ARACNOLOGÍA Y ACAROLOGÍA

Entomología Mexicana, 1: 20-25 (2014) UROPODINA ASOCIADOS A Passalus (Pertinax) punctatostriatus PERCHERON, 1935 (COLEOPTERA: PASSALIDAE)

Brenda Liliana Cano-Martínez1 y Gabriel A. Villegas-Guzmán2. Laboratorio de Acarología “Dra. Isabel Bassols Batalla”, Departamento Zoología Escuela Nacional de Ciencias Biológicas. Prolongación del Carpio, esquina con Plan de Ayala s/n, Casco de Santo Tomás, México, D. F. C. P. 11340. [email protected]; [email protected].

RESUMEN: Los ácaros Uropodinos realizan una asociación forética con los coleópteros pasálidos, en este trabajo se estudia la relación entre estos grupos en cinco estados de México. Se encontraron 771 deutoninfas de cinco especies: sp., Polyaspis patavinus, Uropoda orbicularis, Uroobovella californiana y Uropoda sp. asociados a 56 miembros de P. punctatostriatus. Las especies más abundantes fueron Uropoda sp. (52%) y U. orbicularis (26.7%). La especie con mayor prevalencia es Uropoda orbicularis (32.03), seguida de Uropoda sp. (28.15), esta última es también la de mayor intensidad de infestación (13.82). Los estados con la mayor riqueza fueron Oaxaca y Jalisco donde se localizan zonas de bosque caducifolio y bosque de coníferas. Las especies de Uropodina se encontraron tanto en zonas expuestas como resguardadas del cuerpo del pasálido. Se establece por primera vez la asociación entre Nenteria sp., Polyaspis patavinus, Uropoda orbicularis, Uroobovella californiana y Uropoda sp. con Passalus punctatostriatus en localidades de Veracruz, Oaxaca, Chiapas, Tabasco y Tamaulipas.

Palabras clave: Foresis, diversidad, prevalencia, intensidad, nuevos registros.

Uropodina associated with Passalus (Pertinax) punctatostriatus Percheron, 1935 (Coleoptera: Passalidae)

ABSTRACT: The Uropodina establish phoretic associations with passalid beetles. We study the relationships between Uropodina and Passalus punctatostriatus in Mexico’s, five states. We found 771 deutonymphs of five species: Nenteria sp., Polyaspis patavinus, Uropoda orbicularis, Uroobovella californiana, and Uropoda sp. associated with 56 specimens of P. Punctatostriatus. The most abundant species were Uropoda sp.(52%) and U. orbicularis (26.7%), whereas the most prevalent were Uropoda orbicularis (32.03) and Uropoda sp. (28.15), which is also the most intense species (13.82). Oaxaca and Jalisco were the most richness states were tropical deciduous and coniferous forest zones are located. The Uropodina species were found in exposed and protected zones of the beetle’s body. The species Nenteria sp., Polyaspis patavinus, Uropoda orbicularis, Uroobovella californiana y Uropoda sp. are for the first time reported on Passalus punctatostriatus in Veracruz, Oaxaca, Chiapas, Tabasco and Tamaulipas .

Key words: Phoresy, diversity, prevalence, intensity, new records

Introducción El infraorden Uropodinae comprende un grupo de ácaros considerado de los más diversos, con un alto número de especies que habitan principalmente en suelos de bosques tropicales donde existe un moderado a alto nivel de humedad (Vázquez y Klompen, 2006; Vázquez, 2007). Este grupo reúne cerca de 30 familias con 142 géneros y 2,240 especies (Beaulie et. al., 2012), la mayoría de las especies forman parte importante de la fauna edáfica, sin embargo algunas se han encontrado asociadas a diversos hábitats como hojarasca, nidos de abejas, hormigas, aves y pequeños mamíferos, además de ser foréticos de algunas familias de escarabajos como Scarabaeidae, Scolytidae, Blattidae y Passalidae (Hunter, 1993; Athias-Binche, 1994; Athias-Binche et al., 1993; Hunter y Rosario, 1988; Eickwort,

20 Cano-Martínez y Villegas-Guzmán: Uropodina asociados a passalus (Pertinax) punctatostriatus Percheron…

1990). El proceso forético es denominado como una asociación comensalista, temporal que es utilizada para la dispersión la cual provee ciertos beneficios al foronte, tales como el escape de hábitats deteriorados, emigración de lugares con una sobrepoblación, además de transporte hacia lugares con mayor cantidad de recursos (Walter y Proctor, 1999). La foresia puede clasificarse como activa si los ácaros se sujetan en alguna parte del cuerpo y foresia pasiva si se reguardan en la oquedades del cuerpo del huésped (Vachon, 1940) o bien puede diferenciarse también dependiendo de las necesidades del foronte en la asociación (Athias-Binche, 1994). En Uropodinae el estadio forético es la deutoninfa, altamente especializada capaz de soportar cambios drásticos en temperatura y humedad, así mismo provista de un pedúnculo secretado por la glándula anal que le permite a estas especies descender y ascender del huésped con mayor facilidad (Hunter, 1993). Las asociaciones foréticas del infraorden han sido ampliamente abordadas en Europa, sin embargo en América, en particular las asociaciones dadas entre acaro-pasálido han sido escasamente estudiadas en solo 200 especies de pasálidos (Hunter, 1993; Delfinado y Baker, 1975; Pearse et al., 1936; Villegas-Guzmán et al., 2008), dada la importancia de estos escarabajos y de los miembros de la familia Uropodinae en procesos de descomposición y reintegración de materia orgánica es primordial el conocimiento de estas especies, para lograr incorporar toda la información obtenida con el fin de analizar las asociaciones dadas. Passalus punctatostriatus Percheron, 1935, es un miembro de la familia Passalidae, perteneciente a la tribu Passalini que habita en los bosques tropicales, el bosque mesófilo de montaña y los mixtos de pino- encino (Reyes-Castillo, 1985). Presenta una distribución que comprende las Sierras Madre Oriental y Occidental. Posee hábitos alboduramícolas y subcortícolas, es frecuente encontrarlo desde la primera etapa y las intermedias de descomposición de los troncos en 37 especies de dicotiledóneas (Castillo y Reyes-Castillo ,2003).

Materiales y Método La recolecta de los pasálidos se realizó de manera directa revisando y abriendo troncos en descomposición. Se obtuvo una muestra de 102 ejemplares de Passalus punctatostriatus, pertenecientes a 52 localidades de seis estados de la República Mexicana. 53 de estos ejemplares contenían asociados miembros del infraorden Uropodina. Parte del material revisado se extrajo de la colección de Entomología del Instituto de Ecología (IEXA) y fue recolectado durante los años 1986, 1990, 1995 y 1996, en los estados de Jalisco, Chiapas y Veracruz. La segunda parte del material revisado pertenece a la Colección Nacional de Ácaros del Instituto de Biología de la UNAM en recolectas realizadas del 2004 al 2010 en los estados de Jalisco, Chiapas, Veracruz, Oaxaca, San Luis Potosí y Guerrero. Cada pasálido al ser recolectado se individualizó en frascos con alcohol al 80%, de tal manera que se asegura que los ácaros encontrados en el alcohol corresponden al individuo localizado en el mismo. Los coleópteros se revisaron bajo el microscopio estereoscópico y con ayuda de pinzas de punta fina se extrajeron los ácaros considerando la región del cuerpo donde se encontraban. Se seleccionaron los ácaros pertenecientes al infraorden Uropodinae encontrados en cada uno de los pasálidos y se aclararon en una solución lactofenol, permaneciendo así de 24 a 72 horas. Se montaron laminillas con líquido de Hoyer para su posterior secado en una estufa a 45°C durante seis a siete días. Por último, las laminillas se sellaron con esmalte primer, permitiendo de esta manera una mayor durabilidad. Cada laminilla se determinó a nivel especie usando bibliografía especializada.

Resultados y Discusión Se encontraron 771 deutoninfas del infraorden Uropodina de las familias , Polyaspidae y Uropodidae asociados a 53 ejemplares de Passalus punctatostriatus (Cuadro1). No fue

21 ARACNOLOGÍA Y ACAROLOGÍA Entomología Mexicana 1(2014) posible identificar a nivel específico los ejemplares encontrados de Nenteria sp. y de Uropoda sp. por qué se carece de la información necesaria para la determinación específica. En México existen 13 especies de Nenteria (Wisniewski, 1993), Aunque la especie encontrada posee algunos caracteres similares a Nenteria bellísima Wisniewski y Hirschmann, 1988, antes reportada en asociación con miembros de la familia Brenthidae en localidades de Hungría (Wisniewski y Hirschmann, 1992) posee también ciertas diferencias que no corresponden con lo reportado para N. bellísima por lo que se requiere de un análisis más exhaustivo para determinar que efectivamente los ejemplares recolectados pertenecen a N. bellísima o bien a alguna otra especie de las antes reportadas. Lo mismo ocurre con Uropoda sp. que no pudo ser determinada a nivel de especie, aunque las características morfológicas son similares a Uropoda minima que está asociada con Passalus cornutus en localidades de Estados Unidos (Pearse et al., 1936), la diferencia radica únicamente en el tamaño siendo los ejemplares recolectados más grandes.

Cuadro 1. Miembros de Uropodina asociados a Passalus punctatostriatus Org. Familia Especie Total Abundancia P I Localidad Zona de fijación Inf Nenteriidae Nenteria sp. 3 4 0.5188 2.912 1.33 Jal, Ver. A

Polyaspidae Polyaspis 10 82 10.6355 9.708 8.20 Oax, Ver. EA1 patavinus Uropodidae Uropoda 33 206 26.7185 32.03 6.24 Ch, Jal, CA; DE, SM, H, orbicularis Tab, MN, Oax, Ver Uropoda sp. 29 401 52.0103 28.155 13.82 Ch, Oax, H, Cx, F, AM, Ver. CA Uroovobella 19 78 10.1167 18.446 4.10 Ch, Tam, EA 1, californiana Tab, Oax. PE,MN,PM P: prevalencia; I: intensidad de infestación; Org. Inf: organismos pasálidos infestados; A: Alcohol; EA: esternito abdominal; CA: Cabeza; DE: Debajo de élitros; SM: Submenton; H: Húmeros; MN: mesonoto; Cx: Coxa; F: fémur; AM: alas membranosas; PE: Placa esternal; PM: placa mesoesternal.

En la muestra obtenida se encontraron únicamente deutoninfas ya que este grupo se caracteriza por poseer una foresis de tipo facultativa en la cual la mayor parte de los estadios son de vida libre, sin embargo por cambios en el microclima se desarrollan ciertas foretomorfas capaces de soportar grandes cambios en la temperatura y la humedad (Athias-Binche, 1994). Villegas-Guzmán et al. (2008) registran una mayor cantidad deutoninfas de la familia Uropodidae asociados a Passalus cognatus, además, Bajerlein y Bloszyk (2004), reconocen que cerca del 80% de las poblaciones de Uropodina que se recolectan, corresponden a estadios ninfales que se encuentran asociados a nidos y otros artrópodos, mientras que el 20% se encuentran en suelo, detritos y hojarasca. Las especies con la mayor abundancia fueron Uropoda sp. (52%) y Uropoda orbicularis (26.7%) (Cuadro 1). Al calcular la prevalencia se encontró que en U. orbicularis fue la más alta con 32.03, además es la que se encontró en una mayor cantidad de estados, seguida de Uropoda sp. con 28.15, siendo esta última la que posee la mayor intensidad de infestación con 13.82 individuos por pasálido. Nenteria sp. presenta la menor abundancia, prevalencia e intensidad de infestación. Uropoda orbicularis es considerada una especie generalista ya que se asocia a diversos grupos. En pasálidos se ha registrado asociada Passalus cognatus (Villegas-Guzmán et al. 2008), también se ha

22 Cano-Martínez y Villegas-Guzmán: Uropodina asociados a passalus (Pertinax) punctatostriatus Percheron… encontrado sobre otros coleópteros que habitan en troncos en descomposición como son Aphodiidae, Geotrupidae, Scarabaeidae (Bajerlein y Bloszyk, 2004) incluso, siendo forética de otros ácaros (Bajerlein y Bloszyk, 2003), además es frecuente encontrarla también en suelos ricos en materia orgánica lo que explica la alta prevalencia al encontrarse más de la mitad de ejemplares infestados con ella. Los resultados indican también que Uropoda sp. es un habitante común sobre P. punctatostriatus y que además de encontrarse infestando una gran cantidad de organismos, lo hace en gran abundancia. Se calculó el índice de Shannon y el de Margalef para evaluar la composición de especies presentes en los estados muestreados; se encontró que en ambos casos los índices son mayores en Oaxaca y Jalisco (Cuadro 2), siendo ligeramente mayor en Oaxaca considerando el índice de Shannon. Las localidades predominantes en estos estados son de bosques caducifolios y bosques de coníferas que poseen un alto número de especies arbóreas lo que propicia una gran variedad de hábitats que pueden explotar los miembros de Uropodinae (Bajerlein y Witalinski, 2014), además son tipos de vegetación donde las variaciones en las propiedades del suelo y la humedad no fluctúan tanto, además poseen suelos ricos en materia orgánica (Rzendowski, 2006).

Cuadro 2. Índices de diversidad de Shanon-Weiner (H’) e índice de Margalef (Dmg) de los diferentes estados de muestreo. Estado Taxa N H’ Dmg Chiapas 4 393 0.9614 0.5022 Jalisco 4 9 1.003 1.365 Oaxaca 5 128 1.304 0.8244 Tabasco 4 28 0.6389 0.9003 Tamaulipas 1 12 0 0 Veracruz 5 200 0.735 0.755

Finalmente se registró la zona de cuerpo del pasálido en la cual se adhieren los miembros del Infraorden Uropodina (Cuadro 1). Polyaspis patavinus se encontró en zonas muy específicas y poco expuestas de los esternitos abdominales, mientras que las especies Uropoda orbicularis, Uropoda sp. y Uroobovella californiana se localizan en zonas expuestas como la cabeza, la placa mesosternal, además de localizarse en zonas más resguardadas tales como las coyunturas del esternito abdominal I, debajo de los élitros y en las alas membranosas, presentando una alternancia entre foresis pasiva y activa (Athias- Binche, 1994), similar a lo reportado por otros autores donde localizan a Uropoda orbicularis en los élitros y vientre (Bajerlein y Bloszyk, 2004), Uropoda minima en las zonas de la cabeza (Pearse et al, 1936). Por otro lado Uroobovella californiana solo había sido reportada en las coxas de Passalus cognatus (Villegas-Guzmán et al., 2008) Las deutoninfas del infraorden Uropodina se adhieren al cuerpo del pasálido mediante un pedúnculo anal de origen proteico secretado por una glándula especializada (Hunter, 1993; Bajerlein y Witalinsky, 2012) , dicho pedúnculo se endurece o bien se ablanda dependiendo de los cambios en la composición química de la cutícula del huésped (Szymkowiak et al.,2007), además se sabe que la longitud del pedicelo depende del lugar de adhesión y de la densidad poblacional de las especies, siendo más corto en lugares más resguardado y alargado en las zonas más expuestas y con mayor densidad poblacional permitiéndoles una mayor movilidad (Bajerlein y Witalinski, 2014).

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Conclusiones En el presente trabajo se registra la presencia por primera vez de Nenteria sp., Polyaspis patavinus, Uropoda orbicularis, Uroobovella californiana y Uropoda sp. asociadas a Passalus punctatostriatus en los estados de Jalisco, Veracruz, Chiapas, Oaxaca, Tabasco y Tamaulipas. El estado más diverso es Oaxaca donde predominan zonas con bosques caducifolios. En las especies de Uropodinae la deutoninfa es el estadío forético, las cuales se localizan tanto en zonas expuestas como resguardadas, indicando una clara alternancia entre foresia pasiva y activa. La foresia la realizan fijándose mediante un pedúnculo anal.

Agradecimientos A la Dr. Tila M. Pérez Ortiz y a la M. en C. Griselda Montiel Parra de la Colección Nacional de Ácaros, Instituto de Biología, UNAM, al Dr. Pedro Reyes-Castillo de la Colección de Entomológica del Instituto de Ecología de Xalapa (IEXA) por el material biológico proporcionado de ácaros y pasálidos respectivamente, para la realización del presente trabajo.

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