ARTIGO ORIGINAL 10.7213/estud.biol.35.085.AO02 Licenciado sob uma Licença Creative Commons

[I] Análises cariotípicas em Leporellus vittatus e Leporinus striatus (Teleostei, , ) da Bacia do Alto Paraguai, Mato Grosso, Brasil

Karyotypic analysis in Leporellus vittatus and Leporinus striatus (Teleostei, Characiformes, Anostomidae) from Upper Paraguay Basin, Mato Grosso State, Brazil

Diones Krinski[a], Carlos Suetoshi Miyazawa[b] [a] Doutorando em Zoologia. Mestre em Ecologia e Conservação da

[R] Biodiversidade, Universidade Federal Resumo do Paraná (UFPR), Programa de Pós- -graduação em Zoologia, Departamento Os peixes da família Anostomidae (Characiformes) representam um dos grupos mais importantes da ictiofauna de água doce de Zoologia, Setor de Ciências da América do Sul, com muitas espécies de alto valor econômico em termos de pesca, piscicultura e também como espécies Biológicas, Curitiba, PR - Brasil, e-mail: ornamentais. Esta família possui 12 gêneros com 138 espécies descritas e cerca de 25 espécies novas ainda não descritas. [email protected] [b] Quando consideradas as pesquisas citogenéticas realizadas com esta família, a maioria dos estudos foram realizados com Doutor em Genética e Evolução, grupos de peixes com pintas, sendo poucas as análises com os grupos de listras. Cromossomicamente, os anostomídeos com Universidade Federal do ABC (UFABC), Centro de Ciências Naturais e Humanas, pintas representa um dos grupos de peixes mais bem estudados com espécies apresentando cromossomos sexuais do tipo ZZ/ Santo André, SP - Brasil, e-mail: ZW e cromossomos supranumerários, embora a maioria não apresente cromossomos sexuais. Deste modo, este trabalho teve [email protected] como objetivo auxiliar no conhecimento citogenético deste grupo de peixes através de análise cromossômica das espécies Leporellus vittatus e Leporinus striatus. Ambas as espécies analisadas mostraram valor diploide modal de 2n = 54 cromosso- mos; metacêntricos e submetacêntricos e número fundamental igual a 108. A heterocromatina constitutiva esteve presente em pequenos blocos intersticiais ou proximais aos telômeros da maioria dos cromossomos de L. striatus, havendo um bloco heterocromático bem marcado na região pericentromérica de um par de submetacêntrico, corroborando com a região organi- zadora de nucléolos (Ag-RON) do tipo simples. Em L. vittatus a heterocromatina constitutiva esteve presente em blocos hetero- cromáticos bem marcados nos centrômeros de alguns cromossomos, enquanto outros apresentaram marcações conspícuas na região pericentromérica e a Ag-RON mostrou-se evidente em um par cromossômico na região telomérica dos braços longos de um cromossomo submetacêntrico. Os resultados obtidos corroboram com outros trabalhos, mostrando que este grupo possui de fato um cariótipo estável, o que é esperado em peixes que apresentam alta vagilidade. Palavras-chave: Anostomídeos. Citogenética. Cromossomos. Ictiofauna Neotropical. Região Organizadora de Nucléolos (Ag-RONs).

Abstract Fishes of the family Anostomidae (Characiformes) represent one of the most important groups of freshwater fishes of South America, with many species of high economic value in terms of fishing, fish farms and as ornamental species. This family has 12 genera with 138 described species and about 25 new species not yet described. When considered the cytogenetic researches conducted with this family the majority of studies was performed with groups of fish with spots and are few the analyses with groups of stripes. Chromosomally the anostomids with spots represents one of the groups of fish best studied with species showed sex chromosomes (ZZ / ZW) and supernumer- ary chromosomes, although the majority does not present sex chromosomes. Thus, this study aimed to assist in cytogenetic knowledge of this group of fish through of chromosomal analysis of speciesLeporellus vittatus and Leporinus striatus. Both species analyzed showed diploid modal value of 2n = 54 chromosomes distributed in metacentric and submetacentric with fundamental number equal to 108. The constitutive heterochromatin was present in small blocks interstitial or proximal to telomeres of most of chromosomes of L. striatus, with a block heterochromatic well marked in the region pericentromeric a pair of submetacentric corroborating with the nucleolus organizer region (Ag-NOR), type simple. In L. vittatus the constitutive heterochromatin was present in blocks heterochro- matic well marked in centromers of some chromosomes while others showed conspicuous markings in the region pericentromeric. Recebido: 03/04/2013 The Ag-NOR was evident in a pair chromosome in telomeric region of long arms of one submetacentric chromosome. The results Received: 04/03/2013 corroborate with those found in other studies, showing that this group has a stable karyotype which is expected in fish that have high vagility. Aprovado:29/04/2013 Approved: 04/29/2013 Keywords: Anostomids. Cytogenetics. Chromosomes. Neotropical ichthyofauna. Nucleolus Organizer Region (Ag-NOR).

Estud Biol. 2013 jul/dez 35(85):113-120 114 Krinski, D., & Miyazawa, C. S.

Introdução A maioria das espécies da família Anostomidae, já estudadas citogeneticamente, pertencem ao grupo de Em comparação com outros grupos de vertebrados, pouco se conhece sobre sistemática, evolução, ecolo- grupos de listras. Em relação à composição cromos- sômica,peixes com o grupo pintas, dos sendo anostomídeos poucas as apresenta-se análises com bem os (Böhlke, Weitzman D., Menezes, 1978). Talvez essa falta degia, conhecimento fisiologia, etologia, esteja morfologia relacionada e genéticaao tipo de de habitat peixes cromossomos, sendo todos metacêntricos e submeta- cêntricos,conservado, apresentando, pois apresentam portanto, valor número modal fundamende 2n = 54- de seus parâmetros biológicos. Mesmo assim espécies tal igual a 108. Dessa forma, poucas diferenças na ma- que dificulta sua captura, observação e a determinação- croestrutura cromossômicas são encontradas em tais tidas a estudos citogenéticos e paralelo às diversidades de diferentes famílias de peixes brasileiros são subme- picais de água doce apresentam considerável variabi- peixesAs informações (Galetti-Junior, cariotípicas Cesar & sobre Venere, os 1991;Anostomidae Galetti- numérica e morfológica. Nota-se que os peixes neotro -Junior, Mestriner, Venere & Foresti, 1991). Toledo, Foresti, Britski & Toledo-Filho, 1988). - lidade cromossômica inter e intraespecífica (Oliveira,- demonstram que é um dos grupos de peixes mais- larmente conhecidos como “piaus” na maioria das re- bem estudados, existindo espécies com cromosso giõesA famíliado Brasil, Anostomidae com 138 espécies compreende descritas peixes e cerca popu de mos sexuais do tipo ZZ/ZW e cromossomos supranu 25 espécies novas ainda não descritas (Garavello & merários (Galetti-Junior, Foresti, Bertollo & Moreira- Britski, 2003), distribuídas em 12 gêneros. Segundo Filho, 1981a; Galetti & Foresti, 1986; Mestriner, 1993; Garavello e Britski (2003), as espécies desta famí- Galetti-Junior, Lima & Venere,1995; Mestriner, Bertollo lia são amplamente distribuídas do sul da América & Galetti-Junior, 1995; Koehler et al., 1997; Molina, Schmid & Galetti-Junior, 1998; Pereira, Oliveira, porção cis-andina da América do Sul. É um grupo de Foresti & Maistro, 2002; Venere, Ferreira, Martins & Central até o norte da Argentina, exclusivamente na- Galetti-Junior, 2004), embora muitas das espécies Toledocariotipadas & Foresti, não 2001). apresentam cromossomos sexuais peixes com representantes em todas as bacias hidro (Venere,Mesmo Miyazawa considerando & Galetti-Junior, a grande quantidade 1999; Almeida- de es- pelográficas corpo do Brasilalongado (Géry, e fusiforme,1961; 1977). narina em forma de Ostubo anostomídeos, e um número emreduzido geral, de são dentes, caracterizados além de são escassos estudos citogenéticos realizados com es- nadadeira anal curta e a dorsal implantada ao nível tretudos grupo citogenéticos em rios e riachos com peixes da Bacia anostomídeos, do Alto Paraguai. ainda Portanto, este trabalho teve como objetivo ampliar o co- Abramites nhecimento cariotípico da família Anostomidae através médio do corpo (com menos de 10 raios ramificados, de análises da macro e microestrutura cromossômica &com Ferraris, exceção 2003). de ) (Géry, 1977; Garavello, das espécies L. vittatus e L. striatus. 1979;As Britski,espécies Silimon do gênero & Lopes, Leporellus 2007; Reis, Kullander possuem quatro dentes assimétricos, não cuspida- Lütken, 1874 Material e métodos nadadeira caudal recobertos por pequenas esca- mas.dos no A espéciepré-maxilar L. vittatus e no dentário, (Valenciennes, além de1850) lobos pos da- As análises cariotípicas foram realizadas em sete sui a porção dorsal da cabeça salpicada de pontos L. striatus (três machos e qua- escuros e três listras longitudinais ao longo do cor- tro fêmeas) (Figura 1a) coletados no rio Sepotuba, po, que se estendem até a nadadeira caudal, poden- exemplares da espécie do atingir até 30 cm de comprimento padrão (Britski 57 et al., 2007). Leporinus striatus - região da Cachoeira Salto Maciel (14o41’34,92”S;L. vit- pécie que pode atingir até 25 cm de comprimento pa- tatuso 48’13,81”W), (quatro machos município e quatro de Tangará fêmeas) da (Figura Serra (MT) 1b) Kner, 1858, é uma es (Figuracoletados 1c), no erio em Paraguai oito exemplares (15 da espécie na região da inserção da nadadeira anal. Apresenta quatrodrão, possui listras corpolongitudinais baixo, longo ao longo e comprido, da linha lateral, é reto os locais de coleta pertencemo04’36”S; a bacia 57 doo10’54”W), Alto Rio município de Barra do Bugres/MT (Figura 1d). Ambos (Britski et al., 2007). metáfases cromossômicas foram coletados e enca- duas acima, uma ao longo do dorso, e outra abaixo Paraguai. Os espécimes utilizados na obtenção das

Estud Biol. 2013 jul/dez 35(85):113-120 Análises cariotípicas em Leporellus vittatus e Leporinus striatus (Teleostei, Characiformes, Anostomidae) da Bacia do Alto Paraguai, Mato Grosso, Brasil 115

L. striatus e L. vittatus tica da Universidade Federal de Mato Grosso - (UFMT),minhados onde ainda permaneceramvivos para o Laboratório em aquários de Citogené- até a foram fixados em formol 10% dapor UFMT, 24h, acondicionadosCuiabá (MT). em álcool 70% e deposita dos na coleção do Laboratório de Citogenética Animal aplicação das técnicas citogenéticas. Exemplares de

Figura 1 - a) Leporinus striatus; b) Leporellus vitattus. Locais de coleta das espécies; c) Rio Sepotuba – Cachoeira Salto Maciel, Tangará da Serra (MT) (14º41’34,92”S; 57º48’13,81”W); d) Rio Paraguai, Barra do Bugres (MT) (15º04’36”S; 57º10’54”W) Fonte: Ministério do Meio Ambiente (Mapa Interativo I3Geo – Versão 4.0) – com adaptações. Barras: 1 cm.

de células do rim seguindo a técnica de preparação foram detectadas por coloração de nitrato de pra- diretaOs cromossomosadaptada por mitóticosBertollo, foramTakahashi obtidos e Moreira- a partir As regiões3), organizadorasseguindo método de descrito nucléolos por (Ag-RONs) Howell e de banda-C descrita por Sumner (1972) foi empre- tafeita (AgNO de acordo com o critério de relação de braços gada-Filho para (1978) análise para da o heterocromatina estudo em peixes. constitutiva. A técnica Black (1980). A identificação dos cromossomos foi

Estud Biol. 2013 jul/dez 35(85):113-120 (RB), sugerida por Levan, Fredga e Sandberg (1964). 116 Krinski, D., & Miyazawa, C. S.

Resultados marcados nos centrômeros de alguns cromossomos enquanto outros apresentaram marcações conspícuas L. vittatus, mostra- na região pericentromérica (Figura 2b). A região or- - sendoOs estes indivíduos metacêntricos analisados e submetacêntricos de (NF = te em um par cromossômico na região telomérica do ram108) valor (Figura diploide 2a). modalA heterocromatina de 2n = 54 cromossomos, constitutiva braçoganizadora longo de de nucléolos um cromossomo (RONs) mostrou-se submetacêntrico eviden esteve presente em blocos heterocromáticos bem (Figura 2c).

01 02 03 04 05 06 07 08 09

m/sm 10 11 12 13 14 15 16 17 18

19 20 21 22 23 24 25 26 27 a b c

Figura 2 - a) Cariótipo de Leporellus vittatus, evidenciando os pares de cromossomos metacêntricos e submetacêntricos (2n = 54), com número fundamental igual a 108; b) Metáfase mostrando as regiões heterocromáticas (setas), em várias regiões dos cromossomos; c) Regiões organizadoras de nucléolos (círculos) Fonte: Dados da pesquisa.

L. striatus, mostraram bem marcado na região pericentromérica de um par de submetacêntrico e blocos conspícuos também na estesOs metacêntricos indivíduos analisados e submetacêntricos de e número fun- região pericentromérica de algums cromossomos damentalvalor diploide igual modal a 108 (Figurade 2n = 3a,b).54 cromossomos, A heterocromatina sendo (Figura 3c). A marcação mais evidenciada pela hete- constitutiva esteve presente em pequenos blocos in-

cromossomos, havendo um bloco heterocromático pericentroméricarocromática corrobora (Figura com 3d). a Ag-RON do tipo simples, tersticiais ou proximais aos telômeros da maioria dos verificada em apenas um par cromossômico na região

Estud Biol. 2013 jul/dez 35(85):113-120 Análises cariotípicas em Leporellus vittatus e Leporinus striatus (Teleostei, Characiformes, Anostomidae) da Bacia do Alto Paraguai, Mato Grosso, Brasil 117

01 02 03 04 05 06 07 08 09

m/sm

10 11 12 13 14 15 16 17 18 a

19 20 21 22 23 24 25 26 27

b c d

Figura 3 - a) Cariótipo de Leporinus striatus, evidenciando os cromossomos metacêntricos e/ou submetacêntricos (2n = 54) e número fundamental igual a 108; Coloração sequencial; b) Metáfase corada com Giemsa; c) Metáfase mostrando as regiões heterocromáticas (setas), evidenciadas pela técnica de Banda C, em várias regiões dos cromossomos;

d) Regiões organizadoras de nucléolos (círculos), evidenciadas pela técnica impregnação por nitrato de prata (AgNO3) Fonte: Dados da pesquisa.

Discussão

Born, Dergam, Fenochhio & Moreira-Filho, 2000; Berto- no número cromossômico diploide, sendo distribuí- llo, AMoreira-Filho partir dos resultados & Galetti-Junior, encontrados 1986; Galetti-Junior, no presente Os Characiformes possuem uma grande variação Foresti, Bertollo & Moreira-Filho, 1994). L. vitat- que os grupos apresentam grande variabilidade quan- tus e L. striatus permanecem estáveis no grupo, tanto todos ao em número dois padrões e estrutura de diversificação: cromossômica, o primeiro, como na emfa- trabalho,na macro ficaquanto evidente na microestrutura que os cariótipos cromossômica, de mília Erythrinidae, com relatos de número diploide - família, que foram estudadas em outras localidades a exemplo do que ocorre com outras espécies desta mesmavariando espécie de 39 a (42Hoplias cromossomos, malabaricus e com diversos sis comtemas um de padrão cromossomos contrário, sexuais em que descritos os grupos para apresen uma- (Galetti-Junior, 1979; Galetti-Junior, Foresti, Berto- tam pequena variação numérica e estrutural); e o segundo,do carió- llo & Moreira-Filho, 1981ab; Galetti-Junior, Mestriner, tipo como observado nos estudos com Anostomidae, Venere & Foresti, 1991b; Galetti-Junior et al., 1994; Curimatidae, Prochilodontidae, entre outros (Bertollo, Koehler et al., 1997; Martins & Galetti-Junior, 1998, 1999; Venere, et al., 1999; Martins et al., 2000; Pereira

Estud Biol. 2013 jul/dez 35(85):113-120 et al., 2002; entre outros). 118 Krinski, D., & Miyazawa, C. S.

Ambas as espécies estudadas apresentaram blo- Dentro dos Characiformes, famílias como Chara- cos heterocromáticos na região pericentromérica. - Todavia, em algumas espécies do gênero Leporinus, a heterocromatina é praticamente ausente ou, quan- cidae, por exemplo, apresentam uma taxonomia ain do presente, apresenta-se em bandas pouco eviden- queda confusa ocorre na graças família à dificuldadeAnostomidae, em que se tem estabelecer alta ho- Leporinus mogeneidadegrupos com origem cariotípica, monofilética, o que sugere diferentemente uma tendên do- piau cia evolutiva para o grupo (Miyazawa, 1997). Dessa nestates. Galleti-Junior espécie sofreu et al.uma (1991a) considerável estudando redução, prin- forma, os resultados obtidos corroboram com o en- cipalmenteFowler, nas 1941 regiões relatam dos centrômeros. que a heterocromatina Tal padrão contrado em outros trabalhos, mostrando que esse também foi encontrado para outras espécies do gê- grupo possui de fato um cariótipo estável, o que é nero Leporinus, e parece representar uma unidade

esperado em peixes que apresentam alta vagilidade derivadaEm Leporinus do próprio friderici gênero (Garavello, 1979;Leporinus Galetti- (Galetti-Junior et al.; 1984, 1991; Aguilar & Galetti-- octofasciatusJunior et al., 1991b). Steindachner, 1915, a heterocromati- to-Junior, da evolução 2008). cariotípica nos Anostomidae, porém na, ocorre em alguns cromossomos (Bloch, 1794) na eregião dos outrosOs dados estudos são estãoimportantes em fase para de o desenvolvimentoacompanhamen telômeros, com bandas praticamente ausentes na com técnicas que permitam caracterizar se o grupo - mo fenômeno é relatado em outro gênero da fa- microestrutura cromossômica, como os de Aguilar região centromérica (Pereira et al. 2002). O mes possui ou não cromossomos sexuais e de análise da- Schizodon borellii (Boulenger, 1900) e Schizodon isog- mento cromossômico do gene rRNA 5S de diferentes nathumília Anostomidae, como o exemplo das espécies populaçõese Galetti-Junior de L. (2008), vitattus que de realizaramdiversas bacias um mapea hidro- Segundo Venere et al. (1999) é importante ressal- - tar queKner, as espécies 1858 (Martins de Leporinus & Galetti-Junior, que apresentam 1998). esta trados sugerem que a espécie atualmente tida como redução da heterocromatina têm o mesmo padrão de L.gráficas vitattus brasileiras, e a partir dos resultados encon coloração e pertencem a um mesmo subgrupo. Dessa de espécies crípticas. forma, os resultados de heterocromatina encontra- Então, possivelmentenota-se que mesmo compreende com umos inúmeroscomplexo dos para L. striatus coincidem com os estudos já re- estudos realizados com anostomídeos nas dife- alizados neste gênero. No entanto, L. vitattus apre- Characiformes neotropicais, a família Anostomidae centrômeros, como também observado por Aguilar merecerentes baciasatenção hidrográficas particular, pois brasileiras, como já ressaltan dentre os- sentou regiões heterocromáticas próximas ou nos do por Reis et al. (2003), as relações ecológicas e ta- apresenta-se mais conservada quando comparada - come Galetti-Junior outras espécies (2008). da família Isso indica Anostomidae, que esta espécieque ge- te esclarecidas, além de provavelmente haver um ralmente apresentam poucas regiões heterocromáti- númeroxonômicas incerto de tal de grupo espécies ainda descritas. não foram Portanto, totalmen as cas evidentes na região dos centrômeros. análises citogenéticas podem se tornar uma ferra- Além da distribuição da heterocromatina nos menta promissora para se utilizar juntamente com -

diferençascromossomos, organizacionais sua relação com envolvendo as Ag-NORs segmen é mui- dados de sistemática e taxonomia visando auxiliar to diversa entre os peixes e possivelmente indicam nos problemas de classificação dentro deste grupo de peixes. dotos tipocromossômicos simples, com (Galetti-Junior, marcações nos 1998). cromossomos A maioria Agradecimentos das espécies dos Anostomidae apresentam Ag-RONs Pereira et al., 2002). Para L. vitattus e L. striatus esta característicacomplementares não (Pastori, foi diferente, Fenocchio e a &semelhança López, 1997; na Pesquisa do Estado de Mato Grosso (Fapemat) pelo - Os autores agradecem a Fundação de Amparo à Citogenética Animal da Universidade Federal de umquantidade marcador de populacionalmarcações Ag-RONs nesses emgrupos espécies (Galetti- dis suporte financeiro e aos colegas do Laboratório de- tintas conferem uma significância taxônomica como ram durante a realização deste trabalho. Mato Grosso (UFMT) que acompanharam e auxilia

-Junior, Foresti, Bertollo & Moreira-Filho, 1984). Estud Biol. 2013 jul/dez 35(85):113-120 Análises cariotípicas em Leporellus vittatus e Leporinus striatus (Teleostei, Characiformes, Anostomidae) da Bacia do Alto Paraguai, Mato Grosso, Brasil 119

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