Overzichtsartikelen 6

Medisch belangrijke arbovirusinfecties voor internationale reizigers

Clinically important arboviruses for global travelers

Dit artikel is een Nederlandse bewerking van: Cleton N, Koopmans M, Reimerink J, Godeke GJ, Reusken C. Come fly with me: review of clinically important arboviruses for global travelers. J Clin Virol. 2012 Nov;55(3):191-203

N.B. Cleton1, dr. M.P.G. Koopmans2, dr. C.B.E.M. Reusken3

Samenvatting Westerse toeristen reizen in toenemende mate naar exotische locaties, die vaak gelegen zijn in (sub)tro- pische regio’s. Vanwege de omvang van internationale reizen en de dynamiek van arbovirus-gerelateerde ziekten wereldwijd is recente informatie nodig met betrekking tot arbovirus-gerelateerde bedreigingen voor reizigers en de landen die zij bezoeken. In dit artikel is de meest recente kennis met betrekking tot die dreigingen voor wereldreizigers samengevat en geprioriteerd per regio. Als de tot nu toe bekende arbovirussen gecategoriseerd worden op basis van de meest algemene klinische syndromen kunnen diag- nostische algoritmen ontwikkeld worden, en kan diagnostiek beleid ondersteund worden. Dit artikel geeft de huidige kennis op het gebied van medisch relevante reis-gerelateerde arbovirussen weer en laat de noodzaak zien van een gedetailleerde patiëntgeschiedenis (reisgeschiedenis, symptomen inclusief aanvang, vaccinatiegeschiedenis, ondernomen activiteiten, teken- of muggenbeet en gebruik van insectenwerend middel) om de diagnostiek te ondersteunen. (Tijdschr Infect 2013;8(6):185-196)

Summary Western tourists are increasingly traveling to exotic locations often located in tropical or subtropical regions of the world. The magnitude of international travel and the constantly changing dynamics of arbovirus diseases across the globe demand up-to-date information about arbovirus threats to travelers and the countries they visit. In this review, the current knowledge on arbovirus threats to global travelers is summarized and prioritized per region. Based on most common clinical syndromes, currently known arboviruses can be grouped to develop diagnostic algorithms to support decision-making in diagnostics. This review systematically combines and structures the current knowledge on medically important travel- related arboviruses and illustrates the necessity of a detailed patient history (travel history, symptoms experienced, vaccination history, engaged activities, tick or bite and use of repellent and onset of symptoms), to guide the diagnosis.

1dierenarts-onderzoeker in opleiding, afdeling zeldzame en emerging virale infectieziekten en response, Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu; afdeling viroscience, Erasmus Medisch Centrum Rotterrdam 2dierenarts-viroloog, afdeling virologie, Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu; afdeling viroscience Erasmus Medisch Centrum Rotterdam 3viroloog, afdeling zeldzame en emerging virale infectieziekten en response, Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu. Correspondentie graag richten aan: mw. N.B. Cleton, dierenarts-onderzoeker in opleiding, Centrum voor infectieziektebestrijding, Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu, Postbus 1, 3720 BA, Bilthoven. Tel: + 31 30 274 7521; Fax: + 31 30 274 4418, e-mailadres: [email protected]. Belangenconflict: geen gemeld. Financiële ondersteuning: geen gemeld. Trefwoorden: arbovirussen, reizigers. Keywords: arboviruses, travelers. Ontvangen 30 september 2013, geaccepteerd 20 november 2013.

Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 185 Overzichtsartikelen

Inleiding kunnen ook direct overgedragen worden via bloed van Westerse toeristen reizen in toenemende mate naar exo- viremische patiënten, hetgeen een specifiek aandachtspunt tische, medisch risicovolle locaties in ontwikkelingslan- is voor de bloedvoorziening in endemische gebieden, den of opkomende economieën, zoals China en India, bloeddonaties door reizigers terugkerend uit endemische vaak in (sub)tropische regio’s.1 Wereldwijd is het jaarlijkse gebieden en bij de verzorging van patiënten met hemor- aantal reizigers gestegen van 450 miljoen in 1990 tot ragische koorts.11-14 Gevallen van mens-op-menstrans- bijna 950 miljoen in 2010.1 Vijf tot tien procent van de missie van het westnijlvirus door bloedtransfusie en orgaan- reizigers meldt zich na afloop met gezondheidsklachten transplantatie zijn beschreven, maar alle arbovirussen bij een arts.2 Hierdoor worden artsen in toenemende mate die viremie produceren in mensen worden gezien als een geconfronteerd met reis-gerelateerde, exotische ziekten. potentieel risico (zie Tabel 2, pagina 188).12,15-18 Hoewel de malariaparasiet de belangrijkste oorzaak is voor systemische, met koorts gepaard gaande ziektes in Klinische manifestaties (zie Tabel 2) reizigers, behoren arbovirusinfecties tot de differentiaal- Arbovirusinfecties kunnen leiden tot een variatie aan en diagnose.3 Een toenemend aantal reizigers wordt gedi- combinatie van symptomen die niet altijd goed van agnosticeerd met een exotische arbovirale infectie zoals elkaar te onderscheiden zijn (zie Tabel 2). Arbovirussen chikungunyavirus of denguevirus. Denguevirus is na die zich klinisch manifesteren veroorzaken vaak voorbij- malaria, de belangrijkste veroorzaker van koorts in gaande milde of ernstige febriele symptomen (FS), naast terugkerende reizigers.4-7 koorts doorgaans bestaande uit hoofdpijn, retro-orbitale De hoge aantallen internationale reizen en de voort- pijn, spierpijn en algehele malaise. Naast FS ontwikkelen durend veranderende epidemiologie van arbovirussen patiënten vaak één of een combinatie van drie andere vereisen van artsen een actuele kennis van arbovirus- syndromen waarin de klinische symptomen van arbovi- gerelateerde bedreigingen wereldwijd. rale infecties gecategoriseerd kunnen worden: Voor een goede differentiaaldiagnose is kennis van het a) neurologisch syndroom bestaande uit myelitis, menin- ziekteverloop, de geografische verspreiding, mogelijke gitis en/of encefalitis (NS),19-21 blootstellingsroutes en eigenschappen van diagnostische b) huiduitslag zoals exantheem of maculopapulaire uit- testen voor specifieke pathogenen noodzakelijk. Dit arti- slag en/of arthralgie, poly-arthralgie en poly-artritis kel geeft een overzicht van de huidige literatuur met (AR), neurologisch syndroom bestaande uit myelitis, betrekking tot het risico op arbovirale infecties in reizigers, meningitis en/of encefalitis (NS), en waarbij de medisch belangrijkste virussen gerangschikt c) hemorragisch syndroom bestaande uit petechiën, spon- zijn per syndroom en geprioriteerd zijn per regio. tane of aanhoudende bloedingen en/of shock (HS).19-28 Daarnaast zijn voor individuele virussen specifiekere Arbovirussen (zie Tabel 1 en 2) symptomen zoals hepatitis, gastro-abdominale pijn, bron- Arbovirussen maken gebruik van arthropoden (geleed- chopneumonia en conjunctivitis beschreven. potigen) als voornaamste transmissieroute. De naam ARthropod-BOrne virussen refereert naar deze afkomst. Arbovirusssen die neurologische klachten (NS) veroorzaken Teken, muggen, knutten en zandvliegen zijn bekende (zie Figuur 1) virusverspreidende arthropoden, ook wel vectoren ge- Encefalitis, meningitis en/of myelitis kunnen veroorzaakt noemd. De meerderheid van de arbovirussen behoort tot worden door virussen uit de -, Togaviridae-, de Flaviviridae- (genus flavivirus), Bunyaviridae- (genera - en Bunyaviridae-families. De meeste virussen orthobunyavirus en phlebovirus) of Togaviridae- (genus die NS veroorzaken zijn te vinden in het genus flavivirus ) families, een klein aantal tot de Reoviridae- en binnen de Flaviviridae-familie. De meeste flavivirusin- -families (zie Tabel 1 en 2, pagina 188).8,9 fecties zijn asymptomatisch en leiden in maar 1-10% Arbovirussen handhaven zich in een transmissiecyclus van de gevallen tot klinische symptomen in de vorm van tussen vectoren en reservoirs, met gewervelden als voor- FS, wat enkele dagen tot weken kan aanhouden. Van de naamste amplificerende gastheren (zie Tabel 1). Mensen patiënten die FS ontwikkelen zal maar 1-10% zich verder raken geïnfecteerd in ‘spill-over events’ en zijn vaak ‘dead- ontwikkelen tot levensbedreigende NS waarbij de mor- end’ gastheer, omdat zij niet voldoende viremie ontwik- taliteit kan oplopen tot 30%.20,29-31 Virussen die tot de kelen om arthropoden tijdens een beet te infecteren.8 Japanse-encefalitisserogroep behoren (West-Nijl-, Slechts enkele virussen, zoals gelekoortsvirus, chikungun- Japanse-encefalitisvirus, St.-Louis-encefalitisvirus) geven yavirus en denguevirus, hebben zich volledig aangepast vergelijkbare symptomen en veel kruisreactiviteit binnen aan de mens als amplificerende gastheer.10 Arbovirussen de serodiagnostiek. Kennis van reishistorie kan dan mede

186 Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 6 Sp En en Ep En Sp En En En en Sp Voorkomen En En en Ep En En En En en Ep En en Ep Ep En En en Ep Sp Ep En En En Ep en Sp En Ep en Sp En En en Ep En En En En en Ep En Ep Ep Sp En en Ep Noord- en Zuid-Amerika, Zuid- en Oceanië Zuidoost-Azië, Oost-Europa, Midden-, Noord- en Oost-Europa, Azië Noord-Amerika, Rusland Zuidoost- en Oost-Europa, Afrika, Azië Zuid-Europa, Noord-Afrika, Azië Midden- en Zuid-Amerika en Midden- Amerika Geografischedistributie Sub-Sahara AfrikaSub-Sahara Afrika, West-Azië Afrika, Azië Oceanië Sub-Sahara AfrikaSub-Sahara Azië, Afrika,Azië, Amerika Sub-Sahara Afrika en Zuid-Amerika Afrika en Sub-Sahara Zuidoost- en West-Azië en Zuidoost- Sub-Sahara AfrikaSub-Sahara Zuid- en Zuidoost-Azië, Oceanië Zuidoost-Azië, en Zuid- Noord-Amerika West-Azië Sub-Sahara AfrikaSub-Sahara Azië Noord-Amerika Australië Midden- en Zuid-Amerika en Midden- Amerika Europa, Azië, Afrika Afrika, Azië Midden- en Zuid-Amerika en Midden- Zuid-Amerika Sub-Sahara AfrikaSub-Sahara Sub-Sahara AfrikaSub-Sahara Zuid-Europa Oceanië Noord-Europa, Azië, Afrika, Oceanië Amerika Amerika kleine zoog- en knaagdieren gedomesticeerde en wilde dieren, vogels, vogels, dieren, wilde en gedomesticeerde zoogdieren kleine mens, knaagdieren mens, vogels vogels Gastheer onbekend knaagdieren, vleermuizen, vee vleermuizen, knaagdieren, primaten, mens primaten, ardeid vogels ardeid mogelijk knaagdieren mogelijk primaten, mens primaten, primaten, mens mens primaten, kleine zoogdieren, mens zoogdieren, kleine onbekend ardeid vogels, varkens vogels, ardeid kleine zoogdieren kleine kleine zoogdieren kleine onbekend vogels onbekend kleine zoogdieren, vogels zoogdieren, kleine kleine zoogdieren kleine wilde vogels, buideldieren vogels, wilde onbekend watervogels, kleine zoogdieren, buideldieren buideldieren zoogdieren, kleine watervogels, konijnen, hazen en kleine zoogdieren kleine en hazen konijnen, primaten, mens primaten, mens, luiaard (mogelijk primaten, vogels) primaten, (mogelijk luiaard mens, primaten vogels, mens vogels, primaten onbekend primaten, mens primaten, mens, vleermuizen mens, buideldieren, zoogdieren buideldieren, vogels vogels, kleine zoogdieren zoogdieren kleine vogels, kleine zoogdieren kleine teek zandvlieg mug mug teek mug mug mug mug mug mug mug teek mug mug teek teek mug mug mug teek mug mug mug mug mug mug knut mug mug mug zandvlieg mug mug mug mug CCHFV SFV ILHV SLEV POWV Afkorting BWAV RVFV ZIKV MVEV BUNV DENV YFV KFDV ILEV JEV CTFV AHFV NRIV WNV BANV TBEV LCV BFV GROV EEEV TAHV CHIKV OROV MAYV TATV ONNV TOSV RRV SINV WEEV VEEV Crimean-Congo Crimean-Congo hemorragischekoortsvirus Napels/Siciliaans zandvliegkoortsvirus zandvliegkoortsvirus Napels/Siciliaans Ilheus-virus St.-Louis-encefalitisvirus Powassan-virus Virus Bwamba-virus Rift-Valley-koortsvirus Zika-virus Murray-Valley-virus Bunyamwera Denguevirus Gelekoortsvirus Kyasanur--virus Ilesha-virus Japanse-encefalitisvirus Colorado-tekenencefalitisvirus Alkhurma-hemorragischekoortsvirus Ngari-virus West-Nijl-virus Banna-virus Tekenencefalitisvirus La Crosse-virus Barmah-Forest-virus Guaroa-virus Oostelijk equine-encefalitisvirus Oostelijk Tahyna-virus virus Chikungunya Oropouche-virus Mayarovirus Tataguine-virus O’Nyongnyong-virus Toscanavirus Ross-River-virus Sindbisvirus Westelijk equine-encefalitisvirus Westelijk Venezolaans equine-encefalitisvirus Venezolaans Crimean-Congo koorts hemorragische Serogroep Ntaya-virus Bwamba Swondiwei-virus Bunyamwera Denguevirus Denguevirus Gele koorts Tekenoverdraagbare Tekenoverdraagbare virusgroep Japanse encefalitis Japanse Colorado tekenencefalitis tekenencefalitis Colorado Bunna Bunna California encefalitis encefalitis California Barmah Forest Oostelijk equine-encefalitis equine-encefalitis Oostelijk Semliki Forest Semliki Simbu Ongegroepeerde virussen Ongegroepeerde Phlebovirus koortsPhlebovirus Westelijk equine-encefalitis equine-encefalitis Westelijk (Sindbis-achtig) Westelijk equine-encefalitis equine-encefalitis Westelijk (recombinant) Venezolaans equine-encefalitis equine-encefalitis Venezolaans

Genus Tabel 1. Samenvatting van de taxonomie Samenvatting de van en essentiële ecologie klinisch belangrijke reis-gerelateerde van 1. arbovirussen.Tabel Familie Familie Bunyaviridae Nairovirus Orthobunyavirus Flaviviridea Flavivirus Reoviridae Coltivirus Seadornavirus Togaviridae Alphavirus Phlebovirus * = Occurrence: En= Endemisch, Ep = Epidemisch, Sp = Sporadisch

Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 187 Tabel 2. Samenvatting van beschikbare informatie over impact op volksgezondheid van arbovirussen uit Tabel 1. Familie Genus Virus Symptomen* Incubatie periode Vaccinatie Circulatie**

Bunyaviridae Nairovirus Crimean-Congo- FS, HS, (NS) 1-3 (1-9) nee L hemorragischekoortsvirus Orthobunyavirus Bwamba-virus FS, AR, (NS) 1-14 nee L Bunyamwera-virus FS, AR, (NS) onbekend nee L Guaroa-virus FS, AR onbekend nee L Ilesha-virus FS, AR (NS, HS) onbekend nee L (S) Ngari-virus FS, AR, HS onbekend nee L

La-Crosse-virus FS, NS 5-15 nee L Tahyna-virus FS, AR, (NS) 3-7 nee S conjunctivitis, bronchopneumie Oropouche-virus FS, AR, (NS) 4-8 nee L, S Tataguine-virus FS, AR onbekend nee L

Phlebovirus Toscanavirus FS, NS, (AR) 2-14 nee L Napels/Siciliaans-zandvliegkoortsvirus FS 2-14 nee L Rift-Valley-koortsvirus FS, HS, NS, hepatitis 1-7 nee L

Flaviviridea Flavivirus Denguevirus FS, HS, AR 4-7 (3-14) nee L, S Japanse-encefalitisvirus FS, NS 5-14 ja L, S

West-Nijl-virus FS, NS, (AR) 3-5 (2-14) nee L, S

St.-Louis-encefalitisvirus FS, NS 2-21 nee L, S Murray-Valley-virus FS, NS 1-28 nee L Kyasanur-Forest-ziektevirus FS, HS, conjunctivitis, 3-8 ja L pneumonie Alkhurma-hemorrhagischekoortsvirus FS, HS 3-12 nee L Tekenencefalitisvirus FS, NS, (HS) 7-14 ja L

Ilheus-virus FS, NS onbekend nee L Zika-virus FS, AR, conjunctivitis onbekend nee L, S Wesselsbron-virus FS 1-4 nee L Gelekoortsvirus FS, HS, hepatitis 3-6 ja L, S

Reoviridae Coltivirus Colorado-tekenencefalitisvirus FS, NS, AR, HS 3-5 (0-20) nee L Seadornavirus Banna-virus FS, AR, NS onbekend nee L Togaviridae Alphavirus Barmah-Forest-virus FS, AR 7-9 (5-2) nee L, S

Oostelijk equine-encefalitisvirus FS, NS 3-10 nee L Chikungunyavirus FS, AR, (HS, NS) 3-7 (1-12) nee L, S conjunctivitis Mayaro-virus FS, AR, (HS) 6-12 (3-12) nee L, S O’Nyongnyong-virus FS, AR >8 nee L, S Ross-River-virus FS, AR, (HS) 7-9 (3-21) nee L, S

Sindbisvirus FS, AR 1-7 nee L Westelijk equine-encefalitisvirus FS, NS 2-10 nee L Venezolaans equine-encefalitisvirus FS, NS <1-5 nee L

188 Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 6

Tabel 2. Samenvatting van beschikbare informatie over impact op volksgezondheid van arbovirussen uit Tabel 1, vervolg. Familie Genus Gerapporteerd Gerapporteerde seroprevalentie in Beschikbare Mens-op-mens in reizigers lokale populatie*** achtergrond transmissie informatie gerapporteerd Bunyaviridae Nairovirus ja hoog: 5-13% ja ja

Orthobunyavirus nee hoog: 2,6-80% weinig nee nee hoog: tot 100% weinig nee nee hoog: 13-18% weinig nee ja hoog: 38-54% weinig nee nee onbekend: in recente RVFV-uitbraak bleek 27% van weinig nee infecties NRIV te zijn nee hoog: 2-13% ja nee nee hoog: 60-80% weinig nee

nee hoog: 15-60% ja nee nee hoog: één van de vijf meest geïsoleerde virussen in weinig nee West-Afrika in mensen Phlebovirus ja hoog: 5-51% ja nee ja hoog: 3-36% ja nee ja hoog: 2-14% ja ja (contact met dierprodukten) Flaviviridea Flavivirus ja, 3-8% reizigers met FS hoog: meest gediagnosticeerde arbovirus wereldwijd ja ja ja, 1:1000000 (S) hoog: jaarlijks >45.000 patiënten wereldwijd ja nee of 1: 20.000 (L) ja hoog: één van de meeste voorkomende ja nee arbovirussen wereldwijd nee hoog: 3-13% ja nee ja hoog: tot 40% ja nee nee onbekend: lokale apenpopulatie 18-50% positief ja nee

ja laag: 1,3% ja nee ja, 1:10.000 man/maand hoog: incidentie van 0,1 tot >5: 100.000 in ja ja endemische landen nee hoog: 3,4-26% weinig nee ja hoog 13-40% weinig ja nee weinig nee ja, 1:280 Afrika hoog: jaarlijks 200.000 wereldwijd ja ja 1:2800 Zuid-Amerika Reoviridae Coltivirus ja onbekend: jaarlijks 200-400 gerapporteerde patiënten ja ja Seadornavirus nee onbekend weinig nee Togaviridae Alphavirus nee hoog: incidentie van 4 tot 40:100.000; ja nee jaarlijks 500-800 casussen ja onbekend: jaarlijks 3-21 casussen in de Verenigde Staten weinig nee ja hoog: tot 75% ja nee

ja hoog: 5-60% ja nee nee hoog: 31-68% weinig nee ja, 100 per jaar naar hoog: 8-65% ja nee Nieuw Zeeland ja hoog: 5-27% ja nee nee onbekend: jaarlijks <10 gerapporteerde casussen in VS. weinig nee nee hoog: 30-50% tijdens uitbraken en 23% buiten weinig nee uitbraken om. Tot 10% van de denguecasussen zijn verdacht voor VEEV-patiënten in Amerika. *: FS=Febriele symptomen, AR=Artralgie, huiduitslag en Artritis, HS=hemorragisch symptomen, NS=Neurologische symptomen **: L = Landelijk, S=Stedelijk ***: RVFV=Rift-Valley-koortsvirus (‘ Virus), NRIV=Ngari-virus, VEEV=Venezolaans equine-encefalitisvirus

Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 189 Overzichtsartikelen

KAART 1: NEUROINVASIEVE ARBOVIRUSSEN Geografisch overzicht van medisch belangrijke arbovirussen die NS veroorzaken gebaseerd op tabel 1 en 2

WNV

ILHV POWV

1

bepalend zijn voor vaststelling van de etiologie, ook Binnen de Bunyaviridae zijn er twee voor reizigersdiag- al zal dit niet altijd doorslaggevend zijn wegens over- nostiek belangrijke arbovirussen die NS veroorzaken, lappende geografische verspreiding van West-Nijl-virus virussen in de zandvliegkoorts-groep, behorende tot het en St.-encefalitisvirus maar ook van West-Nijl-virus en Phlebovirus genus, en het La Crosse-virus, behorende tot Japanse-encefalitisvirus. Onderscheidend voor teken- het Orthobunyavirus genus. De morbiditeit van bunya- overdraagbare encefalitis is het bifasisch verloop van de virussen is niet goed vastgesteld, maar de meeste infecties febriele fase voordat NS begint.31,32 worden beschouwd als asymptomatisch. Zandvliegkoorts- De tweede groep virussen die NS veroorzaakt zijn virus is een verzamelnaam voor een grote groep virussen de equine-encefalitisvirussen, behorende tot het genus die allemaal endemisch voorkomen in Europa, het Mid- alphavirus in de familie van de Togaviridae. Alle equine- den-Oosten en noordelijk Afrika. Ze veroorzaken voor- virusinfecties waarbij patiënten klinische symptomen bijgaande FS. De drie meest voorkomende virussen ontwikkelen, ontwikkelen eerst FS. Bijna alle Venezo- binnen deze groep in Europa zijn Siciliaans-zandvlieg- laanse equine-encefalitisinfecties leiden tot klinische koorts, Napels-zandvliegkoorts en Toscaans-zandvlieg- manifestaties in de vorm van FS. Daarentegen ontwik- koorts. Het enige virus binnen deze groep waarvan kelen patiënten met westelijk en oostelijk equine-ence- bekend is dat deze NS veroorzaakt, is Toscaans-zand- falitisvirusinfecties maar in 0,1%-5% van de gevallen vliegkoortsvirus. La-Crosse-virus was vóór de introduc- klinische symptomen. Oostelijk equine-encefalitisvirus- tie van West-Nijl-virus de belangrijkste veroorzaker van infecties worden gezien als de meest ernstige van de arbovirale encefalitis in de Verenigde Staten. Het komt equine-encefalitisvirussen omdat bijna alle patiënten met nog steeds regelmatig voor en veroorzaakt NS vooral in FS ook ernstige NS ontwikkelen. Bij Venezolaans en jonge kinderen. westelijk equine-encefalitisvirus-geïnfecteerde patiënten is dit percentage juist erg klein.21 Patiënten met NS hebben Binnen de Reoviridae kunnen zowel Bannavirus als een slechte prognose, met een mortaliteit van 30-50%. Colorado-tekenoverdraagbare-encefalitisvirus zich mani- Overlevenden hebben levenslange neurologische schade. festeren als FS en NS.33-35 Colorado-tekenoverdraag- Venezolaans equine-encefalitis is een vaak voorkomende bare-encefalitis heeft een zeer specifieke geografische infectie vooral in Zuid-Amerika. Westerse en oosterse verspreiding in Noord-Amerika en het aantal beves- equine-encefalitis komen minder vaak maar zijn wel tigde gevallen is laag.34,35 De geografische verspreiding gediagnostiseerd in reizigers. van Bannavirus is onduidelijk, maar wordt veronder-

190 Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 6

KAART 2: ARBOVIRUSSEN DIE HEMORRAGISCHE SYMPTOMEN VEROORZAKEN Geografisch overzicht van medisch belangrijke arbovirussen die HS veroorzaken gebaseerd op tabel 1 en 2

2

steld overeen te komen met de geografische versprei- kan aanhouden. In <0,1 tot 5% van de gevallen kan FS ding van Japanse encefalitis en is er klinisch niet van te zich verder ontwikkelen tot ernstige HS en shock. Infectie onderscheiden.33 met één serotype biedt bescherming tegen overige sero- types tot maximaal zes maanden na infectie. Daarna kan Arbovirusssen die huiduitslag, artritis en/of artralgie (AR) infectie met een heterogeen serotype juist de kans ver- veroorzaken (zie Figuur 2) groten op mogelijk ernstige complicaties als HS en shock. Huiduitslag, poly-arthralgie en poly-artritis kunnen Complicaties kunnen ook sneller optreden bij baby’s die veroorzaakt worden door virussen uit de Flaviviridae-, nog maternale antistoffen tegen een heterogeen serotype Togaviridae- en Bunyavirida- families. Binnen de Buny- bij zich dragen. Bij een primaire infectie met sommige aviridae-familie zijn orthobunyavirussen de belangrijkste serotypes (serotype 2) en bepaalde genotypes is de kans arbovirussen die AR veroorzaken in mensen (zie Tabel 2). ook groter op het ontwikkelen van HS en shock. Daar- Een groot aantal virussen uit dit genus die zijn aange- naast circuleren steeds vaker meerdere serotypes tegelijk, troffen in midden en zuidelijk Afrika en Zuid-Amerika wat mogelijk een rol speelt bij de geconstateerde toe- presenteren zich als FS, en eventueel met AR.36-44 Dit name van het aantal ernstige vormen van dengue.45-48 maakt ze klinisch niet te onderscheiden van andere infec- Chikungunyavirus, een alphavirus, is naast denguevirus ties zoals malaria, gele koorts, dengue- en chikunguny- ook een belangrijke oorzaak van AR in reizigers. Alpha- avirus. Infecties die zich uiten in FS en AR zijn vaak zelf virussen die AR veroorzaken hebben met klinische mani- limiterend waardoor er niet veel informatie beschikbaar festatie in 50-85% van de infecties een hoge klinische is over deze virussen. De hoeveelheid asymptomatische ‘attack rate’.22-24,49,50 De enige uitzondering is sindbis- infecties is onbekend maar verwacht wordt dat dit per- virus, met 0,1%-5% symptomatische infecties. Veel van centage hoog is gezien de grote circulatie en lage klinische deze virussen hebben niet alleen overlappende sympto- impact die gemeld wordt. men maar ook overlappende geografische verspreidings- Denguevirus, een flavivirus, veroorzaakt AR en is de gebieden, zoals chikungunya en O’Nyongnyong-virus, belangrijkste arbovirale infectie wereldwijd en in reizigers. Barmah-Forest-virus en Ross-River-virus. Dit maakt Het kent vier verschillende serotypes die vergelijkbare klinische en laboratoriumdiagnostiek moeilijk. Daar- symptomen veroorzaken. Klinische manifestatie vindt naast zijn deze infecties bij individuele reizigers ook plaats in <10% van geïnfecteerde personen in de vorm moeilijk te onderscheiden van denguevirusinfecties. van FS eventueel met AR wat enkele dagen tot weken Typisch voor AR veroorzaakt door alphavirussen zijn de

Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 191 Overzichtsartikelen

KAART 3: ARBOVIRUSSEN DIE ARTRALGIE , ARTERITIS EN HUIDUITSLAG KUNNEN VEROORZAKEN Geografisch overzicht van medisch belangrijke arbovirussen die AR veroorzaken gebaseerd op tabel 1 en 2 KAART 3: ARBOVIRUSSEN DIE ARTRALGIE , ARTERITIS EN HUIDUITSLAG KUNNEN VEROORZAKEN Geografisch overzicht van medisch belangrijke arbovirussen die AR veroorzaken gebaseerd op tabel 1 en 2

3

aanhoudende symptomen van artritis en arthralgie, die Behandeling (zie Tabel 2) maanden tot jaren na de infectie kunnen aanhouden.51 Zoals hierboven beschreven kunnen verschillende com- plicaties ontstaan wanneer ziekten veroorzaakt door een Arbovirussen die hemorragische symptomen (HS) veroor- arbovirale infectie zich verder ontwikkelen na de koorts- zaken (zie Figuur 3) fase. Er zijn geen effectieve antivirale behandelingen Arbovirusssen waarvan de klinische manifestatie geken- voor deze infecties. Behandeling berust op ondersteu- merkt wordt door hemorragische symptomen behoren nende zorg, zoals vloeistof- en elektrolytmanagement.30 tot de Flaviviridae en Bunyaviridae families. Enkele Tijdige herkenning en vaststelling van de etiologie van Toga- en Reovirussen zoals Colorado-tekenoverdraag- de ziekte maakt het mogelijk ondersteunende zorg vooraf bare-encefalitis en Mayarovirus kunnen incidenteel ook op een verscheidenheid aan specifieke complicaties af te HS veroorzaken. stemmen, waardoor de overlevingskansen substantieel Bunyavirusinfecties presenteren zich over het algemeen kunnen toenemen. als FS, maar sommigen kunnen zich ontwikkelen tot Voor flavivirussen zijn er een aantal antivirale therapieën meer ernstige vormen van HS zoals Krim-Congo-hemor- in ontwikkeling die gebruik maken van monoklonale ragischekoortsvirus en Rift-Valley-koortsvirus.27 Krim- antilichamen en inhibitoren die virusbinding blokkeren Congo-hemorragischekoortsvirus is symptomatisch in en de virusreplicatiecyclus op verschillende niveaus ver- respectievelijk 25% van de geïnfecteerden.27 De hoogste storen. Daarnaast worden klassieke antivirale middelen mortaliteit wordt gevonden bij gevallen die zich ontwik- als ribavirine en interferon toegepast met wisselende kelen tot HS. Deze kan oplopen tot 30% bij Krim- resultaten.59-61 Specifiek onderzoek naar het gebruik van Congo-hemorragischekoortsvirusinfecties.26,27,52 minocycline en curcumin als middelen tegen het ont- Binnen de Flaviviridae zijn dengue en gelekoortsvirus wikkelen van neuro-invasiviteit tijdens een Japanse- de belangrijkste veroorzakers van HS. De mortaliteit van encefalitisvirusinfectie is gaande en laat ook positieve HS door flavivirussen kan oplopen tot 30%.48,53 Bij gele resultaten zien.62-64 koorts ontwikkelt tot 50% van de geïnfecteerde personen klinische symptomen.55,56 Binnen de door teken over- Preventie draagbare flavivirussen staan virussen uit het Midden- Er zijn slechts tegen enkele arbovirussen vaccins beschik- Oosten en Azië, zoals het Alkhurmavirus, bekend als baar waarvan het merendeel tegen flavirussen (zie Tabel 2). veroorzakers van HS.31,32,57,58 Momenteel zijn er twee vaccins op de markt die bescher-

192 Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 6 ming bieden tegen Japanse encefalitis, beide gebaseerd op 1:20.000 voor reizigers naar rurale gebieden waaronder op geïnactiveerd virus; Ixiaro (Intercell Biomedical, de niet-urbane toeristische trekpleisters zoals de vakan- Livingston, UK) en JEV-vaccinatie (GCVC, Korea). tieoorden rond de Golf van Thailand.85 Het risico op Voor is alleen in India een for- een gelekoortsinfectie voor ongevaccineerde reizigers maline-geïnactiveerd vaccin geregistreerd. Voor teken- naar Afrika en Zuid-Amerika wordt geschat op 1:280 in overdraagbare-encefalitisvirusinfecties is een aantal ver- endemische en 1:2800 in de epidemische gebieden.56 In schillende vaccins beschikbaar in Europa, Rusland en endemische gebieden is het infectierisico ongeveer twin- China, gebaseerd op geïnactiveerde virussen.65,66 Een tig keer lager. Het risico op een klinische tekenencefali- aantal gele koorts levend-geattenueerde-17D vaccins is tisvirus (‘tick-borne encephalitis virus’, TBEV) -infectie beschikbaar van verschillende producenten over de hele bij reizigers naar Oostenrijk, één van de voornaamste wereld.67 In Oost-Europa en India is een geïnactiveerd endemische landen, wordt geschat op 1:10.000 mensen Krim-Congo-hemorragischekoortsvaccin beschikbaar. per verblijfsmaand in risico-hoge gebieden.86,87 Als een Dit vaccin is wegens het gelimiteerde onderzoek en de specifieke risicoschatting ontbreekt, kunnen sommige potentiële ernstige bijwerkingen niet algemeen beschik- algemene factoren gebruikt worden om infectierisico’s baar.68 Tegen chikungunyavirus is er tot op heden nog in te schatten voor patiënten. Gedacht kan worden aan geen humaan vaccin beschikbaar maar een op envelop- activiteiten die patiënten hebben uitgevoerd, of deze in eiwit gebaseerd DNA-vaccin is in een ver stadium van landelijke of stedelijke gebieden hebben plaats gevonden, ontwikkeling.69 Er zijn een groot aantal vaccins in ont- de verblijf omstandigheden, etc. (zie Tabel 2) wikkeling tegen denguevirus maar de ontwikkeling hier- van wordt bemoeilijkt door de kans op het ontwikkelen Diagnostiek van arbovirusinfectie van ernstige bijwerkingen wegens het moeten vaccineren Laboratoriumdiagnostiek van arbovirusinfecties is geba- tegen meerdere heterogene denguevirussen tegelijk.70 seerd op de detectie van het virus via reverse-transcrip- Naast humane vaccins zijn er ook een aantal veterinaire tase polymerase kettingreactie (‘reverse transcription vaccins beschikbaar (Rift-Valley-Fever-virus, westelijk-, polymerase chain reaction’, RT-PCR) of virusisolatie oostelijk- en Venezolaans-equine-encefalitis, West-Nijl- (VI), virale antigenen of virus-specifieke antilichamen. virus) die in potentie een basis kunnen vormen voor de Bij neurologische klachten dient cerebrospinaal vloeistof ontwikkeling van humane vaccins of in uitzonderlijke (‘cerebrspinal fluid’, CSF) afgenomen te worden. De gevallen al humaan worden toegepast.19,71-74 geprefereerde diagnostische methode hangt af van het Preventie van arbovirusinfecties bij reizigers bestaat uit moment van monstername ten opzichte van de eerste het gebruik van insectenwerende middelen, fijnmazige ziektedag, de dynamiek van de viremie en immunologi- muskietennetten al dan niet behandeld met insecten- sche respons. werend middel, en gedragsaspecten zoals regelmatige controle op teken en het dragen van lange mouwen en Virus- en virale antigendetectie zijn de meest specifieke broeken, met name in de schemering. methode om arbovirusinfectie vast te stellen. Beschikbare methoden zijn RT-PCR en VI op serum, weefsel of CSF. Risico’s voor reizigers (zie Tabel 2) Een alternatief hiervoor zijn denguevirus-kits, beschik- Voor enkele arbovirussen bestaan specifieke inschattin- baar van verschillende fabrikanten, voor detectie van gen van het risico op het oplopen van een infectie door het met acute infectie geassocieerde NS1-eiwit.88,89 Een reizigers. Ross-River-virusinfecties bij reizigers zijn typische infectie met onder andere zandvliegkoorts en regelmatig gedocumenteerd en grote uitbraken in het oostelijk equine-encefalitisvirus produceert een korte en zuidelijke Stille Oceaangebied worden toegeschreven lage viremie. Symptomen ontwikkelen zich na deze aan viremische reizigers terugkerend uit Australië.75-78 viremische fase, hetgeen de relatief lage sensitiviteit van Nieuw-Zeeland schat dat jaarlijks 100 viremische reizi- PCR-gebaseerde diagnostiek voor deze virussen ver- gers huiswaarts keren uit Australië.24,76 Dengue is veruit klaart.90,91 Bij reizigers wordt de acute fase van de ziekte het meest gediagnosticeerde arbovirus bij reizigers.53,70,79-82 vaak gemist, omdat patiënten pas medische hulp zoeken Drie tot acht procent van de reizigers met een met koorts na thuiskomst en bij aanhoudende symptomen of ver- gepaard gaand ziektebeeld is serologie-positief voor een slechtering na de koortsfase. recente denguevirusinfectie.3,7,79,83,84 Het risico op het oplopen van een Japanse-encefalitisinfectie in Azië bij Serologie is daarom de meest gebruikte diagnostische een verblijf van >1 maand wordt geschat op 1:1.000.000 methode voor arbovirusinfecties. Voor serodiagnostiek per verblijfsweek voor reizigers naar urbane gebieden, en zijn een acuut en een convalescent serum die minimaal

Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 193 Overzichtsartikelen

14 dagen van elkaar afgenomen zijn wenselijk om sero- nostiek van reis-gerelateerde virale infecties een zorgvul- conversie aan te tonen. Commercieel beschikbare en/of dige interpretatie vereist alsmede een gedetailleerde in-house IgG/IgM ‘enzyme-linked immunosorbent assay’ anamnese die meegeleverd wordt met de diagnostische (ELISA) -its, haemaglutinatie inhibitie (HI), immuno- aanvraag. Deze omvat reisgeschiedenis, vaccinatiege- fluorescence assays (IFA) en virusneutralisatie (VNT) schiedenis en contact met of bescherming tegen speci- assays worden gebruikt.88 IgM-antilichamen ontstaan fieke vectoren in combinatie met klinische symptomen doorgaans binnen enkele dagen na infectie en kunnen en tijd van aanvang van de symptomen.3 meestal gedetecteerd worden tot drie maanden na infec- tie. IgG-antilichamen ontstaan doorgaans enkele dagen Conclusie later dan IgM en kunnen maanden tot jaren na infectie Met koorts gepaard gaande ziekten bij reizigers hebben gedetecteerd worden. IgM-antilichamen kunnen in een lange en gecompliceerde differentiaaldiagnostiek, sommige gevallen (met name bij flavivirussen) langere die zowel wereldwijd veel voorkomende infecties als ook perioden aanhouden en de diagnostiek van een acute relatief onbekende exotische ziekten omvat. Diagnosti- infectie bemoeilijken.92,93 Via de bepaling van IgM- en sche handvatten kunnen clinici en diagnostici helpen bij IgG-antilichaamtiters in gepaarde sera kan onderscheid het opstellen van een adequate differentiaaldiagnostiek. gemaakt worden tussen oude en recente infecties, indien Er bestaan enkele (commercieel beschikbare) databases, de sera met een interval van 10-14 dagen worden verza- die de differentiaaldiagnostiek kunnen ondersteunen meld. Een seroconversie of een minimaal viervoudige met betrekking tot infectieziekten in het algemeen.97,98 toename in titer is vereist voor vaststelling.88 De detectie Veel arbovirusfamilies vertonen echter een grote mate van IgM-antilichamen in de CSF wijst ook op recente van kruisreactiviteit in diagnostische testen. Dit, gecom- infectie mits de bloed-hersenbarrière intact is. Infecties bineerd met een grote overlap in klinische syndromen met kruisreagerende virussen, doorgemaakte infecties en geografische regio’s, bemoeilijkt het opstellen van een of vaccinaties (flavivirussen) kunnen foutpositieve test- goed gedefinieerde differentiaaldiagnostiek. Deze com- uitslagen geven. Dit is vooral een probleem tussen en plexe factoren worden niet meegenomen in automatisch binnen flavivirusserogroepen, maar ook alphavirussen gegenereerde lijsten van differentiaaldiagnostiek met een en bunyavirussen kunnen kruisreageren binnen sero- ranglijst gebaseerd op onbekende achtergrondinformatie groepen. Dit vormt vooral voor de interpretatie van IgG en veronderstellingen.98 een groot probleem, maar het voorkomen van kruisreac- Dit artikel omvat niet alle potentieel belangrijke reisge- tie bij IgM moet niet worden onderschat.94,95 Het is relateerde ziekten, maar richt zich specifiek op alle klinisch daarom van belang kruisreagerende virussen parallel te relevante arbovirusinfecties bij reizigers, waarbij reke- testen. De virusneutralisatietest (VNT) geldt als gouden ning is gehouden met de complexiteit van diagnostische standaardmethode voor serologische bevestiging van een testinterpretatie. De hier gepresenteerde gedetailleerde infectie. Bij secundaire flavivirusinfecties is ook deze wereldkaarten, tabellen en ondersteunende achtergrond- methode niet specifiek. Interpretatie van de resultaten informatie geven overzichten van mogelijke arbovirus- vereist naast gepaarde sera daarom ook kennis van de infecties per regio. In dit artikel wordt de huidige kennis gebruikte methode en achtergrond van de patiënt, zoals per regio, per klinisch syndroom, per potentieel bloot- reis- en vaccinatiegeschiedenis. stellingsrisico en per diagnostische familie samengevat en gestructureerd. Daarnaast identificeert dit artikel Gevalideerde diagnostische testen zijn beschikbaar voor pathogenen, waarvan de huidige kennis in bepaalde de meest voorkomende virussen. Verwijzing naar een in geografische regio’s ontoereikend is om ze uit te kunnen arbovirussen gespecialiseerd laboratorium kan nodig zijn sluiten in de differentiaaldiagnostiek. Hiermee denken we voor diagnostiek van meer zeldzame arbovirale infecties. te voorzien in ondersteuning aan diagnostici en clinici Via het Europese netwerk voor geïmporteerde virale wanneer arbovirusinfectie wordt overwogen bij een rei- ziekten (‘Eurpean Network for Diagnostics of Imported ziger na thuiskomst. Viral Diseases’, ENIVD), waarbij zowel het Rijksinsti- tuut voor Volksgezondheid (RIVM) als het Erasmus Referenties Medisch Centrum aangesloten zijn, is diagnostiek van 1. UNWTO. UNWTO World Tourism Barometer, Interim Update, August 2011. een zeer uitgebreid scala aan arbovirussen beschikbaar.96 [cited 2011 November 11]; Available from: http://dtxtq4w60xqpw.cloudfront.net/ De problemen met foutpositieve diagnostische resultaten, sites/all/files/pdf/unwto_barom11_iu_aug_en.pdf. beschikbaarheid van testen en kosten van meervoudige 2. Freedman DO, et al. Spectrum of disease and relation to place of exposure testen, illustreren dat gebruik van serologie voor diag- among ill returned travelers. N Engl J Med 2006;354(2):119-30.

194 Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 6

3. Wilson ME, et al. Fever in returned travelers: results from the GeoSentinel rism-associated agents. 2003 [cited 2011 December 12]; Available from: Surveillance Network. Clin Infect Dis 2007;44(12):1560-8. http://www.cdc.gov/epo/dphsi/syndromic/framework.htm. 4. Nicoletti L, et al. Chikungunya and dengue in travelers. Emerg Infec- 29. Lindquist L, et al. Tick-borne encephalitis. The Lancet. 2008;371(9627):1861-71. tious Dis 2008 Jan;14(1):177-8. 30. Solomon T, et al. Arthropod-borne viral encephalitides. In: Scheld WM, 5. Chen LH, et al. Dengue and chikungunya infections in travelers. Curr Opin Whitley RJ, Marra CM, editors. Infections of the central nervous system. Third Infect Dis 2010 Oct;23(5):438-44. edition ed. Philidelphia: Lippincott Williams and Wilkins; 2004. p. 205-30. 6. Allwinn R. Significant increase in travel-associated in Germany. 31. Gunther G, et al. Tick-borne encephalopathies : epidemiology, diagnosis, Med Microbiol Immunol 2011;200(3):155-9. treatment and prevention. CNS Drugs 2005;19(12):1009-32. 7. Allwinn R, et al. Dengue in travellers is still underestimated. Intervirology 32. Pugliese A, et al. Emerging and re-emerging viral infections in Europe. Cell 2008;51(2):96-100. Biochem Funct 2007;25(1):1-13. 8. Gubler DJ. Human arbovirus infections worldwide. Ann N Y Acad Sci 33. Liu H, et al. , China, 1987-2007. Emerg Infect Dis 2010;16(3):514-7. 2001;951:13-24. 34. Calisher CH. Medically important arboviruses of the United States and 9. Dobler G. Arboviruses causing neurological disorders in the central nervous Canada. Clin Microbiol Rev 1994;7(1):89. system. Archives of virology Supplementum 1996;11:33. 35. Romero JR, et al. and . Infect Dis 10. Weaver SC, et al. Transmission cycles, host range, evolution and emer- Clin North Am 2008;22(3):545-59. gence of arboviral disease. Nat Rev Microbiol 2004;2(10):789-801. 36. Aguilar PV, et al. Guaroa virus infection among humans in and . 11. Aradaib IE, et al. Nosocomial outbreak of Crimean-Congo hemorrhagic American J Trop Med Hyg 2010;83(3):714-21. fever, Sudan. Emerg Infect Dis 2010;16(5):837. 37. Da Silva Azevedo RS, et al. Reemergence of , northern 12. Biggerstaff BJ, et al. Estimated risk of transmission of the . Emerg Infect Dis 2007;13(6):912. through blood transfusion in the US, 2002. Transfusion 2003;43(8):1007-17. 38. Aguilar PV, et al. Iquitos Virus: A Novel Reassortant Orthobunyavirus Asso- 13. Chamberland ME, et al. Emerging infectious disease issues in blood safety. ciated with Human Illness in Peru. PLoS Negl Trop Dis 2011;5(9):e1315. Emerg Infectious Dis 2001;7(3 Suppl):552. 39. Forshey BM, et al. Arboviral etiologies of acute febrile illnesses in Western 14. Harxhi A, et al. Crimean–Congo hemorrhagic fever: a case of nosocomial , 2000-2007. PLoS Negl Trop Dis. 2010;4(8):e787. transmission. Infection 2005;33(4):295-96. 40. Lutwama JJ, et al. Isolations of Bwamba virus from south central Uganda 15. Iwamoto M, et al. Transmission of West Nile virus from an organ donor to four and north eastern Tanzania. Afr Health Sci 2003;2(1):24-28. transplant recipients. N Engl J Med 2003;348(22):2196-203. 41. Morvan JM, et al. Ilesha virus: a new aetiological agent of haemorrhagic 16. Stanley E, et al. West Nile virus transmission via organ transplantation and fever in Madagascar. Trans R Soc Trop Med Hyg 1994;88(2):205-05. blood transfusion-Louisiana, 2008. Morbidity and Mortality Weekly Report. 42. Tesh RB, Vasconcelos PFC. Sandfly Fever, Oropouche Fever, and Other Bun- 2009;58(45):1263-7. yavirus Infections. In: Guerrant RL, Walker DH, Weller PF, editors. Tropical Infectious 17. Stramer SL, et al. West Nile virus among blood donors in the United States, Diseases: Principles, and Practice. Philadelphia, PA: Elsevier; 2011. 2003 and 2004. N Engl J Med 2005;353(5):451-9. 43. Fagbami A, et al. Tataguine virus isolations from humans in Nigeria, 1971- 18. Petersen L, et al. Transfusion-transmitted arboviruses. Vox sanguinis 1975. Trans R Soc Trop Med Hyg 1981;75(6):788. 2010;98(4):495-503. 44. Hayes EB. outside Africa. Emerging infectious diseases. Emerg 19. Zacks MA, Paessler S. Encephalitic . Vet Microbiol. Infect Dis 2009;15(9):1347-50. 2010;140(3-4):281-6. 45. Vaughn DW, et al. Dengue viremia titer, antibody response pattern, and virus 20. Solomon T. Flavivirus encephalitis. N Engl J Med 2004;351(4):370-8. serotype correlate with disease severity. J Infect Dis 2000;181(1):2. 21. Solomon T, et al. : a clinician’s guide. Pract Neurol 2007;7(5):288. 46. Weaver SC, et al. Molecular evolution of dengue viruses: contributions of 22. Franssila R, et al. Viral causes of arthritis. Best Practice & Research Clinical phylogenetics to understanding the history and epidemiology of the preeminent Rheumatology 2006;20(6):1139-57. arboviral disease. Infect Genet Evol 2009;9(4):523-40. 23. Suhrbier A, et al. Clinical and pathologic aspects of arthritis due to Ross River 47. Kliks SC, et al. Antibody-dependent enhancement of growth in virus and other alphaviruses. Current Opinion in Rheumatology. 2004;16(4):374. human monocytes as a risk factor for dengue hemorrhagic fever. Am J Trop 24. Toivanen A. Alphaviruses: an emerging cause of arthritis? Current Opinion Med Hyg 1989;40(4):444-51. in Rheumatology. 2008;20(4):486. 48. Halstead SB. Dengue. Curr Opin Infect Dis 2002;15(5):471. 25. Suhrbier A, et al. Arthritogenic alphaviruses-an overview. Nat Rev Rheumatol. 49. Tesh RB, et al. Mayaro virus disease: an emerging mosquito-borne 2012 May 8. in tropical South America. Clin Infect Dis 1999;28(1):67. 26. Isaäcson M. hazards for travelers in Africa. Clin Infect 50. Pialoux G, et al. Chikungunya, an epidemic arbovirosis. Lancet Infect Dis Dis 2001;33(10):1707-12. 2007;7(5):319-27. 27. Ergonul O. Clinical and Pathologic Features of Crimean-Congo Hemorrhagic 51. Kurkela S, et al. Arthritis and arthralgia three years after infection: Fever In: Ergonul O, Whitehouse CA, editors. Crimean-Congo Hemorrhagic clinical follow-up of a cohort of 49 patients. ScandJ Infect Dis 2008;40(2):167-73. Fever: A Global Perspective. Dordrecht, The Netherlands: Springer; 2007. 52. Whitehouse CA. Crimean-Congo hemorrhagic fever. Antiviral Research. 28. CDC. Syndrome definitions for diseases associated with critical bioterro- 2004;64(3):145-60.

Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013 195 Overzichtsartikelen

53. Kyle JL, et al. Global spread and persistence of dengue. Annu Rev Microbiol J Virol [Research Support, N.I.H., Extramural]. 2006;80(6):2784-96. 2008;62:71-92. 74. Wang E, et al. Chimeric Sindbis/eastern equine encephalitis vaccine candi- 54. Fried JR, et al. Serotype-specific differences in the risk of dengue hemorr- dates are highly attenuated and immunogenic in mice. Vaccine [Research Sup- hagic fever: an analysis of data collected in Bangkok, Thailand from 1994 to port, N.I.H., Extramural Research Support, Non-U.S. Gov’t] 2007;25(43):7573-81. 2006. PLoS Negl Trop Dis 2010;4(3):e617. 75. Harley D, Sleigh A, Ritchie S. transmission, infection, and 55. Barrett AD, et al. : a disease that has yet to be conquered. Annu disease: a cross-disciplinary review. Clin Microbiol Rev 2001;14(4):909-32. Rev Entomol 2007(52):209-29. 76. Maguire T. Do Ross River and dengue viruses pose a threat to New 56. Mirzaian E, et al. Mosquito-borne illnesses in travelers: a review of risk and Zealand?N Z Med J 1994;107(989):448. prevention. Pharmacotherapy 2010 Oct;30(10):1031-43. 77. Hueston L, et al. Ross River virus in a joint military exercise. Commun Dis 57. Maltezou HC, et al. Crimean-Congo hemorr-hagic fever in Europe: current Intell 1997;21:194-202. situation calls for preparedness. Euro Surveill 2010;15(10):19504. 78. Pröll S, et al. Persistent arthralgias in Ross-River-Virus disease after travel to 58. Mackenzie JS, et al. The zoonotic flaviviruses of southern, south-eastern the South Pacific]. Dtsch Med Wochenschr (1946) 1999;124(24):759. and eastern Asia, and Australasia: the potential for emergent viruses. Zoonoses 79. Ryan ET, et al. Illness after international travel. N Engl J Med 2002;347(7):505-16. Public Health 2009;56(6-7):338-56. 80. Jelinek T. Trends in the epidemiology of dengue fever and their relevance for 59. Thompson BS, et al. A Therapeutic Antibody against West Nile Virus Neutralizes importation to Europe. Euro Surveill 2009;14:25. Infection by Blocking Fusion within Endosomes. PLoS Pathog 2009;5(5):e1000453. 81. International travel and health 2011; Available from: http://www.who.int/ith/ 60. Levi ME, et al. Impact of rituximab-associated B-cell defects on West Nile en/index.html. virus meningoencephalitis in solid organ transplant recipients. Clin Transplant. 82. Vasilakis N, et al. The history and evolution of human dengue emergence. [Case Reports] 2010;24(2):223-8. Adv Virus Res 2008;72:1-76.

61. Haddow AD, et al. The use of oral ribavirin in the management of La Crosse 83. Jelinek T. Dengue fever in international travelers. Clin Infect Dis viral infections. Med Hypotheses 2009;72(2):190-92. 2000;31(1):144-47. 62. Richardson-Burns SM, et al. Minocycline delays disease onset and mortality 84. Wilder-Smith A, et al. Dengue in travelers. N Engl J Med 2005;353(9):924-32. in reovirus encephalitis. Exp Neurol. [Comparative Study Research Support, U.S. 85. Hills SL, et al. in travelers from non- countries, Gov’t, Non-P.H.S. Research Support, U.S. Gov’t, P.H.S.]. 2005;192(2):331-9. 1973-2008. Am J Trop Med Hyg. 2010;82(5):930. 63. Mishra MK, et al. Minocycline neuroprotects, reduces microglial activation, 86. Rendi Wagner P. Risk and Prevention of Tick borne Encephalitis in Travelers. inhibits caspase 3 induction, and viral replication following Japanese encepha- J Travel Med 2004;11(5):307-12. litis. J Neurochem. [Comparative Study Research Support, Non-U.S. Gov’t]. 87. Reusken C, et al. Case report: Tick-borne encephalitis in two Dutch travellers 2008;105(5):1582-95. returning from Austria, Netherlands, July and August 2011. Euro surveillance. 64. Dutta K, et al. Curcumin Protects Neuronal Cells from Japanese Encephalitis 2011;16(44). Virus-Mediated Cell Death and also Inhibits Infective Viral Particle Formation by Dysre- 88. WHO. Laboratory diagnosis and diagnostic tests. In: WHO, editor. Dengue: gulation of Ubiquitin-Proteasome System. J Neuroimm Pharmacol 2009;4(3):328-37. guidelines for diagnosis, treatment, prevention and control. France: World

65. Loew-Baselli A, et al. Prevention of tick-borne encephalitis by FSME-IMMUN® vac- Health Organization; 2009. p. 91-109. cines: Review of a clinical development programme. Vaccine 2011;29(43):7307-19. 89. Shu PY, et al. Current advances in dengue diagnosis. Clin Diagn Lab 66. WHO. Vaccines against tick-borne encephalitis (TBE). Grading of scientific Immunol 2004;11(4):642-50. evidence in support of key recommendations. 10 June, 2011 [cited 2012 March 1]; 90. Valassina M, et al. A Mediterranean arbovirus: the Toscana virus. J Neurovirol Available from: http://www.who.int/immunization/TBE_duration_protection.pdf. 2003;9(6):577-83. 67. Monath TP. Yellow fever vaccine. Expert Rev Vaccines 2005;4(4):553-74. 91. Campbell GL, et al. West Nile virus. Lancet Infect Dis 2002;2(9):519-29. 68. Keshtkar-Jahromi M, et al. Crimean-Congo hemorrhagic fever: current and 92. Kuno G. Persistence of arboviruses and antiviral antibodies in vertebrate future prospects of vaccines and therapies. Antiviral Res [Research Support, U.S. hosts: its occurrence and impacts. Rev Med Virol 2001;11(3):165-90. Gov’t, Non-P.H.S. Research Support, U.S. Gov’t, P.H.S. Review] 2011;90(2):85-92. 93. Roehrig JT, et al. Persistence of virus-reactive serum immunoglobulin m antibody 69. Thiboutot MM, et al. Chikungunya: a potentially emerging epidemic? PLoS in confirmed west nile virus encephalitis cases. Emerg Infect Dis 2003;9(3):376-9. Negl Trop Dis. [Research Support, Non-U.S. Gov’t Review] 2010;4(4):e623. 94. Mansfield KL, et al. Flavivirus-induced antibody cross-reactivity. J Gen Virol 70. Murrell S,et al. M. Review of dengue virus and the development of a vaccine. 2011;92(12):2821-9. Biotechnol Adv 2011;29(2):239-47. 95. Smith DW, et al. Togaviruses Causing Rash and Fever. In: Mahy BWJ, Regenmortel 71. Morrill JC, et al. Safety and efficacy of a mutagen-attenuated Rift Valley fever MHVv, editors. Encyclopedia of Virology. 3rd ed. Oxford: Academic Press; 2008. virus vaccine in cattle. Am J Vet Res. [Clinical Trial Controlled Clinical Trial]. 96. ENIVD. European Network for Diagnostics of Imported Viral Diseases. [cited

1997;58(10):1104-9. 2011]; Available from: http://www.enivd.de/index.htm.

72. Morrill JC, et al. Pathogenicity and neurovirulence of a mutagen-attenuated Rift 97. GIDEON. GIDEON Informatics Inc. 2012 [cited 2012 June 18]; Available Valley fever vaccine in rhesus monkeys. Vaccine 2003;21(21-22):2994-3002. from: http://www.gideononline.com/. 73. Paessler S, et al. Replication and clearance of Venezuelan equine encepha- 98. CDC. IDdx: Infectious Disease Queries. 2012 [cited 2012 June 18]; Available litis virus from the brains of animals vaccinated with chimeric SIN/VEE viruses. from: http://www.iddx.info/iddxhome.html.

196 Tijdschrift voor Infectieziekten vol 8 - nr. 6 - 2013