Universidade Do Estado Do Rio De Janeiro Centro Biomédico Instituto De Biologia Roberto Alcantara Gomes

Universidade do Estado do Rio de Janeiro Centro Biomédico Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes

Thiago Maia Ney Carneiro

Ecologia de duas espécies de lagarto cogenéricas (Squamata, Tropidurus) em simpatria em uma área do semiárido no nordeste do Brasil

Rio de Janeiro 2016

Thiago Maia Ney Carneiro

Ecologia de duas espécies de lagarto cogenéricas (Squamata, Tropidurus) em simpatria em uma área do semiárido no nordeste do Brasil

Tese apresentada, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução da Universidade do Estado do Rio de Janeiro

Orientador: Prof. Dr. Carlos Frederico Duarte da Rocha

Rio de Janeiro 2016

CATALOGAÇÃO NA FONTE UERJ / REDE SIRIUS / BIBLIOTECA CTC/A

C289 Carneiro, Thiago Maia Ney. Ecologia de duas espécies de lagarto cogenéricas (Squamata, Tropidurus) em simpatia em uma área do semiárido no nordeste do Brasil. – 2016. 267f. : il.

Orientador: Carlos Frederico Duarte da Rocha Tese (Doutorado) - Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes.

1. Lagarto – Brasil, Nordeste - Teses. 2. Lagarto - Ecologia - Teses I. Rocha, Carlos Frederico Duarte da. II. Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes. III. Título.

CDU 598.112(81)

Autorizo, apenas para fins acadêmicos e científicos, a reprodução total ou parcial desta tese, desde que citada a fonte.

______

Assinatura Data

Thiago Maia Ney Carneiro

Ecologia de duas espécies de lagarto cogenéricas (Squamata, Tropidurus) em simpatria em uma área do semiárido no nordeste do Brasil

Tese apresentada, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução da Universidade do Estado do Rio de Janeiro

Aprovado em 26 de fevereiro de 2016 Banca examinadora: ______Prof. Dr. Carlos Frederico Duarte da Rocha (Orientador) Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes - UERJ

______Prof.ª Dra. Vanderlaine de Amaral Menezes Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes - UERJ

______Prof. Dr. Davor Vrcibradic Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro

______Prof.ª Dra. Luciana Ardenghi Fusinatto Universidade Federal de São Paulo

______Prof. Dr. Mauricio de Almeida Gomes Universidade Federal do Rio de Janeiro

Rio de Janeiro 2016

DEDICATÓRIA

À minha família e amigos...

AGRADECIMENTOS

Muitas pessoas merecem agradecimentos por todos os conselhos, ajuda, paciência, carinho, compreensão e amor que fundamentaram, facilitaram e possibilitaram a minha caminhada ao longo da vida e a realização desta tese. Não poderia deixar de agradecer inicialmente ao meu querido e admirado orientador e amigo Carlos Frederico Duarte da Rocha por tudo o que disse acima e também por sempre acreditar em minha capacidade de realização. Sem dúvida alguma, seus incentivos foram importantíssimos, me motivando em momentos que eu precisava, e fundamentais para a concretização desta tese. Seus ensinamentos, não apenas profissionais, mas também como pessoa, me acompanharão para sempre. Muito obrigado por sua dedicação! À minha família e amigos por terem apoiado a minha trajetória até aqui. Obrigado por tanto que não sei o que dizer de tanto que tenho para falar.... Agradeço também aos amigos de laboratório e de profissão Bia, Carla, Carol, Cátia, Daniel, Davor, Felipe, Gisa, Jane, Leandro, Lili, Lu, Manu, Mara, Marlon, Mauricio, Pathie, Paulo, Rafael, Robson, Tati, Thiago, Vandy e Vitor pelos aprendizados ao longo dos anos de convivência e pelas conversas e ideias interessantes e muitas vezes esclarecedoras e estimulantes. Vocês participaram da construção de momentos e de lembranças felizes e divertidas no laboratório e no campo. Também sou grato aos professores do Programa de Pós- Graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE/UERJ) por todo ensinamento e ao pessoal do Departamento de Ecologia e da Secretaria do PPGEE/UERJ por toda a ajuda. Agradeço à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e à Fundação Carlos Chagas de Apoio à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) pela concessão de bolsas de estudo que permitiram a execução desta tese.

De coração, muito obrigado a todos vocês!

“A autoconfiança do Guerreiro não é a autoconfiança do homem comum. O homem comum procura certeza aos olhos do observador e chama a isso autoconfiança. O Guerreiro procura impecabilidade aos próprios olhos e chama a isso humildade. O homem comum está preso aos seus semelhantes, enquanto o Guerreiro só está preso ao infinito”.

Don Juan Matus

RESUMO

MAIA-CARNEIRO, Thiago. Ecologia de duas espécies de lagarto cogenéricas (Squamata, Tropidurus) em simpatria em uma área do semiárido no nordeste do Brasil. 2016. 267 f. Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) – Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2016.

Investigações sobre as dimensões temporais, tróficas e espaciais de nicho de lagartos brasileiros conduzidas no capítulo 1 deste estudo revelaram que espécies filogeneticamente próximas tenderam a se sobrepor mais intensamente na associação a recursos tróficos e espaciais, indicando que fatores históricos prevalecem sobre variações em condições ambientais entre regiões geográficas na determinação da ecologia de cada espécie. Ao longo deste estudo, eu também analisei os nichos temporais (Capítulo 2), tróficos (Capítulo 3) e espaciais (Capítulos 2 e 4), associações ecomorfológicas (Capítulo 5), parasitismo (Capítulo 6) e comportamentos defensivos (Capítulo 7) de Tropidurus hispidus e de T. semiataeniatus vivendo em simpatria em afloramentos rochosos no nordeste do Brasil. As diferenças nas dimensões temporais de nicho não foram as mais relevantes para a coexistência simpátrica de T. hispidus e de T. semitaeniatus, entretanto, estas espécies diferiram substancialmente quanto à utilização do espaço estrutural e térmico, selecionando microambientes adequados aos seus requerimentos fisiológicos, ecológicos e comportamentais. Estes lagartos podem regular ativamente as suas temperaturas corpóreas através do comportamento utilizando as temperaturas do ar e do substrato e a luz solar direta. Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus consumiram tipos de alimento similares, principalmente formigas, cupins, besouros adultos e flores, mas diferiram nos tamanhos de alimentos adquiridos. Lagartos T. semitaeniatus mantiveram elevadas temperaturas corpóreas para cumprir requerimentos térmicos relacionados a aquisição e a digestão de alimentos e apresentaram variação ontogenética no consumo de matéria vegetal, com a aquisição de plantas aumentando progressivamente com a idade. Ambas as espécies possuem características morfológicas que capacitam os lagartos para a utilização diferencial de recursos tróficos e espaciais. Novos registros de ocorrência de espécies de helmintos foram realizados para ambas as espécies de lagarto: Piratuba digiticauda em T. hispidus e Oochoristica bresslaui em T. semitaeniatus. O parasitismo por helmintos pode ter causado reações fisiológicas e comportamentais que promoveram limitações nos desempenhos dos lagartos, resultando em diminuições da distância mínima de iniciação de fuga de T. hispidus e da temperatura corpórea de T. semitaeniatus de acordo com o aumento da abundância de parasitas. As dimensões corpóreas de T. hispidus e de T. semitaeniatus influenciaram a ocorrência de diferenças interespecíficas em respostas defensivas (imobilidade e distância mínima de iniciação de fuga) por estes lagartos e as temperaturas do corpo afetaram negativamente as distâncias mínimas de iniciação de fuga de T. hispidus causando restrições quanto a desempenhos locomotores. A morfologia, a ecologia e o comportamento de T. hispidus e de T. semitaeniatus atuaram em sinergia habilitando os indivíduos para a partição de recursos, auxiliando a redução de sobreposições de dimensões de nicho e favorecendo as suas coexistências em simpatria.

Palavras-chave: Caatinga. Comportamentos defensivos. Ecologia térmica. Ecomorfologia. Nicho espacial. Nicho temporal. Nicho trófico. Parasitismo. Squamata. Termorregulação. Tropiduridae.

ABSTRACT

MAIA-CARNEIRO, Thiago. Ecology of two cogeneric lizard species (Squamata, Tropidurus) in sympatry in a semiarid area in northeastern Brazil. 2016. 267 f. Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) – Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2016.

Investigations regarding temporal, trophic and spatial niche dimensions of Brazilian lizards conducted in the chapter 1 of this study revealed that phylogenetically closely related species tended to overlap more intensely in the association with trophic and spatial resources, indicating that historical factors prevail over variations of environmental conditions among geographic regions in the determination of the ecology of each species. Throughout this study, I also analysed temporal (Chapter 2), trophic (Chapter 3), and spatial (Chapters 2 and 4) niche dimensions, ecomorphological associations (Chapter 5), parasitism (Chapter 6) and defensive behaviours (Chapter 7) of Tropidurus hispidus and of T. semiataeniatus living in sympatry on rock outcrops in northeastern Brazil. Differences in temporal niche dimensions were not the most relevant for the sympatric coexistence of T. hispidus and of T. semitaeniatus; however, these species differed substantially with regard to the utilization of the structural and thermal space, selecting microhabitats suitable for their physiological, ecological and behavioural requirements. These lizards might actively regulate their body temperatures through behaviour using air and substrate temperatures and direct sunlight. Tropidurus hispidus and T. semitaeniatus consumed similar types of food, mainly ants, termites, adult beetles, and flowers, but differed in sizes of food acquired. Tropidurus semitaeniatus lizards maintained high body temperatures to match with thermal requirements related with acquisition and digestion of food and had ontogenetic variations in consumption of vegetal matter, with the acquisition of plants increasing progressively with aging. Both species possess morphological characteristics that empowers lizards for utilization of different trophic and spatial resources. New records of occurrence of helminth species are reported for both lizard species: Piratuba digiticauda in T. hispidus and Oochoristica bresslaui in T. semitaeniatus. The parasitism by helminths may have caused physiological and behavioural reactions that promoted limitations in performances of lizards, resulting in decreasing of minimum flight initiation distances of T. hispidus and of body temperatures of T. semitaeniatus according with the increasing of abundance of parasites. Body dimensions of T. hispidus and of T. semitaeniatus influenced the occurrence of interspecific differences in defensive responses (immobility and minimum flight initiation distance) by these lizards and the body temperatures negatively affected the minimum flight initiation distances of T. hispidus causing constraints on locomotor performances. Morphology, ecology and behaviour of T. hispidus and of T. semitaeniatus acted in synergy enabling individuals for resource partition, helping to reduce overlaps in niche dimensions and favouring their coexistences in sympatry.

Keywords: Caatinga. Defensive behaviours. Ecomorphology. Thermal ecology. Space niche. Time niche. Food niche. Parasitism. Squamata. Thermoregulation. Tropiduridae.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 ‒ Lagarto Tropidurus hispidus sobre uma rocha em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 31 Figura 2 ‒ Lagarto Tropidurus semitaeniatus sobre uma rocha em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 32 Figura 3 ‒ Diferenças nas sobreposições de nichos (A) espaciais e tróficas em termos (B) numéricos e (C) volumétricos entre espécies de lagarto brasileiras cogenéricas e não cogenéricas...... 46 Figura 4 ‒ Diferenças em sobreposições de nichos (A) espaciais e tróficos em termos (B) numéricos e (C) volumétricos entre espécies de lagarto brasileiras cofamiliares e não cofamiliares...... 47 Figura 5 ‒ Diferenças nas sobreposições dos nichos (A) espaciais e tróficos em termos (B) numéricos e (C) volumétricos entre espécies de lagarto brasileiras que compartilham e não compartilham modos de forrageamento...... 48 Figura 6 ‒ Diferenças nas sobreposições de nichos (A) espaciais e tróficos em termos (B) numéricos e (C) volumétricos entre espécies de lagarto brasileiras forrageadoras ativas e forrageadoras sedentárias...... 50 Figura 7 ‒ Imagens da área de estudo em Igatu, município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. A área onde os dados foram coletados era composta predominantemente por afloramentos rochosos (A e B), mas também havia solos arenosos e vegetação esparsa dos tipos rasteira, herbácea e arbustiva, assim como arvoretas (C e D)...... 120 Figura 8 ‒ Número [frequência (%) acima das barras] de indivíduos (A) Tropidurus hispidus (N = 104) e (B) Tropidurus semitaeniatus (N = 143) ativos a cada hora ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 123 Figura 9 ‒ Temperaturas corpóreas (°C) de indivíduos (A) Tropidurus hispidus (N = 51) e (B) Tropidurus semitaeniatus (N = 143) ativos em cada intervalo de hora ao longo dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 126

Figura 10 ‒ Correlações entre (A) as temperaturas corpóreas (°C) dos indivíduos Tropidurus hispidus ativos e as temperaturas do ar (°C), (B) entre suas temperaturas corpóreas e as temperaturas dos substratos (°C), (C) entre as temperaturas corpóreas (°C) de indivíduos Tropidurus semitaeniatus ativos e as temperaturas do ar (°C) e (D) entre suas temperaturas corpóreas e as temperaturas dos substratos (°C) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 127

Figura 11 ‒ Diferenças nas (A) ∆Ta (diferença entre as temperaturas corpóreas e as

temperaturas do ar, °C) e (B) nas ∆Ts (diferença entre as temperaturas corpóreas e as temperaturas do substrato, °C) entre Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia,

nordeste do Brasil. Tanto ∆Ta quanto ∆Ts foram maiores para T. hispidus do que para T. semitaeniatus...... 131 Figura 12 ‒ Número de indivíduos (A) Tropidurus hispidus (N = 44) e (B) Tropidurus semitaeniatus (N = 121) ativos usando diferentes ambientes térmicos (sombra, luz solar filtrada e insolação direta) em casa intervalo de hora ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 132 Figura 13 ‒ Diferenças em (A) número de presas, (B) volume total de alimento (VTA, mm3, log) e (C) volume médio dos três maiores alimentos (VMMA, mm3, log) entre Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. Todos os valores foram maiores na primeira espécie em comparação com a segunda...... 156 Figura 14 ‒ Escalonamento multidimensional não-métrico ordenando valores médios dos três maiores itens alimentares consumidos por indivíduos Tropidurus hispidus (○) e T. semitaeniatus (×) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil (stress = 0,05414)...... 158 Figura 15 ‒ Relações (A) entre volume médio dos três maiores alimentos (VMMA, mm3, log) e largura da mandíbula (mm) e (B) entre volume total de alimento (mm3, log) e massa corpórea (g, log) em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 159

Figura 16 ‒ Relações (A) entre proporção de matéria vegetal (PMV, mm3) e comprimento rostro-cloacal (mm) e (B) entre PMV e massa corpórea (g, log) em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 163 Figura 17 ‒ Correlações (A) entre a distância do abrigo potencial mais próximo (cm) e o comprimento rostro-cloacal (mm) e (B) entre distância do abrigo potencial mais próximo e massa corpórea (g) em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 180 Figura 18 ‒ Diferenças nas distâncias de abrigos potenciais mais próximos (cm, em log) entre tipos de abrigo em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. A distância média foi mais longa a partir de abrigos de vegetação do que aqueles de rochas...... 181 Figura 19 ‒ Frequência de distribuição de alturas de poleiro (cm) utilizados por indivíduos Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. As duas espécies diferiram significativamente na altura média do poleiro utilizada pelos indivíduos...... 182 Figura 20 ‒ Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico usando as proporções de rocha, vegetação, areia e folhiço utilizados por indivíduos Tropidurus semitaeniatus (×) e aquelas disponíveis no ambiente (∆) (stress = 0,166) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 184 Figura 21 – Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico usando as proporções de sombra, luz filtrada, luz solar direta e temperaturas do ar e do substrato de (A) Tropidurus hispidus (○) e de T. semitaeniatus (×) (stress = 0,1794), de (B) T. hispidus (○) e da disponibilidade ambiental (∆) (stress = 0,09907) e de (C) T. semitaeniatus (×) e da disponibilidade ambienteal (∆) (stress = 0,2585) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil... 185 Figura 22 – Diferenças nos comprimentos rostro-cloacais (CRC, mm) e nas massas corpóreas (g) entre as fêmeas adultas e os machos adultos de (A e B)

Tropidurus hispidus e (C e D) de Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 210 Figura 23 – Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico usando os dados morfológicos dos indivíduos Tropidurus hispidus (○) e T. semitaeniatus (×) de Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, presentes na Tabela 18 (stress = 0,03733)...... 212 Figura 24 ‒ Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico usando os comprimentos e as larguras dos maiores alimentos consumidos pelos indivíduos Tropidurus hispidus (○) e Tropidurus semitaeniatus (×) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil (stress = 0,06417)...... 213 Figura 25 ‒ Diferenças (A) na abundância de helmintos e (B) na riqueza de grupos taxonômicos de helmintos entre Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 235 Figura 26 ‒ Abundância de helmintos associados com cada região corpórea de Tropidurus hispidus em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. Houve diferenças estatísticas (veja o texto) entre estômago e intestino delgado e entre intestinos delgado e grosso...... 236 Figura 27 ‒ Relação entre distância mínima de iniciação de fuga (DMIF, cm, N = 16) e abundância de Parapharyngodon alvarengai (log, N = 16) em Tropidurus hispidus em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 240 Figura 28 ‒ Relação entre temperatura corpórea (○C) e abundância total de helmintos em Tropidurus semitaeniatus (N = 15) em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... Figura 29 ‒ Diferenças nas distâncias mínimas de iniciação de fuga (cm) entre 241 Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estão da Bahia, nordeste do Brasil...... 260 Figura 30 ‒ Relação entre a distância mínima de iniciação de fuga (cm) e a

temperatura corpórea (○C) em Tropidurus hispidus em Igatu, no município de Andaraí, estão da Bahia, nordeste do Brasil...... 262

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 ‒ Espécies, famílias, modos de forrageamento (MF: A = ativo e S = sedentário), larguras de nichos temporais (LNT), espaciais (LNE) e tróficos em termos numéricos (LNTN) e volumétricos (LNTV), localidade e fonte da informação...... 55 Tabela 2 ‒ Larguras de nichos tróficos em termos numéricos (LNTN) e volumétricos (LNTV), localidade e fonte da informação sobre espécies lagarto brasileiras...... 64 Tabela 3 ‒ Espécies, afinidades filogenéticas (AF: AFG = afinidade filogenética entre gêneros, CG = coenéricas, NG = não coenéricas, AFF = afinidade filogenéticas entre famílias, CF = cofamiliares e NF = não cofamiliares), modos de forrageamento (C = compartilhado, NC = não compartilhado, A = ativo e S = sedentário), sobreposições de nichos temporais (SNT), espaciais (SNE) e tróficos em termos numéricos (SNTN) e volumétricos (SNTV), localidade e fonte das informações sobre espécies de lagarto brasileiras...... 66 Tabela 4 ‒ Espécies, sobreposições de nichos tróficos em termos numéricos (SNTN) e volumétricos (SNTV), localidade e fonte das informações sobre lagartos brasileiros...... 98 Tabela 5 ‒ Médias de larguras de nichos espaciais e tróficos em termos numéricos e volumétricos de espécies de lagarto brasileiras em diferentes famílias...... 105 Tabela 6 ‒ Médias de larguras de nichos espaciais e tróficos em termos numéricos e volumétricos de espécies de lagarto brasileiras em diferentes categorias de afinidades filogenética (cogenéricas, não cogenéricas, cofamiliares e não cofamiliares) e de modos de forrageamento (compartilhado, não compartilhado, ativo e sedentário). A estatísticas descritivas são apresentadas como média aritmética ± 1 desvio padrão. As amplitudes de variação dos dados e o número de observações (N) estão entre parênteses...... 106 Tabela 7 ‒ Médias ± 1 desvio-padrão (amplitude e número de observações entre parênteses) de temperaturas corpóreas, do ar e do substrato (todas em

°C), comprimentro rostro-cloacal (mm) e massa corpórea (g) de indivíduos Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus amostrados ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 125 Tabela 8 ‒ Valores médios e desvio-padrão (DP) das diferenças absolutas (∆T) entre

as temperaturas corpóreas e as temperaturas do ar (∆Ta, °C) e entre as

temperaturas corpóreas e as temperaturas do substrato (∆Ts, °C), amplitude das diferenças absolutas e percentual de valores negativos (%) em Tropidurus hispidus e em Tropidurus semitaeniatus amostrados ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 130 Tabela 9 ‒ Médias, desvios-padrões (DP) e amplitudes das temperaturas corpóreas

(Tc), do ar (Ta) e do substrato (Ts) (todas quando disponíveis e em °C), localidade amostrada e fonte da informação de estudos com espécies de Tropidurus...... 136 Tabela 10 ‒ Análises de covariância (F = valor de Fischer e P = nível de significância) para diferenças em número de presas, volume total de alimento e média do volume dos três maiores alimentos consumidos por indivíduos Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, desconsiderando os efeitos do comprimento rostro-cloacal (CRC) e da massa corpórea...... 155 Tabela 11 ‒ Composição da dieta de Tropidurus hispidus (N = 27) e Tropidurus semitaeniatus (N = 38) em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, mostrando número (N), volume (V, mm3) e frequência de ocorrência (F) de cada item alimentar encontrados nos estômagos (percentuais entre parênteses)...... 161 Tabela 12 ‒ Número de indivíduos Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus, e seus respectivos percentuais, associados a diferentes tipos de substrato em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 179 Tabela 13 ‒ Número de indivíduos Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus, e seus respectivos percentuais, expostos a diferentes níveis de luz solar em

Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 179 Tabela 14 ‒ Distâncias de diferentes tipos de abrigos potenciais de Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 181 Tabela 15 ‒ Média ± um desvio-padrão (amplitude e número de observações entre parênteses) de comprimento rostro-cloacal (mm), massa corpórea (g), temperatura corpórea (°C), altura do empoleiramento (cm), distância do abrigo potencial mais próximo (cm), proporções de rocha, vegetação, areia, folhiço, sombra, luz solar filtrada, luz solar direta e temperaturas do ar e do substrato (°C) associadas a Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus amostrados ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 183 Tabela 16 ‒ Média aritmética ± um desvio-padrão (DP) e amplitudes de proporções de rocha, vegetação, areia e folhiço, e de temperaturas do ar e do substrato (°C) disponíveis em Igatu (N = 119), no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 184 Tabela 17 ‒ Médias ± um desvio-padrão (amplitude e número de observações entre parênteses) de comprimentos rostro-cloacais (mm) e de massas corpóreas de fêmeas adultas e de machos adultos em Tropidurus hispidus e em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 209 Tabela 18 ‒ Médias ± um desvio-padrão (amplitude entre parênteses) das medidas morfológicas de Tropidurus hispidus (N = 27) e de Tropidurus semitaeniatus (N = 39) de Igatu,no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 211 Tabela 19 ‒ Médias ± um desvio-padrão (amplitude entre parênteses) de comprimentos e larguras dos maiores alimentos (ambos em mm) consumidos por indivíduos Tropidurus hispidus (N = 27) e Tropidurus semitaeniatus (N = 38) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 213 Tabela 20 ‒ Autovalores (eigenvalues), cargas (loadings) e a variância total explicada (percentual entre parênteses) gerados por uma análise de componentes

principais através de matriz de covariância usando dados de medidas morfológicas de Tropidurus hispidus (N= 27) e de Tropidurus semitaeniatus (N = 39) de Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, transformados em logaritmo...... 214 Tabela 21 ‒ Resultados da análise discriminante para Tropidurus hispidus (N = 27) e para Tropidurus semitaeniatus (N = 39) de Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, usando os resíduos das medidas morfológicas ajustados ao tamanho corpóreo...... 215 Tabela 22 ‒ Prevalência de infecção, intensidade de infecção ± um desvio-padrão e valores do índice de discrepância (D) de Tropidurus hispidus (N = 27) e Tropidurus semitaeniatus (N = 39) considerando helmintos em cada nível taxonômico hospedados nestes lagartos em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 232 Tabela 23 ‒ Níveis taxonômicos de helmintos identificados e suas distribuições ao longo das deferentes regiões corpóreas em Tropidurus hispidus (N = 27) e Tropidurus semitaeniatus (N = 39) em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 234 Tabela 24 ‒ Números de Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus fêmeas e machos contendo helmintos (percentuais entre parênteses), intensidades médias de infecção por helmintos associados a estes indivíduos e comprimento rostro-cloacal (mm) e massa corpórea (g) para cada sexo destes lagartos em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 237 Tabela 25 ‒ Média ± um desvio-padrão de comprimentos rostro-cloacais (mm), massas corpóreas (g), temperaturas corpóreas (○C) e distâncias mínimas de iniciação de fuga (cm) de Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil...... 239 Tabela 26 ‒ Comprimento rostro-cloacal (CRC, mm), massa corpórea (g),

temperatura corpórea (Tc, °C) e distância mínima de iniciação de fuga (DF, cm) de Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus em Igatu, no

município de Andaraí, estão da Bahia, nordeste do Brasil...... 261

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS

∆T Médias das diferenças absolutas entre as temperaturas corpóreas e as

microambientais

∆Ta Médias das diferenças absolutas entre temperaturas corpóreas e do ar

∆Ts Médias das diferenças absolutas entre temperaturas corpóreas e do substrato

A Ativo

AF Afinidades filogenéticas

AFF Afinidades filogenéticas entre famílias

AFG Afinidades filogenéticas entre gêneros

ANOSIM Análise de similaridade

ANCOVA Análise de covariância ou análises de covariância

ANOVA Análise de variância ou análises de variância

C Modo de forrageamento compartilhado ou comprimento do item alimentar

CF Espécies cofamiliares

CG Espécies cogenéricas cm Centímetros

CRC Comprimento rostro-cloacal (no singular ou no plural dependendo do caso)

Cwb Subtropical úmido com inverno seco e verão temperado

D Índice de discrepância

DF Distância mínima de iniciação de fuga

Dmax Diferenças máximas

DMIF Distância mínima de iniciação de fuga

DP Desvio-padrão

F Frequência de ocorrência ou valor de Fischer

g Gramas

L Largura do item alimentar

LM Largura da madíbula

LNE Larguras de nichos espaciais

LNT Larguras de nichos temporais

LNTN Larguras de nichos tróficos em termos numéricos

LNTV Larguras de nichos tróficos em termos volumétricos log Logaritmo

MF Modo de forrageamento mm Milímetros

N Número de observações

NC Modo de forrageamento não compartilhado

NF Espécies não cofamiliares

NG Espécies não cogenéricas

NMDS Escalonamento multidimensional não métrico

Oij Índice de sobreposição de Pianka

P Nível de significância

PCA Análise de componentes principais (sigla em inglês para Principal component

analysis

PEV Procuras para encontro visual pij Proporções de indivíduos da espécie j associados à categoria i pik Proporções de indivíduos da espécie k associados à categoria i

PMV Proporção de matéria vegetal

RANI Restos de artrópodes não identificados r2 Coeficiente de determinação

rs Coeficiente de correlação de Spearman ou rho de Spearman

S Sedentário

SNE Sobreposições de nichos espaciais

SNT Sobreposições de nichos temporais

SNTN Sobreposições de nichos tróficos em termos numéricos

SNTV Sobreposições de nichos tróficos em termos volumétricos

Ta Média de temperaturas do ar

Tc Média de temperaturas corpóreas

Ts Média de temperaturas do substrato

V Volume

VMMA Volume médio dos três maiores alimentos

VTA Volume total de alimento

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO...... 28 1 DIMENSÕES DE NICHO DE LAGARTOS BRASILEIROS: VARIAÇÕES ENTRE ESPÉCIES, GÊNEROS E FAMÍLIAS E A IMPORTÂNCIA DE FATORES HISTÓRICOS E ECOLÓGICOS...... 42 1.1 Fatores históricos e ecológicos influenciando estruturas de assembleias e dimensões de nicho de lagartos brasileiros...... 42 1.2 A busca por informações...... 43 1.3 Avaliando diferenças e similaridades em valores de larguras e de sobreposições de nichos entre gêneros, famílias e modos de forrageamento...... 43 1.4 Similaridades e diferenças em valores de larguras e de sobreposições de nichos entre espécies, famílias e modos de forrageamento...... 44 1.4.1 Larguras de nichos...... 44 1.4.2 Sobreposições de nichos...... 45 1.5 Larguras de nichos de lagartos brasileiros: qual é a extensão do uso de recursos?...... 51 1.6 Sobreposições de nichos em lagartos brasileiros: como os recursos são compartilhados?...... 52 1.7 Uma tendência geral para espécies de lagarto brasileiras: diferenças em dimensões de nicho influenciadas mais pela filogenia do que por pressões ecológicas atuais...... 54 Referências ...... 107 2 DIMENSÕES TEMPORAIS E TÉRMICAS DE NICHO DE UM PAR DE ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA...... 117 2.1 Introdução...... 117 2.2 Objetivos...... 118 2.2.1 Objetivos gerais...... 118 2.2.2 Objetivos específicos...... 118 2.3 Materiais e métodos...... 119 2.3.1 Área de estudo...... 119 2.3.2 Coleta de dados...... 120

2.3.3 Análise de dados e procedimentos estatísticos...... 121 2.4 Resultados...... 123 2.4.1 Dimensões temporais de nicho...... 123 2.4.2 Variações diárias das temperaturas corpóreas e influências das temperaturas microambientais e dos tamanhos corpóreos para a termorregulação...... 124 2.4.3 Níveis de termorregulação comportamental...... 129 2.5 Discussão...... 133 2.5.1 Dimensões temporais do nicho...... 133 2.5.2 Temperaturas corpóreas...... 135 2.5.3 Termorregulação comportamental...... 141 2.5.4 Considerações finais...... 143 Referências ...... 144 3 DIMENSÕES TRÓFICAS DE NICHO DE DUAS ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA...... 151 3.1 Introdução...... 151 3.2 Objetivos...... 152 3.2.1 Objetivos gerais...... 152 3.2.3 Objetivos específicos...... 152 3.3 Materiais e Métodos...... 152 3.3.1 Área de estudo...... 152 3.3.2 Coleta de dados...... 153 3.3.3 Procedimentos analíticos...... 154 3.4 Resultados...... 155 3.5 Discussão...... 164 Referências ……………………………………………...... ………. 167 4 PARTIÇÃO E SELEÇÃO DE DIMENSÕES ESPACIAIS DE NICHO EM UM PAR DE ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA...... 174 4.1 Introdução...... 174 4.2 Objetivos...... 175 4.2.1 Objetivos gerais...... 175 4.2.2 Objetivos específicos...... 175 4.3 Materiais e métodos...... 176

4.3.1 Área de estudo...... 176 4.3.2 Coleta de dados...... 176 4.3.3 Análise de dados e procedimentos estatísticos...... 177 4.4 Resultados...... 178 4.5 Discussão...... 186 Referências ...... 192 5 ECOMORFOLOGIA E PARTIÇÃO DE DIMENSÕES TRÓFICAS E ESPACIAIS DO NICHO EM DUAS ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA...... 204 5.1 Introdução...... 204 5.2 Objetivos...... 205 5.2.1 Objetivos gerais...... 205 5.2.2 Objetivos específicos...... 205 5.3 Materiais e métodos...... 206 5.3.1 Área de estudo...... 206 5.3.2 Coleta de dados...... 206 5.3.3 Procedimentos analíticos...... 207 5.4 Resultados...... 209 5.5 Discussão...... 216 Referências ...... 218 6 RIQUEZAS, COMPOSIÇÕES E ABUNDÂNCIAS DE HELMINTOS E ASSOCIAÇÕES ENTRE CARGAS PARASITÁRIAS, DISTÂNCIAS DE FUGA E TEMPERATURAS CORPÓREAS EM UM PAR DE ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA...... 226 6.1 Introdução...... 226 6.2 Objetivos...... 227 6.2.1 Objetivos gerais...... 227 6.2.2 Objetivos específicos...... 228 6.3 Materiais e métodos...... 228 6.3.1 Área de estudo...... 228 6.3.2 Coleta de dados e procedimentos analíticos...... 229 6.4 Resultados...... 231 6.5 Discussão...... 241

Referências ...... 248

7 DISTÂNCIA MÍNIMA DE INICIAÇÃO DE FUGA DE TROPIDURUS

HISPIDUS E TROPIDURUS SEMITAENIATUS (SQUAMATA,

TROPIDURIDAE) EM SIMPATRIA...... 257 7.1 Introdução...... 257 7.2 Objetivos...... 258 7.2.1 Objetivos gerais...... 258 7.2.2 Objetivos específicos...... 258 7.3 Materiais e métodos...... 259 7.3.1 Área de estudo...... 259 7.3.2 Coleta de dados e procedimentos estatísticos...... 259 7.4 Resultados...... 260 7.5 Discussão...... 262 Referências ...... 264

INTRODUÇÃO

Dimensões de nicho, morfologia, parasitologia e comportamento em lagartos simpátricos

Investigações sobre os papéis de processos ecológicos atuais e as suas influências em estruturas comunitárias predominaram durante algum tempo quando analisadas a ecologia de comunidades (Pianka 1973, Schoener 1974), contudo, a relevância de fatores históricos (filogenéticos) também tem ganhado notoriedade recentemente (Losos 1994, 1996, Vitt et al. 1999, Webb et al. 2002, Cavender-Bares et al. 2009, Werneck et al. 2009). Características compartilhadas herdadas de ancestrais comuns (fatores filogenéticos), podem influenciar a coexistência de espécies de lagarto devido a suas relações com a morfologia (Vitt et al. 1981, 2000a, Mesquita et al. 2006b, Carvalho, Araújo 2007), a ecologia e o comportamento (Pianka 1973, 1986, 1993, Vitt 1995, Vitt, Carvalho 1995, Vitt, Zani 1998, Teixeira 2001). Pressões para a partição de recursos parecem ser menos relevantes promovendo divergências em dimensões de nicho entre espécies de lagarto simpátricas do que os seus requerimentos ecológicos particulares influenciados por suas histórias evolutivas (Ortega et al. 1982, Barbault et al. 1985, Gonzalez-Romero et al. 1989, Bergallo, Rocha 1994, Vitt, Zani 1998). Tipicamente, espécies de lagarto que coexistem localmente diferem em dimensões temporais, tróficas e/ou espaciais de nicho, facilitando assim a vida em simpatria (Pianka 1973, 1986, 1993). Para lagartos em ambientes com condições térmicas extremas, podem haver restrições quanto a atividade e ao uso do espaço, assim como para a regulação adequada de temperaturas corpóreas, o que sugere a necessidade de uma integração entre as dimensões temporais e espaciais (tanto térmicas quanto estruturais) de nicho. A disponibilidade de recursos térmicos apropriados pode influenciar variações em ciclos de atividade e a utilização diferencial de ambientes térmicos por lagartos (Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Cruz et al. 1998, Gandolfi, Rocha 1998, Faria, Araujo 2004, Kiefer et al. 2007, Meira et al. 2007, Rocha et al. 2009, Ribeiro, Freire 2010, Maia-Carneiro et al. 2012, Maia-Carneiro, Rocha 2013a). As temperaturas corpóreas de lagartos geralmente refletem a filogenia (Bogert 1949, Rocha et al. 2009) e variam intervalos estreitos devido à adequação a requerimentos ecológicos e fisiológicos correntes (Adolph, Porter 1993). Estes animais realizam ajustes comportamentais de suas temperaturas corpóreas para evitar variações causadas por fatores intrínsecos (e.g. tamanho do corpo ‒ Garrick 2008, Maia-Carneiro, Rocha 2013b) e extrínsecos (e.g. 29

temperaturas ambientais e vento ‒ Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Rocha et al. 2009, Maia-Carneiro et al. 2012). Dimensões corpóreas são variáveis entre organismos e são importantes para diferentes aspectos de suas vidas (Pianka 1973, Peters 1983, Calder 1996, Brown et al. 2004, Costa et al. 2008). Divergências quanto a dimensões corpóreas podem ter relações com diferenças em nichos temporais, tróficos e espaciais em espécies simpátricas, o que pode reduzir sobreposições de nicho (Pianka 1973, Colli et al. 1992, Costa et al. 2008, Ribeiro, Freire 2011). A utilização diferencial de recursos espaciais estruturais e térmicos por espécies cogenéricas pode facilitar a coexistência local (luz e temperaturas ambientais e cobertura de vegetação: Leal, Fleishman 2002, Buckley, Roughgarden 2005, Daly et al. 2007; altura do poleiro: Schoener 1968, Pacala, Roughgarden 1982, Colli et al. 1992, James, M’Closkey 2002, Faria, Araujo 2004). Presumivelmente, a seleção de microambientes e ambientes adequados é importante para lagartos, já que as suas características estruturais (Vitt et al. 1997, Faria, Araujo 2004, Revell et al. 2007, Goodman et al. 2008, Capítulos 4 e 5) e térmicas (Castilla, Bauwens 1991, Huey 1991, Adolph, Porter 1993, Smith, Ballinger 2001, Meiri et al. 2013, Brown et al. 2004, Capítulo 2) podem afetar aspectos tais quais aquisição e consumo de alimento, eficiência digestiva, performances fisiológicas e locomotoras, frequências e tamanhos de ninhadas, tamanhos de recém-nascidos, envelhecimento, taxas de desenvolvimento e de mortalidade e longevidade. Estes animais podem, por exemplo, diferir no uso de temperaturas microambientais e nos níveis de exposição ao sol em simpatria (Leal, Fleishman 2002, Ribeiro, Freire 2010, Capítulos 2 e 4). Diferenças morfológicas, em desepenhos locomotores, em aquisição de alimentos, em capacidades competitivas, em vulnerabilidades à predação e em requerimentos térmicos podem levar à utilização de microambientes estruturais e térmicos particulares (Toft 1985, Losos, Sinervo 1989, Colli et al. 1992, Irschick, Losos 1999, Smith, Ballinger 2001, Buckley, Roughgarden 2005, Cooper, Avalos 2010). Hospedeiros proximamente aparentados evolutivamente, incluindo lagartos, com frequência compartilham espécies de parasitas, e as faunas parasíticas são tipicamente mais similares em espécies cogenéricas simpátricas do que em diferentes populações de uma mesma espécie, podendo haver variações em riqueza, composição e abundância entre espécies e populações (Freeland 1983, Aho 1990, Ávila, Silva 2010, Anjos et al. 2012). Discrepâncias em abundâncias e riquezas de parasitas dentro de e entre espécies pode se relacionar a características morfológicas, ecológicas e comportamentais e a funções imunes diferenciais (Freeland 1983, Aho 1990). Condições ambientais locais influenciam importantemente 30

estruturas de comunidades de parasitas em lagartos hospedeiros, mas processos regionais como dispersão geográfica e acúmulo histórico de diferentes faunas parasíticas também têm papel relevante (Aho 1990, Rocha 1995). Não há tendência definida sobre a influência dos sexos sobre as estruturas comunitárias de parasitas, mas caso haja diferenças morfológicas, ecológicas, comportamentais e/ou imunológicas substanciais, podem haver discrepâncias em cargas helmínticas entre fêmeas e machos (Aho 1990, Poulin 1996). Processos reprodutivos e imunológicos podem concorrer resultando em trocas ecológicas (trade-offs) durante períodos reprodutivos e causando imunocompetência reduzida em lagartos (French et al. 2007, 2009, French, Moore 2008), o que também pode produzir diferenças intersexuais nos níveis de parasitismo. Estas infecções podem afetar o fitness de lagartos ‒ reações adversas podem influenciar habilidades de fuga e níveis de atividade devido a influências na predição de riscos e restrição de performances lomomotoras (Main, Bull 2000, Fenner, Bull 2008, Adelman, Martin 2009, Robar et al. 2010, McElroy, Buron 2014, Zamora-Camacho et al. 2014). Lagartos sob risco de predação podem permitir uma distância mínima de aproximação para um predador antes de iniciar uma fuga locomotora para evitar a captura, o que é denominado distância mínima de iniciação de fuga (DF) (Ydenberg, Dill 1986, Cooper, Frederick 2007). Tamanhos corpóreos, temperaturas corpóreas e diferenças quanto a eficiências de fuga podem influenciar este comportamento (Rocha, Bergallo 1990, Bulova 1994). Em espécies simpátricas próximas filogeneticamente, comportamentos para a defesa podem ser qualitativamente similares devido ao parentesco, mas diferenças em respostas defensivas (e.g., imobilidade e DF) podem surgir de diferenças morfológicas, ecológicas e comportamentais interespecíficas que influenciam a predição de risco (Cooper, Avalos 2010). Lagartos do gênero Tropidurus são amplamente distribuídos ao longo da América do Sul (Rodrigues 1987, 1988). As espécies utilizadas neste estudo foram Tropidurus hispidus (Spix, 1825) (Squamata, Tropiduridae) (Figura 1) e T. semitaeniatus (Spix, 1825) (Squamata, Tropiduridae) (Figura 2) vivendo em simpatia em afloramentos rochosos no nordeste do Brasil. Tropidurus hispidus pertence ao grupo torquatus, formado por T. chromatops, T. cocorobensis, T. erythrocephalus, T. etheridgei, T. hispidus, T. hygomi, T. insulanus, T. itambere, T. montanus, T. mucujensis, T. oreadicus, T. psamonastes, and T. torquatus (Frost et al. 2001). Tropidurus hispidus possui ampla distribuição na América do Sul, onde pode ser encontrada em enclaves de savana amazônica, Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga (Rodrigues 1987, 1988, Avila-Pires 1995, Carvalho 2013). Tropidurus semitaeniatus é integrante do grupo semitaeniatus juntamente com T. helenae, T. pinima e T. jaguaribanus (Frost et al. 2001, Passos et al., 2011), tem amplitude de distribuição geográfica comparativamente restrita 31

e apenas no Brasil, sendo encontrada em afloramentos rochosos em ambientes de Caatinga e Cerrado e em zonas de transição próximas à Mata Atlântica (Carvalho 2013). Informações adicionais sobre as biologias das espécies modelo deste estudo são apresentadas de modo mais abrangente ao longo dos capítulos desta tese.

Figura 1 ‒ Lagarto Tropidurus hispidus sobre uma rocha em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Figura 2 ‒ Lagarto Tropidurus semitaeniatus sobre uma rocha em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil

Nos capítulos desta tese, eu abordo diferentes aspectos da história natural de T. hispidus e de T. semitaeniatus em uma área do semiárido no nordeste do Brasil. Eu pretendi gerar informações sobre aspectos ecológicos destas espécies e investigar, principalmente, mecanismos comportamentais e morfológicos que possibitassem reduções das sobreposições nas dimensões de nicho entre estas duas espécies de lagarto filogeneticamente próximas vivendo em simpatria em afloramentos rochosos. No primeiro capítulo, eu reuni informações sobre dimensões de nichos temporais, tróficos e espaciais de espécies de lagarto brasileiras e investiguei as similaridades e as diferenças em suas larguras e sobreposições entre famílias, gêneros, modos de forrageamento (ativo ou sedentário) e entre espécies que compartilhavam ou não os modos de forrageamento. No capítulo 2, eu analisei os ciclos de atividade diária e as ecologias térmicas de T. hispidus e de T. semitaeniatus, observando a existência de fatores intrínsecos e extrínsecos que possam influenciar estes parâmetros. No terceiro capítulo, eu estudei as dimensões de nicho trófico destas duas espécies observando as influências das morfologias e das temperaturas corpóreas e as diferenças em tipos e quantidades de alimentos 33

consumidos. No quarto capítulo, eu investiguei a seleção de dimensões de nichos espaciais estruturais e térmicos por indivíduos das duas espécies. No capítulo cinco, eu analisei a existência de diferenças morfológicas entre T. hispidus e T. semitaeniatus e as relacionei à utilização de dimensões tróficas e espaciais de nicho. No sexto capítulo, eu estudei as faunas de parasitas (Cestoda e Nematoda) das duas espécies considerando suas diferenças morfológicas, ecológicas e comportamentais e relações com comportamentos defensivos e temperaturas corpóreas. Por fim, no sétimo capítulo, eu investiguei comportamentos defensivos exibidos por T. hispidus e T. semitaeniatus, incluindo influências das morfologias e das temperaturas corpóreas. As descrições detalhadas dos estudos estão apresentadas separadamente em cada capítulo.

Referências

Adelman JS, Martin LB. 2009. Vertebrate sickness behaviors: Adaptive and integrated neuroendocrine immune responses. Integrative and Comparative Biology 49 (3): 202‒214.

Adolph SC, Porter WP. 1993. Temperature, activity, and lizard life histories. The American Naturalist 142 (2): 273‒295.

Aho JM. 1990. Helminth communities of amphibians and reptiles: comparative approaches to understanding patterns and processes. In Esch GW, Bush AO, Aho JM. Parasite communities: patterns and processes. Chapman and Hall.

Anjos LA, Ávila RW, Ribeiro SC, Almeida WO, da Silva RJ. 2012. Gastrointestinal nematodes of the lizard Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) from a semi-arid region of northeastern Brazil. Journal of Helmintology 87 (4): 443‒449.

Ávila RW, Silva R. 2010. Checklist of helminths from lizards and amphisbaenians (Reptilia, Squamata) of South America. Journal of Venomous Animals and Toxins including Tropical Diseases 16: 543‒572.

Barbault R, Ortega A, Maury ME. 1985. Food partitioning and community organization in a mountain lizard guild of northern Mexico. Oecologia 65: 550‒554.

Bergallo HG, Rocha CFD. 1994. Spatial and trophic niche differentiation in two sympatric lizards (Tropiduridus torquatus and Cnemidophorus ocellifer) with different foraging tatics. Australian Journal of Ecology 19 (1): 72‒75.

Bogert CM. 1949. Thermoregulation in reptiles: a factor in evolution. Evolution 3: 195‒211.

Brown JH, Gillooly JF, Allen AP, Savage VM, West GB. 2004. Toward a metabolic theory of ecology. Ecology 85: 1771‒1789.

Buckley LB, Roughgarden J. 2005. Lizard habitat partitioning on islands: the interaction of local and landscape scales. Journal of Biogeography. doi:10.1111/j.1365- 2699.2005.01340.x

Bulova SJ. 1994. Ecological correlates of population and individual variation in antipredator behavior of two species of desert lizards. Copeia 1994: 980‒992.

Calder WA. 1996. Size, function, and life history. Dover Publications, Mineola, NY.

Carvalho ALG, Araújo AFB. 2007. Ecomorphometric structure of Restinga da Marambaia lizard community, Rio de Janeiro, southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoologia = Zoologia 24 (3): 786‒792.

Castilla AM, Bauwens D. 1991. Thermal biology, microhabitat selection, and conservation of the insular lizard Podarcis hispanica atrata. Oecologia 85: 366‒374.

Colli GR, Araújo AFB, Silveira R, Roma F. 1992. Niche partitioning and morphology of two syntopic Tropidurus (Sauria: Tropiduridae) in Mato Grosso, Brazil. Journal of Herpetology 26 (1): 66‒69.

Cooper WE, Avalos A. 2010. Escape decisions by the syntopic congeners Sceloporus jarrovii and S. virgatus: comparative effects of perch height and of predator approach speed, persistence, and direction of turning. Journal of Herpetology 44: 425‒430.

Cooper WE, Frederick WG. 2007. Optimal flight initiation distance. Journal of Theoretical Biology 244: 59‒67.

Costa GC, Vitt LJ, Pianka ER, Mesquita DO, Colli GR. 2008. Optimal foraging constrains macroecological patterns: body size and dietary niche breadth in lizards. Global Ecology and Biogeogeography 17: 670‒677.

Cruz FB, Silva S, Sccrochi GJ. 1998. Ecology of the lizard Tropidurus etheridgei (Squamata, Tropiduridae) from the dry Chaco of Salta, Argentina. Herpetological Natural History 6 (1): 23‒31.

Daly BG, Dickman CR, Crowther MS. 2007. Selection of habitat components by two species of agamid lizards in sandr idge deser t, central Australia. Austral Ecology 32: 825‒833.

Faria RG, Araujo AFB. 2004. Sintopy of two Tropidurus lizard species (Squamata: Tropiduridae) in a rocky cerrado habitat in central Brazil. Brazilian Journal of Biology 64 (4): 775‒786.

Fenner AL, Bull CM. 2008. The impact of nematode parasites on the behaviour of an Australian lizard, the gidgee skink Egernia stokesii. Ecological Research 23 (5): 897‒903.

Freeland WJ. 1983. Parasites and the Coexistence of Animal Host Species. The American Naturalist 121 (2): 223‒236.

French SS, DeNardo DF, Moore MC. 2007. Trade‐offs between the reproductive and immune systems: facultative responses to resources or obligate responses to reproduction? The American Naturalist 170 (1): 79‒89.

French SS, Moore MC, Demas GE. 2009. Ecological immunology: the organism in context. Integrative and Comparative Biology 49 (3): 246‒253. 36

French SS, Moore MC. 2008. Immune function varies with reproductive stage and context in female and male tree lizards, Urosaurus ornatus. General and Comparative endocrinology 155 (1): 148‒156.

Frost, D.R., Rodrigues, M.T., Grant, T. & Titus, T.A. (2001) Phylogenetics of the lizard Genus Tropidurus (Squamata: Tropiduridae: Tropidurinae): Direct Optimization, Descriptive Efficiency, and Sensitivity Analysis of congruence between molecular data and morphology. Molecular Phylogenetics and Evolution, 21, 352–371.

Gandolfi SM, Rocha CFD. 1998. Orientation of thermoregulating Tropidurus torquatus (Sauria: Tropiduridae) on termite mounds. Amphibia-Reptilia 19: 319‒323.

Garrick D. 2008. Body surface temperature and length in relation to the thermal biology of lizards. Bioscience Horizons 1 (2): 136‒142.

Gonzalez-Romero A, Ortega A, Barbault R. 1989. Habitat partitioning and spatial organization in a lizard community of the Sonoran desert, Mexico. Amphibia-Reptilia 10: 1‒ 11.

Goodman BA, Miles DB, Schwarzkopf L. 2008. Life on the rocks: habitat use drives morphological and performance evolution in lizards. Ecology 89 (12): 3462‒3471.

Huey RB. 1991. Physiological consequences of habitat selection. The American Naturalist 137 Supplemento: Habitat Selection): S91-S115.

Irschick DJ, Losos JB. 1999. Do lizards avoid habitats in which performance is submaximal? The relationship between sprinting capabilities and structural habitat use in Caribbean anoles. The American Naturalist 154: 293‒305.

James SE, M’Closkey RT. 2002. Patterns of microhabitat use in a sympatric lizard assemblage. Canadian Journal of Zoology 80: 2226‒2234.

Kiefer MC, Van Sluys M, Rocha CFD. 2007. Thermoregulatory behaviour in Tropidurus torquatus (Tropiduridae) from Brazilian coastal populations: an estimate of passive and active thermoregulation in lizards. Acta Zoologica 88: 81‒87.

Leal M, Fleishman LJ. 2002. Evidence for habitat partitioning based on adaptation to environmental light in a pair of sympatric lizard species.Proceedings of the Royal Society of London B 269: 351‒359.

Losos JB, Sinervo B. 1989. The effects of morphology and perch diameter on sprint performance of Anolis lizards. Journal of Experimental Biology 145: 23‒30.

Losos JB. 1994. Historical contingency and lizard community ecology, pp. 319-333. In: Lizard ecology: historical and experimental perspectives. Vitt, L.J. & Pianka, E.R. (eds.). Princeton University Press, Princeton, New Jersey.

Losos JB. 1996. Phylogenetic perspectives on community ecology. Ecology 77: 1344‒1354.

Maia-Carneiro T, Dorigo TA, Rocha CFD. 2012. Influences of seasonality, thermal environment and wind intensity on the thermal ecology of Brazilian sand lizards in a restinga remnant. South American Journal of Herpetology 7 (3): 241‒251.

Maia-Carneiro T, Rocha CFD. 2013a. Seasonal variations in behaviour of thermoregulation in juveniles and adults Liolaemus lutzae (Squamata, Liolaemidae) in a remnant of Brazilian restinga. Behavioural Processes 100: 48‒53.

Maia-Carneiro T, Rocha CFD. 2013b. Influences of sex, ontogeny and body size on the thermal ecology of Liolaemus lutzae (Squamata, Liolaemidae) in a restinga remnant in southeastern Brazil. Journal of Thermal Biology 38 (1): 41‒46.

Main AR, Bull CM. 2000. The impact of tick parasites on the behaviour of the lizard Tiliqua rugosa. Oecologia 122: 574‒581.

McElroy EJ, Buron I. 2014. Host Performance as a Target of Manipulation by Parasites: a meta-analysis. Journalof Parasitology 100 (4): 399‒410. 38

Meira KTR, Faria RG, Silva MDM, Miranda VT, Zahn-Silva W. 2007. História natural de Tropidurus oreadicus em uma área de cerrado rupestre do Brasil Central. Biota Neotropica 7 (2): 155‒164.

Meiri S, Bauer AM, Chirio L, Colli GR, Das I, Doan TM, Feldman A, Herrera FC, Novosolov M, Pafilis P, Pincheira-Donoso P, Powney G, Torres-Carvajal O, Uetz P, Van Damme R. 2013. Are lizards feeling the heat? A tale of ecology and evolution under two temperatures. Global Ecology and Biogeography 22: 834‒845.

Mesquita DO, Colli GR, França FGR, Vitt LJ. 2006b. Ecology of a Cerrado lizard assemblage in the Jalapão region of Brazil. Copeia 3: 460‒471.

Ortega A, Gonzalez-Romero A, Barbault R. 1982. Spatial organization and habitat partitioning in a mountain lizard community of Mexico. Acta Oecologica 3 (3): 323‒330.

Pacala S, Roughgarden J. 1982. Roughgarden J. 1982. Resource partitioning and interspecific competition in two two-species insular Anolis lizard communities. Science 217: 444‒446.

Passos, D.C.; Lima, D.C.; Borges-Nojosa, D.M. 2011. A new species of Tropidurus (Squamata, Tropiduridae) of the semitaeniatus group from a semiarid area in northeastern Brazil. Zootaxa 2930: 60‒68.

Peters RH. 1983. The ecological implications of body size. Cambridge University Press, Cambridge.

Pianka ER. 1973. The structure of lizard communities. Annual Review of Ecology and Systematics 4: 53‒74.

Pianka ER. 1986. Ecology and natural history of desert lizards. Princeton University Press, Princenton, 208p.

Pianka ER. 1993. The many dimensions of a lizard ecological niche. Pp. 121‒154. In Valakos ED, Böhme W, Pérez-Mellado V, Maragou P (eds.). Lacertids of the mediterranean region. Athens, Bonn, Alicante. 39

Poulin R. 1996. Sexual inequalities in helminth infections: a cost of being a male? The American Naturalist 147 (2): 287‒295.

Revell LJ, Johnson MA, Schulte, II, MA, Kolbe JJ, Losos JB. 2007. A phylogenetic test for adaptive convergence in rock-dwelling lizards. Evolution 61-12: 2898–2912.

Ribeiro LB, Freire EMX. 2010. Thermal ecology and thermoregulatory behaviour of Tropidurus hispidus and T. semitaeniatus in a caatinga area of northeastern Brazil. Herpetological Journal 20: 201‒208.

Ribeiro LB, Freire EMX. 2011. Trophic ecology and foraging behavior of Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) in a Caatinga area of northeastern Brazil. Iheringia 101 (3): 225‒232.

Robar N, Burness G, Murray DL. 2010. Tropics, trophics and taxonomy: the determinants of parasite-associated host mortality. Oikos 119: 1273‒1280.

Rocha CFD, Bergallo HG. 1990. Thermal biology and flight distance of Tropidurus oreadicus in an area of Amazonian Brazil. Ethology, Ecology and Evolution 2: 263‒268.

Rocha CFD, Van Sluys M, Vrcibradic D, Kiefer MC, Menezes VA, Siqueira CC. 2009. Comportamento de termorregulação em lagartos brasileiros. Oecologia Brasiliensis 13 (1): 115‒131.

Rocha CFD. 1995. Nematode parasites of the Brazilian sand lizard, Liolaemus lutzae. Amphibia-Reptilia 16: 412‒415.

Rodrigues MT. 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do grupo torquatus ao sul do Rio Amazonas (Sauria, Iguanidae). Arquivos de Zoologia 31: 105‒230.

Rodrigues MT. 1988. Distribution of lizards of the genus Tropidurus in Brazil (Sauria, Iguanidae). Pp. 305-315. In Heyer, W. R. and Vanzolini, P. E. (Eds). Proceeding of a 40

workshop on neotropical distribution patterns. Academia Brasileira de Ciência, Rio de Janeiro.

Schoener TW. 1968. The Anolis lizards of Bimini: resource partitioning in a complex fauna. Ecology 49 (4): 704‒726.

Schoener TW. 1974. Resource partitioning in ecological communities. Science 185: 27‒39. Smith GR, Ballinger RE. 2001. The ecological consequences of habitat and microhabitat use in lizards: a review. Contemporary Herpetology 3: 1‒23.

Teixeira RL. 2001. Comunidade de lagartos da restinga de Guriri, São Mateus - ES. Atlântica 23: 121‒132.

Toft CA. 1985. Resource partitioning in amphibians and reptiles. Copeia 1985 (1): 1‒21.

Vitt LJ, Caldwell JP, Zani PA, Titus TA. 1997. The role of habitat shift in the evolution of lizard morphology: evidence from tropical Tropidurus. Proceedins of the National Academy of Sciences USA 94: 3828‒3832.

Vitt LJ, Carvalho CM. 1995. Niche Partitioning in a Tropical Wet Season: Lizards in the Lavrado Area of Northern Brazil. Copeia 1995 (2): 305‒329.

Vitt LJ, Sels RCVL, Ohmart RD. 1981. Ecological relationships among arboreal desert lizards. Ecology 62 (2): 398‒410. Vitt LJ, Souza RA, Sartorius SS, Avila-Pires TCS, Espósito MC. 2000a. Comparative Ecology of Sympatric Gonatodes (Squamata: Gekkonidae) in the Western Amazon of Brazil. Copeia 2000 (1): 83‒95.

Vitt LJ, Zani PA, Caldwell JP. 1996. Behavioural ecology of Tropidurus hispidus on isolated rock outcrops in Amazonia. Journal of Tropical Ecology 12 (1): 81‒101.

Vitt LJ, Zani PA, Esposito MC. 1999. Historical ecology of Amazonian lizards: implications for community ecology. Oikos 87: 286‒294.

Vitt LJ, Zani PA. 1998. Ecological relationships among sympatric lizards in a transitional forest in the northern Amazon of Brazil. Journal of Tropical Ecology 14 (1): 63‒86.

Vitt LJ. 1995. The ecology of tropical lizards in the Caatinga of northeast Brazil. Occasional papers of the Oklahoma Museum of Natural History1: 1-29.

Webb CO, Ackerley DD, Mcpeek MA, Donoghue MJ. 2002. Phylogenies and community ecology. Annual Review of Ecology and Systematics 33: 475‒505.

Werneck FP, Colli GR, Vitt LG. 2009. Determinants of assemblage structure in Neotropical dry forest lizards. Austral Ecology 34: 97‒115.

Ydenberg RC, Dill LM. 1986. The economics of fleeing from predators. Advances in the Study of Behavior 16: 229‒249.

Zamora-Camacho FJ, Reguera S, Rubiño-Hispán MV, Moreno-Rueda G. 2015. Eliciting an immune response reduces sprint speed in a lizard. Behavioral Ecology 26 (1): 115‒120.

1 DIMENSÕES DE NICHO DE LAGARTOS BRASILEIROS: VARIAÇÕES ENTRE ESPÉCIES, GÊNEROS E FAMÍLIAS E A IMPORTÂNCIA DE FATORES HISTÓRICOS E ECOLÓGICOS

1.1 Fatores históricos e ecológicos influenciando estruturas de assembleias e dimensões de nicho de lagartos brasileiros

Historicamente, investigações sobre Ecologia de comunidades têm priorizado o papel de processos operando no interior de comunidades e seus efeitos na estrutura comunitária (Pianka 1973, Schoener 1974), entretanto, mais recentemente a importância de fatores históricos tem sido também considerada (Losos 1994, 1996, Vitt et al. 1999, Webb et al. 2002, Cavender-Bares et al. 2009, Werneck et al. 2009). Características compartilhadas herdadas evolutivamente (fatores filogenéticos), podem afetar a coexistência de espécies de lagarto em uma determinada comunidade, por exemplo, através de suas influências sobre a morfologia (e.g. Vitt et al. 1981, 2000a, Mesquita et al. 2006b, Carvalho, Araújo 2007) e o comportamento (e.g. Pianka 1973, 1986, Vitt 1995, Vitt, Carvalho 1995, Zani 1998, Teixeira 2001). Em geral, medidas de estrutura filogenética em comunidades podem ser divididas considerando aquelas que avaliam a afinidade evolutiva de espécies simpátricas em uma dada comunidade e aquelas que investigam a concordância entre fatores ecológicos e filogenéticos e suas diferenças entre espécies (Cavender-Bares et al. 2009). Considerando estudos nos quais foram investigadas estruturas filogenéticas comunitárias, aqueles em que foram avaliadas a ecologia funcional dos organismos e investigado o conservantismo de características ecológicas são de destacada relevância (Cavender-Bares et al. 2009). Historiadores naturais têm sugerido que diferenças em dimensões de nicho entre espécies simpátricas de lagarto refletem principalmente seus requerimentos ecológicos específicos determinados por suas histórias evolutivas ao invés de pressões para a partição de recursos (e.g. Ortega et al. 1982, Barbault et al. 1985, Gonzalez-Romero et al. 1989, Bergallo, Rocha 1994, Vitt, Zani 1998). Nesta revisão, as influências de fatores ecológicos e históricos (filogenéticos) são inferidos através da busca por padrões de partição de recursos que reflitam a prevalência de algum destes fatores. Para isso, eu compilei dados de estudos contendo informações sobre uso e compartilhamento de recursos temporais, espaciais e tróficos. Diferenças entre espécies filogeneticamente próximas foram consideradas como evidência de prevalência de fatores ecológicos sobre a história evolutiva (e.g. Pianka 1973). Ao contrário, similaridades entre espécies proximamente aparentadas sugerem que a filogenia predominou 43

perante fatores ecológicos (e.g. Vitt 1995). Se as dimensões de nicho são evolutivamente conservadas é esperado que (1) espécies proximamente aparentadas filogeneticamente tendam a ser mais similares com relação à utilização de recursos do que espécies evolutivamente mais distantes e que (2) estes padrões se repitam independentemente de distinções locais entre diferentes comunidades. Portanto, similaridades ou variações em dimensões de nicho de espécies filogeneticamente próximas considerando diferentes comunidades indicariam a prevalência de fatores históricos ou ecológicos, respectivamente (Brooks, McLennan 1991 apud Mesquita et al. 2006a, Cadle, Greene 1993 apud Mesquita et al. 2006a).

1.2 A busca por informações

Eu realizei pesquisas bibliográficas para obter uma base de informações disponíveis em estudos nos quais foram abordados a utilização de nichos temporais, espaciais e tróficos por espécies de lagarto brasileiras. As seguintes plataformas foram consultadas para acesso e obtenção de artigos: Google (acesso: http://www.google.com.br), Google Acadêmico (acesso: http://scholar.google.com.br), Periódicos Capes (acesso: http://www.periodicos.capes.gov.br), Web of Science do Institute for Scientific Information (acesso: http://apps.isiknowledge.com) e Scopus (acesso: http://www.scopus.com). Os artigos encontrados possuem informações sobre dimensões de nicho de lagartos brasileiros incluídos em 12 famílias (Tabelas 1 ‒ 5). Eu registrei as seguintes informações contidas nestes estudos: (1) espécies estudadas, (2) família destas espécies, (3) valores de largura e de sobreposição de nichos temporais, espaciais e tróficos, (4) tipo de índice utilizado para estimar as larguras e as sobreposições de nichos, (5) local onde o estudo foi realizado e (6) a fonte da informação. Estudos encontrados nos quais foram estimadas larguras de nichos temporais, espaciais e tróficos de lagartos brasileiros são apresentados nas Tabelas 1 e 2 e os valores de sobreposição de nichos são apresentados nas Tabelas 3 e 4. Dados de artigos nos quais foram estimadas larguras e/ou sobreposições de nichos considerando ontogenia, sexo e/ou variações sazonais ou regionais são apresentados nas tabelas 2 e 4.

1.3 Avaliando diferenças e similaridades em valores de larguras e de sobreposições de nichos entre gêneros, famílias e modos de forrageamento

Para testar a existência de diferenças nas larguras dos nichos espaciais e tróficos (em termos numéricos e volumétricos) entre famílias eu realizei Análises de variância (ANOVA), 44

seguido do teste post hoc de Scheffe no caso de resultados estatisticamente perceptíveis (Zar 1999). Para avaliar a ocorrência de diferenças nas larguras dos nichos espaciais e tróficos (numéricos e volumétricos) entre espécies com diferentes modos de forrageamento eu conduzi ANOVA. Para a realização de análises estatísticas referentes a sobreposições de nichos espaciais e tróficos as espécies foram divididas em categorias de afinidade filogenética (cogenérica ou não cogenérica e cofamiliar ou não cofamiliar) e de modos de forrageamento (compartilhado ou não compartilhado e forrageadores ativos ou forrageadores sedentários). Para avaliar a ocorrência de diferenças em sobreposições de nichos espaciais e tróficos (em termos numéricos e volumétricos) entre espécies cogenéricas ou não cogenéricas, cofamiliares ou não cofamiliares, que compartilham o mesmo modo de forrageamento ou que não compartilham, e entre forrageadores ativos e sedentários eu realizei Testes U de Mann- Whitney ou ANOVA dependendo da distribuição dos dados (Zar 1999). Eu utilizei somente valores de larguras de nichos estimados utilizando o Índice de diversidade de Simpson e valores de sobreposição de nichos calculados através do Índice de sobreposição de Pianka para a execução das análises estatísticas devido a estas fórmulas terem sido usadas na maioria dos estudos localizados para esta revisão. Ao longo do texto e nas tabelas as estatísticas descritivas são apresentadas como média aritmética ± 1 desvio padrão. As análises estatísticas foram realizadas com o software SYSTAT 11®. As larguras e as sobreposições de nichos estimadas considerando diferenças sexuais e ontogenéticas não foram utilizadas nas análises estatísticas.

1.4 Similaridades e diferenças em valores de larguras e de sobreposições de nichos entre gêneros, famílias e modos de forrageamento

1.4.1 Larguras de nichos

Os valores médios das larguras de nichos espaciais variaram de 1,0 em Iguanidae a 3,35 ± 2,08 em Dactyloidae (Tabela 5). Considerando a largura de nichos tróficos em termos numéricos, houve uma variação entre 2,39 ± 0,94 em Tropiduridae e 8,57 ± 3,65 em Sphaerodactylidae (Tabela 5). Em relação a nichos tróficos baseados em dados volumétricos, o menor valor ocorreu em Phyllodactylidae (3,23 ± 1,96) e o maior em Sphaerodactylidae (6,38 ± 2,39) (Tabela 5). Não houve diferenças nos valores das larguras de nichos espaciais

(ANOVA, r = 0,288, F [11, 60] = 0,493, P = 0,900) e tróficos em termos volumétricos

(ANOVA, r = 0,320, F [7, 71] = 1,153, P = 0,341) entre famílias (Tabela 5). Houve diferenças 45

estatisticamente detectáveis nas larguras dos nichos tróficos numéricos entre famílias

(ANOVA, r = 0,555, F [7, 69] = 4,388, P < 0,0001) (Tabela 5), e a realização do teste post hoc de Scheffe revelou que as diferenças ocorreram entre Sphaerodactylidae e Teiidae (P = 0,043) e entre Sphaerodactylidae e Tropiduridae (P = 0,008) (Tabela 5). As outras famílias não diferiram entre elas nas larguras dos nichos tróficos em termos numéricos (P > 0,05 em todos os casos) (Tabela 5). Não houve diferença nas larguras dos nichos espaciais entre forrageadores ativos e sedentários (Mann-Whitney, U = 668,5, P = 0,799, N = 72) (Tabelas 1 e 5). De modo similar, os valores das larguras dos nichos tróficos numéricos (Mann-Whitney, U = 621,5, P = 0,261, N = 77) e volumétricos (Mann-Whitney, U = 709,0, P = 0,619, N = 79) não diferiram entre lagartos brasileiros forrageadores ativos e forrageadores sedentários (Tabelas 1 e 5). A realização de análises estatísticas para testar a ocorrência de diferenças em larguras de nichos temporais não foi possível devido aos reduzidos graus de liberdade.

1.4.2 Sobreposições de nichos

Espécies cogenéricas tiveram maiores sobreposições de nichos espaciais (Mann- Whitney, U = 6.481,5, P < 0,0001, N = 500, Figura 3A) e tróficos [seja em termos numéricos

(ANOVA, r = 0,546, F [1, 42] = 17,794, P < 0,0001, Figura 3B) ou volumétricos (Mann- Whitney, U = 2.991,0, P = 0,002, N = 284, Figura 3C)] do que espécies não cogenéricas (Figura 3; Tabelas 3 e 6). Espécies cofamiliares possuíram maiores sobreposições espaciais

(Mann-Whitney, U = 18.601,0, P < 0,0001, N = 501, Figura 4A) e tróficas (número: ANOVA, r = 0,607, F [1, 42] = 24.511, P < 0,0001, Figura 4B; volume: Mann-Whitney, U = 6.034,0, P = 0,001, N = 284, Figura 4C) em comparação com espécies não cofamiliares (Figura 4, Tabelas 3 e 6).

Figura 3 ‒ Diferenças nas sobreposições de nichos (A) espaciais e tróficas em termos (B) numéricos e (C) volumétricos entre espécies de lagarto brasileiras cogenéricas e não cogenéricas.

Figura 4 ‒ Diferenças em sobreposições de nichos (A) espaciais e tróficos em termos (B) numéricos e (C) volumétricos entre espécies de lagarto brasileiras cofamiliares e não cofamiliares.

C 48

Não houve diferenças nas sobreposições dos nichos espaciais entre espécies que compartilhavam e que não compartilhavam o modo de forrageamento (Mann-Whitney, U = 33.942,0, P = 0,073, N = 501, Figura 5A) (Figura 5, Tabelas 3 e 6). Foram detectadas diferenças em sobreposições de nichos tróficos tanto em termos numéricos (Mann-Whitney, U = 383,0, P < 0,0001, N = 44, Figura 5B) quanto volumétricos (Mann-Whitney, U = 11.638,5, P = 0,019, N = 284, Figura 5C), onde espécies que compartilharam o mesmo modo de forrageamento apresentaram maiores sobreposições nestas dimensões do nicho do que espécies que não o compartilham (Figura 5, Tabelas 3 e 6).

Figura 5 ‒ Diferenças nas sobreposições dos nichos (A) espaciais e tróficos em termos (B) numéricos e (C) volumétricos entre espécies de lagarto brasileiras que compartilham e não compartilham modos de forrageamento.

B 49

Pares de espécies forrageadoras ativas possuíram maiores sobreposições de nichos espaciais (Mann-Whitney, U = 7.202,5, P = 0,001, N = 223, Figura 6A) e tróficos em termos volumétricos (Mann-Whitney, U = 2.199,0, P = 0,003, N = 127, Figura 6C) do que espécies forrageadoras sedentárias (Figura 6, Tabelas 3 e 6). Com relação a sobreposições tróficas numéricas, pares de espécies forrageadoras sedentárias tiveram maiores valores em comparação a espécies de lagarto brasileiras que utilizam o modo ativo de forrageamento (Mann-Whitney, U = 0, P = 0,002, N = 15) (Figura 6B, Tabelas 3 e 6). Eu não realizei de análises estatísticas para testar diferenças nas sobreposições de nichos temporais devido aos reduzidos graus de liberdade. Entretanto, a partição do tempo parece possuir menor relevância devido a maioria das espécies de lagartos terem hábitos diurnos e sobreporem-se consideravelmente em seus ciclos de atividade diária.

Figura 6 ‒ Diferenças nas sobreposições de nichos (A) espaciais e tróficos em termos (B) numéricos e (C) volumétricos entre espécies de lagarto brasileiras forrageadoras ativas e forrageadoras sedentárias.

1.5 Larguras de nichos de lagartos brasileiros: qual é a extensão do uso de recursos?

A avaliação dos dados obtidos nesta revisão revelou que as diferentes famílias de lagartos apresentaram maior variação no uso de dimensões tróficas de nicho, enquanto nichos espaciais pareceram mais similares entre famílias. Entretanto, a maioria das famílias não diferiram nestas dimensões de nicho. Estes resultados sugerem que em geral as larguras de nichos espaciais e tróficos tendem a ser similares independente da família da espécie em questão. Neste estudo, as larguras de nichos espaciais tenderam a possuir menores larguras em comparação a larguras de nichos tróficos, considerando famílias e modos de forrageamento (veja a Tabela 5). Similarmente, em uma assembleia de lagartos no Cerrado brasileiro as larguras de nicho espaciais foram estreitas para todas as espécies (Mesquita et al. 2006b). É possível que o fenômeno observado por Mesquita e colaboradores (2006b) possa ser aplicado para lagartos brasileiros como um todo. De acordo com Pianka (1973), lagartos forrageadores ativos tendem a possuir maiores larguras de nichos espaciais do que espécies forrageadoras sedentárias, enquanto que estas tendem a ter maiores larguras de nichos tróficos. Na Caatinga brasileira, espécies de forragedores ativos possuíram maiores larguras de nichos espaciais (ambientes e microambientes) em comparação a lagartos forrageadores sedentários (Vitt et al. 1995). Em Restingas brasileiras, foi sugerido que forrageadores ativos (e.g. Teiidae) tem a dieta mais especializada, enquanto forrageadores sedentários (e.g. Tropiduridae) possuem a dieta comparativamente mais diversificada (e.g. Rocha et al. 2000). Contudo, neste estudo, análises de dados obtidos de espécies de lagarto brasileiras ocorrendo em diferentes tipos de ambiente revelaram a inexistência de diferenças em valores de larguras de nichos espaciais e tróficos entre espécies forrageadoras ativas e forrageadoras sedentárias. Portanto, as dietas de forrageadores ativos e forrageadores sedentários tenderam a ser similares em termos de proporções numéricas e volumétricas de presas consumidas. Como os modos de forrageamento tendem a ser evolutivamente conservados em cada família (Cooper 1994, 1995, Rocha et al. 2000, 2009, Vitt, Pianka 2005), a ausência de diferenças no uso de dimensões espaciais e tróficas de nicho reiteram a tendência de inexistência de variações nestas dimensões de nicho entre famílias. A hipótese de divergência sexual de nichos propõe que cada sexo se adapta a diferentes nichos ecológicos, ocorrendo também a evolução de dimorfismo sexual no tamanho corpóreo e/ou na morfologia (Schoener 1967, Shine 1989). Divergências sexuais no nicho podem evoluir quando os sexos diferem em requerimentos ecológicos ou selecionam 52

diferentes tipos de ambiente (Schoener 1967, Shine 1989). Estas diferenças entre os sexos podem ocorrer devido a requerimentos nutricionais específicos associados à reprodução de fêmeas, desde que o investimento energético é em geral maior para fêmeas do que para machos (Rocha 1995, Pinto et al. 2005), e para minimizar a competição por recursos entre machos e fêmeas (Fitch 1978, Slatkin 1984, Shine 1989, Hierlihy et al. 2013). Variações intraespecíficas relacionadas a necessidades nutricionais e redução de competição podem ocorrer também entre jovens e adultos. Entretanto, a análise dos dados obtidos nesta revisão não revelou variações pronunciadas em nichos tróficos seja entre adultos e jovens, machos e fêmeas, ou regiões geográficas considerando espécies de lagarto brasileiras, apesar de isto ter ocorrido em alguns estudos (veja a Tabela 2). A ausência de diferenças intraespecíficas notáveis com relação à sazonalidade e à localidade no uso de dimensões tróficas de nicho sugere que lagartos possuem mecanismos comportamentais que compensam as diferenças existentes entres ambientes e estações ou que estas diferenças não são suficientemente pronunciadas a ponto de afetar estes animais. Contudo, em alguns casos, estes fatores podem ser relevantes.

1.6 Sobreposições de nichos em lagartos brasileiros: como os recursos são compartilhados?

Fatores ecológicos como predação e competição foram considerados os principais determinantes de estruturas comunitárias (Wilbur 1972, Diamond 1978). Apesar de estes fatores influenciarem a organização de comunidades (Spiller, Schoener 1988, 1990, Case, Bolger 1991), tem sido reconhecido que estruturas comunitárias dependem amplamente das características ecológicas de cada espécie e das diferenças entre espécies, o que tem origens na história evolutiva de cada taxa (Losos 1994, 1996, Vitt et al.1999, Webb et al. 2002, Vitt et al. 2003b, Vitt, Pianka 2005). A avaliação de dados obtidos nesta revisão revelou que espécies cogenéricas possuíram maiores sobreposições de nichos espaciais e tróficos do que espécies não cogenéricas. Além disso, estas dimensões de nicho também foram mais similares nas espécies cofamiliares em comparação com as não cofamiliares. A ocorrência de similaridades na utilização de dimensões espaciais e tróficas de nicho por espécies proximamente relacionadas em diferentes ambientes sugere que fatores históricos (filogenéticos) prevalecem sobre fatores ecológicos. Isto mostra a relevância das heranças evolutivas de cada espécie influenciando também estruturas de assembleias. Na Caatinga do Nordeste brasleiro, uma assembleia de lagartos foi avaliada com relação a temperaturas 53

corpóreas, uso do ambiente e microambiente e dieta, e a filogenia influenciou a estrutura comunitária de modo mais importante do que as interações ecológicas atuais entre as espécies (Vitt 1995). Na savanna amazônica, oito espécies de lagarto foram agrupadas em três guildas tróficas: herbívoros, forrageadores ativos e forrageadores sedentários, e o principal determinante das guildas não foi a composição da dieta, mas a estratégia para a aquisição das presas (Vitt, Carvalho 1995), as quais tendem a ser filogeneticamente conservadas (Cooper 1994, 1995, Rocha et al. 2000, 2009, Vitt, Pianka 2005). Tal qual argumentado por Vitt (1995), é possível que fatores históricos determinem o conjunto de espécies que compõe faunas locais e que interações atuais mantenham a estrutura que tem fundamentos na história evolutiva dos diferentes clados. A avaliação de dados obtidos nesta revisão revelou que espécies que compartilham o mesmo modo de forrageamento possuíram valores de sobreposição de nichos espaciais e tróficos mais elevados, o que é indicativo de que estas espécies são mais similares em relação a utilização do espaço e a proporções numéricas e volumétricas dos alimentos consumidos, enquanto espécies que não compartilhavam o modo de forrageamento tiveram maiores divergências considerando estes aspectos comportamentais. Algumas famílias tipicamente incluem forrageadores ativos (e.g. Teiidae), enquato outras são compostas por forrageadores sedentários (e.g. Tropiduridae), e as estratégias de obtenção dos alimentos influenciam as composiçoes das dietas de diferentes formas (Huey, Pianka 1981, Rocha et al. 2000). Forrageadores ativos são considerados consumidores de presas de baixa mobilidade ou de pequeno tamanho corpóreo com distribuições agrupadas, enquanto forrageadores sedentários tendem a consumir principalmente presas comparativamente mais móveis e/ou presas maiores (Huey, Pianka 1981, Bergallo, Rocha 1994, Rocha et al. 2000). Comumente, lagartos Iguania (tipicamente forrageadores sedentários) consomem grandes quantidades de formigas, outros himenópteros, e besouros, presas que são visualmente detectadas, enquanto lagartos Scleroglossa (em geral forrageadores ativos) consomem predominantemente cupins, grilos e gafanhotos, e aranhas, características que parecem ter surgido em espécies ancestrais (Vitt et al. 2003b, Vitt, Pianka 2005). Estas similaridades entre espécies forrageadoras ativas e entre espécies forrageadoras sedentárias pode explicar as maiores sobreposições de nichos das espécies que compartilham o modo de forrageamento. A análise dos dados desta revisão indicou que espécies de forrageadores ativos possuíram valores de sobreposições de nichos espaciais e tróficos em termos volumétricos mais elevados em comparação com espécies de forrageadores sedentários, enquanto estes tiveram sobreposições de nichos tróficos numéricos mais elevadas do que aqueles. Em 54

diferentes comunidades, forrageadores sedentários segregam-se primariamente por microambientes (Vitt 1991a, 1995, Vitt, Carvalho 1995), com diferenças nos tipos de presas consumidas refletindo variações no suprimento de presas entre locais (Vitt 1995). Espécies forrageadoras ativas podem se sobrepor consideravelmente na utilização de microambientes, mas se separam principalmente no uso de recursos alimentares (Vitt 1991a, 1995, Vitt, Carvalho 1995). A avaliação de dados desta revisão sugere que lagartos brasileiros forrageadores ativos tendem a se sobrepor mais intensamente em comparação com forrageadores sedentários. Diferenças na utilização de dimensões tróficas de nicho entre espécies com diferentes modos de forrageamento pode representar um fator de facilitação permitindo a coexistência simpátrica de espécies de lagarto brasileiras em diferentes assebleias.

1.7 Uma tendência geral para espécies de lagarto brasileiras: diferenças em dimensões de nicho influenciadas mais pela filogenia do que por pressões ecológicas atuais

As predições e interpretações de padrões filogenéticos em estruturas comunitárias dependem de similaridades e de diferenças ecológicas entre espécies proximamente relacionadas evolutivamente (Webb et al. 2002). O entendimento dos mecanismos responsáveis pela estrutura filogenética de comunidades depende da avaliação do conservantismo de aspectos ecológicos relevantes considerando a distribuição espacial destes aspectos (Cavender-Bares, Wilczek 2003). A avaliação de dados obtidos nesta revisão sugere que fatores históricos influenciam mais fortemente a estrutura de assembleias de lagartos brasileiros, embora fatores ecológicos não possam ser descartados. Comparações de cada espécie com espécies proximamente relacionadas filogeneticamente em diferentes tipos de ambientes e comparações de espécies distantemente relacionadas em uma mesma comunidade reforçam esta sugestão (Vitt 1991a, 1995). Estas comparações revelam que as espécies são ecologicamente mais similares aos seus parentes evolutivamente mais próximos independentemente do tipo de ambiente do que são de espécies filogeneticamente mais distantes. A história evolutiva das espécies de lagarto brasileiras parece prevalecer sobre as variações ecológicas entre diferentes regiões geográficas, possuindo um papel importante na determinação dos hábitos dos indivíduos de cada espécie em uma determinada assembleia e, portanto, na estruturação de assembleias.

Espécies Família MF LNT LNE LNTN LNTV Outros Localidade* Referência Tropidurus torquatus Tropiduridae S _ 4,14 _ _ _ Espírito Santo Bergallo, Rocha 1994 Ameivula ocellifera Teiidae A _ 1,66 _ _ _ Tropidurus torquatus Tropiduridae S _ _ 2,441 1,52 _ Rio de Janeiro Carvalho et al. 2007 Tropidurus torquatus Tropiduridae S _ _ 3,06 2,98 _ Gymnodactylus geckoides Phyllodactylidae S _ _ 1,39 1,04 _ Goiás Colli et al. 2003 Ameivula abaetensis Teiidae A 4,62 1,06 _ _ _ Bahia Dias, Rocha 2007 Ameivula ocellifera Teiidae A 6,7 1,54 _ _ _ Tropidurus itambere Tropiduridae S _ 1,17 2,23 4,63 _ Goiás Faria, Araujo 2004 Tropidurus oreadicus Tropiduridae S _ 1,17 2,32 6,25 _ Tropidurus torquatus Tropiduridae S _ _ 0,54 0,6 _ Rio de Janeiro Fialho et al. 2000 Tropidurus torquatus Tropiduridae S _ _ 0,56 0,73 _ Tropidurus torquatus Tropiduridae S _ _ 0,53 0,64 _ Tropidurus torquatus Tropiduridae S _ _ 0,57 0,7 _ Uranoscodon superciliosus Tropiduridae S _ _ 4,94 4,42 _ Amazonas Gasnier et al. 1994 Kentropyx calcarata Teiidae A _ _ 4,07 1,4 _ Ameivula nativo Teiidae A _ _ 1,54 _ _ Bahia Menezes et al. 2008 Ameivula nativo Teiidae A _ _ 1,82 _ _ Cnemidophorus cryptus Teiidae A _ _ 5,27 5,22 _ Savana amazônica Mesquita, Colli 2003 Cnemidophorus gramivagus Teiidae A _ _ 4,44 2,6 _ Cnemidophorus lemniscatus Teiidae A _ _ 3,43 4,17 _ Caatinga 57

Ameivula ocellifera Teiidae A _ _ 1,4 2,79 _ Ameivula ocellifera Teiidae A _ _ 4,09 1,51 _ Cerrado Ameiva parecis Teiidae A _ _ 1,54 4,22 _ Anolis auratus Dactyloidae S _ 2,27 1,2 1,08 _ Pará Mesquita et al. 2006a Tropidurus hispidus Tropiduridae S _ 1,16 1,44 1,57 _ Ameiva ameiva Teiidae A _ 1,14 1,29 4,89 _ Cnemidophorus cryptus Teiidae A _ 1,49 2,15 4,25 _ Kentropyx striata Teiidae A _ 2 1,3 1,09 _ Gymnophthalmus underwoodi Gymnophthalmidae A _ _ 1,01 1 _ Copeoglossum nigropunctatum Scincidae A _ 2 1,53 1,54 _ Polychrus acutirostris Polychrotidae S _ 2 _ _ _ Tocantins Mesquita et al. 2006b Tropidurus oreadicus Tropiduridae S _ 2,22 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi Phyllodactylidae S _ 1,05 _ _ _ Ameiva ameiva Teiidae A _ 1,3 _ _ _ Ameivula mumbuca Teiidae A _ 1 _ _ _ Tupinambis quadrilineatus Teiidae A _ 1 _ _ _ Micrablepharus maximiliani Gymnophthalmidae A _ 1 _ _ _ Copeoglossum nigropunctatum Scincidae A _ 1 _ _ _ Crocodilurus amazonicus Teiidae A _ _ 6,84 5,86 _ Amazonas Mesquita et al. 2006c Phyllopezus pollicaris Phyllodactylidae S _ _ 8,8 _ _ Tocantins Recoder et al. 2012 Liolaemus lutzae Liolaemidae S _ _ _ _ 3,78 Rio de Janeiro Rocha 1996 58

Liolaemus lutzae Liolaemidae S _ _ _ _ 2,25 Ameiva ameiva Teiidae A _ _ 3,625 7,218 _ Rio Grande do Norte Sales et al. 2011 Ameiva ameiva Teiidae A _ _ 2,144 6,228 _ Tropidurus hispidus Tropiduridae S 4,43 2,52 _ _ _ Sergipe Santana et al. 2011 Tropidurus semitaeniatus Tropiduridae S 4,93 1,42 _ _ _ Anolis meridionalis Dactyloidae S _ _ 4,12 7,82 _ Mato Grosso Vitt 1991a Tropidurus etheridgei Tropiduridae S _ _ 1,92 4,23 _ Tropidurus cf, montanus Tropiduridae S _ _ 2,71 12,55 _ Tropidurus spinulosus Tropiduridae S _ _ 1,41 4,96 _ Notomabuya frenata Scincidae A _ _ 8,67 5,11 _ Ameiva ameiva Teiidae A _ _ 2,83 9,41 _ Ameivula ocellifera Teiidae A _ _ 2,01 6,41 _ Micrablepharus maximiliani Gymnophthalmidae A _ _ 3,52 2,63 _ Pantodactylus schreibersii Gymnophthalmidae A _ _ 6,85 8,26 _ Plica plica Tropiduridae S _ _ 1,09 1,31 _ Rondônia Vitt 1991b Plica plica Tropiduridae S _ _ 2,05 6,52 _ Pará Hemidactylus mabouia Gekkonidae S _ _ _ _ 2,62 Caatinga Vitt 1995 Gymnodactylus geckoides Phyllodactylidae S _ 1 _ _ _ Hemidactylus mabouia Gekkonidae S _ 1 _ _ _ Phyllopezus pollicaris Phyllodactylidae S _ 1,33 _ _ _ Lygodactylus klugei Gekkonidae S _ 1,25 _ _ _ 59

Polychrus acutirostris Polychrotidae S _ 1,13 _ _ _ Tropidurus hispidus Tropiduridae S _ 3,17 _ _ _ Tropidurus semitaeniatus Tropiduridae S _ 1,21 _ _ _ Ameiva ameiva Teiidae A _ 3,24 _ _ _ Ameivula ocellifera Teiidae A _ 2,94 _ _ _ Salvator merianae Teiidae A _ 3,83 _ _ _ Vanzosaura rubricauda Gymnophthalmidae A _ 3,15 _ _ _ Brasiliscincus heathi Scincidae A _ 2,98 _ _ _ Diploglossus lessonae Anguidae A _ 2,67 _ _ _ Anolis auratus Dactyloidae S _ _ 6,5 10 _ Roraima Vitt, Carvalho 1995 Tropidurus hispidus Tropiduridae S _ _ 2,5 3,07 _ Gymnophthalmus leucomystax Gymnophthalmidae A _ _ 2,35 1,65 _ Cnemidophorus lemniscatus Teiidae A _ _ 2,22 15,19 _ Kentropyx striata Teiidae A _ _ 10,07 11,05 _ Ameiva ameiva Teiidae A _ _ 2,81 10,73 _ Tupinambis teguixin Teiidae A _ _ 3,7 2,12 _ Ameiva ameiva Teiidae A _ _ _ 7,35 _ Pernambuco Vitt, Colli 1994 Ameiva ameiva Teiidae A _ _ _ 6,67 _ Goiás Ameiva ameiva Teiidae A _ _ _ 7,04 _ Pará Ameiva ameiva Teiidae A _ _ _ 6,54 _ Rondônia Ameiva ameiva Teiidae A _ _ _ 8,2 _ Roraima 60

Anolis chrysolepis Dactyloidae S _ _ 12,38 8,06 _ Roraima Vitt, Zani 1996 Thecadactylus rapicauda Phyllodactylidae S _ _ 11,94 4,82 _ Pará Vitt, Zani 1997 Anolis nitens Dactyloidae S _ _ 9,1 7,11 _ Roraima Vitt, Zani 1998 Tropidurus hispidus Tropiduridae S _ _ 3,04 5,56 _ Uranoscodon superciliosus Tropiduridae S _ _ 1,87 1,55 _ Coleodactylus amazonicus Sphaerodactylidae S _ _ 2,09 3,94 _ Coleodactylus septentrionalis Sphaerodactylidae S _ _ 4,67 4,31 _ Gonatodes humeralis Sphaerodactylidae S _ _ 10,54 5,03 _ Hemidactylus palaichthus Gekkonidae S _ _ 8,43 7,32 _ Thecadactylus rapicauda Phyllodactylidae S _ _ 4,5 3,83 _ Leposoma percarinatum Gymnophthalmidae A _ _ 7,54 7,41 _ Gymnophthalmus underwoodi Gymnophthalmidae A _ _ 4,18 2,59 _ Arthrosaura reticulata Gymnophthalmidae A _ _ 1 1 _ Tretioscincus oriximinensis Gymnophthalmidae A _ _ 1,6 1,59 _ Ameiva ameiva Teiidae A _ _ 6,26 5,74 _ Tupinambis teguixin Teiidae A _ _ 3,46 2,23 _ Panopa carvalhoi Scincidae A _ _ 1 1 _ Copeoglossum nigropunctatum Scincidae A _ _ 5,61 3,23 _ Tropidurus hispidus Tropiduridae S _ _ 3,19 7,13 _ Roraima Vitt et al. 1996 Cnemidophorus lemniscatus Teiidae A _ _ 4,2 4,97 _ Pará Vitt et al. 1997a Cnemidophorus lemniscatus Teiidae A _ _ 2,53 10,43 _ Roraima 61

Cnemidophorus lemniscatus Teiidae A _ _ 6,05 3,34 _ Pará Cnemidophorus cryptus Teiidae A _ _ 7,87 5,33 _ Gonatodes humeralis Sphaerodactylidae S _ _ 10,92 4,85 _ Roraima Vitt et al. 1997b Gonatodes humeralis Sphaerodactylidae S _ _ 12,87 9,81 _ Pará Neusticurus ecpleopus Gymnophthalmidae A _ _ 7,69 1,84 _ Acre Vitt et al. 1998 Neusticurus juruazensis Gymnophthalmidae A _ _ 15,17 8,57 _ Anolis fuscoauratus Dactyloidae S _ 1,55 _ _ 6,12 Pará Vitt et al. 1999 Anolis trachyderma Dactyloidae S _ 6,90 _ _ 5,35 Anolis ortonii Dactyloidae S _ 3,19 _ _ 5,16 Anolis punctatus Dactyloidae S _ 2,85 _ _ 2,48 Enyalius leechii Leiosauridae S _ 1,28 _ _ 2,70 Plica plica Tropiduridae S _ 1,00 _ _ 2,86 Plica umbra Tropiduridae S _ 2,15 _ _ 1,09 Uranoscodon superciliosus Tropiduridae S _ 1,13 _ _ 7,06 Gonatodes humeralis Sphaerodactylidae S _ 2,59 _ _ 11,15 Coleodactylus amazonicus Sphaerodactylidae S _ 1,90 _ _ 6,81 Hemidactylus mabouia Gekkonidae S _ 1,00 _ _ 4,48 Thecadactylus rapicauda Phyllodactylidae S _ 3,39 _ _ 3,13 Ameiva ameiva Teiidae A _ 1,67 _ _ 6,39 Cnemidophorus lemniscatus Teiidae A _ 5,26 _ _ 3,37 Kentropyx calcarata Teiidae A _ 8,55 _ _ 3,59 62

Leposoma percarinatum Gymnophthalmidae A _ 1,28 _ _ 5,94 Cercosaura ocellata Gymnophthalmidae A _ 2,50 _ _ 2,35 Neusticurus ecpleopus Gymnophthalmidae A _ 1,48 _ _ 4,65 Copeoglossum nigropunctatum Scincidae A _ 3,82 _ _ 6,16 Gonatodes hasemani Sphaerodactylidae S _ _ 8,24 8,3 _ Rondônia Vitt et al. 2000a Gonatodes humeralis Sphaerodactylidae S _ _ 10,69 8,46 _ Anolis nitens tandai Dactyloidae S _ _ 9,1 6,1 _ Acre/Amazonas Vitt et al. 2001 Anolis nitens brasiliensis Dactyloidae S _ _ 5,93 5,59 _ Tocantins Vitt et al. 2008 Psychosaura macrorhyncha Scincidae A _ _ _ _ 1,58 Rio de Janeiro Vrcibradic, Rocha 1995 Psychosaura macrorhyncha Scincidae A _ _ _ _ 1,62 Psychosaura macrorhyncha Scincidae A 6,58 1,47 6,08 5,49 _ Rio de Janeiro Vrcibradic, Rocha 1996 Brasiliscincus agilis Scincidae A 5 1,49 5,13 5,86 _ Coleodactylus meridionalis Gekkonidae S _ 2,57 _ _ _ Goiás Werneck et al. 2009 Gymnodactylus carvalhoi Gekkonidae S _ 5,34 _ _ _ Phyllopezus pollicaris Gekkonidae S _ 1,32 _ _ _ Iguana iguana Iguanidae S _ 1 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis Polychrotidae S _ 2,72 _ _ _ Polychrus acutirostris Polychrotidae S _ 2 _ _ _ Tropidurus oreadicus Tropiduridae S _ 3,33 _ _ _ Tropidurus sp, Tropiduridae S _ 1,71 _ _ _ Tropidurus torquatus Tropiduridae S _ 1 _ _ _ 63

Copeoglossum nigropunctatum Scincidae A _ 3,57 _ _ _ Mabuya sp, Scincidae A _ 3,02 _ _ _ Ameiva ameiva Teiidae A _ 1 _ _ _ Ameivula ocellifera Teiidae A _ 1 _ _ _ Salvator merianae Teiidae A _ 1 _ _ _ Tupinambis quadrilineatus Teiidae A _ 1 _ _ _ Micrablepharus maximiliani Gymnophthalmidae A _ 5,12 _ _ _

Nota: Dados oriundos de artigos nos quais não foi declarado se as larguras de nichos tróficos foram estimadas utilizando proporções numéricas e/ou volumétricas de alimentos consumidos, daqueles em que foram calculadas médias com os valores de número e volume, e de estudos onde os valores foram padronizados para variar entre 0 e 1 estão incluídos na categoria “Outros”. * Para descrições mais detalhadas sobre as características de cada ambiente local consulte as referências citadas.

Tabela 2 ‒ Larguras de nichos tróficos em termos numéricos (LNTN) e volumétricos (LNTV), localidade e fonte da informação sobre espécies lagarto brasileiras. Espécies LNTN LNTV Other Localidade* Referência Hemidactylus mabouia Rio Grande do Sul Bonfiglio et al. 2006 Jovens 2,32 _ _ Machos adulto 2,09 _ _ Fêmeas adultas 2,83 _ _ Tropidurus torquatus Rio de Janeiro Carvalho et al. 2007 Bravo-meia 2,441 1,52 _ Heliporto 3,06 2,98 _ Tropidurus torquatus Rio de Janeiro Fialho et al. 2000 Estação chuvosa 1986 0,54 0,6 _ Estação chuvosa 1987 0,56 0,73 _ Estação seca 1986 0,53 0,64 _ Estação seca 1987 0,57 0,7 _ Tropidurus oreadicus Goiás Meira et al. 2007 Machos jovens 1,27 2,98 _ Fêmeas jovens 1,63 3,81 _ Macho adultos 1,98 4,49 _ Fêmeas adultas 1,25 3,01 _ Ameivula nativo Bahia Menezes et al. 2008 Estção seca 1,54 _ _ Estação chuvosa 1,82 _ _ Phyllopezus pollycaris Tocantins Recoder et al. 2012 Jovens 5,63 _ _ Machos adultos 7,05 _ _ Fêmeas adultas 7,05 _ _ Liolaemus lutzae Rio de Janeiro Rocha 1996 Estação seca _ _ 3,78 Estação chuvosa _ _ 2,25 Hemidactylus mabouia São Paulo Rocha, Anjos 2007 Jovens _ _ 2,48 Machos adultos _ _ 2,39 65

Fêmeas adultas _ _ 2,5 Ameiva ameiva Rio Grande do Norte Sales et al. 2011 Estação seca 3,625 7,218 _ Estação chuvosa 2,144 6,228 _ Tropidurus torquatus Siqueira et al. 20013 Trancoso _ _ 0,12 Bahia Prado _ _ 0,08 Bahia Setiba _ _ 0,09 Espírito Santo Guriri _ _ 0,22 Espírito Santo Praia das Neves _ _ 0,14 Espírito Santo Grussaí _ _ 0,10 Rio de Janeiro Jurubatiba _ _ 0,15 Rio de Janeiro Massambaba _ _ 0,12 Rio de Janeiro Maricá _ _ 0,14 Rio de Janeiro Grumari _ _ 0,15 Rio de Janeiro Psychosaura macrorhyncha Rio de Janeiro Vrcibradic, Rocha 1995 Estação seca _ _ 1,58 Estação chuvosa _ _ 1,62

Nota: Na coluna “Espécies” os dados estão divididos considerando ontogenia, sexo, sazonalidade e áreas de estudo. * Para descrições mais detalhadas sobre as características de cada ambiente local consulte as referências citadas. †Dados oriundos de artigos nos quais não foi declarado se as larguras de nichos tróficos foram estimadas utilizando proporções numéricas e/ou volumétricas de alimentos consumidos, daqueles em que foram calculadas médias com os valores de número e volume, e de estudos onde os valores foram padronizados para variar entre 0 e 1, e se foram divididos pelo número correspondente de número de categorias de alimento estão incluídos na categoria “Outros”. ‡Exceto por Vrcibradic, Rocha (1995), Fialho et al. (2000), Bonfiglio et al. (2006) e Rocha, Anjos (2007), que utilizaram o índice de diversidade de Shannon, todas as estimativas foram realizadas usando o índice de diversidade de Simpson.

Tabela 3 ‒ Espécies, afinidades filogenéticas (AF: AFG = afinidade filogenética entre gêneros, CG = cogenéricas, NG = não cogenéricas, AFF = afinidade filogenéticas entre famílias, CF = cofamiliares e NF = não cofamiliares), modos de forrageamento (C = compartilhado, NC = não compartilhado, A = ativo e S = sedentário), sobreposições de nichos temporais (SNT), espaciais (SNE) e tróficos em termos numéricos (SNTN) e volumétricos (SNTV), localidade e fonte das informações sobre espécies de lagarto brasileiras. Espécie AFG AFF MF MF SNT SNE SNTN SNTV Outros Localidade* Referência Tropidurus torquatus × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ 0,92 _ _ 0,158 Espírito Santo Bergallo, Rocha 1994 Ameivula abaetensis × Ameivula ocellifera CG CF C A 0,93 0,97 _ _ 0,89 Bahia Dias, Rocha 2007 Tropidurus itambere × Tropidurus oreadicus CG CF C S _ 0,999 0,999 0,921 _ Goiás Faria, Araujo 2004 Tropidurus torquatus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ _ 0,65 0,58 _ Bahia Freitas et al. 2012 Uranoscodon superciliosus × Kentropyx calcarata CG NF NC _ _ _ _ _ 0,639 Amazonas Gasnier et al. 1994 Ameiva ameiva × Cnemidophorus cryptus NG CF C A _ 0,993 _ _ 0,951 Pará Mesquita et al. 2006a Ameiva ameiva × Kentropyx striata NG CF C A _ 0,756 _ _ 0,686 Ameiva ameiva × Tropidurus hispidus NG NF NC _ _ 0,027 _ _ 0,226 Ameiva ameiva × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,705 _ _ 0,579 Ameiva ameiva × Gymnophthalmus underwoodi NG NF C A _ _ _ _ 0,683 Ameiva ameiva × Anolis auratus NG NF NC _ _ 0,365 _ _ 0,748 Cnemidophorus cryptus × Kentropyx striata NG CF C A _ 0,807 _ _ 0,709 Cnemidophorus cryptus × Tropidurus hispidus NG NF NC _ _ 0,105 _ _ 0,422 Cnemidophorus cryptus × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,696 _ _ 0,513 nigropunctatum Cnemidophorus cryptus × Gymnophthalmus NG NF C A _ _ _ _ 0,716 67

underwoodi Cnemidophorus cryptus × Anolis auratus NG NF NC _ _ 0,439 _ _ 0,799 Kentropyx striata × Tropidurus hispidus NG NF NC _ _ 0,019 _ _ 0,132 Kentropyx striata × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,5 _ _ 0,512 Kentropyx striata × Gymnophthalmus underwoodi NG NF C A _ _ _ _ 0,73 Kentropyx striata × Anolis auratus NG NF NC _ _ 0,853 _ _ 0,193 Tropidurus hispidus × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,019 _ _ 0,312 Tropidurus hispidus × Gymnophthalmus underwoodi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,125 Tropidurus hispidus × Anolis auratus NG NF C A _ 0,008 _ _ 0,487 Copeoglossum nigropunctatum × Gymnophthalmus NG NF NC _ _ _ _ _ 0,187 underwoodi Copeoglossum nigropunctatum × Anolis auratus NG NF NC _ _ 0,213 _ _ 0,312 Gymnophthalmus underwoodi × Anolis auratus NG NF NC _ _ _ _ _ 0,286 Iguana iguana × Tropidurus oreadicus NG NF C _ _ 0,585 _ _ _ Tocantins Mesquita et al. 2006b Iguana iguana × Gymnodactylus carvalhoi NG NF C _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,699 _ _ _ Iguana iguana × Ameivula mumbuca NG NF NC _ _ 0,707 _ _ _ Iguana iguana × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0,707 _ _ _ Iguana iguana × Micrablepharus maximiliani NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,707 _ _ _ Anolis nitens × Tropidurus oreadicus NG NF C S _ _ _ _ 0,282 68

Anolis nitens × Hemidactylus brasilianus NG NF C S _ _ _ _ 0 Anolis nitens × Gymnodactylus carvalhoi NG NF C S _ _ _ _ 0,208 Anolis nitens × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ _ _ _ 0,277 Anolis nitens × Ameivula mumbuca NG NF NC _ _ _ _ _ 0,559 Anolis nitens × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ _ _ _ 0,097 Anolis nitens × Colobosaura modesta NG NF NC _ _ _ _ _ 0,611 Anolis nitens × Micrablepharus maximiliani NG NF NC _ _ _ _ _ 0,754 Anolis nitens × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ _ _ _ 0,646 Anolis nitens × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,856 Anolis nitens × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ _ _ _ 0,168 Tropidurus oreadicus × Hemidactylus brasilianus NG NF C S _ _ _ _ 0,106 Tropidurus oreadicus × Gymnodactylus carvalhoi NG NF C S _ 0 _ _ 0,468 Tropidurus oreadicus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,736 _ _ 0,337 Tropidurus oreadicus × Ameivula mumbuca NG NF NC _ _ 0,745 _ _ 0,469 Tropidurus oreadicus × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0,745 _ _ 0,049 Tropidurus oreadicus × Colobosaura modesta NG NF NC _ _ _ _ _ 0,292 Tropidurus oreadicus × Micrablepharus maximiliani NG NF NC _ _ 0 _ _ 0,319 Tropidurus oreadicus × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ _ _ _ 0,3 Tropidurus oreadicus × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,361 Tropidurus oreadicus × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,745 _ _ 0,262 nigropunctatum 69

Gymnodactylus carvalhoi × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,003 _ _ 0,928 Gymnodactylus carvalhoi × Ameivula mumbuca NG NF NC _ _ 0 _ _ 0,874 Gymnodactylus carvalhoi × Tupinambis NG NF NC _ _ 0 _ _ 0,019 quadrilineatus Gymnodactylus carvalhoi × Colobosaura modesta NG NF NC _ _ _ _ _ 0,216 Gymnodactylus carvalhoi × Micrablepharus NG NF NC _ _ 0,999 _ _ 0,401 maximiliani Gymnodactylus carvalhoi × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ _ _ _ 0,217 Gymnodactylus carvalhoi × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,298 Gymnodactylus carvalhoi × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0 _ _ 0,881 nigropunctatum Ameiva ameiva × Ameivula mumbuca NG CF C A _ 0,989 _ _ 0,883 Ameiva ameiva × Tupinambis quadrilineatus NG CF C A _ 0,988 _ _ 0,144 Ameiva ameiva × Colobosaura modesta NG NF C A _ _ _ _ 0,263 Ameiva ameiva × Micrablepharus maximiliani NG NF C A _ 0 _ _ 0,427 Ameiva ameiva × Vanzosaura rubricauda NG NF C A _ _ _ _ 0,263 Ameiva ameiva × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,431 Ameiva ameiva × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,988 _ _ 0,872 Ameivula mumbuca × Tupinambis quadrilineatus NG CF C A _ 1 _ _ 0,068 Ameivula mumbuca × Colobosaura modesta NG NF C A _ _ _ _ 0,611 Ameivula mumbuca × Micrablepharus maximiliani NG NF C A _ 0 _ _ 0,719 70

Ameivula mumbuca × Vanzosaura rubricauda NG NF C A _ _ _ _ 0,61 Ameivula mumbuca × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,667 Ameivula mumbuca × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 1 _ _ 0,801 Tupinambis quadrilineatus × Colobosaura modesta NG NF C A _ _ _ _ 0,081 Tupinambis quadrilineatus × Micrablepharus NG NF C A _ 0 _ _ 0,077 maximiliani Tupinambis quadrilineatus × Vanzosaura rubricauda NG NF C A _ _ _ _ 0,09 Tupinambis quadrilineatus × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,129 Tupinambis quadrilineatus × Copeoglossum NG NF NC _ _ 1 _ _ 0,058 nigropunctatum Colobosaura modesta × Micrablepharus maximiliani NG CF C A _ _ _ _ 0,889 Colobosaura modesta × Vanzosaura rubricauda NG CF C A _ _ _ _ 0,991 Colobosaura modesta × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,71 Colobosaura modesta × Copeoglossum NG NF NC _ _ _ _ _ 0,344 nigropunctatum Micrablepharus maximiliani × Vanzosaura NG CF C A _ _ _ _ 0,902 rubricauda Micrablepharus maximiliani × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,784 Micrablepharus maximiliani × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0 _ _ 0,552 nigropunctatum Vanzosaura rubricauda × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ _ _ _ 0,72 71

Vanzosaura rubricauda × Copeoglossum NG NF NC _ _ _ _ _ 0,352 nigropunctatum Brasiliscincus heathi × Copeoglossum NG CF C A _ _ _ _ 0,323 nigropunctatum Tropidurus hispidus × Tropidurus semitaeniatus CG CF C S _ _ 0,91 _ _ Rio Grande do Norte Ribeiro, Freire 2011 Tropidurus hispidus × Tropidurus semitaeniatus CG CF C S _ _ 0,76 _ _ Hemidactylus mabouia × Notomabuya frenata NG NF NC _ _ _ 0,34 0,3287 _ São Paulo Rocha, Anjos 2007 Hemidactylus mabouia × Tropidurus itambere NG NF C S _ _ _ 0,381 _ Notomabuya frenata × Tropidurus itambere NG NF NC _ _ _ _ 0,472 _ Tropidurus hispidus × Tropidurus semitaeniatus CG CF C S 0,99 0,94 _ _ _ Sergipe Santana et al. 2011 Anolis meridionalis × Tropidurus etheridgei NG NF C S _ _ 0,86 0,21 _ Mato Grosso Vitt 1991a Anolis meridionalis × Tropidurus cf. montanus NG NF C S _ _ 0,74 0,5 _ Anolis meridionalis × Tropidurus spinulosus NG NF C S _ _ 0,92 0,27 _ Anolis meridionalis × Notomabuya frenata NG NF NC _ _ _ 0,15 0,28 _ Anolis meridionalis × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ _ 0,05 0,57 _ Anolis meridionalis × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ _ 0,08 0,47 _ Anolis meridionalis × Micrablepharus maximiliani NG NF NC _ _ _ 0,37 0,56 _ Anolis meridionalis × Pantodactylus schreibersii NG NF NC _ _ _ 0,54 0,81 _ Tropidurus etheridgei × Tropidurus cf. montanus CG CF C S _ _ 0,96 0,6 _ Tropidurus etheridgei × Tropidurus spinulosus CG CF C S _ _ 0,94 0,44 _ Tropidurus etheridgei × Notomabuya frenata NG NF NC _ _ _ 0,21 0,01 _ 72

Tropidurus etheridgei × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ _ 0,32 0,09 _ Tropidurus etheridgei × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ _ 0,37 0,17 _ Tropidurus etheridgei × Micrablepharus maximiliani NG NF NC _ _ _ 0,02 0,07 _ Tropidurus etheridgei × Pantodactylus schreibersii NG NF NC _ _ _ 0,56 0,16 _ Tropidurus cf. montanus × Tropidurus spinulosus CG CF C S _ _ 0,81 0,52 _ Tropidurus cf. montanus × Notomabuya frenata NG NF NC _ _ _ 0,39 0,2 _ Tropidurus cf. montanus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ _ 0,57 0,24 _ Tropidurus cf. montanus × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ _ 0,62 0,3 _ Tropidurus cf. montanus × Micrablepharus NG NF NC _ _ _ 0,02 0,18 _ maximiliani Tropidurus cf. montanus × Pantodactylus schreibersii NG NF NC _ _ _ 0,56 0,43 _ Tropidurus spinulosus × Notomabuya frenata NG NF NC _ _ _ 0,02 0,09 _ Tropidurus spinulosus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ _ 0 0,02 _ Tropidurus spinulosus × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ _ 0,06 0,02 _ Tropidurus spinulosus × Micrablepharus maximiliani NG NF NC _ _ _ 0,03 0,04 _ Tropidurus spinulosus × Pantodactylus schreibersii NG NF NC _ _ _ 0,28 0,13 _ Notomabuya frenata × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ _ 0,72 0,31 _ Notomabuya frenata × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ _ 0,68 0,26 _ Notomabuya frenata × Micrablepharus maximiliani NG NF NC _ _ _ 0,35 0,11 _ Notomabuya frenata × Pantodactylus schreibersii NG NF NC _ _ _ 0,64 0,12 _ Ameiva ameiva × Ameivula ocellifera NG CF C _ _ _ 0,98 0,74 _ 73

Ameiva ameiva × Micrablepharus maximiliani NG NF C _ _ _ 0,15 0,69 _ Ameiva ameiva × Pantodactylus schreibersii NG NF C _ _ _ 0,68 0,53 _ Ameivula ocellifera × Micrablepharus maximiliani NG NF C A _ _ 0,07 0,59 _ Ameivula ocellifera × Pantodactylus schreibersii NG NF C A _ _ 0,66 0,58 _ Micrablepharus maximiliani × Pantodactylus NG CF C A _ _ 0,63 0,58 _ schreibersii Gymnodactylus geckoides × Hemidactylus mabouia NG NF C S _ 0 _ _ _ Caatinga Vitt 1995 Gymnodactylus geckoides × Lygodactylus klugei NG CF C S _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Phyllopezus pollicaris NG NF C S _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Polychrus acutirostris NG NF C S _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Tropidurus hispidus NG NF C S _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Tropidurus semitaeniatus NG NF C S _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Gymnodactylus geckoides × Diploglossus lessonae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Lygodactylus klugei NG NF C S _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Phyllopezus pollicaris NG NF C S _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Polychrus acutirostris NG NF C S _ 0 _ _ _ 74

Hemidactylus mabouia × Tropidurus hispidus NG NF C S _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Tropidurus semitaeniatus NG NF C S _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Hemidactylus mabouia × Diploglossus lessonae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Lygodactylus klugei × Phyllopezus pollicaris NG CF C S _ 0,01 _ _ _ Lygodactylus klugei × Polychrus acutirostris NG NF C S _ 0,01 _ _ _ Lygodactylus klugei × Tropidurus hispidus NG NF C S _ 0,32 _ _ _ Lygodactylus klugei × Tropidurus semitaeniatus NG NF C S _ 0,01 _ _ _ Lygodactylus klugei × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Lygodactylus klugei × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ 0,01 _ _ _ Lygodactylus klugei × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Lygodactylus klugei × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ 0,08 _ _ _ Lygodactylus klugei × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Lygodactylus klugei × Diploglossus lessonae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Polychrus acutirostris NG NF C S _ 0,01 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Tropidurus hispidus NG NF C S _ 0,93 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Tropidurus semitaeniatus NG NF C S _ 0,99 _ _ _ 75

Phyllopezus pollicaris × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,08 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ 0,06 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,21 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ 0,03 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0,2 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Diploglossus lessonae NG NF NC _ _ 0,42 _ _ _ Polychrus acutirostris × Tropidurus hispidus NG NF C S _ 0,06 _ _ _ Polychrus acutirostris × Tropidurus semitaeniatus NG NF C S _ 0,01 _ _ _ Polychrus acutirostris × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Polychrus acutirostris × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ 0,01 _ _ _ Polychrus acutirostris × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Polychrus acutirostris × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Polychrus acutirostris × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Polychrus acutirostris × Diploglossus lessonae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Tropidurus hispidus × Tropidurus semitaeniatus CG CF C S _ 0,92 _ _ _ Tropidurus hispidus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,12 _ _ _ Tropidurus hispidus × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ 0,11 _ _ _ Tropidurus hispidus × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,26 _ _ _ Tropidurus hispidus × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ 0,12 _ _ _ Tropidurus hispidus × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0,19 _ _ _ Tropidurus hispidus × Diploglossus lessonae NG NF NC _ _ 0,38 _ _ _ 76

Tropidurus semitaeniatus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,08 _ _ _ Tropidurus semitaeniatus × Ameivula ocellifera NG NF NC _ _ 0,05 _ _ _ Tropidurus semitaeniatus × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,23 _ _ _ Tropidurus semitaeniatus × Vanzosaura rubricauda NG NF NC _ _ 0,03 _ _ _ Tropidurus semitaeniatus × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0,18 _ _ _ Tropidurus hispidus × Diploglossus lessonae NG NF NC _ _ 0,41 _ _ _ Ameiva ameiva × Ameivula ocellifera NG CF C A _ 0,85 _ _ _ Ameiva ameiva × Salvator merianae NG CF C A _ 0,94 _ _ _ Ameiva ameiva × Vanzosaura rubricauda NG NF C A _ 0,91 _ _ _ Ameiva ameiva × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0,88 _ _ _ Ameiva ameiva × Diploglossus lessonae NG NF C A _ 0,06 _ _ _ Ameivula ocellifera × Salvator merianae NG CF C A _ 0,85 _ _ _ Ameivula ocellifera × Vanzosaura rubricauda NG NF C A _ 0,95 _ _ _ Ameivula ocellifera × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0,77 _ _ _ Cnemidophorus ocellifer × Diploglossus lessonae NG NF C A _ 0,19 _ _ _ Salvator merianae × Vanzosaura rubricauda NG NF C A _ 0,94 _ _ _ Salvator merianae × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0,72 _ _ _ Salvator merianae × Diploglossus lessonae NG NF C A _ 0,15 _ _ _ Vanzosaura rubricauda × Brasiliscincus heathi NG NF NC _ _ 0,71 _ _ _ Vanzosaura rubricauda × Diploglossus lessonae NG NF C A _ 0,07 _ _ _ Brasiliscincus heathi × Diploglossus lessonae NG NF NC _ _ 0,25 _ _ _ 77

Anolis auratus × Tropidurus hispidus NG NF C S _ 0,52 _ _ _ Roraima Vitt, Carvalho 1995 Anolis auratus × Cnemidophorus lemniscatus NG NF NC _ _ 0,68 _ _ _ Anolis auratus × Kentropyx striata NG NF NC _ _ 0,21 _ _ _ Anolis auratus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,33 _ _ _ Anolis auratus × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0,41 _ _ _ Tropidurus hispidus × Cnemidophorus lemniscatus NG NF NC _ _ 0,79 _ _ _ Tropidurus hispidus × Kentropyx striata NG NF NC _ _ 0,5 _ _ _ Tropidurus hispidus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,38 _ _ _ Tropidurus hispidus × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0,49 _ _ _ Cnemidophorus lemniscatus × Kentropyx striata NG CF C A _ 0,16 _ _ _ Cnemidophorus lemniscatus × Ameiva ameiva NG CF C A _ 0,54 _ _ _ Cnemidophorus lemniscatus × Tupinambis teguixin NG CF C A _ 0,64 _ _ _ Kentropyx striata × Ameiva ameiva NG CF C A _ 0,3 _ _ _ Kentropyx striata × Tupinambis teguixin NG CF C A _ 0,29 _ _ _ Tupinambis teguixin × Ameiva ameiva NG CF C A _ 0,99 _ _ _ Anolis nitens × Tropidurus hispidus NG NF C S _ 0,005 _ 0,369 _ Roraima Vitt, Zani 1998 Anolis nitens × Uranoscodon superciliosus NG NF C S _ 0 _ 0,512 _ Anolis nitens × Coleodactylus amazonicus NG NF C S _ 0,733 _ 0,119 _ Anolis nitens × Coleodactylus septentrionalis NG NF C S _ 0,736 _ 0,361 _ Anolis nitens × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,031 _ 0,412 _ Anolis nitens × Hemidactylus palaichthus NG NF C S _ 0 _ 0,465 _ 78

Anolis nitens × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,255 _ 0,451 _ Anolis nitens × Gymnophthalmus underwoodi NG NF NC _ _ 0,737 _ 0,469 _ Anolis nitens × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,028 _ 0,324 _ Anolis nitens × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0,159 _ 0,209 _ Anolis nitens × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,075 _ 0,347 _ Tropidurus hispidus × Uranoscodon superciliosus NG CF C S _ 0,025 _ 0,463 _ Tropidurus hispidus × Coleodactylus amazonicus NG NF C S _ 0,004 _ 0,279 _ Tropidurus hispidus × Coleodactylus septentrionalis NG NF C S _ 0,002 _ 0,5 _ Tropidurus hispidus × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,023 _ 0,337 _ Tropidurus hispidus × Hemidactylus palaichthus NG NF C S _ 0,17 _ 0,216 _ Tropidurus hispidus × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,001 _ 0,328 _ Tropidurus hispidus × Gymnophthalmus underwoodi NG NF NC _ _ 0,002 _ 0,133 _ Tropidurus hispidus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,147 _ 0,607 _ Tropidurus hispidus × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0,006 _ 0,356 _ Tropidurus hispidus × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,023 _ 0,321 _ Uranoscodon superciliosus × Coleodactylus NG NF C S _ 0,104 _ 0,21 _ amazonicus Uranoscodon superciliosus × Coleodactylus NG NF C S _ 0,012 _ 0,183 _ septentrionalis Uranoscodon superciliosus × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,966 _ 0,467 _ Uranoscodon superciliosus × Hemidactylus NG NF C S _ 0,027 _ 0,104 _ 79

palaichthus Uranoscodon superciliosus × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0 _ 0,373 _ Uranoscodon superciliosus × Gymnophthalmus NG NF NC _ _ 0 _ 0,117 _ underwoodi Uranoscodon superciliosus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,143 _ 0,328 _ Uranoscodon superciliosus × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0,133 _ 0,467 _ Uranoscodon superciliosus × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,962 _ 0,054 _ nigropunctatum Coleodactylus amazonicus × Coleodactylus CG CF C S _ 0,993 _ 0,314 _ septentrionalis Coleodactylus amazonicus × Gonatodes humeralis NG CF C S _ 0,15 _ 0,151 _ Coleodactylus amazonicus × Hemidactylus NG CF C S _ 0,003 _ 0,055 _ palaichthus Coleodactylus amazonicus × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,344 _ 0,163 _ Coleodactylus amazonicus × Gymnophthalmus NG NF NC _ _ 0,994 _ 0,049 _ underwoodi Coleodactylus amazonicus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,039 _ 0,111 _ Coleodactylus amazonicus × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0,215 _ 0,101 _ Coleodactylus amazonicus × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,209 _ 0,157 _ nigropunctatum Coleodactylus septentrionalis × Gonatodes humeralis NG CF C S _ 0,043 _ 0,288 _ 80

Coleodactylus septentrionalis × Hemidactylus NG CF C S _ 0 _ 0,247 _ palaichthus Coleodactylus septentrionalis × Leposoma NG NF NC _ _ 0,346 _ 0,441 _ percarinatum Coleodactylus septentrionalis × Gymnophthalmus NG NF NC _ _ 0,999 _ 0,456 _ underwoodi Coleodactylus septentrionalis × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,061 _ 0,244 _ Coleodactylus septentrionalis × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0,239 _ 0,055 _ Coleodactylus septentrionalis × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,102 _ 0,398 _ nigropunctatum Gonatodes humeralis × Hemidactylus palaichthus NG CF C S _ 0,028 _ 0,205 _ Gonatodes humeralis × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,015 _ 0,362 _ Gonatodes humeralis × Gymnophthalmus underwoodi NG NF NC _ _ 0,043 _ 0,258 _ Gonatodes humeralis × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,014 _ 0,364 _ Gonatodes humeralis × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0,009 _ 0,259 _ Gonatodes humeralis × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,998 _ 0,15 _ nigropunctatum Hemidactylus palaichthus × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0 _ 0,358 _ Hemidactylus palaichthus × Gymnophthalmus NG NF NC _ _ 0 _ 0,375 _ underwoodi Hemidactylus palaichthus × Ameiva ameiva NG NF NC _ _ 0,024 _ 0,229 _ 81

Hemidactylus palaichthus × Tupinambis teguixin NG NF NC _ _ 0 _ 0,005 _ Hemidactylus palaichthus × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,028 _ 0,192 _ nigropunctatum Leposoma percarinatum × Gymnophthalmus NG CF C A _ 0,346 _ 0,55 _ underwoodi Leposoma percarinatum × Ameiva ameiva NG NF C A _ 0,075 _ 0,444 _ Leposoma percarinatum × Tupinambis teguixin NG NF C A _ 0,075 _ 0,142 _ Leposoma percarinatum × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,035 _ 0,38 _ nigropunctatum Gymnophthalmus underwoodi × Ameiva ameiva NG NF C A _ 0,038 _ 0,351 _ Gymnophthalmus underwoodi × Tupinambis teguixin NG NF C A _ 0,216 _ 0,005 _ Gymnophthalmus underwoodi × Copeoglossum NG NF NC A _ 0,102 _ 0,51 _ nigropunctatum Ameiva ameiva × Tupinambis teguixin NG CF C A _ 0,275 _ 0,208 _ Ameiva ameiva × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,016 _ 0,45 _ Tupinambis teguixin × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,022 _ 0,014 _ Neusticurus ecpleopus × Neusticurus juruazensis CG CF C A _ _ 0,71 0,192 _ Ameiva ameiva × Anolis fusSauratus NG NF NC _ _ 0,005 _ 0,252 _ Pará Vitt et al. 1999 Ameiva ameiva × Anolis ortonii NG NF NC _ _ 0,299 _ 0,112 _ Ameiva ameiva × Anolis punctatus NG NF NC _ _ 0,009 _ 0,145 _ Ameiva ameiva × Anolis trachyderma NG NF NC _ _ 0,014 _ 0,705 _ 82

Ameiva ameiva × Coleodactylus amazonicus NG NF NC _ _ 0,091 _ 0,165 _ Ameiva ameiva × Cnemidophorus lemniscatus NG CF C A _ 0,520 _ 0,267 _ Ameiva ameiva × Cercosaura ocellata NG NF C A _ 0,032 _ 0,304 _ Ameiva ameiva × Enyalius leechii NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,313 _ Ameiva ameiva × Gonatodes humeralis NG NF NC _ _ 0,021 _ 0,248 _ Ameiva ameiva × Hemidactylus mabouia NG NF NC _ _ 0,034 _ 0,179 _ Ameiva ameiva × Kentropyx calcarata NG CF C A _ 0,280 _ 0,690 _ Ameiva ameiva × Leposoma percarinatum NG NF C A _ 0,002 _ 0,468 _ Ameiva ameiva × Copeoglossum nigropunctatum NG NF C A _ 0,064 _ 0,372 _ Ameiva ameiva × Neusticurus ecpleopus NG NF C A _ 0,000 _ 0,175 _ Ameiva ameiva × Plica plica NG NF NC _ _ 0,020 _ 0,081 _ Ameiva ameiva × Plica umbra NG NF NC _ _ 0,018 _ 0,001 _ Ameiva ameiva × Thecadactylus rapicauda NG NF NC _ _ 0,035 _ 0,355 _ Ameiva ameiva × Uranoscodon superciliosus NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,414 _ Anolis fuscoauratus × Anolis ortonii CG CF C S _ 0,360 _ 0,217 _ Anolis fuscoauratus × Anolis punctatus CG CF C S _ 0,718 _ 0,419 _ Anolis fuscoauratus × Anolis trachyderma CG CF C S _ 0,314 _ 0,384 _ Anolis fuscoauratus × Coleodactylus amazonicus NG NF C S _ 0,068 _ 0,311 _ Anolis fuscoauratus × Cnemidophorus lemniscatus NG NF NC _ _ 0,012 _ 0,243 _ Anolis fuscoauratus × Cercosaura ocellata NG NF NC _ _ 0,124 _ 0,705 _ Anolis fuscoauratus × Enyalius leechii NG NF C S _ 0,961 _ 0,362 _ 83

Anolis fuscoauratus × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,756 _ 0,582 _ Anolis fuscoauratus × Hemidactylus mabouia NG NF C S _ 0,000 _ 0,114 _ Anolis fuscoauratus × Kentropyx calcarata NG NF NC _ _ 0,128 _ 0,191 _ Anolis fuscoauratus × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,004 _ 0,620 _ Anolis fuscoauratus × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,344 _ 0,230 _ Anolis fuscoauratus × Neusticurus ecpleopus NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,363 _ Anolis fuscoauratus × Plica plica NG NF C S _ 0,094 _ 0,420 _ Anolis fuscoauratus × Plica umbra NG NF C S _ 0,412 _ 0,453 _ Anolis fuscoauratus × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,447 _ 0,129 _ Anolis fuscoauratus × Uranoscodon superciliosus NG NF C S _ 0,012 _ 0,331 _ Anolis ortonii × Anolis punctatus CG CF C S _ 0,609 _ 0,370 _ Anolis ortonii × Anolis trachyderma CG CF C S _ 0,482 _ 0,237 _ Anolis ortonii × Coleodactylus amazonicus NG NF C S _ 0,000 _ 0,158 _ Anolis ortonii × Cnemidophorus lemniscatus NG NF NC _ _ 0,194 _ 0,414 _ Anolis ortonii × Cercosaura ocellata NG NF NC _ _ 0,013 _ 0,091 _ Anolis ortonii × Enyalius leechii NG NF C S _ 0,289 _ 0,023 _ Anolis ortonii × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,660 _ 0,524 _ Anolis ortonii × Hemidactylus mabouia NG NF C S _ 0,000 _ 0,171 _ Anolis ortonii × Kentropyx calcarata NG NF NC _ _ 0,344 _ 0,157 _ Anolis ortonii × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,142 _ Anolis ortonii × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,504 _ 0,138 _ 84

Anolis ortonii × Neusticurus ecpleopus NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,275 _ Anolis ortonii × Plica plica NG NF C S _ 0,657 _ 0,493 _ Anolis ortonii × Plica umbra NG NF C S _ 0,643 _ 0,150 _ Anolis ortonii × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,409 _ 0,186 _ Anolis ortonii × Uranoscodon superciliosus NG NF C S _ 0,002 _ 0,202 _ Anolis punctatus × Anolis trachyderma CG CF C S _ 0,587 _ 0,242 _ Anolis punctatus × Coleodactylus amazonicus NG NF C S _ 0,000 _ 0,042 _ Anolis punctatus × Cnemidophorus lemniscatus NG NF NC _ _ 0,045 _ 0,131 _ Anolis punctatus × Cercosaura ocellata NG NF NC _ _ 0,049 _ 0,052 _ Anolis punctatus × Enyalius leechii NG NF C S _ 0,754 _ 0,019 _ Anolis punctatus × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,810 _ 0,326 _ Anolis punctatus × Hemidactylus mabouia NG NF C S _ 0,000 _ 0,097 _ Anolis punctatus × Kentropyx calcarata NG NF NC _ _ 0,158 _ 0,176 _ Anolis punctatus × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,035 _ Anolis punctatus × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,428 _ 0,014 _ Anolis punctatus × Neusticurus ecpleopus NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,260 _ Anolis punctatus × Plica plica NG NF C S _ 0,466 _ 0,911 _ Anolis punctatus × Plica umbra NG NF C S _ 0,628 _ 0,876 _ Anolis punctatus × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,499 _ 0,104 _ Anolis punctatus × Uranoscodon superciliosus NG NF C S _ 0,008 _ 0,193 _ Anolis trachyderma × Coleodactylus amazonicus NG NF C S _ 0,272 _ 0,192 _ 85

Anolis trachyderma × Cnemidophorus lemniscatus NG NF NC _ _ 0,048 _ 0,534 _ Anolis trachyderma × Cercosaura ocellata NG NF NC _ _ 0,169 _ 0,314 _ Anolis trachyderma × Enyalius leechii NG NF C S _ 0,351 _ 0,455 _ Anolis trachyderma × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,258 _ 0,410 _ Anolis trachyderma × Hemidactylus mabouia NG NF C S _ 0,000 _ 0,276 _ Anolis trachyderma × Kentropyx calcarata NG NF NC _ _ 0,243 _ 0,650 _ Anolis trachyderma × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,316 _ 0,517 _ Anolis trachyderma × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,206 _ 0,387 _ Anolis trachyderma × Neusticurus ecpleopus NG NF NC _ _ 0,228 _ 0,513 _ Anolis trachyderma × Plica plica NG NF C S _ 0,016 _ 0,12 _ Anolis trachyderma × Plica umbra NG NF C S _ 0,131 _ 0,065 _ Anolis trachyderma × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,097 _ 0,646 _ Anolis trachyderma × Uranoscodon superciliosus NG NF C S _ 0,263 _ 0,433 _ Coleodactylus amazonicus × Cnemidophorus NG NF NC _ _ 0,147 _ 0,219 _ lemniscatus Coleodactylus amazonicus × Cercosaura ocellata NG NF NC _ _ 0,465 _ 0,107 _ Coleodactylus amazonicus × Enyalius leechii NG NF C S _ 0,000 _ 0,262 _ Coleodactylus amazonicus × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,017 _ 0,282 _ Coleodactylus amazonicus × Hemidactylus mabouia NG CF C S _ 0,000 _ 0,064 _ Coleodactylus amazonicus × Kentropyx calcarata NG NF NC _ _ 0,437 _ 0,013 _ Coleodactylus amazonicus × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,253 _ 0,429 _ 86

Coleodactylus amazonicus × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,047 _ 0,115 _ nigropunctatum Coleodactylus amazonicus × Neusticurus ecpleopus NG NF NC _ _ 0,168 _ 0,202 _ Coleodactylus amazonicus × Plica plica NG NF C S _ 0,000 _ 0,136 _ Coleodactylus amazonicus × Plica umbra NG NF C S _ 0,000 _ 0,032 _ Coleodactylus amazonicus × Thecadactylus NG NF C S _ 0,000 _ 0,068 _ rapicauda Coleodactylus amazonicus × Uranoscodon NG NF C S _ 0,003 _ 0,192 _ superciliosus Cnemidophorus lemniscatus × Cercosaura ocellata NG NF C A _ 0,025 _ 0,207 _ Cnemidophorus lemniscatus × Enyalius leechii NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,099 _ Cnemidophorus lemniscatus × Gonatodes humeralis NG NF NC _ _ 0,149 _ 0,167 _ Cnemidophorus lemniscatus × Hemidactylus mabouia NG NF NC _ _ 0,364 _ 0,269 _ Cnemidophorus lemniscatus × Kentropyx calcarata NG CF C A _ 0,336 _ 0,449 _ Cnemidophorus lemniscatus × Leposoma NG NF C A _ 0,002 _ 0,331 _ percarinatum Cnemidophorus lemniscatus × Copeoglossum NG NF C A _ 0,100 _ 0,465 _ nigropunctatum Cnemidophorus lemniscatus × Neusticurus ecpleopus NG NF C A _ 0,000 _ 0,363 _ Cnemidophorus lemniscatus × Plica plica NG NF NC _ _ 0,096 _ 0,227 _ Cnemidophorus lemniscatus × Plica umbra NG NF NC _ _ 0,085 _ 0,007 _ 87

Cnemidophorus lemniscatus × Thecadactylus NG NF NC _ _ 0,356 _ 0,563 _ rapicauda Cnemidophorus lemniscatus × Uranoscodon NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,471 _ superciliosus Cercosaura ocellata × Enyalius leechii NG NF NC _ _ 0,073 _ 0,288 _ Cercosaura ocellata × Gonatodes humeralis NG NF NC _ _ 0,065 _ 0,265 _ Cercosaura ocellata × Hemidactylus mabouia NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,088 _ Cercosaura ocellata × Kentropyx calcarata NG NF C A _ 0,303 _ 0,380 _ Cercosaura ocellata × Leposoma percarinatum NG CF C A _ 0,034 _ 0,545 _ Cercosaura ocellata × Copeoglossum nigropunctatum NG NF C A _ 0,067 _ 0,330 _ Cercosaura ocellata × Neusticurus ecpleopus NG CF C A _ 0,000 _ 0,242 _ Cercosaura ocellata × Plica plica NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,016 _ Cercosaura ocellata × Plica umbra NG NF NC _ _ 0,026 _ 0,012 _ Cercosaura ocellata × Thecadactylus rapicauda NG NF NC _ _ 0,031 _ 0,151 _ Cercosaura ocellata × Uranoscodon superciliosus NG NF NC _ _ 0,001 _ 0,304 _ Enyalius leechii × Gonatodes humeralis NG NF C S _ 0,684 _ 0,333 _ Enyalius leechii × Hemidactylus mabouia NG NF C S _ 0,000 _ 0,077 _ Enyalius leechii × Kentropyx calcarata NG NF NC _ _ 0,054 _ 0,040 _ Enyalius leechii × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,733 _ Enyalius leechii × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0,272 _ 0,178 _ Enyalius leechii × Neusticurus ecpleopus NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,530 _ 88

Enyalius leechii × Plica plica NG NF C S _ 0,000 _ 0,061 _ Enyalius leechii × Plica umbra NG NF C S _ 0,320 _ 0,002 _ Enyalius leechii × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,389 _ 0,195 _ Enyalius leechii × Uranoscodon superciliosus NG NF C S _ 0,012 _ 0,250 _ Gonatodes humeralis × Hemidactylus mabouia NG NF C S _ 0,000 _ 0,298 _ Gonatodes humeralis × Kentropyx calcarata NG NF NC _ _ 0,276 _ 0,098 _ Gonatodes humeralis × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,008 _ 0,454 _ Gonatodes humeralis × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,643 _ 0,230 _ nigropunctatum Gonatodes humeralis × Neusticurus ecpleopus NG NF NC _ _ 0,001 _ 0,353 _ Gonatodes humeralis × Plica plica NG NF C S _ 0,691 _ 0,311 _ Gonatodes humeralis × Plica umbra NG NF C S _ 0,883 _ 0,227 _ Gonatodes humeralis × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,671 _ 0,278 _ Gonatodes humeralis × Uranoscodon superciliosus NG NF C S _ 0,070 _ 0,201 _ Hemidactylus mabouia × Kentropyx calcarata NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,227 _ Hemidactylus mabouia × Leposoma percarinatum NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,142 _ Hemidactylus mabouia × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,194 _ nigropunctatum Hemidactylus mabouia × Neusticurus ecpleopus NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,190 _ Hemidactylus mabouia × Plica plica NG NF C S _ 0,000 _ 0,064 _ Hemidactylus mabouia × Plica umbra NG NF C S _ 0,000 _ 0,018 _ 89

Hemidactylus mabouia × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,434 _ 0,346 _ Hemidactylus mabouia × Uranoscodon superciliosus NG NF C S _ 0,000 _ 0,148 _ Kentropyx calcarata × Leposoma percarinatum NG NF C A _ 0,128 _ 0,236 _ Kentropyx calcarata × Copeoglossum NG NF C A _ 0,621 _ 0,239 _ nigropunctatum Kentropyx calcarata × Neusticurus ecpleopus NG NF C A _ 0,095 _ 0,243 _ Kentropyx calcarata × Plica plica NG NF NC _ _ 0,225 _ 0,016 _ Kentropyx calcarata × Plica umbra NG NF NC _ _ 0,338 _ 0,002 _ Kentropyx calcarata × Thecadactylus rapicauda NG NF NC _ _ 0,166 _ 0,505 _ Kentropyx calcarata × Uranoscodon superciliosus NG NF NC _ _ 0,132 _ 0,288 _ Leposoma percarinatum × Copeoglossum NG NF C A _ 0,008 _ 0,315 _ nigropunctatum Leposoma percarinatum × Neusticurus ecpleopus NG CF C A _ 0,806 _ 0,560 _ Leposoma percarinatum × Plica plica NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,099 _ Leposoma percarinatum × Plica umbra NG NF NC _ _ 0,026 _ 0,007 _ Leposoma percarinatum × Thecadactylus rapicauda NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,239 _ Leposoma percarinatum × Uranoscodon superciliosus NG NF NC _ _ 0,130 _ 0,491 _ Copeoglossum nigropunctatum × Neusticurus NG NF C A _ 0,0001 _ 0,398 _ ecpleopus Copeoglossum nigropunctatum × Plica plica NG NF NC _ _ 0,496 _ 0,251 _ Copeoglossum nigropunctatum × Plica umbra NG NF NC _ _ 0,710 _ 0,034 _ 90

Copeoglossum nigropunctatum × Thecadactylus NG NF NC _ _ 0,365 _ 0,456 _ rapicauda Copeoglossum nigropunctatum × Uranoscodon NG NF NC _ _ 0,061 _ 0,416 _ superciliosus Neusticurus ecpleopus × Plica plica NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,267 _ Neusticurus ecpleopus × Plica umbra NG NF NC _ _ 0,003 _ 0,101 _ Neusticurus ecpleopus × Thecadactylus rapicauda NG NF NC _ _ 0,000 _ 0,346 _ Neusticurus ecpleopus × Uranoscodon superciliosus NG NF NC _ _ 0,039 _ 0,315 _ Plica plica × Plica umbra CG CF C S _ 0,890 _ 0,801 _ Plica plica × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,514 _ 0,045 _ Plica plica × Uranoscodon superciliosus NG CF C S _ 0,000 _ 0,239 _ Plica umbra × Thecadactylus rapicauda NG NF C S _ 0,596 _ 0,002 _ Plica umbra × Uranoscodon superciliosus NG CF C S _ 0,225 _ 0,150 _ Thecadactylus rapicauda × Uranoscodon NG NF C S _ 0,005 _ 0,286 _ superciliosus Gonatodes hasemani × Gonatodes humeralis CG CF C S _ _ 0,831 0,877 _ Rondônia Vitt et al. 2000a Ameiva ameiva × Kentropyx pelviceps NG CF C A _ 0,175 _ 0,307 _ Amazonas Vitt et al. 2000b Ameiva ameiva × Kentropyx altamazonica NG CF C A _ 0,341 _ 0,655 _ Kentropyx pelviceps × Kentropyx altamazonica CG CF C A _ 0,215 _ 0,796 _ Psychosaura macrorhyncha × Brasiliscincus agilis NG CF C A 0,866 0,272 0,704 0,6 _ Rio de Janeiro Vrcibradic, Rocha 1996 Ameiva ameiva × Anolis nitens brasiliensis NG NF NC _ _ 0,85 _ _ _ Goiás Werneck et al. 2009 91

Ameiva ameiva × Cnemidophourus ocellifer NG NF C A _ 0 _ _ _ Ameiva ameiva × Coleodactylus meridionalis NG NF NC _ _ 0,15 _ _ _ Ameiva ameiva × Gymnodactylus carvalhoi NG NF NC _ _ 0,1 _ _ _ Ameiva ameiva × Iguana iguana NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Ameiva ameiva × Copeoglossum nigropunctatum NG NF C A _ 0,38 _ _ _ Ameiva ameiva × Mabuya sp. NG NF C A _ 0,37 _ _ _ Ameiva ameiva × Micrablepharus maximiliani NG NF C A _ 0,43 _ _ _ Ameiva ameiva × Phyllopezus pollicaris NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Ameiva ameiva × Polychrus acutirostris NG NF NC _ _ 0,71 _ _ _ Ameiva ameiva × Tropidurus oreadicus NG NF NC _ _ 0,73 _ _ _ Ameiva ameiva × Tropidurus sp. NG NF NC _ _ 0,13 _ _ _ Ameiva ameiva × Tropidurus torquatus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Ameiva ameiva × Tupinambis quadrilineatus NG CF C A _ 1 _ _ _ Ameiva ameiva × Salvator merianae NG CF C A _ 1 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Cnemidophourus ocellifer NG NF NC _ _ 0,18 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Coleodactylus NG NF C S _ 0,58 _ _ _ meridionalis Anolis nitens brasiliensis × Gymnodactylus carvalhoi NG NF C S _ 0,18 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Iguana iguana NG NF C _ _ 0 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,76 _ _ _ nigropunctatum 92

Anolis nitens brasiliensis × Mabuya sp. NG NF NC _ _ 0,38 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Micrablepharus NG NF NC _ _ 0,64 _ _ _ maximiliani Anolis nitens brasiliensis × Phyllopezus pollicaris NG NF C S _ 0 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Polychrus acutirostris NG CF C S _ 0,6 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Tropidurus oreadicus NG NF C S _ 0,62 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Tropidurus sp. NG NF C S _ 0,12 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Tropidurus torquatus NG NF C S _ 0,09 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0,85 _ _ _ Anolis nitens brasiliensis × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,85 _ _ _ Cnemidophourus ocellifer × Coleodactylus NG NF NC _ _ 0,15 _ _ _ meridionalis Cnemidophourus ocellifer × Gymnodactylus carvalhoi NG NF NC _ _ 0,31 _ _ _ Cnemidophourus ocellifer × Iguana iguana NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Cnemidophourus ocellifer × Copeoglossum NG NF C A _ 0,38 _ _ _ nigropunctatum Cnemidophourus ocellifer × Mabuya sp. NG NF C A _ 0,03 _ _ _ Cnemidophourus ocellifer × Micrablepharus NG NF C A _ 0 _ _ _ maximiliani Cnemidophourus ocellifer × Phyllopezus pollicaris NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Cnemidophourus ocellifer × Polychrus acutirostris NG NF NC _ _ 0 _ _ _ 93

Cnemidophourus ocellifer × Tropidurus oreadicus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Cnemidophourus ocellifer × Tropidurus sp. NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Cnemidophourus ocellifer × Tropidurus torquatus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Cnemidophourus ocellifer × Tupinambis NG CF C A _ 0 _ _ _ quadrilineatus Cnemidophourus ocellifer × Salvator merianae NG CF C A _ 0 _ _ _ Coleodactylus meridionalis × Gymnodactylus NG NF C S _ 0,38 _ _ _ carvalhoi Coleodactylus meridionalis × Iguana iguana NG NF C _ _ 0 _ _ _ Coleodactylus meridionalis × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,77 _ _ _ nigropunctatum Coleodactylus meridionalis × Mabuya sp. NG NF NC _ _ 0,15 _ _ _ Coleodactylus meridionalis × Micrablepharus NG NF NC _ _ 0,8 _ _ _ maximiliani Coleodactylus meridionalis × Phyllopezus pollicaris NG CF C S _ 0 _ _ _ Coleodactylus meridionalis × Polychrus acutirostris NG NF C S _ 0,1 _ _ _ Coleodactylus meridionalis × Tropidurus oreadicus NG NF C S _ 0,19 _ _ _ Coleodactylus meridionalis × Tropidurus sp. NG NF C S _ 0,02 _ _ _ Coleodactylus meridionalis × Tropidurus torquatus NG NF C S _ 0 _ _ _ Coleodactylus meridionalis × Tupinambis NG NF NC _ _ 0,15 _ _ _ quadrilineatus 94

Coleodactylus meridionalis × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,15 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi × Iguana iguana NG NF C _ _ 0 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi × Copeoglossum NG NF NC _ _ 0,25 _ _ _ nigropunctatum Gymnodactylus carvalhoi × Mabuya sp. NG NF NC _ _ 0,27 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi × Micrablepharus NG NF NC _ _ 0,52 _ _ _ maximiliani Gymnodactylus carvalhoi × Phyllopezus pollicaris NG NF C S _ 0,64 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi × Polychrus acutirostris NG NF C S _ 0,07 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi × Tropidurus oreadicus NG NF C S _ 0,58 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi × Tropidurus sp. NG NF C S _ 0,65 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi × Tropidurus torquatus NG NF C S _ 0,1 _ _ _ Gymnodactylus carvalhoi × Tupinambis NG NF NC _ _ 0,1 _ _ _ quadrilineatus Gymnodactylus carvalhoi × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,1 _ _ _ Iguana iguana × Copeoglossum nigropunctatum NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Mabuya sp. NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Micrablepharus maximiliani NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Phyllopezus pollicaris NG NF C _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Polychrus acutirostris NG NF C _ _ 0,71 _ _ _ Iguana iguana × Tropidurus oreadicus NG NF C _ _ 0 _ _ _ 95

Iguana iguana × Tropidurus sp. NG NF C _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Tropidurus torquatus NG NF C _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Iguana iguana × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Copeoglossum nigropunctatum × Mabuya sp. _ CF C A _ 0,57 _ _ _ Copeoglossum nigropunctatum × Micrablepharus NG NF C A _ 0,7 _ _ _ maximiliani Copeoglossum nigropunctatum × Phyllopezus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ pollicaris Copeoglossum nigropunctatum × Polychrus NG NF NC _ _ 0,27 _ _ _ acutirostris Copeoglossum nigropunctatum × Tropidurus NG NF NC _ _ 0,41 _ _ _ oreadicus Copeoglossum nigropunctatum × Tropidurus sp. NG NF NC _ _ 0,1 _ _ _ Copeoglossum nigropunctatum × Tropidurus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ torquatus Copeoglossum nigropunctatum × Tupinambis NG NF C A _ 0,38 _ _ _ quadrilineatus Copeoglossum nigropunctatum × Salvator merianae NG NF C A _ 0,38 _ _ _ Mabuya sp. × Micrablepharus maximiliani NG NF C A _ 0,49 _ _ _ Mabuya sp. × Phyllopezus pollicaris NG NF NC _ _ 0,05 _ _ _ 96

Mabuya sp. × Polychrus acutirostris NG NF NC _ _ 0,26 _ _ _ Mabuya sp. × Tropidurus oreadicus NG NF NC _ _ 0,62 _ _ _ Mabuya sp. × Tropidurus sp. NG NF NC _ _ 0,21 _ _ _ Mabuya sp. × Tropidurus torquatus NG NF NC _ _ 0,13 _ _ _ Mabuya sp. × Tupinambis quadrilineatus NG NF C A _ 0,37 _ _ _ Mabuya sp. × Salvator merianae NG NF C A _ 0,37 _ _ _ Micrablepharus maximiliani × Phyllopezus pollicaris NG NF NC _ _ 0,01 _ _ _ Micrablepharus maximiliani × Polychrus acutirostris NG NF NC _ _ 0,3 _ _ _ Micrablepharus maximiliani × Tropidurus oreadicus NG NF NC _ _ 0,52 _ _ _ Micrablepharus maximiliani × Tropidurus sp. NG NF NC _ _ 0,09 _ _ _ Micrablepharus maximiliani × Tropidurus torquatus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Micrablepharus maximiliani × Tupinambis NG NF C A _ 0,43 _ _ _ quadrilineatus Micrablepharus maximiliani × Salvator merianae NG NF C A _ 0,43 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Polychrus acutirostris NG NF C S _ 0 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Tropidurus oreadicus NG NF C S _ 0,55 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Tropidurus sp. NG NF C S _ 0,98 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Tropidurus torquatus NG NF C S _ 0,04 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Phyllopezus pollicaris × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Polychrus acutirostris × Tropidurus oreadicus NG NF C S _ 0,52 _ _ _ 97

Polychrus acutirostris × Tropidurus sp. NG NF C S _ 0,09 _ _ _ Polychrus acutirostris × Tropidurus torquatus NG NF C S _ 0 _ _ _ Polychrus acutirostris × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0,71 _ _ _ Polychrus acutirostris × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,71 _ _ _ Tropidurus oreadicus × Tropidurus sp. CG CF C S _ 0,68 _ _ _ Tropidurus oreadicus × Tropidurus torquatus CG CF C S _ 0 _ _ _ Tropidurus oreadicus × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0,73 _ _ _ Tropidurus oreadicus × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,73 _ _ _ Tropidurus sp. × Tropidurus torquatus NG CF C S _ 0,07 _ _ _ Tropidurus sp. × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0,13 _ _ _ Tropidurus sp. × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0,13 _ _ _ Tropidurus torquatus × Tupinambis quadrilineatus NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Tropidurus torquatus × Salvator merianae NG NF NC _ _ 0 _ _ _ Tupinambis quadrilineatus × Salvator merianae NG CF C A _ 1 _ _ _ Nota: Dados oriundos de estudos nos quais não foi declarado se a sobreposição de nichos foi estimada utilizando-se proporções numéricas ou volumétricas de alimentos consumidos e de artigos nos quais foi calculada a média com valores numéricos e volumétricos estão incluídos na categoria “Outros”. * Para descrições mais detalhadas sobre as características de cada ambiente local consulte as referências citadas. † Exceto por Gasnier et al. (1994), que utilizaram o índice de sobreposição geral ajustado, e por Freitas et al. (2012), que usaram o índice proposto por Schoener (1970), todas as estimativas foram realizadas através do índice de sobreposição de Pianka.

Tabela 4 ‒ Espécies, sobreposições de nichos tróficos em termos numéricos (SNTN) e volumétricos (SNTV), localidade e fonte das informações sobre lagartos brasileiros.

Espécies SNTN SNTV Outros Localidade* Referência Hemidactylus mabouia Rio Grande do Sul Bonfiglio et al. 2006 Jovens × machos adultos 0,55 0,32 _ Jovens × fêmeas adultas 0,57 0,1 _ Machos adultos × fêmeas adultas 0,94 0,09 _ Teius oculatus Rio Grande do Sul Cappellari et al. 2007 Jovens × machos adultos 0,97 0,91 _ Jovens × fêmeas adultas 0,43 0,84 _ Machos adultos × fêmeas adultas 0,52 0,81 _ Tropidurus torquatus Bravo-meia × Heliporto 0,82 0,05 _ Rio de Janeiro Carvalho et al. 2007 Ecpleopus gaudichaudii Rio de Janeiro Maia et al. 2011 Estação seca × estação chuvosa 0,43 0,096 _ Tropidurus oreadicus Goiás Meira et al. 2007 Jovens × adultos 0,99 0,94 _ Machos jovens × fêmeas jovens 0,99 0,37 _ Machos adultos × fêmeas adultas 0,99 0,62 _ Ameivula nativo Bahia Menezes et al. 2008 99

Estação seca × estação chuvosa 0,99 _ _ Phyllopezus pollicaris Tocantins Recoder et al. 2012 Jovens × machos adultos 0,71 _ _ Jovens × fêmeas adultas 0,57 _ _ Machos adultos × fêmeas adultas 0,55 _ _ Tropidurus hispidus × Tropidurus semitaeniatus Rio Grande do Norte Ribeiro, Freire 2011 Estação seca 0,91 _ _ Estação chuvosa 0,76 _ _ Hemidactylus mabouia São Paulo Rocha, Anjos 2007 Jovens × adultos 0,886 0,749 _ Machos adultos × fêmeas adultas 0,79 0,94 _ Ameiva ameiva Rio Grande do Norte Sales et al. 2011 Estação seca × estação chuvosa _ _ 43,8 Tropidurus torquatus Siqueira et al. 2013 Trancoso × Prado _ _ 0,81 Trancoso × Guriri _ _ 0,99 Trancoso × Setiba _ _ 0,85 Trancoso × Praia das Neves _ _ 0,99 Trancoso × Grussaí _ _ 0,87 Trancoso × Jurubatiba _ _ 0,97 Trancoso × Massambaba _ _ 0,90 100

Trancoso × Maricá _ _ 0,92 Trancoso × Grumari _ _ 0,94 Prado × Guriri _ _ 0,85 Prado × Setiba _ _ 0,997 Prado × Praia das Neves _ _ 0,77 Prado × Grussaí _ _ 0,44 Prado × Jurubatiba _ _ 0,90 Prado × Massambaba _ _ 0,49 Prado × Maricá _ _ 0,58 Prado × Grumari _ _ 0,60 Guriri × Setiba _ _ 0,88 Guriri × Praia das Neves _ _ 0,99 Guriri × Grussaí _ _ 0,85 Guriri × Jurubatiba _ _ 0,98 Guriri × Massambaba _ _ 0,88 Guriri × Maricá _ _ 0,91 Guriri × Grumari _ _ 0,93 Setiba × Praia das Neves _ _ 0,81 Setiba × Grussaí _ _ 0,50 Setiba × Jurubatiba _ _ 0,93 Setiba × Massambaba _ _ 0,55 101

Setiba × Maricá _ _ 0,64 Setiba × Grumari _ _ 0,66 Praia das Neves × Grussaí _ _ 0,90 Praia das Neves × Jurubatiba _ _ 0,95 Praia das Neves × Massambaba _ _ 0,93 Praia das Neves × Maricá _ _ 0,95 Praia das Neves × Grumari _ _ 0,97 Grussaí × Jurubatiba _ _ 0,76 Grussaí × Massambaba _ _ 0,99 Grussaí × Maricá _ _ 0,96 Grussaí × Grumari _ _ 0,97 Jurubatiba × Massambaba _ _ 0,80 Jurubatiba × Maricá _ _ 0,86 Jurubatiba × Grumari _ _ 0,87 Massambaba × Maricá _ _ 0,98 Massambaba × Grumari _ _ 0,98 Maricá × Grumari _ _ 0,97 Enyalius perditus Minas Gerais Sousa, Cruz 2008 Machos × Fêmeas _ _ 0,87 Gymnodactylus darwinii Espírito Santo Teixeira 2002 Estação seca × estação chuvosa 0,591 _ _ 102

Ameiva ameiva _ _ Vitt, Colli 1994 Pernambuco × Goiás 0,58 0,73 _ _ Pernambuco × Brasília 0,9 0,92 _ _ Pernambuco × Rondônia 0,88 0,86 _ _ Pernambuco × Pará 0,73 0,6 _ _ Pernambuco × Roraima 0,56 0,49 _ _ Goiás × Brasília 0,34 0,65 _ _ Goiás × Rondônia 0,38 0,75 _ _ Goiás × Pará 0,36 0,81 _ _ Goiás × Roraima 0,99 0,52 _ _ Brasília × Rondônia 0,95 0,89 _ _ Brasília × Pará 0,87 0,65 _ _ Brasília × Roraima 0,29 0,37 _ _ Rondônia × Pará 0,91 0,73 _ _ Rondônia × Roraima 0,32 0,46 _ _ Pará × Roraima 0,28 0,66 _ _ Gonatodes humeralis Vitt et al. 1997b Roraima × Pará 0,758 0,274 _ _ Anolis trachyderma _ Vitt et al. 2002 Acre × Pará _ _ 0,601 Anolis fuscoauratus _ Vitt et al. 2003a 103

Amazonas × Pará _ 0,563 _ _ Amazonas × Amazonas _ 0,301 _ _ Amazonas × Acre _ 0,44 _ _ Amazonas × Rondônia _ 0,536 _ _ Pará × Amazonas _ 0,446 _ _ Pará × Acre _ 0,319 _ _ Pará × Rondônia _ 0,309 _ _ Amazonas × Acre _ 0,72 _ _ Amazonas × Rondônia _ 0,353 _ _ Acre × Rondônia _ 0,408 _ _ Coleodactylus amazonicus _ Vitt et al. 2005 Amazonas × Pará _ _ 0,645 _ Amazonas × Amazonas _ _ 0,641 _ Amazonas × Rondônia _ _ 0,382 _ Amazonas × Rondônia _ _ 0,627 _ Amazonas × Roraima _ _ 0,461 _ Pará × Amazonas _ _ 0,383 _ Pará × Rondônia _ _ 0,455 _ Pará × Rondônia _ _ 0,584 _ Pará × Roraima _ _ 0,4 _ Amazonas × Rondônia _ _ 0,264 _ 104

Amazonas × Rondônia _ _ 0,651 _ Amazonas × Roraima _ _ 0,194 _ Rondônia × Rondônia _ _ 0,498 _ Rondônia × Roraima _ _ 0,427 _ Rondônia × Roraima _ _ 0,332 _

Nota: A coluna espécies está dividida considerando ontogenia, sexo, sazonalidade e áreas de estudo. Dados oriundos de artigos nos quais não foi declarado se as larguras de nichos tróficos foram estimadas utilizando proporções numéricas e/ou volumétricas de alimentos consumidos e daqueles em que foram calculadas médias com os valores de número e volume estão incluídos na categoria “Outros”. * Para descrições mais detalhadas sobre as características de cada ambiente local consulte as referências citadas. † Exceto por Teixeira 2002, que utilizou o índice proposto por Duellman (1978), todas as estimativas foram calculadas através do índice de sobreposição de Pianka.

105

Tabela 5 ‒ Médias de larguras de nichos espaciais e tróficos em termos numéricos e volumétricos de espécies de lagarto brasileiras em diferentes famílias.

Família/Modo de Largura de nicho espacial Largura de nicho trófico (número) Largura de nicho trófico (volume) forrageamento Anguidae 2,67 (2,67; N = 1) _ _ Dactyloidae 3,35 ± 2,08 (1,55 ‒ 6,9; N = 5) 6,17 ± 3,99 (1,01 ‒ 12,38; N = 8) 5,85 ± 3,25 (1,0 ‒ 10,0; N = 8) Gekkonidae 2,08 ± 1,70 (1,0 ‒ 5,34; N = 6) 8,43 (8,43; N = 1) 7,32 (7,32; N = 1) Gymnophthalmidae 2,42 ± 1,5 (1,0 ‒ 5,12; N = 6) 5,55 ± 4,41 (1,0 ‒ 15,17; N = 9) 3,95 ± 3,15 (1,0 ‒ 8,57; N = 9) Iguanidae 1,0 (1,0; N = 1) _ _ Leiosauridae 1,28 (1,28; N = 1) _ _ Phyllodactylidae 1,69 ± 1,14 (1,0 ‒ 3,39; N = 4) 6,66 ± 4,65 (1,39 ‒ 11,94; N = 4) 3,23 ± 1,96 (1,04 ‒ 4,82; N = 3) Polychrotidae 1,96 ± 0,65 (1,13 ‒ 2,72; N = 4) _ _ Scincidae 2,42 ± 1,07 (1,0 ‒ 3,82; N = 8) 4,67 ± 2,91 (1,0 ‒ 8,67; N = 6) 3,71 ± 2,10 (1,0 ‒ 5,86; N = 6) Sphaerodactylidae 2,25 ± 0,49 (1,9 ‒ 2,59; N = 2) 8,57 ± 3,65 (2,09 ‒ 12,87; N = 7) 6,38 ± 2,39 (3,94 ‒ 9,81; N = 7) Teiidae 2,19 ± 1,94 (1,0 ‒ 8,55; N = 19) 3,64 ± 2,21 (1,29 ‒ 10,07; N = 27) 5,79 ± 3,27 (1,09 ‒ 15,19; N = 30) Tropiduridae 1,9 ± 0,99 (1,0 ‒ 4,14; N = 15) 2,39 ± 0,94 (1,09 ‒ 4,94; N = 15) 4,55 ± 2,94 (1,31 ‒ 12,55; N = 15) Active 2,30 ± 1,63 (1,0 ‒ 8,55; N = 34) 4,12 ± 2,93 (1,0 ‒ 15,17; N = 43) 5,06 ± 3,21 (1,0 ‒ 15,19; N = 46) Sit-and-wait 2,08 ± 1,3 (1,0 ‒ 6,9; N = 38) 5,27 ± 3,844 (1,09 ‒ 12,87; N = 34) 5,33 ± 2,82 (1,04 ‒ 12,55; N = 33)

106

Tabela 6 ‒ Médias de larguras de nichos espaciais e tróficos em termos numéricos e volumétricos de espécies de lagarto brasileiras em diferentes categorias de afinidades filogenética (cogenéricas, não cogenéricas, cofamiliares e não cofamiliares) e de modos de forrageamento (compartilhado, não compartilhado, ativo e sedentário). A estatísticas descritivas são apresentadas como média aritmética ± 1 desvio padrão. As amplitudes de variação dos dados e o número de observações (N) estão entre parênteses.

Afinidade filogenética / Sobreposição de nicho espacial Sobreposição de nicho trófico (número) Sobreposição de nicho trófico (volume) Modo de forrageamento Cogenéricas 0,61 ± 0,33 (0 ‒ 0,99; N = 17) 0,87 ± 0,10 (0,71 ‒ 0,99; N = 8) 0,49 ± 0,25 (0,19 ‒ 0,92; N = 15) Não cogenéricas 0,24 ± 0,30 (0 ‒ 1,0; N = 483) 0,42 ± 0,25 (0 ‒ 0,98; N = 36) 0,28 ± 0,19 (0,001 ‒ 0,91; N = 269) Cofamiliares 0,47 ± 0,38 (0 ‒ 1,0; N = 62) 0,85 ± 0,13 (0,63 ‒ 0,99; N = 10) 0,42 ± 0,23 (0,1 ‒ 0,92; N = 36) Não cofamiliares 0,22 ± 0,29 (0 ‒ 1,0; N = 439) 0,39 ± 0,28 (0 ‒ 0,92; N = 34) 0,27 ± 0,18 (0,001 ‒ 0,91; N = 248) Compartilhado 0,30 ± 0,34 (0 ‒ 1,0; N = 226) 0,73 ± 0,27 (0,7 ‒ 0,99; N = 16) 0,33 ± 0,21 (0,002 ‒ 0,92; N = 131) Não compartilhado 0,22 ± 0,28 (0 ‒ 1,0; N = 275) 0,37 ± 0,27 (0 ‒ 0,91; N = 28) 0,27 ± 0,18 (0,001 ‒ 0,81; N = 153) Ativo 0,37 ± 0,35 (0 ‒ 1,0; N = 80) 0,56 ± 0,27 (0,07 ‒ 0,71; N = 5) 0,39 ± 0,18 (0,005 ‒ 0,8; N = 36) Sedentário 0,25 ± 0,32 (0 ‒ 0,99; N = 143) 0,87 ± 0,09 (0,74 ‒ 0,99; N = 10) 0,29 ± 0,21 (0,002 ‒ 0,92; N = 91)

Nota: *As estatísticas descritivas são apresentadas como média aritmética ± 1 desvio padrão. †As amplitudes de variação dos dados e o número de observações (N) estão entre parênteses. 107

Referências

Barbault R, Ortega A, Maury ME. 1985. Food partitioning and community organization in a mountain lizard guild of northern Mexico. Oecologia 65: 550‒554.

Bonfiglio F, Balestrin RL, Cappellari LH. 2006. Diet of Hemidactylus mabouia (Sauria: Gekkonidae) in urban area of southern Brazil. Biociências 14 (2): 107‒111.

Brooks DR, McLennan DA. 1991. Phylogeny, Ecology, and Behavior, a Research Program in Comparative Biology. The University of Chicago Press, Chicago, 434 pp.

Cadle JE, Greene HW. 1993. Phylogenetic patterns, biogeography, and the ecological structure of Neotropical snake assemblages, pp. 281-293. In: Species Diversity in Ecological Communities: Historical and Geographical Perspectives. Ricklefs, R. E., Schluter, D. (eds). University of Chicago Press, Chicago.

Cappellari, L.H., Lema, T., Prates, P.Jr. & Rocha, C.F.D. (2007). Diet of Teius oculatus (Sauria, Teiidae) in southern Brazil (Dom Feliciano, Rio Grande do Sul). Iheringia 97 (1): 31‒35.

Carvalho ALG, Araújo AFB, Silva HR, Silva RA, Silva RR. 2007. Feeding ecology of Tropidurus torquatus (Wied) (squamata, tropiduridae) in two areas with different degrees of conservation in Marambaia island, Rio de Janeiro, southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoologia = Zoologia 24: 222‒227.

Carvalho ALG, Araújo AFB. 2007. Ecomorphometric structure of Restinga da Marambaia lizard community, Rio de Janeiro, southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoologia = Zoologia 24 (3): 786‒792.

108

Case TJ, Bolger DT. 1991. The role of interspecific competition in the biogeography of island lizards. Trends in Ecology & Evolution 6: 135‒139.

Cavender-Bares J, Kozak KH, Fine PVA, Kembel SW. 2009. The merging of community ecology and phylogenetic biology. Ecology Letters 12: 693‒715.

Cavender-Bares J, Wilczek A. 2003. Integrating micro- and macroevolutionary processes in community ecology. Ecology 84: 592–597.

Colli GR, Mesquita DO, Rodrigues PVV, Kitayama K. 2003. Ecology of the Gecko Gymnodactylus geckoides amarali in a Neotropical Savanna. Journal of Herpetology 37 (4): 694‒706.

Cooper WEJr. 1994. Chemical discrimination by tongue-flicking in lizards: a review with hypotheses on its origin and its ecological and phylogenetic relationships. Journal of Chemical Ecology 20, 439‒487.

Cooper, W.E.Jr. 1995. Foraging mode, prey chemical discrimination, and phylogeny in lizards. Animal Behaviour 50: 973‒985.

Cruz FB, Silva S, Sccrochi GJ. 1998. Ecology of the lizard Tropidurus etheridgei (Squamata, Tropiduridae) from the dry chaco of Salta, Argentina. Herpetological Natural History 6 (1): 23‒31.

Diamond JM. 1978. Niche shifts and the rediscovery of interspecific competition: why did field biologists so long overlook the widespread evidence for interspecific competition that had already impressed Darwin? American Scientist 66 (3): 322‒331.

Dias EJR, Rocha CFD. 2007. Niche differences between two sympatric whiptail lizards (Cnemidophorus abaetensis and C. ocellifer, Teiidae) in the restinga habitat of northeastern Brazil. Brazilian Journal of Biology 67 (1): 41‒46.

Duellman WE. 1978. The biology of an Equatorial Herpetofauna of Amazonian Ecuador. Miscelanious Publications - University of Kansas 65: 1‒352. 109

Faria RG, Araujo AFB. 2004. Sintopy of two Tropidurus lizard species (Squamata: Tropiduridae) in a rocky cerrado habitat in central Brazil. Brazilian Journal of Biology 64 (4): 775‒786.

Fialho RF, Rocha CFD, Vrcibradic D. 2000. Feeding Ecology of Tropidurus torquatus: ontogenetic shift in plant consumption and seasonal trends in diet. Journal of Herpetology 34 (2): 325‒330.

Fitch HS. 1978. Sexual size differences in the genus Sceloporus. University of Kansas Science Bulletin 51: 441‒461.

Freitas AM, Teixeira RL, Ferreira RB. 2012. Food partitioning between the sympatric lizards Tropidurus torquatus and Ameiva ameiva in the Atlantic rainforest, northeastern Brazil. Salamandra 48 (2): 63‒70.

Gandolfi SM, Rocha CFD. 1998. Orientation of thermoregulating Tropidurus torquatus (Sauria: Tropiduridae) on termite mounds. Amphibia-Reptilia 19: 319‒323.

Gasnier TR, Magnusson WE, Lima AP. 1994. Foraging activity and diet of four sympatric lizard species in a tropical rainforest. Journal of Herpetology 28 (2): 187‒192.

Gonzalez-Romero A, Ortega A, Barbault R. 1989. Habitat partitioning and spatial organization in a lizard community of the Sonoran desert, Mexico. Amphibia-Reptilia 10: 1‒ 11.

Hierlihy CA, Garcia-Collazo R, Tapia CBC, Mallory FF. 2013. Sexual dimorphism in the lizard Sceloporus siniferus: support for the intraspecific niche divergence and sexual selection hypotheses. Salamandra 49 (1): 1‒6.

Huey RB, Pianka ER. 1981. Ecological consequences of foraging mode. Ecology 62: 991‒ 999.

110

Losos JB. 1996. Phylogenetic perspectives on community ecology. Ecology 77: 1344‒1354.

Maia T, Almeida-Gomes M, Siqueira CC, Vrcibradic D, Kiefer MC, Rocha CFD. 2011. Diet of the lizard Ecpleopus gaudichaudii (Gymnophthalmidae) in the Atlantic Rainforest, state of Rio de Janeiro, Brazil. Zoologia 28 (5): 587‒592.

Meira KTR, Faria RG, Silva MDM, Miranda VT, Zahn-Silva W. 2007. História natural de Tropidurus oreadicus em uma área de cerrado rupestre do Brasil Central. Biota Neotropica 7 (2): 155‒164.

Menezes VA, Dutra GF, Rocha CFD. 2008. Feeding habits of the endemic tropical parthenogenetic lizard Cnemidophorus nativo (Teiidae) in a restinga area of northeastern Brazil. Journal of Natural History 42 (39): 2575‒2583.

Mesquita DO, Colli GR, Costa GC, França FGR, Garda AA, Péres JrAK. 2006c. At the water’s edge: ecology of semiaquatic teiids in Brazilian amazon. Journal of Herpetology 40: 221‒229.

Mesquita DO, Colli GR, França FGR, Vitt LJ. 2006b. Ecology of a Cerrado lizard assemblage in the Jalapão region of Brazil. Copeia 3: 460‒471.

Mesquita DO, Colli GR. 2003. Geographical variation in the ecology of populations of some Brazilian species of Cnemidophorus (Squamata, Teiidae). Copeia 2: 285‒298.

111

Mesquita DO, Costa GC. Colli GR. 2006a. Ecology of an Amazonian savanna lizard assemblage in Monte Alegre, Pará state, Brazil. South American Journal of Herpetology 1 (1): 61‒71.

Ortega A, Gonzalez-Romero A, Barbault R. 1982. Spatial organization and habitat partitioning in a mountain lizard community of Mexico. Acta Oecologica 3 (3): 323‒330.

Persaud D, Werner N, Werner YL. 2003. Foraging behaviour of three sphaerodactylin geckos on Trinidad and Tobago (Sauria: Gekkonomorpha: Sphaerodactylini: Gonatodes). Journal of Natural History 37 (14): 1765‒1777.

Pianka ER. 1973. The structure of lizard communities. Annual Review of Ecology and Systematics 4: 53‒74.

Pianka ER. 1986 Ecology and natural history of desert lizards. Princeton University Press, Princenton, 208p.

Pinto ACS, Wiederhecker HC, Colli GR. 2005. Sexual dimorphism in the Neotropical lizard, Tropidurus torquatus (Squamata, Tropiduridae). Amphibia-Reptilia 26: 127‒137.

Recoder R, Teixeira MJr, Camacho A, Rodrigues MT. 2012. Natural history of the tropical gecko Phyllopezus pollicaris (Squamata, Phyllodactylidae) from a sandstone outcrop in Central Brazil. Herpetology Notes 5: 49‒58.

Rocha CFD, Anjos LA. 2007. Feeding ecology of a nocturnal invasive alien lizard species, Hemidactylus mabouia Moreau de Jonnès, 1818 (Gekkonidae), living in an outcrop rocky area in southeastern Brazil. Brazilian Journal of Biology 67 (3): 485‒491.

112

Rocha CFD, Van Sluys M, Vrcibradic D, Kiefer MC, Menezes VA, Siqueira CC. 2009. Comportamento de termorregulação em lagartos brasileiros. Oecologia Brasiliensis 13 (1): 115‒131.

Rocha CFD, Vrcibradic D, Araújo AFB. 2000. Ecofisiologia de répteis de restingas Brasileiras. In: Esteves, F.A. & Lacerda, L.D. eds. Ecologia de restingas e lagoas costeiras. Rio de Janeiro, Núcleo de Pesquisas Ecológicas de Macaé e Universidade Federal do Rio de Janeiro, RJ, Brasil. p. 117‒149.

Rocha CFD. 1995. Growth of the tropical sand lizard Liolaemus lutzae in southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 16: 257‒264.

Rocha CFD. 1996. Seasonal shift in lizard diet: The seasonality in food resources affecting the diet of Liolaemus lutzae (Tropiduridae). Ciência e Cultura - Journal of the Brazilian Association for the Advancement of Science 48 (4): 264‒269.

Rozenweig M. 1981. A theory of habitat selection. Ecology 62: 327‒335.

Sales RFD, Ribeiro LB, Freire EMX. 2011. Feeding ecology of Ameiva ameiva (Squamata: Teiidae) in a caatinga area of northeastern Brazil. Herpetological Journal 21: 199‒207.

Santana DO, Faria RG, Ribeiro AS, Oliveira ACF, Souza BB, Oliveira DG, Santos EDS, Soares FAM, Gonçalves FB, Calasans HCM, Vieira HS, Cavalcante JG, Marteis LS, Aschoff LC, Rodrigues LC, Xavier MCT, Santana MM, Soares NM, Figueiredo PMFG, Barretto SSB, Franco SC, Rocha SM. 2011. Utilização do microhábitat e comportamento de duas espécies de lagartos do gênero Tropidurus numa área de Caatinga no Monumento Natural Grota do Angico. Scientia Plena 7 (4): 1‒9.

Schoener TW. 1967. The ecological significance of sexual size dimorphism in the lizard Anolis conspersus. Science 155: 474‒477.

Schoener TW. 1974. Resource partitioning in ecological communities. Science 185: 27‒39.

113

Shine R. 1989. Ecological causes for the evolution of sexual dimorphism: a review of the evidence. Quarterly Review in Biology 64: 419‒461.

Simpson EH. 1949. Measurement of diversity. Nature 163: 688.

Siqueira CC, Kiefer MC, Van Sluys M Rocha CFD. (2013). Variation in the diet of the lizard Tropidurus torquatus along its coastal range in Brazil. Biota Neotropica 13 (3): 93‒101.

Slatkin M. 1984. Ecological causes of sexual dimorphism. Evolution 38: 622‒630.

Sousa BM, Cruz CAG. 2008. Hábitos alimentares de Enyalius perditus (Squamata, Leiosauridae) no Parque Estadual do Ibitipoca, Minas Gerais, Brasil. Iheringia 98 (2): 260‒ 265.

Spiller DA, Schoener TW. 1988. An experimental study of the effect of lizards on web-spider communities. Ecological Monographs 58: 57‒77.

Spiller DA, Schoener TW. 1990. A terrestrial Field experiment showing the impact of eliminating top predators on foliage damage. Nature 347: 469‒472.

Teixeira RL. 2001. Comunidade de lagartos da restinga de Guriri, São Mateus - ES. Atlântica 23: 121‒132.

Teixeira RL. 2002. Aspectos ecológicos de Gymnodactylus darwinii (Sauria: Gekkonidae) em Pontal do Ipiranga, Linhares, Espírito Santo, Sudeste do Brasil. Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão 14: 21‒31.

Vitt LJ, Avila-Pires TCS, Zani PA, Espósito MC. 2002. Life in Shade: The Ecology of Anolis trachyderma (Squamata: Polychrotidae) in Amazonian Ecuador and Brazil, with Comparisons to Ecologically Similar Anoles. Copeia 2002 (2): 275‒286.

Vitt LJ, Avila-Pires TCS, Zani PA, Sartorius SS, Espósito MC. 2003a. Life above ground: ecology of Anolis fuscoauratus in the Amazon rain forest, and comparisons with its nearest relatives. Canadian Journal of Zoology 81: 142‒156. 114

Vitt LJ, Carvalho CM. 1995. Niche Partitioning in a Tropical Wet Season: Lizards in the Lavrado Area of Northern Brazil. Copeia 1995 (2): 305‒329.

Vitt LJ, Colli GR. 1994. Geographical ecology of a Neotropical lizard: Ameiva ameiva (Teiidae) in Brazil. Canadian Journal of Zoology 72: 1986‒2008.

Vitt LJ, Pianka ER, Cooper WEJr, Schwenk K. 2003b. History and the global ecology of squamate reptiles. The American Naturalist 162: 44‒60.

Vitt LJ, Pianka ER. 2005. Deep history impacts present-day ecology and biodiversity. Proceedings of the National Academy of Sciences 102: 7877‒7881.

Vitt LJ, Sartorius SS, Avila-Pires TCS, Espósito MC, Miles DB. 2000b. Niche segregation among sympatric Amazonian teiid lizards. Oecologia 122: 410‒420.

Vitt LJ, Sartorius SS, Avila-Pires TCS, Espósito MC. 2001. Life on the leaf litter: the ecology of Anolis nitens tandai in the Brazilian Amazon. Copeia 2001: 401‒412.

Vitt LJ, Sartorius SS, Avila-Pires TCS, Zani PA, Espósito MC. 2005. Small in a big world: Ecology of leaf-litter Geckos in new world tropical forests. Herpetological Monographs 19: 137‒152.

Vitt LJ, Sels RCVL, Ohmart RD. 1981. Ecological relationships among arboreal desert lizards. Ecology 62 (2): 398‒410.

Vitt LJ, Shepard DB, Vieira GHC, Caldwell JP, Colli GR, Mesquita DO. 2008. Ecology of Anolis Nitens brasiliensis in Cerrado Woodlands of Cantão. Copeia 2008 (1): 144‒153.

Vitt LJ, Souza RA, Sartorius SS, Avila-Pires TCS, Espósito MC. 2000a. Comparative Ecology of Sympatric Gonatodes (Squamata: Gekkonidae) in the Western Amazon of Brazil. Copeia 2000 (1): 83‒95.

115

Vitt LJ, Zani PA, Barros AAM. 1997b. Ecological variation among populations of the gekkonid lizard Gonatodes humeralis in the Amazon Basin. Copeia 1997: 32‒43.

Vitt LJ, Zani PA, Caldwell JP, Araujo MCD, Magnusson WE. 1997a. Ecology of Whiptail Lizards (Cnemidophorus) in the Amazon region of Brazil. Copeia 1997: 745‒757.

Vitt LJ, Zani PA, Caldwell JP. 1996. Behavioural ecology of Tropidurus hispidus on isolated rock outcrops in Amazonia. Journal of Tropical Ecology 12 (1): 81‒101.

Vitt LJ, Zani PA, Esposito MC. 1999. Historical ecology of Amazonian lizards: implications for community ecology. Oikos 87: 286‒294.

Vitt LJ, Zani PA. 1996. Ecology of the South American lizard Norops chrysolepis (Polychrotidae). Copeia 1996: 56‒68.

Vitt LJ, Zani PA. 1997. Ecology of the Nocturnal Lizard Thecadactylus rapicauda (Sauria: Gekkonidae) in the Amazon Region. Herpetologica 53: 165‒179.

Vitt LJ, Zani PA. 1998. Ecological relationships among sympatric lizards in a transitional forest in the northern Amazon of Brazil. Journal of Tropical Ecology 14 (1): 63‒86.

Vitt LJ. 1991a. An introduction to the ecology of cerrado lizards. Journal of Herpetology 25: 79‒90.

Vitt LJ. 1991b. Ecology and life history of the scansorial arboreal lizard Plica plica (Iguanidae) in Amazonian Brazil. Canadian Journal of Zoology 69: 504‒511.

Vitt LJ. 1995. The ecology of tropical lizards in the Caatinga of northeast Brazil. Occasional papers of the Oklahoma Museum of Natural History1: 1-29.

Vitt LJ. 2000. Ecological consequences of body size in neonatal and small-bodied lizards in the neotropics. Herpetological Monographs 14: 388‒400.

116

Vrcibradic D, Rocha CFD. 1995. Variação sazonal na dieta de Mabuya macrorhyncha (Sauria, Scincidae) na restinga da Barra de Maricá, RJ. Oecologia brasiliensis Volume l: Estrutura, Funcionamento e Manejo de Ecossistemas Brasileiros. Esteves, FA (Ed.). Pp. 143‒ 153.

Vrcibradic D, Rocha CFD. 1996. Ecological differences in tropical sympatric skinks (Mabuya macrorhyncha and Mabuya agilis) in Southeastern Brazil. Journal of Herpetology 30 (1): 60‒ 67.

Webb CO, Ackerley DD, Mcpeek MA, Donoghue MJ. 2002. Phylogenies and community ecology. Annual Review of Ecology and Systematics 33: 475‒505.

Werneck FP, Colli GR, Vitt LG. 2009. Determinants of assemblage structure in Neotropical dry forest lizards. Austral Ecology 34: 97‒115.

Wilbur HM. 1972. Competition, predation, and the structure of the Ambystoma-Rana sylvatica community. Ecology 53: 3‒21.

Zar JH. 1999. Biostatistical Analysis. 4th ed., Prentice Hall, Inc. Upper Saddle River.

117

2 DIMENSÕES TEMPORAIS E TÉRMICAS DE NICHO DE UM PAR DE ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA

2.1 Introdução

A integaração entre dimensões temporais e espaciais de nicho são relevantes para lagartos que habitam ambientes expostos a condições térmicas extremas, as quais podem restringir a atividade e o uso do espaço, além de constituir um desafio para a regulação apropriada das temperaturas corpóreas. Variações nos ciclos de atividade e o uso diferencial de ambientes térmicos por estes animais ao longo do dia podem se associar a disponibilidade de recursos térmicos adequados (Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Cruz et al. 1998, Gandolfi, Rocha 1998, Faria, Araujo 2004, Kiefer et al. 2007, Meira et al. 2007, Rocha et al. 2009, Ribeiro, Freire 2010, Maia-Carneiro, Rocha 2013a). Em geral, lagartos mantêm suas temperaturas corpóreas dentro de intervalos estreitos, o que pode refletir suas heranças evolutivas (filogenia) (Bogert 1949, Rocha et al. 2009) e as temperaturas apropriadas para seus requerimentos ecológicos e fisiológicos atuais (Adolph, Porter 1993). Para evitar variações pronunciadas produzidas por influências de fatores intrínsecos (e.g. tamanho corpóreo ‒ Garrick 2008, Maia-Carneiro, Rocha 2013b) e extrínsecos (e.g. temperaturas ambientais e vento ‒ Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Rocha et al. 2009, Maia-Carneiro et al. 2012), estes animais são capazes de ajustar comportamentalmente as suas temperaturas corpóreas. Divergências em dimensões de nicho temporais e espaciais (estruturais e térmicas) são importantes para favorecer a coexistência de espécies simpátricas (Pianka 1973, Faria, Araujo 2004, Losos 2009 citado em Losos 2010, Losos 2010), e devido ao parentesco filogenético, o qual é parcialmente responsável por similaridades ecológicas, supostamente há maiores pressões entre espécies proximamente aparentadas evolutivamente. Neste estudo, eu fiz uma tentativa de revelar as complexas inter-relações existentes entre ciclos de atividade diária, ecologia térmica e uso do espaço, parâmetros que têm intricadas interconexões, em duas espécies de lagarto cogenéricas, avaliando possíveis diferenças nas dimensões temporais e térmicas de nicho. Tropidurus hispidus (Spix, 1825) (Squamata, Tropiduridae) e T. semitaeniatus (Spix, 1825) (Squamata, Tropiduridae) vivem em simpatia em afloramentos rochosos no nordeste do Brasil. A primeira espécie é amplamente distribuída ao longo da América do Sul (Rodrigues 1987, 1988, Avila-Pires 1995, Carvalho 2013), enquanto a segunda tem ocorrência restrita ao Brasil (Carvalho 2013). Tropidurus hispidus (Figura 1) 118

pode ser encontrada em diferentes tipos de ambiente ao longo de sua distribuição geográfica, vivendo em enclaves de savana amazônica, Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga (Rodrigues 1987, 1988, Avila-Pires 1995, Carvalho 2013), enquanto T. semitaeniatus (Figura 2) é encontrado em afloramentos rochosos nos biomas Caatinga e Cerrado e em zonas de transição próximas à Mata Atlântica (Carvalho 2013). É esperado que variações climáticas influenciem a determinação das dimensões temporais e térmicas dos nichos nas duas espécies avaliadas neste estudo, embora fatores filogenéticos também possam ser relevantes.

2.2 Objetivos

2.2.1 Objetivos gerais

Neste estudo, eu pretendi analisar os ciclos de atividade (nichos temporais) de T. hispidus e de T semitaeniatus, avaliar em que extensão os microambientes térmicos (temperaturas do ar e temperaturas do substrato) influenciam as taxas de atividade diária e as temperaturas corpóreas dos lagartos encontrados ativos, estimar a intensidade de comportamentos termorregulatórios em relação a temperaturas microambientais e observar possíveis diferenças no uso do tempo e de microambientes térmicos (nicho espacial) que possam facilitar a coexistência em simpatria.

2.2.2 Objetivos específicos

Especificamente, eu pretendi responder às seguintes questões:

(1) Qual é a extensão e o padrão dos ciclos de atividade diária de T. hispidus e de T. semitaeniatus? (2) Qual é o grau de sobreposição interespecífica na dimensão temporal do nicho? (3) Quais são as temperaturas corpóreas médias de T. hispidus e de T. semitaeniatus quando os indivíduos estão ativos? (4) Quais são as amplitudes de variação das temperaturas corpóreas dos lagartos em atividade nestas espécies? (5) Qual é a importância das temperaturas do ar e do substrato para a regulação da temperatura corpórea nestas espécies? (6) Há diferenças interespecíficas no uso dos ambientes térmicos ao longo do dia? 119

(7) Existe algum mecanismo que facilite a coexistência das espécies em simpatria?

2.3 Materiais e métodos

2.3.1 Área de estudo

A coleta de dados foi conduzida em afloramentos rochosos em Igatu, município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil (12°53’S, 41°19’W), nos arredores do Parque Nacional da Chapada Diamantina (uma Unidade de Conservação para proteção da natureza). A Chapada Diamantina está localizada na porção central da Bahia e é caracterizada por um platô de afloramentos rochosos datando da Era Mesoproterozóica (Delgado et al. 1994 apud Pedreira 1997). Em geral, condições altitudinais particulares sustentam um clima mesotérmico do tipo Cwb de acordo com a classificação de Köppen (1923), com temperatures médias anuais abaixo de 22°C (Rocha et al. 2005). Os afloramentos rochosos são ambientes xéricos com elevados níveis de drenagem e exposição constante à radiação solar (Figura 7). Embora a área de estudo seja dominada por afloramentos rochosos, algumas porções do habitat possuem solos arenosos eventualmente cobertos por vegetação rasteira, herbácea e arbustiva e pequenas árvores (Figuras 7A‒7B).

120

Figura 7 ‒ Imagens da área de estudo em Igatu, município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. A área onde os dados foram coletados era composta predominantemente por afloramentos rochosos (A e B), mas também havia solos arenosos e vegetação esparsa dos tipos rasteira, herbácea e arbustiva, assim como arvoretas (C e D).

2.3.2 Coleta de dados

Os dados foram coletados em janeiro e fevereiro de 2013 através de procuras para encontro visual (PEV) (Crump, Scott 1994) limitadas por tempo (30 minutos). As PEV foram conduzidas ao longo de transectos com caminhada lenta através do habitat cuidadosamente procurando por lagartos nos microambientes disponíveis. Para investigar os ciclos de atividade diária de Tropidurus hispidus e de T. semitaeniatus, as PEV foram realizadas a cada hora entre 05:00 h e 19:00 h. Para a coleta de informações, tentativas de captura com laço ou manualmente foram realizadas sempre que um indivíduo era localizado. Portanto, os indivíduos das duas espécies foram manipulados dentro dos intervalos de 30 minutos durante os quais as PEV foram conduzidas. As taxas de atividade foram estimadas baseadas no número de indivíduos ativos em cada intervalo de hora durante as PEV. Para cada lagarto capturado, eu registrei a temperatura 121

corpórea (Tc) usando um termômetro cloacal de leitura rápida Miller & Weber com precisão de 0,2°C. A Tc média em atividade foi estimada através da média aritmética de todas as temperaturas corpóreas de cada espécie obtidas durante este estudo. Cada indivíduo capturado foi identificado por marcações com tinta no corpo e por corte de falange distal para eliminar a ocorrência de pseudo-replicação e foram considerados para o estudo somente se capturados em até 30 segundos após o primeiro avistamento. As temperaturas dos microambientes aos quais os lagartos estavam expostos

[temperatura do ar (Ta) 1 centímetro acima do local onde o lagarto foi inicialmente avistado e temperatura do substrato (Ts) no mesmo local] foram medidas usando o termômetro Miller & Weber (precisão de 0,2°C). O comprimentro rostro-cloacal (CRC) e a massa corpórea dos lagartos foram medidas com paquímetro Mitutoyo (precisão de 0,01 mm) e com dinamômetros Pesola (precisão de 0,25 g para indivíduos de até 30 g e de 1,0 g para aqueles mais pesados do que 30 g), respectivamente. Adicionalmente, eu registrei características do ambiente térmico utilizado pelos lagartos [sombra, luz filtrada (mosaico de luz e sombra) e luz solar direta] no momento do primeiro encontro.

2.3.3 Análise de dados e procedimentos estatísticos

Para estimar o nível de similaridade de nichos temporais entre T. hispidus e T. semitaeniatus eu comparei os ciclos de atividade diária destas espécies através do índice de 2 2 sobreposição de Pianka Ojk = Σ pij pik / √ Σ pij pik , onde pij e pik são as proporções de indivíduos das espécies j e k encontrados ativos em cada intervalo de hora i durante as PEV (Pianka 1973). Para avaliar se o nível de sobreposição na dimensão temporal dos nichos ocorreu ou não devido a interações interespecíficas, o valor observado do índice de Pianka (1973) foi comparado com o esperado a partir de 1000 simulações realizadas através de modelos nulos com algoritmo de aleatorização 3 e os estados dos recursos equiprováveis (Winemiller, Pianka, 1990). O padrão de atividade diária de cada espécie também foi comparado utilizando as proporções de indivíduos encontrados ativos em cada intervalo de hora com o teste Kolmogorov-Smirnov (Zar 1999).

Visando avaliar se as Tc dos lagartos e as temperaturas dos microambientes usados por eles difereriram entre espécies eu realizei o teste U de Mann-Whitney (Zar 1999). Para cada espécie (T. hispidus e T. semitaeniatus), os níveis de interdependência entre temperaturas corpóreas e microambientais (Ta e Ts) foram testados através de correlações não-paramétricas 122

de Spearman. Para avaliar os níveis de interdepência do CRC e da massa corpórea com a Tc de T. hispidus e de T. semitaeniatus eu conduzi correlações não-paramétricas de Spearman.

Para testar a existência de diferenças intraespecíficas entre as temperaturas corpóreas e as temperaturas microambientais e entre as Ta e asTs eu realizei testes U de Mann-Whitney. Os níveis de termorregulação comportamental de T. hispidus e de T. semitaeniatus foram estimados através da diferença entre as temperaturas corpóreas dos lagartos ativos e as respectivas temperaturas microambientais (∆T), onde ∆Ta = (Tc ‒ Ta) e ∆Ts = (Tc ‒ Ts) (Vrcibradic, Rocha 1998, Kiefer et al. 2007, Sousa, Freire 2011, Maia-Carneiro, Rocha

2013a). Comportamento termorregultório ativo é presumido quando a Tc não reflete precisamente as temperaturas microambientais as quais os lagartos estavam expostos (Vrcibradic, Rocha 1998, Kiefer et al. 2007, Maia-Carneiro, Rocha 2013a). Ao contrário, termorregulação passiva é caracterizada por temperaturas corpóreas de lagartos ativos similares àquelas do ambiente térmico circundante (Vrcibradic, Rocha 1998, Kiefer et al.

2007, Maia-Carneiro, Rocha 2013a). Portanto, quanto maior os valores absolutos de ∆Ta e de

∆Ts maior o nível de termorregulação ativa relativo às correspondentes temperaturas microambientais (ar e substrato, respectivamente) (Vrcibradic, Rocha 1998, Kiefer et al. 2007, Sousa, Freire 2011, Maia-Carneiro, Rocha 2013a). Para analisar a ocorrência de diferenças interespecíficas e intraespecíficas em valores de ∆Ta e de ∆Ts eu realizei testes U de Mann-Whitney. Para avaliar a existência de correlações entre as ∆Ta e as Ta e entre as ∆Ts e as Ts eu conduzi correlações não paramétricas de Spearman para cada espécie. Os níveis de termorregulação comportamental também foram estimados através do percentual de valores negativos de ∆Ta e de ∆Ts, o que revela a frequência na qual as temperaturas corpóreas foram mais baixas do que as temperaturas microambientais (Vrcibradic, Rocha 1998, Kiefer et al. 2007, Sousa, Freire 2011, Maia- Carneiro, Rocha 2013a). Valores próximos a zero indicam reduzido nível de termorregulação comportamental (próximo ao termoconformismo) e valores elevados sugerem termorregulação ativa. As interpretações de estimativas de níveis de termorregulação comportamental através do cálculo de ∆T e do percentual de valores negativos devem considerar quais são as principais fontes de calor ambientais utilizadas pelos indivíduos para termorregulação e as diferenças entre temperaturas microambientais. Os valores médios de

∆Ta e de ∆Ts foram calculados para cada espécie usando média aritmética ± 1 desvio-padrão.

123

2.4 Resultados

2.4.1 Dimensões temporais de nicho

Indivíduos Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus permaneceram ativos ao longo de todo o período de luz diurna e apresentaram um padrão de atividade bimodal (Figura 8). Os primeiros lagartos T. hispidus ativos foram avistados próximo às 05:00 h e o número de lagartos aumentou até atingir o primeiro pico entre 12:00 h e 14:00 h. Entre 14:00 h e 15:00 h o número de indivíduos ativos declinou, e de 15:00 h até 16:00 h suas taxas de movimentação aumentaram novamente e alcançaram o segundo pico. A partir de 16:00 h, número de indivíduos tendeu a descrescer, com a atividade encerrada em torno de 19:00 h (Figura 8A). Lagartos T. semitaeniatus iniciaram a atividade aproximadamente 06:00 h, atingindo o primeiro pico entre 10:00 h e 12:00 h. A partir de 12:00 h até às 14:00 h o número de indivíduos ativos declinou e outro pico foi alcançado entre 14:00 h e 17:00 h. Lagartos T. semitaeniatus finalizaram o ciclo de atividade diária aproximadamente às 19:00 h (Figura

8B). O índice de sobreposição (Oij) revelou uma similaridade no eixo temporal do nicho entre espécies de 0,886, enquanto o valor médio dos índices simulados foi 0,800 (variância = 0,00239). O nível observado de sobreposição na dimensão temporal dos nichos foi maior do que o esperado segundo modelos nulos (P = 0,039). Os padrões de atividade diária não diferiram interespecificamente (Kolmogorov-Smirnov, Dmax = 0,286, P = 0,526).

Figura 8 ‒ Número [frequência (%) acima das barras] de indivíduos (A) Tropidurus hispidus (N = 104) e (B) Tropidurus semitaeniatus (N = 143) ativos a cada hora ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

124

2.4.2 Variações diárias das temperaturas corpóreas e influências das temperaturas microambientais e dos tamanhos corpóreos para a termorregulação

As Tc médias de indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus em atividade foram 34,3 ± 2,5°C (amplitude: 26,6 ‒ 37,8°C, N = 51) e 34,8 ± 2,4°C (amplitude: 27,6 ‒ 38,6°C, N = 143) respectivamente (Tabela 7), e ambas variaram ao longo do dia, apresentando valores mais baixos no inicio das manhãs e no fim das tardes quando indivíduos de ambas as espécies iniciaram e encerraram seus ciclos diários de atividade, respectivamente. As temperaturas corpóreas de T. hispidus e de T. semitaeniatus aumentaram progressivamente e atingiram os valores mais elevados entre 10:00 h e 16:00 h, de onde decresceram continuamente até o encerramento dos períodos de atividade diária destes lagartos (Figura 9).

125

Tabela 7 ‒ Médias ± 1 desvio-padrão (amplitude e número de observações entre parênteses) de temperaturas corpóreas, do ar e do substrato (todas em °C), comprimentro rostro-cloacal (mm) e massa corpórea (g) de indivíduos Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus amostrados ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Dados Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Temperatura corpórea 34,3  2,5 (26,6 – 37,8, N = 51) 34,8  2,4 (27,6 – 38,6, N = 143) Temperatura do ar 30,1  2,7 (24,4 – 36,6, N = 51) 31,4  3,2 (23,4 – 38,0, N = 143) Temperatura do substrato 31,6  3,2 (26,0 – 43,2, N = 51) 33,9  3,8 (25,0 – 43,6, N = 143) Comprimento rostro-cloacal 91,2  19,7 (46,4 – 124,9, N = 51) 59,1  7,0 (39,1 – 75,7, N = 143) Massa corpórea 29,3  18,9 (2,8 – 76,5, N = 49) 4,9  1,8 (1,5 – 9,8, N = 142)

126

Figura 9 ‒ Temperaturas corpóreas (°C) de indivíduos (A) Tropidurus hispidus (N = 51) e (B) Tropidurus semitaeniatus (N = 143) ativos em cada intervalo de hora ao longo dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

127

Não houve diferença na Tc de lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus ativos (Mann- Whitney, U = 3.173,5, P = 0,169, N = 194). Os microambientes térmicos utilizados pelos lagartos diferiram entre as espécies (Ta: Mann-Whitney, U = 2.571,0, P = 0,002, N = 194; Ts: Mann-Whitney, U = 2.271,5, P < 0,0001, N = 194), com T. hispidus ocupando microambientes com temperaturas comparativamente menores do que T. semitaeniatus

(Tabela 7). A Tc de indivíduos T. hispidus ativos foi positivamente correlacionada a Ta

(correlação de Spearman, rs = 0,588, P < 0,0001, N = 51) e a Ts (correlação de Spearman, rs = 0,697, P < 0,0001, N = 51) (Tabela 7) (Figuras 10A e 10B). A mesma tendência foi observada em T. semitaeniatus seja com relação a Ta (correlação de Spearman, rs = 0,635, P < 0,0001, N

= 143) ou a Ts (correlação de Spearman, rs = 0,598, P < 0,0001, N = 143) (Tabela 7) (Figuras

10C e 10D). Em T. hispidus, a Tc não foi correlacionada com o CRC (correlação de

Spearman, rs = 0,207, P = 0,146, N = 51) e com a massa corpórea (correlação de Spearman, rs = 0.222, P = 0.118, N = 49) (Tabela 7). Resultados similares ocorreram em T. semitaeniatus

(CRC: correlação de Spearman, rs = 0,019, P = 0,822, N = 143; massa corpórea: correlação de

Spearman, rs = 0,066, P = 0,436, N = 142) (Tabela 7).

128

129

2.4.3 Níveis de termorregulação comportamental

A Tc de lagartos T. hispidus ativos foi mais elevada do que as temperaturas do ar (Mann-Whitney, U = 325,0, P < 0,0001) e do substrato (Mann-Whitney, U = 2.014,5, P <

0,0001) (Tabela 7). Em T. semitaeniatus, a Tc teve maiores valores em comparação com a Ta

(Mann-Whitney, U = 3.868,0, P < 0,0001) e com a Ts (Mann-Whitney, U = 11.849,0, P = 130

0,020) (Tabela 7). Em ambas as espécies, a Ts foi mais alta em comparação com a Ta (T. hispidus: Mann-Whitney, U = 960,5, P = 0,023; T. semitaeniatus: Mann-Whitney, U = 6.278,5, P < 0,0001). Intraespecificamente, tanto T. hispidus quanto T. semitaeniatus tiveram maiores valores das ∆Ta do que das ∆Ts (T. hispidus: Mann-Whitney, U = 1.700,0, P = 0,007; T. semitaeniatus: Mann-Whitney, U = 13.562,0, P < 0,0001) (Tabela 8). Em T. hispidus, a

∆Ta foi negativamente correlacionada com a Ta (correlação de Spearman, rs = ‒ 0,405, P =

0,003, N = 51), o que também ocorreu entre a ∆Ts e a Ts (correlação de Spearman, rs = ‒

0,354, P = 0,011, N = 51). Em T. semitaeniatus, a ∆Ta e a ∆Ts foram negativamente correlacionadas com a Ta (correlação de Spearman, rs = ‒ 0,628, P < 0,0001, N = 143) e com a Ts (correlação de Spearman, rs = ‒ 0,240, P = 0,004, N = 143), respectivamente. Considerando divergências interespecíficas nas diferenças entre temperaturas corpóreas e temperaturas microambientais, T. hispidus teve maiores valores tanto da ∆Ta (Mann-Whitney,

U = 4.420,5, P = 0,024, Figura 11A) quanto da ∆Ts (Mann-Whitney, U = 4.327,5, P = 0,048, Figura 11B) em comparação com T. semitaeniatus (Tabela 8). Os percentuais de valores negativos em T. hispidus foram 3,9% para ∆Ta e 7,8% para ∆Ts, e em T. semitaeniatus foram

2,1% para ∆Ta e 36,4% para ∆Ts (Tabela 8).

Tabela 8 ‒ Valores médios e desvio-padrão (DP) das diferenças absolutas (∆T) entre as temperaturas corpóreas e as temperaturas do ar (∆Ta, °C) e entre as temperaturas corpóreas e as temperaturas do substrato (∆Ts, °C), amplitude das diferenças absolutas e percentual de valores negativos (%) em Tropidurus hispidus e em Tropidurus semitaeniatus amostrados ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

∆T/Espécies N Média ± DP Amplitude % de valores negativos

∆Ta Tropidurus hispidus 51 4,3  2,3 0,2 – 10,2 3,9 Tropidurus semitaeniatus 143 3,5  2,2 0 – 12,0 2,1

∆Ts Tropidurus hispidus 51 3,0  2,2 0 – 9,0 7,8 Tropidurus semitaeniatus 143 2,3  1,9 0 – 9,4 36,4

131

Figura 11 ‒ Diferenças nas (A) ∆Ta (diferença entre as temperaturas corpóreas e as

Brasil. Tanto ∆Ta quanto ∆Ts foram maiores para T. hispidus do que para T. semitaeniatus.

Lagartos T. hispidus foram primeiramente avistados principalmente em manchas de luz filtrada, enquanto indivíduos T. semitaeniatus foram inicialmente vistos em microambientes expostos à iluminação direta de luz do sol (Figura 12). Durante a manhã, entre 07:00 h e 11:00 h, lagartos T. hispidus foram encontrados principalmente em microambientes com exposição solar direta (Figura 12A). A partir das 09:00 h, os indivíduos 132

desta espécie começaram a utilizar microambientes sombreados e com luz solar deplecionada (Figura 12A). Durante o meio-dia (12:00 h), houve um pico considerando o número de lagartos usando porções sombreadas do ambiente (Figura 12A). Lagartos T. hispidus ocuparam principalmente microambinetes com luz filtrada entre 11:00 h e 16:00 h (Figura 12A). Com relação à T. semitaeniatus, houve uma tendência destes lagartos utilizarem locais com luz solar direta durante todo o ciclo de atividade diária (Figura 12B). A partir de 08:00 h, os indivíduos começaram a utilizar microambientes com iluminação solar deplecionada, e entre 14:00 h e 16:00 h foi o período do dia durante o qual estes lagartos usaram mais frequentemente microambientes sombreados (Figura 12B).

Figura 12 ‒ Número de indivíduos (A) Tropidurus hispidus (N = 44) e (B) Tropidurus semitaeniatus (N = 121) ativos usando diferentes ambientes térmicos (sombra, luz solar filtrada e insolação direta) em casa intervalo de hora ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

133

2.5 Discussão

2.5.1 Dimensões temporais do nicho

Os ciclos de atividade diária de T. hispidus e de T. semitaeniatus em Igatu duraram enquanto houve luz solar diurna disponível (e ainda mais ‒ veja abaixo). Em geral, forrageadores sedentários, devido a requerimentos térmicos por temperaturas não tão elevadas em comparação com forrageadores ativos, tendem a ter ciclos de atividade diária mais longos pois podem estar ativos durante horas de baixas temperaturas ambientais tais quais inícios de manhãs e fins de tarde (Bergallo, Rocha 1993, Hatano et al. 2001, Filogonio et al. 2010). Variações de condições climáticas locais podem afetar o ciclo de atividade diária de lagartos Tropidurus (Ribeiro et al. 2008, Filogonio et al. 2010, Veláquez, González 2010), entretanto, a extensão da atividade diária de espécies neste gênero é similar independentemente de diferenças climáticas, extendendo-se ao longo da maior parte do período de luz do dia (Rocha, Bergallo 1990, Van Sluys 1992, Bergallo, Rocha 1993, Vitt 1993, 1995, Vitt, Carvalho, 1995, Teixeira-Filho et al. 1996, Vitt et al. 1996, Gandolfi, Rocha 1998, Vitt, Zani 1998, Hatano et al. 2001, Rocha et al. 2002; Faria, Araujo 2004, González et al. 2004, Van Sluys et al. 2004, Meira et al. 2007,, Pontes et al. 2008, Vargens et al. 2008, Ribeiro et al. 2008, 2009, Filogonio et al. 2010, Ribeiro, Freire 2010, Veláquez, González 2010, Caldas et al. 2015). Este conservantismo em dimensões temporais de nicho presumivelmente ocorre devido a heranças evolutivas de ancestrais comuns (parentesco filogenético). Influências de fatores 134

ecológicos são suportadas pelas progressões diárias contíguas das taxas de movimentação dos lagartos e das temperaturas microambientais, com os indivíduos aumentado os seus níveis de atividade com a elevação destas temperaturas e os diminuindo com o seu decréscimo, e na redução do ritmo de atividade em períodos de condições ambientais desfavoráveis. Tal qual neste estudo, longas durações de ciclos de atividade diária são conhecidas em outras localidades tanto em T. hispidus no Brasil (Vitt 1995, Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Vitt, Zani 1998, Van Sluys et al. 2004, Pontes et al. 2008, Ribeiro, Freire 2010) e na Venezuela (González et al. 2004, Veláquez, González 2010) quanto em T. semitaeniatus no Brasil (Vitt 1995, Ribeiro, Freire 2010, Caldas et al. 2015); entretanto, em Igatu estes lagartos tiveram as atividades diárias levemente extendidas. Na verdade, em um ambiente peri- antrópico em Igatu, um indivíduo T. hispidus foi avistado ativo aproximadamente às 20:30 h, quando luz diurna não era mais disponível. O lagarto estava a menos de 0,5 m de uma lâmpada incandescente e estava termorregulando através de posturas corpóreas e de aproximação e afastamento da fonte de calor (i.e., a lâmpada). A luminosidade emitida pela lâmpada era atrativa para diferentes tipos de artrópodes que o lagarto pôde capturar facilmente. Discrepâncias entre períodos de atividade realizados e potenciais dependem de decisões comportamentais dos lagartos, as quais podem ser parcialmente determinadas por regimes seletivos locais. Portanto, embora haja influências da filogenia em nichos temporais de lagartos, aparentemente indivíduos podem variar nesta dimensão do nicho sob condições ambientais favoráveis (e.g. fontes de calor adequadas à termorregulação e suprimento alimentar apropriado). Os ciclos de atividade diária de T. hispidus e de T. semitaeniatus em Igatu apresentaram um padrão bimodal, com redução da taxa de movimentação dos indivíduos no ambiente ao redor do meio-dia. Lagartos Tropidurus frequentemente evitam horas em que as condições ambientais estão desfavoráveis durante alguns períodos do ano, o que pode produzir um padrão de atividade diária bimodal; entretanto, eles podem apresentar padrão unimodal em outras ocasiões (Van Sluys 1992, Hatano et al. 2001, Pontes et al. 2008, Ribeiro et al. 2009, Filogonio et al. 2010; Veláquez, González 2010). Estas variações em dimensões temporais de nicho são comumente atribuídas a diferenças em características do ambiente térmico (Hatano et al. 2001, Ribeiro et al. 2008, Filogonio et al. 2010). A redução da taxa de movimentação dos indivíduos T. hispidus (veja também Pontes et al. 2008, Veláquez, González 2010) e T. semitaeniatus em Igatu ocorreu durante as horas mais quentes do dia (entre 14:00 e 15:00 em T. hispidus e entre 12:00 e 14:00 em T. semitaeniatus) presumivelmente para evitar a exposição a temperaturas ambientais elevadas, as quais podem 135

atingir valores acima de 50°C em solos arenosos em Igatu (observação pessoal), e, portanto, a riscos de superaquecimento e morte (Mosauer 1936).

2.5.2 Temperaturas corpóreas

A Tc de T. hispidus e de T. semitaeniatus ativos em Igatu não diferiu interespecificamente e variou ao longo do dia. Comparações de valores de temperaturas corpóreas entre espécies incluídas em Tropidurus sugere a ocorrência de influências filogenéticas, desde de que estas tendem a serem similares independentemente de características particulares de ambientes térmicos locais (Rocha, Bergallo 1990, Van Sluys 1992, Bergallo, Rocha 1993, Vitt 1993, 1995, Martori, Aun 1994, Vitt, Carvalho 1995, Teixeira-Filho et al. 1996, Vitt et al. 1996, Colli, Paiva 1997, Cruz 1998, Cruz et al. 1998, Gandolfi, Rocha 1998, Hatano et al. 2001, Rocha et al. 2002, Faria, Araujo 2004, Van Sluys et al. 2004, Kiefer et al. 2005, Kohlsdorf, Navas 2006, Ribeiro et al. 2008, Vargens et al.

2008, Ribeiro, Freire 2010, Velásquez, González 2010, Tabela 9). Entretanto, a Tc de lagartos neste gênero pode ser afetada por variações térmicas dentro de e entre localidades, mudando de acordo com condições ambientais (Van Sluys et al. 2004, Kiefer et al. 2005, Kohlsdorf,

Navas 2006; Ribeiro et al. 2008, Vargens et al. 2008, Ribeiro and Freire 2010). A Tc de T. hispidus em Igatu e em outras localidades também revela conservatismo, embora possa variar atingindo menores e maiores valores (veja a Tabela 9). Com relação a T. semitaeniatus, a Tc em Igatu foi comparativamente menor do que aquela relatada para uma população de Caatinga (Vitt 1995), no entanto, mais semelhante aquela ocorrendo em outro local no mesmo Bioma (Ribeiro, Freire 2010). De modo similar aos efeitos do ambiente térmico nas taxas de atividade diária de T. hispidus e de T. semitaeniatus em Igatu, variações diárias em temperaturas microambientais também afetaram a Tc destes lagartos, como indicado pelas progressões diárias contíguas de temperaturas corpóreas e microambientais, com indivíduos atingindo temperaturas corpóreas comparativamente menores em horas mais frias do dia (início de manhãs e fins de tarde) e maiores nos períodos mais quentes.

136

Tabela 9 ‒ Médias, desvios-padrões (DP) e amplitudes das temperaturas corpóreas (Tc), do ar (Ta) e do substrato (Ts) (todas quando disponíveis e em °C), localidade amostrada e fonte da informação de estudos com espécies de Tropidurus.

Espécie Tc ± DP (amplitude) Ta ± DP (amplitude) Ts ± DP (Amplitude) Localidade* Fonte T. etheridgei 35,8 ± 2,5 (28,0 ‒ 43,7) 31,3 ± 2,6 (26,6 ‒ 33,8) 31,7 ± 2,9 (25,5 ‒ 38,4) Argentina Cruz et al. 1998 T. hispidus 35,9 ± 0,13 (30,6 ‒ 39,6) 31,8 ± 0,14 (26,8 ‒ 36,4) 34,9 ± 0,15 (30,6 ‒ 39,5) Caatinga Vitt 1995 T. hispidus 34,4 ± 0,28 28,7 ± 0,16 30,8 ± 0,27 Savana Amazônica Vitt, Carvalho 1995 T. hispidus 34,1 (25,0 ‒ 39,0) 28,9 ± 0,25 (23,2 ‒ 35,2) 31,9 ± 0,36 (24,0 ‒ 44,6) Floresta Amazônica Vitt et al. 1996 T. hispidus 35,98 ± 1,55 33,27 ± 1,85 34,67 ± 3,02 Savana Amazônica Colli, Paiva 1997 T. hispidus 32,2 ± 3,4 (23,8 ‒ 36,4) 24,5 ± 2,0 (21,0 ‒ 29,8) ‒ Afloramento rochoso Van Sluys et al. 2004 T. hispidus 33,1 ± 2,2 ‒ ‒ Caatinga Ribeiro, Freire 2010 T. hispidus 34,1 ± 2,5 ‒ ‒ Caatinga Ribeiro, Freire 2010 T. hispidus 36,1 ± 1,07 (33,5 ‒ 37,7) 30,63 31,05 bosque Velásquez, Gonzáles 2010 T. hispidus 35,27 ± 1,6 (32,6 ‒ 37,8) 31,21 32,45 bosque Velásquez, Gonzáles 2010 T. hygomi 35,44 ± 2,57 ‒ ‒ Caatinga Kohlsdorf, Navas 2006 T. hygomi 32,9 ± 2,0 (26,9 ‒ 36,4) 31,4 ± 2,0 (26,3 ‒ 35,3) 30,7 ± 2,0 (25,4 ‒ 36,6) Restinga Vargens et al. 2008 T. insulanus 34,52 ± 2,40 28,14 ± 2,53 30,01 ± 3,78 Cerrado Colli apud Kohlsdorf, Navas 2006 T. itambere 34,1 ± 2,02 (27,8 ‒ 38,4) 26,3 ± 2,68 (19,0 ‒ 32,0) ‒ Afloramento rochoso Van Sluys 1992 T. itambere 34,06 ± 4,0 27,02 ± 2,67 30,13 ± 3,5 Savana Amazônica Colli, Paiva 1997 T. itambere 33,07 ± 2,84 (22,0 ‒ 38,0) 25,72 ± 3,34 (14,7 ‒ 34,8) 27,42 ± 4,21 (17,5 ‒ 38,8) Cerrado Faria, Araujo 2004 137

T. itambere 30,9 ± 2,73 ‒ ‒ Cerrado Kohlsdorf, Navas 2006 T. montanus 31,7 ± 3,5 (25,8 ‒ 38,2) 24,4 ± 3,1 (21,4 ‒ 35,0) ‒ Afloramento rochoso Van Sluys et al. 2004 T. montanus 34,7 ‒ ‒ Minas Gerais Kiefer apud Kiefer et al. 2005 T. oreadicus 35,8 ± 1,5 (32,0 ‒ 38,1) ‒ ‒ Canga Amazônica Rocha, Bergallo 1990 T. oreadicus 32,9 ± 0,42 28,6 ± 0,29 30,4 ± 0,45 Floresta chuvosa Vitt 1993 T. oreadicus 34,04 ± 3,47 28,68 ± 3,45 30,4 ± 3,67 Savana Amazônica Colli, Paiva 1997 T. oreadicus 33,48 ± 2,08 (22,0 ‒ 38,0) 26,37 ± 2,81 (17,6 ‒ 34,3) 28,03 ± 3,54 (19,3 ‒ 39,4) Cerrado Faria, Araujo 2004 T. psamonastes 37,55 ± 1,95 ‒ ‒ Caatinga Kohlsdorf, Navas 2006 T. semitaeniatus 37,1 ± 0,15 (29,0 ‒ 40,6) 32,1 ± 0,15 (20,7 ‒ 36,8) 35,8 ± 0,15 (28,9 ‒ 39,6) Caatinga Vitt 1995 T. semitaeniatus 35,8 ± 1,7 ‒ ‒ Caatinga Ribeiro, Freire 2010 T. semitaeniatus 34,4 ± 2,1 ‒ ‒ Caatinga Ribeiro, Freire 2010 T. sp.1 35,7 ± 0,03 29,9 ± 0,21 31,5 ± 0,65 Floresta chuvosa Vitt 1993 T. sp.2 36,2 ± 0,28 29,9 ± 0,24 ‒ Floresta chuvosa Vitt 1993 T. sp.3 35,7 ± 0,5 25,9 ± 0,64 30,2 Floresta chuvosa Vitt 1993 T. spinulosus 34,22 ± 1,83 (29,2 ‒ 37,8) 29,33 ± 2,9 (24,3 ‒ 34,5) 29,36 ± 3,54 (22,1 ‒35,5) Argentina Cruz 1998 T. spinulosus 30,3 (20 ‒ 37,8) 31,4 27,7 Argentina Martori, Aun 1994 T. torquatus 35,6 ± 1,9 ‒ ‒ Restinga Bergallo, Rocha 1993 T. torquatus 35,3 ± 2,6 (25,6 ‒ 40,2) 29,0 ± 3,3 ‒ 30,3 ± 4,4** ‒ Restinga Teixeira-Filho et al. 1996 T. torquatus 34,0 ± 0,4 29,3 ± 0,4 ‒ Ambiente aberto arenoso Gandolfi, Rocha 1998 T. torquatus 34,8 ± 2,4 (28,6 ‒ 39,0) ‒ ‒ Restinga Hatano et al., 2001 T. torquatus 34,0 ± 3,7 (23,8 ‒ 38,0) ‒ ‒ Ilha oceânica Rocha et al. 2002 138

T. torquatus† 30,8 ± 4,5 ‒ 36,2 ± 1,5 25,4 ± 3,1 ‒ 32,4 ± 3,2 26,2 ± 3,2 ‒ 35,1 ± 3,9 Restinga Kiefer et al. 2005 T. torquatus 33,27 ± 2,15 ‒ ‒ Cerrado Kohlsdorf, Navas 2006 T. torquatus 32,4 ± 2,7 28,3 ± 3,7 30,2 ± 4,5 Afloramento rochoso Ribeiro et al. 2008 T. torquatus 30,4 ± 3,0 26,4 ± 3,1 28,5 ± 4,1 Afloramento rochoso Ribeiro et al. 2008 * Para descrições mais detalhadas sobre as características de cada ambiente local consulte as referências citadas. ** Amplitude. † Amplitudes de médias e desvios-padrões de 10 populações costeiras.

139

A Tc de T. hispidus e de T. semitaeniatus em Igatu variou mais amplamente comparando com estas espécies em outras localidades (Vitt 1995, Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Colli, Paiva 1997, Ribeiro, Freire 2010, Velásquez, González 2010). Isto pode ter ocorrido porque em Igatu os indivíduos tiveram ciclos de atividade diária mais amplos, com lagartos permanecendo ativos em períodos de temperaturas ambientais relativamente baixas, o que não permite o alcance de temperaturas corpóreas elevadas. Indivíduos capturados nos inícios de manhãs e nos finais de tarde contribuíram para as maiores variações nas Tc em Igatu, enquanto em outros locais os lagartos foram capturados ao longo dia em períodos de comparativamente menores variações no ambiente térmico (veja Vitt 1995, Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Colli, Paiva 1997, Velásquez, González 2010). Entretanto, lagartos T. hispidus no estado de Minas Gerais (Brasil) apresentaram maior variação na Tc em comparação a Igatu e a outras localidades apesar do período de atividade mais curto (Van Sluys et al. 2004). Isto provavelmente ocorreu devido a temperaturas ambientais relativamente menores em Minas Gerais do que em Igatu e em outros locais, o que pode restringir a termorregulação destes animais. Na verdade, as Tc destes lagartos tenderam a variar mais amplamente em populações expostas a temperaturas ambientais mais variáveis e menos em locais com temperaturas relativamente mais constantes (Tabela 9). Portanto, variações de temperaturas corpóreas de lagartos podem se associar à extensão de seus ciclos de atividade diária, ou seja, às dimensões temporais de nicho. Indivíduos T. semitaeniatus utilizaram maiores temperaturas do ar e do substrato do que T. hispidus, o que é sugestivo de que lagartos da primeira espécie necessitam temperaturas microanbientais mais elevadas comparados aos da segunda espécie. O início do período de atividade de T. semitaeniatus aproximadamente uma hora após T. hispidus pode ter ocorrido devido a diferenças interespecíficas relacionadas com requerimentos térmicos. Indivíduos da primeira espécie podem ter as suas atividades restringidas pelas baixas temperaturas microambientais em inícios de manhãs devido a limitações quanto a regulação da temperatura corpórea. Na verdade, os dados disponíveis sugerem que lagartos T. hispidus tendem a usar microambientes com temperaturas comparativamente mais baixas em comparação com T. semitaeniatus (veja a Tabela 9). Além disso, considerando a importância de microambientes como recursos térmicos, os lagartos T. semitaeniatus podem ter sido excluídos por indivíduos T. hispidus de microambientes com temperaturas mais adequadas, o que poderia expô-los a temperaturas inapropriadamente elevadas. Estudos adicionais são necessários para avaliar esta ocorrência, porém, interações agonísticas interespecíficas, com 140

consequente deslocamento dos lagartos dos locais inicialmente ocupados, observadas durante a execução deste estudo indicam a existência de interferência entre os indivíduos. O uso de microambientes térmicos mais quentes por lagartos T. semitaeniatus do que por T. hispidus também pode ter ocorrido devido a propriedades de inércia térmica de cada espécie, com indivíduos com corpos maiores possuindo maior capacidade de conservação de calor, e para prevenir riscos associados ao superaquecimento. Lagartos grandes têm menores razões superfície/volume em comparação com lagartos menores e isto resulta em aumento da inércia térmica, taxas mais lentas de aquecimento e de resfriamento e menor suceptibilidade de arrefecimento por convecção (Porter, Gates 1969, Carothers et al. 1997, Garrick 2008, Maia-Carneiro, Rocha 2013b). A maior capacidade de retenção de calor por lagartos maiores pode resultar em riscos de superaquecimento aumentados em ambientes abertos caracterizados por altas temperaturas. Supostamente, indivíduos T. hispidus podem ter utilizado microambientes térmicos com menores temperaturas comparando com lagartos T. semitaeniatus para prevenir tais riscos em Igatu. Além disso, a maior inércia térmica de lagartos grandes permite a eles estarem expostos a baixas temperaturas ambientais por períodos mais longos porque são capazes de manter mais facilmente suas temperauras corpóreas em comparação com lagartos menores.

As temperaturas corpóreas de T. hispidus e de T. semitaeniatus em Igatu foram positivamente correlacionadas com a Ta e com a Ts, o que indicou que estas temperaturas microambientais e as temperaturas corpóreas dos lagartos durante a atividade foram interdependentes e que os indivíduos utilizaram estes componentes dos ambientes térmicos para o ajuste adequado de suas temperaturas corpóreas. Resultados similares foram relatados também para outras espécies do gênero (Rocha, Bergallo 1990, Van Sluys 1992, Bergallo, Rocha 1993, Vitt 1993, 1995, Vitt, Carvalho 1995, Teixeira-Filho et al., 1996, Vitt et al. 1996, Cruz 1998, Cruz et al. 1998, Hatano et al. 2001, Rocha et al. 2002, Faria, Araujo 2004, Kiefer et al. 2005, Ribeiro et al. 2008, Vargens et al. 2008) e parece ser uma tendência comum entre estes lagartos. Além disso, tanto para T. hispidus quanto para T. semitaeniatus em Igatu, tal qual como em outras espécies de Tropidurus (e.g. Rocha, Bergallo 1990, Teixeira-Filho et al. 1996, Vitt et al. 1996, Ribeiro et al. 2008), juntamente com as temperaturas do ar e do substrato, a radiação solar direta (como indicado pelo uso de microambientes térmicos distintos em termos de disponibilidade de luz e de sombra ao longo do dia) foi relevante para a regulação da temperatura corpórea.

141

2.5.3 Termorregulação comportamental

A Tc foi maior seja em comparação à Ta ou à Ts em T. hispidus e em T. semitaeniatus em Igatu e, apesar das diferenças interespecíficas no uso de ambientes térmicos, as Tc não diferiram entre espécies, o que é sugestivo de que os indivíduos destas espécies exibiram termorregulação comportamental e mantiveram suas temperaturas corpóreas dentro de amplitudes apropriadas durante seus ciclos de atividade diária. Tanto em T. hispidus quanto em T. semitaeniatus em Igatu, quanto maior a Ta menor a ∆Ta e quanto maior a Ts menor a

∆Ts, o que ocorreu porque com o aumento das temperaturas dos microambientes estas se aproximaram de valores dentro da amplitude de temperaturas corpóreas requeridas pelos lagartos. Tanto as ∆Ta quanto as ∆Ts foram estimadas atráves das diferenças entre temperaturas corpóreas e temperaturas microambientais, e se as diferenças diminuem com o aumento das temperaturas microambientais isso significa que as temperaturas corpóreas permaneceram relativamente constantes. Lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu tenderam a utilizar temperaturas do susbstrato com valores mais elevados do que as temperaturas do ar, tiveram maiores valores da ∆Ta do que da ∆Ts e apresentaram maiores percentuais de valores negativos para ∆Ts em comparação com ∆Ta, o que sugeriu que os lagartos se comportaram como termoconformistas em relação às temperaturas do ar e utilizaram ativamente as temperaturas dos substratos como principal fonte de calor ambiental (juntamente com a radiação solar) para o aumento de suas temperaturas corpóreas. Presumivelmente, o substrato foi uma fonte de calor mais eficiente para a termorregulação destes lagartos do que o ar, o qual possivelmente não pôde fornecer calor o suficiente para o aumento das temperaturas corpóreas até níveis adequados. Em uma comparação de 10 populações costeiras de Tropidurus torquatus Wied, 1820, os lagartos apresentaram maiores níveis de termorregulação ativa em relação às temperaturas do substrato, enquanto em relação às temperaturas do ar a tendência mais comum foi a termorregulação passiva (Kiefer et al. 2007). Como as temperaturas corpóreas de lagartos Tropidurus tendem a ser maiores do que as temperaturas ambientais e as temperaturas do substrato usadas por eles tendem a ser maiores em comparação com as temperaturas do ar (veja a Tabela 9), estes lagartos provavelmente se comportam como termoconformistas em relação às temperaturas do ar e usam ativamente os substratos para aumentar as suas temperaturas corpóreas. Entretanto, os níveis de termorregulação ativa ou passiva em relação 142

a temperaturas microambientais pode variar devido a diferenças de importância relativa de cada ambiente térmico em uma dada ocasião (Kiefer et al. 2007, Maia-Carneiro, Rocha 2013a).

Os maiores valores da ∆Ta e da ∆Ts em T. hispidus em comparação com T. semitaeniatus refletiu os menores valores de Ta e Ts dos indivíduos da primeira espécie do que dos da segunda (considerando que a Tc não diferiu entre espécies e a tendência de quanto maiores as temperaturas microambientais menores os valores de ∆T). Tal qual discutido acima, estas diferenças podem ser relacionadas a diferentes comportamentos para a regulação da temperatura corpórea associados a diferenças interespecíficas em requerimentos térmicos e a propriedades intrínsecas de conservação de calor. As diferenças entre as ∆Ta e as ∆Ts também podem indicar que indivíduos T. hispidus apresentaram um nível comparativamente maior de termorregulação comportamental ativa, enquanto lagartos T. semitaeniatus foram relativamente mais passivos (Vrcibradic, Rocha 1998, Kiefer et al. 2007, Sousa, Freire 2011, Maia-Carneiro, Rocha 2013a), entretanto, esta espécie possuiu maiores percentuais de valores negativos considerando as diferenças entre as temperaturas corpóreas e as temperaturas do substrato, o que sugere algum nível de termorregulação ativa. A avaliação de dados obtidos neste estudo juntamente com dados disponíveis na literatura sugere que lagartos Tropidurus em geral termorregulam ativamente. Como animais heliotérmicos, a exposição ao sol é relevante para o ajuste das temperaturas corpóreas de T. hispidus e de T. semitaeniatus dentro de amplitudes adequadas, contudo, o nível de exposição a esta fonte de calor variou entre estas espécies. Como indicado até agora através da avaliação de dados coletados em Igatu, lagartos T. hispidus usaram temperaturas microambientais mais baixas do que T. semitaeniatus provavelmente devido a diferentes requerimentos térmicos e riscos associados à maior inércia térmica e, supostamente também devido a isso, indivíduos da primeira espécie tenderam a utilizar principalmente microambientes expostos à luz solar filtrada, enquanto lagartos da sugunda espécie usaram predominantemente manchas com insolação direta. Nas horas iniciais da manhã, tanto lagartos T. hispidus quanto T. semitaeniatus foram avistados principalmente em microambientes expostos à luz solar direta para obter calor e aumentar as suas temperaturas corpóreas. Os indivíduos destas espécies começaram a utilizar os microambientes com luz filtrada e sombreados de acordo com o aumento das temperaturas ambientais. Os lagartos T. hispidus ocuparam principalmente microambientes com luz filtrada entre 11:00 h e 16:00 h, e os indivíduos T. semitaeniatus tiveram uma tendência de utilização de manchas com insolação direta durante todo o ciclo de atividade diária. Lagartos T. hispidus em outras localidades 143

também tenderam a usar microambientes com insolação filtrada ou sombreados (Vitt et al. 1996, Ribeiro, Freire 2010), entretanto, indivíduos desta espécie no estado de Roraima (Brasil) utilizaram principalmente microambientes expostos ao sol (Vitt, Carvalho 1995). Contudo, neste ultimo estudo os autores não especificaram se a categoria “Sol” incluiu microambientes com insolação filtrada e direta ou somente uma das duas, o que restringe as comparações. Com relação a T. semitaeniatus, no estado do Rio Grande do Norte (Brasil) estes lagartos foram encontrados predominantemente em microambientes com insolação filtrada e direta (Ribeiro, Freire 2010), e no estado de Sergipe (Brasil), principalmente em manchas com luz solar direta (Caldas et al. 2015). Em geral, os lagartos exibem comportamentos para o ajuste adequado de suas temperaturas corpóreas, o que inclui se mover entre diferentes microambientes térmicos (quentes, frios, sombreados e ensolarados), modificação dos níveis de achatamento do corpo quando em contato com substratos e alterações de posturas corpóreas (Rocha, Bergallo 1990, Vitt, Carvalho 1995, Teixeira-Filho et al. 1996, Vitt et al. 1996, Cruz et al. 1998, Gandolfi, Rocha 1998, Faria, Araujo 2004, Kiefer et al. 2007, Meira et al. 2007, Rocha et al. 2009, Ribeiro, Freire 2010, Maia-Carneiro, Rocha 2013a). Além de deslocamentos entre diferentes ambientes térmicos, indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu também foram capazes de modificar comportamentalmente suas posições corpóreas para se orientarem perpendicularmente ou paralelamente em relação a luz solar incidente, de aumentar ou diminuir o nível de achatamento do corpo, assim como de elevar ou abaixar o corpo para distanciar ou aproximar o corpo do substrato. Nos inícios das manhãs e nos fins das tardes era comum encontrar indivíduos das duas espécies achatados sobre rochas usando o calor acumulado neste substrato para elevar suas temperaturas corpóreas.

2.5.4 Considerações finais

A dimensão temporal de nicho parece não ser a principal fonte de divergências que permitam a coexistência em simpatria de espécies de lagarto filogeneticamente próximas. Embora variações de condições ambientais possam afetar as taxas de movimentação no ambiente e as temperaturas corpóreas de lagartos, aparentemente estes parâmetros possuem relevantes componentes filogenéticos. A dimensão espacial térmica pode ter relevância conspícua considerando diferenças de nicho entre espécies cogenéricas simpátricas de lagartos. Temperaturas microambientais e radiação solar são as principais fontes de calor para a termorregulação destes animais, e o tamanho do corpo parece não influenciar 144

substancialmente as temperaturas corpóreas. Os níveis de termorregulação podem variar dependendo de temperaturas microambientais e a importância relativa de cada ambiente térmico pode mudar ao longo do tempo. O nível de termorregulação depende de fatores intrínsecos (requerimentos térmicos) e extrínsecos (condições ambientais), e lagartos tipicamente realizam ajustes comportamentais para manter as temperaturas corpóreas dentro de limites apropriados as suas necessidades fisiológicas, ecológicas e comportamentais.

Referências

Adolph SC, Porter WP. 1993. Temperature, activity, and lizard life histories. The American Naturalist 142 (2): 273‒295.

Avila-Pires TCS. 1995. Lizards of Brazilian Amazonia (Reptilia: Squamata). Zoologische Verhandelingen 299: 1‒706.

Bergallo HG, Rocha CFD. 1993. Activity patterns and body temperatures of two sympatric lizards (Tropidurus torquatus and Cnemidophorus ocellifer) with different foraging tactics in southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 14: 312‒315.

Bogert CM. 1949. Thermoregulation in reptiles: a factor in evolution. Evolution 3:195‒211.

Caldas FLS, Santana DO, Santos RA, Gomes FFA, Silva BD, Faria RG. 2015. Atividade e uso do espaço de Tropidurus semitaeniatus (Iguania) em área de Mata Atlântica, Nordeste do Brasil. Neotropical Biology and Conservation 10 (2): 85‒92.

Carothers JH, Fox SF, Marquet PA, Jaksic FM. 1997. Thermal characteristics of ten Andean lizards of the Chilean genus Liolaemus lizard assemblage along an Andean altitudinal gradient. Revista Chilena de Historia Natural 70: 297‒309.

Carvalho ALG. 2013. On the distribution and conservation of the South American lizard genus Tropidurus Wied-Neuwied, 1825 (Squamata: Tropiduridae). Zootaxa 3640 (1): 42‒56.

145

Colli GR, Paiva MS. 1997. Estratégias de forrageamento e termorregulação em lagartos do Cerrado e Savanas Amazônicas. In Leite LL, Saito CH (org.) Contribuição ao Conhecimento Ecológicos do Cerrado - Trabalhos selecionados do 3° Congresso de Ecolgia do Brasil.

Crump ML, Scott NJJr. 1994. Visual encounter surveys, pp. 84-92. In Heyer WR. et al. (eds), Measuring and monitoring biological diversity: standard methods for amphibians. Washington dc: Smithsonian Institution Press, 364 p.

Cruz FB. 1998. Natural history of Tropidurus spinulosus (Sauria: Tropiduridae) from the dry Chaco of Salta, Argentina. Herpetological Journal 8:107‒110.

Cruz FB, Silva S, Scrocchi GJ. 1998. Ecology of the lizard Tropidurus etheridgei (Squmata: Tropiduridae) from the dry chaco of Salta, Argentina. Herpetological Natural History 6: 23‒ 31.

Faria RG, Araujo AFB. 2004 .Sintopy of two Tropidurus lizard species (Squamata: Tropiduridae) in a rocky Cerrado habitat in central Brazil.Brazilian Journal of Biology 64 (4): 775‒786.

Filogonio R, Del Lama FS, Machado LL, Drumond M, Zanon I, Mezzetti NA, Galdino CAB. 2010. Daily activity and microhabitat use of sympatric lizards from Serra do Cipó, southeastern Brazil. Iheringia 100 (4): 336‒340.

Gandolfi SM, Rocha CFD. 1998. Orientation of thermoregulating Tropidurus torquatus (Sauria: Tropiduridae) on termite mounds. Amphibia-Reptilia 19: 319‒323.

Garrick D. 2008. Body surface temperature and length in relation to the thermal biology of lizards. Bioscience Horizons 1 (2): 136‒142.

González LAS, Prieto AA, Ojeda G. 2004. Área de actividad y comportamiento del lagarto Tropidurus hispidus (Spix 1825) (Sauria - Tropiduridae) en Cerro Colorado. Cumaná, estado Sucre, Venezuela. Saber, Universidad de Oriente, Venezuela 16 (2): 96‒104.

146

Hatano FH, Vrcibradic D, Galdino CAB, Cunha-Barros M, Rocha CFD, Van Sluys M. 2001. Thermal ecology and activity patterns of the lizard community of the restinga of Jurubatiba, Macaé, RJ. Revista Brasileira de Biologia 61: 287‒294.

Kiefer MC, Van Sluys M, Rocha CFD. 2005. Body temperatures of Tropidurus torquatus (Squamata, Tropiduridae) from coastal populations: do body temperatures vary along their geographic range? Journal of Thermal Biology 30 (6): 449‒456.

Kohlsdorf T, Navas CA. 2006. Ecological constraints on the evolutionary association between field and preferred temperatures in Tropidurinae lizards. Evolutionary Ecology 20: 549‒564.

Losos JB. 2010. A Tale of two radiations: similarities and differences in the evolutionary diversification of Darwin’s finches and Greater Antillean Anolis lizards. Pp. 309-331 in P.R. Grant and B.R. Grant, Eds., In Search of the Causes of Evolution. From Field Observations to Mechanisms. Princeton University Press: Princeton, NJ.

Martori R, Aun L. 1994. Aspects of the ecology of a population of Tropidurus spinulosus. Amphibia-Reptilia 15: 317‒326. 147

Meira KTR, Faria RG, Silva MDM, Miranda VT, Zahn-Silva W. 2007. História natural de Tropidurus oreadicus em uma área de cerrado rupestre do Brasil Central. Biota Neotropical 7 (2): 155‒164.

Mosauer W. 1936. The toleration of solar heat in desert reptiles. Ecology 17 (1): 56‒66.

Pedreira AJ. 1997. Sistemas deposicionais da Chapada Diamantina Centro-oriental, Bahia. Revista Brasileira de Geociências 27 (3): 229‒240.

Pianka ER. 1973. The structure of lizard communities. Annual Review of Ecology and Systematics 4: 53‒74.

Pontes MC, Garri RG, Chiamenti A. 2008. Atividade de predação de Tropidurus hispidus (Sauria, Tropiduridae) de Nisia floresta - RN, Brasil. Revista Brasileira de Zoociências 10 (3): 201‒207.

Porter WP, Gates DM. 1969. Thermodynamic equilibria of animals with environment. Ecological Monographs 39: 227‒245.

Ribeiro LB, Gomides SC, Santos AO, Sousa BM. 2008. Thermoregulatory behavior of the saxicolous lizard, Tropidurus torquatus (Squamata: Tropiduridae) in a rocky outcrop in minas Gerais, Brasil. Herpetological Conservation and Biology 3:63-70.

Ribeiro LB, Sousa BM, Gomides SC. 2009. Range structure, microhabitat use, and activity patterns of the saxicolous lizard Tropidurus torquatus (Tropiduridae) on a rock outcrop in Minas Gerais, Brazil. Revista Chilena de História Natural 82: 577‒588.

148

Rocha CFD, Bergallo HG. 1990. Thermal biology and flight distance of Tropidurus oreadicus (Sauria, Iguanidae) in an area of Amazonian Brazil. Ethology, Ecology & Evolution 2: 263‒ 268.

Rocha CFD, Dutra GF, Vrcibradic D, Menezes VA. 2002. The terrestrial reptile fauna of the Abrolhos Archipelago: species list and ecological aspects. Revista Brasileira de Biologia 62 (2): 285‒291.

Rocha CFD, Van Sluys M, Vrcibradic D, Kiefer MC, Menezes VA, Siqueira CC. 2009. Comportamento de termorregulação de lagartos brasileiros. Oecologia Brasiliensis 13 (1): 115‒131.

Rocha WJSF, Chaves JM, Rocha CC, Funch L, Juncá FA. 2005. Avaliação ecológica rápida da Chapada Diamantina. Pp. 29-45. In Juncá FA, Funch L and Rocha, WJSF (Eds.). Biodiversidade e Conservação da Chapada Diamantina. Brasília: Ministério do Meio Ambiente. 411 p.

Rodrigues MT. 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do grupo torquatus ao sul do Rio Amazonas (Sauria, Iguanidae). Arquivos de Zoologia 31: 105‒230.

Rodrigues MT. 1988. Distribution of lizards of the genus Tropidurus in Brazil (Sauria, Iguanidae). Pp. 305-315. In Heyer, W. R. and Vanzolini, P. E. (Eds). Proceeding of a workshop on neotropical distribution patterns. Academia Brasileira de Ciência, Rio de Janeiro.

Sousa PAG, Freire EMX. 2011. Thermal ecology and thermoregulatory behaviour of Coleodactylus natalensis (Squamata: Sphaerodactylidae), in a fragment of the Atlantic Forest of Northeastern, Brazil. Zoologia 28 (6): 693‒700.

Teixeira-Filho PF, Rocha CFD, Ribas SC. 1996. Ecologia termal e uso do habitat por Tropidurus torquatus (Sauria: Tropiduridae) em uma área de restinga do sudeste do Brasil. Pp. 255-267. In J. E. Péfaur (ed.). Herpetologia Neotropical. Actas del II Congreso Latinoamericano de Herpetologia, II Volumen. Consejo de Publicaciones, Universidad de Los Andes, Merida, Venezuela. 453p. 149

Van Sluys M. 1992. Aspectos da ecologia do lagarto Tropidurus itambere (Iguanidae) em uma área do sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Biologia 52: 181‒185.

Van Sluys M, Rocha CFD, Vrcibradic D, Galdino CAB, Fontes AF. 2004. Diet, activity and microhabitat use of two syntopic Tropidurus species (Lacertilia: Tropiduridae) in Minas Gerais, Brazil. Journal of Herpetology 38: 606‒611.

Vargens MMF, Dias EJR, Lira-da-Silva M. 2008. Ecologia térmica, período de atividade e uso de microhabitat do lagarto Tropidurus hygomi (Tropiduridae) na resting de Abaeté, Salvador, Bahia, Brasil. Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão 23: 143‒156.

Velásquez J, González LA. 2010. Ecología térmica y patrón de actividad del lagarto Tropidurus hispidus (Sauria: Tropiduridae) en el oriente de Venezuela. Acta Biológica Colombiana 15 (2): 25‒36.

Vitt LJ. 1993. Ecology of an isolated open-formation Tropidurus (Reptilia: Tropiduridae) in Amazonian lowland forest. Canadian Journal of Zoology 71: 2370‒2390.

Vitt LJ. 1995. The ecology of tropical lizards in the caatinga of northeast Brazil. Occasional Papers Oklahoma Museum of Natural History 1: 1‒29.

Vitt LJ, Zani PA, Caldwell JP. 1996. Behavioral ecology of Tropidurus hispidus on isolated rock outcrops in Amazonia. Journal of Tropical Ecology 12: 81‒101.

Vitt LJ, Carvalho CM. 1995. Niche Partitioning in a tropical wet season: lizards in the Lavrado area of northern Brazil. Copeia 1995 (2): 305‒329.

Vitt LJ, Zani PA. 1998. Ecological relationships among sympatric lizards in a transitional forest in the northern Amazon of Brazil. Journal of Tropical Ecology 14 (1): 63‒86.

Vrcibradic D, Rocha CFD. 1998. The ecology of the skink Mabuya frenata in an area of rock outcrops in Southeastern Brazil. Journal of Herpetology 32 (2): 229‒237.

150

Winemiller KO, Pianka ER. 1990. Organization in natural assemblages of desert lizards and tropical fishes. Ecological Monographs 60: 27‒55.

Zar JH. 1999. Biostatistical Analysis. Englewood Cliffs, Prentice-Hall, 663p.

151

3 DIMENSÕES TRÓFICAS DE NICHO DE DUAS ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA

3.1 Introdução

O tamanho do corpo é um parâmetro variável entre organismos em uma comunidade biológica e é relevante para diferentes aspectos de suas vidas (Pianka 1973, Peters 1983, Calder 1996, Brown et al. 2004, Costa et al. 2008). Diferenças em dimensões corpóreas podem contribuir para a utilização diferencial de recursos tróficos por indivíduos de espécies simpátricas (Pianka 1973, Colli et al. 1992, Costa et al. 2008, Ribeiro, Freire 2011), com uma consequente redução em sobreposições de nicho ecológico. Lagartos incluídos no gênero Tropidurus tipicamente possuem hábitos alimentares onívoros, comendo principalmente artrópodes e matéria vegetal (Vitt 1991, 1995, Colli et al. 1992, Dutra et al. 2011, Ribeiro, Freire 2011). Em alguns casos, variações ontogenéticas no consumo de plantas podem ocorrer, com os jovens sendo predominantemente insetívoros e os adultos consumindo maiores quantidades de material vegetal (Fialho et al. 2000, Siqueira et al. 2011). As temperaturas corpóreas de lagartos podem influenciar a aquisição e o processamento de tais recursos alimentares (Tracy et al. 2005, Pafilis et al. 2007, Verwaijen, Van Damme 2007). Apesar da ampla diversidade de tipos de alimento (considerando grupos taxonômicos e amplitude de tamanhos do alimento) e da variabilidade em tamanhos corpóreos, lagartos Tropidurus tendem a consumir tipos de alimento predominantes similares e a se sobreporem consideravelmente em dimensões tróficas de nicho independentemente de diferenças entre ambientes ao longo do tempo e do espaço (Vitt, 1991, 1993, 1995, Colli et al. 1992, Vitt, Carvalho 1995, Rocha, Siqueira 2008, Ribeiro, Freire 2011, Siqueira et al. 2014, Capítulo 1). Portanto, embora condições ambientais possam influenciar o uso de dimensões de nicho (Melville et al. 2006), a filogenia parece predominar na determinação da utilização de nichos tróficos (Vitt et al. 1999, Gainsbury, Colli 2003, Vitt, Pianka 2005, Mesquita et al. 2006, Capítulo 1). Tropidurus hispidus (Squamata, Tropiduridae) (Spix, 1825) (Figura 1) é uma espécie de lagarto amplamente distribuída na América do Sul que habita diferentes tipos de ambiente (Rodrigues 1987, 1988, Avila-Pires 1995, Carvalho 2013). Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) (Spix, 1825) (Figura 2) é uma espécie de lagarto com distribuição geográfica restrita ao Brasil, onde habita principalmente afloramentos rochosos (Carvalho 2013). É esperado que haja algum nível de partição de recursos alimentares tanto intraespecificamente quanto interespecificamente nas espécies avaliadas neste estudo de modo 152

a favorecer a coexistência sintópica, onde diferenças no tamanho corpóreo e fatores filogenéticos seriam importantes influências a definição dos componentes das dimensões tróficas dos nichos.

3.2 Objetivos

3.2.1 Objetivos gerais

Neste estudo, eu investigo as dimensões tróficas de nicho de lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus e examino as diferenças e as similaridades nos tipos, tamanhos e quantidades de alimentos consumidos e as influências dos tamanhos corpóreos, das ontogenias e das temperaturas corpóreas sobre os hábitos alimentares. Divergências em tais parâmetros podem estar associados a redução da sobreposição na dimensão trófica do nicho.

3.2.2 Objetivos específicos

Especificamente, eu pretendi responder às seguintes questões:

(1) Qual é a composição da dieta em T. hispidus e em T. semitaeniatus? (2) Há diferenças interespecíficas na composição da dieta? (3) O tamanho corpóreo influencia a aquisição de recursos tróficos pelos indivíduos destas espécies? (4) Qual é a extensão da sobreposição na dimensão trófica de nicho entre T. hispidus e T. semitaeniatus? (5) Há variações ontogenéticas nos hábitos alimentares nestas espécies? (6) Há alguma relação entre a temperatura corpórea dos lagartos e o volume de alimento contido em seus estômagos?

3.3 Materiais e Métodos

3.3.1 Área de estudo

A coleta de dados foi conduzida em Igatu, município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil (12°53’S, 41°19’W), nos arredores de uma Unidade de Conservação para a 153

proteção da natureza, o Parque Nacional da Chapada Diamantina. Em geral, condições peculiares de altitude mantêm as temperaturas amenas (médias anuais abaixo de 22°C) em comparação a regiões vizinhas (Rocha et al. 2005). O clima é caracterizado como mesotérmico do tipo Cwb na classificação de Köppen (1923) (Rocha et al. 2005). A área era composta predominantemente por afloramentos rochosos desprovidos de vegetação, mas havia vegetações rasteira, herbácea e arbustiva em solos arenosos e em rochas, assim como arvoretas (Figura 7).

3.3.2 Coleta de dados

Os dados foram coletados em março de 2013 através de procuras para encontro visual (PEV) realizadas em transectos limitados por tempo (30 minutos) a cada hora entre 09:00h e 17:00h (desconsiderando o horário de verão). As PEV consistiram em caminhadas lentas ao longo da área em busca de lagartos no ambiente. Tentativas de captura com técnica de laço ou manualmente foram realizadas sempre que indivíduos T. hispidus ou T. semitaeniatus eram avistados. O comprimento rostro-cloacal (CRC) e a largura da mandíbula (LM) de cada lagarto capturado foram medidos com paquímetro com precisão de 0,01 mm e a massa corpórea utilizando dinamômetros com precisão de 0,25 g para indivíduos de até 30 g e de 1,0 g para aqueles mais pesados do que 30 g. A temperatura do corpo (Tc) foi medida usando um termômetro cloacal de leitura rápida Miller & Weber com precisão de 0,2°C e foi considerada somente se obtida em até 30 segundos após o lagarto ser avistado. Os itens alimentares foram obtidos através da anáilise de conteúdos estomacais e identificados com o auxílio de estereomicroscópios até o nível taxonômico mais especifico possível, geralmente ordem. Restos de artrópodes que não puderam ser identificados foram agrupados na categoria “RANI” (sigla que significa restos de artrópodes não identificados). As dietas de T. hispidus e de T. semitaeniatus foram avaliadas em termos de número, volume (mm3) e frequência de ocorrência de itens alimentares consumidos pelos indivíduos. Os itens alimentares foram medidos em seus comprimentos e larguras com um paquímetro com precisão de 0,01 mm e seus volumes foram estimados através da fórmula do ovóide-esferóide [V = π (C) (L) 2 / 6], onde C é o comprimento e L é a largura do item. A frequência de ocorrência de cada categoria de alimento na dieta de cada espécie foi expressa como o número de estômagos que continham uma dada categoria. As proporções de matéria vegetal (PMV) ingeridas pelos lagartos de cada espécie foram estimadas através da divisão do volume total 154

de plantas no estômago de cada indivíduo pelo volume total de alimento consumido pelo mesmo indivíduo.

3.3.3 Procedimentos analíticos

Diferenças de número, volume total e média do volume dos três maiores itens alimentares consumidos entre espécies foram testadas através de análises de variância (ANOVA) e adicionalmente com análises de covariância (ANCOVA) usando o tamanho corpóreo (CRC e massa corpórea) como covariáveis. Para visualizar a distribuição de lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus com relação aos três maiores itens alimentares consumidos eu conduzi um Escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) com medida de distância de Bray-Curtis. Para avaliar se T. hispidus e T. semitaeniatus diferiram considerando os três maiores itens alimentares consumidos eu realizei uma análise de similaridade (ANOSIM) usando a medida de distância de Bray-Curtis. Para testar a ocorrência de relações entre número de presas e CRC, volume médio das três maiores presas e LM, volume total de presas e CRC, volume total de presas e massa corpórea, PMV e CRC, PMV e massa corpórea e volume total de presas e Tc em cada espécie eu conduzi análises de regressão lineares simples. Para T. semitaeniatus, utilizei correlações de Spearman para testas a ocorrência de associações entre PMV and CRC e entre PMV e massa corpórea. A PMV foi transformada em arcoseno antes da condução das análises estatísticas. Para avaliar o nível de similaridade trófica entre T. hispidus e T. semitaeniatus, as proporções numéricas e volumétricas das categorias de alimento foram comparadas através do 2 2 índice de sobreposição de Pianka [Ojk = Σpij pik/√ Σ (pij ) (pik )] (Pianka 1973). Nele, pij e pik são as proporções numéricas e volumétricas de categorias de alimento encontradas nas dietas das espécies j e k, respectivamente (Pianka 1973). Para investigar se o valor de sobreposição na dimensão trófica dos nichos ocorreu ou não devido a interações interespecíficas, o valor observado do índice de Pianka (1973) foi comparado com o esperado ao acaso a partir de 1000 simulações realizadas através de modelos nulos com algoritmo de aleatorização 3 e os estados dos recursos equiprováveis (Winemiller, Pianka, 1990). Para avaliar a ocorrência de diferenças nas proporções numéricas e volumétricas de alimentos consumidos entre as espécies, eu realizei testes Kolmogorov-Smirnov para duas amostras. Para testar se houve diferença entre espécies nas PMV consumidas eu conduzi um teste U de Mann-Whitney. Estatísticas descritivas aparecem ao longo do texto como média ± 1 desvio-padrão e amplitudes e número de observações entre parênteses ou como mediana e com intervalos de 155

confiança (IC) inferior e superior, amplitudes e número de observações entre parênteses. Quando necessário os dados foram transformados em logaritmo para a realização de análises estatísticas paramétricas.

3.4 Resultados

No total, considerando as duas espécies, foram coletados 66 indivíduos em Igatu. Destes, 27 (40,9%) foram T. hispidus e 39 (59,1%) foram T. semitaeniatus. Todos os T. hispidus estavam com alimento em seus estômagos e somente um indivíduo T. semitaeniatus (2,6%) estava com o estômago vazio. O CRC, a LM e a massa corpórea em T. hispidus mediu 90,4 ± 18,7 mm (amplitude: 57,7 – 133,2, N = 27), 18,9 ± 4,4 mm (amplitude: 12,8 – 27,9, N = 27) e 29,6 ± 22,2 g (amplitude: 6 – 90,5, N = 27), respectivamente. Em Tropidurus semitaeniatus, estas medidas foram 57,2 ± 7,1 mm (amplitude: 41,3 – 69,6, N = 39), 11,0 ± 1,5 mm (amplitude: 8,1 – 14,4, N = 39), e 4,1 ± 1,7 g (amplitude: 1,3 – 7,8, N = 39), na mesma ordem. O número médio de itens alimentares consumidos foi 33 (IC: 24,9 – 64,6; amplitude: 5 – 228, N = 1209) em T. hispidus e 17 (IC: 16,1 – 26,7; amplitude: 2 – 80, N = 813) em T. semitaeniatus e diferiram, sendo mais elevados na primeira espécie (ANOVA, F [1, 63] = 8,199, P = 0,006) (Figura 13A). O volume total de alimento ingerido por indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus foi 1678,4 mm3 (IC: 1125,5 – 5798,5; amplitude: 189,4 – 31.019,7) e 237,5 mm3 (IC: 214,6 – 372,4; amplitude: 17,3 – 991,3) (Figura 13B), com maior consumo de alimentos em T. hispidus (ANOVA, F [1, 63] = 73.329, P < 0,0001). Similarmente, a média do volume das três maiores presas diferiu entre espécies (ANOVA, F [1, 63] = 32.097, P < 0,0001) (Figura 13C), sendo 47,9 mm3 (IC: 69,8 – 246,6; amplitude: 7,9 – 1.088,9) em T. hispidus e 13,6 mm3 (IC: 17,2 – 43,6; amplitude: 3 – 180,8) em T. semitaeniatus. Entretanto, quando desconsiderados os efeitos do CRC e da massa corpórea as diferenças acima não foram detectadas, exceto considerando o volume total de alimento e massa corpórea (Tabela 10). A ANOSIM sugeriu uma divergência sutil (R = 0,2909, P = 0,0001) e o NMDS revelou um nível ameno de separação entre T. hispidus e T. semitaeniatus em relação ao consumo dos três maiores itens alimentares (Figura 14). O NMDS produziu um coeficiente de stress de 0,05414, indicando confiabilidade da ordenação.

Tabela 10 ‒ Análises de covariância (F = valor de Fischer e P = nível de significância) para diferenças em número de presas, volume total de alimento e média do volume dos três 156

maiores alimentos consumidos por indivíduos Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, desconsiderando os efeitos do comprimento rostro-cloacal (CRC) e da massa corpórea.

Variável testada Variável controlada F P Número de presas CRC 0,005 0,945 Número de presas Massa corpórea 0,001 0,978 Volume total de alimento CRC 3,721 0,058 Volume total de alimento Massa corpórea 6,352 0,014 Volume dos três maiores alimentos CRC 0.533 0.468 Volume dos três maiores alimentos Massa corpórea 1.197 0,278

*Em todas as análises houve 65 observações e 62 graus de liberdade.

Figura 13 ‒ Diferenças em (A) número de presas, (B) volume total de alimento (VTA, mm3, log) e (C) volume médio dos três maiores alimentos (VMMA, mm3, log) entre Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de

Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

157

158

Figura 14 ‒ Escalonamento multidimensional não-métrico ordenando valores médios dos três maiores itens alimentares consumidos por indivíduos Tropidurus hispidus (○) e T. semitaeniatus (×) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil (stress = 0,05414).

O número de presas ingeridas pelos indivíduos não foi relacionado ao CRC tanto em T. hispidus (Análise de regressão linear simples, r2 = 0,000, P = 0,933, N = 27) quanto em T. semitaeniatus (Análise de regressão linear simples, r2 = 0,005, P = 0,669, N = 38). O volume médio dos três maiores alimentos consumidos pelos indivíduos foi relacionado com a LM em T. semitaeniatus (Análise de regressão linear simples, r2 = 0,205, P = 0,004, N = 38) (Figura 15A), mas não em T. hispidus (Análise de regressão linear simples, r2 = 0,003, P = 0,777, N = 27). Não houve relação entre CRC e volume total de alimento em T. hispidus (Análise de regressão linear simples, r2 = 0,027, P = 0,416, N = 27), porém, houve em T. semitaeniatus (Análise de regressão linear simples, r2 = 0,389, P = 0,004, N = 38). A mesma tendência ocorreu considerando volume total de alimento e massa corpórea (T. semitaeniatus: Análise de regressão linear simples, r2 = 0,283, P = 0,001, N = 38; T. hispidus: Análise de regressão linear simples, r2 = 0,019, P = 0,489, N = 27) (Figura 15B).

159

Figura 15 ‒ Relações (A) entre volume médio dos três maiores alimentos (VMMA, mm3, log) e largura da mandíbula (mm) e (B) entre volume total de alimento (mm3, log) e massa corpórea (g, log) em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

160

Como mostrado na Tabela 11, lagartos T. hispidus consumiram 22 tipos diferentes de itens alimentares, enquanto indivíduos T. semitaeniatus ingeriram 21 diferentes tipos de alimento. Numericamente, em T. hispidus houve um elevado consumo de formigas (45,08%) e cupins (40,86%) (Tabela 11). Em termos de volume, os itens alimentares mais representativos na dieta desta espécie foram flores (52,43%) (Tabela 11). Todos os lagartos T. hispidus comeram formigas, 63% ingeriram besouros e 51.9% dos indivíduos consumiram flores e hymenópteros (Tabela 11). Em termos numéricos, lagartos T. semitaeniatus consumiram principalmente formigas (63,35%) e cupins (12,79%) (Tabela 11). Volumetricamente, indivíduos T. semitaeniatus comeram predominantemente flores (35,07%), seguido de formigas (9,99%) (Tabela 11). Os itens alimentares mais comumente ingeridos por lagartos T. semitaeniatus foram formigas (94,7%), besouros adultos (71,1%) e flores (50%) (Tabela 11).

A sobreposição de nichos tróficos (Ojk) entre espécies em termos das proporções numéricas das categorias de alimentos consumidos pelos indivíduos foi de 0,857, e considerando as proporções volumétricas de alimentos ingeridos a sobreposição foi de 0,834. As médias dos índices simulados em termos numéricos e volumétricos foram, respectivamente, 0,115 (variância = 0,039) e 0,122 (variância = 0,03285). Os níveis de sobreposição observadas na dimensão trófica dos nichos foram maiores do que os esperados ao acaso tanto em termos numéricos (P < 0,000001) quanto voluméticos (P = 0,005). A composição da dieta não diferiu interespecificamente seja numericamente (Kolmogorov-

Smirnov, Dmax = 0,273, P = 0,325) ou volumetricamente (Kolmogorov-Smirnov, Dmax = 0,08, P = 1,0). A PMV ingerida por T. hispidus foi 0,452 mm3 (IC: 0,231 ‒ 0,530, amplitude: 0 – 0,98, n = 27), e aquela consumida por T. semitaeniatus foi 0,037 mm3 (IC: 0,150 ‒ 0,344, amplitude: 0 – 0,9, N = 39). Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus não diferiram considerando PMV ingeridas pelos indivíduos (Mann-Whiyney, U = 0.668, P = 0.061). Não houve relações entre a PMV e o CRC (Análise de regressão, r2 = 0,025, P = 0,434) e entre a PMV e a massa corpórea (Análise de regressão, r2 = 0,031, P = 0,382) em T. hispidus, mas houve correlações em T. semitaeniatus (PMV × CRC: Correlação de Spearman, r = 0,461, P = 0,003; PMV × massa corpórea: Correlação de Spearman, r = 0,472, P = 0,002) (Figuras 16A e

16B). A Tc foi 35,5 ± 2,3 °C (amplitude: 30,2 – 39,2, N = 27) em T. hispidus e 36,0 ± 1,8 °C

(amplitude: 32,0 – 39,8, N = 39) em T. semitaeniatus. O volume total de alimento e a Tc não foram relacionados em T. hispidus (Análise de regressão, r2 = 0,007, P = 0,683), mas apresentaram relação positiva em T. semitaeniatus (Análise de regressão, r2 = 0,195, P = 0,006). 161

Tabela 11 ‒ Composição da dieta de Tropidurus hispidus (N = 27) e Tropidurus semitaeniatus (N = 38) em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, mostrando número (N), volume (V, mm3) e frequência de ocorrência (F) de cada item alimentar encontrados nos estômagos (percentuais entre parênteses).

Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Item N (%) V (%) F (%) N (%) V (%) F (%)

Oligochaeta ‒ ‒ ‒ 1 (0,12) 5,9 (0,05) 1 (2,6) Amblypygi ‒ ‒ ‒ 1 (0,12) 0,2 (0,002) 1 (2,6) Araneae 7 (0,58) 3119 (3,34) 4 (14,8) 26 (3,2) 104,8 (0,93) 14 (36,8) Acari 1 (0,08) 1,8 (0,002) 1 (3,7) 2 (0,25) 0,9 (0,01) 2 (5,3) Pseudoscorpiones 1 (0,08) 1,3 (0,001) 1 (3,7) 1 (0,12) 4,9 (0,04) 1 (2,6) Isopoda 1 (0,08) 22,6 (0,02) 1 (3,7) ‒ ‒ ‒ Odonata 1 (0,08) 103,7 (0,11) 1 (3,7) ‒ ‒ ‒ Collembola ‒ ‒ ‒ 3 (0,37) 0,3 (0,003) 3 (7,9) Orthoptera 8 (0,66) 682,3 (0,73) 7 (25,9) 5 (0,62) 169,3 (1,51) 5 (13,2) Isoptera 494 (40,86) 2241 (2,4) 8 (29,6) 104 (12,79) 238,1 (2,12) 11 (28,9) Mantodea 1 (0,08) 48,4 (0,05) 1 (3,7) ‒ ‒ ‒ Blattodea 2 (0,17) 61,4 (0,07) 2 (7,4) 1 (0,12) 16,6 (0,15) 1 (2,6) Hemiptera 13 (1,08) 1117 (1,2) 11 (40,7) 18 (2,21) 538,7 (4,79) 17 (44,7) Coleoptera 45 (3,72) 1686 (1,8) 17 (63) 78 (9,59) 562,9 (5,01) 27 (71,1) Coleoptera (larvae) 1 (0,08) 4,2 (0,004) 1 (3,7) 4 (0,49) 13,9 (0,12) 4 (10,5) Hymenoptera* 35 (2,89) 2322 (2,48) 14 (51,9) 20 (2,46) 101,9 (0,91) 13 (34,2) 162

Formicidae 545 (45,08) 4378 (4,68) 27 (100) 515 (63,35) 1123 (9,99) 36 (94,7) Lepidoptera 5 (0,41) 596,6 (0,64) 5 (18,5) 1 (0,12) 71,8 (0,64) 1 (2,6) Lepidoptera (larvae) 30 (2,48) 803,4 (0,86) 9 (33,3) 22 (2,71) 214 (1,9) 8 (21,1) Diptera 16 (1,32) 1095 (1,17) 5 (18,5) 10 (1,23) 106,2 (0,95) 5 (13,2) Diptera (larvae) 2 (0,17) 51,7 (0,06) 1 (3,7) 1 (0,12) 3,7 (0,03) 1 (2,6) Squamata 1 (0,08) 52,6 (0,06) 1 (3,7) ‒ ‒ ‒ Folha ‒ 132,6 (0,14) 9 (33,3) ‒ 11 (0,1) 6 (15,8) Flor ‒ 49006 (52,43) 14 (51,9) ‒ 3941 (35,07) 19 (50) Fruto ‒ 5603 (5,99) 10 (37) ‒ 319,9 (2,85) 4 (10,5) Restos de artrópodes ‒ 20345 (21,76) 22 (81,5) ‒ 3689 (32,83) 32 (84,2) Total 1209 (100) 93475 (100) ‒ 813 (100) 11238 (100) ‒ *Hymenoptera não Formicidae

163

Figura 16 ‒ Correlações (A) entre proporção de matéria vegetal (PMV, transformadas para arco seno) e comprimento rostro-cloacal (mm) e (B) entre PMV e massa corpórea (g) em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

164

3.5 Discussão

Através da aquisição de itens alimentares de diferentes tamanhos, T. hispidus e T. semitaeniatus segregaram-se em Igatu considerando as dimensões tróficas do nicho. A observação da Figura 14 revela uma sutil divergência interespecífica em relação ao consumo de itens alimentares de diferentes tamanhos, com T. semitaeniatus localizado predominantemente valores de coordenadas negativos e com T. hispidus mais amplamente distribuído. A menor amplitude de tamanhos corpóreos dos T. semitaeniatus e a consequente menor variação de tamanhos de alimento ingeridos pode explicar a concentração destes lagartos principalmente em coordenadas negativas. Além disso, os lagartos T. hispidus pequenos e indivíduos T. semitaeniatus podem possuir tamanhos corpóreos similares e devido a isso serem capazes de obter itens alimentares com tamanhos similares e indivíduos T. hispidus grandes podem consumir alimentos maiores que são raramente acessíveis ou inacessíveis para os lagartos T. semitaeniatus devido a limitações do tamanho do corpo, o que pode ser responsável pela distribuição mais ampla dos T. hispidus quanto ao consumo dos maiores alimentos (veja a Figura 14). A aquisição de itens alimentares com maiores rentabilidades energéticas e nutricionais é favorável à manutenção, ao crescimento e à reprodução de lagartos, desde que permite que maiores quantidades de energia e/ou nutrientes sejam alocadas para estes processos. A captura e a manipulação de pequenos itens alimentares podem ser mais difíceis para indivíduos grandes, e eles podem aumentar a quantidade de energia adquirida através do consumo de itens alimentares maiores (Costa et al. 2008). Isto também pode explicar a ocorrência de relações entre volume médio dos maiores itens alimentares e largura da mandíbula, entre volume total de presas e CRC e entre volume total de presas e massa corpórea em T. semitaeniatus. Conforme os tamanhos corpóreos dos indivíduos aumentam, torna-se energeticamente vantajoso adquirir mais itens alimentares e/ou itens com maiores tamanhos. Estas diferenças intra e interespecíficas nos tamanhos dos alimentos adquiridos pelos indivíduos são importantes para separá-los em relação ao consumo de recursos tróficos. A ausência de diferenças interespecíficas quanto a números e tamanhos de presas entre T. hispidus e T. semitaeniatus após contabilizar os efeitos do tamanho do corpo (CRC e massa corpórea) destaca a importância da morfologia habilitando lagartos simpátricos para a exploração de diferentes recursos tróficos. O tamanho corpóreo é uma característica variável em comunidades biológicas e é relevante para diferentes aspectos da vida dos organismos (Pianka 1973, Peters 1983, Calder 1996, Brown et al. 2004, Costa et al. 2008). A utilização 165

diferencial de recursos tróficos permitidos por diferenças de tamanho corpóreo podem contribuir para a redução de sobreposições em dimensões de nicho (Pianka 1973, Colli et al. 1992, Costa et al. 2008, Ribeiro, Freire 2011, este estudo). O maior volume total de alimento ingerido em T. hispidus em comparação com T. semitaeniatus em Igatu mesmo após removidos os efeitos do tamanho corpóreo sugere que os lagartos T. hispidus adquiriram uma quantidade proporcionalmente (relativa ao tamanho do corpo) maior de alimento do que os T. semitaeniatus, o que pode ter ocorrido devido a diferentes requerimentos energéticos e/ou nutricionais de cada espécie. Considerando o consumo de variadas categorias de alimento, T. hispidus e T. semitaeniatus podem ser classificadas como generalistas, tal qual Tropidurus em geral (Bergallo, Rocha 1994, Vitt, Carvalho 1995, Teixeira, Giovanelli 1999, Carvalho et al. 2007, Meira et al. 2007, Rocha, Siqueira 2008, Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro, Freire. 2011). Entretanto, o consumo similar de tipos de alimentos predominantes e a ocorrência de elevadas sobreposições de nichos tróficos sugere algum nível de comportamento seletivo por indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu. Na verdade, lagartos destas e de outras espécies de Tropidurus consomem similarmente os principais itens alimentares de suas dietas (Vitt, 1991, 1993, 1995, Colli et al. 1992, Bergallo, Rocha 1994, Van Sluys 1995, Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Teixeira, Giovanelli 1999, Faria, Araujo 2004, Van Sluys et al. 2004, Carvalho et al. 2007, Meira et al. 2007, Pontes et al. 2008, Rocha, Siqueira 2008, Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro, Freire 2011, Freitas et al. 2012, Siqueira et al., 2011, 2014) e sobrepõe substancialmente em dimensões tróficas de nicho (Vitt 1991, 1993, 1995, Ribeiro, Freire, 2011, Siqueira et al. 2014, Capítulo 1) independentemente de particularidades ambientais locais. Entretanto, a avaliação da dieta através da utilização de níveis taxonômicos mais específicos (e.g. família, gênero ou espécie) podem revelar diferenças adicionais no consumo de recursos tróficos. Formigas, cupins, besouros adultos e flores foram importantes recursos alimentares para T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu e em outras localidades (Vitt 1995, Vitt, Carvalho 1995, Vitt et al. 1996, Van Sluys et al. 2004, Pontes et al. 2008, Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro, Freire 2011), assim como por outros lagartos Tropidurus (Vitt 1991, 1993, Colli et al. 1992, Bergallo, Rocha 1994, Teixeira, Giovanelli 1999, Fialho et al. 2000, Rocha et al. 2002, Faria, Araujo 2004, Carvalho et al. 2007, Meira et al. 2007, Rocha, Siqueira 2008; Dutra et al. 2011, Freitas et al. 2012, Siqueira et al. 2011, 2014) em diferentes tipos de ambiente. Apesar de condições ambientais locais influenciarem a utilização de nichos ecológicos (Melville et al. 2006, Capítulo 2), heranças filogenéticas parecem sobressair na 166

determinação de como as dimensões de nicho serão utilizadas (Vitt et al. 1999, Gainsbury, Colli 2003, Vitt, Pianka 2005, Mesquita et al. 2006). Divergências atuais em características ecológicas relacionadas a hábitos alimentares entre espécies de lagarto aparentemente surgiram cedo na história evolutiva dos maiores clados (Vitt, Pianka 2005), o que implica em as dimensões tróficas de nicho serem parcialmente determinadas por diferenças filogenéticas pré-existentes. As partes vegetais mais ingeridas por indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu foram flores e frutos, itens alimentares relevantes na dieta de outras espécies de Tropidurus (Côrtes-Figueira et al. 1994, Fialho et al. 2000, Dutra et al. 2011, Siqueira et al. 2011, 2014). Flores e frutos são partes de plantas mais comumente consumidos por lagartos provavelmente devido a pétalas e polpas de frutos conterem componentes mais digeríveis que podem ser rapidamente assimilados em comparação a estruturas verdes tais quais folhas e galhos (Van Marken Lichtenbelt 1992, Rocha 2000, Olesen, Valido 2003, Dutra et al. 2011). Além disso, flores e frutos podem possuir maiores conteúdos energéticos e nutricionais e maiores quantidades de água (Rocha 2000, Cooper, Vitt 2002). O consumo de partes vegetais mais digeríveis, tais quais flores e frutos, é comum em lagartos onívoros que se alimentam de material vegetal ocasionalmente ou em pequenas quantidades devido a estes alimentos não requererem especializações para o consumo (Cooper, Vitt 2002). A proporção de material vegetal consumido por lagartos T. semitaeniatus em Igatu aumentou conforme os indivíduos cresceram. Variações ontogenéticas no cosumo de material vegetal ocorrem em diferentes espécies de lagarto, onde jovens são principalmente insetívoros e adultos predominantemente herbívoros (Rocha 1998, Cooper, Vitt 2002), como no caso de diferentes populações de Tropidurus torquatus (Fialho et al. 2000; Siqueira et al. 2011). Para manter o balanço energético, pode ser vantajoso ingerir materiais vegetais abundantes que requerem comparativamente pequenos gastos energéticos para a aquisição (Pough 1973). O consumo de presas grandes pode ser ineficiente se elas apresentarem baixas abundâncias relativas no ambiente, considerando que longos períodos de captura e manipulação potencialmente expõe os lagartos a predadores, ou se houver riscos de lesão física ou intoxicação (Siqueira et al. 2011). Além disso, a aquisição de presas pequenas, contendo baixos valores energéticos e nutricionais, pode ter custos metabólicos mais elevados (Costa et al. 2008, Siqueira et al. 2011). O maior consumo de presas animais por lagartos jovens também pode ocorrer devido a demandas nutricionais diferenciadas que favorecem o crescimento do corpo. 167

Diferentes fenômenos podem estar envolvidos na ocorrência de relação entre o volume total de alimento e a Tc em T. semitaeniatus em Igatu. Primeiramente, elevadas temperaturas corpóreas podem resultar em aumento da velocidade durante o forrageio, de distâncias de forrageamento, de chances de encontro com presas potenciais, de eficiências de procura, de tempo gasto se movendo, de captura de presas e de taxas de manipulação (Avery 1982, Van Damme et al. 1991, Verwaijen, Van Damme 2007). Estas consequências podem resultar, por sua vez, em mais presas adquiridas e indivíduos com estômagos mais cheios. Segundo, elevadas temperaturas corpóreas podem facilitar a digestão de componentes alimentares (Harlow et al. 1976, Harwood 1978, Pafilis et al. 2007) e, devido a isto, pode ser vantajoso manter elevadas temperaturas corpóreas. Finalmente, alguns lagartos mantêm altas temperaturas corpóreas para digerir matéria vegetal (Janzen 1973, Harlow 1976, Zimmerman, Tracy 1989, Tracy et al. 2005). Portanto, lagartos T. semitaeniatus podem manter elevadas temperaturas corpóreas para cumprir requerimentos térmicos relacionados à aquisição e à digestão de alimentos. Diferenças em tamanhos corpóreos dentro de e entre espécies de lagarto podem se relacionar a exploração diferencial de recursos alimentares. Com isso, é possível o consumo de maiores quantidades de alimento e de maiores itens alimentares que possuam maiores conteúdos energéticos e nutricionais e a diminuição de sobreposições de nichos ecológicos. Apesar de variações em tamanhos de alimento adquiridos, espécies de lagarto filogeneticamente próximas tendem a acessar tipos similares de alimento mesmo em ambientes distintos. Hábitos alimentares onívoros ocorrem em diferentes espécies de lagarto, com indivíduos comendo principalmente flores e frutos, partes vegetais que são mais fáceis de digerir em comparação com estruturas verdes, além de comumente possuírem conteúdos mais relevantes de água, nutrientes e energia. O consumo de matéria vegetal pode aumentar com o envelhecimento quando a aquisição de presas animais não se adequa a requerimentos específicos. A manutenção de elevadas temperaturas corpóreas pode ser vantajosa para lagartos devido a melhoria na aquisição e na digestão de alimentos.

Referências

Avery RA, Bedford JD, Newcombe CP. 1982. The role of thermoregulation in lizard biology: Predatory efficiency in a temperate diurnal basker. Behavioral Ecology and Sociobiology 11: 261‒267.

168

Avila-Pires TCS. 1995. Lizards of Brazilian Amazonia (Reptilia: Squamata). Zoologische Verhandelingen 299: 1‒706.

Bergallo HG, Rocha CDF. 1994. Spatial and trophic niche differentiation in two sympatric lizards (Tropidurus torquatus and Cnemidophorus ocellifer) with different foraging tactics. Australian Journal of Ecology 19: 72‒75.

Brown JH, Gillooly JF, Allen AP, Savage VM, West GB. 2004. Toward a metabolic theory of ecology. Ecology 85: 1771‒1789.

Calder WA. 1996. Size, function, and life history. Dover Publications, Mineola, NY.

Carvalho ALG. 2013. On the distribution and conservation of the South American lizard genus Tropidurus Wied-Neuwied, 1825 (Squamata: Tropiduridae). Zootaxa 3640 (1): 42‒56.

Carvalho ALG, Silva HR, Araújo AFB, Alves-Silva R, Silva-Leite RR. 2007. Feeding ecology of Tropidurus torquatus (Wied) (Squamata, Tropiduridae) in two areas with different degrees of conservation in Marambaia island, Rio de Janeiro, southeastern Brazil. Zoologia 24 (1): 222‒227.

Colli GR, Araújo AFB, Silveira R, Roma F. 1992. Niche partitioning and morphology of two syntopic Tropidurus (Sauria: Tropiduridae) in Mato Grosso, Brazil. Journal of Herpetology 26 (1): 66‒69.

Cooper WEJr, Vitt LJ. 2002. Distribution, extent, and evolution of plant consumption by lizards. Journal of Zoology 257: 487‒517.

Côrtes-Figueira JE, Vasconcellos-Neto J, Garcia MA, Souza ALT. 1994. Saurocory in Melocactus violaceus (Cactaceae). Biotropica 22: 423‒424.

169

Dutra GF, Siqueira CC, Vrcibradic D, Kiefer MC, Rocha CFD. 2011. Plant consumption of insular and mainland populations of a tropical lizard. Herpetologica 67 (1): 32‒45.

Faria RG, Araújo AFB. 2004. Sintopy of two Tropidurus lizard species (Squamata: Tropiduridae) in a rocky Cerrado habitat in central Brazil. Brazilian Journal of Biology 64 (4): 775‒786.

Fialho RF, Rocha CFD, Vrcibradic D. 2000. Feeding ecology of Tropidurus torquatus: Ontogenetic shift in plant consumption and seasonal trends in diet. Journal of Herpetology 34 (2): 325‒330.

Gainsbury AM, Colli GR. 2003. Lizard assemblages from natural Cerrado enclaves in southwestern Amazonia: The role of stochastic extinctions and isolation. Biotropica 35 (4): 503‒519.

Harlow HJ, Hillman SS, Hoffman M. 1976. The effect of temperature on digestive efficiency in the herbivorous lizard, Dipsosaurus dorsalis. Journal of Comparative Physiology 11: 1‒6.

Harwood RH. 1978. The effect of temperature on the digestive efficiency of three species of lizards, Cnemidophorus tigris, Gerrhonotus multicarinatus and Sceloporus Occidentalis. Comparative Biochemistry and Physiology 63A: 417‒433.

Janzen DH. 1973. Sweep samples of tropical foliage insects: effects of seasons, vegetation types, elevation, time of day, and insularity. Ecology 54: 687-708.

Kolodiuk MF, Ribeiro LB, Freire EMX. 2010. Diet and Foraging Behavior of Two Species of Tropidurus (Squamata, Tropiduridae) in the Caatinga of Northeastern Brazil. South American Journal of Herpetology 5 (1): 35‒44.

170

Meira KTR, Faria RG, Silva MDM, Miranda VT, Zahn-Silva W. 2007. História Natural de Tropidurus oreadicus em uma área de cerrado rupestre do Brasil Central. Biota Neotropica 7 (2): 155‒163.

Melville J, Harmon LJ, Losos JB. 2006. Intercontinental community convergence of ecology and morphology in desert lizards. Proceedings of the. Royal Society of London B 273: 557‒ 563.

Mesquita DO, Colli GR, França FGR, Vitt LJ. 2006. Ecology of a Cerrado lizard assemblage in the Jalapão region of Brazil. Copeia 2006 (3): 460‒471.

Olesen JM, Valido A. 2003. Lizards as pollinators and seed dispersers: An island phenomenon. Trends in Ecology and Evolution 18: 177‒181.

Pafilis P, Foufopoulos J, Poulakakis N, Lymberakis P, Valakos E. 2007. Digestive performance in five Mediterranean lizard species: effects of temperature and insularity. Journal of Comparative Physiology B 177: 49‒60.

Peters RH. 1983. The ecological implications of body size. Cambridge University Press, Cambridge.

Pianka ER. 1973. The structure of lizard communities. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 1973 (4): 53‒74.

Pontes MC, Garri RG, Chiamenti A. 2008. Atividade de predação de Tropidurus hispidus (Sauria, Tropiduridae) de Nisia floresta-RN, Brasil. Revista Brasileira de Zoociências 10 (3): 201‒207.

Pough FH. 1973. Lizard energetics and diet. Ecology 54: 837‒844.

171

Rocha CFD. 1998. Ontogenetic shift in the rate of plant consumption in a tropical lizard (Liolaemus lutzae). Journal of Herpetology 32: 274‒279.

Rocha CFD. 2000. Selectivity in plant food consumption in the lizard Liolaemus lutzae from southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 35: 14‒18.

Rocha CFD, Dutra GF, Vrcibradic D, Menezes VA. 2002. The terrestrial reptile fauna of the Abrolhos archipelago: Species list and ecological aspects. Brazilian Journal of Biology 62 (2): 285‒291.

Rocha CFD, Siqueira CC. 2008. Feeding ecology of the lizard Tropidurus oreadicus Rodrigues 1987 (Tropiduridae) at Serra dos Carajás, Pará state, northern Brazil. Brazilian Journal of Biology 68 (1): 109‒113.

Rodrigues MT. 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do grupo torquatus ao sul do Rio Amazonas (Sauria, Iguanidae). Arquivos de Zoologia 31: 105‒230.

Rodrigues MT. 1988. Distribution of lizards of the genus Tropidurus in Brazil (Sauria, Iguanidae). Pp. 305-315. In Heyer WR, Vanzolini PE (Eds). Proceeding of a workshop on neotropical distribution patterns. Academia Brasileira de Ciência, Rio de Janeiro.

Siqueira CC, Kiefer MC, Van Sluys M, Rocha,CFD. 2011. Plant consumption in coastal populations of the lizard Tropidurus torquatus (Reptilia: Squamata: Tropiduridae): how do herbivory rates vary along their geographic range? Journal of Natural History 45 (3‒4): 171‒ 182.

Siqueira CC, Kiefer MC, Van Sluys M, Rocha CFD. 2014. Variation in the diet of the lizard Tropidurus torquatus along its coastal range in Brazil. Biota Neotropica 13 (3): 93‒101.

172

Teixeira RL, Giovanelli M. 1999. Ecologia de Tropidurus torquatus (Sauria: Tropiduridae) da restinga de Guriri, São Mateus, ES. Brazilian Journal of Biology 59 (1): 11‒18.

Tracy CR, Flack KM, Zimmerman LC, Espinoza RE, Tracy CR. 2005. Herbivory imposes constraints on voluntary hypothermia in lizards. Copeia 2005 (1): 12‒19.

Van Damme R, Bauwens D, Verheyen RF. 1991. The thermal dependence of feeding behaviour, food consumption and gut-passage time in the lizard Lacerta vivipara Jacquin. Functional Ecology 5 (4): 507‒517.

Van Marken Lichtenbelt W D. 1992. Digestion in an ectothermic herbivore, the green iguana (Iguana iguana): Effect of food composition and body temperature. Physiological Zoology 65: 649‒673.

Van Sluys M. 1993. Food habits of the lizard Tropidurus itambere (Tropiduridae) in southeastern Brazil. Journal of Herpetology 27 (3): 347‒351.

Verwaijen D, Van Damme R. 2007. Correlated evolution of thermal characteristics and foraging strategy in lacertid lizards. Journal of Thermal Biology 32: 388‒395.

Vitt LJ. 1991. An Introduction to the Ecology of Cerrado Lizards. Journal of Herpetology 25 (1): 79‒90.

Vitt LJ. 1993. Ecology of open formation Tropidurus (Reptilia: Tropiduridae) in Amazonian lowland rain forest. Canadian Journal of Zoology 71: 2370‒2390.

Vitt LJ. 1995. The ecology of tropical lizards in the Caatinga of northeast Brazil. Occasional Papers of the Oklahoma Museum of Natural History 1: 1‒29.

173

Vitt LJ. 1996. Behavioural ecology of Tropidurus hispidus on isolated rock outcrops in Amazonia. Journal of Tropical Ecology 12: 81‒101.

Vitt LJ, Carvalho CM. 1995. Niche Partitioning in a Tropical Wet Season: Lizards in the Lavrado Area of Northern Brazil. Copeia 1995 (2): 305‒329.

Vitt LJ, Zani PA, Espósito MC. 1999. Historical ecology of Amazonian lizards: implications for community ecology. Oikos 87: 286‒294.

Winemiller KO, Pianka ER. 1990. Organization in natural assemblages of desert lizards and tropical fishes. Ecological Monographs 60: 27‒55.

Zimmerman LC, Tracy C.R. 1989. Interactions between the environment and ectothermy and herbivory in reptiles. Physiological Zoology 62: 374‒409.

174

4 PARTIÇÃO E SELEÇÃO DE DIMENSÕES ESPACIAIS DE NICHO EM UM PAR DE ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA

4.1 Introdução

Espécies de lagarto cogenéricas podem utilizar recursos espaciais estruturais e térmicos de forma diferenciada facilitando a coexistência local (luz e temperaturas ambientais e cobertura de vegetação: Leal, Fleishman 2002, Buckley, Roughgarden 2005, Daly et al. 2007; altura do poleiro: Schoener 1968, Pacala, Roughgarden 1982, Colli et al. 1992, James, M’Closkey 2002, Faria, Araujo 2004). A seleção de microambientes apropriados é importante pois suas características estruturais (Vitt et al. 1997a, Faria, Araujo 2004, Revell et al. 2007, Goodman et al. 2008, Capítulo 5) e térmicas (Castilla, Bauwens 1991, Huey 1991, Adolph, Porter 1993, Smith, Ballinger 2001, Meiri et al. 2013, Brown et al. 2004, Capítulo 2) podem influenciar diversos aspectos da história de vida de lagartos, tais quais aquisição e consumo de alimento, eficiência digestiva, performances fisiológicas e locomotoras, frequências e tamanhos de ninhadas, tamanhos de recém-nascidos, envelhecimento, taxas de desenvolvimento e de mortalidade e longevidade. Espécies no gênero Tropidurus podem estar associadas a diferentes tipos de substratos, incluindo chão não coberto, folhiço, areia, árvores, galhos, madeira caída, cactos, bromélias, arbustos, cupinzeiros e rochas (Vitt 1981, 1991, 1993, 1995, Rocha, Bergallo 1990, Colli et al. 1992, 2002, Van Sluys 1992, 1993, Bergallo, Rocha 1994, Vitt, Carvalho 1995, Teixeira-Filho et al. 1996, Vitt et al. 1996, 1997a, 1999, Gandolfi et al. 1998, Vitt, Zani 1998, Faria, Araujo 2004, Van Sluys et al. 2004, Meira et al. 2007, Werneck et al. 2009, Filogonio et al. 2010, Santana et al. 2011, 2014, Gomes et al. 2015). Além disso, estes lagartos também podem utilizar diferentes tipos de ambiente térmico, distinguindo em temperaturas microambientais e níveis de exposição ao sol (Ribeiro, Freire 2010, Capítulo 2). Diferenças morfológicas, em performances locomotoras, em aquisição de alimento, em capacidades competitivas, em vulnerabilidades à predação e em requerimentos térmicos podem levar à utilização de microambientes estruturais e térmicos particulares (Toft 1985, Losos, Sinervo 1989, Colli et al. 1992, Irschick, Losos 1999, Smith, Ballinger 2001, Buckley, Roughgarden 2005, Cooper, Avalos 2010, Capítulo 5). Na região rochosa de Igatu, município de Andaraí, duas espécies de lagarto do gênero Tropidurus vivem simpatricamente partilhando o ambiente rochosos local: Tropidurus hispidus (Squamata, Tropiduridae) (Spix, 1825) e Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) (Spix, 1825). Tropidurus 175

hispidus (Figura 1) é uma espécie de lagarto com ampla distribuição geográfica na América do Sul, onde habita diferentes tipos de ambientes (Rodrigues 1987, 1988, Avila-Pires 1995,

Carvalho 2013). Tropidurus semitaeniatus (Figura 2) é uma espécie de lagarto com distribuição geográfica restrita ao Brasil, onde habita principalmente afloramentos rochosos (Carvalho 2013). Indivíduos da primeira espécie possuem a morfologia característica de lagartos com hábitos relativamente generalistas, enquanto os da segunda possuem a morfologia relacionada com a utilização de ambientes rochosos com fendas que usam como abrigo (Vitt, 1981, 1993, Vitt, Goldberg 1983, Ribeiro et al. 2012, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 5 e 7). Entretanto, não se sabe se os indivíduos destas espécies utilizam poleiros de acordo com a disponibilidade ambiental ou se eles selecionam tais microambientes. É esperado que as duas espécies avaliadas neste estudo apresentem algum nível de segregação quanto ao uso/seleção de recursos espaciais, sejam estruturais e/ou térmicos, o que favoreceria a coexistência em sintopia através da redução de sobreposições nas dimensões espaciais dos nichos.

4.2 Objetivos

4.2.1 Objetivos gerais

Neste estudo, eu pretendi analisar as dimensões de nicho espacial de T. hispidus e de T. semitaeniatus avaliando se os indivíduos selecionam ativamente recursos espaciais estruturais e térmicos ou se eles os utilizam de acordo com a disponibilidade destes no ambiente. Avaliei a ocorrência de divergências passíveis de resultar na redução de sobreposições no nicho espacial e que, portanto, pudessem facilitar a coexistência destas espécies em simpatria.

4.2.2 Objetivos específicos

Especificamente, eu pretendi responder às seguintes questões:

(1) Quais são os microambientes estruturais e térmicos utilizados por indivíduos de T. hispidus e de T. semitaeniatus? (2) Em que extensão estas espécies diferem no uso destes microambientes? (3) Qual é o grau de sobreposição interespecífica na dimensão espacial do nicho? 176

(4) Quais são os fatores estruturais e térmicos do ambiente associados a T. hispidus e T. semitaeniatus na área de estudo? (5) Estes fatores diferem entre as espécies? (6) As espécies utilizam microambientes estruturais e térmicos de acordo com sua disponibilidade no ambiente ou selecionam microambientes preferenciais? (7) Existe algum mecanismo que facilite a coexistência das espécies em simpatria?

4.3 Materiais e métodos

4.3.1 Área de estudo

A coleta de dados foi conduzida em afloramentos rochosos em Igatu, município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil (12°53’S, 41°19’W), nos arredores da Unidade de Conservação para proteção da natureza Parque Nacional da Chapada Diamantina. Platôs de afloramentos rochosos datando da Era Mesoproterozóica são características desta Unidade de Conservação (Delgado et al. 1994 apud Pedreira 1997). Em geral, um clima mesotérmico do tipo Cwb de Köppen (1923) é sustentado por condições ambientais particulares devido à altitude (Rocha et al. 2005, Alvares et al. 2013). A temperatura média anual é comumente abaixo de 22°C (Rocha et al. 2005, Alvares et al. 2013). A área é composta principalmente por afloramentos rochosos, entretanto, vegetações rasteiras, herbáceas, e arbustivas e também pequenas árvores estavam presentes em solos arenosos (Figura 7).

4.3.2 Coleta de dados

Os dados foram coletados em janeiro e fevereiro de 2013 através de procuras para encontro visual (PEV). As PEV foram conduzidas em transectos com caminhadas a passo lento com 30 minutos de duração cada uma ao longo da área de estudo procurando por lagartos. Para considerar variações diárias no uso do espaço, as amostragens foram realizadas a cada hora entre 05:00h e 19:00h. Tentativas de captura com laço ou manualmente foram realizadas sempre que um indivíduo T. hispidus ou T. semitaeniatus foi avistado. Para eliminar a ocorrência de pseudorepetição cada lagarto capturado foi marcado através de pinturas no corpo e corte de uma falange distal. Imediatamente após a captura de indivíduos de T. hispidus e de T. semitaeniatus, eu registrei (1) o comprimento rostro-cloacal (CRC), (2) a massa corpórea, (3) a temperatura 177

corpórea (Tc), (4) as temperaturas do ar (Ta) 1 cm acima do substrato no ponto em que os lagartos foram inicialmente avistados e (5) do substrato (Ts) no mesmo local, (6) tipos de substrato (rocha, areia, tronco e folhiço) e (7) e de microambientes térmicos (sombra, luz filtrada e luz solar direta) utilizados pelos lagartos, (8) proporções de sombra, luz filtrada e luz solar com incidência direta, (9) proporções de cobertura por rochas, vegetação, areia e folhiço, (10) altura de empoleiramento dos lagartos, (11) distância da vegetação mais próxima e (12) distância do abrigo potencial mais próximo (fenda em rocha, vegetação, folhiço e tronco caído). As medidas de CRC foram feitas com paquímetro (precisão de 0.01 mm), as de massa corpórea com dinamômetros (precisão de 0,25 g para indivíduos de até 30 g e de 1,0 g para aqueles mais pesados), as de temperaturas ambientais na sombra utilizando um termômetro cloacal de leitura rápida Miller & Weber (precisão de 0,2 °C), as de proporções de cada nível de exposição solar e de cobertura por diferentes substratos usando uma parcela com 0,25 m2 (0,5 × 0,5 m) contendo células de 5 × 5 cm (veja Freitas et al. 2002), as de inclinações através de um clinômetro (precisão de 1°) e as das alturas do poleiro e as de distâncias doabrigosutilizando uma fita métrica com precisão de 0,1 cm. O ponto central da parcela foi sempre o ponto de encontro do lagarto. Para estimar a disponibilidade de microambientes potenciais para indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus, os transectos foram realizados resgistrando-se os mesmos parâmetros estruturais e térmicos do ambiente a cada 20 m.

4.3.3 Análise de dados e procedimentos estatísticos

Para avaliar a existência de correlações entre distância de abrigos potenciais e tamanho corpóreo (CRC e massa do corpo) e entre distância de abrigos potenciais e Tc eu conduzi Correlaçoes de Spearman. Para testar se os indivíduos diferiram na distância dos diferentes tipos de abrigos potenciais eu realizei Análises de variância (ANOVA) para cada espécie, seguida do teste post hoc de Scheffe quando necessário. Devido aos graus de liberdade disponíveis, eu utilizei somente rocha e vegetação para T. hispidus e rocha, vegetação e folhiço para T. semitaeniatus. Para avaliar diferenças interespecíficas na altura ocupada pelos lagartos eu conduzi o Teste U de Mann-Whitney. A sobreposição espacial de nicho entre T. hispidus e T. semitaeniatus foi estimada 2 2 usando o Índice de sobreposição de nichos de Pianka (1973) Ojk = Σ pij pik / √ (Σ pij Σ pik ), onde pij e pik são as proporções de indivíduos das espécies j e k associados aos substratos ou aos microambientes térmicos i. Os valores observados dos índices de sobreposição na 178

dimensão espacial (estrutural e térmica) dos nichos foi comparado com índices simulados a partir de 1000 aleatorizações conduzidas através de modelos nulos com algoritmo de randomização 3 e com equiprobabilidade quanto aos estados dos recursos (Winemiller, Pianka, 1990). Para sumarizar os recursos estruturais (proporções de rochas, vegetação, areia e folhiço) e térmicos (proporções de sombra, luz filtrada e luz direta e temperaturas do ar e do substrato) associados a indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus, eu conduzi um Escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) separadamente para as variáveis estruturais e para as térmicas utilizando a medida de distância de Bray-Curtis. Para avaliar se T. hispidus e T. semitaeniatus diferiram perceptivelmente no uso the ambientes estruturais e térmicos, eu realizei Análises de similaridade (ANOSIM) também separadamente para variáveis estruturais e térmicas usando a medida de distância de Bray-Curtis.

4.4 Resultados

A maioria dos indivíduos T. hispidus (90,4%) e T. semitaeniatus (97,9%) empoleiraram em rochas (Tabela 12), o que resultou na elevada sobreposição no nicho espacial estrutural (Oij = 0,998) entre estas espécies. O valor médio dos índices de sobreposição espacial em termos estruturais simulados foi 0,218 (variância = 0,14518) e o nível observado de sobreposição nesta dimensão dos nichos foi maior do que o esperado a partir das aleatorizações (P = 0,05). Lagartos de T. hispidus usaram principalmente manchas de luz solar filtrada (47,7%), enquanto os indivíduos de T. semitaeniatus utilizaram predominantemente manchas com incidência direta de luz solar (60,3%) (Tabela 13). A sobreposição no nicho espacial entre as espécies considerando os microambientes térmicos foi de 0,898, a média dos valores de índices simulados foi 0,784 (variância = 0,02095). A sobreposição observada quanto à utilização de ambientes térmicos não diferiu do esperado na ausência de interações bióticas (P > 0,05). As distâncias dos abrigos potenciais não estavam significativamente correlacionadas ao CRC em T. hispidus (r = 0,153, P = 0,285), mas estavam positivamente correlacionadas em T. semitaeniatus (r = 0,211, P = 0,012) (Figura 17). A mesma tendência ocorreu quando consideradas a distância de abrigos potenciais e a massa corpórea (T. hispidus: r = 0,170, P = 0,242; T. semitaeniatus: r = 0,183, P = 0,029)

(Figura 17). Não houve correlações entre distâncias de abrigos potenciais e Tc tanto para T. hispidus (r = 0,154, P = 0,279) quanto para T. semitaeniatus (r = - 0,162, P = 0,053). A distância de abrigos potenciais não diferiu entre tipos de abrigos em T. hispidus (ANOVA, r = 179

0,208, F [1, 42] = 1,893, P = 0,176), mas diferiu em T. semitaeniatus (ANOVA, F [2, 135] = 3,851, P = 0,024) (Figura 18, Tabela 14). O teste post hoc de Scheffe indicou que as diferenças ocorreram entre rochas e vegetação (P = 0,024) e as outras comparações entre pares não apresentaram diferenças perceptíveis (rochas × folhiço: P = 0,748; vegetação × folhiço: P = 0.412). As alturas de poleiro utilizadas por indivíduos de T. hispidus tenderam a ser sigficativamente mais elevadas do que as dos lagartos T. semitaeniatus (U = 4,634, P = 0,002) (Figura 19, Tabela 15).

Tabela 12 ‒ Número de indivíduos Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus, e seus respectivos percentuais, associados a diferentes tipos de substrato em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Substrato Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus N % N % Rocha 47 90,4 141 97,9 Folhiço 3 5,8 1 0,7 Areia 1 1,9 1 0,7 Tronco 1 1,9 ‒ ‒ Cacto ‒ ‒ 1 0,7 Total 52 100 144 100

Tabela 13 ‒ Número de indivíduos Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus, e seus respectivos percentuais, expostos a diferentes níveis de luz solar em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Nível de exposição Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus N % N % Sombra 6 13,6 15 12,4 Luz solar filtrada 21 47,7 33 27,3 Luz solar direta 17 38,7 73 60,3 Total 44 100 121 100

180

Figura 17 ‒ Correlações (A) entre a distância do abrigo potencial mais próximo (cm) e o comprimento rostro-cloacal (mm) e (B) entre distância do abrigo potencial mais próximo e massa corpórea (g) em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

181

Tabela 14 ‒ Distâncias de diferentes tipos de abrigos potenciais (cm) de Tropidurus hispidus e de Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Distância do abrigo potencial Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Rocha 60,5 ± 62,5 (0 ‒ 300; N = 33) 63,1 ± 50,4 (8,5 ‒ 253,9; N = 89) Vegetação 67,3 ± 30,8 (36,3 ‒ 122,5; N = 12) 92,2 ± 62,2 (17,8 ‒ 239,6; N = 30) Folhiço ‒ 68,9 ± 42,7 (14,2 ‒ 149,9; N = 19)

*Os dados são apresentados como média ± um devio-padrão e amplitude e número de observações estão entre parênteses.

Figura 18 ‒ Diferenças nas distâncias de abrigos potenciais mais próximos (cm, em log) entre tipos de abrigo em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. A distância média foi mais longa a partir de abrigos de vegetação do que aqueles de rochas. As linhas horizontais no interior dos diagramas em caixa representam as medianas e as barras superiores e inferiores representam os intervalos de confiança de 95%.

182

Figura 19 ‒ Frequência de distribuição de alturas de poleiro (cm) utilizados por indivíduos Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. As duas espécies diferiram significativamente na altura média do poleiro utilizada pelos indivíduos.

A ANOSIM detectou diferenças em microambientes estruturais utilizados por indivíduos de T. hispidus e de T. semitaeniatus e aqueles disponíveis no ambiente (ANOSIM, R = 0,09284, P = 0,0001). As comparações pareadas revelaram que as diferenças ocorreram entre T. semitaeniatus e a disponibilidade ambiental (ANOSIM, R = 0,1463, P = 0,0001) (Figura 21, Tabelas 15 e 16), porém não entre T. hispidus e T. semitaeniatus (ANOSIM, R = 0,07222, P = 0,065) e entre T. hispidus e a disponibilidade ambiental (ANOSIM, R = - 0,06913, P = 0,9862) (Tabelas 15 e 16). O baixo valor de R para a diferença entre os microambientes estruturais utilizados por T. semitaeniatus e a disponibilidade ambiental pode ter ocorrido devido ao ambiente local ser dominado por afloramentos rochosos.

183

Tabela 15 ‒ Média ± um desvio-padrão (amplitude e número de observações entre parênteses) de comprimento rostro-cloacal (mm), massa corpórea (g), temperatura corpórea (°C), altura do empoleiramento (cm), distância do abrigo potencial mais próximo (cm), proporções de rocha, vegetação, areia, folhiço, sombra, luz solar filtrada, luz solar direta e temperaturas do ar e do substrato (°C) associadas a Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus amostrados ao longo do dia em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Dados Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus

Comprimento rostro-cloacal 91,2  19,7 (46,4 – 124,9; N = 51) 59  7,0 (39,1 – 75,7; N = 143)

Massa corpórea 29,3  18,9 (2,8 – 76,5; N = 49) 4,9  1,8 (1,5 – 9,8; N = 142)

Temperatura corpórea 34,3  2,5 (26,6 – 37,8; N = 51) 34,8  2,4 (27,6 – 38,6; N = 143)

Altura 58,1  61 (0 – 211,5; N = 51) 31,2  46 (0 – 210,6; N = 143) Distância do abrigo potencial mais próximo 58  54 (0 – 300; N = 51) 70  53 (8,5 – 253,9; N = 143) Proporção de rocha 0,834  0,281 (0 – 1; N = 51) 0,915 ± 0,17 (0,06 ‒ 1; N = 143) Proporção de vegetação 0,039 ± 0,107 (0 ‒ 0,54; N = 51) 0,024± 0,059 (0 ‒ 0,4; N = 143) Proporção de areia 0,023± 0,079 (0 ‒ 0,4; N = 51) 0,023 ± 0,11 (0 ‒ 0,89; N = 143) Proporção de folhiço 0,104 ± 0,255 (0 ‒ 1; N = 51) 0,037 ± 0,116 (0 ‒ 0,84; N = 143) Proporção de sombra 0,179 ± 0,319 (0 ‒ 1; N = 48) 0,19 ± 0,321 (0 ‒ 1; N = 127) Proporção de luz solar filtrada 0,283 ± 0,387 (0 ‒ 1; N = 48) 0,18 ±0,329 (0 ‒ 1; N = 127) Proporção de luz solar direta 0,538 ± 0,417 (0 ‒ 1; N = 48) 0,629 ± 0,428 (0 ‒ 1; N = 127) Temperatura do ar 30,3 ± 2,6 (24,4 ‒ 36,6; N = 48) 31,7 ± 3,1 (23,4 ‒ 38; N = 127) Temperatura do substrato 31,9 ± 3,2 (26,2 ‒ 43,2; N = 48) 34,3 ± 3,8 (25 ‒ 43,6; N = 127) 184

Tabela 16 ‒ Média aritmética ± um desvio-padrão (DP) e amplitudes de proporções de rocha, vegetação, areia e folhiço, e de temperaturas do ar e do substrato (°C) disponíveis em Igatu (N = 119), no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Dados Média ± DP Amplitude

Proporção de rocha 0,64 ± 0,399 0 ‒ 1

Proporção de vegetação 0,065 ± 0,166 0 ‒ 0,9

Proporção de areia 0,179 ± 0,286 0 ‒ 1

Proporção de folhiço 0,114 ± 0,209 0 ‒ 1

Proporção de sombra 0,151 ± 0,399 0 ‒ 1

Proporção de luz solar filtrada 0,198 ± 0,344 0 ‒ 1

Proporção de luz solar direta 0,652 ± 0,444 0 ‒ 1

Temperatura do ar 34,4 ± 4,2 25,6 ‒ 42

Temperatura do substrato 38,6 ± 7 26,2 ‒ 50

Figura 20 – Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico usando as proporções de rocha, vegetação, areia e folhiço utilizados por indivíduos Tropidurus semitaeniatus (×) e aquelas disponíveis no ambiente (∆) (stress = 0,166) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

185

Considerando os microambientes térmicos, a ANOSIM também detectou diferenças entre aqueles selecionados por indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus e aqueles disponíveis no ambiente (ANOSIM, R = 0,1764, P = 0,0001). As comparações pareadas mostraram que microambientes térmicos diferiram entre T. hispidus e T. semitaeniatus (ANOSIM, R = 0,06909, P = 0,0235) (Figura 22A), entre T. hispidus e a disponibilidade ambiental (ANOSIM, R = 0,2212, P < 0,0001) (Figura 22B) e entre T. semitaeniatus e a disponibilidade ambiental (ANOSIM, R = 0,1902, P < 0,0001) (Figura 22C) (Tabelas 15 e 16).

Figura 21 – Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico usando as proporções de sombra, luz filtrada, luz solar direta e temperaturas do ar e do substrato de (A) Tropidurus hispidus (○) e de T. semitaeniatus (×) (stress = 0,1794), de (B) T. hispidus (○) e da disponibilidade ambiental (∆) (stress = 0,09907) e de (C) T. semitaeniatus (×) e da disponibilidade ambienteal (∆) (stress = 0,2534) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

186

4.5 Discussão

Em Igatu, a maioria dos indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus, de forma similar, empoleiraram em substratos rochosos, como indicado pela sobreposição quase completa de nichos espaciais estruturais entre as espécies, o que sugere que estes lagartos possuem hábitos predominantemente saxícolas na área de estudo. Apesar de não terem sido consideradas distinções entre tipos de ambiente, um número comparativamente menor de indivíduos de 187

ambas as espécies foram encontrados em locais com vegetações rasteiras, herbáceas e arbustivas e arvoretas em solos arenosos. Espécies em Tropidurus podem se associar a diferentes tipos de substrato, incluindo chão descoberto, folhiço, areia, árvores, galhos, madeira caída, cactos, bromélias, arbustos, cupinzeiros e rochas (Vitt 1981, 1991, 1993, 1995, Rocha, Bergallo 1990, Colli et al. 1992, 2002, Van Sluys 1992, 1993, Bergallo, Rocha 1994, Vitt, Carvalho 1995, Teixeira-Filho et al. 1996, Vitt et al. 1996, 1997a, 1999, Gandolfi et al. 1998, Vitt, Zani 1998, Faria, Araujo 2004, Van Sluys et al. 2004, Meira et al. 2007, Werneck et al. 2009, Filogonio et al. 2010, Santana et al. 2011, 2014, Caldas et al. 2015, Gomes et al. 2015), porém até o momento não houve avaliação sobre se os indivíduos utilizam estes poleiros de acordo com sua disponibilidade no ambiente local ou se eles selecionam tais substratos. Ao lado de diferentes microambientes potenciais (e.g. folhiço, areia, madeira e vegetação), as rochas dominaram a paisagem em Igatu, e T. hispidus estava distribuída nestes microambientes de acordo com sua oferta, enquanto indivíduos T. semitaeniatus selecionaram rochas como principais poleiros. Divergências morfológicas entre estas espécies resultam em habilidades diferenciais para lidar com desafios impostos para o uso do ambiente. Estes lagartos diferem em tamanhos corpóreos, com T. hispidus alcançando maiores tamanhos em comparação a T. semitaeniatus (Ribeiro, Freire 2011, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 5 e 7). Esta diferença habilita os lagartos da segunda espécie para a utilização de fendas em rochas que não estariam disponíveis para indivíduos da primeira espécie devido ao seu maior tamanho do corpo. Lagartos T. semitaeniatus têm corpos dorventralmente comprimidos que também favorecem o uso de fendas estreitas em rochas (Vitt, 1981, 1993, Vitt, Goldberg 1983, Ribeiro et al. 2012, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 5 e 7). Além disso, eles possuem elementos dos membros proporcionalmente alongados (pernas e dedos dos pés e das mãos) que promovem melhoria da performance locomotora durante a utilização de superfícies rochosas inclinadas e verticais (Vitt et al. 1997a, Faria, Araujo 2004, Revell et al. 2007, Goodman et al. 2008, Capítulo 5). A seleção de microambientes com diferentes intensidades luminosas e temperaturas por indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus pode ter associações com requerimentos fisiológicos, locomotores e comportamentais específicos (Vitt 1991, 1995, Castilla et al. 1999, Rocha et al. 2009, Newbold and MacMahon 2014, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 2, 3, 6 e 7). A utilização de microambientes mais quentes expostos à intensa luminosidade por indivíduos T. semitaeniatus e o uso de microambientes mais frios com maiores manchas sombreadas por indivíduos de T. hispidus pode facilitar o cumprimento de suas necessidades térmicas particulares. Entretanto, lagartos de ambas as espécies podem se mover entre 188

manchas de luz solar direta, de luz filtrada e de sombra para a manutenção de temperaturas corpóreas dentro de limites adequados (Ribeiro, Freire 2010, Capítulo 2). A seleção de microambientes com maiores temperaturas e maior incidência de luz solar em T. semitaeniatus pode ser indicativo de que estes lagartos possuem capacidade aumentada de tolerar elevadas temperaturas microambientais, o que pode ser valioso para a diminuição de riscos de superaquecimento em ambientes rochosos abertos e ensolarados. Indivíduos T. semitaeniatus podem atingir temperaturas corpóreas mais elevadas do que 40○C no campo (Vitt 1995), e para evitar o superaquecimento elas podem se mover entre manchas como menores níveis de incidência luminosa e se abrigar em fendas de rochas. A seleção de componentes de dimensões espaciais de nicho pode ter relações com a aquisição de recursos tróficos por lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu. As diferenças quanto a métodos de forrageio e consumo de alimento entre estas espécies (Kolodiuk et al. 2009, 2010, Ribeiro, Freire 2011, Capítulo 3) podem ocorrer devido a seleção de microambientes adequados em termos de disponibilidade de suprimentos alimentares preferenciais. Por exemplo, no Deserto de Simpson, na Austrália, lagartos Ctenophorus nuchalis selecionaram ambientes mais vantajosos em termos de oferta de itens alimentares em detrimento daqueles com reduzida disponibilidade de recursos tróficos (Daly et al. 2007), lagartos Anolis podem ocupar poleiros mais baixos para facilitar a localização e a captura de presas (Andrews 1971, Buckley, Roughgarden 2005), e a escolha de microambientes com acesso à água pode ser importante para lagartos que habitam regiões áridas (Pietruszka et al. 1986, Rocha 2000) tais quais formações rochosas abertas. Em Igatu, a seleção de microambientes por lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus pode ter ocorrido para satisfazer requerimentos energéticos e nutricionais e para ter acesso fontes diretas ou indiretas de água. A utilização de microambientes com temperaturas mais elevadas em T. semitaeniatus também pode ter ocorrido devido à exclusão por indivíduos T. hispidus, os quais podem ter vantagem para a aquisição de recursos térmicos adequados devido aos seus maiores tamanhos corpóreos, resultando na exposição de lagartos T. semitaeniatus a temperaturas ambientais não preferenciais elevadas. Em Igatu, estas temperaturas podem ser potencialmente letais para lagartos (veja Mosauer 1936), excedendo 50○C em substratos arenosos. A competição por recursos entre lagartos pode promover a exclusão de indivíduos de microambientes de melhor qualidade (Stamps 1983, Case, Bolger 1991, Daly et al. 2007). Durante a execução deste estudo, eu observei interações agonísticas entre indivíduos das duas espécies, o que pode ser um indicativo de competição por interferência. Entretanto, a utilização de microambientes mais aquecidos e iluminados por lagartos T. semitaeniatus pode ou não ter origens em 189

competição passada ou atual. Além disso, predação também pode ter influenciado a seleção de microambientes pelos indivíduos das duas espécies caso eles enfrentem riscos de predação diferenciais entre microambientes (Stamps 1983, Ramírez-Bautista, Benabib 2001, Daly et al. 2007, Steffen 2009). Por exemplo, o uso do nicho espacial por lagartos Anolis sagrei variou de acordo com efeitos sinérgicos do clima e da atividade do lagarto predator de maior tamanho Leiocephalus carinatus (Lopez-Darias et al. 2012). Os resultados revelaram que independentemente das condições climáticas favoráveis para utilizar o chão as presas não o fizeram na presença do predador (Lopez-Darias et al. 2012). Diferentes animais podem predar lagartos T. hispidus (Sales et al. 2011, Vieira et al. 2012, Menezes et al. 2013, Silva et al. 2013, Maia-Carneiro et al. no prelo) e T. semitaeniatus (Ferreira et al. 2014); entretanto, não há informações sobre vulnerabilidades diferenciais enfrentadas por indivíduos destas espécies de Tropidurus. A seleção de microambientes com mais manchas de sombra e menores temperaturas por lagartos T. hispidus em comparação com T. semitaeniatus em Igatu pode também estar associado a capacidades diferenciais de conservação de calor de cada espécie. Quanto maior o corpo menor a razão entre superfície e volume e devido a isso maior a inércia térmica, resultando em capacidades reduzidas de aquecimento e resfriamento do corpo (Porter, Gates 1969, Carrascal et al. 1992, Carothers et al. 1997, Garrick 2008, Maia-Carneiro, Rocha 2013). Devido a seus tipicamente maiores tamanhos corpóreos em comparação com T. semitaeniatus, indivíduos T. hispidus têm maior inércia térmica, preservando calor por períodos mais longos e potencialmente aumentando os riscos de superaquecimento e morte devido à exposição a temperaturas ambientais elevadas. Além disso, a maior inércia térmica habilita lagartos maiores para a exposição a baixas temperaturas por períodos mais longos camparado a lagartos menores (Porter, Gates 1969, Paulissen 1988, Maia-Carneiro, Rocha 2013a, b). Indivíduos T. semitaeniatus maiores ocuparam locais com distâncias mais longas de abrigos potenciais do que indivíduos menores em Igatu. Lagartos maiores podem ter necessidades diferenciadas quanto a recursos tróficos, espaciais e reprodutivos, o que pode implicar em maiores áreas de vida (Van Sluys 1997, Rocha 1999, Ribeiro et al. 2009) e, portanto, maiores probabilidades de se moverem a distâncias mais extensas de abrigos potenciais para aquisição de recursos. Os lagartos podem ter ido mais longe dos abrigos para encontrar locais com melhor qualidade e mais oportunidades para termorregulação (Vitt et al. 1997b, Martín 2001, Tadevosyan 2007). Entretanto, tanto para T. hispidus quanto para T. semitaeniatus em Igatu a Tc não estava relacionada com a distância de abrigos potenciais, o que indica ausência de associação entre distâncias percorridas e comportamentos 190

termorregulatórios. Contudo, para T. semitaeniatus esta relação foi próxima ao nível de significância adotado (p < 0,05), sugerindo que talvez algum tipo de controle das temperaturas corpóreas seja possível através da aproximação e distanciamento dos abrigos. Quando abrigos potenciais foram compostos por vegetação, indivíduos T. semitaeniatus ocuparam distâncias mais longas dos abrigos comparando com presumíveis abrigos rochosos em Igatu. Em afloramentos rochosos com formação aberta, os lagartos podem ter riscos de captura por predadores visualmente orientados aumentados, o que pode resultar em ocuparem locais próximos a abrigos de rocha. Locais mais cobertos próximos à vegetação tornam os lagartos menos visíveis e, portanto, potencialmente mais protegidos contra a detectabilidade e a captura por predadores, o que pode permití-los percorrer distâncias mais longas a partir destes abrigos. Portanto, devido a diferenças no nível de exposição a predadores, uma maior sensação de segurança de lagartos próximos à vegetação, comparados aqueles próximos a rochas, provavelmente estimula estes animais a se moverem a distâncias maiores a partir de abrigos potenciais. Variações em predições de risco baseadas em níveis de exposição diferenciais ao longo de ambientes e microambientes ocorre em lagartos (Martín, López 1995a, b, 2000, Stankowich, Blumstein 2005, Schulte, Köhler 2010, López, Martín 2013). Além disso, lagartos T. semitaeniatus podem ter ocupado distâncias maiores de abrigos de vegetação do que de abrigos rochosos para o cumprimento de necessidades termorregulatórias (veja Vitt et al. 1997b, Smith, Ballinger 2001, Tadevosyan 2007). Indivíduos T. semitaeniatus maiores possuem maior inércia térmica e, portanto, comparativamente reduzida capacidade para ganho de calor, o que pode representar um desafio para o cumprimento adequado de suas necessidades termorregulatórias, e por causa disso, estes lagartos podem selecionar microambientes mais aquecidos mais distantes de potenciais abrigos de vegetação para maximizar a absorção de calor. Estratégias comportamentais para termorregulação são comuns entre lagartos (Waldschmidt 1980, Carrascal et al. 1992, Rocha, Bergallo 1990, Martín, Salvador 1995, Gandolfi, Rocha 1998, Tadevosyan 2007, Maia-Carneiro et al. 2012, Maia-Carneiro, Rocha 2013b, Capítulo 2) e podem reduzir o tempo gasto termorregulando e aumentar o tempo disponível para executar outras atividades. A adequação a requerimentos termorregulatórios pode ser custosa para lagartos devido à exposição a predadores visualmente orientados em locais distantes da cobertura vegetacional em uma formação rochosa aberta, porém, os benefícios da termorregulação apropriada parecem ultrapassar os custos associados com riscos de predação (leia Martín 2001). 191

Ao lado das discrepâncias na utilização de dimensões térmicas de nicho por indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu (veja também Vitt, Carvalho 1995, Ribeiro, Freire 2010, Capítulo 2), as duas espécies também segregaram na ocupação de poleiros em diferentes alturas. Lagartos da primeira espécie empoleiraram mais alto comparado aos da segunda espécie, resultando na partição da dimensão espacial de nicho e facilitando a coexistência local. Em Mato Grosso, no Brasil, lagartos T. oreadicus utilizaram poleiros mais baixos em árvores menores, enquanto T. guarani utilizaram poleiros mais altos em árvores mais altas, divergindo em dimensões espaciais de nicho (Colli et al. 1992). Na América Central, em áreas de sobreposição de distribuições, lagartos Anolis simpátricos segregaram espacialmente através da utilização de diferentes alturas de poleiro (Buckley, Roughgarden 2005). Através da movimentação ao longo de alturas de poleiro, lagartos escansoriais podem acessar ambientes térmicos potencialmente distintos, o que poderia facilitar a realização de necessidades termorregulatórias (Grover 1996, Teixeira-Filho et al. 1996, Ramírez-Bautista, Benabib 2001). Mover-se ao longo de alturas de poleiro pode expor os lagartos a riscos diferenciais de competição e de predação assim como influenciar a ocorrência de oportunidades para reprodução (Schoener 1967, Ramírez-Bautista, Benabib 2001, Steffen 2009, Miranda et al. 2010, Schulte, Köhler 2010, Lopez-Darias et al. 2012). De modo similar a lagartos Tropidurus torquatus em Barra de Maricá, no Brasil (Teixeira-Filho et al. 1996), indivíduos T. semitaeniatus em Igatu podem ter utilizado alturas mais próximas ao chão para facilitar o aquecimento e a regulação da temperatura corpórea, o que poderia resultar em redução do tempo de exposição a predadores. Tal qual em T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu, lagartos maiores também utilizaram poleiros mais altos em comparação com lagartos menores em outras localidades (Schoener 1968, Andrews 1971, Rand 1967, Schoener 1967, Schoener, Gorman 1968, Scott et al. 1976, Colli et al. 1992, Ramírez-Bautista, Benabib 2001, Faria, Araujo 2004, Buckley, Roughgarden 2005, Cooper, Avalos 2010, Miranda et al. 2010). Esta tendência pode resultar de competição, interações sociais, pressões de predação e consumo de alimento diferenciais, e idiossincrasias de cada espécie. Embora indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus tenham utilizado amplitudes similares de alturas de poleiros em Igatu, a maioria dos lagartos da segunda espécie ocorreram próximos ao chão. Este resultado é similar ao encontrado para uma população de T. semitaeniatus em Sergipe, no Brasil, onde os indivíduos ocuparam principalmente microambientes próximos ao chão (Caldas et al. 2015). Em Sergipe (0 ‒ 239 cm) e em Igatu (0 ‒ 210 cm) lagartos desta espécie também apresentaram amplitudes similares em termos de alturas de poleiro. 192

Diferenças morfológicas, em performances locomotoras, na aquisição de alimento, nas capacidades competitivas, nas vulnerabilidades à predação e nas necessidades térmicas podem levar à utilização de microambientes estruturais e térmicos particulares (Toft 1985, Losos, Sinervo 1989, Colli et al. 1992, Irschick, Losos 1999, Smith, Ballinger 2001, Buckley, Roughgarden 2005, Cooper, Avalos 2010). Comportamentos de lagartos relacionados com o uso de ambientes e microambientes podem mudar de acordo com variações em recursos e condições requeridos por eles e com potenciais ameaças (Pacala, Roughgarden 1982, Pelegrin et al. 2009, Schulte, Köhler 2010, Lopez-Darias et al. 2012, Maia-Carneiro et al. 2012, Maia- Carneiro and Rocha 2013b). Variações nas estruturas e nas temperaturas do ambiente, nos suprimentos de alimento, na intensidade de competição e nos riscos de predação entre localidades podem influenciar a ocorrência, ou não, de comportamento seletivo. Eu não posso afirmar qual mecanismo, ou mecanismos, estariam envolvidos na seleção de microambientes estruturais e térmicos em T. hispidus e em T. semitaeniatus em Igatu, entretanto, há uma efetiva partição da dimensão espacial de nicho entre estas espécies. Embora indivíduos de ambas as espécies tenham ocupado principalmente superficies rochosas mais disponíveis, eles selecionaram componentes estruturais e térmicos preferenciais no ambiente que correspondem às suas necessidades ecológicas, fisiológicas e comportamentais específicas. A utilização de ambientes e microambientes baseado na disponibilidade de estruturas e temperaturas apropriadas é disseminado entre répteis (Huey 1982, Adolph 1990, Castilla, Bauwens 1991, Castilla et al. 1999, Vitt et al. 2000, Webb et al. 2004, Revell et al. 2007, Goodman et al. 2008, Rocha et al. 2009, Newbold, MacMahon 2014). Tais diferenças na seleção de dimensões espaciais e nicho podem facilitar a coexistência de espécies vivendo em simpatria.

Referências

Adolph SC, Porter WP. 1993. Temperature, activity, and lizard life histories. The American Naturalist 142 (2): 273‒295.

Adolph SC. 1990. Influence of behavioral thermoregulation on microhabitat use by two Sceloporus lizards. Ecology 71 (1): 315‒327.

Andrews RM. 1971. Structural habitat and time budget of a tropical Anolis lizard. Ecology 52 (2): 262‒270.

193

Brown JH, Gillooly JF, Allen AP, Savage VM, West GB. 2004. Toward a metabolic theory of ecology. Ecology 85: 1771‒1789.

Buckley LB, Roughgarden J. 2005. Lizard habitat partitioning on islands: the interaction of local and landscape scales. Journal of Biogeography. doi:10.1111/j.1365- 2699.2005.01340.x

Carrascal LM, López P, Martín J, Salvador A. 1992. Basking and antipredator behaviour in a high altitude lizard: implications of heat-exchange rate. Ethology 92: 143‒154.

Carvalho ALG. 2013. On the distribution and conservation of the South American lizard genus Tropidurus Wied‒Neuwied, 1825 (Squamata: Tropiduridae). Zootaxa 3640: 42‒56.

Case TJ, Bolger DT. 1991. The role of interspecific competition in the biogeography of island lizards. Trends in Ecology and Evolution 6: 135‒139.

Castilla AM, Bauwens D. 1991. Thermal biology, microhabitat selection, and conservation of the insular lizard Podarcis hispanica atrata. Oecologia 85: 366‒374.

Castilla AM, Van Damme R, Bauwens D. 1999. Field body temperatures, mechanisms of thermoregulation and evolution of thermal characteristics in lacertid lizards. Natura Croatica 8 (3): 253‒274. 194

Colli GR, Bastos RP, Araújo AFB. 2002. The character and dynamics of the Cerrado herpetofauna. In The cerrados of Brazil: ecology and natural history of a Neotropical Savanna (P.S. Oliveira & R.J. Marquis, eds.). Columbia University Press, New York, p.223‒241.

Daly BG, Dickman CR, Crowther MS. 2007. Selection of habitat components by two species of agamid lizards in sandr idge deser t, central Australia. Austral Ecology 32: 825‒833.

Faria RG, Araujo AFB. 2004. Sintopy of two Tropidurus lizard species (Squamata: Tropiduridae) in a rocky cerrado habitat in central Brazil. Brazilian Journal of Biology 64 (4): 775‒786.

Ferreira AS, Silva AO, Conceiçao BM, Cardoso DS, Santos P, Faria RG. 2014. Predation on Tropidurus semitaeniatus (Squamata: Tropiduridae) by Acanthoscurria natalensis (Aranea: Theraphosidae) in the semiarid Caatinga region of northeastern Brazil. Herpetology Notes 7: 501‒503.

Freitas SR, Cerqueira R, Vieira MV. 2002. A device and standard variables to describe microhabitat structure of small mammals based on plant cover. Brazilian Journal of Biology 62 (4B): 795–800.

Gandolfi SM, Rocha CFD. 1998. Orientation of thermoregulating Tropidurus torquatus (Sauria: Tropiduridae) on termite mounds. Amphibia-Reptilia 19: 319‒323.

Garrick D. 2008. Body surface temperature and length in relation to the thermal biology of lizards. Bioscience Horizons 1 (2): 136‒142. 195

Gomes FFA, Caldas FLS, Santos RA, Silva BD, Santana DO, Rocha SM, Ferreira AS, Faria RG. 2015. Patterns of space, time and trophic resource use by Tropidurus hispidus and T. semitaeniatus in an area of Caatinga, northeastern Brazil. Herpetolical Journal 25: 27‒39.

Goodman BA, Miles DB, Schwarzkopf L. 2008. Life on the rocks: habitat use drives morphological and performance evolution in lizards. Ecology 89 (12): 3462‒3471.

Grover MC. 1996. Microhabitat use and thermal ecology of two narrowly sympatric Sceloporus (Phrynosomatidae) lizards. Journal of Herpetology30 (2): 152‒160.

Huey RB. 1991. Physiological consequences of habitat selection. The American Naturalist 137 Supplemento: Habitat Selection): S91-S115.

Huey RB. 1982. Temperature, physiology, and the ecology of reptiles. In Gans C, Pough F (eds.), Biology of the Reptilia, pp. 25–91. Academic Press, London.

James SE, M’Closkey RT. 2002. Patterns of microhabitat use in a sympatric lizard assemblage. Canadian Journal of Zoology 80: 2226‒2234.

Kolodiuk MF, Ribeiro LB, Freire EMX. 2009. The effects of seasonality on the foraging behavior of Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Squamata: Tropiduridae) living in sympatry in the Caatinga of northeastern Brazil. Zoologia 26 (3): 581‒585 .

Kolodiuk MF, Ribeiro LB, Freire EMX. 2010. Diet and foraging behavior of two species of Tropidurus (Squamata, Tropiduridae) in the Caatinga of northeastern Brazil. South American Journal of Herpetology 5 (1): 35‒44.

196

López P, Martín J. 2013. Effects of microhabitat-dependent predation risk on vigilance during intermittent locomotion in Psammodromus algirus lizards. Ethology 119: 316‒324.

Lopez-Darias M, Schoener TW, Spiller DA, Losos JB. 2012. Predators determine how weather affects the spatial niche of lizard prey: exploring niche dynamics at a fine scale. Ecology 93 (12): 2512‒2518.

Losos JB, Sinervo B. 1989. The effects of morphology and perch diameter on sprint performance of Anolis lizards. Journal of Experimental Biology 145: 23‒30.

Maia-Carneiro T, Rocha CFD. 2013b. Seasonal variations in behaviour of thermoregulation in juveniles and adults Liolaemus lutzae (Squamata, Liolaemidae) in a remnant of Brazilian restinga. Behavioural Processes 100: 48‒53.

Maia-Carneiro T, Rocha CFD. 2015. Flight initiation distances of Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) in sympatry. Herpetological Conservation and Biology 10 (2): 661‒665.

Maia-Carneiro T, Dorigo TA, Rocha CFD. 2012. Influences ofseasonality, thermal environment and wind intensity on the thermal ecology of Brazilian sand lizards in a restinga remnant. South American Journal of Herpetology 7 (3): 241‒251.

Maia-Carneiro T, Rocha CFD. 2013a. Influences of sex, ontogeny and body size on the thermal ecology of Liolaemus lutzae (Squamata, Liolaemidae) in a resting remnant in southeastern Brazil. Journalof Thermal Biology 38 (1): 41‒46.

Martín J, López P. 1995a. Escape behaviour of juvenile Psammodromus algirus lizards: constraint of or compensation for limitations in body size? Behaviour 132 (3/4): 181‒192.

197

Martín J, López P. 1995b. Influence of habitat structure on the escape tactics of the lizard Psammodromus algirus. Canadian Journal of Zoology 73: 129‒132.

Martín J, López P. 2000. Fleeing to unsafe refuges: effects of conspicuousness and refuge safety on the escape decisions of the lizard Psammodromus algirus. Canadian Journal of Zoology 78: 265‒270.

Martín J, Salvador A. 1995. Microhabitat selection by the Iberian rock lizard Lacerta monticola: effects on density and spatial distribution of individuals. Biological Conservation 79: 303‒307.

Martín J. 2001. When hiding from predators is costly: Optimization of refuge use in lizards. Etología 9: 9‒13.

Meira KTR, Faria RG, Silva MDM, Miranda VT, Zahn-Silva W. 2007. História natural de Tropidurus oreadicus em uma área de cerrado rupestre do Brasil Central. Biotaneotropica 7 (2): 155‒163.

Menezes LMN, Reis PMAG, Souza K, Urias IC, Walker FM, Ribeiro LB. 2013. Death of a snake Philodryas nattereri (Squamata: Dipsadidae) after predation on a large-sized lizard Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae). Herpetology Notes 6: 55‒57.

Miranda JP, Ricci-Lobão A, Rocha CFD. 2010. Influence of structural habitat use on the thermal ecology of Gonatodes humeralis (Squamata: Gekkonidae) from a transitional forest in Maranhão, Brazil. Zoologia 27 (1): 35‒39.

Newbold TAS, MacMahon JA. 2014. Determinants of Habitat Selection by Desert Horned Lizards (Phrynosoma platyrhinos): The Importance of Abiotic Factors Associated with Vegetation Structure. Journal of Herpetology 48 (3): 306‒316. 198

Pacala S, Roughgarden J. 1982. Roughgarden J. 1982. Resource partitioning and interspecific competition in two two-species insular Anolis lizard communities. Science 217: 444‒446.

Paulissen MA. 1988. Ontogenetic and seasonal shifts in microhabitat use by the lizard Cnemidophorus sexlineatus. Copeia 1988 (4): 1021‒1029.

Pedreira AJ. 1997. Sistemas deposicionais da Chapada Diamantina Centro-oriental, Bahia. Revista Brasileira de Geociências 27 (3): 229‒240.

Pelegrin N, Chani JM, Echevarría AL, Bucher EH. 2009. Effects of forest degradation on abundance and microhabitat selection by ground dwelling Chaco lizards. Amphibia-Reptilia 30: 265‒271.

Pietruszka RD, Hanrahan SA, Mitchel D, Seely MK. 1986. Lizard herbivory in a sand dune environment: the diet of Angolosaurus skoogi. Oecologia 70: 587‒591.

Porter WP, Gates DM. 1969. Thermodynamic equilibria of animals with environment. Ecological Monographs 39: 227‒245.

Ramírez-Bautista A, Benabib M. 2001. Perch height of the arboreal lizard Anolis nebulosus (Sauria: Polychrotidae) from a tropical dry forest of México: effect of the reproductive season. Copeia 2001 (1): 187‒193.

Rand AS. 1967. Ecology and social organization in the iguanid lizard Anolis lineatopus. Proceedins of the United States National Museum 122: 1‒79.

Revell LJ, Johnson MA, Schulte, II, MA, Kolbe JJ, Losos JB. 2007. A phylogenetic test for adaptive convergence in rock-dwelling lizards. Evolution 61-12: 2898–2912.

199

Ribeiro LB, Silva NB, Freire EMX. 2012. Reproductive and fat body cycles of Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) in a Caatinga area of northeastern Brazil. Revista Chilena de Historia Natural 85: 307‒320.

Rocha CFD, Bergallo HG. 1990. Thermal biology and flight distance of Tropidurus oreadicus (Sauria, Iguanidae) in an area of Amazonian Brazil. Ethology, Ecology & Evolution 2 (3): 263‒268.

Rocha CFD, Van Sluys M, Vrcibradic D, Kiefer MC, Menezes VA, Siqueira CC. 2009. Comportamento de termorregulação em lagartos brasileiros. Oecologia Brasiliensis 13 (1): 115‒131.

Rocha CFD. 1999. Home range of the tropidurid lizard Liolaemus lutzae: sexual and body size differences. Brazilian Journal of Biology 59 (1): 125‒130.

Rocha CFD. 2000. Selectivity in plant food consumption in the lizard Liolaemus lutzae from southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna & Environment 35: 14‒18.

Rocha WJSF, Chaves JM, Rocha CC, Funch L, Juncá FA. 2005. Avaliação ecológica rápida da Chapada Diamantina. Pp. 29-45. In Juncá FA, Funch L, Rocha WJSF (Eds.). Biodiversidade e Conservação da Chapada Diamantina. Brasília: Ministério do Meio Ambiente. 411 p.

Sales RFD, Jorge JS, Ribeiro LB, Freire EMX. 2011. A case of cannibalism in the territorial lizard Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) in Northeast Brazil. Herpetology Notes 4: 265‒267. 200

Santana DO, Caldas FLS, Gomes FFA, Santos RA, Silva BD, Rocha SM, Faria RG. 2014. Aspectos da História Natural de Tropidurus hispidus (Squamata: Iguania: Tropiduridae) em área de Mata Atlântica, nordeste do Brasil. Neotropical Biology and Conservation 9 (1): 55‒ 61.

Schoener TW, Spiller DA, Losos JB. 2002. Predation on a common Anolis lizard: can the food-web effects of a devastating predator be reversed? Ecological Monographs 72 (3): 383‒ 407.

Schoener TW. 1968. The Anolis lizards of Bimini: resource partitioning in a complex fauna. Ecology 49 (4): 704‒726.

Schoener TW. 1967.The ecological significance of sexual dimorphism in size in the lizard Anolis conspersus. Science 155: 474‒477.

Schulte U, Köhler G. 2010. Microhabitat selection in the spiny-tailed iguana Ctenosaura bakeri on Utila Island, Honduras. Salamandra 46 (3): 141‒146.

Scott NJJr, Wilson DE, Jones C, Andrews RM. 1971. The choice of perch dimensions by lizards of the genus Anolis (Reptilia, Lacertilia, Iguanidae). Journal of Herpetology 10 (2): 75‒84.

Silva EAP, Santos TD, Leite GN, Ribeiro LB. 2013. Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) and Leptodactylus cf. fuscus (Anura: Leptodactylidae) as prey of the teiid lizards Salvator merianae and Ameiva ameiva. Herpetology Notes 6: 51‒53.

201

Smith GR, Ballinger RE. 2001. The ecological consequences of habitat and microhabitat use in lizards: a review. Contemporary Herpetology 3: 1‒23.

Stamps J A. 1983. The relationship between ontogenetic habitat shifts, competition and predator avoidance in a juvenile lizard (Anolis aeneus). Behavioral Ecology and Sociobiology 12: 19‒33.

Stankowich T, Blumstein DT. 2005. Fear in animals: a meta-analysis and review of risk assessment.Proceedings of the Royal Society B 272: 2627‒2634.

Steffen JE. 2009. Perch-height specific predation on tropical lizard clay models: implications for habitat selection in mainland neotropical lizards. Revista de Biologia Tropical 57 (3): 859‒864.

Tadevosyan TL. 2007. The role of vegetation in microhabitat selection of syntopic lizards, Phrynocephalus persicus, Eremias pleskei, and Eremias strauchi from Armenia. Amphibia- Reptilia 28: 444‒448.

Toft CA. 1985. Resource partitioning in amphibians and reptiles. Copeia 1985 (1): 1‒21.

Van Sluys M. 1992. Aspectos da ecologia do lagarto Tropidurus itambere (Iguanidae) em uma área do sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Biologia 52: 181‒185.

202

Van Sluys M. 1997. Home range of the saxicolous lizard Tropidurus itambere (Tropiduridae) in southeastern Brazil. Copeia 1997 (3): 623‒628.

Van Sluys M. 1993. Food habits of the lizard Tropidurus itambere (Tropiduridae) in southeastern Brazil. Journal of Herpetology 27 (3): 347‒351.

Vieira WLS, Gonçalves MBR, Nógrega RP. 2012. Predation on Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) by Lasiodora kluge (Aranea: Theraphosidae) in the semiarid caatinga region of northeastern Brazil. Biota Neotropica 12 (4): 263‒265.

Vitt LJ, Caldwell JP, Zani PA, Titus TA. 1997a. The role of habitat shift in the evolution of lizard morphology: evidence from tropical Tropidurus. Proceedins of the National Academy of Sciences USA 94: 3828‒3832.

Vitt LJ, Carvalho CM. 1995. Niche Partitioning in a Tropical Wet Season: Lizards in the Lavrado Area of Northern Brazil. Copeia 1995 (2): 305‒329.

Vitt LJ, Goldberg SR. 1983. Reproductive Ecology of Two Tropical Iguanid Lizards: Tropidurus torquatus and Platynotus semitaeniatus. Copeia 1983 (1): 131‒141.

Vitt LJ, Souza RA, Sartorius SS, Avila-Pires TCS, Espósito MC. 2000. Comparative ecology of sympatric Gonatodes (Squamata: Gekkonidae) in the western Amazon of Brazil. Copeia 2000 (1): 83‒95.

Vitt LJ, Zani PA, Caldwell JP. 1996. Behavioral ecology of Tropidurus hispidus on isolated rock outcrops in Amazonia. Journal of Tropical Ecology 12: 81‒101.

Vitt LJ, Zani PA, Lima ACM. 1997b. Heliotherms in tropical rain forest: the ecology of Kentropix calcarata (Teiidae) and Mabuya nigropunctata (Scincidae) in the Curuá-Una of Brazil. Journal of Tropical Ecology 13 (2): 199‒220.

Vitt LJ, Zani PA. 1998. Ecological relationships among sympatric lizards in a transitional forest in the northern Amazon of Brazil. Journal of Tropical Ecology 14:63‒86.

203

Vitt LJ. 1981. Lizard Reproduction: Habitat specificity and constraints on relative clutch mass. The American Naturalist 117 (4): 506‒514.

Vitt LJ. 1993. Ecology of an isolated open-formation Tropidurus (Reptilia: Tropiduridae) in Amazonian lowland forest. Canadian Journal of Zoology 71: 2370‒2390.

Vitt L.J. 1991. An Introduction to the Ecology of Cerrado Lizards. Journal of Herpetology 25 (1): 79‒90.

Vitt LJ, Zani PA, Espósito MC. 1999. Historical ecology of Amazonian lizards: implications for community ecology. Oikos 87: 286‒294.

Waldschmidt S. 1980. Orientation to the sun by the Iguanid lizards Uta stansburiana and Sceloporus undulatus: hourly and monthly variations. Copeia 1980 (3): 458‒462.

Webb JK, Pringle RM, Shine R. How do nocturnal snakes select diurnal retreat sites? Copeia 2004 (4): 919‒925.

Werneck FP, Colli GR, Vitt LG. 2009. Determinants of assemblage structure in Neotropical dry forest lizards. Austral Ecology 34: 97‒115.

Winemiller KO, Pianka ER. 1990. Organization in natural assemblages of desert lizards and tropical fishes. Ecological Monographs 60: 27‒55.

204

5 ECOMORFOLOGIA E PARTIÇÃO DE DIMENSÕES TRÓFICAS E ESPACIAIS DO NICHO EM DUAS ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA

5.1 Introdução

Diferenças morfológicas em e entre espécies de lagartos podem se relacionar a utilização de recursos reprodutivos (Rocha 1999, Lailvaux et al. 2004, Lappin et al. 2006, Maia-Carneiro, Rocha 2013), tróficos (Perez-Mellado, Riva 1993, Van Sluys 1993, Costa et al. 2008) e espaciais (Schoener 1967, Colli et al. 1992, Vrcibradic, Rocha 1996, Vitt et al. 1997). Particularidades morfológicas de cada espécie podem aumentar a habilidade dos indivíduos para utilizar alimentos e microambientes preferenciais, além de contribuir para a partição de dimensões de nicho e para a redução de competição (Pianka, Pianka 1976, Huey, Pianka 1977, Toft 1985). Por exemplo, em algumas espécies de Anolis, a morfologia, a ecologia e o comportamento parecem relacionados, com as diferenças em dimensões corpóreas permitindo segregações tróficas e espaciais (Schoener 1967, Losos 1990, 2010). Entretanto, em Liolaemus a morfologia aparentemente não se associa com a partição de dimensões espaciais de nicho (Jaksic et al. 1980). As espécies de lagarto Tropidurus hispidus (Spix, 1825) (Squamata, Tropiduridae) e Tropidurus semitaeniatus (Spix, 1825) (Squamata, Tropiduridae) vivem simpatricamente em afloramentos rochosos no nordeste do Brasil. Tropidurus hispidus (Figura 1) tem ampla distribuição no norte da América do Sul, onde ocorre em diferentes ambientes ao longo de sua amplitude geográfica (Rodrigues 1987, 1988, Ávila-Pires 1995, Carvalho 2013). Tropidurus semitaeniatus (Figura 2) é restrito ao Brasil, ocupando afloramentos rochosos em ambientes de Cerrado e de Caatinga e em zonas de transição com a Mata Atlântica (Carvalho 2013). Lagartos destas duas espécies possuem marcantes diferenças nos tamanhos e nas alturas do corpo, com T. hispidus possuindo os corpos maiores e mais altos, enquanto os T. semitaeniatus são menores e dorsoventralmente achatados (Vitt 1981, 1993, Vitt, Goldberg 1983, Kolodiuk et al. 2010, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulo 7). Estudos prévios têm mostrado que os indivíduos destas espécies podem diferir no uso de recursos tróficos (Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro, Freire 2011, Capítulo 3) e espaciais (Ribeiro, Freire 2010, Capítulos 2 e 4). Conduzi esta pesquisa para avaliar se características morfológicas de indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus se relacionam com diferenças no uso do espaço e no consumo de 205

alimentos. Para isto, medi tamanhos, larguras e alturas de corpos, dimensões da cabeça e comprimentos de membros e de dedos das mãos e dos pés e os comparei com o uso do alimento e do ambiente pelos indivíduos de cada espécie. Adicionalmente, também analisei a ocorrência de dimorfismo sexual no tamanho corpóreo entre adultos de cada espécie. Portanto, aqui eu investigo associações ecomorfológicas (Williams 1972, Losos, Sinervo 1989, Losos 1990, 2010) de T. hispidus e de T. semitaeniatus, examinando mecanismos que favoreçam a coexistência local. Hipoteticamente, devem haver interconexões entre a morfologia, a ecologia e o comportamento que facilitem a partição de recursos tróficos e espaciais entre indivíduos destas espécies e, portanto, a coexistência em simpatria.

5.2 Objetivos

5.2.1 Objetivos gerais

Neste estudo, eu pretendi analisar as relações existentes entre características morfológicas de indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus e a utilização de recursos tróficos e espaciais pelos mesmos. Diferenças morfológicas entre as duas espécies podem resultar em capacidades diferenciadas para a obtenção de alimento e para a utilização do espaço. Tais diferenças entre estas espécies podem ter como consequências a redução de sobreposições em dimensões tróficas e espaciais de nicho e a facilitação da coexistência em simpatria.

5.2.3 Objetivos específicos

Especificamente, eu pretendi responder às seguintes questões:

(1) Há dimorfismo sexual no tamanho corpóreo entre machos adultos e fêmeas adultas em T. hispidus e em T. semitaeniatus? (2) Há diferenças nas dimensões corpóreas entre os lagartos T. hispidus e os T. semitaeniatus? (3) Há diferenças interespecíficas nos tamanhos dos alimentos consumidos pelos indivíduos? Caso haja diferenças, as dimensões dos corpos dos lagartos influenciam o consumo dos alimentos? (4) Intraespecificamente, há relações entre o tamanho dos alimentos consumidos e as dimensões das cabeças dos indivíduos? 206

(5) Quais são os principais elementos corpóreos responsáveis pelas diferenças morfológicas entre os lagartos T. hispidus e os T. semitaeniatus? (6) Quais são as principais diferenças morfológicas entre as espécies depois de controlados os efeitos do tamanho do corpo? (7) As morfologias de T. hispidus e de T. semitaeniatus têm relações com a estrutura dos microambientes utilizados por estes lagartos? (8) Caso as diferenças morfológicas existentes entre T. hispidus e T. semitaeniatus permitam a utilização diferencial de alimentos e do epaço pelos indivíduos de cada espécie, isto poderia facilitar a coexistência das espécies em simpatria?

5.3 Materiais e métodos

5.3.1 Área de estudo

Os dados foram coletados em Igatu, município de Andaraí, nos arredores do Parque Nacional da Chapada Diamantina (uma Unidade de Conservação para a proteção da natureza) no estado da Bahia, Brasil (12°53’S, 41°19’W). Afloramentos rochosos datando do Mesoproterozóico caracterizam o platô da Chapada Diamantina (Delgado et al. 1994 apud Pedreira 1997). O clima na região é caracterizado como Cwb (subtropical úmido com inverno seco e verão temperado) e em algumas localidades pode ter precipitação média anual menor do que 700 mm, o que representa a localidade mais seca de clima Cwb no Brasil (Alvares et al. 2013). Em geral, condições altitudinais particulares são responsáveis por temperaturas médias anuais abaixo de 22°C (Rocha et al. 2005). Em regiões montanhosas elevadas, os solos são comumente rasos, rochosos e pobres em nutrientes, com massivos afloramentos rochosos (Rocha et al. 2005). Eu concentrei as amostragens em afloramentos rochosos em uma área de Caatinga composta majoritariamente por rochas expostas, mas também por vegetações rasteiras, herbáceas e abustivas e pequenas árvores, cactos e bromélias em solos arenosos e sobre rochas (Figura 7).

5.3.2 Coleta de dados

A coleta dos lagartos foi empreendida em março de 2013 por procuras para encontro visual (PEV) através de caminhadas lentas de 30 minutos ao longo da área procurando por lagartos a cada hora entre 09:00h e 17:00h. Tentativas de captura com técnica de laço ou 207

manualmente foram feitas sempre que indivíduos T. hispidus ou T. semitaeniatus foram avistados. Eu provoquei uma overdose nos lagartos utilizando éter e os preservei em solução de formalina com concentração de 10%. Eu dissequei cada lagarto capturado, identifiquei o sexo e medi o comprimento e a largura dos itens alimentares em seus estômagos usando paquímetros Mitutoyo com precisão de 0,01 mm. Eu medi as seguintes partes do corpo de cada lagarto capturado: (1) comprimento rostro-cloacal (CRC), (2) massa corpórea, (3) largura do corpo (na parte mais larga ao redor do meio do corpo), (4) altura do corpo (na parte mais alta ao redor do meio do corpo), (5) comprimento da cabeça (da margem anterior do ouvido até a ponta do rostro), (6) largura da cabeça (na parte mais larga), (7) altura da cabeça (na parte mais alta), (8) comprimento do braço (da axila até o pulso), (9) comprimento da mão (do pulso até a base do quarto dedo), (10) comprimento do dedo da mão (da base do quarto dedo da mão até a inserção da garra), (11) comprimento da perna (da virilha ao calcanhar), (12) comprimento do pé (do calcanhar até a base do quarto dedo) e (13) comprimento do dedo do pé (da base de quarto dedo do pé até a inserção da garra). As massas corpóreas foram medidas usando dinamômetros Pesola (precisão de 0,25 g para indivíduos de até 30 g e de 1,0 g para aqueles mais pesados do que 30 g) e todas as medidas restantes foram feitas com paquímetros Mitutoyo (precisão de 0,01 mm). Todas as medidas foram feitas do lado direito do corpo dos lagartos, a menos que estivessem faltando, quando elementos do lado esquerdo foram medidos.

5.3.3 Procedimentos analíticos

Para avaliar a ocorrência de diferenças intraespecíficas no CRC e na massa corpórea entre os machos adultos e as fêmeas adultas em T. hispidus eu realizei análise de variância (ANOVA) e para fazer esta comparação em T. semitaeniatus eu conduzi testes U de Mann- Whitney. Em T. hispidus, eu considerei como adultos os lagartos medindo pelo menos 65,0 mm de CRC se fêmeas e 68,0 mm se machos. Em T. semitaeniatus, eu considerei como fêmeas adultas e machos adultos indivíduos de pelo menos 59,0 mm e 68,5 mm de CRC, respectivamente. Para determinar quais lagartos eram adultos eu utilizei o tamanho corpóreo mínimo de indivíduos maduros sexualmente fornecidos por Ribeiro et al. (2012). Para avaliar e sumarizar as diferenças nas dimensões corpóreas entre todos os indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus eu conduzi, respectivamente, uma análise de similaridade (ANOSIM) e um escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS), ambos utilizando a medida de distância de Bray-Curtis e todas as variáveis morfológicas na Tabela 18. Para avaliar e 208

visualizar as divergências nos comprimentos e nas larguras dos maiores alimentos entre as espécies eu utilizei, respectivamente, uma ANOSIM e um NMDS, ambos os testes através da medida de distância de Bray-Curtis. Adicionalmente, para testar a ocorrência de diferenças no comprimento dos maiores alimentos e na largura dos maiores alimentos entre T. hispidus e T. semitaeniatus eu conduzi ANOVA. Posteriormente, eu realizei análises de covariânca (ANCOVA) para controlar os efeitos do CRC e da massa corpórea promovendo diferenças no comprimento e na largura dos maiores alimentos consumidos entre as espécies. Eu conduzi análises de regressão múltipla para investigar relações entre o comprimento dos maiores alimentos e a largura dos maiores alimentos com as dimensões da cabeça (comprimento da cabeça, largura da cabeça e altura da cabeça) em cada espécie. Eu utilizei uma análise de componentes principais (PCA na silga em inglês, significando Principal component analysis) para colapsar o conjunto de dados morfológicos multivariados em componentes que descrevam a dimensionalidade dos dados. Eu identifiquei os componentes principais contendo informação significativa através da observação do gráfico de autovalores. Devido a diferenças nas dimensões corpóreas entre os lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus (veja a seção 5.4) e porque os componentes principais baseados em dados morfométricos contêm informações com relação a covariação tanto em tamanho quanto em forma do corpo, gerei resíduos ajustados ao tamanho corpóreo (baseado em CRC) usando dados transformados em logarítmo. Eu conduzi uma análise discriminante passo-a- passo usando os resíduos ajustados ao tamanho do corpo para estimar os discriminantes mais poderosos entre as espécies e testes de validação cruzada foram realizados para estimar a acurácia das medidas morfológicas explicando as diferenças intraespecíficas. Adicionalmente, para avaliar a ocorrência de diferenças nas alturas da cabeça e do corpo, na largura do corpo, no comprimento do dedo da mão e no comprimento da perna entre as espécies, eu conduzi ANOVA seguidas de ANCOVA controlando os efeitos do tamanho corpóreo (CRC). Eu escolhi para as análises variáveis morfológicas previamente conhecidas por se relacionarem com o dimorfismo sexual (tamanhos corpóreos ‒ Perez-Mellado, Riva 1993, Rocha 1996, Maia-Carneiro, Rocha 2013), o consumo de alimento (dimensões da cabeça ‒ Van Sluys 1993, Ribeiro, Freire 2011, Gomes et al. 2015) e o uso do ambiente (tamanhos e formas dos corpos, cabeças, membros e dedos das mãos e dos pés ‒ Vitt 1981, Colli et al. 1992, Vitt et al. 1997, Goodman et al. 2008). Quando necessário os dados foram transformados em logaritmo para permitir a utilização de testes paramétricos. Eu não utilizei as massas corpóreas na PCA e na análise discriminante para comparar somente as variáveis 209

medidas na mesma unidade e os comprimentos dos braços e dos pés em análises paramétricas devido a estas variáveis não terem alcançado pressupostos estatísticos.

5.4 Resultados

Todos os lagartos foram primeiramente avistados sobre rochas. A ocorrência de

dimorfismo sexual foi detectada em T. hispidus (CRC: ANOVA, F [1, 23] = 14,061, P = 0,001;

massa corpórea: ANOVA, F [1, 23] = 17,945, P < 0,0001) e em T. semitaeniatus (CRC: Mann- Withney, U = 0, P = 0,034; massa corpórea: Mann-Withney, U = 0; P = 0,032) com as fêmeas adultas menores do que os machos adultos (Figura 23, Tabela 17). Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus diferiram substancialmente em suas morfologias (ANOSIM, R = 0,7885, P = 0,0001) e o NMDS forneceu uma visualização de dados confiável para estas diferenças (stress = 0,03733) (Figura 24, Tabela 18).

Tabela 17 ‒ Médias ± um desvio-padrão (amplitude e número de observações entre parênteses) de comprimentos rostro-cloacais (mm) e de massas corpóreas de fêmeas adultas e de machos adultos em Tropidurus hispidus e em Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Dados Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Comprimento rostro-cloacal Fêmeas adultas 83,1 ± 7,2 (68,3 ‒ 94,7; N = 14) 60,1 ± 1,3 (59 ‒ 61,6; N = 4) Machos adultos 104,9 ± 18,9 (71,6 ‒ 133,2; N = 11) 68,9 ± 0,6 (68,6 ‒ 69,6; N = 3) Massa corpórea Fêmeas adultas 18,2 ± 4,9 (9 ‒ 24,5; N = 14) 4,1 ± 0,5 (3,5 ‒ 4,75; N = 4) Machos adultos 48,2 ± 24,1 (11 ‒ 90,5; N = 11) 7,6 ± 0,1 (7,5 ‒ 7,75; N = 3)

210

Figura 22 – Diferenças nos comprimentos rostro-cloacais (CRC, mm) e nas massas corpóreas (g) entre as fêmeas adultas e os machos adultos de (A e B) Tropidurus hispidus e (C e D) de Tropidurus semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

211

Tabela 18 ‒ Médias ± um desvio-padrão (amplitude entre parênteses) das medidas morfológicas de Tropidurus hispidus (N = 27) e de Tropidurus semitaeniatus (N = 39) de Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Medidas morfológicas Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Comprimento rostro-cloacal 90,4 ± 18,7 (57,7 ‒ 133,2) 57,2 ± 7,1 (41,3 ‒ 69,6) Massa corpórea 29,6 ± 22,2 (6 ‒ 90,5) 4,1 ± 1,7 (1,25 ‒ 7,75) Largura do corpo 24,7 ± 5,3 (15,5 ‒ 34,6) 16,6 ± 2,6 (9,4 ‒ 21,3) Altura do corpo 12,3 ± 3,6 (8 ‒ 20,5) 5,7 ± 1,2 (3,5 ‒ 8,1) Comprimento da cabeça 21,3 ± 4,8 (14,3 ‒ 32,7) 13,2 ± 1,5 (10,1 ‒ 16,1) Largura da cabeça 18,9 ± 4,4 (12,8 ‒ 27,9) 11 ± 1,5 (8,1 ‒ 14,4) Altura da cabeça 11,6 ± 2,7 (7,8 ‒ 18) 5,1 ± 0,8 (3,9 ‒ 6,5) 212

Comprimento do braço 21,8 ± 5,3 (5,8 ‒ 31,9) 16,4 ± 2,3 (11,4 ‒ 21,1) Comprimento da mão 7,5 ± 1,7 (3,9 ‒ 11,1) 4,9 ± 0,6 (3,4 ‒ 6,4) Comprimento do dedo da mão 8,7 ± 1,7 (5,4 ‒ 11,2) 6,4 ± 0,9 (4,8 ‒ 8,1) Comprimento da perna 35,7 ± 7,9 (23,7 ‒ 49,7) 23,4 ± 3,5 (16,5 ‒ 30) Comprimento do pé 11,9 ± 2,6 (4,4 ‒ 18,1) 7,8 ± 1,1 (5,9 ‒ 10,8) Comprimento do dedo do pé 14,3 ± 2,4 (10,5 ‒ 18,3) 11 ± 1,5 (7,5 ‒ 16)

*Todas as medidas morfológicas estão em mm, exceto pela massa corpórea de está em g.

Figura 23 ‒ Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico usando os dados morfológicos dos indivíduos Tropidurus hispidus (○) e T. semitaeniatus (×) de Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, presentes na Tabela 18 (stress = 0,03733).

Houve diferença interespecífica no comprimento e na largura dos maiores alimentos (ANOSIM, R = 0,2773, P = 0,0001) (Tabela 19) e o NMDS obteve uma representação de dados confiável desta divergência (stress = 0,06411) (Figura 25). Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus diferiram no comprimento do maior alimento (ANOVA, F [1, 63] = 28,081, P < 0,0001) (Tabela 19), porém, depois de controladas as influências do tamanho do corpo as diferenças não permaneceram (CRC: ANCOVA, F [2, 62] = 0,200, P = 0,656; massa corpórea:

ANCOVA, F [2, 62] = 1,101, P = 0,298). Considerando as larguras dos maiores alimentos, houve diferença interespecífica (ANOVA, F [1, 63] = 42,062, P < 0,0001) (Tabela 19), mas as 213

diferenças desapareceram depois de desconsiderados os efeitos do CRC (ANCOVA, F [2, 62] =

1,334, P = 0,251) e da massa corpórea (ANCOVA, F [2, 62] = 1,973, P = 0,165).

Tabela 19 ‒ Médias ± um desvio-padrão (amplitude entre parênteses) de comprimentos e larguras dos maiores alimentos (ambos em mm) consumidos por indivíduos Tropidurus hispidus (N = 27) e Tropidurus semitaeniatus (N = 38) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Medidas dos alimentos Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Comprimento do maior alimento 12,6 ± 4,1 (6,8 ‒ 22,7) 8,1 ± 3 (3,3 ‒ 16,9) Largura do maior alimento 5,8 ± 3,2 (2 ‒ 16,9) 2,8 ± 1 (1,2 ‒ 5,1)

Figura 24 ‒ Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico usando os comprimentos e as larguras dos maiores alimentos consumidos pelos indivíduos Tropidurus hispidus (○) e Tropidurus semitaeniatus (×) em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil (stress = 0,06417).

O comprimento dos maiores alimentos não foi relacionado com as dimensões da cabeça seja em T. hispidus (análise de regressão múltipla, F [3, 23] = 0,727, P = 0,546) ou em T. semitaeniatus (análise de regressão múltipla, F [3, 34] = 0,077, P = 0,972) (Tabelas 18 e 19). A largura dos maiores alimentos não foi relacionada as dimensões da cabeça em T. hispidus 214

(análise de regressão múltipla, F [3, 23] = 0,326, P = 0,807), mas estas variáveis foram positivamente relacionadas em T. semitaeniatus (análise de regressão múltipla, r2 = 0,211, F

[3, 34] = 3,03, P = 0,043) (Tabelas 18 e 19). Contudo, nenhuma medida da cabeça explicou variação adicional no consumo dos itens alimentares mais largos (comprimento da cabeça: P = 0,938; largura da cabeça: P = 0,533; altura da cabeça: P = 0,716). O gráfico de autovalores da PCA indicou que apenas o primeiro componente principal continha informações confiáveis válidas para interpretação. Este componente contabilizou aproximadamente 91% da variação morfológica interespecífica e as principais variáveis contribuindo para isto foram relacionadas às dimensões longitudinais dos lagartos (veja a Tabela 20). A Análise discriminante passo-a-passo revelou que os resíduos das variáveis morfológicas ajustados ao tamanho corpóreo explicaram sigficativamente as diferenças entre espécies (lambda de Wilks = 0,777, P < 0,0001), e a altura da cabeça, o comprimento do dedo da mão e o comprimento da perna foram fortes preditores (Tabela 21). A validação cruzada entre as observações originais e membros de grupos previstos classificou 55,6% dos indivíduos T. hispidus e 89,7% dos T. semitaeniatus.

Tabela 20 ‒ Autovalores (eigenvalues), cargas (loadings) e a variância total explicada (percentual entre parênteses) gerados por uma análise de componentes principais através de matriz de covariância usando dados de medidas morfológicas de Tropidurus hispidus (N= 27) e de Tropidurus semitaeniatus (N = 39) de Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, transformados em logaritmo.

Dados Autovalores Cargas do primeiro componente Comprimento rostro-cloacal 9,113 0,989 Comprimento da cabeça 0,251 0,992 Largura da cabeça 0,195 0,985 Altura da cabeça 0,145 0,964 Comprimento da mão 0,121 0,916 Comprimento do dedo da mão 0,085 0,927 Comprimento da perna 0,047 0,978 Comprimento do dedo do pé 0,019 0,924 Altura do corpo 0,015 0,923 Largura do corpo 0,009 0,944 215

Variância total explicada ‒ 9,113 (91,127)

Tabela 21 ‒ Resultados da análise discriminante para Tropidurus hispidus (N = 27) e para Tropidurus semitaeniatus (N = 39) de Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil, usando os resíduos das medidas morfológicas ajustados ao tamanho corpóreo.

Variável testada Lambda de Wilks Nível de significância Comprimento da cabeça 0,999 0,829 Largura da cabeça 0,971 0,171 Altura da cabeça 0,777 < 0,0001 Comprimento da mão 1,0 0,873 Comprimento do dedo da mão 0,928 0,029 Comprimento da perna 0,930 0,031 Comprimento do dedo do pé 0,989 0,393 Altura do corpo 0,945 0,057 Largura do corpo 0,968 0,152

Tropidurus semitaeniatus teve uma menor altura da cabeça em comparação com T. hispidus (ANOVA, F [1, 64] = 321,682, P < 0,0001) (Tabela 18), e esta diferença permaneceu mesmo após contabilizado o efeito do CRC (ANCOVA, F [2, 63] = 256,234, P < 0,0001). A mesma tendência ocorreu considerando a altura do corpo (ANOVA, F [1, 64] = 159,549, P <

0,0001; ANCOVA, F [2, 63] = 61,638, P < 0,0001) (Tabela 18). A largura do corpo de T. hispidus foi comparativamente maior do que a de T. semitaeniatus (ANOVA, F [1, 64] = 65,994, P < 0,0001) (Tabela 18). Entretanto, desconsiderando as influências do tamanho do corpo os indivíduos da segunda espécie foram mais largos do que aqueles da primeira

(ANCOVA, F [2, 63] = 211,870, P < 0,0001). Os indivíduos T. hispidus tenderam a ter os dedos das mãos (ANOVA, F [1, 64] = 48,734, P < 0,0001), as pernas (ANOVA, F [1, 64] = 79,371, P <

0,0001) e os dedos dos pés (ANOVA, F [1, 64] = 66.658, P < 0.0001) maiores do que os lagartos T. semitaeniatus (Tabela 18). Contudo, quando controladas as influências do tamanho corpóreo estas medidas foram maiores em T. semitaeniatus (dedos das mãos: ANCOVA, F [2,

63] = 166.392, P < 0.0001; pernas: ANCOVA, F [2, 63] = 623,907, P < 0,0001; dedos dos pés:

ANCOVA, F [2, 63] = 97,855, P < 0,0001).

216

5.5 Discussão

Tanto T. hispidus quanto T. semitaeniatus foram sexualmente dimórficos em Igatu, com machos adultos atingindo maiores tamanhos corpóreos do que fêmeas adultas, o que é uma tendência comum em lagartos do gênero Tropidurus (Vitt 1981, Perez-Mellado, De La Riva 1993, Vitt 1993, Vitt, Goldberg 1993, Pinto et al. 2005, Meira et al. 2007, Ribeiro, Freire 2011, Anjos et al. 2012, Freitas et al. 2012, Pereira et al. 2012, Gomides et al. 2013). Seleção intersexual pode operar se a escolha por fêmeas é aumentada devido a melhor qualidade de territórios de lagartos maiores, favorencendo os mesmos (Rocha 1999, Ribeiro et al. 2009). Seleção intrasexual pode ocorrer em interações agonísticas durante disputas por recursos reprodutivos entre machos, com os maiores sendo favorecidos (Rocha 1996, Lappin et al. 2006, Lailvaux et al. 2004, Herrel et al. 2007; Maia-Carneiro, Rocha 2013). O dimorfismo sexual de T. hispidus e de T. semitaeniatus em Igatu pode também ocorrer devido a diferentes investimentos energéticos para a reprodução pelos indivíduos de cada sexo, com as fêmeas alocando maiores quantidades de energia em comparação com os machos e, portanto, tendo menos energia para o crescimento (Rocha 1995, Pinto et al. 2005). Além disso, diferenças nos tamanhos corpóreos podem permitir algum nível de diferenciação intersexual em dimensões de nichos (Schoener 1967, Perez-Mellado, Riva 1993, Van Sluys 1993, veja abaixo). As divergências nas dimensões corpóreas entre T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu permitiram o consumo diferencial de alimentos pelos indivíduos. Devido aos seus maiores tamanhos corpóreos, os lagartos T. hispidus podem ter acesso a itens alimentares com maiores comprimentos e larguras em comparação com os indivíduos T. semitaeniatus. A importância do tamanho do corpo nas histórias de vida de organismos tem sido amplamente documentada (Schoener 1967, Pianka 1973, Peters 1983, Perez-Mellado, Riva 1993, Van Sluys 1993, Calder 1996, Brown et al. 2004, Costa et al. 2008). A redução do uso de recursos similares e, portanto, a minimização de sobreposições de dimensões de nicho permitida por diferenças em tamanhos corpóreos, pode facilitar a coexistência de espécies simpátricas e de indivíduos de diferentes tamanhos de uma mesma espécie (Schoener 1967, Pianka 1969, 1973, Colli et al. 1992, Perez-Mellado, Riva 1993, Van Sluys 1993, Costa et al. 2008, Ribeiro, Freire 2011, Capítulo 3). A aquisição de grandes itens alimentares por indivíduos grandes pode ser vantajosa devido aos seus maiores conteúdos enegéticos e/ou nutricionais, além de evitar potenciais limitações relacionadas com a captura de pequenos itens alimentares (Costa et al. 2008). Além disso, os lagartos pequenos possuem restrições morfológicas que limitam o 217

tamanho do item alimentar passível de ser ingerido (Van Sluys 1993, 2004, Ribeiro, Freire 2011, Capítulo 3). Para o alcance de um balanço energético mais apropriado para a execução das suas atividades vitais relacionadas a manutenção, ao crescimento e a reprodução pode ser vantajoso para os indivíduos grandes consumir alimentos maiores e mais proveitosos. Tropidurus semitaeniatus possui adaptações morfológicas relacionadas com a altura do corpo (achatamento) que permitem aos indivíduos a aprimoração do uso de fendas em rochas, o que diferiu marcantemente em T. hispidus (mas veja Vitt et al. 1997). A morfologia de T. semitaeniatus reflete suas especializações comportamentais para o uso do espaço (Vitt 1981, 1993, Vitt, Goldberg 1983, Ribeiro et al. 2012, Capítulos 4 e 7), enquanto a morfologia de T. hispidus é típica de espécies comparativamente generalistas que utilizam os ambientes e os microambientes disponíveis (Vitt, 1981, Capítulo 4). O menor tamanho corpóreo dos lagartos fêmeas adultos em Igatu permite a utilização de fendas em rochas que não estão disponíveis para machos adultos (Vitt 1981), o que pode contribuir para a redução de sobreposições em dimensões de nicho. Além de possuírem alturas do corpo proporcionalmente dorsoventralmente comprimidas comparando com T. hispidus, indivíduos T. semitaeniatus também possuem corpos proporcionalmente mais largos, o que é sugestivo de que estes lagartos são especializados para a utilização de fendas rochosas com baixas alturas, mas não com larguras pronunciadamente estreitas. Tanto os indivíduos T. hispidus quanto os T. semitaeniatus têm características morfológicas e comportamentais para lidar com a vida em rochas (Rodrigues 1987, Maia-Carneiro, Rocha, 2015, Capítulos 4 e 7), mas estas são conspícuas na segunda espécie. Diferenças interespecíficas no comprimento dos dedos dos lagartos em Igatu podem estar relacionadas ao uso de superfícies inclinadas e verticais pelos indivíduos. Apesar de lagartos T. hispidus poderem utilizar poleiros mais altos em comparação com os T. semitaeniatus (Capítulo 4), os dedos proporcionalmente maiores na segunda espécie sugerem que os indivíduos possuem hábitos escansoriais mais desenvolvidos (Colli et al. 1992, Vrcibradic, Rocha 1996, Teixeira-Filho et al. 2001, Faria, Araujo 2004). Embora ambas as espécies sejam comumente associadas a afloramentos rochosos, T. semitaeniatus é especializada para viver neste tipo de ambiente (saxícola), enquanto T. hispidus tem maiores chances de ser encotrado em outros tipos de substrato (Vitt, 1981, 1993, 1995, Vitt, Goldberg 1983, Van Sluys et al. 2004, Ribeiro et al. 2012). Na verdade, indivíduos T. semitaeniatus podem selecionar microambientes compostos principalmente por rochas e podem utilizar rochas como os principais substratos para o empoleiramento, enquanto indivíduos T. hispidus utilizaram os microambientes estruturais de acordo com sua disponibilidade local na mesma 218

ocasião (Capítulo 4). O uso de microambientes rochosos pode estar conectado à evolução de adaptações morfológicas, já que mover-se em superfícies inclinadas de tamanhos irregulares restringe performances locomotoras (Goodman et al. 2008). Os dedos mais longos de T. semitaeniatus promovem aperfeiçoamento quanto à utilização de superfícies inclinadas e verticais. Os dedos das mãos e os dos pés, assim como pernas, proporcionalmente mais longos em T. semitaeniatus em comparação com T. hispidus refletem associações entre a morfologia, a ecologia e o comportamento para o aperfeiçoamento da ocupação dos afloramentos rochosos. Espécies de lagarto ocorrendo em ambientes rochosos e abertos podem apresentar membros e elementos dos membros mais longos como uma resposta adaptativa para o uso do espaço (Vitt et al. 1997, Goodman et al. 2008). Estas características morfológicas podem conferir melhorias em habilidades de corrida, salto, escalada e agarramento para os indivíduos e, portanto, se relacionam a diferentes aspectos de suas ecologias e comportamentos (Losos, Sinervo 1989, Losos 1990, Goodman et al. 2008). O uso de ambientes rochosos por lagartos parece ser relacionado com modificações evolutivas na morfologia e na performance (Goodman et al. 2008), o que possivelmente ocorreu com T. semitaeniatus. Presumivelmente, as pernas proporcionalmente mais longas favorecem as performances através do aperfeiçoamento de habilidades para correr, pular, escalar e agarrar, o que pode ser vantajoso para escapar de predadores e para a aquisição de presas para lagartos habitando ambientes abertos. Divergências morfológicas dentro de e entre espécies de lagarto permitem aos indivíduos a exploração diferencial de recursos reprodutivos, tróficos e espaciais. Indivíduos maiores podem ser favorecidos na aquisição de melhores territórios e mais fêmeas, dimensões da cabeça podem se relacionar ao consumo de itens alimentares com diferentes tamanhos e as dimensões corpóreas podem ter associações com a utilização de micrombientes. As interconexões entre a morfologia, a ecologia e o comportamento são adaptações de lagartos aos seus modos de vida e facilitam coexistências locais através da segregação em dimensões de nicho.

Referências

Alvares CA, Stape JL, Sentelhas PC, Gonçalves JLM, Sparovek G. 2013. Köppen’s climate classification map for Brazil. Meteorologische Zeitschrift 22:711‒728.

219

Anjos LA, Ávila RW, Ribeiro SC, Almeida WO, da Silva RJ. 2012. Gastrointestinal nematodes of the lizards Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) from a semiarid region of northeastern Brazil. Journal of Helmintology 87 (4): 443‒449.

Avila-Pires TCS. 1995. Lizards of Brazilian Amazonia (Reptilia: Squamata). Zoologische Verhandelingen 299: 1‒706.

Brown JH, Gillooly JF, Allen AP, Savage VM, West GB.2004. Toward a metabolic theory of ecology. Ecology 85: 1771‒1789. Calder WA. 1996. Size, function, and life history. Dover Publications, Mineola, NY.

Carvalho ALG. 2013. On the distribution and conservation of the South American lizard genus Tropidurus Wied-Neuwied, 1825 (Squamata: Tropiduridae). Zootaxa 3640: 42‒56.

Colli GR, Araújo AFB, Silveira R, Roma F. 1992. Niche Partitioning and Morphology of Two Syntopic Tropidurus (Sauria: Tropiduridae) in Mato Grosso, Brazil. Journal of Herpetology 26 (1): 66‒69.

Faria RG, Araujo AFB. 2004. Sintopy of two Tropidurus lizard species (Squamata: Tropiduridae) in a rocky cerrado habitat in central Brazil. Brazilian Journal of Biology 64 (4): 775‒786.

Gomides SC, Ribeiro LB, Peters VM, Sousa BM. 2013. Feeding and reproduction ecology of the lizard Tropidurus torquatus (Squamata: Tropiduridae) in a rock outcrop area in southeastern Brazil. Revista Chilena de Historia Natural 86: 137‒151.

Goodman BA, Miles DB, Schwarzkopf L. 2008. Life on the rocks: habitat use drives morphological and performance evolution in lizards. Ecology 89 (12): 3462‒3471.

Herrel A, McBrayer LD, Larson PM. 2007. Functional basis for sexual differences in bite force in the lizard Anolis carolinensis. Biological Journal of the Linnean Society 91: 111‒119.

Huey RB, Pianka ER. 1977. Patterns of niche overlap among broadly sympatric versus narrowly sympatric Kalahari lizards (Scincidae: Mabuya). Ecology 58: 119‒128.

Jaksic FM, Núñes H, Ojeda FP. 1980. Body proportions, microhabitat selection, and adaptive radiation of Liolaemus lizards in central Chile. Oecologia 45:178‒181.

King RB. 2000. Analyzing the relationship between clutch size and female body size in reptiles. Journal of Herpetology 34 (1): 148‒150.

Lailvaux SP, Herrel A, VanHooydonck B, Meyers JJ, Irschick DJ. 2004. Performance capacity, fighting tactics and the evolution of life-stage male morphs in the green anole lizard (Anolis carolinensis). Proceedings of the Royal Society of London B 271: 2501‒2508.

Lappin AK, Hamilton PS, Sullivan BK. 2006. Bite-force performance and head shape in a sexually dimorphic crevice-dwelling lizard, the common chuckwalla [Sauromalus ater (= obesus)]. Biological Journal of the Linnean Society 88: 215‒222.

Losos JB, Sinervo B. 1989. The effects of morphology and perch diameter on sprint performance of Anolis lizards. Journal of Experimental Biology 145: 23‒30. 221

Losos JB. 1990. Ecomorphology, performance capability, and scaling of West Indian Anolis lizards: an evolutionary analysis. Ecological Monographs 60 (3): 369‒388.

Losos JB. 2010. A Tale of two radiations: similarities and differences in the evolutionary diversification of Darwin’s finches and Greater Antillean Anolis lizards. Pp. 309‒331 in P.R. Grant and B.R. Grant, Eds., In Search of the Causes of Evolution. From Field Observations to Mechanisms. Princeton University Press: Princeton, NJ.

Maia-Carneiro T, Rocha CFD. 2013. Influences of sex, ontogeny and body size on the thermal ecology of Liolaemus lutzae (Squamata, Liolaemidae) in a resting remnant in southeastern Brazil. Journal of Thermal Biology 38 (1): 41‒46.

Meira KTR, Faria RG, Silva MDM, Miranda VT, Zahn-Silva W. 2007. História natural de Tropidurus oreadicus em uma área de cerrado rupestre do Brasil Central. Biotaneotropica 7 (2): 155‒163.

Menezes VA, Rocha CFD. 2014. Clutch size in populations and species of cnemidophorines (Squamata: Teiidae) on the eastern coast of Brazil. Anais da Academia Brasileira de Ciências 86 (2): 707‒722.

Pedreira AJ. 1997. Sistemas deposicionais da Chapada Diamantina Centro-oriental, Bahia. Revista Brasileira de Geociências 27: 229‒240.

Pereira FB, Sousa BM, Lima SS. 2012. Helminth community structure of Tropidurus torquatus (Squamata: Tropiduridae) in a rocky outcrop area of Minas Gerais state, southeastern Brazil. Journal of Parasitology 98 (1): 6‒10.

Perez-Mellado V, De La Riva I. 1993. Sexual size dimorphism and ecology: The case of a tropical lizard, Tropidurus melanopleurus (Sauria: Tropiduridae). Copeia 1993 (4): 969‒976. 222

Peters RH. 1983. The ecological implications of body size. Cambridge University Press, Cambridge.

Pianka ER, Pianka HD. 1976. Comparative ecology of twelve species of nocturnal lizards (Gekkonidae) in the Western Australian Desert. Copeia 1976 (1): 125‒142.

Pianka ER. 1969. Sympatry of desert lizards (Ctenotus) in Western Australia. Ecology 50 (6): 1012‒1030.

Pianka ER. 1973. The structure of lizard communities. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics 1973 (4): 53‒74.

Pinto ACS, Wiederhecker HC, Colli GR. 2005. Sexual dimorphism in the Neotropical lizard, Tropidurus torquatus (Squamata, Tropiduridae). Amphibia-Reptilia 26: 127‒137.

223

Rocha CFD. 1995. Growth of the tropical sand lizard Liolaemus lutzae in southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 16:257‒264.

Rocha CFD. 1996. Sexual dimorphism in the sand lizard Liolaemus lutzae of southeastern Brazil. In Jaimer E. Pefaur (Org.). Herpetologia Neotropical, 1a ed., Merida–Venezuela: Consejo de Publicaciones–Universidad de Los Andes 1, pp. 31‒40.

Rocha CFD. 1999. Home range of the Tropiduridae lizard Liolaemus lutzae: sexual and body size differences. Brazilian Journal of Biology 59 (1): 125‒130.

Rocha WJSF, Chaves JM, Rocha CC, Funch L, Juncá FA. 2005. Avaliação ecológica rápida da Chapada Diamantina. Pp. 29–45. In Juncá FA, Funch L and Rocha, WJSF (Eds). Biodiversidade e Conservação da Chapada Diamantina. Brasília: Ministério do Meio Ambiente, 411 p.

Rodrigues MT. 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do grupo torquatus ao sul do Rio Amazonas (Sauria, Iguanidae). Arquivos de Zoologia 31: 105‒230.

Rodrigues MT. 1988. Distribution of lizards of the genus Tropidurus in Brazil (Sauria, Iguanidae). Pp. 305‒315. In Heyer WR and Vanzolini PE (Eds). Proceeding of a workshop on Neotropical distribution patterns. Academia Brasileira de Ciências, Rio de Janeiro.

Schoener TW. 1967. The ecological significance of sexual dimosphism in size in lizard Anolis conspersus. Science 155: 474‒477.

Teixeira-Filho P, Rocha-Barbosa O, Paes V, Ribas SC, de Almeida JR, 2001. Ecomorphological relationship in six lizard species of Restinga da Barra de Maricá, Rio de Janeiro, Brazil. Revista Chilena de Anatomía 19 (1): 45‒50.

Toft CA. 1985. Resource partitioning in amphibians and reptiles. Copeia 1985 (1): 1‒21. 224

Van Sluys M. 1993. Food Habits of the Lizard Tropidurus itambere (Tropiduridae) in Southeastern Brazil. Journal of Herpetology 27 (3): 347‒351.

Vitt L.J. 1981. Lizard reproduction: habitat specificity and constraints on relative clutch mass. The American Naturalist 117: 506‒514.

Vitt L.J. 1993. Ecology of isolated open-formation Tropidurus (Reptilia: Tropiduridae) in Amazonian lowland rain forest. Canadian Journal of Zoology 71: 2370‒2390.

Vitt LJ, Goldberg SR. 1983. Reproductive ecology of two tropical iguanid lizards: Tropidurus torquatus and Platynotus semitaeniatus. Copeia 1983: 131‒141.

Vitt LJ, Caldwell JP, Zani PA, Titus TA. 1997. The role of habitat shift in the evolution of lizard morphology: evidence from tropical Tropidurus. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 94: 3828‒3832.

Vitt LJ, Goldberg SR. 1983. Reproductive ecology of two tropical iguanid lizards: Tropidurus torquatus and Platynotus semitaeniatus. Copeia 1983 (1) 131‒141.

Vitt LJ. 1981. Lizard Reproduction: Habitat Specificity and Constraints on Relative Clutch Mass. The American Naturalist 117 (4): 506‒514.

Vitt LJ. 1993. Ecology of isolated open-formation Tropidurus (Reptilia: Tropiduridae) in Amazonian lowland rain forest. Canadian Journal of Zoology 71: 2370‒2390.

Vitt LJ. 1995. The ecology of tropical lizards in the Caatinga of northeast Brazil. Occasional Papears of the Oklahoma Museum of Natural History 1: 1‒29.

225

Vrcibradic D, Rocha CFD. 1996. Ecological differences in tropical sympatric skinks (Mabuya macrorhyncha and Mabuya agilis) in southeastern Brazil. Journal of Herpetology 30 (1): 60‒ 67.

Williams EE. 1972. The origin of faunas. Evolution of lizard congeners in a complex island fauna: a trial analysis. Evolutionary Biology 6: 47‒89.

Winck GR, Rocha CFD. Reproductive trends of Brazilian lizards (Reptilia, Squamata): the relationship between clutch size and body size in females. North-Western Journal of Zoology 8 (1): 57‒62.

226

6 RIQUEZAS, COMPOSIÇÕES E ABUNDÂNCIAS DE HELMINTOS E ASSOCIAÇÕES ENTRE CARGAS PARASITÁRIAS, DISTÂNCIAS DE FUGA E TEMPERATURAS CORPÓREAS EM UM PAR DE ESPÉCIES DE LAGARTO COGENÉRICAS EM SIMPATRIA

6.1 Introdução

Hospedeiros filogeneticamente próximos, incluindo lagartos, tipicamente compartilham espécies de parasitas, mas podem haver variações em riqueza, composição e abundância entre espécies e populações (Freeland 1983, Aho 1990, Ávila, Silva 2010, Anjos et al. 2013). Similaridades em termos de faunas de parasitas são comumente maiores em espécies simpátricas proximamente relacionadas filogeneticamente do que em diferentes populações de uma mesma espécie (Aho 1990), e discrepâncias observadas em abundância e riqueza de parasitas dentro e entre espécies pode depender de características morfológicas, ecológicas e comportamentais e de funções imunes entre espécies hospedeiras (Freeland 1983, Aho 1990). Algumas vezes, podem haver taxa parasitas dominantes e raros, conhecidos como espécies núcleo e espécies satélite, respectivamente (Aho 1990). Além de processos regionais tais quais dispersão geográfica e acúmulo histórico diferencial de faunas de helmintos, condições ambientais locais também têm importância na determinação de estruturas comunitárias em lagartos hospedeiros (Aho 1990, Rocha 1995). As influências do sexo na estrutura de comunidades de helmintos de lagartos aparentemente não possuem tendências definidas, mas se há consideráveis diferenças morfológicas, ecológicas, comportamentais e/ou imunológicas, discrepâncias nos parâmetros de parasitismo por helmintos podem ocorrer entre machos e fêmeas (Aho 1990, Poulin 1996). Por exemplo, durante períodos reprodutivos, lagartos podem apresentar imunocompetência reduzida devido a demandas conflitivas (Trade-offs) entre os processos reprodutivos e imunológicos (French et al. 2007, 2009, French, Moore 2008), o que pode produzir diferenças inter-sexuais em infecções por helmintos. A infecção por helmintos pode afetar a aptidão (“fitness”) de lagartos ‒ reações adversas podem influenciar as habilidades de fuga e os níveis de atividade devido a influências na predição de riscos e na restrição de performances lomomotoras (Main, Bull 2000, Fenner, ad Bull 2008, Adelman, Martin 2009, Robar et al. 2010, McElroy, Buron 2014, Zamora-Camacho et al. 2014). Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus são espécies de lagartos tropidurídeos que ocorrem simpatricamente em algumas localidades do nordeste brasileiro (e.g., Vitt 1995, 227

Ribeiro, Freire 2010). Indivíduos destas espécies possuem particularidades quanto a dimensões de nicho que facilitam sua coexistência: T. hispidus (Figura 1) tem a morfologia característica de lagartos que possuem modos de vida generalistas, enquanto, T. semitaeniatus (Figura 2) tem especializações associadas ao uso de ambientes inclinados e verticais e fendas em afloramentos rochosos (Vitt 1981, 1993 Vitt, Goldberg 1983, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 5 e 7). Os ciclos de atividade são consideravelmente similares entre estas espécies, mas algumas diferenças em taxas de movimentação podem ocorrer (Vitt 1995, Ribeiro, Freire 2010, Capítulo 2). Lagartos de ambas as espécies possuem hábitos alimentares onívoros, se alimentando de artrópodes e material vegetal, e algumas discrepâncias em tamanhos de alimentos adquiridos podem ocorrer devido a diferenças no tamanho corpóreo entre os lagartos (Van Sluys 2004, Ribeiro, Freire 2011, Capítulo 3). Elas também utilizam o espaço diferentemente em termos dos níveis de intensidade luminosa (luz solar direta, luz filtrada ou sombra), de temperaturas microambientais e de preferências por ambientes estruturais (Capítulos 2 e 4). Essas espécies podem (Ribeiro, Freire, 2010) ou não (Capítulos 2 e 7) diferir em temperaturas corpóreas em atividade (Capítulos 2 e 7) e podem variar em distâncias mínimas de iniciação de fuga (Capítulo 7). Aqui, investiguei discrepâncias nas estruturas das comunidades de helmintos considerando diferenças morfológicas, ecológicas e comportamentais entre T. hispidus e T. semitaeniatus. Além disso, realizei avaliações intraespecíficas para avaliar se as cargas helmínticas influenciaram comportamentos (distância mínima de iniciação de fuga e taxas de termorregulação e movimentação) exibidos pelos indivíduos. Hipoteticamente, embora possam haver similaridades, é esperado que existam diferenças nas composições das faunas de helmintos e em outros parâmetros parasitários nas espécies avaliadas neste estudo. Além disso, é possível que as abundâncias de helmintos influenciem comportamentos exibidos por estas espécies.

6.2 Objetivos

6.2.1 Objetivos gerais

Neste estudo, busquei avaliar as estruturas das supracomunidades helmintológicas em T. hispidus e T. semitaeniatus em termos de composição, riqueza, abundância e prevalência e da intensidade das infecções. Analisei possíveis associações entre diferenças morfológicas, ecológicas e comportamentais nestas espécies e as estruturas de suas supracomunidades de 228

helmintos. Adicionalmente, foi analisada a ocorrência de disparidades intersexuais em infecções por helmintos em cada uma das espécies.

6.2.2 Objetivos específicos

Especificamente, eu busquei responder às seguintes questões:

(1) Quais são as composições, riquezas e abundâncias de helmintos hospedados em T. hispidus e T. semitaeniatus? (2) Existem espécies de helmintos com ocorrências ainda não registradas para estas espécies de lagarto? (3) Em que nível as duas espécies de hospedeiros diferem na composição, na riqueza e na abundância de helmintos? (4) Quais são as prevalências e as intensidades de infecção por helmintos em T. hispidus e em T. semitaeniatus? (5) O tamanho corpóreo influencia a estrutura supracomunitária de helmintos nestas espécies? (6) Quais são as espécies de helmintos ocorrendo com maior abundância específica em cada espécie de lagarto? (7) Espécies núcleo estão presentes nas supracomunidades helmínticas hospedadas em T. hispidus e T. semitaeniatus? (8) A abundância total e a riqueza de helmintos variam entre machos e fêmeas em cada espécie? (9) Quais são os órgãos infectados por helmintos em T. hispidus e T. semitaeniatus? Há diferenças nos níveis de infecção (em termos da abundância de helmintos) entre órgãos parasitados nestas espécies? (10) Existem relações entre distância mínima de iniciação de fuga e abundância de helmintos e entre temperatura corpórea e abundância de helmintos em T. hispidus e T. semitaeniatus?

6.3 Materiais e métodos

6.3.1 Área de estudo

229

Esta pesquisa foi conduzida em Igatu, município de Andaraí, nos arredores da Unidade de Conservação para proteção da natureza Parque Nacional da Chapada Diamantina, no estado da Bahia, Brasil (12°53’S, 41°19’W). A área é localizada em uma região caracterizada por ser composta predominantemente por platôs de afloramentos rochosos datando do Mesoproterozóico (Delgado et al. 1994 citado em Pedreira 1997). O clima da Chapada Diamantina é subtropical úmido com invernos secos e verões temperados (Cwb na classificação de Köppen) e pode ter reduzida precipitação anual sendo a localidade com clima Cwb mais seca no Brasil (Alvares et al. 2013). Na área, os solos são tipicamente rasos e com afloramentos rochosos proeminentes (Rocha et al. 2005) (Figura 7).

6.3.2 Coleta de dados e procedimentos analíticos

A coleta de dados foi empreendida em março de 2013 durante procuras para encontro visual (PEV) de lagartos conduzidas através de transectos de 30 minutos a cada intervalo de hora entre 09:00h e 17:00h. Sempre que um indivíduo T. hispidus ou T. semitaeniatus era avistado eu realizei tentativas de captura com técnica de laço ou manualmente. Eu provoquei uma overdose nos lagartos capturados usando éter e os preservei com solução de formalina com concentração de 10%. No laboratório, os lagartos foram dissecados e tiveram seus sexos identificados. Após a dissecção, o celoma peritoneal (cavidade corpórea abdominal) e pulmões, estômagos e intestinos delgados e grossos dos lagartos foram inspecionados a procura de helmintos. Eu montei lâminas de vidro temporárias e clarifiquei com Hoyer médio para a identificação sob estereomicroscópios e microscópios. Eu preservei os helmintos em etanol e depositei os espécimes comprobatórios na Coleção Parasitológica da Universidade Regional do Cariri, Brasil. O comprimento rostro-cloacal (CRC), a massa corpórea, a distância mínima de iniciação de fuga e a temperatura corpórea (Tc) de cada lagarto capturado foram medidas com paquímetros (precisão de 0,01 mm), dinamômetros (precisão de 0,25 g para indivíduos de até 30 g e de 1,0 g para aqueles maiores do que 30 g), uma fita métrica (precisão de 0,1 cm) e um termômetro cloacal de leitura rápida Miller & Weber (precisão de 0,2°C), respectivamente. Distância minima de iniciação de fuga é a distância entre um predador potencial (aqui, no caso, o investigador ‒ Thiago Maia-Carneiro) e o lagarto quando este iniciou o comportamento de fuga. Para métodos detalhados usados para a coleta de dados de distância mínimas de inciação de fuga consulte Maia-Carneiro, Rocha (2015). 230

Para cada grupo taxonônico de helmintos, eu calculei os seguintes parâmetros de ecologia parasitária: abundância, prevalências total e específica e intensidade média de infecção de acordo com Bush et al. (1997). A prevalência de infecção foi considerada com o número de indivíduos de cada espécie de lagarto hospedando helmintos e a intensidade média de infecção como o número médio de helmintos hospedados por lagarto de cada espécie infectados. Para testar diferenças em abundâncias de parasitas entre T. hispidus e T. semitaeniatus e entre sexos em cada espécie foram conduzidas Análises de variância (ANOVA) e Análises de covariância (ANCOVA) controlando influências do CRC e da massa corpórea. Diferenças em riqueza de grupos taxonômicos associados a indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus foram analisados através de ANOVA, seguida por ANCOVA usando CRC e massa corpórea como covariáveis. Para testar se a riqueza de helmintos abrigados em lagartos de cada sexo diferiu em cada espécie foram realizados testes U de Mann-Whitney. Para avaliar se houve diferença em abundância de helmintos entre espécies foi realizada ANOVA. Para avaliar a ocorrência de diferenças em regiões do corpo (celoma, pulmões, estômago e intestinos delgado e grosso) ocupadas por helmintos eu conduzi ANOVAs seguidas do teste post hoc de Scheffe no caso de resultados estatisticamente significativos. Para cada grupo taxonômico de helmintos em cada espécie de lagarto, eu estimei os níveis de agregação através do índice de discrepância (D):

Este índice estima a diferença entre a distribuição hipotética onde todos os hospedeiros abrigam o mesmo número de parasitas e distribuição de parasitas observada (Poulin 1993). Na fórmula, x é o número de helmintos associados ao hospedeiro j e N é o número de hospedeiros (Poulin 1993). Os valores deste índice podem variar de zero (D = 0), caso todos os hospedeiros abriguem o mesmo número de helmintos, a 1 (D = 1), caso todos os helmintos sejam encontrados em um único indivíduo. Adicionalmente, para avaliar se abundância e riqueza de helmintos abrigados em indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus foram correlacionadas eu realizei correlações de Pearson. Para avaliar a ocorrência de relações entre abundância de helmintos e CRC, abundância de helmintos e massa corpórea, abundância de helmintos e distância minima de incicação de fuga e abundância de helmintos e Tc foram realizadas Análises de regressão lineares simples. 231

6.4 Resultados

Um total de 27 T. hispidus e 39 T. semitaeniatus foram capturados durante as PEV em Igatu. A prevalência total de infecção total por helmintos foi 96,3% em T. hispidus (26/27 indivíduos) e 38,5% em T. semitaeniatus (15/39 indivíduos) (Tabela 22). Foram encontrados 344 indivíduos de helmintos associados a T. hispidus e 45 a T. semitaeniatus, com intensidades de infecção total de 13,2 ± 7,2 na primeira espécie e de 3,0 ± 2,1 na segunda (Tabela 22). Estes helmintos pertenceram a 10 diferentes grupos taxonômicos, com oito diferentes taxa associados a T. hispidus e quatro a T. semitaeniatus (Tabelas 22 e 23). As maiores prevalências específicas em T. hispidus foram por helmintos Parapharyngodon alvarengai (92,6% dos lagartos) e Physaloptera retusa (74,1%), e em T. semitaeniatus, estas foram por P. alvarengai (25,6%) e Strongyluris oscari (17,9%) (Tabela 22). As maiores intensidades específicas de infecção por helmintos em T. hispidus foram por P. alvarengai (6,0 ± 3,5) e Physaloptera lutzi (5,8 ± 5,3), e com relação a T. semitaeniatus estas foram por P. alvarengai (2,4 ± 1,7) e S. oscari (2,1 ± 1,5) (Tabela 22). Os grupos taxonônicos de helmintos mais abundantes associados a T. hispidus foram P. alvarengai (N = 150) e P. retusa (N = 93), e P. alvarengai (N = 24) e S. oscari (N = 15) com T. semitaeniatus (Tabelas 22 e 23). Os valores do índice de discrepância estão apresentados na Tabela 22. 232

Tabela 22 ‒ Prevalência de infecção, intensidade de infecção ± um desvio-padrão e valores do índice de discrepância (D) de Tropidurus hispidus (N = 27) e Tropidurus semitaeniatus (N = 39) considerando helmintos em cada nível taxonômico hospedados nestes lagartos em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Helmintos Prevalência Intensidade D Prevalência Intensidade D Cestoda Oochoristica bresslaui ‒ ‒ 1 (2.6) 5 (5 ‒ 5, N = 5) 0,95 Oochoristica sp. 1 (3,7) 2 (2 ‒ 2, N = 2) 0,93 ‒ ‒ Nematoda Parapharyngodon alvarengai 25 (92,6) 6 ± 3,5 (1 ‒ 15, N = 150) 0,39 10 (25.6) 2.4 ± 1.7 (1 ‒ 6, N = 24) 0,78 Physaloptera lutzi 5 (18,5) 5,8 ± 5,3 (2 ‒ 15, N = 29) 0,86 ‒ ‒ Physaloptera retusa 20 (74,1) 4,7 ± 3,3 (1 ‒ 14, N = 93) 0,53 ‒ ‒ Physaloptera sp. ‒ ‒ 1 (2.6) 1 (1 ‒ 1, N = 1) 0,95 Physalopteroides venancioi 2 (7,4) 2 ± 0 (2 ‒ 2, N = 4) 0,83 ‒ ‒ Piratuba digiticauda 4 (14,8) 2 ± 0,82 (1 ‒ 3, N = 8) 0,85 ‒ ‒ Rhabdias sp. 1 (3,7) 1 (1 ‒ 1, N = 1) 0,93 ‒ ‒ Strongyluris oscari 10 (37) 5,7 ± 4,7 (1 ‒ 17, N = 57) 0,72 7 (17.9) 2.1 ± 1.5 (1 ‒ 5, N = 15) 0,84 Total 27 (96,3) 13,2 ± 7,2 (2 ‒ 31, N = 344) 39 (38.5) 3 ± 2.1 (1 ‒ 8, N = 45)

*Os percentuais de prevalência de infecção, as amplitudes e os números de helmintos encontrados os lagartos estão entre parênteses.

233

Lagartos T. hispidus hospedaram maior abundância de helmintos em comparação com

T. semitaeniatus (ANOVA, r = 0,653, F [1, 39] = 28,964, P < 0,0001) (Figura 26A, Tabelas 22 e 23). Tropidurus hispidus teve maior abundância total de helmintos do que T. semitaeniatus mesmo quando removidos os efeitos do CRC (ANCOVA, r = 0,705, F [2, 38] = 5,412, P =

0,025) e da massa corpórea (ANCOVA, r = 0,708, F [2, 38] = 5,765, P = 0,021) (Tabelas 22, 23 e 25). As riquezas de helmintos associadas aos indivíduos foram 2,6 ± 0,9 (1 ‒ 5) em T. hispidus e 1,3 ± 0,5 (1 ‒ 2) em T. semitaeniatus, tendo sido estatisticamente maior na primeira espécie (ANOVA, r = 0,639, F [1, 39] = 26,899, P < 0,0001) (Figura 26B). As diferenças na riqueza não foram significativas quando desconsiderados os efeitos do CRC (ANCOVA, r =

0,658, F [2, 38] = 1,642, P = 0,208) e da massa corpórea (ANCOVA, r = 0,656, F [2, 38] = 1,514, P = 0,226) (Tabelas 22, 23 e 25). A abundância de indivíduos em cada grupo taxonômico de helmintos não diferiu seja em T. hispidus (ANOVA, F [6, 59] = 0,867, P = 0,524) ou em T. semitaeniatus (ANOVA, F [3, 16] = 1, 453, P = 0,265) (Tabelas 22 e 23).

234

Tabela 23 ‒ Níveis taxonômicos de helmintos identificados e suas distribuições ao longo das deferentes regiões corpóreas em Tropidurus hispidus (N = 27) e Tropidurus semitaeniatus (N = 39) em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Helmintos Intestino Intestino Intestino Intestino Celoma Pulmões Estômago Celoma Pulmões Estômago delgado grosso delgado grosso Cestoda Oochoristica bresslaui ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ 5,0 (50) ‒ Oochoristica sp. ‒ ‒ ‒ 2 (9,5) ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ Nematoda Parapharyngodon alvarengai ‒ ‒ 1 (0,9) 6 (28,6) 143 (74,9) ‒ ‒ ‒ 2 (20,0) 22 (68,8) Physaloptera lutzi ‒ ‒ 26 (22,8) 2 (9,5) 1 (0,5) ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ Physaloptera retusa ‒ ‒ 85 (74,5) 3 (14,3) 5 (2,6) ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ Physaloptera sp. ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ 1 (33,3) ‒ ‒ Physalopteroides venancioi ‒ ‒ 2 (1,8) 2 (9,5) ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ Piratuba digiticauda 6 (100) ‒ ‒ ‒ 2 (1,0) ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ Rhabdias sp. ‒ 1 (8,3) ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ ‒ Strongyluris oscari ‒ 11 (91,7) ‒ 6 (28,6) 40 (21,0) ‒ ‒ 2 (66,7) 3 (30,0) 10 (31,2) Total 6 (100) 12 (100) 114 (100) 21 (100) 191 (100) ‒ ‒ 3 (100) 10 (100) 32 (100)

*Percentuais entre parênteses. 235

Figura 25 ‒ Diferenças (A) na abundância de helmintos e (B) na riqueza de grupos taxonômicos de helmintos entre Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Em T. hispidus, os intestinos grossos (N = 191 parasitas) e os estômagos (N = 114 parasitas) foram os órgãos mais frequentemente ocupados por helmintos, enquanto em T. semitaeniatus foram os intestinos grossos (N = 32 parasitas) e delgados (N = 10 parasitas) (Tabela 23). Não houve diferenças nas abundâncias de helmintos entre regiões corpóreas em 236

T. semitaeniatus (ANOVA, r = 0,245, F [2, 17] = 0,545, P = 0,590), mas estas diferiram em T. hispidus (ANOVA, r = 0,616, F [4, 61] = 9,308, P < 0,0001) (Tabela 23). As comparações pareadas revelaram que as diferenças ocorreram entre o estômago e o intestino delgado (P = 0,010) e entre os intestinos delgado e grosso (P < 0,0001) (Figura 27, Tabela 23).

Figura 26 ‒ Abundância de helmintos associados com cada região corpórea de Tropidurus hispidus em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil. Houve diferenças estatísticas (veja o texto) entre estômago e intestino delgado e entre intestinos delgado e grosso.

Não houve diferenças na abundância de helmintos entre os sexos tanto em T. hispidus

(ANOVA, r = 0,005, F [1, 24] = 0,001, P = 0,980) quanto em T. semitaeniatus (ANOVA, r =

0,204, F [1, 13] = 0,565, P = 0,466) (Tabela 24). Entretanto, as fêmeas dos lagartos hospedaram mais helmintos do que os machos depois de retirados os efetos do CRC (ANCOVA, r = 0,458,

F [2, 23] = 6,091, P = 0,021) e da massa corpórea (ANCOVA, r = 0,479, F [2, 23] = 6,839, P = 0,015) em T. hispidus (Tabela 24), mas não em T. semitaeniatus (CRC: ANCOVA, r = 0,413,

F[ 2, 12] = 1,871, P = 0,196; massa corpórea: ANCOVA, r = 0,485, F [2, 12] = 3,033, P = 0,107). As riquezas totais de helmintos abrigadas em fêmeas e em machos T. hispidus foram 2,6 ± 0,9 (1 ‒ 4) e 2,6 ± 1,0 (2 ‒ 5), respectivamente, e não diferiram estatisticamente (teste U de Mann-Whitney, U = 89,000, P = 0,719). Em T. semitaeniatus, estes valores foram 1,3 ± 0,5 (1 ‒ 2) e 1,2 ± 0,4 (1 ‒ 2) para fêmeas e para machos, respectivamente, e foram similares entre os sexos (teste U de Mann-Whitney, U = 30,000, P = 0,645). 237

Tabela 24 ‒ Números de Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus fêmeas e machos contendo helmintos (percentuais entre parênteses), intensidades médias de infecção por helmintos associados a estes indivíduos e comprimento rostro-cloacal (mm) e massa corpórea (g) para cada sexo destes lagartos em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Dados Número de lagartos Intensidade Comprimento rostro-cloacal Massa corpórea contendo helmintos

Tropidurus hispidus

Fêmeas (N = 16) 15 (93.8) 13,2 ± 6,2 (2 ‒ 24, N = 198) 80,4 ± 10,1 (57,7 ‒ 94,7, N = 16) 16,8 ± 5,9 (57,7 ‒ 94,7, N = 16) Machos (N = 11) 11 (100) 13,3 ± 8,6 (4 ‒ 31, N = 146) 104,9 ± 18,9 (71,6 ‒ 133,2 (N = 11) 48,2 ± 24,1 (11 ‒ 90,5, N = 11) Tropidurus semitaeniatus Fêmeas (N = 17) 6 (35.3) 2,5 ± 1,6 (1 ‒ 5, N = 15) 55 ± 4,6 (44,9 ‒ 61,6, N = 17) 3,3 ± 0,7 (2,25 ‒ 4,75, N = 17) Machos (N = 19) 9 (47.4) 3,33 ± 2,3 (1 ‒ 8, N = 30) 60,8 ± 6,6 (44,1 ‒ 69,6, N = 19) 5,2 ± 1,8 (2 ‒ 7,75, N = 19) *Amplitudes e tamanhos amostrais estão entre parênteses. 238

A abundância e a riqueza de helmintos hospedados nos lagartos não estavam correlacionadas em T. semitaeniatus (Correlação de Pearson, p = 0,302, P = 0,275, N = 15), mas houve correlação em T. hispidus (Correlação de Pearson, p =0,786, P < 0,0001, N = 26). As abundâncias totais de helmintos não estavam relacionadas ao CRC tanto em T. hispidus

(Análise de regressão, r = 0,350, F [1, 24] = 3,359, P = 0,079) quanto em T. semitaeniatus

(Análise de regressão, r = 0,411, F [1, 13] = 2,649, P = 0,128) (Tabelas 22, 23 e 25). A mesma tendência ocorreu considerando as massas corpóreas (T. hispidus: Análise de regressão, r =

0,358, F [1, 24] = 3,524, P = 0,073; T. semitaeniatus: Análise de regressão, r = 0,468, F [1, 13] = 3,649, P = 0,078) (Tabelas 22, 23 e 25). As riquezas de helmintos não estavam relacionadas ao CRC tanto em T. hispidus (Análise de regressão, r = 0,220, F [1, 24] = 1,217, P = 0,281) quanto em T. semitaeniatus (Análise de regressão, r = 0,022, F [1, 13] = 0,007, P = 0,937) (Tabelas 22, 23 e 25). Similarmente, as riquezas não estavam relacionadas às massas corpóreas em ambas as espécies (T. hispidus: Análise de regressão, r = 0,220, F [1, 24] = 1,215,

P = 0,281; T. semitaeniatus: Análise de regressão, r = 0,005, F [1, 13] = 0,000, P = 0,985) (Tabelas 22, 23 e 25).

239

Tabela 25 ‒ Média ± um desvio-padrão de comprimentos rostro-cloacais (mm), massas corpóreas (g), temperaturas corpóreas (○C) e distâncias mínimas de iniciação de fuga (cm) de Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

Variável Tropidurus hispidus Tropidurus semitaeniatus Comprimento rostro-cloacal 90,4 ± 18,7 (57,7 ‒ 133,2, N = 27) 57,2 ± 7,1 (41,3 ‒ 69,6, N = 39) Massa corpórea 29,6 ± 22,2 (6 ‒ 90,5, N = 27) 4,1 ± 1,7 (1,25 ‒ 7,75, N = 39) Temperatura corpórea 35,5 ± 2,3 (30,2 – 39,2, N = 27) 36,0 ± 1,8 (32 – 39,8, N = 39) Distância mínima de iniciação de fuga 160,5 ± 69,2 (72,8 ‒ 282,0; N = 18) 93,3 ± 47,9 (22,7 ‒ 196,7; N = 24) *Amplitudes e número de observações estão ester parênteses.

240

As distâncias mínimas de inciação de fuga não estavam perceptivelmente relacionadas com as abundâncias totais de helmintos tanto em T. hispidus (Análise de regressão, r = 0,384,

F [1, 15] = 2,593, P = 0,128) quanto em T. semitaeniatus (Análise de regressão, r = 0,576, F [1, 8] = 3,971, P = 0,081) (Tabelas 22, 23 e 25). Entretanto, a distância mínima de iniciação de fuga de lagartos T. hispidus contendo P. alvarengai foi 165,6 ± 71,4 cm (72,8 ‒ 282,0, N = 16) e estava negativamente relacionada com a abundância destes helmintos (Análise de regressão, r

= 0,522, F [1, 14] = 5,239, P = 0,038) (Figura 28, Tabelas 22, 23 e 25). Tal relação não ocorreu em T. semitaeniatus (Análise de regressão, r = 0,614, F [1, 5] = 3,031, P = 0,142) (Tabelas 22,

23 e 25). Abundância de helmintos não teve um efeito significativo sobre a Tc em T. hispidus

(Análise de regressão, r = 0,046, F [1, 24] = 0,051, P = 0,822) (Tabelas 22, 23 e 25). A Tc de indivíduos T. semitaeniatus que possuíam helmintos foi 36,3 ± 2,0 ○C (32,0 ‒ 39,8, N = 15) e foi negativamente relacionada com a abundância total de helmintos (Análise de regressão, r =

0,542, F [1, 13] = 5,407, P = 0,037) (Figura 29, Tabelas 22 e 23).

Figura 27 ‒ Relação entre distância mínima de iniciação de fuga (DMIF, cm, N = 16) e abundância de Parapharyngodon alvarengai (log, N = 16) em Tropidurus hispidus em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

241

Figura 28 ‒ Relação entre temperatura corpórea (○C) e abundância total de helmintos em Tropidurus semitaeniatus (N = 15) em afloramentos rochosos em Igatu, no município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil.

6.5 Discussão

Em Igatu, registrei espécies de helmintos com ocorrências previamente desconhecidas em ambas as espécies de lagarto estudadas: Piratuba digiticauda em T. hispidus e Oochoristica bresslaui em T. semitaeniatus. Piratuba digiticauda também foi registrada em T. guarani, T. spinulosus e T. torquatus, e O. bresslaui em T. hispidus, T. spinulosus e T. torquatus (Ávila, Silva 2010, Anjos et al. 2013). Variações em faunas de helmintos entre populações ocorrem em lagartos, incluindo espécies cogenéricos, inclusive do gênero Tropidurus (e.g. Vicente 1978, 1981, Prieto 1980, Vicente et al. 1993, Van Sluys et al. 1994, 1997, Roca 1997, Ribas et al. 1998, Vrcibradic et al. 2000, Bursey, Goldberg 2004, Lopes et al. 2007, Almeida et al. 2009, Ávila et al. 2010, Ávila, Silva 2010, 2011, Anjos et al. 2013, Brito et al. 2014, Galdino et al. 2014). Entretanto, estas espécies comumente compartilham espécies de parasitas (Freeland 1983, Aho 1990), e as similaridades na composição das supracomunidades são aparentemente maiores em diferentes espécies localmente do que em diferentes populações de uma mesma espécie (Aho 1990). As condições ambientais no corpo de hospedeiros proximamente relacionados evolutivamente são potencialmente similares, o que pode favorecer o compartilhamento de helmintos (Aho 1990). Este compartilhamento de espécies tem consistência com a afirmação de que comunidades de helmintos em hospedeiros 242

proximamente aparentados filogeneticamente contêm principalmente hospedeiro-generalistas e que aparentemente espécies de hospedeiro não possuem faunas particulares (Aho 1990). Devido às elevadas prevalências e abundâncias de P. alvarengai e de P. retusa em lagartos T. hispidus em Igatu, estes helmintos se enquadram como espécies núcleo, enquanto as remanescentes aparentemente seriam satélites (veja Aho 1990). Em T. semitaeniatus, a presença de espécies núcleo e espécies satélite não foi evidente, mas P. alvarengai e S. oscari tiveram maiores abundâncias ocorrendo mais frequentemente nos lagartos. Espécies núcleo são conhecidas por apresentarem elevadas abundâncias e prevalências, o que contribui para neutralizar agregações através da redução da variação nos números de parasitas em diferentes populações de espécies núcleo (Aho 1990, Poulin 1993, Perez-del-Olmo et al. 2011). No presente estudo, espécies núcleo de Tropidurus hispidus apresentaram baixos valores de agregação (D = 0,39 para P. alvarengai e D = 0,53 para P. retusa). Espécies núcleo podem representar uma pequena porção da riqueza taxonômica de helmintos em cada população de hospedeiros (Aho 1990). Em um estudo de revisão com répteis taxonomicamente diversos, as espécies núcleo possuíram 17% da riqueza de helmintos reptiliana (Aho 1990). Em Igatu, as espécies núcleo hospedadas em T. hispidus representaram 25% da fauna de helmintos. Helmintos no gênero Parapharyngodon parecem ter associação próxima com lagartos Tropidurus, estando presentes em todas as espécies analisadas até o momento exceto por T. oreadicus (Ávila, Silva 2010, Anjos et al. 2013). Parapharyngodon sceleratus é a espécie de helminto deste gênero mais disseminada em Tropidurus (Ávila, Silva 2010, Anjos et al. 2013), mas em Igatu T. hispidus e T. semitaeniatus abrigaram P. alvarengai e P. sceleratus não foi encontrado. Em T. hispidus, intestinos grossos e estômagos foram os órgãos mais ocupados por helmintos, enquanto em T. semitaeniatus estes foram os intestinos delgados e grossos. Houve diferenças na abundância de helmintos entre estômagos e intestinos delgados e entre intestinos grossos e delgados em T. hispidus, o que ocorreu devido à presença de grandes números de P. alvarengai e S. oscari em seus intestinos grossos e de P. retusa e P. lutzi em seus estômagos. Indivíduos T. hispidus hospedaram maior abundância de helmintos em comparação com T. semitaeniatus em Igatu, o que permaneceu mesmo após controlados os efeitos do tamanho corpóreo, sugerindo que outros fatores influenciam esta tendência. Lagartos T. hispidus têm acesso a itens alimentares que não estão disponíveis para T. semitaeniatus devido a limitações morfológicas relacionadas à ingestão de alimento (Van Sluys 1993, Van Sluys et al. 2004, Ribeiro, Freire 2011, Capítulos 3 e 5). Indivíduos da primeira espécie podem consumir alimentos maiores em maiores quantidades (Ribeiro, Freire 2011, Capítulos 243

3 e 5). Estas diferenças podem aumentar a probabilidade de encontro de lagartos T. hispidus com agentes e fontes de contágio, aumentando o número de helmintos nos lagartos. Além disso, diferenças qualitativas nos tipos de alimento consumidos, seja de origem vegetal ou animal, também podem ter causado discrepâncias na abundância de helmintos entre espécies, uma vez que isto pode se relacionar a suceptibilidade de hospedeiros ao contágio. Por exemplo, componentes secundários de algumas plantas (tanto T. hispidus quanto T. semitaeniatus são onívoros ‒ Van Sluys 2004, Ribeiro, Freire 2011, Capítulo 3) podem ser desfavoráveis para parasitas (Freeland 1983). Variações na atividade e no uso do espaço podem causar probabilidades diferenciais de encontro com presas potenciais hospedando helmintos ou contaminação por penetração direta através da pele (Freeland 1983, Aho 1990). Limitações temporais sobre taxas de atividade podem reduzir a exposição de hospedeiros a helmintos (Aho 1990). Os ciclos de atividade de T. hispidus e de T. semitaeniatus são tipicamente similares com pequenas diferenças nas taxas de movimentação dos indivíduos ao longo do dia (Vitt 1995, Ribeiro, Freire 2010, Capítulo 2) e, portanto, provavelmente tem pouca influência sobre a aquisição de helmintos pelos indivíduos. Lagartos T. hispidus podem usar microambientes estruturalmente mais diversos, sombreados, frios e altos em comparação com os especialistas em rochas T. semitaeniatus (Vitt 1995, Vitt et al. 1996, Ribeiro, Freire 2010, Capítulos 2, 4, 5 e 7). Isto pode resultar em consumo de alimento e em exposição a contágio diferenciais. Apesar de T. hispidus e T. semitaeniatus serem capazes de empoleirar em rochas, indivíduos da segunda espécie podem selecionar especificamente este tipo de substrato (Capítulo 4), o qual pode atingir temperaturas elevadas que podem ser desfavoráveis para o desenvolvimento de nemátodos, podendo afetar abundâncias e prevalências destes helmintos devido a influências em probabilidades de infecção (Austin et al. 2009, Bezerra et al. 2015). Lagartos T. hispidus aparentemente hospedam maiores cargas de helmintos em comparação com T. semitaeniatus, possuindo maiores prevalências e intensidades de infecção por estes animais em diferentes populações (Almeida et al. 2009, Ávila et al. 2012, este estudo), o que também pode estar relacionado a diferenças em funções imunes entre espécies. A riqueza de grupos taxonômicos de helmintos foi maior em T. hispidus do que em T. semitaeniatus em Igatu, de modo similar ao encontrado em outras localidades. As informações disponíveis mostram que a riqueza de helmintos em T. hispidus varia de 5 a 9 espécies (Ávila et al. 2012, Anjos et al. 2012, Brito et al. 2014, Galdino et al. 2014), enquanto T. semitaeniatus hospeda aproximadamente 4 espécies (Ávila et al. 2012, Brito et al. 2014). Tropidurus hispidus possui ampla distribuição no norte da América do Sul, habitando grande diversidade de ambientes ao longo de sua amplitude geográfica, incluindo savana amazônica, 244

Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga, enquanto T. semitaeniatus é restrito ao Brasil, ocupando principalmente afloramentos rochosos em Cerrado e Caatinga e em zonas de transição próximas à Mata Atlântica (Rodrigues 1987, 1988, Ávila-Pires 1995, Carvalho 2013). A ampla distribuição geográfica de T. hispidus pode explicar a maior riqueza de helmintos associados aos indivíduos em comparação com T. semitaeniatus. Associações entre amplitudes de distribuições geográficas de hospedeiros e riquezas regionais de helmintos ocorrem em lagartos, com espécies hospedeiras mais disseminadas tendendo a abrigar maiores riquezas de helmintos (Aho 1990, Vrcibradic et al. 2000, Poulin 1997, Ávila, Silva 2010, Anjos et al. 2013), similarmente ao encontrado neste estudo. Diferentes hipóteses têm sido sugeridas para explicar tal associação: (1) a hipótese da heterogeneidade ambiental, a qual consiste no argumento de que espécies hospedeiras com maior distribuição geográfica habitam ambientes mais diversos ao longo de sua amplitude de distribuição geográfica e devido a isso são expostas a mais espécies de helmintos, (2) a hipótese de frequência de encontro, a qual assume que hospedeiros possuindo maiores amplitudes de distribuição adquirem passivamente um número maior de espécies de helmintos, e (3) a hipótese da área per se, a qual considera que quanto maiores forem as distribuições geográficas de hospedeiros maiores serão as probabilidades de colonização e menores serão as chances de extinção de espécies de helminto (Aho 1990 e referências citadas). Além das restrições impostas pelo conjunto regional de espécies, variações em condições ambientais são responsáveis por parte das diferenças nas diversidades de parasitas entre populações, uma vez que há consideráveis diferenças em composição de espécies de helmintos entre localidades (Aho 1990, Poulin 1997). Maiores riquezas regionais e locais de hemintos em algumas espécies de Tropidurus (e.g. T. torquatus e T. hispidus) podem ser indicativos de associações entre padrões de diversidade regionais e locais. Dos 10 grupos taxonômicos de helmintos identificados neste estudo, somente P. alvarengai e S. oscari estavam presentes tanto em T. hispidus quanto em T. semitaeniatus. Espécies proximamente relacionadas filogeneticamente têm maiores suscetibilidades de compartilhar supracomunidades de helmintos similares (Freeland 1983, Aho 1990, Vrcibradic et al. 2000). A baixa sobreposição em termos de espécies de helmintos compartilhadas entre estas duas espécies de lagartos pode ter ocorrido devido a diferenças morfológicas, ecológicas e comportamentais (Vitt 1995, Vitt et al. 1996, Ribeiro, Freire 2010, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 2, 3, 4, 5, e 7). Morfologias, modos de utilização do espaço e comportamentos associados a estratégias de forrageamento podem influenciar relações tróficas (Freeland 1983, Aho 1990, Capítulos 3 e 5). Portanto, há profundas interconexões 245

entre morfologia, ecologia e comportamento em lagartos e tais divergências ecomorfológicas entre espécies podem resultar na aquisição de diferentes faunas helmínticas. Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus possuem conspícuas diferenças morfológicas conspícuas que se relacionam à utilização de recursos espaciais e tróficos (Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro, Freire 2011, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 3, 5 e 7). Enquanto T. hispidus possui morfologia característica de espécies com modos de vida comparativamente generalistas, T. semitaeniatus possui pernas e dedos das mãos e dos pés mais longos, assim como menores alturas do corpo (estes lagartos são achatados) que aprimoram a exploração de superfícies inclinadas e verticais e fendas em rochas (Vitt 1981, 1993, Vitt, Goldberg 1983, Maia- Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 5 e 7). Ao lado destas diferenças no uso do espaço, T. hispidus, devido aos seus maiores tamanhos corpóreos, têm acesso a itens alimentares que não são disponíveis para T. semitaeniatus devido aos seus menores tamanhos do corpo (Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro, Freire 2011, Capítulo 5), o que também pode resultar em diferenças em consumo de alimento e exposição a helmintos entre espécies. Influências de tamanhos corpóreos em riquezas de helmintos hospedadas em indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu são reveladas pela ausência de diferenças interespecíficas após desconsiderar os efeitos de comprimentos rostro-cloacais e massas corpóreas. Os típicos maiores tamanhos corpóreos de lagartos T. hispidus comparando com T. semitaeniatus (Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro, Freire 2011, Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulos 5 e 7) podem representar a existência de espaço interno adicional que permite o acúmulo de maiores riquezas taxonômicas de helmintos. Variações residuais em composições de faunas helmínticas entre famílias de hospedeiros sugerem que estas podem depender do tamanho corpóreo de hospedeiros e de linhagens taxonômicas (Aho 1990). Diferenças interespecíficas na longevidade dos indivíduos pode ser um fator influenciando a aquisição de faunas de helmintos taxonomicamente diversas, assim como maior número de parasitas, com lagartos com maiores longevidades tendo maiores probabilidades de encontro e acúmulo de helmintos diversos. Influências dos sexos em estruturas de supracomunidades helmínticas de lagartos aparentemente não possuem tendência definida (Aho 1990, Van Sluys et al. 1994, 1997, Rocha 1995, Poulin 1996, Ribas et al. 1998, Vrcibradic et al. 2000, Anjos et al. 2013, Pereira et al. 2012). Em Igatu, T. hispidus fêmeas abrigaram mais helmintos do que machos após controlados os efeitos de tamanhos corpóreos, contrariamente ao sugerido para esta espécie em Brito et al. (2014) e Galdino et al. (2014), onde machos foram mais infectados. Caso haja consideráveis discrepâncias intersexuais em respostas imunológicas, podem haver diferenças 246

em cargas helmínticas entre machos e fêmeas. Os dados para a realização deste estudo foram coletados durante a potencialmente estressante (o que pode comprometer respostas imunes ‒ French et al. 2010; Lucas, French 2012) estação reprodutiva de T. hispidus (Pietro et al. 1976; Ribeiro et al. 2012). Em T. hispidus, a alocação de energia/recursos para a reprodução pode se correlacionar inversamente com cargas parasíticas (Galdino et al. 2014). Portanto, é possível que algum nível de imunossupressão possa ocorrer em fêmeas reprodutivas de T. hispidus em Igatu devido à existência de demandas conflitivas entre funções reprodutivas e imunológicas (French et al. 2007, 2009, French, Moore 2008) e à exposição a extressores (French et al. 2010, Lucas, French 2012). Em alguns estudos, diferenças intersexuais em cargas parasitárias podem ter ocorrido devido a dimorfismo sexual no tamanho corpóreo, com o contágio sendo favorecido em indivíduos maiores. Considerando este aspecto, é aconselhável controlar as influências de tamanhos corpóreos para a avaliação de discrepâncias intersexuais em cargas parasíticas entre sexos. Diferenças morfológicas, ecológicas e comportamentais também podem resultar em aquisição diferencial de parasitas entre sexos. Os dados do presente estudo são sugestivos de que não há relação intraespecífica entre tamanhos corpóreos dos hospedeiros e abundância e riqueza de grupos taxonômicos de helmintos. A ausência de associações intraespecíficas entre abundâncias e riquezas de helmintos com tamanhos corpóreos dos hospedeiros em Igatu é consistente com resultados de estudos com diferentes clados de répteis nos quais estas relações também não foram detectadas (Aho 1990, Van Sluys et al. 1997, Vrcibradic et al 2000, Anjos et al. 2013). Em alguns casos, tais associações podem ocorrer, com indivíduos maiores tipicamente possuindo faunas parasíticas mais abundantes e/ou mais ricas (Van Sluys et al. 1994, Rocha 1995, Ribas et al. 1998, Vrcibradic et al. 2000, Pereira et al. 2012). Alguns estudos relacionando estruturas comunitárias com o processo de envelhecimento revelaram associações, o que pode resultar de alterações no uso do tempo, do espaço e do alimento por hospedeiros, variações ontogenéticas na morfologia e em respostas imunes e probabilidades diferenciais de encontro com fontes de contágio (Freeland 1983, Aho 1990, Van Sluys et al. 1994; Rocha 1995, Ribas et al. 1998). Em répteis, a diversidade da fauna de helmintos pode ser pobre e caracterizada por menores tamanhos populacionais em jovens em comparação com adultos (Aho 1990, Van Sluys et al. 1994, Rocha 1995, Ribas 1998, Vrcibradic et al. 2000, Anjos et al. 2013). A abundância e a riqueza de helmintos abrigada nos indivíduos estavam positivamente correlacionadas em T. hispidus em Igatu, o que é indicativo de que nesta população houve um acúmulo contínuo de helmintos. Comparações de abundâncias helmínticas em tritões (red- spotted newts) entre locais pobres e ricos em espécies foram realizadas para avaliar se no 247

primeiro local o tamanho populacional aumentava como uma estratégia compensatória para ter vantagem devido à ausência de espécies que foram presentes no segundo local (Aho 1990). Nenhum padrão de variação regular foi encontrado com o acúmulo contínuo de riqueza, com locais contendo entre uma e três espécies de helmintos tendo menores números de indivíduos (Aho 1990). Em T. hispidus em Igatu, quanto maior a riqueza da fauna de helmintos maior o número de indivíduos hospedados nos lagartos, o que pode ser explicado pela exposição dos lagartos a fontes e agentes de contágio continuamente ao longo de suas vidas, resultando em maiores riquezas e populações de helmintos. Os dados deste estudo indicaram que a distância mínima de iniciação de fuga de T. hispidus decaiu com o aumento na abundância do parasita P. alvarengai em Igatu. Isto provavelmente decorreu do fato de que o parasitismo por tais helmintos pode ter causado reações fisiológicas que promoveram limitações nas performances dos lagartos, resultando em diminuição da distância mínima de fuga com o aumento da abundância, já que os lagartos optaram por prolongados períodos de imobilidade para evitar a captura durante a fuga (veja Maia-Carneiro, Rocha 2015, Capítulo 7). Parasitas podem manipular hospedeiros causando modificações morfológicas, ecológicas e/ou comportamentais e reduzindo capacidades de desempenho (McElroy, Buron 2014 e referências citadas). Algumas espécies de parasitas podem causar efeitos patológicos adversos em hospedeiros (Spineli et al. 1992, Levine 1980 apud Rocha 1995, Silva 2004, Funk 2006a, b, c). Indivíduos hospedando elevadas cargas helmínticas podem ter capacidades de fuga reduzidas devido a restrições quanto a desempenhos locomotores (Oppliger et al. 1996, Main, Bull 2000), o que, por sua vez, pode resultar em aumento de riscos de predação (Møller, Erritzøe 2000, Genovart et al. 2010, Robar et al. 2010). Ao lado da redução de capacidades locomotoras, a presença de P. alvarengai em T. hispidus, como sugerido pela modificação comportamental observada, aparentemente influencia a predição de risco pelos lagartos.

A Tc de indivíduos T. semitaeniatus que continham helmintos foi afetada negativamente pela abundância de helmintos nos correspondentes indivíduos. Isso sugere que os indivíduos com maiores cargas parasitárias tenderam a possuir temperaturas corpóreas menores comparados com lagartos menos parasitados pelos helmintos. Elevadas cargas de helmintos em lagartos podem impor restrições nas taxas de atividade dos indivíduos por causas tais quais aquelas que podem afetar distâncias mínimas de iniciação de fuga (Main, Bull 2000, Robar et al. 2010, McElroy, Buron 2014, e explicações no parágrafo anterior), o que pode resultar no aumento da utilização de abrigos e em uma deficiência quanto ao cumprimento de necessidades termorregulatórias. Lagartos contendo mais helmintos podem 248

estar sujeitos a maiores riscos de predação devido a habilidades locomotoras comprometidas resultantes de baixas temperaturas corpóreas (Maia-Carneiro, Rocha 2015; Autumn et al. 1994) e elevadas cargas parasitárias (Fenner, Bull 2008, Adelman, Martin 2009, Zamora- Camacho et al. 2014). Provavelmente, estes lagartos podem ter os sucessos reprodutivos reduzidos caso permaneçam longos períodos em abrigos para evitar serem predados (Fenner, Bull 2008, Zamora-Camacho et al. 2014), o que pode implicar em uma redução de taxas de atividade como um todo (e.g. taxas de alimentação, vigilância de territórios e reprodução). Espécies de lagarto proximamente aparentadas evolutivamente em simpatria podem diferir quanto à riqueza, composição e abundância de faunas helmínticas, porém, comumente compartilham espécies. A necessidade de limitações em sobreposições de dimensões de nicho (tempo, alimento e espaço estrutural e térmico) para a ocorrência de coexistências locais pode resultar em exposição diferencial a fontes e agentes de contágio e consequentemente em discrepâncias em estruturas comunitárias de helmintos. A intensidade de infecção por helmintos nos indivíduos pode variar de acordo com regiões do corpo ocupadas e com sexos. A infecção por parasitas pode afetar adversamente os lagartos, causando alterações em escolhas de estratégias para evitação de predação (imobilidade e distância mínima de iniciação de fuga) e dificuldades para o cumprimento adequado de requerimentos termorregulatórios devido à redução de taxas de atividade e um aumento do uso de abrigos. Portanto, infecções parasitárias podem influenciar a sobrevivência e o ajuste evolutivo (fitness) de hospedeiros.

Referências

Adelman JS, Martin LB (2009). Vertebrate sickness behaviors: Adaptive and integrated neuroendocrine immune responses. Integrative and Comparative Biology 49 (3): 202‒214.

Almeida WO, Ribeiro SC, Santana GG, Vieira WLS, Anjos LA, Sales DL. 2009. Lung infection rates in two sympatric Tropiduridae lizard species by pentastomids and nematodes in northeastern Brazil. Brazilian Journal of Biology 69 (3): 963‒967.

249

Alvares CA, Stape JL, Sentelhas PC, Gonçalves JLM, Sparovek G. 2013. Köppen’s climate classification map for Brazil. Meteorologische Zeitschrift 22: 711‒728.

Austin E, Semmens K, Parsons C, Treonis A. 2009. Granite rock outcrops: an extreme environment for soil nematodes. Journal of Nematology 41: 84‒91.

Autumn K, Weinstein RB, Full RJ. 1994. Low cost of locomotion increases performance at low temperature in a nocturnal lizard. Physiological Zoology 67: 238‒262.

Ávila RW, Silva RJ. 2013. Helminths of lizards of lizards from the municipality of Aripuanã in the southern Amazon region of Brazil. Journal of Helminthology 87: 12‒16.

Ávila RW, Silva RJ. 2011. Helminths of lizards (Reptilia: Squamata) from Mato Grosso state, Brazil. Comparative Parasitology 78 (1): 129‒139.

Ávila RW, Anjos LA, Ribeiro SC, Morais DH, Silva RJ, Almeida WO. 2012. Nematodes of lizards (Reptilia: Squamata) from Caatinga biome, northeastern Brazil. Comparative Parasitology 79 (1): 56‒63.

Ávila RW, Souza FL, Silva RJ. 2010. Helminths from seven species of lizards (Reptilia: Squamata) at the Cerrado of Mato Grosso do Sul state, Brazil. Comparative Parasitology 77 (1): 67‒71.

Ávila RW, Cardoso MW, Oda, FH, da Silva RJ. 2011. Helminths from lizards (Reptilia: Squamata) at the Cerrado of Goias State, Brazil. Comparative Parasitology 78: 120‒128.

250

Avila-Pires TCS. 1995. Lizards of Brazilian Amazonia (Reptilia: Squamata). Zoologische Verhandelingen 299: 1‒706.

Bezerra CH, Ávila RW, Passos DC, Zanchi-Silva D, Galdino CAB. 2015. Levels of helminth infections in the flat lizard Tropidurus semitaeniatus from north-eastern Brazil. Journal of Helminthology. doi:10.1017/S0022149X15000826

Brito SV, Ferreira FS, Ribeiro SC, Anjos LA, Almeida WO, Mesquita DO, Vasconcellos A. 2014. Spatial-temporal variation of parasites in Cnemidophorus ocellifer (Teiidae) and Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Tropiduridae) from Caatinga areas in northeastern Brazil. Parasitological Research 113: 1163‒1169.

Bush AO, Lafferty KD, Lotz JM, Shostak AW. 1997. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology 83 (4): 575‒583.

Carvalho ALG. 2013. On the distribution and conservation of the South American lizard genus Tropidurus Wied-Neuwied, 1825 (Squamata: Tropiduridae). Zootaxa 3640: 42‒56.

Fenner AL, Bull CM. 2008. The impact of nematode parasites on the behaviour of an Australian lizard, the gidgee skink Egernia stokesii. Ecological Research 23 (5): 897‒903.

Freeland WJ. 1983. Parasites and the Coexistence of Animal Host Species. The American Naturalist 121 (2): 223‒236.

French SS, DeNardo DF, Greives TJ, Strand CR, Demas GE. 2010. Human disturbance alters endocrine and immune responses in the Galapagos marine iguana (Amblyrhynchus cristatus). Hormones and Behavior 58: 792‒799.

251

French SS, Moore MC, Demas GE. 2009. Ecological immunology: the organism in context. Integrative and Comparative Biology 49 (3): 246‒253.

French SS, Moore MC. 2008. Immune function varies with reproductive stage and context in female and male tree lizards, Urosaurus ornatus. General and Comparative endocrinology 155 (1): 148‒156.

Funk RS. 2006a. Anorexia. In Reptile Medicine and Surgery, 2nd edition. Saunders.

Funk RS. 2006b. Diarrhea. In Reptile Medicine and Surgery, 2nd edition. Saunders.

Funk RS. 2006c. Vomiting and regurgitation. In Reptile Medicine and Surgery, 2nd edition. Saunders.

Galdino CAB, Ávila RW, Bezerra CH, Passos DC, Melo GC, Zanchi-Silva D. 2014. Helminths infection patterns in a lizard (Tropidurus hispidus) population from a semiarid Neotropical area: Associations between female reproductive allocation and parasite loads. Journal of Parasitology 100 (6): 864‒867.

Genovart M, Negre N, Tavecchia G, Bistuer A, Parpal L, Oro D (2010) The young the weak and the sick: evidence of natural selection by predation. PLoS ONE 5, e9774.

Lopes SG, Silva LEM, Dantas EF, Almeida WO. 2007. Infecção por helmintos em três espécies de lagartos do nordeste brasileiro. Cadernos De Cultura e Ciência 1 (1): 1‒9.

252

Lucas LD, French SS. 2012. Stress-induced trade-offs in a free-living lizard across a variable landscape: consequences for individuals and populations. Plos one 7 (11): e49895.

Maia-Carneiro T, Rocha CFD. 2015. Flight initiation distances of T. hispidus and Tropidurus semitaeniatuas (Squamata, Tropiduridade) in sympatry. Herpetological Conservation and Biology 10 (2): 661–665.

Main AR, Bull CM. 2000. The impact of tick parasites on the behaviour of the lizard Tiliqua rugosa. Oecologia 122: 574‒581.

McElroy EJ, Buron I. 2014. Host Performance as a Target of Manipulation by Parasites: a meta-analysis. Journalof Parasitology 100 (4): 399‒410.

Møller AP, Erritzøe J. 2000. Predation against birds with low immunocompetence. Oecologia 122: 500‒504.

Oppliger A, Célérier ML, Clobert J. 1996. Physiological and behaviour changes in common lizards parasitized by haemogregarines. Parasitology 113: 433‒438.

Pedreira AJ. 1997. Sistemas deposicionais da Chapada Diamantina Centro-oriental, Bahia. Revista Brasileira de Geociências 27: 229‒240.

Pereira FB, Sousa BM, Lima SS. 2012. Helminth community structure of Tropidurus torquatus (sqUamata: Tropiduridae) in a rocky outcrop area of Minas Gerais state, Southeastern Brazil. Journal of Parasitology (1): 6‒10.

Perez-del-Olmo A, Morand S, Raga JA, Kostadinova A. 2011. Abundance-variance and abundance-occupancy relationships in a marine host-parasite system: The importance of taxonomy and ecology of transmission. International Journal for Parasitology 41: 1361‒1370.

Pietro AS, León JR, Lara O. 1976. Reproduction in the Tropical Lizard, Tropidurus hispidus (Sauria: Iguanidae). Herpetologica 32 (3): 318‒323.

253

Poulin R. 1993. The disparity between observed and uniform distributions: A new look at parasite aggregation. International Journal for Parasitology 23: 937–944.

Poulin R. 1997. Species richness of parasite assemblages: evolution and patterns. Annual Review of Ecology and Systematics 28: 341‒58.

Poulin R. 1996. Sexual inequalities in helminth infections: a cost of being a male? The American Naturalist 147 (2): 287‒295.

Prieto AS. 1980. Note on parasites of the tropical lizard Tropidurus hispidus. Journal of Herpetology 14: 190‒192.

Ribas SC, Rocha CFD, Teixeira-Filho PF, Vicente JJ. 1998. Nematode infection in two sympatric lizards (Tropidurus torquatus and Ameiva ameiva) with different foraging tactics. Amphibia-Reptilia 19: 323‒330.

Ribeiro LB, Silva NB, Freire EMX. 2012. Reproductive and fat body cycles of Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) in a caatinga area of northeastern Brazil. Revista Chilena de Historia Natural 85: 307‒320.

Robar N, Burness G, Murray DL. 2010. Tropics, trophics and taxonomy: the determinants of parasite-associated host mortality. Oikos 119: 1273‒1280.

Roca V. 1997. Tropidurus melanopleurus: Parasites. Herpetological Review 28: 204.

254

Rocha CFD. 1995. Nematode parasites of the Brazilian sand lizard, Liolaemus lutzae. Amphibia-Reptilia 16: 412‒415.

Rodrigues MT. 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do grupo torquatus ao sul do Rio Amazonas (Sauria, Iguanidae). Arquivos de Zoologia 31: 105‒230.

Silva RJ. 2004. Note on the feeding habits of Opisthogonimus lecithonotus (Trematoda, Digenea, Plagiorchidae). Parasitology Research 94: 471‒472.

Spinelli CM, Fiorito LE, Stiebel C. 1992. Alteraciones histologicas en el intestino delgado en Tupinambis rufescens (Sauria, Teiidae) causadas por Diaphanocephalus galeatus (Nematoda, Diaphanocephalidae). Cuadernos de Herpetologia 7: 38–40.

Van Sluys M, Rocha CFD, Bergallo HG, Vrcibradic D, Ribas SC. 1997. Nematode infection in three sympatric lizards in an isolated fragment of restinga habitat in southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 18: 442‒446.

Van Sluys M, Rocha CFD, Ribas SC. 1994. Nematodes infecting the lizard Tropidurus itambere in southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 15: 405‒408.

Van Sluys M. 1993. Food habits of the lizard Tropidurus itambere (Tropiduridae) in southeastern Brazil. Journal of Herpetology 27 (3): 347‒351.

255

Vicente JJ, Rodrigues HO, Gomes DC, Pinto RM. 1993. Nematóides do Brasil. Parte III: Nematóides de répteis. Revista Brasileira de Zoologia 10 (1): 19‒168.

Vicente JJ. 1978. Helmintos de Tropidurus (Lacertilia, Iguanidae) da coleção helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz I. Trematoda, Cestoda, Acanthocephala, Linguatulida. Atas Soc Biol RJ 19:71‒78.

Vicente JJ (1981) Helmintos de Tropidurus (Lacertilia: 19uanidae) da Coleção Helmintológica do Instituto OswaldoCruz. II. Nematoda. Atas da Sociedade de Biologia do Rio de Janeiro 22: 7‒18.

Vitt LJ, Goldberg SR. 1983. Reproductive ecology of two tropical iguanid lizards: Tropidurus torquatus and Platynotus semitaeniatus. Copeia 1983:131‒141.

Vitt LJ, Zani PA, Caldwell JP. 1996. Behavioral ecology of Tropidurus hispidus on isolated rock outcrops in Amazonia. Journal of Tropical Ecology 12: 81‒101.

Vitt LJ. 1981. Lizard Reproduction: Habitat specificity and constraints on relative clutch mass. The American Naturalist 117 (4): 506‒514.

Vitt LJ. 1993. Ecology of an isolated open-formation Tropidurus (Reptilia: Tropiduridae) in Amazonian lowland forest. Canadian Journal of Zoology 71: 2370‒2390.

Vitt LJ. 1995. The ecology of tropical lizards in the caatinga of northeast Brazil. Occasional Papers of the Oklahoma Museum of Natural History 1: 1‒29.

Vrcibradic D, Cunha-Barros M, Vicente JJ, Galdino CAC, Hatano FH, Van Sluys M, Rocha CFD. 2000. Nematode infection patterns in four sympatric lizards from a restinga habitat (Jurubatiba) in Rio de Janeiro state, southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 21: 307‒316.

256

Zamora-Camacho FJ, Reguera S, Rubiño-Hispán MV, Moreno-Rueda G. 2015. Eliciting an immune response reduces sprint speed in a lizard. Behavioral Ecology 26 (1): 115‒120.

257

7 DISTÂNCIA MÍNIMA DE INICIAÇÃO DE FUGA DE TROPIDURUS

HISPIDUS E DE TROPIDURUS SEMITAENIATUS (SQUAMATA,

TROPIDURIDAE) EM SIMPATRIA

7.1 Introdução

Lagartos sob risco de predação podem permitir uma distância mínima de aproximação para um predador antes de iniciar o escape locomotor para evitar a captura, a distância mínima de iniciação de fuga (DF) (Ydenberg, Dill 1986, Cooper, Frederick 2007), e os tamanhos corpóreos, as temperaturas corpóreas, e as diferenças quanto a eficiências de fuga podem influenciar este comportamento. Por exemplo, na América do Norte, Callisaurus draconoides apresentou menor DF comparado com Cophosaurus texanus possivelmente devido a sua maior dimensão corpórea, que o torna mais visível a predadores, e/ou a restrições energéticas diferenciais (Bulova 1994). No Brasil, Tropidurus oreadicus com baixas temperaturas corpóreas tiveram maiores DF do que indivíduos com temperaturas do corpo mais elevadas (Rocha, Bergallo 1990). Em espécies de lagarto simpátricas proximamente relacionadas filogeneticamente, decisões para a fuga podem ser qualitativamente similares devido ao parentesco, e divergências nas respostas defensivas (e.g., em DF) podem surgir devido a diferenças interespecificas que afetam a predição de risco (Cooper, Avalos 2010). Os lagartos Tropidurus hispidus (Squamata, Tropiduridae) e Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) frequentemente ocorrem em simpatria em afloramentos rochosos no nordeste do Brasil. Tropidurus hispidus (Figura 1) ocorre em diversos ambientes ao longo de sua amplitude de distribuição geográfica na América do Sul, habitando savanas amazônicas, Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga (Rodrigues 1987, 1988, Avila‒Pires 1995,

Carvalho 2013). Tropidurus semitaeniatus (Figura 2) ocorre na Caatinga, em fronteiras de Cerrado e em zonas próximas à Mata Atlântica, onde é encontrada primariamente em afloramentos rochosos (Carvalho 2013). Existem diferenças morfológicas entre T. hispidus e T. semitaeniatus: indivíduos da primeira espécie são mais volumosos e atingem maiores tamanhos corpóreos, enquanto os segundos são achatados e menores, permitindo que eles se abriguem em fendas estreitas (Vitt 1981, 1993, Vitt, Goldberg 1983, Capítulo 5, mas veja Vitt et al. 1997). Neste contexto, poder-se-ia esperar a ocorrência de diferenças interespecíficas nas DF influenciadas por diferenças nas dimensões corpóreas. Neste estudo, investiguei as influências do tamanho do corpo (comprimento rostro-cloacal e massa corpórea) e da temperatura corpórea sobre as DF 258

exibidas por lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus, considerando possíveis variações interespecíficas e intraespecíficas. Hipoteticamente, lagartos mais visíveis poderiam correr antes frente a um predador potencial e baixas temperaturas corpóreas poderiam resultar em DF mais longas. De outro modo, os lagartos maiores poderiam ter DF mais curtas devido a maior habilidade para escapar em altas velocidades.

7.2 Objetivos

7.2.1 Objetivos gerais

Neste estudo, eu pretendi analisar as influências do comprimento rostro-cloacal, da massa corpórea e da temperatura corpórea sobre as DF exibidas por lagartos T. hispidus e T. semitaeniatus em simpatria, supondo que diferenças interespecíficas nestes parâmetros podem resultar em repostas comportamentais diferenciadas, e tais diferenças, por sua vez, podem resultar em suscetibilidades diferenciais à predação.

7.2.2 Objetivos específicos

Especificamente, eu pretendi responder às seguintes questões:

(1) Há diferenças no comprimento rostro-cloacal entre T. hispidus e T. semitaeniatus? (2) A massa corpórea difere entre estas espécies? (3) Há diferenças interespecíficas quanto à temperatura corpórea? (4) Quais são as distâncias de iniciação de fuga de T. hispidus e de T. semitaeniatus? Estas distâncias diferem entre as espécies? (5) Há relações entre os comprimentos rostro-cloacais e as distâncias mínimas de iniciação de fuga em T. hispidus e em T. semitaeniatus? (6) Existem relações entre as massas corpóreas e as distâncias mínimas de iniciação de fuga nestas espécies?

(7) Há relações entre as temperaturas corpóreas e as distâncias mínimas de iniciação de fuga em T. hispidus e em T. semitaeniatus?

259

7.3 Materiais e métodos

7.3.1 Área de estudo

A coleta de dados foi realizada em áreas de afloramentos rochosos em Igatu, município de Andaraí, estado da Bahia, nordeste do Brasil (12°53’S, 41°19’W), nos arredores do Parque Nacional da Chapada Diamantina. Em geral, devido a condições particulares de altitude, o clima é mesotérmico do tipo Cwb na classificação de Köppen (1923), com temperaturas amenas (médias anuais abaixo de 22° C) comparado a regiões vizinhas (Rocha et al. 2005). A área onde eu coletei os dados era um ambiente semiárido possuindo solos arenosos ocupados por vegetações rasteiras, herbáceas e arbustivas, mas predominantemente coberta por afloramentos rochosos (Figura 7, Capítulo 4).

7.3.2 Coleta de dados e procedimentos estatísticos

Eu coletei os dados em março de 2013 através de procuras para encontro visual conduzidas ao longo de transectos durante 30 minutos a cada hora entre 09:00h e 17:00h. Eu realizei caminhadas lentas ao longo da área enquanto procurava pelos lagartos e sempre que um indivíduo foi avistado eu me movi lentamente em direção a ele e, quando este se moveu, marquei sua posição inicial e a minha (com arranhões sobre pedras ou com uma fita amarrada uma pedra). Tentativas foram feitas para capturar os lagartos com laço ou manualmente. Eu avistei todos os lagartos sobre rochas e principalmente em alturas de até 1,5 m e coletei os indivíduos capturados para um estudo sobre hábitos alimentares, o que eliminou a ocorrência de pseudoreplicação. Eu medi as DF com uma fita métrica (precisão de 0,1 cm) como a distância do predador potencial (investigador) até o lagarto quando o comportamento de fuga foi iniciado. Para controlar estímulos do predador potencial, eu abordei os lagartos em todas as tentativas com velocidades e roupas similares (apesar de evidência de que a cor de roupas não influencia a DF: Cooper, Pérez-Mellado 2011). Eu registrei a temperatura corpórea (Tc) de cada lagarto capturado com um termômetro cloacal de leitura rápida Miller & Weber (precisão de 0,2°C). Eu medi o comprimento rostro-cloacal (CRC) com um paquímetro (precisão de 0,01 mm) e a massa corpórea com dinamômetros (0,25 g para os indivíduos de até 30 g e de 1,0 g para os indivíduos mais pesados). Eu avaliei possíveis diferenças interespecíficas na DF, no CRC, na massa corpórea e na Tc entre T. hispidus e T. semitaeniatus usando análises de variância 260

(ANOVA) (Zar 1999). Eu utilizei análises de regressão linear para avaliar a importância do

CRC, da massa corpórea e da Tc para as DF de T. hispidus e de T. semitaeniatus (Zar 1999).

7.4 Resultados

Tropidurus hispidus tiveram DF significativamente mais longas do que T. semitaeniatus (F [1, 41] = 14,707, P < 0,001; Figura 30, Tabela 26). Não houve diferença na Tc de T. hispidus e de T. semitaeniatus (F [1, 41] = 0,007, P = 0,935), porém, indivíduos T. hispidus tenderam a ser mais longos (F [1, 40] = 45,202, P < 0,001) e pesados (F [1, 40] = 84,957, P < 0,001) (Tabela 26). Não houve relações entre so CRC e as DF em T. hispidus (r = 0.163,

F 1, 16 = 0.436, P = 0.519) e em T. semitaeniatus (r = 0,233, F1, 22 = 1,265, P = 0,273; Tabela 26). Similarmente, as massas corpóreas e as DF não foram relacionadas em T. hispidus (r =

0,146, F [1, 16] = 0,348, P = 0,563) e em T. semitaeniatus (r = 0,145, F [1, 22] = 0,474, P = 0,498;

Tabela 26). Em T. hispidus, a DF foi inversamente relacionada com a Tc (r = 0,609, F = [1, 16] = 9,409, P = 0,007; Figura 31, Tabela 26), mas esta relação não foi significativa em T. semitaeniatus (r = 0,167, F [1, 23] = 0,659, P = 0,425).

Figura 29 ‒ Diferenças nas distâncias mínimas de iniciação de fuga (cm) entre Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estão da Bahia, nordeste do Brasil.

261

Tabela 26 ‒ Comprimento rostro-cloacal (CRC, mm), massa corpórea (g), temperatura corpórea (Tc, °C) e distância mínima de iniciação de fuga (DF, cm) de Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus em Igatu, no município de Andaraí, estão da Bahia, nordeste do Brasil.

Espécies CRC Massa corpórea Tc DF 86,3 ± 19,9 26,1 ± 23,1 36,0 ± 2,2 160,5 ± 69,2 Tropidurus hispidus (57,7 ‒ 133,2; N = 18) (6,0 ‒ 90,5; N = 18) (30,6 ‒ 39,2; N = 18) (72,8 ‒ 282,0; n = 18)

57,3 ± 6,3 4,1 ± 1,7 36,1 ± 1,6 92,6 ± 47,0 Tropidurus semitaeniatus (44,9 ‒ 68,7; N = 24) (2,3 ‒ 7,8; N = 24) (32,6 ‒ 39,8; N = 25) (22,7 ‒ 196,7; N = 25)

* Os valores estão apresentados como médias ± um desvio-padrão. † A amplitude e o número de observações estão entre parênteses. 262

Figura 30 ‒ Relação entre a distância mínima de iniciação de fuga (cm) e a temperatura corpórea (○C) em Tropidurus hispidus em Igatu, no município de Andaraí, estão da Bahia, nordeste do Brasil.

7.5 Discussão

Indivíduos T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu permaneceram imóveis enquanto monitoravam a aproximação do predador e correram quando o risco se tornou elevado o suficiente para justificar a continuidade da imobilidade, combinando com o cenário da teoria da fuga econômica (Ydenberg, Dill 1986, Cooper, Frederick 2007). Predadores algumas vezes detectam ou atacam as suas presas após estimulados por seus movimentos (Greene 1988), portanto, permanecer imóvel pode representar uma vantagem para as presas antes destas dependerem de fuga. Imobilidade foi considerada importante para reduzir as chances de lagartos T. montanus serem detectados por predadores (Machado et al. 2007). Considerando que em ambientes abertos os lagartos são mais conspícuos para os predadores visualmente orientados, a defesa através de imobilidade potencialmente aumenta as chances de sobrevivência destes animais em afloramentos rochosos, até que o predador esteja próximo o bastante e seja provável que tenha detectado a presa, elevando o risco de captura durante a fuga. A diferença nas DF entre T. hispidus e T. semitaeniatus em Igatu pode ter ocorrido devido a influências do tamanho corpóreo. Esta sugestão é consistente com resultados de um estudo incluindo mais de 60 espécies de lagarto no qual as distâncias mínimas de iniciação de 263

fuga aumentaram interespecificamente conforme o CRC aumentou (Cooper et al. 2014). Possivelmente, o maior tamanho corpóreo de T. hispidus pode torná-los mais conspícuos e, portanto, mais suscetíveis a ataques de predadores. Além disso, o maior tamanho de T. hispidus em comparação com T. semitaeniatus pode fazer com que os indivíduos sejam mais fáceis de localizar após escaparem e dificulta a fuga e o abrigo em pequenos refúgios. Tropidurus semitaeniatus tem uma morfologia achatada típica de lagartos habitantes de ambientes rochosos (Vitt et al. 1997, Revell et al. 2007, Capítulos 4 e 5) e é comumente associada a fendas em rochas que os indivíduos utilizam como abrigos para evadir à predação (Vitt, 1981, 1993, Vitt, Goldberg 1983, Ribeiro et al. 2012). Adicionalmente, os lagartos T. hispidus podem ser mais rápidos do que os T. semitaeniatus e, devido a isso, os indivíduos podem se dar ao luxo de fugir antes a baixas velocidades e reterem a capacidade de aumentar suas velocidades caso seja necessário. Na América do Norte, lagartos Sceloporus woodi grandes que possuem maiores velocidades máximas do que indivíduos menores atingiram a velocidade máxima menos frequentemente durante as fugas e correram antes (Stiller and McBrayer 2013). Fazendo isto, lagartos maiores reduzem riscos associados com as interações com predadores, preservam energia que poderia ser despendida durante fugas rápidas e mantêm a habilidade de correr novamente caso o predador se aproxime logo após a fuga (Stiller, McBrayer 2013). Entretanto, a DF mais curta de T. semitaeniatus em Igatu comparado com T. hispidus pode indicar que esses lagartos dependem mais de imobilidade para ocultarem suas presenças e/ou que eles são mais hábeis em evitar predadores (e.g., através do uso de fendas em rochas). Apesar da importância do tamanho corpóreo promovendo divergências na DF entre espécies em Igatu, intraespecificamente, as dimensões do corpo foram irrelevantes baseado em minhas análises. Indivíduos de diferentes tamanhos em cada espécie tiveram sensibilidades a riscos de predação similares, permitindo que o predador potencial se aproximasse a distâncias mínimas semelhantes apesar das dimensões corpóreas particulares. Contudo, as predições de risco similares podem ter ocorrido devido ao predador potencial neste estudo (um humano) possuir um tamanho corpóreo maior do que aquele de predadores mais comuns dos lagartos no ambiente, o que pode ter influenciado as respostas comportamentais. Tanto os lagartos T. hispidus quanto os T. semitaeniatus em Igatu fizeram squirreling (correr para o lado oposto de árvores ou rochas) como estratégia defensiva, um comportamento documentado de ocorrer em diferentes espécies de lagarto (e.g., Regalado 1998, Smith, Lemos-Espinal 2005), e também correram para tocas após a aproximação do observador. Comportamentos similares têm sido relatados para outras espécies de 264

tropidurídeos e são disseminados em lagartos (Vitt 1993, Vitt, Goldberg 1983, Faria, Araujo 2004, Machado et al. 2007, Meira et al. 2007). Intraespecificamente, os lagartos T. hispidus que tiveram as temperaturas corpóreas comparativamente menores tenderam a ter as DF mais longas do que os indivíduos com as temperaturas do corpo mais elevadas. Temperaturas corpóreas afetam o estado fisiológico de lagartos e sua variação influencia respostas defensivas destes animais. Baixas temperaturas corpóreas podem prejudicar o desempenho locomotor de lagartos (Hertz et al. 1982, Autumn et al. 1994), o que, por sua vez, pode afetar comportamentos de escape de predadores, com lagartos que possuem menores temperaturas do corpo correndo antes de predadores potenciais do que indivíduos com elevadas temperaturas corpóreas (Rand 1964). A relação inversa entre a Tc e a DF presumivelmente é uma estratégia compensatória para superar reduzidas habilidades de fuga com reduzidas temperaturas corpóreas. Tal relação pode não ter ocorrido em T. semitaeniatus devido às menores variações na DF e na Tc em comparação com T. hispidus, o que pode influenciar a detectabilidade por testes estatísticos.

Referências

Autumn K, Weinstein RB, Full RJ. 1994. Low cost of locomotion increases performance at low temperature in a nocturnal lizard. Physiological Zoology 67: 238‒262.

Avila‒Pires TCS. 1995. Lizards of Brazilian Amazonia (Reptilia: Squamata). Zoologische Verhandelingen 299: 1‒706.

Bulova SJ. 1994. Ecological correlates of population and individual variation in antipredator behavior of two species of desert lizards. Copeia 1994: 980‒992.

Carvalho ALG. 2013. On the distribution and conservation of the South American lizard genus Tropidurus Wied‒Neuwied, 1825 (Squamata: Tropiduridae). Zootaxa 3640: 42‒56.

265

Cooper WE, Frederick WG. 2007. Optimal flight initiation distance. Journal of Theoretical Biology 244: 59‒67.

Cooper WE, Pérez‒Mellado V. 2011. Escape by the balearic lizard (Podarcis lilfordi) is affected by elevation of an approaching predator, but not by some other potential predation risk factors. Acta Herpetologica 6: 247‒259.

Cooper WE, Pyron RA, Garland T. 2014. Island tameness: living on islands reduces flight initiation distance. Proceedings of the Royal Society of London B 281: 20133019. http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2013.3019

Faria RG, Araujo AFB. 2004. Sintopy of two Tropidurus lizard species (Squamata: Tropiduridae) in a rocky Cerrado habitat in central Brazil. Brazilian Journal of Biology 64: 775‒786.

Greene HW. 1988. Antipredator mechanisms in reptiles. Pp.1‒152 In Biology of the Reptilia, vol. 16, Ecology B. C. Gans, and R.B. Huey (Eds.). John Wiley and Sons, New York New York, USA.

Hertz PE, Huey RB, Nevo E. 1982. Fight versus flight: body temperature influences defensive responses of lizards. Animal Behavior 30: 676‒679.

Lailvaux SP, Alexander GJ, Whiting MJ. 2003. Sex-based differences and similarities in locomotor performance, thermal preferences and escape behavior in the lizard Platysaurus intermedius Wilhelmi. Physiological and Biochemical Zoology 76: 511‒521.

Machado LL, Galdino CAB, Sousa BM. 2007. Defensive behavior of the lizard Tropidurus montanus (Tropiduridae): effects of sex, body size and social context. South American Journal of Herpetology 2: 136‒140.

Meira KTR, Faria RG, Silva MDM, Miranda VT, Zahn-Silva W. 2007. História natural de Tropidurus oreadicus em uma área de cerrado rupestre do Brasil Central. Biota Neotropica 7: 155‒164.

266

Rand AS. 1964. Inverse relationship between temperature and shyness in the lizard Anolis lineatopus. Ecology 45: 864‒868.

Regalado R. 1998. Approach distance and escape behavior of three species of Cuban Anolis (Squamata, Polychrotidae). Caribbean Journal of Science 34: 211‒217.

Revell LJ, Johnson MA, JA Schulte, II, Kolbe JJ, Losos JB. 2007. A phylogenetic test for adaptive convergence in rock-dwelling lizards. Evolution 61: 2898‒2912.

Rocha CFD, Bergallo HG. 1990. Thermal biology and flight distance of Tropidurus oreadicus in an area of Amazonian Brazil. Ethology, Ecology and Evolution 2: 263‒268.

Rocha WJSF, Chaves JM, Rocha CC, Funch L, Juncá FA. 2005. Avaliação ecológica rápida da Chapada Diamantina. Pp. 29‒45 In Biodiversidade e Conservação da Chapada Diamantina. Juncá F.A., L. Funch, and W.J.S.F. Rocha (Eds.). Ministério do Meio Ambiente, Brasília, Brasil.

Rodrigues MT. 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do grupo torquatus ao sul do Rio Amazonas (Sauria, Iguanidae). Arquivos de Zoologia 31: 105‒230.

Rodrigues MT. 1988. Distribution of lizards of the genus Tropidurus in Brazil (Sauria, Iguanidae). Pp. 305‒315 In Proceeding of a Workshop on Neotropical Distribution Patterns. Heyer, W.R., and P.E. Vanzolini (Eds). Academia Brasileira de Ciências, Rio de Janeiro, Brasil.

Smith GR, Lemos‒Espinal JA. 2005. Comparative escape behavior of four species of Mexican phrynosomatid lizards. Herpetologica 61: 225‒232.

Stiller RB, McBrayer LD. 2013. The ontogeny of escape behavior, locomotor performance, and the hind limb in Sceloporus woodi. Zoology 116: 175‒181. 267

Vitt LJ. 1981. Lizard reproduction: habitat specificity and constraints on relative clutch mass. The American Naturalist 117: 506‒514.

Vitt LJ. 1993. Ecology of isolated open-formation Tropidurus (Reptilia: Tropiduridae) in Amazonian lowland rain forest. Canadian Journal of Zoology 71: 2370‒2390.

Vitt LJ, Goldberg SR. 1983. Reproductive ecology of two tropical iguanid lizards: Tropidurus torquatus and Platynotus semitaeniatus. Copeia 1983:131‒141.

Ydenberg RC, Dill LM. 1986. The economics of fleeing from predators. Advances in the Study of Behavior 16: 229‒249.

Zar JH. 1999. Biostatistical Analysis. Englewood Cliffs. Prentice-Hall. City, Country.