13 Escamas (: ; ) en cítricos

H. González Hernández1, J. R. Lomeli Flores1 y S. N. Myartseva2

1Colegio de Postgraduados, Postgrado en Fitosanidad, Entomología y Acarología, Carretera México-Texcoco, Km 36.5. Montecillo, Texcoco, Estado de México, México 56230. [email protected] 2División de Estudios de Postgrado e Investigación, Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas, Ciudad Victoria, Tamaulipas, México 87149

RESUMEN ABSTRACT

Se han registrado 17 especies de Diaspididae y 13 A total of 17 of Diaspididae, and 13 of especies de Coccidae en las áreas citrícolas de Coccidae have been reported in the areas México. Sin embargo, en este capítulo se descri- of Mexico. However, in this chapter, we discuss be la distribución, biología, importancia econó- the distribution, biology, economic importance mica y el control biológico de cuatro especies de and biological control of four coccid species of escamas plaga de cítricos en México: Aonidiella pests of citrus in Mexico: Aonidiella au- aurantii (Maskell), Chrysomphalus aonidum (L.), rantii (Maskell), Chrysomphalus aonidum (L.), (Newman) y Coccus viridis Lepidosaphes beckii (Newman), and Coccus vi- (Green). Además, se incluye una lista de enemigos ridis (Green). A list of parasitoids associated wi- naturales asociados a estos insectos en cítricos th these coccids on citrus in Mexico is given, de México que incluye a 50 especies de cinco fa- including 50 species from 5 families of Hyme- milias de : Chalcidoidea. Como ha noptera: Chalcidoidea. In Mexico, as well as in ocurrido en otras regiones citrícolas del mundo, other citrus areas around the world, the answer en México los problemas con escamas armadas to the problems with armored scale has se han resuelto mediante la implementación de been the implementation of classical biological programas de control biológico clásico a través control programs, with the introduction of exo- de la introducción de enemigos naturales exóti- tic natural enemies, but mainly with the release cos, principalmente por medio de la liberación de of parasitic Chalcidoidea ( spp.). parasitoides calcidoideos (Aphytis spp.).

295 INTRODUCCIÓN vel mundial son: Coccus hesperidum L. y Sais- setia oleae (Olivier) (Williams y Kosztarab, 1972; Los insectos escama de las familias Diaspididae y Gill, 1997a). Otras especies consideradas como Coccidae, incluyen especies de gran importancia plagas importantes a nivel mundial son: la esca- económica, ya que afectan principalmente ár- ma cerosa Ceroplastes cirripediformis Comstock boles frutales y ornamentales, además de que se en cítricos y ornamentales; la escama verde Pul- alimentan de los tallos, follaje y frutos. En estos vinaria psidii Maskell en diversos árboles frutales últimos su calidad estética se reduce, como en el y plantas ornamentales; la escama negra Para- caso del mango, donde después de remover los saissetia nigra (Nietner) en plantas ornamenta- insectos escama aún se mantienen las manchas les presentes en regiones tropicales; así como donde estuvieron alimentándose, por lo que estos la escama verde Coccus viridis (Green), especie frutos no son candidatos para exportación. polífaga y de amplia distribución, principalmente Anteriormente la superfamilia Coccoidea se tropical (Bartlett, 1978). agrupaba en el orden Homoptera; en la actuali- En los cítricos de México se han registrado 17 dad se ubica dentro del orden Hemiptera, subor- especies de Diaspididae y 13 especies de Cocci- den , al cual también pertenecen dae (Gaona, 2004). Entre los cóccidos de mayor los áfidos, moscas blancas y psílidos (Howell y importancia están los géneros Coccus, Saissetia, Williams, 1976; Ben et al., 2001). Kilifia y Pulvinaria (Sánchez, 1989). En el caso de La familia Diaspididae, en México, incluye 224 Diaspididae, las especies más importantes son A. especies en 68 géneros (Miller, 1996). Esta familia aurantii, Chrysomphalus aonidum (L.), Ch. dictyos- tiene varias especies de importancia económi- permi, H. lataniae, L. beckii y Diaspidiotus perni- ca, por ejemplo, en cítricos destacan la escama ciosus (Comstock) (Correa, 1989). roja de California Aonidiella aurantii (Maskell), la El manejo de los insectos escama es difícil, escama de nieve Unaspis citri (Comstock), la es- tomando en cuenta que la cera que cubre sus cama dictiosperma Chrysomphalus dictyospermi cuerpos los protege de condiciones externas ad- (Morgan), la escama púrpura Lepidosaphes beckii versas, incluyendo los plaguicidas aplicados para (Newman) y la escama paja Parlatoria pergandii su control, por lo que esta estrategia de manejo Comstock. En árboles frutales deciduos resaltan no es eficiente, además de que cualquier aplica- la escama de San José Quadraspidiotus pernicio- ción afecta drásticamente la efectividad de los sus (Comstock), la escama del coco Aspidiotus enemigos naturales. La respuesta a los problemas destructor Signoret; en manzano y otros árboles con insectos escama a nivel internacional ha con- frutales deciduos y ornamentales Lepidosaphes sistido en la aplicación de programas de control ulmi (L.), la escama del olivo Parlatoria oleae (Col- biológico clásico, a través de la introducción de vée) (Rosen y DeBach, 1978), la escama blanca enemigos naturales exóticos que mantienen re- del mango Aulacaspis tubercularis Newstead (Wai- guladas las poblaciones de las plagas en sus lu- te 2002); mientras que en aguacate se identifica gares de origen. la escama latania Hemiberlesia lataniae (Signo- En este capítulo se describen los casos de ret) (Wysoki et al., 2002). En Estados Unidos, de control biológico en México de cuatro especies acuerdo con Miller y Davison (2005), las pérdidas de escamas de importancia económica: (1) la es- económicas debido a las escamas armadas exce- cama roja de California (ERC) A. aurantii. (2) La esca- dan, anualmente, alrededor de los dos billones de ma roja de Florida (ERF) Ch. aonidum. (3) La escama US dólares. púrpura (EP) L. beckii de la familia Diaspididae. (4) La familia Coccidae, en México, incluye 63 La escama blanda verde (EBV) C. viridis de la fa- especies en 25 géneros (Miller, 1996). Algunas es- milia Coccidae. Las escamas, debido a su hábito pecies afectan a los árboles frutales, así como a sésil, pasan la mayor parte de su vida (excepto las árboles de sombra y ornamentales. Las especies formas móviles o caminantes del primer estadio de mayor importancia en huertos citrícolas a ni- y los machos adultos, único estadio alado) sien-

296 Casos de control biológico do reguladas de manera eficiente por enemigos kistán), Oriente Medio (Israel), Australia y Sudamé- naturales, principalmente por avispas de la familia rica. Debido al éxito de este programa de control de los géneros Aphytis, Coccopha- biológico, se extendió a otras áreas citrícolas del goides y Encarsia (=Prospaltella); así como de la mundo que presentaron problemas con la ERC y familia de los géneros Comperiella y otras escamas, incluyendo los cítricos de México. Habrolepis (Hymenoptera: Chalcidoidea). También Aonidiella aurantii es originaria del sureste participan en su regulación poblacional especies de Asia, fue introducida a Australia entre 1868 y de depredadores de los géneros Chilocorus y 1875, y a Los Ángeles, California, E.U.A., en 1870 Cryptognatha (Coleoptera: Coccinellidae) (Rosen (Ebeling, 1959; DeBach et al., 1971). La ERC es una y DeBach, 1978). de las plagas de mayor importancia de los cítri- Un gran número de enemigos naturales aso- cos presentes alrededor del mundo, ya que causa ciados a escamas en cítricos suelen ser regulado- daños económicos en Argentina, Australia, Brasil, res de más de una especie; así, en la literatura, se Chile, Estados Unidos (California), Islas del Medi- cita a Aphytis chrysomphali (Mercet), A. diaspidis terráneo, Israel, México, Nueva Zelanda y Sudá- (Howard), A. holoxanthus DeBach, A. lepidosa- frica (Ebeling, 1959; Bartlett, 1978). En México se phes Compere, Coccophagus lycimnia (Walker) encuentra en los estados de Morelos, Sonora y y Encarsia brimblecombei (Girault), parasitando a Tamaulipas (Domínguez y Carrillo, 1976; Gonzá- más de una especie de escama. Además, la ma- lez y Atkinson, 1984; Fu, 1993; Ruíz et al., 2006; yoría de las especies reportadas tienen hábitos Myartseva et al., 2010). Sus principales hospede- polífagos, por ejemplo (Le- ras comprenden varias especies de cítricos, pláta- Baron) está registrada sobre 83 huéspedes y C. no, higuera, olivo y vid (Dekle, 1976; MacGregor y lycimnia sobre 133 (Cuadro 1), lo que permite el Gutiérrez, 1983; González y Atkinson, 1984). establecimiento de muchos de los parasitoides La ERC puede atacar cualquier sección aérea en este sistema. Esto mismo se observa en el ca- de las plantas, causando daños severos al succio- so de algunos depredadores, ya que la mayoría nar la savia y al inyectar saliva tóxica en los tejidos de ellos corresponden a la familia Coccinellidae, de la planta. En las hojas, los caminantes de estas donde la polifagia es común (Obrycki y Kring, escamas se establecen en los bordes de las ner- 1998; Lo, 2000). vaduras centrales y en las principales; mientras que en los frutos se establecen en las pequeñas ESCAMA ROJA DE CALIFORNIA, depresiones de las glándulas de aceite. Caswell Aonidiella aurantii (1962) señala que la alimentación se realiza en células individuales y no en tejido vascular. Los daños que causa la ERC en los cítricos incluyen Origen y distribución clorosis del follaje y defoliación, muerte de bro- El control biológico de la ERC es uno de los pro- tes pequeños y ramas grandes, caída de frutos, gramas mejor documentados en la literatura inter- además de que afecta la calidad estética de los nacional por el tiempo que tomó para encontrar frutos (Ferris, 1958; Ebeling, 1959). enemigos naturales eficientes de acuerdo a las Las hembras de A. aurantii pasan por tres es- condiciones climáticas prevalecientes en los lu- tadios ninfales, la hembra adulta es áptera; por gares de liberación; además, tuvo dificultades en otro lado, los machos pasan por dos estadios la taxonomía de los huéspedes y de sus enemigos ninfales: prepupa y pupa, y como adultos poseen naturales. Finalmente llegó a ser un caso de con- un par de alas. Las hembras son ovovivíparas y trol biológico exitoso, el cual tuvo como centro producen en promedio 352 ninfas (con un rango de desarrollo técnico-científico la citricultura del de 102 a 479), y el periodo reproductivo puede estado de California, E.U.A., a partir del año 1889 durar hasta 25 semanas. Las ninfas de primer es- y hasta 1964, con la introducción repetida de tadio son móviles y durante sus primeras 4 a 5 insectos entomófagos de Asia (China, India, Pa- horas de vida se pueden fijar al sustrato y empie-

Escamas (Hemiptera: Diaspididae; Coccidae) en cítricos 297 zan a secretar la capa cerosa, quedando cubier- Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, tas en 24 horas; el primer estadio dura 4 días, el Sinaloa, Tamaulipas y Veracruz (Jiménez, 1999). segundo 12 y el tercero 10. El ciclo biológico de En los cítricos de Sonora, debido a una fuerte in- las hembras hasta el estado adulto dura 26 días festación por esta escama, a principios de 1958, en promedio y dos días después son fecunda- se liberaron 30,000 adultos de Aphytis sp., pro- das. Los machos emergen generalmente por la venientes de la Universidad de California, E.U.A. tarde y mueren en promedio a las 14 horas des- (Jiménez y Smith, 1958). pués de la emergencia. La longevidad de los ma- En la literatura no se menciona si los ante- chos se acorta debido a las altas temperaturas, riores parasitoides liberados se establecieron en alta intensidad luminosa y baja humedad relati- México y cuál fue el efecto de estos en las po- va (Yan e Isman, 1986). El 14% de los individuos blaciones de la ERC. DeBach (1960) solo mencio- que emergen mueren en alguna de sus fases, na que en 1954, A. lingnanensis era la especie de principalmente durante el primer estadio ninfal parasitoide más común y mejor distribuida en las o caminante (Tashiro y Beavers, 1968). Las ERC áreas citrícolas de México, y el principal parasitoi- hibernan como hembras (Abdelrahman, 1974a). de de la ERC, además de atacar a la escama roja Generalmente la proporción sexual en la pobla- de Florida Ch. aonidum. A. lingnanensis se ha re- ción de estas escamas es de uno a uno (Caswell, gistrado en la región citrícola de Nuevo León en 1962), aunque esta relación puede variar depen- los municipios de Allende, General Terán y Lina- diendo del tipo de hospedera y de la temperatura res, atacando a A. aurantii (Alvarado y González, (Orphanides, 1982). El número de generaciones 1990). De A. melinus no se encontró registro de anuales varía según los diferentes países, pre- la introducción inicial; sin embargo, en huertos sentándose hasta seis en Argentina (Costilla et de naranjo en la costa de Hermosillo, Sonora, Fu al., 1970) y dos en las áreas costeras de Califor- (1993) recomienda la liberación del parasitoide A. nia, E.U.A. (Rosen y DeBach, 1978). melinus contra ninfas de segundo instar y hem- bras adultas de la ERC. Especies de enemigos naturales El catálogo de calcidoideos del mundo (No- introducidos a México yes, 2012) señala la presencia de al menos 94 parasitoides asociados a A. aurantii, de los cua- les más del 73% (69 especies) son de la familia Para el control de la ERC en México, se introdu- jeron los parasitoides Aphytis lingnanensis Com- Aphelinidae. De los parasitoides reportados en pere, Encarsia (=Prospaltella) perniciosi (Tower) México por Noyes (2012), se han registrado 29 (Aphelinidae) y Comperiella bifasciata Howard especies de las cuales 24 son afelínidos (Cuadro (Encyrtidae), así como al depredador Chilocorus 1) y menciona la presencia de A. lingnanensis en sp. (Coccinellidae). Otras especies de afelínidos los estados de Chihuahua, Morelos, Nuevo León, introducidos en México contra esta escama fue Sinaloa, Sonora y Tamaulipas; mientras que la de A. chrysomphali (Jiménez y Smith, 1958; Jimé- A. melinus en Baja California y Sonora (Myartseva nez, 1961; 1999; Coronado Padilla, 1965) y Aphytis y Ruíz, 2000; Myartseva et al., 2010). melinus DeBach (Fu, 1993). En 1968, en California, E.U.A., poco después De acuerdo con Rosen y DeBach (1978), A. de la introducción de los parasitoides de la ERC, lingnanensis fue introducida accidentalmente en A. lingnanensis era la especie dominante en las Texas, posiblemente vía México, desde el orien- áreas costeras de este estado y donde En. per- te, incluso antes de que esta fuera introducida niciosi era la especie complementaria en la re- en California, E.U.A., desde el sureste de China gulación de la ERC, mientras que en las áreas y Formosa, entre 1947 y 1948. Los parasitoides interiores A. melinus era la especie de parasitoide A. chrysomphali, A. lingnanensis, En. perniciosi y dominante, y C. bifasciata era la especie com- C. bifasciata, fueron liberados en Chiapas, Chi- plementaria en el control de esta escama (De- huahua, Colima, Guerrero, Jalisco, Michoacán, Bach et al., 1971).

298 Casos de control biológico Biología de Aphytis lingnanensis un promedio de 24-67 descendientes, además es capaz de destruir un promedio de 31-112 esca- Es una especie biparental, arrenotoka y ectopa- mas mediante oviposición, depredación y muti- rasítica de la ERC, aunque también puede atacar lación del huésped (Abdelraham, 1974b; Rosen y al menos a 36 especies de escamas, incluyendo DeBach, 1978). Aphytis melinus es una especie la escama rosa de laurel Aspidiotus nerii Bouché que se adapta muy bien a climas cálidos extre- y a los machos de la escama roja de Florida Ch. mos, por lo que no afecta su fertilidad (Abdelrah- aonidum (Rosen y DeBach, 1978). El ciclo de vida man, 1974a; b). Esta especie de parasitoide llegó desde huevo hasta adulto es de 15 días a 26.7 °C a desplazar a A. lingnanensis de los márgenes in- y de 13 días a 32 °C; el desarrollo larvario sucede teriores y de los valles costeros del sureste de Ca- de 4 a 5 días, la prepupa de 1 a 1.5 días y el de lifornia en Estados Unidos. (DeBach et al., 1971). pupa de 5 a 6 días. La longevidad de las hembras es de 10 a 25 días. Las hembras llegan a producir ESCAMA ROJA DE FLORIDA, hasta 57 huevos a 27 °C y 60% de HR, y tienen el Chrysomphalus aonidum hábito de alimentarse del huésped destruyendo o mutilando un promedio de 46 individuos de la ERC Origen y distribución (DeBach y Sisojevic, 1960). A. lingnanensis fue in- La ERF es originaria del este de Asia, tiene una amplia troducida en California, E.U.A., del sureste de China distribución en regiones tropicales y subtropicales en 1947 (Rosen y DeBach, 1978), y fue desplazan- de América del Norte y Sur, África, el Mediterráneo, do subsecuentemente a A. chrysomphali en las Asia, islas del Pacífico y Australia (Rosen y DeBach, áreas interiores e intermedias del estado. En 1959, 1978; Ben, 2001; CABI, 2005). Llegó a ser una plaga A. chrysomphali fue casi eliminada de todo el su- importante en cítricos en Australia, Brasil, Egipto, reste de California, exceptuando algunas áreas de Estados Unidos (Florida), Israel, Líbano y México la costa, por lo que A. lingnanensis llegó a ser la (Ebeling, 1959), hasta antes de la introducción de especie dominante de la ERC (DeBach y Sundby, alguno de sus enemigos naturales, como el ecto- 1963; DeBach, 1966), aunque nunca llegó a con- parasitoide Aphytis holoxanthus (DeBach) y el en- trolar efectivamente a esta escama en las áreas doparasitoide Pteroptrix (=Casca) smithi Compere interiores de California, debido a su clima extre- (DeBach et al., 1971; Smith y Peña, 2002). Esta es- mo: bajas temperaturas durante el invierno y muy cama es de hábitos polífagos (Gill, 1997b), en Cen- altas en el verano (Rosen y DeBach, 1978). troamérica ha dañado plantaciones de plátano y en Filipinas a la palma de coco (Rosen y DeBach, Biología de Aphytis melinus 1978). En Texas, E.U.A., Ch. aonidum ha causado pérdidas de alrededor de 3.85 millones de dólares Esta especie es biparental, arrenotoka y ectopa- (Anonymous, 1977). rasítica; ataca al menos a 22 especies entre las que La ERF generalmente ataca a las hojas y pue- se encuentran la ERC, la escama amarilla Aonidiella de causar defoliación, pero en altas poblaciones citrina (Coquillett), Chrysomphalus dictyospermi llega a infestar frutos y provoca la caída de estos Morgan y el áfido Aphis nerii Boyer de Fonsco- (Rosen y DeBach, 1978). Algunos árboles llegan lombe (DeBach, 1957; DeBach y Argyriou, 1967). a ser completamente defoliados, lo que resulta Es originaria de la India y Pakistán, e introducida en la pérdida de su vitalidad y productividad (Ji- a California, E.U.A., durante 1956 y 1957 (DeBach, ménez y Smith, 1958). En los cítricos de Florida, 1959; DeBach et al., 1971). A. melinus puede ovi- E.U.A., la hembra de la ERF puede producir hasta positar en ambos lados, ventrales y dorsales, del 102 caminantes durante un promedio de 42 días, cuerpo de la ERC y es de hábitos gregarios (Kfir y aunque la longevidad de estas en el verano es de Podoler, 1983). El ciclo de vida se completa en un alrededor de 100 días. El ciclo de vida desde ninfa periodo de 12 a 13 días a 26.7 °C y 50% de HR; su uno (caminante), hasta que la hembra resultante tiempo de vida es de 26 días. La hembra produce produce una nueva ninfa uno, es menor a los 60

Escamas (Hemiptera: Diaspididae; Coccidae) en cítricos 299 días (Mathis, 1941). En Florida y California, E.U.A., En 1960 se introdujo A. holoxanthus en Mé- la ERF puede tener desde cinco hasta seis genera- xico desde Riverside, California, E.U.A., especie ciones al año (Ebeling, 1959; Gill, 1997b). originaria del sur de China, la cual se logró esta- En México, la ERF se convirtió en la plaga más blecer exitosamente en las regiones citrícolas de seria de los cítricos alrededor de 1955, poco des- Guaymas, Sonora, y General Terán, Nuevo León. pués del control biológico exitoso de la mosca En Guaymas logró controlar adecuadamente las prieta de los cítricos, a principios de la década de altas infestaciones de la ERF (Maltby et al., 1968; 1950. Esto se observó particularmente en la región Rosen y DeBach, 1978), por lo que desde ese lugar de Guaymas, Sonora, donde las temperaturas, al se enviaron colonias de este parasitoide a otras no ser tan extremas, favorecieron la presencia y áreas citrícolas del país como Guerrero, More- desarrollo de altas densidades poblacionales de la los, Oaxaca y Yucatán, con excelentes resultados escama (Maltby et al., 1968). sobre el control de esta escama (Jiménez, 1963; 1967). En General Terán, Nuevo León, fue sorpre- Especies de enemigos naturales in- sivo que este parasitoide se lograra establecer en troducidos a México enero de 1961, a pesar de las bajas temperaturas que prevalecieron en la región, ya que a finales de Uno de los primeros enemigos naturales que ese año se recuperaron poblaciones a partir de los se introdujeron en México para el control de la altos niveles de parasitismo de la ERF. En 1965, el éxito del control biológico de la escama roja ya ERF, fue el parasitoide Pseudhomalopoda prima Girault, desde Florida, E.U.A.; sin embargo, es- era evidente en todas las regiones donde se había te fue poco efectivo, ya que era atacado por el liberado a A. holoxanthus (Maltby et al., 1968). hiperparasitoide Marietta sp. (Jiménez, 1967). De Noyes (2012) señala que esta escama sirve acuerdo con Jiménez y Smith (1958), fue hasta como huésped de alrededor de 49 especies de 1956 que se importó a Pteroptrix smithi (Com- parasitoides, la mayoría de ellos son Aphelinidae pere) desde Hong Kong; durante este tiempo P. (35 especies) y Encyrtidae (9 especies). En México smithi fue considerado potencialmente efectivo se tiene un registro de la presencia de al menos 18 de estas especies, de las cuales 14 son afelínidos. para el control biológico de la ERF. Adicionalmen- te, se liberó a A. lingnanensis en cítricos del es- Recientemente, se han registrado varias especies tado de Morelos y a Encarsia aurantii (Howard), de enemigos naturales de la ERF en cítricos de Ta- introducida entre 1949 y 1950, la cual también se maulipas, como los parasitoides A. holoxanthus y P. prima, además de los depredadores C. cacti (L.) ha recolectado de la ERC (Myartseva y Ruíz, 2000; Myartseva et al., 2008). y Scymnus sp. (Coccinellidae) (Ruíz et al., 1998; Ruíz et al., 2006). Después del éxito que tuvo el control de la ERF en Israel con A. holoxanthus, tres años después Otro enemigo natural de la ERF en México, que de su introducción desde Hong Kong entre 1956 ha sido detectado en altas poblaciones y con dis- y 1957 (Rosen y DeBach, 1978; Steinberg et al., tribución en casi toda la República Mexicana, es el 1986), se envió a otras áreas citrícolas del mundo depredador Chilocorus cacti (Jíménez, 1963); sin como Líbano, Florida, E.U.A., y Sudamérica, donde embargo, según Jiménez (1967), este no es capaz fue responsable del éxito en el control biológico de regular efectivamente a la ERF. de la ERF (DeBach et al., 1971). Aphytis holoxan- thus llegó a ser el parasitoide dominante de la ERF Biología de Aphytis holoxanthus en todo Israel y desplazó a A. chrysomphali de la población de la plaga (Rosen y DeBach, 1978). En Es una especie arrenotoka, solitaria o gregaria y este país, A. holoxanthus fue inicialmente con- ectoparasítica que tiene cierta preferencia por la fundida con A. lingnanensis, por lo que retrasó su ERF, aunque se ha reportado sobre otras especies uso y distribución en otros países (DeBach, 1960; de diaspídidos como son la ERC y 9 especies más. Maltby et al., 1968).

300 Casos de control biológico En la ERF, A. holoxanthus puede parasitar a ca- mos, ya que algunas escamas quedan fuera del si todos sus estados de desarrollo, excepto a los alcance de los parasitoides. Esta especie se puede caminantes. En condiciones de laboratorio, una encontrar tanto en frutos, hojas y ramas, prefi- hembra puede producir en Aspidiotus nerii, cria- riendo las zonas con mayor sombra, por lo que da sobre limones, una progenie promedio de 34 es común encontrarlas en la parte media de los parasitoides. El ciclo de vida desde huevo hasta árboles. En grandes infestaciones puede ocasio- adulto, a temperaturas de 26.7 a 32.2 °C, se com- nar la caída de hojas, e incluso muerte de ramas. pleta en 14 días (DeBach, 1960). El daño es más serio en huertos maduros, donde el follaje es denso, y menos dañino en huertos jó- ESCAMA PÚRPURA, venes, donde el follaje de los árboles es menos Lepidosaphes beckii abundante y no se tocan entre ellos.

Origen y distribución Especies de enemigos naturales La escama púrpura tiene su origen en Asia, pe- introducidas a México ro actualmente se encuentra ampliamente dis- tribuida en todas las áreas citrícolas del mundo Se identifican alrededor de 41 especies de parasi- (CABI, 2005). En México, Jiménez (1958) señala la toides (Noyes, 2012), la mayoría de ellos de la fami- presencia de esta escama en el norte y oeste de lia Aphelinidae (32 especies), seguido de Encyrtidae México, así como en Chiapas y Veracruz; también con cinco especies, y finalmente dos especies de se ha reportado en los estados de Nuevo León, Mymaridae y dos de , aunque de esta Tamaulipas y Tabasco (López et al., 2008). Aun- última familia la mayoría de sus representantes son que llegó a ser una plaga importante en cítricos, hiperparasitoides. En México se tienen registradas actualmente se encuentra regulada por un com- 20 especies de parasitoides de la escama púrpura plejo de enemigos naturales. (Cuadro 1), aunque no todas las especies se han Esta escama también es conocida como «es- recolectado directamente sobre esta escama. cama coma», debido a su peculiar morfología; Aphytis lepidosaphes Compere es el parasi- prefiere como hospederos a los cítricos, aunque toide más utilizado en programas de control bio- también se ha reportado en mango y plátano. lógico de la escama púrpura. Este parasitoide fue Es una especie ovípara, con al menos dos gene- introducido en 1948 desde Hong Kong a California raciones al año, usualmente de 2 a 4 (Smirno¯, (Hu¯aker y Messenger, 1976). Después de su esta- 1960; Bénassy et al., 1975), y llega a reproducirse blecimiento en California, las poblaciones de esta de manera sexual o partenogenética; no obstan- avispa fueron llevadas a otras regiones del mundo te, Claps (1987) reportó cinco generaciones en como Brasil, Chile, Chipre, España, Grecia, Méxi- Argentina a nivel de laboratorio. Las hembras so- co, Perú y Sudáfrica con buenos resultados. Por lo tienen tres estadios, mientras que los machos ejemplo, en Valencia, España, Carrero (1980) se- pasan por cinco. De acuerdo con Hafez y Salama ñala niveles de parasitismo de entre el 90 y el 95% (1970), el ciclo de vida se completa en 20 días a 27 en algunos cultivos de naranja; esto sucedió des- °C, teniendo una temperatura umbral de desarro- pués de introducir a este parasitoide en Francia, en llo de 8 °C y requiere de 1,104 días para completar 1976. DeBach y Rosen (1991) reportan que la intro- su desarrollo. La hembra pone entre 40 y 80 hue- ducción de este parasitoide ha generado resulta- vos de los que emergen las ninfas del primer es- dos en el control de la escama púrpura en Estados tadio, que son ambulatorias y se fijan cerca de la Unidos (Texas), Grecia y México; y controles par- madre para continuar con su desarrollo. Lo ante- ciales en Brasil, Chile y Perú. En Chile se menciona rior permite que se formen pequeñas colonias de que los principales reguladores de las poblaciones escamas superpuestas que pueden favorecer la de la escama púrpura en cítricos son el parasitoide localización por los parasitoides, aunque en altas A. lepidosaphes y el coccinélido Coccidophilus ci- concentraciones no se identifican altos parasitis- tricola Brèthes (Ripa y Rodríguez, 1999).

Escamas (Hemiptera: Diaspididae; Coccidae) en cítricos 301 Otros parasitoides con un gran potencial en por la aplicación de insecticidas sintéticos, gene- el control de la escama púrpura son A. melinus, ralmente es alcanzada por enemigos naturales A. holoxanthus y A. chrysomphali, aunque estos que logran la disminución de sus poblaciones en han sido introducidos para el control de otras poco tiempo. escamas en cítricos; la primera para el control de A. aurantii y las otras para el control de Ch. Biología de Aphytis lepidosaphes aonidum; sin embargo, en ciertas circunstancias juegan un papel importante en el control de la La biología de esta especie está ampliamente escama púrpura. documentada en el trabajo de DeBach y Landi En México, Jiménez (1958) señala que en 1954 (1961). Es un ectoparasitoide gregario que bajo se introdujeron desde California, E.U.A., 1,814 pa- condiciones de laboratorio a 26.7 °C comple- rasitoides de la especie A. lepidosaphes en los es- ta su desarrollo en 17 días; la vida del adulto en tados de Colima (600 ejemplares), Puebla (100), presencia de miel y agua es de 11 días. La tasa San Luis Potosí (30) y Veracruz (1,084 ejemplares). de reproducción es de 32 huevos por hembra y En 1955 se reportó el establecimiento de esta es- prácticamente la relación sexual es 1:1. Las hem- pecie, y en 1956 se hizo una segunda introducción bras prefieren las ninfas de 2° y 3er estadio. Los con material traído de Texas, E.U.A., liberándose huevos son depositados debajo de la escama, y 3,800 ejemplares; en esa ocasión se realizaron las es frecuente la emergencia de los adultos por la liberaciones en Colima (800 ejemplares), Chiapas parte dorsal del huésped, aunque también es po- (1,000), Nayarit (1,000), Tamaulipas (300) y Vera- sible la emergencia por debajo de este. Además, cruz (700). Del material ya establecido se realiza- este parasitoide tiene la capacidad de alimentarse ron colectas y liberaciones en otras localidades, de las escamas, por lo que gran parte del control e incluso en 1958 se enviaron 1,874 ejemplares a que presta es más como depredador que como Quito, Ecuador. En un trabajo posterior, Jiménez parasitoide (Jiménez, 1958). (1958) señala que esta escama es atacada de ma- nera natural por una serie de parasitoides del gé- ESCAMA BLANDA VERDE, nero Prospaltella (hoy sinonimizadas en el género Coccus viridis Encarsia), pero en bajos niveles de control, por lo que se justifica la introducción desde California, Origen y distribución E.U.A., de A. lepidosaphes, tanto en las zonas ci- Esta especie también es conocida como escama trícolas del pacífico como del golfo. verde del cafeto, escama verde de los cítricos o Bartlett (1978) señala que antes de la intro- simplemente como escama verde. Es una especie ducción de este parasitoide en México, la escama cosmopolita, aunque Dekle y Fasulo (2012) seña- púrpura era una de las principales plagas en cítri- lan que probablemente esta planta es originaria cos de las regiones subtropicales húmedas, y que de Brasil, en la actualidad su distribución abarca después de las liberaciones hechas entre 1955 y todos los continentes. Tiene una amplia gama de 1958 esta plaga estaba bajo control en las zonas hospederos pertenecientes a especies vegetales, donde se realizaron las liberaciones, aunque el aunque los principales son los cítricos; también se control no era total en todas las áreas. En 1962 encuentra asociada al café, mango, cacao y gua- Maltby et al. (1968) señalan que la escama púrpura yaba. Se encuentra en casi todas las partes de las dejó de ser un problema fitosanitario importante plantas, incluyendo hojas, ramas y frutos. En Mé- en todas las áreas, ya que el control biológico era xico fue reportada en Chiapas y Colima por Mi- exitoso en todo el país. Hoy en día la presencia ller (1996); y en Tamaulipas por Myartseva y Ruíz de esta escama ya no es recurrente, y el tamaño de (2011), aunque raramente se obtiene de cítricos, sus poblaciones ya no implican un riesgo al cul- se ha colectado en otros árboles frutales y orna- tivo, ya que cuando llega a presentarse, debido a mentales incluyendo café. la eliminación de sus parasitoides y depredadores

302 Casos de control biológico Biología la escama, pero no se dan más detalles (Water- house y Sand, 2001). La biología de esta especie fue estudiada por La literatura sobre enemigos naturales de la Fredrick (1943), de donde se desprenden las si- escama verde en cítricos es relativamente es- guientes notas. Es una especie partenogenética y casa, además, la mayoría de los trabajos se han ovípara cuyo ciclo de vida se cumple entre 50 y realizado en cafetales. Por ejemplo, Fagundes 70 días en condiciones de campo (sur de Flori- (2009) señala para Brasil niveles de mortalidad da, E.U.A.). Las hembras poseen 3 estadios ninfa- natural de la escama verde superiores al 90% les y llegan a producir más de 500 huevos, estos en campos de café, donde los depredadores se mantienen debajo del cuerpo de la hembra, Cycloneda sanguinea (L.), A. luteipes y Scymnus mientras que los caminantes (primer estadio nin- sp., contribuyen con el 18 al 29% de mortalidad, fal) permanecen debajo de la hembra por algunos mientras que los parasitoides (no identificados días hasta que abandonan a la madre para ins- en este estudio) del 25 al 32%. Sin embargo, se talarse en alguna parte de la planta, preferente- ha demostrado que estos niveles pueden verse mente en el envés de las hojas, o en partes poco mermados cuando algunas especies de hormigas iluminadas de esta. protegen las colonias de estas escamas (Hank y Sadof, 1990). Enemigos Naturales Se reconocen al menos 63 especies de para- sitoides asociados a esta escama (Noyes, 2012), y A diferencia de las escamas armadas (Diaspididae), al menos 21 especies de depredadores, incluyen- las escamas suaves (Coccidae) tienen una cubier- do algunos coccinélidos generalistas como son ta blanda que las hace más susceptibles al ataque C. cacti, C. montrouzieri y Azya spp. (CABI, 2005). de depredadores y parasitoides. Barlett (1978), en Los parasitoides más abundantes pertenecen a la su capítulo de Coccidae, que forma parte de la familia Aphelinidae (21 especies) y Encyrtidae (31 revisión mundial sobre parasitoides y depreda- especies). En México se tienen reportes de al me- dores de artrópodos plaga y maleza, editada por nos 19 especies, la mayoría de ellos de la familia Clausen (1978), señala que al momento de su Encyrtidae (10) y Aphelinidae (7). publicación no se habían realizado esfuerzos im- El encírtido Anicetus annulatus Timberlake, portantes en el control biológico de C. viridis. No ubicado en regiones subtropicales, prefiere ata- obstante, indica la introducción a Hawaii de los car a C. hesperidum, mientras que en las tropi- coccinélidos Azya luteipes Mulsant, en 1908, des- cales puede parasitar a C. viridis. En México se de México, y Coelophora atrolineata Fairm desde ha colectado en el estado de Nuevo León (Tr- Fiji, sin reportes de su establecimiento. En Puerto japitzin y Ruíz, 2009). El afelínido Coccophagus Rico se introdujeron dos especies de parasitoides scutellaris (Dalman) y el encírtido Metaphycus de Brasil, Coccophagus caridei (Brèthes), Cocco- pulvinariae (Howard), fueron obtenidos de C. vi- phagus fallax Compere y el coccinélido Azya sp., ridis (Myartseva y Ruíz, 2011). También es común sin lograr su establecimiento. Finalmente, señala la encontrar, especialmente en cafetales y cítricos, introducción a las Bermudas de dos coccinélidos depredadores como Azya orbigera Mulsant ali- A. luteipes y C. cacti, así como una serie de para- mentándose de esta escama; aunque con fre- sitoides, sin lograr su establecimiento. En Australia cuencia hay hormigas cuidando las colonias de se introdujeron el encírtido Diversinervus nr. stra- la escama, las larvas de este coccinélido presen- mineus Compere, el coccinélido Cryptolaemus tan secreciones algodonosas que evitan que las montrouzieri Mulsant y el hongo entomopató- hormigas lo ataquen. geno Lecanicillium (=Verticillium) lecanii (Zim- Hasta la fecha no se conocen programas de mermann) Zare y Gams, para el control de esta introducción deliberada de enemigos naturales escama. En 1999, se señaló que el parasitoide es para el control de la escama verde en México. el que mejores prospectos tiene en el control de Sin embargo, Bernal et al. (2001) señalan que C.

Escamas (Hemiptera: Diaspididae; Coccidae) en cítricos 303 lycimnia es un parasitoide común de la escama xico, donde consistentemente es el parasitoide suave café, y con una amplia distribución en Mé- más recuperado de dichas escamas en cítricos.

Cuadro 1. Parasitoides de las escamas en cítricos Aonidiella aurantii, Chrysomphalus aonidum, Lepidosaphes beckii y Coccus viridis, presentes en México.

Especie Notas sobre biología y huéspedes Referencia

Insecta Hymenoptrera Aphelinidae

Aphytis chilensis Howard Polífaga con al menos 27 huéspedes, entre Myartseva, 2004a ellos: Chrysomphalus aonidum

A. chrysomphali (Mercet) Polífaga con al menos 59 huéspedes, entre Jiménez y Smith, 1958; ellos: Aonidiella aurantii, Chrysomphalus Myartseva, 2004a; Myartseva aonidum y Lepidosaphes beckii et al., 2010

A. comperei DeBach & Rosen Oligófaga con al menos 7 huéspedes, entre Rosen y DeBach, 1979; ellos: A. aurantii y C. aonidum Myartseva et al., 2010

A. diaspidis (Howard) Polífaga con al menos 60 huéspedes, entre Myartseva, 2007a; Rosen y ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii DeBach, 1979

A. hispanicus (Mercet) Polífaga con al menos 25 huéspedes, entre Rosen y DeBach, 1979; ellos: A. aurantii y L. beckii Myartseva, 2004a

A. holoxanthus DeBach Oligófaga con 12 huéspedes diaspídidos, Jiménez, 1967; Maltby et al., entre ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii 1968; Myartseva et al., 2007b

A. lepidosaphes Compere Oligófaga con 7 huéspedes diaspídidos, Maltby et al., 1968; Myartseva entre ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii et al., 2010

A. lingnanensis Compere Polífaga con 36 huéspedes diaspídidos, entre Rosen y DeBach, 1979; Woolley ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii et al., 1994; Myartseva, 2004a

A. maculicornis (Masi) Polífaga con al menos 20 huéspedes, entre Rosen y DeBach, 1979 ellos: A. aurantii y L. beckii

A. melinus DeBach Polífaga con al menos 22 huéspedes, entre Rosen y DeBach, 1979; Fu, 1993 ellos: A. aurantii

A. mytilaspidis (Le Baron) Polífaga con al menos 83 huéspedes, entre Myartseva, 2004a ellos: A. aurantii y L. beckii

A. pinnaspidis Rosen & DeBach Oligófaga con 3 huéspedes diaspídidos, Rosen y DeBach, 1979; entre ellos: A. aurantii y C. aonidum Myartseva et al., 2010

A. proclia (Walker) Polífaga con al menos 65 huéspedes, entre Rosen y DeBach, 1979; ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii Myartseva y Ruíz, 2000

Coccophagus mexicensis Girault Especie solo colectada en dos huéspedes: Myartseva, 2004b; Myartseva, Coccus viridis y Saissetia oleae 2006b

C. lycimnia (Walker) Polífaga con al menos 133 huéspedes, entre Myartseva, 2004b; Myartseva, ellos: A. aurantii, L. beckii y C. viridis 2006a; Myartseva, 2006b; Gaona et al., 2006

304 Casos de control biológico Continuación...

Especie Notas sobre biología y huéspedes Referencia

C. ochraceus Howard Oligófaga con 11 huéspedes cocoideos, entre Myartseva, 2004b; ellos: C. viridis Myartseva, 2006b

C. pulvinariae Compere Polífaga con al menos 26 huéspedes, entre Myartseva, 2006a; ellos: C. viridis Myartseva, 2006b

C. rusti Compere Oligófaga con 9 huéspedes cocoideos, entre Myartseva y Coronado, 2003; ellos: C. viridis Myartseva, 2006b

C. scutellaris (Dalman) Polífaga con al menos 50 huéspedes, entre Myartseva, 2004b; Myartseva, ellos: A. aurantii y C. viridis 2006a; Myartseva, 2006b

Encarsia aurantii (Howard) Polífaga con al menos 59 huéspedes, entre Myartseva y Evans, 2008; ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii Myartseva y González, 2008

En. brimblecombei (Girault) Oligófaga con 11 huéspedes diaspídidos, Myartseva y Evans, 2008 entre ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii

En. citrina (Craw) Polífaga con al menos 152 huéspedes, entre Myartseva y Evans, 2008 ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii

En. clypealis (Silvestri) Principalmente parasitoide de 5 especies Flanders, 1969; Nguyen y de Aleyrodidae en cítricos; también es Sailer, 1987; Myartseva y registrada sobre L. beckii Evans, 2008

En. juanae Myartseva & Evans Solo conocida en México sobre A. aurantii y Myartseva y Evans, 2008 Hemiberlesia sp.

En. lounsburyi (Berlese & Paoli) Polífaga con al menos 44 huéspedes, entre Myartseva y Evans, 2008 ellos: A. aurantii, C. aonidum y L. beckii

En. perniciosi (Tower) Oligófaga sobre 13 huéspedes diaspídidos, Myartseva y Evans, 2008 entre ellos: A. aurantii

En. smithi (Silvestri) Principalmente parasitoide de 6 especies Nguyen y Sailer, 1987; de Aleyrodidae, aunque también se ha Myartseva et al., 2000; reportado sobre A. aurantii Myartseva, 2005; Myartseva y Evans, 2008

En. subelongata Myartseva & Evans Solo conocida de México sobre dos especies Myartseva y Evans, 2008 de diaspídidos, incluyendo A. aurantii

En. variegata Howard Polífaga con al menos 18 huéspedes, la Myartseva, 2007b; Myartseva et mayoría de ellos Aleyrodidae (14) y algunas al., 2007a; Myartseva y Evans, escamas, entre ellas: L. beckii 2008; Myartseva y González, 2008

Marietta mexicana (Howard) Polífaga con al menos 26 huéspedes, entre Howard, 1895; Myartseva y ellos: C. viridis Ruíz, 2001

M. picta Huang & Polaszek Polífaga con al menos 42 huéspedes, entre Hayat, 1986; Myartseva y ellos: C. aonidum Ruíz, 2001

Pteroptrix smithi (Compere) Solo conocido en 3 huéspedes diaspídidos, De Santis, 1979 entre ellos: A. aurantii y C. aonidum

Escamas (Hemiptera: Diaspididae; Coccidae) en cítricos 305 Continuación...

Especie Notas sobre biología y huéspedes Referencia

Encyrtidae

Anicetus annulatus Timberlake Polífaga con al menos 20 huéspedes, entre Trjapitzin y Ruíz, 2000; ellos: C. viridis Trjapitzin y Ruíz, 2009

Comperiella bifasciata Howard Polífaga con al menos 33 huéspedes, entre De Santis, 1979; ellos: A. aurantii y C. aonidum Noyes y Hayat, 1994

Encyrtus aurantii (Geo¯roy) Polífaga con al menos 27 huéspedes, entre Trjapitzin y Myartseva, 2004 ellos: C. viridis

Leptomastidea abnormis (Girault) Polífaga con al menos 25 huéspedes, entre Noyes y Hayat, 1994; Noyes, ellos: C. viridis 2000

Metaphycus flavus (Howard) Polífaga con al menos 53 huéspedes, entre Trjapitzin et al., 2004; ellos: C. aonidum, L. beckii y C. viridis Myartseva y Ruíz, 2005

M. helvolus (Compere) Polífaga con al menos 37 huéspedes, entre Myartseva y Ruíz, 2005 ellos: A. aurantii y C. viridis

M. luteolus (Timberlake) Oiligófago con al menos 13 huéspedes Myartseva y Ruíz, 2005 cocoideos, entre ellos: C. viridis

M. pulvinariae (Howard) Polífaga con al menos 24 huéspedes, entre Myartseva y Ruíz, 2005; ellos: C. viridis Myartseva y Ruíz, 2011

M. stanleyi Compere Polífaga con al menos 23 huéspedes, entre Myartseva y Ruíz, 2005 ellos: C. viridis

Microterys nietneri (Motschulsky) Polífaga con al menos 41 huéspedes, entre Trjapitzin y Ruíz,2000 ellos: C. viridis

Prochiloneurus dactylopii (Howard) Oligófaga con 13 huéspedes, principalmente Noyes y Hayat, 1994 de pseudocóccidos (10), también reportado de C. viridis

Pseudhomalopoda prima Girault Oligófago sobre 6 huéspedes, entre ellos: Gaona et al., 2006 A. aurantii, C. aonidum y L. beckii

Mymaridae

Alaptus globosicornis Girault Conocido solo en tres especies de De Santis, 1983 psocópteros y el diaspídido L. beckii

Pteromalidae

Scutellista caerulea (Fonscolombe) Polífaga con al menos 28 huéspedes entre De Santis, 1989 ellos: C. viridis

Signiphoridae

Signiphora aleyrodis Ashmead Oligófaga con 12 huéspedes, entre ellos: Myartseva et al., 2007b C. aonidum

S. fasciata Girault Oligófaga con 6 huéspedes, entre ellos: Girault, 1913 C. viridis

306 Casos de control biológico Continuación...

Especie Notas sobre biología y huéspedes Referencia

S. flavella Girault Oligófaga con 5 huéspedes, entre ellos: Girault, 1913 A. aurantii

S. flavopalliata Ashmead Oligófaga con al menos 16 huéspedes, entre De Santis, 1979 ellos: A. aurantii y L. beckii

CONSIDERACIONES GENERALES LITERATURA CITADA

En México son pocos los casos de problemas fito- Abdelrahman, I. (1974a). The e¯ect of extreme temperatures on Califor- sanitarios causados por escamas armadas debido, nia Red Scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Hemiptera: Diaspididae), and its natural enemies. Australian Journal of Zoology 22, 203-212. entre varias causas, a la oportuna y acertada intro- Abdelrahman, I. (1974b). Growth, development and innate capacity for ducción de enemigos naturales, principalmente increase in Aphytis chrysophali Mercet and A. melinus DeBach, de especies de avispas parasitoides, así como a la parasites of the California Red Scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (He- miptera: Diaspididae), in relation to temperature. Australian Journal acción de especies nativas. Tanto en cítricos como of Zoology, 22, 213-230. en otros frutales, como el aguacate en México, no Alvarado, F. E., y González, A. (1990). Taxonomía de las especies de hay programas de control químico bien estable- Aphytis Howard (Hymenoptera: Aphelinidae) y otros géneros en el área citrícola de Nuevo León. Biotam, 2(3), 42-51. cidos dirigidos al control de las diversas especies Anonymous. (1977). Scale insects on fruit trees. Ministry of Agriculture, de insectos escamas, ya que frecuentemente es- Fisherias and Food, Advisory Leaflet No. 88. 7 p. tán reguladas por varias especies de parasitoides Bartlett, B. R. (1978). Coccidae. In: C. P. Clausen (Ed.), Introduced parasi- toids and predators of pest and weeds: A world review. de los géneros Aphytis, Cocophagoides y Encar- United States Department of Agriculture, Agriculture Research Ser- sia. Sin embargo, en algunas regiones productoras vice, Agriculture Handbook No. 480, 57-74. de cítricos, ha sido necesario implementar pro- Ben-Dov, Y. (2001). ScaleNet, Diaspididae. Obtenido de. http://www.sel. barc.usda.gov/scalecgi/valname.exe? Family=Diaspididae. gramas de control biológico por aumento, como Ben-Dov, Y., Miller, D. R., y Gibson, G. A. P. (2001). ScaleNet, Life Histories. en los huertos de naranjo de Sonora, donde los Obtenido de http//www. sel.barc.usda.gob/scalenet/lifehist.htm. productores adquieren y liberan masivamente A. Bénassy, C., Franco, E., y Onillon, J. C. (1975). Utilisation en France D’Aphytis lepidosaphes Comp. (Chalcidien, Aphelinidae), parasite melinus de insectarios comerciales, con lo que specifique de la cochenille virgule des Citrus (Lepidosaphes beckii pueden regular efectivamente las poblaciones de la Newm.). 1. Evolution de la cochenille. Fruits, 30, 185-189. escama roja de California A. aurantii, además de Bernal, J. S., Morse, J. G., Luck, R. F., y Drury, M. S. (2001). Seasonal and scale size relationships between citricola scale (Homoptera: Coc- reducir la dependencia del control químico en el cidae) and its parasitoid complex Hymenoptera: Chalcidoidea) on manejo fitosanitario del cultivo. San Joaquin Valley citrus. Biological Control, 20, 210-221. En otras regiones del país se han presentado CABI. (2005) Crop Protection Compendium. Global Module.. Wallingford, Oxon, UK: CAB International. esporádicamente problemas con escamas debi- Carrero, J. M. (1980). Current status of biological control of citrus scale-in- do a la aplicación de productos químicos de am- sects in Valencia (Spain). Fruits, 35, 625-631. plio espectro para el control de otras plagas, con Caswell, G. H. (1962). Agricultural Entomology in the tropics. London: Edward Arnold. 152 p. lo cual se eliminan enemigos naturales, que son Claps, L. E. (1987). Caracteristicas de ciclo biológico de Cornuaspis beckii el principal factor de regulación poblacional de (Newman, 1896) e Insulaspis gloverii (Packard, 1896) en condicio- estas especies. Lo anterior ha quedado de ma- nes de insectario. CIPRON-Revista de Investigación, 5, 1-4. Clausen, C. P. (1978). Introduced parasitoids and predators of arthropod nifiesto en los últimos años donde, como parte pest and weeds: A world review. Agriculture Handbook No. 480. de la campaña para el control del psílido asiático de United States Department of Agriculture, Agriculture Research Ser- los cítricos Diaphorina citri Kuwayama, la aplica- vice. 545 p. Coronado, R. (1965). Breve historia del uso de enemigos naturales para el ción de insecticidas ha favorecidola presencia de combate de plagas agrícolas en México. Fitófilo, 18(45), 5-10. escamas como un problema fitosanitario que re- Correa, L. A. (1989). Escamas armadas (Homoptera: Diaspididae) de fru- quiere atención. tales. En: H. Bravo, H. González y J. López (Eds.), Plagas de frutales

Escamas (Hemiptera: Diaspididae; Coccidae) en cítricos 307 (pp. 117-135). Colegio de Postgraduados. Montecillo, Estado de Fredrick, J. M. (1943). Some preliminary investigations of the green México, México. 177 p. scale, Coccus viridis (Green), in south Florida. Fla. Entomol., 26, 12- Costilla, M. A., Osores, V. M., y Basco, H. J. (1970) Biología y dando de la co- 15; 25-29. chinella roja Australiana (Aonidiella aurantii Mask.) bajo las condicio- Fu, A. A. (1993). Desarrollo poblacional de la escama roja de California nes de Tucuman. Revista Industrial y Agrícola de Tucumán, 47, 57-65. (Aonidiella aurantii) en cítricos de la Costa de Hermosillo, Sonora. De Santis, L. (1979). Catálogo de los himenópteros calcidoideos de Améri- En: J. Valenzuela y L. Delgado (Eds.), Memorias del XXVIII Congre- ca al sur de los Estados Unidos. Publicación Especial de la Comisión so Nacional de Entomología. Sociedad Mexicana de Entomología de Investigaciones Científicas. Buenos Aires, Argentina. 339 p. y Universidad de las Américas (pp. 272). Cholula, Puebla, México, De Santis, L. (1983). Catálogo de los himenópteros calcidoideos de Amé- mayo de 1993. rica al Sur de los Estados Unidos. Primer Suplemento. Revista Pe- Gaona, G. (2004). Coccoidea (Homoptera) y sus parasitoides de plantas ruana de Entomología, 24, 1-38. ornamentales, frutales y de sombra de Cd. Victoria, Tamaulipas, De Santis, L. (1989). Catálogo de los Himenópteros Calcidoideos (Hyme- México (Tesis Doctorado en Ciencias Agropecuarias). Cd. Victoria, noptera) al sur de los Estados Unidos. Segundo Suplemento. Acta Tamaulipas, México. 126 p. Entomológica Chilena, 15, 9-90. Gaona, G. Ruíz, E., Myartseva, S. N., Trjapitzin, V. A., Mora, A., y Corona- DeBach, P. (1957). New natural enemies of citrus pests imported. Calif. do, J. M. (2006). Hymenopteran parasitoids (Chalcidoidea) of Coc- Citrog., 42, 414-424. coidea (Homoptera) in Ciudad Victoria, Tamaulipas, México. Acta DeBach, P. (1959). New species and strains of Aphytis (Hymenoptera: Zoológica Mexicana (Nueva Serie), 22, 9-16. Eulophidae) parasitic on the California red scale, Aonidiella aurantii Gill, R. J. (1997a). Coccid pests of important crops, 3.3.1. Citrus. In: Y. Ben- (Mask.), in the Orient. Ann. Entomol. Soc. Am., 52, 354-362. Dov y C. J. Hodgson (Eds.), Soft scale insects-their biology, natural DeBach, P. (1960). The importance of to biological con- enemies and control, (vol. 7B) Elsevier Science, B.V (pp. 207-215). 442 p. trol as illustrated by the cryptic history of Aphytis holoxocanthus Gill, R. J. (1997b). The scale insects of California. Part 3. The armored n. sp. (Hymenoptera: Aphelinidae), a parasite of Chrysomphalus scales (Homoptera: Diaspididae). California Department of Food aonidum and Aphytis coheni n. sp., a parasite of Aonidiella aurantii. and Agriculture. Technical Series in Agricultural Biosystematics and Ann. Entomol. Soc. Am., 53(6), 701-705. Plant Pathology. Number 3. 307 p. DeBach, P. (1966). The competitive displacement and coexistence prin- Girault, A. A. (1913). A systematic monograph of the chalcidoid Hyme- ciples. Annu. Rev. Entomol., 11, 183-212. noptera of the family Signiphorinae. Proceedings of the United DeBach, P., y Landi, J. (1961). The introduced purple scale parasite, Aphy- States Natural Museum, 45, 189-233. tis lepidosaphes Compere, and a method of integrating chemical González, H., y Atkinson, T. H. (1984). Coccoideos (Homoptera: Coc- with biological control. Hilgardia, 31, 459-97. coidea) asociados a árboles frutales de la región central de México. DeBach, P., y Rosen, D. (1991). Biological control by natural enemies. Agrociencia, 54, 207-225. Cambridge, UK: Cambridge University Press, 440 p. Hafez, L. M., y Salama, H. S. (1970). Biology of the citrus purple scale, Le- DeBach, P. y Argyriou, L. C. (1967). The colonization and success in Gree- pidosaphes beckii Newm, in Egypt (Hemiptera: Homoptera: Coc- ce of some imported Aphytis spp. (Hym.: Aphelinidae) parasitic on coidea). Bulletin de la Societe Entomologique d’Egypte, 53, 517-532. citrus scale insects (Hom.: Diaspididae). Entomophaga, 12, 325-342. Hanks, L. M., y Sadof, C. S. (1990), The E¯ect of Ants on Nymphal Sur- DeBach, P., Rosen, D., y Kennet, C. E. (1971). Biological control of coccids vivorship of Coccus viridis (Homoptera: Coccidae). Biotrópica, 22, by introduced natural enemies, In: C. B. Hu¯aker (Ed.), Biological 210-213. Control (pp. 165-194). New York: Plenum/Rosetta Edition. Hayat, M. (1986). Notes on some species of Marietta (Hymenoptera: DeBach, P., y Sisojevic, P. (1960). Some e¯ects of temperature and com- Aphelinidae), with a key to World species. Colemania, 2, 1-18. petition and relative abundance of Aphytis lingnanensis and A. Howard, L. O. (1895). Revision of the Aphelininae of North America a chrysomphali (Hymenoptera: Aphelinidae). Ecology, 41(1), 153-160. subfamily of hymenopterous parasites of the family Chalcididae. DeBach, P., y Sundby, R. A. (1963) Competitive displacement between Technical Series, Bureau of Entomology, United States Department ecological homologues. Hilgardia, 34(5), 105-166. of Agriculture, No. 1. 44 p. Dekle, G. W. (1976). Florida armored scale insects. of Florida Howell, J. O., y Williams, M. L. (1976). An annotated key to the families of and neighboring land areas. Florida Department of Agricultural and scale insects (Homoptera: Coccoidea) of America, North of Mexi- Consumer Services. Div. of Plant Industries, 3, 345 p. co, based on characteristics of the adult female. Ann. Entomol. Soc. Dekle, G. W., y Fasulo, T. R. (2012). Green Scale, Coccus viridis (Green) Am., 69, 181-189. (Insecta: Hemiptera: Coccidae). Department of Entomology, Flori- Hu¯aker, C. B., y Messenger, P. S. (1976). Theory and practice of biological da Cooperative Extension Service, Institute of Food and Agricultural control. New York: Academic Press. 788 p. Sciences, University of Florid. Publication #EENY-253. Obtenido de: Jiménez, E. (1958). Aphytis lepidosaphes, un enemigo natural de la esca- https://edis.ifas.ufl.edu/in436. ma púrpura Lepidosaphes beckii (Newm.). Fitófilo, 11, 37-40. Domínguez, R. Y., y Carrillo, J. L. (1976). Lista de insectos de la colección Jiménez, E. (1961). Resumen de los trabajos de control biológico que se entomológica del Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas. efectúan en México para el combate de plagas agrícolas. Fitófilo, Segundo Suplemento. INI. SAG. Folleto Misceláneo No. 29. 245 p. 14(32), 13-14. Ebeling, W. (1959). Subtropical Fruit Pests. University of California Press. Jiménez, E. (1963). Avances y resultados del control biológico en México. 436 p. Fitófilo, 16. 34-45. Fagundes, J. (2009). Fatores de mortalidade natural de Coccus viridis em Jiménez, E. (1967). Comportamiento de Aphythis holoxocanthus DeBach cafeeiro (Magister Scientiae). Exigências do Programa de Pósgradu- en México. Fitófilo, 20(54), 42-48. ação em Entomologia,. Universidade Federal de Viçosa, Brasil. 31 p. Jiménez, E. (1999). 50 años de combate biológico de plagar agrícolas en Ferris, G. F. (1958). Atlas of the Scale Insects of North America. Series II México. 1949-1999. Comisión Nacional de Sanidad Agropecuaria, and III. Diaspididae (Parts II and III). Stanford University Press. 511 p. Dirección General de Sanidad Vegetal. SAGAR, IICA. 55 p. Flanders, S. E. (1969). Herbert D. Smith’s observations on citrus blackfly Jiménez, E., y Smith, H. D. (1958). El empleo de enemigos naturales para parasites in India and Mexico and the correlated circumstances. el control de insectos que constituyen plagas agrícolas en la Repú- Canadian Entomologist, 101(5), 467-480. blica Mexicana. Fitófilo, 11(21), 5-24.

308 Casos de control biológico Kfir, R., y Podoler, H. (1983) E¯ect of temperature and parasite density on Myartseva, S. N., Ruíz, E., y Coronado, J. M. (2000). The Encarsia species- three species of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae), parasitizing parasitoids of whiteflies (Homoptera: Aleyrodidae) in México (Ab- California red scale. Research Popular Ecology, 25, 69-80. stract 1600). Abstracts XXI International Congress of Entomology, Lo, P. L. (2000). Species and abundance of ladybirds (Coleoptera: Cocci- Brazil, August, 2000, 1, 403. nellidae) on citrus orchards in Northland, New Zealand, and a com- Myartseva, S. N., Ruíz, E., y Coronado, J. M. (2007a). A review of para- parison of visual and manual methods of assessment. New Zealand sitoids (Hymenoptera: Chalcidoidea) of Trialeurodes floridensis Entomologist, 23, 61-65. (Hemiptera: Aleyrodidae) with description of a new species from López, J. I., Loera, J., y Rocha, M. A. (2008) Situación actual de los vecto- Mexico. Fla. Entomol., 90(4), 635-642. res y otras plagas de importancia para la citricultura de las américas. Myartseva, S. N., Ruíz, E., y Coronado, J. M. (2007b). Parasitoides (Hy- En Memoria del taller de Diagnóstico y Saneamiento de los Cítricos. menoptera: Chalcidoidea: Aphelinidae) de escamas armadas (He- Martínez de la Torre, Veracruz, México. miptera: Diaspididae) en Tamaulipas, México. En: Memorias del 19º MacGregor, R., y Gutiérrez, O. (1983) Guía de Insectos Nocivos para la Encuentro Nacional de Investigación Científica y Tecnológica del Agricultura en México. México, D.F.: Alhambra Mexicana. 166 p. Golfo de México (pp. 81-85). Maltby, H. L., Jiménez, E., y DeBach, P. (1968). Biological control of ar- Myartseva, S. N., Ruíz, E., y Coronado, J. M. (2008). Encarsia aurantii spe- mored scale insects in Mexico. J. Econ. Entomol., 61, 1086-1088. cies-group (Hymenoptera: Aphelinidae), parasitoids of armored Mathis, W. (1941). Notes on the biology of the Florida red scale. Fla. En- scales (Hemiptera: Diaspididae) in Mexico, with key and description tomol., 24(1), 1-5. of a new species. Zoosystematica Rossica, 17(1), 67-71. Miller, D. R. (1996). Checklist of the scale insects (Coccoidea: Homoptera) Myartseva, S. N., Ruíz, E., y Coronado, J. M. (2010) El género Aphytis of Mexico. Proceedings of the Entomological Society of Washing- Howard (Hymenoptera: Chalcidoidea: Aphelinidae) en México, ton, 98, 68-86. clave de especies y descripción de una nueva especie. Dugesiana, Miller, D. R., y Davidson, J. A. (2005). Armored pests of trees 17(1), 81-94. and shrubs (Hemiptera: Diaspididae). Ithaca and London: Com- Myartseva, S. N., y Coronado, J. M. (2003). Coccophagus rusti Com- stock Publishing Associates, Cornell University Press. 442 p. pere: una especie de Africa en México. Entomología Mexicana, 2, Myartseva, S. N. (2004a). A new species of Aphytis Howard, 1900 (Hyme- 740-744. noptera: Aphelinidae) from Mexico. Folia Entomol. Mex., 43, 155-160. Myartseva, S. N., y Evans, G. A. (2008). Genus Encarsia Förster of Mexico Myartseva, S. N. (2004b). A new species of Coccophagus from Chiapas, (Hymenoptera: Chalcidoidea: Aphelinidae): a revision, key and de- Mexico (Hymenoptera: Chalcidoidea: Aphelinidae). En: K. Rajmo- scription of new species. Serie avispas parasíticas de plagas y otros hana, K. Sudheer, P. Girish y S. Santhosh (Eds.), Perspectives on insectos. Universidad Autónoma de Tamaulipas, Ciudad Victoria, biosystematics and biodiversity. Prof. T.C. Narendran Commemora- Tamaulipas, México. 320 p. tion Volume, Systematic Entomology Research Scholars Association Myartseva, S. N., y González, A. (2008). Description of two new species (SERSA) (pp. 309-313). Kerala, India. of Encarsia Förster (Hymenoptera: Aphelinidae) and new records Myartseva, S. N. (2005). Notes on the species of the genus Encarsia Foers- of species of this genus from Chiapas and Jalisco, México. Acta ter (Hymenoptera: Aphelinidae) introduced to Mexico for biological Zoológica Mexicana (Nueva Serie), 24, 101-114. control of the blackfly Aleurocanthus woglumi Ashby (Homoptera: Nguyen, R., y Sailer, R. I. (1987). Facultative hyperparasitism and sex de- Aleyrodidae), with description of a new species. Zoosystematica termination of Encarsia smithi (Silvestri) (Hymenoptera: Aphelini- Rossica, 14, 147-151. dae). Ann. Entomol. Soc. Am., 80, 713-719. Myartseva, S. N. (2006a). A new species of Coccophagus from Nuevo Noyes, J. S. (2000). Encyrtidae of Costa Rica (Hymenoptera: Chalci- León, México (Hymenoptera: Chalcidoidea: Aphelinidae). Acta doidea), 1. The subfamily Tetracneminae, parasitoids of mealybugs Zoológica Mexicana (Nueva Serie) 22, 95-101. (Homoptera: Pseudococcidae). Memoirs of the American Entomo- Myartseva, S. N. (2006b), Review of Mexican species of Coccophagus logical Institute, 62, 1-355. Westwood, with a key and description of new species (Hymenopte- Noyes, J. S. (2012). Universal Chalcidoidea Database. World Wide Web ra: Chalcidoidea: Aphelinidae). Zoosystematica Rossica 15, 113-130. electronic publication. Obtenido de http://www.nhm.ac.uk/chal- Myartseva, S. N. (2007a). A new species of Encarsia Förster (Hymenop- cidoids. tera: Aphelinidae), parasitoid of Acutaspis agavis (Townsend y Noyes, J. S., y Hayat, M. (1994). Oriental mealybug parasitoids of the Ana- Cockerell) (Homoptera: Diaspididae) from Mexico. Zoosystematica gyrini (Hymenoptera: Encyrtidae). Wallingford, Oxon, UK: CAB In- Rossica, 16(2), 271-273. ternational. pp. 439. Myartseva, S. N. (2007b). Species of genus Encarsia Förster (Hymenopte- Obrycki, J. J., y Kring, T. J. (1998). Predaceous Coccinellidae in biological ra: Aphelinidae)-parasitoids of whiteflies (Hemiptera: Aleyrodidae) control. Annu. Rev. Entomol., 43, 295–321. associated with Psidium guajava L. in Mexico, with key and des- Orphanides, G. M. (1982). Biology of the California red scale Aonidiella cription of new species. Biosystematica, 1, 7-19. aurantii Homoptera Diaspididae and its seasonal availability for pa- Myartseva, S. N., y Ruíz, E. (2000). Annotated checklist of the Aphelinidae rasitization by Aphytis on Cyprus. Bollettino del Laboratorio di Ento- (Hymenoptera: Chalcidoidea) of Mexico. Folia Entomol. Mex., 109, mologia Agraria «Filippo Silvestri», 39, 203-212. 7-33. Ripa, R., y Rodríguez, F. (1999). Plagas de cítricos, sus enemigos naturales Myartseva, S. N., y Ruíz, E. (2001). Mexican species of parasitoid wasps of y manejo. Colección Libros. INIA Nº 3. Santiago, Chile. 151 p. the genus Marietta (Hymenoptera: Aphelinidae). Fla. Entomol., 84, Rosen, D., y DeBach, P. (1978). Diaspididae. In: C. P. Clausen (Eds.), Intro- 293-297. duced parasitoids and predators of arthropod pest and weeds: a world Myartseva, S. N., y Ruíz, E. (2005). Synopsis of species of the genus Me- review (pp. 78-128). Agriculture Handbook No. 480. United States De- taphycus Mercet 1917 of Mexico (Hymenoptera: Encyrtidae) with partment of Agriculture, Agriculture Research Service, 545 p. description of new species. Russian Entomological Journal, 13, Rosen, D., y DeBach, P., (1979) Species of Aphytis of the World (Hyme- 269-276. noptera: Aphelinidae). Series Entomologica, 17, 801p. Myartseva, S. N., y Ruíz, E. (2011). Parasitoides (Hymenoptera: Chalci- Ruíz, E., Coronado, J. M. y Myartseva, S. N. (2006). Situación actual del doidea) de Coccus (Hemiptera: Coccidae) asociados a Citrus en manejo de plagas de los cítricos en Tamaulipas, México. Manejo In- México. Dugesiana 18(1): 65-72. tegrado de Plagas y Agroecología (Costa Rica), 78, 94-100.

Escamas (Hemiptera: Diaspididae; Coccidae) en cítricos 309 Ruíz, E., Coronado, J. M., Hernández, C. L., y Trjapitzin, V. A. (1998) Trjapitzin, V. A., y Ruíz, E. (2000) Ecesis of Encyrtidae (Hymenoptera: Enemigos naturales de las escamas rojas de los cítricos en la zo- Chalcidoidea) into México. Abstracts XXI International Congress of na centro de Tamaulipas, México. En: Memorias del XXI Congreso Entomology, Brazil, August, 2000. p 2. Nacional de Control Biológico. Sociedad Mexicana de Control Bio- Trjapitzin, V. A., y Ruíz, E. (2009). Especies del género Anicetus Howard lógico (pp. 339-341). Rio Bravo, Tamaulipas, México, noviembre de (Hymenoptera: Encyrtidae) del Nuevo Mundo. Acta Zoológica Mex- 1998. icana (n.s.), 25(2), 249-268. Sánchez, A. H. (1989). Escamas blandas (Homoptera: Coccidae) de im- Waite, G. K. (2002). Pests and pollinators of mango. In: E. Peña, J. L. Sharp portancia en frutales. En: H. Bravo, H. González, y J. López (Eds.), y M. Wysoki (Eds.), Tropical Fruit Pests and Pollinators (pp. 103-129). Plagas de frutales (pp. 136-149). Colegio de Postgraduados, Monte- Wallingford, Oxon, UK, CAB International. cillo, Estado de México, México. 177 p. Waterhouse, D. F., y Sand, D. P. A. (2001). Classical biological control of Smirno¯, W. (1960). Lepidosaphes beckii Newm. Parasite of citrus in arthropods in Australia. CSIRO Entomology. Canberra, Australia. Morocco, with a description of a method of study of coccids of the 560 p. family Diaspididae. Morocco Service Recherche Agronomique En- Williams, M. L., y Kosztarab, M. (1972). Morphology and systematics of seign, Cahias Recherche Agronomique, 10, 35-67. the Coccoidea of Virginia. With special reference on their biology Smith, D., y Peña, J. E. (2002). Tropical citrus pests. In: J. E. Peña, J. L. (Homoptera: Coccidae). Virg. Poly. Inst. And State Univ. Res. Div. Sharp y M. Wysoki (Eds.), Tropical Fruit Pests and Pollinators (pp. 57- Bull., 74, 215 p. 101). Wallingford, Oxon, UK: CAB International. Woolley, J. B., Rose, M., y Krauter, P. C. (1994). Morphometric comparisons Steinberg, S., Podoler, H., y DeBach, P. (1986). Biological control of the of Aphytis species in the lingnanensis group (Hymenoptera: Aphe- Florida red scale, Chrysomphalus aonidium, in Israel by two para- linidae). In: D. Rosen (Ed.), Advances in the study of Aphytis (Hyme- site species: current status in the costal plain. Phytoparasitica, 14(3), noptera: Aphelinidae), (pp. 223-244). Intercept Ltd., Andover, UK. 199-204. Wysoki, M., Vander der Berg, M. A., y Ish-Am, G. (2002) Pests and po- Tashiro, H., y Beavers, J. B. (1968). Growth and development of the Cal- llinators of avocado. In: J. E. Peña, J. L. Sharp y M. Wysoki (Eds.), ifornia red scale, Aonidiella aurantii. Ann. Entomol. Soc. Am., 61(4), Tropical Fruit Pests and Pollinators (pp. 223-293). Wallingford, Oxon, 1009-1014. UK: CAB International. Trjapitzin, V. A., Bennett, F. D., Ruíz, E., y Coronado, J. M. (2004). Anno- Yan, I. Y., y Isman, M. B. (1986). Environmental factors limiting emer- tated Check-list of encyrtids (Hymenoptera: Chalcidoidea: Encyrti- gence and longevity of male California red scale, Aonidiella aurantii dae) of Central America, the West Indies and Bermuda. Universidad Homoptera Diaspididae. Environ. Entomol., 15, 971-975. Autónoma de Tamaulipas, Ciudad Victoria, Tamaulipas, México. 205 p. Trjapitzin, V. A., y Myartseva, S. N. (2004). Species of the genus Encyrtus Latreille (Hymenoptera: Encyrtidae) in Mexico, Central America, West Indies and Bermuda. Vedalia, 11, 17-33.

• • • • • •

310 Casos de control biológico