3.2 Profundidad La especie se ha registrado comúnmente en zonas intermareales y submareales entre 0.5–20 m. Se registra en profundidades entre los 10–190 m en el norte del Golfo de México (Taylor, 1984).

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3. AMBIENTE

3.1 Clima 3.1.1 Como especie nativa Su distribución natural corresponde la ecorregión del Mar del Norte, en latitudes templadas.

3.1.2 Como especie exótica Como especie exótica se distribuye en climas tropicales y templados del Atlántico y Pacífico; así como, en la región templada del sur de Australia.

3.2 Tipo de ambiente Alitta succinea es una especie que se distribuye en ambientes costeros.

3.2.1 Como especie nativa Se ha registrado en deltas y fiordos del mar del Norte en diferentes tipos de sustrato: arena, lodo, arcilla, turba, rocas, entre conchas, ostiones y depósitos de otros moluscos (principalmente de Mytilus edulis), entre pastos marinos Zostera y Potamogeton, entre algas Chara, y en los puertos sobre construcciones como pilotes (Banse, 1954; Rasmussen, 1973; Wolff, 1973). Se encuentra en cuerpos de agua marinos y salobres con salinidades de 1–24 ups y temperaturas de 3–20°C (Wolff, 1973; Kristensen, 1983).

3.2.2 Como especie exótica en México En el estero de Urías, Sinaloa, se registra en fondos blandos de granjas camaronícolas (Hendric- kx & Meda-Martínez, 2001) y en brazos del estuario entre grava, arena y lodo, en salinidades de 29–34 ups, temperaturas de 19–30°C, y en concentraciones de oxígeno disuelto de 3.4 mg/L (Álvarez-León, 2007; Ferrando & Méndez, 2010); así como en raíces del mangle rojo (Rhizophora mangle). En la bahía de Mazatlán se han recolectado ejemplares asociados a las conchas de los moluscos bivalvos: Crassostrea iridescens y Chama buddiana (Villalobos-Guerrero et al. 2012). Se han detectado poblaciones establecidas de A. succinea en las boyas metálicas de señalización marítima en el puerto de Mazatlán, en salinidades de 32–35 ups, temperaturas de 20–32°C, y en concentraciones de oxígeno disuelto de 3.0–6.7 mg/L, así como en pilotes de muelle y cascos de embarcaciones.

3.2.3 Como especie exótica en otros países Alitta succinea se distribuye en bahías, estuarios, lagunas costeras y lagos salinos (Glasby et al. 2009); en diferentes sustratos: grava, arena, arena lodosa, lodo; turba, madera, raíces de mangle y bajo rocas; como epibiontes de moluscos bivalvos, entre ostiones, mejillones, bala- nos, esponjas y ascidias; en el interior de tubos de otros poliquetos (Hartman, 1945; Pettibone, 1963), sobre conchas de Crassostrea virginica (Dauer et al. 1982) y asociada a infraestructura (Pettibone, 1963; Cohen & Carlton, 1995). Se encuentra en cuerpos de agua con salinidades 137 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

de 5–36 ups (Kuhl & Oglesby, 1979), temperaturas de 8–34°C (Fong, 1991) y concentraciones de oxígeno disuelto de 3.9–9.1 mg/L (Reish & Winter, 1954); aunque se ha comprobado que la especie tolera intervalos más amplios (ver sección 5.5).

3.3 Tipo de vegetación NA.

3.4 Hábitat Alitta succinea reside generalmente en hábitats marinos y estuarinos como parte de la infauna, en donde vive en pasadizos semipermanentes con forma de “U” cimentados con mucus, en galerías complejas o como epifauna (Cammen, 1980).

3.4.1 Como especie nativa La especie se encuentra en cuerpos de agua salobre y marina del mar del Norte (Wolff, 1973).

3.4.2 Como especie exótica En Sonora y Sinaloa se encuentra en cuerpos de agua salobre y marina; aunque las mayores abundancias se registran en los estuarios (obs. pers.).

La mayoría de las localidades en otros países en las que se ha registrado la especie se carac- terizan por presentar zonas estuarinas, y la minoría son zonas con cuerpos de agua marinos.

4. HISTORIA NATURAL DE LA ESPECIE

4.1 Abundancia o tamaño poblacional En los fiordos de Dinamarca, la especie es abundante, alcanza densidades de hasta 600 ind./ m2 en sustrato arenoso-lodoso, a 0.5 m de profundidad (Rasmussen, 1973). Se han registra- do variaciones espaciales en el fiordo Norsminde; en la apertura que comunica con el mar la densidad es >100 ind./m2, las zonas medias presentan densidades menores (50–100 ind./m2) y desaparece en el interior del fiordo (Miron & Kristensen, 1993).

Como especie exótica en el país, A. succinea es la segunda especie de poliqueto más abun- dante en las boyas metálicas de señalización marítima del canal de navegación del puer- to de Mazatlán, Sinaloa. Presenta una densidad promedio anual de 615 ind./m2 (240–1,000 ind./m2), con variaciones estacionales sin relación directa a cambios de temperatura (fig. 4). La máxima densidad se presenta en julio. En el estero de Urías (Sinaloa) se encuentran po- blaciones de A. succinea en fondos blandos con 30–91 ind./m2 (Ferrando & Méndez, 2011); no obstante, la mayor densidad se registra en sustratos de origen antrópico. Asimismo, en 138 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

muestreos cualitativos durante el año 2008, se recolectaron 839 individuos sobre cascos de embarcaciones, pilotes de muelle y raíces de mangle rojo.

Figura 4. Densidad promedio de A. succinea y temperatura superficial en el puerto de Mazatlán (2009).

En California, EUA, se han registrado densidades variables. En la bahía de San Francisco se docu- mentan entre 10–400 ind./m2 (Cohen & Carlton, 1995). En Salton Sea es la especie dominate con >81,000 ind./m2 (Detwiler et al. 2002); no obstante, la población ha disminuido en los últimos 50 años debido a las condiciones anóxicas, las elevadas concentraciones de sulfuro (Dexter et al. 2007) y por la presencia de depredadores voraces como la tilapia mozambiqueña (Detwiler et al. 2002). En Newport River, Carolina del Norte, es común encontrarla en fondos blandos y en densidades de 620–1,370 ind./m2 (Cammen, 1979) y en la bahía de Chesapeake en densi- dades de hasta 800 ind./m2 (Holland et al. 1980). En el mar Negro se presentan densidades de 142–1,169 ind./m2 dependiendo del gradiente de contaminación orgánica disponible (Surugiu & Feunteun, 2008).

4.2 Condiciones óptimas para el crecimiento Alitta succinea crece en fondos blandos, rocosos, entre moluscos y sobre sustratos de origen antrópico. Su distribución se asocia a la presencia del mejillón Mytilus edulis, del alto contenido orgánico y del sulfuro en los sedimentos arenosos-lodosos (Miron & Kristensen, 1993). Se ha registrado en salinidades entre 20–21 ups.

Como exótica en Sinaloa la especie se desarrolla en sustratos duros de origen antrópico (bo- yas metálicas, pilotes de muelles y cascos de embarcaciones) con agrupaciones de esponjas, 139 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

ascidias y vermétidos; en sitios someros y turbios, con concentraciones elevadas de materia orgánica en suspensión (puertos, estuarios y granjas camaronícolas), a salinidades de 34–35 ups y temperaturas de 27.5–31°C (obs. pers.).

En general, A. succinea crece en fondos blandos, rocosos, entre moluscos y sobre sustratos de origen antrópico. En Delaware (este de EUA) se ha registrado en salinidades entre 20–21 ups (Pettibone, 1963; Fong, 1991).

4.3 Forma y mecanismos de dispersión y propagación En Mazatlán, Sinaloa, el vector de introducción son las embarcaciones, donde se encuentra en la fauna adherida a los cascos; además, es muy probable que también sea transportada en las aguas de lastre durante su fase larvaria que tarda al menos 10–14 días en asentarse.

La distribución cosmopolita de A. succinea es el resultado de las actividades antropogénicas (Wilson, 1988); aunque, las corrientes marinas y los cambios en la temperatura podrían jugar un papel importante en su dispersión (Thomsen et al. 2008). La especie se ha introducido acci- dentalmente como esclerobionte en los cascos de las embarcaciones, durante el transporte de moluscos bivalvos para fines acuícolas y probablemente durante las descargas de las aguas de lastre (Carlton, 1979; Cohen & Carlton, 1995; Wilson, 1999). Así como de forma intencional en los mares o lagos salinos para alimento de peces con importancia comercial o recreacional (Glasby & Timm, 2008; Glasby et al. 2009).

4.4 Conducta Es un poliqueto activo, rápido y generalmente más voraz que otras especies de neréididos del mar del Norte (Rasmussen, 1973).

En el estero de Urías se refugia entre las agrupaciones y en el interior de los tubos de sedimento vacíos elaborados por el poliqueto sabélido Branchiomma bairdi y en tubos calcáreos de poliquetos serpúlidos, así como en los recovecos superficiales de las conchas de bivalvos y vermétidos.

Alitta succinea presenta ritmos biológicos que intervienen en la sincronía de la fertilización de acuerdo con los ciclos lunares, el fotoperiodo y los cambios en la temperatura ambiente (Hardege et al. 1990, 1998, 2004).

4.5 Reproducción Alitta succinea se caracteriza por presentar semelparidad, es decir, se reproduce una sola vez en su ciclo de vida y muere al terminar el proceso reproductivo (Hardege, 1999). Es una especie con reproducción sexual y sexos separados (dioica). Presenta fertilización externa, carece de cuida- do parental. Los espermatozoides son ect-acuaespérmicos, es decir, son liberados directamente 140 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

en la columna de agua donde ocurre la fertilización. Los espermatozoides presentan un núcleo ovoide (3.5–4 µm largo y 2 µm ancho), acrosoma cónico, tres mitocondrias y un flagelo largo (Fallon & Austin, 1967). En los neréididos, las gónadas nunca han sido localizadas y los oocitos crecen libremente en el celoma (Andries, 2001).

Sincronía de la reproducción La sincronización de la reproducción masiva en las especies semélparas se logra a través de un sistema complejo de factores endócrinos y ambientales. La información ambiental (e.g. duración del día, temperatura, ciclos lunares) es captada por sistemas endócrinos que inducen la maduración de machos y hembras en un tiempo apropiado durante el año (Andries, 2001). Las hormonas sexuales y la liberación de feromonas aseguran la maduración y la liberación coordinada de los gametos en la columna de agua. Los individuos detectan las feromonas vía receptores químicos localizados en los cirros parapodales transformados (Hardege, 1999). Usualmente, la expulsión de los gametos está regida por los ciclos lunares: en luna nueva (Hardege et al. 1990), en luna llena (Hardege, 1999) o ambas (Lillie & Just, 1913). Sin embargo, Carpelan & Linsley (1961a) señalan que A. succinea en Salton Sea no sigue un patrón de periodicidad lunar, sino ciclos anuales de reproducción con picos mayores durante la primavera (marzo a junio). Es probable que la población establecida en Mazatlán (Sinaloa) presente el mismo comportamiento debido a que individuos heteroneréididos fueron recolectados durante todo el año.

Fase epitoca Al reproducirse, los individuos inmaduros de A. succinea (atocos) sufren una epitoca o metamorfosis en el estado maduro, el heteroneréidido. Durante esta etapa, el tubo digestivo y la capacidad de alimentarse desaparecen (Hardege et al. 1990). Además de exhibir modificaciones internas, los cambios morfológicos son evidentes. Se caracteriza por presentar ojos alargados y setas especializadas para el nado como una adaptación para la fase pelágica de la reproducción (Hardege et al. 2004). Los machos desarrollan cambios más notorios a comparación de las hembras (tabla I).

Desarrollo ontogenético y larvario La liberación de gametos ocurre de manera sincrónica cerca de la superficie; cuando se fertili- zan, aparece una cubierta gelatinosa. La primera segmentación ocurre 2 h después de la fertili- zación, la segunda segmentación a las 2.5 h, desaparece la cubierta gelatinosa e inicia la etapa natatoria a las 13 h, la larva trocófora se desarrolla a las 24 h, la larva bisegmentada a las 36 h, la larva trisegmentada a las 54 h y la larva con 6–9 segmentos en 10–14 días. A partir de esta última etapa la larva se asienta en el sedimento y comienza su fase bentónica. Los huevos y las larvas son planctónicos. Los huevos miden alrededor de 140–200 µm de diámetro (Carpelan & Linsey, 1961b) y la larva trocófora con 6-9 segmentos mide entre 250–400 µm (Kuperman et al. 2002). Sólo se ha documentado la larva lecitotrófica en Nereididae (Rouse, 2006), lo cual indica que las larvas se nutren de reservas vitelogénicas. 141 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Tabla I. Dimorfismo sexual y diferencias químicas entre machos y hembras heteroneréididos (modificado de Pettibone, 1963).

Características Macho heteroneréidido Hembra heteroneréidida

Tamaño Longitud: 14–55 mm Longitud: 30–75 mm Ancho: hasta 5 mm Ancho: hasta 7 mm Coloración Pardo brillante con región posterior Pálida, comúnmente blanquecina o amarillo pálido blanquecina Prostomio Ojos engrandecidos e hinchados, muy Ojos sin modificaciones o tenuemente alargados cercanos entre sí Cirros dorsales anteriores Primeros siete pares inflados Primeros cinco pares ligeramente modificados subterminalmente Cirro dorsal medio Crenulado en el margen ventral Liso, sin crenulaciones Número de setígeros Generalmente 15 (13–15) Generalmente 17 (13–18) prenatatorios Lamela neuropodal Larga, ovalada, casi tan larga como las Corta, redondeada, tan larga como la mitad de las modificada neurosetas neurosetas Feromonas sexuales S(+) 5-metil-3-heptanona. R(-) 5-metil-3-heptanona. ERP: feromona liberadora de huevos, con MRP: feromona buscadora de pareja, con L-ácido glutámico, inosina guanosina y concentraciones moderadas de nereitiona (10-8 o L-glutamina 10-9 M) SRP: feromona liberadora de esperma, con concentraciones altas de nereitiona (10-6 M)

Comportamiento reproductivo

La maduración es sincronizada por cambios ambientales puntuales que originan la metamorfo- sis o el estado heteroneréidido. Los heteroneréididos nadan hacia la superficie por la noche, los machos son los primeros en aparecer y nadan largas distancias en la superficie, las hembras apa- recen nadando lentamente. La densidad se incrementa rápidamente y comienza la reproducción masiva swarming (Lillie & Just, 1913). Las hembras se mueven esporádicamente en círculos de <1 m de diámetro por un par de segundos y comienzan a liberar las feromonas: 5-metil-3-heptano- na, que induce el nado en círculos más pequeños (Zeeck et al. 1988), y la feromona para encon- trar pareja (Mate Recognition Pheromone, MRP). Cuando los machos perciben la feromona a 3 cm de distancia detectan a su pareja sexual, nadan alrededor de la hembra emitiendo una pequeña nube de esperma. Esta nube contiene la feromona que anuncia la liberación de los huevos (Egg Release Pheromone, ERP) (Zeeck et al. 1998a). Durante el desove una sola hembra puede atraer hasta diez machos. Como respuesta a la hormona ERP, la hembra nada rápidamente en círculos pequeños alrededor del macho, conocida como “danza nupcial” (Lillie & Just, 1913). Después de un periodo de inducción que dura entre 10–40 segundos, la hembra disemina los óvulos. Aso- 142 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

ciado al celoma de las hembras se encuentra la feromona liberadora de esperma (Sperm Release Pheromone, SRP) conocida como nereitiona (Zeeck et al. 1998b). De acuerdo con Hardege et al. (1997), una sola hembra es capaz de producir feromona suficiente para hacer responder hasta cinco millones de machos. Al momento en que los machos detectan la SRP nadan intensamente alrededor de la hembra y emiten grandes cantidades de esperma formando una nube blanca muy evidente. Finalmente, las hembras se hunden hacia el sedimento y mueren en pocas horas, la depredación también causa mortandad; mientras tanto, los machos se alejan en busca de más hembras (Hardege, 1999). El éxito reproductivo del macho depende de la talla: a mayor tamaño, mayor velocidad natatoria, mayor cantidad de esperma y mayor capacidad de liberar repetída- mente los gametos; un macho es capaz de expulsar esperma más de 40 veces (Ram & Hardege, 2005). Los machos mueren al cabo de unas horas, aunque algunos sobreviven durante varios días (Carpelan & Linsley, 1961b).

4.6 Alimentación Dependiendo del tipo de hábitat, existen diferencias en la dieta de poblaciones de A. succinea, especímenes de epifauna son macrófagos, con carnivoría y/o herbívora macroalgal, y los de infauna son micrófagos, prácticamente depositívoros (Pardo & Dauer, 2003). Los organismos detritívoros extienden periódicamente su cabeza fuera del tubo, examinan el área e ingieren sedimento (sin masticación) y se retraen rápidamente hacia el interior del tubo (Cammen, 1980). El diámetro de las partículas que consume es de 20–300 μm; aunque casi el 90% de las partículas son <72 μm (Fong, 1987). Una población de A. succinea cerca de Beaufort (Carolina del Norte, EUA) es capaz de consumir aproximadamente 5 kg de sedimento por metro cuadrado al año (Cammen, 1980). Además de granos minerales, la especie ingiere tejido de organismos muertos, detrito, bacterias, diatomeas, dinoflagelados, testas de protozoarios, pequeños anfípodos y poliquetos, entre otros metazoarios, e incluso muestra canibalismo (Cammen 1980; Pardo & Dauer, 2003).

4.7 Longevidad La longevidad de esta especie está determinada por su estado reproductivo, ya que después de re- producirse muere; aunque se ha registrado que la gametogénesis en los neréididos dura entre uno a tres años (Andries, 2001). La población de A. succinea en Salton Sea alcanza su madurez sexual en tres meses (Carpelan & Linsley, 1961b); los machos maduros presentan entre 88 y 98 segmentos, mientras que las hembras entre 103–125 segmentos. Pettibone (1963) señala que la especie puede alcanzar tallas hasta 160 segmentos, en el sur del golfo de California el número máximo de segmen- tos es 122 (fig. 5); por lo que su longevidad puede ser similar a los de Salton Sea.

4.8 Interacciones ecológicas A) Asociaciones En el mar del Norte se encuentra comúnmente con los depósitos o agrupaciones del mejillón azul (Mytilus edulis) (Rasmussen, 1973; Wolff, 1973; Neuhoff, 1979b; Kristensen, 1983; Miron & 143 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Kristensen, 1993). También reside entre pastos marinos Zostera y Potamogeton, algas Chara y Fucus vesiculosus; como epibionte de ostiones, principalmente en sus depósitos; en sistemas con dominancia de la ascidia Ciona intestinalis y de la medusa Aurelia aurita; en sedimentos con los bivalvos Macoma balthica y Mya arenaria; y compitiendo por espacio con los neréididos Hediste diversicolor y A. virens (Wolff, 1973; Miron & Kristensen, 1993).

Figura 5. Correlación entre la longitud corporal y el número de segmentos en A. succinea (n= 80, r= 0.824, p<0.05).

En el puerto de Mazatlán, Sinaloa, A. succinea es epibionte del ostión de roca (Crassostrea iridescens) y de la concha joyero mexicana (Chama buddiana); comparte sustratos de origen antrópico con algas y un gran número de taxones de invertebrados marinos (e.g. esponjas, hidrozoarios, moluscos, briozoarios, poliquetos, picnogónidos, crustáceos, equinodermos, ascidias). En las boyas metálicas de señalización marítima se encuentra entre algas verdes (Ulva sp.) y pardas, esponjas (Halichondria sp.), agrupaciones de balanos y de la exótica ascidia papa (Polyclinum constellatum), poliquetos serpúlidos, sabélidos nativos e introducidos, otros poliquetos eunicemorfos y filodocemorfos, cirratúlidos, terebélidos, ofélidos, entre otros invertebrados. En los cascos de las embarcaciones se nota una estructura, distribución y comunidad de organismos similar a la de las boyas metálicas. En los pilotes de muelle se encuentra entre vermétidos cohabitando con nemertinos, bivalvos, gasterópodos, sipuncúlidos, poliquetos serpúlidos (Crucigera sp.), sabélidos (Branchiomma spp. y Parasabella spp.), eunícidos (Eunice tovarae y Marphysa sp.), neréididos (Nereis spp. y Perinereis spp.), polinoidos (Halosydna spp.), crustáceos braquiuros y anfípodos, entre otros invertebrados.

En el estero de Urías (Sinaloa), la especie se encuentra asociada a las raíces del mangle rojo (Rhizophora mangle) cohabitando con braquiuros, ostiones y grandes agrupaciones del meji- llón Mytella strigata; asimismo, se ha detectado en las zonas aledañas a las compuertas de las granjas camaronícolas (obs. pers.).

144 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

En el mar Báltico, A. succinea se le ha asociado con los bivalvos M. balthica y M. arenaria, con el neréi- dido A. virens y numerosos individuos del anfípodo Corophium volutator (Smith, 1963).

En el este de EUA, A. succinea es epibionte del ostión americano (Crassostrea virginica) (Dauer et al. 1982); reside en las oquedades de otros ostiones, cohabita entre balanos, mejillones, agrupaciones de esponjas y ascidias (Verrill & Smith, 1874; Pettibone, 1963; Pardo & Dauer, 2003); es común en sistemas estuarinos con abundancia del espartillo del cangrejal (Spartina alterniflora), entrelazado en el biso del mejillón azul (M. edulis) (Cammen, 1980; Pardo & Dauer, 2003) y en pastos marinos Zostera (Orth, 1973). En el oeste de EUA, A. succinea reside en sistemas salobres con la presencia de espartillo (Spartina sp.), algas verdes Ulva, moluscos como M. edulis, M. arenaria, Ischadium demissum y Modiolus sp., el braquiuro Hemigrapsus oregonensis, el anfípodo Anisogammarus confervicolus y el tanaidáceo Tanais sp. (Oglesby, 1965a; Fong, 1987).

En Salton Sea (California, EUA), los segmentos y órganos sensoriales de A. succinea son infestados por el ciliado peritrico Epistylis sp. (Kuperman & Matey, 2000). Por otra parte, se ha documentado el parasitismo del tremátodo Parvatrema borealis (Oglesby, 1965b) en poblaciones de A. succinea establecidas en San Francisco (California, EUA).

B) Competencia El comportamiento agresivo interespecífico es frecuente y debe ser considerado como un factor determinante en la distribución de los poliquetos neréididos (Reish & Alosi, 1968). Wolff (1973) señala que H. diversicolor y A. succinea pueden residir en un área con mismo tipo de sedimento en el lago Veere (Países Bajos). De igual forma, Miron & Kristensen (1993) concluyen que ambas especies coexisten en un hábitat con características similares (el sistema Keterminde Fjord/ Kertinge Nor); sin embargo, concluyen que H. diversicolor se mantiene en hábitats marginales, evitando interacciones con A. succinea. Rasmussen (1973) observó que A. succinea no solo es capaz de ingerir organismos pequeños de su misma especie, sino también otras especies de neréididos, lo que puede favorecer esta distribución marginal.

Como especie exótica no se ha evaluado la competencia directa entre A. succinea y otras es- pecies; sin embargo, A. succinea cohabita con A. virens en los fiordos daneses, los organismos de esta especie también son activos y voraces. Ambas se encuentran cohabitando (Miron & Kristensen, 1993) y compitiendo por espacio en los refugios ente la presencia de depredadores (Miron, 1991).

C) Depredación En Dinamarca, cuando A. succinea asciende cerca de la superficie para su reproducción es devorada por las gaviotas Larus ridibundus y L. canus; en la columna de agua, la medusa Aurelia aurita ingiere los gusanos que se hunden paulatinamente después de haber terminado su fase reproductiva (Rasmussen, 1973). 145 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

En Salton Sea (California, EUA) constituye la base de la cadena alimentaria de los peces intro- ducidos de dicha región, principalmente de los juveniles. La tilapia Oreochromis mossambicus regula la abundancia de A. succinea (Dexter et al. 2007). Forma la mayor parte de la dieta de la corvineta ronco (Bairdiella icistius) y de la corvina boca-amarilla (Cynoscion xanthulus); asimismo, es consumido por el sargo (Anisotremus davidsoni) y el gobio de mandíbulas largas (Gillichthys mirabilis) (Walker et al. 1961). Es depredado por el paseriforme zampullín cuellinegro (Podiceps nigricollis) (Detwiler et al. 2002).

En Palo Alto, San Francisco (California, EUA), Recher (1966) realizó un análisis del contenido es- tomacal de varias especies de aves, de las cuales, diez contenían a A. succinea; sin embargo, en Eureunetes pusillus casi el 95% de los invertebrados pertenecían a A. succinea, en Limosa fedra, Limnodromus griseus y Erolia alpina el neréidido representó alrededor del 70% de invertebrados. Para el resto de las especies estudiadas A. succinea representó <50%.

En México se desconocen los depredadores de A. succinea; sin embargo, como se ha confirmado en otras regiones, es probable que los peces carnívoros (pargos, corvinas, burros, robalos, mo- jarras, lenguados) y aves residentes o migratorias (chorlitos, gaviotas) presentes en el estero de Urías y puerto de Mazatlán, se alimenten de este gusano.

4.9 Trascendencias ecológicas Alitta succinea es fundamental en la eliminación de residuos de la producción primaria y secundaria; su reproducción en masa transporta energía secundaria béntica a la columna de agua, que es aprovechada por los depredadores pelágicos (Neuhoff, 1979b). Altas densidades de la especie contribuyen con la regeneración de fósforo del sedimento, estimulando los procesos de fotosíntesis en los organismos fitoplanctónicos, y en consecuencia, la productividad primaria (Swan et al. 2007). La construcción y el mantenimiento de las madrigueras por A. succinea contribuye con la circulación de los contaminantes, como el arsénico, contenido en los sedimentos (Riedel et al. 1987).

En Salton Sea, A. succinea posee la capacidad de acumular concentraciones críticas de selenio (5 µg/g) y transferirla a peces y aves a través de las redes tróficas. El cuerpo de los peces excede el nivel crítico de 12 µg/g para la reproducción; asimismo, las aves superan el umbral de 30 µg/g asociado con riesgos biológicos. Por el momento no se han documentado mortalidades o de- formidades en las aves, aunque algunos estudios sugieren que la cigüeñuela de cuello negro ha mostrado una reducción en su éxito reproductivo (Setmire et al. 1993).

En condiciones de laboratorio Barnes et al. (2010) demostraron que A. succinea incide en la mor- talidad de larvas del ostión americano (Crassostrea virginica). Al no ofrecerle otra fuente de ali- mento, el gusano depredó directamente las larvas del bivalvo (11 larvas al día/gusano); incluso sustancias químicas liberadas por A. succinea fueron tóxicas para las larvas del ostión. 146 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

4.10 Estado en que se encuentran las poblaciones en México

La información proporcionada en este capítulo corresponde a la población en Mazatlán, Sina- loa; se desconoce el estado en otras partes del Pacífico mexicano.

5. ANTECEDENTES DE LA INTRODUCCIÓN O INVASIÓN

5.1 Historia de la introducción o invasión No existen estudios que demuestren el centro de origen de A. succinea, se considera especie nativa del mar del Norte (Gollasch, 2002) y no ha sido incluida en sus listas de especies exóticas (Reise et al. 1999; Wolff, 2005; Gollasch et al. 2009), del mar Báltico (Leppakoski et al. 2002) o de Europa en general (Streftaris et al. 2005). Es necesario efectuar análisis moleculares y biogeográ- ficos para delimitar su punto de origen en el océano Atlántico, así como estudios detallados de historia de vida para entender su dispersión hacia otras regiones.

La especie fue descrita con material de Helgoland y se menciona que es una especie común en Cuxhaven, ambos situados en el mar del Norte alemán; aunque se ha sugerido que la especie debió estar en Países Bajos desde el siglo XVIII (Wolff, 1973). Ehlers (1868: Países Bajos-Alema- nia), de Saint-Joseph (1898: Norte de Francia), Horst (1909a, 1922a, b: Países Bajos) y Fauvel (1923: Norte de Francia) vuelven a documentarla en la ecorregión del Mar del Norte. Actualmen- te es un poliqueto conspicuo y abundante en diferentes localidades y profundidades de dicha región (Thomsen et al. 2009).

El primer registro de A. succinea en América lo realizó Ehlers (1868) para tres localidades del este de EUA, bajo el nombre nuevo Nereis limbata. A partir de este suceso se efectuaron un sinnú- mero de registros en toda la costa este de EUA y, sucesivamente, en el mar Caribe y Atlántico sudamericano. La vía probable que originó la introducción de la especie desde el mar del Norte a EUA es el transporte marítimo. Es posible que la especie se encontrara en la fauna de los cas- cos de los buques de vapor durante la emigración masiva transoceánica alemana (1840–1870), periodo que coincide con el primer registro en América. Vera de Flachs (1994) estima que más de dos millones de alemanes arribaron a EUA durante ese periodo. Hartman (1945) cita que A. succinea es el neréidido más común y ampliamente distribuido en el este de EUA.

Alitta succinea se registró por primera ocasión en México hace casi 70 años, en el golfo de Ca- lifornia. Durante abril de 1945, se recolectaron algunos ejemplares de la especie en Macapule, Sinaloa (Rioja, 1962). Dos años más tarde, Rioja (1947) registró la especie en zonas con esca- sa salinidad en los estuarios El Colorado y Agiabampo (Sinaloa-Sonora). En marzo de 1960, se recolectaron dos ejemplares al sureste de isla Turner, Sonora (28°30’N, 111°59.5’W a 28°28.’N, 112°00.3’W) (de León-González & Solís-Weiss, 2000). Nuevamente, Rioja (1962) registró a A. suc- cinea en Sinaloa, ahora para las bahías de Macapule y Mazatlán. A partir de este último, diversos 147 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

autores han registrado la especie en el estero de Urías, la bahía y puerto de Mazatlán; sin embar- go, ninguno analiza la presencia de la especie en el país ni las vías o vectores de introducción. El resto de los registros deben ser corroborados porque algunos son cuestionables.

Figura 6. Registros selectivos de A. succinea para el mundo (puntos). Verde: distribución geográfica original de la especie. Grado de incertidumbre (ver detalles en tabla II): rojo, alto grado; naranja, bajo grado; amarillo, sin grado de incertidumbre.

5.2 Motivos o causas de la introducción La amplia tolerancia a condiciones ambientales de A. succinea sugiere que la especie fue intro- ducida accidentalmente al golfo de California incrustada en los cascos de las embarcaciones o en sedimentos del tanque de lastre, a través de las travesías marítimas desde el mar del Norte vía Cabo de Hornos (Chile), con destino final o intermedio en el puerto de Mazatlán, y/o por el intenso tráfico marítimo entre San Francisco (California, EUA) y el puerto de Mazatlán, Sinaloa (ver sección 5.4).

5.3 Mecanismos de invasión Alitta succinea es una especie tolerante a cambios en la salinidad, en la temperatura y en el oxí- geno disuelto. Individuos en fase epitoca se encuentran prácticamente todos los meses del año, se alimenta del sedimento, algas y microorganismos. Estas características biológicas le permiten establecerse en diferentes ambientes.

5.4 Rutas de introducción y dispersión de la especie Es factible que la ruta de introducción se relacione con el transporte marítimo, ya que el puerto de Mazatlán representó el puerto comercial más importante del Pacífico mexicano durante la segunda mitad del siglo XIX y principios del XX (Román Alarcón, 2004). 148 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Embarcaciones procedentes de Inglaterra, Alemania y Dinamarca han arribado a Mazatlán desde 1827. Antes del canal de Panamá (inaugurado en 1914), las embarcaciones rodeaban el continente americano por Cabo de Hornos (Chile) con travesías de cuatro a seis meses. En su recorrido pasaban por múltiples localidades intermediarias; a Mazatlán llegaban dos o tres vapores mensualmente (Román Alarcón, 2004). Alitta succinea pudo ser translocada en los las- tres sólidos o como esclerobionte en los cascos de las embarcaciones durante este sinnúmero de arribos.

La introducción de A. succinea en la bahía de San Francisco, California, se ha documentado (ver sección 5.6). El recorrido de San Francisco al puerto de Mazatlán es una ruta constante que a fi- nales del siglo XIX alcanzó 100 viajes redondos en un año (Román Alarcón, 2004). Los primeros registros de A. succinea en Mazatlán datan de 1945 (Rioja, 1962).

5.5 Tolerancia al medio ambiente Salinidad Alitta succinea es una especie eurihalina; sin embargo, la variación durante un tiempo determinado incide directamente en el desarrollo ontogénico y larvario, reproducción, supervivencia, abundancia y distribución de las diferentes poblaciones de la especie alrededor del mundo (Kuhl & Oglesby, 1979; Fong, 1991).

Los organismos en condiciones atocas o no reproductoras toleran hasta un mes a 65 ups ó 96 h a 80 ups. Alcanza la fase epitoca y se reproduce en salinidades hasta de 40–50 ups. La salinidad máxima tolerable en la que logra la fertilización de los óvulos es 55 ups, aunque el éxito de fertilización disminuye hasta el 5%. Durante el desarrollo ontogénico, la salinidad máxima tole- rable en la fase de segmentación es 45 ups y en las larvas trocóforas es 50 ups (Kuhl & Oglesby, 1979: Salton Sea, California). Por otra parte, la tolerancia mínima para sobrevivir y madurar es 1–4 ups (Oglesby, 1965a: San Francisco, California; Wolff, 1973: Mar del Norte), incluso fue en- contrada en áreas dulceacuícolas de San Francisco, aunque los registros no han sido corrobo- rados. Logra reproducirse exitosamente entre los 5–8 ups (Oglesby, 1978), sigue su desarrollo ontogénico normal a >16 ups (Just, 1930: Woods Hole, Massachussets) y el larvario a >7 ups (Banse, 1954: Mar del Norte). Kristensen (1988) notó que la distribución de A. succinea en un estuario danés se restringía por salinidades de <10 ups; además, encontró altas densidades del gusano (>250 ind/m2) en aguas con salinidades de >16 ups. En poblaciones de Mazatlán se encontró en salinidades de >30 ups (obs. pers.).

Esta amplia tolerancia se debe a su capacidad de osmorregular la entrada de sodio. Cuando la salinidad en el medio es menor a la interna, el gusano aumenta la introducción de sodio y reduce su liberación (o permeabilidad) con la finalidad de resistir la disminución de las sales disueltas en el agua (Doneen & Clark, 1974).

149 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Temperatura Los organismos en condiciones atocas toleran un intervalo de temperatura entre 8°C (Fong, 1991: San Francisco, California) y 37°C (Kristensen, 1983: Mar del Norte); es capaz de reproducirse entre los 12°C (Neuhoff, 1979b: Mar del Norte) y 34°C (Kuhl & Oglesby, 1979: Salton Sea, California), aunque durante la reproducción en masa ocurre a temperaturas de >20°C (Wolff, 1973; Rasmussen, 1973: Mar del Norte).

Las bajas temperaturas inciden directamente en el crecimiento de la especie debido a que suprime su alimentación. Alcanza altas tasas de crecimiento y aumenta su alimentación en temperaturas cercanas a 15°C (Neuhoff, 1979a: Mar del Norte). De hecho, las temperaturas altas sincronizan el ritmo de metamorfosis (Fong, 1991: San Francisco, California).

Oxígeno disuelto En el noroeste de EUA, la especie se ha registrado en fondos hipóxicos (<2 mg/L) (Llansó, 1992); además, tolera condiciones hiperóxicas (21–36 mg/L) durante largos periodos (Torres & Mangum, 1974). Sagasti et al. (2001) experimentaron la resistencia de A. succinea ante condiciones cercanas a la anoxia (0.5 mg/L) y notaron que la especie sobrevive casi un día entero.

5.6 Antecedentes de la invasión en otros países La introducción de la especie en el litoral de EUA se debe al transporte marítimo accidental, en la biota asociada al casco de las embarcaciones (Cohen & Cartlon, 1995). Carlton (1979) y Cohen & Carlton (1995) sugieren que A. succinea fue transportada accidentalmente en cargamentos del ostión americano (Crassostrea virginica), ya que entre1875 y 1910, las “semillas” eran enviadas desde Nueva York y Nueva Jersey a la bahía de San Francisco en promedios de 100 vagones al año (Barret, 1963). Es probable que la especie se introdujera como larva en el agua marina aso- ciada o como juvenil/adulto en los sedimentos o como epibionte de C. virginica. Cabe destacar que en 1930, El California Department of Fish and Game introdujo intencionalmente algunas es- pecies de invertebrados marinos incluyendo pileworms en el lago salino Salton Sea (California), procedentes de San Diego (California), con la finalidad de sustentar a los peces de importancia comercial y desarrollar la pesca deportiva (Carpelan & Linsley, 1961a). Actualmente es la especie bentónica más dominante en Salton Sea (Detwiler et al. 2002) y uno de los neréididos más comu- nes de Norteamérica (Blake & Ruff, 2007).

En el año 2005, Bakken & Wilson confirmaron la presencia de A. succinea en Australia, señalan que su amplia distribución es el resultado de introducciones accidentales o intencionales. Wil- son (1999) sugiere que esta especie se introdujo a Australia como larva en las aguas de lastre; Cohen et al. (2001) proponen el fouling como el medio de invasión; y Hewitt et al. (2004) seña- lan las dos anteriores más la maricultura. La confirmación de la especie en aguas australianas incluyó la revisión y comparación de material tipo ya que varios sinónimos menores se consi- deraban válidos (Wilson, 1984, 1988; Bakken & Wilson, 2005). 150 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

6. IMPACTOS

6.1 Efectos sobre la flora y fauna nativa Se desconocen los efectos de esta especie; sin embargo, representa el componente domi- nante entre los poliquetos errantes (32%) de las boyas metálicas de señalización (fig. 7). Casi el 80% lo conforman A. succinea, Syllis sp. 1 (13%), Eunice spp. (8%), Trypanosyllis sp., Nereis spp. (7%), Halosydna spp. (5%) y Ceratonereis spp. (4%). Se desconoce la biodiversidad y eco- logía local; por lo tanto, es necesario establecer una línea base y evaluar el posible impacto de A. succinea.

Figura 7. Densidad promedio anual de A. succinea y de especies de poliquetos no-tubícolas (errantes) en el puerto de Mazatlán (2009).

6.2 Impacto ecológico a nivel ecosistema Alitta succinea juega un papel importante en el acoplamiento béntico-pelágico (Neuhoff, 1979b; Swan et al. 2007). También tiene gran capacidad de bioacumulación, por lo que puede transferir selenio a peces y aves en las redes tróficas (Setmireet al. 1993); sin embargo, no se ha cuantificado el impacto a nivel ecosistema.

6.3 Impacto económico Industria acuícula Es posible que la ostricultura desarrollada en el sur del golfo de California esté siendo afectada por la presencia de A. succinea, ya que disminuye la supervivencia de las larvas tanto por depredación directa como por sustancias químicas que las intoxican (Barnes et al. 2010).

6.4 Impacto sobre la salud ocasionado por la presencia de la especie invasora Desconocido.

6.5 Prevención y detección temprana Se requiere establecer un programa de detección, prevención y monitoreo de organismos dentro de un marco normativo. Diez tratados y dos acuerdos voluntarios internacionales, nueve leyes, 151 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

tres reglamentos, cuatro normas y un instrumento de política ambiental nacional constituyen el marco normativo de México para especies invasoras (Cornett & Álvarez, 2009); de ellos, el Convenio Internacional para el Control y la Gestión del Agua de Lastre y los Sedimentos de los Buques y la Ley de Navegación y Comercio Marítimos abordan el tema de la prevención y reducción de las invasiones biológicas contenidas en los lastres, y ninguna hace alusión a la comunidad esclerobionte de las embarcaciones. Con la reciente publicación de la Estrategia Nacional sobre Especies Invasoras en México, se pretende actualizar el marco jurídico y modificar el regulatorio para así desarrollar acciones que permitan manejar de forma integral el problema de las especies invasoras, incluyendo los principales vectores marítimos: lastres (líquidos y sólidos) y cascos de las embarcaciones (madera, metal, fibra de vidrio, entre otros) (Comité Asesor Nacional sobre Especies Invasoras, 2010).

Más de 70 países de los cinco continentes del mundo realizan tráfico de mercancías y movimientos turísticos marítimos con el puerto de Mazatlán, entre los principales destacan EUA y Canadá (Administración Portuaria Integral de Mazatlán, 2008); al menos en 30 de ellos se ha registrado a A. succinea (tabla II).

6.6 Manejo y control Apesar de que A. succinea fue registrada hace 70 años en el golfo de California, no se han emprendido estudios sobre las características biológicas y ecológicas de sus poblaciones en México. Únicamente se han encontrado poblaciones establecidas en Mazatlán, pero puede estar extendida en las bahías y puertos del golfo de California o del Pacífico mexicano. Antes de diseñar un plan para el manejo, control o erradicación de sus poblaciones, es indispensable detectar la especie y delimitar su ámbito de expansión, los cuales podrían conocerse mediante redes de detección en los estuarios, granjas ostrícolas y camaronícolas del país.

6.7 Erradicación Ver 6.6.

6.8 Análisis de riesgo Etapa 1. ¿Califica la especie para ser evaluada? Sí.

Justificación: Alitta succinea no es nativa en la costa del Pacífico mexicano. Se encuentra esta- blecida en el estero de Urías y puerto de Mazatlán, Sinaloa (obs. pers.). Es capaz de expandirse rápidamente debido a sus características biológicas: se reproduce sexualmente y en grandes cantidades, reproducción en masa (Berkeley & Berkeley, 1953), con fertilización externa muy eficiente (Ram & Hardege, 2005). Individuos reproductores de ambos sexos están presentes prácticamente durante todo el año (Carpelan & Linsley, 1961a; Tiffany et al. 2002). Tolera un amplio intervalo de salinidad, temperatura y oxígeno disuelto (Kuhl & Oglesby, 1979; Fong, 1991; Llansó, 1992; Torres & Mangum, 1974). 152 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Análisis de incertidumbre: muy cierto.

Etapa 2. ¿Cuál es la probabilidad de que la especie se establezca y se expanda? Puntuación: 100.

Justificación: en Mazatlán, Sinaloa, A. succinea se establece en hábitats similares a los encon- trados en su área de distribución natural: cuerpos de agua salobres y marinos eutróficos, en fondos blandos (arena y lodo), asociado a moluscos bivalvos y sobre construcciones de origen antrópico (Rioja, 1947; Ferrando & Méndez, 2011); además, es el poliqueto no-tubícola más abundante de las boyas metálicas de señalización del puerto. En México, la especie no ha sido introducida intencionalmente y no se ha demostrado su capacidad de expansión; sin embar- go, en California, EUA, se introdujo intencionalmente en el lago salino Salton Sea y ahora es la especie béntica más dominante del lago (Detwiler et al. 2002; Dexter et al. 2007). Por otra parte, las características biológicas de la especie demuestran su alta capacidad de expansión geográ- fica. Además, su asociación con moluscos bivalvos de importancia comercial y abundancia en sustratos antropogénicos ha facilitado su transporte a otras regiones (Carlton, 1979; Cohen & Carlton, 1995; Hewitt et al. 2004; GISD, 2007; Neves & Rocha, 2008).

Análisis de incertidumbre: muy cierto.

Etapa 3. ¿Cuáles son las consecuencias negativas si se establece la especie (demostradas y perci- bidas)? y ¿Cumple con la definición de especie invasora?Puntuación: 90, por lo tanto la especie A. succinea es considerada como invasora potencial.

Justificación: no existen registros de que A. succinea haya causado algún daño ambiental en México; sin embargo, en otras regiones ya se han documentado. Sus características biológicas muestran que puede competir y depredar en las comunidades de poliquetos nativos (Miron & Kristensen, 1993). Es capaz de acumular cantidades considerables de selenio que perjudican la reproducción de peces nativos y aves migratorias que la consumen (Setmire et al. 1990; 1993). Además, aumen- ta la mortalidad de larvas de ostiones utilizadas en acuicultura, tanto por su depredación directa como por sustancias tóxicas en la especie (Barnes et al. 2010). Alitta succinea es el invertebrado con mayores densidades en el puerto de Mazatlán (exceptuando a B. bairdi); sin embargo, se desconoce el efecto que puede tener sobre especies clave u otro componente biótico en el ecosistema.

No existen registros de que A. succinea haya causado algún impacto económico directo; sin embar- go, conforma parte de la fauna esclerobionte con otros taxa de invertebrados, la cual, representa un problema para la industria portuaria y naviera, ya que debe destinar recursos para mantener lim- pias las estructuras y añadir pintura anti-fouling. También es posible que la ostricultura desarrollada en el sur del golfo de California esté siendo afectada por la presencia de la especie, quien disminuye la supervivencia de las larvas, pero se debe evaluar 153 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Análisis de incertidumbre: muy cierto.

Etapa 4. ¿Cuáles son los beneficios de la introducción (demostradas e intangibles)? Puntuación: -80.

Justificación: no se han estudiado los beneficios de la introducción deA. succinea en México; no obs- tante, la especie es utilizada como alimento en la acuicultura de otros países (Glasby et al. 2009). Por otra parte, A. succinea constituye la base alimentaria de peces comerciales y aves migratorias en el lago Salton Sea (California) (Walker et al. 1961; Detwiler et al. 2002; Dexter et al. 2007). Alitta succinea tiene un uso potencial en la acuicultura mexicana debido a su rápido crecimiento, a su alta tasa de reproducción y a que constituye en sí un excelente alimento. De acuerdo con Zenkevich (1951) en Carpelan & Linsey (1961b), la especie presenta cantidades elevadas de proteínas y grasas, y menos carbohidratos que otros moluscos o crustáceos. En Salton Sea, la tilapia ha alcanzado altas tasas de crecimiento y producción por consumir individuos de A. succinea (Riedel & Costa-Pierce, 2005).

Análisis de incertidumbre: muy cierto.

Etapa 5. Combinación de puntuaciones de las etapas 2 a la 4.

Etapa 2 Etapa 3 Etapa 4 Puntuación Potencial de Impacto Impacto Clasificación total establecimiento negativo benéfico 100 90 -80 110 28

Etapa 6. Combinación de puntuaciones de las etapas 2 a la 4.

La especie presentó una puntuación total de 110 con una clasificación de 28, que considera la pro- hibición de acceso de la especie así como la entrada restringida (rechazada). Es un hecho que la especie está establecida con densidades relativamente altas en el Pacífico de México; sin embargo, es conveniente mantenerla como “especie exótica potencialmente invasora” hasta que se demues- tren los impactos económicos y ecológicos que ocasiona A. succinea en los litorales mexicanos. Se desconocen los alcances geográficos de la especie en el país; muestras procedentes de Nayarit, Jalisco y Michoacán, depositadas en la colección de referencia de invertebrados (EMU) del Insituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán, UNAM, indican la presencia de la especie en estos estados y es probable que ya esté establecida en otras subregiones del golfo de California. Es necesario establecer una red de monitoreo con el propósito de conocer la expansión y distribución de A. succinea en el golfo de California y Pacífico mexicano; así como, emprender estudios sobre los daños de la especie a la economía y ambiente.

154 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

La presencia de A. succinea en diferentes regiones del mundo ha sido puesta en duda recientemen- te. Carlton (com. pers. 2011) sugiere que A. succinea es un complejo de tres o más especies; por otra parte, de León-González (com. pers. 2011) ha observado algunas diferencias en la coloración dorsal de ejemplares del mar del Norte y del Pacífico mexicano. Sin embargo, son necesarios estudios moleculares y morfológicos detallados de poblaciones de la localidad tipo, México, EUA, entre otros países, para corroborar o refutar la identidad de la especie.

7. AGRADECIMIENTOS

A la Dra. María Ana Tovar-Hernández (Geomare, A. C.) por la oportunidad y confianza para reali- zar este trabajo, así como por los comentarios para mejorar el documento. A la M. en C. Beatriz Yáñez-Rivera (Geomare, A. C.) por su lectura crítica que enriqueció el manuscrito. A la bibliote-bibliote caria Clara Ramírez Jáuregui (ICMyL-UNAM) por su valiosa ayuda para adquirir bibliografía de difícil acceso; asimismo, a Leslie Harris (Natural History Museum of Los Angeles County), Dr. John Fallon (University of Wisconsin), Dr. Manfred Beckman (Aberystwyth University), Dr. Wittko Franc- ke (University of Hamburg) y Dr. Jeff Ram (Wayne State University) por proporcionar referencias indispensables.

155 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Tabla II. Registros de Alitta succinea para algunos países o regiones marinas con referencias obligadas.

País o región Año1 Incert.2 Referencias3 Alemania (oeste) 1847 N Leuckart, 1847*; Ehlers, 1868; Michaelsen, 1897; Banse, 1954; Kinne, 1954; Wilson, 1984; Bakken & Wilson, 2005 Alemania (este) 1902–1910 A Heinen, 1911* Argentina 1971 A Orensanz & Estivariz, 1971*; Elías et al. 2003; 2006 Australia (sureste) 1930 N Wilson, 1984*, 1988, 1999; Cohen et al. 2001; Hewitt et al. 2004; Hayes et al. 2005; Bakken & Wilson, 2005; Wiltshire et al. 2010 Brasil 1966 A Nonato, 1966; Lana et al. 2006; Neves & Rocha, 2008; Amaral et al. 2010* Camerún 1949 A Fauvel & Rullier, 1959* Canadá (este) 1953 N Berkeley & Berkeley, 1953*; Pettibone, 1963; Wilson, 1984 China 1933 N Monro, 1934*; Wu et al. 1985; Wilson, 1988 Colombia 1955–1957 B Berkeley & Berkeley, 1958*; Londoño-Mesa et al. 2002; García Padilla & Pala- cio, 2008; Gutiérrez et al. 2010 Costa Rica 1890–1897 B Ehlers, 1901*; Dean, 2001 Dinamarca 1940 N Rasmussen, 1956, 1973; Smith, 1963; Miron & Kristensen, 1993; Bakken & Wilson, 2005; Jensen & Knudsen, 2005* El Salvador 1890–1897 B Ehlers, 1901 (como Nereis acutifolia)*; Hartmann-Schröder, 1959 Ecuador 1976 A Cruz et al. 1980; Villamar, 1983*; Villamar & Cruz, 2007 EUA (este) 1862 N Ehlers, 1868*; Verrill & Smith, 1874; Webster, 1879, 1880; Lillie & Just, 1913; Coues & Yarrow, 1878; Andrews, 1891 (autores anteriores, como Nereis limba- ta); Hartman, 1945; Pettibone, 1963; Gardiner, 1976; Cammen, 1979; Dauer et al. 1982; Taylor, 1984; Wilson, 1984; Bakken & Wilson, 2005 EUA (oeste) 1869–1896 B Reish & Winter, 1954; Carlton, 1979; Cohen & Carlton, 1995*; Ruiz et al. 2000; Cohen et al. 2001 Francia (norte) 1898 N de Saint-Joseph, 1898*; Fauvel, 1923 Ghana 1951 A Tebble, 1955* Golfo Arábigo/ 1949† N Wesenberg-Lund, 1949*; Wilson, 1988 Omán Grecia 2003† A Karalis et al. 2003* Guatemala (oeste) 1890–1897 A Ehlers, 1901 (como Nereis acutifolia)* Guayana Francesa 1902 A Fauvel, 1919* Hawaii (EUA) 1941 A Bailey-Brock & Hartman, 1987; Carlton & Eldrege, 2009* Jamaica 1973 N de León-González et al. 1999*

156 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

Tabla II. Registros de Alitta succinea para algunos países o regiones marinas con referencias obligadas (continuación).

País o región Año1 Incert.2 Referencias3 Japón (este) 1876 N von Marenzeller, 1879*; Imajima, 1972; Wilson, 1988 Mar de Aral 1979† A Proskurina, 1979* Mar de Azov 1930 A Annenkova, 1930*; Caspers, 1957; Zolotarev et al. 2000; Shokhin et al. 2006 Mar Cantábrico 1918† B Rioja, 1918* Mar Caspio 1939 A Spassky, 1945; Zenkevich, 1957; Karpinsky et al. 2005* Mar Mediterráneo 1923† B Fauvel, 1923*, 1940; Ibáñez, 1972, 1973; Campoy, 1979; Abbiati & Maltagliati, 1992; Méndez & Cardell, 1996 Mar Negro 1929 B Annenkova, 1929*; Caspers, 1957; Surugiu, 2005; Surugiu & Feunteun, 2008 Mar Rojo (C. Suez) 1924 A Fauvel, 1927*; Kisseleva, 1971; Ben-Eliahu, 1972, 1991 México (oeste) 1945 N Rioja, 1947, 1962*; Van der Heiden & Hendrickx, 1982; Hendrickx & Meda, 2001; Méndez, 2002; Álvarez-León, 2007; Ferrando & Méndez, 2010, 2011; (obs. pers) México (este) 1946† B Rioja, 1946*; Solís-Weiss & Carreño, 1986; Cruz-Ábrego, et al. 1994 Países Bajos <1898 N Horst, 1896*, 1909a, b, 1922a, b; Fauvel, 1923; Korringa, 1951; Smith, 1963; Wolff, 1973; Wilson, 1984 Panamá (oeste) 1924 N Monro, 1933*; Berkeley & Berkeley, 1958; Fauchald, 1977 Panamá (este) 1924 N Monro, 1933*; Fauchald, 1977 Perú 1906 A Gravier, 1909* Portugal 1981† A Amoreux & Calvario, 1981*; Calvario, 1984 Puerto Rico 1919† A Hoagland, 1919*; Treadwell, 1939 (como Nereis limbata) Reino Unido 1937 N Rees, 1940; Newell, 1954; Smith, 1963* Salton Sea (EUA) 1930 B Hartman, 1936; Carpelan & Linsley, 1961b*; Detwiler et al. 2002; Dexter et al. 2007 Senegal 1950 A Fauvel & Rullier, 1959* Sudáfrica 1953† B Day, 1953*, 1957, 1960, 1967 Suecia 1940 N Smith, 1963*; Bakken & Wilson, 2005 Surinam 1964 N de León-González et al. 1999* Uruguay 1922 N Treadwell, 1923* (como Nereis (Neanthes) australis); Pettibone, 1963; Muniz & Venturini, 2001 Venezuela 1979 B Liñero-Arana & Reyes-Vásquez, 1979*; Liñero-Arana, 1999; Díaz & Liñero-Arana, 2002; Venegas-Espinosa et al. 2007

1 Año del primer registro de A. succinea en el país o región: † Indeterminado, corresponde al año de publicación de la referencia. 2 Grado de incertidumbre de la presencia de A. succinea en cada país o región con base en las re-descripciones, caracterizaciones, sinónimos y material examinado por Pettibone (1963), Wilson (1984, 1988), de León-González et al. (1999), de León-González & Solís-Weiss (2000) y Bakken & Wilson (2005): Grado de incertidumbre: A= alto, B= bajo, N= nulo (sin grado de incertidumbre). 3 Referencias que registran a A. succinea: * Bibliografía que señala el primer registro de A. succinea en el país o región. 157 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae) FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Alitta succinea (Leuckart in Frey & Leuckart, 1847) (Polychaeta: Nereididae)

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