Boletim Do Museu De Biologia Mello Leitão

ISSN 0103-9121 (versão impressa) ISSN 2318-9444 (versão eletrônica) Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão

Nova Série Volume 38 Número 2 - Abril/Junho de 2016

Ministério da Ciência, Tecnologia e Inovação Instituto Nacional da Mata Atlântica

Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão Nova Série

v. 38 n. 2 abril-junho 2016 BOLETIM DO MUSEU DE BIOLOGIA MELLO LEITÃO Nova Série ISSN 0103-9121 (versão impressa) ISSN 2318-9444 (versão eletrônica) v. 38 n. 2 abril-junho 2016

GOVERNO DO BRASIL

PRESIDENTE DA REPÚBLICA Michel Temer

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INSTITUTO NACIONAL DA MATA ATLÂNTICA

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INSTITUTO NACIONAL DA MATA ATLÂNTICA

Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão Nova Série

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Bol. Mus. Biologia Mello Leitão Nova Série Santa Teresa v. 38 n. 2 p. 73-180 abril-junho 2016 ENDEREÇO PARA CORRESPONDÊNCIA: SEER - Sistema Eletrônico de Editoração de Revistas Instituto Nacional da Mata Atlântica E-revista@s - Plataforma Open Acess de Revistas Av. José Ruschi, 4, 29650-000 Santa Teresa, ES - Brasil Científicas Electrónicas Españolas Y Latinoamericanas Fone/Fax (27) 3259-1182 Portal de Periódicos CAPES E-mail: [email protected] DOAJ - Directory of Open Access Journals Endereço eletrônico do INMA: www.inma.gov.br PRODUCÃO EDITORIAL Coordenação editorial VERSÃO ONLINE DA REVISTA: Luisa Maria Sarmento Soares www.inma.gov.br/boletim.asp Editoração eletrônica SUBMISSÃO DE TRABALHOS: Comunicação Impressa http://www.boletimmbml.net/boletim/ Impressão AQUISIÇÃO Gráfica e Editora Nonononon [email protected] Ilustração da capa Teresa Miranda/ Chris Colombo (Beija-flor) INDEXADORES Foto: Onça-parda ou puma (nome científico: Puma Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão está concolor), também conhecida no Brasil por suçuarana indexado em: realizada por Leandro Scoss da equipe TEAM Camera Kew Record of Taxonomic Literature trap (Parque Estadual do Rio Doce, trilha de acesso à Zoological Record – BIOSIS lagoa do Meio, Marliéria, Minas Gerais). Latindex – Sistema Regional de Información em Línea para Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, Tiragem Espanã y Portugal. 1.000 exemplares

Publicação: on line, 31 de outubro de 2016

Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão - Nova Série – n. 1 (1992). – Santa Teresa: Instituto Nacional da Mata Atlântica, 1992 –

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Trimestral a partir do v. 33 ano 2014

Títulos anteriores: Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Antropologia, 1953; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Biologia, 1949-1985; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Botânica, 1949-1985; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Divulgação, 1960-1984; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Geologia, 1978; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Proteção à Natureza, 1949-1982; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Zoologia, 1951-1984.

1. Biologia. 2. Botânica. 3. Conservação. 4. Ecologia. 5. Zoologia. I. Instituto Nacional da Mata Atlântica. II. Museu de Biologia Prof. Mello Leitão.

CDU – 504 (05) CDD21 – 570.05 574 (05) 577.05 581 (05) 580.05 591 (05) 590.05

ARTIGO DE OPINIÃO

INMA em tempo presente

Ennio Candotti*

“Completar a documentação da flora do ES por volta do ano 2020 de acordo com as metas da Convenção da Diversidade Biológica e a Estratégia Global para a Conservação das Plantas (CBD 2010) representa um grande desafio. São notórias as lacunas geográficas nas coleções de plantas...Explorar estas áreas de baixa amostragem é de importância estratégica...realizar inventários regionais é muito recomendado para melhorar a qualidade do conhecimento... da Flora do Brasil”, escrevem Valquiria F. Dutra Anderson A. Araujo e Tatiana T. Carrijo, em Rodriguesia 66(4): 1145-52. 2015.

Os artigos dessa mesma, histórica, Rodriguesia 66(4) e o epílogo assinado por D.Zappi, R.C.Sforzza, V.C.Souza, V. F.Mansano e M.P.Morim indicam preocupações e desafios semelhantes. Todos concordam, foram feitos passos importantes no Inventário da Flora do Brasil mas há ainda muito por fazer, tanto na Floresta Atlântica (quem inventou a ‘mata’?) como na Floresta Amazônica, as duas grandes campeãs da biodiversidade do Planeta.

O mesmo valeria dizer para as sementes. Pergunto: como é possível que ainda não tenhamos um Banco de Sementes da Floresta Atlântica de porte Atlântico e um Banco de Sementes da Floresta Amazônica de porte Amazônico?

Bancos e inventários são instrumentos imprescindíveis para a efetiva realização

1 Ennio Candotti, desde 2009, é Diretor Geral do Museu da Amazônia – MUSA, com sede em Manaus. Foi Secretario Regional da Sociedade Brasileira para o Progresso da Ciência no Rio de Janeiro entre 1977 e 1981. Em 1998 compartilhou com a Sra Regina Paz Lopes o prêmio Kalinga de popularização da Ciencia concedido pela UNESCO com o patrocínio da Fundação Kalinga de Bhubaneswar, Orissa, India. Foi Presidente da SBPC nos períodos de 1989 a 1991; 1991 a 1993; 2003 a 2005 e 2005 a 2007. Em 2002 fundou com cientistas e comunicadores indianos e de outros países a International Union of Scientific Communicators, Associação com sede em Mumbai da qual é presidente. Foi membro do Conselho Nacional de Ciencia e Tecnologia, CCT nos períodos de 2003 a 2007 e de 2011 a 2015. VIII de programas de conservação e recuperação de áreas degradadas, conforme compromissos de Governo em foros internacionais.

A catástrofe de Mariana poderia ter sido evitada se existisse um Instituto da Floresta Atlântica equipado para monitorar a biodiversidade, os ambientes e os ecossistemas, os potenciais focos de fragilidade sócioambiental (barragens, encostas, mananciais etc). Os desastres são filhos da fragmentação do monitoramento e controle. Cabe aos Institutos recuperar o todo na soma das partes.

A criação do Instituto Nacional da Mata Atlântica, INMA, (poderia ter sido Instituto Nacional da Floresta Atlântica) lança alguma claridade em tempos de névoa persistente. Foram necessários vinte anos de pacientes negociações para que o desafio de conhecer e monitorar a biodiversidade e os ambientes da Floresta Atlântica ganhassem os instrumentos legais ne- cessários para realizar o programa que Ruschi e Mello Leitão imaginaram com lucidez nos anos 60.

O antigo Museu Mello Leitão no MCTIC reencontra finalmente sua história e família, um lugar natural, junto com INPA, Mamirauá, Goeldi, Instituto do Pantanal, do Semiárido etc.

Lembro de um encontro no Mello Leitão em 1997 em que vendo muitos jovens, na plateia , bem na minha frente, sugeri que devíamos começar a prepará-los para que, crescendo sem perder a curiosidade, pudessem assumir o comando do Instituto Museu.

Hoje, já devem estar prontos para assumir o novo desafio: avançar sem perder a memória. Construir o INMA. Deverão conservar, sem olhar para trás, o Museu Melo Leitão, sua história e coleções. Sem memória não há ciência. Mas cui- dado, a história é como a Medusa do mito grego de Perseu, ela paralisa quem se atreve a olhá-la diretamente. Perseu a venceu porque olhou a sua imagem espelhada no escudo polido. A olhou, através de um instrumento que o fazer humano lhe forneceu.

O INMA é um projeto generoso, de grandes dimensões científicas e sociais. Deve ser pensado com a visão Atlântica da Floresta, seus ambientes e gentes que a habitam. Ele deverá reunir uma grande familia de projetos e atores: Centros de coleta e classificação das espécies botânicas , de monitoramento da biodiversidade, um Jardim Botânico, um Banco de Sementes, ampliar o Herbário, proteger os Beija-flores e as Borboletas, construir uma torre para a observação Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 IX

das aves, subsidiar a pesquisa nas áreas protegidas e (mais complexo) criar um departamento de monitoramento sócioambiental e prevenção de catástrofes (Mariana mostra que é imperativo). E, para enfrentar os desafios da história e evitar seu olhar petrificante, precisaremos de Laboratórios de Arqueologia e Antropologia, habituados em decifrar enigmas.

Devemos pensar também em criar um MUFA, o Museu da Floresta Atlântica, um museu na própria Floresta, em uma área de Floresta primária, próxima à Sta. Teresa. Nela recortar trilhas que permitam a visitação do público, de curio- sos, estudantes e pesquisadores. De modo semelhante à trilhas do MUSA que estamos pacientemente tecendo na Reserva Ducke em Manaus.

Um museu em que as ‘peças’ e ‘coleções’ exibidas aos visitantes nas trilhas, sejam as próprias árvores, plantas, cipós e flores, lá onde nasceram e cresceram, os pássaros, os insetos, macacos, antas e preguiças que lá vivem. Há atores que esperam exibir suas virtudes, Monas Lisas aguardando admiradores e eruditos comentaristas.

Afinal, na Europa e nos USA encontramos museus que dedicam grandes espa- ços, climatizados, à Floresta Amazônica ou à Atlântica. Valorizam cada árvore, que tratam com carinho e paciência. Para ver de perto uma Sumauma ou um pé de Pau-Brasil os visitantes daqueles museus aguardam pacientemente em longas filas.

Estou convencido que a devastação que ameaça os biomas brasileiros somente poderá ser contida se conseguirmos convencer nossa sociedade que as plantas, a biodiversidade e a história humana a elas associadas têm imenso valor econô- mico social e cultural, e que nossa vida na terra depende tanto delas como de nós próprios. Popularizar o valor da floresta é a missão dos MUFA e MUSA, JBs e seus beija flores.

Outra idéia que o INMA pode abraçar é criar um Centro de Estudos da Biodi- versidade da Floresta Atlântica onde, todos os meses ou semanas, se realizariam cursos, workshops, conferências especializadas em biodiversidade, fauna, flora arqueologia, da Floresta Atlântica. Um centro semelhante, funciona associado ao Instituto de Fisica da UNESP, o SAIFR ( South American Institute for Fun- damental Research) onde ao longo de todo o ano ocorrem cursos e conferências organizados por comitês internacionais de cientistas do mundo todo. Um bom exemplo que certamente será seguido por outros Institutos: do Cerrado, do Pantanal, do Semiárido, das Águas e pelo Musa na Amazônia. X

O INMA é um instrumento inspirador. Ele permite que as sementes plantadas por Ruschi e Mello Leitão, germinem e se multipliquem e que a ciência contri- bua para a prosperidade da cidade de Santa Teresa, do Espirito Santo e do País.

O INMA aguardou vinte anos para nascer, longa gestação em que Santa Teresa também cresceu. Hoje é uma cidade que multiplica suas iniciativas, organiza festivais de teatro, de cinema, de gastronomia internacional, domina a arte da pasta e do biscoito, e, importante, sabe fazer um bom café. Conheci na Itália uma cidade assim: Spoleto, da rede de “slow cities” onde tudo ocorre em seu tempo próprio. Em tempos de catástrofes convém pensar em utopias.

Elas nos falam da germinação e do tempo presente. Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão Nova Série

v. 38 n. 2 abril-junho 2016 CONTEÚDO/CONTENTS

Espécies melitófilas da restinga do Parque Estadual Paulo César Vinha, Espírito Santo, Brasil - Mellitophilous species from restinga area in Paulo César Vinha State Park, Espirito Santo ...... Cléber Covre & Tânia Mara Guerra 73

First record of Pristimantis vinhai (Bokermann, 1975) (Anura: Craugastoridae) for the state of Pernambuco, Brazil - Primeiro registro de Pristimantis vinhai (Bokermann, 1975) (Anura: Craugastoridae) para o estado de Pernambuco, Brazil ...... Elizandra Gomes dos Santos, Paulo Mateus Martins Sobrinho, Victor Lopes de Melo, Carlos Roberto Abrahão & Geraldo Jorge Barbosa de Moura 91

Convolvulaceae em um fragmento da Serra da Mantiqueira, Minas Gerais, Brasil - Convolvulaceae in a fragment of Serra da Mantiqueira, Minas Gerais, Brazil ...... André Luiz da Costa Moreira, Diego Rafael Gonzaga & Luiz Menini Neto 95

Vespas aculeata e abelhas visitantes de nectários extraflorais emIpomoea carnea subsp. fistulosa no semiárido baiano, Nordeste do Brasil - Wasps aculeate and bees visitors the extrafloral nectaries in Ipomoea carnea subsp. fistulosa in Bahia semi-arid, Northeastern Brazil ...... Joicelene Regina Lima da Paz, Wagner Pereira Silva & Camila Magalhães Pigozzo 113

Notes on the nesting behavior of the bee-hunting wasp Trachypus fulvipennis (Tachenberg, 1875) (Hymenoptera: Crabronidae) - Notas sobre o comportamento de nidificação da vespa caçadora de abelhas Trachypus fulvipennis (Tachenberg, 1875) (Hymenoptera: Crabronidae) ...... Sandor Christiano Buys 133

Updated list of mammals of Rio Doce State Park, Minas Gerais, Brazil - Atualização da lista de mamíferos do Parque Estadual do Rio Doce, Minas Gerais, Brasil ...... Fabíola Keesen, André Valle Nunes & Leandro Moraes Scoss 139

Mammals from Duas Bocas Biological Reserve, state of Espírito Santo, Brazil - Mamíferos da Reserva Biológica de Duas Bocas, estado do Espírito Santo, Brasil ...... Helder José, Marlon Zortéa, Jacques A. Passamani, Sergio Lucena Mendes & Marcelo Passamani 163 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2):73-90. Abril-Junho de 2016 73

Espécies melitófilas da restinga do Parque Estadual Paulo César Vinha, Espírito Santo, Brasil

Cléber Covre1,* & Tânia Mara Guerra2

RESUMO: As áreas de restinga do Espírito Santo são locais de grande diversidade de espécies vegetais, contudo carecem de estudos, principalmente os relacionados às interações ecológicas. Ao longo de 14 meses foram estudadas 18 espécies vegetais melitófilas, distribuídas em 13 famílias presentes em uma área de restinga do Parque Estadual Paulo César Vinha (PEPCV). 83,3% das espécies (N=15) floriram no semestre chuvoso (agosto a março), enquanto no semestre seco, a quantidade de espécies floridas variou entre 5% (N=1) e 56% (N=10) até agosto; em setembro não houve floração. As espécies melitófilas estudadas são predominantemente hermafroditas (56%), mas, espécies dioicas (22%) e monoicas (17%) também estão presentes. As flores melitófilas encontradas oferecem pólen/néctar (50%), pólen (39%), pólen/óleo (6%) ou pólen/resina (5%) como recurso floral. A maioria das plantas estudadas tem floração anual (89%). A maior parte destas espécies anuais e as duas plantas subanuais (11%) têm floração maciça com flores organizadas em inflorescências (83%). As espécies de Chamaecrista (17%) exibiram floração anual extensa e foram consideradas de grande importância para a manutenção das populações de abelhas devido à disponibilidade de alimento por vários meses do ano. Palavras chaves: recursos florais, pólen, néctar, óleo floral, resina floral, abelhas, fenologia de floração, sistema reprodutivo.

ABSTRACT: (Mellitophilous species from restinga area in Paulo César Vinha State Park, Espirito Santo). Tropical coastal vegetation (restinga) areas at Espírito Santo State are places of great diversity of plant species, but lack of studies, particularly those related to ecological interactions. For 14 months, 18 melittophilous species in 13 families were recorded and studied in Paulo César Vinha State Park (PEPCV). 83.3% of studied species (N=15) blossomed

1 Universidade Federal do Espírito Santo, Departamento de Ciências Biológicas, Laboratório de Interações Biológicas (Labibio/DCBIO/CCHN/UFES). Av. Fernando Ferrari, 514, Goiabeiras, Vitória, ES, 29.075-910. 2 Universidade Federal do Espírito Santo, Departamento de Ciências Biológicas, Laboratório de Interações Biológicas (Labibio/DCBIO/CCHN/UFES). Av. Fernando Ferrari, 514, Goiabeiras, Vitória, ES, 29.075-910. *Autor para correspondência: [email protected] 74 Covre & Guerra: Espécies melitófilas da restinga do PEPCV, ES in rainy period (August to March), while in the dry period (April to September) the amount of flowering species ranged from 5% (N=1) to 56% (N=10) until August; in September there were no blooming. Melittophilous species are predominantly hermaphroditic (56%), but dioecious (22%) and monoecious (17%) species are also present. Melittophilous flowers offer pollen/nectar (50%), pollen (39%), pollen/oil (6%) or pollen/resin (5%) as floral resources. Most of mellithophilous plants have annual blooming (89%). Most of these annual species and two sub-annual plants (11%) have massive bloom with flowers arranged in inflorescences (83%).Chamaecrista species (17%) exhibited annual extended flowering and were very important to bee population maintenance because they provide floral resource through the year. Key words: floral resources, pollen, nectar, floral oil, floral resin, bees, floral phenology, reproductive system.

Introdução

O Brasil possui uma das maiores regiões litorâneas do mundo e é caracterizado por diferentes ecossistemas ao longo de sua extensão, como os recifes de corais, manguezais, lagoas, estuários, pântanos, falésias, dunas e restingas (Maia-Silva et al., 2012). Estas duas últimas formações cobrem cerca de cinco mil quilômetros (79%) do litoral brasileiro (Madeira-da-Silva & Martins, 2003). As restingas são ecossistemas associados ao domínio Mata Atlântica (Thomazi et al., 2013), que, em definição abrangente, são ambientes gerados pela deposição de sedimentos marinhos e continentais em áreas costeiras (Madeira-da-Silva & Martins, 2003) e compostas por um conjunto de diferentes comunidades biológicas, distintas florística e fisionomicamente, tendo em comum solos arenosos pouco desenvolvidos, formando complexos vegetacionais pioneiros (Miranda & Hanazaki, 2008). Dada a sua localização entre o ambiente marinho e a parte continental, as restingas são ecossistemas que geram grandes preocupações, uma vez que são consideradas ambientes relativamente frágeis e com baixa capacidade de resiliência (Thomazi et al., 2013). Impactos como o crescimento urbano acelerado, incêndios e introdução de espécies exóticas vêm causando danos acentuados à vegetação nativa desse ecossistema, o que pode interferir negativamente nas diversas relações interespecíficas locais, entre as quais, destaca-se a polinização. Sabe-se que os insetos constituem um grupo muito diversificado e são os polinizadores mais importantes de espécies vegetais das florestas tropicais Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 75

(Bawa 1990, Patrício-Roberto et al., 2014). Segundo Martins et al. (2013), entre os insetos, são as abelhas que desempenham o papel fundamental na polinização de uma grande parcela de espécies de plantas, afetando diretamente a manutenção e estrutura de comunidades biológicas. As diferentes espécies vegetais possuem um conjunto de atributos (cor, recursos, forma, etc.) que constituem uma síndrome de polinização (Fenster et al., 2004). As espécies que possuem atributos que facilitam a polinização por abelhas, são denominadas espécies melitófilas, e possuem a síndrome de melitofilia (Faegri & van der Pijl, 1979). A maioria das árvores tropicais e pelos menos 67% das demais Angiospermas possuem esta síndrome de polinização (Faegri & van der Pijl, 1979; Michener, 2007). Ao longo dos últimos anos, segundo Lima-Verde et al. (2014), o conhecimento sobre os recursos florísticos que são utilizados por abelhas nativas do Brasil tem sido produzido em vários ecossistemas. No Espírito Santo, destacam-se os trabalhos sobre a biologia floral e os visitantes de Solanum hexandrum Vell. (Solanaceae), em uma área de Floresta Ombrófila Densa (Krohling et al., 2010), e de Passiflora alataDryander (Passifloraceae) (Varassin & Silva, 1999), Clusia hilariana Schltd e Clusia spiritu-sanctensis Mariz & Weinberg (Clusiaceae) (Cesário, 2007) em áreas de restinga. Até onde se sabe, não existem trabalhos que tratem da contribuição da biologia e da fenologia da floração de espécies melitófilas para a manutenção da apifauna local na comunidade biológica do PEPCV ou em outras restingas capixabas. Estudos abordando observações ao nível de comunidade podem ser úteis no que diz respeito à busca pelo entendimento das relações interespecíficas que envolvem as abelhas e plantas, visto que a fragmentação e destruição de áreas naturais estão diminuindo os locais de abrigo e as fontes de recursos disponíveis e, consequentemente, ameaçando a sobrevivência das espécies de abelhas nativas (Melo et al., 2006). Portanto, tais estudos podem esclarecer a importância das medidas de preservação dos ambientes naturais para a manutenção da apifauna e da vegetação associada. Assim, objetivou-se identificar espécies melitófilas presentes no Parque Estadual Paulo Cesar Vinha, discutir quais recursos florais são ofertados para as abelhas visitantes e, ainda, caracterizar o sistema reprodutivo, os atributos florais (coloração e organização floral) e a fenologia da floração das espécies visitadas.

Material e Métodos

Este trabalho foi realizado no Parque Estadual Paulo César Vinha (PEPCV), Guarapari (20°33’-20°38’S e 40°26’-40°23’W), ES, que possui uma 76 Covre & Guerra: Espécies melitófilas da restinga do PEPCV, ES

área terrestre de 1.574,85 ha (Ferreira & Silva, 2014) e clima do tipo tropical (Fabris & César, 1996). Para seleção das plantas, foram realizadas visitas a campo, percorrendo randomicamente (sem orientação pré-estabelecida), trilhas e áreas abertas. Ao encontrar uma espécie arbustiva ou subarbórea em floração, eram realizados dez minutos de observação nas flores, para verificar a visitação de abelhas a elas. Em caso positivo, esta espécie era selecionada, marcada e acompanhada semanalmente, até o término da floração, quando era selecionada outra, seguindo o mesmo protocolo. Geralmente, o início da floração de outra espécie se dava antes do término da floração da espécie anteriormente observada, assim, o processo de seleção era conduzido simultaneamente às observações. A cada ida a campo, eram monitoradas até três espécies em floração. As observações em uma espécie se encerravam quando todos os indivíduos marcados não apresentavam mais flores. O número de indivíduos observados em cada espécie variou entre um e nove, em função de dois aspectos ecológicos intrínsecos a cada espécie, a abundância e a distribuição dos indivíduos. Somado a estes aspectos, a seleção dos espécimes a serem observados considerou a proximidade entre os mesmos em função das observações e coleta de dados serem conduzidas por um único coletor. Com isso, em espécies cujos indivíduos reprodutivos se separavam por distâncias que impossibilitassem o deslocamento e a observação concomitantes, a amostragem se deu em apenas um espécime. Dada a distribuição das plantas na área estudada, estima-se o esforço amostral em 10ha, no semestre úmido e em 11,5 ha, no semestre seco. A área total amostrada foi composta por três unidades amostrais, de acordo com a distribuição das plantas em floração observadas: unidade 1 (1,5 ha), unidade 2 (4,0 ha) e unidade 3 (6,0 ha). Os indivíduos estudados que estavam distribuídos em touceiras foram tratados como “manchas”, devido à impossibilidade de individualizar os espécimes presentes. Os espécimes vegetais tiveram ramos florais coletados para identificação e que foram herborizados e incorporados ao acervo do herbário Vies, da Universidade Federal do Espírito Santo - Ufes. A identificação foi feita, quando possível, até o nível específico por meio de literatura especializada, de consultas a especialistas e de comparações com exsicatas do Vies. As observações nas plantas foram realizadas semanalmente, entre 6h30 e 16h, de outubro de 2012 a novembro de 2013. Dados de temperatura e precipitação pluviométrica foram fornecidos pelo Instituto Capixaba de Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural (Incaper), oriundos do posto pluviométrico mais próximo à Unidade de Conservação, que se situa na cidade de Guarapari, ES. A classificação adotada para o semestre úmido, do mês Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 77

de outubro até março, e do semestre seco, do mês de abril até setembro, foi determinada por CEPEMAR (2007) por meio da média histórica de precipitação da cidade de Guarapari, ES. Durante o período de estudo, a precipitação pluviométrica total registrada foi de 1487,4 mm e a temperatura média de 24,1°C (± 1,9). A Figura 1 mostra os valores totais mensais de precipitação ao longo dos semestres úmido e seco do período estudado. Foi utilizado um refratômetro de bolso (Atago®, modelo Master α) e microcapilares para determinar se havia a presença de néctar (Kearns & Inouye, 1993) em flores pré-ensacadas. As coletas de néctar foram realizadas quando se observava a visitação das abelhas nas flores que estavam expostas (não ensacadas), por meio de duas repetições com o intervalo de uma hora. Também foi utilizada a consulta em bibliografia especializada para a constatação deste recurso. Os demais recursos, pólen, óleo e resinas florais foram observados diretamente em campo com auxílio de lupa manual, e complementado com literatura específica. As plantas estudadas foram classificadas em quatro classes, de acordo com os recursos florais disponíveis: (1) pólen, (2) pólen/óleo, (3) pólen/resina e (4) pólen/néctar.

450

400

350

300

250

200

150 Precipitação (mm) Precipitação 100

0 out. nov. dez. jan. fev. mar. abr. mai. jun. jul. ago. set. out. nov. Período do estudo 78 Covre & Guerra: Espécies melitófilas da restinga do PEPCV, ES

As flores estudadas foram agrupadas em sete categorias de cores, conforme Machado & Lopes (2003), considerando a cor do espectro visível mais notável: (1) branca; (2) vermelha; (3) esverdeada (incluindo bege e creme); (4) amarela; (5) laranja; (6) lilás/violeta (incluindo azul) e (7) rosa (claro e choque). O sistema sexual de cada espécie foi verificado diretamente em campo ou em exsicatas (determinado com base na morfologia apresentada) e na literatura. As espécies foram classificadas como: hermafroditas, monoicas, andromonoicas ou dioicas. Quando havia mais de uma flor disposta no ramo floral foram consideradas inflorescências, quando apenas uma, flores individuais. Para caracterizar o período de floração das espécies estudadas, as observações pertinentes ao início e término deste foram registradas semanalmente, para todos os indivíduos marcados. Foi considerado fim de floração o momento em que já não eram visualizados nem flores nem botões e, consequentemente, nem visitação de abelhas nas plantas. Os padrões de fenologia da floração foram classificados conforme Newstromet al. (1994).

Resultados

Foram estudadas 18 espécies melitófilas, subordinadas a 13 famílias e 16 gêneros (tabela 1). Apenas uma planta permaneceu identificada em nível de gênero. As famílias mais importantes quanto ao número de espécies foram Fabaceae (quatro espécies), Rubiaceae (duas espécies) e Sapindaceae (duas espécies). O gênero com a maior riqueza foi Chamaecrista (três espécies) (tabela 1). Uma das espécies melitófilas,Melanopsidium nigrum (Rubiaceae), encontra-se como vulnerável na lista das espécies ameaçadas de extinção (MMA, 2014). Nove das espécies estudadas (50%) produziram pólen e néctar (tabela 1) por 11 meses (tabela 2). Estes recursos foram encontrados em aproximadamente 54% das famílias estudadas Rubiaceae e Sapindaceae (duas espécies/família), Anacardiaceae, Erythroxylaceae, Nyctaginaceae, Arecaceae e Verbenaceae (uma espécie/família). Pólen como único recurso floral ofertado foi encontrado em todas as plantas amostradas de Fabaceae e em 39% das espécies de Calophyllaceae, Myrtaceae e Ochnaceae, e também ficou disponível por 11 meses. Pólen/óleo (6%) e pólen/resina (5%) foram encontrados em Malpighiaceae e Clusiaceae, e foram ofertados em cinco e três meses, respectivamente. Em novembro e dezembro de 2012, houve a disponibilidade de todos os recursos simultaneamente (tabela 2). Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 79 duos 2 3 3 3 1 1 1 3 3 3 1 3 3 3 1 1 1 3 í Unidade Organização floral Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Flor solitária Flor solitária Flor solitária Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Inflorescência Sistema Sexual Monoica Dioica Andromonoica Dioica Hermafrodita Hermafrodita Hermafrodita Hermafrodita Hermafrodita Hermafrodita Hermafrodita Dioica Hermafrodita Dioica Hermafrodita Monoica Monoica Hermafrodita Cor da corola Cor Esverdeada Branca Branca Rosa Branca Amarela Amarela Amarela Amarela Amarela Branca Esverdeada Amarela Esverdeada Branca Branca Branca Violeta Recurso Floral Pólen/Néctar Pólen/Néctar Pólen Pólen/Resina Pólen/Néctar Pólen Pólen Pólen Pólen Pólen/Óleo Pólen Pólen/Néctar Pólen Pólen/Néctar Pólen/Néctar Pólen/Néctar Pólen/Néctar Pólen/Néctar /9 Mart /2 (Pers.) Greene/3* Mart./3 (Casar.) Lundell/3* (1 ♂ e 2♀) (Casar.) Saddi/1 Raddi./4 (1 ♂ e 3 ♀) Colla/3 (2 ♂ e 1 ♀) (L.) Greene/9 (Gomes) Kuntze/4 (H.West ex Willd.) O.Berg/2 Willd.) ex (H.West (Vogel)Wiersema/2 (Spreng.) E.L.Cabral e Bacigalupo/ 2* Bacigalupo/ e (Spreng.) E.L.Cabral Cambess./5 (A.St.-Hil.) Engl./2 DC./8 Schltdl./5 (2 ♂ e 3 ♀) sp./ 4 Espécies/número de indivíduos Espécies/número Allagoptera arenaria Schinus terebinthifolius Kielmeyera albopunctata Clusia hilariana cuspidifolium Erythroxylum Chamaecrista flexuosa H.S.Irwin & Barneby Chamaecrista ramosa (Vogel) Chamaecrista rotundifolia Senna appendiculata Byrsonima sericea floribunda Myrciaria Guapira pernambucensis Ouratea cuspidata Melanopsidium nigrum cymosa Denscantia Serjania communis Paullinia weinmanniifolia Stachytarpheta Espécies melitófilas de uma área de restinga capixaba agrupadas em famílias, com respectivo número e sexo dos indiv dos sexo e número respectivo com famílias, em agrupadas capixaba restinga de área uma de melitófilas Espécies Família Arecaceae Anacardiaceae Calophyllaceae Clusiaceae Erythroxylaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Malpighiaceae Myrtaceae Nyctaginaceae Ochnaceae Rubiaceae Rubiaceae Sapindaceae Sapindaceae Verbenaceae Tabela 1. Tabela organização floral sistema e distribuição sexual, nas unidadesestudados, amostrais.recurso Parquefloral, Estadual cor Paulo da flor, 3 (6,0 ha). 2 (4,0 ha), 1 (1,5ha), Amostral: Unidade 2013. *Manchas. de novembro 2012 a de outubro Brasil, ES, Guarapari, Vinha, César 80 Covre & Guerra: Espécies melitófilas da restinga do PEPCV, ES

Tabela 2. Disponibilidade dos recursos florais em plantas melitófilas ao longo do período estudado. Parque Estadual Paulo César Vinha, Guarapari, ES, outubro de 2012 a novembro de 2013. 2012 2013 Recurso out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov

Pólen

Pólen/Néctar

Pólen/Óleo

Pólen/Resina

Figura 2. Espécies melitófilas e abelhas visitantes em área de restinga do PEPCV. (A) Chamaecrista rotundifolia com abelha coletora de pólen; (B) Serjania communis com abelha coletora de néctar; (C) Allagoptera arenaria com abelha coletora de pólen; (D) Denscantia cymosa com abelha coletora de néctar; (E) Kielmeyera albopunctata com abelha coletora de pólen; (F) Byrsonima sericea com abelha coletora de pólen e óleo; (G) Abelha coletora sobrevoando flores de Ouratea cuspidata; (H) Myrciaria floribunda com abelha coletora de pólen; (I) Erythroxylum cuspidifolium com abelha coletora de néctar e pólen; (J) flor masculina deClusia hilariana com abelha coletora de resina e pólen; (L) Paullinia weinmanniifolia com abelha coletora de néctar; (M) flores masculinas de Melanopsidium nigrum produtora de pólen e néctar. Parque Estadual Paulo César Vinha, Guarapari, ES. Outubro de 2012 a novembro de 2013. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 81

Na maioria das espécies estudadas houve predomínio de flores com coloração branca (39%) e amarela (33%), e 83% das espécies apresentaram flores dispostas em inflorescências (figura 2). Quanto ao sistema sexual das plantas, as espécies hermafroditas foram as mais representativas (56%), seguidas por espécies dioicas (22%) e monoicas (17%) (tabela 1). Quanto ao padrão de fenologia da floração, as espécies de Chamaecrista (Fabaceae) (17%) foram classificadas como anuais com floração extensa (maior que cinco meses),Clusia hilariana, Byrsonima sericea, Serjania communis, Melanopsidium nigrum, Ouratea cuspidata, Kielmeyera albopunctata, Guapira pernambucensis, Myrciaria floribunda, Paullinia weinmanniifolia, Senna appendiculata, Denscantia cymosa, Allagoptera arenaria e Stachytarpheta sp (72%), foram classificadas como anuais com

Tabela 3. Fenologia da floração das espécies melitófilas estudadas na restinga do Parque Estadual Paulo César Vinha, Guarapari, ES. Outubro de 2012 a novembro de 2013.

2012 2013 Recurso out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov

Chamaecrista flexuosa (1)

Chamaecrista rotundifolia (3)

Clusia hilariana (3)

Byrsonima sericea (3)

Serjania communis (1)

Melanopsidium nigrum (3) Ouratea cuspidata (3) Kielmeyera albopunctata (3) Guapira pernambucensis (3) Chamaecrista ramosa (1) Erythroxylum cuspidifolium (1) Myrciaria floribunda (1) Schinus terebinthifolius (3) Paullinia weinmanniifolia (1) Senna appendiculata (3)

Denscantia cymosa (1)

Allagoptera arenaria (2)

Stachytarpheta sp. (3) 82 Covre & Guerra: Espécies melitófilas da restinga do PEPCV, ES floração intermediária (entre um e cinco meses) eErythroxylum cuspidifolium e Schinus terebinthifolius como subanuais (11%), com dois períodos de floração ao longo do ano (sensu Newstrom et al., 1994). No semestre úmido (figura 1), 15 espécies floresceram (83%) (tabela 3). No semestre seco, 56% das espécies estudadas floresceram, as três espécies deChamaecrista , Erythroxylum cuspidifolium e Schinus terebinthifolius estavam floridas desde o período úmido, e outras cinco floriram nesse período (tabela 3). Em julho, havia duas espécies floridas, em agosto uma e em setembro nenhuma.

Discussão

Pólen e pólen/néctar foram os recursos mais frequentes (89%) (tabela 2). As espécies que ofertam pólen e pólen/néctar (tabelas1 e 2) foram consideradas muito importantes, pois produziram recursos que ficaram disponíveis durante grande parte do período observado, principalmente quando não havia a oferta dos outros recursos florais. Segundo Vogel & Westerkamp (1991), espécies que florescem em períodos críticos ou têm florações longas são consideradas “espécies chave”, uma vez que beneficiam toda a comunidade por possibilitarem a persistência das abelhas devido à produção de recursos florais em período de escassez. Assim como nesse estudo, Fabaceae foi a família mais representativa da flora visitada por abelhas em áreas de brejo de altitude, em Pernambuco (Locatelli et al., 2004), área de duna litorânea com vegetação de restinga, na Bahia (Viana et al., 2006), dunas de praia, no Maranhão (Albuquerque et al., 2007) e em área de Mata Atlântica do Ceará (Lima-Verde et al., 2014), o que ressalta a importância dessa família para a manutenção de abelhas em diferentes comunidades vegetais. As flores que possuem o pólen como o único recurso são denominadas “flores de pólen” (Percival, 1965). A presença de pólen como único recurso em Fabaceae, em espécies de Chamaecrista e Senna, também foi verificada em campo rupestre de Minas Gerais (Dutra et al., 2009). Estes autores afirmam que Fabaceae é uma fonte importante de pólen para as abelhas da região. A produção de pólen e o período de floração extenso das espécies deChamaecrista (tabela 3), no PEPCV, destacaram as espécies de Fabaceae (tabela 1) como a fonte principal de pólen para as abelhas visitantes. Em Myrciaria floribunda (figura 2H), o pólen está localizado em uma quantidade numerosa de estames, o que é típico das espécies de Myrtaceae (Joly, 1993), e funciona como atrativo visual para os polinizadores (Gressler et al., 2006). Estes autores afirmam que as abelhas são os principais polinizadores Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 83

de Myrtaceae no Brasil. Kielmeyera albopunctata (figura 2E) mostrou-se como uma espécie importante para as abelhas da restinga do PEPCV devido à disposição e grande quantidade de estames que resultaram em forte atração a seus visitantes. Além de oferecer o pólen como alimento, K. albopunctata também produz látex, uma substância essencial para a proteção dos ninhos das abelhas que era coletada nas pétalas dos botões ainda jovens. Em um estudo sobre abelhas coletoras de látex em Mammea americana (Clusiaceae), Pereira & Tannús-Neto (2009) apontam que, embora o látex não seja considerado um recurso floral por não ser disponibilizado apenas pela flor, é utilizado por certas abelhas, pois apresentam substâncias que são utilizadas para a proteção do ninho contra microrganismos. Em campo, nosso trabalho não conseguiu determinar a presença de néctar em S. terebinthifolius. Isso pode ser explicado pela produção de néctar ter um volume muito pequeno, fato observado em restinga de Santa Catarina (Lenzi & Orth, 2004). Como tanto a flor masculina quanto a feminina produzem néctar (Lenzi & Orth, 2004; Cesário & Gaglianone, 2008), segundo Santos & Machado (1998), a baixa produção de néctar por flor induz o polinizador a realizar visitas a diversas flores, o que possibilita a ocorrência de polinização cruzada. Nos indivíduos de Byrsonima sericea (Malpighiaceae) (figura 2F) estudados, foi observada a presença de glândulas produtoras de óleo, os elaióforos, presentes na parte dorsal das sépalas. Esta condição pode ser variável na espécie, uma vez que Teixeira & Machado (2000) observaram em um fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco que alguns indivíduos dessa espécie não possuíam elaióforos. O óleo foi coletado por abelhas especializadas que, de acordo com Cappellari et al. (2012), coletam esse recurso para a construção de ninhos e para a alimentação de suas larvas. Além da oferta de pólen, a presença de B. sericeae no PEPCV é fundamental para a sobrevivência de espécies de abelhas locais que são especializadas na coleta do óleo floral, conforme verificado por Milet-Pinheiro & Schlindwein (2008), que afirmam que B. sericeae tem grande importância para a manutenção de muitas espécies da apifauna de uma área do agreste pernambucano. As flores masculinas de Clusia hilariana (figura 2J) ofertam pólen e resina floral e as flores femininas, apenas resina. Segundo Armbruster (1984), C. hilariana e outras espécies de Clusia são classificadas como “flores de resina”. Esse autor aponta que a resina floral é um recurso raro e está disponível em poucas espécies vegetais. Como a resina é um recurso essencial para a construção de ninhos de abelhas, e neste estudo foi encontrada apenas em C. hilariana, destaca-se a importância desta espécie para a fauna de abelhas do PEPCV. 84 Covre & Guerra: Espécies melitófilas da restinga do PEPCV, ES

O hermadroditismo foi constado como condição predominante na flora da restinga estudada. Segundo Araújo et al. (2009), o hermafroditismo pode ser vantajoso, pois em uma única visita o polinizador pode tanto depositar o pólen no estigma quanto retirar pólen das anteras. As quatro espécies dioicas (22%) exibiram sincronia da floração entre os indivíduos masculinos e femininos de cada espécie, o que é um dos fatores determinantes do sucesso reprodutivo das espécies melitófilas dioicas, nas quais o deslocamento de grãos de pólen de uma flor para outra é feito pelas abelhas em busca de recursos. Entre as espécies dioicas, indivíduos masculinos de Melanopsidium nigrum (figura 2M) produzem mais flores do que indivíduos femininos (Delprete, 2000). Opler & Bawa (1978) afirmaram que indivíduos masculinos de espécies dioicas frequentemente produzem mais flores que os indivíduos femininos. Carmo & Franceschinelli (2002) também verificaram que plantas masculinas de Clusia arrudae produzem mais flores que as plantas femininas. Esse mesmo resultado foi encontrado em S. terebinthifolius por Lenzi & Orth (2004). De acordo com Opler & Bawa (1978), em árvores tropicais, a quantidade de grãos de pólen produzido é muito maior que o número de óvulos disponíveis. Esta desproporção, segundo Carmo & Franceschinelli (2002), aumenta as chances dos grãos de pólen chegarem aos estigmas, mesmo no caso de haver perda de material polínico. Quanto ao sistema reprodutivo, as espécies O. cuspidata (Pinheiro et al., 1999), B. sericea (Teixeira & Machado, 2000) e S. terebinthifolius (Cesário & Gaglianone, 2008) são auto-incompatíveis, ou seja, possuem reprodução xenogâmica, o que leva à necessidade da presença de abelhas e outros insetos visitantes para efetuarem a polinização cruzada dessas espécies, garantindo assim um aumento do fluxo gênico. A predominância de flores brancas e amarelas também foi verificada em uma área de caatinga da Bahia por Rodarte et al. (2008), enquanto que em área de duna litorânea da Bahia houve predomínio de flores com coloração lilás e creme (Viana et al., 2006). A coloração das flores é considerada um atributo para atração dos polinizadores e as abelhas possuem visão mais sensível ao ultravioleta, ao azul, ao verde e ao amarelo (Percival, 1965; Faegri & van der Pijl, 1979). A maioria das espécies estudadas apresentam flores dispostas em inflorescências (83%) e este fato, além de concentrar os recursos (Rodarte et al., 2008), também aumenta a visibilidade da flor para os visitantes. Contudo, essa característica pode contribuir para que a flor de espécies auto compatíveis sejam polinizadas pelo pólen da mesma planta, fato que diminui a variabilidade genética da comunidade (Araújo et al., 2009). Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 85

As sete espécies que floresceram durante o semestre seco se destacam pela contribuição de pólen (S. appendiculata e as três espécies de Chamaecrista) e de pólen/néctar (D. cymosa e P. weinmanniifolia) oferecidos para as abelhas em um período de menor oferta de recurso alimentar. Erythroxylum cuspidifolium, S. terebinthifolius, P. weinmanniifolia, D. cymosa e A. arenaria são espécies com floração maciça sensu( Gentry, 1974), com flores dispostas em inflorescência e produtoras de pólen e néctar. Tais características associadas às florações em meses com menor número de espécies floridas as qualificam como importantes fontes de recursos para a apifauna local. Schinus terebinthifolius apresentou duas florações ao longo do ano (tabela 3), fato também verificado em uma área de restinga do norte fluminense, por Cesário & Gaglianone (2008). Pereira & Assis (2000) afirmam que esta espécie apresenta uma ampla distribuição nas restingas brasileiras. Como Cesário & Gaglianone (2008), considera-se essa espécie como uma fonte importante de pólen e néctar para a entomofauna da restinga, por ser abundante, ter a morfologia floral simples, permitir a utilização de seus recursos por um espectro amplo de insetos visitantes e possuir mais que uma floração por ano. Melanopsidium nigrum é um arbusto da restinga que consta da Lista Oficial das Espécies da Flora Brasileira Ameaçadas de Extinção (Martinelli & Moraes, 2013; MMA, 2014) e que produz pólen e néctar. Destacamos a prioridade de ações de conservação para a área a fim de garantir a preservação dessa espécie. As plantas compõem a base da pirâmide trófica dos ecossistemas terrestres e a maioria das angiospermas depende de abelhas para o sucesso reprodutivo e o aumento da variabilidade genética de suas populações. Esta relação ecológica subsidia a persistência e a manutenção das demais relações tróficas presentes na comunidade. Deste modo, a demanda pelo conhecimento sobre as relações abelha-flor é urgente para a conservação das espécies nativas de ambientes fortemente ameaçados pelas ações antrópicas, como no caso das restingas. Soma-se a isso, que a diminuição do número de espécies de abelhas nativas, devido a fatores oriundos da agricultura moderna (Kerr et al., 2010), bem como do aumento de áreas fragmentadas (Melo et al., 2006) e dos efeitos da urbanização (Zanette et al., 2005) que leva à redução de suas fontes de alimento e abrigo, é importante que mais estudos desta natureza sejam realizados, a fim de subsidiar medidas que contribuam para a proteção e conservação de áreas naturais. Por fim, este trabalho fornece dados sobre a composição e a fenologia floral de espécies melitófilas no Estado do Espírito Santo e apresentaa sequência anual desta contribuição para a manutenção da fauna de abelhas na restinga do PEPCV. Assim, a continuidade dos estudos sobre a biologia floral e reprodutiva, 86 Covre & Guerra: Espécies melitófilas da restinga do PEPCV, ES e a fenologia floral em comunidades, bem como a da restinga do PEPCV, é essencial para a compreensão das redes tróficas locais, especialmente quando envolve serviços de polinização por abelhas, que são os polinizadores mais frequentes.

Agradecimentos

Os autores agradecem ao Instituto Estadual de Meio Ambiente (Iema), que possibilitou a realização deste trabalho no Parque Estadual Paulo César Vinha; ao Instituto Capixaba de Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural (Incaper), que disponibilizou os dados de precipitação; à Fundação de Amparo à Pesquisa do Espírito Santo (FAPES), pela concessão da bolsa de Iniciação Científica concedida ao primeiro autor, no âmbito do PRONEX (FAPES/CNPq, Processo no52263010); ao Prof. Oberdan Pereira, pela disposição em ajudar na identificação do material e disponibilização de material bibliográfico e aos dois pareceristas Ad hoc, pelas considerações e contribuições valiosas.

Literatura Citada

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First record of Pristimantis vinhai (Bokermann, 1975) (Anura: Craugastoridae) for the state of Pernambuco, Brazil

Elizandra Gomes dos Santos¹*, Paulo Mateus Martins Sobrinho², Victor Lopes de Melo¹, Carlos Roberto Abrahão3 & Geraldo Jorge Barbosa de Moura4

RESUMO: (Primeiro registro de Pristimantis vinhai (Bokermann, 1975) (Anura: Craugastoridae) para o estado de Pernambuco, Brazil). O anuro Pristimantis vinhai pertence à família Craugastoridae, subfamília Ceutho- mantinae. Era considerada endêmica do Estado da Bahia, mas, mais tarde foi registrado para o estado de Sergipe. Em agosto de 2014, um espécime de P. vinhai foi encontrado na serapilheira em um fragmento de Mata Atlântica denominada Mata do Toró (WGS 84, 08ᵒ03’38’’S; 35ᵒ10’57”O). O novo registro de P. vinhai para o Estado de Pernambuco se estende para o Norte de sua distribuição geográfica conhecida, em 344,40 Km, expandindo o conhecimento da anurofauna de Pernambuco. Palavras-chave: Anura, Distribuição, Nordeste do Brasil.

ABSTRACT: The anuran Pristimantis vinhai belongs to Craugastoridae family, Ceuthomantinae subfamily. It was considered endemic to the state of Bahia, but was later recorded for the state of Sergipe. In August 2014, one specimen of P. vinhai was found on the leaf litter of an Atlantic Rainforest fragment named Mata do Toró (WGS 84, 08ᵒ03’38’’S; 35ᵒ10’57”O). The new record of P. vinhai for the State of Pernambuco extends to North its known geographical distribution in 344.40 km, expanding the knowledge of Pernambuco anurofauna. Keywords: Anuran, Distribution, Northeastern of Brazil.

1 Laboratório de Estudos Herpetológicos e Paleoherpetológicos. Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE). Programa de Pós-graduação em Ecologia. Rua Dom Manoel de Medeiros, s/n, Dois Irmãos, Recife/PE. ² Laboratório de Estudos Herpetológicos e Paleoherpetológicos. Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE). Programa de Pós-graduação em Ciência Animal Tropical. Rua Dom Manoel de Medeiros, s/n, Dois Irmãos, Recife/PE. 3 Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Répteis e Anfíbios, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (RAN/ICMBio). 4 Laboratório de Estudos Herpetológicos e Paleoherpetológicos. Departamento de Biologia. Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE). Rua Dom Manoel de Medeiros, s/n, Dois Irmãos, Recife/PE. *Author to contact: [email protected] 92 Santos et al.: First record of Pristimantis vinhai in Pernambuco

The anuran Pristimantis vinhai (Bokermann, 1975) belongs to Crau- gastoridae family, Ceuthomantinae subfamily (Frost, 2015). Canedo & Haddad (2012) have suggested that this species is part of the P. conspicillatus species complex with P. paulodutrai (Bokermann, 1975) and P. ramagii (Boulenger, 1888), based on molecular evidence. The species is found in leaf litter and understory, with long mating activity, in a period of 8 to 12 months during the year (Caramugi et al., 2010; Dias et al., 2014). It was considered endemic to the state of Bahia (Silvano & Pimenta, 2003; Peixoto & Pimenta, 2004; Juncá, 2006; Caramugi et al., 2010; Dias et al., 2014), but was later recorded for the state of Sergipe (Morato et al., 2011). In August 2014, one specimen of P. vinhai (Fig. 1) was found on the leaf litter of an Atlantic Rainforest fragment named Mata do Toró (WGS 84, 08°03›38’’S; 35°10›57”O, Fig. 2), during a nocturnal active search. The fragment belongs to the Tapacurá Reserve in São Lourenço da Mata municipality, East of Pernambuco State, Brazil. The specimen (Identification: Dra. Diva Maria Borges Nojosa) was deposited at the Herpetological and Paleoherpetological

Figure 1. Specimen Pristimantis vinhai found in the Atlantic Forest fragment in the state of Pernambuco. Photo: Carlos Roberto Abrahão-12/08/2014. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 93

Figure 2. Distribution map of Pristimantis vinhai. White stars represent previously known distribution (Silvano & Pimenta, 2003; Juncá, 2006; Caramugi et al., 2010; Morato, et al., 2011; Dias et al., 2014), and black star represent the new record for the State of Pernambuco.

Collection of the Federal Rural University of Pernambuco (CHP/UFRPE-3271). The new record of P. vinhai for the State of Pernambuco extends to north its known geographical distribution in about 344.40 km (Fig. 2). According to the IUCN (2015) P. vinhai is listed as Least Concern (LC), but despite this, threats such as especially habitat loss may affect in future populations. New records, in addition to increasing the geographic extent of the species, highlight the importance of inventories on Atlantic Rainforest fragments and expands the knowledge of Pernambuco anurofauna, which still remains underestimated, also serving as a basis for conservation strategies.

Literature cited

Canedo, C. & Haddad, C. F. B. 2012. Phylogenetic relationships within anuran clade Terrarana, with emphasis on the placement of Brazilian Atlantic 94 Santos et al.: First record of Pristimantis vinhai in Pernambuco

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Convolvulaceae em um fragmento da Serra da Mantiqueira, Minas Gerais, Brasil

André Luiz da Costa Moreira1,*, Diego Rafael Gonzaga2 & Luiz Menini Neto3

RESUMO: Apresenta-se o levantamento florístico de Convolvulaceae Juss. em um fragmento de transição entre os domínios do Cerrado e Floresta Atlântica, na Serra da Mantiqueira, município de Barbacena, Minas Gerais. A família está representada na área por quatro gêneros e nove espécies, listadas a seguir: Evolvulus barbatus Meisn., E. sericeus Sw., Ipomoea cairica (L.) Sweet, I. procumbens Mart. ex Choisy, I. purpurea (L.) Roth, I. saopaulista O’Donell, Jacquemontia pentanthos (Jacq.) G.Don, J. sphaerostigma (Cav.) Rusby e Merremia macrocalyx (Ruiz & Pav.) O’Donell. Entre estas, E. barbatus é considerada “Criticamente em Perigo” de extinção na flora de Minas Gerais. Esta área vem sofrendo distúrbios antrópicos devido à frequente perda de habitat para o crescimento imobiliário e expansão agrícola, assim como transformação de remanescentes florestais e de campo em áreas de pastagens, aumentando o status de ameaça que já atinge algumas das espécies ali encontradas. São apresentados chave de identificação, descrições, fotografias, comentários taxonômicos e ecológicos para as espécies. Palavras-chave: Flora, fragmentação, inventário florístico, taxonomia, trepadeiras, volúveis.

ABSTRACT: (Convolvulaceae in a fragment of Serra da Mantiqueira, Minas Gerais, Brazil) It presents the floristic survey of Convolvulaceae Juss. in a fragment of transition between the Cerrado and Atlantic forest, in the Serra da Mantiqueira, municipality of Barbacena, Minas Gerais. The family is represented in the area for four genera and nine species listed below: Evolvulus

1 Programa de Pós-Graduação em Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade de Brasília, Caixa Postal 4457, 70904-970, Brasília, DF, Brasil. 2 Programa de Pós-graduação em Botânica, Escola Nacional de Botânica Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Rua Pacheco Leão, 2040, 22460-036, Horto, Rio de Janeiro, RJ, Brasil. 3 Centro de Ensino Superior de Juiz de Fora, Campus Arnaldo Janssen, Luz Interior 345, Santa Luzia, 36030-776, Juiz de Fora, MG, Brasil. *Autor para correspondência: [email protected] 96 Moreira et al.: Convolvulaceae em Barbacena, Minas Gerais barbatus Meisn, E. sericeus Sw, Ipomoea cairica (L.) Sweet, I. procumbens Mart. ex Choisy, I. purpurea (L.) Roth, I. saopaulista O’Donnell, Jacquemontia pentanthos (Jacq.) G.Don, J. sphaerostigma (Cav.) Rusby and Merremia macrocalyx (Ruiz & Pav.) O’Donnell. Between them Evolvulus barbatus is considered “Critically Endangered” of extinction in the flora of Minas Gerais. This area has undergone anthropogenic disturbances due to frequent loss of habitat for real estate growth and agricultural expansion, and transformation of forest remnants and field areas in pasture areas increasing threat status that has already reached some of the species found there. Identification key, descriptions, illustrations, Taxonomic and ecological commentaries for the species. Keywords: Flora, fragmentation, floristic inventory, taxonomy, climbers, fickle.

Introdução

Convolvulaceae é uma família cosmopolita, compreendendo 58 gêneros e cerca de 1.880 espécies amplamente distribuídas, sendo que a maior diversidade está concentrada na Região Neotropical (Staples 2012). No Brasil reúne 22 gêneros e 403 espécies, de ocorrência em todos os domínios fitogeográficos, tanto os predominantemente campestres, como o Cerrado e a Caatinga, até os florestais, como a Floresta Atlântica e a Floresta Amazônica, nessas últimas ocorrendo principalmente em áreas de borda (Simão-Bianchini et al., 2015). Ipomoea L. é o maior gênero, com 146 espécies ocorrentes no Brasil, sendo 53 endêmicas, seguido de Evolvulus L. com 71 espécies, das quais 50 são endêmicas, das 67 espécies de Jacquemontia Choisy registradas, 44 são endêmicas e Cuscuta L. possui 26 espécies no Brasil, sendo sete endêmicas (Bianchini et al. 2015). As espécies de Convolvulaceae apresentam hábito variável, mas de forma geral são trepadeiras sinistrorsas, podendo ser também ervas ou subarbustos eretos ou prostrados, ou ainda plantas holoparasitas, como aquelas do gênero Cuscuta e raramente árvores. As folhas são alternas, inteiras ou lobadas, simples ou compostas, sem estípulas ou gavinhas, as nervuras são bicolaterais (Simão-Bianchini & Pirani 1997). As inflorescências são geralmente cimosas, unifloras a multifloras, axilares ou terminais (e então formando tirsos). As flores são diclamídeas, bissexuadas, pentâmeras, bibracteoladas; o cálice é formado por cinco sépalas livres, apenas em Cuscuta há fusão na base, geralmente imbricadas; a corola é actinomorfa, gamopétala. O androceu é formado por cinco estames alternos aos lobos da corola, adnatos ao tubo ou à fauce, com anteras bitecas, dorsifixas, de deiscência longitudinal, introrsa ou Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 97

lateral. O ovário é súpero, bicarpelar (raro 3-carpelar) com 2, 4 ou 6 lóculos; com um ou dois estiletes, o estigma é terminal e muito variável: filiforme, capitado ou bilobado. O nectário localiza-se na base do ovário, é anelar ou urceolado, geralmente ondulado ou lobado (Simão-Bianchini, 1991). Os frutos são secos, geralmente cápsulas loculicidas ou septicidas, raramente de deiscência irregular, transversal, indeiscente ou mais raro, bagas (não em espécies brasileiras). As sementes são ovoides ou elipsoides, com testa membranácea, raramente carnosa, o embrião é plicado (curvado em Cuscuta). Segundo Pereira et al. (2006) os estudos de descrições florísticas, estruturais e ecológicas de florestas na Região Sudeste tem revelado um grande número de espécies desconhecidas para a ciência. Na Serra da Mantiqueira, trabalhos dessa natureza ainda estão se iniciando e, a despeito da sua importância florística e ecológica, os ecossistemas desta cadeia montanhosa ainda são pouco conhecidos. Sendo assim, o objetivo deste estudo foi listar e descrever as espécies de Convolvulaceae ocorrentes em um fragmento de vegetação transitória entre o Cerrado e a Floresta Atlântica na Serra da Mantiqueira, no município de Barbacena, Minas Gerais, onde há um levantamento florístico em desenvolvimento.

Material e Métodos

O município de Barbacena localiza-se na região do Campo das Vertentes, em Minas Gerais e, por suas características físicas, estabelece um dos limites geográficos da Serra da Mantiqueira, e sua vegetação compartilha características de transição entre Cerrado e a Floresta Atlântica (Machado-Filho et al. 1983; Drummond et al., 2005). A área de estudo, compreende um remanescente com cerca de 15 hectares que apresenta gradação entre Cerrado e Floresta Estacional Semidecidual (Fig. 1), nas coordenadas 21°13’S, 43°45’W (Fig. 2). Apresenta altitude média com cerca de 1.200 m.s.m., clima tropical úmido (Cwb de Köppen), temperatura média anual de 18,8°C e média de precipitação anual de 1.482 mm (Climate- data, 2015). Para o levantamento das espécies de Convolvulaceae foram realizadas coletas entre os meses de novembro de 2011 e maio de 2015, através do método de caminhamento (Filgueiras et al., 1994), percorrendo áreas aleatórias cobrindo a maior extensão possível em cada expedição de coleta. O material foi prensado em campo de acordo com as técnicas descritas por Mori et al. (1985) e depositado no Herbário Leopoldo Krieger (CESJ) da Universidade Federal de Juiz de Fora com duplicatas no Herbário da Universidade de Brasília 98 Moreira et al.: Convolvulaceae em Barbacena, Minas Gerais

Figura 1. Fisionomia da área de estudo.

Figura 2. Mapa indicando a localização da área de estudo. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 99

(UB) (acrônimos segundo Thiers, 2015). As informações das descrições foram baseadas nos materiais coletados na área de estudo e, quando necessário, em material adicional proveniente de outras localidades depositadas no herbário UB, além de informações de literatura especifica. O padrão das descrições estão de acordo com Buril et al. (2013), Ferreira (2013), Ferreira & Miotto (2013), Ferreira et al. (2014) e Moreira (2014).

Resultados e Discussão

Foram registradas nove espécies pertencentes a quatro gêneros: Evolvulus barbatus Meisn, E. sericeus Sw, Ipomoea cairica (L.) Sweet, I. procumbens Mart. Ex Choisy, I. purpurea (L.) Roth, I. saopaulista O’Donell, Jacquemontia pentanthos (Jacq.) G.Don, J. sphaerostigma (Cav.) Rusby e Merremia macrocalyx (Ruiz & Pav.) O’Donell. As espécies no estudo são representadas por plantas de hábito volúvel e/ou escandente e subarbusto de áreas abertas. Destas espécies, Evolvulus barbatus está categorizada no status “Criticamente em Perigo” segundo a Lista das Espécies da Flora Ameaçadas de Extinção do Estado de Minas Gerais (Fundação Biodiversitas, 2007).

Chave para identificação das espécies de Convolvulaceae em um fragmento da Serra da Mantiqueira, no município de Barbacena, Minas Gerais 1. Subarbutos prostrados ou eretos; corola rotácea ou hiprocateriforme, dois estiletes, estigmas lineares. 2. Ramos eretos; bractéolas lanceoladas; corola hipocrateriforme ...... 1. Evolvulus barbatus 2. Ramos prostrados; bractéolas lineares; corola rotácea ...... 2. Evolvulus sericeus 1. Trepadeiras volúveis ou ervas prostradas; corola infundibuliforme, estilete único, estigmas globosos. 3. Ramos glabros ou com indumento formado por tricomas simples; estigmas globosos. 4. Folhas simples, palmatissectas ou compostas. 5. Folhas palmatissectas com pseudoestípulas; sépalas ovadas, elípticas ou suborbiculares, corola lilás ...... 3. Ipomoea cairica 5. Folhas 5-folioladas, pseudoestípulas ausentes, sépalas ovadas ou oblongas; corola branca ...... 9. Merremia macrocalyx 4. Folhas simples, inteiras, raro trilobadas. 6. Ervas prostradas com ápices volúveis; ramos glabros ...... 4. Ipomoea procumbens 100 Moreira et al.: Convolvulaceae em Barbacena, Minas Gerais

6. Trepadeiras; ramos com indumento. 7. Indumento hirsuto; bractéolas lineares, corola rósea ou purpúrea …...…...... 5. Ipomoea urpúrea 7. Indumento tomentoso; bractéolas ovadas; corola branca ...... 6. Ipomoea saopaulista 3. Ramos com tricomas estrelados, 3-radiados, estigmas elipsoides achatados dorsiventralmente. 8. Nervação camptódroma; sépalas externas romboides a obelípticas ...... 7. Jacquemontia pentanthos 8. Nervação broquidódroma; sépalas externas lanceoladas ...... 8. Jacquemontia sphaerostigma

1. Evolvulus barbatus Meisn., in Mart., Fl. bras. 7: 351. 1869. Fig. 3, A-B. Subarbusto ereto, com 10-20 cm alt.; ramos hirsutos. Pecíolo ausente ou com 1-4 mm compr., hirsuto; lâminas foliares hirsutas em ambas as faces, ovadas a suborbiculares, 10-25 × 8-15 mm, base arredondada a subcordada, margem lisa, ápice agudo ou obtuso, mucronado. Flores solitárias. Pedúnculo ausente; pedicelo com 1-2 mm compr., hirsuto. Bractéolas lanceoladas, 1-3 mm compr., hirsutas. Sépalas lanceoladas ou ovado-lanceoladas, 5-10 × 1-2 mm, hirsutas, margem ciliada, ápice acuminado. Corola hipocrateriforme, azul ou azul e branca, 22-26 mm compr., áreas mesopétalas esparso-vilosas. Estames 4-5 mm compr., sem prolongamentos basais. Ovário ovoide; dois estiletes 8-9 mm compr., unidos na base por aprox. 0,5 mm; estigmas 3-4 mm compr. Cápsula ovoide; sementes pretas, 3-5 mm compr., lisas.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 1.III.2014, fl., D.R.Gonzaga 320 (CESJ). Material adicional examinado: SÃO PAULO: km 145, Itapetininga estrada São Paulo – Itapetininga 10 km NE da Vila Alambari, 23.I.1960, fl., fr., S.M. Campos 171 (UB).

Distribuição: Ocorre no Paraguai e no Brasil (Ooststroom, 1934), nos estados do Mato Grosso, Minas Gerais, São Paulo e Paraná (Simão-Bianchini & Ferreira, 2015), em campos do Cerrado. Fenologia: Flores o ano todo e com frutos de outubro a dezembro. Comentários: Evolvulus barbatus pode ser reconhecida pelo hábito ereto, indumento hirsuto e flores solitárias, com corola hipocrateriforme. Ocorre na área de estudo com grande número de indivíduos, em local de campo associado com gramíneas. Muito semelhante à E. glomeratus (a qual ocorre em todos Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 101

Figura 3. A-B: Evolvulus barbatus Meisn., C-D: Evolvulus sericeus Sw., E-F Ipomoea procumbens Mart. ex Choisy, G, H, I: Ipomoea saopaulista O’Donell, J-K: Jacque- montia sphaerostigma (Cav.) Rusby, L-M: Ipomoea cairica (L.) Sweet. 102 Moreira et al.: Convolvulaceae em Barbacena, Minas Gerais os estados brasileiros, exceto Amapá e Tocantins), e que pode ser ereta ou prostrada, possui indumento viloso, seríceo ou tomentoso e as flores apresentam- se em espigas contraídas no ápice dos ramos, raro solitárias na axila das folhas terminais, com corola hipocrateriforme. Evolvulus barbatus é semelhante também à E. aurigenius Mart. e à E. riedelii Meisn., ocorrentes nas regiões Sudeste e Centro-Oeste do Brasil, porém, a primeira possui tricomas mais curtos e esparsos e folhas conduplicadas e a segunda apresenta indumento denso- seríceo a tomentoso (Ferreira et al., 2014). Evolvulus barbatus é considerada Criticamente em Perigo segundo a Lista de Espécies Ameaçadas da Flora de Minas Gerais (Fundação Biodiversitas, 2007).

2. Evolvulus sericeus Sw., Prodr. Veg. Ind. Occ.: 55. 1788. Fig. 3, C-D. Subarbusto prostrado, 10-30(-50) cm compr., às vezes ereto com 5-15 cm alt.; ramos esparso a denso-seríceos, glabrescentes. Pecíolo ausente ou com 1-2 mm compr., seríceo; lâminas foliares com a face adaxial glabra, abaxial esparso a denso-serícea, glabrescente, elípticas, lanceoladas, linear-lanceoladas, obovadas a oblongas, 5-23 × 1-11 mm, base atenuada, margem lisa, ápice agudo ou obtuso, mucronado. Cimeiras axilares, 1-3 flores. Pedúnculo ausente ou com 1-25 mm compr., seríceo; pedicelo com 1-4 mm compr., seríceo. Bractéolas lineares ou lanceoladas, 2-3 mm compr., seríceas. Sépalas 2,5-6 × 1-2 mm; externas ovado-lanceoladas, ciliadas, denso-vilosas a glabras, ápice agudo; internas lanceoladas, denso-vilosas a glabras na região central, base com margem hialina e ápice ciliado, acuminado. Corola rotácea, branco azulado, 5-8 mm compr.; áreas mesopétalas vilosas. Estames 3,5-5 mm compr. Ovário ovoide; dois estiletes 1-2 mm compr., livres desde a base; estigmas 3-4 mm compr, lineares. Cápsula globosa ou subglobosa; sementes castanho-avermelhadas, 1,5-3 mm compr., lisas.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 24.XI.2012, fl., D.R.Gonzaga 64 (CESJ). Material adicional examinado: MINAS GERAIS: Carrancas, Fazenda Grão Mogol, 06.X.1998, fl, L.S. Kinoshita et al. 98210 (UEC). SÃO PAULO: Botucatu, 18 km norte de Botacatu, 3.II.1971, fr., I.S. Gottsberger 2091 (UB).

Distribuição: Ocorre desde o sudeste dos Estados Unidos à Argentina (Austin, 1982), no Brasil, é citada em todas as regiões (Simão-Bianchini & Ferreira, 2015). Fenologia: Floresce e frutifica o ano todo. Comentários: Evolvulus sericeus pode ser encontrado em beiras de estradas e bordas de floresta em todos os tipos de vegetação. Na área de estudo poucos Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 103

indivíduos foram visualizados, ocorrendo no campo. Pode ser confundida com E. arizonicus A. Gray (distribuído desde os Estados Unidos à Argentina), porém esta possui filetes com prolongamentos basais (Ferreira, 2013).

3. Ipomoea cairica (L.) Sweet, Hort. Brit. 2: 287. 1826. Fig. 3, L-M. Trepadeira volúvel; ramos glabros. Pseudoestípulas semelhantes às folhas. Pecíolo glabro, 1,5-4,5 cm compr., glanduloso no ápice. Lâminas foliares glabras, 2-7 × 3,5-8,5 cm, de contorno ovado a suborbicular, palmatissectas com cinco segmentos lanceolados ou elípticos, 0,5-1,5 cm larg., inteiros ou os basais lobados, margem com tricomas muito curtos, ápice agudo ou obtuso, mucronado. Cimeiras com 1-5 flores. Pedúnculo e pedicelos glabros, 1-5 cm compr. e 0,8-1,2 cm compr., respectivamente. Bractéolas ovadas, glabras, 0,1-0,2 cm compr. Sépalas planas, glabras, com nectários na base; externas ovadas a elípticas, 0,5-0,7 × 0,3-0,5 cm, ápice agudo ou obtuso, mucronado; internas ovadas, elípticas a suborbiculares, 0,5-0,9 × 0,6-0,8 cm, com margem hialina, ápice obtuso, mucronado. Corola campanulado-infundibuliforme, 4-7 cm compr., lilás, com o interior do tubo roxo; áreas mesopétalas glabras. Estames 0,8-2,6 cm compr.; filetes com tricomas glandulares na base. Ovário cônico, glabro, 2-locular, dois rudimentos seminais por lóculo; estilete 1,5-2,3 cm compr.; estigma 2-globoso. Cápsula 4-valvar; 2-4 sementes pretas, 0,4-0,7 cm compr., tomentosas, tricomas curtos, com tricomas longos na margem.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 30.III.2013, fl., D.R.Gonzaga 224 (CESJ, UB). Material adicional examinado: GOIÁS: Luziânia, 1984, fr., F.B. Magalhães 16 (UB).

Distribuição: Espécie com ampla distribuição geográfica por ser extensamente cultivada como ornamental, o que gera divergências quanto a sua área de origem. Pode ser encontrada em bordas de floresta nos mais diversos ambientes (Ferreira, 2013; Simão-Bianchini & Ferreira, 2015). Fenologia: Floresce e frutifica o ano todo, mas com picos de floração em outubro a abril. Comentários: Ipomoea cairica ocorre na área de estudo com numerosos indivíduos, principalmente em bordas de floresta, em ambientes antropizados. Segundo Ferreira (2013) pode ser reconhecida, mesmo vegetativamente, por suas folhas glabras, 5-palmatissectas e com pseudoestípulas. É uma espécie morfologicamente próxima de I. subrevoluta Choisy (ocorrendo nos estados do Amapá, Pará, Rondônia, Mato Grosso do Sul, Mato Grosso, São Paulo e 104 Moreira et al.: Convolvulaceae em Barbacena, Minas Gerais

Paraná) que possui folhas sem pseudoestípulas e segmentos das lâminas com margem lisa, enquanto que em I. cairica, os segmentos possuem tricomas curtos.

4. Ipomoea procumbens Mart. ex Choisy, DC., Prodr. 9: 351. 1845. Fig. 3, E-F. Erva prostrada com ápices volúveis; ramos glabros. Pecíolo glabro, 0,5-7,5 cm compr., glanduloso no ápice. Lâminas foliares glabras, 2-10,5 × 0,2-4,5 cm, estreito-oblongas, estreito elípticas, lanceoladas ou ovadas, raro lineares, inteiras, base arredondada, aguda ou atenuada, raro com pequenos dentes, com até 0,3 cm compr., ápice agudo ou obtuso, às vezes emarginado, mucronado. Cimeiras com 1(-3) flores. Pedúnculo glabro, 0,5-6 cm compr., pedicelo glabro, 0,8-3 cm compr., espessado. Bractéolas lanceoladas, glabras, 0,4-1 cm compr. Sépalas planas, glabras, com nectários na base, ápice agudo ou obtuso, mucronado; externas ovadas a elípticas, 0,6-1,3 × 0,3-0,6 cm; internas ovadas, elípticas ou oblongas, 1-1,7 × 0,5-0,8 cm, com margem hialina. Corola campanulado-infundibuliforme, 6-9 cm compr., rosa, com o interior do tubo purpúreo; áreas mesopétalas glabras. Estames 1,3-3,6 cm compr.; filetes com tricomas glandulares na base. Ovário ovoide, glabro, 2-locular, dois rudimentos seminais por lóculo; estilete 2 2,7 cm compr.; estigma 2- globoso. Cápsula 4-valvar; 3-4 sementes pretas, 0,6-0,7 cm compr., pulverulentas.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 1.III.2014, fl., D.R.Gonzaga 321 (CES). Material adicional: MINAS GERAIS: Rio Preto, Serra Negra, trilha para Cachoeira Água Amarela, 22.II.2013, fl.,M.R. Magalhães Silva et al. 53 (CESJ, UB). GOIÁS: Alto Paraíso de Goiás, estrada de terra para Nova Roma, a cerca de 6 km leste de Alto Paraíso, 13.III.1995, fr., T.B. Cavalcanti 1273 (CEN).

Distribuição: Ocorre na Argentina, Paraguai, Uruguai e Brasil (Ferreira, 2013), no Brasil ocorre no Rio Grande do Sul, Paraná, Minas Gerais, Goiás e Distrito Federal, em campos, bordas de floresta e beira de estradas (Simão-Bianchini & Ferreira, 2015). Fenologia: Floresce e frutifica de novembro a abril. Comentários: Ipomoea procumbens foi encontrada na área de estudo com apenas um indivíduo, associado com gramíneas em local aberto de campo. De acordo com Ferreira (2013), Ipomoea procumbens juntamente com I. maurandioides Meisn. (a qual ocorre nos estados da Bahia, Ceará, Mato Grosso do Sul, Mato Grosso, Minas Gerais, Paraná, Rio Grande do Sul e Santa Catarina) e I. paranaensis Hoehne (que ocorre apenas nos estados de Minas Gerais, São Paulo, Paraná e Santa Catarina) formam um complexo de espécies Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 105

morfologicamente muito próximas, herbáceas, glabras, com ápices volúveis e sépalas planas, ovadas a elípticas com ápice arredondado a agudo. Ipomoea paranaensis difere de I. procumbens por possuir hábito prostrado e raramente desenvolver ápices volúveis, além das folhas que são ovado-oblongas, oblongo- elípticas a orbiculares com base cordada. Ipomoea maurandioides difere por possuir folhas ovadas a triangulares com base hastada a sagitada, com sinus bem evidentes (0,5-2 cm compr.).

5. Ipomoea purpurea (L.) Roth, Bot. Abh. Beobacht: 27. 1787. Fig. 4, A-B. Trepadeiras volúveis; ramos hirsutos, tricomas simples. Pecíolo hirsuto, 2-10(-17) cm compr. Lâminas foliares hirsutas em ambas as faces, 4-10(-18) × 3-10(-17) cm, ovadas, inteiras, raro 3-lobadas, base cordada, ápice agudo a acuminado, raro obtuso, mucronado. Cimeiras com 1-6 flores. Pedúnculo e pedicelos hirsutos, 2-12(-17) cm compr. e 1-3 cm compr., respectivamente. Bractéolas lineares, hirsutas, 0,2-0,6 cm compr. Sépalas planas, hirsutas; externas elípticas a lanceoladas, 0,9-1,5 × 0,3- 0,5 cm, ápice agudo; internas lanceoladas, 0,9-1,5 × 0,2-0,25 cm, com margem hialina, ápice acuminado. Corola campanulado-infundibuliforme, 2,5-6 cm compr., roxa, rosa ou purpúrea com o interior do tubo branco, totalmente branca ou com o interior do tubo rosa, ou variegada; áreas mesopétalas glabras. Estames 0,8-2,1 cm compr.; filetes com tricomas glandulares na base. Ovário ovoide, glabro, 3-locular, dois rudimentos seminais por lóculo; estilete 1,4-2,6 cm compr.; estigma 3-globoso ou incompletamente 3-globoso. Cápsula 6-valvar, 4-6 sementes pretas, 0,4-0,6 cm compr., tomentosas.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 30.III.2013, fl., D.R.Gonzaga 216 (CESJ, UB). Material adicional examinado: DISTRITO FEDERAL: 200 m east of Prefeitura, Taguatinga, Taxonomy Class of Universidade de Brasília, 27.XI.1971 (UB).

Distribuição: Possui ampla distribuição geográfica no Brasil por ser extensamente cultivada como ornamental, o que gera divergências quanto a sua área de origem (Ferreira, 2013). Fenologia: Floresce e frutifica o ano todo, mais intensamente de fevereiro a maio. Comentários: Ipomoea purpurea ocorre na área de estudo com numerosos indivíduos, principalmente em borda de floresta, em ambientes antropizados. É reconhecida pelo indumento hirsuto e pelas sépalas agudas. As espécies morfologicamente mais próximas são I. nil (L.) Roth (que ocorre em todos os 106 Moreira et al.: Convolvulaceae em Barbacena, Minas Gerais estados brasileiros, exceto Roraima e Amapá), a qual possui sépalas acuminadas e I. indica (Burm.) Merr. (a qual ocorre nos estados de Amazonas, Amapá, Alagoas, Bahia, Ceará, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte, Sergipe, Distrito Federal, Goiás, Mato Grosso do Sul, Mato Grosso, e estados das regiões Sudeste e Sul) e possui indumento seríceo. A cor da corola é extremamente variável em I. purpurea, inclusive no mesmo ramo (Ferreira, 2013).

6. Ipomoea saopaulista O’Donell, Lilloa 26: 392. 1953. Fig. 3, G, H, I Trepadeira; ramos tomentosos, glabrescentes, tricomas simples. Pecíolo tomentoso, 3-7 cm compr., glanduloso no ápice. Lâminas foliares com a face adaxial glabra, abaxial tomentosa, 6-11 × 5-9 cm, ovadas, inteiras, base cordada, ápice agudo ou obtuso, mucronado. Cimeiras corimbiformes com 3-15 flores. Pedúnculo e pedicelos tomentosos, glabrescentes, 2-7 cm compr. e 0,5-2 cm compr., respectivamente. Bractéolas ovadas, tomentosas, 0,2-0,3 cm compr. Sépalas côncavas, glabras, ápice obtuso, com nectários na base; externas ovadas a oblongas, 0,6-0,8 × 0,4-0,5 cm; internas obovadas, 0,7-0,9 × 0,6-0,8 cm, com margem hialina. Corola campanulada, infundibuliforme, 4-5 cm compr., branca; áreas mesopétalas glabras. Estames 0,9-2 cm compr.; filetes com tricomas glandulares na base. Ovário ovoide, glabro, 2-locular, dois rudimentos seminais por lóculo; estilete 1,4-2,5 cm compr.; estigma 2-globoso. Cápsula 4-valvar, 2-4 sementes pardas, 0,5-0,7 cm compr., tricomas curtos irregularmente distribuídos, tricomas longos na margem.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 1.III.2014, fl., D.R.Gonzaga 315 (CESJ, UB). Material adicional examinado: DISTRITO FEDERAL: 27.IV.1966, fl., H.S. Irwin 15387 (UB); Fundação Zoobotânica, 1.III.1961, fr., E.P. Heringer 8015 (UB).

Distribuição: Ocorre na América do Sul. No Brasil, pode ser encontrada em todas as regiões, em bordas de floresta (Ferreira & Miotto, 2009). Fenologia: Floresce e frutifica de dezembro a junho. Comentários: Ipomoea saopaolista ocorre na área de estudo com muitos indivíduos, principalmente em ambientes antropizados. Reconhecida por ser trepadeira com lâminas foliares glabras na face adaxial e tomentosas na abaxial, com sépalas côncavas e glabras e corola branca. Morfologicamente próxima à I. sulina P.P.A. Ferreira & Miotto (espécie endêmica do Brasil, ocorrendo nos estados de Santa Catarina e Rio Grande do Sul), que possui lâminas foliares com o mesmo indumento, mas as sépalas são planas, maiores e a corola é branca com o interior do tubo vináceo, mais longa (Ferreira, 2013). Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 107

7. Jacquemontia pentanthos (Jacq.) G.Don., Gen. Hist. 4: 283. 1838. Fig. 4, C-D. Trepadeira volúvel, Ramos velutinos a glabrescentes, tricomas estrelados, 3-radiados com todos os raios iguais ou com um dos raios maior que os outros. Folhas 2,4-7,8 × 2-3,5 cm compr., inteiras a discretamente repandas, ovadas a

Figura 4. A-B: Ipomoea purpurea (L.) Roth, C-D: Jacquemontia pentanthos (Jacq.) G.Don., E-F: Merremia macrocalyx (Ruiz & Pav.) O’Donell. 108 Moreira et al.: Convolvulaceae em Barbacena, Minas Gerais raramente orbiculadas, base arredondada a cordada, ápice acuminado a caudado, face adaxial pubescente a velutina, abaxial velutina, tricomas 3-radiados; venação camptódroma; pecíolo 0,3-2,5 cm compr. Cimeira dicasial, usualmente 9-flora; pedúnculo 3-14 cm compr., bractéolas 1,5-2× 0,1-0,2 cm, lanceoladas ou oblanceoladas, base atenuada, ápice agudo, glabrescentes. Sépalas desiguais, as externas 2, 7,5-8 × 3,5-4 mm, rômbicas a elípticas, base cuneada, ápice agudo a acuminado, pubescentes, a intermediária 1, 7,5 × 3,5, assimétrica, as internas 2, 5 × 1,5 mm, lanceoladas, margem escariosa, base arredondada, ápice agudo, glabrescentes. Corola 1,5 cm compr., infundibuliforme, glabra, branca ou lilás. Estames filiformes, anteras sagitadas, ovário oblongo, estilete inteiro, estigmas elipsoides achatados dorsiventralmente. Lobos estigmáticos ovais-planos; disco nectarífero ausente. Cápsula globosa, 4 mm compr.; sementes 3,5 mm, areoladas.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 24.XI.2012, fl., D.R.Gonzaga 64 (CESJ, UB). Material adicional examinado: PIAUÍ: Pimenteiras 28,1 km de Pimenteiras. Estrada Pimenteiras - Valença do Piauí. 19.V.1988, fl., fr.,L.B. Bianchetti 701 (UB). MINAS GERAIS: Rio Acima, entroncamento Itabirito – Rio Acima, km 22, 10.III.2014, fl., fr., T.B. Cavalcanti 3803 (CEN).

Distribuição: Amplamente distribuída nas Américas (Robertson, 1971). No Brasil é encontrada nos estados do Pará, Alagoas, Bahia, Ceará, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte, Sergipe, Mato Grosso do Sul e Minas Gerais (Simão-Bianchini et al., 2015). Fenologia: Floresce e frutifica todo o ano. Comentário: Jacquemontia pentanthos está representada na área estudada em ambientes florestais com muitos indivíduos. Segundo Buril et al. (2014) pode ser confundida com J. corymbulosa Benth. (que ocorre nos estados da Bahia, Paraíba e Pernambuco), e diferenciada pelas bractéolas lanceoladas a oblanceoladas.

8. Jacquemontia sphaerostigma (Cav.) Rusby, Bull. Of Torrey Bot. Club 26: 151. 1899. Fig. 3, J-K Trepadeira volúvel, ramos hirsuto-pilosos, tricomas simples, estrelados 3-radiados e glandulares; entrenós 1,0-7,2 cm compr. Folhas com pecíolo 1-9 mm compr.; lâminas 1-6 × 0,43-2,3 cm, ovais, lanceoladas a elípticas, ápice agudo a acuminado, múcron 0,1-0,2 mm, base arredondada a cordada, sinus 2-3 mm compr., face adaxial esparso-pubescente, nervuras sulcadas, face abaxial pubescente, nervuras salientes, nervação broquidódroma 5-7 pares de Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 109

nervuras secundárias, alternas. Dicásios axilares congestos, umbeliformes, 6-7 flores; pedúnculos primários 1,2-1,5 mm compr., os secundários 3,1-5,2 mm compr.; bractéolas 1,6-1,8 × 0,2-0,3 mm, lineares a lanceoladas, ápice acuminado, tricomas glandulares; pedicelo 1,5-3,1 mm compr. Sépalas externas 5-8 mm compr., ovadas a lanceoladas, ápice agudo a acuminado, pubescentes, tricomas glandulares presentes, margem ciliada, sépalas internas subiguais, 6-12 mm compr.; corola 4,6-6,1 mm compr., infundibuliforme, azul a lilás, áreas mesopétalas glabras. Estames filiformes, anteras elípticas, ovário oblongo, estilete inteiro, estigmas elipsoides achatados dorsiventralmente. Cápsulas subglobosas, 3,3-4,5 mm compr.; sementes 1,7-2,5 mm diâm., glabras, rugosas, amareladas a negras, alas imperceptíveis.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 22.V.2014, fl., D.R.Gonzaga 343 (CESJ, UB). Material adicional: GOIÁS: Palmeiras de Goiás, Fazenda Sucurí, XI.1968, E. Onishi 11 (UB); Serra de Jaraguá, 9.IV.2006, fl., fr., D.R. Oliveira et al. 539 (UB).

Distribuição: Ocorre no sul dos Estados Unidos, Argentina, Bolívia, Brasil, Colômbia, Equador, Guiana México, Oeste da Índia, Panamá, Paraguai, Peru, Venezuela (Moreira 2014). Ocorre tanto em áreas fragmentadas de Floresta Atlântica quanto na Caatinga (Buril & Alves, 2011). Fenologia: Floresce de março a outubro e frutifica novembro Comentários: Jacquemonia sphaerostigma ocorre em ambientes antropizados na área de estudo, com poucos indivíduos encontrados. Segundo Moreira (2014) J. sphaerostigma pode ser confundida com J. evolvuloides (Choisy) Meisn. (ocorrente nos estados de Rondônia, Tocantins, Alagoas, Bahia, Ceará, Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte, Sergipe, Distrito Federal, Goiás, Mato Grosso do Sul, Mato Grosso e Minas Gerais), devido à presença de tricomas 3-radiados subiguais e desiguais, tricomas glandulares principalmente nos pedúnculos, brácteas, bractéolas, sépalas e em ramos mais jovens, folhas de base cordada e sépalas lanceoladas de ápice acuminado. No entanto, a inflorescência emJ. sphaerostigma é bem peculiar, sendo cimeiras em dicásios corimbiformes com três a sete flores, enquanto que emJ. evolvuloides, as inflorescências são laxas, 1 a 3 flores. Caracterizar esta espécie nem sempre é fácil, pois há grande variação nas dimensões das folhas, pecíolo, pedúnculo e pedicelo (Robertson, 1971). Pode ser confundida com J. pentanthos porém esta é facilmente diferenciada pelas folhas e pedúnculos maiores, sépalas desiguais e principalmente por não apresentar tricomas glandulares, apesar de ocasionalmente os tricomas glandulares serem escassos em J. sphaerostigma. 110 Moreira et al.: Convolvulaceae em Barbacena, Minas Gerais

9. Merremia macrocalyx (Ruiz & Pav.) O’Donell., Lilloa 6: 506. 1941. Fig. 4, E-F. Trepadeira volúvel; ramos glabros ou esparso-pilosos, tricomas simples, raro glandulares. Folhas compostas 5-folioladas; pecíolo e peciólulos glabros ou esparso-pilosos, 2-6(-9) cm compr. e 0,1-0,7 cm diâm., respectivamente; folíolos glabros ou esparso-pilosos em ambas as faces, 3,5-9(-12) × 1,5-4,5 cm, elípticos, inteiros, base cuneada, margem lisa ou ondulada, ápice acuminado. Dicásios 2-15(- 30)- floras. Pedúnculo e pedicelos glabros ou esparso-pilosos, 3-8(-12) cm compr. e 1-4 cm compr., respectivamente. Brácteas e bractéolas lanceoladas, glabras, 0,1-0,2 cm compr. Sépalas ovadas a oblongas, glabras, ápice agudo ou obtuso, mucronado, com margem hialina, externas 1,8-2,5 × 0,8- 1 cm, internas 2,3-2,9 × 0,9-1,1 cm. Corola campanulado-infundibuliforme, branca, 3,5-6 cm compr., glabra. Estames 1,8-2,3 cm compr., filetes denso-pubescentes. Ovário subgloboso, 4-locular, um rudimento seminal por lóculo; estilete 2-2,6 cm compr., estigma 2-globoso Cápsula globosa, 4-valvar, cálice concrescido, com 3-4 sementes pretas, 0,4-0,6 cm compr., finamente pubescentes.

Material examinado: MINAS GERAIS: Barbacena, Sítio Rancho Novo, 30.III.2014, fl., D.R.Gonzaga 218 (CESJ, UB). Material adicional: Distrito Federal: Campo-cerrado entre UnB e lago, lago Paranoá, 30.IV.1968, fr., D. Philcox & E. Onishi 4800 (UB).

Distribuição: Distribui-se desde os Estados Unidos à Argentina (O’Donell, 1941). No Brasil só não possui registro nos estados do Piauí e Rio Grande do Sul (Simão-Bianchini & Ferreira, et al. 2015). Ocorre na Floresta Ombrófila Mista, Floresta Estacional, Floresta Ombrófila Densa, Cerrado e Campos de Altitude Subtropicais, frequente em bordas de floresta, mas também é encontrada em campos arbustivos, campos rupestres e em ambientes ruderais (Ferreira & Miotto, 2013). Fenologia: Floresce e frutifica o ano todo, mais intensamente durante o verão. Comentário: Merremia macrocalyx apresenta poucos indivíduos na área, ocorrendo em ambientes abertos antropizados e em áreas florestais, principalmente em borda de floresta. Merremia macrocalyx é semelhante, vegetativamente, à M. dissecta (Jacq.) Hallier f. (que ocorre nos estados do Amazonas, Pará, Rondônia, Tocantins, Alagoas, Bahia, Paraíba, Pernambuco, Sergipe, e estados das regiões Centro-Oeste, Sudeste e Sul) e à M. tuberosa (L.) Rendle (que ocorre nos estados da Bahia, Maranhão, Pernambuco, Goiás, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná e Santa Catarina), das quais difere principalmente por possuir folhas compostas (Ferreira & Miotto 2013). Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 111

Agradecimentos

Os autores agradecem Deolinda Gava, proprietária da área de estudo, à Patrícia Gonzaga pelo auxílio nas atividades de campo, à Dra. Fátima Regina Gonçalves Salimena, curadora do herbário CESJ e os revisores pelas valiosas sugestões.

Literatura citada

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Neto, A.; Palmeira, R. C. B.; Pires, J. L.; Teixeira, W. & Castro, H. E. F. 1983. Geologia. In: Projeto RADAMBRASIL. Geologia. Folhas SF: 23/24 Rio de Janeiro/Vitória. V. 32. Rio de Janeiro. Moreira, A. L. C. 2014. Jacquemontia Choisy (Convolvulaceae) nos estados de Goiás e Tocantins - Brasil: estudos florísticos e taxonômicos. Dissertação (Mestrado em Botânica)-Universidade de Brasília, Brasília. 93pp. Mori, S. A.; Mattos-Silva, L. A.; Lisboa, G. & Coradin, L. 1985. Manual de manejo do herbário fanerogâmico. Centro de Pesquisas do Cacau, Ilhéus. 97pp. O’Donell, C. A. 1941. Revision de las especies americanas de Merremia. Lilloa, 6: 467-554. Ooststroom, S. J. V. 1934. A monograph of the genus Evolvulus. Mededeelingen van het botanisch museum en herbarium van de rijks universiteit te Utrecht 14: 1-267. Pereira, I. M.; Andrade, L. A.; Barbosa, V. R. M. & Sampaio, B. S. V. E. 2006. Composição Florística do Compartimento Arbóreo de Cinco Remanescentes Florestais do Maciço do Itatiaia, Minas Gerais e Rio de Janeiro. Rodriguésia, 57(1). Simão-Bianchini, R. 2001. Convolvulaceae. In C.E.B. Proença, C.B.R. Munhoz, C.L. Jorge & M.G.G. Nóbrega. Listagem e nível de proteção das espécies de fanerógamas do Distrito Federal, Brasil. In T.B. Cavalcanti & A.E. Ramos (orgs.) Flora do Distrito Federal, Brasil. Brasília, Embrapa, vol. 1. pp. 164-169. Simão-Bianchini, R.; Ferreira, P.P.A.; Pastore, M. Convolvulaceae in Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: . Acesso em: 23 Jan. 2016. Simão-Bianchini, R. & Pirani, J. R. 1997. Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: Convolvulaceae. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo, 16: 125-149. Staples, G. 2012. Convolvulaceae - the Morning glories and bindweeds. Convolvulaceae Unlimited. Disponível em: . Acesso em 21.01. 2016 Thiers, B. (continuamente atualizado). 2015. Index Herbariorum. Disponível em: http://sweetgum.nybg.org/ih/ (20/11/2015). Robertson, K. R. 1971. A revision of the genus Jacquemontia (Convolvulaceae) in North and Central America and the West Indies. Ph. D. Dissertation Washington University, St Louis, 84 p. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2):113-132. Abril-Junho de 2016 113

Vespas aculeata e abelhas visitantes de nectários extraflorais em Ipomoea carnea subsp. fistulosa no semiárido baiano, Nordeste do Brasil

Joicelene Regina Lima da Paz1,*, Wagner Pereira Silva1 & Camila Magalhães Pigozzo2

RESUMO: Abelhas e vespas são visitantes frequentes de nectários pela dependência do néctar como recurso energético durante a vida adulta. Nas Convolvulaceae, a secreção de nectários extraflorais (NEFs) é abundante, eles podem estar localizados na face interna das folhas e base peciolar, sendo bastante atrativos a muitos grupos de insetos. Assim, objetivou-se inventariar a comunidade de abelhas e vespas visitantes de NEFs em Ipomoea carnea subsp. fistulosa, em uma área antropizada do semiárido baiano, relacionando-os com a fenologia do vegetal. Indivíduos floridos (n = 17) foram acompanhados mensalmente, entre maio e agosto de 2010, durante três dias, entre 05:00 h e 18:00 h (com observações complementares noturnas) para contagem de flores, coleta e observações do comportamento de himenópteros visitantes. O néctar dos NEFs aparentemente é secretado ininterruptamente durante 24 horas, em virtude da alta visitação dos insetos ao longo de todo o dia e noite. Há flores disponíveis durante todos os meses. As vespas (n = 168) foram visitantes predominantes, em comparação com as abelhas (n = 82), ambos exclusivamente diurnos, destacando-se as abelhas sociais [Trigona spinipes (n = 54) e Apis mellifera (n = 19)] e vespas sociais [Polybia paulista (n = 37) e Polybia sericea (n = 34)], sendo as espécies mais abundantes, com visitas concentradas pela manhã. Ipomoea carnea subsp. fistulosa é uma fonte de recurso floral importante na manutenção da comunidade de himenópteros local, inclusive de polinizadores de outras espécies botânicas, sobretudo em áreas antropizadas, que podem apresentar recursos florais limitados ou até mesmo estacionais.

1 Laboratório de Entomologia, Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), Av. Universitária, s/n, Cidade Universitária, CEP. 44.031-460, Feira de Santana, BA, Brasil. 2 Professora e Coordenadora dos Cursos de Licenciatura e Bacharelado em Ciências Biológicas do Centro Universitário Jorge Amado (UNIJORGE), Salvador, BA, Brasil. * Autora correspondente: [email protected] 114 Paz et al.: Vespas aculeata e abelhas em NEFs de Ipomoea carnea subp. fistulosa

Palavras-chave: Apidae, Ambiente antropizado, Convolvulaceae, Néctar, Vespidae.

ABSTRACT: (Wasps aculeate and bees visitors the extrafloral nectaries in Ipomoea carnea subsp. fistulosa in Bahia semi-arid, Northeastern Brazil) Bees and wasps are frequent visitors of nectaries because of their dependence on nectar as an energy resource during adult life. In Convolvulaceae, the secretion of extrafloral nectaries (EFNs) is abundant, they can be located in the internal face of the leaves and petiole base, being very attractive to many insect groups. Therefore, the objective was to survey the community of bees and wasps visitors from EFNs in Ipomoea carnea subsp. fistulosa, in a disturbed area of Bahia semi-arid, linking them with the phenology of the plant. Flowering individuals (n = 17) were monitored monthly between May and August 2010, for three days, between 05:00 and 18:00 (with night further observations) in order to: count the flowers, collection and observations of Hymenoptera visitor’s behavior. The nectar of EFN is apparently secreted continuously for 24 hours, due to the high visiting insects throughout the day. There were flowers available for every month. The wasps (n = 168) were predominant visitors, compared with the bees (n = 82), both exclusively diurnal, highlighting the social bees [Trigona spinipes (n = 54) and Apis mellifera (n = 19)] and social wasps [Polybia paulista (n = 37) and Polybia sericea (n = 34)], the most abundant species, with visits concentrated in the morning. Ipomoea carnea subsp. fistulosa is an important source of floral resource in maintaining local community Hymenoptera, including pollinators of other plant species, especially in disturbed areas, which may have limited floral resources or even seasonal. Key words: Apidae, Environment anthropized, Convolvulaceae, Nectar, Vespidae.

Introdução

Abelhas e vespas possuem uma importância nos diversos processos de interações entre plantas e animais, principalmente nos de polinização (Faegri & van Der Pijl, 1979; Janzen, 1980; Clemente et al., 2012), com destaque para as abelhas. Esses insetos são dependentes de recursos florais, alimentando-se quase exclusivamente de néctar durante a fase adulta (Roubik, 1989; Hunt, 2007), seja proveniente de nectários intraflorais quanto extraflorais. Em virtude disso, os himenópteros são visitantes florais frequentes e, em alguns casos, inclusive com sobreposição de nicho trófico na exploração dos recursos florais como relatado nos estudos de Aguiar & Santos (2007) e Sühs et al. (2009). Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 115

Nectários extraflorais (NEFs) são glândulas vegetais que produzem secreção açucarada, encontrados principalmente nos órgãos vegetativos das plantas (Durkee et al., 1999). Em Convolvulaceae Juss., os NEFs são comumente relatados para representantes do gênero Ipomoea L. (Keeler & Kaul, 1979; Keeler & Kaul, 1984), o mais representativo da família, mas também há relatos para Cuscuta L., gênero de espécies herbáceas e com forma de vida parasítica (Schaffner, 1979). Nas espécies deIpomoea , os NEFs concentram-se principalmente em folhas e/ou na base das flores, podendo ser funcionalmente secretores (Keeler, 1977; Fidalgo, 1997; Kiill & Ranga, 2003; Paz, 2011) ou não (Paz & Oliveira, 2008). Ipomoea carnea subsp. fistulosa (Mart. ex Choisy) D.F. Austin. é uma planta nativa do Brasil (Simão-Bianchini & Ferreira, 2014), perene e resistente a longos períodos de seca (Hoehne, 1939 apud Gotardo, 2009), sendo amplamente distribuída no país, com predominância em ambientes de áreas abertas, antropizadas e campos de várzea (Simão-Bianchini & Ferreira, 2014). Sendo uma planta que apresenta flores conspícuas e muitos nectários extraflorais, é uma espécie bastante atrativa a insetos, especialmente à comunidade de abelhas (Keeler, 1977; Paz, 2011). Desta maneira, este trabalho objetivou inventariar a comunidade de abelhas e vespas aculeata visitantes de nectários extraflorais emIpomoea carnea subsp. fistulosa, em uma área antropizada do semiárido baiano, com ênfase nos horários de visitas e no comportamento de coleta de recursos, relacionando-os com a fenologia do vegetal.

Material e Métodos

Área de estudo. As atividades foram desenvolvidas no campus da Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS) (12º12’10’’S e 38º58’15’’W), no município de Feira de Santana (Bahia), Nordeste do Brasil. A vegetação original da área onde o estudo foi conduzido é tipicamente a Caatinga, atualmente apresentando ação antrópica e o incremento de plantas introduzidas. O clima da região é definido como seco/subúmido, com temperatura média anual em torno de 24ºC e pluviosidade de 848 mm (Diniz et al., 2008).

Espécie botânica estudada. Para as observações, 17 indivíduos de Ipomoea carnea subsp. fistulosa foram selecionados, marcados e acompanhados durante todo o estudo. Estes estavam dispostos ao longo das margens de uma estrada acessória da UEFS, em uma área de 90 x 10 m2. A espécie vegetal apresenta nectários extraflorais na base do pecíolo das folhas, bem como nas sépalas 116 Paz et al.: Vespas aculeata e abelhas em NEFs de Ipomoea carnea subp. fistulosa de flores e botões. Os espécimes-testemunhos botânicos (vouchers) foram depositados no Herbário da Universidade Estadual de Feira de Santana (HUEFS 159.601) e no Instituto de Botânica de São Paulo (SP 420.333).

Coleta e análise de dados. A quantidade de flores abertas foi contabilizada mensalmente, em todos os dias de coleta, durante três momentos do dia: manhã (05:00 h), tarde (14:00 h) e a noite (19:00 h). As flores foram classificadas em relação ao seu tamanho, seguindo os critérios de Machado & Lopes (2004). Para a análise entre o número de flores abertas e números de visitantes coletados, assim como o número de visitantes coletados e os fatores meteorológicos, utilizou-se o teste de correlação de Spearman, no programa IBM® SPSS® Statistics 20.0 for Windows, com a correção por Bonferroni (p < 0,01). A normalidade dos dados foi testada através do teste de Kolmogorov-Smirnov (p < 0,05), no programa IBM® SPSS® Statistics 20.0 for Windows (Magurran, 2003). Os dados abióticos durante o estudo foram obtidos na Estação Climatológica da UEFS. As coletas e observações dos visitantes florais na planta em estudo foram realizadas mensalmente no período de maio a agosto de 2010, durante três dias consecutivos (dois para coletas e um para a contagem das visitas e observação do comportamento de forrageio nas glândulas). As atividades e observações em campo ocorreram entre 5:00 h e 19:00 h, com coletas complementares noturnas durante os três dias (das 19:00 h às 5:00 h) nos meses de junho e agosto de 2010. Os NEFs de dois indivíduos floridos marcados foram estudados por dois coletores, através do método de busca ativa, utilizando redes entomológicas e pinças, durante 30 min., a cada hora observada, totalizando 108 horas de atividades em campo (sendo 48 hs de coletas diurnas e 24 hs de coletas noturnas, e 24 hs de observações diurnas e 12 hs de observações noturnas). O comportamento de forrageio dos visitantes foi descrito e registrado através de observações visuais diretas e fotografias. Para as análises das atividades diárias foi considerado apenas o número de visitas das espécies mais frequentes e constantes aos NEFs ao longo do período de estudo. Algumas espécies de difícil identificação específica nas flores foram consideradas em nível de família, como as abelhas Halictidae, por exemplo. Os dados microclimáticos de temperatura e umidade relativa durante as atividades em campo foram mensurados a cada 30 minutos, de cada hora. Em referência ao porte [Comprimento total do corpo (CP) e Largura do tórax (LA)], o tamanho dos visitantes (em média 10 indivíduos) foi classificado em: grande (CP > 14,0 mm e LA > 6,0 mm), médio-robusto (CP de 10,0-14,0 mm e LA de 4,0 a 6,0 mm), médio-intermediário (CP de 10,0-14,0 mm e LA de 3,0 a 4,0 mm), médio-pequeno (CP de 7,0-10,0 mm e LA 2,0 a 3,0 mm) e Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 117

pequeno (CP < 7,0 mm e LA < 2,0 mm), de acordo com Viana & Kleinert (2005). A constância das espécies foi avaliada através da fórmula C = (nº de coletas da espécie X/ nº total de coletas) x 100, classificando-as em: w = constante (C > 50%); y = acessória (C entre 25 e 50%) e z = acidental (C < 25%) (adaptado de Thomazini & Thomazini, 2002). Os espécimes foram enviados para o Laboratório de Sistemática de Insetos (LASIS-UEFS) e Laboratório de Bionomia, Biogeografia e Sistemática de Insetos (BIOSIS), da Universidade Federal da Bahia (UFBA) para identificação. Os espécimes-testemunhos dos Hymenotpera coletados foram depositados na Coleção Entomológica Prof. Johann Becker do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana (MZFS) e na coleção de referência do Laboratório de Bionomia, Biogeografia e Sistemática de Insetos (BIOSIS).

Resultados

Em Ipomoea carnea subsp. fistulosa as estruturas secretoras de néctar extrafloral estão dispostas em dois locais distintos: um par de glândulas disposto lateralmente, na extremidade distal do pecíolo (Figs. 1a, 1d) e um grupo de cinco nectários presente na base das sépalas (Fig. 1b), em torno do pedúnculo de botões e flores abertas (Fig. 1c), e em botões em vários estágios de desenvolvimento, com aproximadamente 1 cm de diâmetro (todos de coloração esverdeada) (Fig. 1d). Também foram observados NEFs presentes em frutos em fase inicial de maturação, tornando-se inativos e exibindo coloração amarronzada, a partir do estágio mais avançado de desenvolvimento do fruto. As flores deIpomoea carnea subsp. fistulosa, que também exibem NEFs pedunculares, foram classificadas como muito grandes, com 88.6± 6.2 mm de diâmetro e 79.1 ± 4.2 mm de comprimento (média ± desvio padrão). Durante os meses observados, as flores estiveram continuamente disponíveis aos visitantes, variando de 35,5 flores (observado em julho) a 141,7 (observado em agosto) (Fig. 2). A quantidade de flores abertas por indivíduo, também variou ao longo do dia, em virtude da abertura floral em três momentos distintos do dia: pela manhã (~4:00 h), tarde (~14:00 h) e à noite (~19:00 h), com longevidades florais distintas: 11 h, 21 h e 17 h, respectivamente. Em todos os meses amostrados, o número de flores abertas no período matutino e noturno foram superiores, com maior quantidade de flores relacionadas aos meses com menor pluviosidade, como maio e agosto (Fig. 2). Considerando ambos os tipos de NEFs de I. carnea subsp. fistulosa, tanto os peciolares quanto os pedunculares, ao total foram coletados 250 indivíduos 118 Paz et al.: Vespas aculeata e abelhas em NEFs de Ipomoea carnea subp. fistulosa

Fig. 1. Nectários extraflorais (seta) deIpomoea carnea subsp. fistulosa Mart. ex Choisy D.F. Austin (Convolvulaceae): (a) – um par lateral na extremidade distal do pecíolo foliar. Cinco glândulas na base das sépalas, em torno do pedúnculo do botão (b). Acúmulo de néctar, formação de gotículas na base do pecíolo da flor c( ) e folha (d).

Fig. 2. Número de fllores de Ipomoea carnea subsp. fistulosa Mart. ex Choisy D.F. Austin (Convolvulaceae) e dados meteorológicos, em Feira de Santana no semiárido da Bahia, Brasil, entre maio e agosto de 2010. PL = pluviosidade; UR = umidade relativa; T = temperatura. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 119 de Hymenoptera visitantes, dentre abelhas e vespas aculeadas, pertencentes a 15 espécies (Tabela 1). Destes, vespas foi o grupo mais abundante com 168 indivíduos (67,2% do total) e riqueza de 10 espécies, enquanto as abelhas (n = 82, com 32,8% do total) englobaram cinco espécies. A maior parte dos insetos exibia porte médio-pequeno (53,3% dos indivíduos) e foram constantes ao longo dos meses em estudo (60,0% das espécies) (Tabela 1). Dentre as espécies, Trigona spinipes (Fabricius, 1793) (n = 54) e Apis mellifera Linnaeus, 1758 (n = 19) foram as abelhas mais representativas, assim como Polybia paulista (Ihering 1896) (n = 37) e Polybia sericea (Olivier, 1791) (n = 34) foram as vespas mais abundantes (Tabela 1).

Tabela 1. Insetos coletados em nectários extraflorais em Ipomoea carnea subsp. fistulosa Mart. ex Choisy D.F. Austin (Convolvulaceae), em Feira de Santana, no semiárido da Bahia, Brasil, entre maio e agosto de 2010. N = indivíduos coletados; % = frequência relativa; s = segundos; P = pequeno; MP = médio pequeno; MI = médio intermediário; C = constância; w = constante (C>50%); y = acessória (C = >25%<50%); z = acidental (C<25%). Média de N° de Himenópteros visitantes N % Porte duração das C visitas visitas (s) Apoidea Apidae Ancyloscelis apiformis (Fabricius, 1793) 01 0,4 P 01 05,0 z Apis mellifera Linnaeus, 1758 19 7,6 MI 97 45,9 w Melitoma aff.segmentaria (Fabricius, 1804) 01 0,4 MI 01 04,0 z Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 54 21,6 P 119 48,5 w Halictidae Augochlora sp. 07 2,8 MP 07 03,0 y

Chalcidoidea Chalcididae Chalcididae sp. 01 0,4 P 01 2,5 z

Vespoidea Zettini sp. 07 2,8 MP 07 17 w Vespidae Brachygastra lecheguana (Latreille, 1824) 01 0,4 P 01 20,0 z Polistes canadensis (Linnaeus, 1758) 10 4,0 MP 12 27,2 y Polybia occidentalis (Olivier, 1791) 19 7,6 MP 10 62,2 w Polybia ignobilis (Haliday, 1836) 10 4,0 MP 12 51,6 w Polybia paulista (Ihering 1896) 37 14,8 MP 59 94,7 w Polybia sericea (Olivier, 1791) 34 13,6 MI 12 107,5 w Protonectarina sylveirae (Saussure, 1854) 27 10,8 MP 37 74,9 w Protopolybia sp. 22 8,8 P 07 66,3 w 120 Paz et al.: Vespas aculeata e abelhas em NEFs de Ipomoea carnea subp. fistulosa

As vespas foram mais abundantes no mês de agosto, coincidindo com a máxima de flores disponíveis e baixa precipitação. Em julho, mês com poucas flores e com maior pluviosidade (Fig. 2), foi registrado o menor número de visitantes (Fig. 3). No entanto, estatisticamente não houve correlação significativa entre a quantidade de flores e quantidade de visitantes ao longo dos meses. Em maio, praticamente não houve a presença de abelhas forrageando nos NEFs, sendo as vespas predominantes quase que totalmente. Adicionalmente, outros insetos como dípteros, besouros, borboletas e formigas também foram observados visitando glândulas secretoras de néctar extrafloral, incluindo o período noturno, entretanto, não foram contabilizados neste estudo. Durante todo o intervalo de hora diurno, ou noturno, houve visitas de insetos em NEFs. Em campo, por diversas vezes, observou-se a formação de gotículas de secreção de gosto adocicado na superfície dos NEFs em estudo, evidenciadas principalmente durante o período noturno (Figs. 1c, d). Quanto à atividade diária, abelhas e vespas concentraram as suas atividades de visitas pela manhã, ativos entre 6:00 h e 13:00 h (n = 264) e às 16:00 h (n = 56), com uma menor atividade entre 14:00 h (n = 24), 15:00 h (n = 11) e 17:00 h (n = 17). O forrageamento dos himenópteros em NEFs ocorreu entre 06:00 h e 17:00 h, com insetos presentes em todas as horas deste intervalo (Fig. 4a). Apesar de terem sido registradas visitas de outros grupos de

Fig. 3. Himenópteros coletados e número de flores abertas emIpomoea carnea subsp. fistulosa Mart. ex Choisy D.F. Austin (Convolvulaceae), em Feira de Santana no semiárido da Bahia, Brasil, entre maio e agosto de 2010. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 121

insetos em NEFs à noite, no intervalo oposto (18:00 h às 05:00 h), não foram registradas visitas de abelhas ou vespas aculeata. As visitas das abelhas foram mais frequentes nos NEFs no período das 10:00 h às 13:00 h e às 16:00 h, ao passo que as vespas foram mais representativas no intervalo das 8:00 h às 10:00 h e às 13:00 h (Fig. 4a). Ao total foram observadas e contabilizadas 372 visitas provenientes da observação do comportamento dos insetos, das quais 216 referem-se ao grupo das abelhas, e 156 são pertencentes às vespas (Fig. 4a). Apesar das vespas serem os visitantes coletados mais abundantes em termos de indivíduos, as abelhas foram os visitantes que mais realizaram visitas em NEFs, com destaque para as abelhas T. spinipes (n = 119 visitas) e A. mellifera (n = 97 visitas), seguido das vespas P. paulista (n = 59 visitas) e P. sylveirae (n = 37 visitas) (Tabela 1, Fig. 4b).

Fig. 4. Atividade diária das visitas de abelhas e vespas aculeadas (A), das espécies mais abundantes (B) e número de flores abertas ao longo do dia em Ipomoea carnea subsp. fistulosa Mart. ex Choisy D.F. Austin (Convolvulaceae), em Feira de Santana no semiárido da Bahia, Brasil, entre maio e agosto de 2010. 122 Paz et al.: Vespas aculeata e abelhas em NEFs de Ipomoea carnea subp. fistulosa

As cinco espécies mais representativas corresponderam a 80,6% do total de todas as visitas nos NEFs de I. carnea subsp. fistulosa(Tabela 1). A abelha T. spinipes foi a única espécie visitante presente em todos os intervalos de hora. Enquanto A. mellifera concentrou as suas visitas nos intervalos de hora mais quentes do dia, onde a temperatura variou de 25ºC a 27ºC, correspondendo a 49% do total de visitas deste período (Fig. 4b). As vespas P. paulista e P. sericea concentraram as suas visitas no início da manhã e encerram no início de tarde, acompanhando o aumento progressivo da temperatura (Fig. 4b), ao passo que Protonectarina sylveirae forrageou ativamente até o final do dia. As atividades de forrageamento dos himenópteros não exibiram correlação significativa com os dados abióticos (abundância de abelhas x precipitação: r = 0,2 e p > 0,01; abundância de abelhas x temperatura: r = -0,8 e p > 0,01; abundância de abelhas x UR%: r = 0,4 e p > 0,01; abundância de vespas aculeata x precipitação: r = 0,95 e p > 0,01; abundância de vespas aculeata x temperatura: r = 0,10 e p > 0,01; abundância de vespas aculeata x UR%: r = 0,63 e p > 0,01).

Fig. 5. Vespas (Hymenoptera, Aculeata) visitantes de nectários extraflorais emIpomoea carnea subsp. fistulosa Mart. ex Choisy D.F. Austin (Convolvulaceae), em Feira de Santana no semiárido da Bahia, Brasil, entre maio e agosto de 2010. a – Polybia occidentalis (Olivier, 1791). b – Protonectarina sylveirae (Saussure, 1854) em botão. c – Polybia sericea (Olivier, 1791) forrageando em botão, em estágio inicial. d – Polistes canadensis (Linnaeus, 1758) em flor. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 123

Para a coleta do néctar extrafloral, as abelhas visitavam praticamente todas as folhas e estruturas florais que exibiam NEFs (botão, flores e frutos) de uma mesma inflorescência. Durante o forrageio, coletavam a secreção açucarada diretamente no nectário extrafloral, com a duração das visitas variando entre 3 a 48 segundos entre as espécies de abelhas. As visitas mais rápidas (até 5s) foram realizadas pelas espécies de abelhas menos frequentes. Ao passo que as visitas mais demoradas (superior a 40 s) foram realizadas pelas abelhas constantes ao longo do estudo, e que mais realizaram visitas (mais de 90) (Tabela 1). Indivíduos de A. mellifera (Fig. 5a), alternavam a coleta de néctar oriundo de nectário extrafloral e o nectário intrafloral. De modo semelhante, as vespas, após pousarem nas partes aéreas do vegetal, inseriam o aparelho bucal nas glândulas nectaríferas, com preferência pelos NEFs pedunculares, e visitavam também outros nectários extraflorais de inflorescências vizinhas. As vespas de porte pequeno e médio-pequeno e menos constantes (Tabela 1) (Figs. 5b) visitaram poucos nectários, e com visitas mais breves. Dentre as vespas aculeata, as vespas sociais (Figs. 5c, d) foram as mais frequentes, constantes e que permaneciam mais tempo coletando néctar, superior a 50 segundos, sendo maior quando comparado à média das abelhas (entre 5 s e 40 s). Em algumas ocasiões em campo, observou-se o comportamento agonístico, aparentando a defesa do recurso floral, entre vespas (especialmente indivíduos de P. paulista e P. sericea) e formigas da espécie Ectatomma brunneum Smith, 1858 (Ectatomminae, Formicidae), ou com moscas Sarcophaga sp. (Diptera, Sarcophagidae) para acessar preferencialmente as glândulas nectaríferas. O mesmo também foi observado entre abelhas (T. spinipes e A. mellifera) e formigas E. brunneum, muito abundantes nas partes aéreas dos indivíduos vegetais em estudo.

Discussão

Keeler & Kaul (1979) em seus estudos com Ipomoea carnea Jacq. mencionam que esta espécie vegetal apresenta um dos mais complexos sistemas de NEFs do gênero, tanto anatômica quanto morfologicamente. Estes são do tipo cripta, inseridos em câmaras cheias de tricomas secretores, ligados à superfície através de um ducto que libera a secreção açucarada. Os NEFs apresentam-se distribuídos abundantemente por toda a parte aérea da planta: na superfície inferior da folha e no pecíolo logo abaixo junção com sépalas, como é típico para os representantes deste gênero botânico (Mizell, 2001). Por trata-se de uma subespécie, I. carnea subsp. fistulosa deve apresentar um sistema de NEFs 124 Paz et al.: Vespas aculeata e abelhas em NEFs de Ipomoea carnea subp. fistulosa semelhante ao descrito no estudo anterior. Aparentemente, a secreção de néctar extrafloral ocorre continuamente. Apesar de não ter sido mensurado foram observadas visitas em quase todos os intervalos de horas durante o dia (abelhas e vespas aculeata) e a noite (por outros insetos que não foram registrados neste estudo). De acordo com Keeler (1977), a quantidade de néctar secretado pelas glândulas extraflorais deI. carnea foi classificada como abundante. Ainda segundo o autor, a confiabilidade e a abundância (cerca de 4 mL/dia) deste néctar, torna-o um recurso importante para os insetos que se alimentam desta fonte energética (Keeler, 1975). Evento que pode justificar a presença de himenópteros visitando as glândulas nectaríferas, em todos os intervalos de hora, sem aparente distinção entre os diferentes tipos de NEFs, pedicelares ou pedunculares, neste estudo. Em indivíduos de I. carnea, de acordo com Keller (1977), os nectários extraflorais peciolares são mais ativos durante o período chuvoso, visto que na estação seca a planta perde as suas folhas; com o período de floração limitado à estação seca, de modo que o nectário extrafloral pedicelar é funcional somente durante este período, diminuindo a sobreposição entre os períodos de atividades de ambos os NEFs. Diferentemente do observado em I. carnea subsp. fistulosa, onde verificou-se a presença de folhas e flores durante todo o período de estudo, e durante todo o ano (Paz et al., 2013). E consequentemente, onde os diferentes NEFs sobrepõem-se igualmente como atrativos aos insetos na área de estudo. A ocorrência de flores abertas que também exibem NEFs pedunculares, além do nectário intrafloral, em qualquer momento do dia ou da noite num mesmo indivíduo vegetal foi bem relatada na literatura para esta planta (Paz et al., 2013). No presente estudo, a maior e a menor frequência de visitantes extraflorais coincidiram com a abundância de flores. A presença de flores pode contribuir para a atração da guilda de insetos visitantes de nectários intraflorais. Assim como, a presença de glândulas extraflorais também pode atuar na atração dos insetos, em virtude da presença de néctar, que podem atuar tanto como visitantes florais ou de NEFs. A presença de néctar oriundo de duas estruturas florais proporciona maior disponibilidade de recursos florais espacialmente e temporalmente na planta, e com o incremento de néctar extrafloral, que segundo Keeler (1975) é produzido ao longo de todo o dia e noite. Aparentemente esse comportamento contínuo de secreção de néctar nas flores também ocorre, pois Paz et al. (2013) relata a presença de visitantes tanto noturnos quanto diurnos na mesma espécie de planta em estudo. No entanto, apesar de ser visitada por muitas espécies de insetos, Keeler (1975) menciona a ausência de compartilhamento dos visitantes de nectários extraflorais emI. carnea, em seus estudos na Costa Rica. As flores do gênero Ipomoea são consideradas bastante atrativas aos Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 125

insetos, tendo como os seus principais visitantes e/ou à sua polinização associada às abelhas como: Ancyloscelis apiformis (Fabricius, 1793), A. mellifera e Melitoma aff. segmentaria (Fabricius, 1804) (Fidalgo, 1997; Kiill & Ranga, 2003; Galetto & Bernardello, 2004; Maimoni-Rodella & Yanagizawa, 2007; Pacheco Filho et al., 2011; Pick & Schlindwein, 2011; Paz et al., 2013, Santos, 2013), espécies que também foram visitantes de NEFs neste estudo com I. carnea subsp. fistulosa. Alguns autores inclusive discutem que a presença de nectários extraflorais pode ser estrategicamente funcional para a biologia reprodutiva do vegetal, além da proteção contra herbívoros (van Der Pijl, 1954; Barton, 1986). Na literatura, muitos estudos de investigação da química de néctares florais e extraflorais relatam que a composição de ambos difere um pouco em relação ao valor nutricional, necessidades distintas de polinizadores e defensores (Koptur, 1994; Bronstein, 1998; Nepi et al., 2009). Em Ipomoea pes-caprae (L.) R. Br., embora A. mellifera, que é uma espécie exótica, fosse bastante abundante em NEFs, esta não participa da polinização da planta, explorando significativamente as glândulas pedicelares (Mondal et al., 2013). Segundo os autores, apenas as abelhas foram atraídas pelas flores, enquanto as vespas, moscas e besouros são comuns na planta, mas só vão para os nectários extraflorais, que são do mesmo tipo deI. carnea subsp. fistulosa. A literatura associa a polinização por vespas a flores pequenas (Schiffler, 2002; Sühs et al., 2009; Somavilla & Köhler, 2012; Cesário & Gaglianone, 2013; Paz et al., no prelo) e segundo Pereira (2014), com base na literatura especializada, as vespas podem ser polinizadores generalistas ou polinizadores especialistas em plantas sem recurso floral, como na polinização por engodo (Renner, 2006), ou sendo eficientemente e evolutivamente relacionadas com espécies do gênero Ficus L. (Moraceae Gaudich.) (Elias et al., 2007; Nazareno et al., 2007, Pereira 2014). No entanto, a maior parte das interações generalistas do grupo com as plantas, segundo estudos (e.g. Aguiar et al., 2007; Santos et al., 2010; Mello et al., 2011), refere-se às vespas sociais, que utilizam flores com poucas restrições morfológicas ou com uma morfologia relativamente simples, mas que também são acessíveis a outros grupos de insetos (Pereira, 2014). Desta maneira, a presença de vespas aculeata em Convolvulceae possivelmente refere-se a busca por néctar em NEFs para a sua própria alimentação, ou manutenção da colônia (Pereira, 2014), e não por flores. Haja visto que em Pazet al. (2013) as vespas são descritas como visitantes florais legítimos com coletas exclusivas de néctar. Ademais, as vespas podem ser atraídas às glândulas extraflorais pelo odor e fragrâncias florais, uma vez que estes animais possuem uma capacidade olfativa bem desenvolvida, inclusive a longas distâncias (Pereira, 2014). E, para a planta já foi relatado a presença de odor nas flores, apesar deste ser mais pronunciado 126 Paz et al.: Vespas aculeata e abelhas em NEFs de Ipomoea carnea subp. fistulosa no período noturno (Paz et al., 2013), oposto às atividades dos himenópteros mencionados no presente trabalho. Além da A. mellifera, outros visitantes do gênero Polistes, Polybia e Trigona também relatados em NEFs de outras espécies de Ipomoea (Keeler, 1975, Keeler, 1978, Mondal et al., 2013). Provavelmente estes gêneros são bem comuns em glândulas secretoras extraflorais por tratar-se de espécies sociais de Apidae e Vespidae, as quais apresentam uma intensa atividade forrageira e formam colônias numerosas, que em alguns casos podem atingir milhares de indivíduos. O que consequentemente, pode tornar a coleta de recursos destes grupos mais eficientes (Nogueira-Neto, 1997; Carpenter & Marques, 2001, Pereira, 2014), mesmo que seja necessário forragear a longas distâncias na busca por recursos florais (Frankieet al., 1983). Assim como a socialidade e o recrutamento para a coleta de recursos tróficos, outros fatores podem influenciar a atividade de forrageio de abelhas e vespas, tais como: composição florística, densidade de ninhos (em vespas) e densidade de fontes de recursos florais (Aguiar & Santos, 2007). Especialmente quando nos referimos a um ambiente antropizado como a área de estudo em questão, onde as fontes de recursos podem ser limitadas e até mesmo sazonais. Keeler (1975), Keller (1977) e Mondal et al. (2013) também registraram a presença de outros insetos, além de himenópteros, forrageando em NEFs, inclusive com registros de competição entre formigas protegendo a fonte de recurso de outros insetos, também observado no presente estudo. A presença de visitantes durante todo o dia em nectários extraflorais é descrita em outros estudos com espécies de Ipomoea. Segundo Mondal et al. (2013), I. pes-caprae exibiu visitas constantes dos insetos, mas com variação na assembleia de espécies de formigas do dia e da noite. Em I. carnea subsp. fistulosa, a concentração de visitas no período matutino pode ser explicada pela influência dos fatores abióticos, e até mesmo por diferenças da biologia secretora dos NEFs. Os visitantes de nectários extraflorais matutinos também foram os mais abundantes em relação aos demais visitantes, assim como reportado por Paz et al. (2013) em seus estudos com visitantes florais e polinização com a mesma espécie botânica, na mesma área de estudo. As abelhas foram o grupo mais representativo em número de visitas em Paz et al. (2013), assim como também foi observado neste presente estudo com os NEFs. Alguns estudos investigaram a quantidade de néctar extrafloral secretado, além da comunidade visitante. Mondal et al. (2013) registraram a variação da produção de néctar em relação à sazonalidade, com a estação chuvosa exibindo maior volume de néctar, quando comparada à estação seca. Outros estudos também destacam a influência de fatores bióticos e abióticos na secreção do néctar, e consequentemente na sua visitação, afim de alocar Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 127

temporalmente e espacialmente a utilização dos recursos investidos (Janzen & Schoener, 1968; Bentley, 1976; Bentley, 1977). Sugerindo, desta maneira, que estudos a longo prazo são desejáveis e podem registrar mudanças temporais na guilda de himenópteros visitantes de NEFs. De maneira geral, plantas ruderais e espontâneas podem ser de grande importância, como recursos tróficos, para a manutenção da assembleia de insetos em agroecossistemas e ambientes urbanizados. Ipomoea carnea é uma espécie ruderal, mas que pode ser utilizada como planta ornamental em virtude da beleza de suas flores (Souza & Lorenzi, 2008), reproduz-se vegetativamente (Shaltout et al., 2006), e propaga-se rapidamente em muitos ambientes no Brasil (Frey, 1995). Sendo cultivada, e até mesmo introduzida, em muitos outros países (Chaudhuri et al., 1994; Bhattacharyya, 1976 apud Shaltout et al., 2006). Além do potencial ornamental agregado à espécie em estudo, sugere-se que esta planta seja uma espécie importante na manutenção da comunidade de himenópteros locais, inclusive de polinizadores de outras espécies botânicas, de um ambiente urbano que pode apresentar recursos florais limitados ou até mesmo estacionais.

Agradecimentos

Os autores agradecem à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) pela Bolsa de Mestrado concedida à primeira autora. À Profa. Dra. Rosângela Simão-Bianchini (IBot-SP) pela identificação da espécie botânica. À Profa. Dra. Favízia F. de Oliveira (UFBA-BA), MSc. Thiago Mahlmann V. L. Muniz (INPA-AM) e ao Prof. Dr. Sérgio R. Andena (UEFS-BA) pela identificação dos himenópteros. À Profa. Dra. Miriam Gimenes (UEFS-BA) e à UNIJORGE (representada pelo Prof. Dr. Edinaldo Luz das Neves) pelos empréstimos de equipamentos, materiais de campo e laboratório. Aos colegas C.C. Santana e M.C. Abreu pela ajuda em campo e nas demais atividades, bem como pelas fotografias. Aos pareceristas anônimos pelas valiosas contribuições ao manuscrito.

Literatura Citada

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Notes on the nesting behavior of the bee-hunting wasp Trachypus fulvipennis (Tachenberg, 1875) (Hymenoptera: Crabronidae)

Sandor Christiano Buys1

ABSTRACT: Behavioral notes on the bee-hunting wasp Trachypus fulvipennis (Tachenberg, 1875) are presented. The observations deal especially with nesting habitat, provision of the nests and motor patterns related to prey transport and guard of the nest. The fieldwork was carried out in the Biological Station of Santa Lúcia, city of Santa Teresa, Espírito Santo State, southeastern Brazil.

Key-words: Biology, communal behavior, Philanthus, Philanthini

RESUMO: (Notas sobre o comportamento de nidificação da vespa caçadora de abelhas Trachypus fulvipennis (Tachenberg, 1875) (Hymenoptera: Crabronidae)). Notas sobre o comportamento de nidificação da vespa caçadora de abelhas Trachypus fulvipennis (Tachenberg, 1875) são apresentadas. As observações dizem respeito especialmente ao habitat de nidificação, provisão dos ninhos, padrões motores relacionados ao transporte da presa e comportamento de guarda dos ninhos. O trabalho de campo foi conduzido na Estação Biológica de Santa Lúcia, cidade de Santa Teresa, Estado do Espírito Santo, sudeste do Brasil.

Palavras-chave: Biologia, comportamento comunal, Philanthus, Philanthini

Introduction

Trachypus Klug is a genus of ground-nesting wasps that usually hunt on bees and sometimes on flying ants or wasps (Rubio-Espina 1975, Bohart & Menke 1976). This genus is distributed from Argentina to southern United States, and was revised by Rubio-Espina (1975), currently containing 31 species (Pulawski 2015). In contrast with the close related genus Philanthus Fabricius

1 Laboratório de Biodiversidade Entomológica, Instituto Oswaldo Cruz, Fundação Oswaldo Cruz, Avenida Brasil 4.365, Pavilhão Mourisco, sala 214, Manguinhos, 21.040-900, Rio de Janeiro, RJ, Brazil (sandor. [email protected]) 134 Buys: Notes on the nesting behavior of the bee-hunting wasp Trachypus fulvipennis

(e.g. Evans & O’Neil 1988), which is Holartic in distribution, the biology of Trachypus is very poorly known. The behaviorally better known species are T. denticolis Spinola, 1851 (Janvier 1928) and T. petiolatus (Spinola, 1842) (Evans & Matthews 1973, Wcislo et al. 2004). Evans & Matthews (1973) summarized the few early published behavioral observations on Trachypus and emphasized the importance of studying the biology and communal behavior of this genus, since it could be used as a model to understand the evolution of sociality in wasps. Buys (2014) presented short behavioral notes on the nesting behavior of Trachypus fulvipennis (Tachenberg, 1875). In the present paper further behavioral observations on this species are presented.

Material and Methods

The observations were carried out during expeditions, with duration of five days each, to the Biological Station of Santa Lúcia, a preserved forested area, with 440 hectares, in city of Santa Teresa (19o56’10”S and 40o36’06”W), Central Mountain Region of Espírito Santo State, southeastern Brazil. Geographical and historical aspects about this biological station were summarized by Mendes & Padovan (2000). The collected specimens were identified based on Rubio- Espina (1975), perfectly matching with the description by this author, and were deposited in the Entomological Collection of the Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, RJ, Brazil.

Results and discussion

Nesting habitat, aggregation and structure of the nest. A nesting aggregation was observed in the portion more exposed to the sun of an unpaved road in the summers of 2008, 2009 and 2013. Females dug in compacted sandy clay soil. About twenty nests were found along approximately five meters of the road. Two nests were excavated; they were at first oblique burrows and more deeply became vertical burrows, similarly to those illustrated by Buys (2014) and observed in other species of Trachypus (Evans & O’Neill 1973).

Prey transport. The female transports her prey items in rapid and agile flights and complete the way to the nest by walking on the ground; only bees were found as prey. During the transport in flight she remains in a stereotyped position (Figs 1-2): the forelegs retracted to the body, the middle legs holding the base Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 135

Figure 1-2. Stereotyped position of a female Trachypus fulvipennis carrying in flight a bee hunted as prey. (1) Flying female, repairs the hind legs completely holding the prey’s body; (2) female just before landing on the ground. 136 Buys: Notes on the nesting behavior of the bee-hunting wasp Trachypus fulvipennis of the prey’s head, the hind legs holding the base of the prey’s mesossoma near the propodeum, the gaster erected in an oblique angle with the mesothorax and the antennae point forward. One photograph depicted the female crossing the hind legs and completely holding the prey’s body in flight (Fig. 1). Just before landing, the female moves the hind legs as depicted in Figure 2. Apparently, when she lands she firstly touches the ground with the hind legs. After she has landed near the nest entrance, she continues holding the prey with the middle

Figure 3-4. Stereotyped position of a female Trachypus fulvipennis carrying on the ground a bee hunted as prey. (3) Walking female; (4) digging female. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 137

legs (Figs 3-4) and, even so, she is able to quickly walk toward the nest entrance and to dig the nest plug without losing the prey. On the ground the female keeps the wings oblique to the body and antennae facing the soil (Figs 2-3). The stereotyped position of the wings makes the female looks like a vespid wasp when observed from far, which could be related to mimicry strategy. After excavating the plug with the forelegs, the female immediately enters the nest, without losing the prey. Evans & Matthews (1973) said that T. petiolatus females carry the prey with the middle legs, but did not explain if it occurs during transport in flight or on the ground.

Guard behavior and parasites. Sometimes during the nesting cycle, the females remain in a stereotyped guard position, as briefly described by Buys (2014). Satellite-flies (Diptera: Sarcophagidae) were observed two times hovering active nests of T. fulvipennis. In both cases, the wasps stopped the digging work, took off and remained hovering over the nest, sometimes facing the invader fly, but without attacking her. In one of these cases, the female wasp finally entered the nest, without temporarily closing the entrance, after the persistence of the fly.

Acknowledgment

The manuscript benefit from the useful comments of two anonymous referees. I thank Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) for providing postdoctoral grant.

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Updated list of mammals of Rio Doce State Park, Minas Gerais, Brazil

Fabíola Keesen1, André Valle Nunes2* & Leandro Moraes Scoss3

RESUMO: (Atualização da lista de mamíferos do Parque Estadual do Rio Doce, Minas Gerais, Brasil) O presente estudo tem como objetivo apresentar uma lista atualizada de espécies de mamíferos com ocorrência confirmada para o Parque Estadual do Rio Doce (PERD). O PERD é o maior remanescente de Mata Atlântica no Estado de Minas Gerais. Dados de estudos realizados na década de 90 e nos anos 2000, e, mais recentemente (2008), do projeto de Ecologia, Avaliação e Monitoramento de Florestas Tropicais – Iniciativa TEAM - foram compilados. A listada aponta a presença de 89 espécies de mamíferos, representando um acréscimo de 48% das espécies conhecidas para PERD. Foram encontradas 14 espécies avaliadas como ameaçadas na lista da fauna de extinção para o estado de Minas Gerais, 12 espécies na lista da fauna brasileira e, das 10 espécies presentes na lista mundial, seis constam como ameaçadas e quatro como de interesse para a conservação. Três espécies (Priodontes maximus, Chrysocyon brachyurus e Lontra longicaudis) apresentaram seus primeiros registros para a região do parque. A riqueza de mamíferos terrestres encontrada é de extrema relevância, com espécies distribuídas em vários habitats, especialmente aquelas espécies com exigências ecológicas específicas, como grandes áreas de uso e ambientes preservados. O presente estudo demonstra a importância da área do PERD para a conservação da biodiversidade e para a manutenção de espécies de mamíferos ameaçados. Palavras-chave: Minas Gerais, lista de espécies, mamíferos, Mata Atlântica.

ABSTRACT: This paper presents an updated list of mammals with confirmed occurrence in the Rio Doce State Park (PERD). PERD is the largest area of

1 Programa de Pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais, UFOP (Universidade Federal de Ouro Preto), Ouro Preto, MG. 2 Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação, UFMS (Universidade Federal de Mato Grosso do Sul), Campo Grande, MS. 3 Tropical Ecology Assessment and Monitoring Network, Terrestrial Vertebrate Lead Scientist, Site Rio Doce, MG, Brazil. *Corresponding author: [email protected] 140 Keesen et al.: Rio Doce State Park terrestrial mammal species list continuous Atlantic Forest in Minas Gerais State. The list comprises studies since 90 decade and the more recent project “Tropical Ecology, Assessment, and Monitoring – TEAM initiative”. We listed 89 species of mammals which increased 48% the species are known for PERD. We have found 14 endangered species in Minas Gerais Red List, 12 in Brazilian Red List and six in IUCN’s Red List. Four other species in the world list were found to be of interest for conservation (NT). Giant armadillo Priodontes maximus, Maned wolf Chrysocyon brachyurus and Neotropical otter Lontra longicaudis presented their first records for the region. The species richness registered is relevant, especially those species with specific ecological requirements as large home ranges and habitat preserved. The present study demonstrates the importance of PERD area for biodiversity conservation and for the maintenance of threatened mammal species. Key-words: Atlantic Forest, Minas Gerais, mammals, species list.

Introduction

Rio Doce State Park (PERD) mammals’ community has been investigated over the past 40 years. However, the only species list available was published in the 1990 decade (Stallings et al. 1990). Published studies conducted in PERD presents several lists with qualitative and quantitative data about small nonvolant mammals (Stallings, 1989a, 1989b; Fonseca & Kierulff, 1989; Fonseca & Robinson, 1990; Stallingset al., 1990; Grelle, 2003); occasional records and review about small flying mammal’s species (Stallings et al., 1990; Tavares & Anciães, 1998; Tavares & Taddei, 2003; Nogueira et al., 2003; Tavares et al., 2007); ecological and population data on primates (Aguirre, 1971; Mittermeier et al., 1982; Fonseca, 1985b; Stallings & Robinson, 1991) and on terrestrial mammals of medium and large size (Scoss et al., 2004; Viana & Scoss, 2005; Srbek-Araujo et al., 2009). Furthermore, other studies conducted in PERD discuss the importance of disturbance in maintaining fauna’s diversity (Stallings et al., 1990), sampling methods and environmental impacts evaluation (Scoss et al., 2004). PERD is one of the main critical areas for conservation of the Atlantic Forest in Minas Gerais (see Mittermeier et al., 1999; Myers et al., 2000). This biome is ranked as second in species richness in Brazil and second worldwide in mammals richness with 298 species, which approximately 90 are endemic (Paglia et al., 2012). Most of the diversity and endemism of mammals is concentrated on Rodentia, Chiroptera, Primates and Didelphimorphia Orders (Fonseca et al., 1996; Fonseca et al., 1999; Costa et al., 2000; Reis et al., 2011; Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 141

Paglia et al., 2012). Notwithstanding, natural ecosystems comprising Atlantic Forest biome are altered due to historical modifications as a result to human occupancy, farming expansion and other anthropogenic actions that leads to lost and fragmentation of remaining vegetation (Fonseca, 1985a; Chiarello, 1999; Ribeiro et al., 2009; Fundação SOS Mata Atlântica & INPE, 2010). This work presents an updated list of species of mammal community of PERD, considering registries and more recent taxonomic reviews with the objective of support future researches with mammals and ecological processes in the study area. It’s important to update the past list by incorporating new scientific knowledge based on recent published taxonomic reviews and new records.

Material and Methods

Study area. Rio Doce State Park (PERD) is located in eastern portion of Minas Gerais State (19º29’30” N - 19º48’48” S and 42º28’30” E - 42º38’37” W), distant 248km from Belo Horizonte, in Vale do Aço region. The Park is located among Mariléia, Dionísio and Timóteo municipalities. With an area of 35.976,43 hectares, the park is currently the largest area of continuous forest in the state of Minas Gerais (IEF, 2001; IEF, 2002). The PERD is classified as Semideciduous Seasonal Forest and is characterized for containing several lakes and swampy areas that were formed through migration of Doce River over geological time (Pflug, 1966; Melloet al., 1999; IBGE, 2004) (Figure 1).

Data collection. To elaborate the terrestrial mammal species list of PERD we considered two main database banks: i) bibliographical references with data on species list or new registries for the park; and ii) primary data in mammals of medium and large size obtained through the project “Tropical Ecology, Assessment, and Monitoring – TEAM initiative”. TEAM project initiated in 2004 and remained active until 2008, monitoring several different groups. The present paper considered only two groups and two methodologies used by TEAM. First one was diurnal census via linear transect which the main objective was to monitor the primates that occur in PERD (Lacher, 2003). Second one, as part of program of monitoring terrestrial mammals, was camera trap sampling protocol (Sanderson, 2002; Sanderson & Sunquist, 2005). Also, all registries obtained during field activities are occasional records. Information on the mammalian fauna of PERD was additionally compared from studies conducted at other preserved areas of Atlantic Forest in the state of Minas Gerais. The mammal’s species list was compiled by: Lessa 142 Keesen et al.: Rio Doce State Park terrestrial mammal species list

Figure 1. Location of Rio Doce state park, municipality of Marliéria, Dionísio and Timoteo, Minas Gerais, Brazil. et al. (1999); Prado et al. (2008) and Nascimento et al. (2013) for Research Station, Training and Environmental Mata do Paraíso; Nery & Tabacow (2012) for Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Feliciano Miguel Abdala; Strang (1981) and Talamoni et al. (2014) for Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Santuário do Caraça; Pinto et al. (2007), Moreira et al. (2009) and Nunes et al. (2013) for Serra do Brigadeiro State Park. Taxonomic nomenclature of final species list follows: Gonçalves & Oliveira (2004) for Oxymycterus genera; Wilson and Reeder (2005) for mammals species; Weksler et al. (2006) for Oryzomys genera; Gardner (2007) for Chiroptera, Cingulata and Pilosa order; Bonvicino et al. (2008) for Rodentia order; Alfaro et al. (2012) for Sapajus genera; Bornholdt et al. (2013) for Galicts genera; Nogueira et al. (2012) for Dryadonycteris capixaba species; Brennad et al. (2013) for Hylaeamys genera; Mittermeier et al. (2013) for Primate order and Trigo et al. (2013) for Leopardus tigrinus species. There were considered only identifications to species level, except forCavia sp. due to the impossibility of identification by morphological characters. We also used Minas Gerais Red list of endangered species (COPAM, 2010), Brazilian Red list (Brasil, 2014) and IUCN Red list (IUCN, 2015). Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 143

Results

The updated list of species of mammals to the State Park of Rio Doce (PERD) presented here registers 89 species in 10 orders, 28 families (five subfamilies of Phyllostomidae) and 77 genera (Table 1). This result represents an increase of 48% of the PERD known species described by Stallings et al. (1990), which listed 60 species. The total species richness for the PERD is higher when compared to other preserved areas of Atlantic Forest in the state of Minas Gerais (Figure 2). The majority of the species registered in PERD is from the Orders Chiroptera (38.20%), Rodentia (20,22%) and Carnivora (15.73%) (Figure 3). Considering all studies developed in the park, Chiroptera has five families, 27 genera and 34 species (Stallings et al., 1990; Tavares & Anciães, 1998; Tavares & Taddei, 2003; Nogueira et al., 2003; Tavares et al., 2007; Gregorin et al., 2015). For further details see Tavares et al. (2007) and Gregorin et al. (2015). Eleven species are restricted to the Atlantic Forest. The primates have the largest number of species endemic for this biome (Brachyteles hypoxanthus, Alouatta guariba clamitans, Callithrix geoffroyi, C. aurita, C. flaviceps e Sapajus nigritus), followed by rodents (Abrawayaomys ruschii and Hylaeamys seuanezi), marsupials (Didelphis aurita e Gracilinanus microtarsus) (Paglia et al., 2012) and the bat Dryadonycteris capixaba recently recorded by Gregorin et al. (2015).

Present study (PERD) - 35,976 ha. 89

Serra do Brigadeiro State Park - 14,984 ha. 53

RPPN Santuário do Caraça - 11,233 ha. 75

RPPN Feliciano Miguel Abdala - 1,500 ha. 63

Research Station Mata do Paraíso - 384.5 ha. 54

0 20 40 60 80 100

Number of species

Figure 2. Species richness of terrestrial mammals recorded in the PERD compared to other areas of Atlantic Forest in the state of Minas Gerais: 1 – RPPN Santuário do Caraça, 2 – RPPN Feliciano Miguel Abdala, 3 – Research Station, Training and Environmental Mata do Paraíso, 4 – Serra do Brigadeiro State Park. 144 Keesen et al.: Rio Doce State Park terrestrial mammal species list

et al. (2007) (2007) (2007) et al. et al. et al. (2007)

RECORD et al. (2015) (1990), Tavares and Anciães and Tavares (1990), (1990), Tavares (1990) (1990), Tavares (1990) (1990), Tavares . (1990) (2007) (2007) et al. et al. et al. et al et al. et al. et al. et al. et al. et al. Tavares Tavares Stallings (1998), Tavares Stallings Tavares Stallings Stallings Stallings Gregorin Stallings Tavares Anciães (1998), and Tavares (2007) (2003) Taddei and Tavares Stallings THREAT CATEGORY OF OF CATEGORY – – – – – – – – – – – – COMMON NAME Lesser Dog-like Bat Proboscis Bat Greater Bulldog Bat Bat Common Vampire tailless Bat Tailed Tailless Bat Geoffroy’s Long-tongued Bat Pallas’s Bat Bat Vampire False Woolly Long-legged Bat Big-eared Bat Schmidt’s Bat Greater Spear-nosed (Schinz, 1821) Sanborn, 1935 Nogueira, Lima, Peracchi and TAXON (Pallas, 1767) (Pallas, 1766) (Wied-Neuwied, 1820) (Wied-Neuwied, (Peters, 1856) (Wagner, 1843) (Wagner, (É. Geoffroy, 1810) (Linnaeus, 1758) Gray, 1838 Gray, (É. Geoffroy, 1818) List of mammalian species with occurrence in Rio Doce State Park, Minas Gerais, Brazil. crophyllum macrophyllum crophyllum CHIROPTERA Family Emballonuridae macrotis Peropteryx Rhynchonycteris naso Family Noctilionidae Noctilio leporinus Family Phyllostomidae Subfamily Desmodontinae Desmodus rotundus Subfamily Glossophaginae Anoura caudifer Anoura geoffroyi Glossophaga soricina Dryadonycteris capixaba Simmons 2012 Subfamily Phyllostominae auritus Chrotopterus Ma schmidtorum Micronycteris Phyllostomus hastatus Table 1. Table Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 145 (2007) (2007) (2007) (2007) (2007) Table 1 (cont.) Table et al. et al. et al. et al. et al. RECORD (2003) (1990), Tavares (1990), Tavares (1990), Tavares (1990), Tavares (1990), Tavares (1990) (1990), Tavares (2007) (2007) (2007) (2007) (2007) (2007) (2007) (2007) (2007) (2007) et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. Tavares Tavares Tavares Stallings Stallings Tavares Stallings Stallings Stallings Tavares Tavares Stallings Tavares Tavares Nogueira Tavares Tavares Tavares THREAT CATEGORY OF OF CATEGORY – – – – – – – – – – – – – – – – COMMON NAME Greater Round-eared Bat Fringe-lipped Bat Short-tailed Bat Seba’s Bat Yellow-shouldered Little Fringed Fruit-eating Bat Great Fruit-eating Bat Dark Fruit-eating Bat Flat-faced Fruit-eating Bat Brazilian Big-eyed Bat Hairy Big-eyed Bat White-lined Broad-nosed Bat Recife Broad-nosed Bat Ipanema Broad-nosed Bat Bat Brown Tent-making Southern Yellow-eared Little Bat Mastiff Bat Pallas’s Brazilian Brown Bat Davis, 1968 TAXON (Wagner, 1843) (Wagner, (Thomas,1901) (Desmarest 1819) (Linnaeus, 1758) Peters, 1860 (É. Geoffroy, 1810) (Spix, 1823) (Spix, 1823) Thomas, 1891 1843) (Wagner, (Pallas 1766) Gray, 1838 Gray, Schinz, 1821 (Olfers, 1818) (É. Geoffroy, 1810) (Spix, 1823) Tonatia bidens Tonatia cirrhosus Trachops Subfamily Carolliinae perspicillata Carollia Subfamily Stenodermatinae Sturnira lilium Artibeus fimbriatus Artibeus lituratus Artibeus obscurus Artibeus planirostris doriae Chiroderma villosum Chiroderma lineatus Platyrrhinus recifinus Platyrrhinus Pygoderma bilabiatum magnirostrum Uroderma pusilla Vampyressa Family Molossidae Molossus molossus Vespertilionidae Family Eptesicus brasiliensis 146 Keesen et al.: Rio Doce State Park terrestrial mammal species list (2004), Table 1 (cont.) Table (1990), Grelle (1990), Grelle et al. et al. et al. RECORD (1990) (1990), Grelle (2003) TEAM (1990), Grelle (2003), (1990), Grelle (2003) (1990) (1990), Scoss (1990) (2007) (2007) (2007) (2007) et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. Tavares Tavares Tavares Anciães (1998) and Tavares Tavares Tavares Fonseca (1989), Stallings (2003) Fonseca (1989), Stallings (2003) Stallings Stallings Stallings Rio Doce (this study) Stallings Stallings Stallings TEAM Rio Doce (this study) Stallings THREAT CATEGORY OF OF CATEGORY – – – – – – – – – – – – – – COMMON NAME Tropical Big-eared Brown Bat Tropical Bat Southern Yellow Myotis Silver-tipped Black Myotis Bat Yellow Husson’s Opossum Woolly Bare-tailed Big-eared Opossum Brazilian Gracile Opossum Gray Slender Opossum Guianan Brown Four-eyed Opossum Mouse Opossum Woolly Tate’s Northern Three-striped Opossum Armadillo Nine-banded Armadillo Six-banded (Wagner, 1842) (Wagner, (Tate, 1931) (Tate, (Desmarest, 1817) TAXON (Müller, 1776) (Müller, (Linnaeus, 1758) (Linnaeus, 1758) s (Linnaeus, 1758) (Lund, 1840) (Genoways & Baker 1996) (E. Geoffroy 1806) (Schinz 1821) (I. Geoffroy, 1824) (I. Geoffroy, (Wied-Neuwied, 1826) (Wied-Neuwied, (Gervais 1855) Histiotus velatus Lasiurus ega Myotis albescens Myotis nigricans Rhogeessa hussoni DIDELPHIMORPHIA Family Didelphidae philander Caluromys Didelphis aurita Gracilinanus microtarsus Marmosops incanus Metachirus nudicaudatus paraguayanus Micoureus Monodelphis americana CINGULATA Family Dasypodidae Dasypus novemcinctus Euphractus sexcinctu Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 147 (2004), (2004), Table 1 (cont.) Table et al. et al. RECORD (1990), Scoss TEAM Rio Doce (this (1990), (1990), TEAM Rio Doce (this (1990), TEAM Rio Doce (this (1990), (1990), Scoss (2004), Viana and Scoss (2005), Viana (2004), et al. et al. et al. et al. et al. et al. (2009)

TEAM Rio Doce (this study) Scoss TEAM Rio Doce (this study) Stallings TEAM Rio Doce (this study) Stallings study) TEAM Rio Doce (this study), Srbek-Araujo et al. Stallings study) Stallings study) Stallings MG ; ;EN BR BR MG ; VU ;VU ; VU THREAT IUCN MG IUCN BR MG CATEGORY OF OF CATEGORY VU VU EN VU VU – – – COMMON NAME Southern Tamandua Brown-throated Sloth American Red Brocket South Collared Peccary South American Tapir Brown Howler Monkey Giant Armadillo Giant (Cabrera, 1940) TAXON (Linnaeus, 1758) (Schinz, 1825) (Kerr, 1792) (Kerr, (Erxleben, 1777) (Linnaeus, 1758) (Linnaeus, 1758) PILOSA Family Myrmecophagidae tetradactyla Tamandua Family Bradypodidae Bradypus variegatus ARTIODACTYLA Family Cervidae Mazama americana Tayassuidae Family Pecari tajacu PERISSODACTYLA Tapiridae Family terrestris Tapirus PRIMATES Atelidae Family Alouatta guariba clamitans Priodontes maximus 148 Keesen et al.: Rio Doce State Park terrestrial mammal species list (2004), (2004), (2004), Table 1 (cont.) Table (1990) et al. et al. et al. et al. RECORD (1990), TEAM Rio Doce (this (1990), (1990), Scoss (1990), Scoss TEAM Rio Doce (this (1990), (1990), TEAM Rio Doce (this (1990), TEAM Rio Doce (this (1990), (1990), Scoss et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. TEAM Rio Doce (this study) Stallings study) Stallings TEAM Rio Doce (this study) Stallings TEAM Rio Doce (this study) Stallings (1989), Stallings study) Stallings study) TEAM Rio Doce (this study) Stallings study) TEAM Rio Doce (this study) Stallings

MG MG MG ;EN ;EN ;EN BR BR BR ;EN CR ; CR THREAT IUCN IUCN IUCN CATEGORY OF OF CATEGORY – – – – – CR – VU EN – - COMMON NAME Geoffroy’s Tufted-ear Mar Geoffroy’s moset Buffy-tufted-ear Marmoset Buffy-headed Marmoset Capuchin Tufted Black-horned Monkey Titi Black-fronted Agouti Azara’s Spotted Paca Brazilian Guinea Pig Capybara Northern Muriqui (Linnaeus, 1766) TAXON (Spix, 1820) 1823) (É. Geoffroy in Humboldt, 1812) (Thomas, 1903) (Lichtenstein, 1823) (É. Geoffroy, 1812) (É. Geoffroy, (Alfaro, 2011) (Goldfuss, 1809) (Alfaro, 2011) (Linnaeus, 1766) (Pallas, 1766)

sp. Family Cebidae Callithrix geoffroyi Callithrix aurita Callithrix flaviceps Sapajus nigritus Family Pitheciidae Callicebus nigrifrons RODENTIA Family Dasyproctidae azarae Dasyprocta Family Cuniculidae Cuniculus paca Family Cavidae Cavia hydrochaeris Hydrochoerus Brachyteles hypoxanthus (Kuhl, 1820) Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 149 Table 1 (cont.) Table (1990) (1990) (1990), (1990) (1990) (1990) (1990) (1990) (1990) (1990) . et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al et al. et al. RECORD Fonseca (1989), & Kierulff Stallings (1989), Fonseca (1989), & Kierulff Stallings (1989), Stallings (1989), Fonseca (1989), & Kierulff Stallings (1989), Grelle (2003) Grelle (2003), Fonseca & Kierulff (1989), Stallings (1989), Fonseca (1989), & Kierulff Stallings (1989), Fonseca (1989), & Kierulff Stallings (1989), Fonseca (1989), & Kierulff Stallings (1989), Grelle (2003) Fonseca (1989), & Kierulff Stallings (1989), Stallings (1989), THREAT MG CATEGORY OF OF CATEGORY VU – – – – – – – – – – COMMON NAME Ruschi’s Rat Ruschi’s Cursorial Grass Mouse Delicate Laucha Flavescent Rice Rat Broad-headed Rice Azara’s Rat Rat Water Atlantic Forest Arboreal Rice Rat Long-furred Black-footed Colilargo Northern Atlantic Forest Hocicudo Atlantic Forest Climbing Mouse Guiara (G. Fischer, 1814) (G. Fischer, (Schinz, 1821) TAXON (Lund, 1840) (Cunha & Cruz, 1979) (Wagner, 1842) (Wagner, (Olfers, 1818) (Brants, 1827) Thomas, 1909 (Lund, 1840) (Winge, 1887) (Winge, (Winge, 1887) (Winge, Family Cricetidae Abrawayaomys ruschii Akodon cursor Calomys tener Cerradomys subflavus Hylaeamys seuanezi Nectomys squamipes Oecomys catherinae Oligoryzomys nigripes Oxymycterus dasytrichus Rhipidomys mastacalis Family Echimyidae Euryzygomatomys spinosus 150 Keesen et al.: Rio Doce State Park terrestrial mammal species list (2004) (2004),

Table 1 (cont.) Table et al. et al. RECORD (1990) (1990) (1990), Grelle (2003), Scoss (1990), Grelle (2003), Scoss (1990), Scoss (1990), Scoss (2004), TEAM Rio Doce (this (2004), et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. (2004), TEAM Rio Doce (this study) (2004), TEAM Rio Doce (this study) (2004), TEAM Rio Doce (this study) Stallings L. M. Scoss, com. pess. Stallings Stallings et al. Stallings et al. Stallings A. L. Ribeiro, com. pess. L. M. Scoss, com. pess. Scoss study) Stallings MG MG ;VU ;EN BR BR BR VU ;VU ;VU THREAT IUCN MG BR IUCN IUCN CATEGORY OF OF CATEGORY VU – – – – – NT VU NT VU COMMON NAME Oncilla Margay Ocelot Jaguarundi Paraguayan Hairy Dwarf Porcupine Black rat Squirrel Tapeti Crab-eating Fox Maned Wolf (Illiger, 1815) (Illiger, TAXON (Linnaeus, 1766) (Linnaeus, 1758) (É. Geoffroy Saint-Hilaire, 1803) (Linnaeus, 1758) (Hensel, 1872) (F. Cuvier, 1823) Cuvier, (F. (Schinz, 1821) (Linnaeus, 1766) (Linnaeus, 1758) Family Felidae guttulus Leopardus wiedii Leopardus pardalis Leopardus Puma yagouaroundi Family Erethizontidae Coendou spinosus Family Muridae Rattus rattus Family Sciuridae Guerlinguetus ingrami LAGOMORPHA Family Leporidae Sylvilagus brasiliensis CARNIVORA Family Canidae thous Cerdocyon Chrysocyon brachyurus Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 151 (2004), (2004), (2004), (2004), Table 1 (cont.) Table et al. et al. et al. et al. RECORD (1990), Scoss (1990), Scoss (1990), Scoss TEAM Rio Doce (this (1990), (1990), Scoss (2004) TEAM Rio Doce (this (2004), et al. et al. et al. et al. et al. et al. et al. TEAM Rio Doce (this study) Scoss Scoss study) M. Canuto, com. pess. L. M. Scoss, com. pess. Stallings TEAM Rio Doce (this study) Stallings TEAM Rio Doce (this study) Stallings TEAM Rio Doce (this study) Stallings study) Stallings MG ;CR MG BR MG ; VU ;VU ;VU THREAT BR IUCN IUCN CATEGORY OF OF CATEGORY – – NT – – VU NT – COMMON NAME Tayra Striped Hog-nosed Skunk Lesser Grison Neotropical Otter Crab-eating Raccoon South American Coati Cougar Jaguar TAXON (Boddaert, 1785) (G.[Baron] Cuvier, 1798) (G.[Baron] Cuvier, (Olfers, 1818) (Linnaeus, 1771) (Linnaeus, 1758) (Linnaeus, 1758) (Linnaeus, 1766) (Molina, 1782) Family Mustelidae Eira barbara Conepatus semistriatus Galictis cuja Lontra longicaudis Family Procyonidae cancrivorus Procyon Nasua nasua Puma concolor Panthera onca Legend: VU – vulnerable, NT – near threatened, LC – least concern, EN – Endangered. Categories of threat of extinction, according to the global list of IUCN Brazil (2014), the national LC – least concern, EN Endangered. Categories of threat extinction, – near threatened, VU NT – vulnerable, Legend: 2010). (2014) and Minas Gerais (MG) red list (COPAM, 152 Keesen et al.: Rio Doce State Park terrestrial mammal species list

Perissodactyla 1

Lagomorpha 1

Pilosa 2

Artiodactyla 2

Cingulata 3

Primates 7

Didelphimorphia 7

Carnivora 14

Rodentia 18

Chiroptera 34

0 5 10 15 20 25 30 35 Number of species

Figure 3. Number of mammal’s species per Order registered in Rio Doce State Park, Minas Gerais, Brazil.

Among the species recorded primates, C. geoffroyi and C. flaviceps not have expected geographic distribution for the PERD (Ferrari, 1991; Mendes, 1993; Rylands et al., 1996). Specimens seized by the Environmental Military Police have been arbitrarily introduced in the forest matrix of the Park, on the border with the municipality of Pingo D’água (Photographic records of Leandro Scoss in 2005). The species C. geoffroyiwas spotted during collection of data from this study – TEAM primate protocol. Sixteen species of mammals recorded in the present study are included in regional (COPAM, 2010), national (Brasil, 2014) or global (IUCN, 2015) red lists of endangered species. In Minas Gerais State Red list (COPAM, 2010), six species of mammals of medium and large size are cited as EN (endangered), one species is cited as CR (critically endangered) and seven are classified as VU (vulnerable). In Brazilian official list of endangered species (Brasil, 2014), one species of mammals are considered EN, two species are considered CR and nine are considered VU. According to the International Union for Conservation of Nature (IUCN) red list, one species is considered endangered, one species is considered critically endangered, four are considered vulnerable and four are considered NT (near threatened) (IUCN, 2015) (see Table 1). Among small non-flying mammal species,Abrawayaomys ruschii is considered vulnerable in Minas Gerais State red list (COPAM, 2010).Three of the registries of mammals of medium and large size were new for the park area: Priodontes maximus (Giant Armadillo), Lontra longicaudis (Neotropical Otter) and Chrysocyon brachyurus Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 153

(Maned Wolf). However, that the photographic records of P. maximus obtained during the implementation of the TEAM camera trap protocol were used as part of the analysis on the occurrence of this species in the Atlantic Forest in Minas Gerais and Espírito Santo (see details on Srbek-Araújo et al., 2009).

Discussion

The results emphasize how crucial populations of large sized are to maintain the dynamics and equilibrium of forests, such as Brachyteles hypoxanthus, Panthera onca and Tapirus terrestris. This protect area is probably the only remnant of forest in Minas Gerais that harbors one of rare populations of P. onca (jaguar) for Atlantic Forest, with 4.8 individuals per 100 square kilometer (L. R. Viana, unpublished data). PERD also harbors one of the biggest populations of Lowland Tapir (T. terrestris) in Atlantic Forest (L. M. Scoss, unpublished data) that can contribute to a long-term survival of the species and reduce extinction vulnerability in Vale do Rio Doce regions (see details on Eduardo et al., 2012). Moreover, the PERD is considered one of the five protected areas among 42 regions of the Atlantic Forest, which has demographic structure to maintain genetically viable populations of the northern-muriqui (B. hypoxanthus) (Brito et al., 2008). We also registered Lontra longicaudis (Neotropical Otter) which was not confirmed for PERD until this study. The species was seen in the region of Juquita Lake (M. Canuto, com. pess.) and in northeastern portion of the park during a mammal inventory in Silvana Lake (L.M. Scoss, unpublished data). Most of the studies with this species discuss aspects of diet (Quadros & Monteiro-Filho, 2001; Quadros & Monteiro-Filho, 2002; Kasper et al., 2004) and little is known about its ecology and how this predator affects aquatic environments in Neotropical ecosystems (Kasper et al., 2004). The PERD is the third biggest lake complex of Brazilian territory (Tundisi et al., 1981) and the species is expected to occur in all this lacustrine system. However, the low number of sightings and footprints, feces and other evidence probably are indicative of the species present low population density. Finally, Chrysocyon brachyurus (Maned Wolf) had just one registry in northwestern portion of PERD, next to the lakes Juquita and Preta. This species is common in open areas, but has been frequently registered in areas of Atlantic Forest in Minas Gerais State (Prado et al., 2008; Reis et al., 2011) and even in areas of this biome in the south region of Brazil (Bazilio et al., 2009). Basics information about abundance, richness, distribution, systematic and ecology of marsupials and rodents within the park are scarce and outdated. 154 Keesen et al.: Rio Doce State Park terrestrial mammal species list

The few studies about this group community are the ones from Fonseca (1989), Stalings et al. (1991) and Grelle (2003). Even though, PERD has a considerable richness and rare records of species of this group, such as Abrawayaomys ruschii that it is not commonly registered in portion east of Atlantic Forest (D’Elía, 2003; Pereira et al., 2008). A. ruschii was registered in the end of 80-90 decades (Fonseca, 1989; Stallings et al., 1990). Since Grelle (2003) did not registry this rodent in his study, is uncertain if there are still individuals from this species in study area. This fact reinforces the need for new studies, new surveys and an increase of sampling effort in order to better evaluate the conservation status of this species community in PERD. There are historical records of White-lipped Peccary Tayassu pecari (Link, 1795), Giant Otter Pteronura brasiliensis (Gmelin, 1788) and Giant Anteater Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758 to the Doce River basin (Carter & Rosas, 1997; Drummond et al., 2005; Moreira et al., 2008) but no convincing evidence to this species presence in the whole region of Rio Doce State Park has been recorded in the last 80-100 years, suggesting that all three species might be locally extinct. T. pecari was classified as critically endangered (CR) in Minas Gerais and, as they are very susceptible to local extinctions (Fragoso, 1998) even in areas such as the PERD appear not to be sufficient to maintain viable populations of this species. Meanwhile P. brasiliensis was classified as regionally extinct (RE) and, therefore, is extinct in Minas Gerais (COPAM, 2010). However, the last reliable historical records of P. brasiliensis in Minas Gerais were the late 1930 (collection of the Museum of Zoology João Moojen de Oliveira; Viçosa, MG) (Drummond et al., 2005). Regarding Giant Anteater, Moreira et al. (2008) describe a 1906 record made by naturalist E. Garbe of the Museum of Zoology of the University of São Paulo (MZUSP) but the origin isn’t exact, appearing as “Rio Doce”. For instance, the disappearance of white-lipped peccary, giant otter and giant anteater populations from Doce River basin in the last century reinforces the hypothesis that even in large and protected areas, large mammal species are still highly susceptible to ongoing negative anthropogenic effects. Comparing the results with the updated list of mammals of Brazil, as well as other protected areas near the park, such as the State Park of Brigadeiro and Feliciano Miguel Abdala RPPN, it is observed that PERD records 30% of the described species in the Atlantic Forest, according to the criteria of the annotated list of mammals of Brazil (Paglia et al., 2012). Therefore, the composition and species richness of mammals registered makes the Rio Doce State Park an important area for the conservation of endangered and endemic species. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 155

Final Remarks. The PERD is an area of extreme importance for conservation of several biological groups (Drummond et al., 2005) and also can be considered refuge for many endangered species. These species also show great sensitivity to loss and changing effects of habitat and play a fundamental importance in the dynamics and evolution of the ecosystem, such as the northern-muriqui, jaguars and lowland-tapir. The park also harbors species like Abrawayaomys ruschii, one species that was registered in the area in the past but requires more knowledge about its biology. In this concept, the PERD and the species of mammals that occurs in its area are considered, in an ecological sense, very important. Maintaining and conserving Atlantic Forest of Medium Doce River remnant is fundamental to minimize anthropogenic pressures that affect natural dynamics in the park since 1960 decade.

Acknowledgements

We are thankful to the Tropical Ecology, Assessment, and Monitoring (TEAM) Network, site Rio Doce, an initiative of Conservation International with financial support of Gordon and Betty Moore Foundation. AVN thank CAPES for their D.Sc. scholarship. Permission to conduct research in the study site, logistical help and accommodation was provided by Instituto Estadual de Florestas of Minas Gerais State (IEF). We also thank several researchers who made their unpublished data available. Our special thanks to Augusto Alves, Marcus Canuto and Alan Ribeiro for sharing unpublished data; and Sérvio Ribeiro, Priscilla Torres, Leandro Maciel and two anonymous referee for suggestions to improve the manuscript.

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Mammals from Duas Bocas Biological Reserve, state of Espírito Santo, Brazil

Helder-José1,*, Marlon Zortéa2, Jacques A. Passamani3, Sergio Lucena Mendes4 & Marcelo Passamani5

RESUMO: (Mamíferos da Reserva Biológica de Duas Bocas, estado do Espírito Santo, Brasil). Tal como em outras regiões, a Mata Atlântica do estado do Espírito Santo é um ecossistema fragmentado e as maiores áreas estão protegidas em unidades de conservação. Os estudos realizados sobre a mastofauna nessa região da Mata Atlântica têm mostrado uma alta diversidade, o que torna a pesquisa de grande relevância. Descreve-se aqui um levantamento da fauna de mamíferos voadores e não voadores na Reserva Biológica de Duas Bocas, realizado entre janeiro de 1987 e dezembro de 1988. Para a captura dos pequenos mamíferos não voadores, foram usadas armadilhas do tipo gaiola, enquanto que os de médio e grande porte foram registrados por observações diretas e indiretas. Os morcegos foram capturados em abrigos diurnos com redes manuais e à noite por redes de neblina. Sete ordens, 17 famílias e 35 espécies não voadoras foram registradas. Trinomys paratus (37,3%) e Didelphis aurita (24%) foram os mais capturados. Callithrix geoffroyi foi muito visualizado, e deve ocorrer em densidade de mais de um indivíduo por hectare. Dentre os morcegos, duas famílias e 12 espécies foram registradas, sendo as capturas de Carollia perspicillata e Artibeus lituratus as mais frequentes, compreendendo 50% da comunidade estudada. Caluromys philander, Leopardus guttulus, Puma concolor, Galictis cuja, Hydrochoerus hydrochaeris, Pecari tajacu, Sylvilagus brasiliensis, Mazama sp. e os morcegos são novas ocorrências de mamíferos para essa reserva florestal. Somando-se às espécies já registradas, a Reserva Biológica de Duas Bocas passa a abranger 59 espécies de mamíferos.

1 Faculdade Pitágoras de Linhares, Departamento de Biologia, Av. São Mateus, 1458. CEP: 29901-396. Linhares, Espírito Santo, Brasil. E-mail: [email protected] 2 Universidade Federal de Goiás – Regional Jataí. Br 364, km 195. CEP: 75801-615. Jataí, Goiás, Brasil. 3 IBAMA, Av. Marechal Mascarenhas de Moraes, 2487. CEP: 29050-625. Vitória, ES. 4 Universidade Federal do Espírito Santo, Departamento de Ciências Biológicas. CEP: 29043-900. Av. Mal. Campos 1468, Maruípe, Vitória, ES, Brasil. 5 Universidade Federal de Lavras, Setor de Ecologia/DBI. CEP: 372000-000. Lavras, MG, Brasil. *Corresponding author: [email protected] 164 Helder-José et al.: Mammals from Duas Bocas Biological Reserve

Considerando as espécies listadas nesse estudo, sete de médio e grande porte e uma de morcego estão nas listas de espécies ameaçadas do Brasil. Palavras-chave: Mata Atlântica; biodiversidade; checklist

ABSTRACT: The Atlantic Forest in the state of Espírito Santo, as in other regions, is a fragmented ecosystem and larger areas are protected in Conservation Units. The studies on the mammals in this region of Atlantic Forest have shown a high diversity, which makes it a highly relevant research. Herein we describe a survey of volant and non-volant mammal fauna in Duas Bocas Biological Reserve, carried out between January 1987 and December 1988. Live traps were used in order to capture non-volant small mammals. Medium- and large-sized mammals were recorded by direct and indirect observations. Bats were caught in day roost with hand nets and at night by standard mist nets. Seven orders, 17 families, and thirty-five non-volant species were recorded.Trinomys paratus (37.3%) and Didelphis aurita (24%) were the most captured species. Callithrix geoffroyi was much observed and may occur in population density of more than one individual per hectare. Among bats, two families and twelve species were recorded, with Carollia perspicillata and Artibeus lituratus captures being the most frequent, comprising 50% of the community surveyed. Caluromys philander, Leopardus guttulus, Puma concolor, Galictis cuja, Hydrochoerus hydrochaeris, Pecari tajacu, Sylvilagus brasiliensis, Mazama sp. and all bat species are new records for this forest reserve. Adding to the already recorded species, the Duas Bocas Biological Reserve comprises 59 mammalian species. Taking into account the species listed in this study, seven of medium- and large- sized and a bat are on the Brazilian lists of endangered species. Keywords: Atlantic Forest; biodiversity; checklist

Introduction

The Atlantic Forest, which extends from the Brazilian state of Rio Grande do Sul to the northeast of Brazil, especially over the coastal mountain ranges, is today a fragmented ecosystem, and the bulk of its main remaining forests are represented in officially protected Conservation Units (Ribeiroet al., 2009). In the state of Espírito Santo, southeastern Brazil, major remnants of the Atlantic Forest are also represented by Conservation Units, generally of reduced size for the conservation of flora and fauna over the long term (IPEMA, 2011). Studies on mammalian fauna are of great importance, especially in the Atlantic Forest region, given its high diversity and endemism (Brooks et al., 2002; Ceballos & Ehrlich, 2006). Moreover, these studies may contribute to Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 165

medical sciences, since many wild mammals are natural reservoirs for parasites that cause human diseases (Barreto et al., 1980). Several studies have been conducted on the mammalian fauna of the Neotropical region. However, taking into account the diversity of the ecosystems found, the geographical extent of the area covered, and the existing taxonomic and ecological issues, it is clear that we still know little about this zoological group. The present study aimed to conduct a survey of mammals in one of the most important officially protected Atlantic Forest areas of the state of Espírito Santo, the Duas Bocas Biological Reserve. It is one of the few remnants of the Atlantic Forest in this state. Part of its mammalian fauna was already described (Paresque et al., 2004; Tonini et al., 2010), as well as of the mountainous region nearby (Passamani, 1995, 2000; Passamani et al., 2000; Passamani & Fernandez, 2011).

Materials and Methods

Study site. The study was carried out at the Duas Bocas Biological Reserve (DBBR) (Fig. 1). This area is administered by the Instituto Estadual de Terras, Cartografia e Florestas (ITCF-ES).It is located in the municipality of Cariacica, between the coordinates 20º16’21’’ S and 40º28’40’’ W, lying about 17 km west of Vitória, capital city of the state of Espírito Santo. Altitudes in the area range from 200 to 800 m above sea level. The DBBR is a large protected area of continuous forest in the state of Espírito Santo, covering a total of 2,910 ha, about 80% of which is made up of native forest. The remaining 20% comprise

Figure 1. Geographic location of Duas Bocas Biological Reserve, Espírito Santo, Brazil. 166 Helder-José et al.: Mammals from Duas Bocas Biological Reserve

Figure 2. Duas Bocas Biological Reserve. Photo: Helder-José. secondary forest, a dam, creeks and streams. Geomorphologically, the region belongs to the domain of Scarps and Massifs modelled on the Crystalline Complex rocks, in the Coastal Table Land Unit. The relief of the area consists of elevations alternated with narrow steep-sloped valleys (Brasil, 1977). The lower region of the reserve has an artificial reservoir run by the State Sanitation Company, to which all streams and creeks converge (Fig. 2). According to data from the Brazilian Institute for Geography and Statistics (Brasil, 1977), the climate of the region where the DBBR is located is sub-humid with sub-dry tropical warm/sub-warm. The average monthly temperatures vary from 19 °C in winter (July-September) to 25.5 °C in summer (January-March), at an elevation of 200 m. The average annual rainfall is around 1500 mm, being more abundant in summer, with a short period of drought in winter, mainly in August. The predominant vegetation of the Reserve is Low-Montane Atlantic Rainforest. This vegetation occurs between 300 m and 800 m of altitude in wide extensions in the states of Minas Gerais, Espírito Santo and Rio de Janeiro (Rizzini, 1979), characterized by high richness of epiphyte and tree species, with trees up to 25-30 m tall (Fig. 2). In the lower region of the Reserve (between 200 and 400 m above sea level), where the mammals were captured and most of the observations of this study were carried out, secondary forests predominate in different stages of regeneration.

Data collection. The study period was from January 1987 to December 1988. Twice a month, traps were set up over 2, 3 or 4 consecutive days, in a stretch of secondary forest situated near the reservoir, on a slope ranging from 200 m to Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 167

340 m in altitude. For the captures, three parallel transects were installed, two measuring 300 m and one of 250 m, 100 m equidistant from each other, and a capture point was established at every 25 m. At ground level, at each point a 15x15x30 cm galvanized wire trap was set up and, at alternating points, a 20x20x45 cm trap was arranged. A total of 37 smaller traps and 20 larger ones were set up. Baits such as banana, pineapple, orange, or peanut butter on bread slices were used. The traps were inspected on consecutive days in the morning and, whenever possible, for the released specimens, the sex of the captured animals was determined and their mass and biometric data were recorded. Since all released specimens were not marked, and due to the probable recapture of some individuals, we could not estimate the relative abundance of the species surveyed. Voucher specimens were deposited in the mammalogy collection of the Biology Museum Mello Leitão (Appendix 1). The taxonomic arrangement and nomenclature for non-volant mammals followed Paglia et al. (2012), except for the genus Leopardus, which followed the taxonomic arrangement of O’Brien & Koepfli (2013). The bats were collected with hand nets during the day in different types of shelters as tunnels, drains, small caves, foliage, and tree holes. Additionally bats were captured with two mist nets set in natural trails inside the reserve. We used 12 × 2.5 m mist nets set at ground level, which were opened at 18:00 and closed at 22:00. Nets were closed during strong rain. The capture effort was 12,000 m2.h, calculated following Straube & Bianconi (2002). The nomenclature and taxonomic arrangement for the bats followed Nogueira et al. (2014). Medium and large-sized mammal records were obtained through direct and indirect observations during the survey of the small mammals. The observations were made along the trails used for the traps and on hikes inside and along the edges of the Duas Bocas Biological Reserve.

Results

A total of seven orders, 17 families, and 35 species were recorded. Among the small mammals, 391 captures were made, representing specimens belonging to three orders (Didelphimorphia, Rodentia and Primates), five families, and 16 species. A sampling effort of 2,559 traps.night yielded a capture success of 15.3%. Specimens from the order Didelphimorphia had the highest capture rate (51.4%), followed by Rodentia (45.5%) and Primates (3.1%). We recorded 19 medium- and large-sized mammals, some through direct observation (visualization) and others by indirect means (tracks, faeces, vocalizations and trails). They were included in six orders and 13 families (Table 1). 168 Helder-José et al.: Mammals from Duas Bocas Biological Reserve PS PS PS References PS; Tonini et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; PS; Paresque et al. (2004) PS; Paresque et al. (2004); Tonini et al. (2010) Tonini PS; Paresque et al. (2004); et al. (2010) Tonini PS; Paresque et al. (2004); et al. (2010) Tonini PS; Paresque et al. (2004); et al. (2010) Tonini PS; Paresque et al. (2004); ES BR Conservation status CR VU Visual Visual Capture Capture Capture Capture Capture Capture Capture Capture Capture Footprints Type of record Type Visual/ Footprints Visual/ - - - - - 1 3 (0.8) 6 (1.6) 9 (2.3) 43 (11) 94 (24) Total of Total 1 (0.26) 44 (11.3) 201 (51.4) captures (%) captures * (Tate, 1931) (Tate, (Wagner, 1842) (Wagner, (Desmarest, 1817) Linnaeus, 1758 Linnaeus, 1758 (Linnaeus, 1758) (Zimmermann, 1780) (Lund, 1840) (Olfers, 1818) (Linnaeus, 1758) (Wied-Neuwied, 1826) (Wied-Neuwied, (Linnaeus, 1758) Non-volant mammal species from Duas Bocas Biological Reserve, State of Espírito Santo, southestern Brazil, recorded in species from Duas Bocas Biological Non-volant mammal sp. Taxon DIDELPHIMORPHIA Didelphidae philander Caluromys minimus Chironectes Didelphis aurita Gracilinanus microtarsus Marmosa murina Marmosops incanus Metachirus nudicaudatus paraguayanus Micoureus Philander frenatus CINGULATA Dasypodidae Dasypus novemcinctus Dasypus septemcinctus ARTIODACTYLA Cervidae Mazama Pecari tajacu Table 1. Table 1987 and 1988, with respective captures and percentages, types of records and conservation status according to the Espírito Santo (Chiarello et al., 2007) and Brazilian (MMA, 2014) fauna threatened species. Conservation status categories: VU: EN: Vulnerable; Endangered; CR: Critically endangered. PS: present study. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 169 Table 1 (cont.) Table PS PS PS (2004) References PS; Tonini et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; PS; Helder-José & Andrade (1997); Amado Andrade (1997); & PS; Helder-José CR ES BR Conservation status VU VU VU VU VU VU EN Visual Visual Visual Visual Footprints Footprints Footprints Visual/Feces Capture/Visual Type of record Type Visual/Vocalization Visual/Vocalization ------12 (3.1) Total of Total 12 (3.1) captures (%) captures ) (G. Cuvier, 1798) (G. Cuvier, Hensel, 1872 ( (Humboldt, 1812) (Olfers, 1818) (Humboldt, 1812) (Linnaeus, 1766) (Goldfuss, 1809) (Linnaeus 1771)

(Linnaeus, 1758) (Linnaeus, 1766) (Molina, 1782)

Taxon PRIMATES Atelidae Alouatta guariba Callitrichidae Callithrix geoffroyi Cebidae Sapajus nigritus CARNIVORA Canidae thous Cerdocyon Felidae guttulus Leopardus Puma concolor Mustelidae Lontra longicaudis Eira barbara Galictis cuja Procyonidae cancrivorus Procyon Nasua nasua 170 Helder-José et al.: Mammals from Duas Bocas Biological Reserve Table 1 (cont.) Table PS PS PS References PS; Tonini et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; et al. (2010) Tonini PS; PS; Paresque et al. (2004) PS; Paresque et al. (2004); Tonini et al. (2010) Tonini PS; Paresque et al. (2004); et al. (2010) Tonini PS; Paresque et al. (2004); et al. (2010) Tonini PS; Paresque et al. (2004); ES BR Conservation status VU / Footprints Feces Visual Visual Capture Capture Capture Capture Capture Capture Capture Type of record Type Trails/Footprints Visual/ - - - - 1 6 (1.6) 9 (2.3) Total of Total 1 (0.26) 14 (3.6) 1 (0.26) 178 (45.5) 146 (37.3) captures (%) captures , (Linnaeus, 1766) (Wagner, 1848) (Wagner, (Thomas, 1901) (Linnaeus, 1758) (Brats, 1827) Lichtenstein, 1823 Emmons, Leite, Kock & (Moojen, 1948) (Linnaeus, 1766) (Winge, 1887) (Winge, sp. squamipes

These animals were not captured using the working methodology, but rather by a trap positioned on branch about 1.8 m high, designed to capture marmosets. These animals were not captured using the working methodology, Taxon LAGOMORPHA Leporidae Sylvilagus brasiliensis RODENTIA Caviidae hydrochaeris Hydrochoerus Cricetidae Akodon cursor Euryoryzomys russatus Nectomys Oxymycterus Cuniculidae Cuniculus paca Dasyproctidae azarae Dasyprocta Echimyidae Phyllomys pattoni Costa, 2002* paratus Trinomys Sciuridae Guerlinguetus ingrami (*) Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 171

Twelve species of bats belonging to two families (Phyllostomidae and Vespertilionidae) were captured (Table 2). Carollia perspicillata and Artibeus lituratus were the two most commonly captured species, contributing to more than 50% of the captures. We observed in several shelters cohabitation between Anoura caudifer and C. perspicillata. In a tunnel on the edge of the reservoir, the co-habitation of C. perspicillata, A. caudifer, Trachops cirrhosus, and Lonchorhina aurita was observed.

Table 2. Bats captured and their capture sites at the Duas Bocas Biological Reserve.

Taxon Sites Phyllostomidae Mimon bennettii (Gray, 1838) 4 Phyllostomus discolor (Wagner, 1843) 4 Trachops cirrhosus (Spix, 1823) 3 Lonchorhina aurita Tomes, 1863 3 Anoura caudifer (É. Geoffroy, 1818) 2, 3, 4 Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) 2, 3, 4 Rhinophylla pumilio Peters, 1865 1 Artibeus lituratus (Olfers, 1818) 1, 4 Vampyressa pusilla (Wagner, 1843) 1 Desmodus rotundus (É.Geoffroy, 1810) 4 Platyrrhinus lineatus (É.Geoffroy, 1810) 4 Vespertilionidae Myotis nigricans (Schinz, 1821) 2

Capture sites: 1 – tents (see Zortéa, 1995; Zortéa & Brito 2000); 2 – grooves in rocks; 3 – caves and tunnels; 4 – pristine and secondary forest with mist net.

Discussion

The methodology used in this study for non-volant small mammals was limited to the capture of almost exclusively terrestrial animals, explaining the low capture level of predominantly arboreal species. Low capture rates have been obtained in different studies: 2.4% by Fonseca and Kierulff (1989), 3.2% by Stallings (1989), 3.2% by Passamani (2000), 3.7% by Pardini (2004), 1.16% and 3.06% by Paresque et al. (2004), 3.59% by Tonini et al. (2010) in the Atlantic Forest. On the other hand, high 172 Helder-José et al.: Mammals from Duas Bocas Biological Reserve rates were obtained by Bergallo (1994) (15.1%), by Olmos (1991) (17.23%) and by us (15.3%) also in the Atlantic Forest. The hypothesis of an inverse correlation between capture indices and the availability of food resources has been put forward: the higher the food availability, the lower the rate of capture (Davis, 1945; Stallings, 1989; MacClearn et al., 1994; Bergallo & Magnusson, 1999; Passamani 2000; Bergallo & Magnusson, 2002; Santos-Filho et al., 2008). Didelphis aurita is a well-dispersed species and abundant in the Atlantic Forest, captured in almost all studies undertaken in this biome (e.g. Davis, 1945; Leite et al., 1994; Pardini & Umetsu, 2006; Pessoa et al., 2009; this study). Its abundance and range are probably due to an omnivorous diet with great flexibility in eating habits, having one, two or three litters with many offspring per breeding season, and it being capable of exploiting disturbed environments more efficiently. This species is also found in peridomestic areas and even in urban areas. It was also the marsupial with the highest capture index in the studies of Fonseca and Kierulff (1989) and Barros-Battesti (2000); in alluvial forests at the mouth of the Doce River, state of Espírito Santo (Falqueto & Helder-José, 2005; Giacomin, 2006; Fernandes, 2008; Lauss, 2010), and in the restinga (Helder-José, personal observation). The average mass of most males was above 1,000 g, while that of females was below that measure, suggesting sexual dimorphism in body mass, as was also proposed by Fonseca and Kierulff (1989). Metachirus nudicaudatus has wide geographical distribution, covering Central America and most of South America (Paglia et al., 2012), being very common in certain regions and scarce or absent in others. For instance, it had a high rate of capture in the studies of Stallings (1989), Fonseca and Kierulff (1989), Bergallo (1994) and in this study, while in other landscapes it is rare (Passamani, 2000; Falqueto & Helder-José, 2005; Fernandes, 2008) or seems to be absent (Davis, 1945; Passamani, 1995; Palma, 1996; Voltolini, 1997; Barros-Battesti et al., 2000; Uchôa, 2006; Lauss, 2010). The body masses of adult males ranged from 238 g to 588 g ( x = 433.2 g ± 83.2; n = 20) and that of adult females ranged from 224 g to 333 g ( x = 266.8 g; n = 4). The difference observed between them is an indication of sexual dimorphism in size. Some studies have commented on the preference of species of the genus Philander to occur in the proximities of standing or running water (Davis, 1945; Nowak & Paradiso, 1983; Alho et al., 1986; Passamani, 2000). P. frenatus specimens in this study were not associated with any form of water body. At the Juréia-Itatins Ecological Station in the Atlantic forest, São Paulo State (Brazil), Bergallo (1995) found Trinomys iheringi (classified asProechimys iheringi) and Euryoryzomys russatus (classified as Oryzomys intermedius) as the most common species, comprising 69% of the total captures. Thirty-nine Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 173

individuals of T. iheringi were recaptured 196 times. According to Bergallo (1995) and Bergallo and Magnusson (1999), this species is polyestrous and shows a year-round pattern of reproduction (Davis, 1945), with peaks during the dry season. Also according to Bergallo (1995), it can produce up to four litters per year. The age at first breeding of T. iheringi females was estimated at eight months. The mean density estimated monthly was 5.32 ± 3.81 ind/ha. T. iheringi exhibited two different classes of individuals: resident and transient. Resident females had home ranges with little overlap. In contrast, the home ranges of resident males overlapped with those of both males and females. The above characteristics may help explain the adaptive success of T. iheringi in Juréia-Itatins Ecological Station and T. paratus in DBBR, since these species are very similar. At the Santa Lúcia Biological Station (SLBS) (another mountainous region of Espírito Santo), Passamani (2000) captured the same species of marsupials. However, Gracilinanus microtarsus was the most abundant whereas, in our study, only one specimen was captured, similar to the observed for Caluromys philander. This might be explained because we did not use arboreal traps. The first species is preferentially arboreal and the second is strictly arboreal. A reversal of capture rate occurred with M. nudicaudatus and P. frenatus: while at the SLBS the former was relatively rare and the latter was relatively well sampled, in the DBBR the opposite occurred. The other marsupial species had proportionally similar captures. Paresque et al. (2004) and Tonini et al. (2010) also surveyed the small mammals in the DBBR (13 and 20 years later, respectively). The latter showed that an effort of 11,880 traps/night resulted in 427 captures and a success of 3.59%. Although our capture success was much greater, Tonini et al. (2010) obtained greater richness, perhaps explained by the use of multiple capture methods, greater effort, and the different location of the study, which was in a primary forest area of the reserve. Interestingly, only seven out of twenty-five species of small mammals recorded for DBBR were captured in all three studies: Didelphis aurita, Metachirus nudicaudatus, Marmosops incanus, Micoureus paraguayanus, Trinomys paratus, Nectomys squamipes and Akodon cursor. On the other hand, Monodelphis iheringi, Blarinomys breviceps, Juliomys pictipes, Thaptomys nigrita and Rattus rattus were recorded only by Tonini et al. (2010), Sphiggurus villosus by Paresque et al. (2004) and Caluromys philander and Oxymycterus sp. exclusively in this study. This shows that the methodology of small mammal surveys should be more carefully managed in order to be more effective, taking into account spatial and temporal parameters, methods of capture, and sampling effort, among others. 174 Helder-José et al.: Mammals from Duas Bocas Biological Reserve

Most species of medium- and large-sized mammals were recorded through visual and/or footprints in the mud at the dam margins. Several of these species have been added to the list of Tonini et al. (2010) for DBBR (Table 1). Among them, Leopardus guttulus, Puma concolor and Pecari tajacu are present in the lists of endangered species (Chiarello et al., 2007; MMA, 2014). The white-headed marmoset, Callithrix geoffroyi, was the primate more frequently observed in the DBBR, especially in the area of secondary forest, which probably occurs in population density of more than one individual per hectare. Conversely, the primate Alouatta guariba, classified as vulnerable in Brazil (MMA, 2014), was rarely seen, and their vocalizations heard more often in the high places of pristine forest. Two other important species for the conservation status are the marsupial Chironectes minimus (water opossum) and the rodent Dasyprocta azarae (agouti). The first is classified as critically endangered and the second is vulnerable in the state of Espírito Santo (Chiarello et al., 2007). Both were seen only once by Tonini et al. (2010) and by us. Among the non-volant mammals recorded in this study, six and three species, respectively (Table 1), are on the list of threatened species of the state of Espírito Santo (Chiarello et al., 2007) and for Brazil (MMA, 2014). Regarding the bat fauna, the high capture rate of Carollia perspicillata and Artibeus lituratus observed in this study was expected, since they are very common species throughout their distribution area and especially in the Atlantic Forest (Esberard, 2003; Zortéa, 2007; Dias & Peracchi, 2008). The roost cohabitation of Anoura caudifer and C. perspicillata has been described by Ruschi (1953a, b), Trajano (1984), and Marques (1985). The two species were found together in 69% of the drains in the Manaus region (Marques, 1985). Rhinophylla pumilio and Vampyressa pusilla are two species that use tents as diurnal roosts in the DBBR and records of these species have been reported in previous studies (Zortéa, 1995; Zortéa & Brito, 2000). All bat species recorded herein have already been mentioned for the state of Espírito Santo. Among the species recorded in the reserve, just Lonchorhina aurita is threatened with extinction in Brazil (MMA, 2014). This cave-dwelling species is relatively rare, but widely distributed (Lassieur & Wilson, 1989). To conclude, Tonini et al. (2010) listed 39 species of non-volant mammals for Duas Bocas Biological Reserve. As the species Caluromys philander, Leopardus guttulus, Puma concolor, Galictis cuja, Hydrochoerus hydrochaeris, Pecari tajacu, Sylvilagus brasiliensis, and Mazama sp. were not cited before and we had indications of their presence, this number may grow to 47 species. Including the bats herein surveyed (12 species), DBBR may comprise 59 mammal species. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 38(2). 2016 175

Acknowledgements

We thank the forest guards, especially João Broedel, for the tips and support in the field; Professors José Benedito Malta Varejão and Alexander P. Aguiar for assistance in fieldwork; and Dr. Valdir A. Taddei in( memoriam) for his help identifying the bats. We are also grateful to the Instituto de Terras Cartografia e Florestas (ITCF-ES) and WWF for the financial support and the Museu de Biologia Mello Leitão for the working conditions.

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Appendix 1. Voucher list.

Non-volant small mammals: The small mammal collection of Museu de Biologia Prof. Mello Leitão (MBML). Marmosops incanus (54, 93, 95, 98, 111, 112); Metachirus nudicaudatus (103, 125, 164, 2063); Marmosa murina (97, 99, 119); Gracilinanus microtarsus (82); Didelphis aurita (81,132, 152); Philander frenatus (79, 122); 180 Helder-José et al.: Mammals from Duas Bocas Biological Reserve

Euryoryzomys russatus (50, 51, 88, 91, 138); Trinomys paratus (65, 66, 67, 68, 114, 127, 137); Nectomys squamipes (84, 85, 90, 106); Guerlinguetus ingrami (78, 104); Phyllomys pattoni (226); Oxymycterus sp (117).

Bats: The Chiroptera collection of Museu de Biologia Prof. Mello Leitão (MBML). Mimon bennettii: (1643); Carollia perspicillata: (1674, 1675, 1678, 1720, 1729, 1735); Artibeus lituratus: (1740, 1741, 1743, 1744, 2769); Anoura caudifer: (1652, 1654, 2765, 2766, 2767); Trachops cirrhosus (2768); Lonchorhina aurita (2770, 2771); Myotis nigricans (1667, 1668, 1669, 1670, 1673); Vampyressa pusilla (1764, 1765); Phyllostomus discolor (1763); Rhinophylla pumilio (1680, 1681, 1682, 1683); Desmodus rotundus (1632). Instruções aos autores

O Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão, Nova Série destina-se à publicação de artigos científicos originais na área de Biodiversidade (Ecologia e Meio Ambiente, Botânica, Oceanografia Biológica e Zoologia), Biogeografia e Etnobiologia, incluindo inventários, revisões e notas taxonômicas. Os manuscritos devem submetidos em formato eletrônico pelo sítio: http://www.boletimmbml.net/boletim conforme as instruções disponíveis no mesmo. Os trabalhos devem ser redigidos em português, espanhol ou inglês, com resumos em inglês e no idioma do manuscrito com até 250 palavras. (Para manuscritos em Inglês o resumo será em português). Apresentados em formato A4, em espaço duplo, margem esquerda de 3 cm e as outras 2,5 cm, com as páginas numeradas. Utilizar fonte Times New Roman, corpo 12, sem separar sílabas. O arquivo com o manuscrito pode ser enviado nos formatos “rich text” (.rtf) ou documento do MS-Word (.doc). A primeira página deve conter título, título abreviado, autor(es), instituições com endereços e autor para conato. Na segunda página e seguintes: Resumo (com título em português, no caso de trabalhos em outro idioma), Palavras- -chave, Abstract (com título em inglês em caso de trabalho em português), “Key words”, Introdução, Material e Métodos, Resultados, Discussão e Agradecimentos. Literatura Citada, tabelas com suas legendas e legendas das figuras devem ser colocadas ao final em páginas separadas. Resultados e Discussão não podem ser escritos em um único tópico. Subtítulos devem vir em negrito seguido de ponto e com o texto logo em sequência. As figuras devem ser enviadas em arquivos separados. Não usar sublinhado. Colocar em itálico apenas as notações científicas de espécie e gênero. Notas taxonômicas deverão ser apresentadas com uma página de rosto contendo título, título abreviado, autor(es), palavras chave e endereços. Nas páginas seguintes o texto corrido, incluindo um pequeno resumo e abstract. Outras formas de apresentação poderão, excepcionalmente, ser aceitas pelo Editores. As figuras devem obedecer, em proporção, à área a ser ocupada na página (12 x 18,5 cm). A numeração das tabelas e figuras deve ser feita com algarismos arábicos. A localização desejável das figuras e tabelas deve ser indicada no texto. Figuras em formato digital: As figuras precisam ser de alta definição e qualidade para impressão com uma resolução mínima de 300 dpi (pontos por polegada), enquanto ilustrações e gráficos devem estar com uma resolução mínima de 600 dpi. No entanto, esses arquivos de alta definição serão necessários somente após a aceitação do manuscrito. Para submissão, esses arquivos podem ser reduzidos para 72 dpi e salvos no formato jpeg (.JPG). Figuras em papel: As fotos devem ser em preto e branco em papel brilhante; os gráficos e desenhos devem ser feitos a nanquim ou em impressora com boa resolução gráfica (jato de tinta ou laser), com números, letras e escalas que possam ser reduzidos. Os originais das ilustrações deverão ser encaminhados após a aceitação do trabalho. Recomenda-se o envio de figuras coloridas para publicação no pdf. A publicação em cores no Boletim impresso só será realizada mediante o pagamento pelos autores. A literatura citada no texto deverá mencionar o último sobrenome do autor e a data da publicação (Passamani, 1973; Laps & Chiarello, 1989). Quando se tratar de mais de dois autores, a citação deverá conter o último sobrenome do primeiro autor seguido de et al., e a data da publicação (Zortéa et al.,1994). Estes trabalhos serão relacionada em ordem alfabética sob o título Literatura Citada, segundo o último sobrenome dos autores. Indique o nome completo das publicações. Não abrevie. Exemplos de referências são: Vieira, F. & Gasparini, J. L. 2007. Os Peixes Ameaçados de Extinção no Estado do Espírito Santo, p. 87-104. In: Pas- samani, M. & Mendes, S. L. (Orgs.). Espécies da Fauna Ameaçadas de Extinção no Estado do Espírito Santo. Vitória: Instituto de Pesquisas da Mata Atlântica. 280 p. Dean, W. 1996. A Ferro e Fogo: a história e a devastação da Mata Atlântica brasileira. Companhia das Letras, São Paulo, 484 p. Campos-da-Paz, R. & Albert, J. S. 1998. The gymnotiform “eels” of Tropical America: a history of classification and phylogeny of the South American electric knifefishes (Teleostei: Ostariophysi: Siluriphysi), p. 419 - 446. In: Malababa, L. R.; Reis, R. E.; Vari, R. P. Z.; Lucena, M. S. & Lucena, C. A. S. (Eds.). Phylogeny and Classifi- cation of Neotropical Fishes. Porto Alegre: Edipucrs. 350 p. Ramos, C. F. A. 2006. A tutela do meio ambiente e a aplicação da lei de crimes ambientais no sul da Bahia – um estudo de caso. 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Os Editores de área poderão rejeitar o trabalho ou encaminhá-lo ao(s) autor(es) para revisão. Todos os artigos serão submetidos a, pelo menos, dois revisores. A publicação dos trabalhos será feita de acordo com a seqüência de aceitação. Os casos omissos serão resolvidos pelo Editor.

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Nova Série Volume 38 Número 2 - Abril/Junho de 2016