Efeitos Da Introdução De Peixes Ornamentais Não- Nativos Em Bacias Hidrográficas De Minas Gerais

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO E MANEJO DE VIDA SILVESTRE

EFEITOS DA INTRODUÇÃO DE PEIXES ORNAMENTAIS NÃO- NATIVOS EM BACIAS HIDROGRÁFICAS DE MINAS GERAIS

ANDRÉ LINCOLN BARROSO DE MAGALHÃES

BELO HORIZONTE MINAS GERAIS 2010

1 ANDRÉ LINCOLN BARROSO DE MAGALHÃES

EFEITOS DA INTRODUÇÃO DE PEIXES ORNAMENTAIS NÃO- NATIVOS EM BACIAS HIDROGRÁFICAS DE MINAS GERAIS

Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre da Universidade Federal de Minas Gerais como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre

Orientador: Profa. Dra. Claudia Maria Jacobi

BELO HORIZONTE MINAS GERAIS 2010

INSTITUIÇÃO PATROCINADORA

‘an intruder from the waters of a foreign country would have a better chance of seizing on a new place than in the case of terrestrial colonists’ Charles Darwin • On the Origin of Species • 1859

À Viviane, O verdadeiro amor!

4 AGRADECIMENTOS A Profa. Claudia, pela excelente orientação e por ter acreditado em meu potencial. O seu trabalho de formar ecólogos é grandiosamente nobre! A Décio, Margareth, Ana Paula, Chico e Felipe, minha querida família. Aos meus amigos de fé, irmãos camaradas da Biologia, Thiago Ratton (Criancinha), Marcos Coelho (Marcão), Edsel Júnior (Rochinha), Renato Andrade (Cabecinha), Marcelo Brito (Fizinho). A diretora da Faculdade de Ciências Biológicas e Saúde do Centro Universitário UNA Rebeca dos Santos Duarte Rosa e coordenadores do curso de Ciências Biológicas Bruno Pereira Maia e Cristina Aparecida de Jesus Souza por me ajudarem a conciliar meus horários de aulas com o doutorado. Aos colegas professores do Centro Universitário UNA em especial André Roberto, Fernando Silveira, Lílian Afonso, Elaine Linhares, Evandro Gama, Paula Ciscotto pelo apoio durante meu doutorado. Aos meus alunos do curso de Ciências Biológicas do Centro Universitário UNA que torceram por mim: Professor, como você dá conta! Dá aulas, publica, orienta monografias e ainda faz doutorado! Aos professores e secretários da Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre pelos ensinamentos e presteza. Aos colegas mestrandos e doutorandos da Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre pela ótima convivência. A US Fish and Wildlife Service pelo apoio financeiro. Ao Profs. Roberto Esser dos Reis, Museu de Ciências & Tecnologia da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul e Mauro Luís Triques, Coleção Ictiológica do Departamento de Zoologia da Universidade Federal de Minas Gerais pela identificação e tombamento dos peixes. Aos piscicultores Jorge Clementino de Farias e Deleon Farias pelo apoio sempre importante nos trabalhos de campo. Aos piscicultures do polo de piscicultura ornamental de Muriaé e donos de lojas de aquários por permitirem o acesso à suas propriedades e estabelecimentos. Muitos que me apoiaram durante a realização dessa tese, certamente será impossível agradecer a todos, razão pela qual peço desculpas antecipadas por eventuais omissões.

5 SUMÁRIO RESUMO ...... 1 ABSTRACT ...... 2 INTRODUÇÃO GERAL ...... 3 JUSTIFICATIVA DO TRABALHO ...... 9 OBJETIVOS ...... 10 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 11

CAPÍTULO 1 MUDANÇAS NA ESTRUTURA DA ICTIOFAUNA EM RIACHOS DE CABECEIRA PROVOCADAS PELA INTRODUÇÃO DE ESPÉCIES NÃO- NATIVAS NO POLO DE PISCICULTURA ORNAMENTAL DE MURIAÉ, MINAS GERAIS ...... 17 RESUMO ...... 18 ABSTRACT ...... 19 INTRODUÇÃO ...... 20 MATERIAL & MÉTODOS ...... 22 Área de estudo ...... 22 Coleta de dados ...... 23 Análise de dados ...... 24 RESULTADOS ...... 27 Estrutura da ictiofauna dos cinco riachos ...... 27 Homogenização/Diferenciação biótica ...... 28 DISCUSSÃO ...... 37 Estrutura da ictiofauna dos cinco riachos ...... 37 Homogenização/Diferenciação biótica ...... 39 Medidas de conservação e manejo ...... 40 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 42

CAPÍTULO 2 ESTABELECIMENTO DE PEIXES EXÓTICOS EM RIACHOS DE CABECEIRA NO POLO DE PISCICULTURA ORNAMENTAL DE MURIAÉ, MINAS GERAIS ...... 47 RESUMO ...... 48 ABSTRACT ...... 49 INTRODUÇÃO ...... 50 MATERIAL & MÉTODOS ...... 52 Animais ...... 52 Coleta e processamento para análise macroscópica ...... 54 Processamento de gônadas para análise mesoscópica e microscópica ...... 54 Estádios do ciclo reprodutivo, freqüência bimestral e tipo de reprodução/desova ...... 55 Índice gonadossomático ...... 56 Proporção sexual ...... 56 Fatores abióticos e reprodução ...... 57 RESULTADOS ...... 59 Estádios do ciclo reprodutivo, freqüência bimestral e tipo de reprodução/desova ...... 59 Índice gonadossomático ...... 60 Proporção sexual ...... 61 Fatores abióticos e reprodução ...... 63 DISCUSSÃO ...... 82 Estádios do ciclo reprodutivo, freqüência bimestral e tipo de reprodução/desova ...... 82 Índice gonadossomático ...... 83 Proporção sexual ...... 84 Fatores abióticos e reprodução ...... 85 Medidas de conservação e manejo ...... 85 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 86

CAPÍTULO 3 RISCO DE INVASÃO REPRESENTADO PELO COMÉRCIO DE PEIXES ORNAMENTAIS EM CINCO RIOS DE MINAS GERAIS ...... 92 RESUMO ...... 93 ABSTRACT ...... 94 INTRODUÇÃO ...... 95 MATERIAL & MÉTODOS ...... 98 Prevendo invasores potenciais em cinco rios de Minas Gerais ...... 98 Coleta e análise de dados ...... 98 RESULTADOS ...... 100 Comércio de aquário em cinco cidades de Minas Gerais ...... 100 Invasores potenciais ...... 101 DISCUSSÃO ...... 109 Comércio de aquário em cinco cidades de Minas Gerais ...... 109 Invasores potenciais ...... 110 Medidas de conservação e manejo ...... 113 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 115

RESUMO O objetivo do presente trabalho foi estudar o efeito de peixes ornamentais não-nativos nas comunidades autóctones, sua reprodução e o papel das lojas de aquário como fonte dispersora de peixes não-nativos em Minas Gerais. Realizou-se um estudo bimestral de janeiro/2003 a dezembro/2006 para avaliar a mudança na estrutura das comunidades nativas de peixes em riachos de cabeceira proporcionado pelo maior polo de piscicultura ornamental do Brasil, localizado na bacia do rio Paraíba do Sul, Minas Gerais. No riacho Boa Vista, coletaram-se 14 espécies nativas e 32 não-nativas, Pinheiros 11 nativas e 31 não-nativas, Santo Antônio seis nativas e 19 não-nativas, Chato cinco nativas e 22 não- nativas e Gavião sete nativas e 22 não-nativas. Houve baixa riqueza, diversidade, equitabilidade, alta dominância e contaminação na maioria dos riachos. A similaridade qualitativa e quantitativa mostrou aumento na maioria dos locais. Os Índices de homogenização qualitativo e quantitativo indicaram predominância de homogenização biótica na região. Nos mesmos bimestres, anos e locais, estudou-se a reprodução de Poecilia reticulata , P. sphenops , P. velifera, Xiphophorus maculatus , X. variatus , X. hellerii , Danio rerio , Misgurnus anguillicaudatus , Devario malabaricus , Puntius conchonius e Cyprinus carpio . Foram encontrados indivíduos dessas espécies em atividade reprodutiva durante praticamente todos os períodos amostrais. Poecilídeos apresentaram ovoviviparidade e ovíparos desova parcelada. O IGS nos ovovivíparos mostrou diferenças nos estádios 3 e 4, já os ovíparos no estádio 2. A proporção sexual indicou mais fêmeas que machos nos ovovivíparos, ao passo que nos ovíparos não predominou essa tendência. Não houve correlação entre os fatores abióticos e a reprodução dos poecilídeos, mas houve algumas correlações com os ovíparos. Foi desenvolvido um modelo de risco de invasão representado pelo comércio de peixes ornamentais em cinco rios de Minas Gerais no ano de 2007. Encontrou-se nas lojas de aquário de Belo Horizonte cinco nativas e 161 não- nativas, em Muriaé oito nativas e 44 não-nativas, em Uberlândia 83 não-nativas, Pouso Alegre 29 não-nativas e Governador Valadares 15 não-nativas. O modelo proposto possui quatro critérios que são biológicos, histórico, comercial, abiótico e baseado nesses, cinco espécies C. auratus , X. hellerii , P. reticulata , C. carpio , P. latipinna podem potencialmente invadir o rio das Velhas, cinco C. carpio , P. reticulata , X. hellerii , C. auratus , P. latipinna o rio Muriaé, quatro C. carpio , P. reticulata , C. auratus , X. maculatus o rio Uberabinha, quatro C. carpio , P. reticulata , C. auratus , X. maculatus o rio Sapucaí-Mirim e três espécies C. auratus , X. hellerii , P. reticulata o rio Doce. Medidas conservacionistas são sugeridas para a piscicultura ornamental e lojas de aquário mineiras com o objetivo de se evitar novas introduções de peixes nos riachos e rios analisados.

Palavras-chave: Peixes ornamentais não-nativos, homogenização biótica, reprodução, modelo de risco de invasão

ABSTRACT The objective of this work was to study the effect of ornamental non-native fishes in the native communities, their reproduction and the role of aquarium shops as a disperser source of non-native fishes in Minas Gerais state. We conducted a bimontly study from January/2003 to December/2006 to assess the changing structure of native fish in headwater creeks provided by the largest ornamental fish center in Brazil located in Paraíba do Sul river basin, in Minas Gerais state. In the Boa Vista creek, we collected 14 native and 32 non-native fish species, in the Pinheiros creek, 11 native and 31 non-native, in the Santo Antônio creek, six native and 19 non-native, in the Chato creek, five native and 22 non- native and in the Gavião creek, seven native and 22 non-native fish species. There was low richness, diversity, equitability, high dominance and contamination in most creeks. The qualitative and quantitative similarity was high in the creeks. Qualitative and quantitative homogenization indices indicated predominance of biotic homogenization in the region. Under the same bimonthly periods, years and locations, we estimated the reproduction of Poecilia reticulata , P. sphenops , P. velifera , Xiphophorus maculatus , X. variatus , X. hellerii , Danio rerio , Misgurnus anguillicaudatus , Devario malabaricus , Puntius conchonius and Cyprinus carpio . Individuals of these exotic species were found in reproduction during almost all sampling periods. Poeciliids presented ovoviviparity and oviparous species presented multiple spawn. The GSI in ovoviviparous species showed differences in stage 3 and 4, and in oviparous in the stage 2. The sex ratio showed more females than males in ovoviviparous, while in oviparous species, this trend didn’t prevail. There was no correlation between abiotic factors and the reproduction of poeciliids but in oviparous species, there was a correlation. In 2007, it was developed an invasion risk model posed by ornamental fish trade in five rivers of Minas Gerais. It was found in aquarium shops in the municipality of Belo Horizonte, five native and 161 non-native fish species, in the municipality of Muriaé, eight native and 44 non-native species, in the municipality of Uberlândia, 83 non-native species, in the municipality of Pouso Alegre, 29 non-native species and in the municipality of Governador Valadares, 15 non-native fish species. The proposed model has four criteria such as: biological, historical, commercial and abiotic. Based on these, five ornamental fish species such as C. auratus , X. hellerii , P. reticulata , C. carpio , P. latipinna can potentially invade the Velhas river, five species such as C. carpio , P. reticulata , X. hellerii , C. auratus , P. latipinna can invade the Muriaé river, four species such as C. carpio , P. reticulata , C. auratus , X. maculates can invade the Uberabinha river, four species such as C. carpio , P. reticulata , C. auratus , X. maculatus can invade the Sapucaí-Mirim river and three species such as C. auratus , X. hellerii , P. reticulata can invade the Doce river. Conservation measures are suggested for the ornamental aquaculture and aquarium shops in Minas Gerais, in order to prevent further introductions of fish in the rivers and creeks examined.

Key-words: Ornamental non-native fishes, biotic homogenization, reproduction, invasion risk model

10 INTRODUÇÃO GERAL A piscicultura ornamental é uma prática antiga da humanidade. Os primeiros registros datam do ano 475 antes de Cristo, quando o peixe-dourado Carassius auratus começou a ser cultivado para fins contemplativos na China (Vidal Jr. & Costa, 2000). Atualmente, a criação de peixes ornamentais tem passado por várias modificações e incrementos, culminando com a diversificação de um mercado de plantas, invertebrados e peixes que movimenta cerca de 3 bilhões de dólares por ano e uma indústria de equipamentos, acessórios e literatura especializada que ultrapassa 15 bilhões de dólares (Rana, 2004). Existem mais de 5.000 espécies de peixes ornamentais de água doce disponíveis para venda no mundo e as famílias mais comercializadas são Cyprinidade (carpas, barbos), Cichlidae (acarás), Poeciliidae (gupis, molinésias), Characidae (piabas, tetras), Osphronemidae (peixes-de-briga, tricogasters) e Loricariidae (cascudos) (McDowall, 2004). Devido à globalização do comércio mundial e aliado ao grande número, cores, formas e variedade de espécies comercializadas, o aquarismo e a piscicultura ornamental são um dos cinco principais meios de disseminação de espécies não-nativas de peixes pelo mundo, responsáveis por cerca de 16% das introduções (Welcomme, 1988). Entretanto, até agora gestores ou tomadores de decisão e até cientistas têm dado pouca atenção para esta questão (Liang et al ., 2006). Liberação intencional e, em particular, acidental durante o manejo ou devido à ruptura e transbordamento dos tanques de criação durante furacões (América do Norte) e enchentes devido a chuvas de verão (América do Sul) ou monções/tufões (Ásia), são os mecanismos mais comuns de introduções de peixes ornamentais dentro de novos habitats (Pillay, 1996). Contribuindo com a prática universal entre piscicultores de estabelecer seus tanques na proximidade de riachos, rios, lagos e reservatórios, fazendo com que se sujeitem às inundações durante o período de catástrofes naturais (Fuller et al ., 1999; Magalhães et al ., 2002; Liang et al ., 2006). Entre as conseqüências específicas da introdução de peixes ornamentais, estão o surgimento de doenças e parasitas (Kabata, 1970), o aumento da competição por alimento e locais de reprodução (Courtenay Jr. & Stauffer Jr., 1984), predação (Welcomme, 1988; Rosenfeld & Mann, 1992), hibridização (Scribner & Avise, 1993), mudanças no ambiente (erosão em barrancos, aumento da turbação da água, eutrofização) (Hickley, 1994, Fuller et al ., 1999), alterações na diversidade nativa, estoque pesqueiro, danos a espécies nativas de

11 baixa fecundidade (Trexler et al ., 2000) e perturbação durante o forrageamento de peixes- boi (Nico et al ., 2009). Os Estados Unidos, com 536 espécies de peixes não-nativos, é o país que possui o maior número de ornamentais introduzidos com 147 espécies, sendo as pisciculturas ornamentais a principal fonte de liberação, localizadas notadamente no estado da Flórida (Fuller et al ., 1999). No Brasil, atualmente com 151 espécies de peixes não-nativos, registros da introdução de ornamentais datam do início do século 20 com Micropterus salmoides em 1911, C. auratus (anos 20), Astronotus ocellatus (anos 30), Tilapia rendalli (anos 50), Puntius conchonius (anos 60), Cyprinus carpio (anos 70), Danio aequipinatus , Hyphessobrycon eques , Acestrorhynchus pantaneiro , Poecilia reticulata , Xiphophorus helerii , Pterophyllum scalare , Geophagus cf. albifrons , Polycentrus schomburgkii , Betta splendens , Misgurnus anguillicaudatus (anos 80, 90 e século 21) (Gurgel & Oliveira, 1987; Welcomme, 1988; Orsi & Agostinho, 1999; Araújo et al ., 2001; Bizerril & Lima, 2001; Magalhães et al ., 2002; Paiva et al ., 2002; Ingenito et al ., 2004; Smith et al ., 2005; Saccol- Pereira et al ., 2006; Sazima, 2006; Alves et al ., 2007; Langeani et al ., 2007; Magalhães, 2007a; Magalhães & Carvalho, 2007; Vidotto & Carvalho, 2007; Falleiros et al ., 2008; Magalhães & Jacobi, 2008; Brandão et al ., 2009; Júlio Jr. et al ., 2009; Magalhães et al ., 2009; Vieira et al ., 2009; Neto, 2010). Estas introduções ocorreram basicamente nas regiões nordeste, sudeste e sul do país e, segundo os autores citados anteriormente, várias destas espécies estão estabelecidas através da reprodução natural e, na maioria dos casos, sem análise dos impactos ecológicos e sócio-econômicos causados por estes peixes. Dos 26 estados do Brasil, Minas Gerais possui uma ictiofauna nativa com cerca de 354 espécies distribuídas em 17 bacias hidrográficas, o que representa 11,80% do total encontrado no país (cerca de 3.000) (MacAllister et al ., 1997). Em relação à região neotropical com 4.475 espécies de peixes de água doce, esse percentual seria de 7,91%, conforme informações mais recentes (Reis et al ., 2003). Apesar de o estado ter um número elevado de espécies nativas, esta ictiofauna está ameaçada, pois Minas Gerais é o principal local de introduções no Brasil/América do Sul com 79 espécies de peixes não-nativos, sendo 52 ornamentais (Magalhães & Jacobi, 2008; Neto, 2010). Do ponto de vista ecológico, problemas atribuídos a peixes não-nativos como predação de espécies autóctones, mudança na estrutura de comunidades nativas e disseminação de parasitas, são comuns nas bacias de Minas Gerais, entretanto, este assunto não foi até agora suficientemente discutido e considerado. Sabe-se que a bacia mais contaminada é a do rio Paraíba do Sul com 56 espécies, seguida pelas dos rios Doce (n=30), Alto Paraná (n=20),

12 São Francisco (n=16), Mucuri (n=12) e Jequitinhonha (n=10) (Alves et al ., 2007; Magalhães & Jacobi, 2008; Neto, 2010). O alto nível de introduções na drenagem do rio Paraíba do Sul em Minas Gerais se deve ao polo de piscicultura ornamental de Muriaé, considerado o maior do Brasil (Magalhães, 2007b). Este polo de piscicultura ornamental localiza-se na Zona da Mata do estado de Minas Gerais, sendo que o início das atividades foi em 1979 (Vidal Jr., 2003). A região compreende 13 municípios (Itamarati de Minas, Cataguases, Santana de Cataguases, Laranjal, Miraí, Rosário da Limeira, Muriaé, Miradouro, São Francisco do Glória, Vieiras, Patrocínio do Muriaé, Eugenópolis, Barão do Monte Alto) (Figura 1) e dois distritos (Itamuri, distrito de Muriaé e Santo Antônio do Glória, distrito de Vieiras) que possuem uma grande concentração de pisciculturas com mais de 350 piscicultores e cerca de 4.500 tanques de terra e alvenaria concentrados principalmente nos municípios de Muriaé, Miradouro, Vieiras e Patrocínio do Muriaé (Vidal Jr. & Costa, 2000; Cardoso & Igarashi, 2009). A maioria dos tanques não possui telas protetoras nas saídas dos monges/cotovelos para se evitar a fuga das espécies para os pequenos riachos de cabeceira (Magalhães, observação pessoal) (Figura 2).

Figura 1 . Localização dos municípios formadores do polo de piscicultura ornamental de Muriaé, estado de Minas Gerais.

A B

C D

Figura 2 . Tanques de piscicultura ornamental. A) tanques de terra no município de Vieiras, B) tanques de alvenaria no município de São Francisco do Glória, C) tanques de alvenaria cobertos no município de Miradouro e D) tanques de terra sem telas protetoras na saída dos cotovelos de PVC no município de Muriaé. Fotos: André L. B. Magalhães.

São cultivadas 70 espécies pertencentes a 13 famílias (Magalhães, observação pessoal) como C. auratus , C. carpio , P. reticulata , X. hellerii , B. splendens , Colisa lalia , Symphysodon aequifasciata , Mikrogeophagus ramirezi , H. eques , Gymnocorymbus ternetzi (Figura 3) em espaços que variam desde pequenas estufas domiciliares de 4 m2 (Peixenobre, 2000), a pisciculturas com 70 hectares de espelho d’água (Rasguido & Albanez, 2000). Os mercados de Salvador, Brasília, Goiânia, Campo Grande, Belo Horizonte, Vitória, Rio de Janeiro, São Paulo, Curitiba, América do Norte e União Européia são os maiores centros consumidores desses peixes (Rasguido & Albanez, 2000; Cardoso & Igarashi, 2009; Campo & Criação, 2010). Apenas no município de Patrocínio do Muriaé, que se dedica exclusivamente ao cultivo de B. splendens , a produção anual da espécie chega a 500.000 indivíduos e para 40% dos produtores de todo o polo, esta

14 atividade é a principal fonte de renda (Vidal Jr. & Costa, 2000; Cardoso & Igarashi, 2009). De um modo geral, este centro de piscicultura ornamental produz 10 milhões de peixes por ano e são gerados 15 mil empregos diretos (Vitoriareef, 2008).

A B

C D

Figura 3 . Algumas espécies de peixes ornamentais não-nativos cultivados no polo de piscicultura ornamental de Muriaé. A) japonês Carassius auratus no município de Miradouro, B) carpa- ornamental Cyprinus carpio no município de Vieiras, C) acará-disco Symphisodon aequifasciata em estufa no município de Muriaé, D) tetra-preto Gymnocorymbus ternetzi no município de Miraí. Barra = 2,5 cm. Fotos: André L. B. Magalhães (A, B, D), Peter Damasceno (C).

Há também o cultivo em menor escala (separadamente ou associado com peixes ornamentais) de plantas ornamentais como Limnophila sessiliflora , Egeria densa , Cabomba caroliniana , Valisneria spiralis , Azolla cf. microphylla , Eichornia crassipes , Salvinia auriculata , Pistia stratiotes , Spirodella sp., invertebrados como Uca rapax , Procambarus clarkii , Pomacea spp. e anfíbios como Lithobates catesbeianus e Xenopus leavis (Magalhães, 2007b; Magalhães & Jacobi, 2008) (Figura 4).

15 A B

C D

Figura 4. Espécies ornamentais não-nativas cultivadas no polo de piscicultura ornamental de Muriaé. A) plantas Cabomba caroliniana , Azolla cf. microphylla , Salvinia auriculata , Spirodella sp. no município de Vieiras, B) caranguejo Uca rapax no município de Muriaé, C) lagostim Procambarus clarkii no município de São Francisco do Glória, D) rã-africana Xenopus laevis no município de Eugenópolis. Barra = 5,0 cm. Fotos: André L. B. Magalhães.

A região está inserida nos domínios da Mata Atlântica (Drummond et al ., 2005), o clima é quente, e a temperatura oscila entre 21,4 e 35,0 oC. Entre os meses de dezembro a março, a temperatura máxima absoluta ultrapassa 40,0 oC (INPE, 2006). Na maior parte do ano, a temperatura da água fica acima de 18,0 oC, ultrapassando 31,0 oC no verão, características que representam bom potencial de invasão ou invasibilidade para as espécies ornamentais não-nativas (Magalhães et al ., 2002). Devido ao grande número de espécies não-nativas de peixes (n=51) introduzidas em oito das 15 localidades no polo de piscicultura ornamental de Muriaé e à ausência de outros locais similares registrados na literatura sul-americana (Magalhães, 2007b, Magalhães & Jacobi, 2008), esta região pode ser considerada como a mais invadida do Brasil e da América do Sul. Quatro principais

16 fatores contribuem para as introduções: 1) liberação/descarte intencional de espécies com alto ( Corydoras nattereri ) e baixo ( Poecilia spp., Xiphophorus spp., Puntius conhonius ) valor de mercado, 2) fugas dos tanques devido à falta de cuidado no manejo, 3) transbordamento dos tanques no período chuvoso (dezembro a março), e 4) ausência de esclarecimentos sobre a questão das liberações/descartes/fugas das espécies não-nativas, pois a maioria das pessoas que trabalham no polo de piscicultura ornamental não tem consciência do problema das invasões. Elas sabem das solturas e fugas, mas não percebem o perigo ambiental que estes eventos podem causar. Pelo exposto da problemática na região, pesquisas científicas sobre o provável efeito nas comunidades residentes, reprodução de espécies de peixes ornamentais não- nativos nos ambientes naturais e o papel do comércio de aquários como potencial disseminador de espécies não-nativas devem ser incentivadas. Tais estudos são praticamente inexistentes no Brasil, principalmente por falta de recursos e apoio oficial.

JUSTIFICATIVA DO TRABALHO 1) Estudos ecológicos sobre os efeitos nocivos de pequenos peixes ornamentais não- nativos sobre a ictiofauna autóctone são incipientes no Brasil, estando restritos a P. reticulata no estado de Mato Grosso do Sul, Goiás, Paraná, São Paulo e Rio de Janeiro (Casatti et al ., 2006; Pinto et al ., 2006; Terra & Sabino, 2007; Vieira & Shibatta, 2007; Fialho et al ., 2007; Rocha et al ., 2009, Casatti et al ., 2009). Constam registros de espécies consideradas ornamentais (Froese & Pauly, 2007) como Cichla ocellaris , Pygocentrus nattereri , Cichla cf. monoculus e Astronotus ocellatus , predadores de médio e grande porte que mudaram a estrutura das comunidades de peixes nativos em lagos do complexo lagunar Nísia Floresta, Ceará e Parque Estadual do Rio Doce, Minas Gerais (Molina et al ., 1996; Latini & Petrere, 2004). É necessário investir em estudos sobre os efeitos de pequenos peixes ornamentais não-nativos em águas interiores brasileiras com o objetivo de elucidar possíveis impactos ecológicos que estes podem provocar, como mudança na estrutura de comunidades e homogenização/diferenciação bióticas, fornecendo deste modo subsídios para a compreensão do potencial nocivo destas espécies, e assim criar medidas de manejo visando seu controle; 2) Segundo Lockwood et al . (2007), o processo de invasão por uma espécie não- nativa ocorre em cinco fases: 1) transporte do seu local de origem, 2) chegada, onde é importante conhecer a região doadora e os dispersores, 3) estabelecimento, que se dá quando uma população imigrante consegue persistir com reprodução, 4) disseminação, que

17 é a expansão de seu alcance geográfico, 5) impacto, que é o momento em que a biota receptora sofre as conseqüências proporcionadas pela espécie não-nativa. Pesquisas relacionadas com fugas de pisciculturas e posterior estabelecimento de pequenos peixes ornamentais não-nativos são inexistentes no Brasil, estando restritos a espécies “comerciais” de médio e grande porte como Oreochromis niloticus , ocorrido na represa de Guarapiranga, bacia do rio Tietê e C. carpio no arroio Felizardo, bacia do rio Uruguai (Barbieri et al ., 2000; Querol et al ., 2005). A determinação do ciclo reprodutivo, Índice gonadossomático, proporção sexual e reprodução associada a fatores ambientais são de fundamental importância para a compreensão do processo de estabelecimento de pequenos peixes ornamentais fora de seus locais de origem, constituindo etapa primordial para analisar os potenciais impactos ecológicos que estes podem causar sobre a ictiofauna nativa; 3) Um dos caminhos pelos quais peixes de aquário são introduzidos na natureza no estado de Minas Gerais é a soltura intencional por aquaristas (Alves et al ., 2007; Magalhães, 2008; Chaves & Magalhães, 2010). Assim, com a finalidade de contribuir na prevenção de futuras invasões nas bacias hidrográficas do estado pelo comércio de aquário, é preciso identificar espécies de alto risco e os mecanismos que as conduzam a estas introduções. Para isto, são necessários modelos preditivos que quantifiquem esse risco potencial. Existem modelos aplicados em regiões temperadas como os de Ricciardi & Rasmussen (1998), Kolar & Lodge (2002), Rixon et al . (2005), Gertzen et al ., 2008, Schleier III et al . (2008), Chang et al . (2009) e sub-tropicais como o de Bomford & Glover (2004), mas nenhum para regiões neotropicais. Portanto, este estudo propõe adaptar um modelo baseado em Rixon et al . (2005) e Chang et al . (2009), com o objetivo de determinar riscos de invasões em cinco rios (Velhas, Muriaé, Uberabinha, Sapucaí-Mirim, Doce) provocado pelas lojas de aquário e, posteriormente, sugerir medidas para que se evitem futuras introduções nestes ambientes neotropicais.

OBJETIVOS 1) Determinar mudanças na estrutura da comunidade nativa de peixes, homogenização e diferenciação biótica em cinco riachos de cabeceira provocada pela liberação/descarte/fuga de peixes ornamentais não-nativos de pisciculturas localizadas no polo de piscicultura ornamental de Muriaé, 2) avaliar o grau de estabelecimento pela reprodução das espécies não-nativas após as fugas em cinco riachos no polo de piscicultura ornamental de Muriaé e 3) analisar o comércio de peixes de aquário por meio de suas lojas

18 como potencial fonte dispersora de espécies não-nativas em cinco rios do estado de Minas Gerais.

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CAPÍTULO 1

MUDANÇAS NA ESTRUTURA DA ICTIOFAUNA EM RIACHOS DE CABECEIRA PROVOCADAS PELA INTRODUÇÃO DE ESPÉCIES NÃO- NATIVAS NO POLO DE PISCICULTURA ORNAMENTAL DE MURIAÉ, MINAS GERAIS

RESUMO Foi realizado um estudo para avaliar a mudança na estrutura das comunidades nativas de peixes em cinco riachos de cabeceira proporcionado pelo polo de piscicultura ornamental de Muriaé, bacia do rio Paraíba do Sul, Minas Gerais. Coletas com peneiras ocorreram bimestralmente de janeiro/2003 a dezembro/2006 nos riachos Boa Vista, Pinheiros, Santo Antônio, Chato e Gavião. Determinou-se as freqüências absolutas/relativas, constância de captura, Riqueza, Diversidade de Shannon-Wiener, Equitabilidade de Pielou, Dominância de Simpson, Índices de Contaminação, Similaridade de Jaccard, Bray-Curtis e Homogenização. No riacho Boa Vista, coletaram-se 14 espécies nativas, 32 não-nativas. No Pinheiros 11 nativas, 31 não-nativas, Santo Antônio seis nativas, 19 não-nativas, Chato cinco nativas, 22 não-nativas e no Gavião sete nativas, 22 não-nativas. A maioria das espécies não-nativas foram constantes em todos os locais. Houve baixa riqueza, diversidade, equitabilidade, alta dominância e contaminação nos riachos Santo Antônio, Chato e Gavião. Os índices de Jaccard e Bray-Curtis mostraram um aumento da similaridade na maioria dos ambientes. O índice de homogenização de Jaccard teve maiores valores positivos entre os riachos Boa Vista × Pinheiros, Pinheiros × Chato, Pinheiros × Gavião, e maiores valores negativos entre Santo Antônio × Chato, Santo Antônio × Gavião. Já o índice de homogenização de Bray-Curtis teve maiores valores positivos entre Boa Vista × Pinheiros, Santo Antônio × Chato, Santo Antônio × Gavião. Oito medidas conservacionistas tais como evitar a liberação/descarte de espécies, telas e filtros nos equipamentos para se evitar fugas, monitoramento de pisciculturas, dentre outras, são sugeridas para se evitar a degradação ambiental pela introdução de peixes ornamentais na região.

Palavras-chave : Bacia do rio Paraíba do Sul, Minas Gerais, espécies não-nativas, Índice de homogenização

ABSTRACT A study was conducted to assess the changing structure of the native fish species in five headwater creeks provided by the Muriaé ornamental fish center, Paraíba do Sul river basin of Minas Gerais state. Collections with sieves occurred bimonthly from January/2003 to December/2006 in the Boa Vista, Pinheiros, Santo Antônio, Chato and Gavião creeks. It was established as absolute/relative frequency, constancy of catch, richness, Shannon- Wiener diversity, Pielou evenness, Simpson’s dominance, contamination index, Jaccard/Bray-Curtis similarity and homogenization index. In the Boa Vista creek, we collected 14 native, 32 non-native fish species. In the Pinheiros creek, we collected 11 native, 31 non-native fish species. In the Santo Antônio creek, six native, 19 non-native fish species. In the Chato creek, five native, 22 non-native fish species and in the Gavião creek, seven native, 22 non-native fish species. Most of non-native species were consistent in all locations. There was low species richness, diversity, evenness, high dominance and contamination in virtually all creeks. The Jaccard and Bray-Curtis similarity indices showed an increase in similarity in most environments. The Jaccard’s homogenization index had grater positive values among the Boa Vista × Pinheiros, Pinheiros × Chato, Pinheiros × Gavião creeks and larger negative values in the Santo Antônio × Chato, Santo Antônio × Gavião creeks. The Bray-Curtis homogenization index had positive values among Boa Vista × Pinheiros, Santo Antônio × Chato and Santo Antônio × Gavião creeks. Eight conservation measures such as avoiding the release/disposal of species, screens and filters in equipment to prevent fish escapes, monitoring of ornamental fish farms, among others, are suggested to prevent environmental degradation by the introduction of ornamental non-native fishes in the region.

Key-words : Paraíba do Sul river basin, Minas Gerais state, non-native species, homogenization index

27 INTRODUÇÃO A ictiofauna do Brasil é a mais rica e diversa do mundo, contendo aproximadamente 39 famílias, 517 gêneros e cerca de 3.000 espécies reconhecidas (McAllister et al ., 1997), e de acordo com estimativas recentes, o número real pode chegar a 8.000 (Reis et al ., 2003). Seu crescimento, maturidade, habitat preferencial, estrutura de comunidades (Penczak et al . 1994) e principalmente ameaças impostas pelas espécies não- nativas (Agostinho & Júlio Jr., 1996; Casatti et al ., 2006; Alves et al ., 2007; Magalhães & Jacobi, 2008; Chaves & Magalhães, 2010) ainda é pouco conhecido. As maiores lacunas ocorrem em peixes de riachos, caracterizados pelo pequeno porte, baixa capacidade de deslocamento facilitando o endemismo, sem valor comercial e dependentes da vegetação ripária para abrigo, alimentação e reprodução (Castro, 1999), o que torna esses ambientes de dimensões reduzidas e as espécies que os habitam mais sujeitos às ameaças ambientais (Rocha et al ., 2009). No que se refere às ameaças ambientais, alguns mecanismos podem degradar ecossistemas de riachos, provocando alterações transitórias ou permanentes em suas comunidades. Para Magalhães et al . (2002) e Casatti et al . (2006), existem três mecanismos-chave de origem antrópica que determinam essas alterações: 1) remoção da vegetação ripária, grandes áreas de monoculturas, criação de pastagens para bovinos, caprinos, ovinos e canalização devido a empreendimentos de irrigação; 2) poluição orgânica doméstica e industrial provocada por projetos mal elaborados de urbanização; 3) introdução de espécies não-nativas de peixes, proposital ou acidentalmente por pessoas leigas, este último caso notadamente por atividades relacionadas à piscicultura. Além da destruição da mata ciliar para criação de monoculturas, pastagens e poluição por esgotos domésticos e industriais não tratados (Tundisi & Barbosa, 1995), vários destes pequenos corpos d’água também tem sido sistematicamente degradados pela introdução de espécies não-nativas de peixes por atividades de piscicultura nas áreas mais populosas do Brasil. Porém, os efeitos reais deste tipo de poluição biológica nas comunidades nativas de riachos ainda permanecem obscuros, estando limitados apenas a registros de fugas de espécies não-ornamentais como Cyprinus carpio , Oreochromis niloticus , Tilapia rendalli e ornamentais Nannostomus beckfordi , Pyrrhulina brevis , Puntius sachsii , Danio rerio , Carassius auratus , Poecilia reticulata , P. latipinna , Xiphophorus maculatus , X. hellerii , Aequidens sp., Apistograma sp., Pterophyllum scalare , Polycentrus schomburgkii , Epalzeorhynchus bicolor , nas bacias do Alto Paraná, Goiás, Baía de Guanabara, Rio de Janeiro, Ribeira de Iguape, São Paulo, rio Paraná, Paraná e rio

28 Uruguai, Rio Grande do Sul (Bizerril & Lima, 2001; Castellani & Barrella, 2005; Querol et al ., 2005; Magalhães & Carvalho, 2007; Cunico et al ., 2009; Dias & Tejerina-Garro, 2010). Na Zona da Mata de Minas Gerais, a remoção da vegetação ripária, fragmentação da Mata Atlântica e poluição de riachos pertencentes à bacia do rio Paraíba do Sul ocorre em níveis crescentes devido a empreendimentos agropastoris (Carneiro & Fontes, 2005). Em adição, uma atividade incomum tem contribuído consideravelmente para essa degradação ambiental. Trata-se da piscicultura ornamental realizada em grande escala, que tem como atrativo o cultivo de várias espécies não-nativas de peixes de aquário, as quais estão sendo introduzidas inadvertidamente nas centenas de pequenos riachos de cabeceira desta região devido a maus procedimentos como liberações/descartes intencionais e fugas acidentais dos tanques de criação (Magalhães et al ., 2002; Alves et al ., 2007; Magalhães, 2007a; Magalhães & Carvalho, 2007; Magalhães & Jacobi, 2008). A fauna de peixes nativos desses riachos, apesar de pouco conhecida no estado e no Brasil (Melo et al ., 2006), não apresenta espécies de interesse comercial devido a que a maioria possui pequenas dimensões (<15 cm quando adultas), destacando-se Astyanax cf. bimacultatus , Hyphessobrycon bifasciatus , Characidium sp. e Trichomycterus spp. (Magalhães, observação pessoal). O predomínio da ictiofauna nativa de pequeno porte é uma característica comum à bacia do rio Paraíba do Sul (Bizerril, 1994), porém, as incessantes introduções de peixes ornamentais na Zona da Mata mineira (Magalhães et al., 2002; Alves et al ., 2007; Magalhães, 2007a; Magalhães & Carvalho, 2007; Magalhães & Jacobi, 2008) podem levar à perda de várias destas espécies endêmicas cuja distribuição se restringe somente a esta bacia, como Characidium alipioi , Phalloceros cf. leptokeras , Australoheros muriae , Neoplecostomus microps (Vieira & Rodrigues, 2010) entre outras. Em cima disso, o objetivo do presente trabalho é responder à seguinte questão: como as introduções poderiam mudar a estrutura da ictiofauna nativa em riachos de cabeceira nessa região? É esperado que a estrutura seja afetada negativamente pela homogenização biótica decorrente da introdução das espécies mais comuns no polo de piscicultura, facilitada também pela característica natural própria (baixa riqueza de espécies nativas) destes riachos.

29 MATERIAL & MÉTODOS Área de estudo O estudo foi realizado bimestralmente nos riachos Boa Vista (21 o01’15”S; 42 o21’20”W, janeiro a dezembro/2003), município de Muriaé, Pinheiros (20 o53’26”S; 42 o20’33”W, janeiro a dezembro/2004), município de Miradouro, Santo Antônio (20 o53’14”S; 42 o17’26”W, janeiro a dezembro/2005), Chato e Gavião (20 o53’28”S; 42 o22’36”W, 20 o54’30”S; 42 o24’38”W, janeiro a dezembro/2006), município de Vieiras, Alto rio Muriaé, sub-bacia do rio Glória, estado de Minas Gerais, sudeste do Brasil (Figura 1). Estes ambientes são de primeira ordem na classificação de Strahler (1957). Coletas nos riachos Chato e Gavião foram realizadas no mesmo ano porque distam apenas 1,5 Km um do outro. Todos os locais pertencem à bacia do rio Paraíba do Sul (comprimento: 1.080 Km, área de drenagem: 55.400 Km 2), drenando parte da região sudeste do Brasil, a mais populosa com 62.660.700 habitantes e industrializada, abrangendo os estados de São Paulo (área de drenagem: 13.500 Km 2), Minas Gerais (área de drenagem: 20.900 Km 2) e Rio de Janeiro (área de drenagem: 21.000 Km 2). A bacia possui 180 municípios, 7.000 indústrias e uma população de 5.588.237 habitantes, dos quais 88,79% vivem em áreas urbanas (Souza Jr., 2004).

Figura 1 . Localização dos cinco riachos estudados em Minas Gerais/Brasil: Boa Vista (BV), Pinheiros (P), Santo Antônio (SA), Chato (CH) e Gavião (GA).

Coleta de dados Para todos os riachos, foi padronizado bimestralmente um mesmo trecho fixo de 100 m de extensão e esforço de pesca de 2 horas (para cada riacho, apenas uma pessoa realizou a coleta no período diurno). Os limites físicos de cada trecho de coleta em cada riacho foram definidos com auxílio de trena, e feitas 10 medidas de largura e profundidade

31 por visita. Os peixes foram coletados em todos os locais utilizando-se peneiras (95 cm de comprimento, 25 cm de altura e malha 0,3 mm). Os peixes foram sacrificados com imersão imediata em uma pasta de gelo picado (método aprovado pela IACUC (2002) para trabalhos de campo), separados por local de captura, acondicionados em sacos plásticos e fixados em formalina a 10%. No laboratório, os peixes foram identificados ao menor nível taxonômico possível, sendo então transferidos para álcool 70%. A determinação taxonômica da maioria das espécies nativas foi baseada em Menezes et al. (2007). Algumas espécies nativas foram mantidas com a designação “cf”, pois as diagnoses não permitiram reconhecer com exatidão os peixes analisados. Alguns exemplares, mesmo após consulta a especialistas, continuaram sem determinação específica, razão pela qual foram mantidos em nível genérico ou em categoria taxonômica superior. Os nomes científicos, autores e origem das espécies foram empregados segundo Eschmeyer & Fong (2007). A determinação taxonômica das espécies não-nativas foi baseada em Axelrod et al . (1997). Adicionalmente, fotos e descrições de cores dos exemplares foram pesquisadas nas páginas virtuais FishIndex (2007), Badman’s Tropical Fish (2007), Planetcatfish (2007) e Aquatic Community (2008) para se confirmar a identificação das espécies. Os nomes científicos, autores e origem das espécies foram empregados segundo Eschmeyer & Fong (2007). Exemplares testemunhos nativos e não-nativos utilizados neste estudo foram depositados no Museu de Ciências e Tecnologia da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul e na Coleção Ictiológica do Departamento de Zoologia da Universidade Federal de Minas Gerais. Para verificar a estrutura da comunidade de cada riacho, classificaram-se as espécies de peixes em duas categorias segundo Fuller et al . (1999): nativo (pertencente à bacia de estudo) e não-nativo (espécie proveniente de outro país/continente ou de outra bacia hidrográfica dentro do país).

Análise de dados Freqüência absoluta e relativa Calcularam-se o número de indivíduos de cada espécie por bimestre, abundância e porcentagem.

32 Constância de captura Esta foi determinada conforme a seguinte expressão: C = (n/N)×100 Sendo C = constância de captura; n = número de vezes que a espécie foi coletada; N = número total de coletas efetuadas. A partir da freqüência de ocorrência de cada espécie nas coletas, obtém-se: espécie constante, C > 50%; espécie acessória, 25 < C < 50% e espécie acidental, C < 25%.

Riqueza de espécies A riqueza de espécies ( S), foi considerada como o número total de espécies de cada riacho.

Diversidade de Shannon-Wiener A função de Shannon-Wiener foi calculada através de:

H’ = Σ (p i . ln p i)

Onde: H’ = diversidade de espécies (nats/indivíduo); p i = proporção da espécie i na comunidade.

Equitabilidade de Pielou Foi calculada conforme: E = H’/Hmax Onde: E = equitabilidade (variando de 0 a 1), H’ = diversidade de Shannon-Wiener, H max = máximo valor de H’ = ln S.

Dominância de Simpson Foi calculada conforme a equação:

D = Σ [n i ×(n i-1)/N×(N-1)]

Onde: D = dominância de Simpson; n i = número de indivíduos da espécie i na amostra; N = número total de indivíduos na comunidade.

Índice de contaminação A contaminação dos riachos por espécies não-nativas foi determinada conforme proposto por Alves et al . (2007), cujo valor varia de 0 em comunidades sem espécies não- nativas, até 1, onde somente existem espécies não-nativas. A razão é expressa por: IC = NN/N+NN

33 Onde: IC = Índice de contaminação; NN = número de espécies não-nativas; N = número de espécies nativas.

Similaridade ictiofaunística (Homogenização/Diferenciação biótica) A similaridade ictiofaunística e a homogenização/diferenciação biótica entre os riachos foi avaliada mediante três índices: a) Índice de similaridade de Jaccard Foi calculado através de: Cj = c/(a+b–c)×100 Onde: Cj = coeficiente de similaridade de Jaccard; c = número de espécies comuns entre os locais a e b; a = número de espécies registradas no local a; b = número de espécies registradas no local b. Este índice assume que se o valor calculado for igual a 1, há total similaridade de espécies em ambos locais, e se o valor é 0, não há similaridade. b) Índice de similaridade de Bray-curtis Foi calculado através da seguinte fórmula: BCij = Si+Sj–2Ci Si+Sj

Onde: C ij = soma das abundâncias mínimas das várias espécies (abundância no local onde a espécie é a mais rara); S i e S j = número total de exemplares capturados em ambos locais. Para se quantificar corretamente uma provável homogenização ou diferenciação biótica entre as comunidades somente com espécies nativas e com espécies nativas e não- nativas, seguiu-se a recomendação proposta pelo modelo conceitual de Olden & Poff (2003) que é somente “Introdução de Espécies” (sem extinções de espécies nativas). Assim, no presente trabalho, simulou-se comunidades somente com espécies nativas e sem extinções como passado e com as mesmas espécies nativas e adicionando as não-nativas como presente. c) Índice de homogenização Utilizado para comprovar homogenização/diferenciação biótica entre comunidades. Foi proposto por Rahel (2000) e calculado através de: IH = Jpresente–Jpassado IH = BCpresente–BCpassado Onde: IH = Índice de homogenização, Jpassado = Índice de similaridade de Jaccard (somente espécies nativas), Jpresente = Índice de similaridade de Jaccard (espécies nativas

34 e não-nativas), BCpassado = Índice de similaridade de Bray-Curtis (somente espécies nativas), BCpresente = Índice de similaridade de Bray-Curtis (espécies nativas e não- nativas). Valores positivos dos IH indicam homogenização, valores negativos diferenciação e valores nulos ausência de mudança na similaridade. Exceto riqueza, Índices de contaminação e homogenização, todas as análises foram feitas utilizando-se o pacote estatístico Paleontological Statistics - PAST (Hammer et al ., 2009).

RESULTADOS Estrutura da ictiofauna dos cinco riachos As características de cada ponto de coleta nos riachos estão na Tabela 1. Os impactos ambientais mais freqüentes ocorridos nesses ecossistemas foram liberações/descartes intencionais das espécies Corydoras nattereri , Scleromystax barbatus , Ancistrus multispinis no riacho Boa Vista, Poecilia latipinna , P. velifera , Xiphophorus maculatus , X. variatus , X. hellerii no riacho Santo Antônio, P. latipinna , P. velifera , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii , Puntius conchonius no riacho Chato e P. latipinna , P. velifera , X. variatus , X. hellerii no riacho Gavião. Há também, fugas acidentais devido ao manejo inadequado dos 369 tanques com 2.952 eventos de esvaziamentos, além de transbordamentos na época chuvosa (Tabela 1). Foram coletadas um total de 67 espécies pertencentes a 6 ordens e 17 famílias nativas de 37 países (Tabela 2). De modo geral, a porcentagem de indivíduos não-nativos foi alta em todos os riachos, estando sempre acima de 60%. As espécies P. reticulata , P. sphenops , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii , Misgurnus anguillicaudatus , Puntius tetrazona , P. conchonius , Tanichthys albonubes , Carassius auratus , C. carpio e Gymnocorymbus ternetzi estiveram presentes em todos os locais (Tabela 3). Em 2003 no riacho Boa Vista, coletaram-se 14 espécies nativas e 32 não-nativas, num total de 542 (35,65%) indivíduos nativos e 977 (64,35%) indivíduos não-nativos, sendo as espécies mais abundantes Xiphophorus hellerii (não-nativo, n=234, 15,40%, constante), Hyphessobrycon bifasciatus (nativo, n=217, 14,28%, constante), Danio rerio (não-nativo, n=166, 10,93%, constante), Poecilia reticulata (não-nativo, n=124, 8,16%, constante), X. maculatus (não-nativo, n=115, 7,57%, constante). Em 2004 no riacho Pinheiros, coletaram-se 11 espécies nativas e 31 não-nativas, num total de 319 (16,46%) indivíduos nativos e 1.616 (83,54%) indivíduos não-nativos, sendo as espécies mais abundantes X. variatus (não-nativo, n=222, 11,47%, constante), P.

35 reticulata (não-nativo, n=220, 11,37%, constante), D. rerio (não-nativo, n=199, 10,28%, constante), X. maculatus (não-nativo, n=199, 10,28%, constante), X. hellerii (não-nativo, n=187, 9,66%, constante). Em 2005 no riacho Santo Antônio, coletaram-se 6 espécies nativas e 19 não-nativas, num total de 1.914 (18,57%) indivíduos nativos e 8.402 (81,43%) indivíduos não-nativos, sendo as espécies mais abundantes P. reticulata (não-nativo, n=5282, 51,20%, constante), Geophagus brasiliensis (nativo, n=1433, constante), X. hellerii (não-nativo, n=1178, 11,42%, constante), X. maculatus (não-nativo, n=580, 5,62%, constante), P. sphenops (não- nativo, n=420, 4,07%, constante). Em 2006 no riacho Chato, coletaram-se 5 espécies nativas e 22 não-nativas, num total de 224 (4,38%) indivíduos nativos e 4.893 (95,62%) indivíduos não-nativos, sendo as espécies mais abundantes P. reticulata (não-nativo, n=1517, 29,65%, constante), X. hellerii (não-nativo, n=949, 18,55%, constante), X. maculatus (não-nativo, n=803, 15,69%, constante), P. sphenops (não-nativo, n=502, 9,81%, constante), X. variatus (não-nativo, n=388, 7,58%, constante). No mesmo ano no riacho Gavião, coletaram-se 7 espécies nativas e 22 não-nativas, num total de 125 (2,00%) indivíduos nativos e 6.243 (98,00%) indivíduos não-nativos, sendo as espécies mais abundantes P. reticulata (não-nativo, n=2530, 39,73%, constante), X. variatus (não-nativo, n=1276, 20,04%, onívoro, constante), X. hellerii (não-nativo, n=983, 15,44%, constante), X. maculatus (não-nativo, n=792, 12,44%, constante), C. carpio (não-nativo, n=372, 5,84%, constante). Todos os resultados da estrutura das comunidades dos riachos Boa Vista, Pinheiros, Santo Antônio, Chato e Gavião encontram- se na tabela 3. Houve baixa riqueza, diversidade, equitabilidade, alta dominância e contaminação especialmente nos riachos Santo Antônio, Chato e Gavião (Tabela 4).

Homogenização/Diferenciação biótica Os Índices de Jaccard e Bray-Curtis mostraram baixa similaridade de nativos entre a maioria dos riachos. Por outro lado, considerando a introdução de espécies, os mesmos índices mostraram um aumento na similaridade entre a maioria dos ambientes (Tabela 5). O Índice de homogenização de Jaccard teve maiores valores positivos entre os pares de riachos Boa Vista × Pinheiros, Pinheiros × Chato, Pinheiros × Gavião, e maiores valores negativos entre Santo Antônio × Chato, Santo Antônio × Gavião. Já o Índice de homogenização de Bray-Curtis teve maiores valores positivos entre os riachos Boa Vista ×

36 Pinheiros, Santo Antônio × Chato, Santo Antônio × Gavião e com raras exceções no Índice de homogenização de Jaccard, a tendência é de homogenização biótica (Figura 2).

Tabela 1 . Características dos pontos de coleta nos cinco riachos de cabeceira localizados na região do polo de piscicultura ornamental de Muriaé, no período de 2003 a 2006.

Características Boa Vista Pinheiros Santo Antônio Chato Gavião

Ordem primeira primeira primeira primeira primeira

Comprimento 4 Km 4 Km 5 Km 4 Km 3 Km

Largura média (cm) 100,8±0,45 200,7±0,11 130,2±41,54 154,8±62,89 100,3±0,37

Profundidade média (cm) 35,6±1,73 28,9±4,13 65,0±17,25 56,7±16,96 60,8±16,47

Principais impactos liberações ausência de descartes descartes descartes (pisciculturas) intencionais: liberações intencionais: intencionais: intencionais: C. nattereri ou descartes P. latipinna P. latipinna P. latipinna S. barbatus intencionais P. velifera P. velifera P. velifera A. multispinis X. maculatus X. maculatus X. variatus X. variatus X. variatus X. hellerii X. hellerii X. hellerii P. conchonius

fugas acidentais fugas acidentais de fugas acidentais fugas acidenais de fugas acidentais de de 23 tanques 135 tanques de 71 tanques 57 tanques 83 tanques esvaziados de esvaziados de esvaziados de esvaziados de esvaziados de 45 em 45 dias 45 em 45 dias 45 em 45 dias 45 em 45 dias 45 em 45 dias (8 × ao ano = 184 (8 × ao ano = 1.080 (8 × ao ano = 568 (8 × ao ano = 456 (8 × ao ano = 664 esvaziamentos) esvaziamentos) esvaziamentos) esvaziamentos) esvaziamentos)

fugas acidentais fugas acidentais fugas acidentais fugas acidentais fugas acidentais devido a devido a devido a devido a devido a transbordamentos transbordamentos transbordamentos transbordamentos transbordamentos por chuvas de por chuvas de por chuvas de por chuvas de por chuvas de verão verão verão verão verão

37 Tabela 2 . Lista de espécies capturadas em cinco riachos localizados na região do polo de piscicultura ornamental de Muriaé, no período de 2003 a 2006. Nomes científicos, autores, origem e categoria segundo Eschmeyer & Fong (2010). ? = Provavelmente nativo à bacia do rio Paraíba do Sul.

Ordem/Família/Espécie/Autor/Ano Origem/Categoria (N = nativo, NN = não-nativo)

CYPRINIFORMES Cyprinidae

Carassius auratus (Linnaeus, 1758) China, Japão (NN)

Cyprinus carpio (Linnaeus, 1758) Oeste da Europa (NN)

Devario malabaricus (Jerdon, 1849) Índia, Sri Lanka (NN)

Danio rerio (Hamilton, 1822) Índia, Bangladesh, Nepal (NN)

Danio sp. Sudeste asiático (NN)

Puntius conchonius (Hamilton, 1822) Paquistão, Índia, Nepal, Bangladesh (NN)

Puntius nigrofasciatus (Günther, 1868) Sri Lanka (NN)

Puntius semifasciolatus (Günther, 1868) Rússia, China (NN)

Puntius tetrazona Bleeker, 1860 Sudeste asiático (NN)

Puntius arulius (Jerdon, 1849) Índia (NN)

Puntius ticto (Hamilton, 1822) Paquistão, Índia, Nepal, Sri Lanka, Bangladesh, Mianmar (NN)

Puntius titteya Deraniyagala, 1929 Sri Lanka (NN)

Puntius oligolepis (Bleeker, 1853) Ásia (NN)

Puntius sachsii (Ahl, 1923) China, Índia (NN)

Tanichthys albonubes Lin, 1932 China, Vietnã (NN)

Cobitidae

Misgurnus aguillicaudatus (Cantor, 1842) Ásia (NN)

CHARACIFORMES Anostomidae

Leporinus copelandii Steindachner, 1875 Brasil (Paraíba do Sul, Doce) (N)

Erythrinidae

Hoplias cf. malabaricus (Bloch, 1794) Brasil (praticamente todas as bacias hidrográficas) (N)

Characidae Astyanax cf. bimaculatus (Linnaeus, 1758) Brasil (várias bacias incluindo Paraíba do Sul) (N) Astyanax parahybae Eigenmann, 1908 Brasil (bacia do Paraíba do Sul) (N) Gymnocorymbus ternetzi (Boulenger, 1895) Brasil (bacia do Paraguai, Guaporé) (NN) Hyphessobrycon bifasciatus Ellis, 1911 Brasil (bacia do leste e alto Paraná) (N)

38 Tabela 2 (continuação)

Hyphessobrycon eques (Steindachner, 1882) Brasil (bacias do Amazonas, Guaporé, Paraguai, Paraná) (NN) Metynnis maculatus (Kner, 1858) Brasil (bacias do Amazonas e Paraguai) (NN) Mimagoniates microlepis (Steindachner, 1876) Brasil (rios costeiros da Bahia até Rio Grande do Sul) (NN) Oligosarcus hepsetus (Cuvier, 1829) Brasil (rios do sudeste do Brasil, bacia do rio da Prata) (N) Bryconamericus sp. Brasil (?) (N) Crenuchidae Characidium sp. Brasil (?) (N)

SILURIFORMES Pseudopimelodidae

Microglanis cf. parahybae (Steindachner, 1880) Brasil (Paraíba do Sul, Argentina) (N)

Heptapteridae

Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) Brasil (praticamente todas as bacias hidrográficas brasileiras) (N)

Rhamdioglanis transfasciatus Miranda Ribeiro, 1908 Brasil (riachos costeiros do Rio de Janeiro até Santa Catarina) (NN)

Pimelodella lateristriga (Lichtenstein, 1823) Brasil (Paraíba do Sul) (N)

Trichomycteridae

Trichomycterus immaculatus (Eigenmann & Eigenmann, 1980) Brasil (Paraíba do Sul) (N) Trichomycterus sp. 1 Brasil (?) (N) Trichomycterus sp. 2 Brasil (?) (N) Trichomycterus sp. 3 Brasil (?) (N)

Callichthyidae

Callichthys callichthys (Linnaeus, 1758) Brasil (Amazonas, Araguaia, Paraguai, Uruguai, Madeira, São Francisco, Paraná, bacias litorâneas do sul e sudeste) (NN)

Corydoras nattereri Steindanchner, 1876 Brasil (bacias costeiras do Espírito Santo até Paraná) (NN)

Scleromystax barbatus (Quoy & Gaimard, 1824) Brasil (bacias costeiras do Rio de Janeiro até Santa Catarina) (NN) Loricariidae

Ancistrus multispinis (Regan, 1912) Brasil (rios costeiros do leste ao sul do Brasil) (NN)

Hypostomus affinis (Steindachner, 1877) Brasil (Paraíba do Sul) (N)

Neoplecostomus microps (Steindachner, 1877) Brasil (Paraíba do Sul) (N)

Parotocinclus maculicauda (Steindachner, 1877) Brasil (rios costeiros do Espírito Santo até Santa Catarina) (NN)

GYMNOTIFORMES Gymnotidae

Gymnotus cf. carapo Linnaeus, 1758 Brasil (praticamente todas as bacias hidrográficas brasileiras) (N)

39 Tabela 2 (continuação)

CYPRINODONTIFORMES Poeciliidae

Phalloceros cf. leptokeras Brasil (Paraíba do Sul) (N)

Poecilia reticulata (Peters, 1877) Norte da América do Sul e Atlântico Oeste (NN)

Poecilia sphenops Valenciennes, 1846 México, Colômbia (NN)

Poecilia velifera (Regan, 1914) México (NN)

Poecilia latipinna (Lesueur, 1821) Estados Unidos, México (NN)

Xiphophorus maculatus (Günther, 1866) México, Belize, Guatemala (NN)

Xiphophorus variatus (Meek, 1904) México (NN)

Xiphophorus hellerii Heckel, 1848 México, Honduras, Belize, Guatemala (NN)

PERCIFORMES

Polycentridae

Polycentrus schomburgkii Müller & Troschel, 1849 Brasil (rios costeiros), Trinidad & Tobago, Venezuela, Guiana Francesa, Guiana, Suriname (NN)

Cichlidae

Geophagus brasiliensis (Quoy e Gaimard, 1824) Brasil (bacia do leste, Uruguai, alto Paraná) (N)

Laetacara curviceps (Ahl, 1923) Brasil (Amazonas) (NN)

Mikrogeophagus ramirezi (Myers & Harry, 1948) Venezuela, Colômbia (NN)

Pterophyllum scalare (Lichtenstein, 1823) Brasil (Amazonas), Peru, Colômbia, Guiana Francesa, Guiana (NN)

Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) Norte e Leste da África (NN)

Tilapia rendalli (Boulenger, 1897) África (NN)

Hemichromis bimaculatus Gill, 1862 Oeste da África (NN)

Pelvicachromis pulcher (Boulenger, 1901) Centro e Oeste da África (NN)

Osphronemidae

Macropodus opercularis (Linnaeus, 1758) Japão, Coréia, China (NN)

Trichogaster lalia (Hamilton, 1822) Índia (NN)

Trichogaster chuna (Hamilton, 1822) Índia, Bangladesh, Nepal (NN)

Trichogaster trichopterus (Pallas, 1770) Sudeste asiático (NN)

Trichogaster pectoralis (Regan, 1910) Tailândia, Vietnã, Malásia (NN)

Helostomatidae

Helostoma temminkii Cuvier, 1829 Sudeste asiático (NN)

Tabela 3. Relação das espécies por número total (N), porcentagem de indivíduos (%) e constância de captura (C) (con = constante, ace = acessória, aci = acidental) em cinco riachos no período de 2003 a 2006.

Espécie/Categoria Boa Vista Pinheiros Santo Antônio Chato Gavião N % C N % C N % C N % C N % C

Carassius auratus 1 0,06 aci 3 0,15 ace 7 0,07 con 14 0,27 ace 41 0,64 con Cyprinus carpio 1 0,06 aci 19 0,98 ace 64 0,62 con 77 1,50 con 372 5,84 con Devario malabaricus 3 0,20 ace 122 6,30 con 1 0,01 aci ------Danio rerio 166 10,93 con 199 10,28 con - - - 107 2,09 con 100 1,57 con Danio sp. 4 0,26 ace 1 0,05 aci - - - 1 0,02 aci 4 0,06 ace Puntius conchonius 35 2,30 con 73 3,77 con - - - 365 7,13 con 48 0,75 con Puntius nigrofasciatus 7 0,46 aci 44 2,27 con ------1 0,01 aci Puntius semifasciolatus 5 0,33 ace 18 0,93 con ------8 0,12 con Puntius tetrazona 2 0,13 aci 63 3,26 con 7 0,07 con 1 0,02 aci 1 0,02 aci Puntius arulius - - - 42 2,17 con ------Puntius ticto - - - 15 0,77 ace ------Puntius titteya - - - 1 0,05 aci ------Puntius oligolepis - - - 4 0,21 ace ------Puntius sachsii ------20 0,39 ace 1 0,02 aci Tanichthys albonubes 1 0,06 aci 2 0,10 aci 1 0,01 aci 1 0,02 aci 4 0,06 ace Misgurnus aguillicaudatus 109 7,16 con 23 1,19 con 63 0,61 con 65 1,27 con 18 0,28 com Leporinus copelandii 1 0,06 ------Hoplias cf. malabaricus 6 0,39 con ------Astyanax cf. bimaculatus 93 6,12 con 38 1,96 ace 363 3,53 con 41 0,80 con 1 0,02 aci Astyanax parahybae ------1 0,01 aci ------Gymnocorymbus ternetzi 2 0,13 ace 7 0,36 ace 50 0,48 con 10 0,19 con 3 0,05 ace Hyphessobrycon bifasciatus 217 14,28 con 1 0,05 aci ------1 0,02 aci Hyphessobrycon eques 48 3,16 con 23 1,19 ace 1 0,01 aci ------Metynnis maculatus - - - 3 0,15 ace ------Mimagoniates microlepis 4 0,26 aci ------Oligosarcus hepsetus 1 0,06 aci ------Bryconamericus sp. 1 0,05 aci ------Characidium sp. 3 0,20 aci ------Microglanis cf. parahybae 1 0,06 aci ------Rhamdia quelen 27 1,78 con 6 0,31 ace ------Rhamdioglanis transfasciatus - - - 2 0,10 aci ------Pimelodella lateristriga 2 0,13 ace ------Trichomycterus immaculatus 8 0,53 ace - - - 3 0,03 ace 1 0,02 aci 6 0,09 con Trichomycterus sp. 1 - - - 122 6,30 con ------

Tabela 3 (continuação)

Espécie/Categoria Boa Vista Pinheiros Santo Antônio Chato Gavião N % C N % C N % C N % C N % C

Trichomycterus sp. 2 - - - 39 2,01 con ------Trichomycterus sp. 3 - - - 38 1,96 con ------Callichthys callichthys 2 0,13 ace - - - 5 0,05 ace 1 0,02 aci - - - Corydoras nattereri 7 0,46 ace ------Scleromystax barbatus 1 0,06 aci ------Ancistrus multispinis 1 0,06 aci ------Hypostomus affinis 7 0,46 con 24 1,24 con 98 0,95 con 149 2,91 con 99 1,55 com Neoplecostomus microps - - - 12 0,62 con ------Parotocinclus maculicauda 3 0,20 ace - - - 2 0,02 aci ------Gymnotus cf. carapo 46 3,03 con 21 1,08 con 16 0,16 con - - - 1 0,02 aci Phalloceros cf. leptokeras 100 6,58 con ------2 0,04 ace 14 0,22 ace Poecilia reticulata 124 8,16 con 220 11,37 con 5282 51,20 con 1517 29,65 con 2530 39,73 con Poecilia sphenops 5 0,33 ace 79 4,08 con 420 4,07 con 502 9,81 con 9 0,14 con Poecilia velifera ------343 3,32 con ------Poecilia latipinna ------24 0,23 ace ------Xiphophorus maculatus 115 7,57 con 199 10,28 con 580 5,62 con 803 15,69 con 792 12,44 con Xiphophorus variatus 37 2,42 ace 222 11,47 con 353 3,42 con 388 7,58 con 1276 20,04 con Xiphophorus hellerii 234 15,40 con 187 9,66 con 1178 11,42 con 949 18,55 con 983 15,44 con Polycentrus schomburgkii 30 1,97 ace ------Geophagus brasiliensis 30 1,97 con 17 0,88 con 1433 13,89 con 31 0,60 con 3 0,05 ace Laetacara curviceps 2 0,13 ace ------Mikrogeophagus ramirezi 2 0,13 ace 3 0,15 ace ------Pterophyllum scalare 1 0,06 aci 1 0,05 aci ------Oreochromis niloticus ------6 0,12 ace - - - Tilapia rendalli ------16 0,31 con - - - Hemichromis bimaculatus 4 0,26 ace 21 1,08 con ------Pelvicachromis pulcher ------1 0,01 aci Macropodus opercularis 7 0,46 aci ------40 0,78 con 38 0,60 con Trichogaster lalia 6 0,39 con 1 0,05 aci - - - 2 0,04 ace 7 0,11 ace Trichogaster chuna 10 0,66 ace ------Trichogaster trichopterus - - - 6 0,31 con 20 0,19 con 5 0,10 ace 5 0,08 com Trichogaster pectoralis - - - 1 0,05 aci ------Helostoma temminkii ------3 0,06 aci 1 0,02 aci Nativos 15 35,65 - 11 16,46 - 6 18,57 - 5 4,38 - 7 2,00 - Não-nativos 31 64,35 - 31 83,54 - 19 81,43 - 22 95,62 - 22 98,00 -

Tabela 4. Riqueza de espécies (S), Índices de diversidade de Shannon (H’), equitabilidade (E), dominância de Simpson (D) e contaminação (C) da ictiofauna dos cinco riachos no período de 2003 a 2006.

Boa Vista Pinheiros Santo Antônio Chato Gavião

S 46 42 26 27 29 H’ 2,79 2,94 1,70 2,09 1,73 E 0,73 0,79 0,52 0,63 0,51 D 0,91 0,93 0,70 0,83 0,76 C 0,70 0,74 0,76 0,81 0,76

Tabela 5. Similaridade de Jaccard e Bray-Curtis da ictiofauna dos cinco riachos somente com espécies nativas (sem parênteses) e com nativas e não- nativas (entre parênteses).

Riachos Jaccard Bray-Curtis

Boa Vista × Pinheiros 0,31 (0,49) 0,21 (0,48) Boa Vista × Santo Antônio 0,33 (0,41) 0,12 (0,13) Boa Vista × Chato 0,36 (0,43) 0,21 (0,25) Boa Vista × Gavião 0,5 (0,50) 0,10 (0,18) Pinheiros × Santo Antônio 0,31 (0,39) 0,08 (0,17) Pinheiros × Chato 0,23 (0,38) 0,29 (0,35) Pinheiros × Gavião 0,38 (0,48) 0,13 (0,26) Santo Antônio × Chato 0,57 (0,56) 0,16 (0,54) Santo Antônio × Gavião 0,62 (0,49) 0,10 (0,56) Chato × Gavião 0,71 (0,75) 0,61 (0,71)

0,2

0,1

0,0 BV-PI BV-SA BV-CH BV-GA PI-SA PI-CH PI-GA SA-CH SA-GA CH-GA -0,1 Índice de Homogenização Índice de Homogenização

-0,1

-0,2 Combinações entre riachos

0,5

0,4

0,3 0,3

0,2

Índice de Homogenização de Homogenização Índice 0,1 0,1

0,0 BV-PI BV-SA BV-CH BV-GA PI-SA PI-CH PI-GA SA-CH SA-GA CH-GA

Combinações entre riachos

Figura 2. Índice de homogenização qualitativo (Jaccard, acima) e quantitativo (Bray-Curtis, abaixo) entre a ictiofauna dos cinco riachos. BV = Boa Vista, PI = Pinheiros, SA = Santo Antônio, CH = Chato, GA = Gavião.

DISCUSSÃO Estrutura da ictiofauna dos cinco riachos Grandes centros de piscicultura ornamental localizados nos Estados Unidos, China (Hong Kong), Cingapura, Indonésia e Malásia têm sido responsáveis pela introdução de várias espécies de peixes não-nativos nos ecossistemas desses países. Algumas destas

44 espécies, como Hoplosternum littorale , Pterygoplichthys multiradiatus , Cichlasoma urophthalmus , Clarias batrachus , Xiphophorus maculatus , X. variatus e X. hellerii , estabeleceram-se e posteriormente causaram sérios problemas ambientais como alterações físicas de habitat, modificações na cadeia alimentar, mudança na estrutura das comunidades residentes, predação e hibridização com espécies nativas (Welcomme, 1988; Fuller et al ., 1999; Baker & Lim, 2008). Da mesma forma, a introdução de espécies exóticas e translocadas proporcionada pelo polo de piscicultura ornamental de Muriaé está afetando negativamente as comunidades de peixes nativos dos riachos analisados e de outros verificados mas não incluídos no presente trabalho (Magalhães, 2007b), o que provavelmente reflita a situação de todos os riachos sob a influência do polo. Com a descoberta de C. nattereri , Mimagoniates microlepis , S. barbatus , Ancistrus multispinnis (riacho Boa Vista), Rhamdioglanis transfasciatus (riacho Pinheiros) e Parotocinclus maculicauda (riachos Boa Vista e Santo Antônio), a presente pesquisa aumenta o número de peixes não-nativos em 62 espécies (57 ornamentais) para a bacia e 85 espécies no estado de Minas Gerais. Antes deste trabalho, havia 56 espécies anotadas para a bacia do rio Paraíba do Sul (51 ornamentais) e 79 para o estado (Magalhães & Jacobi, 2008, Neto, 2010). A situação é extremamente preocupante, pois em nível de comparação, somente 55 espécies de peixes nativos haviam sido detectadas para a bacia no estado (Vieira et al ., 2009) ou seja, o número de espécies não-nativas supera o de espécies nativas de peixes. Isto por si só já indica uma poluição biológica e não há registros na literatura de provável impacto ambiental em nenhuma bacia hidrográfica brasileira que não seja a do Paraíba do Sul (dentro dos limites de Minas Gerais). As conseqüências ambientais desse caso seriam a hipótese de mudanças na estrutura original da ictiofauna da bacia, predação (proporcionada pela presença de Salminus brasiliensis , Hoplias lacerdae , híbrido entre Pseudoplatystoma corruscans × Pseudoplatystoma fasciatum , Clarias gariepinus, Cichla monoculus ), competição/hibridização ( H. bifasciatus × H. eques , Phalloceros sp. × P. reticulata , P. sphenops , P. latipinna , P. velifera , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii ), disseminação de parasitas (Laernaea cyprinacea , Argulus sp., Ichthyophthirius multifiliis ) e homogenização/diferenciação biótica (Magalhães et al ., 2002; Magalhães, 2006; Alves et al ., 2007). O grande número e a alta proporção de espécies de peixes não-nativos superando as espécies nativas nos riachos analisados em praticamente todos os bimestres de 2003 a 2006 são devidos a fortes pressões de propágulos resultantes principalmente de ações antrópicas.

45 Devido especialmente aos descartes, há quatro espécies exóticas em comum nos riachos Santo Antônio, Chato e Gavião. Já com os descartes e liberações acidentais, existem 12 espécies de peixes não-nativos em comum para todos os riachos. De fato, segundo Lockwood et al. (2005), grandes pressões de propágulo como tamanho do inóculo (grande número de organismos introduzidos) e taxa de imigração (múltiplas e constantes introduções) como as que ocorrem pela liberação intencional de aquaristas e não intencional como fugas de pisciculturas, são um dos fatores mais importantes relacionados ao estabelecimento bem sucedido de peixes de água doce pelo mundo. Das 147 espécies de peixes ornamentais encontradas nos ambientes naturais dos Estados Unidos, 136 foram soltas por aquaristas e piscicultores (Fuller et al ., 1999), sendo que 66 (48,53%) mantêm populações reprodutivas (Shafland et al ., 2008), e das 52 espécies ornamentais não-nativas encontradas em Minas Gerais (mais as seis descobertas no presente trabalho), a maioria foi proveniente de pisciculturas, sendo que 23 (39,65%) estão se reproduzindo (Magalhães et al ., 2002; Magalhães, 2007a; Magalhães & Carvalho, 2007; Magalhães & Jacobi, 2008, Neto, 2010). Além da forte pressão de propágulos (em número de espécies, indivíduos e frequência) discutida acima, que já garantem a presença das não-nativas nos levantamentos ao longo do ano, atributos da própria história de vida de muitas destas espécies são favoráveis a seu estabelecimento efetivo. Das cinco espécies mais abundantes e constantes, três são poecilídeos não-nativos no riacho Boa Vista ( X. hellerii , P. reticulata , X. maculatus ), quatro no riacho Pinheiros ( X. variatus , P. reticulata , X. maculatus , X. hellerii ), quatro no riacho Santo Antônio ( P. reticulata , X. hellerii , X. maculatus , P. sphenops ), cinco no riacho Chato ( P. reticulata , X. hellerii , X. maculatus , P. sphenops , X. variatus ) e quatro no riacho Gavião ( P. reticulata , X. variatus , X. hellerii , X. maculatus ). A predominância de tais espécies nesses ecossistemas oriundas de descartes/fugas representa um perigo real devido à expressiva plasticidade fenotípica (i.e. invasividade) incluindo alimentação de uma grande variedade de recursos, resistência a altas temperaturas e baixas concentrações de oxigênio dissolvido (euritopia), maturação precoce, fêmeas com capacidade de armazenar sêmen, reprodução prolongada ou contínua proporcionada pela ovoviviparidade, facilidade de se reproduzir em habitas instáveis como o de riachos (euriécia), período de gestação curto e poucas exigências quanto à disponibilidade de locais para liberação de filhotes (Trexler, 1989; Moyle & Cech Jr., 1996). Estas características os habilitam a se tornar com o tempo, bem sucedidos nos novos locais em relação às espécies nativas de baixa fecundidade dos gêneros Hyphessobrycon , Hoplias , Hypostomus ,

46 Gymnotus , Geophagus (Winemiller et al ., 2008) e o endêmico Neoplecostomus microps (Braga et al ., 2008), sendo por esses perfis considerados por McKinney & Lockwood (1999) como “espécies vencedoras” ( winner species ). Ocorreu uma baixa riqueza, diversidade, equitabilidade, alta dominância e contaminação na maioria dos locais. Um aumento do nível de estresse ambiental como constantes introduções (Lockwood et al ., 2005) geralmente está relacionado com o decréscimo da riqueza, diversidade e equitabilidade com consequente acréscimo da dominância por espécies não-nativas (Casatti et al ., 2009) e contaminação dos locais invadidos (Alves et al ., 2007). Além do mais, a característica natural própria (baixa riqueza de espécies nativas) destes riachos pode ter sido facilitadora do processo de invasão e dominância por peixes não-nativos. Estes resultados concordam com a afirmação de Moyle & Light (1996), de que a magnitude do impacto das espécies introduzidas nos ambientes naturais pode aumentar de acordo com características do ambiente. Assim, sistemas com poucas espécies nativas como regiões de cabeceiras tendem a apresentar baixa resistência ambiental à invasão e dominância por espécies não-nativas do que ecossistemas que possuem alta riqueza de espécies ou seja, alta resistência ambiental.

Homogenização/Diferenciação biótica Os Índices de Jaccard e Bray-Curtis mostraram uma baixa similaridade de nativas na maioria dos riachos. Isto pode estar provavelmente relacionado às características fisiográficas e hidrológicas próprias, com uma mudança sazonal em suas estruturas e consequentemente, na composição de suas ictiofaunas nativas. Segundo Súarez (2008), em riachos localizados em uma mesma região e que possuem estrutura e hidrologia diferenciadas, é de se esperar a ocorrência de espécies distintas e, como conseqüência, deverá ser encontrada uma baixa similaridade entre as comunidades. Considerando a introdução de espécies não-nativas, a similaridade de Jaccard e Bray-Curtis aumentou entre a maioria dos riachos, indicando homogenização biótica. Isto se deveu à introdução de mesmas espécies não-nativas comuns aos quatro riachos como P. reticulata , P. sphenops , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii , M. anguillicaudatus , G. ternetzi , D. rerio , Danio sp., C. auratus , C. carpio , P. conchonius , P. tetrazona , T. albonubes e T. lalia . Nos riachos Santo Antônio × Chato, Santo Antônio × Gavião houve diferenciação biótica, indicada pelos valores negativos do Índice de homogenização de Jaccard, transformando-se em homogenização, pelo valor positivo do Índice de Bray-Curtis. Isto

47 ocorreu devido a diferentes espécies introduzidas serem mais raras e mesmas espécies introduzidas como P. reticulata e X. hellerii serem as mais abundantes. Estes achados principalmente de homogenização merecem considerável atenção, pois de acordo com Olden et al . (2004), como prováveis conseqüências da homogenização biótica em escala regional, estas podem provocar hibridização (no caso dos riachos Boa Vista × Pinheiros H. bifasciatus × H. eques , Chato × Gavião Phalloceros cf. leptokeras × Poecilia spp., Xiphophorus spp.), simplificação na estrutura da cadeia alimentar residente, aumento da susceptibilidade das comunidades à invasão por espécies não-nativas, limitar o número de interações ecológicas entre as espécies enfraquecendo assim as pressões de seleção nas comunidades nativas, comprometer o potencial de especiação devido a uma reduzida variabilidade na composição e diversidade de espécies autóctones, além de diminuir a resiliência dos locais invadidos.

Medidas de conservação e manejo As introduções, além de serem danosas ambientalmente, prejudicam economicamente o polo de piscicultura ornamental de Muriaé pois a presença das 57 espécies de peixes não-nativos nos riachos, capturados por várias pessoas e vendidos no comércio, não têm nenhum custo de produção, criando assim concorrência mais barata aos peixes cultivados (Magalhães, observação pessoal). O mesmo ocorre na represa Glória, pois a subsistência de pelo menos 10 famílias se deve exclusivamente pela captura de H. eques introduzido nesse ecossistema artificial localizado no polo. Estas famílias conseguem coletar, em poucos dias, mais de 2.000 exemplares que são vendidos para lojas do Rio de Janeiro e São Paulo (Alves et al ., 2007). Para Hilsdorf & Petrere Jr. (2002), umas das principais ameaças à diversidade nativa da bacia do rio Paraíba do Sul é a introdução de espécies não-nativas de peixes. Assim, pesquisas adicionais relacionadas à reprodução, sobreposição de dieta e biologia molecular para detecção de provável hibridização nos cinco riachos estudados são necessárias para se avaliar os prováveis impactos negativos sobre as espécies nativas. Os mesmos procedimentos feitos no presente trabalho, juntamente com os mencionados anteriormente devem ser estendidos às outras centenas de corpos d’água dos outros nove municípios e dois distritos formadores do polo de piscicultura ornamental de Muriaé com o objetivo de se ter uma visão global dos efeitos das introduções de peixes nessa região do Brasil.

48 Considerando que o estado de Minas Gerais e o polo de piscicultura ornamental de Muriaé são um dos principais focos de introduções de peixes não-nativos entre todas as regiões do Brasil e da América do Sul (Magalhães, 2007b), medidas imediatas devem ser implementadas para se evitar a degradação das comunidades nativas da região: 1) evitar a prática da liberação ou descarte intencional de espécies ornamentais não-nativas de alto (Corydoras nattereri ) e baixo ( Poecilia spp., Xiphophorus spp., Puntius conhonius ) valor comercial diretamente nos riachos, 2) os vertedouros e equipamentos para baixar o nível de água dos tanques como monges/cotovelos devem conter telas e filtros que impeçam a fuga de alevinos ou peixes adultos de espécies não-nativas a qualquer curso d’água, 3) a água descarregada pelo monge/cotovelo, deve ser dirigida para a bacia de sedimentação, 4) a bacia de sedimentação deve ser dimensionada de maneira que possa receber os efluentes dos tanques descarregados pelos monges/cotovelos e que os mesmos permaneçam pelo tempo necessário até a sedimentação completa dos materiais em suspensão, orgânicos ou não, além de conter nos dispositivos para saída d’água, telas para impedir a fuga de espécies não-nativas, 5) o nível de água deve sempre permanecer no mínimo a 50 centímetros abaixo do topo da crista dos tanques, com o objetivo de se evitar transbordamentos e fugas de espécies não-nativas nos períodos de chuvas, 6) novas construções de tanques de piscicultura ornamental (bem como as antigas) devem respeitar a Lei Federal número 4.771 de 1965 e não podem estar localizadas em Áreas de Preservação Permanente (APP) com uma distância inferior a 15 metros de reservatórios, 30 metros de qualquer curso d’água, e 50 metros de nascentes, cabeceiras ou áreas inundáveis, 7) monitorar as pisciculturas no riacho Pinheiros, ambiente localizado na Zona de Amortecimento do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (PESB) pois estes criatórios podem funcionar como “trampolins ecológicos” ( stepping stones ) facilitando as invasões nesta Unidade de Conservação, 8) promover esclarecimentos do tema “espécie não-nativa” e os perigos que estas podem proporcionar se introduzidas no meio ambiente para as pessoas que trabalham direta e indiretamente nas pisciculturas ornamentais. Caso essas medidas não sejam seguidas, as introduções das 57 espécies (ou mais) de peixes ornamentais não-nativos continuarão, proporcionando uma baixa resiliência dos riachos de cabeceira por toda a área de abrangência do polo, fazendo com que a bacia do rio Paraíba do Sul mantenha uma rotina de destruição ambiental nesses últimos quatro séculos de ocupação humana (Amorin et al ., 1983) e, juntamente com as bacias do Paraná e São Francisco, figurando entre as mais degradadas do Brasil (Souza Jr., 2004).

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CAPÍTULO 2

ESTABELECIMENTO DE PEIXES NÃO-NATIVOS EM RIACHOS DE CABECEIRA NO POLO DE PISCICULTURA ORNAMENTAL DE MURIAÉ, MINAS GERAIS

RESUMO Foi realizado um estudo para avaliar o estabelecimento dos peixes ornamentais não-nativos de fertilização interna P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , Xiphophorus maculatus , X. variatus , X. hellerii e fertilização externa Danio rerio , Misgurnus anguillicaudatus , Devario malabaricus , Puntius conchonius , Cyprinus carpio em cinco riachos de cabeceira no polo de piscicultura ornamental de Muriaé, bacia do rio Paraíba do Sul, Minas Gerais. Coletas com peneiras ocorreram bimestralmente de janeiro/2003 a dezembro/2006 nos riachos Boa Vista, Pinheiros, Santo Antônio, Chato e Gavião. Para todas as espécies, foram encontrados indivíduos em reprodução durante praticamente todos os períodos de estudo em todos os riachos. Poecilídeos apresentaram ovoviviparidade pela presença de vitelo associado aos embriões e ovários desovados contendo ovócitos 1 (perinucleolar inicial), 2 (perinucleolar avançado), 3 (pré-vitelogênico), 4 (vitelogênico) e folículos pós-ovulatórios indicaram desova parcelada para todas as espécies ovíparas. O IGS nos ovovivíparos apresentou diferenças significativas nos estádios 3 (embrião com olhos) e 4 (embrião formado), já nos ovíparos, o IGS mostrou diferenças no estádio 2 (maduro). A proporção sexual indicou mais fêmeas do que machos na maioria dos ovovivíparos, ao passo que nos ovíparos apresentou variações na proporção de fêmeas e machos entre os riachos. Nos ovovivíparos, não houve correlação entre fatores abióticos e a reprodução, de modo que nos ovíparos, houve correlação. Três medidas conservacionistas tais como educação ambiental, fiscalização e cumprimento da Lei “poluidor-pagador” são sugeridas para se evitar a degradação ambiental pela introdução de peixes ornamentais na região.

Palavras-chave : Peixes ornamentais não-nativos, bacia do rio Paraíba do Sul, Minas Gerais, reprodução

ABSTRACT A study was conducted to evaluate the establishment of ornamental non-native fishes of internal fertilization P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , Xiphophorus maculatus , X. variatus , X. hellerii and external fertilization Danio rerio , Misgurnus anguillicaudatus , Devario malabaricus , Puntius conchonius , Cyprinus carpio in five headwater creeks in Muriaé ornamental fish center, Paraíba do Sul river basin, in Minas Gerais state. Collections with sieves occurred bimonthly from January/2003 to December/2006 in the Boa Vista, Pinheiros, Santo Antônio, Chato and Gavião creeks. For all species, individuals were found in reproduction in almost every period of study in all sites. Poeciliids showed ovoviviparity by the presence of yolk associated to the embryos and spawned ovaries containing oocytes 1 (initial perinucleolar), 2 (advanced perinucleolar), 3 (previtellogenic), 4 (vitellogenic) and post-ovulatory follicles indicated multiple spawn for all oviparous species. The GSI in ovoviviparous showed significative differences in stages 3 (embryo with eyes) and 4 (formed embryo), but in oviparous fishes, the GSI showed differences in stage 2 (mature). The sex ratio showed more females than males in most ovoviviparous poeciliids, whereas in oviparous species, it showed variation in the proportion of females and males among the creeks. In ovoviviparous, there was no correlation between abiotic factors and reproduction, so that in the oviparous species, there was a correlation. Three conservation measures such as environmental education, ornamental fish farm supervision and enforcement of the environmental law "polluter pays" are suggested to prevent environmental degradation by the introduction of ornamental non-native fishes in the region.

Key-words : Ornamental non-native fishes, Paraíba do Sul river basin, Minas Gerais state, reproduction

57 INTRODUÇÃO A crescente introdução de espécies não-nativas de forma deliberada ou acidental é um dos grandes problemas ambientais causados pelo homem nos últimos 10.000 anos (Perry & Vanderklein, 1996), sendo tão ou mais preocupante que o aquecimento global (Vitule, 2009). O tema vem adquirindo grande relevância na área da Biologia da Conservação/Ictiologia, pelo fato de uma série de pesquisas recentes indicarem que a introdução de espécies, incluindo ornamentais constitui a segunda maior causa de extinções de peixes nativos de água doce no mundo (Harrison & Stiassny, 2004), sendo superada apenas pela alteração e degradação dos habitats aquáticos (Jonhson et al . 2008). Apesar deste tipo de prática ser antiga, esta se tornou mais freqüente no mundo desde o final do século 19. Dentre as razões de introduções, a piscicultura ornamental tem sido a principal causa em vários países como Estados Unidos, Peru, Colômbia, Argentina, Brasil e Cingapura (Welcomme, 1988; Chou & Lam, 1989; Gómez et al ., 1994; Ortega et al . 2007; Magalhães & Jacobi, 2008, Shafland et al ., 2008). Isto é confirmado por Fuller et al . (1999), os quais relataram que, das 536 espécies de peixes não-nativos encontrados em águas interiores dos Estados Unidos, mais de 127 foram introduzidas por esse tipo de atividade. Na América do Sul, a taxa de introduções de peixes está aumentando, sendo essa tendência noticiada desde o final dos anos 80 por Welcomme (1988). No Brasil, um primeiro período de grandes introduções começou no início do século 20, coincidindo com o crescimento da piscicultura. Fugas de pisciculturas e programas de estocagem de espécies ornamentais não-nativas como Astronotus ocellatus e Puntius conchonius em açudes na região nordeste foram as fontes iniciais de introduções de peixes ornamentais no país (Gurgel & Oliveira, 1987). Um segundo período de introduções, mas não incluindo espécies ornamentais, ocorreu no meio do século 20, quando companhias de eletricidade na região sudeste construíram estações de piscicultura para mitigar os impactos ambientais de grandes represas sobre as migrações reprodutivas de peixes nativos como Salminus brasiliensis , Prochilodus lineatus e Zungaro jahu . Para minimizar estes impactos, estas empresas investiram na tecnologia da reprodução induzida de peixes, muitos dos quais não- nativos às bacias onde foram liberados (Alves et al ., 2007). Atualmente, um terceiro período de introduções está em progresso, com a crescente demanda dos pesque-e-pague nas regiões mais populosas (Alves et al ., 2007) e principalmente do comércio de aquário no estado de Minas Gerais (Magalhães & Jacobi, 2008). Esta última atividade tem estimulado a transferência de espécies ornamentais brasileiras como Gymnocorymbus ternetzi ,

58 Hyphessobrycon eques , Phyrrhulina brevis e Laetacara curviceps entre bacias, assim como a introdução de espécies ornamentais não-brasileiras como Xiphophorus maculatus , Epazeorhynchus bicolor , Puntius arulius , Hemichromis bimaculatus e Betta splendens (Magalhães et al ., 2002; Magalhães & Carvalho, 2007; Magalhães & Jacobi, 2008). Dentre os 26 estados brasileiros, Minas Gerais é o quarto em tamanho, com uma área de 586.528 Km 2 e o segundo mais populoso, possuindo uma população crescente com cerca de 20 milhões de pessoas vivendo em 853 municípios, sendo maior que muitos países como, por exemplo, a França (IBGE, 2002). É drenado por 17 diferentes bacias, possuindo milhares de pequenos riachos e mais de 2.000 corpos d’água represados, entre pequenos, médios, grandes e megareservatórios (IGAM, 1998; Alves et al ., 2007). A fauna de peixes nativos inclui algumas das espécies mais protegidas do país, como Brycon orbignyanaus , Henochilus weatlandii , Pogonopoma parahybae , Steidachneridion parahybae e Simpsonichthys zonatus (Fundação Biodiversitas, 2007). Porém, esta ictiofauna autóctone pode estar ameaçada, pois Minas Gerais é o principal em número de introduções no Brasil com 85 espécies detectadas, 58 das quais ornamentais (vide Capítulo 1), seguido dos estados do nordeste (n=39), Rio de Janeiro (n=39), Distrito Federal (n=15), Paraná (n=15), Rio Grande do Sul (n=12) e Santa Catarina (n=10) (Gurgel & Oliveira, 1987; Orsi & Agostinho, 1999; Ribeiro et al ., 2000; Poli et al ., 2000; Bizerril & Lima, 2001, Ingenito et al ., 2004; Saccol-Pereira et al ., 2006; Dufech & Fialho, 2007; Magalhães & Carvalho, 2007; Gubiani et al ., 201). Das 85 espécies de peixes não-nativos encontradas nos ambientes naturais do estado, há os ornamentais Poecilia reticulata , P. sphenops , P. velifera , Xiphophorus maculatus , X. variatus , X. hellerii , Danio rerio , Misgurnus anguillicaudatus , Devario malabaricus , P. conchonius e Cyprinus carpio , introduzidos massivamente em riachos de cabeceira na bacia do rio Paraíba do Sul oriundos de descartes intencionais/fugas acidentais de tanques de criação (Alves et al ., 2007; Magalhães & Jacobi, 2008). Estas espécies são umas das mais populares e cultivadas por todo o polo de piscicultura ornamental de Muriaé, localizado na Zona da Mata mineira e considerado o principal do setor no Brasil, sendo os mercados nacionais de Salvador, Brasília, Goiânia, Campo Grande, Belo Horizonte, Vitória, Rio de Janeiro, São Paulo, Curitiba e internacionais como América do Norte e União Européia os maiores centros consumidores desses peixes (Rasguido & Albanez, 2000; Cardoso & Igarashi, 2009; Campo & Criação, 2010). Apesar de Minas Gerais possuir um elevado número de peixes ornamentais não- nativos, estudos consistentes relacionados à sua biologia reprodutiva são ainda bastante

59 incipientes, estando restritos a breves resultados de poucas espécies com fecundação interna como P. reticulata introduzido nas bacias dos rios Doce, São Francisco e P. latipinna na bacia do rio Paraíba do Sul (Magalhães, 2008; Magalhães & Jacobi, 2008). Estudos de espécies com fecundação externa também são escassos, estando limitados à P. tetrazona , P. arulius , P. ticto , Nannostomus beckfordi e Polycentrus schomburgkii na bacia do rio Paraíba do Sul (Magalhães et al ., 2002; Magalhães & Jacobi, 2008). Há mais estudos minuciosos de espécies com fecundação externa considerados ornamentais (Froese & Pauly, 2007), mas introduzidos no estado com o objetivo de pesca esportiva e forragem como Cichla ocellaris (= C. kelberi ) na bacia do rio São Francisco, C. piquiti na bacia do rio Paranaíba, Plagioscion squamosissimus , C. cf. ocellaris , C. monoculus na bacia do rio Grande e Lepomis gibbosus na bacia do rio Doce (Magalhães et al ., 1996; Godinho et al ., 1997; Gomiero & Braga, 2004; Magalhães & Ratton, 2005; Normando et al ., 2009; Vieira et al ., 2009). Considerando que o estudo sobre a reprodução de peixes de fecundação interna e externa fora de seu habitat natural constitui parâmetro básico para a compreensão de seu estabelecimento no ecossistema invadido, e que pesquisas mais criteriosas sobre a reprodução de ornamentais não-nativos como P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii , D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius e C. carpio , ainda não foram realizados em Minas Gerais, o presente trabalho tem como objetivo responder à seguinte questão: as espécies ornamentais exóticas supracitadas oriundas de descartes e fugas de pisciculturas estão se reproduzindo nos riachos de cabeceira da região? É esperado que devido a características como período reprodutivo prolongado, ovoviviparidade e desova parcelada, estas espécies tenham sucesso em se estabelecer nesses ecossistemas.

MATERIAL & MÉTODOS Animais Para estudo do ciclo reprodutivo nos locais (Figura 1), foram realizadas coletas bimestrais (janeiro a dezembro) de 11 espécies. A quantidade de exemplares (Tabela 1) seguiu um critério aleatório (sub-amostra) para 10 espécies e não aleatório (todos os exemplares) para C. carpio .

Figura 1 . Localização dos cinco riachos estudados no polo de piscicultura ornamental de Muriaé, Alto rio Muriaé, sub-bacia do rio Glória, Minas Gerais/Brasil: Boa Vista (BV), Pinheiros (P), Santo Antônio (SA), Chato (CH) e Gavião (GA).

61 Tabela 1 . Número de peixes ornamentais não-nativos utilizados para estudo do ciclo reprodutivo.

Riacho Boa Vista Pinheiros Santo Antônio Chato Gavião Ano 2003 2004 2005 2006 2006 Município Muriaé Miradouro Vieiras Vieiras Vieiras Espécie ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂

Poecilia reticulata 87 - 103 - 51 - 601 - 590 - Poecilia sphenops - - - - 168 - 242 - - - Poecilia velifera - - - - 97 - - - - - Xiphophorus maculatus 80 - 161 - 128 - 261 - 355 - Xiphophorus variatus - - 119 - 278 - 284 - 538 - Xiphophorus hellerii 140 - 145 - 208 - 363 - 536 - Danio rerio 56 111 71 125 - - - - 47 51 Misgurnus anguillicaudatus 40 70 ------Devario malabaricus - - 59 62 ------Puntius conchonius ------325 47 - - Cyprinus carpio ------185 187

Coleta e processamento para análise macroscópica Os peixes foram coletados utilizando-se peneiras (95 cm de comprimento, 25 cm de altura e malha 0,3 mm). Para todos os riachos, foi padronizado um trecho fixo de 100 m de extensão e esforço de pesca de 2 horas (para cada riacho, apenas uma pessoa realizou a coleta no período diurno). Os peixes foram sacrificados com imersão imediata em uma pasta de gelo picado (método aprovado pela IACUC (2002) para trabalhos de campo), separados por local de captura, acondicionados em sacos plásticos e fixados em formalina a 10%, sendo transferidos posteriormente para álcool 70%. Em laboratório, os seguintes dados biométricos de cada indivíduo foram anotados: peso corporal (PC) e das gônadas (PG) em gramas.

Processamento de gônadas para análise mesoscópica e microscópica A determinação mesoscópica dos estádios do ciclo reprodutivo de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii , foi baseada em ovários de fêmeas não-grávidas e em fêmeas grávidas, na morfologia externa do desenvolvimento de ovos e embriões fixados em álcool 70%. Para a determinação histológica dos estádios do ciclo reprodutivo e tipo de desova de D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius e C. carpio , as gônadas (ovários e testículos) de todos os exemplares foram fixadas em líquido de Bouin de 6 a 12 horas. Após esse período, as gônadas foram

62 transferidas para álcool 70% e posteriormente submetidas às técnicas histológicas de rotina: inclusão em parafina, microtomia com cortes de 5 a 7 micrômetros (µm) de espessura e coloração com hematoxilina-eosina (H.E.) (Vazzoler, 1996).

Estádios do ciclo reprodutivo, freqüência bimestral e tipo de reprodução/desova A avaliação macroscópica do sexo e do estádio de maturação gonadal de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii foi feita utilizando-se critérios de Milton & Arthington (1983): fêmeas que não apresentavam a região ventral abaulada, sem mancha de gravidez ou sem ovos e embriões, foram chamadas de não-grávidas. Nas fêmeas grávidas, considerou-se ventre abaulado, presença de mancha de gravidez e para os ovários, visualização de ovos e embriões a olho nu. Através da análise de fêmeas não-grávidas, ovos e embriões ao microscópio estereoscópico, a avaliação anteriormente realizada quanto aos estádios de maturação gonadal foi confirmada pela ausência de ovos e embriões nas fêmeas não-grávidas e principalmente coloração dos ovos, pigmentação, formação de estruturas e desenvolvimento corporal nos embriões nas fêmeas grávidas. Dessa forma, os estádios foram classificados conforme adaptados de Milton & Arthington (1983) em: estádio 1 = não-grávida, 2 = ovo, 3 = embrião com olhos, 4 = embrião formado. O tipo de reprodução foi determinado através da análise de distribuição da freqüência dos estádios do ciclo reprodutivo de fêmeas, das características morfológicas do desenvolvimento de ovos, embriões, vitelo e das variações do Índice gonadossomático (IGS). A avaliação macroscópica do sexo e do estádio de maturação gonadal de D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius e C. carpio , foi feita utilizando-se os critérios de Smith & Walker (2004): coloração, volume e no caso dos ovários, visualização dos ovócitos a olho nu. A avaliação anteriormente realizada quanto aos estádios de maturação gonadal foi confirmada através da análise da distribuição dos ovócitos e das células da linhagem espermatogênica em lâminas histológicas ao microscópio óptico. Os estádios foram classificados conforme proposto por Smith & Walker (2004) em: 1 = repouso, 2 = maduro, 3 = desovado para fêmeas, espermiado para machos. O tipo de desova foi determinado através da análise da distribuição da freqüência dos estádios do ciclo reprodutivo, das características histológicas dos ovários e das variações do Índice gonadossomático (IGS). Após a determinação dos estádios do ciclo reprodutivo nas espécies P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii , calcularam-se suas

63 freqüências absoluta e relativa para fêmeas, por bimestre e por riacho. Para D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius e C. carpio , calcularam-se suas freqüências absoluta e relativa para fêmeas e machos, por bimestre e por riacho.

Índice gonadossomático Os dados biométricos obtidos das 11 espécies exóticas (peso corporal e das gônadas) foram utilizados para calcular, de cada exemplar, o Índice gonadossomático através da fórmula: IGS = PG×100/PC Onde: IGS = Índice gonadossomático, PG = peso das gônadas, PC = peso corporal A partir desse índice, determinaram-se os valores médios e desvios-padrão dos mesmos por sexo (fêmeas de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii , fêmeas e machos de D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius , C. carpio ), por estádio do ciclo reprodutivo e por riacho. Uma Análise de variância simples ANOVA, foi utilizada para testar as variações dos IGS calculados por estádio do ciclo reprodutivo, por sexo e por riacho. O Teste de Tukey foi utilizado para comparar os valores médios do IGS quando se registraram diferenças estatisticamente significativas (p < 0,05).

Proporção sexual A proporção sexual foi determinada pelas freqüências absolutas totais das 11 espécies coletadas nos cinco riachos e está representada na Tabela 2. Aplicou-se o teste do Qui-quadrado ( χ2) para detectar possíveis diferenças nas proporções entre os sexos (p < 0,05).

64 Tabela 2 . Número de peixes ornamentais não-nativos utilizados para estudo da proporção sexual.

Riacho Boa Vista Pinheiros Santo Antônio Chato Gavião Ano 2003 2004 2005 2006 2006 Município Muriaé Miradouro Vieiras Vieiras Vieiras Espécie ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂

Poecilia reticulata 87 24 103 104 514 192 601 401 590 317 Poecilia sphenops - - - - 168 91 242 143 - - Poecilia velifera - - - - 97 53 - - - - Xiphophorus maculatus 80 77 161 84 128 132 261 156 355 207 Xiphophorus variatus - - 119 103 278 75 284 104 538 265 Xiphophorus hellerii 140 56 145 43 208 108 363 195 536 76 Danio rerio 56 111 71 125 - - - - 47 51 Misgurnus anguillicaudatus 40 70 ------Devario malabaricus - - 59 62 ------Puntius conchonius ------325 47 - - Cyprinus carpio ------185 187

Fatores abióticos e reprodução As variáveis ambientais analisadas bimestralmente no presente trabalho foram: físico-químicas (temperatura da água dos cinco riachos em oC), hidrológicas (nível de água dos cinco riachos em cm) e climatológicas (precipitação pluviométrica das regiões de Muriaé, Miradouro e Vieiras em mm). Os valores de temperatura da água foram obtidos através de termômetro de filamento de mercúrio com escala de 0 a 50 oC. O nível de água dos riachos foi medido com uso de bastão milimetrado com medidas feitas a cada 10 cm, e dados sobre a precipitação pluviométrica das regiões foram cedidos pela plataforma de coleta de dados de Muriaé, Miradouro e Vieiras fornecidas pelo INPE (2009) (Tabela 3). Para verificar a associação dos fatores abióticos com a reprodução de fêmeas com fertilização interna e fêmeas/machos com fertilização externa nos cinco riachos, utilizou-se a Correlação de Spearman. Para tal, juntou-se as freqüências relativas bimestrais dos estádios 2, 3 e 4 das espécies com fertilização interna e estádios 2 e 3 das espécies com fertilização externa, que foram correlacionadas com valores médios bimestrais de temperatura/nível de água dos riachos, além da pluviometria nas regiões (Tabela 4). Todos os dados analisados foram testados quanto à sua normalidade utilizando-se os Testes de Shapiro-Wilk, quando o número de dados disponíveis foi inferior a 50, e

65 Kolmogorov-Smirnov, quando foi superior a 50. As análises do Índice gonadossomático, proporção sexual e associação de fatores abióticos/reprodução foram feitas utilizando-se o pacote estatístico Paleontological Statistics -PAST (Hammer et al ., 2009).

Tabela 3 . Valores médios bimestrais das variáveis abióticas nos cinco riachos. T = Temperatura da água ( oC), N = Nível de água (cm), P = pluviometria das regiões (mm). Valores entre parênteses indicam o número de medições por bimestre.

Riacho Boa Vista Pinheiros Santo Antônio Chato Gavião Ano 2003 2004 2005 2006 2006 Município Muriaé Miradouro Vieiras Vieiras Vieiras Bimestre T N P T N P T N P T N P T N P

J-F 26,4 0,84 316,3 27,2 0,98 348,2 28,8 1,04 170,5 29,0 0,96 249,3 30,2 0,90 249,3 (6) (6) (59) (6) (6) (59) (6) (6) (59) (6) (6) (59) (6) (6) (59)

M-A 27,0 0,70 140,2 24,0 0,68 200,1 28,3 0,68 137,4 26,4 0,90 128,9 24,7 0,86 128,9 (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61)

M-J 25,0 0,40 9,4 23,0 0,60 22,9 25,0 0,35 48,3 25,3 0,52 11,1 24,4 0,51 11,1 (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61)

J-A 26,0 0,38 23,4 24,1 0,50 3,2 23,1 0,29 9,5 23,4 0,49 9,2 23,3 0,47 9,2 (6) (6) (62) (6) (6) (62) (6) (6) (62) (6) (6) (62) (6) (6) (62)

28,2 0,50 70,0 25,1 0,64 32,2 30,0 0,34 43,8 28,1 0,56 44,4 28,5 0,52 44,4 S-O (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61)

N-D 27,2 0,75 217,4 26,3 0,83 272,3 31,1 1,01 232,2 28,0 0,72 221,7 25,4 0,85 221,7 (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61) (6) (6) (61)

Tabela 4. Número de exemplares utilizados para obtenção das proporções unificadas entre os estádios 2, 3 e 4 das espécies com fertilização interna e estádios 2 e 3 das espécies com fertilização externa.

Riacho Boa Vista Pinheiros Santo Antônio Chato Gavião Ano 2003 2004 2005 2006 2006 Município Muriaé Miradouro Vieiras Vieiras Vieiras Espécie ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂

Poecilia reticulata 43 - 54 - 265 - 211 - 306 - Poecilia sphenops - - - - 81 - 72 - - - Poecilia velifera - - - - 31 - - - - - Xiphophorus maculatus 52 - 121 - 82 - 148 - 90 - Xiphophorus variatus - - 72 - 251 - 235 - 229 - Xiphophorus hellerii 39 - 74 - 109 - 162 - 108 - Danio rerio 32 41 37 48 - - - - 35 29 Misgurnus anguillicaudatus 19 12 ------Devario malabaricus - - 45 34 ------Puntius conchonius ------119 30 - - Cyprinus carpio ------49 44

66 RESULTADOS Estádios do ciclo reprodutivo, freqüência bimestral e tipo de reprodução/desova As características macro/mesoscópicas dos ovários de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii e macro/microscópicas dos ovários e testículos de D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius , C. carpio permitiram determinar os estádios do ciclo reprodutivo dessas espécies nos cinco riachos (Tabelas 5, 6, Figuras 2, 3, 4, 5). No geral, todas as espécies ovovivíparas e ovíparas indicaram características morfológicas de reprodução com ovários apresentando ovos/embriões e ovários/testículos mostrando ovócitos, folículos pós-ovulatórios e túbulos seminíferos com/sem espermatozóides (Figuras 2, 3, 4, 5). No riacho Boa Vista, fêmeas de P. reticulata , X. maculatus e X. hellerii foram encontradas em reprodução (estádios 2, 3, 4) em praticamente todo o período amostral. Fêmeas e machos de D. rerio e M. anguillicaudatus em reprodução (estádios 2, 3) também foram encontrados em praticamente todo o período de estudo (Figura 6). As características mesoscópicas de ovos, embriões com olhos, embriões formados e vitelo indicaram ovoviviparidade para P. reticulata , X. maculatus e X. hellerii . As características histológicas de ovários desovados, contendo ovócitos 1, 2, 3, 4 e folículos pós-ovulatórios, indicaram que a desova de D. rerio e M. anguillicaudatus é do tipo parcelada. No riacho Pinheiros, fêmeas de P. reticulata , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii foram encontradas em reprodução (estádios 2, 3, 4) em todo o período amostral. Fêmeas e machos de D. rerio e D. malabricus em reprodução (estádios 2, 3) foram encontrados em praticamente todo o período de estudo (Figura 7). As características mesoscópicas de ovos, embriões com olhos, embriões formados e vitelo indicaram ovoviviparidade para P. reticulata , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii . As características histológicas de ovários desovados, contendo ovócitos 1, 2, 3, 4 e folículos pós-ovulatórios, indicaram que a desova de D. rerio e D. malabaricus é do tipo parcelada. No riacho Santo Antônio, fêmeas de P. reticulata , P. sphenops , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii foram encontradas em reprodução (estádios 2, 3, 4) em todo o período amostral. Fêmeas de P. velifera só não foram encontradas em reprodução nos bimestres março-abril e maio-junho de 2005 (Figura 8). As características mesoscópicas de ovos, embriões com olhos, embriões formados e vitelo indicaram ovoviviparidade para P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii .

67 No riacho Chato, fêmeas de P. reticulata , P. sphenops , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii foram encontradas em reprodução (estádios 2, 3, 4) em todo o período amostral. Fêmeas e machos de P. conchonius em reprodução (estádios 2, 3) foram encontrados em todo o período de estudo (Figura 9). As características mesoscópicas de ovos, embriões com olhos, embriões formados e vitelo indicaram ovoviviparidade para P. reticulata , P. sphenops , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii . As características histológicas de ovários desovados, contendo ovócitos 1, 2, 3, 4 e folículos pós-ovulatórios, indicaram que a desova de P. conchonius é do tipo parcelada. No riacho Gavião, fêmeas de P. reticulata , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii foram encontradas em reprodução (estádios 2, 3, 4) em todo o período amostral. Fêmeas e machos de D. rerio em reprodução (estádios 2, 3) também foram encontrados em todo o período de estudo. Fêmeas de C. carpio só não foram encontradas em reprodução nos bimestres maio-junho e julho-agosto de 2006. Machos de C. carpio foram encontrados em reprodução somente nos bimestres setembro-outubro, novembro-dezembro de 2006 (Figura 10). As características mesoscópicas de ovos, embriões com olhos, embriões formados e vitelo indicaram ovoviviparidade para P. reticulata , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii . As características histológicas de ovários desovados, contendo ovócitos 1, 2, 3, 4 e folículos pós-ovulatórios, indicaram que a desova de D. rerio e C. arpio é do tipo parcelada.

Índice gonadossomático De uma maneira geral, as espécies ovovivíparas mostraram aumento do IGS nos estádios 3 e 4, já os ovíparos no estádio 3. No riacho Boa Vista, em fêmeas de P. reticulata , X. maculatus e X. hellerii , foram detectadas diferenças significativas mais acentuadas entre o IGS dos estádios 3 e 4 (embrião com olhos, embrião formado) e os demais estádios do ciclo reprodutivo. Em fêmeas de D. rerio e M. anguillicaudatus , foram detectadas diferenças significativas acentuadas entre o IGS do estádio 3 (maduro) e os demais estádios do ciclo reprodutivo. Machos tiveram discretas variações no IGS. No riacho Pinheiros, em fêmeas de P. Reticulata , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii , foram detectadas diferenças significativas mais acentuadas entre o IGS dos estádios 3 e 4 (embrião com olhos, embrião formado) e os demais estádios. Em fêmeas de D. rerio e D. malabaricus , foram detectadas diferenças significativas acentuadas

68 entre o IGS do estádio 3 (maduro) e os demais estádios. Machos tiveram discretas variações no IGS. No riacho Santo Antônio, em fêmeas de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii , foram detectadas diferenças significativas mais acentuadas entre o IGS dos estádios 3 e 4 (embrião com olhos, embrião formado) e os demais estádios do ciclo reprodutivo. No riacho Chato, em fêmeas de P. reticulata , P. sphenops , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii , foram detectadas diferenças significativas mais acentuadas entre o IGS dos estádios 3 e 4 (embrião com olhos, embrião formado) e os demais estádios do ciclo reprodutivo. Em fêmeas e machos de P. conchonius , foram detectadas diferenças significativas acentuadas entre o IGS do estádio 3 (maduro) e os demais estádios do ciclo reprodutivo. No riacho Gavião, em fêmeas de P. reticulata , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii , foram detectadas diferenças significativas entre o IGS dos estádios 3 e 4 (embrião com olhos, embrião formado) e os demais estádios do ciclo reprodutivo. Em fêmeas de D. rerio e C. carpio , foram detectadas diferenças significativas entre o IGS do estádio 3 (maduro) e os demais estádios. Machos tiveram discretas variações no IGS. Todos os resultados do IGS de espécies não-nativas ovovivíparas e ovíparas dos cinco riachos encontram-se nas tabelas 7 e 8.

Proporção sexual Como um todo, as espécies ovovivíparas indicaram mais fêmeas que machos, ao passo que nas ovíparas, houve fêmeas em quantidades iguais ou menores que machos. No riacho Boa Vista para o período total, foram encontradas diferenças significativas nas razões sexuais entre fêmeas e machos de P. reticulata ( χ2 = 34,94; p<0,05), X. hellerii ( χ2 = 36,00; p<0,05), sendo a proporção sexual de fêmeas de P. reticulata e X. hellerii maior que a de machos (3,5 ♀:1 ♂; 2,5 ♀:1 ♂). Não foram encontradas diferenças significativas nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de X. maculatus ( χ2 = 0,06; p<0,05), sendo a proporção sexual de fêmeas igual a de machos (1 ♀: 1 ♂). Foram encontradas diferenças significativas nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de D. rerio ( χ2 = 18,12; p<0,05) e M. anguillicaudatus ( χ2 = 8,18; p<0,05), sendo a proporção sexual de fêmeas de D. rerio e M. anguillicaudatus menor que a de machos (0,50 ♀:1 ♂; 0,57 ♀:1 ♂).

69 No riacho Pinheiros para o período total, foram encontradas diferenças significativas nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de X. maculatus ( χ2 = 24,20; p<0,05) e X. hellerii ( χ2 = 55,34; p<0,05) sendo a proporção sexual de fêmeas de X. maculatus e X. hellerii maior que a de machos (1,90 ♀: 1 ♂; 3,40 ♀: 1 ♂). Não foram encontradas diferenças significativas nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de P. reticulata ( χ2 = 0,00; p<0,05) e X. variatus ( χ2 = 1,16; p<0,05) sendo a proporção sexual de fêmeas de P. reticulata e X. variatus praticamente igual a de machos (0,99 ♀: 1 ♂; 1,15 ♀: 1 ♂). Foram encontradas diferenças significativas nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de D. rerio ( χ2 = 14,86; p<0,05), sendo a proporção sexual de fêmeas menor que a de machos (0,60 ♀: 1 ♂) ao passo que, não foram encontradas diferenças nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de D. malabaricus ( χ2 = 0,08; p<0,05), sendo a proporção sexual de fêmeas, praticamente igual à de machos (0,95 ♀: 1 ♂). No riacho Santo Antônio, foram encontradas diferenças significativas nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de P. reticulata ( χ2 = 146,86; p<0,05), P. sphenops ( χ2 = 22,88; p<0,05), P. velifera ( χ2 = 12,90; p<0,05), X. variatus ( χ2 = 116,74; p<0,05) e X. hellerii ( χ2 = 31,64; p<0,05) sendo a proporção sexual de fêmeas dessas espécies maiores que a de machos (2,68 ♀: 1 ♂; 1,85 ♀: 1 ♂; 1,83 ♀: 1 ♂; 3,71 ♀: 1 ♂; 1,93 ♀: 1 ♂), ao passo que, não foram encontradas diferenças nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de X. maculatus ( χ2 = 0,06; p<0,05), sendo a proporção sexual de fêmeas igual à de machos (0,97 ♀: 1 ♂). No riacho Chato, foram encontradas diferenças significativas nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de P. reticulata ( χ2 = 39,92; p<0,05), P. sphenops ( χ2 = 25,46; p<0,05), X. maculatus ( χ2 = 26,44; p<0,05), X. variatus ( χ2 = 83,50; p<0,05), X. hellerii ( χ2 = 50,58; p<0,05) e P. conchonius ( χ2 = 207,76; p<0,05) sendo a proporção sexual de fêmeas dessas espécies maiores que a de machos (1,50 ♀: 1 ♂; 1,69 ♀: 1 ♂; 1,67 ♀: 1 ♂; 2,73 ♀: 1 ♂; 1,86 ♀: 1 ♂; 6,91 ♀: 1 ♂). No riacho Gavião, foram encontradas diferenças significativas nas freqüências precentuais entre fêmeas e machos de P. reticulata ( χ2 = 82,18; p<0,05), X. maculatus ( χ2 = 38,98; p<0,05), X. variatus ( χ2 = 92,82; p<0,05) e X. hellerii sendo a proporção sexual de fêmeas dessas espécies maiores que a de machos (1,86 ♀: 1 ♂; 1,71 ♀: 1 ♂; 2,03 ♀: 1 ♂; 7,05 ♀: 1 ♂). Não foram encontradas diferenças nas freqüências percentuais entre fêmeas e machos de D. rerio ( χ2 = 0,16; p<0,05) e C. carpio ( χ2 = 0,01; p<0,05) sendo a proporção sexual de fêmeas igual à de machos (0,92 ♀: 1 ♂; 0,99 ♀: 1 ♂).

70 Todos os resultados da proporção sexual de espécies não-nativas ovovivíparas e ovíparas dos cinco riachos encontram-se na tabela 9.

Fatores abióticos e reprodução De modo geral, não houve correlação significativa entre os fatores abióticos e a reprodução das espécies com fertilização interna nos cinco riachos, mas estes fatores, principalmente temperatura da água e precipitação pluviométrica influenciaram a reprodução de algumas espécies com fertilização externa. No riacho Boa Vista, não houve correlação de temperatura, nível de água e pluviometria com a reprodução de P. reticulata , X. maculatus e X. hellerii . A mesma tendência foi encontrada em M. anguillicaudatus , porém, houve correlação da temperatura da água e pluviometria da região com a reprodução de D. rerio . No riacho Pinheiros, não houve correlação de temperatura, nível de água e pluviometria com a reprodução de P. reticulata , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii . Houve correlação da temperatura, nível de água e pluviometria da região com a reprodução de D. rerio e D. malabaricus . No riacho Santo Antônio, não houve correlação de temperatura, nível de água e pluviometria da região com a reprodução de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii . No riacho Chato, não houve correlação de temperatura, nível de água e pluviometria da região com a reprodução de P. reticulata , P. sphenops , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii . Houve correlação da temperatura da água com a reprodução de P. conchonius . No riacho Gavião, não houve correlação de temperatura, nível de água e pluviometria da região com a reprodução de P. reticulata , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii . A mesma tendência foi encontrada em D. rerio , porém, houve correlação do nível de água e pluviometria da região com a reprodução de C. carpio . Todos os resultados da proporção sexual de espécies não-nativas ovovivíparas e ovíparas dos cinco riachos encontram-se nas tabelas 10 e 11.

Tabela 5. Características macro e mesoscópicas dos ovários de espécies não-nativas com fertilização interna coletadas em cinco riachos no polo de piscicultura ornamental de Muriaé no período de 2003 a 2006.

Espécie Estádio ♀

Poecilia reticulata 1- Não-grávida Abdômen reduzido e ausência de mancha de gravidez. Ausência de ovos e embriões

2- Ovo Abdômen e mancha de gravidez pequena. Ovo amarelado com vitelo e sem melanóforos

3- Embrião com olhos Abdômen dilatando-se e mancha de gravidez mediana. Presença de olhos, pouco ou nenhum melanóforo corporal, vitelo amarelado

4- Embrião formado Abdômen volumoso e mancha de gravidez grande e escura. Nadadeiras desenvolvidas, presença de quantidade mediana de melanóforos na região cefálica, dorsal e caudal

Poecilia sphenops 1- Não-grávida Abdômen reduzido e ausência de mancha de gravidez. Ausência de ovos e embriões

2- Ovo Abdômen pouco dilatado e sem mancha de gravidez. Ovo alaranjado-escuro com vitelo e presença de melanóforos

3- Embrião com olhos Abdômen dilatando-se e sem mancha de gravidez. Presença de olhos, poucos melanóforos corporais, vitelo amarelado

4- Embrião formado Abdômen volumoso e sem mancha de gravidez. Nadadeiras desenvolvidas, grande quantidade de melanóforos por todo o corpo, vitelo amarelado

Poecilia velifera 1- Não-grávida Abdômen reduzido e ausência de mancha de gravidez. Ausência de ovos e embriões

2- Ovo Abdômen pouco dilatado e sem mancha de gravidez. Ovo alaranjado-escuro com vitelo e sem melanóforos

3- Embrião com olhos Abdômen dilatando-se e sem mancha de gravidez. Presença de olhos, ausência de melanóforos corporais, vitelo alaranjado-escuro

4- Embrião formado Abdômen volumoso e com mancha de gravidez escura. Nadadeiras desenvolvidas, grande quantidade de melanóforos por todo o corpo

Tabela 5 (continuação)

Espécie Estádio ♀

Xiphophorus maculatus 1- Não-grávida Abdômen reduzido e ausência de mancha de gravidez. Ausência de ovos e embriões

2- Ovo Abdômen pouco dilatado e sem mancha de gravidez. Ovo amarelado com vitelo e sem melanóforos

3- Embrião com olhos Abdômen dilatado com presença de macha de gravidez escura. Presença de olhos, pouco ou nenhum melanóforo corporal, vitelo amarelado

4- Embrião formado Abdômen volumoso e com mancha de gravidez escura. Nadadeiras desenvolvidas, presença de pequena quantidade de melanóforos nas regiões cefálica, dorsal e caudal

Xiphophorus variatus 1- Não-grávida Abdômen reduzido e ausência de mancha de gravidez. Ausência de ovos e embriões

2- Ovo Abdômen dilatado com presença de macha de gravidez escura. Ovo amarelado com vitelo e sem melanóforos

3- Embrião com olhos Abdômen dilatado com presença de macha de gravidez escura. Presença de olhos, nenhum melanóforo corporal, vitelo amarelado

4- Embrião formado Abdômen volumoso e com mancha de gravidez escura. Nadadeiras desenvolvidas, ausência de melanóforos por todo o corpo

Xiphophorus hellerii 1- Não-grávida Abdômen reduzido e ausência de mancha de gravidez. Ausência de ovos e embriões

2- Ovo Abdômen pouco dilatado e sem mancha de gravidez. Ovo amarelado e sem melanóforos

3- Embrião com olhos Abdômen dilatado com presença de macha de gravidez escura. Presença de olhos, presença de pequena quantidade de melanóforos corporais, vitelo amarelado

4- Embrião formado Abdômen volumoso com mancha de gravidez escura e grande. Nadadeiras desenvolvidas, presença de pequena quantidade de melanóforos na região cefálica

2 2

V 3 3 V V

4 3

4 4

A B C

2 2 2

3 V V V 3 3

4 4 4

D E F

Figura 2 . Características mesoscópicas dos estádios do ciclo reprodutivo em reprodução de fêmeas de P. reticulata (A), P. sphenops (B), P. velifera (C), X. maculatus (D), X. variatus (E), X. hellerii (F) coletadas no polo de piscicultura ornamental de Muriaé de 2003 a 2006. Os estádios do ciclo reprodutivo foram agrupados apenas para caracterizar as fases de desenvolvimento embrionário. 2 = ovo, 3 = embrião com olhos, 4 = embião formado, V = vitelo. Barra = 0,5 mm. Fotos: André L. B. Magalhães.

74 Tabela 6. Características macro e microscópicas de ovários e testículos de espécies não-nativas com fertilização externa coletadas em cinco riachos no polo de piscicultura ornamental de Muriaé de 2003 a 2006.

Espécie Estádio ♀ ♂

Danio rerio 1- Repouso Ovários translúcidos e Testículos esbranquiçados e fusiformes. Presença de fitáceos. Lúmen dos túbulos ovócitos perinucleolar inicial seminíferos fechados (O1) e perinucleolar avançado possuindo espermatogônias e (O2) espermatócitos

2- Maduro Ovários bege, volumosos e Testículos brancos e contendo ovócitos visíveis a volumosos. Lúmen dos olho nu. Apresentam ovócitos túbulos seminíferos contendo O1, O2, pré-vitelogênico (O3) grande quantidade de e vitelogênico (O4) espermatozóies

3- Desovado/Espermiado Ovários bege, flácidos e Testículos esbranquiçados, contendo ovócitos visíveis a flácidos e com volume olho nu. Presença de O1, O2, reduzido. Lúmen dos túbulos O3, O4 e folículos pós- seminíferos cheios de ovulatórios (FPO) espermatozóides alternados com lúmens vazios

Misgurnus anguillicaudatus 1- Repouso Ovários translúcidos e Testículos esbranquiçados e fusiformes. Presença de fusiformes. Lúmen dos ovócitos perinucleolar inicial túbulos seminíferos fechados (O1) e perinulceolar avançado possuindo espermatogônias e (O2) espermatócitos

2- Maduro Ovários amarelados, Testículos brancos e volumosos e contendo volumosos. Lúmen dos ovócitos visíveis a olho nu. túbulos seminíferos contendo Apresentam ovócitos O1, O2, grande quantidade de pré-vitelogênico (O3) e espermatozóies vitelogênico (O4)

3- Desovado/Espermiado Ovários castanhos, flácidos, Testículos esbranquiçados, hemorrágicos e contendo com volume reduzido e ovócitos visíveis a olho nu. flácidos. Lúmen dos túbulos Presença de O1, O2, O3, O4 e seminíferos cheios de folículos pós-ovulatórios espermatozóides alternados (FPO) com lúmens vazios

Devario malabaricus 1- Repouso Ovários translúcidos e Testículos esbranquiçados e fusiformes. Presença de fitáceos. Lúmen dos túbulos ovócitos perinucleolar inicial seminíferos fechados (O1) e perinulceolar avançado possuindo espermatogônias e (O2) espermatócitos

2- Maduro Ovários bege, volumosos e Testículos esbranquiçados e contendo ovócitos visíveis a volumosos. Lúmen dos olho nu. Apresentam ovócitos túbulos seminíferos contendo O1, O2, pré-vitelogênico (O3) grande quantidade de e vitelogênico (O4) espermatozóies

3- Desovado/Espermiado Ovários castanhos, flácidos e Testículos esbranquiçados, contendo ovócitos visíveis a com volume reduzido e olho nu. Presença de O1, O2, flácidos. Lúmen dos túbulos O3, O4 e folículos pós- seminíferos contendo ovulatórios (FPO) espermatozóides residuais alternados com lúmens vazios

Tabela 6 (Continuação)

Espécie Estádio ♀ ♂

Puntius conchonius 1- Repouso Ovários translúcidos e Testículos esbranquiçados e arredondados. Presença de fitáceos. Lúmen dos túbulos ovócitos perinucleolar inicial seminíferos fechados e com (O1) e perinulceolar avançado espermatogônias (O2)

3- Desovado/Espermiado Ovários castanhos, flácidos e Testículos brancos, com contendo ovócitos visíveis a volume reduzido e flácidos. olho nu. Presença de O1, O2, Lúmen dos túbulos O3, O4 e folículos pós- seminíferos cheios de ovulatórios (FPO) espermatozóides alternados com lúmens vazios

Cyprinus carpio 1- Repouso Ovários translúcidos e Testículos esbranquiçados e fusiformes. Presença de fitáceos. Lúmen dos túbulos ovócitos perinucleolar inicial seminíferos fechados e com (O1) e perinulceolar avançado espermatogônias (O2)

1 2 3 O4

FPO O2 O3 O1

A B C

1 2 3

SPZ LV C SPZ

G D E F

1 2 3

O2 O1 FPO O3

G H I

1 2 3 G C SPZ SPZ

J K L

Figura 3. Características microscópicas dos ovários e testículos de D. rerio (A-F) e M. anguillicaudatus (G-L), coletados no polo de piscicultura ornamental de Muriaé (Hematoxilina-eosina). 1 = repouso, 2 = maduro, 3 = desovado/fêmeas, espermiado/machos, O1 = ovócito perinucleolar inicial, O2 = ovócito perinucleolar avançado, O3 = ovócito pré-vitelogênico, O4 = ovócito vitelogênico, FPO = folículo pós-ovulatório, G = espermatogônia, C = espermatócito, SPZ = espermatozóide, LV = lúmen vazio. Barra = 20µm. Fotos: André L. B. Magalhães.

1 2 3 O2 O1 O3 FPO

O4 A B C

C 1 2 3

SPZ G SPZ D E LV F

1 2 3 FPO O2 O3 O1

G H I

G 1 2 3 SPZ

SPZ LV J K L

Figura 4. Características microscópicas dos ovários e testículos de D. malabaricus (A-F) e P. conchonius (G-L), coletados no polo de piscicultura ornamental de Muriaé (Hematoxilina-eosina). 1 = repouso, 2 = maduro, 3 = desovado/fêmeas, espermiado/machos, O1 = ovócito perinucleolar inicial, O2 = ovócito perinucleolar avançado, O3 = ovócito pré-vitelogênico, O4 = ovócito vitelogênico, FPO = folículo pós-ovulatório, G = espermatogônia, C = espermatócito, SPZ = espermatozóide, LV = lúmen vazio. Barra = 20µm. Fotos: André L. B. Magalhães.

1 O3 2 3

O2 O4 FPO

A B C

1 2 3

G LV

SPZ SPZ D E F

Figura 5. Características microscópicas dos ovários e testículos de C. carpio (A-F), coletados no polo de piscicultura ornamental de Muriaé (Hematoxilina-eosina). 1 = repouso, 2 = maduro, 3 = desovado/fêmeas, espermiado/machos, O1 = ovócito perinucleolar inicial, O2 = ovócito perinucleolar avançado, O3 = ovócito pré-vitelogênico, O4 = ovócito vitelogênico, FPO = folículo pós-ovulatório, G = espermatogônia, SPZ = espermatozóide, LV = lúmen vazio. Barra = 20µm. Fotos: André L. B. Magalhães.

Poecilia reticulata fêmea Xiphophorus maculatus fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida

0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003

Xiphophorus hellerii fêmea

100 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2003 2003 2003 2003 2003 2003

Danio rerio fêmea Danio rerio macho

100 100

80 80 3-Desovado 3-Espermiado 60 60 % 2-Maduro % 2-Maduro 40 40 1-Repouso 1-Repouso 20 20

0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003

Misgurnus anguillicaudatus fêmea Misgurnus anguillicaudatus macho

100 100 80 80 3-Desovado 3-Espermiado 60 60 % 2-Maduro % 2-Maduro 40 40 1-Repouso 1-Repouso 20 20 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003 2003

Figura 6. Freqüência relativa bimestral dos estádios do ciclo reprodutivo de espécies não-nativas com fertilização interna/externa do riacho Boa Vista no período de janeiro a dezembro/2003.

Poecilia reticulata fêmea Xiphophorus maculatus fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004

Xiphophorus variatus fêmea Xiphophorus hellerii fêmea

Danio rerio fêmea Danio rerio macho

100 100 80 80 3-Desovado 3-Espermiado 60 60

% 2-Maduro % 2-Maduro 40 40 1-Repouso 1-Repouso 20 20 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004

Devario malabaricus fêmea Devario malabaricus macho

100 100

80 80 3-Desovado 3-Espermiado 60 60 % % 2-Maduro 2-Maduro 40 40 1-Repouso 1-Repouso 20 20

0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004 2004

Figura 7. Freqüência relativa bimestral dos estádios do ciclo reprodutivo de espécies não-nativas com fertilização interna/externa do riacho Pinheiros no período de janeiro a dezembro/2004.

Poecilia reticulata fêmea Poecilia sphenops fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005

Poecilia velifera fêmea Xiphophorus maculatus fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % % 40 2-Ovo 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005

Xiphophorus variatus fêmea Xiphophorus hellerii fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005 2005

Figura 8. Freqüência relativa bimestral dos estádios do ciclo reprodutivo de espécies não-nativas com fertilização interna do riacho Santo Antônio no período de janeiro a dezembro/2005.

Poecilia reticulata fêmea Poecilia sphenops fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida

0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006

Xiphophorus maculatus fêmea Xiphophorus variatus fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006

Xiphophorus hellerii fêmea

100 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida

0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2006 2006 2006 2006 2006 2006

Puntius conchonius fêmea Puntius conchonius macho

100 100 80 80 3-Desovado 3-Espermiado 60 60 % 2-Maduro % 2-Maduro 40 40 1-Repouso 1-Repouso 20 20 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006

Figura 9. Freqüência relativa bimestral dos estádios do ciclo reprodutivo de espécies não-nativas com fertilização interna/externa do riacho Chato no período de janeiro a dezembro/2006.

Poecilia reticulata fêmea Xiphophorus maculatus fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006

Xiphophorus variatus fêmea Xiphophorus hellerii fêmea

100 100 80 4-Embrião formado 80 4-Embrião formado 60 3-Embrião com olhos 60 3-Embrião com olhos % 40 2-Ovo % 40 2-Ovo 20 1-Não-grávida 20 1-Não-grávida 0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006

Danio rerio fêmea Danio rerio macho

100 100

80 80 3-Desovado 3-Espermiado 60 60 % % 2-Maduro 2-Maduro 40 40 1-Repouso 1-Repouso 20 20

0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006

Cyprinus carpio fêmea Cyprinus carpio macho

100 100 80 80 3-Desovado 3-Espermiado 60 60

% 2-Maduro % 2-Maduro 40 40 1-Repouso 1-Repouso 20 20

0 0 J/F M/A M/J J/A S/O N/D J/F M/A M/J J/A S/O N/D 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006 2006

Figura 10 . Freqüência relativa bimestral dos estádios do ciclo reprodutivo de espécies não-nativas com fertilização interna/externa do riacho Gavião no período de janeiro a dezembro/2006.

Tabela 7 . Valores ( ± DP) do Índice gonadossomático (IGS) por estádio do ciclo reprodutivo de espécies não-nativas com fertilização interna nos cinco riachos no período de 2003 a 2006. Valores seguidos por letras iguais não são estatisticamente significativos pelo Teste de Tukey (P<0,05). Fertilização interna: 1-não-grávida, 2-ovo, 3-embrião com olhos, 4-embrião formado.

Espécie/ECR Boa Vista Pinheiros Santo Chato Gavião Antônio IGS IGS IGS IGS IGS

Poecilia reticulata 1 0,01± 0,01 a 0,01 ± 0,01 a 0,01± 0,01 a 0,01 ± 0,01 a 0,01 ± 0,01 a ♀ 2 0,13 ± 0,09 a 0,12 ± 0,09 a 0,12 ± 0,05 a 0,12 ± 0,10 a 0,10± 0,10 a 3 1,54 ± 0,67 b 1,70 ± 0,67 b 1,67 ± 0,71 b 1,71 ± 0,69 b 1,60 ± 0,53 b 4 3,89 ± 2,90 b 3,91 ± 2,94 b 3,90 ± 2,91 b 3,90 ± 2,95 b 3,71 ± 2,90 b Total = 87 Total = 103 Total = 514 Total = 601 Total = 590

Poecilia sphenops 1 - - 0,03 ± 0,01 a 0,02 ± 0,01 a - ♀ 2 - - 0,23 ± 0,13 a 0,20 ± 0,15 a - 3 - - 2,22 ± 0,73 b 2,64 ± 0,81 b - 4 - - 4,57 ± 3,05 b 4,55 ± 3,01 b - Total = 168 Total = 242

Poecilia velifera 1 - - 0,03 ± 0,01 a - - ♀ 2 - - 0,25 ± 0,10 a - - 3 - - 2,55 ± 0,70 b - - 4 - - 4,48 ± 3,00 b - - Total = 97

Xiphophorus maculatus 1 0,03 ± 0,01 a 0,03 ± 0,01 a 0,03 ± 0,01 a 0,03 ± 0,01 a 0,03 ± 0,01 a ♀ 2 0,20 ± 0,12 a 0,22 ± 0,13 a 0,21 ± 0,15 a 0,25 ± 0,15 a 0,27 ± 0,20 a 3 2,42 ± 0,69 b 2,50 ± 0,71 b 2,57 ± 0,71 b 2,55 ± 0,70 b 2,71 ± 0,70 b 4 4,55 ± 3,01 b 4,63 ± 3,09 b 4,60 ± 3,02 b 4,57 ± 2,99 b 4,75 ± 3,08 b Total = 80 Total = 161 Total = 128 Total = 261 Total = 355

Xiphophorus variatus 1 - 0,04 ± 0,01 a 0,03 ± 0,01 a 0,03 ± 0,01 a 0,03 ± 0,01 a ♀ 2 - 0,27 ± 0,15 a 0,25 ± 0,17 a 0,25 ± 0,15 a 0,25 ± 0,12 a 3 - 2,51 ± 0,70 b 2,57 ± 0,72 b 2,48 ± 0,70 b 2,50 ± 0,70 b 4 - 4,59 ± 3,06 b 4,55 ± 3,01 b 4,40 ± 2,96 b 4,42 ± 2,95 b Total = 119 Total = 278 Total = 284 Total = 538

Xiphophorus hellerii 1 0,10 ± 0,05 a 0,10 ± 0,05 a 0,09 ± 0,03 a 0,11 ± 0,07 a 0,15 ± 0,10 a ♀ 2 0,37 ± 0,19 a 0,36 ± 0,18 a 0,40 ± 0,20 a 0,45 ± 0,32 a 0,50 ± 0,39 a 3 3,60 ± 0,75 b 3,70 ± 0,75 b 3,88 ± 0,80 b 3,92 ± 0,91 b 4,00 ± 0,75 b 4 5,62 ± 2,90 b 5,66 ± 3,00 b 5,75 ± 3,08 b 6,00 ± 4,21 b 6,03 ± 4,31 b Total = 140 Total = 145 Total = 208 Total = 363 Total = 536

85 Tabela 8 . Valores ( ± DP) do Índice gonadossomático (IGS) por estádio do ciclo reprodutivo de espécies não-nativas com fertilização externa nos quatro riachos no período de 2003, 2004 e 2006. Valores seguidos por letras iguais não são estatisticamente significativos pelo Teste de Tukey (P<0,05). Fertilização externa: 1-repouso, 2-maduro, 3-desovado/espermiado.

Espécie/ECR Boa Vista Pinheiros Chato Gavião IGS IGS IGS IGS

Danio rerio 1 0,03 ± 0,01 a 0,03 ± 0,01 a - 0,02 ± 0,01 a ♀ 2 2,95 ± 1,50 b 2,90 ± 1,39 b - 2,92 ± 1,36 b 3 0,51 ± 0,29 c 0,47 ± 0,25 c - 0,45 ± 0,20 c Total = 56 Total = 67 - Total = 47

♂ 1 0,01 ± 0,01 a 0,01 ± 0,01 a - 0,01 ± 0,01 a 2 0,10 ± 0,06 a 0,11 ± 0,05 a - 0,10 ± 0,05 a 3 0,03 ± 0,01 a 0,02 ± 0,01 a - 0,02 ± 0,01 a Total = 111 Total = 125 - Total = 51

Misgurnus anguillicaudatus 1 1,08 ± 0,35 a - - - ♀ 2 9,85 ± 5,45 b - - - 3 1,52 ± 0,53 c - - - Total = 40 - - -

♂ 1 1,02 ± 0,65 a - - - 2 5,04 ± 1,21 a - - - 3 3,15 ± 1,12 a - - - Total = 70 - - -

Devario malabaricus 1 - 0,65 ± 0,02 a - - ♀ 2 - 5,88 ± 2,91 b - - 3 - 2,52 ± 2,15 c - - - Total = 59 - -

♂ 1 - 0,32 ± 0,05 a - - 2 - 0,75 ± 0,20 a - - 3 - 0, 37 ± 0,11 a - - - Total = 62 - -

Puntius conchonius 1 - - 0,06 ± 0,02 a - ♀ 2 - - 4,16 ± 2,88 b - 3 - - 1,47 ± 2,20 c - - - Total = 325 -

♂ 1 - - 0,03 ± 0,01 a - 2 - - 0,82 ± 0,83 b - 3 - - 0,25 ± 0,67 a - - - Total = 47 -

Cyprinus carpio 1 - - - 3,01 ± 3,50 a ♀ 2 - - - 10,00 ± 6,89 b 3 - - - 4,32 ± 3,40 a - - - Total = 185

♂ 1 - - - 2,79 ± 1,99 a 2 - - - 5,82 ± 4,05 a 3 - - - 3,01 ± 2,12 a - - - Total = 187

86 Tabela 9 . Proporção sexual total de espécies não-nativas (Qui-quadrado) nos cinco riachos 2 no período de 2003 a 2006 (* = p<0,05; χ 0,05 = 3,841, gl=1). Espécie Boa Vista Pinheiros Santo Chato Gavião Antônio Poecilia reticulata 34,94 * 0,00 146,86 * 39,93 * 82,18 * ♀ 86 103 514 601 590 ♂ 24 104 192 401 317 ♀: ♂ 3,5 0,99 2,68 1,50 1,86

Poecilia sphenops - - 22,88 * 25,46 * - ♀ - - 168 242 - ♂ - - 91 143 - ♀: ♂ - - 1,85 1,69 -

Poecilia velifera - - 12,90 * - - ♀ - - 97 - - ♂ - - 53 - - ♀: ♂ - - 1,83 - -

Xiphophorus maculatus 0,06 24,20 * 0,06 26,44 * 38,98 * ♀ 80 161 128 261 355 ♂ 77 84 132 156 207 ♀: ♂ 1 1,90 0,97 1,67 1,71

Xiphophorus variatus - 1,16 116,74 * 83,50 * 92,82 * ♀ - 119 278 284 538 ♂ - 103 75 104 265 ♀: ♂ - 1,15 3,71 2,73 2,03

Xiphophorus hellerii 36,00 * 55,34 * 31,64 * 50,58 * 345,75 * ♀ 140 145 208 363 536 ♂ 56 43 108 195 76 ♀: ♂ 2,5 3,40 1,93 1,86 7,05

Danio rerio 18,12 * 14,86 * - - 0,16 ♀ 56 71 - - 47 ♂ 111 125 - - 51 ♀: ♂ 0,50 0,60 - - 0,92

Misgurnus anguillicaudatus 8,18 * - - - - ♀ 40 - - - - ♂ 70 - - - - ♀: ♂ 0,57 - - - -

Devario malabaricus - 0,08 - - - ♀ - 59 - - - ♂ - 62 - - - ♀: ♂ - 0,95 - - -

Puntius conchonius - - - 207,76 * - ♀ - - - 325 - ♂ - - - 47 - ♀: ♂ - - - 6,91 -

Cyprinus carpio - - - - 0,01 ♀ - - - - 185 ♂ - - - - 187 ♀: ♂ - - - - 0,99

Tabela 10 . Resultados do coeficiente de correlação linear de Spearman entre espécies ornamentais não-nativas em reprodução (fertilização interna: 2-ovo, 3-embrião com olhos, 4-embrião formado) associado a variáveis ambientais nos cinco riachos no período de 2003 a 2006.

Espécie Boa Vista Pinheiros Santo Chato Gavião Antônio S p S p S p S p S p

Poecilia reticulata ♀ Temperatura da água -0,883 0,07 0,116 0,83 -0,522 0,29 0,580 0,23 -0,551 0,26 Nível de água -0,143 0,79 0,200 0,70 -0,600 0,21 0,371 0,47 -0,543 0,27 Pluviometria -0,257 0,62 0,200 0,70 -0,543 0,27 0,428 0,40 -0,428 0,40

Poecilia sphenops ♀ Temperatura da água - - - - -0,232 0,66 0,116 0,83 - - Nível de água - - - - 0,143 0,79 -0,086 0,87 - - Pluviometria - - - - -0,086 0,87 -0,028 0,96 - -

Poecilia velifera ♀ Temperatura da água - - - - 0,279 0,59 - - - - Nível de água - - - - 0,464 0,35 - - - - Pluviometria - - - - 0,406 0,42 - - - -

Xiphophorus maculatus ♀ Temperatura da água 0,765 0,08 -0,145 0,78 0,015 0,98 0,754 0,08 0,725 0,10 Nível de água 0,486 0,33 -0,314 0,54 0,087 0,87 0,486 0,33 0,314 0,54 Pluviometria 0,543 0,27 -0,314 0,54 0 1 0,657 0,16 0,600 0,60

Xiphophorus variatus ♀ Temperatura da água - - -0,696 0,12 0,031 0,21 -0,029 0,96 -0,029 0,96 Nível de água - - -0,257 0,62 0,698 0,12 -0,200 0,70 0,486 0,33 Pluviometria - - -0,257 0,62 0,577 0,23 -0,028 0,57 0,314 0,54

Xiphophorus hellerii ♀ Temperatura da água 0,530 0,28 -0,058 0,91 -0,116 0,83 0,580 0,23 0,783 0,07 Nível de água 0,771 0,07 0,314 0,54 0,257 0,62 0,428 0,40 0,600 0,21 Pluviometria 0,829 0,06 0,314 0,54 -0,028 0,96 0,543 0,27 0,771 0,07

Tabela 11 . Resultados do coeficiente de correlação linear de Spearman entre espécies ornamentais não-nativas em reprodução (fertilização externa: 2-maduro, 3- desovado/espermiado) associado a variáveis ambientais nos quatro riachos no período de 2003, 2004 e 2006.

Espécie Boa Vista Pinheiros Chato Gavião S p S p S p S p

Danio rerio ♀ Temperatura da água 0,821* 0,04 0,899* 0,02 - - 0 1 Nível de água 0,609 0,20 0,600 0,21 - - 0,412 0,42 Pluviometria 0,667 0,15 0,600 0,21 - - 0,294 0,57 ♂ Temperatura da água 0,338 0,45 0,812* 0,05 - - 0,573 0,23 Nível de água 0,696 0,12 0,657 0,16 - - 0,058 0,91 Pluviometria 0,812* 0,05 0,657 0,16 - - 0,116 0,83

Misgurnus anguillicaudatus ♀ Temperatura da água 0,147 0,78 ------Nível de água -0,257 0,99 ------Pluviometria -0,257 -0,143 ------♂ Temperatura da água 0,353 0,49 ------Nível de água 0,428 0,40 ------Pluviometria 0,371 0,47 ------

Devario malabaricus ♀ Temperatura da água - - -0,174 0,74 - - - - Nível de água - - -0,600 0,21 - - - - Pluviometria - - -0,600 0,21 - - - - ♂ Temperatura da água - - 0,609 0,20 - - - - Nível de água - - 0,828* 0,04 - - - - Pluviometria - - 0,828* 0,04 - - - -

Puntius conhonius ♀ Temperatura da água - - - - 0,841* 0,04 - - Nível de água - - - - 0,543 0,27 - - Pluviometria - - - - 0,600 0,21 - - ♂ Temperatura da água - - - - 0,397 0,44 - - Nível de água - - - - 0,667 0,15 - - Pluviometria - - - - 0,725 0,10 - -

Cyprinus carpio ♀ Temperatura da água ------0,567 0,24 Nível de água ------0,971* 0,00 Pluviometria ------0,883* 0,02 ♂ Temperatura da água ------0,446 0,38 Nível de água ------0,034 0,95 Pluviometria ------0,135 0,80

89 DISCUSSÃO Estádios do ciclo reprodutivo, freqüência bimestral e tipo de reprodução/desova O conhecimento da biologia reprodutiva (estádios do ciclo reprodutivo, período de reprodução, tipo de reprodução/desova) de espécies de peixes com fertilização interna e externa fora de seus habitats naturais é importante para avaliar seu grau de estabelecimento, provável disseminação e potenciais impactos ecológicos que podem causar sobre a ictiofauna nativa (Milton & Arthington, 1983; Magalhães et al ., 1996; Smith & Walker, 2004; Magalhães & Jacobi, 2008). Para se compreender o uso que uma determinada espécie de peixe não-nativo faz de uma área ou sistema, a identificação simplificada do estado reprodutivo dos indivíduos que a ocupam é essencial, pois fornece informações sobre os processos de desenvolvimento reprodutivo que denotam o esforço de sobrevivência da população introduzida (Lorenzoni et al ., 2007). Isto permitiu dividir o ciclo reprodutivo em quatro estádios para P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii e três estádios para D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius , C. carpio . Fêmeas de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus , X. hellerii , fêmeas e machos de D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius e fêmeas de C. carpio em atividade reprodutiva ocorreram praticamente ao longo de todos os anos de estudo nos cinco riachos. Período reprodutivo prolongado é uma resposta biológica das espécies a ambientes hidrologicamente instáveis como os de riachos, constituindo um mecanismo de restabelecimento da estrutura das populações (Brown, 2000). Fêmeas apresentando ovos e embriões com vitelo indicaram ovoviviparidade (lecitotrofia: vitelo nutre os embriões) para P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii nos riachos Boa Vista, Pinheiros, Santo Antônio, Chato e Gavião. A ovoviviparidade é uma excelente estratégia de adaptação (Courtenay Jr. & Meffe, 1989), pois as fêmeas quando grávidas não precisam gastar energia corporal na formação de anexos gonadais/pseudo-placenta para suprir os embriões de nutrientes, fenômeno chamado de matotrofia o qual ocorre em algumas espécies de poecilídeos como Poeciliopsis presidionis , P. prolífica (Reznick et al ., 2002), Heterandria formosa e Xenodexia ctenolepis (Reznick et al ., 2007). Esta condição ovovivípara, juntamente com a baixa fecundidade, constituem duas particularidades de espécies de estratégia K. Por outro lado, pequeno tamanho adulto, maturidade precoce e dieta generalista, também apresentado por P. reticulata , P. sphenops ,

90 P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii (Wischnath, 1993), são características de espécies de estratégia r. Assim, a boa invasividade destas espécies aumentam sobremaneira a capacidade de dispersão e colonização de novas áreas tanto lóticas (de correnteza fraca) quanto lênticas pelas fêmeas, utilizando uma mistura de estratégias K e r caracterizando assim, grande valência ecológica (euriécia). De fato, a capacidade de possuírem uma estratégia reprodutiva intermediária entre K e r em peixes é um dos principais determinantes para o êxito de uma invasão (Ehrlich, 1989). Fêmeas possuindo ovócitos em todas as fases de desenvolvimento, com diferentes tamanhos e crescimento assincrônico, ao lado de folículos pós-ovulatórios, indicaram desova do tipo parcelada para D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius e C. carpio dos riachos Boa Vista, Pinheiros, Chato e Gavião. Espécies de desova parcelada têm em função de suas características reprodutivas, maiores chances de estabelecimento devido a dois motivos: 1) evitar a competição pelo local de desova entre fêmeas de uma mesma população que se reproduzem na mesma época e 2) necessidade de garantia de sobrevivência das larvas, pois liberando ovócitos em várias posturas, haverá tempo para que as larvas oriundas de cada uma delas ultrapassem a fase planctófaga e assim, passar para outro nicho ecológico, reduzindo a competição pelo mesmo alimento (Nikolsky, 1963). Além do mais, peixes que apresentam desova do tipo parcelada em ecossistemas sujeitos a instabilidades ambientais como riachos, nos quais ocorrem enxurradas que podem carrear ovos, larvas, alevinos e jovens, tal característica reprodutiva confere vantagens de invasividade às espécies relacionada à sobreviência da prole e consequentemente manutenção das populações (Gibbs et al ., 2008).

Índice gonadossomático Ecologicamente, dentro de cada tipo de reprodução, as espécies não-nativas estão bem adaptadas, corroborado tanto pelas proporções ao longo dos anos, como pelo Índice gonadossomático. Em fêmeas de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii capturadas nos cinco riachos, valores do Índice gonadossomático aumentaram gradativamente à medida que os embriões se desenvolviam. Já nas fêmeas de D. rerio , M. anguillicaudatus , D. malabaricus , P. conchonius e C. carpio dos riachos Boa Vista, Pinheiros, Chato e Gavião, valores do Índice gonadossomático mostraram um aumento acentuado no tamanho dos ovários quando

91 maduros. Nos machos (exceto em P. conchonius ), praticamente não houve diferenças significativas. Este aumento do Índice gonadossomático em direção ao estádio 4 (ovovivíparos) e 2 (ovíparos) mostra por que este índice é amplamente utilizado para determinar estádios do ciclo reprodutivo em peixes e ser considerado como o melhor indicador para a época de reprodução, pois suas variações acompanham as modificações das gônadas, sendo tais variações mais acentuadas nas fêmeas do que nos machos pelo fato de ovos/embriões se desenvolverem até o parto (Hernández et al ., 2004) e ovócitos maduros acumularem vitelo até a ovulação (Liang et al ., 2005).

Proporção sexual Fêmeas de P. reticulata , P. sphenops , P. velifera , X. maculatus , X. variatus e X. hellerii predominaram sobre machos em todos os riachos. Uma explicação razoável para o predomínio de fêmeas entre poecilídeos seria de que os machos sofrem uma maior mortalidade atribuída a uma variedade de causas que incluem predação diferencial por chamarem mais a atenção pelo intenso colorido, maior suscetibilidade a estressores como temperaturas extremas, superlotação, hipóxia e acelerado envelhecimento fisiológico pela característica de investirem sua energia exclusivamente nos comportamentos de corte (Snelson Jr., 1989). Para as espécies ovíparas, houve a proporção sexual esperada de 1:1 (50% fêmeas:50% machos) em D. malabaricus do riacho Pinheiros e D. rerio , C. carpio do riacho Gavião. Já em D. rerio , M. anguillicaudatus do riacho Boa Vista e D. rerio do riacho Pinheiros, houve uma predominância de machos em relação às fêmeas. É possível que esta tática adotada por estas espécies nos riachos Boa Vista e Pinheiros ocorram em virtude de seu comportamento reprodutivo e provavelmente se relacione a fatores de fecundidade das fêmeas. Isto reforça as observações de Winemiller et al . (2008), de que algumas espécies de peixes de fecundação externa apresentam maior proporção de machos durante o ciclo reprodutivo, mas grande parte das fêmeas possuía altos índices de fecundidade (especialmente do gênero Danio ). Esse comportamento traria grandes vantagens de estabelecimento em um eveno de invasão, pois os machos poderiam fecundar um maior número de ovócitos, aumentando assim, a aptidão reprodutiva das espécies. Ao contrário do que ocorreu em D. rerio , M. anguillicaudatus do riacho Boa Vista, D. rerio , D. malabaricus do riacho Pinheiros e D. rerio , C. carpio do riacho Gavião, foi observada uma maior proporção de fêmeas em P. conchonius do riacho Chato. Isso se deve ao fato

92 dos piscicultores nesse local descartarem deliberadamente as fêmeas porque estas são menos atrativas comercialmente do que os machos (Magalhães, observação pessoal).

Fatores abióticos e reprodução Não houve correlações significativas com a reprodução dos seis poecilídeos e as variáveis ambientais (temperatura, nível de água, pluviometria) em nenhum dos riachos. Isto é explicado pela ovoviviparidade, característica comum das espécies estudadas a qual é reconhecida como uma estratégia que permite a reprodução com relativa independência das variações ambientais pelo fato de ovos e embriões desenvolverem-se dentro do corpo da fêmea (Snelson Jr., 1989). Já na maioria das espécies ovíparas, houve correlação significativa entre a reprodução e os fatores abióticos. A reprodução das espécies ovíparas está exclusivamente ligada ao momento de melhores condições dos fatores ambientais temperatura, nível de água e precipitação pluviométrica. Temperaturas aumentando gradativamente são indutoras da desova/espermiação, intensificação da chuva leva a uma maior oxigenação da água facilitando o desenvolvimento de ovos liberados (Lowe-McConnell, 1987) e aumento do nível de água leva a expansão da área de vegetação submersa favorecendo a desova (necessário em C. carpio ), além de uma maior disponibilidade de recursos alimentares como fito, zooplâncton ou invertebrados para larvas, alevinos e jovens (Koehn et al ., 2000).

Medidas de conservação e manejo Segundo Lockwood et al . (2007), o processo de invasão por uma espécie não-nativa ocorre em cinco fases: 1) transporte do seu local de origem, 2) chegada da espécie no novo ambiente, 3) estabelecimento, que se dá quando uma população imigrante consegue persistir com reprodução e recrutamento, 4) disseminação, que é a expansão de seu alcance geográfico, 5) impacto (baixo ou alto), que é o momento em que a biota receptora sofre as conseqüências proporcionadas pela espécie não-nativa. No presente trabalho foi analisada e confirmada a fase três, pois todos os ovovivíparos e ovíparos estão bem adaptados nos riachos Boa Vista, Pinheiros, Santo Antônio, Chato e Gavião, reproduzindo-se praticamente durante todos os períodos de estudo, tendo encontrado provavelmente nesses habitats características semelhantes daquelas de seus locais de origem, sendo consideradas portanto como espécies estabelecidas. A presença de alevinos/juvenis das espécies ovovivíparas e ovíparas ocorreu em todos os bimestres de 2003, 2004, 2005 e 2006 nos

93 cinco riachos. Esta pode ter duas origens conjugadas: 1) fugas dos tanques juntamente com adultos (que não indicaria estabelecimento), e 2) nascimento nos riachos (Magalhães, observação pessoal), como constatação efetiva do estabelecimento. O evidente estabelecimento das espécies nos riachos é motivo de preocupação, pois estes ambientes hidrologicamente instáveis (Hauer & Lamberti, 1996) podem funcionar como agentes dispersores destes peixes não-nativos após fortes chuvas, já que suas porções finais desaguam diretamente à montante da represa Glória (Magalhães, observação pessoal), fazendo com que possam alcançar os estágios quatro e cinco. Esta observação é confirmada por um estudo realizado de janeiro a dezembro de 2002 nesse barramento (município de Muriaé), o qual mostrou que o caracídeo não-nativo Hyphessobrycon eques , oriundo de riachos, mudou a estrutura da comunidade de peixes dessa represa, sendo o mais representativo nas coletas com 1.688 exemplares, seguido dos nativos Poecilia vivipara (n=352), H. bifasciatus (n=207), Astyanax cf. bimaculatus (n=118), Gymnotus sp. (n=20), Geophagus brasiliensis (n=15) e Hoplias malabaricus (n=15) (Magalhães, dados não publicados). Assim, ações de manejo devem ser implementadas para evitar novas introduções e controlar, se possível, a expansão dessas espécies ornamentais para que não se tornem invasoras: 1) divulgação das informações científicas sobre as espécies não-nativas na forma de palestras junto às pessoas que trabalham direta e indiretamente nas pisciculturas ornamentais, escolas/faculdades, Ongs, órgãos administrativos e ambientais dos municípios e distritos formadores do polo de piscicultura ornamental de Muriaé, 2) fiscalização das pisciculturas ornamentais, com o objetivo de acabar com o risco de introdução de espécies por descartes intencionais e fugas acidentais, 3) caso os descartes e fugas persistam, cumprimento efetivo da Lei Ambiental número 6.938 de 1991, a qual rege o princípio do “poluidor-pagador” para os donos ou responsáveis pelas pisciculturas ornamentais. Espera-se com isso, manter a integridade da ictiofauna nativa da bacia do rio Paraíba do Sul no estado de Minas Gerais, bem como consolidar corretamente o conceito de conservação ambiental, ainda pobremente disseminado e consequentemente mal compreendido na sociedade brasileira.

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CAPÍTULO 3

RISCO DE INVASÃO REPRESENTADO PELO COMÉRCIO DE PEIXES ORNAMENTAIS EM CINCO RIOS DE MINAS GERAIS

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RESUMO Foi realizado um estudo para desenvolver um modelo conceitual-quantitativo de risco de invasão proporcionado pelas lojas de aquário para os rios Velhas (município de Belo Horizonte), Muriaé (município de Muriaé), Uberabinha (município de Uberlândia), Sapucaí-Mirim (município de Pouso Alegre) e Doce (município de Governador Valadares), Minas Gerais. Visitas mensais ocorreram de janeiro a dezembro/2007 em 19 lojas de Belo Horizonte, quatro de Muriaé, quatro de Uberlândia, cinco de Pouso Alegre e quatro de Governador Valadares. Foram registrados de cada cidade, os nomes das espécies de peixes e informações sobre fatos biológicos/históricos destes foram obtidos da literatura. Foi calculada a frequência de ocorrência e quantidade média de exemplares vendidos mensalmente nas lojas. Dados de temperatura da água de 1997 a 2007 foram coletados dos rios Velhas (bacia do São Francisco), Muriaé (bacia do Paraíba do Sul), Uberabinha (bacia do Paranaíba), Sapucaí-Mirim (bacia do Grande) e Doce (bacia do Doce) através do Instituto Mineiro de Gestão das Águas. Encontrou-se em Belo Horizonte166 espécies com número médio por loja de 40 ± 30,2 espécies, em Muriaé 52 espécies com média de 33,7 ± 7,7, em Uberlândia 83 espécies com média de 26,3 ± 16,7, Pouso Alegre 29 espécies com média de 11,1 ± 0,5 e Governador Valadares 15 espécies com média por loja de 10,2 ± 3,5. Os peixes mais populares foram Betta splendens , Carassius auratus , Poecilia reticulata , Xiphophorus maculatus , X. helerii, Trichogaster trichopterus e Pterophyllum scalare encontrados em todas as lojas. O modelo desenvolvido possui quatro critérios e sub- critérios: 1) Invasividade (limites de alcance térmico, dieta, atributos reprodutivos), 2) Histórico de invasões (estabelecimento/presença), 3) Pressão do propágulo (sucesso comercial) e 4) Invasibilidade (temperatura da água do rio receptor compatível com o alcance térmico da espécie). Baseados nos critérios e sub-critérios estabelecidos, somente cinco espécies C. auratus , X. hellerii , P. reticulata , Cyprinus carpio , P. latipinna podem potencialmente invadir o rio Velhas, cinco C. carpio , P. reticulata , X. hellerii , C. auratus , P. latipinna o rio Muriaé, quatro C. carpio , P. reticulata , C. auratus , X. maculatus o rio Uberabinha, quatro C. carpio , P. reticulata , C. auratus , X. maculatus o rio Sapucaí-Mirim e três espécies C. auratus , X. hellerii , P. reticulata o rio Doce. Dez medidas conservacionistas tais como indicar ao aquarista locais adequados para entregar os peixes, fornecedores e lojistas comercializarem somente machos de poecilídeos/ciprinídeos, orientar os aquaristas sobre as características das espécies, dentre outras, são sugeridas para se evitar a degadação ambiental pela introdução de peixes ornamentais nas regiões pesquisadas.

Palavras-chave : Risco de invasão, lojas de aquário, Minas Gerais, invasividade

101

ABSTRACT A study was conducted to develop a conceptual-quantitative invasion risk model posed by aquarium shops for the Velhas (municipality of Belo Horizonte), Muriaé (municipality of Muriaé), Uberabinha (municipality of Uberlândia), Sapucaí-Mirim (municipality of Pouso Alegre) and Doce (municipality of Governador Valadares) rivers, Minas Gerais state. Monthly visits occurred from January to December/2007 in 19 stores in Belo Horizonte municipality, four stores in Muriaé municipality, four stores in Uberlândia municipality, five stores in Pouso Alegre municipality and four aquarium fish stores in Governador Valadares municipality. From each city, the names of fish species were recorded and information about their biological/historical facts were obtained from literature. We calculated the frequency of occurrence and average amount of specimens sold monthly in stores. Water temperature data from 1997 to 2007 were collected from Velhas (São Francisco river basin), Muriaé (Paraíba do Sul river basin), Uberabinha (Paranaíba river basin), Sapucaí-Mirim (Grande river basin) and Doce (Doce river basin) rivers through the Instituto Mineiro de Gestão das Águas. It was found in Belo Horizonte 166 species with an average number per store of 40 ± 30,2 species; in Muriaé 52 species with an average of 33,7 ± 7,7; in Uberlândia 83 species with an average of 26,3 ± 16,7; in Pouso Alegre 29 species with an average of 11,1 ± 0,5, and in Governador Valadares 15 species with an average of 10,2 ± 3,5 species per store. The most popular aquarium fishes were Betta splendens , Carassius auratus , Poecilia reticulata , Xiphophorus maculatus , X. helerii, Trichogaster trichopterus and Pterophyllum scalare found in all aquarium shops. The model has four criteria and sub-criteria: 1) Invasiveness (thermal range, diet, reproductive attributes), 2) History of invasions (establishment/presence), 3) Propagule pressure (commercial success) and 4) Invasibility (water temperature in the receiving river compatible with the thermal range of the species). Based on established criteria/sub- criteria, only five species of ornamental fishes such as C. auratus , X. hellerii , P. reticulata , Cyprinus carpio , P. latipinna can potentially invade the Velhas river, five species such as C. carpio , P. reticulata , X. hellerii , C. auratus , P. latipinna can invade the Muriaé river, four species such as C. carpio , P. reticulata, C. auratus , X. maculatus can invade the Uberabinha river, four species such as C. carpio , P. reticulata , C. auratus , X. maculatus can invade the Sapucaí-Mirim river and three species such as C. auratus , X. hellerii , P. reticulata can invade the Doce river. Ten conservation measures such as appropriate locations to indicate to the aquarist to deliver fish, suppliers and retailers sell only poeciliid/cyprinid males, show aquarists about the characteristics of the species, among others, are suggested to avoid the environmental degradation by the aquarium dumping in the areas surveyed.

Palavras-chave : Invasion risk, aquarium shops, Minas Gerais state, invasiveness

102 INTRODUÇÃO Nas últimas duas décadas, a criação de peixes de água doce e marinhos em aquários experimentou muitos avanços técnicos e ganhou adeptos em todo o mundo. Hoje, o mercado mundial do aquarismo movimenta, por ano, cerca de US$ 18 bilhões (Rana, 2004). Estados Unidos com cerca de 20 milhões, Reino Unido com 16,8 milhões e Japão com 9 milhões são um dos principais países em número de aquaristas (FAO, 1999; Cardoso & Igarashi, 2009). No Brasil, esse passatempo ainda está em crescimento: estima-se que pouco mais de 500 mil aquários residenciais e 8,5 milhões de peixes estejam espalhados por todo o território nacional (Magalhães et al ., 2009, ANFALPET, 2010). Estudos sobre essa atividade mostraram que a presença de aquários nos lares proporciona melhor qualidade de vida para as pessoas. Alguns resultados positivos do aquarismo seriam: desenvolvimento do senso de responsabilidade, da iniciativa e da confiança em crianças, redução no nível de alergias/asma em jovens, estresse nos adultos e melhoria do bem-estar físico e psicológico em idosos, inclusive benefícios como tratamento suplementar para as doenças de Parkinson e Alzheimer (Edwards & Beck, 2002; Reaser & Meyers, 2007). Infelizmente, muitas pessoas que praticam essa atividade não cuidam de modo adequado de seus aquários por diversos motivos. O interesse dos aquaristas pode diminuir por problemas como o crescimento exagerado de algumas espécies de água doce e marinhas, entre elas Piaractus brachypomus , Chromileptes altivelis , o comportamento agressivo de outras, como Astronotus ocellatus , Pterois volitans que atacam outras espécies colocadas no mesmo aquário, e a morte de exemplares decorrente de falhas de manutenção. Manter um aquário de maneira adequada exige conhecimentos e cuidados básicos em relação à limpeza, condições da água como temperatura, potencial hidrogeniônico (pH), oxigenação, renovação do meio, alimentação dos peixes dentre outros . Ao desistirem do hobby , por compaixão, muitos aficcionados relutam em sacrificar seus peixes e, por motivação sentimental, acabam descartando-os diretamente em ambientes naturais (riachos, rios, lagos, estuários, oceanos) e artificiais (canais, açudes, represas) (Semmens et al ., 2004; Agostinho et al ., 2006; Magalhães et al ., 2009).

De acordo com Fuller et al . (1999), a liberação de peixes de aquário provocada pela motivação sentimental é a segunda maior causa de introdução de espécies não-nativas nos Estados Unidos. Esse tipo de introdução é mais grave no estado da Flórida onde tal prática é a predominante tanto em águas continentais, quanto no seu litoral (Fuller et al ., 1999; Semmens et al., 2004), sendo por isso, considerado como a “capital mundial das espécies

103 não-nativas de peixes” (Padilla & Williams, 2004). Na Austrália, 22 das 34 espécies de peixes ornamentais não-nativos presentes nos ambientes deste país foram introduzidas devido à liberação por aquaristas (McDowall, 2004) e em Taiwan, 20 de 26 espécies (Liang et al ., 2006). No Brasil, a maioria das informações sobre introduções de peixes diz respeito a fugas de pisciculturas, sendo raros os relatos de solturas por aquaristas devido à motivação sentimental. Mesmo assim, há registros desta prática (ou presumivelmente relacionados a esta) para Trichogaster trichopterus no Amazonas (Gesisky, 2004), Poecilia sphenops , P. reticulata , Betta splendens no Ceará (Cavalcanti et al ., 2007), P. reticulata , Xiphophorus maculatus , X. hellerii , Carassius auratus em Goiás (Ribeiro et al ., 2000), P. reticulata , X. hellerii no Rio de Janeiro (Andreata et al ., 2004), Metynnis lippincottianus , Gymnocorymbus ternetzi , Hyphessobrycon flammeus , P. reticulata , X. maculatus , X. hellerii , Pterygoplichthys anisitsi , Brachyhypopomus pinnicaudatus , Geophagus proximus , G. cf. albifrons , A. ocellatus , A. crassipinnis em São Paulo (Shibatta et al ., 2002; Smith et al ., 2005; Langeani et al ., 2007; Vidotto & Carvalho, 2007), P. reticulata , X. hellerii , Pterygoplichthys ambrosettii , Misgurnus anguillicaudatus no Paraná (Ingenito et al ., 2004; Júlio Jr. et al . 2009) e Acestrorhynchus pantaneiro no Rio Grande do Sul (Saccol-Pereira et al ., 2006). O comércio ornamental tem também resultado em introduções de espécies não- nativas de peixes em Minas Gerais (Magalhães et al ., 2002; Alves et al ., 2007; Magalhães & Jacobi, 2008, Chaves & Magalhães, 2010). Entretanto, embora possa ser o mais fácil de regular, principalmente as lojas de aquário, este setor não tem recebido nenhuma atenção das autoridades ambientais. Há, no estado, 58 espécies de peixes ornamentais introduzidos via comércio de aquário, sendo que 23 espécies (39,65%) têm mantido populações reprodutivas (Magalhães et al ., 2002; Magalhães, 2007a; Magalhães & Carvalho, 2007; Magalhães & Jacobi, 2008; Neto, 2010). Estas introduções são atribuídas, na quase totalidade dos casos, a fuga de pisciculturas ornamentais e, em menor proporção (pela dificuldade em mensurar tal problema), a liberação intencional de aquaristas com as espécies C. auratus, P. sphenops , P. reticulata, X. variatus, X. helerii , Moenkhausia costae , T. trichopterus (Alves et al ., 2007; Magalhães, 2007b; Magalhães, 2008; Magalhães & Jacobi, 2008; Magalhães et al ., 2009; Neto, 2010; Chaves & Magalhães, 2010). Em Minas Gerais, atenção tem sido dada a espécies não-nativas de peixes ornamentais somente depois destas terem se estabelecido em um novo ambiente (Magalhães et al ., 2002; Magalhães & Jacobi, 2008; Magalhães, 2008). Uma vez

104 estabelecida, é praticamente impossível erradicar uma espécie de peixe (ornamental ou não) não-nativo (Gozlan et al ., 2010). Para prevenir futuras invasões nas bacias hidrográficas do estado via lojas de aquário, é necessário identificar espécies de peixes ornamentais de alto risco e características (procura por novas espécies, aquecimento global, preço acessível, popularidade, transformação de ambientes, crescimento urbano) que os conduzam a estas introduções. Para isso, são necessários modelos preditivos que determinem essa potencial ameaça. Modelos preditivos ou de avaliação de riscos ambientais foram desenvolvidos originalmente para lidar com a poluição química e só recentemente foram adaptados para outros estressores, incluindo espécies introduzidas (Calado & Chapman, 2006). Existem modelos para peixes de água doce e marinhos aplicados em regiões temperadas como os de Ricciardi & Rasmussen (1998), Kolar & Lodge (2002), Rixon et al . (2005), Gertzen et al . (2008), Schleier III et al . (2008), Chang et al . (2009) para os Grandes Lagos canadenses, canal Saint Lawrence , rio Missouri, Delta da baía de San Francisco, América do Norte e sub-tropicais como o de Bomford & Glover (2004) para riachos, rios, lagos e estuários na Austrália, mas nenhum para a região neotropical. Segundo Davis (2009), modelos preditivos ideais são os que incluem em suas análises características biológicas das espécies e se estas possuem histórico de invasões bem sucedidas pelo mundo (invasividade), pressão do propágulo e aspectos abióticos satisfatórios do ambiente receptor para uma espécie não-nativa (invasibilidade). O modelo conceitual-quantitativo de Rixon et al . (2005) utiliza três critérios baseados nas tendências identificadas previamente de invasões bem sucedidas: 1) atributo biológico (tolerância à baixa temperatura da água), 2) histórico de invasões pelo mundo e 3) pressão do propágulo (vetores de dispersão). Já Chang et al . (2009) desenvolveram um modelo quantitativo para prever potenciais peixes de aquário invasores baseado em vários parâmetros, incluindo características ambientais como temperatura da água do habitat receptor compatível com o limite de alcance térmico da espécie. O objetivo deste trabalho, é propor um modelo de risco de invasão com base em fatos biológicos/históricos conhecidos de peixes ornamentais, além de dados coletados de venda das espécies e fator abiótico do ambiente compatível com o alcance térmico das espécies não-nativas para uma região neotropical, baseado nos modelos de Rixon et al . (2005) e Chang et al . (2009).

105 MATERIAL & MÉTODOS Prevendo invasores potenciais em cinco rios de Minas Gerais Para criar um modelo derivado dos três critérios (biológico, histórico, comercial) propostos por Rixon et al . (2005) e um (abiótico) de Chang et al . (2009) de forma a prever prováveis invasões de peixes pelo comércio de aquário nos rios Velhas (bacia do rio São Francisco), Muriaé (bacia do rio Paraíba do Sul), Uberabinha (bacia do rio Paranaíba), Sapucaí-Mirim (bacia do rio Grande) e Doce (bacia do rio Doce) em Minas Gerais, foi identificada uma fonte doadora de espécies representada pelo comércio ornamental e adotada como vetor de liberação humana deliberada. Destes quatro critérios, o primeiro é a invasividade que inclui os sub-critérios limite de alcance térmico, tipo de dieta, atributos reprodutivos, baseado na hipótese da habilidade de tolerar variações de temperatura da água, dieta onívora (itens vegetais e animais), cuidado uni ou bi-parental (fêmea ou macho ou ambos os pais) e alta fecundidade (número elevado de ovócitos por fêmea) das espécies de peixes ornamentais não-nativos como importantes pré-requisitos para seu estabelecimento nos cinco rios do estado. O segundo foi o histórico de invasões pelo mundo adaptado de Drake (2007) (H = Pe/Pi×100 onde: H = Histórico de invasões, Pe = Número de países em que a espécie se estabeleceu com sucesso, Pi = Número de países em que a espécie está introduzida). O terceiro critério utilizado foi pressão do propágulo, estimada pelo número de indivíduos liberados, o qual é relacionado ao sucesso de estabelecimento (Zanden & Olden, 2008). Com base no pressuposto de que espécies mais populares ( ≥ 50%) e vendidas em maiores números ( ≥ 100 indivíduos vendidos/mês) têm mais probabilidade de serem libertadas pelos aquaristas, usou-se a frequência de ocorrência (FO%) e quantidade comercializada como parâmetros para pressão do propágulo. O quarto critério foi invasibilidade, avaliada pela temperatura da água do habitat receptor compatível com o limite de alcance térmico da espécie, sugerido por Chang et al . (2009). Para ser considerada invasora potencial nos cinco rios, a espécie tem de passar por todos os quatro critérios e sub-critérios estabelecidos anteriormente.

Coleta e análise de dados Foram visitadas mensalmente, de janeiro a dezembro/2007, 19 lojas localizadas no município de Belo Horizonte (bacia do rio São Francisco), quatro no município de Muriaé (bacia do rio Paraíba do Sul), quatro no município de Uberlândia (bacia do rio Paranaíba), cinco no município de Pouso Alegre (bacia do rio Grande) e quatro no município de

106 Governador Valadares (bacia do rio Doce) (Figura 1). Todos os municípios possuem mais de 100.00 habitantes (IBGE, 2009). O número de lojas corresponde a ≈ 90% em Belo Horizonte, Uberlândia, Governador Valadares e a 100% em Muriaé e Pouso Alegre. Essa estimativa foi verificada consultando os cadastros do Clube de Diretores Lojistas (CDL) das respectivas cidades além de pesquisa com palavras-chave “aquários”, “peixes ornamentais e artigos para criadores” na internet (Guiamais, 2007). Foram registrados de cada município, os nomes vulgares/científicos das espécies e suas identificações foram confirmadas utilizando-se Mills (1993), Baensch & Riehl (1996), Axelrod et al . (1997) e Planetcatfish (2007). Informações sobre limites de alcance térmico, tipo de dieta, atributos reprodutivos, histórico de invasões pelo mundo (Pe: considerou-se no Fishbase somente países onde a espécie está “estabelecida”/Pi: não considerou-se no Fishbase introduções de dada espécie em países repetidos), foram obtidos de Froese & Pauly (2006) para a maior parte das espécies, e limites de alcance térmico para Carassius auratus , Ancistrus multispinis respectivamente de Fort & Beitinger (2005), Aquaonline (2007). Foi calculada a frequência de ocorrência (FO%), isto é, mês a mês em cada loja registrou-se a presença das espécies e a quantidade média vendida. Dados trimestrais de temperatura da água de 1997 a 2007 foram obtidos do banco de dados públicos para os rios Velhas, Muriaé, Uberabinha, Sapucaí-Mirim e Doce através de consulta ao Instituto Mineiro de Gestão das Águas (IGAM, 2009). A temperatura da água foi verificada em 2 pontos distantes ≈ 20 Km entre si e a 1 m de profundidade na calha principal de cada rio sendo suas localizações no rio Velhas em Belo Horizonte (ponto 1: 19º56’15,9”S; 43º49’37,95”W, ponto 2: 19º50’56,46”S; 43º51’54,18”W); rio Muriaé em Muriaé (ponto 1: 21º8’59,3”S; 42º26’24,5”W, ponto 2: 21º8’15”S; 42º20’24,5”W), rio Uberabinha em Uberlândia (ponto 1: 18º59’12,00”S; 48º13’11,00”W, ponto 2: 18º46’17,00”S; 48º26’24,00”W), rio Sapucaí-Mirim em Pouso Alegre (ponto 1: 22º17’24,3”S; 45º53’51,4”W, ponto 2: 22º13’41,4”S; 45º54,6”W) e no rio Doce em Governador Valadares (ponto 1: 18º53’0”S; 41º57’10”W, ponto 2: 18º52’6”S; 54º50,6”W). Valores de temperatura da água dos pontos 1 e 2 foram agregados obtendo-se a temperatura média final (cenários frio/quente) nos trechos que compreendem as cidades visitadas.

107

Figura 1. Municípios e bacias hidrográficas onde se localizam as 36 lojas pesquisadas no período de janeiro a dezembro/2007.

RESULTADOS Comércio de aquário em cinco cidades de Minas Gerais Registraram-se em Belo Horizonte 208 nomes vulgares de 166 espécies de peixes (125 nativos ,161 não-nativos) pertencentes a 37 famílias de 19 lojas visitadas, sendo o número médio por loja de 40,2 ± 30,2 espécies. Em Muriaé, 62 nomes vulgares de 52 espécies (8 nativos, 44 não-nativos) pertencentes a 15 famílias de quatro lojas, com número médio por loja de 33,7 ± 7,7 espécies. Em Uberlândia, 95 nomes vulgares de 83 espécies (0 nativos, 83 não-nativos) pertencentes a 16 famílias de quatro lojas, com número médio por loja de 26,3 ± 16,7 espécies. Em Pouso Alegre, 35 nomes vulgares de 29 espécies (0 nativos, 29 não-nativos) pertencentes a sete famílias de cinco lojas, com número médio por loja de 11,1 ± 0,5 espécies e em Governador Valadares, 19 nomes vulgares de 15 espécies (0 nativos, 15 não-nativos) pertencentes a seis famílias de quatro lojas, com número médio por loja de 10,2 ± 3,5 espécies. São comercializadas desde espécies mais conhecidas pelos

108 aquaristas como Betta splendens , Poecilia reticulata, Carassius auratus presentes em todas as lojas, raras como Ictalurus punctatus , Oxyeleotris marmorata , Malapterurus electricus (este último eletrogênico) até espécies da fauna brasileira ameaçada de extinção como Hyphessobrycon flammeus e Hypancistrus zebra em lojas de Belo Horizonte (Figura 2). Em uma análise geral, as espécies mais populares foram B. splendens , C. auratus , P. reticulata , Xiphophorus maculatus , X. hellerii , Trichogaster trichopterus e Pterophyllum scalare encontradas em todas as cidades estudadas (Tabelas 1, 2, 3, 4, 5). As cinco espécies de peixes mais populares à venda (ocorrência anual e quantidade média mensal) e registradas em Belo Horizonte foram B. splendens (94,30%, =517,2 ± 158,6), C. auratus (85,97%, =1095,7 ± 236,4), X. hellerii (75,44%, =787,2 ± 140,5), P. scalare (72,37%, =540,8 ± 126,4), Danio rerio (71,49%, =892,2 ± 265,2) (Tabela 1). Em Muriaé, X. maculatus (100%, =215,8 ± 205,4), T. trichopterus (100%, =121,7 ± 46,1), Hyphessobrycon eques (100%, =461,7 ± 328,4), Cyprinus carpio (97,92%, =123,3 ± 54,3), P. reticulata (97,92%, =329,2 ± 267,3) (Tabela 2). Em Uberlândia, C. auratus (100%, =105,8 ± 54,2), C. carpio (100%, =105,0 ± 63,0), B. splendens (100%, =19,6 ± 1,4), Puntius tetrazona (100%, =60,8 ± 29,4), Labidochromis caeruleus (100%, =12,9 ± 4,5) (Tabela 3). Em Pouso Alegre, foram B. splendens (100%, =15,8 ± 5,1), C. carpio (91,67%, =106,2 ± 56,8), P. reticulata (83,33%, =104,6 ± 55,3), X. hellerii (83,33%, =14,2 ± 11,7), C. auratus (75,00%, =105,6 ± 56,2) (Tabela 4), e em Governador Valadares, B. splendens (100%, =12,1 ± 6,2), X. maculatus (91,67%, =103,3 ± 53,6), C. auratus (83,33%, =184,2 ± 76,2), X. hellerii (75,00%, =102,9 ± 53,4), P. reticulata (66,67%, =125,0 ± 120,6) (Tabela 5).

Invasores potenciais O modelo conceitual-quantitativo criado para a região neotropical possui quatro critérios e sub-critérios de invasão para as bacias dos rios Velhas, Muriaé, Uberabinha, Sapucaí-Mirim e Doce (Figura 3). Baseado nas características de invasividade como limites de temperatura, tipo de dieta, atributos reprodutivos, histórico de invasões, pressão do propágulo e invasibilidade como temperatura da água do rio receptor compatível com o limite de alcance térmico da espécie, somente cinco espécies não-nativas que são C. auratus , X. hellerii , P. reticulata , C. carpio , P. latipinna podem potencialmente invadir e se estabelecer no rio Velhas se libertadas por aquaristas (Tabelas 1, 6), cinco espécies determinadas como C. carpio , P.

109 reticulata , X. hellerii , C. auratus , P. latipinna no rio Muriaé (Tabelas 2, 6), quatro espécies entre as quais C. auratus , C. carpio , P. reticulata , X. hellerii no rio Uberabinha (Tabelas 3, 6), quatro espécies como C. carpio , P. reticulata , C. auratus , X. maculatus no rio Sapucaí- Mirim (Tabelas 4, 6) e três espécies definidas que são C. auratus , X. hellerii , P. reticulata no rio Doce (Tabelas 5, 6). Não se considerou que X. maculatus , P. conchonius e P. semifasciolatus oferecessem risco de invasão no rio Velhas pelo fato de não terem alcance térmico compatível ao cenário quente e o segundo e teceiro não cuidarem da prole. T. lalia , T. leeri não terem alcance térmico compatível ao cenário frio e G. ternetzi , T. trichopterus possuírem dieta específica, além do primeiro não ter cuidado parental (Tabelas 1, 6). No rio Muriaé, X. maculatus , M. anguillicaudatus , G. ternetzi , P. conchonius , P. semifasciolatus por não terem alcance térmico compatível ao cenário quente, o segundo e terceiro apresentarem dieta específica, além dos quatro últimos não possuírem cuidado parental. T. trichopterus por apresentar dieta específica, T. lalia por não ter alcance térmico compatível ao cenário frio e Maylandia lombardoi pela incompatibilidade do alcance térmico aos cenários frio/quente juntamente com a baixa quantidade vendida (Tabelas 2, 6). No rio Uberabinha, T. trichopterus pela dieta específica, baixa quantidade vendida e X. maculatus pela incompatibilidade de seu alcance térmico ao do rio receptor para o cenário quente (Tabelas 3, 6). No rio Sapucaí-Mirim, X. hellerii , T. trichopterus por não terem limite de alcance térmico compatível ao cenário frio, além do último possui dieta específica (Tabelas 4, 6) e no rio Doce, X. maculatus pelo limite de alcance térmico incompatível ao cenário quente e T. trichopterus pela dieta específica (Tabelas 5, 6).

110

Figura 2 . Exemplos de espécies encontradas nas lojas em 2007: A) Popular: japonês Carassius auratus variedade red cap em Muriaé, B) Rara: bagre Ictalurus punctatus variedade albina e C) Ameaçada: cascudo-zebra Hypancistrus zebra em Belo Horizonte. Barra = 2,5 cm. Fotos: André L. B. Magalhães (A, C), Flávio E. M. Araújo (B).

111 Não Invasividade Sim

< 6 oC Limites de alcance térmico ≥ 6 oC Invetívora/Herbívora Tipo de dieta Onívora Sem cuidado parental Atributos reprodutivos Cuidado uni ou bi-parental Baixa fecundidade Alta fecundidade (< 100.000 ovócitos) ( ≥ 100.000 ovócitos)

Falha Não Histórico Sim

< 50% Pe/Pi×100 ≥ 50%

Falha

Baixa Pressão do propágulo Alta

< 50% nas lojas Sucesso comercial ≥ 50% nas lojas < 100 indivíduos vendidos/mês ≥ 100 indivíduos vendidos/m ês

Pouco sucesso

Não Invasibilidade Sim V < 25,1 V ≤ 22,0 - ≥ 25,1 Temperatura da água no rio receptor compatível M < 26,4 M ≤ 22,0 - ≥ 26,4 com o limite de alcance térmico da espécie U < 25,9 U ≤ 23,0 - ≥ 25,9 S > 19,0 S ≤ 19,0 - ≥ 22,4 D < 25,2 D ≤ 22,0 - ≥ 25,2

Falha Muito sucesso

Figura 3 . Proposta de modelo baseado em critérios e sub-critérios (incluindo corte) de Rixon et al . (2005) e Chang et al . (2009). Estágios de invasão pelo qual a espécie precisa passar se ela representa risco de invasão para os rios Velhas (V), Muriaé (M), Uberabinha (U), Sapucaí-Mirim (S) e Doce (D) em Minas Gerais.

112

Tabela 1. Critérios biológicos, histórico, freqüência/quantidade por espécies em 19 lojas no município de Belo Horizonte (rio Velhas), Minas Gerais. Foram listadas somente espécies com ocorrência igual ou superior a 50%.

Espécie Alcance Dieta Atributos Histórico de Ocorrência (%) anual térmico reprodutivos invasões o e quantidade ( ± ( C) (%) DP) disponível para vendas mensal

Betta splendens 24-30 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 44,44 94,30 (517, 2 ± 158,6)

Carassius auratus 0-41 onívoro alta fecundidade ( ♀) 79,31 85,97 (1095, 7 ± 236,4)

Xiphophorus hellerii 22-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 67,74 75,44 (787, 2 ± 140,5)

Pterophyllum scalare 24-30 onívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 72,37 (540, 8 ± 126,4)

Danio rerio 18-24 invertívoro - 42,86 71,49 (892, 2 ± 265,2)

Puntius tetrazona 20-26 onívoro - 44,44 71,05 (604, 3 ± 290,9)

Poecilia reticulata 18-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 73,33 70,61 (586, 8 ± 155,5)

Xiphophorus maculatus 18-25 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 65,00 69,30 (724, 7 ± 156,6)

Cyprinus carpio 3-35 onívoro alta fecundidade ( ♀) 59,10 66,67 (937, 4 ± 177,8)

Trichogaster lalia 25-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♂) 50,00 64,91 (416, 1 ± 80,9)

Poecilia sphenops 18-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 45,45 62,72 (463, 7 ± 131,9)

Hyphessobrycon eques 22-26 onívoro - 0 62,28 (623, 9 ± 250,4)

Gymnocorymbus ternetzi 20-26 invertívoro - 50,00 61,84 (603, 2 ± 168,5)

Symphisodon aequifasciata 26-30 invertívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 59,65 (141, 9 ± 34,6)

Trichogaster trichopterus 22-28 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 58,33 58,33 (341, 2 ± 98,4)

Mikrogeophagus ramirezi 27-30 onívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 56,58 (33, 3 ± 70,7)

Tanichchtys albonubes 18-22 onívoro - 40,00 54,82 (644, 0 ± 213,7)

Poecilia latipinna 20-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 76,92 52,19 (417, 3 ± 121,9)

Puntius conchonius 18-22 onívoro - 50,00 51,75 (386, 0 ± 85,9)

Trichogaster leeri 24-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♂) 60,00 51,32 (150, 7 ± 47,7)

Puntius semifasciolatus 18-24 onívoro - 50,00 50,88 (398, 1 ± 122,4)

Paracheirodon axelrodi 23-27 invertívoro - 0 50,00 (559, 8 ± 212,2)

113

Tabela 2. Critérios biológicos, histórico, freqüência/quantidade por espécies em quatro lojas no município de Muriaé (rio Muriaé), Minas Gerais. Foram listadas somente espécies com ocorrência igual ou superior a 50%.

Espécie Alcance Dieta Atributos Histórico de Ocorrência (%) anual térmico reprodutivos invasões o e quantidade ( ± ( C) (%) DP) disponível para vendas mensal

Xiphophorus maculatus 18-25 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 65,00 100,00 (215, 8 ± 205,4)

Trichogaster trichopterus 22-28 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 58,33 100,00 (121, 7 ± 46,1)

Hyphessobrycon eques 22-26 onívoro - 0 100,00 (461, 7 ± 328,4)

Cyprinus carpio 3-35 onívoro alta fecundidade ( ♀) 52,30 97,92 (123, 3 ± 54,3)

Poecilia reticulata 18-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 72,13 97,92 (329, 2 ± 267,3)

Poecilia sphenops 18-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 45,45 97,92 (96, 7 ± 52,6)

Danio rerio 18-24 invertívoro - 42,86 97,92 (391, 7 ± 284,6)

Tanichchtys albonubes 18-22 onívoro - 40,00 95,83 (509, 2 ± 330,9)

Ancistrus multispinnis 23-27 herbívoro cuidado uni-parental ( ♂) 0 95,83 (228, 3 ± 154,5)

Xiphophorus hellerii 22-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 67,74 93,75 (351,7 ± 272,1)

Pterophyllum scalare 24-30 onívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 91,67 (100, 0 ± 41,6)

Puntius conchonius 18-22 onívoro - 50,00 91,67 (199, 2 ± 124,3)

Puntius tetrazona 20-26 onívoro - 44,44 91,67 (205, 8 ± 150,4)

Mikrogeophagus ramirezi 27-30 onívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 91,67 (115, 8 ± 57,7)

Devario malabaricus 18-25 onívoro - 25,00 89,58 (256, 7 ± 247,7)

Misgurnus anguillicaudatus 5-25 invertívoro - 88,89 89,58 (224, 2 ± 218,4)

Carassius auratus 0-41 onívoro alta fecundidade ( ♀) 79,31 89,58 (170, 0 ± 74,0)

Puntius semifasciolatus 18-24 onívoro - 50,00 87,50 (236, 7 ± 205,2)

Trichogaster lalia 25-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♂) 50,00 87,50 (268, 7 ± 297,2)

Betta splendens 24-30 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 44,44 85,42 (72, 1 ± 38,8)

Poecilia latipinna 20-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 76,92 85,42 (104, 2 ± 55,4)

Gymnocorymbus ternetzi 20-26 invertívoro - 50,00 85,42 (295, 0 ± 208,9)

Helostoma temminkii 22-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♂) 44,44 79,17 (49, 2 ± 21,6)

Pelvicachromis pulcher 24-25 invertívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 33,33 79,17 (70, 4 ± 47,2)

Corydoras nattereri 20-23 onívoro - 0 64,58 (63, 3 ± 38,0)

Trichogaster chuna 22-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♂) 0 62,50 (132, 1 ± 152,1)

Maylandia lombardoi 24-26 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 100,00 50,00 (6,2 ± 5,0)

Pseudotropheus socolofi 24-26 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 0 50,00 (5,4 ± 4,6)

114

Tabela 3. Critérios biológicos, histórico, freqüência/quantidade por espécies em quatro lojas no município de Uberlândia (rio Uberabinha), Minas Gerais. Foram listadas somente espécies com ocorrência igual ou superior a 50%.

Espécie Alcance Dieta Atributos Histórico de Ocorrência (%) anual térmico reprodutivos invasões o e quantidade ( ± ( C) (%) DP) disponível para vendas mensal

Carassius auratus 0-41 onívoro alta fecundidade ( ♀) 79,31 100,00 (105, 8 ± 54,2)

Cyprinus carpio 3-35 onívoro alta fecundidade ( ♀) 59,10 100,00 (105, 0 ± 63,0)

Betta splendens 24-30 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 44,44 100,00 (19, 6 ± 1,1)

Puntius tetrazona 20-26 onívoro - 44,44 100,00 (60, 8 ± 29,4)

Labidochromis caeruleus 23-26 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 0 100,00 (12, 9 ± 4,5)

Neolamprologus leleupi 24-26 invertívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 100,00 (10, 0 ± 4,3)

Neolamprologus pulcher 24-26 onívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 100,00 (10, 0 ± 0)

Poecilia reticulata 18-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♂) 72,13 91,67 (108, 3 ± 54,1)

Danio rerio 18-24 invertívoro - 42,86 83,33 (54, 2 ± 35,5)

Paracheirodon axelrodi 23-27 invertívoro - 0 83,33 (45, 8 ± 36,8)

Hemigrammus erythrozonus 24-28 onívoro - 0 83,33 (13, 3 ± 7,8)

Xiphophorus hellerii 22-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 67,74 75,00 (173, 0 ± 70,6)

Trichogaster trichopterus 22-28 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 58,33 75,00 (20, 0 ± 16,5)

Pterophyllum scalare 24-30 onívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 75,00 (55, 8 ± 43,2)

Symphisodon aequifasciata 26-30 invertívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 75,00 (15, 8 ± 13,8)

Aulonocara stuartigranti 22-26 invertívoro cuidado uni-parental ( ♀) 0 75,00 (6, 2 ± 4,3)

Xiphophorus maculatus 18-25 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 65,00 66,67 (112, 5 ± 56,7)

Corydoras haraldschultzi 24-28 invertívoro - 0 66,67 (6, 7 ± 6,1)

Synodontis euptera 22-26 onívoro - 0 66,67 (2, 6 ± 2,3)

Synodontis multipunctatus 21-25 invertívoro - 0 66,67 (2, 6 ± 2,3)

Julidochromis ornatus 22-24 invertívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 66,67 (5, 1 ± 4,6)

Julidochromis transcriptus 22-25 invertívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 66,67 (4, 2 ± 3,6)

Jordanella floridae 18-22 onívoro - 0 50,00 (2, 8 ± 3,3)

115

Tabela 4. Critérios biológicos, histórico, freqüência/quantidade por espécies em cinco lojas no município de Pouso Alegre (rio Sapucaí-Mirim), Minas Gerais. Foram listadas somente espécies com ocorrência igual ou superior a 50%.

Espécie Alcance Dieta Atributos Histórico de Ocorrência (%) anual térmico reprodutivos invasões o e quantidade ( ± ( C) (%) DP) disponível para vendas mensal

Betta splendens 24-30 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 44,44 100,00 (15, 0 ± 5,1)

Cyprinus carpio 3-35 onívoro alta fecundidade ( ♀) 52,30 91,67 (106, 2 ± 56,8)

Poecilia reticulata 18-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 72,13 83,33 (104, 6 ± 55,3)

Xiphophorus hellerii 22-28 onívoro cuidado uni-parental (♀) 67,74 83,33 (11,7 ± 10,9 )

Carassius auratus 0-41 onívoro alta fecundidade ( ♀) 79,31 75,00 (105, 6 ± 56,2)

Pterophyllum scalare 24-30 onívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 75,00 (7, 8 ± 7,9)

Xiphophorus maculatus 18-25 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 65,00 66,67 (181, 7 ± 75,6)

Poecilia sphenops 18-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 45,45 66,67 (8,7 ± 11,5)

Trichogaster trichopterus 22-28 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 58,33 58,33 (5, 4 ± 7,5)

Danio rerio 18-24 invertívoro - 42,86 50,00 (10, 4 ± 11,4)

Tabela 5. Critérios biológicos, histórico, freqüência/quantidade por espécies em quatro lojas no município de Governador Valadares (rio Doce), Minas Gerais. Foram listadas somente espécies com ocorrência igual ou superior a 50%.

Espécie Alcance Dieta Atributos Histórico de Ocorrência (%) anual térmico reprodutivos invasões o e quantidade ( ± ( C) (%) DP) disponível para vendas mensal

Betta splendens 24-30 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 44,44 100,00 (12, 1 ± 6,2)

Xiphophorus maculatus 18-25 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 65,00 91,67 (103, 3 ± 53,6)

Carassius auratus 0-41 onívoro alta fecundidade ( ♀) 79,31 83,33 (184, 2 ± 76,2)

Xiphophorus hellerii 22-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 67,,74 75,00 (102, 9 ± 53,4)

Poecilia reticulata 18-28 onívoro cuidado uni-parental ( ♀) 72,13 66,67 (125, 0 ± 120,6)

Trichogaster trichopterus 22-28 invertívoro cuidado uni-parental ( ♂) 58,33 66,67 (10, 0 ± 8,3)

Pterophyllum scalare 24-30 onívoro cuidado bi-parental ( ♀ ♂) 0 50,00 (5, 5 ± 8,6)

116 Tabela 6. Temperatura da água dos rios em Minas Gerais. Fonte: IGAM (2009).

Rio/Bacia Temperatura oC ( ± DP) da água do rio receptor de 1997-2007 Cenário frio Cenário quente (outono-inverno) (primavera-verão)

Velhas - São Francisco 22,0 ± 2,1 25,1 ± 1,5 Muriaé - Paraíba do Sul 23,0 ± 1,5 26,4 ± 0,6 Uberabinha - Paranaíba 22,7 ± 1,3 25,9 ± 1,0 Sapucaí-Mirim - Grande 19,0 ± 2,0 22,4 ± 1,6 Doce - Doce 22,0 ± 0,6 25,2 ± 0,1

DISCUSSÃO Comércio de aquário em cinco cidades de Minas Gerais O número total em todas as 36 lojas foi de 345 espécies de peixes ornamentais (371 nomes vulgares) sendo 332 não-nativos em todo o ano de 2007, valores relativamente baixos considerando-se a grande dimensão territorial do estado. Já Rixon et al . (2005) registraram em 20 lojas, 308 espécies somente na região dos Lagos Erie e Ontário, Estados Unidos/Canadá, no período de outubro/2002 a julho/2003 e Chang et al . (2009) em 54 lojas, 432 espécies apenas na região do Delta da baía de San Francisco, Estados Unidos de dezembro/2004 a junho/2005, com a maior porcentagem das espécies de origem tropical nos dois locais. O maior número de espécies comercializadas em um período inferior a 12 meses nessas regiões da América do Norte indica que a indústria do aquarismo com mais de 700 espécies (Chapman et al ., 1997) e 800 variedades (Hill & Yanong, 2002) disponíveis é bem mais difundida e desenvolvida do que no Brasil. Somente nos Estados Unidos, o aquarismo com cerca de 20 milhões de aficcionados é o segundo hobby mais praticado, perdendo somente para a filatelia (Riehl & Baensch, 1996), e consequentemente, é o país que possui mais peixes introduzidos por essa indústria, com 147 espécies ornamentais (Fuller et al ., 1999). Além da iminente ameaça ambiental proporcionada pelas lojas de aquário por venderem a maioria das espécies de origem não-nativa para o público leigo, foi encontrado uma espécie africana de bagre-elétrico vendido legalizado e duas brasileiras em situação irregular para venda na cidade de Belo Horizonte. A primeira, M. electricus , além de não- nativa, é potencialmente prejudicial à integridade física dos aquaristas, especialmente crianças e idosos, pois pode aplicar choques elétricos de 300 a 400 volts quando manuseada (Møller, 1995). As outras duas translocadas têm comercialização proibida pelo Ministério do Meio Ambiente (MMA), segundo Instrução Normativa/MMA número cinco de 2004

117 pois fazem parte da fauna brasileira ameaçada de extinção, estando H. flammeus na categoria de “Em perigo” e H. zebra “Vulnerável” (MMA, 2004). As espécies de peixes de aquário mais populares à venda registradas na pesquisa pertenciam às famílias Ophronemidae, Cyprinidae, Poeciliidae, Cichlidae e Characidae. De fato, segundo Duggan et al . (2006), famílias de peixes ornamentais mais populares como Cichlidae (acarás centro e sul-americanos, “mbunas” africanos), Poeciliidae (gupis, platis, molinésias, espadinhas), Characidae (tetras, piabas), Cyprinidae (carpas, kinguios, barbos, paulistinhas), Osphronemidae (peixes-de-briga, colisas, tricogasters) e Loricariidae (cascudos), comumente disponíveis no comércio mundial, são introduzidas nos ambientes por motivação sentimental mais facilmente e em maior quantidade do que famílias mais raras.

Invasores potenciais Baseado nos critérios e sub-critérios determinados, o modelo conceitual- quantitativo criado para Minas Gerais prevê seis espécies C. auratus , C. carpio , P. reticulata , P. latipinna , X. maculatus e X. hellerii como potenciais invasoras. Os achados do presente trabalho coincidem com a tendência de modelos construídos para a região subtropical australiana (Bomford & Glover, 2004) e temperada-quente como o delta da baía de San Francisco, Estados Unidos (Chang et al ., 2009), os quais encontraram respectivamente 47 e nove espécies, mas diferem dos desenvolvidos para regiões temperadas-frias dos Grandes Lagos canadenses, Estados Unidos/Canadá por Rixon et al . (2005) e Gertzen et al . (2008) que encontraram três e uma espécie, ou seja, modelos desenvolvidos para regiões amenas/quentes, detectam mais espécies potencialmente invasoras que regiões mais frias. Não foram consideradas as espécies X. maculatus para os rios Velhas, Muriaé, Uberabinha, Doce, X. hellerii para o rio Sapucaí-Mirim, T. lalia para o Velhas, Muriaé, T. leeri para o rio Velhas, T. trichopterus para todos os rios, M. anguillicaudatus para o Muriaé, G. ternetzi , P. conchonius , P. semifasciolatus para os rios Velhas, Muriaé e M. lombardoi para o rio Muriaé por não terem alcance térmico compatível, o quinto, sexto e sétimo não apresentarem dieta onívora, o sexto, sétimo, oitavo e nono não possuírem cuidado parental e o quinto e décimo por terem baixos volumes vendidos. Peixes que possuem limites de alcance térmico incompatíveis com a temperatura da água do local a ser invadido que compromete o desenvolvimento de embriões/ovos (Milton & Arthington, 1983), hábitos alimentares especializados, sem cuidado parental (Moyle & Marchetti,

118 2006) e pouca viabilidade comercial (Duggan et al ., 2006), não são considerados invasores potenciais. Apesar de não terem sido incluídos na lista final de invasores potenciais para os rios Velhas ( Pygocentrus nattereri , X. variatus , I. punctatus , Clarias batrachus , Arapaima gigas , Channa micropeltes , Osphronemus goramy , Chitala chitala , Pangasionodon hypophthalmus , Oreochromis niloticus , Tilapia rendalli , Astronotus ocellatus , Amantitlania nigrofasciata , Amphilophus citrinellus , A. labiatus , Torichthys meeki , Parachromis managuensis , A. citrinelus × Vieja synspila ), Muriaé ( X. variatus , P. hypophthalmus , O. niloticus , T. rendalli , A. ocellatus , A. nigrofasciata , Trichogaster pectoralis ), Uberabinha ( X. variatus , O. goramy , P. hypophthalmus , A. ocellatus , A. nigrofasciata , T. meeki , P. managuensis , A. citrinelus × V. synspila ), Sapucaí-Mirim ( X. variatus , A. ocellatus ) e Doce ( X. variatus , A. ocellatus , A. nigrofasciata , A. citrinelus × V. synspila ) por terem freqüência de ocorrência abaixo de 50% nas lojas, é necessário extrema cautela com essas espécies registradas no presente trabalho pois já causaram efeitos ecológicos adversos nos continentes onde foram introduzidas (Welcomme, 1988; Contreras-MacBeath et al ., 1998; Latini & Petrere Jr., 2004; Courtenay Jr. et al . 2004; Froese & Pauly, 2006; Grana, 2007), além do ciclídeo híbrido poder proporcionar possibilidade de hibridização ou introgressão genética (Davis, 2009). Excetuando-se X. variatus , A. nigrofasciata e T. meeki , devido ao grande tamanho que as demais espécies adquirem quando adultas ( = 73,9 ± 52,2 cm de comprimento padrão) (AquaFriend, 2002; Froese & Pauly, 2006) e por serem vendidas juvenis no comércio mineiro (Belo Horizonte = 8,5 ± 1,3, Muriaé = 6,5 ± 1,3, Uberlândia = 5,5 ± 1,3, Pouso Alegre = 5,5 ± 1,3, Governador Valadares = 6,5 ± 1,3 cm de comprimento padrão) (Magalhães, observação pessoal), o risco que estas possuem de serem soltas pelos aquaristas nos cinco rios é real pois peixes de aquário não-nativos com crescimento exagerado em cativeiro tem manutenção onerosa, causando posteriormente sua rejeição pelos donos e sua conseqüente liberação na natureza (Duggan et al ., 2006). Se as 18 espécies registradas forem libertadas por aquaristas no rio Velhas, sete no rio Muriaé, nove do rio Uberabinha, dois no rio Sapucaí-Mirim e quatro no rio Doce, a probabilidade de estabelecimento é maior especialmente nos ciclídeos O. niloticus , T. rendalli , A. ocellatus , A. nigrofasciata , A. citrinellus , A. labiatus , T. meeki , P. managuensis e A. citrinelus × V. synspila , pois segundo Keenleyside (1991), Froese & Pauly (2006) e Lockwood et al . (2007), devido às suas características biológicas como dieta generalista, presença de dentes faríngeos, desova parcelada, período reprodutivo prolongado, cuidado

119 uni ou bi-parental, agressividade/territorialidade, rusticidade e alta variação genética do híbrido que permite sua sobrevivência em uma ampla gama de condições ambientais (espécie euritópica), esta família de peixes possui grande potencial invasivo, principalmente em locais lênticos dos rios mencionados. Em cima do encontrado, a presente pesquisa mostra que um modelo conceitual- quantitativo simples criado para uma região neotropical adaptado dos modelos de Rixon et al . (2005) e Chang et al . (2009) pode ter grande utilidade na identificação de invasores potenciais provenientes do comércio de aquário em Minas Gerais. Há seis razões (biológica, climática, duas econômicas, ambiental, demográfica) para presumir que a ameaça de invasões vindas do comércio de aquário aumente com o tempo. Primeiro, as fontes de potenciais espécies invasoras estão se expandindo devido à procura do comércio por novas espécies para o público em Minas Gerais. Exemplo disso é a crescente popularidade no estado de ciclídeos africanos dos Lagos Malawi e Tanganica. No presente trabalho, em lojas localizadas na cidade de Muriaé, Pseudotropheus socolofi está entre as 28 espécies mais populares, já nas lojas localizadas em Uberlândia, Labidochromis caeruleus , Neolamprologus leleupi , N. pulcher , Aulonocara stuartigrantii , Julidochromis ornatus e J. transcriptus estão entre as 23 espécies mais populares e vendidas. A mesma tendência tem ocorrido em 67 lojas de Taiwan, com a predominância geral de 79 espécies de ciclídeos dentre centro, sul-americanos e africanos, de acordo com Liang et al . (2006). Segundo, devido ao aquecimento global, a probabilidade de estabelecimento das 29 espécies não-nativas no rio Sapucaí-Mirim, o mais frio analisado, aumentará nessa região do estado de Minas Gerais nas próximas décadas (Thomas & Ohlemüller, 2010). Terceiro, preço de venda acessível para o público, pois observou-se que 22 espécies em Belo Horizonte, 28 em Muriaé, 23 em Uberlândia, 10 em Pouso Alegre e sete em Governador Valadares, possuíam preço médio variando de R$ 2,30 a R$ 14,00 (Magalhães, observação pessoal). Fujisaki et al . (2009) sugeriram que animais de estimação com preços baratos, podem levar posteriormente a uma maior propensão de introduções por seus proprietários. Quarto, pressão do propágulo, pois espécies não-nativas de peixes ornamentais precisam entrar nos novos ecossistemas em números razoáveis para reprodução e posterior disseminação. Moyle & Marchetti (2006), sugeriram respectivamente que pressão do propágulo maior que 100 indivíduos de peixes soltos anualmente é suficiente para estabelecimento em ambientes lóticos e lênticos na Califórnia, Estados Unidos. Na presente pesquisa, observou-se que 21 espécies em Belo Horizonte, 21 em Muriaé, cinco em Uberlândia, quatro em Pouso Alegre e quatro em Governador Valadares possuíam pressão

120 do propágulo maior que 100 indivíduos vendidos mensalmente tendo, portanto, considerável risco de invasão. Quinto, há no estado mais de 2.000 corpos d’água represados (Alves et al ., 2007) e mais 351 por construir, entre Pequenas Centrais Hidrelétricas (PCH) e Usinas Hidrelétricas (UHE) (Oliveira et al . 2008), sendo vários destes localizados dentro das cinco cidades estudadas e no seu entorno. Isto é motivo de grande preocupação, pois segundo Espínola et al . (2010) a transformação de ambientes lóticos em lênticos proporcionados por represas cria uma vulnerabilidade do sistema à invasão (invasibilidade) por espécies não-nativas de peixes. Sexto, com o aumento do crescimento demográfico em Belo Horizonte, Muriaé, Uberlândia, Pouso Alegre, Governador Valadares nos últimos dez anos (IBGE, 2009), e associado à expansão do aquarismo em Minas Gerais e no Brasil (Magalhães et al ., 2009), a freqüência de introdução por motivação sentimental e subseqüente estabelecimento por esse vetor aumenta com o tempo de acordo com Duggan et al . (2006). O foco desse estudo foi as lojas físicas de aquário em cinco cidades de Minas Gerais, excluindo-se todo tipo de comércio eletrônico como lojas virtuais, leilões no MercadoLivre, QueBarato!, Brasil Pet Shop , sites de relacionamento Orkut/ Facebook e fóruns de aquarismo. Devido à grande popularização desse tipo de comércio nos últimos cinco anos pelo Brasil com faturamento de R$ 43,10 bilhões ( E-commerce .org, 2010), e Minas Gerais ser o segundo estado no país em vendas on-line de peixes ornamentais não- nativos (Magalhães & Jacobi, 2010), o potencial impacto do comércio virtual mineiro como fonte disseminadora de espécies não-nativas deve ser investigado urgentemente para permitir sua incorporação como mais uma fonte de propágulos em modelos de risco de invasão.

Medidas de conservação e manejo O Brasil é acordante de tratados internacionais como o firmado na Eco-92 ( The United Nations Conference on Environment and Development ), realizado em 1992 na cidade do Rio de Janeiro, os quais destacam o princípio da precaução no combate às espécies potencialmente invasoras (Princípios – Artigo oito: na medida do possível evitar a introdução de espécies não-nativas que possam ameaçar ecossistemas, habitats e espécies) UNEP (1992). Assim, o potencial impacto que as lojas de aquário podem provocar nos rios Velhas, Muriaé, Uberabinha, Sapucaí-Mirim e Doce em Minas Gerais, pode ser minimizado através do repasse de informações adequadas ao público envolvido neste comércio. Representantes de todos os setores envolvidos com criação, transporte e venda

121 de peixes de aquário bem como a população mineira (no papel de consumidora) que tem apreço pelos animais e por conseqüência pela natureza, precisam de mais esclarecimentos (educação ambiental) para que essa ameaça de introduções não aconteça. Dessa forma, o trabalho sugere para esse segmento do comércio mineiro: 1) indicar ao aquarista os locais adequados para a entrega do peixe (Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis-IBAMA, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade-ICMBio, devolução ao criadouro de origem, estabelecimento comercial ou repasse a um terceiro com a documentação), evitando a soltura indiscriminada na natureza, 2) incentivar o aquarista a comprar peixes que não sejam invasores ou que tenham baixo potencial invasor, 3) fornecedores e lojistas comercializarem somente machos de poecilídeos (potenciais invasores: P. reticulata , P. latipinna , X. maculatus , X. hellerii variedades véu, cauda-de-lira, presumivelmente potencial invasor: X. variatus variedade véu) e ciprinídeos (potenciais invasores: C. carpio variedade véu, C. auratus variedades véu, telescópio, olho-de-bolha, celestial) por serem mais coloridos e nadarem com dificuldade devido às longas nadadeiras ou olhos protuberantes, sendo mais susceptíveis à predação se soltos pelos aquaristas, 4) trabalhar junto com especialistas locais e legisladores, determinando quais espécies são atualmente invasoras ou poderão tornar-se invasoras, 5) identificar peixes que possam ser usados como alternativas viáveis em sua região sem risco de invasão, 6) conhecer e aplicar leis de importação e quarentena de peixes por fronteiras políticas ou geográficas, 7) contratar um responsável técnico (Biólogo, Engenheiro Agrônomo, Médico Veterinário, Zootecnista) para dar orientação adequada, 8) orientar o aquarista sobre as características das espécies quando jovens e adultas, de modo a permitir uma escolha adequada e que os peixes possam receber os cuidados que necessitam e não serem soltos na natureza, 9) expor no estabelecimento cartazes, panfletos, cartilhas sobre o tema “espécie exótica/translocada”, além de imprimir um aviso nos sacos plásticos de transporte, embalagens de papel e página virtual (se houver) da loja, caso o cliente não quiser mais criar seu peixe, nunca o liberar em corpos d’água naturais (riachos, rios, lagos) e artificiais (canais, açudes, represas) do estado pois caso contrário, estará cometendo crime ambiental previsto na Lei número 9.605 de 1998, 10) evitar a comercialização de espécies potencialmente perigosas à integridade física humana e da fauna brasileira ameaçada de extinção. No início da década de 70, Courtenay Jr. et al . (1974) já recomendavam várias medidas semelhantes às do presente trabalho para o comércio de aquário no estado da Flórida, Estados Unidos, com o objetivo de prevenir a soltura de espécies ornamentais não-

122 nativas por todas as pessoas envolvidas nesse hobby . Considerando que as medidas conservacionistas sugeridas aqui estão atrasadas mais de 35 anos comparando-se aos Estados Unidos, e aliado ao péssimo hábito da sociedade brasileira de remediar ao invés de prevenir desastres de cunho ambiental (Guerra, 1995), é necessário que tais medidas sejam colocadas em prática imediatamente, pois do contrário, o futuro dos rios Velhas, Muriaé, Uberabinha, Sapucaí-Mirim e Doce em Minas Gerais mostrará um cenário preocupante em relação às espécies não-nativas de peixes ornamentais. Pesquisas futuras baseadas nesse modelo conceitual-quantitativo devem ser extendidas para os corpos d’água das demais bacias no estado como Peruípe, Pardo, Itanhém, Jucuruçu, São Mateus, Piracicaba/Jaguari, Mucuri, Jequitinhonha, Itapemirim, Itabapoana, Buranhém, ao restante do Brasil, América do Sul e outros países neotropicais com o objetivo de se apontar potenciais peixes de aquário invasores em novas regiões.

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