Fungos Gasteroides (Basidiomycota) Na Área De Preservação Ambiental Piquiri-Una E No Parque Estadual Mata Da Pipa, Rio Grande Do Norte, Brasil

Home , Astraeus odoratus, Calvatia sculpta, Diplocystaceae, Phallus multicolor

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO

FUNGOS GASTEROIDES (BASIDIOMYCOTA) NA ÁREA DE PRESERVAÇÃO AMBIENTAL PIQUIRI-UNA E NO PARQUE ESTADUAL MATA DA PIPA, RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL

ALEXANDRO DE ANDRADE DE LIMA ______Dissertação de Mestrado Natal/RN, março de 2018

ALEXANDRO DE ANDRADE DE LIMA

FUNGOS GASTEROIDES (BASIDIOMYCOTA) NA ÁREA DE PRESERVAÇÃO AMBIENTAL PIQUIRI-UNA E NO PARQUE ESTADUAL MATA DA PIPA, RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio grande do Norte – UFRN, em cumprimento às exigências para obtenção do título de Mestre em Sistemática e Evolução.

Orientador: Prof. Dr. Iuri Goulart Baseia

NATAL/RN 2018

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - •Centro de Biociências - CB

Lima, Alexandro de Andrade de. Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una e no Parque Estadual Mata da Pipa, Rio Grande do Norte, Brasil / Alexandro de Andrade de Lima. - Natal/RN, 2018. 132 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós Graduação em Sistemática e Evolução. Orientador: Prof. Dr. Iuri Goulart Baseia.

1. Gasteromycetes - Dissertação. 2. Diversidade - Dissertação. 3. Neotrópicos - Dissertação. 4. Nordeste - Dissertação. 5. Taxonomia - Dissertação. I. Baseia, Iuri Goulart. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 582.28

Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351

ALEXANDRO DE ANDRADE DE LIMA

FUNGOS GASTEROIDES (BASIDIOMYCOTA) NA ÁREA DE PRESERVAÇÃO AMBIENTAL PIQUIRI-UNA E NO PARQUE ESTADUAL MATA DA PIPA, RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Sistemática e Evolução.

Área de concentração: Sistemática e Evolução.

Aprovada em 08/03/2018.

BANCA EXAMINADORA:

______Dr. Iuri Goulart Baseia Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Orientador)

______Dr. Paulo Sérgio Marinho Lúcio Universidade Federal do Rio Grande do Norte

______Dr. Rhudson Henrique Santos Ferreira da Cruz Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Aos meus pais, Heleno e Edleusa, aos meus irmãos, Erinaldo, Andreia, Andreza e Adriano, aos meus sobrinhos, Mel, César Miguel, Eloah e Dan, aos meus avós, José, Maria e Nazaré (in memorian), e a minha tia (segunda mãe), Edicleide, meus inestimáveis alicerces. Agradeço e dedico.

AGRADECIMENTOS

Inicialmente, agradeço ao Professor Dr. Iuri Goulart Baseia, por ter me concedido a oportunidade de trabalhar com o que gosto. Grato pela orientação, paciência em todos os momentos, principalmente nos mais difíceis, pelos conselhos, palavras de incentivo, ensinamentos, além da credibilidade e suporte para que conseguisse meus objetivos. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoa de Nível Superior (CAPES) pela concessão da bolsa de mestrado e ao Programa de Pós-Graduação pelos auxílios financeiros, imprescindíveis ao desenvolvimento desse estudo. Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) e ao Instituto de Desenvolvimento Sustentável e Meio Ambiente (IDEMA), pela autorização para a realização de coletas nas Unidades de Conservação. Aos Doutores Bruno Tomio Goto, Bruno Cavalcante Bellini, Paulo Sérgio Marinho Lúcio, Rhudson Henrique Santos Ferreira da Cruz e Tiara Sousa Cabral por aceitarem o convite para participar das minhas bancas examinadoras, assim também pelas críticas e sugestões valiosas que vieram a enriquecer ainda mais esse estudo. Aos meus colegas do Laboratório de Biologia de Fungos: Thiago Accioly, pelos ensinamentos nas análises moleculares, Ana Clarissa Rodrigues, Bianca Silva, Donis Alfredo, Freitas Neto, Gleyce Medeiros, Jefferson Góis, Julieth Sousa, Miguel Dorcino, Nathália Mendonça, Rafaela Gurgel e Rhudson Cruz, que sempre se mostraram disponíveis quanto à resolução de dúvidas ou identificação do material, além de proporcionar vários momentos de descontração. Um agradecimento especial a Gislaine Melanda, amiga de turma, com quem dividi minhas dúvidas e aflições enquanto pós-graduando, e a Renato Ferreira que sempre me apoiou e me motivou a seguir em frente (não é à toa que ele é “O homem que Deus guarda”). Agradeço também a Renan Lima pela confiabilidade e a Ana Paula Brito por auxiliar no tombo do material. À Anileide Leite por ter me apresentado os fungos gasteroides, sendo a primeira propulsora desta caminhada. Agradeço imensamente aos meus pais Heleno e Edleusa, por sempre me motivarem na busca dos meus objetivos, e sempre me apoiarem, seja como companhia nas coletas, ou no empréstimo do carro, mesmo que tenha custado uma lataria amassada (desculpas pai! Não foi de propósito), além de suportarem o odor fétido dos Phallales dentro de casa. Às minhas irmãs Andreia e Andreza pelo apoio e carinho. Aos irmãos Erinaldo e Adriano por me darem suporte sempre quando necessário. À minha vó Maria Alves por sempre está assistindo os noticiários e me deixar informado quanto aos perigos que os biólogos correm nas florestas. Aos meus sobrinhos Mel, César Miguel, Eloah e Dan por me proporciar momentos de alegria em meio a

tantas adversidades. Agradeço também a Edicleide e Geraldo por embarcarem juntos comigo nesta jornada. Quero agradecer ao meu primo Diogo Oliveira e a Juliano Almeida pela companhia nas coletas. À Ana Paula Costa, Nielson Félix e Ricardo Pontes pelas caronas. Aos amigos, Abraão Rodrigues, Bruno Santos, Josenildo Lisboa, Lucian Barros, Natan Barbosa, Rafael Pontes e Thiago Rodrigues pelas palavras motivadoras. Às amigas de graduação, Kele Patrícia, Ketânia Fernandes, Janny Kelly Campelo, Natália Rodrigues, Márcia Tavares e Emanuella Tavares, assim também aos amigos de pós- graduação, embora que em caminhos distintos, compartilhamos vários momentos, sejam eles maus ou bons, mas que foram fundamentais na construção do que somos hoje. Um agradecimento especial à Gabriela Dionizio, por me auxiliar na “contabilidade” das espécies e tentar buscar achar um ponto de equilíbrio nessa loucura denominada de “vida de pós-graduando”, além de me ajudar na leitura e correção do texto. Por fim agradeço a todos familiares pela compreensão da minha ausência, mas que sempre apoiaram, e aos que não citei, mas que contribuíram direta ou indiretamente para essa conquista. Gratidão!

“Todo grande progresso da ciência resultou de uma nova audácia da imaginação”.

(John Dewey)

RESUMO

Os fungos gasteroides compreendem um grupo de organismos com grande diversidade morfológica, representados por várias linhagens distintas de basidiomicetos que, apesar de não compartilharem a mesma ancestralidade, possuem características em comum como o desenvolvimento angiocárpico dos basidiomas e dispersão passiva dos basidiosporos. Além de terem influência na ecologia dos mais variados ecossistemas, sua importância também tem sido demonstrada em diversas áreas como biotecnologia, medicina, silvicultura e gastronomia. Os fragmentos de Mata Atlântica, foco desta pesquisa, abrigam importante riqueza e diversidade de fungos gasteroides. No entanto, esses locais sofrem ação antrópica cada vez mais presente e se encontram em risco de destruição. Durante os últimos anos, os esforços dos micologistas brasileiros têm contribuído para a ampliação do conhecimento sobre fungos gasteroides no país sobretudo, através da descoberta de espécies novas. O Rio Grande do Norte possui áreas de extrema importância biológica com grande riqueza de espécies, porém os estudos já realizados concentram-se em poucas áreas. Desta forma, este estudo teve como objetivo determinar a diversidade de fungos gasteroides em dois remanescentes ainda inexplorados de Mata Atlântica do estado do Rio Grande do Norte e, com isso, suprir lacunas do conhecimento taxonômico sobre a riqueza de espécies desses organismos dessa região. Para isso, foram realizadas catorze excursões de campo no período de maio a setembro de 2016 e março a julho de 2017. A herborização e análise dos espécimes seguiu a metodologia tradicionalmente adotada em estudos de fungos gasteroides. A identificação dos espécimes foi realizada com base na literatura especializada. Adicionalmente foi realizada microscopia eletrônica de varredura (MEV) de espécies potencialmente novas ou crípticas. Foram identificadas 20 espécies distribuídas em 7 gêneros [Abrachium (1 sp.), Clathrus (1 sp.), Cyathus (3 spp.), Geastrum (12 spp.), Phallus (1 sp.), Scleroderma (1 sp.) e Tulostoma (1 sp.)]. Destas, quatro são espécies novas para a ciência, 5 constituem novos registros para o Brasil e 7 para o Rio Grande do Norte. Com estes resultados, houve um aumento de cerca de 14,6% na lista de fungos gasteroides para o estado do Rio Grande do Norte, 4,1% para o Nordeste, 1,5% para o Brasil e 2,2% para a Mata Atlântica. A Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una e o Parque Estadual Mata da Pipa, mostraram-se propícios ao desenvolvimento de fungos gasteroides, inclusive a descoberta de espécies novas. Portanto, inventários em áreas de Mata Atlântica ainda são extremamente essenciais e urgentes principalmente em áreas ainda inexploradas.

Palavras-chave: Diversidade. Gasteromycetes. Neotrópicos. Nordeste. Taxonomia.

ABSTRACT

The gasteroid fungi comprise a group of organisms with great morphological diversity, represented by several distinct lineages of basidiomycetes which, although not sharing the same ancestors, have common characteristics such as the angiocarpic development of the basidiomata and the passive basidiospores dispersion. Besides having influence on the ecology of the most varied ecosystems, its importance has also been demonstrated in several areas such as biotechnology, medicine, forestry and gastronomy. The Atlantic rainforest fragments, the focus of this research, harbor important richness and diversity of gasteroid fungi. However, these sites are increasingly present in anthropic action and are at risk of destruction. During the last years, the efforts of the brazilian mycologists have contributed to the expansion of the knowledge about gasteroid fungi in the country mainly through the discovery of new species. The Rio Grande do Norte state has areas of extreme biological importance with great species richness, but the studies already carried out are concentrated in a few areas. Thus, this study aimed to determine the diversity of gasteroid fungi in two still unexplored remains of Atlantic rainforest in the state of Rio Grande do Norte and, thereby, to fill gaps in taxonomic knowledge about the richness of species of these organisms in that region. For that, fourteen field trips were carried out from May to September 2016 and March to July 2017. The herborization and analysis of the specimens followed the methodology traditionally adopted in studies of gasteroid fungi. The identification of the specimens was carried out based on the specialized literature. Additionally, scanning electron microscopy (SEM) of potentially new or critical species was realized. Twenty species were identified, distributed in 7 genera [Abrachium (1 sp.), Clathrus (1 sp.), Cyathus (3 spp.), Geastrum (12 spp.), Phallus (1 sp.), Scleroderma (1 sp.), and Tulostoma (1 sp.)]. Of these, four are new species to science, 5 constitute new records for Brazil and 7 for Rio Grande do Norte. With these results, there was an increase of about 14.6% in the list of gasteroid fungi for the state of the Rio Grande do Norte, 4.1% for the Northeast, 1.5% for Brazil and 2.2% for the Atlantic rainforest. The Piquiri-Una Environmental Protection Area and Mata da Pipa State Park, were shown to be favorable for the development of gasteroid fungi, including the discovery of new species. Therefore, inventories in areas of the Atlantic rainforest are still extremely essential and urgent mainly in unexplored areas.

Keywords: Diversity. Gasteromycetes. Neotropics. Northeast. Taxonomy.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Diversidade morfológica dos fungos gasteroides ...... 21 Figura 2 - Características macroscópicas básicas dos fungos gasteroides ...... 23 Figura 3 - Características microscópicas básicas dos fungos gasteroides ...... 25 Figura 4 - Filogenia dos fungos gasteroides ...... 27 Figura 5 - Sumário de atividades dos fungos gasteroides ...... 30 Figura 6 - Registros de fungos gasteroides para o Brasil ...... 36 Figura 7 - Mata Atlântica ...... 38 Figura 8 - Unidades de Conservação da Mata Atlântica do Rio Grande do Norte ...... 41 Figura 9 - Áreas estudadas na Mata Atlântica ...... 44 Figura 10 - APA Piquiri-Una ...... 46 Figura 11 - Parque Estadual Mata da Pipa ...... 47 Figura 12 - Coleta dos basidiomas ...... 48 Figura 13 - Equipamentos e materiais utilizados na herborização e identificação dos espécimes ...... 50 Figura 14 - Abrachium floriforme ...... 59 Figura 15 - Clathrus columnatus ...... 62 Figura 16 - Cyathus earlei ...... 64 Figura 17 - Cyathus gracilis ...... 66 Figura 18 - Cyathus limbatus ...... 68 Figura 19 - Geastrum entomophilum ...... 71 Figura 20 - Geastrum lloydianum...... 74 Figura 21 - Geastrum pusillipilosum ...... 76 Figura 22 - Geastrum rusticum ...... 78 Figura 23 - Geastrum schweinitzii ...... 81 Figura 24 - Geastrum triplex ...... 84 Figura 25 - Geastrum sp. nov 1 ...... 87 Figura 26 - Geastrum sp. nov 2 ...... 90 Figura 27 - Geastrum sp. nov 3 ...... 93 Figura 28 - Geastrum sp. nov 4 ...... 96 Figura 29 - Geastrum aff. hieronymi ...... 99 Figura 30 - Geastrum aff. inpaense ...... 102 Figura 31 - Phallus indusiatus ...... 105

Figura 32 - Scleroderma dunense ...... 108 Figura 33 - Tulostoma reticulatum ...... 111

LISTA DE GRÁFICOS

Gráfico 1 - Registros de espécies de fungos gasteroides para o Brasil: Representatividade por gênero ...... 35 Gráfico 2 - Registros de fungos gasteroides para o Brasil: Representatividade por estado .... 37 Gráfico 3 - Diversidade de fungos do Brasil: Representatividade por bioma ...... 39 Gráfico 4 - N° de táxons novos da Mata Atlântica Nordestina e Potiguar ...... 42 Gráfico 5 - Registros de fungos gasteroides para a Mata Atlântica Potiguar após o estudo ... 51 Gráfico 6 - Pluviosidade das áreas Piquiri-Una e Mata da Pipa no período de 2016/2017 ..... 54 Gráfico 7 - Porcentual de representatividade de fungos gasteroides estudados ...... 55

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Lista de táxons novos descritos para o Brasil ...... 31 Tabela 2 - Lista de espécies da Mata Atlântica do Rio Grande do Norte ...... 52 Tabela 3 - Lista de espécies estudadas na APA Piquiri-Una e Parque Estadual Mata da Pipa ...... 55 Tabela 4 - Comparação morfológica entre T. innermongolicum B. Liu (= T. reticulatum B. Liu) e T. reciculatum G. Cunn...... 110

LISTA DE ABREVIATURA E SIGLAS

APA Área de Proteção Ambiental APAPU Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una ARIE Área de Relevante Interesse Ecológico CTGás Centro de Tecnologia do Gás diam diâmetro EMBRAPA Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária EMPARN Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte FIG Figura GRAF Gráfico IBGE Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística IDEMA Instituto de Desenvolvimento Sustentável e Meio Ambiente INPE Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais ME Mata Estrela MEV Microscópio Eletrônico de Varredura MOP Microscopia Óptica PEDN Parque Estadual Dunas do Natal PEMP Parque Estadual Mata da Pipa PPBio Programa de Pesquisa em Biodiversidade RBBR Azul Brilhante de Remazol R RPPN Reserva Particular do Patrimônio Natural RN Rio Grande do Norte SOS MA Fundação SOS Mata Atlântica TAB Tabela UFRN Universidade Federal do Rio Grande do Norte ZCIT Zona de Convergência Intertropical

LISTA DE SÍMBOLOS

% - por cento < - menor que = - igual > - maior que ± - mais ou menos ºC - grau celsius cm - centímetro fx - função km - quilômetro km² - quilômetro quadrado KOH - Hidróxido de Potássio mm - milímetro n - número de basidiosporos analisados Qm - Quociente entre largura e altura média dos basidiosporos

SJ - Índice de similaridade de Jaccard x - média α - Número total de espécies aa APA Piquiri-Una β - Número total de espécies no Parque Estadual Mata da Pipa γ - Número total de espécies comuns as áreas Piquiri-Una e Mata da Pipa µm - micrômetro

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ...... 17 2 REVISÃO DE LITERATURA ...... 19 2.1 FUNGOS GASTEROIDES ...... 19 2.1.1 Macromorfologia...... 20 2.1.2 Micromorfologia ...... 23 2.2 SISTEMÁTICA DOS FUNGOS GASTEROIDES ...... 25 2.3 IMPORTÂNCIA DOS FUNGOS GASTEROIDES ...... 27 2.4 FUNGOS GASTEROIDES NO BRASIL ...... 30 2.5 A MATA ATLÂNTICA ...... 37

3 OBJETIVOS ...... 43 3.1 OBJETIVO GERAL ...... 43 3.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS...... 43

4 MATERIAL E MÉTODOS ...... 44 4.1 ÁREAS DE ESTUDO ...... 44 4.1.1 Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una (APAPU) ...... 44 4.1.2 Parque Estadual Mata da Pipa (PEMP) ...... 46 4.2 COLETA E PROCESSAMENTO DAS AMOSTRAS ...... 47 4.3 HERBORIZAÇÃO E IDENTIFICAÇÃO DOS ESPÉCIMES ...... 48 5 RESULTADOS E DISCUSSÃO ...... 51 5.1 DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA...... 57 5.1.1 Abrachium Baseia & T.S. Cabral ...... 57 5.1.2 Clathrus P. Micheli ex L...... 59 5.1.3 Cyathus Haller ...... 63 5.1.4 Geastrum Pers...... 69 5.1.5 Phallus Junius ex L...... 102 5.1.6 Scleroderma Pers...... 106 5.1.7 Tulostoma Pers...... 108 6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 112 REFERÊNCIAS ...... 113 17 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

1 INTRODUÇÃO

Os fungos gasteroides são organismos de grande diversidade morfológica que compartilham algumas características em comum. O corpo de frutificação angiocárpico, que permanece fechado até a completa maturação dos basidiosporos. Bem como a dispersão passiva dos basidiosporos devido à perda do apêndice hilar, se contrapondo a maioria dos demais basidiomicetos, que mantiveram a liberação ativa dos esporos ao longo do processo evolutivo (ALEXOPOULOS et al., 1996). Com base nestas características, os gasteromicetos foram, por muito tempo, uma classe bem definida, e as diversas ordens que a compõem representam diferenças morfológicas como, por exemplo, as conhecidas bufas-de-lobo (puffballs), balas de canhão (cannonballs fungi), estrelas-da-terra (earthstars), chifres fedorentos (stinkhorns) e os fungos ninhos-de-passarinho (bird’s nest fungi). Com a utilização de dados moleculares houve relevantes alterações na taxonomia do grupo dos fungos gasteroides. A antiga classe “Gasteromycetes” deixou de ser considerada com tal e seus representantes foram reorganizados dentro de duas subclasses de Agaricomycetes: Agaricomycetidae e Phallomycetidae (HIBBETT et al.,1997; HOSAKA et al., 2006; HIBBETT et al., 2007; HIBBETT et al., 2014). Hawksworth & Lücking (2017) estimaram a existência de 2,2 a 3,8 milhões de espécies de fungos no mundo, sendo aproximadamente 120.000 espécies aceitas. Para o Brasil, Maia et al. (2015) reportaram 5.719 espécies de fungos, apresentando a região Nordeste uma liderança em termos de números de registros, totalizando 2.617 espécies. Esses números demonstram os esforços dos especialistas do país durante os últimos anos em ampliar o conhecimento sobre a micobiota do Brasil. Para a micobiota gasteroide brasileira, Trierveiler-Pereira & Baseia (2009a) listaram 232 espécies de fungos gasteroides, sendo o Rio Grande do Sul o estado com maior registro de espécies. Os estudos em biomas tropicais nas últimas décadas vêm proporcionando a descoberta de espécies novas, como também aumentando a representatividade do país, especialmente da Região Nordeste. Vários biomas são considerados hotspots mundiais, ou seja, áreas que abrigam grande diversidade e que estão em iminência de destruição. Desses, destaca-se a Mata Atlântica que vem perdendo a sua cobertura original, causando uma série de efeitos negativos aos mais variados grupos taxonômicos. Os fungos também sofrem perdas de diversidade. No Nordeste o problema é ainda mais intenso, a atividade antrópica tem causado um avanço considerável de perdas de habitats, expondo as espécies ao risco de extinção (SILVA & CASTELETI, 2003; 18 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

TABARELLI, 2010). Portanto, faz-se necessário conhecer a diversidade local de cada grupo de organismos para definir estratégias de preservação. Apesar dos esforços dos micologistas nos últimos anos, a maior parte dos estudos estão concentrados em poucas áreas. A carência de inventários sobre a diversidade de fungos em áreas inexploradas, aliada com a rápida degradação dos habitats do Nordeste, especialmente no Rio Grande do Norte, onde abrigam grande diversidade desses organismos, demonstra a relevância de estudos de fungos gasteroides nessas áreas, favorecendo o aumento do conhecimento da micobiota dessa região.

19 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 FUNGOS GASTEROIDES

O termo gasteromycete provém do grego e significa “fungo-estômago” (gaster= estômago e mycete=fungo), e se refere ao desenvolvimento e maturação dos basidiosporos dentro do corpo de frutificação ainda fechado (MILLER & MILLER, 1988). Os fungos gasteroides caracterizam-se principalmente por seu comportamento angiocárpico, e liberação passiva dos basidiosporos – conhecido como estatismosporia (ALEXOPOULOS et al., 1996; WEBSTER & WEBER, 2007). Geralmente, são saprófitos, crescendo em diversos tipos de substratos (solo, madeira, serrapilheira e esterco) e ocasionalmente formam micorrizas (ex. Astreus Morgan, Scleroderma Pers., Hysterangium Vittad. e Pisolithus Alb. & Schwein.). Além desses substratos, o gênero Nia R.T. Moore & Meyers ocorre em ambientes marinhos (JONES & JONES, 1993), e Limnoperdon G.A. Escobar forma corpo de frutificação flutuante em pântanos (ESCOBAR et al., 1976). Apesar da predisposição por ambientes muitos úmidos, pode-se observar a ocorrência de gêneros como Battarrea Pers. e Tulostoma Pers. especialmente em desertos de todo o mundo (NIEVES-RIVERA et al., 1998). Devido à perda do apêndice hilar, os fungos gasteroides desenvolveram diversas estratégias para a dispersão dos esporos como forma de compensar a ausência da balistosporia (liberação dos esporos de forma ativa). A dispersão dos esporos nas diversas linhagens de fungos gasteroides ocorre por meio de agentes como o ar, a água, os animais ou outros mecanismos (MILLER & MILLER, 1988). Em Phallales, a dispersão ocorre pelo mecanismo adesivo (CUNNINGHAM, 1944), no qual as moscas e outros insetos são atraídos pelo odor fétido da gleba mucilaginosa. Em Lycoperdon Pers. e Geastrum Pers. a dispersão dá-se por via aérea através da liberação gradual dos esporos através de pequenas pressões da parede elástica do perídio, exercidas por agentes externos, como chuva e animais, denominado mecanismo de fole (CUNNINGHAM, 1944). Em Scleroderma os esporos são gradualmente liberados pelo vento, através do rompimento do ápice do perídio (GUZMÁN, 1970). Determinadas espécies de Bovista Pers. e Calvatia Fr. apresentam o mecanismo de percussão (PERDECK, 1950), em que os esporos são liberados através de várias rupturas no basidioma, ocasionada pelo atrito com o solo, ao desprender-se do substrato e ser levado pelo vento. Em Nidulariaceae ocorre o mecanismo de “splash-cups” no qual os peridíolos são ejetados a uma distância de quase dois metros através da pressão das gotas de chuva (BRODIE, 1975). Em outras espécies de 20 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

gasteroides hipógeas, como Mesophellia Berk. e Castoreum Cooke & Massee, os esporos podem ser dispersos por mamíferos atraídos pelo seu odor ou através da decomposição total do basidioma no subsolo (CUNNINGHAM, 1944).

2.1.1 Macromorfologia

Do ponto de vista macroscópico, os fungos gasteroides caracterizam-se pelas seguintes estruturas: basidioma, perídio, gleba, subgleba, estipe e rizomorfa. O basidioma também pode ser denominado de corpo de frutificação, basidiocarpo, carpóforo ou esporocarpo, podendo variar quanto ao tamanho, forma, cor, textura, entre outros. Quanto a dimensão, podem variar desde 0,5 mm (Nia) até 900 mm ou mais (Calvatia). Apresentam polimorfia, podendo ser esférico ou globoso (Bovista, Disciseda Czern., Calvatia, Langermannia Rostk., Scleroderma); estrelado (Astraeus, Geastrum, Myriostoma Desv.); capitado, com uma extremidade globosa e um estipe (Battarrea, Tulostoma); ciatiforme (Cyathus Haller, Crucibulum Tul. & C. Tul.); clatrado (Blumenavia Möller, Clathrus P. Micheli ex L., Laternea Turpin); floriforme (Abrachium Baseia & T.S. Cabral); falóide (Phallus Junius ex L., Lysurus Fr., Mutinus Fr.); e piriforme (Lycoperdon) (FIG. 1). Podem ser do tipo epígeo, no qual o desenvolvimento ocorre na superfície terrestre, ou hipógeo, abaixo da superfície terrestre.

21 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 1 - Diversidade morfológica dos fungos gasteroides: a. globosa (Langermannia); b. estrelada (Geastrum); c. ciatiforme (Cyathus); d. capitada, com uma extremidade globosa e um estipe (Tulostoma); e. clatrada (Blumenavia); f. floriforme (Abrachium); g. falóide (Phallus); h. piriforme (Lycoperdon).

Fonte: Elaborado pelo autor. 22 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

O perídio compreende a membrana, invólucro ou estrato externo que reveste a gleba (FIG. 2). No gênero Cyathus o termo ‘perídio’ é frequentemente utilizado para referir-se ao basidioma (BRODIE, 1975). Pode apresentar até três camadas, sendo a mais externa denominada de exoperídio, a mais interna, endoperídio, e a camada intermediária, mesoperídio. O exoperídio pode exibir ornamentações como espinhos, tomentos e/ou verrugas (Lycoperdon), se desprender deixando o endoperídio exposto (Tulostoma) ou permanecer persistente sobre a base e servir como uma volva, a partir do qual o basidioma maduro se expande, no caso de Phallales. O endoperídio pode ser coriáceo ou papiráceo, durando semanas ou meses, no qual os esporos são gradualmente dispersados (MILLER & MILLER, 1988). A forma de abertura do perídio é um carácter taxonômico importante (CALONGE, 1998). Geralmente se desenvolve uma boca ou ostíolo no ápice do basidioma (Bovista, Geastrum, Lycoperdon, Tulostoma), ou muitos ostíolos (Myriostoma). Alguns gêneros são desprovidos de ostíolo, apenas apresentam rompimento do perídio de forma irregular (Calvatia, Mycenastrum Desv., Scleroderma). A gleba é a porção interna do corpo de frutificação que contém basídios, basidiosporos, além de estruturas estéreis como capilício e/ou paracapílicio (FIG. 2, b-c). Na maturidade a gleba pode ser mucilaginosa, como em Phallales, pulverulenta como nos gêneros Calvatia, Geastrum, Lycoperdon, Scleroderma e Tulostoma, ou uma massa compartimentada em peridíolos como no gênero Cyathus (FIG. 2, a). Alguns gêneros podem apresentar porção estéril que se localiza abaixo da gleba, denominada de subgleba ou base estéril, como em Calvatia e Lycoperdon (FIG. 2, b), podendo ser separada da gleba através de uma parede de hifas homogêneas chamada diafragma, como em Vascellum F. Smarda. Alguns fungos gasteroides apresentam estipe verdadeiro, um talo central que sustenta o esporóforo, exatamente equivalente ao estipe de um agárico, composto por hifas longitudinalmente arranjadas, podendo mostrar consistência fibrosa (Tulostoma, Battarrea) (FIG. 2, d). Membros de Phallales (Phallus, Mutinus) possuem um pseudoestipe, que se trata de uma modificação de uma parte preexistente do basidioma, composto de tecido esponjoso sem organização longitudinal de suas hifas (CUNNINGHAM, 1944) (FIG. 2, c). A rizomorfa, por sua vez, trata-se de um cordão de micélio compacto, longo, ramificado ou não, aderido na porção basal do basidioma, penetrando o substrato (FIG. 2, c). No entanto, estruturas como subículo também podem ocorrer, que consiste no crescimento do micélio sob os basidiomas em forma de rede, lã ou crosta (FIG. 2, e).

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FIGURA 2 - Características macroscópicas básicas dos fungos gasteroides: a. Cyathus; b. Lycoperdon; c. Phallus; d. Tulostoma; e. Geastrum.

Fonte: Elaborado pelo autor.

2.1.2 Micromorfologia

24 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Os caracteres micromorfológicos possuem grande valor taxonômico, seja em nível genérico ou específico. Estes podem ser basídios, basidiosporos e elementos hifais (capilícios, paracapilicios e hifas que compõem o perídio e/ou rizomorfas). Os basídios gasteroides são do tipo holobasídio (não septado), geralmente globosos ou ovoides, podendo ser alongados ou cilíndricos, com esterigma longo, curto ou ausente (FIG. 3, a) (MILLER & MILLER, 1988; CALONGE, 1998). Normalmente produzem quatro esporos por basídio, embora não seja raro observar espécies com seis, oito e até doze esporos por basídio (CALONGE, 1998). Por apresentarem basídios efêmeros em virtude da liberação passiva dos basidiosporos, só é possível visualizar esta estrutura em basidiomas imaturos, pelo fato de se degenerarem durante o desenvolvimento do basidioma. Os basidiosporos representam um carácter importante na taxonomia desses fungos (FIG. 3, b-g). Possuem uma ampla variação quanto a sua forma e tamanho. Na sua maioria, podem ser verrucosos, reticulados, espinhosos ou estriados, embora algumas espécies apresentem esporos lisos (CALONGE, 1998). São ortotrópicos (quando a inserção do basidiosporo coincide com o eixo do basidio) e estastimospóricos, apresentando simetria na inserção do esporo ao apículo, geralmente por um pedicelo, ou seja, uma parte do esterigma que permanece presa ao basidiosporo (MILLER & MILLER, 1988). Os pedicelos podem ser longos ou curtos e retos ou curvos (CALONGE, 1998). Com relação aos elementos hifais, os fungos gasteroides podem ser monomíticos - formados por hifas generativas, ou dimíticos - formados por hifas generativas e esqueléteas. Os capilícios (também denominados eucapilícios ou capilícios verdadeiros) são hifas esqueléteas, acianofílicas (CALONGE, 1998), com paredes espessas ou finas, podendo ser frágil, elástico, septado ou não, com ou sem poros, apresentando pigmentação geralmente creme, amarelado ou amarronzado e por vezes hialino (FIG. 3, h-k). Outros tipos de capilícios ocorrem dentro do grupo, como em Mycenastrum, que possuem capilícios formados por segmentos curtos cobertos de espinhos. Os paracapilícios são hifas generativas modificadas, hialinas, com septos. Apresentam paredes finas, cianofilicas, se tornando espessas na maturidade (FIG. 3, l) (KREISEL, 1962). Nos gêneros Battarrea e Batarreoides ocorrem elatérios, que são elementos capiliciais especiais com forma espiral e extremidades cônicas, que dependendo da variação da umidade no ambiente, se enrolam ou endireitam, auxiliando na liberação dos esporos (FIG. 3, m) (MILLER & MILLER, 1988). Estruturas microscópicas do perídio podem apresentar hifas filamentosas, globosas, pseudoparenquimatosa, entre outras. Assim também como hifas irregulares de paredes espessas 25 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

denominadas de micoesclereídeos (FIG. 3, n). Essas estruturas do ponto de vista taxonômico são bastante relevantes, contribuindo na diferenciação de espécies dentro do mesmo gênero.

FIGURA 3 - Características microscópicas básicas dos fungos gasteroides: a. basidio; b-g. basidiosporos; h-k. capilícios; l. paracapilício; m. elatérios; n. micoesclereídeos.

Fonte: Elaborado pelo autor (c, d, h). Extraído de: Sousa, 2015 (a); Rodrigues e Baseia, 2013 (b); Baseia et al., 2007 (e); Alfredo et al., 2017 (f, l); Trierveiler-Pereira et al., 2010 (g); Cortez e Alves, 2012 (i); Rodrigues, 2014 (j); Gurgel et al., 2017 (k); Cortez et al., 2009 (m); Alfredo, 2017 (n).

2.2 SISTEMÁTICA DOS FUNGOS GASTEROIDES

Alguns séculos atrás, dominou a ideia de que Gasteromycetes seria um macro táxon de basidiomicetos com base em duas características: a formação de esporos em corpos de 26 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

frutificação fechados (angiocarpia) e a liberação passiva de esporos (estatismosporia). Sobre esta visão, Persoon (1801) agrupou os fungos gasteroides na classe Angiocarpi. Seguindo Persoon, em Systema Mycologicum, Fries (1821) estabeleceu a classe Gasteromycetes. Durante todo o século XIX este conceito permaneceu inalterado (DE BARY, 1884), representando um grande avanço na taxonomia dos fungos gasteroides. Muitos trabalhos foram publicados considerando Gasteromycetes como uma classe válida: Lloyd (1902), Coker & Couch (1928), Cunningham (1944), Bottomley (1948), Zeller (1949), Dissing & Lange (1962), Demoulin (1969), Dring (1973), Demoulin & Dring (1975), Liu (1984), Miller & Miller (1988), Pegler et al. (1995) e Calonge (1998). Na última década, vários micologistas propuseram mudanças na classificação dos fungos gasteroides. Com o advento de novas técnicas de filogenia molecular, diversas publicações vêm apontando a polifilia do grupo, alterando profundamente a classificação de várias linhagens de fungos gasteroides (HIBBETT et al., 1997; HOSAKA et al., 2006; HIBBETT et al., 2007; KIRK et al., 2008; HIBBETT et al., 2014). A classe Gasteromycetes deixou de ser considerada como tal, sendo desprovida de valor taxonômico. Entretanto, o termo “gasteromicetos” ou “fungos gasteroides” continua sendo usado genericamente por razões didáticas e históricas. Atualmente, os fungos gasteroides estão classificados em duas subclasses de Agaricomycetes: Agaricomycetidae e Phallomycetidade (FIG. 4) (HOSAKA et al., 2006; HIBBETT et al., 2007; HIBBETT et al., 2014). Em Agaricomycetidae, as famílias Lycoperdaceae, Nidulariaceae, Podaxaceae e Tulostomataceae foram rearranjadas e seus representantes encontram-se dispostos no clado agaricóide, dentro Agaricales (HIBBETT et al., 2007; HIBBETT et al., 2014). Calostomataceae, Diplocystaceae, Rhizopogonaceae e Sclerodermataceae foram acomodadas em Boletales (BINDER & HIBBETT, 2006; HIBBETT et al., 2007; HIBBETT et al., 2014). Em Phallomycetidade, Geastrales e Hysterangiales foram propostas como duas novas ordens (HOSAKA et al., 2006) e a ordem Phallales foi a única que permaneceu inalterada.

27 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 4 - Filogenia dos fungos gasteroides.

Fonte: Adaptado de HIBBETT et al., 2014.

2.3 IMPORTÂNCIA DOS FUNGOS GASTEROIDES

Os fungos gasteroides apresentam papel ecológico importante no ambiente em que se encontram, degradando matéria orgânica morta e em simbiose micorrízica (ALEXOUPOLOS et al., 1996). Assim como inúmeras espécies de cogumelos, os fungos gasteroides tem apresentado grande valor na bioprospecção, podendo ser utilizado em vários campos do conhecimento, como nas áreas: alimentícia, médica, silvicultura ou biotecnologia. Diversas espécies de fungos gasteroides são utilizadas na gastronomia. Algumas espécies hipógeas dos gêneros Hymenogaster Vittad., Melanogaster Corda e Rhizopogon Fr. são utilizadas na alimentação como substitutas das trufas (CALONGE, 1998). Astraeus hygrometricus (Pers.) Morgan é consumida como alimento (DUTTA & ACHARYA, 2014), sendo bastante apreciada na Índia. Cyathus gansuensis B. Yang, J. Yu & T.X. Zhou é uma fonte promissora de metabólitos secundários bioativos e tem potencial de aplicação na preparação de alimentos saudáveis (WANG et al., 2014). Podaxis pistillaris (L.) Fr. e Calvatia cyathiformis (Bosc) Morgan tem valor comestível (ABDALLA, 2015). Calvatia, Geastrum e Lycoperdon são comumente coletados e consumidos. Eles são ricos em proteínas e podem se encaixar facilmente em todos os pratos, sendo considerado um produto vegetariano (SRIVASTAVA & 28 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

SORENG, 2014). Muitas espécies de Calvatia e Lycoperdon são usadas como alimentos, quando imaturas, momento em que a gleba é branca (CALONGE, 1998). Na área medicinal, os gasteromicetos vem sendo bastante estudados e utilizados. Pisolithus arhizus (Scop.) Rauschert é utilizado com propósitos medicinais, aplicados na pele para aliviar queimaduras, comichão e curar infecções cutâneas menores, após ser misturado com o óleo de coco (DUTTA & ACHARYA, 2014). Os esporos de Pisolithus tinctorius (Pers.) Coker & Couch podem servir como potencial fonte de compostos com propriedades anticancerígenas (ALVES et al., 2015). Astraeus hygrometricus (Pers.) Morg. e Calvatia gigantea (Batsch) Lloyd também possui importância farmacológica no tratamento de várias doenças (BADSHAH et al., 2015). O extrato etanólico de Astraeus hygrometricus possui boa atividade hipoglicêmica (BISWAS & ACHARYA, 2013). Compostos de Astraeus odoratus Phosri, Watling, M.P. Martín & Whalley possuem atividades antibacterianas. Enquanto um composto de Astraeus asiaticus Phosri, M.P. Martín & Watling possui atividade antimalárica contra Plasmodium falciparum Welch (ISAKA et al., 2017). Srisurichan et al. (2017) testaram a citotoxicidade dos compostos isolados de Astraeus odoratus contra seis linhas celulares de câncer humano. Mallick et al. (2015; 2016) evidenciaram que moléculas ativas derivadas de A. hygrometricus podem ser exploradas como alvo específico para terapia antileishmanial. Os gêneros Calvatia e Lycoperdon, estão entre os gêneros de cogumelos medicinais com maior uso ao longo do planeta, sempre usado para o mesmo objetivo cicatrizante (GUZMÁN 1994, SHRESTHA & KROPP, 2009). Um antibiótico antitumoral é produzido através de metabólitos dos fungos Calvatia craniiformis (Schwein.) Fr., Calvatia lilacina (Mont. & Berk.) Henn. e Lycoperdon pyriforme Willd. O ácido calvático, extraído desses fungos, também mostraram atividade antibacteriana, citotóxica e carcinostática (DEMBITSKY et al., 2017). Lee et al. (2017) sugeriram que o cogumelo raro Calvatia nipponica Kawam. pode ser benéfico na terapia antiangiogênica para o tratamento do câncer. O uso medicinal de Phallus indusiatus Vent. foi observado pela primeira vez durante a dinastia Tang. Extratos desse fungo podem promover atividades anti-inflamatórias (SONI & SONI, 2017) e propriedades antioxidantes (WANG & XU, 2014). Enquanto o Mutinus elegans (Mont.) E. Fisch. e o Mutinus caninus (Huds.) Fr. possuem propriedades antimicrobianas (SHEN et al., 2017). A atividade antiviral dos fungos gasteroides também vem sendo investigada. De acordo com alguns autores, Phallus impudicus L. pode servir como ferramenta preventiva das epidemias de gripe e pode causar 100% de efeito de proteção no caso de resfriados (BABAYANTS et al., 2006). 29 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Algumas espécies de Cyathus possuem metabólitos com atividades anti-inflamatórias (XU et al., 2013; JIN et al., 2016) e citotóxicas em células cancerígenas (HAN et al., 2013; 2015). Estudos mostraram que um complexo glucano-proteína do fungo Geastrum saccatum Fr. possui forte atividade anti-inflamatória e antioxidante (DORE et al., 2007). Chittaragi et al. (2013) evidenciaram que Geastrum triplex Jungh. possui propriedades antibacterianas. Ranadive et al. (2013) listaram espécies com atividades antimicrobianas (propriedades contra bactérias, fungos e protozoários): Podaxis pistillaris, Bovista plumbea Pers., Crucibulum laeve (Huds.) Kambly, Lycoperdon echinatum Pers., Lycoperdon giganteum Batsch, Calvatia craniiformis, Rhizopogon luteolus Fr., Rhizopogon roseolus (Corda) Th. Fr., e Phallus indusiatus. Na silvicultura, Giachini et al. (2000) relataram o uso de espécies das famílias Sclerodermataceae e Hymenogastraceae no plantio de espécies exóticas de importância econômica como Eucaliptus, Pinus, Larix e Quercus. Bertolazi et al. (2013) descreveram a resposta de fungos ectomicorrizicos, como Hysterangium incarceratum Malençon e Pisolithus microcarpus (Cooke & Massee) G. Cunn., à toxidade de metais, com destaque para o alumínio. Na biotecnologia, o gênero Geastrum vem sendo avaliado quanto a sua capacidade de oxidar componentes fenólicos e degradar o corante têxtil Azul Brilhante de Remazol R (RBBR), sendo Geastrum subiculosum Lloyd uma espécie promissora quanto à oxidação do substrato e degradação do corante RBBR (SANTANA et al., 2017). Além da sua importância para o equilíbrio ecológico, de maneira geral, os fungos gasteroides vêm demostrando grande potencial alimentício e de “bioprodutos”, assim como método natural de melhoramento florestal e agente de descontaminação ambiental (FIG. 5). Além das espécies já estudadas, provavelmente existam diversas outras espécies promissoras de gasteromicetos com grande potencial, especialmente em áreas tropicais e hotspots de biodiversidade como a Mata Atlântica (HAWKSWORTH & LÜCKING, 2017).

30 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 5 - Sumário de atividades dos fungos gasteroides: importância para o meio ambiente e seres humanos.

Fonte: Elaborado pelo autor.

2.4 FUNGOS GASTEROIDES NO BRASIL

O estudo de fungos gasteroides no Brasil teve início no século XIX através do registro de um espécime de Clathrus Micheli ex Pers. coletado por Willian John Burchell em 1826, no estado de São Paulo (FIDALGO, 1974). Berkeley (1842) faz citação de Nidularia plicata Fr. (=Cyathus poeppigii Tul & C. Tul.) para o estado Rio de Janeiro. Berkeley & Cooke (1876) na lista de fungos do Brasil, citam dez espécies de fungos gasteroides (Cyathus montagnei Tul. & C. Tul, C. microsporus Tul. & C. Tul., C. limbatus Tul. & C. Tul., C. poeppigii, Lycoperdon astrocaryi Berk. & Cooke, Scleroderma stellatum Berk., Geastrum fimbriatum Fr., Hippoperdon crucibulum Mont. e Cycloderma weddellii Mont.). Entretanto, a maior contribuição para o estudo de fungos gasteroides no Brasil ocorreu através do trabalho de Möller (1895), realizado no estado de Santa Catarina, no qual foi descrito quatro novos gêneros (Aporophallus, Blumenavia, Itajahya e Protubera), assim também como oito novas espécies de Phallales (Aporophallus subtilis Möller, Blumenavia rhacodes Möller, Clathrus crhysomycelinus Möller, Colus garciae Möller, Dictyophora callichroa Möller, Itajahya galericulata Möller, Ithyphallus glutinolens Möller e Protubera maracuja Möller). Durante o século XX diversos autores contribuíram para o estudo de fungos gasteroides no Brasil. Hennings (1902, 1904a, 1904b, 1904c) registrou espécies para os estados do 31 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Amazonas (7 espécies), São Paulo (4 espécies) e Santa Catarina (1 espécie). Patouillard (1907) registrou a ocorrência de Calvatia lachnoderma Pat. para o estado de São Paulo. Sydow & Sydow (1907) registraram espécies para o estado de São Paulo (9 espécies) e Minas Gerais (4 espécies). Lloyd (1906a, 1906b, 1906c, 1906d, 1907a, 1907b, 1907c,) em seus trabalhos, faz muitas referências a fungos gasteroides no Brasil. Rick (1961) registrou 123 espécies, destacando-se seis espécies novas para o estado do Rio Grande do Sul, tornando o estado com a micobiota gasteroide mais conhecida no país. Em meados do século XX, cientistas brasileiros começaram a contribuir para o conhecimento de fungos gasteroides no Brasil, principalmente nas regiões Nordeste e Sudeste do país (VIÉGAS, 1945; BATISTA, 1950; BATISTA & VITAL, 1955, 1957; BATISTA & BEZERRA, 1960; BONONI et al., 1981; BONONI, 1984; BONONI et al., 1984; CAPELARI & MAZIERO, 1988; KIMBROUGH et al., 1994/1995; BASEIA & MILANEZ, 2000). No início do século XXI, os trabalhos começaram a ser publicados com mais frequência, no qual 49 táxons novos encontrados no território do país foram descritos (TAB. 1):

TABELA 1 - Lista de táxons novos descritos para o Brasil.

Espécie Estado Bioma Literatura

Abrachium floriforme Baseia & Calonge 2005; RN Mata Atlântica (Baseia & Calonge) Baseia & T.S. Cabral Cabral et al. 2012 Bovista grandipora Trierveiler-Pereira et al. PE Mata Atlântica Trierveiler-Pereira, Kreisel & Baseia 2010 Calvatia guzmanii PR Mata Atlântica Alves & Cortez 2013a C.R. Alves & Cortez Calvatia nodulata Caatinga; CE; PB Alfredo et al. 2014a Alfredo & Baseia Mata Atlântica Calvatia oblongispora AM Amazônia Suárez et al. 2009 V.L. Suárez, J.E. Wright & Calonge Clathrus cristatus PB Caatinga Fazolino et al. 2010 Fazolino, Calonge & Baseia Cyathus amazonicus Trierveiler-Pereira et al. RO Amazônia Trierveiler-Pereira & Baseia 2009a Cyathus apiculatus RN Mata Atlântica Da Silva et al. 2016 M.M.B. Barbosa & Baseia Cyathus aurantogriseocarpus R. Cruz, J.S. Góis, M.P. Martín, K. RN Mata Atlântica Crous et al. 2017a Hosaka & Baseia 32 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Espécie Estado Bioma Literatura Cyathus batistae RN Mata Atlântica Da Silva et al. 2016 M.M.B. Barbosa & Baseia Cyathus calvescens PB Mata Atlântica Cruz e Baseia 2014 R. Cruz & Baseia Cyathus hortensis Caatinga; CE Cruz e Baseia 2014 R. Cruz & Baseia Mata Atlântica Cyathus isometricus PB Mata Atlântica Crous et al. 2017b R. Cruz, J.S. Góis, P. Marinho & Baseia Cyathus magnomuralis CE Mata Atlântica Cruz e Baseia 2014 R. Cruz & Baseia Cyathus parvocinereus CE Mata Atlântica Cruz e Baseia 2014 R. Cruz & Baseia Cyathus pedunculatus PE Caatinga Da Silva et al. 2016 M.A. Silva, M.M.B. Barbosa & Baseia Geastrum aculeatum PI Caatinga Silva et al. 2013 B.D.B. Silva & Baseia Geastrum caririense R.J. Ferreira, Accioly, S.R. Lacerda, M.P. CE Mata Atlântica Crous et al. 2017b Martín & Baseia Geastrum echinulatum Amazônia; AM; BA Silva et al. 2013 T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia Mata Atlântica Geastrum entomophilum RN Mata Atlântica Fazolino et al. 2008 Fazolino, Calonge & Baseia Geastrum hirsutum PE Mata Atlântica Baseia & Calonge 2006 Baseia & Calonge Geastrum inpaense AM Amazônia Cabral et al. 2014a T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia Geastrum ishikawae Accioly, J.O. Sousa, Baseia & M.P. AM Amazônia Crous et al. 2016b Martín Geastrum laevisporum PB Caatinga Sousa et al 2015 J.O. Sousa & Baseia Geastrum pusillipilosum J.O. Sousa, Alfredo, R.J. Ferreira, M.P. CE; PB; MG Mata Atlântica Crous et al. 2016b Martín & Baseia Geastrum rusticum RN Mata Atlântica Cabral et al. 2014b Baseia, B.D.B. Silva & T.S. Cabral Geastrum setiferum Cerrado; SP; PE Baseia e Milanez 2002 Baseia Caatinga Geastrum verrucoramulosum AM Amazônia Cabral et al. 2017 T.S. Cabral, J.O. Sousa & Baseia Lycoperdon albostipitatum Alfredo et al. 2012b; (Baseia & Alfredo) Baseia, Alfredo & AM Amazônia Alfredo et al. 2017 M.P. Martín 33 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Espécie Estado Bioma Literatura Lycoperdon arenicola Amazônia; Alfredo et al. 2014b; (Alfredo & Baseia) Baseia, Alfredo & AM; RN Mata Atlântica Alfredo et al. 2017 M.P. Martín Lycoperdon demoulinii RN Mata Atlântica Crous et al. 2017b Baseia, Alfredo & M.P. Martín Lycoperdon nudum Alfredo e Baseia 2014; (Alfredo & Baseia) Baseia, Alfredo & PB Mata Atlântica Alfredo et al. 2017 M.P. Martín Lycoperdon oblongatum AM Amazônia Alfredo et al. 2017 Accioly, Baseia & M.P. Martín Lycoperdon ovoidisporum RS Mata Atlântica Cortez et al. 2011b Cortez, Baseia & R.M.B. Silveira Lycoperdon sulcatostoma Alves & Cortez 2013b; (C.R. Alves & Cortez) Baseia, Alfredo & PR Mata Atlântica Alfredo et al. 2017 M.P. Martín Morganella austromontana SC Mata Atlântica Alves et al. 2017 C.R. Alves, Cortez & R.M. Silveira Mutinus albotruncatus CE Mata Atlântica Silva et al. 2015 B.D.B. Silva & Baseia Mutinus verrucosus T.S. Cabral, B.D.B. Silva, K. Hosaka, RN Mata Atlântica Crous et al. 2017b M.P. Martín & Baseia Mycenastrum catimbauense Baseia, R.A.F. Gurgel, Melanda, R.J. PE Caatinga Gurgel et al. 2017 Ferreira & Alfredo Myriostoma calongei Caatinga; PE; RN Sousa et al. 2017 Baseia, J.O. Sousa & M.P. Martín Mata Atlântica Phallus aureolatus Trierveiler-Pereira et al. PR Mata Atlântica Trierveiler-Pereira & de Meijer 2017 Phallus fluminensis G.S. Medeiros, A.C.M. Rodrigues, R. RJ Mata Atlântica Medeiros et al. 2017 Cruz & Baseia Restingomyces reticulatus RN Mata Atlântica Sulzbacher et al. 2016b Sulzbacher, B.T. Goto & Baseia Scleroderma anomalosporum AM Amazônia Baseia et al. 2016 Baseia, B.D.B. Silva & M.P. Martín Scleroderma camassuense AM Amazônia Baseia et al. 2016 M.P. Martín, Baseia & B.D.B. Silva Scleroderma duckei AM Amazônia Baseia et al. 2016 B.D.B. Silva, M.P. Martín & Baseia Scleroderma dunense B.D.B. Silva, Sulzbacher, Grebenc, RN Mata Atlântica Crous et al. 2016a Baseia & M.P. Martín 34 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Espécie Estado Bioma Literatura Scleroderma minutisporum AM Amazônia Alfredo et al. 2012a Baseia, Alfredo & Cortez Sclerogaster araripensis CE Mata Atlântica Sulzbacher et al. 2016a Sulzbacher, J.O. Sousa & Baseia Fonte: Elaborado pelo autor.

Atualmente, trabalhos de taxonomia integrativa (dados morfológicos e moleculares) voltados para espécies que ocorrem em países neotropicais, especialmente no Brasil, tem contribuído para a descrição de novas espécies, assim também para a descoberta de novos gêneros como Abrachium Baseia & T.S. Cabral (CABRAL et al., 2012) e Restingomyces Sulzbacher, T. Grebenc & Baseia (SULZBACHER et al., 2016b). A revisão do gênero Myriostoma Desv., considerado anteriormente como monoespecífico, revelou três espécies escondidas: Myriostoma areolatum (Calonge & M. Mata) M.P. Martín, J.O. Sousa & Baseia; Myriostoma capillisporum (V.J. Staněk) Suz, A.M. Ainsw., Baseia & M.P. Martín e Myriostoma calongei Baseia, J.O. Sousa & M.P. Martín, sendo esta última, uma espécie nova para o Brasil (SOUSA, et al., 2017). A revisão do gênero Morganella Zeller para o Brasil, demonstrou um novo rearranjo filogenético para o grupo, no qual o mesmo passou a ser considerado subgênero de Lycoperdon Pers. (ALFREDO et al., 2017). Trierveiler-Pereira & Baseia (2009a), no último “Checklist” de fungos gasteroides para o Brasil, registram 232 espécies para o país. De acordo com levantamento bibliográfico feito nesse estudo, através de publicações recentes, 324 espécies de fungos gasteroides são registrados para o país, sendo estes distribuídos em 57 gêneros (GRAF. 1), significando um aumento de 40% no número total de registros durante os últimos 9 anos. Com relação ao número de espécies reportadas por gênero, Geastrum, Lycoperdon, Cyathus e Scleroderma possuem maior representatividade.

35 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

GRÁFICO 1 - Registros de espécies de fungos gasteroides para o Brasil: Representatividade por gênero.

57 60

50 39 40 29 30 22 16 16 16 20 12 7 7 7 9 7 10 4 5 4 4 5 4 1 1 1 2 2 1 2 1 2 1 1 3 1 2 1 1 1 1 1 3 1 2 1 1 2 2 2 1 1 2 1 1 1 2 1 2 1 1

Aseroë

Bovista

Lysurus

Podaxis

Phallus

Cyathus

Calvatia

Itajahya

Mutinus

Clathrus

Lanopila

Simblum

Astraeus

Laternea

Nidularia

Disciseda

Pisolithus

Radiigera

Battarrea

Geastrum

Protubera

Brauniella

Vascellum

Arachnion

Gelopellis

Gastropila

Tulostoma

Calostoma

Abrachium

Catastoma

Ileodictyon

Crucibulum

Xylophallus

Lycoperdon

Morganella

Montagnea

Cycloderma Rhizopogon

Blumenavia

Myriostoma

Descomyces

Pseudocolus

Sclerangium

Sclerogaster

Durosaccum

Scleroderma

Lycogalopsis

Hippoperdon

Sphaerobolus

Mycenastrum

Hysterangium

Staheliomyces

Langermannia

Hymenogaster

Chondrogaster

Restingomyces Mesophelliopsis

Fonte: Elaborado pelo autor.

Os fungos gasteroides tem ampla distribuição no território brasileiro, ocorrendo em diferentes biomas (Amazônia, Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica e Pampa) e em todas as regiões geográficas do país (Centro-Oeste, Norte, Nordeste, Sul e Suldeste) (FIG. 6). Com relação à biomas, os registros estão concentrados na Mata Atlântica, correspondendo cerca de 70% do total que existe no país. Uma das principais explicações para este prevalecimento ocorrer, deve-se a proximidade deste bioma com as capitais brasileiras e centros acadêmicos, além de sua exploração já acontecer desde o início do século XIX. Modifições no cenário de dominância de inventários na Mata Atlântica tem ocorrido principalmente devido a implementação do Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio), criado em 2004 com o intuito de intensificar estudos de biodiversidade no Brasil e descentralizar a produção das publicações científicas desenvolvidas em centros acadêmicos. Em 2010, para a Amazônia eram reportadas 15 espécies, enquanto para a Caatinga eram reportadas 21 espécies. Com as publicações recentes, a Amazônia passou a apresentar 45 espécies (aumento de mais de 320%) e a Caatinga 40 espécies (aumento de mais de 190%) durante os últimos sete anos. Alguns biomas ainda são inexplorados (Pantanal) ou pouco explorados (Cerrado e Pampa), embora tenham potencial de abrigar espécies endêmicas e contenham ampla diversidade (MYERS et al., 2000; BROOKS et al., 2006). Ainda assim, inventários de biodiversidade da Mata atlântica continuam sendo enfatizados, visto que se trata de um ambiente com grande diversidade biológica e extremamente ameaçado pelas ações antrópicas (MYERS et al., 2000; BROOKS et al., 2006).

36 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 6 - Registros de fungos gasteroides para o Brasil: a. Porcentual de registros de espécies por biomas (valores aproximados); b. Porcentual de registros de espécies por região.

Fonte: Elaborado pelo autor.

Em relação a divisão geográfica, as espécies de fungos gasteroides estão concentradas principalmente na região Sul (60% das espécies). Este fato é atribuído especialmente as investigações realizadas por Rick no Rio Grande do Sul, influenciando para que o estado obtivesse o maior número de registros (GRAF. 2). Nos útimos anos o Nordeste vem se destacando, e atualmente possui 37% das espécies registradas para o Brasil, sendo os estados de Pernambuco (67 espécies) e Rio Grande do Norte (48 espécies) com maiores números de registros para essa região. Vale ressaltar que nesses dois estados encontram-se os dois principais centros de estudos micológicos do Nordeste. As regiões Sudeste e Norte apresentam 29% e 14% das espécies respectivamente. A região Centro-Oeste apresenta o menor número de registros, com apenas 3% das espécies do país.

37 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

GRÁFICO 2 - Registros de fungos gasteroides para o Brasil: Representatividade por estado.

200 178 180 160 140 120 100 67 71 80 56 60 45 48 35 33 37 40 20 19 13 10 20 1 1 3 2 4 3 4 6 0

Fonte: Elaborado pelo autor.

2.5 A MATA ATLÂNTICA

A Mata Atlântica constitui um conjunto de variáveis geográficas e climáticas que a tornam singular. O bioma estende-se por mais de 27 graus de latitude (GALINDO-LEAL & CÂMARA, 2005), a topografia varia entre o nível do mar até 2.900 m de altitude, com mudanças abruptas no tipo e profundidades dos solos e na temperatura média do ar (MANTOVANI, 2003). Variações longitudinais também são marcantes. Quanto mais interioranas, mais sazonais tornam-se as florestas, com índices de pluviosidade caindo de 4000 mm a 1000 mm em algumas áreas da Serra do Mar (OLIVEIRA-FILHO & FONTES, 2000; MANTOVANI, 2003). Além disso, a Mata Atlântica engloba um complexo mosaico constituido por uma série de fitofisionomias e formações de ecossistemas associados que inclui: Floresta Ombrófila Densa; Floresta Ombrófila Aberta; Floresta Ombrófila Mista (Mata de Araucária); Floresta Estacional Decidual; Floresta Estacional Semidecidual; Formações Pioneiras (Restinga, Manguezal, Campo Sulino, vegetação com influência fluvial ou lacustre); Campos de Altitude e Brejos (florestas úmidas resultantes de precipitação orográfica em meio a formações semi-áridas no nordeste brasileiro; CÂMARA, 2003); Encraves de Cerrado e, Zonas de tensão ecológica, no qual proporciona uma grande biodiversidade reconhecida para o bioma. Esse conjunto fitofisionômico bastante diversificado propiciou uma significativa variação ambiental, criando as condições adequadas para a evolução de um complexo biótico de natureza vegetal e animal altamente rico (CAPOBIANCO & LIMA, 1997). 38 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Classificada como um dos 25 hotspots mundiais de biodiversidade (MYERS et al., 2000), a Mata Atlântica é uma das regiões de maior diversidade biológica do planeta, detentora de elevada taxa de endemismo, constituindo assim, uma das prioridades de conservação de todo o mundo (CUNHA & GUEDES, 2013). Originalmente, o bioma possuía uma área equivalente a 1.296.446 Km², que cobria aproximadamente 15% do território brasileiro, abrangendo integralmente ou parcialmente 17 estados brasileiros, do Nordeste ao extremo Sul do país (CAMPANILI & SCHÄFFER, 2010). Em decorrência do processo de ocupação do território nacional ocorrido ao longo dos últimos cinco séculos, suas áreas encontram-se extremamente degradadas e fragmentadas (FIG. 7) (CUNHA & GUEDES, 2013). Atualmente a Mata Atlântica possui apenas 8,5% de sua área original, contudo, continua sofrendo transformações de sua paisagem, no qual o homem ainda é o principal responsável por essas alterações (SOS MA & INPE, 2017). Segundo relatório técnico de 2017 da Fundação SOS Mata Atlântica e Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE), no período de 2015 a 2016 houve um aumento de 57,7% na taxa de desmatamento do bioma, se comparado ao período de 2014 a 2015.

FIGURA 7 - Mata Atlântica: a. Extensão do bioma Mata Atlântica conforme Lei Federal 11428/2006, Decreto 6660/2008; b. Remanescentes florestais da Mata Atlântica.

Fonte: Extraído de SOS MA & INPE, 2017. 39 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Apesar da destruição acentuada por conta da forte ação antrópica, a Mata Atlântica ainda abriga uma parcela considerável de diversidade biológica do Brasil, com altíssimos níveis de endemismo. Levantamentos realizados indicam uma estimativa de que existam cerca de 20.000 espécies vegetais e 2.039 espécies de animais, incluindo diversas espécies endêmicas e ameaçadas de extinção (CAMPANILI & SCHÄFFER, 2010). Maia et al. (2015), em levantamento sobre a micobiota do Brasil, constataram o registro de 5.719 espécies de fungos para o país, sendo 3.017 para a Mata Atlântica, no qual representa 52,8% dos registros, tornando o bioma mais explorado (GRAF. 3).

GRÁFICO 3 - Diversidade de fungos do Brasil: Representatividade por bioma.

3500 3017 3000 2500 2000 1500 1050 999 1000 638 500 84 35 0 Mata Atlântica Amazônia Caatinga Cerrado Pampa Pantanal

Fonte: MAIA et al., 2015.

A Mata atlântica nordestina abrange as áreas suavemente onduladas entre a Serra da Borborema e o Oceano Atlântico, ocupando grande parte dos tabuleiros costeiros localizados no Nordeste do Brasil, desde o Estado do Rio Grande do Norte até o sul da Bahia. Trata-se de uma região bastante úmida, com médias pluviométricas entre 1.800 a 2.000 milímetros anuais de chuvas (REGO & HOEFLICH, 2001). Devido apresentar uma diversidade elevada de espécies, com distribuição heterogênea desses táxons ao longo do bioma, oito principais centros de endemismo têm sido sugeridos: Araucária, Bahia, Brejos Nordestinos, Diamantina, Florestas Interioranas do Sul e Sudeste, Pernambuco, Serra do Mar e São Francisco (SILVA & CASTELETI, 2003; TABARELLI, 2005). Destes, o centro de endemismo de Pernambuco, que engloba a região da Mata Atlântica ao norte da foz do Rio São Francisco (Alagoas, Pernambuco, Paraíba e Rio Grande do Norte), é considerado um dos mais ameaçados (SILVA & CASTELETI, 2003; TABARELLI, 2010). As áreas remanescentes de Mata Atlântica no 40 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Nordeste brasileiro estão intensamente fragmentadas em pequenas manchas de matas imersas por extensas plantações de cana-de-açúcar ou áreas urbanas (OLIVEIRA, 2011). Estudos e coletas sistemáticas realizadas em áreas de Mata Atlântica no Nordeste revelaram a existência de espécies novas e mostraram que esse trecho do bioma apresenta afinidade com a Floresta Amazônica (ANDRADE-LIMA, 1966; BARBOSA, 1996). Para os 45 táxons de fungos gasteroides reportados para a Amazônia, 19 espécies também ocorrem na Mata Atlântica Nordestina (Cyathus limbatus Tul. & C. Tul.; Cyathus montagnei Tul. & C. Tul.; Geastrum albonigrum Calonge & M. Mata; Geastrum echinulatum T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia; Geastrum entomophilum Fazolino, Calonge & Baseia; Geastrum fimbriatum Fr.; Geastrum javanicum Lév.; Geastrum lageniforme Vittad.; Geastrum lloydianum Rick; Geastrum saccatum Fr.; Geastrum schweinitzii (Berk. & M.A. Curtis) Zeller; Geastrum triplex Jungh.; Lycoperdon arenicola (Alfredo & Baseia) Baseia, Alfredo & M.P. Martín; Lycoperdon fuligineum Berk. & M.A. Curtis; Mutinus caninus (Huds.) Fr.; Mutinus verrucosus T.S. Cabral, B.D.B. Silva, K. Hosaka, M.P. Martín & Baseia; Phallus indusiatus Schltdl.; Staheliomyces cinctus E. Fisch. e Tulostoma exasperatum Mont.). A Mata Atlântica do Rio Grande do Norte abrange 6,42% do território do estado e situa- se principalmente em uma estreita faixa ao longo do litoral ocidental, ocupando uma área total de 3.298 km² (CAPOBIANCO, 2001). O bioma encontra-se na parte mais populosa do estado, onde a cultura centenária da cana-de-açúcar se desenvolveu (MACIEL et al., 2011). Apresenta como principais tipos de fitofissionomias a Floresta Estacional Semidecidual, áreas de contato entre Savana/Floresta Estacional e as formações pioneiras (Restingas e Manguezais) (IDEMA, 2013), embora, são encontrados fragmentos de mata serrana nos municípios de Martins, Portalegre, Serrinha dos Pintos, Coronel João Pessoa e Luís Gomes (TABARELLI et al., 2006). O Rio Grande do Norte é o estado menos conhecido do Centro de Endemismo Pernambuco, embora não seja o de menor importância (IDEMA, 2014), visto que, as áreas da Mata Atlântica Potiguar são citadas como de extrema importância biológica (DINNOUTI et al., 2000). Segundo IDEMA (2018), atualmente o RN possui 238 mil hectares em Unidades Estaduais de Conservação, sendo 0,8% em ecossistema de Mata Atlântica, no qual são legalmente instituídas: Parque Estadual Dunas do Natal “Jornalista Luiz Maria Alves”, Parque Estadual Mata da Pipa, Área de Proteção Ambiental Bonfim-Guaraíra, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una, Área de Proteção Ambiental Jenipabu e Reserva de Desenvolvimento Sustentável Estadual Ponta do Tubarão. O Estado também conta com Unidades de Conservação Federais (Floresta Nacional de Nísia Floresta), Municipais (Parque Municipal Dom Nivaldo Monte – Parque da Cidade; Área de Relevante Interesse Ecológico - ARIE Mata da Bica de 41 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Portalegre/RN), além de Reservas Particulares (RPPNs Mata Estrela e Dunas Douradas) (FIG. 8). Dentre essas áreas, três são pertencentes ao grupo de proteção integral (Parque da Cidade, Parque das Dunas e Parque Estadual Mata da Pipa) e duas fazem parte da área piloto da Reserva da Biosfera da Mata Atlântica (Parque das Dunas e Mata Estrela).

FIGURA 8 - Unidades de Conservação da Mata Atlântica do Rio Grande do Norte.

Fonte: Elaborado pelo autor.

O estudo de fungos gasteroides da Mata Atlântica do RN teve início no século XXI, com a descoberta do novo táxon Abrachium floriforme (= Aseroë floriformis), registrado por BASEIA & CALONGE (2005) para o Parque das Dunas, na cidade de Natal. Desde então, o RN conta com um grupo de pesquisadores consolidados explorando o estado há mais de uma década. Atualmente o Rio Grande do Norte possui o registro de 48 espécies, sendo 41 (85% dos táxons) para a Mata Atlântica e 7 (15% dos táxons) para a Caatinga Potiguar. Deste total do número de espécies, doze constituem espécies novas, sendo todas reportadas para a Mata Atlântica Potiguar, refletindo em 46% dos táxons novos da Mata Atlântica Nordestina (GRAF. 4).

42 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

GRÁFICO 4 - N° de táxons novos da Mata Atlântica Nordestina e Potiguar.

120

100 96

41 40 26

20 12

0 Nordeste Rio Grande do Norte

N° total de espécies N° espécies novas

Fonte: Elaborado pelo autor.

Alguns inventários já foram realizados em áreas de Mata Atlântica do Rio Grande do Norte (SILVA 2006; PEREZ, 2009; CRUZ, 2010; BARBOSA, 2011; SOUSA, 2012; SILVA, 2013), contudo, esses estudos foram voltados apenas ao Parque Estadual Dunas do Natal (Natal/RN) e a RPPN Mata Estrela (Baia Formosa/RN). Nesse contexto, se propôs determinar a diversidade de fungos gasteroides em duas áreas de Mata Atlântica do RN ainda carentes de inventários, contribuindo assim, para suprir lacunas quanto ao conhecimento de membros desse grupo de fungos nesses fragmentos.

43 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

3 OBJETIVOS

3.1 OBJETIVO GERAL: Determinar a diversidade de fungos gasteroides em dois remanescentes ainda inexplorados de Mata Atlântica do estado do Rio Grande do Norte e ampliar o conhecimento taxonômico do grupo estudado.

3.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS: - Realizar coletas de espécimes durante o período chuvoso de 2016 e 2017 na Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una – APAPU (Goianinha) e no Parque Estadual Mata da Pipa – PEMP (Tibau do Sul); - Analisar macro e microestruturas de importância taxonômica dos espécimes coletados; - Descrever e identificar morfologicamente os espécimes coletados através de literatura especializada; - Realizar análises de MEV em espécies inéditas para a ciência ou inéditas para o bioma Mata Atlântica; - Compreender a distribuição geográfica das espécies identificadas.

44 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

4 MATERIAL E MÉTODOS

4.1 ÁREAS DE ESTUDO

O estudo foi realizado em dois remanescentes de Mata Atlântica do estado do Rio Grande do Norte, ambos situados nas Mesorregiões Leste Potiguar e Agreste Potiguar, Microrregiões do Litoral Sul e Agreste Potiguar (FIG. 9).

FIGURA 9 - Áreas estudadas na Mata Atlântica: a. APA Piquiri-Una (Goianinha); b. Parque Estadual Mata da Pipa (Tibau do Sul).

Fonte: Elaborado pelo autor; Shapefile de SOS MA & INPE.

4.1.1 Área de Preservação Ambiental Piquiri-Una (APAPU) A APA Piquiri-Una (6°35’32.83”S; 35°21’95.30”W) é considerada uma unidade de conservação estadual, criada pelo Decreto Estadual nº 10.683, de 06 de junho de 1990. Através do Decreto nº 22.182, de 22 de março de 2011 sua área foi ampliada e passou de 12.000 para aproximadamente 40.707,45 hectares. Encontra-se localizada a uma distância aproximada de 60 Km de Natal e abrange cinco municípios: Canguaretama, Goianinha, Pedro Velho, Espírito Santo e Várzea. As expedições desse estudo foram realizadas no município de Goianinha. Devido à proximidade com o Oceano Atlântico e a baixa latitude, a APA Piquiri-Una apresenta condições climáticas com elevadas temperaturas e de considerável umidade relativa 45 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

do ar, apresentando características típicas de um clima tropical chuvoso. As temperaturas médias anuais nesta faixa de território estão na faixa dos 26 °C, com máxima em torno de 31 °C e mínima de 20 °C (NUNES, 2006). A umidade relativa do ar é bastante estável com médias em torno de 70% a 80% (IDEMA, 2013). Apresenta predominantemente dois regimes pluviométricos, sendo um período seco, que vai de setembro a fevereiro, e um período chuvoso, que ocorre geralmente entre os meses de fevereiro e agosto (IDEMA, 2013). A região apresenta uma média pluviométrica anual em torno de 1.500 mm, chegando a mínimas de 340 mm e máximas de 2.800 mm (EMPARN, 2013). A distribuição geográfica das classes de solo na APA Piquiri-Una ocorre de maneira bastante irregular, havendo uma predominância expressiva do Latossolo Amarelo (caracterizado por serem destituídos de minerais primários ou secundários menos resistentes ao intemperismo, sendo fortemente drenados, muito profundos, com matriz mais amarelada pela menor ausência de óxidos e hidróxidos de ferro e altamente ácidos) e dos Neossolos Flúvicos (caracterizados por apresentarem solos rasos com matéria orgânica pouco desenvolvida, com até 20 cm de espessura, coloração acinzentada e esbranquiçada, granulometria fina a média e presença de nutrientes orgânicos) (EMBRAPA, 2006). A APA Piquiri-Una está inserida tanto no domínio fitogeográfico do bioma Mata Atlântica, que corresponde 94,56% da área total da área de proteção ambiental, como no bioma Caatinga, que corresponde 5,44%. A Mata Atlântica apresenta fitofisionomia classificada como Floresta Ombrófila Densa (VELOSO et al., 1991), tendo como formação predominante a Floresta Estacional Semidecidual, em diferentes estágios sucessionais e associações florísticas que incluem ambientes de Savana, Caatingas, manchas de Cerrado e vegetação de influência fluvial, em grande parte cercada por plantações e cultivo de cana-de-açúcar (IDEMA, 2013) (FIG. 10).

46 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 10 - APA Piquiri-Una: a-b. Trilhas preexistentes em um fragmento de Mata Atlântica da área de preservação ambiental.

Fonte: Elaborado pelo autor.

4.1.2 Parque Estadual Mata da Pipa (PEMP) O Parque Estadual Mata da Pipa (6º26’10.11”S; 35°05’31.21”W) foi criado através do Decreto Estadual nº 19.341 de 12 de setembro de 2006, a partir da conversão de uma parcela territorial da Área de Proteção Ambiental Bonfim-Guaraíra. Encontra-se localizado no município de Tibau do Sul, a uma distância aproximada de 90 Km de Natal, abrangendo atualmente uma área total de 290,88 hectares. O clima é considerado como tropical quente e semi-úmido (IBGE, 2002), com temperaturas do ar elevadas e uniformes ao longo do ano, com médias anuais em torno de 27 °C (MEDEIROS, 2001). A média da umidade relativa do ar é homogênea e estável, com um valor médio anual de aproximadamente 80%, raramente ultrapassando valores menores que 75% (IDEMA, 2014). A precipitação média anual é de cerca de 1300 mm, estando à estação chuvosa concentrada entre os meses de março e agosto, influenciada pela Zona de Convergência Intertropical (ZCIT), pela brisa marítima e pelas ondas de leste (NIMER, 1972). A única classe de solo verificada no local refere-se ao Neossolo Quartzarênico (EMPRAPA, 2006), na qual foi constatada uma média de 2,9% de matéria orgânica, onde as maiores concentrações estão nos primeiros 10 cm superficiais de solo, composto de restos de raízes em decomposição avançada, ou material lixiviado das camadas superiores. Possui textura extremamente arenosa, tendendo de areia média a fina de coloração branca quando seco e cinza claro quando úmido, sendo de consistência do tipo solta, não revelando plasticidade, nem pegajosidade e cimentação (IDEMA, 2014). O Parque Estadual Mata da Pipa em sua totalidade, está assentado sobre um campo dunar, apresentando como fitofisionomia a vegetação de Restinga (FIG. 11). São reconhecidos 47 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

como vegetação natural a Restinga Arbórea, com duas subformações (Restinga Arbórea Alta e Restinga Arbórea Baixa), e duas subformações de Restinga Arbustiva (Restinga Arbustiva de Duna e Restinga Arbustiva de Baixada) (IDEMA, 2014).

FIGURA 11 - Parque Estadual Mata da Pipa: Trilhas preexistentes da área de preservação ambiental. a. Restinga arbórea; b. Restinga arbustiva.

Fonte: Elaborado pelo autor.

4.2 COLETA E PROCESSAMENTO DAS AMOSTRAS Foram realizadas quatorze excursões a campo no período de maio a setembro de 2016 e março a julho de 2017, sendo: quatro na APA Piquiri-Una (maio-junho/16) e dez no Parque Estadual Mata da Pipa (agosto-setembro/16; março-julho/17). Percorrendo trilhas preexistentes, todos os substratos propícios ao aparecimento de fungos gasteroides, como solo, serrapilheira e madeira em decomposição foram observados (FIG. 12, a-b). Os basidiomas, quando encontrados, foram fotografados e posteriormente coletados com auxílio de um canivete (FIG. 12, c). Posteriormente, foram acondicionados em caixas plásticas com compartimentos individualizados, seguindo metodologia geralmente adotada em estudos de fungos gasteroides (BASEIA et al., 2014). Dados como data da coleta, geolocalização, substrato e hábito dos espécimes foram anotados (FIG. 12, d).

48 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 12 - Coleta dos basidiomas: a-b. Trilhas preexistentes; c. Fotografando os espécimes in situ; d. Caixa de armazenamento dos basidiomas e materiais utilizados na coleta.

Fonte: Elaborado pelo autor (a, d); Andrade, D.O. (b, c).

4.3 HERBORIZAÇÃO E IDENTIFICAÇÃO DOS ESPÉCIMES Os estudos dos espécimes foram realizados no Laboratório de Biologia de Fungos do Departamento de Botânica e Zoologia – Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), Natal/RN. As amostras coletadas foram herborizadas em desidratador elétrico, com temperatura entre 35 a 40°C, por um período de 24 horas, dependendo das dimensões dos basidiomas, até a completa secagem (FIG. 13, a). Posteriormente foram armazenados em sacos plásticos com lacre, devidamente identificados com um número e dados referentes à coleta. Os espécimes foram analisados macroscopicamente a olho nu ou com auxílio de estereomicroscópio Leica EZ4 (FIG. 13, b). As medidas dos basidiomas foram verificadas com auxilio de um paquímetro, e as cores foram determinadas seguindo um guia de cores (KÜPPERS, 2002) (FIG. 13, c). Para medição de estruturas menores que 3 mm foi utilizado estereomicroscópio Nikon SMZ 1500 (FIG. 13, e). 49 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Com auxílio de lâmina de barbear e manipulados por pinças, foram feitos cortes à mão livre das estruturas, sendo montadas em lâminas para microscopia com hidróxido de potássio (KOH) à 5%. Corantes como azul de algodão, vermelho congo e reagente de Melzer foram utilizados para a visualização de estruturas mais específicas, como cristais na rizomorfa e grampos de conexão (MILLER & MILLER, 1988) (FIG. 13, d). Para as análises das microestruturas foi utilizado microscópio óptico Nikon Eclipse NiR1 (FIG. 13, f). Para a medição de cada uma das microestruturas, foram realizadas 30 medidas (para os basidiosporos) e 20 medidas para outras microestruturas (capilícios, hifas do perídio e rizomorfas) e anotados os valores extremos. O programa Excel foi utilizado para o cálculo de dados estatísticos, como a média da altura e diâmetro dos basidiosporos (fx =MÉDIA), desvio padrão (fx =DESVPAD) e Qm (média da razão entre o comprimento e a largura dos basidiosporos). Fotos das microestruturas foram confeccionadas no microscópio óptico com câmera fotográfica Nikon DS-Ri1 acoplada ao microcomputador, e utilizado o programa de suporte para a captura das imagens – NIS-Elements, versão 4.13. A identificação dos espécimes foi realizada com literatura especializada tais como: Ponce de Leon (1968), Brodie (1975), Dring (1980), Wright (1987), Miller & Miller (1988), Sunhede (1989), Calonge (1998), Bates (2004), Zhao et al. (2008), Bates et al. (2009), Cabral et al. (2012; 2014), Baseia et al. (2014) e Crous et al. (2016). A terminologia micológica teve como base a nomenclatura de Kirk et al. (2008). Adicionalmente, para espécies potencialmente novas ou novos registros para o bioma, foram realizadas microscopia eletrônica de varredura (MEV). A microscopia eletrônica de varredura foi realizada no Laboratório do Centro de Tecnologia do Gás (CTGás) – Natal/RN, para obtenção detalhada das microestruturas seguindo metodologia adotada por Cortez (2009). As exsicatas foram incorporadas no acervo do Herbário de fungos da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN-Fungos).

50 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 13 - Equipamentos e materiais utilizados na herborização e identificação dos espécimes: a. Desidratador elétrico; b. Estereomicroscópio Leica EZ4; c. Guia de cores; d. Materiais e corantes utilizados na confecção de lâminas para a microscopia; e. Estereomicroscópio Nikon SMZ 1500; f. Microscópio óptico Nikon Eclipse NiR1.

Fonte: Elaborado pelo autor.

51 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5 RESULTADOS E DISCUSSÃO

No Total, foram coletados 234 basidiomas distribuídos em 35 amostras, das quais foram identificadas 20 espécies distribuídas em sete gêneros: Abrachium Baseia & T.S. Cabral (1 espécie); Clathrus P. Micheli ex L (1 espécie); Cyathus Haller (3 espécies); Geastrum Pers. (12 espécies); Phallus Junius ex L. (1 espécie); Scleroderma Pers. (espécie) e Tulostoma Pers. (1 espécie). Os registros de fungos gasteroides para a Mata Atlântica no estado do Rio Grande do Norte estão concentrados no Parque Estadual Dunas do Natal, situado no município de Natal e na Reserva Particular do Patrimônio Natural Mata da Estrela, situada no município de Baia Formosa. São áreas que já vem sendo estudadas há mais de uma década, e possuem uma extensão territorial superior a 1.000 hectares. O Parque Estadual Mata da Pipa possui uma extensão territorial equivalente a 290,88 hectares, enquanto a APA Piquiri-Una tem uma área aproximada de 40.707,45 hectares, contudo, vale ressaltar que esse número equivale ao limite da área total da APA, e não das áreas de Mata Atlântica inseridas nela, sendo assim, o presente estudo foi restrito a um fragmento de mata inferior a 300 hectares. Estas áreas não possuíam estudos anteriores relacionados a fungos gasteroides, portanto, todas as espécies identificadas nesse trabalho são primeiros registros para referidas áreas (GRAF. 5).

GRÁFICO 5 - Registros de fungos gasteroides para a Mata Atlântica Potiguar após o estudo.

25 25 25

20 20 20

15 14

10 10

0 0 0 Parque Estadual Dunas do RPPN Mata Estrela APA Piquiri-Una Parque Estadual Mata da Natal Pipa

Antes do estudo Após o estudo

Fonte: Elaborado pelo autor. 52 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Ao observar a TAB 2 abaixo, entre as áreas estudadas, nota-se que o maior número de espécies se encontra no Parque Estadual Mata da Pipa. Ao aplicar o índice de similaridade de

Jaccard (Sj), representado pela fórmula SJ = γ / α + β + γ (onde, α representa o número de espécies coletadas na APA Piquiri-Una; β, o número de espécies coletadas no Parque Estadual Mata da Pipa; e γ o número de espécies comuns que ocorreram nas duas áreas), as áreas estudadas apresentaram um porcentual de similaridade de 14%. Se aplicarmos esse mesmo índice entre fitofisionomias, a similaridade é de 11%. Estes valores já eram esperados, visto que o esforço amostral no Parque Estadual Mata da Pipa foi maior que o da APA Piquiri-Una, assim também como as áreas de Restinga do estado já são exploradas a mais de uma década, enquanto esta é a primeira área de Floresta Ombrófila Densa estudada no RN.

TABELA 2 - Lista de espécies da Mata Atlântica do Rio Grande do Norte.

RPPN LISTA DE ESPÉCIES DA MATA ATLÂNTICA DO RN PEDN APAPU PEMP ME Abrachium floriforme (Baseia & Calonge) Baseia & T.S. Cabral ● ● ○ ● Calvatia sculpta (Harkn.) Lloyd ● ○ ○ ○ Clathrus columnatus Bosc ○ ○ ○ ● Cyathus apiculatus M.M.B. Barbosa & Baseia ● ○ ○ ○ Cyathus aurantogriseocarpus R. Cruz, J.S. Góis, M.P. Martín, K. Hosaka & Baseia ○ ○ ○ ○ Cyathus badius Kobayasi ● ○ ○ ○ Cyathus batistae M.M.B. Barbosa & Baseia, sp. nov. ○ ● ○ ○ Cyathus earlei Lloyd ● ○ ○ ● Cyathus gracilis H.J. Brodie ● ○ ○ ● Cyathus limbatus Tul. & C. Tul. ● ● ● ● Cyathus pallidus Berk. & M.A. Curtis ○ ● ○ ○ Cyathus setosus H.J. Brodie ● ○ ○ ○ Geastrum albonigrum Calonge & M. Mata ○ ● ○ ○ Geastrum entomophilum Fazolino, Calonge & Baseia ● ○ ● ○ Geastrum fimbriatum Fr. ○ ● ○ ○ Geastrum javanicum Lév. ○ ● ○ ○ Geastrum lageniforme Vittad. ○ ● ○ ○ Geastrum lloydianum Rick ● ● ● ○ Geastrum minimum Schwein. ● ● ○ ○ Geastrum morganii Lloyd ○ ● ○ ○ Geastrum ovalisporum Calonge & Mor.-Arr. ● ○ ○ ○ Geastrum pectinatum Pers. ● ● ○ ○ Geastrum pusillipilosum J.O. Sousa, Alfredo, R.J. Ferreira, M.P. Martín & Baseia ○ ○ ○ ● Geastrum quadrifidum Pers. ● ○ ○ ○ Geastrum rusticum Baseia, B. D. B. Silva & T. S. Cabral ○ ● ○ ● Geastrum saccatum Fr. ● ○ ○ ○ 53 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

RPPN LISTA DE ESPÉCIES DA MATA ATLÂNTICA DO RN PEDN APAPU PEMP ME Geastrum schweinitzii (Berk. & M.A. Curtis) Zeller ● ○ ● ● Geastrum setiferum Baseia ○ ● ○ ○ Geastrum triplex Jungh. ● ○ ● ○ Geastrum sp. nov. 1 ○ ○ ● ○ Geastrum sp. nov. 2 ○ ○ ● ○ Geastrum sp. nov. 3 ○ ○ ○ ● Geastrum sp. nov. 4 ○ ○ ○ ● Geastrum aff. hieronymi Henn. ○ ○ ○ ● Geastrum aff. inpaense T.S. Cabral, B.D.B. Silva & Baseia ○ ○ ● ○ Ileodictyon cibarium Tul. ● ○ ○ ○ Laternea triscapa Turpin ● ○ ○ ○ Lycoperdon arenicola (Alfredo & Baseia) Baseia, Alfredo & M.P. Martín ● ○ ○ ○ Lycoperdon demoulinii Baseia, Alfredo & M.P. Martín ● ○ ○ ○ Lycoperdon fuligineum Berk. & M. Curtis ○ ● ○ ○ Mutinus caninus (Huds.) Fr. ● ○ ○ ○ Mutinus verrucosus T.S. Cabral, B.D.B. Silva, K. Hosaka, M.P. Martín & Baseia ○ ● ○ ○ Myriostoma calongei Baseia, J.O. Sousa, & M.P. Martín ○ ● ○ ○ Phallus indusiatus Schltdl. ○ ● ● ● Restingomyces reticulatus Sulzbacher, B.T. Goto & Baseia ● ○ ○ ○ Scleroderma dunense B.D.B. Silva, Sulzbacher, Grebenc, Baseia & M.P. Martín ● ○ ● ● Staheliomyces cinctus E. Fisch. ● ○ ○ ○ Tulostoma cyclophorum Lloyd ○ ● ○ ○ Tulostoma fimbriatum Fr. ○ ● ○ ○ Tulostoma reticulatum G. Cunn. ○ ○ ○ ● Legenda: ● Presença de registro; ○ Ausência de registro Fonte: Elaborado pelo autor.

Com relação a pluviosidade das áreas estudadas (GRAF. 6), exceto mês de setembro, as coletas foram realizadas no período chuvoso. Os maiores números de fungos gasteroides ocorreram entre os meses de maio e junho/16 e julho/17, coincidindo com os maiores picos de chuva (Gráfico 6). Apesar do ano de 2016 apresentar menores índices de pluviosidade, foi nos meses com maiores picos de chuva do referido ano que ocorreu um número maior de espécies. Isto pode está relacionado a fitofisionomia da área, pelo fato do fragmento de Floresta Ombrófila Densa da APA Piquiri-Una apresentar um clima com características típicas de um clima tropical chuvoso (IDEMA, 2013), além de Neossolos Flúvicos, caracterizados por apresentarem matéria orgânica com até 20 cm e presença de nutrientes orgânicos (EMBRAPA, 2006), enquanto a área de Restinga do Parque Estadual Mata da Pipa possui um clima considerado como tropical quente e semi-úmido (IBGE, 2002) e Neossolo Quartzarênico (EMPRAPA, 2006), com média de 2,9% de matéria orgânica, concentrada nos primeiros 10 cm superficiais de solo (IDEMA, 2014). 54 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

GRÁFICO 6 - Pluviosidade das áreas Piquiri-Una e Mata da Pipa no período de 2016/2017.

Fonte: EMPARN, 2018. Notas: a. Os dados referem-se aos registros das cidades de Goianinha e Canguaterama (cidade ajacente de Tibau do Sul, pelo fato desta não apresentar monitoramento pluviométrico); b. Ausência de dados no período de abril e maio de 2016 para a Mata da Pipa.

O gênero Geastrum Pers. apresentou doze espécies (G. entomophilum; G. aff. hieronymi; G. aff. inpaense; G. lloydianum; G. pusillipilosum; G. rusticum; G. schweinitzii; G. triplex; G. sp. nov. 1, 2, 3 e 4) sendo o mais representado nas áreas estudadas. Geastrum é considerado o gênero mais representativo, tendo uma distribuição cosmopolita e adaptado a diferentes habitats (CALONGE & MATA, 2004; ZAMORA et al., 2013; SOUSA et al., 2014). Cyathus Haller foi o segundo gênero com maior representatividade, apresentando três espécies (C. earlei; C. gracilis e C. limbatus), sendo estas, recorrentes para o Nordeste brasileiro (TRIERVEILER-PEREIRA & BASEIA, 2011; CRUZ et al., 2012; CRUZ et al., 2014). Este gênero também possui distribuição cosmopolita e adaptado a diferentes habitats (BRODIE, 1975). Portanto, a ocorrência menor do número de espécies, se comparado ao gênero Geastrum, pode ser explicado pelo fato dessas espécies apresentarem basidiomas muito pequenos, com cores que se assemelham ao substrato a qual se encontram, dificultando assim 55 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

visualização dos mesmos, além do que muitos basidiomas que foram encontrados já estavam dispersados (sem peridíolos), impossibilitando a identificação. Os demais gêneros (Abrachium Baseia & T.S. Cabral; Clathrus P. Micheli ex L.; Phallus Junius ex L.; Scleroderma Pers. e Tulostoma Pers.) apresentaram uma espécie cada (GRAF. 7).

GRÁFICO 7 - Percentual de representatividade de fungos gasteroides estudados.

70%

60% 60%

50%

40%

30%

20% 15%

10% 5% 5% 5% 5% 5%

0% Abrachium Clathrus Cyathus Geastrum Phallus Scleroderma Tulostoma

Fonte: Elaborado pelo autor.

As espécies Geastrum sp. nov. 1, 2, 3 e 4 são novas para a ciência, Tulostoma reticulatum consta como segundo registro para o mundo, ocorrendo anteriormente apenas na Austrália. Clathrus columnatus e Geastrum pusillipilosum constam como primeiro registro para o estado do Rio Grande do Norte. Geastrum aff. hieronymi e G. aff. inpaense não foram confirmadas. Os demais táxons são novas ocorrências para o Rio Grande do Norte (TAB. 3).

TABELA 3 - Lista de espécies estudadas na APA Piquiri-Una e Parque Estadual Mata da Pipa.

REGISTRO DE REGISTRO DE OCORRÊNCIA ESPÉCIE OCORRÊNCIA PARA A MATA ATLÂNTICA Abrachium floriforme Nova ocorrência Nova ocorrência (Baseia & Calonge) Baseia & para o RN para a Mata Atlântica T.S. Cabral Clathrus columnatus Nova ocorrência 1° registro para o RN Bosc para a Mata Atlântica 56 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

REGISTRO DE REGISTRO DE OCORRÊNCIA ESPÉCIE OCORRÊNCIA PARA A MATA ATLÂNTICA Cyathus earlei Nova ocorrência Nova ocorrência Lloyd para o RN para a Mata Atlântica Nova ocorrência Cyathus gracilis 2° registro para o RN H.J. Brodie para a Mata Atlântica Nova ocorrência Cyathus limbatus 2° registro para o RN Tul. & C. Tul. para a Mata Atlântica Geastrum entomophilum Nova ocorrência 2° registro para o RN Fazolino, Calonge & Baseia para a Mata Atlântica Geastrum lloydianum Nova ocorrência 2° registro para o RN Rick para a Mata Atlântica Geastrum pusillipilosum Nova ocorrência J.O. Sousa, Alfredo, R.J. 1° registro para o RN para a Mata Atlântica Ferreira, M.P Martín & Baseia Geastrum rusticum Nova ocorrência Baseia, B.D.B. Silva & T.S. 2° registro para o RN para a Mata Atlântica Cabral Geastrum schweinitzii Nova ocorrência 2° registro para o RN (Berk. & M.A. Curtis) Zeller para a Mata Atlântica 1° registro Geastrum sp. nov. 1 1° registro para o mundo para Mata Atlântica 1° registro Geastrum sp. nov. 2 1° registro para o mundo para Mata Atlântica 1° registro Geastrum sp. nov. 3 1° registro para o mundo para Mata Atlântica 1° registro Geastrum sp. nov. 4 1° registro para o mundo para Mata Atlântica Geastrum aff. hieronymi - - Henn. Geastrum aff. inpaense T.S. Cabral, B.D.B. Silva, I.G. - - Baseia Nova ocorrência Geastrum triplex 2° registro para o RN Jungh. para a Mata Atlântica Phallus indusiatus Nova ocorrência 2° registro para o RN Vent. para a Mata Atlântica Scleroderma dunense B.D.B. Silva, Sulzbacher, Nova ocorrência 2° registro para o RN Grebenc, Baseia & M.P. para a Mata Atlântica Martín 1° registro Tulostoma reticulatum 2° registro para o mundo G. Cunn. para Mata Atlântica Fonte: Elaborado pelo autor.

57 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1 DESCRIÇÕES TAXONÔMICAS

5.1.1 Abrachium Baseia & T.S. Cabral, Mycotaxon 119: 424 (2012)

Este gênero é caracterizado por apresentar ovo subgloboso, epígeo, com rizomorfa branca. Pseudoestipe cilíndrico, esponjoso. Receptáculo em forma de girassol, sem braços, disco central coberto por uma gleba gelatinosa. Esporos cilíndricos para baciliformes, lisos, hialinos (CABRAL et al., 2012)

5.1.1.1 Abrachium floriforme (Baseia & Calonge) Baseia & T.S. Cabral, Mycotaxon 119: 424 (2012) (FIG. 14) Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido fresco com 28 mm de altura.

Receptáculo 25 mm de diâmetro, laranja (Y90M60C00), aplanado, em forma de flor, sem braços, com um disco central perfurado, 11 mm de diâmetro, rosa avermelhado (Y80M80C20), reticulado, coberto de gleba. Pseudoestipe 23 mm de altura × 8 mm de diâmetro, rosa amarelado

(N00Y40M50), cilidrinco, esponjoso, oco. Volva 15 mm de altura × 10 de largura, branca

(N00Y00M00) a amarronzada (N30Y60M30), subglobosa, superfície lisa, papirácea. Rizomorfa até

60 mm, aderida na base da volva. Gleba verde oliva (N90C00Y99), mucilaginosa, fétida. Basidiosporos 3,8-4,9 × 1,2-1,8 µm (x= 4,4 ± 0,3 × 1,5 ± 0,1; Qm= 3,03; n= 30), cilíndricos a baciliformes, hialinos em KOH 5%, lisos. Receptáculo composto por hifas pseudoparenquimatosas, 18,4-40,5 × 14,9-30,0 μm, globosas a ovoides, hialinas. Pseudoestipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, 16,3-41,7 × 11,0-38,9 μm, subglobosas a ovoides, hialinas, paredes finas (< 1µm). Volva composta de hifas filamentosas, 3,2-8,3 μm, retas, com partes infladas, subglobosas a irregulares, hialinas, paredes finas (< 1µm), ramificações e septos frequentes, apresentando grampos de conexão. Rizomorfa composta por hifas filamentosas, 3,3-9,1 μm, hialinas, paredes finas (< 1µm), que parecem se comunicar entre os poros nas pontas infladas, ramificações e septos raros.

Substrato: Serrapilheira. Hábito: Solitário, em ambiente com luminosidade média. Distribuição: Brasil – Bahia (BEZERRA et al., 2009), Ceará (LEITE et al., 2007), Espírito Santo (MAGNAGO et al., 2013), Paraíba (TRIERVEILER-PEREIRA & BASEIA, 2011), Rio Grande do Norte (BASEIA & CALONGE, 2005; BASEIA et al., 2006; LEITE et al., 2007). 58 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15’39.52”S, 35°3’18.92”W, 19 m, 08/VII/2017, col. Lima, A.A.; Lima, A.A., AAL 48 (UFRN–Fungos 2917).

Comentários: Caracteriza-se por apresentar pseudoestipe cilíndrico e esponjoso com receptáculo em forma de girassol e sem braços, centro do receptáculo formado por um disco central coberto por uma gleba gelatinosa, basidiosporos cilíndricos a baciliformes (CABRAL et al., 2012). Baseado em estudos moleculares e forma do receptáculo, Cabral et al. (2012) segregaram este táxon em um gênero distinto denominado Abrachium Baseia & T.S. Cabral. Originalmente, Abrachium floriforme foi descrita como Aseröe floriformis por BASEIA & CALONGE (2005) para a Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, contudo, as espécies de Aseröe Labill. diferem de Abrachium floriforme por serem constituídas por um receptáculo com um disco apical de onde surgem marginalmente braços longos, agudos que se tornam livres na maturidade (PEGLER et al., 1995), ao contrário de Abrachium onde os braços estão ausentes. Atualmente, esse gênero é monoespecífico e é reportado apenas para o Brasil.

59 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 14 - Abrachium floriforme: a. Basidioma expandido; b. Receptáculo em forma de girassol, sem braços; c. Basidiosporos; d. Hifas do receptáculo; e. Hifas do pseudoestipe; f. Hifas da volva; g. Hifas da rizomorfa. Barras: a-b = 1 cm; c-g = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.2 Clathrus P. Micheli ex L., Species Plantarum: 1179 (1753)

60 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Este gênero é caracterizado por apresentar um receptáculo oco, de forma clatrada, braços tubulares que se elevam diretamente do tecido basal dentro da volva. Gleba mucilaginosa fétida. Esporos elipsoides e lisos (DRING, 1980; MILLER & MILLER, 1988).

5.1.2.1 Clathrus columnatus Bosc, Magazin der Gesellschaft Naturforschenden Freunde Berlin 5: 85, t. 5:8 (1811) (FIG. 15) Basidioma imaturo de 20-27 mm de altura × 23-31 mm de diâmetro, subgloboso, epígeo, branco (N00Y00M00), superfície glabra, não incrustado. Basidioma expandido fresco com até 90 mm de altura. Receptáculo 70-84 mm de altura × 18-43 mm de largura, amarelo esbranquiçado (Y20M00C00) na base a laranja (N00Y80M50) no ápice, formado por 3-4 braços colunares, esponjosos, largos, com sulcos na superfície externa, livres na base, afunilando e fundido-se no ápice, com tubos numerosos e irregulares. Volva 30-35 mm de altura × 30-42 de largura, branca (N00Y00M00), subglobosa, superfície glabra a craquelada na porção apical, papirácea. Rizomorfa até 107 mm, aderida na base da volva. Gleba disposta no ápice do receptáculo, verde oliva (N90C10Y99), mucilaginosa, fétida. Basidiosporos 3,7-5 × 1,3-2 µm (x= 4,4 ± 0,4 × 1,6 ± 0,2; Qm= 2,74; n= 30), cilíndricos a baciliformes, hialinos em KOH 5%, lisos. Receptáculo composto por hifas pseudoparenquimatosas, 16,7-42,6 × 16,4-38,6 μm, globosas, subglobosas a ovoides, hialinas, paredes finas (< 1µm). Volva composta por duas camadas: uma camada externa composta de hifas filamentosas, 2,2-7,2 μm, retas, com partes infladas, irregulares, hialinas, paredes finas (< 1µm), com septos e ramificações; camada interna gelatinosa, composta de hifas finas (1,4-3,2 μm de largura), retas, com pontas infladas, hialinas, paredes finas (< 1µm), com septos e ramificações. Rizomorfa composta por hifas filamentosas, 2-8,2 μm, hialinas, paredes finas (< 1µm), pontas infladas, que parecem se comunicar entre os poros.

Substrato: Solo arenoso coberto de liteira. Hábito: Solitário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Pantropical e subtropical (DRING, 1980), Brasil – Ceará (BASEIA et al., 2014), Paraíba (MAGNAGO et al., 2013), Paraná (DE MEIJER, 2006), Rio de Janeiro (DRING, 1980), Rio Grande do Sul (RICK, 1961; GUERRERO & HOMRICH, 1999; SOBESTIANSKY, 2005), São Paulo (HENNINGS, 1904c; BONONI et. al., 1981) Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15’39.68”S, 35°3’18.67”W, 19 m, 02/VII/2017, col. Lima, A.A., AAL 42 61 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

(UFRN–Fungos 2912). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15’40.00”S, 35°3’18.57”W, 26 m, 08/VII/2017, col. Lima, A.A.; Lima, A.A., AAL 49 (UFRN–Fungos 2918). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15’39.16”S, 35°3’19.06”W, 24 m, 08/VII/2017, col. Lima, A.A.; Lima, A.A., AAL 50 (UFRN–Fungos 2919).

Comentários: Esta espécie é caracterizada por apresentar 3-4 colunas, esponjosa, laranja a avermelhada, livres na base e fundidas no ápice, gleba espalhada na parte interna das colunas e não confinada em um glebífero (MAGNAGO et al., 2013; SANDOVAL-LEIVA et al., 2014). Pode ser confundida com Laternea triscapa, contudo esta última apresenta basidiomas menores (até 70 mm) e a gleba confinada em um glebífero no ápice das colunas. De acordo com Cunningham (1944) e Dring (1980), esta espécie pode apresentar uma variedade de cor, número e forma da coluna e do receptáculo. Clathrus columnatus possui uma ampla distribuição geográfica e é tratada na literatura sob diferentes nomes genéricos, por exemplo, Colonnaria Rafinesque-Schmaltz, Laternea Turpin, Linderia G. Cunningham e Linderiella G. Cunningham. Portanto neste trabalho foi seguido Dring (1980). Este é o primeiro registro para o Rio Grande do Norte.

62 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 15 - Clathrus columnatus: a. Basidioma expandido; b. Basidioma imaturo; c. Gleba no ápice do receptáculo; d, f. Braços fundidos no ápice; e. Braço seccionado mostrando os tubos; g. Basidiosporos; h. Hifas do receptáculo; i. Hifas da camada externa da volva; j. Hifas da rizomorfa. Barras: a, b, d, f = 1 cm; c, e = 1 mm; g-j = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor. 63 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.3 Cyathus Haller, Historia stirpium indigenarum Helvetiae inchoata: 127 (1768)

Este gênero é caracterizado por um sino de três camadas ou basidiomas em forma de vaso com estruturas lenticulares (peridíolos) fixadas ao interior da parede pelo cabo funicular. Possui distribuição cosmopolita em países temperados e tropicais, mas raramente encontrados em regiões polares ou glaciais (BRODIE, 1975).

5.1.3.1 Cyathus earlei Lloyd, The Nidulariaceae or "bird's nest fungi" (7): 26 (1906) (FIG. 16) Perídio infundibuliforme, 6-7,5 mm de altura, 4,5-5,5 mm de diâmetro na abertura superior, não expandido na boca, não afilando na base. Embasamento com 1,9-4,4 mm de diâmetro, glabro, conspícuo, marrom escuro (N80Y99M80). Exoperídio lanoso, marrom claro

(N60Y99M60), com tomentos de 0,3-0,6 mm, arranjados em tufos irregulares e flexíveis, liso a inconspicuamente plicado, com espaçamento de 0,5-0,6 mm entre as marcações. Margem da boca finamente fimbriada, 0,4 mm de altura, contínua, marrom claro (N60Y99M60).

Endoperídio marrom claro (N60Y60M40), liso a inconspícuamente plicado, com espaçamento de 0,4-0,6 mm entre as marcações, brilho fraco, contrastando com o exterior. Estipe de 1,2 mm, marrom claro (N60Y60M40). Epifragma não observado. Peridíolos de 1,7-2,1 × 1,1-2 mm, marrom enegrecido (N50Y70M40), lisos, circulares a angulares, em número de 5-6 por basidioma.

Túnica indistinta. Córtex duplo, exocórtex marrom avermelhado (N80Y99M80), mesocórtex cinza prateado (N10Y00M00) com hifas compactadas, endocórtex negro. Basidiosporos 11,8-19 × 8,8-14,2 µm (x= 16,1 ± 1,4 × 11,4 ± 1,2; Qm= 1,43; n= 30), lisos, elipsoides, hialinos em KOH 5%, paredes de 0,8-2,7 µm, apículo presente em alguns esporos.

Substrato: Madeira morta. Hábito: Gregário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Cuba, Havaí (LLOYD, 1906d), Porto Rico, México, Índias ocidentais (BRODIE & DENNIS, 1954), Índia (BRODIE, 1984) e Brasil – Ceará (BASEIA et al., 2014), Rio Grande do Norte (CRUZ et al., 2012; CRUZ et al., 2014), Paraíba (BASEIA et al., 2014; CRUZ et al., 2014) e Pernambuco (CRUZ et al., 2014). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'46.52''S, 35°3'18.20"W, 20 m, 14/IV/2017, col. Lima, A.A., AAL 31 (UFRN–Fungos 2904). 64 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Comentários: Cyathus earlei pertence ao grupo I – olla, proposto por Brodie (1975). Esta espécie é caracterizada por apresentar perídio liso a inconspicuamente plicado, brilho perceptível a platina, e córtex duplo. Pode ser confundido com C. gracilis, porém esta última apresenta basidioma afilado formando um distinto pedicelo na base, cortéx duplo bem definido. Apesar de todas as características similares, os espécimes analisados nesse trabalho e os materiais descritos para o Brasil (CRUZ et al., 2012; 2014) apresentam uma particularidade: o córtex é duplo e bem delimitado no material brasileiro, diferentemente da espécie tipo que apresenta um córtex subhomogêneo simples na base e no topo, apenas duplo nas bordas.

FIGURA 16 - Cyathus earlei: a. Basidioma expandido; b. Peridiolos; c. Peridiolo seccicionado mostrando cortéx duplo; d. Basidiosporos. Barras: a = 1 cm; b = 1 mm; c = 0,2 mm; d = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

65 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.3.2 Cyathus gracilis H.J. Brodie, Canadian Journal of Botany 51 (7): 1393 (1973) (FIG. 17) Perídio infundibuliforme, 6,4-8,4 mm de altura, 4,1-5,9 mm de diâmetro na abertura superior, expandido ou não na boca, não afilando na base. Embasamento com 1,1-2,1 mm de diâmetro, glabro, inconspícuo, marrom avermelhado (N80Y90M60 a N80Y99M60). Exoperídio hirsuto, marrom avermelhado (N80Y90M60 a N80Y99M60), com tomentos de 0,4-0,6 mm, arranjados em tufos irregulares e flexíveis, liso a inconspicuamente plicado, com espaçamento de 0,4-0,5 mm entre as marcações. Margem da boca finamente fimbriada, 0,4 mm de altura, padrão contínuo, marrom acinzentado (N70Y50M40). Endoperídio marrom acinzentado (N70Y50M40), liso a inconspicuamente plicado, com espaçamento de 0,4-0,5 mm entre as marcações, brilho fraco, não contrastando com o exterior. Estipe ausente. Epifragma não observado. Peridíolos de 2,1-

2,6 × 2,1-2,4 mm, enegrecidos (N99Y00M00), lisos, circulares a angulares, em número de 4-6 por basidioma. Túnica indistinta. Córtex duplo, exocórtex enegrecido (N99Y00M00), mesocórtex cinza prateado (N10Y00M00) com hifas compactadas, endocórtex negro. Basidiosporos 15,8-18,2 × 10,1-12,9 µm (x= 17,3 ± 0,7 × 11,5 ± 0,7; Qm= 1,51; n= 30), lisos, elipsoides a alongados, hialinos em KOH 5%, paredes de 1,5-2,3 µm, apículo ausente.

Substrato: Folhas e madeira morta. Hábito: Gregário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Filipinas (BRODIE, 1975), Guam (BRODIE, 1984) e Brasil – Bahia (CRUZ et al., 2014), Ceará (BASEIA et al., 2014; BARBOSA et al., 2014), Paraíba (BASEIA et al., 2014; CRUZ et al., 2014), Pernambuco (CRUZ et al., 2014) e Rio Grande do Norte (CRUZ et al., 2014). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'39.99''S, 35°3'19.49''W, 15 m, 22/VIII/2016, col. Lima, A.A.; Lima, H.P., AAL 24 (UFRN–Fungos 2901).

Comentários: Cyathus gracilis pertence ao grupo IV – gracilis (BRODIE, 1975). É caracterizada por apresentar um leve afunilamento no corpo de frutificação, perídio liso a inconspícuamente plicado, exoperídio hirsuto, peridíolos que medem até 2 mm, córtex duplo e basidiosporos elipsoides. Pode ser confundida por C. earlei pois ambos apresentam basidiomas com tamanhos semelhantes, perídio liso a inconspícuamente plicado e margem da boca finamente fimbriada. Contudo, C. earlei se difere por possuir brilho platinado contrastante com o exterior e ausência de pedicelo. Quanto ao tamanho e forma dos esporos, Brodie (1975) 66 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

compara C. gracilis com C. intermedius, porém este último difere por apresentar córtex simples e margem da boca setosa. Os espécimes analisados nesse trabalho apresentaram peridíolos com até 2,4 mm de diâmetro. No entanto, Cruz et al. (2014) após revisão do gênero Cyathus nos herbários do nordeste do Brasil, registraram materiais com peridíolos com até 2,5 mm de diâmetro.

FIGURA 17 - Cyathus gracilis: a. Basidioma expandido; b. Peridiolos; c. Peridiolo seccicionado mostrando cortéx duplo; d. Basidiosporos. Barras: a = 1 cm; b = 1 mm; c = 0,2 mm; d = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.3.3 Cyathus limbatus Tul. & C. Tul., Annls Sci., Nat., Bot., 1: 78 (1844) (FIG. 18) 67 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Perídio infundibuliforme, 5,6-8,3 mm de altura, 4,9-7,2 mm de diâmetro na abertura superior, expandido ou não na boca, não afilando na base. Embasamento com 1,6-3,9 mm de diâmetro, glabro, conspícuo, marrom avermelhado (N80Y90M60 a N80Y99M60). Exoperídio lanoso a hirsuto, marrom avermelhado (N80Y90M60 a N80Y99M60), com tomentos de 0,3-0,6 mm, arranjados em tufos irregulares e flexíveis, liso a inconspicuamente plicado, com espaçamento de 0,5-0,8 mm entre as marcações. Margem da boca finamente a distintamente fimbriada, 0,3-

0,7 mm de altura, contínua, marrom escuro (N90Y99M80). Endoperídio marrom acinzentado

(N70Y50M40), inconspicuamente a conspicuamente plicado, com espaçamento de 0,4-0,8 mm entre as marcações, brilho fraco, contrastando com o exterior. Estipe de 0,3-0,5 mm, marrom avermelhado (N80Y99M60). Epifragma não observado. Peridíolos de 1,7-2,2 × 1,5-2,0 mm, enegrecidos (N99Y00M00), lisos, circulares a angulares, em número de 5-8 por basidioma.

Túnica indistinta. Córtex duplo, exocórtex marrom (N80Y50M50) a enegrecido (N99Y00M00), mesocórtex cinza prateado (N10Y00M00) a cinza amarelado (N50Y10M00) com hifas compactadas, endocórtex negro. Basidiosporos 13,2-19,3(21,8) × 9,4-14,6(15,2) µm (x= 16,9 ± 1,2 × 11,6 ± 0,5; Qm= 1,48; n= 30), lisos, elipsoides a alongados, hialinos em KOH 5%, paredes de 1,4-3,5 µm, apículo ausente.

Substrato: Folhas e madeira morta. Hábito: Gregário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Guiana Britânica, Índia, China, Havaí, Ilhas do Pacífico, África, América do Sul (BRODIE, 1975) e Brasil - Amazonas (BERKELEY & COOKE, 1876), Ceará (BASEIA et al., 2014), Paraná (DE MEIJER, 2006), Paraíba (TRIERVEILER-PEREIRA & BASEIA, 2011), Pernambuco (TRIERVEILER-PEREIRA & BASEIA, 2009b; CRUZ et al., 2014), Rio Grande do Norte (CRUZ et al., 2014), Rio Grande do Sul (CORTEZ et al., 2014) e São Paulo (BONONI et al., 1981; BASEIA & MILANEZ, 2001). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, APA Piquiri-Una - APAPU, Trilha Catú, 6°21’30.8”S, 35°12’53.0”W, 67 m, 16/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 17 (UFRN–Fungos 2897). Goianinha, APA Piquiri-Una - APAPU, Trilha Catú, 6°21'29.20''S, 35°12'59.72''W, 69 m, 16/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 22 (UFRN–Fungos 2899). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'38.37''S, 35°3'20.35''W, 12 m, 12/IX/2016, col. Lima, A.A., AAL 27 (UFRN–Fungos 2902).

Comentários: Cyathus limbatus pertence ao grupo VI – poeppigii (BRODIE, 1975). É caracterizada por apresentar perídio hirsuto, inconspícuo a conspicuamente plicado, peridíolos 68 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

escuro a preto, túnica ausente, córtex duplo, basidiosporos grandes e elipsoides. Pode ser confundido com C. poeppigii, contudo esta apresenta basidiosporos maiores (>30 µm). Esta espécie se assemelha a C. striatus, pelo fato de ambas possuírem embasamento conspícuo e tamanho dos basidiosporos semelhantes, porém esta última difere por apresentar brilho perceptível, túnica presente e córtex simples. Brodie (1975) descreve que os basidiosporos da espécie tipo medem 15 × 10 µm, e que em outras coleções chegam a medir 16-22 × 10-12 µm. Cruz (2017), em sua revisão para o gênero, descreve os basidiosporos com 12,01-17,28 × 8,37- 15,24 µm.

FIGURA 18 - Cyathus limbatus: a. Basidioma expandido; b. Peridiolos; c. Peridiolo seccicionado mostrando cortéx duplo; d. Basidiosporos. Barras: a = 1 cm; b = 1 mm; c = 0,2 mm; d = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

69 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.4 Geastrum Pers., Synopsis methodica fungorum: 131 (1801)

Este gênero caracteriza-se por apresentar basidioma em forma de estrela quando maduros. O perídio é composto geralmente por três camadas: O exoperídio que se abre num padrão estrelado; o mesoperídio geralmente torna-se indistiguível do exoperídio; o endoperídio pode ser glabro ou áspero, desenvolvendo um ostíolo e um peristômio delimitado ou não, podendo ser séssil ou pedicelado, e apresensentar uma apófise. A gleba é pulverulenta, apresentando capilícios geralmente não ramificados e a dispersão ocorre pelo mecanismo de fole (MILLER & MILLER, 1988; SUNHEDE, 1989). Geastrum é um dos gêneros gasteroides mais diversificados, com distribuição cosmopolita, e pode ser encontrado em uma ampla gama de hábitos (KUHAR & PAPINUTII, 2009; ZAMORA et al., 2013).

5.1.4.1 Geastrum entomophilum Fazolino, Calonge & Baseia, Mycotaxon 104: 450 (2008) (FIG. 19)

Basidioma imaturo epígeo, branco a amarelado (N00Y00M00 a N00Y30M00), subgloboso, 15-19 mm de altura × 12-18 mm de largura, ápice arredondado, superfície incrustada com areia e liteira, papirácea a cotonosa. Basidioma expandido arqueado, com 25-43 mm de altura (incluindo peristômio) × 40-63 mm de largura. Exoperídio aberto formando 5-7 raios, planos a arqueados, não higroscópicos. Camada micelial dupla, porção externa amarelada

(N00Y30M00), cotonosa, porção interna branca (N00Y00M00), papirácea, incrustada com sedimentos, desprendendo-se irregularmente. Camada fibrosa branca amarelada (N00Y10M00 a N00Y40M00), superfície papirácea. Camada pseudoparenquimatosa marrom escuro

(N99Y70M70), persistente, rimosa. Endoperídio marrom acinzentado (N70Y30M20), depresso globoso a subgloboso, 9-20 mm de altura (incluindo peristômio) × 19-23 mm de largura, séssil, superfície com hifas protuberantes. Apófise e Pedicelo ausentes. Peristômio fibriloso a lacerado, não delimitado, concolor com o endoperídio, cônico. Gleba cinza enegrecida

(N99Y00M00). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 4,3-5,2 × 3,0-5,0 µm [ x

= 4,7 ± 0,2 × 4,5 ± 0,3 µm, Qm = 1,05, n = 30], ornamentação evidente em MOP, verrucoso. Capilício amarronzado, 2,9-6,1 µm de diâmetro, paredes finas (<1 µm), superfície incrustada, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada micelial composta de hifas hialinas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,5-2,1 µm de diâmetro, superfície não incrustada, lúmen não evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas amareladas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 2,3-4,0 µm de diâmetro, não incrustada, lúmen evidente. Camada 70 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas a amareladas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas a alongadas, 29,3-63,8 µm de altura × 20,3-46,0 µm de diâmetro.

Substrato: Solo coberto por liteira. Hábito: Gregário ou solitário, em ambiente com luminosidade média. Distribuição: América do Sul – Brasil – Pará (LEITE et al., 2011), Paraíba (TRIERVEILER- PEREIRA et al., 2011), Pernambuco (TRIERVEILER-PEREIRA & BASEIA., 2010; TRIERVEILER-PEREIRA et al., 2011), Rio Grande do Norte (FAZOLINO et al., 2008). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'22.83''S, 35°12'58.05''W, 60 m, 06/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 09 (UFRN–Fungos 2891). Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'30.18''S, 32°12'56.31''W, 69 m, 16/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 18 (UFRN–Fungos 2898). Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'29.25''S, 35°12'58.31''W, 69 m, 16/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 19 (UFRN–Fungos 2920).

Comentários: Geastrum entomophilum é caracterizada por apresentar exoperídio arqueado, endoperídio séssil, enegrecido, com hifas protuberantes, vermiformes e peristômio fibriloso sem delimitação. Pode ser confundido inicialmente com G. setiferum, pois apresenta basidioma arqueado e endoperídio ornamentado, contudo este último diferencia-se por possuir peristômio sulcado e hifas protuberantes cimbiformes (BASEIA & MILANEZ, 2002; FAZOLINO et al., 2008). G. rufescens também apresenta hifas protuberantes no endoperídio e peristômio fibriloso não delimitado, porem diferencia-se por apresentar endoperídio mais claro, pedicelado e ausência de hifas vermiformes (SUNHEDE, 1989; BATES, 2004). G. campestre e G. fimbriatum também apresentam endoperídio com hifas protuberantes, contudo estas hifas não são morfologicamente vermiformes (PONCE DE LÉON, 1968; BASEIA & MILANEZ, 2002; BATES, 2004). De acordo com Zamora et al. (2014), em análises filogenéticas de máxima parcimônia, G. entomophilum aproxima-se com G. hieronymi, contudo compondo um clado não suportado, podendo diferenciar-se morfologicamente por G. hieronymi apresentar endoperídio claramente manchado, pedicelado, hifas endoperidiais não vermiformes e basidiosporos maiores (5,0–7,0 μm diam).

71 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 19 - Geastrum entomophilum: a. Basidioma expandido; b. Basidioma imaturo; c. Peristômio; d. Hifas protuberantes do endoperídio; e. Basidiosporos; f. Capilício. Barras: a-b = 1 cm; c = 1 mm; d = 0,2 mm; e-f = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.4.2 Geastrum lloydianum Rick, Brotéria Série Botânica 5: 27 (1906) (FIG. 20) Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido arqueado com 13-16 mm de altura (incluindo peristômio) × 33-44 mm de largura. Exoperídio aberto formando 5-6 raios, arqueados, não higroscópicos. Camada micelial amarelo alaranjado (N00Y60M30), superfície papirácea a felpuda, incrustada com liteira, persistente ou desprendendo-se com a idade.

Camada fibrosa laranja acinzentada (N10Y50M20), superfície papirácea. Camada 72 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

pseudoparenquimatosa marrom escuro (N99Y80M80), persistente ou se desprendendo em partes irregulares. Endoperídio marrom escuro (N99Y50M70), depresso globoso a subgloboso, 9-14 mm de altura (incluindo peristômio) × 11-20 mm de largura, pedicelado, superfície asperulada, com hifas protuberantes. Apófise proeminente, mais clara que o endoperídio, glabra. Pedicelo curto (até 3 mm de altura), mais claro que o endoperídio. Peristômio regularmente sulcado, 13-18 sulcos, fracamente delimitado, mais escuro que o endoperídio, cônico (até 4 mm de altura). Gleba marrom acinzentada (N80Y30M40). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 4-5 × 3,9-4,7 µm [ x = 4,6

± 0,2 × 4,4 ± 0,2 µm, Qm = 1,04, n = 30], ornamentação evidente em MOP, verrucoso. Capilício amarronzado, 2,8-5,4 µm de diâmetro, paredes finas (<1 µm), superfície incrustada, verrucosa, lúmen evidente, ramificações ausentes. Gleba com cristais bipiramidais. Camada micelial composta de hifas hialinas a amareladas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,1-1,8 µm de diâmetro, superfície não incrustada, lúmen não evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas amareladas, com paredes sinuosas e espessas (>1 µm), 3,2-6 µm de diâmetro, não incrustada, lúmen evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas amareladas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas, alongadas a ovaladas, 26,5-79,3 µm de altura × 17,2-58,3 µm de diâmetro.

Substrato: Solo coberto por liteira Hábito: Gregário ou solitário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: América central (CALONGE & MATA, 2006), Brasil – Amazonas (CABRAL et al., 2014a), Ceará (TRIERVEILER-PEREIRA et al., 2011; SOUSA et al., 2014), Paraíba (SOUSA et al., 2014), Paraná (ALVES & CORTEZ, 2016), Pernambuco (TRIERVEILER- PEREIRA et al., 2011) e Rio Grande do Norte (SOUSA et al., 2014). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'25.37''S, 35°12'51.83''W, 59 m, 26/V/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 06 (UFRN–Fungos 2890).

Comentários: Geastrum lloydianum é caracterizada por apresentar basidioma expandido arqueado, endoperídio escuro asperulado, pedicelado, presença de apófise, glabra, e peristômio cônico, regularmente sulcado. Se assemelha com G. entomophilum por apresentar basidioma expandido arqueado e endoperídio escuro asperulado, porém difere desta última que apresenta endoperídio séssil com hifas vermiformes e peristômio fibriloso. G. elegans, G. pectinatum e G. kotlabae também apresentam peristômio regularmente sulcado, contudo, não apresentam 73 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

endoperídio escuro. Além disso, G. elegans apresenta endoperídio séssil e basidiosporos maiores (até 4,5-7 μm diam.), G. pectinatum apresenta peristômio longo e apófise estriada e G. elegans apresenta endoperídio verrucoso e raios fortemente higroscópicos (SUNHEDE, 1989; PEGLER et al., 1995). Ponce de Leon (1968) ao revisar as coleções tipo, considera Geastrum lloydianum e G. hariotii Lloyd como sinônimos, entretanto, Trierveiler-Pereira & Silveira (2012) separam estas duas espécies, principalmente pelo tamanho dos basidiosporos, 5-6 μm em G. lloydianum e 3-4 μm em G. hariotii. Assim também, Trierveiler-Pereira & Silveira (2017) reconsideraram Geastrum reinkingii Lloyd basicamente pelo tamanho dos basidiosporos (3,5-4,5 μm diam). Desta forma, essa espécie necessita de uma revisão morfológica e filogenética molecular com os espécimes do tipo. Portanto, foi considerado no presente trabalho, Geastrum lloydianum, seguindo Ponce de Leon (1968).

74 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 20 - Geastrum lloydianum: a. Basidioma expandido; b. Peristômio; c. Apófise e pedicelo; d. Basidiosporos; e. Capilicio; f. Cristal na gleba. Barras: a = 1 cm; b-c = 1 mm; d-f = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.4.3 Geastrum pusillipilosum J.O. Sousa, Alfredo, R.J. Ferreira, M.P Martín & Baseia, Persoonia 37: 235 (2016) (FIG. 21)

Basidioma imaturo epígeo, amarelo loiro claro (N10Y70M30), globoso, 5-7 mm de altura × 5-6 mm de largura, ápice arredondado, superfície incrustada, hirsuta, com pelos longos e flexíveis. Basidioma expandido saculiforme, com 2-4 mm de altura (incluindo peristômio) × 6-8 mm de largura. Exoperídio aberto formando 5-6 raios, revolutos, não higroscópicos. Camada micelial 75 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

amarelo loiro claro (N10Y70M80), superfície incrustada, hirsuta, persistente. Camada fibrosa amarela esbranquiçada (N00Y40M10), superfície papirácea. Camada pseudoparenquimatosa marrom claro (N40Y40M30 a N60Y60M50), persistente. Endoperídio marrom claro (N40Y40M40), subgloboso, 3-4 mm de altura (incluindo peristômio) × 2-4 mm de largura, séssil, superfície glabra. Apófise e Pedicelo ausentes. Peristômio finamente fibriloso, mais claro que o endoperídio, delimitado, mamiforme (<1 mm). Gleba marrom acinzentada (N80Y00M20). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 4,4-6 × 4,3-5,9 µm [ x =

5,2 ± 0,5 × 5,0 ± 0,5 µm, Qm = 1,03, n = 30], ornamentação inconspícua em MOP, verrucoso. Capilício amarelado, 1,2-2,3 µm de diâmetro, paredes retas, finas (<1 µm), superfície incrustada, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada micelial composta de hifas hialinas a amareladas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,3-3,4 µm de diâmetro, superfície não incrustada, lúmen não evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,1-2,3 µm de diâmetro, não incrustada, lúmen evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas a elipsoides, 16,7-38,7 µm de altura × 13,6-30,4 µm de diâmetro.

Substrato: Solo arenoso coberto por liteira. Hábito: Gregário, em ambiente com luminosidade média. Distribuição: Brasil – Ceará (CROUS et al., 2016b), Minas Gerais (CROUS et al., 2016b) e Paraíba (CROUS et al., 2016b). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'39.86''S, 35°3'11.15''W, 2 m, 03/VII/2017, col. Lima, A.A., AAL 46 (UFRN–Fungos 2915).

Comentários: Geastrum pusillipilosum é caracterizada por apresentar basidiomas pequenos (até 17 mm de largura), exoperídio hirsuto, peristômio fibriloso, delimitado e basidiosporos de 5-6,8 µm de diâmetro. Assemelha-se a Geastrum hirsutum, porém a última distingue-se por apresentar basidiomas maiores (15- 20 mm de largura), base subicular e basidiosporos menores (2,5 – 3 μm) (BASEIA & CALONGE, 2006). G. albonigrum e G. inpaense também apresentam porção externa do exoperídio hirsuta. Porém estas espécies diferem por apresentar basidiomas maiores (40 mm de largura) e presença de rizomorfa aderida na base; a primeira possui peristômio não delimitado, camada micelial efêmera, endoperidio e camada pseudoparenquimatosa enegrecidos; a segunda possui peristômio fibriloso a irregularmente sulcado e basidiosporos menores (2,6 -3,8 μm) (CALONGE & MATA, 2004; CABRAL et al., 76 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

2014a). G. pleosporum e G. schweinitzii também apresentam peristômio delimitado, porém ambas possuem basidiomas com até 20 mm e basidiosporos menores basidiosporos menores (até 5 μm), além disso, a primeira diferencia-se por apresentar peristômio até 2 mm de altura e basidiosporos irregulares lisos ou sub-lisos, (DOUANLA-MELI, 2005); e a segunda apresenta subículo bem desenvolvido, crescimento cespitoso e hábito lignícola (SOUSA et al., 2014).

FIGURA 21 - Geastrum pusillipilosum: a. Basidioma expandido e imaturo; b. Basidioma imaturo hirsuto; c. Basidioma expandido com 6 raios; d. Peristômio; e. Basidiosporos; f. Capilício. Barras: a = 1 cm; b-c = 1 mm; d = 0,5 mm; e-f = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

77 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.4.4 Geastrum rusticum Baseia, B.D.B. Silva & T.S. Cabral, Nova Hedwigia 98: 267 (2014) (FIG. 22)

Basidioma imaturo semi-hipógeo, amarelo acinzentado (N40Y50M30), depresso globoso a subgloboso, 10-13 mm de altura × 15-19 mm de largura, ápice arredondado, superfície incrustada com sedimentos, papirácea, presença de subículo. Basidioma expandido saculiforme, com 12-15 mm de altura (incluindo peristômio) × 28-37 mm de largura. Exoperídio aberto formando 5-6 raios, revolutos, não higroscópicos. Camada micelial amarela acinzentada (N40Y50M30), superfície incrustada, papirácea a cotonosa, persistente, desprendendo-se em partes irregulares. Camada fibrosa amarela esbranquiçada (N00Y30M10), superfície coriácea. Camada pseudoparenquimatosa cinza amarronzado (N10Y20M10 a

N30Y50M30), persistente. Endoperídio marrom claro acinzentado (N50Y40M20), subgloboso, 13 mm de altura (incluindo peristômio) × 14 mm de largura, séssil, superfície glabra. Apófise e Pedicelo ausentes. Peristômio fimbriado a fibriloso, concolor com o endoperídio, não delimitado, mamiforme (<1 mm). Gleba cinza amarronzada (N99Y10M20). Basidiosporos amarelados a amarronzados em KOH 5%, globosos, 4,2-5,4 × 4,1-5,2 µm [ x =

4,9 ± 0,3 × 4,7 ± 0,3 µm, Qm = 1,03, n = 30], ornamentação inconspícua em MOP, verrucoso. Capilícios amarelados, 1,5-3,3 µm de diâmetro, paredes retas, finas (<1 µm), superfície incrustada, verrucosa, lúmen evidente, ramificações presentes. Camada micelial composta de hifas hialinas a amareladas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 0,6-1,6 µm de diâmetro, superfície incrustada, lúmen não evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,1-2,5 µm de diâmetro, superfície incrustada, lúmen evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas a elipsoides, 24-47 µm de altura × 18,1-36 µm de diâmetro.

Substrato: madeira morta Hábito: Gregário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Brasil - Ceará (SOUSA et al., 2014), Paraíba (SOUSA et al., 2014) e Rio Grande do Norte (CABRAL et al., 2014b). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'40.11''S, 35°3'17.31''W, 23 m, 03/VII/2017, col. Lima, A.A., AAL 47 (UFRN–Fungos 2916).

78 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Comentários: Geastrum rusticum é caracterizada por apresentar camada micelial incrustada com fragmentos de madeira em decomposição, basidioma imaturo semi-hipogeo, e basidiosporos com ornamentação curta. Se assemelha a G. fimbriatum, mas esta última difere- se pela superfície do endoperídio e ornamentações do basidiosporos (SUNHEDE, 1989; CABRAL et al., 2014b). G. hieronymi também possui basidiomas imaturos semi-hipógeo, camada micelial incrustada com detritos e peristômio fibriloso, contudo, se diferencia de G. rusticum por apresentar um endoperídio pedicelado, com apófise basilar e hifas protuberantes (BATES, 2004; CABRAL et al., 2014b). Em análise filogenética molecular, G. rusticum se agrupa em um clado com G. floriforme Vittad., mas esta última difere pela camada micelial efêmera, endoperídio furfuráceo e basidiosporos maiores (5-7 μm) (CABRAL, et al., 2014b).

FIGURA 22 - Geastrum rusticum: a. Basidioma expandido; b. Basidioma imaturo; c. Basidiosporo; d. Capilicio. Barras: a-b = 1 cm; c-d= 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.4.5 Geastrum schweinitzii (Berk. & M.A. Curtis) Zeller, Mycologia 40 (6): 649 (1948) (FIG. 23) 79 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Basidioma imaturo epígeo, branco amarelado (N00Y30M10) a amarelo amarronzado

(N20Y50M30), subgloboso a napiforme, 4-10 mm de altura × 4-8 mm de largura, ápice umbonado, superfície não incrustada, tomentosa, crescendo sobre subículo esbranquiçado

(N00Y30M10), rizomorfa aderida, até 18 mm de comprimento, não incrustada. Basidioma expandido saculiforme, com 3-7,5 mm de altura (incluindo peristômio) × 7-15 mm de largura. Exoperídio aberto formando 5-9 raios, revolutos, não higroscópicos. Camada micelial branca amarelada (N00Y50M10) a amarela amarronzada (N20Y60M30), superfície não incrustada, tomentosa, persistente. Camada fibrosa branca amarelada (N00Y30M10), superfície papirácea.

Camada pseudoparenquimatosa marrom amarelada (N50Y60M40), persistente a não persistente, desprendendo-se em partes irregulares. Endoperídio bege (N10Y30M10) a marrom acinzentado (N60Y30M20), globoso a subgloboso, 2-5 mm de altura (incluindo peristômio) × 3- 6 mm de largura, séssil, superfície glabra, pruinosa. Apófise e Pedicelo ausentes. Peristômio finamente fimbriado, cinza esbranquiçado (N10Y10M00), delimitado, delimitação mais clara que o endoperídio, mamiforme (<1 mm). Gleba cinza enegrecida (N99Y00M00). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 3,7-4,8 × 3,5-4,8 µm [ x

= 4,3 ± 0,3 × 4,2 ± 0,3 µm, Qm = 1,03, n = 30], ornamentação inconspícua em MOP, verrucoso. Capilícios amarronzados, 1,7-4,4 µm de diâmetro, paredes retas, finas (<1 µm), superfície incrustada, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada micelial composta de hifas hialinas, com paredes sinuosas, finas (<1 µm), 1,2-4,2 µm de diâmetro, superfície não incrustada, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas, finas (<1 µm), 1,0-3,4 µm de diâmetro, não incrustada, lúmen não evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas a amareladas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas a alongadas, 16,4-47,0 µm de altura × 10,7-35,8 µm de diâmetro. Rizomorfa composta por hifas hialinas, finas (<1 µm), apresentando cristais do tipo prismas bi piramidais agrupados e prismas oblíquos não agrupados.

Substrato: Madeira morta e cupinzeiro. Hábito: Cespitoso, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: África, América do Norte, América do Sul, Ásia e Oceania (PONCE DE LEÓN, 1968). Brasil - Amazonas (CABRAL et al., 2014a), Bahia (TRIERVEILER-PEREIRA et al., 2009b), Minas Gerais (ALFREDO et al., 2016) Paraíba (SOUSA et al., 2014), Pernambuco (KIMBROUGH et al., 1994-1995; BASEIA et al., 2003; LEITE & BASEIA, 2007; TRIERVEILER-PEREIRA et al., 2011), Rio Grande do Norte (SOUSA et al., 2014), Rio Grande do Sul (CORTEZ et al., 2008), São Paulo (BONONI et al., 1981; BASEIA et al., 2003). 80 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'27.04''S, 35°12'58.28''W, 54 m, 06/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 14 (UFRN–Fungos 2894). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15’39.40”S, 35°3’16.16”W, 49 m, 03/VII/2017, col. Lima, A.A., AAL 44 (UFRN– Fungos 2913).

Comentários: Geastrum schweinitzii é caracterizada por ser lignícola, apresentar hábito cespitoso, crescendo sobre subículo branco amarelado, basidioma saculiforme, endoperídio séssil, peristômio fibriloso, delimitado (SOUSA et al., 2014). Se assemelha a G. pusillipilosum, porém essa última difere-se pela camada micelial hirsuta e basidiosporos maiores (5,0-6,8 µm) (CROUS, et al., 2016b). G. hirsutum, G. lilloi, G. subiculosum e G. pleosporum apresentam presença de subículo e basidioma saculiforme, porém, G. hirsutum possui camada micelial hirsuta e basidiosporos menores (2.5-3μm) (BASEIA & CALONGE, 2006); G. lilloi apresenta exoperídio higroscópico e presença de microesclereideos na gleba (LEITE et al., 2011); G. subiculosum possui camada micelial lisa e basidiosporos menores (2,4-3,3 μm); G. pleosporum possui camada micelial que se separa facilmente da camada fibrosa e esporos irregulares, lisos a sub-lisos (DOUANLA-MELI, 2005). Esta espécie geralmente é encontrada crescendo sobre madeira, porém, algumas amostras desse trabalho ocorreram em cupinzeiro em decomposição, no qual os espécimes mostraram uma diferenciação principalmente quanto a coloração do exoperídio, com tons mais escuros, se comparado aos espécimes que ocorreram em madeira morta.

81 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 23 - Geastrum schweinitzii: a. Basidioma expandido em madeira morta; b. Basidioma expandido em cupinzeiro; c. Basidioma imaturo; d. Peristômio; e. Basidiosporos; f. Capilício. Barras: a-b = 1 cm; c-d = 1 mm; e-f = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.4.6 Geastrum triplex Jungh., Tijdschrift voor Natuurlijke Geschiedenis en Physiologie 7: 287 (1840) (FIG. 24)

Basidioma imaturo epígeo, amarelo esverdeado (Y90M70C70), subgloboso, 6-8 mm de altura × 5,5-9 mm de largura, ápice umbonado, superfície papirácea, não incrustada, com rizomorfa aderida. Basidioma expandido saculiforme a arqueado, com 8 mm de altura (incluindo peristômio) × 26 mm de largura. Exoperídio aberto formando 5 raios, revolutos, não 82 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

higroscópicos. Camada micelial amarela esverdeada (Y90M70C70), superfície papirácea, não incrustada, persistente ou desprendendo-se em partes irregulares. Camada fibrosa bege

(Y30M10C00), superfície papirácea. Camada pseudoparenquimatosa marrom (N60Y80M50), formando colar proeminente, persistente. Endoperídio marrom acinzentado (N70Y60M40), subgloboso, 9 mm de altura (incluindo peristômio) × 13 mm de largura, séssil, superfície glabra. Apófise e Pedicelo ausentes. Peristômio finamente fimbriado, mais claro que o endoperídio, delimitado, delimitação mais escura que o endoperídio, mamiforme (<1 mm). Gleba cinza

(N80Y20M00). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 4,8-6 × 4,6-5,8 µm [ x =

5,4 ± 0,3 × 5,2 ± 0,3 µm, Qm = 1,03, n = 30], ornamentação evidente em MOP, verrucoso. Capilício amarronzado, 3,1-6,2 µm de diâmetro, paredes retas, finas (<1 µm), superfície incrustada, verrucosa, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada micelial composta de hifas hialinas a amareladas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 4,8-6,6 µm de diâmetro, superfície não incrustada, lúmen não evidente, ramificações presentes, septadas e grampos de conexão. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 2,2-5,3 µm de diâmetro, não incrustada, lúmen evidente, ramificações presentes. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas a amareladas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas, ovaladas a alongadas, 19-63 µm de altura × 13,1-33,3 µm de diâmetro.

Substrato: Solo coberto por liteira. Hábito: Gregário ou solitário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: América do Sul – África, América do Norte, América do Sul e Oceania (CUNNINGHAM, 1944; BOTTOMLEY, 1948; DISSING & LANGE, 1962; LIU, 1984), Ásia (CUNNINGHAM, 1944; DISSING & LANGE, 1962; LIU, 1984), Europa (CUNNINGHAM, 1944; BOTTOMLEY, 1948; DISSING & LANGE, 1962; LIU, 1984; PEGLER et al., 1995; MOYERSOEN & DEMOULIN, 1996). Brasil - Amazonas (CABRAL et al., 2014a), Ceará (SOUSA et al., 2014), Minas Gerais (ALFREDO et al., 2016), Paraíba (SOUSA et al., 2014), Paraná (DE MEIJER, 2006), Pernambuco (TRIERVEILER-PEREIRA et al., 2011; DRECHSLER-SANTOS et al., 2008), Rio Grande do Norte (LEITE e BASEIA, 2007), Rio Grande do Sul (RICK, 1961), Santa Catarina (SOBESTIANSKY, 2005), São Paulo (BASEIA et al., 2003). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'12.71''S, 35°12'59.41''W, 93 m, 06/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 11 (UFRN–Fungos 2893). 83 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Comentários: Geastrum triplex é caracterizada por apresentar basidiomas robustos (até 150 mm), camada pseudoparenquimatosa formando um colar em torno da base do endoperídio, peristômio fibriloso delimitado e camada micelial escamosa formada por hifas ramificadas e com grampos de conexão (SOTO & WRIGHT, 2000). Geastrum melanocephalum também apresenta camada micelial escamosa e colar ao redor do endoperidio, como também é filogeneticamente próxima a G. triplex, porém difere-se por apresentar endoperídio efêmero e pedicelo (KASUYA et al., 2012). O colar em volta do endoperidio também pode ocorrer em G. fimbriatum e G. morganii, sendo que a primeira difere por apresentar camada micelial incrustada e peristômio não delimitado, enquanto a segunda possui peristômio sulcado não delimitado. G. saccatum também pode ser confundido com G. triplex, no entanto, G. saccatum não possui colar formado pela camada pseudoparenquimatosa (SUNHEDE, 1989).

84 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 24 - Geastrum triplex: a. Basidioma expandido; b. Basidioma imaturo; c. Peristômio; d. Basidiosporos; e. Capilício; f. Hifas da camada micelial. Barras: a = 1 cm; b-c = 1 mm; d-f = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.4.7 Geastrum sp. nov. 1 (FIG. 25)

Basidioma imaturo epígeo, amarelo alaranjado (N10Y80M30), globoso, 3 mm de altura × 3 mm de largura, ápice arredondado, superfície incrustada, hirsuta, rizomorfa aderida na base, até 15 mm de comprimento, incrustada. Basidioma expandido saculiforme, com 3,5-6 mm de altura (incluindo peristômio) × 10-18 mm de largura. Exoperídio aberto formando 5-6 raios, 85 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

revolutos, não higroscópicos. Camada micelial amarela alaranjada (N10Y80M40), superfície incrustada, hirsuta, persistente. Camada fibrosa branca a amarelada (N00Y00M00 a N00Y10M00), superfície papirácea. Camada pseudoparenquimatosa marrom acinzentada (N40Y50M40), persistente. Endoperídio marrom acinzentado (N60Y60M40), globoso a subgloboso, 2-5 mm de altura (incluindo peristômio) × 3-7 mm de largura, séssil, superfície glabra. Apófise e Pedicelo ausentes. Peristômio finamente fibriloso, delimitado, mais claro que o endoperídio, mamiforme (<1 mm). Gleba cinza enegrecida (N99Y00M00). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 4,8-6,3 × 4,7-6,1 µm [ x

= 5,5 ± 0,4 × 5,3 ± 0,4 µm, Qm = 1,03, n = 30], ornamentação evidente em MOP, verrugas com distribuição irregular, com apíce truncado. Capilício amarronzado, 2,9-5,6 µm de diâmetro, paredes retas a sinuosas, finas (<1 µm), superfície incrustada, lúmen não evidente, ramificações ausentes, terminações afiladas. Camada micelial composta de hifas amareladas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,8-3,7 µm de diâmetro, superfície não incrustada, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,5-2,8 µm de diâmetro, não incrustada, lúmen não evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas, ovaladas a alongadas, 21,3-60,8 µm de altura × 15,8-29,7 µm de diâmetro. Rizomorfa composta por hifas hialinas, finas (<1 µm), apresentando cristais do tipo prismas bipiramidais não agrupados a agrupados ou agregados como rosa.

Substrato: Solo coberto por liteira. Hábito: Gregário ou solitário, em ambiente com luminosidade média. Distribuição: Brasil – Rio Grande do Norte. Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'22.52''S, 35°12'57.86''W, 64 m, 06/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 10 (UFRN–Fungos 2892).

Comentários: Esta espécie é caracterizada por apresentar basidiomas pequenos (até 18 mm de largura), camada micelial hirsuta, presença de rizomorfa, peristômio finamente fibriloso, delimitado e basidiosporos de 4,7- 6,1 µm, com ornamentação verrucosa, verrugas irregulares, truncadas. Assemelha-se a Geastrum pusillipilosum por apresentar basidiomas pequenos, camada micelial hirsuta e peristômio fibriloso delimitado, porém esta última difere-se por apresentar subículo, e basidiosporos levemente maiores (5-6,8 µm), com ornamentação densamente verrucosa e colunar (CROUS et al., 2016b). G. schweinitzii e G. pleosporum 86 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

também apresentam basidiomas pequenos (até 20 mm), peristômio delimitado, porém, a primeira diferencia-se por apresentar presença de subículo bem desenvolvido, crescimento cespitoso e basidiosporos menores (até 5 μm) (SOUSA et al., 2014); a segunda apresenta peristômio de até 2 mm de altura e basidiosporos irregulares lisos ou sub-lisos, com até 5 μm (DOUANLA-MELI, 2005). Pode ser confundida também com Geastrum hirsutum, porém esta distingue-se por apresentar base subicular e basidiosporos menores (2,5 – 3,0 μm) (BASEIA & CALONGE 2006). Este é o primeiro registro para o mundo.

87 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 25 - Geastrum sp. nov. 1: a. Basidioma expandido; b. Basidioma imaturo; c. Camada micelial; d. Peristômio; e-f. Basidiosporos; g-h. Capilicio; i. Cristais da rizomorfa. Barras: a = 1 cm; b-d = 1 mm; e, g, i = 5 μm; f, h = 2 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor. 88 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.4.8 Geastrum sp. nov. 2 (FIG. 26)

Basidioma imaturo epígeo, amarelo esbranquiçado (N00Y50M20) a amarelo acinzentado

(N60Y99M40), subgloboso a oval, 17-18 mm de altura × 14-16 mm de largura, ápice umbonado, superfície incrustada, tomentosa, nervurada, com ápice com hifas protuberantes, rizomorfa aderida na base, até 17 mm de comprimento, incrustada. Basidioma expandido saculiforme, com 10 mm de altura (incluindo peristômio) × 35 mm de largura. Exoperídio aberto formando

6 raios, revolutos, não higroscópicos. Camada micelial amarela esbranquiçada (N00Y50M20) a amarela acinzentada (N60Y99M40), superfície nervurada, papirácea a levemente coriácea, hirsuta nas pontas dos raios, persistente, desprendendo-se em partes irregulares. Camada fibrosa amarela rosada (N00Y30M10), superfície papirácea. Camada pseudoparenquimatosa marrom escuro (N90Y90M70), persistente. Endoperídio cinza amarronzado (N80Y10M20), subgloboso, 9 mm de altura (incluindo peristômio) × 15 mm de largura, séssil, superfície glabra. Apófise e Pedicelo ausentes. Peristômio fibriloso a lacerado, concolor com o endoperídio, não delimitado, aplanado. Gleba cinza enegrecida (N99Y00M00). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos, 3,6-5,1 × 3,5-5,0 µm [x = 4,3 ± 0,4 × 4,1

± 0,4 µm, Qm = 1,03, n = 30], ornamentação inconspícua em MOP, verrucoso, verrugas curtas a colunares, arredondadas ou truncadas no ápice. Capilícios amarronzados, 2,3-6,0 µm de diâmetro, paredes retas, finas (<1 µm), superfície incrustada, verrucosa, lúmen evidente, ramificações presentes. Camada micelial composta de hifas hialinas a amareladas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 0,7-3,0 µm de diâmetro, superfície incrustada, lúmen não evidente, ramificações presentes. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,2-4,5 µm de diâmetro, superfície incrustada, lúmen não evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas amareladas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas a alongadas, 27,3-56,6 µm de altura × 20,7-40,9 µm de diâmetro. Rizomorfa composta por hifas hialinas, finas (<1 µm), apresentando cristais do tipo primas bipiramidais não agrupados ou agregados como rosa.

Substrato: Solo argiloso, coberto por liteira. Hábito: Gregário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Brasil – Rio Grande do Norte. 89 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'29.41''S, 35°12'58.37''W, 67 m, 06/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 15 (UFRN–Fungos 2895).

Comentários: Esta espécie é caracterizada por apresentar camada micelial nervurada na porção basal e hirsuta na porção apical, presença de rizomorfa, endoperídio séssil, peristômio aplanado fibriloso, não delimitado e basidiosporos de 3,5-5,0 µm, com verrugas curtas a colunares, arredondadas ou truncadas no ápice. G. albonigrum e G. inpaense também apresentam presença de rizomorfa e peristômio fibriloso, porém G. albonigrum possui camada micelial densamente hirsuta, efêmera, endoperidio e camada pseudoparenquimatosa enegrecidos (CALONGE & MATA, 2004); G. inpaense possui camada micelial densamente hirsuta, peristômio delimitado e basidiosporos menores (2,6 -3,8 μm) (CABRAL et al., 2014a). Pode ser confundida com G. javanicum, porém esta difere-se por apresentar camada micelial velutina e efêmera formando um “cup” sob o basidioma, peristômio delimitado e presença de subículo (SOUSA et al., 2014). Este é o primeiro registro para o mundo.

90 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 26 - Geastrum sp. nov. 2: a. Basidioma expandido e imaturo; b. Basidioma imaturo com hifas protuberantes no ápice; c. Camada micelial; d. Peristômio; e-f. Basidiosporos; g-h. Capilicio; i. Cristais da rizomorfa. Barras: a = 1 cm; b, d = 0,5 mm; c = 1 mm; e, g, i = 5 μm; f = 2 μm; h = 1 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor. 91 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.4.9 Geastrum sp. nov. 3 (FIG. 27)

Basidioma imaturo epígeo, marrom alaranjado (N50Y90M50), subgloboso, 10-16 mm de altura × 9-20 mm de largura, ápice arredondado a umbonado, superfície sem incrustações, tomentosa, verruculosa, papirácea. Basidioma expandido saculiforme a arqueado, com 7-19 mm de altura (incluindo peristômio) × 25-53 mm de largura. Exoperídio aberto formando 4-7 raios, arqueados a revolutos, não higroscópicos. Camada micelial marrom alaranjada (N50Y90M50), superfície não incrustada, toemntosa, verruculosa, papirácea a levemente coriácea, persistente.

Camada fibrosa marrom claro (N30Y50M30), superfície papirácea. Camada pseudoparenquimatosa marrom (N40Y50M20) formando um colar proeminente em alguns basidiomas, persistente ou desprendendo-se em partes irregulares. Endoperídio marrom acinzentado (N50Y40M20), subgloboso, 6-10 mm de altura (incluindo peristômio) × 7-16 mm de largura, séssil, superfície glabra. Apófise e Pedicelo ausentes. Peristômio fibriloso a lacerado, concolor com o endoperídio, não delimitado, aplanado. Gleba marrom acinzentada

(N90Y60M20). Basidiosporos amarelados a amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 4,5-6,3(6,9)

× 4,1-6,4 µm [ x = 5,6 ± 0,4 × 5,5 ± 0,4 µm, Qm = 1,04, n = 30], ornamentação conspícua em MOP, verrugas colunares, arredondadas no ápice, apículo reduzido. Capilícios amarelados a amarronzados, 1,5-4,7 µm de diâmetro, paredes retas, finas (<1 µm), superfície incrustada, verrucosa, lúmen evidente, ramificações presentes. Camada micelial composta de hifas amareladas, com paredes sinuosas, finas (<1 µm), 1,1-4,3 µm de diâmetro, infladas nas pontas, superfície não incrustada, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas, finas (<1 µm), 1,4-3 µm de diâmetro, superfície não incrustada, lúmen evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas a amareladas, com paredes finas (<1 µm), ovaladas, alongadas a clavadas, 18,5-74 µm de altura × 13,8-51,4 µm de diâmetro.

Substrato: Solo coberto por liteira Hábito: Gregário ou solitário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Brasil – Rio Grande do Norte Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'39.16''S, 35°3'19.06"W, 24 m, 05/V/2017, col. Lima, A.A., AAL 33 (UFRN–Fungos 2906). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'39.16''S, 92 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

35°3'19.06"W, 24 m, 05/V/2017, col. Lima, A.A., AAL 34 (UFRN–Fungos 2907). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'37.99''S, 35°3'21.45"W, 18 m, 05/V/2017, col. Lima, A.A., AAL 36 (UFRN–Fungos 2909). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'37.59''S, 35°3'21.93"W, 13 m, 05/V/2017, col. Lima, A.A., AAL 37 (UFRN– Fungos 2910).

Comentários: Esta espécie é caracterizada por apresentar camada micelial verruculosa, persistente e sem incrustações, endoperídio séssil e peristômio fibriloso, não delimitado e presença de colar proeminente em alguns basidiomas. Assemelha-se a G. argentinum e G. echinulatum por possuir endoperídio séssil e peristômio fibriloso não delimitado, porém G. argentinum difere-se por apresentar presença de subículo, camada micelial dupla, desprendendo-se com facilidade, basidiomas maiores (36-75 mm) e basidiosporos menores (4,8-5,6 µm) com verrugas cilindricas bem regulares (ZAMORA et al., 2013); enquanto G. echinulatum difere-se pela presença de subículo, basidiomas menores (18-22 mm), as hifas protuberantes do exoperídio são densamente organizadas e os basidiosporos são levemente menores (3,8- 5 μm) (SILVA et al., 2013). Pode ser confundida com G. javanicum, contudo esta última difere-se por apresentar subículo, camada micelial efêmera, normalmente formando um “cup” sob o basidioma e peristômio delimitado (SOUSA et al., 2014). Outras espécies de Geastrum apresentam formação de colar pela camada pseudoparenquimatosa como G. litchiforme, G. melanocephalum e G. triplex, porém a primeira distingue-se por apresentar camada micelial com tufos piramidais e basisdiosporos menores (3.2–3.8 μm) (HEMMES & DESJARDIN, 2011); a segunda difere-se por apresentar endoperídio efêmero e pedicelo (KASUYA et al., 2012); enquanto a ultima apresenta peristômio delimitado e camada micelial escamosa formada por hifas ramificadas e com grampos de conexão (SOTO & WRIGHT, 2000). Este é o primeiro registro para o mundo.

93 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 27 - Geastrum sp. nov. 3: a. Basidioma expandido e imaturo; b. Basidioma expandido formando colar; c. Basidioma imaturo com ápice umbonado; d. Peristômio; e-f. Basidiosporos; g-h. Capilicio; i. Hifas com pontas infladas da camada micelial. Barras: a-b = 1 cm; c-d = 1 mm; e, g, i = 5 μm; f = 2 μm; h = 1 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor. 94 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.4.10 Geastrum sp. nov. 4 (FIG. 28)

Basidioma imaturo semi-hipógeo, branco amarelado (N00Y10M00), subgloboso, 7-9 mm de altura × 8-11 mm de largura, ápice arredondado, superfície da base fortemente incrustada de areia, cotonosa, superfície do ápice não incrustada, papirácea. Basidioma expandido saculiforme a arqueado, com 7-14 mm de altura (incluindo peristômio) × 10-20 mm de largura. Exoperídio aberto formando 5-7 raios, arqueados a revolutos, não higroscópicos. Camada micelial branca amarelada (N00Y10M00), superfície fortemente incrustada, cotonosa na base a papirácea na ponta dos raios, persistente. Camada fibrosa amarela clara (N00Y40M10), superfície coriácea. Camada pseudoparenquimatosa marrom claro (N50Y60M30) a marrom escuro (N80Y60M40), persistente. Endoperídio marrom acinzentado (N80Y50M30 a N90Y70M40), depresso-globoso a subgloboso, 4-6 mm de altura (incluindo peristômio) × 5-9 mm de largura, sub-séssil, superfície glabra. Apófise e Pedicelo ausente. Peristômio finamente fimbriado, mais escuro que o endoperídio, delimitado, aplanado. Gleba marrom (N70Y80M540). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 5,7-6,9 × 5,5-6,7 µm [ x

= 6,4 ± 0,3 × 6,2 ± 0,4 µm, Qm = 1,03, n = 30], ornamentação conspícua em MOP, densamente verrucoso. Capilícios amarronzados, 2-3,4 µm de diâmetro, paredes retas, finas (<1 µm), superfície incrustada, densamente verrucosa, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada micelial composta de hifas hialinas, com paredes retas, finas (<1 µm), 0,8-2 µm de diâmetro, superfície incrustada, lúmen não evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas, finas (<1 µm), 1,2-2,7 µm de diâmetro, superfície incrustada, lúmen não evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas, paredes finas (<1 µm), elipsoides a irregulares, 19,7-38,8 µm de altura × 13,7-25,7 µm de diâmetro.

Substrato: Solo arenoso. Hábito: Gregário ou solitário, em ambiente com luminosidade alta. Distribuição: Brasil – Rio Grande do Norte. Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'39.19''S, 35°3'14.35''W, 35 m, 03/VII/2017, col. Lima, A.A., AAL 45 (UFRN–Fungos 2914).

95 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Comentários: Esta espécie se caracteriza por apresentar basidiomas pequenos (até 20 mm de largura), exoperídio totalmente incrustado com sedimentos, endoperídio com curto pedicelo, peristômio finamente fimbriado a fibriloso, delimitado mais escuro que o endoperídio e basidiosporos com 5,5-6,7 µm de diâmetro. Assemelha-se com Geastrum arenarium, contudo esta espécie apresenta basidiomas maiores (15-40 mm), raios higroscópicos e basidiosporos menores (até 4,5 μm) (ZAMORA et al., 2015). Outra espécie com macromorfologia similar é G. benitoi, porém esta difere-se por apresentar basidiomas maiores (15-35 mm), raios sub- higroscópicos e basidiosporos menores (até 5,0 μm) (ZAMORA et al., 2015). Também pode ser confundida com G. floriforme, contudo, esta ultima possui basidiomas maiores (12-44 mm), camada micelial efêmera, raios higroscópicos, endoperídio furfuráceo e peristômio não delimitado (SUNHEDE, 1989). G. campestre também possui camada micelial com incrustações e peristômio delimitado, porém esta espécie diferencia-se por apresentar basidiomas maiores (15-65 mm), endoperídio verrucoso e peristômio sulcado (SUNHEDE, 1989). Outras espécies de Geastrum possuem basidiomas menores como G. hirsutum, G. pusillipilosum e G. schweinitzii, entretanto, a primeira difere-se por apresentar base subicular, camada micelial hirsuta e basidiosporos menores (2,5 – 3 μm) (BASEIA & CALONGE, 2006); a segunda, por sua vez, apresenta camada micelial hirsuta e endoperidio séssil (CROUS et al., 2016b); e a última apresenta subículo bem desenvolvido, crescimento cespitoso, habito lignícola e basidiosporos menores (até 5 μm) (SOUSA et al., 2014). Este é o primeiro registro para o mundo.

96 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 28 - Geastrum sp. nov. 4: a. Basidioma expandido e imaturo; b. Basidioma imaturo incrustado; c. Camada micelial incrustada; d. Peristômio; e-g. Basidiosporos; f-h. Capilicio. Barras: a = 1 cm; b = 1mm; c-d = 0,5 mm; e-f = 5 μm; g-h = 1 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor. 97 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.4.11 Geastrum aff. hieronymi Henn., Hedwigia 36: 211 (1897) (FIG. 29)

Basidioma imaturo semi-hipógeo, amarelo pálido (N00Y70M20) na porção apical, branco

(N00Y00M00) na porção basal, subgloboso, 6-10 mm de altura × 9-11 mm de largura, ápice arredondado, superfície do ápice não incrustada, papirácea, superfície da base fortemente incrustada com areia, cotonosa. Basidioma expandido plano a arqueado, com 6-8 mm de altura (incluindo peristômio) × 13-26 mm de largura. Exoperídio aberto formando 6-9 raios, planos a involutos, sub-higroscópicos. Camada micelial branca (N00Y00M00) a amarelo pálido

(N00Y70M20), superfície fortemente incrustada, cotonosa na base a papirácea na ponta dos raios, persistente. Camada fibrosa branca (N00Y00M00) a amarelada (N00Y10M00), superfície coriácea. Camada pseudoparenquimatosa marrom (N80Y60M50), persistente. Endoperídio amarelo amarronzado (N50Y60M30) a marrom claro (N40Y50M40), depresso-globoso a subgloboso, 4-8 mm de altura (incluindo peristômio) × 4-10 mm de largura, pedicelado, superfície com hifas protuberantes. Apófise inconspícua, concolor com o endoperídio, glabra. Pedicelo curto (até 1mm de altura), mais claro que o endoperídio. Peristômio finamente fimbriado a fibriloso, concolor com o endoperídio, não delimitado, mamiforme (<1 mm). Gleba marrom (N80Y70M40). Basidiosporos amarelados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 4,9-6,9 × 4,9-6,6 µm [ x =

5,9 ± 0,4 × 5,7 ± 0,4 µm, Qm = 1,04, n = 30], ornamentação conspícua em MOP, densamente verrucoso, apículo reduzido. Capilícios amarelados, 1,5-4,1 µm de diâmetro, paredes retas, finas (<1 µm), superfície incrustada, verrucosa, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada micelial composta de hifas hialinas a amareladas, com paredes retas, finas (<1 µm), 0,9-1,4 µm de diâmetro, superfície incrustada, lúmen evidente, ramificações ausentes. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes sinuosas, finas (<1 µm), 1,1-2,5 µm de diâmetro, superfície incrustada, lúmen evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas, paredes finas (<1 µm), subglobosas, ovaladas a alongadas, 13,9-34,7 µm de altura × 12,0-27,0 µm de diâmetro.

Substrato: Solo arenoso. Hábito: Gregário ou solitário, em ambiente com luminosidade média. 98 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Distribuição: Estados Unidos (BATES, 2004), Argentina (DOMINGUEZ DE TOLEDO, 1989; DIOS et al., 2011; KUHAR et al., 2012) e Brasil - Bahia (TRIERVEILER-PEREIRA et al., 2009b) e Pernambuco (LEITE et al., 2007). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15'53.84''S, 35°2'42.95''W, 39 m, 10/VIII/2016, col. Lima, A.A., AAL 23 (UFRN–Fungos 2900). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°16'1.75''S, 35°2'33.64''W, 32 m, 15/IV/2017, col. Lima, A.A.; Nascimento, J.A., AAL 32 (UFRN–Fungos 2905).

Comentários: Geastrum hieronymi é caracterizada por apresentar basidiomas arqueados, camada micelial incrustada, endoperídio pedicelado com hifas protuberantes, peristômio fibriloso, não delimitado e basidiosporos verrucosos. As amostras aqui descritas têm sua morfologia estreitamente relacionada a G. hieronymi. Contudo, existem algumas variações morfológicas: os basidiomas de G. hieronymi são maiores (26-70 mm de largura), como também os basidiosporos são menores (3-5 µm) (BATES, 2004; LEITE et al., 2007; KUHAR et al., 2012). Esta espécie se assemelha a G. arenarium e G. pseudolimbatum por possuir camada micelial incrustada, endoperídio com hifas protuberantes e peristômio fibriloso, porém G. arenarium possui peristômio delimitado e basidiosporos menores (até 4 µm) (BATES, 2004; KUHAR et al., 2012); G. pseudolimbatum apresenta raios verdadeiramente higroscópicos, peristômio delimitado e basidiosporos maiores (5,5-7 µm) (SUNHEDE, 1989; BATES, 2004). G. campestre também possui endoperídio com hifas protuberantes, no entanto possui peristômio delimitado e basidiosporos maiores (6,4-8 μm) (BATES, 2004).

99 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 29 - Geastrum aff. hieronymi: a. Basidioma expandido e imaturo; b. Basidioma imaturo semi-hipógeo; c. Peristômio; d. Pedicelo reduzido e apófise discreta; e-f. Basidiosporos; g-h. Capilicio; i. hifas protuberantes do endoperídio. Barras: a = 1 cm; b-c = 1mm; d = 0,5 mm; e, g = 5 μm; f, h = 1 μm; i = 20 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor. 100 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.4.12 Geastrum aff. inpaense T.S. Cabral, B.D.B. Silva, I.G. Baseia, Phytotaxa 183: 242 (2014) (FIG. 30)

Basidioma imaturo epígeo, amarelado (N40Y80M30), subgloboso, 11-13 mm de altura × 12-14 mm de largura, superfície densamente hirsuta com incrustações, ápice arredondado, rizomorfa bem desenvolvida, até 60 mm de comprimento, superfície incrustada. Basidioma expandido saculiforme,10-18 mm de altura (incluindo peristômio) × 19-24 mm de largura, com rizomorfa aderida na base. Exoperídio aberto formando 5-8 raios, revolutos, não higroscópicos. Camada micelial amarelada (N40Y80M30), superfície hirsuta com incrustações, desprendendo-se em partes irregulares. Camada fibrosa branca amarelada (N00Y10M00), superfície coriácea.

Camada pseudoparenquimatosa marrom avermelhado (N80Y80M60), rimosa, persistente.

Endoperídio marrom escuro (N90Y90M80), subgloboso, 8-15 mm de altura (incluindo peristômio) × 7-18 mm de largura, séssil, superfície glabra. Apófise e pedicelo ausentes. Peristômio fibriloso a lacerado, fracamente delimitado, mamiforme (< 1 mm de altura), concolor com o endoperídio. Gleba marrom acinzentada (N90Y20M40). Basidiosporos amarronzados em KOH 5%, globosos a subglobosos, 3,8-4,6 × 3,6-4,4 µm [ x

= 4,1 ± 0,2 × 4 ± 0,2 µm, Qm = 1,04, n = 30], ornamentação pouco evidente em MOP, verrucoso. Capilício amarronzado, 2,5-6,0 µm de diâmetro, superfície incrustada, glabra, lúmen evidente, ramificações e inchaços presentes. Camada micelial composta de hifas hialinas a amareladas, com paredes sinuosas e finas (<1 µm), 1,3-4,8 µm de diâmetro, superfície não incrustada, lúmen não evidente. Camada fibrosa formada por hifas hialinas, com paredes retas e finas (<1 µm), 1,8-4,5 µm de diâmetro, lúmen evidente. Camada pseudoparenquimatosa formada por hifas hialinas a amareladas, com paredes finas (<1 µm), subglobosas a ovaladas, 26,6-59,8 µm de altura x 19,9-45,7 µm de diâmetro. Rizomorfa composta por hifas hialinas, finas (<1 µm), apresentando cristais tipo primas bipiramidais, não agrupados.

Substrato: Solo arenoso coberto por liteira. Hábito: Gregário ou solitário, em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Brasil – Amazonas (CABRAL et al., 2014a). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'25.40''S, 35°12'57.02''W, 56 m, 26/V/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 03 (UFRN–Fungos 2889).

101 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Comentários: Geastrum inpaense é caracterizada por apresentar exoperídio saculiforme, camada micelial hirsuta, rizomorfa aderida na base, endoperídio séssil, peristômio fibriloso a sulcado, delimitado, mais claro que o endoperídio e basidiosporos globosos, verrucosos (CABRAL et al., 2014a). As amostras descritas nesse trabalho apesar de possuir morfologia estreitamente relacionada a G. inpaense difere quanto ao tamanho dos basidiosporos: G. inpaense apresenta basidiosporos ligeiramente menores (2,6-3,8 µm) (CABRAL et al., 2014a). Se assemelha a G. albonigrum por apresentar camada micelial hirsuta, presença de rizomorfa e endoperídio séssil, porém esta ultima difere-se por apresentar camada micelial efêmera, endoperídio e camada pseudoparenquimatosa enegrecidos e peristômio não delimitado (CALONGE & MATA, 2004). G. hirsutum e G. pusillipilosum também possuem camada micelial hirsuta e peristômio delimitado, entretanto a primeira difere-se por ausência de rizomorfa, presença de subículo e basidiosporos menores (até 3 µm) (BASEIA & CALONGE, 2006); a segunda difere-se por apresentar basidiomas menores (até 17 mm), além de basidiosporos maiores (5-6,8 µm) (CROUS et al., 2016b).

102 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 30 - Geastrum aff. inpaense: a. Basidioma expandido e imaturo; b. Basidioma imaturo hirsuto; c. Peristômio; d. Basidiosporo; e. Capilicio; f. Cristal da rizomorfa. Barras: a = 1 cm; b-c = 1mm; d-f = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.5 Phallus Junius ex L., Species Plantarum: 1178 (1753)

Este gênero é caracterizado por apresentar basidiomas com forma fálica que, compreende um basidioma imaturo fechado em uma volva que rompe com a maturidade, a partir do qual emerge uma pseudoestipe com uma gleba mucilaginosa fétida (CABRAL et al., 2015). Além disso, pode possuir um indúsio que se estende sob o receptáculo, formando uma rede longa e reticulada (MILLER & MILLER, 1988). 103 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.5.1 Phallus indusiatus Vent., Mém. Inst. Nat. Sci. Arts: 520 (1798) (FIG. 31) Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido fresco com 150-180 mm de altura.

Receptáculo 27-36 mm de altura × 22-34 mm de largura, branco (N00M00C00) a amarelo rosado

(Y10M10C00), campanulado, superfície reticulada, poro apical 3-6 mm de diâmetro.

Pseudoestipe 125-150 mm de altura × 12-16 mm de largura, branco (N00M00C00), cilidrinco, esponjoso, oco. Indusio em desenvolvimento com até ¾ do comprimento do pseudoestipe a bem desenvolvido estendendo-se até o chão, branco (N00M00C00), malhas poligonais, unidas ao

ápice do pseudoestipe. Volva 26-35 mm de altura × 21-35 de largura, branca (N00M00C00), com pigmentos rosas (N00M10C00), globosa, superfície lisa, papirácea. Rizomorfa até 150 mm, aderida na base da volva. Gleba verde oliva (N90C00Y99), mucilaginosa, fétida. Basidiosporos 2,8-4 × 1,1-1,8 µm (x= 3,3 ± 0,1 × 1,5 ± 0,2; Qm= 2,26; n= 30), alongados a cilíndricos, hialinos em KOH 5%, lisos, paredes finas (<1µm). Pseudoestipe composto por hifas pseudoparenquimatosas, 19,8-46,8 × 18,5-44,8 μm, globosas a alongadas-ovoides, hialinas, paredes finas (<1µm). Indusio composto por hifas pseudoparenquimatosas, 20,7-38,5 × 18-31 μm, globosas a alongadas-ovoides, hialinas, paredes finas (<1µm). Volva composta por três camadas: uma camada externa composta de hifas filamentosas, 1,7-7 μm, retas, com partes infladas, hialinas, paredes finas (<1µm), ramificadas, com septos e grampos de conexão; camada intermediária gelatinosa, composta de hifas finas (1,4-2,4 μm de largura), retas, hialinas, ramificadas, com septos e grampos de conexão; camada interna composta de hifas filamentosas, 2,3-10 μm, retas, com partes infladas, hialinas, paredes finas (<1µm), ramificadas, com septos e grampos de conexão; Rizomorfa composta por hifas filamentosas, 7,1-16 μm, hialinas, paredes finas (<1µm), com pontas infladas que parecem se comunicar entre os poros.

Substrato: Serrapilheira e madeira morta. Hábito: Gregário, em ambiente com luminosidade média. Distribuição: Tropical e subtropical (KREISEL, 1996), Brasil (MÖLLER, 1895; LLOYD, 1907; AVERNA-SACCÁ, 1923) – Amazonas (CABRAL et al., 2014a), Espírito Santo (MAGNAGO et al., 2013), Mato Grosso do Sul (BONONI et al., 2017), Paraíba (TRIERVEILER-PEREIRA & BASEIA, 2011), Paraná (DE MEIJER, 2006), Rio de Janeiro (MAGNAGO et al., 2013), Rio Grande do Norte (BASEIA et al., 2006), Rio Grande do Sul (RICK, 1961), Rondônia (TRIERVEILER-PEREIRA et al., 2009a), Santa Catarina 104 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

(MAGNAGO et al., 2013), São Paulo (SYDOW & SYDOW, 1907; VIÉGAS, 1945; BONONI et al., 1981; BONONI, 1984). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21’18.0”S, 35°13’11.0”W, 130 m, 12/V/2016, col. Lima, A.A.; Lima, H.P., AAL 01 (UFRN–Fungos 2887). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°15’37.71”S, 35°3’20.20”W, 10 m, 03/VI/2017, col. Lima, A.A., AAL 38 (UFRN–Fungos 2911).

Comentários: Phallus indusiatus é considerada uma espécie comum nos trópicos (BASEIA et al., 2006). É caracterizada por apresentar receptáculo reticulado, presença de indúsio, geralmente branco, longo, atingindo a base e pigmento purpurado na base da volva e rizomorfa (MAGNAGO et al., 2013). Assemelha-se a Phallus impudicus, mas difere pela ausência de indúsio nesta última. Outras espécies de Phallus que apresentam indúsio são diferenciadas, principalmente, pela coloração do indúsio e da volva, e superfície do receptáculo: Phallus atrovolvatus apresenta indúsio branco, receptáculo ruguloso e volva preta (CALONGE et al., 2005); Phallus cinnabarinus apresenta indúsio laranja a avermelhado e volva amarelo pálido a marrom (CABRAL et al., 2015); Phallus duplicatus apresenta um indúsio rudimentar, branco amarelado e volva branca avermelhada a vermelho pálido (CORTEZ et al., 2011a); Phallus luteus apresenta indúsio amarelo e volva rosa pálido a roxo avermelhado (KASUYA, 2008); Phallus merulinus apresenta indúsio branco, receptáculo liso e volva branca (CHEYPE, 2010); Phallus multicolor apresenta indúsio laranja e volva branca; Phallus rubrovolvatus apresenta volva vermelha (CHEYPE, 2010). Alguns espécimes analisados nesse trabalho apresentaram indúsio em desenvolvimento com até ¾ do comprimento, além de receptaculo com retículos rasos e volva escamosa.

105 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 31 - Phallus indusiatus: a. Basidioma expandido; b. Volva; c. Receptáculo; d. Basidiosporos; e. Hifas do pseudoestipe; f. Hifas da camada externa da volva; g. Hifas da rizomorfa. Barras: a-c = 1 cm; d-g = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

106 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

5.1.6 Scleroderma Pers., Synopsis methodica fungorum: xiv, 150 (1801)

Este gênero caracteriza-se por apresentar basidioma globoso, subgloboso, com presença ou ausência de escamas ou escâmulas. O perídio pode ser de espessura fina ou espessa. A gleba formada por uma massa de esporos e ausência de capilícios. Quando imaturo, a gleba apresenta textura compacta, transformando-se numa massa pulverulenta na maturidade, apresentando coloração variada, dependendo do seu estágio de desenvolvimento (GUZMÁN, 1970; MILLER & MILLER, 1988; ALEXOPOULOS et al., 1996).

5.1.6.1 Scleroderma dunense B.D.B. Silva, Sulzbacher, Grebenc, Baseia & M.P. Martín, Persoonia 36: 415 (2016) (FIG. 32) Basidioma epígeo, depresso subgloboso a subgloboso, 6-14 mm de altura × 9-20 mm de diâmetro, séssil, base unida ao substrato por um tufo de micélio e rizomorfas. Perídio composto de duas camadas, fino, <1 mm de espessura, amarelo pálido (N10Y70M20 a N30Y70M40), superfície papirácea a coriácea, parcialmente lisa na base e craquelada na parte superior, com escamas pequenas e finas, castanho claro (N30Y70M30) a marrom escuro (N90Y50M50). Deiscência irregular, poro apical lacerado. Gleba compacta quando jovem, tornando-se pulverulenta na maturidade, cinza esverdeado (Y90M90C80). Basidiosporos 7,9-11,2 × 7,9-11 µm (x= 9,5 ± 0,7 × 9,2 ± 0,8; Qm= 1,03; n= 30), globosos a subglobosos, equinulado, marrom escuro em KOH 5%. Exoperídio composto de hifas entrelaçadas, hialinas a amareladas, 2,5-5,3 μm de diâmetro, paredes finas (<1 μm), ramificadas, septadas. Endoperídio composto de hifas entrelaçadas, hialinas, 3-7,4 μm de diâmetro, paredes finas (<1 μm), septadas.

Substrato: Solo arenoso coberto de folhiços. Hábito: Solitário e gregário em ambiente com luminosidade baixa. Distribuição: Brasil - Paraíba (CROUS et al., 2016a) e Rio Grande do Norte (GURGEL et al., 2008; SULZBACHER et al., 2013; CROUS et al., 2016a). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'24.78''S, 35°12'50.67''W, 61 m, 26/V/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 02 (UFRN–Fungos 2888). Goianinha, Área de Proteção Ambiental Piquiri-Una - APAPU, 6°21'30.80''S, 35°12'53.03''W, 67 m, 16/VI/2016, col. Lima, A.A.; Andrade, D.O., AAL 16 (UFRN–Fungos 2896). Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - 107 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

PEMP, 6°15'41.36''S, 35°3'17.37"W, 19 m, 05/V/2017, col. Lima, A.A., AAL 35 (UFRN– Fungos 2908).

Comentários: Esta espécie é caracterizada por apresentar basidioma 12-17 mm de diâmetro, exoperídio coberto de escamas pequenas e finas, deiscência por um poro apical irregular a lacerado e basidiosporos equinulados com 8-10,8 μm de diâmetro (CROUS, et al., 2016a). Geralmente ocorrem em dunas de areia próximo a Coccoloba spp. Morfologicamente se assemelha a S. areolatum, S. nitidum e S. verrucosum pelo fato de possuírem deiscência irregular e basidiosporos equinulados, porém diferem basicamente quanto ao tamanho dos basidiomas (15-30 mm diam; 20-25 mm diam; 25-30 mm diam, respectivamente) e basidiosporos (10-15 μm; 7-11 μm; 9-12 μm, respectivamente) (GUZMÁN et al., 2013). Apesar de apresentar semelhanças morfológicas com S. areolatum, S. nitidum e S. verrucosum, estudos filogenéticos baseados em dados moleculares mostram uma maior similaridade com S. capeverdeanum (CROUS et al., 2016a). Gurgel et al. (2008) e Sulzbacher et al. (2013), em estudos anteriores, relataram essa espécie como S. nitidum.

108 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

FIGURA 32 - Scleroderma dunense: a. Basidioma expandido; b. Escamas do exoperídio; c. Basidioma seccionado mostrando o perídio e a gleba; d. Basidiosporo; e. Hifas do exoperidio; f. Hifas do endoperídio. Barras: a = 1 cm; b-c = 1mm; d-f = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

5.1.7 Tulostoma Pers., Syn. meth. fung.: 139 (1794)

109 LIMA, A. A. - Fungos Gasteroides (Basidiomycota) na Área de Preservação Ambiental......

Este gênero caracteriza-se por ter um esporocarpo subgloboso sobre um estipe que se expande logo após a maturação dos esporos. O perídio normalmente possui apenas duas camadas (exoperídio e endoperídio), contendo a gleba formada por uma massa de pó composta pelos esporos e capilícios. A dispersão dos esporos ocorre por meio de uma abertura apical, a boca ou o estoma. Esta pode ser tubular, circular ou elíptica, fibrilosa ou fimbriada, e em alguns casos pode até ser uma mera abertura rasgada (WRIGHT, 1987).

5.1.7.1 Tulostoma reticulatum G. Cunn., The Gasteromycetes of Australia and New Zealand: 186 (1942) (FIG. 33) Basidioma imaturo não observado. Esporocarpo subgloboso a depresso-globoso, 6-10 mm de altura × 7-13 mm de diâmetro. Exoperídio hifálico, formado por hifas misturadas com partículas de areia, marrom acinzentado (N70Y70M40), persistindo na base e tornando-se caduco no ápice. Endoperídio membranáceo a papiráceo, branco (N00Y00M00), com partículas de solo incrustadas. Boca definida, circular a tubular, mamiforme, levemente projetando-se (<1mm), sem delimitação. Colar inconspícuo, levemente separado do ápice do estipe, formando pequenas escamas. Estipe 4-9 × 1-2 mm de diâmetro, branco amarelado (N00Y40M20), esquamuloso, base nua ou com um pequeno bulbo micelial. Gleba pulverulenta, laranja ferrugínea (N30Y90M50). Basidiosporos 6,5-8,2 × 6,2-7,9 μm [x= 7,2 ±0,4 x 6,9 ± 0,4 μm, Qm= 1,04, n = 30], globosos a subglobosos, amarelados em KOH 5%, reticulados. Capilício 2,5-4,6 μm de diâmetro, hialino a amarelado, paredes espessas (>1 μm), septos frequentes e ligeiramente alargados a alargados, ramificado, lúmen visível. Exoperídio composto de hifas amareladas a amarronzadas, 1,6-3,5 μm de diâmetro, paredes finas (<1 μm), septos raros. Endoperídio composto de hifas hialinas, 1,5-3,7 μm de diâmetro, paredes finas (<1 μm), septos frequentes e alargados, com ramificações.

Substrato: Solo arenoso. Hábito: Gregário, em ambiente com luminosidade alta. Distribuição: Austrália (CUNNINGHAM, 1944). Material analisado: Brasil. Rio Grande do Norte: Tibau do Sul, Parque Estadual Mata da Pipa - PEMP, 6°16'3.45''S, 35°2'32.89"W, 32 m, 02/III/2017, col. Lima, A.A, AAL 28 (UFRN– Fungos 2903).

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Comentários: Esta espécie é caracterizada por apresentar boca definida, mamiforme a tubular, exoperídio hifálico ou indistinto, endoperídio membranáceo, e esporos reticulados. Por apresentar boca definida, tubular e esporos reticulados se assemelha a T. exasperatosporum, porém esta última difere-se por apresentar exoperídio membranoso (WRIGHT, 1987). T. exasperatum, T. opacum e T. rickii também possuem esporos reticulados. Contudo, T. exasperatum possui boca fimbriada-fibrilosa e exoperídio membranoso, verrucoso-espinhoso, enquanto T. opacum e T. rickii possuem boca fibrilosa, e exoperídio membranoso sem ornamentação. Liu (1979) descreveu outro T. reticulatum como espécie nova para a China, sendo este nome considerado ilegítimo por não considerar o art. 53.1 do Código Internacional de Nomenclatura para Algas, Fungos e Plantas. Em sua revisão, Wright (1987) sinonimiza T. reticulatum B. Liu com T. innermongolicum B. Liu. T. reticulatum se assemelha com T. innermongolicum, ambas apresentam exoperídio hifálico e endoperídio membranoso, porém a última difere-se por possuir esporocarpos maiores (13-25 mm diam), boca fimbriada-fibrilosa e esporos menores (5-5.4 µm diam), asperulados (TAB. 4). Esta espécie é o primeiro registro para o Rio Grande do Norte e Mata Atlântica, e o segundo registro para o mundo.

TABELA 4 - Comparação morfológica entre T. innermongolicum B. Liu (= T. reticulatum B. Liu) e T. reciculatum G. Cunn.

Tulostoma innermongolicum B. Liu Tulostoma reticulatum G. Cunn. Estrutura (= T. reticulatum B. Liu) Esporocarpo 15 x 25 mm, depresso-globoso. até 12 mm de diâmetro, depresso-globoso. hifálico, granular a esquamuloso hifálico, grosso, decíduo, exceto na base em que Exoperídio forma uma estrutura como um copo grosso. branco, liso, papiráceo. branco ou creme (coloração suja), liso ou areolado, Endoperídio papiráceo. Boca fibrilosa-fimbriada. tubular, com lábio, margem inteira. separado com uma membrana circular, incospícuo. Colar lisa. até 50 x 4 mm, escamoso. ate 20 x 4 mm de diâmetro; reto, estufado, Estipe longitudinalmente estriado, um pouco bulboso na base. 5-6,1 x 5-5,4 Um, globoso a 6-7,5- (10) um diam., subgloboso, marrom, subglososo, marrom, verrucoso, notoriamente reticulado Esporos marrom, ornamentação verrucosa, quando observado sob MOP, ornamentação numerosas, pequenas e dispersas, distintamente clatrada com grandes malhas sob MEV. subglobosas. 3,3-6,8 um, septos escassos, 2,1-6,5 um diam., ligeiramente colorido, parcialmente profusamente septado e ramificado, paredes grossas, lúmen visível a Capilicio ramificado, paredes grossas, lúmen sólido, inchados transversalmente, septos visível. ligeiramente coloridos. Fonte: Wright (1987).

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FIGURA 33 - Tulostoma reticulatum: a-b. Basidioma expandido; c. boca tubular; d-e. Basidiosporos; f. Capilício. Barras: a-b = 1 cm; c = 0,5 mm; d-f = 5 μm.

Fonte: Elaborado pelo autor.

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6 CONSIDERAÇÕES FINAIS

Esse estudo comprovou a existência de fungos gasteroides em áreas aindas não investigadas, mostrando-se propícias ao estudo desses organismos. As espécies identificadas nesse trabalho representam sete novos registros para o Rio Grande do Norte, contribuindo para um aumento de 48 para 55 espécies (cerca de 14,6%) na lista de fungos gasteroides para o estado, significando um aumento de cerca de 4,1% para o Nordeste, 1,5% para o Brasil e 2,2% para a Mata Atlântica. Deste total, quatro espécies são novas a ciência (Geastrum sp. nov. 1, Geastrum sp. nov. 2, Geastrum sp. nov. 3 e Geastrum sp. nov. 4). Isso demonstra a diversidade que o bioma Mata Atlântica pode apresentar em relação a sua micobiota, corroborando a ideia de que se trata de uma das regiões de maior diversidade biológica do planeta, detentora de elevada taxa de endemismos (CUNHA & GUEDES, 2013). Além disso, Baseia et al. (2016) ressaltaram a urgência de estudos de inventário, principalmente nas áreas mais ameaçadas pelas atividades humanas, onde as espécies podem estar em risco de extinção antes de serem descritas e nomeadas. Os registros nas APA Piquiri-Una e Parque Estadual Mata da Pipa, apesar de poderem ser uma boa base para estudos futuros, ainda está longe de retratar a realidade sobre a distribuição dos fungos gasteroides no Rio Grande do Norte. Apesar dos esforços dos micologistas nos últimos anos, os resultados do presente estudo revelam existir assimetrias de conhecimento desses organismos em áreas potencialmente ricas para o seu desenvolvimento. Portanto, faz-se necessário novos estudos para ampliar o conhecimento sobre fungos gasteroides nas áreas estudadas, assim também, como em outras áreas do estado visando mitigar lacunas de conhecimento desses organismos de relevante importância ecológica e econômica.

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