I MÁRCIO JOSÉ CARDOSO DE MENDONÇA DINÂMICA

MÁRCIO JOSÉ CARDOSO DE MENDONÇA

DINÂMICA POPULACIONAL, PREFERÊNCIA HOSPEDEIRA E SENSIBILIDADE A

AGROQUÍMICOS DE Brevipalpus phoenicis (GEIJSKES) (1939) E ÁCAROS

PREDADORES EM CAFEEIRO (Coffea spp.)

FEVEREIRO/2015 ii

iii

Ficha catalográfica Universidade Estadual de Campinas Biblioteca do Instituto de Biologia Mara Janaina de Oliveira - CRB 8/6972

Informações para Biblioteca Digital Título em outro idioma: Population dynamics, host preference and agrochemicals susceptibility of Brevipalpus phoenicis (Geijskes, 1939) and predaceous mites on coffee (Coffea spp.) Palavras-chave em inglês: Brevipalpus phoenicis Acaricides Mites as carriers of disease Área de concentração: Biodiversidade Animal Titulação: Doutor em Biologia Animal Banca examinadora: João Vasconcellos Neto [Orientador] Arício Xavier Linhares André Luiz Matioli Daniel Júnior de Andrade Marcos Zatti da Silva Data de defesa: 05-02-2015 Programa de Pós-Graduação: Biologia Animal

vii

RESUMO

Dinâmica populacional, preferência hospedeira e sensibilidade a agrotóxicos de

Brevipalpus phoenicis (GEIJSKES 1939) e ácaros predadores em cafeeiro (Coffea spp.)

Dentre as pragas que atacam o cafeeiro, destaca-se o ácaro Brevipalpus phoenicis

(Geijskes, 1939) (Acari: Tenuipalpidae), que é o vetor do vírus da mancha-anular do cafeeiro.

O estudo foi conduzido com o objetivo de se obter subsídios para o manejo da praga em cafeeiro no Brasil. Os objetivos específicos foram: 1) estudar a dinâmica populacional de B. phoenicis e das principais espécies de ácaros predadores (Phytoseiidae), incluindo análises sobre interação entre B. phoenicis e predadores, bem como a influência de fatores climáticos na população desses ácaros, em diferentes cultivares de café; 2) avaliar a sensibilidade a agrotóxicos em populações do ácaro-praga e ácaros predadores da espécie Euseius concordis

(Chant, 1959), procedentes de diferentes regiões do estado de São Paulo. Um estudo sobre dinâmica populacional de ácaros foi conduzido em cafeeiros de diferentes cultivares (‘Icatu

Vermelho’, ‘Catuaí Vermelho’, ‘Mundo Novo’, ‘Obatã’, ‘Apoatã’ (Robsuta), em Presidente

Prudente, SP, onde foram realizadas coletas mensais de amostras de folhas de café, por um período de 19 meses. As espécies mais abundantes de ácaros em cafeeiro foram B. phoenicis,

E. citrifolius Denmark & Muma e E. concordis. A espécie predominante de ácaro predador foi

E. citrifolius, correspondendo a 92,4% dos fitoseídeos encontrados. Foram detectadas correlações significativas entre E. citrifolius e B. phoenicis em todos os cultivares de cafeeiro, sugerindo que esse ácaro fitoseídeo pode exercer controle biológico sobre o ácaro praga em cafeeiro. As maiores abundâncias do ácaro predador foram observadas para os cultivares viii

‘Apoatã’ e ‘Catuaí Vermelho’. Para o estudo de sensibilidade de ácaros a agrotóxicos, foram conduzidos dois experimentos em condições de laboratório. O experimento 1 foi sobre a influência de agrotóxicos sobre a sobrevivência de fêmeas adultas de B. phoenicis e E. concordis e sobre as taxas de crescimento populacional desses ácaros. Ciflumetofem, hexitiazox e fenpropatrina foram efetivos para o controle de B. phoenicis, porém, inócuos ao

E. concordis, demonstrando bom potencial para uso em cafeeiro, visando ao manejo do ácaro- praga. Abamectina, cipermetrina+profenofós, deltametrina+triazofós e etoxazol foram altamente tóxicos para B. phoenicis e E. concordis. Oxicloreto de cobre afetou apenas o crescimento populacional de B. phoenicis, sem causar efeito significativo em E. concordis.

Espirodiclofeno e malationa foram mais prejudiciais ao crescimento populacional de B. phoencis e E. concordis. O experimento 2 foi sobre toxicidade de agrotóxicos em populações de B. phoenicis e E. concordis de diferentes regiões do estado de São Paulo. Foram comparadas populações de B. phoenicis coletadas de cafeeiro nas regiões de Franca e Vera

Cruz, e de E. concordis, originárias de cafeeiro de Franca, Marília e Vera Cruz. A população de B. phoenicis da região de Franca mostrou-se mais resistente a etoxazol a de Vera Cruz. A população de E. concordis de Franca mostrou-se mais resistente a abamectina e fenpropatrina, porém, mais suscetível a ciflumetofem, que Vera Cruz. Os ácaros E. concordis apresentaram maior tolerância aos agrotóxicos que os da espécie B. phoenicis. Estudos dessa natureza são de grande relevância para o estabelecimento de programas de manejo integrado de ácaros-praga em cafeeiros no Brasil.

Palavras chave: Euseius concordis, acaricidas e mancha-anular

ABSTRACT

Population dynamics, host preference and agrochemicals susceptibility of Brevipalpus phoenicis (Geijskes, 1939) and predaceous mites on coffee (Coffea spp.)

Among the pests that attack coffee, it stands out the mite Brevipalpus phoenicis (Geijskes)

(Acari: Tenuipalpidae), stands out the vector of the coffee ringspot virus (CoRSV). This study was conducted in order to obtain basic information that management keeping of this pest coffee in Brazil.The objectives were: 1) to study the population dynamics of B. phoenicis and of the main species of predatory mites (Phytoseiidae), including analyzes of interactions between B. phoenicis and predators, as well as the influence of climatic factors on the population of these mites on different coffee cultivars; 2) to evaluate the pesticide susceptibility in populations of this mite and the predaceous mite Euseius concordis (Chant,

1959), from different regions of São Paulo state. A study on population dynamics of mites was conducted on different coffee cultivars (‘Icatu Vermelho’, ‘Catuaí Vermelho’, ‘Mundo Novo’,

‘Obatã’, ‘Apoatã’) in Presidente Prudente-SP, where samples of coffee leaves were taken monthly for a period of 19 months. The most abundant mite species on coffee were B. phoenicis, Euseius citrifolius Denmark & Muma and E. concordis. The predominant species of predatory mites was E. citrifolius, corresponding to 92.4% of the phytoseiids found on coffee plants. Significant correlations between E. citrifolius and B. phoenicis were detected in all the coffee cultivars studied, indicating that this phytoseiid mite exerts biological control of this coffee pest. The highest abundances of predaceous mites were observed for ‘Apoatã’ and x

‘Catuaí Vermelho’ cultivars. To study the susceptibility of mites to agrochemicals, two experiments were conducted under laboratory conditions. Experiment 1 was about the influence of agrochemicals on adult female survival of B. phoenicis and E. concordis and on the population growth rates of the mites. Cyflumetofen, hexythiazox and fenpropathrin were effective for the control of B. phoenicis but harmless to the predator E. concordis, showing good potential for the use in coffee mite management program. Abamectin, cypermethrin + profenofos, deltamethrin + triazophos and etoxazole were highly toxic to B. phoenicis and E. concordis. Copper oxychloride only affected the population growth of B. phoenicis, without causing significant effects on E. concordis. Spirodiclofen and malathion were more harmful to population growth of B. phoencis than E. concordis. Experiment 2 was on agrochemical toxicity in populations of B. phoenicis and E. concordis from different regions of São Paulo state. Populations of B. phoenicis collected from coffee fields in the regions of Franca and

Vera Cruz, were compared to populations of E. concordis, collected from coffee in Franca,

Marilia and Vera Cruz. The population of B. phoenicis from Franca was more resistant to etoxazol than that from Vera Cruz. The population of E. concordis of Franca was more resistant to abamectin and fenpropathrin, but more susceptible to cyflumetofen, than that from

Vera Cruz. Euseius concordis showed higher tolerance to acaricides than B. phoenicis. These kind of studies are greatest importance to establishment of integrated management programs for coffee pest mites in coffee in Brazil.

Key-words: Euseius concordis, acaricide and Ringspot

SUMÁRIO

LISTAS DE FIGURAS ...... xvii

LISTAS DE TABELAS ...... xx

1. INTRODUÇÃO GERAL ...... 01

2. REVISÃO DA LITERATURA ...... 04

2.1. Importância socioeconômica da cultura do café...... 04

2.2 Cultivares de café ...... 05

2.2.1 Coffea arabica cv. ‘Mundo Novo’ ...... 05

2.2.2 Coffea arabica cv. ‘Icatu Vermelho’ ...... 06

2.2.3 Coffea arabica cv. ‘Obatã’ ...... 06

2.2.4 Coffea arabica cv. ‘Catuaí Vermelho’ ...... 07

2.2.5 Coffea canephora cv. ‘Apoatã’ (Robusta) ...... 07

2.3 Acarofauna cafeeira ...... 08

2.4 Brevipalpus phoenicis: aspectos morfológicos, bioecológicos e mancha- anular ...... 11

2.5. Controle químico de ácaros em cafeeiro ...... 15

REFERÊNCIAS...... 17

CAPÍTULO 1. Dinâmica e preferência hospedeira de Brevipalpus phoenicis

(Geijskes, 1939) (Acari: Tenuipalpidae) e ácaros predadores em diferentes cultivares de café (Coffea ssp.) enxertadas com Coffea canephora cultivar

‘Apoatã’ (Robusta) ...... 31

RESUMO ...... 31 xii

ABSTRACT ...... 33

1. INTRODUÇÃO ...... 35

2. MATERIAL E MÉTODOS ...... 37

2.1 Caracterização do agroecossistema cafeeiro ...... 37

2.2 Coleta do material vegetal ...... 37

2.2.1 Remoção de B. phoenicis e predadores ...... 38

2.2.2 Triagem, montagem e identificação dos ácaros...... 40

2.3 Análises estatísticas ...... 41

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO ...... 42

4. CONCLUSÕES ...... 60

REFERÊNCIAS ...... 61

CAPÍTULO 2 - Sensibilidade a groquímicos do ácaro-praga Brevipalpus phoenicis (Tenuipalpidae) e do ácaro predador Euseius concordis

(Phytoseiidae) em cafeeiro ...... 67

RESUMO ...... 67

ABSTRACT ...... 69

1. INTRODUÇÃO ...... 71

2. MATERIAL E MÉTODOS ...... 73

2.1 Coleta dos ácaros ...... 73

2.2 Criação e manutenção dos ácaros ...... 73

2.2.1 Brevipalpus phoenicis...... 74

2.2.2 Euseius concordis ...... 74 xiii

2.3 Experimento 1. Efeito de agrotóxicos sobre o número de ovos e taxa de crescimento instantâneo dos ácaros B. phoenicis e E. concordis ...... 75

2.3.1 Delineamento experimental e condução dos bioensaios ...... 75

2.3.2 Toxicidade aguda de agrotóxicos sobre adultos ...... 78

2.3.3 Efeito de agrotóxicos sobre a taxa de crescimento instantânea dos

ácaros ...... 79

2.4 Experimento 2. Toxicidade diferencial de agrotóxicos em B. phoenicis e

E. concordis em cafeeiros de diferentes regiões do estado de São Paulo ...... 80

2.4.1 Delineamento experimental e condução dos bioensaios ...... 81

2.4.1.1 Efeito sobre imaturos ...... 83

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO ...... 85

3.1 Experimento 1. Efeito de agrotóxicos sobre a taxa de crescimento instantâneo de ácaros adultos B. phoenicis e E. concordis ...... 85

3.1.1 Toxicidade aguda de agrotóxicos sobre adultos ...... 85

3.1.2 Efeito de agrotóxicos no crescimento populacional de ácaros ...... 88

3.2 Experimento 2. Toxicidade diferencial de agrotóxicos em B. phoenicis e

E. concordis em cafeeiros de diferentes regiões do estado de São Paulo ...... 93

4. CONCLUSÕES ...... 98

5. REFERÊNCIAS ...... 99

xiv

A minha mãe pelo esforço e dedicação na minha educação. OFEREÇO

A minha esposa Daniela e aos meus filhos Júlia e Matheus por fazerem parte da minha vida! DEDICO

AGRADECIMENTOS

Ao Prof. Dr. Angelo Pires do Prado (in memoriam) pelos ensinamentos e oportunidade de ter convivido com essa pessoa tão maravilhosa e visionária.

Ao Prof. Dr. João Vasconcellos Neto pela prontidão em aceitar-me como orientado e pelas sugestões no término do trabalho.

Ao Prof. Mário Eidi Sato, meu co-orientador, mentor e grande amigo pela orientação, ensinamentos, sugestões e aprendizado, tanto na realização dos experimentos, quanto na discussão dos resultados, e principalmente pelas conversas e incentivo nos momentos difíceis dessa caminhada, minha sincera gratidão.

Aos Professores que fizeram parte da minha pré-banca, Dr. Arício Xavier, Dr. André

L. Matioli e Dr. Marcos Z. da Silva, muito obrigado pelas correções e sugestões.

Aos Professores que demonstraram total disponibilidade em fazer parta da minha banca, Prof. Dr. Arício Xavier, Prof. Dr. André Luiz Matioli, Prof. Dr. Marcos Zatti da Silva,

Profa. Dra. Marineide Rosa Vieira, Prof. Dr. Daniel Junior de Andrade, Prof. Dr. Luiz Carlos

Dias da Rocha e Profa. Dra. Patrícia Jacqueline Thyssen.

A Profa. Dra. Sonia Montes e sua equipe de técnicos pela coleta e fornecimento do material para triagem e identificação dos ácaros. xvi

Ao Prof. Dr. André Luiz Mattioli pelas conversas, ensinamentos e incentivo nos momentos difíceis; pelas viagens à Marília, Vera Cruz e Garça, por ter-me auxiliado nas coletas de material para dar início e manutenção nas criações de ácaros e principalmente pela prestesa e prontidão na verificação de todas as lâminas e identificação dos ácaros.

Aos amigos Dr. Marcos Zatti da Silva e Dr. Roberto Lomba Nicastro pelas sugestões e auxílio nos experimentos realizados nas tardes, noites e madrugadas de muito trabalho. Pelos momentos maravilhosos que passamos, tanto no laboratório, no campo, nas coletas, congressos e principalmente pela forte amizade sincera construída nesses anos de vivência.

À minha genitora Darcy, meu padrasto Paulo e meu padrinho Dr. Maurício que muito me ajudaram nessa difícil caminhada.

À minha esposa e companheira Daniela Mendonça pela paciência, compreensão e apoio, estando ao meu lado em todas as dificuldades.

Meus sinceros agradecimentos a todos os funcionários do Laboratório de Acarologia que de alguma forma colaboraram com o densenvolvimento deste trabalho.

xvii

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Bandeja com água e detergente, peneira Tyler 400 com granulometria de 0,038mm, piceta com água destilada, piceta com álcool e francos de vidro de 50mL com tampa...... 37

Figura 2. (1) Amostras imersas em solução de água e detergente; (2)

Bandeja com os artrópodes retirados das folhas; (3) Peneirando o conteúdo para retenção dos artrópodes; (4) Acondicionamento dos artrópodes retidos na peneira em vidros com capacidade para 50 mL...... 38

Figura 3. (1) Estufa para diafanização dos ácaros e (2) bandeja de papelão contendo as lâminas com os ácaros diafanizados para lutagem e identificação...... 39

Figura 4. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Mundo Novo’, em Presidente Prudente-

SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008 ...... 44

xviii

Figura 5. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Icatu Vermelho’, em Presidente

Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008 ...... 46

Figura 6. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Catuaí Vermelho’, em Presidente

Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008...... 48

Figura 7. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Obatã’, em Presidente Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008 ...... 51

Figura 8. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Apoatã’, em Presidente Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008 ...... 54

Figura 9. Criação de Brevipalpus phoenicis...... 72

Figura 10. Criação de Euseius concordis...... 72

Figura 11. Arenas de folhas de Coffea sp. utilizadas para os testes de taxa de crescimento de E. concordis (A) e B. phoenicis (B)...... 73 xix

Figura 12. Torre de Potter utilizada para pulverizar arenas contendo ácaros ...... 75

Figura 13. Criação de B. phoenicis em laranja e E. concordis em folhas de café...... 78

Figura 14. Arenas para testes toxicológicos com agrotóxicos ...... 79

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius,

Brevipalpus phoenicis) por amostra (20 folhas) e as variáveis: temperaturas máxima, mínima e média (ºC), umidade relativa do ar (%) e precipitação pluviométrica (mm/dia) em cafeeiro do cultivar ‘Mundo Novo’. Presidente

Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008...... 45

Tabela 2. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius,

Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008...... 47

Tabela 3. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius,

Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008 ...... 49

xxi

Tabela 4. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius,

Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008 ...... 52

Tabela 5. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius,

Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008 ...... 55

Tabela 6. Coeficente de relação de Pearson e níveis de significância entre o número de ácaros predadores (Euseius citrifolius, Euseius concordis) e

ácaros fitófagos (Brevipalpus phoenicis), em diferentes cultivares (‘Icatu

Vermelho’, ‘Apoatã’, ‘Mundo Novo’, ‘Obatã’, ‘Catuaí Vermelho’) de cafeeiro. Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008...... 56

Tabela 7. Comparação da abundância (média mensal ± EP) de ácaros fitófagos (B. phoenicis) e predadores (Euseius citrifolius) em folhas de diferentes cultivares de cafeeiro. Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a

30/01/2008 ...... 57 xxii

Tabela 8. Toxicidade de agrotóxicos sobre fêmeas adultas de Brevipalpus phoenicis e Euseius concordis, procedentes das regiões de Franca e Vera

Cruz-SP. Percentagem de mortalidade no período de 72h após a aplicação...... 85

Tabela 9. Efeito de agrotóxicos sobre Brevipalpus phoenicis e Euseius concordis, coletados em Franca e Vera Cruz-SP: Número de ovos por fêmea por dia (número médio) e taxa de crescimento instantâneo (ri) (valor médio)

(média de 20 repetições) ...... 89

Tabela 10. Efeito de agrotóxicos sobre Brevipalpus phoenicis (Bp) coletado nas regiões de Franca e Vera Cruz: espécie (SP), acaricida, localidade, número de ácaros utilizados (n); CL50, intervalos de confiança (I.C.) a 95%, coeficiente angular e erro padrão da média (EPM); Qui-quadrado (χ2), graus de liberdade (G.L.) e razão de resistência (RR) ...... 94

1. INTRODUÇÃO GERAL

No Brasil, o café é responsável por significativa geração de divisas, tendo ainda efeito multiplicador, na forma de taxas e impostos arrecadados pelos governos dos estados e dos municípios, resultando em renda e empregos para os setores da produção, comércio, indústria e serviços (MATIELLO et al., 2002).

O gênero Coffea reúne mais de 100 espécies, originárias das regiões central e equatorial da África, de Madagascar e ilhas próximas no oceano Índico. Dentre as espécies conhecidas, Coffea arabica L. e Coffea canephora (Pierre ex Froehner) são as duas mais importantes, pois representam praticamente todo o café produzido e comercializado no mundo, com 70% de C. arabica e 30% de C. canephora, também chamado popularmente por

‘Robusta’ (MATIELLO et al., 2002).

Dentre as pragas que atacam o cafeeiro (Coffea spp.), destacam-se algumas espécies de

ácaros fitófagos que podem causar perdas consideráveis.

Uma dessas espécies é o ácaro Brevipalpus phoenicis (Geijskes) (1939)

(Tenuipalpidae) vetor do vírus causador da mancha-anular em cafeeiro (CHAGAS et al.,

2003).

A mancha-anular do cafeeiro foi detectada no Brasil pela primeira vez em 1938

(BITANCOURT, 1938). Os sinais da doença ocorrem nas folhas e frutos das plantas afetadas na forma de lesões locais. Nas folhas, os primeiros sinais são pequenos, circunscritos; manchas cloróticas que podem desenvolver anéis cloróticos típicos ou coalescer recobrindo grande parte da superfície foliar, podendo formar faixas nas nervuras. Os anéis também podem apresentar um padrão concêntrico, que consiste de círculos alternados claros e escuros ao 2

redor de um ponto necrótico central (CHAGAS et al., 1981). Nos frutos verdes, os sinais são difíceis de serem reconhecidos, pois aparecem como manchas verde-claras. Nas variedades de café com frutos vermelhos, quando maduros, apresentam um tipo de branqueamento ou manchas verde-claras ou até mesmo anéis de diferentes diâmetros podem ser vistos na superfície dos mesmos; anéis frequentemente deprimidos podem deformar a polpa dos frutos, porém as sementes permanecem aparentemente sadias. Nas variedades com frutos amarelos também maduros, anéis verdes aparecem na superfície, mas tendem a desaparecer nos frutos mais velhos. Em plantas severamente afetadas, foram registradas queda acentuada de folhas e frutos (CHAGAS, 1988).

A ocorrência do ácaro da mancha-anular nos cafezais tem sido constatada durante todo o ano (PALLINI FILHO et al., 1992; MENDONÇA, 2002; MINEIRO et al.; 2002,

MENDONÇA et al., 2011), sendo mais evidente nos meses de menores precipitações

(MINEIRO, et al., 2001).

Os ácaros fitófagos, em condições climáticas favoráveis e em situações de desequilíbrio biológico provocado pela redução populacional de predadores, podem causar danos qualitativos e quantitativos expressivos à cultura do café (REIS et al., 2000).

Uma forma de minimizar o problema com a mancha-anular é manter a população de B. phoenicis em níveis baixos no campo. Neste aspecto, o controle biológico assume um papel importante na redução populacional de ácaros fitófagos em cafeeiro (PALLINI FILHO et al.,

1992, MINEIRO, 2006). Dentre os predadores, destacam-se os ácaros da família Phytoseiidae, que se mostram efetivos no controle do ácaro B. phoenicis (MINEIRO, 2006).

Os ácaros predadores da família Phytoseiidae alimentam-se principalmente de ácaros, mas podem também se alimentar de pequenos insetos, nematoides, fungos, pólen e exsudatos de plantas. Algumas espécies como as do gênero Phytoseiulus, classificadas como predadores do Tipo I (CROFT et al., 2004), são especializadas em atacar ácaros que produzem teia, principalmente Tetranychus spp. Espécies como as dos gêneros Galendromus e Metaseiulus

(Tipo II) alimentam-se principalmente de ácaros da família Tetranychidae, mas não se restringem a Tetranychus spp. Ácaros dos gêneros Typhlodromus (Tipo III) e Euseius (Tipo

IV) são considerados generalistas, alimentando-se de diversas espécies de ácaros, incluindo em sua dieta, pólen e exsudatos de plantas (GRAFTON-CARDWELL e OUYANG, 1996;

McMURTRY e CROFT, 1997; CROFT et al. 2004).

Outro fator que pode influenciar a população de B. phoencis é o cultivar utilizado.

Mendonça (2006) estudou o desenvolvimento e taxas de crescimento populacional de B. phoenicis, quando criado em folhas de quatro cultivares de cafeeiro (‘Icatu Vermelho’,

‘Apoatã’ (Robusta), ‘Obatã’ e ‘Mundo Novo’), em condições de laboratório. Os cultivares mais favoráveis para o desenvolvimento de B. phoenicis foram, nesta ordem: ‘Apoatã’,

‘Mundo Novo’ e ‘Obatã’, baseando-se nas taxas finitas de incremento. O cultivar ‘Icatu

Vermelho’ mostrou-se o menos favorável ao desenvolvimento do ácaro-praga.

Ainda são poucas as informações sobre a dinâmica populacional e preferência hospedeira do ácaro B. phoenicis e de seus inimigos naturais em cafeeiro no estado de São

Paulo. Com este estudo pretende-se conhecer melhor as interações entre o ácaro fitófago e seus predadores, em diferentes cultivares de cafeeiro, além de avaliar a sensibilidade a agrotóxicos desses ácaros (B. phoenicis e predadores), em cafeeiros de diferentes regiões do estado de São Paulo. 4

2. REVISÃO DE LITERATURA

2.1. Importância socioeconômica da cultura do café

O café é uma das commodities agrícolas de grande importância mundial, movimentando anualmente bilhões de dólares, sendo muito negociada em bolsas de valores e de mercado futuro. Segundo a FAO (2009), o cultivo de café estende-se por mais de 50 países nos diversos continentes, ocupando uma área superior a 10 milhões de hectares, com uma produção média anual em torno de 130 milhões de sacas de café beneficiado. O Brasil registrou em julho de 2013 uma produção anual de 47,5 milhões de sacas, sendo 76,9% de C. arabica e 23,1% de C. canephora (CONAB, 2014).

De acordo com o Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (BRASIL,

2010), o café foi responsável pela entrada de divisas da ordem de US$ 4,5 bilhões em 2010, ocupando o quinto lugar entre as commodities agrícolas exportadas, ficando atrás apenas da soja, carne, produtos sucroalcooleiros e florestais.

O Brasil é maior produtor de C. arabica, com aproximadamente 35% da produção mundial e o 3° maior de C. canephora, sucedendo o Vietnã e a Indonésia. O maior produtor brasileiro de C canephora é o estado do Espírito Santo, onde, das 83 mil propriedades agrícolas, mais de 53 mil cultivam este tipo de café. A atividade gera mais de 300 mil empregos diretos, em uma área plantada de 526 mil ha, com 950 milhões de árvores. A produção anual é de 5,1 milhões de sacas beneficiadas de 60kg, o que coloca o estado do

Espírito Santo como o 2° maior produtor de café do Brasil, com aproximadamente 20% da produção nacional (MATIELLO, 2002). 5

De acordo com estimativas da safra 2013, o estado de Minas Gerais, é o maior produtor, respondendo por aproximadamente 51,6% da produção, seguido pelo Espírito Santo

(27,4%), São Paulo (9,5%), Bahia (4,5%), Rondônia (3,6%) e Paraná (1,2%) e os seis estados somados são responsáveis por 97,8% da produção nacional (CONAB, 2014).

A cultura do café é exigente em mão de obra, mostrando-se útil na fixação do homem no meio rural. Cerca de 70% dos cafeicultores de C. arabica são classificados como pequenos produtores, possuindo no máximo 20 ha de área plantada (MATIELLO et al., 2002).

2.2 Cultivares de café

2.2.1 Coffea arabica cv. ‘Mundo Novo’

Em 1943, o Instituto Agronômico de Campinas, iniciou a seleção dentro de uma população de cafeeiros de plantas rústicas, vigorosas, de elevada produção derivada de hibridação natural ocorrida entre os cultivares ‘Bourbon Vermelho’ e ‘Sumatra’. As seleções efetuadas deram origem ao cultivar ‘Mundo Novo’, um dos mais produtivos e que rapidamente se expandiu por todas as regiões do Brasil (MARTINS et al., 1992).

As diversas linhagens do cultivar ‘Mundo Novo’ possuem elevada capacidade de adaptação, produzindo bem em quase todas as regiões cafeeiras do Brasil. É preferencialmente indicado para plantios não densados (3,80 - 4,00 m x 0,80 - 1,00 m). Em razão de seu grande 6

vigor vegetativo, o espaçamento para o sistema adensado com esse cultivar deverá ser maior que o normalmente utilizado com cultivares de porte baixo. Por ter ótima capacidade de rebrota, são especialmente indicados para os sistemas em que se utiliza a recepa ou o decote para reduzir a altura das plantas. O cultivar ‘Mundo Novo’ possui boa adaptação ao plantio adensado, apesar de ter preferência pelo espaçamento não adensado (FAZUOLI, 1999).

2.2.2 Coffea arabica cv. ‘Icatu Vermelho’

Esse cultivar tem sido plantado em quase todas as regiões cafeeiras do Brasil. Trata-se de material de porte alto, muito vigoroso, frutos vermelho, de maturação média a tardia e de excelente capacidade de rebrota quando submetido à poda. O espaçamento para o plantio é semelhante ao indicado para o ‘Mundo Novo’. Representa considerável economia para o produtor, devida sua resistência parcial à ferrugem (FAZUOLI, 1999; THOMAZIELO et al.,

2000; AGUIAR et al., 2004).

2.2.3 Coffea arabica cv. ‘Obatã’

É cultivar de porte baixo, resistente à ferrugem, frutos vermelhos e de maturação média

à tardia e preferencialmente indicados para plantios adensados. Suas sementes são maiores que as das cultivares ‘Catuaí Vermelho’ e ‘Catuaí Amarelo’ e há vários anos vêm sendo distribuídas experimentalmente pelo IAC a muitos cafeicultores e instituições de pesquisa.

Tem apresentado excelente produção e grande rusticidade, razão pela qual seu plantio tem-se expandido rapidamente (THOMAZIELO, 2000). 7

2.2.4 Coffea arabica cv. ‘Catuaí Vermelho’

Em 1949, foram realizadas as primeiras hibridações entre plantas selecionadas de

‘Caturra Amarelo’ e de ‘Mundo Novo’, no intuito de associar a rusticidade e a produtividade de ‘Mundo Novo’ ao porte reduzido de ‘Caturra’, característica de grande interesse econômico, por facilitar os tratos culturais da lavoura e a colheita do produto. Dessas hibridações e das seleções efetuadas nas gerações subsequentes, resultaram os cultivares

‘Catuaí Amarelo’ e ‘Catuaí Vermelho’, de porte reduzido, alto vigor vegetativo e produção

(CARVALHO e MÔNACO, 1972).

O cultivar ‘Catuaí Vermelho’ tem ampla capacidade de adaptação, apresentando produtividade elevada na maioria das nossas regiões cafeeiras ou mesmo em outros países. De baixa estatura, permitem maior densidade de plantio, tornam mais fácil a colheita e mais eficientes os tratamentos fitossanitários. Esses cultivares possuem alta produção de cerejas logo nos dois primeiros anos de colheita. Por isso, necessitam de cuidadoso programa de adubação (FAZUOLI, 1999).

2.2.5 Coffea canephora cv. ‘Apoatã’ (Robusta)

É indicado como porta-enxerto para qualquer um das cultivares de café arábica recomendadas para o plantio. As mudas enxertadas são indicadas para áreas infestadas com ferrugem e nematóides Meloidogyne exigua (Goeldi, 1887), Meloidogyne incognita (Kofoid &

White) e Meloidogyne paranaenses (Carneiro, 1996). Cafeeiros enxertados poderão também 8

ser plantados em área isentas de nematóides, com ganho significativo de produtividade em relação aos mesmos cultivares não enxertados (FAZUOLI, 1999).

Por ser um cultivar vigoroso, produtivo, rústico, de sementes graúdas, pouca percentagem de moca, além da resistência aos nematóides das raízes e à ferrugem das folhas.

Sua importância socioeconômica é evidente, considerando-se que ‘Robusta’ pode também ser cultivado como pé franco, produzindo assim matéria-prima para atender diretamente à indústria de café solúvel. (FAZUOLI, 1998 e 1999)

O café ‘Robusta’ no Brasil é cultivado principalmente nos estados do Espírito Santo,

Bahia e Rondônia, sendo de grande importância econômica para esses estados. É muito utilizado na indústria de cafés solúveis e para exportação. Novas variedades como Robustão

Capixaba e Robusta Tropical foram desenvolvidas com o objetivo de melhorar a produtividade, redução dos custos para sua produção e melhora da qualidade do café.

(FAZUOLI et al., 1996 e 1999)

2.3 Acarofauna cafeeira

A diversidade e as espécies de ácaros em cafeeiros podem variar muito de um local para outro. Muitas vezes, as espécies encontradas em uma localidade podem não estar presentes em outra, devido a vários fatores relacionados ao clima, solo, tipo de manejo, entre outros

(MINEIRO, 2006).

Estudos desenvolvidos no Brasil sobre os ácaros que ocorrem no cafeeiro tratam em sua maioria de espécies fitófagas, com pouca ênfase às espécies com outros hábitos alimentares

(FLECHTMANN, 1967; 1968; PALLINI FILHO et al., 1992; SPONGOSKI et al., 2005). 9

Em um levantamento das espécies de ácaros pertencentes à subordem Prostigmata em

Coffea spp., realizado em diferentes localidades do estado de São Paulo por Mineiro et al. (2010), foram identificadas 79 espécies de ácaros pertencentes às famílias Anystidae, Bdellidae,

Cheyletidae, Cunaxidae, Diptilomiopidae, Eriophyidae, Eupalopsellidae, Eupodidae, Iolinidae,

Meyerellidae, Nanorchestidae, Paratydeidae, Raphignathidae, Stigmaeidae, Tarsonemidae,

Tenuipalpidae, Tetranychidae, Trombidiidae, Tuckerellidae e Tydeidae.

Mineiro et al. (2009), estudando ácaros da subordem Mesostigmata em cafeeiro no estado de São Paulo, identificaram 39 espécies de ácaros pertencentes às famílias Ameroseiidae,

Ascidae, Laelapidae, Macrochelidae, Parasitidae, Phytoseiidae e a um gênero que ainda está sem uma família definida, Africoseius sp.

Dentre os artrópodes que atacam a cultura cafeeira no Brasil, destacam-se algumas espécies de ácaros que podem causar perdas significativas, sendo as mais conhecidas pertencentes às famílias Tetranychidae e Tenuipalpidae (FLECHTMANN, 1967; FRANCO et al., 2008; HEINRICH, 1972; MINEIRO et al., 2006a, 2006b, 2008a). O ácaro-vermelho-do- cafeeiro, Oligonychus ilicis (McGregor, 1917), e o ácaro-plano, B. phoenicis, são considerados os principais ácaros fitófagos do cafeeiro no Brasil (SPONGOSKI et al., 2005).

A ocorrência de pragas e doenças na cultura de café depende das condições climáticas, do estado das plantas (nutrição e carga produtiva) e de eventuais desequilíbrios durante o período de cultivo (por seca, por agrotóxicos, etc). Todos esses fatores podem afetar a qualidade de bebida do café de cada região. Portanto, a deficiência em nutrientes e o uso inadequado de medidas de proteção contra pragas e doenças levarão a produção de cafés com bebidas de baixos padrões de qualidade (MATIELLO et al., 1994). 10

Os ácaros predadores são considerados os principais inimigos naturais dos ácaros fitófagos. Os mais comumentes encontrados sobre as mais diversas plantas pertencem às famílias

Phytoseiidae, Stigmaeidae, Cheyletidae, Cunaxidae e Bdellidae (JEPPSON et al., 1975;

GERSON et al., 2003), porém em Coffea spp. podem ser incluídas ainda as famílias Ascidae e

Raphignathidae (FLECHMANN, 1967; PALLINI FILHO et al., 1992; MINEIRO, 2006;

SPONGOSKI et al., 2005).

Moraes et al. (1986) catalogaram os fitoseídeos encontrados em todo o mundo, citando mais de 30 espécies ocorrendo na cultura cafeeira. As espécies Iphiseiodes zuluagai Denmark &

Muma, Euseius citrifolius Denmark & Muma, Euseius concordis (Chant, 1959), Euseius alatus

DeLeon, Euseius flechtmanni Denmark & Muma, Euseius hibisci Chant, Amblyseius herbicolus

(Chant, 1959), Proprioseiopsis dominigos (El-Benhawy), Typhlodromina sp., Galendromus annectens (DeLeon), Iphiseiodes quadripilis (Banks) e Paraamblyseius metapodalis (El-

Benhawy) foram registradas para café no Brasil (MORAES et al., 1986; PALLINI FILHO et al.,

1992).

Em levantamento realizado em duas importantes regiões produtoras de café do estado de

São Paulo, Garça e Jeriquara, foram encontradas diversas outras espécies de fitoseídeos, como

Amblyseiella setosa (Muma), Amblyseius aerialis (Muma), Amblyseius curiosus (Chant &

Baker), Neoseiulus barkeri Hughes, Neoseiulus mumai (Denmark), Proprioseiopsis dominigos

(El-Banhawy), Neoseiulus transversus Denmark & Muma, Typhlodromus transvaalensis

(Nesbit), Phytoseiulus macropilis (Banks) e Metaseiulus cameliae (Chant e Yoshida Shaul)

(MINEIRO, 2006; MINEIRO et al., 2006a). Ácaros predadores de outras famílias, tais como

Stigmaeidae, Cunaxidae, Bdellidae, Ascidae e Cheyletidae, também têm sido observados em 11

cafeeiro e podem estar contribuindo para o controle biológico natural de B. phoenicis e O. ilicis

(PALLINI FILHO et al., 1992; MINEIRO, 2006).

Várias espécies de ácaros predadores podem ser encontradas em estruturas foliares conhecidas como domácias que provêm abrigo e/ou alimento para esses inimigos naturais, influenciando muitas vezes no controle biológico de ácaros-praga (GERSON, et al., 2003;

MINEIRO et al., 2008a). Dentre as espécies mais comumente encontradas em domácias, estão predadores de outros ácaros (Stigmaeidae e Phytoseiidae) e ácaros de hábitos alimentares pouco conhecidos, como os tideídeos, que utilizam essas estruturas como abrigo e refúgio contra predadores (McMURTRY e CROFT, 1997; MINEIRO, 2006).

2.4 Brevipalpus phoenicis: aspectos morfológicos, bioecológicos e mancha-anular

Segundo Flechtmann (1985) e Gonzáles (1975), o ácaro da mancha-anular ou ácaro plano, B. phoenicis, pertence a família Tenuipalpidae, superfamília Tetranychoidea, subordem

Prostigmata, ordem Acariforme, subclasse Acari e classe Arachinida. O gênero Brevipalpus tem sido separado em grupos de acordo com o número de setas marginais no histerossoma. O maior grupo tem seis pares de setas e contém 46 espécies incluindo Brevipalpus californicus (Banks) sendo o outro com apenas cinco pares de setas marginais no histerossoma e contém nove espécies incluindo o B. phoenicis e B. obovatus (Krantz e Walter, 2009).

Gonzáles (1975) descreveu mais 4 novas espécies com as mesmas características do B. phoenicis, sendo então necessário utilizar outros caracteres para diferenciar o B. phoenicis das novas espécies, como o comprimento da seta dorsal e a reticulação da área ou mediana do dorso do propodossoma. 12

Evans (1998) elaborou outra chave para a família Tenuipalpidae das ilhas Bermudas, sendo agora dividida em três grupos (californicus, obovatus e phoenicis).

A fêmea adulta alcança 0,3 x 0,18 mm e sua coloração é variável. Diferenças na idade, alimento e condições de temperatura têm grande influência na cor do seu corpo. Nas recém- emergidas, a área entre os ocelos (que são vermelhos) é alaranjada e o restante do corpo é amarelo claro, translúcido com algumas manchas pardas. À medida que a fêmea se alimenta, um nítido padrão verde-escuro a negro, em forma de “H”, aparece no idiossoma (FLECHTMANN et al., 1995).

Este padrão desaparece gradativamente e as fêmeas adquirem novamente a coloração alaranjada a carmim pouco antes da sua morte. O macho tem o corpo afilado posteriormente.

Dorsalmente, mostra duas suturas transversais. O tegumento é reticulado (FLECHTMANN et al.,

1995).

O ácaro B. phoenicis é um ácaro polífago e se hospeda em 486 espécies diferentes de plantas, dentre as quais muitas são cultivadas em extensas áreas no Brasil (CHILDER, 2003).

Muitas plantas daninhas são hospedeiras deste ácaro. B. phoenicis é considerado praga de importância econômica para as culturas de citros, café, chá, frutíferas, ornamentais e tropicais

(OLIVEIRA, 1986; TRINDADE, 1990).

A mancha-anular do cafeeiro foi detectada no Brasil pela primeira vez em 1938

(BITANCOURT, 1938) e em outros países da América do Sul, como Argentina, Bolívia,

Paraguai, Uruguai e Venezuela (GARNSEY et al., 1989).

Durante várias décadas, os ácaros tenuipalpidae foram associados com doenças vegetais, semelhantes a provocadas por vírus em diferentes regiões do mundo. Nos Estados Unidos, o

B.californicus foi associado com a leprose dos citros pela primeira vez em 1905 (KNORR, 1950, 13

1968); na Argentina, o B. obovatus foi associado com a “lepra explosiva” da laranja doce por

Frezzi (1940) e Vergani (1945). No Brasil, foi comprovada a transmissão experimental da leprose dos citros pelo ácaro B. phoenicis (MUSUMECI e ROSSETTI, 1963), o qual é também vetor da clorose zonada dos citros (ROSSETTI et al., 1965), do vírus da pinta verde do maracujá

(KITAJIMA et al., 1997), do vírus da mancha anelar do Ligustrum (RODRIGUES et al., 1996), assim como do vírus da mancha-anular do cafeeiro (CHAGAS, 1973).

O vírus da mancha-anular do cafeeiro (CoRSV) é um vírus baciliforme medindo 178 -

224 nm x 59 - 76 nm detectado, principalmente, no parênquima lacunoso das células, localizadas dentro das cisternas do retículo endoplasmático e no espaço perinuclear das células infectadas

(CHAGAS, 1980). Kitajima e Costa (1972) observaram partículas no núcleo de células de folhas infectadas, que foram interpretadas como pertencendo ao grupo rabdovirus.

A aquisição do vírus pelos ácaros ocorre por meio da alimentação em substratos contaminados e todos os estádios de desenvolvimento de B. phoenicis que se alimentam são capazes de adquirir e transmiti-los para a planta hospedeira (CHIAVEGATO, 1995). As larvas são capazes de transmitir o vírus após 24 horas da aquisição, mais rapidamente em comparação a ninfas e adultos segundo Chiavegato e Salibe, 1986, citados por Villanueva e Childers (2004).

Apesar da hipótese da transmissão transovariana entre progênies de B. obovatus e B. californicus, para B. phoenicis apenas a transmissão transestadial foi comprovada (BOARETTO et al., 1994 e RODRIGUES et al., 1997).

Os sintomas da doença ocorrem nas folhas e frutos das plantas afetadas na forma de lesões locais. Nas folhas, os primeiros sintomas são pequenos, circunscritos; manchas cloróticas que podem desenvolver anéis cloróticos típicos ou coalescer recobrindo grande parte da superfície foliar, podendo formar faixas nas nervuras. Os anéis também podem apresentar um 14

padrão concêntrico, que consiste de círculos alternados claros e escuros ao redor de um ponto necrótico central (CHAGAS et al., 1981). Nos frutos verdes, os sintomas são difíceis de serem reconhecidos, pois aparecem como manchas verde-claro. Nas variedades de café com frutos vermelhos quando maduros, branqueamento, manchas verde-claras ou anéis de diferentes diâmetros podem ser vistos na superfície dos mesmos; anéis freqüentemente deprimidos podem deformar a polpa dos frutos, porém as sementes permanecem aparentemente sadias. Nas variedades com frutos amarelos quando maduros, anéis verdes aparecem na superfície, mas tendem a desaparecer nos frutos mais velhos. Plantas severamente afetadas apresentam queda acentuada de folhas e frutos (CHAGAS, 1988 e CHAGAS et al., 2003).

Apesar do ácaro da mancha-anular do cafeeiro ter sido relatado nos cafezais do Brasil desde o final da década de 1930 (BITANCOURT, 1938) a doença não apresentava grandes impactos econômicos. Entretanto, em 1995 em importantes regiões produtoras do estado de

Minas Gerais, houve um surto da doença afetando de 80% a 100% das plantas nos cafezais

(JULIATTI et al., 1995), com uma perda de produção da ordem de 20% (FIGUEIRA et al.,

1995). A intensidade deste surto foi atribuída à expansão das áreas plantadas de café associado com distúrbios ecológicos causados pelo emprego de produtos químicos no controle das pragas, favorecendo o vetor ou, também, devido a uma provável mutação do vírus (FIGUEIRA et al.,

1995).

O ciclo de vida do ácaro da mancha-anular é constituído pelas fases de ovo, larva, protoninfa, deutoninfa e adulto, sendo que cada ínstar é dividido pelas fases quiescentes.

(FLECHTMANN, 1985). O ácaro B. phoenicis se reproduz principalmente por partenogênese telítoca, isto é, fêmeas não fecundadas dão origem a fêmeas idênticas à progenitora. Pode haver reprodução sexuada, porém os machos de B. phoenicis são normalmente raros na população, aproximadamente 1% (HELLE et al., 1980).

O ácaro B. phoenicis ocorre durante todo o ano em culturas como café e citros, porém há determinados períodos em que a sua população atinge níveis mais elevados. Este ácaro normalmente prolifera com maior intensidade nos meses secos em laranja e café. (OLIVEIRA,

1986) e (MINEIRO, et al., 2001). Vários são os fatores que interferem em sua flutuação populacional, dentre os quais, destacam-se: a fenologia das plantas, o cultivar, as condições meteorológicas, presença de predadores e de possíveis agentes patogênicos (OLIVEIRA, 1995).

2.5. Controle químico de ácaros em cafeeiro

O controle químico de ácaros em cafeeiros no Brasil, principalmente de B. phoenicis, é muito pouco conhecido, ao contrário do que acontece na cultura dos citros. O controle químico é considerado o principal método empregado para o controle desta praga, visando manter a população de pragas abaixo do nível de dano econômico (COMENALE NETO et al., 1995;

SATO e RAGA, 1998).

Conforme Oliveira et al. (1991), o produto a ser utilizado deve ser seletivo aos inimigos naturais, atender aos requisitos para evitar o surgimento de resistência, oferecer segurança aos aplicadores e ser eficaz no controle do ácaro. 16

Um dos problemas causados por essas frequentes aplicações de um mesmo produto é o desenvolvimento da resistência de ácaros (ex.: B. phoenicis) a alguns acaricidas (OMOTO et al.,

2000). Outro problema, associado ao uso excessivo de agrotóxicos, é a eliminação dos inimigos naturais, favorecendo a ressurgência de pragas (SATO, 2005). Alguns produtos como abamectina, emamectina, enxofre, óxido de fenbutatina, hexitiazoxi e espirodiclofeno mostraram- se eficientes no controle de B. phoenicis e principalmente seletivos aos fitoseídeos (REIS et al.,

2002; 2004; 2005). No caso de espirodiclofeno, este demonstrou ser eficiente como ovicida para

B. phoenicis e O. ilicis, além de apresentar seletividade fisiológica aos fitoseídeos E. alatus, E. citrifolius, A. herbicolus e I. zuluagai (REIS et al., 2005).

Com relação a O. ilicis, foi constatado que fungicidas cúpricos utilizados excessivamente aumentaram a população desse ácaro (REIS e SOUSA, 2000a; REIS e TEODORO, 2000b) e inócuo a algumas espécies de fitoseídeos. Além disto, trabalhos comprovaram que a utilização de inseticidas, como os piretróides, utilizados para o controle de outras pragas em cafeeiro, têm proporcionado aumento da população do ácaro-vermelho (OLIVEIRA, 1984; REIS e

ZACARIAS, 2007).

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Capítulo 1. DINÂMICA DE Brevipalpus phoenicis (GEIJSKES) (ACARI:

TENUIPALPIDAE) E ÁCAROS PREDADORES EM DIFERENTES CULTIVARES

DE CAFÉ (Coffea ssp.) ENXERTADAS COM Coffea canephora cultivar ‘APOATÃ’

(ROBUSTA).

Resumo. A indústria cafeeira (Coffea spp.) é de suma importância socioeconômica no Brasil.

O ácaro Brevipalpus phoenicis (Geijskes) (Acari: Tenuipalpidae) é considerado uma praga e vetor do vírus da mancha-anular em cafeeiro, que tem causado prejuízos significativos em várias regiões brasileiras. O estudo foi conduzido com o objetivo de se obter subsídios para o manejo da praga em cafeeiro, principalmente no estado de São Paulo. O objetivo foi estudar a dinâmica populacional de B. phoenicis e das principais espécies de ácaros predadores

(Phytoseiidae), incluindo análises sobre interação entre B. phoenicis e predadores, bem como a influência de fatores climáticos na população desses ácaros presente em diferentes cultivares de café. Um estudo sobre dinâmica populacional de B. phoenicis e ácaros predadores foi conduzido em cultivo de café com diferentes cultivares (‘Icatu Vermelho’, ‘Catuaí Vermelho’,

‘Mundo Novo’, ‘Obatã’, ‘Apoatã’), no município de Presidente Prudente, SP. Foram realizadas coletas mensais de amostras (folhas de cafeeiro), por um período de 19 meses (julho de 2006 a janeiro 2008). Todos os ácaros do gênero Brevipalpus e predadores (diferentes famílias) encontrados nas amostras foram montados em lâminas de microscopia para posterior identificação. As espécies de ácaros mais abundantes em cafeeiro de Presidente Prudente foram B. phoenicis, Euseius citrifolius Denmark & Muma e Euseius concordis (Chant, 1959).

Entre os inimigos naturais, a família Phytoseiidae foi a mais abundante, correspondendo a

99,5% dos ácaros predadores encontrados. A espécie predominante de ácaro predador foi E. 32

citrifolius, correspondendo a 92,4% dos fitoseídeos encontrados. Para B. phoenicis e E. citrifolius, foram observadas correlações significativas entre as densidades populacionais dos

ácaros e os fatores meteorológicos temperatura (mínima) e umidade relativa do ar, respectivamente. Foram detectadas correlações significativas entre E. citrifolius e B. phoenicis em todos os cultivares de cafeeiro, sugerindo que esse ácaro fitoseídeo possa exercer um possível controle biológico da praga em cafeeiro, em Presidente Prudente, SP. Foram detectadas diferenças significativas entre as densidades populacionais de E. citrifolius, nos diferentes cultivares de café. As maiores abundâncias do ácaro predador foram observadas para os cultivares ‘Apoatã’ e ‘Catuaí Vermelho’. Houve influência das cultivares de café sobre as abundâncias de ácaros presentes na cultura. A espécie predominante de ácaro predador foi

E. citrifolius. Houve correlações significativas entre as densidades populacionais de E. citrifolius e dos ácaros B. phoenicis e E. concordis.

Palavras-chave: Mancha-anular, Coffea arabica, Phytoseiidae.

CHAPTER 1. DYNAMIC AND PREFERENCE OF HOSTESS Brevipalpus phoenicis

(GEIJSKES) (ACARI: TENUIPALPIDAE) MITES AND PREDATORS IN

DIFFERENT COFFEE CULTIVARS (Coffea spp.)

Abstract. The coffee (Coffea spp.) Is one of the most important socio-economic agricultures in Brazil. The pests mite Brevipalpus phoenicis (Geijskes) (Acari: Tenuipalpidae) is considered the vector of the virus called ringspot to coffee (CoRSV), which has caused significant damage to several Brazilian’s regions. The study’s aim was focused on getting information for supporting management agriculture on getting the mite B. phoenicis over control, mainly in São Paulo State. The mainly objectives were: 1) Study dynamics population of B. phoenicis and the main species of predatory mites (Phytoseiidae), including analyzes of interaction between B. phoenicis and predators, as well as the influence of climatic factors on the population of these mites present in different coffee cultivars. A population dynamics

Study of B. phoenicis and predatory mites were conducted on coffee cultivation plant, using different cultivars (Red Icatu, Catuaí, New World, ‘Obatã’, ‘Apoatã’) on Presidente Prudente city in São Paulo State - BR. Monthly collections of samples were performed (coffee leaves) for a period of 19 months (July 2006 to January 2008). All mites of the genus Brevipalpus and predators (different families) found in the samples were mounted on microscope slides for later identification. The most abundant species of mites coffee in Presidente Prudente city were B. phoenicis and Euseius citrifolius Denmark & Muma and E. concordis. Among the natural enemies, the Phytoseiidae family was the most abundant, accounting for 99.5% of predators mites. The predominant species of predatory mite were E. citrifolius, corresponding to 92.4% of phytoseiids found. For B. phoenicis and E. citrifolius, significant correlations 34

between the densities of mites and weather temperature factors were observed (minimum) and relative humidity, respectively. Significant correlations were found between E. citrifolius and

B. phoenicis in all coffee cultivars studies, indicating that this phytoseiid mite exerts biological control of the pest in coffee, in Presidente Prudente, SP. Significant differences were found between the densities of E. citrifolius in different coffee varieties. The greatest abundance of predatory mite was observed for ‘Apoatã’ and ‘Catuaí’ cultivars.

Key-words: Coffea canephora, Coffea arabica, Phytoseiidae.

1. INTRODUÇÃO

Dentre as pragas que atacam o cafeeiro (Coffea spp.), destacam-se algumas espécies de

ácaros fitófagos que podem causar perdas consideráveis. Uma dessas espécies é o ácaro

Brevipalpus phoenicis (Geijskes, 1939) (Acari: Tenuipalpidae) vetor do vírus causador da mancha-anular em cafeeiro (CHAGAS et al., 2003).

A mancha-anular do cafeeiro está presente nas principais regiões produtoras de café no

Brasil. Desde que foi detectada (em 1938), a doença não apresentou grandes impactos econômicos. Entretanto, em 1995 em importantes regiões produtoras do estado de Minas

Gerais, houve um surto da doença afetando de 80% a 100% das plantas nos cafezais

(JULIATTI et al.,1995), com uma perda de produção da ordem de 20% (FIGUEIRA et al.,

1995). A severidade deste surto foi atribuída à expansão das áreas plantadas de café associada com distúrbios ecológicos causados pelo emprego de produtos químicos no controle das pragas, favorecendo o vetor, ou também devido às mutações sofridas pelo vírus (FIGUEIRA et al., 1995).

Uma forma de minimizar o problema com a mancha-anular é manter a população de B. phoenicis em níveis baixos no campo. Neste aspecto, o controle biológico assume papel importante na redução populacional de ácaros fitófagos em cafeeiro (PALLINI FILHO et al.,

1992, MINEIRO, 2006).

Dentre os predadores, destacam-se os ácaros da família Phytoseiidae, que se mostram efetivos no controle de B. phoenicis (MINEIRO, 2006). A maioria das espécies pertencentes a esta família é predadora, alimentando-se de ácaros fitófagos e até mesmo de formas jovens de insetos como cochonilhas e tripes (NASCIMENTO et al., 1982). 36

Outro fator que pode influenciar a população de B. phoencis é o cultivar utilizado.

Mendonça (2006) estudou o desenvolvimento e taxas de crescimento populacional de B. phoenicis, quando criado em folhas de quatro cultivares de cafeeiro (‘Icatu Vermelho’,

‘Apoatã’(Robusta), ‘Obatã’ e ‘Mundo Novo’), em condições de laboratório. Os cultivares mais favoráveis para o desenvolvimento de B. phoenicis foram, nesta ordem: ‘Apoatã’,

‘Mundo Novo’ e ‘Obatã’, baseando-se nas taxas finitas de incremento. O cultivar ‘Icatu

Vermelho’ mostrou-se o menos favorável ao desenvolvimento do ácaro-praga.

Ainda são poucas as informações sobre a dinâmica populacional e preferência hospedeira do ácaro B. phoenicis e de seus inimigos naturais em cafeeiro no estado de São

Paulo. O objetivo desta pesquisa foi estudar a dinâmica populacional de B. phoenicis e das principais espécies de ácaros predadores (Phytoseiidae), incluindo análises sobre interação entre B. phoenicis e predadores, bem como a influência de fatores climáticos na população desses ácaros presente em diferentes cultivares de café, no município de Presidente Prudente,

SP.

2. MATERIAL E MÉTODOS

2.1 Caracterização do agroecossistema cafeeiro

O experimento foi desenvolvido no período de junho de 2006 a janeiro de 2008, na fazenda sede do Polo da Alta Sorocabana-APTA, município de Presidente Prudente, SP, em local de altitude média de 435,70 m (UTM 7545329 m N, 459867 m E). Os cafeeiros foram plantados no espaçamento de 3,5 m x 1,0 m sendo uma rua para cada cultivar.

Foram plantadas 4 cultivares de Coffea arabica L., sendo 97 mudas de ‘Icatu

Vermelho’ IAC 4045, 96 mudas de ‘Catuaí Vermelho’ IAC 99, 96 mudas de ‘Mundo Novo’

388-17-1 e 98 mudas de ‘Obatã’ IAC 1669-20 todas enxertados sobre ‘Apoatã’ IAC 2258 e ,

69 mudas de ‘Apoatã’ IAC 2258 pé franco sendo essa última da espécie Coffea canefora

Pierre & Froehner.

2.2 Coleta do material vegetal

A coleta e a extração dos ácaros das amostras foram realizadas mensalmente, por um período de 19 meses (julho/2006 a janeiro/2008) na Estação Experimental da APTA, Polo

Regional de Presidente Prudente, São Paulo.

As coletas foram realizadas em plantas com idade aproximada de 3 anos.

Foram coletadas de 20 plantas escolhidas ao acaso, por cultivar, um total de 80 folhas

(4 amostras de 20 folhas) por coleta, dos ramos do terço médio interno das plantas, conforme metodologia descrita por Pallini Filho et al., 1992 e mineiro et al., 2006). 38

O material coletado foi colocado em sacos de papel identificados (individualizados por amostra) e colocados em caixas de poliestireno, contendo bolsas térmicas congeladas (Gelox®) para diminuir a atividade dos ácaros. As amostras foram levadas ao laboratório para a realização da extração dos ácaros e posterior identificação.

2.2.1 Remoção de B. phoenicis e predadores

No Laboratório do Polo da Alta Sorocabana-APTA, os ácaros foram extraídos utilizando os seguintes materiais (Figura 1).

Figura 1. Bandeja com água e detergente, peneira Tyler 400 com granulometria de 0,038mm, piceta com água destilada, piceta com álcool e francos de vidro de 50mL com tampa.

As amostras foram imersas durante cinco minutos em uma solução contendo água e algumas gotas de detergente, para quebrar a tensão superficial. Transcorrido esse período, as amostras foram agitadas ainda imersas na solução para desalojar os ácaros das amostras. 39

Figura 2. (1) Amostras imersas em solução de água e detergente; (2) Bandeja com os artrópodes retirados das folhas; (3) Peneirando o conteúdo para retenção dos artrópodes; (4) Acondicionamento dos artrópodes retidos na peneira em vidros com capacidade para 50 mL.

Então, foram retirados os substratos vegetais e a solução foi passada por uma peneira de malha de 0,038mm, com o auxílio de uma pisseta com álcool 70%. Os ácaros retidos na peneira foram transferidos para fracos de vidro com capacidade de 30 mL, contendo álcool

70%, para posterior triagem e montagem em lâminas de microscopia permanentes para identificação (Figura 2) (SILVA et al., 2012).

2.2.2 Triagem, montagem e identificação dos ácaros

A triagem dos ácaros foi realizada em placas de Petri de vidro com o auxilio de microscópio estereoscópico com aumento de até 60 vezes. Os ácaros foram coletados com o auxílio de um pincel com poucos pelos e separados em 2 grupos, tenuipalpídeos e ácaros predadores e transferidos para a lâmina de microscopia. O processo de montagem foi feito em lâminas de microscopia com fixação em meio de Hoyer onde permaneceram sete dias em estufa a 50ºC (Figura 3) (SILVA et al., 2012). Após esse período, os ácaros foram identificados em nível de espécie (quando possível), utilizando-se chaves dicotômicas de

Krantz e Walter (2009) para as ordens, subordens e famílias. As identificações foram realizadas pelo Dr. André Luís Matioli, do Instituto Biológico, e por taxonomistas de outras instituições (ESALQ/USP; INPA; UNESP).

Figura 3. (1) Estufa para diafanização dos ácaros e (2) bandeja de papelão contendo as lâminas com os ácaros diafanizados para lutagem e identificação.

2.3 Análises estatísticas

A análise de regressão linear foi utilizada para determinar a existência de associação linear entre as densidades populacionais B. phoenicis e de ácaros predadores, em folhas de cafeeiro das diferentes cultivares, e os fatores meteorológicos: temperaturas máxima, média e mínima (ºC), umidade relativa do ar (%) e precipitação pluvial (média mensal: mm/dia). Para a observação da possível influência de ácaros predadores sobre B. phoenicis, nos diferentes cultivares de café, foi utilizado o coeficiente de correlação de Pearson.

O experimento foi feito em quatro repetições de 20 folhas por cultivar, um total de 80 folhas por coleta para cada data de amostragem, conforme já citado na metodologia.

Os dados de abundância, de ácaros foram transformados para x 0,5. As análises foram realizadas utilizando-se o programa BioEstat 5.0 (AYRES et al., 2007).

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foi coletado um total de 1.164 ácaros, sendo 286 ácaros fitófagos da espécie B. phoencis e 878 predadores, em cafeeiro de Presidente Prudente, SP, no período de julho de

2006 a janeiro de 2008. Entre os inimigos naturais, a família Phytoseiidae foi a mais abundante, correspondendo a 99,5% dos ácaros predadores encontrados.

O ácaro predador Euseius citrifolius Denmark & Muma foi o fitoseídeo mais abundante (92,4%), seguido por Euseius concordis (Chant, 1959) (2,4%). Outros fitoseídeos encontrados foram: Typhlodromus sp. (0,1%), Proprioseiopsis sp. (0,1%). Também foram observados predadores das famílias Bdellidae (0,2%) e Stigmaeidae (0,1%).

As espécies E. citrifolius e E. concordis também foram abundantes em pomar cítrico de Presidente Prudente, representando respectivamente 26,5% e 25,7% dos ácaros predadores encontrados (SATO et al., 1994).

Assim como em Presidente Prudente, E. citrifolius foi o ácaro predador mais abundante

(63,5%) em cafeeiro (cv. ‘Mundo Novo’) no município de Garça, SP. A segunda espécie mais abundante em Garça foi E. concordis (MINEIRO et al., 2008), porém, a proporção de E. concordis (30,8%) entre os predadores foi maior que a observada no presente estudo (2,4%).

Embora E. citrifolius tenha se mostrado a espécie de ácaro predador predominante em cafeeiro em Presidente Prudente, E. concordis foi a espécie de maior importância em pomar cítrico de Descalvado, SP, correspondendo a 98,3% dos ácaros da família Phytoseiidae

(SILVA et al., 2012).

A elevada proporção de E. concordis entre os fitoseídeos no pomar cítrico de

Descalvado pode estar relacionada à sua elevada tolerância a alguns agrotóxicos, tais como, 43

bifentrina, propargite e abamectina (SILVA et al., 2011). A aplicação de acaricidas não seletivos (ex.: bifentrina, abamectina) poderia ter afetado a sobrevivência de outras espécies de

ácaros predadores competidores (ex.: E. citrifolius, Iphyseoides zuluagai), favorecendo o estabelecimento de E. concordis. Estudos em laboratório indicaram alta suscetibilidade de E. citrifolius e I. zuluagai ao acaricida bifentrina, e outros piretróides utilizados em cultivos comerciais de citros e café. (SATO et al., 1994, 1996).

No cultivo de café de Presidente Prudente, avaliado no presente estudo, não foi realizada nenhuma aplicação de agrotóxicos desde o seu plantio, o que pode ter favorecido o estabelecimento de E. citrifolius, permitindo que se tornasse o fitoseídeo predominante no referido cafeeiro.

No cultivar ‘Mundo Novo’, assim como nos demais cultivares de café, foram observadas baixas infestações de B. phoenicis, com densidades populacionais inferiores a 0,4

ácaros por folha, em Presidente Prudente, SP (Figuras 4 a 8).

O ácaro B. phoenicis também foi detectado em baixas infestações (< 0,8 ácaros por folha) em cafeeiro (cv. ‘Mundo Novo’) em Garça, SP. Essa baixa abundância do ácaro-praga foi associada à influência dos ácaros predadores E. citrifolius e E. concordis (MINEIRO et al.,

2008).

A baixa incidência de ácaros estigmeídeos (0,1%) encontrada nas plantas de café em

Presidente Prudente pode estar associada às densidades populacionais relativamente elevadas de ácaros predadores da família Phytoseiidae, principalmente de E. citrifolius, que atingiu 1,0

ácaro por folha, em alguns períodos do ano (Figuras 4 a 8). Sato et al. (2001) observaram uma relação de antagonismo entre ácaros das famílias Phytoseiidae e Stigmaeidae, em pomar cítrico de Presidente Prudente, SP, onde foi observado aumento populacional de estigmeídeos 44

após a eliminação de fitoseídeos devido ao uso de inseticidas. Com o retorno da população de fitoseídeos, observou-se tendência de diminuição dos ácaros estigmeídeos. Esse antagonismo pode estar associado à competição por alimentos e predação mútua, principalmente de ovos

(SATO et al., 2001). Outros autores (CLEMENTS e HARMSEN, 1993; MACRAE e CROFT,

1996; SILVA, 2009) também mencionaram interações negativas entre ácaros dessas famílias.

Com relação às densidades populacionais de B. phoenicis em cafeeiro de Presidente

Prudente, não foram detectadas influencias significativas de fatores meteorológicos

(temperatura, umidade relativa e precipitação pluviométrica) sobre a flutuação populacional desta espécie, para a maioria das cultivares estudadas. A ausência de correlação significativa

(P > 0,05) entre as densidades populacionais do ácaro-praga e os fatores meteorológicos

(Tabelas 1, 2, 3 e 5) está provavelmente associada à influência dos ácaros predadores (ex.: E. citrifolius) que mantiveram a infestação da praga em níveis baixos ao longo de todo o ano.

Brevipalpus phoenicis 7

1 Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número

0 0J J1 A2 3S 4O 5N 6DJ J7 8F M9 10A M11 12J 13J 14A 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Euseius citrifolius 16

2 Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número

0 0J J1 A2 S3 O4 N5 DJ6 7J F8 M9 10A M11 12J 13J 14A 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Figura 4. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Mundo Novo’, em Presidente Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008.

Tabela 1. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius, Brevipalpus phoenicis) por amostra (20 folhas) e as variáveis: temperaturas máxima, mínima e média (ºC), umidade relativa do ar (%) e precipitação pluviométrica (mm/dia) em cafeeiro do cultivar ‘Mundo Novo’. Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008.

Variável Equação de r F g.l. P

regressão

E. citrifolius x Temp. max. y = 63,848 - 0,1005x 0,0601 0,1305 1, 75 0,7204

E. citrifolius x Temp. min. y = 26,082 + 0,0354 x 0,0243 0,0212 1, 75 0,8797

E. citrifolius x Temp. med. y = 40,652 – 0,0296 x 0,0179 0,0116 1, 75 0,9113

E. citrifolius x Umi. Rel. y = 26,304 – 0,1242 x 0,1136 0,4708 1, 75 0,5039

E. citrifolius x Precip. y = 1,7007 – 0,0087 x 0,0110 0,0071 1, 75 0,9533

B. phoenicis x Temp. max. y = -22,895 + 0,1080 x 0,1277 0,5973 1, 75 0,5492

B. phoenicis x Temp. min. y = -31,578 + 0,2095 x 0,2824 31,205 1, 75 0,0823

B. phoenicis x Temp. med. y = -36,927 + 0,1863 x 0,2220 18,669 1, 75 0,1772

B. phoenicis x Umi. Rel. y = 0,1439 + 0,1229 x 0,1853 12,808 1, 75 0,2644

B. phoenicis x Precip. y = 0,7778 + 0,1562 x 0,0814 3,1911 1, 75 0,0790

Brevipalpus phoenicis 8

1 Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número

0 0J 1J A2 S3 O4 N5 D6J J7 F8 M9 10A M11 12J 13J 14A 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Euseius citrifolius 16

2 Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número

0 0J J1 A2 S3 O4 N5 DJ6 J7 F8 M9 10A M11 12J 13J 14A 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Figura 5. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Icatu Vermelho’, em Presidente Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008.

Para E. citrifolius, foram observadas correlações negativas e significativas (r ≥ 0,35; g.l.= 1, 37; P ≤ 0,029) entre as densidades populacionais do predador (em folhas) e os fatores meteorológicos umidade relativa e precipitação (Tabela 2).

Tabela 2. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius, Brevipalpus phoenicis) por amostra (20 folhas) e as variáveis: temperaturas máxima, mínima e média (ºC), umidade relativa do ar (%) e precipitação pluviomé trica (mm/dia) em cafeeiro do cultivar ‘Icatu Vermelho’. Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008.

Variável Equação de r F g.l. P regressão

E. citrifolius x Temp. max. y = 102,40 - 0,2040 x 0,1200 0,5258 1, 75 0,5202

E. citrifolius x Temp. min. y = 53,570 - 0,7824 x 0,2450 22,993 1, 75 0,1345

E. citrifolius x Temp. med. y = 134,714 - 0,3750 x 0,2221 18,687 1, 75 0,1770

E. citrifolius x Umi. Rel. y = 47,903 - 0,3834 x 0,3506 50,438 1, 75 0,0292

E. citrifolius x Precip. y = 2,5606 - 0,3578 x 0,3578 6,6932 1, 75 0,0133

B. phoenicis x Temp. max. y = -20,605 + 0,6270 x 0,2079 16,256 1, 75 0,2080

B. phoenicis x Temp. min. y = 0,0536 + 0,3045 x 0,1440 0,7620 1, 75 0,6075

B. phoenicis x Temp. med. y = -10,760 + 0,4948 x 0,1829 12,461 1, 75 0,2711

B. phoenicis x Umi. Rel. y = 0,8112 + 0,0787 x 0,1087 0,4302 1, 75 0,5229

B. phoenicis x Precip. y = 1,3281 + 0,0429 x 0,5102 0,1859 1, 75 0,6724

Brevipalpus phoenicis 7

1 Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número

0 J0 1J A2 S3 O4 N5 D6J J7 F8 M9 10A 11M 12J 13J A14 15S O16 N17 18D 19J 20F Meses

Euseius citrifolius 25

5 Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número

0 0J J1 A2 S3 O4 N5 DJ6 7J F8 M9 10A M11 12J 13J 14A 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Figura 6. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Catuaí Vermelho’, em Presidente Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008. 50

Para E. citrifolius, verificou-se correlação positiva e significativa (P< 0,0001) entre as densidades populacionais do predador e a umidade relativa do ar (Tabela 3). Esses resultados corroboram aqueles obtidos por Sato et al. (1994), que observaram maiores populações de E. citrifolius nos meses mais chuvosos do ano, em pomar cítrico de Presidente Prudente.

Tabela 3. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius, Brevipalpus phoenicis) por amostra (20 folhas) e as variáveis: temperaturas máxima, mínima e média (ºC), umidade relativa do ar (%) e precipitação pluviométrica (mm/dia) em cafeeiro do cultivar ‘Catuaí Vermelho’. Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008.

Variável Equação de regressão r F g.l. p

E. citrifolius x Temp. max. y = 123,42 - 0,2631 x 0,1330 0,6478 1, 75 0,5683

E. citrifolius x Temp. min. y = 73,800 - 0,1561 x 0,0899 0,2931 1, 75 0,5979

E. citrifolius x Temp. med. y = 100,45 - 0,2283 x 0,1162 0,4929 1, 75 0,5060

E. citrifolius x Umi. Rel. y = -17,533 + 27,426 x 0,9892 16,429 1, 75 < 0,0001

E. citrifolius x Precip. y = 2,2638 – 0,1641 x 0,3320 1,2366 1, 75 0,2729

B. phoenicis x Temp. max. y = -41,774 + 0,1858 x 0,1893 13,378 1, 75 0,2539

B. phoenicis x Temp. min. y = -0,6593 + 0,1094 x 0,1271 0,5909 1, 75 0,5468

B. phoenicis x Temp. med. y = -25,630 + 0,1615 x 0,1657 10,168 1, 75 0,3212

B. phoenicis x Umi. Rel. y = 0,9008 + 0,0450 x 0,0587 0,1246 1, 75 0,7262

B. phoenicis x Precip. y = 1,2682 - 0,0128 x 0,03140 0,0149 1, 75 0,8993

A influência positiva da umidade relativa sobre a multiplicação e o estabelecimento de

ácaros fitoseídeos também foi reportada por vários autores (GERSON et al., 2003; VIS et al.,

2006; IWASSAKI et al., 2014). Baixas umidades relativas podem afetar a viabilidade dos ovos desses predadores devido a desidratação. (VIS et al., 2006).

Brevipalpus phoenicis 9

Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número 1

0 0J J1 A2 3S 4O 5N 6DJ J7 8F M9 10A M11 12J 13J 14A 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Euseius citrifolius 12

2 Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número

0 0J 1J A2 S3 O4 N5 DJ6 7J F8 M9 10A M11 12J 13J A14 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Figura 7. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Obatã’, em Presidente Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008.

Para B. phoenicis, observou-se correlações positiva e significativas (P = 0,049) entre a flutuação populacional do ácaro-praga (em folhas) e a temperatura mínima, indicando que temperaturas baixas (14 a 19ºC) podem afetar negativamente a abundância da praga (Tabela

4).

Tabela 4. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius, Brevipalpus phoenicis) por amostra (20 folhas) e as variáveis: temperaturas máxima, mínima e média (ºC), umidade relativa do ar (%) e precipitação pluviométrica (mm/dia) em cafeeiro do cultivar ‘Obatã’. Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008.

Variável Equação de r F g.l. p regressão

E. citrifolius x Temp. max. y = 49,398 - 0,0503 x 0,0333 0,0399 1, 75 0,8370

E. citrifolius x Temp. min. y = 33,327 - 0,3536 x 0,1218 0,5424 1, 75 0,5272

E. citrifolius x Temp. med. y = 68,773 - 0,1375 x 0,0916 0,3047 1, 75 0,5909

E. citrifolius x Umi. Rel. y = 27,499 - 0,1304 x 0,1312 0,6304 1, 75 0,5618

E. citrifolius x Precip. y = 2,0037 - 0,128 x 0,2430 0,8958 1, 75 0,6475

B. phoenicis x Temp. max. y = -25,779 + 0,7148 x 0,2593 25,944 1, 75 0,1123

B. phoenicis x Temp. min. y = -13,597 + 0,6145 x 0,3179 40,472 1, 75 0,0490

B. phoenicis x Temp. med. y = -24,609 + 0,7641 x 0,3091 38,018 1, 75 0,0560

B. phoenicis x Umi. Rel. y = 0,2949 + 0,1424 x 0,2151 17,459 1, 75 0,1919

B. phoenicis x Precip. y = 1,252 + 0,0661 x 0,1282 0,5338 1, 75 0,5236

Mineiro et al. (2008) também observaram influência significativa da temperatura sobre as densidades populacionais do ácaro-praga (B. phoenicis) em frutos de cafeeiro cv. ‘Mundo

Novo’, em Garça, SP, levando ao de aumento populacional para as temperaturas mais elevadas.

Brevipalpus phoenicis 8

1 Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número

0 0J J1 A2 3S 4O 5N 6DJ J7 8F M9 10A M11 12J 13J 14A 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Euseius citrifolius 20

Número de ácaros por 20 folhas por 20 ácaros de Número 2

0 0J 1J 2A 3S O4 N5 DJ6 J7 F8 M9 10A 11M 12J 13J 14A 15S 16O 17N 18D 19J 20F Meses

Figura 8. Flutuação populacional de Brevipalpus phoenicis e Euseius citrifolius, em cafeeiro do cultivar ‘Apoatã’, em Presidente Prudente-SP, no período de 01/07/2006 a 30/01/2008.

Tabela 5. Relação entre o número de ácaros (Euseius citrifolius, Brevipalpus phoenicis) por amostra (20 folhas) e as variáveis: temperaturas máxima, mínima e média (ºC), umidade relativa do ar (%) e precipitação pluviométrica (mm/dia) em cafeeiro do cultivar ‘Apoatã’. Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008.

Variável Equação de regressão r F g.l. p

E. citrifolius x Temp. max. y = 14,010 + 0,1735 x 0,0339 0,0414 1, 75 0,8342

E. citrifolius x Temp. min. y = 44,367 + 0,0090 x 0,0325 0,0380 1, 75 0,8406

E. citrifolius x Temp. med. y = 15,856 + 0,1543 x 0,0336 0,0407 1, 75 0,8354

E. citrifolius x Umi. Rel. y = 28,982 - 0,0704 x 0,0573 0,1186 1, 75 0,7322

E. citrifolius x Precip. y = 2,6403- 0,1442 x 0,2020 0,7407 1, 75 0,6005

B. phoenicis x Temp. max. y = -11,684 + 0,4265 x 0,1480 0,8067 1, 75 0,6215

B. phoenicis x Temp. min. y = -0,3961 + 0,3565 x 0,1765 11,572 1, 75 0,2892

B. phoenicis x Temp. med. y = -10,367 + 0,4436 x 0,1717 10,936 1, 75 0,3032

B. phoenicis x Umi. Rel. y = 16,674 – 0,0623 x 0,0900 0,2939 1, 75 0,5974

B. phoenicis x Precip. y = 1,0040 + 0,0978 x 0,0293 1,0852 1, 75 0,3051

Foram detectadas correlações significativas (r ≥ 0,32; g.l.= 36; P ≤ 0,049) entre E. citrifolius e B. phoenicis em todos os cultivares de cafeeiro, indicando que esse ácaro fitoseídeo pode estar exercendo controle biológico da praga em cafeeiro, em Presidente

Prudente, SP (Tabela 6).

Tabela 6. Coeficente de relação de Pearson e níveis de significância entre o número de ácaros predadores (Euseius citrifolius, Euseius concordis) e ácaros fitófagos (Brevipalpus phoenicis), em diferentes cultivares (‘Icatu Vermelho’, ‘Apoatã’, ‘Mundo Novo’, ‘Obatã’, ‘Catuaí Vermelho’) de cafeeiro. Presidente Prudente-SP, 01/07/2006 a 30/01/2008.

Cultivar Variável r g.l. p

Icatu Vermelho E. citrifolius x B. phoenicis 0,4926 74 0,0017

Apoatã E. citrifolius x B. phoenicis 0,3213 74 0,0491

Mundo Novo E. citrifolius x B. phoenicis -0,3794 74 0,0187

Obatã E. citrifolius x B. phoenicis -0,4476 74 0,0048

Catuaí Vermelho E. citrifolius x B. phoenicis -0,4729 74 0,0027

Catuaí Vermelho E. citrifolius x E. concordis 0,4802 74 0,0023

Catuaí Vermelho E. concordis x B. phoenicis 0,2192 74 0,1860

Esses resultados corroboram os dados obtidos por Mineiro et al. (2008) que reportaram influencia significativa de E. citrifolius sobre as densidades populacionais de B. phoenicis em cafeeiro, em Garça-SP. 58

Foi observada também correlação significativa entre E. citrifolius e E. concordis, indicando provável competição pela mesma fonte de alimento (ex.: B. phoenicis) e predação mútua entre as espécies. O antagonismo entre espécies de fitoseídeos, por disputa por alimento ou por predação recíproca, também foi mencionado por diversos autores (PALEVSKY et al.,

1999; HATHERLY et al., 2005; ÇAKMAK et al., 2006; SILVA, 2009).

Não foram observadas diferenças significativas (F = 16,998; P = 0,185; g.l. = 4, 185) nas densidades populacionais de B. phoenicis entre os cultivares (Tabela 7).

Cultivar Espécie de ácaro

B. phoenicis E. citrifolius

Icatu Vermelho 1,92 ± 0,38 a1 3,97 ± 0,66 a

Apoatã 1,32 ± 0,36 a 6,32 ± 0,93 b

Mundo Novo 1,03 ± 0,33 a 3,32 ± 0,64 a

Obatã 1,76 ± 0,32 a 3,39 ± 0,59 a

Catuaí Vermelho 1,53 ± 0,38 a 4,26 ± 0,77 ab

1Médias seguidas de mesma letra na coluna, não diferem entre si, pelo teste t (α < 0,05).

Embora não tenha sido detectada influência significativa das cultivares de café sobre a abundância de B. phoenicis em cafeeiro, em Presidente Prudente, Mendonça et al. (2011) observaram diferenças significativas no potencial de reprodução de B. phoenicis em folhas de cafeeiro de diferentes cultivares. Esses estudos indicaram maior taxa líquida de reprodução

(Ro) de B. phoenicis em folhas de cv. ‘Robusta’ (Coffea canephora ‘Apoatã’ – IAC-3597) que em folhas de outros cultivares (‘Icatu Vermelho’, ‘Mundo Novo’ e ‘Obatã’) de café. O cultivar mais favorável para a multiplicação de B. phoenicis foi ‘Apoatã’ (Robusta). ‘Icatu Vermelho’ mostrou-se o cultivar menos favorável à multiplicação de B. phoenicis.

Com relação aos ácaros predadores, foram detectadas diferenças significativas (F =

26,035; P = 0,0368; g.l. = 4, 185) entre as densidades populacionais de E. citrifolius, nos diferentes cultivares de café. As maiores abundâncias do ácaro predador foram observadas para os cultivares ‘Apoatã’ e ‘Catuaí Vermelho’. As abundâncias do fitoseídeo em ‘Icatu

Vermelho’, ‘Mundo Novo’ e ‘Obatã’ foram significativamente menores que em ‘Apoatã’

(Tabela 7).

A maior abundancia de E. citrifolius observada para ‘Apoatã’ pode estar associada à maior capacidade de reprodução de ácaros B. phoenicis (MENDONÇA et al., 2011), e portanto, maior disponibilidade de alimento, em plantas de café desse cultivar. Mineiro (2006) também reportou maior preferência de B. phoenicis por ‘Apoatã’ (Robusta), em relação aos outros cultivares (‘Mundo Novo’, ‘Icatu Vermelho’, Icatu Amarelo, Catuaí Amarelo) de café.

4. CONCLUSÕES

- As espécies de ácaros mais abundantes em cafeeiro de Presidente Prudente foram

Brevipalpus phoenicis, Euseius citrifolius e Euseius concordis. A espécie predominante de

ácaro predador foi E. citrifolius.

- Houve correlações significativas entre as densidades populacionais de E. citrifolius e dos

ácaros B. phoenicis e E. concordis.

- Houve influência das cultivares de café sobre as abundâncias de ácaros presentes na cultura, com contrastes observados nas densidades populacionais de ácaros da família Phytoseiidae.

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CAPÍTULO 2. SENSIBILIDADE A AGROTÓXICOS DO ÁCARO-PRAGA Brevipalpus phoenicis (ACARI: TENUIPALPIDAE) E DO ÁCARO PREDADOR Euseius concordis

(PHYTOSEIIDAE) EM CAFEEIRO.

Resumo. Dentre as pragas que atacam o cafeeiro, destaca-se o ácaro Brevipalpus phoenicis

(Geijskes) (Acari: Tenuipalpidae), vetor do vírus causador da mancha-anular em cafeeiro. O estudo foi conduzido com o objetivo de se obter subsídios para o manejo da praga em cafeeiro.

O objetivo específico foi: avaliar a sensibilidade a agrotóxicos em populações do ácaro-praga e ácaros predadores da espécie Euseius concordis (Chant, 1959) (Acari: Phytoseiidae), procedentes de diferentes regiões do estado de São Paulo. Para avaliar a sensibilidade dos

ácaros aos agrotóxicos foram conduzidos dois experimentos em condições de laboratório. O experimento 1 foi sobre influência de agrotóxicos na sobrevivência de fêmeas adultas de B. phoenicis e E. concordis e sobre a taxa de crescimento populacional desses ácaros. As aplicações foram realizadas sobre os ácaros em torre de Potter. Ciflumetofem, hexitiazox e fenpropatrina foram efetivos para o controle de B. phoenicis e inócuos ao predador E. concordis, demonstrando bom potencial para uso em cafeeiro (e outras culturas), visando ao manejo do ácaro-praga. Abamectina, cipermetrina+profenofós, deltametrina+triazofós e etoxazol foram altamente tóxicos para B. phoenicis e E. concordis. Oxicloreto de cobre afetou apenas o crescimento populacional de B. phoenicis, sem causar efeito significativo em E. concordis. Espirodiclofeno e malationa foram mais prejudiciais ao crescimento populacional de B. phoencis que de E. concordis. O experimento 2 foi sobre toxicidade de agrotóxicos em populações de B. phoenicis e E. concordis de diferentes regiões do estado de São Paulo.

Foram comparadas populações de B. phoenicis coletadas de cafeeiro nas regiões de Franca e 68

de Vera Cruz, e de E. concordis, originárias de cafeeiro de Franca, Marília e Vera Cruz. A aplicação foi realizada sobre os ácaros utilizando-se torre de Potter. Foram preparadas quatro a onze concentrações de cada produto, para a obtenção das curvas de concentração-mortalidade e estimativa das concentrações letais médias (CL50). A população de B. phoenicis da região de

Franca mostrou-se mais resistente a etoxazol que a de Vera Cruz. A população de E. concordis de Franca apresentou maior resistência a abamectina e fenpropatrina, porém, maior suscetibilidade a ciflumetofem, que a de Vera Cruz. Os ácaros E. concordis procedentes de

Vera Cruz mostraram-se mais suscetíveis a ciflumetofem que os de Marília. E. concordis apresentou maior tolerância a todos os acaricidas testados que B. phoenicis. Os acaricidas mais efetivos para o manejo integrado nas regiões estudadas são o ciflumetofem, hexitiazox e fenpropatrina.

Palavras chave: Acaricidas, ácaros fitófagos, mancha-anular.

CHAPTER 2. PESTICIDE SUSCEPTIBILITY IN PEST MITE Brevipalpus phoenicis

(ACARI: TENUIPALPIDAE) AND PREDACEOUS MITE Euseiusconcordis (ACARI:

PHYTOSEIIDAE) IN COFFEE.

Abstract. Among the pests that attack the coffee stands out the flat mite Brevipalpus phoenicis (Geijskes) (Acari: Tenuipalpidae) that is the vector of the coffee ringspot virus. The study was conducted in order to obtain information for the management of the pest in coffee.

The specific objectives were: to evaluate the pesticide susceptibility in pest mite populations and predaceous mite species Euseius condordis (Chant, 1959) (Acari: Phytoseiidae) from different regions of state of São Paulo. Two experiments were conducted under laboratory conditions to evaluate the susceptibility of the mites to agrochemicals. Experiment 1 was about agrochemical influence on the survival of adult females of B. phoenicis and E. concordis and the population growth rate of the mites. The applications were performed on mites in

Potter spray tower. Cyflumetofen, hexythiazox and fenpropathrin were effective for the control of B. phoenicis and harmless to the predator E. concordis, showing good potential for use in coffee (and other crops) for the management of the pest mite. Abamectin, cypermethrin

+ profenofos, deltamethrin + triazophos and etoxazole were highly toxic to B. phoenicis and E. concordis. Copper oxychloride only affected the population growth of B. phoenicis, without causing significant effect on E. concordis. Spirodiclofen and malathion were more harmful to the population growth of B. phoencis than that of E. concordis. Experiment 2 was on agrochemical toxicity in populations of B. phoenicis and E. concordis from different regions of the state of São Paulo. It was compared B. phoenicis populations collected from coffee plants from the regions of Franca and Vera Cruz, and of E. concordis from Franca, Marilia 70

and Vera Cruz. The pesticides were applied on the mites using a Potter spray tower. Four to eleven concentrations were prepared for each product to obtain the concentration-mortality curves and estimation of the median lethal concentrations (LC50). The population of B. phoenicis of Franca region was more resistant to etoxazole than that of Vera Cruz. The population of E. concordis of Franca showed higher resistance levels to abamectin and fenpropathrin, however, higher susceptibility to cyflumetofen than that of Vera Cruz. E. concordis mites from Vera Cruz were more susceptible to cyflumetofen than that of Marilia.

E. concordis was more tolerant to all tested acaricides than B. phoenicis.

Key-words: phytophagous mite, ringspot, acaricide.

1. INTRODUÇÃO

Dentre as pragas que atacam o cafeeiro (Coffea spp.), destacam-se algumas espécies de

ácaros fitófagos que podem causar perdas consideráveis. Uma dessas espécies é o ácaro

Brevipalpus phoenicis (Geijskes, 1939) (Tenuipalpidae) vetor do vírus causador da mancha- anular em cafeeiro (CHAGAS, 1973; CHAGAS et al., 2003). A doença é responsável por intensa desfolha, tanto em arábica quanto em canéfora. Os sintomas aparecem nas folhas, ramos e frutos, e caracterizam-se por manchas cloróticas de contorno quase sempre bem delimitado, às vezes com um ponto necrótico central (REIS e CHAGAS, 2001).

Dentre os inimigos naturais de ácaros fitófagos destacam-se os ácaros predadores. Os mais comumente encontrados sobre as mais diversas plantas pertencem às famílias Phytoseiidae,

Stigmaeidae, Cheyletidae, Cunaxidae e Bdellidae (JEPPSON, et al., 1975; GERSON et al.,

2003), porém em Coffea spp. podem ser incluídas ainda as famílias Ascidae e Raphignathidae

(FLECHMANN, 1967; PALLINI FILHO et al., 1992; MINEIRO, 2006; SPONGOSKI et al.,

2005).

Ácaros da família Phytoseiidae estão associados a ácaros do cafeeiro (PALLINI

FILHO et al., 1992; REIS et al., 2000) e são os mais importantes e estudados predadores de

ácaros-praga (McMURTRY e CROFT, 1997). Levantamentos realizados em diversas regiões do estado de São Paulo têm indicado que uma das espécies mais abundantes de ácaros predadores em cafeeiro é Euseius concordis (Chant, 1959), (MINEIRO et al., 2006; 2006a).

Estudos realizados na cultura de citros têm verificado grande potencial do ácaro predador E. concordis no controle do ácaro-praga B. phoenicis. Segundo Komatsu e Nakano

(1988), o fitoseídeo apresenta um período médio de ovo ao adulto de 5,5 dias, longevidade média 72

de 35 dias e número médio de ovos/fêmea/dia de 1,6. Durante sua vida, cada ácaro preda em média 351 ovos ou 302 formas jovens ou 20,5 adultos do ácaro da leprose. O adulto é mais voraz que as formas imaturas. Outras espécies predadoras desta família como Iphiseiodes zuluagai

Denmark & Muma e Euseius citrifolius Denmark & Muma também se mostram promissores no controle biológico de B. phoenicis e outros ácaros-praga em citros (MOREIRA, 1993; REIS, et al., 1998).

O controle químico de ácaros em cafeeiros no Brasil, principalmente de B. phoenicis, é muito pouco conhecido, ao contrário do que acontece na cultura dos citros. Por ser considerada uma das principais pragas da citricultura, o controle químico é o principal método empregado, visando manter a população de pragas abaixo do nível de dano econômico

(COMENALE NETO et al., 1995; SATO e RAGA, 1998).

Um dos problemas causados por essas frequentes aplicações de um mesmo produto é o desenvolvimento da resistência de ácaros a alguns acaricidas (OMOTO et al., 2000). Outro problema, associado ao uso excessivo de agrotóxicos, é a eliminação dos inimigos naturais, favorecendo a ressurgência de pragas (SATO, 2005).

Devido à carência de informações sobre o desempenho dos agrotóxicos sobre B. phoenicis e E. concordis em cafeeiro, este trabalho foi desenvolvido com o propósito de avaliar o efeito de diversos compostos químicos (inseticidas, acaricidas e fungicidas) utilizados em cafeeiro e citros no Brasil (ou em fase de registro), sobre esses ácaros com o propósito de fornecer subsídios que venham a contribuir no manejo integrado do ácaro-praga e seus inimigos naturais. 73

2. MATERIAL E MÉTODOS

A pesquisa foi realizada no Laboratório de Acarologia, do Instituto Biológico (CEIB /

APTA ) em Campinas, SP.

2.1 Coleta dos ácaros

Os ácaros utilizados nos bioensaios, Brevipalpus phoenicis e Euseius concordis, foram coletados em cultivo convencional de café (Coffea arábica cv. ‘Mundo Novo’), nas regiões de Vera Cruz, SP (22º 12’ 59” S; 49º 50’ 40” W; 645 m de altitude), Franca (20º 20’ 93” S;

47º 31’ 467” W; 947,5 m de altitude) e Marília (22º 13’ 30” S; 49º 53’ 21” W; 675 m de altitude), no estado de São Paulo. Para a região de Marília, não foram realizadas coletas de B. phoenicis. As coletas dos ácaros foram realizadas entre maio de 2010 e outubro de 2011.

A identificação das espécies foi realizada pelo Dr. André Luiz Matioli, do Instituto

Biológico, Campinas-SP.

2.2 Criação e manutenção dos ácaros

Para dar início à criação, folhas de cafeeiro do cultivar ‘Mundo Novo’ e frutos de laranjeira do cultivar Pera, isentos de tratamentos fitossanitários, foram utilizados para servir de substrato na montagem das unidades de criação. Tanto as folhas de cafeeiro, quanto os frutos de laranjeira, foram lavadas para a retida de eventuais ácaros e ovos pré-existentes, eliminando possíveis fontes contaminantes. 74

2.2.1 Brevipalpus phoenicis

Foram transferidos ácaros adultos para os frutos de laranja da variedade Pera ou

Valência, com o auxílio de um pincel de pelo macio. Os frutos foram previamente lavados com água e secos, em seguida com uma caneta para retroprojetor, demarcou-se uma área de, aproximadamente, 5cm2na superfície dos frutos, para a colonização dos ácaros, a qual foram parafinados e circundados com cola adesiva (Tanglefoot®) para contenção dos ácaros. Após a confecção das arenas foi colocada uma pequena quantidade de mistura de pó de gesso e areia fina e água para simular verrugose, pois o ácaro tem preferência por substratos com superfície rugosa (ALBUQUERQUE, 1997) (Figura 9).

A criação foi mantida em sala climatizada à temperatura de 25 ± 5ºC, umidade relativa de 70 ± 10% e fotofase de 12h. Os frutos foram substituídos à medida que deterioravam. A criação estoque foi revigorada com ácaros procedentes dos mesmos cultivares que deram início à criação.

2.2.2 Euseius concordis

A escolha de E. concordis para os testes toxicológicos com acaricidas foi devido à predominância dessa espécie, entre os ácaros predadores presentes nos cultivos comerciais de café, nas áreas amostradas.

A criação de ácaros fitoseídeos foi realizada em sala climatizada a 25 ± 5ºC, umidade relativa de 70 ± 10% e fotofase de 12h. Os ácaros foram transferidos para folhas de café do cultivar ‘Mundo Novo’, colocadas sobre camada de algodão hidrófilo em placa de Petri (15 cm 75

de diâmetro). Para evitar a fuga de ácaros manteve-se a borda da folha coberta com algodão umedecido. Ovos, ninfas e adultos de B. phoenicis e pólen de mamoneira, Ricinus communis L., ou de taboa, Typha sp. foram colocados em abundância em cada arena para servir de alimento aos

ácaros predadores (Figura 10), conforme descrito por Komatsu e Nakano (1988).

O pólen de taboa foi obtido de acordo com Moreira (1993), e assim como o de mamona foi armazenado por até 30 dias sob-refrigeração (4ºC).

Figura 9. Criação de Brevipalpus phoenicis. Figura 10. Criação de Euseius concordis.

2.3 Experimento 1. Efeito de agrotóxicos sobre o número de ovos e taxa de crescimento instantâneo dos ácaros B. phoenicis e E. concordis

2.3.1 Delineamento experimental e condução dos bioensaios

Para fins de padronização de idade, aproximadamente 500 fêmeas adultas de cada espécie foram colocadas em arenas de folha de cafeeiro (20 fêmeas por arena), separadas por espécie, permanecendo três dias para oviposição. Passado esse período, todas as fêmeas foram retiradas e aguardou-se o desenvolvimento dos ácaros até atingirem a fase adulta. Utilizou-se apenas fêmeas adultas, com idade entre dois e quatro dias, para o experimento. 76

Para avaliar o efeito dos produtos químicos sobre a taxa de crescimento do ácaro fitófago B. phoenicis e do predador E. concordis, uma fêmea adulta foi colocada em cada arena de folha de cafeeiro. As arenas foram confeccionadas com folhas de cafeeiro, com 4 cm de diâmetro, colocados sobre uma camada de algodão hidrófilo, em placa de Petri, com 9 cm de diâmetro. A camada de algodão foi mantida saturada com água destilada. A borda da folha também foi coberta com algodão úmido, formando uma barreira, evitando a fuga dos ácaros

(Figura 11).

Figura 11. Arenas de folhas de Coffea sp. utilizadas para os testes de taxa de crescimento de E. concordis (A) e B. phoenicis (B) e mortalidade de adultos. 77

Os ácaros (nas arenas) receberam aplicação dos produtos químicos: abamectina

(Vertimec®), fenpropatrina (Danimem®), ciflumetofem (Obny®), espirodiclofeno (Envidor®), etoxazol (Borneo®) e hexitiazox (Talento®) nas suas respectivas concentrações indicadas para o controle de B. phoenicis, ou outros artrópodes-praga em cafeeiro no Brasil (AGROFIT,

2014).

Para ciflumetofem, foi utilizada a concentração de 80 mg i.a./L(40 mL de p.c./100 L), registrada recentemente para o controle de B. phoenicis no Brasil (DOSP, 2014).

Ciflumetofem é um novo acaricida, considerado inibidor do complexo II mitocondrial.

Foi registrado no Japão, em 2007, para uso em frutíferas, hortaliças, chá e ornamentais

(HAYASHI et al., 2013). Apresenta boa eficiência de controle para diversas espécies de

ácaros-praga, principalmente tetraniquídeos e baixa toxicidade sobre organismos não-alvo

[insetos (ex.: abelhas), crustáceos ou vertebrados (ex.: aves, mamíferos)], para as doses recomendadas (HAYASHI et al., 2013; YOSHIDA et al., 2012). Este acaricida pode vir a se tornar uma boa alternativa para o controle do ácaro-praga em cafeeiro e outras culturas no

Brasil (FUZITA et al., 2014).

A pulverização foi realizada sobre os ácaros com torre de Potter (Burkard Scientific,

Uxbridge, UK), calibrada a pressão de 0,703 kg/cm2 (Figura 12).

Figura 12. Torre de Potter utilizada para pulverizar arenas contendo ácaros.

Utilizou-se um volume de 2 mL da solução com agrotóxico, em cada pulverização, obtendo-se uma deposição media de resíduo úmido de 1,6 mg/cm2 de arena. Após a aplicação, as arenas com os ácaros foram mantidas a 25.± 1o C e 12h de fotofase.

2.3.2 Toxicidade aguda de agrotóxicos sobre adultos

As mortalidades de adultos de B. phoenicis e E. concordis foram avaliadas 72 horas após a aplicação dos agrotóxicos. Foram considerados mortos os ácaros que não conseguiram 79

se locomover a uma distância mínima equivalente ao comprimento de seu corpo, ao serem tocados por um pincel de pelo macio (SATO et al., 2002).

As percentagens de mortalidade de cada espécie por tratamento foram transformadas em arc sen x/100 e submetidas à análise de variância (ANOVA). As médias foram comparadas pelo teste de Tukey a 5% de significância. A comparação entre as duas espécies

(E. concordis e B. phoenicis), para cada produto, foi realizada pelo teste t (α < 0,05).

2.3.3 Efeito de agrotóxicos sobre a taxa de crescimento instantânea dos ácaros

O número total de ácaros (ovos, larvas, protoninfas, deutoninfas e adultos) foi registrado no décimo dia após o tratamento, para estimar a taxa instantânea de crescimento (ri) para B. phoenicis e E. concordis. Para verificar a viabilidade dos ovos depositados, o bioensaio foi estendido um período de mais sete dias para E. concordis e dez dias para B. phoenicis, não sendo computados este último período no qual os ácaros ficaram expostos aos resíduos químicos dos produtos (∆t). Também foi verificado o efeito dos agrotóxicos no número de ovos, calculando-se o número de ovos depositados por fêmea por dia, durante os dez dias de exposição dos ácaros aos agrotóxicos.

Para avaliar o efeito dos agrotóxicos no crescimento de B. phoenicis e E. concordis, a taxa de crescimento instantânea (ri) foi calculada utilizando-se da seguinte equação:

푙푛 푁푓 /N0 푟 푖 = ∆푡 em que: Nf é o numero total de ácaros no décimo dia após o tratamento; No é o número inicial de ácaros colocados nas arenas no inicio do bioensaio, e ∆t é o período no qual os ácaros 80

ficaram em contato com o agrotóxico (ou duração do experimento). Caso ri = 0, verifica-se equilíbrio no crescimento populacional; ri > 0, o crescimento mantém em estado crescente e ri< 0, o crescimento populacional decresceu, podendo levar a população a extinção (STARK e

BANKS, 2003).

O número de ovos depositados por fêmea por dia (média durante o período avaliado), e ri de cada espécie, para os diferentes agrotóxicos foram analisados utilizando ANOVA

(análise de variância) e as médias comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade. Para a comparação do efeito dos diferentes agrotóxicos sobre os mesmos parâmetros entre as duas espécies estudadas, foi utilizado o teste t, a 5% de significância.

2.4 Experimento 2. Toxicidade diferencial de agrotóxicos em B. phoenicis e E. concordis em cafeeiros de diferentes regiões do estado de São Paulo.

Foram comparadas populações de B. phoenicis coletadas de cafeeiro nas regiões de

Franca e Vera Cruz, e de E. concordis, originárias de cafeeiro de Franca, Marília e Vera Cruz-

SP.

Foram coletados no mínimo 300 ácaros de cada espécie, por localidade, para formação das populações mantidas em laboratório. Após as coletas (realizadas em 2010 e 2011), os

ácaros da espécie B. phoenicis, foram mantidos em frutos de laranja doce e os E. concordis em folhas de café por um período máximo de quatro meses, antes da condução dos testes toxicológicos (Figura 14).

Figura 13. Criação de B. phoenicis em laranja e E. concordis em folhas de café.

2.4.1 Delineamento experimental e condução dos bioensaios

A padronização das idades dos ácaros seguiu a mesma metodologia utilizada no item

2.3.1.

Os testes químicos foram realizados com base no método descrito por Knight et al.

(1990). Arenas de folhas de cafeeiro, contendo fêmeas adultas de B. phoenicis ou E. concordis, foram submetidas a pulverizações por meio de torre de Potter (Burkard Scientific,

Uxbridge, UK), calibrada a 68,9 kPa. Utilizou-se um volume de 2 mL de calda, em cada pulverização, obtendo-se uma deposição média de resíduo úmido de 1,6 mg cm2 da arena.

Foram utilizadas 20 fêmeas adultas de mesma idade, dispostas sobre discos de folha (4 cm de diâmetro), colocados sobre uma camada de algodão hidrófilo em placa de Petri (9 cm de diâmetro). A camada de algodão foi mantida sempre saturada com água destilada. A borda da folha também foi coberta por algodão úmido, formando uma barreira para evitar a fuga dos

ácaros. Como fonte de alimento ao predador foi oferecido pólen de mamona ou de taboa. Após 82

a aplicação, as arenas foram mantidas em câmara climatizada a 25 ± 2 ºC, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de 12 horas.

Os mesmos procedimentos descritos no parágrafo anterior foram usados para os ensaios com os ácaros da leprose, para obtenção das curvas de concentração-mortalidade.

(Figura 14)

Figura 14. Arenas para testes toxicológicos com agrotóxicos

Foram preparadas quatro a onze concentrações de cada produto, através de diluição sequencial em água destilada, para a obtenção das curvas de concentração-mortalidade e estimativa das concentrações letais médias (CL50). Os seguintes produtos foram utilizados: abamectina (Vertimec®), etoxazol (Borneo®), fenpropatrina (Danimem), ciflumetofem 83

(Obny®), espirodiclofeno (Envidor®), deltametrina + triazofós (Deltaphos EC®), malationa

(Malathion® 500CE), cipermetrina + profenofos (Polytrin®), hexitiazox (Talento®) e oxicloreto de cobre (Cobre Fersol® 840WP).

A avaliação do número de ácaros vivos e mortos foi realizada 72 horas após a aplicação de cada produto, considerando mortos os ácaros que não conseguiam se locomover por uma distância mínima equivalente ao comprimento do seu corpo, ao serem tocados com um pincel de pelo macio.

2.4.1.1 Efeito sobre imaturos

Para os bioensaios com os acaricidas espirodiclofeno, etoxazol e hexitiazox também foram realizados testes utilizando ovos dos acarinos. Foram colocadas individualmente 20 fêmeas adultas de E. concordis e 20 de B. phoenicis, provenientes das criações do laboratório, para ovipositar em arenas com folha de Coffea sp de 4 cm de diâmetro, conforme metodologia já citada anteriormente. As arenas foram mantidas em câmara climatizada a 25 ± 2º C, 70 ±

10% de umidade relativa e fotofase de 12 horas, por um período de 48 horas para obtenção dos ovos. Após esse período todas as fêmeas e o excesso de ovos postos foram removidos, deixando-se 30 ovos por arena. O delineamento experimental foi idêntico ao do teste anterior, com quatro repetições.

As aplicações foram realizadas por meio de torre de Potter. As avaliações se estenderam até 14 dias após a aplicação, tempo suficiente para formação de larvas e ninfas de

B. phoenicis ou emergência de adultos de E. concordis, para a avaliação do possível efeito 84

adverso dos produtos. As análises dos dados obtidos foram realizadas como descrito anteriormente.

Os ensaios foram repetidos pelo menos três vezes. Os resultados foram submetidos à análise de Probit (FINNEY, 1971), utilizando-se o programa POLO-PC (LEORA

SOFTWARE, 1987), para estimativa das CL50 dos agrotóxicos, para cada espécie de ácaro. A razão de resistência (RR) foi calculada dividindo-se o valor da CL50 da população avaliada pelo valor da CL50 da população mais suscetível, entre as coletadas em cafeeiro, na presente pesquisa.

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

3.1 Experimento 1. Efeito de agrotóxicos sobre a taxa de crescimento instantâneo de ácaros adultos B. phoenicis e E. concordis.

3.1.1 Toxicidade aguda de agrotóxicos sobre adultos

Os acaricidas, com exceção de malationa, apresentaram resultados semelhantes em termos de toxicidade aos adultos de B. phoenicis e E. concordis, para as duas regiões (Franca e

Vera Cruz) avaliadas.

Para abamectina, cipermetrina+profenofós, deltametrina+triazofós, houve alta mortalidade (≥ 90%) das fêmeas adultas, tanto da praga (B. phoenicis) como do predador (E. concordis) (Tabela 8).

Reis et al. (2004) também avaliaram o efeito de abamectina em B. phoenicis e constataram reduções populacionais de pelo menos 80%, em todas as fases pós-embrionárias do ácaro.

A alta toxicidade de abamectina a ácaros da família Phytoseiidae, tais como, E. citrifolius, I. zuluagai, Neoseiulus californicus (McGregor) e Phytoseiulus macropilis (Banks), com mortalidades superiores a 80%, também foi reportada por outros autores (SATO et al.,

1994, 1996, 2002).

Os acaricidas espirodiclofeno, etoxazol e hexitiazox e o fungicida oxicloreto de cobre, causaram baixas mortalidades (≤ 20%) em adultos do ácaro-praga e do predador (Tabela 8).

A baixa toxicidade de etoxazol, espirodiclofeno e hexitiazox aos adultos desses ácaros já era esperada, pois esses acaricidas atuam principalmente como ovicida e, no caso de larvas e ninfas, atua como regulador de crescimento, inibindo o processo normal da ecdise e 86

impedindo que as formas jovens se tornem adultas (SUMITOMO, 2002; NAUEN e

SMAGGHE, 2006).

Espirodiclofeno não causou mortalidade em adultos de B. phoenicis ou de E. concordis, durante as primeiras 72 horas após a aplicação (Tabela 8). Esse acaricida tem ação principalmente sobre formas jovens de ácaros, com alta eficiência sobre ovos e larvas, podendo afetar a fecundidade e a fertilidade das fêmeas tratadas. O principal mecanismo de ação do produto é a redução na biossíntese de lipídeos (MARCIC, 2007; VAN

POTTELBERGE et al., 2009).

Uma baixa mortalidade (< 20%) de adultos de Euseius alatus DeLeon (Acari:

Phytoseiidae), ao serem expostos aos resíduos tóxicos de espirodiclofeno, foi reportada por

Reis et al. (2005).

Os inseticidas-acaricidas ciflumetofem e fenpropatrina foram altamente tóxicos para B. phoenicis, causando 100% de mortalidade em fêmeas adultas do ácaro-praga, porém, no caso de E. concordis, a mortalidade foi nula ou muito baixa (≤ 5,0 %), não diferindo significativamente da testemunha (Tabela 8).

A elevada eficiência de fenpropatrina e ciflumetofem para o controle de B. phoenicis já havia sido reportada por outros autores (SILVA et al., 2012a).

Embora o piretróide fenpropatrina não tenha afetado significativamente a população do predador E. concordis, compostos deste grupo químico, geralmente, apresentam alta toxicidade aos ácaros fitoseídeos (MALEZIEUX et al., 1992; SATO et al., 1994, 1995b, 1996;

POLETTI et al., 2008; SILVA et al., 2012a) e outros artrópodes predadores (ex.: joaninhas, aranhas, crisopídeos) (SATO et al., 1995a; YAMAMOTO et al., 2003). 87

O inseticida-acaricida malationa apresentou efeitos distintos para os ácaros-praga e predador, para os cafeeiros das duas localidades estudadas. No caso de Franca, o malationa não foi tóxico aos adultos de B. phoencis, mas causou mortalidade significativa (70%) em fêmeas adultas do predador. Para Franca, o produto afetou significativamente (≥ 42%) as duas espécies estudadas. Esse contraste pode estar associado a um regime distinto de aplicações de agrotóxicos nas duas áreas avaliadas. No cafezal de Franca, o uso mais intensivo de inseticidas organofosforados (incluindo malationa) pode ter selecionado uma população de B. phoenicis mais resistente a malationa que a de Vera Cruz, no entanto, essa seleção para resistência foi menos efetiva para o predador E. concordis, das duas localidades, que ainda se mostrou relativamente suscetível a malationa com mortalidades entre 42 e 70% de fêmeas adultas, após a aplicação do inseticida.

A resistência de B. phoenicis a acaricidas já foi reportada por outros autores, em citros no Brasil (OMOTO et al., 2000; FRANCO et al., 2008). No caso de hexitiazox, a intensidade de resistência da praga ao acaricida foi da ordem de 10.000 vezes (CAMPOS e OMOTO,

2002).

Tabela 8. Toxicidade de agrotóxicos sobre fêmeas adultas de Brevipalpus phoenicis e Euseius concordis, procedentes das regiões de Franca e Vera Cruz-SP. Percentagem de mortalidade no período de 72h após a aplicação.

Tratamento Concentração Mortalidade (%) (mg i.a./L) Franca Vera Cruz B. phoenicis E. concordis B. phoenicis E. concordis abamectina 7,2 100,0c 90,0 cd 100,0 d 93,0 cd cipermetrina + 60 + 100,0c 100,0 d 100,0 d 100,0 d profenofos 600 ciflumetofem 80 100,0c 0,0 a 100,0 d 0,0 a deltametrina + 6 + 100,0c 100,0 d 100,0 d 100,0 d triazofós 210 espirodiclofeno 72 0,0a 0,0 a 0,0 a 0,0 a etoxazol 49,5 0,0a 20,0 b 10,0 b 0,0 a fenpropatrina 60 100,0c 5,0 ab 100,0 d 5,0 ab malationa 1750 0,0 a 70,0 c 60,0 c 42,0 c oxicloreto de cobre 3360 0,0 a 5,0ab 5,0ab 15,0 b hexitiazox 7,5 0,0 a 0,0 a 0,0 a 0,0 a Testemunha - 5,0ab 0,0 a 5,0ab 0,0 a Nas colunas, valores seguidos de mesma letra não diferem significativamente entre si pelo Teste de Tukey com nível de significância (α = 0,05).

3.1.2 Efeito de agrotóxicos no crescimento populacional de ácaros

Os acaricidas apresentaram, na maioria dos casos, respostas semelhantes em termos de fecundidade e taxa de crescimento populacional para B. phoenicis e E. concordis, para as duas localidades avaliadas (Tabela 9).

Cipermetrina + profenofós e deltametrina + triazofós causaram mortalidade total dos

ácaros B. phoenicis e E. concordis, impossibilitando o cálculo da taxa de crescimento 89

populacional (Tabela 9). Esses compostos, constituídos de uma mistura de piretróide e organofosforado, foram nocivos tanto para a praga como para o predador.

No caso do piretróide fenpropatrina (sem mistura com organofosforado), este foi altamente tóxico apenas ao ácaro-praga, sem afetar o crescimento populacional do ácaro predador. Resultados semelhantes foram observados para ciflumetofen (Tabela 9).

O organofosforado malationa foi mais prejudicial ao ácaro-praga que ao predador, principalmente para a população de Vera Cruz, para a qual o valor da taxa de crescimento instantâneo (ri) foi negativo, indicando que esse acaricida pode levar à supressão da população da praga, caso os ácaros B. phoenicis sejam expostos aos resíduos desse produto por um período superior a 10 dias (Tabela 9).

A taxa de crescimento instantâneo foi negativa para B. phoenicis e E. concordis para etoxazol, indicando que esse acaricida apresentou elevada toxicidade às duas espécies estudadas, para as duas localidades (Tabela 9).

Etoxazol foi altamente prejudicial à praga e ao predador, com valores negativos de ri para as duas espécies, de ambas as regiões. Abamectina apresentou o mesmo resultado, sendo prejudicial para as duas espécies, porém, sem a tendência de eliminação (ri ≥ 0) da população de E. concordis procedente de Vera Cruz.

Em um trabalho visando à observação da toxicidade residual de acaricidas ao fitoseídeo I. zuluagai, Sato et al. (1996) observaram que abamectina mostrou-se significativamente tóxico por apenas 1 dia após a aplicação, com reduções populacionais inferiores a 62%.

Kim et al. (2005) reportaram que etoxazol não causou redução significativa na sobrevivência e reprodução de fêmeas de Amblyseius cucumeris (Oudemans) (Phytoseiidae), 90

porém, observaram menor taxa de eclosão de larvas. No presente trabalho, etoxazol afetou significativamente a taxa de reprodução de fêmeas do fitoseídeo E. concordis, além de causar mortalidade em larvas de E. concordis e B. phoenicis.

Espirodiclofeno foi mais prejudicial a B. phoencis a E. concordis, porém, com diferenças entre as populações das duas localidades. Para B. phoenicis, a taxa de oviposição foi maior na população de Franca. O acaricida apresentou tendência de supressão populacional

(ri< 0) apenas para B. phoenicis para as duas localidades, com efeito mais intenso para a população de Vera Cruz (mortalidade total em 10 dias).

O acaricida espirodiclofeno demonstrou ser eficiente como ovicida para B. phoenicis e

O. ilicis, além de apresentar seletividade fisiologica aos fitoseideos E. alatus, E. citrifolius,

Amblyseius herbicolus e I. zuluagai (REIS et al., 2005).

Cyflumetofem e fenpropatrina causaram a mortalidade total de B. phoenicis sem afetar o crescimento populacional do ácaro predador E. concordis (Tabela 9). Esses agrotóxicos seriam, portanto, adequados para o manejo do ácaro-praga em cafeeiro.

Cheon et al. (2008) reportaram que ciflumetofem não afetou significativamente a sobrevivência e a reprodução de Neoseiulus womersleyi (Schicha), além de não causar impacto significativo em larvas dessa espécie.

Hexitiazox também foi significativamente prejudicial apenas para B. phoenicis, com tendência à supressão da praga, caso o ácaro seja exposto ao resíduo tóxico do acaricida. Esse produto também se mostra promissor para o manejo do ácaro-praga em cafeeiro no estado de

São Paulo.

Hexythiazox foi considerado seletivo para diversas espécies de ácaros predadores da família Phytoseiidae (REIS et al., 2002; REIS et al., 2004; REIS et al., 2005), no entanto, para 91

Agistemus brasiliensis Matioli, Ueckermann & Oliveira (Acari: Stigmaeidae), o acaricida foi considerado novivo, provocando 100% de mortalidade de ovos do predador (SILVA et al.,

2009). Nesse aspecto, o uso de ciflumetofem mostra-se mais vantajoso, sendo inócuo a A. brasiliensis (FUZITA et al., 2014).

Oxicloreto de cobre foi prejudicial para uma das populações de B. phoenicis, com redução significativa na taxa de crescimento populacional dos ácaros-praga originários da região de Franca, sem causar efeito significativo para os ácaros coletados em Vera Cruz. O referido fungicida não afetou significativamente a multiplicação de E. concordis.

A influência desse fungicida sobre ácaros presentes em cafeeiro também foi estudada por outros autores, que reportaram que dosagens crescentes de oxicloreto de cobre podem provocar o aumento na capacidade de oviposição de ácaros-praga (ex.: O. ilicis) e predadores das espécies I. zuluagai e E. alatus (REIS e SOUSA, 2000a; REIS e TEODORO, 2000b).

Tabela 9. Efeito de agrotóxicos sobre Brevipalpus phoenicis e Euseius concordis, coletados em Franca e Vera Cruz-SP: Número de ovos por fêmea por dia (número médio) e taxa de crescimento

instantâneo (ri) (valor médio) (média de 20 repetições).

Tratamento Concentração Local Número de ovos/ ri(dia) (mg i.a./L) fêmea/dia B. phoenicis E. concordis B. phoenicis E. concordis Abamectina 7,2 Franca -a - - - Vera Cruz - 0,005 a - - cipermetrina + 6 + Franca - - - - profenofos 660 Vera Cruz - - - - ciflumetofem 80 Franca - 0,45 bc - 0,1129 bc Vera Cruz 0,63 cd 0,1252 bc deltametrina + 6 + Franca - - - - triazofós 210 Vera Cruz - - - - espirodiclofeno 72 Franca 0,28bc 0,42 b* -0,0051 a 0,0510 b* Vera Cruz 0,01 a 0,51 bc* - 0,1348 bc etoxazol 49,5 Franca 0,44 c 0,41 b -0,0022 a -0,1386 a* Vera Cruz 0,05 a 0,38 b* -0,0597 a -0,02870 a fenpropatrina 60 Franca - 0,65 cd - 0,17830 c Vera Cruz - 0,69 cd* - 0,1547bc* malationa 1750 Franca 0,08 a 0,25 a* 0,0048 b 0,0667 b Vera Cruz 0,04 a 0,61 cd* -0,0798 a 0,1589bc* oxicloreto de 3360 Franca 0,11 ab 0,67 cd* 0,0095 b 0,1994 c* cobre Vera Cruz 0,23 bc 0,90 d* 0,1294 c 0,2256 c* hexitiazox 7,5 Franca 0,13 ab 0,54 bc* -0,0162 a 0,1410 bc*

Vera Cruz 0,08 a 0,66 cd* -0,0916 a 0,1579bc* Testemunha - Franca 0,25 bc 0,63 cd* 0,1386 c 0,2012 c* Vera Cruz 0,35 c 0,67 cd* 0,1638 c 0,1856 c

Nas colunas, valores seguidos de mesma letra não diferem significativamente entre si (Teste de Tukey; (α = 0,05). *Diferença significativa (Teste t) entre espécies (B. phoenicis e E. concordis) para o mesmo

parâmetro (número de ovos/fêmea/dia ou ri). a População final = 0 (zero)

3.2 Experimento 2. Toxicidade diferencial de agrotóxicos em B. phoenicis e E. concordis em cafeeiros de diferentes regiões do estado de São Paulo.

Os valores de CL50 e coeficiente angular, obtidos para B. phoenicis, assim como para o predador E. concordis (Tabela 10), variaram entre os diferentes tratamentos. O coeficiente angular, referente à inclinação da curva de concentração-resposta do agrotóxico, serve de indicativo para o grau de homogeneidade da população, e quanto maior seu valor, maior a homogeneidade da população. Nesse aspecto, as populações de E. concordis de Franca,

Marília e Vera Cruz foram mais homogêneas, quanto à sensibilidade a fenpropatrina que para a maioria dos acaricidas testados (ciflumetofem, espiromesifeno, abamectina), assim como para as populações de B. phoenicis. Ahmad et al. (1995) sugerem que a ocorrência de coeficientes angulares com valores inferiores a 2 é um indicativo de heterogeneidade nas populações.

Os valores relativamente baixos de qui-quadrado (χ²), observados na Tabela 10, indicam que as curvas de concentração-mortalidade, apresentada nessa tabela, seguem o modelo de Probit (FINNEY, 1971), baseando-se no número de graus de liberdade.

Foram observados pequenos contrastes (1,02 a 4,54 vezes) entre as suscetibilidades aos acaricidas para as populações de B. phoenicis procedentes de Franca e Vera Cruz. Detectou-se maior resistência da população de Franca a etoxazol (RR = 2,7 vezes) em comparação a Vera

Cruz (Tabela 10). Essa população mais resistente a etoxazol se mostrou 4,5 vezes mais suscetível a ciflumetofem. Considerando-se que ciflumetofem é um produto novo (registrado para o controle de B. phoenicis em citros, em 2014: Registro/Mapa: 02214; Cadastro/CDA: 94

2139) no Brasil (DOSP, 2014), ele representa uma boa alternativa para o controle de populações resistentes da praga aos diferentes grupos de acaricidas.

A maior suscetibilidade da população de Franca a ciflumetofem pode estar associada simplesmente ao acaricida ou pode se tratar de um caso de resistência cruzada negativa.

Segundo Chapman e Penman (1979), em alguns casos, o desenvolvimento da resistência a um determinado composto tem um efeito reverso, fazendo com que essa população se torne mais suscetível a outro composto. Resistência cruzada negativa entre compostos também tem sido reportada para várias outras espécies de artrópodes (CARRIÈRE et al., 2004; SHEPPARD e

MARCHIONDO, 1987; YAMAMOTO et al., 1993).

Nicastro et al. (2013) reportaram que o acaricida espiromesifeno foi 2,1 vezes mais tóxico para os ácaros de uma linhagem resistente de Tetranychus urticae Koch (Acari:

Tetranychidae) a clorfenapir do que aos da linhagem susceptível, indicando resistência cruzada negativa entre clorfenapir e espiromesifeno nesse ácaro-praga.

A possível resistência cruzada entre etoxazol e ciflumetofem, em B. phoenicis, ainda precisa ser mais bem estudada para se esclarecer o assunto.

Com relação ao ácaro predador, foram detectadas diferenças na suscetibilidade aos acaricidas entre 1,2 e 10,4 vezes, para as populações de E. concordis procedentes das regiões de Franca, Marília e Vera Cruz (Tabela 9).

A população de E. concordis mais suscetível para a maioria dos acaricidas foi a de

Vera Cruz (Tabela 10), sendo considerada a população suscetível de referência. Essa maior suscetibilidade está provavelmente associada a uma frequência de uso menor de acaricidas no cafeeiro de Vera Cruz, em relação aos das localidades. 95

A população de E. concordis de Franca mostrou-se significativamente mais resistente

(baseando-se na não sobreposição dos intervalos de confiança a 95% da CL50) que a de Vera

Cruz aos acaricidas abamectina (2,24 vezes) e fenpropatrina (2,36 vezes) (Tabela 10).

Embora a resistência a agrotóxicos não seja frequente em inimigos naturais, atualmente são conhecidos diversos casos de resistência em ácaros predadores pertencentes à família

Phytoseiidae (HOY, 1990; SATO et al., 2007). Os fitoseídeos apresentam taxas reprodutivas elevadas, pseudo-arrenotoquia, possuem características de migração e atributos de colonização que favorecem a evolução da resistência a agrotóxicos (CROFT e Van de BAAN, 1988). Além disso, os fitoseídeos apresentam um ciclo biológico curto, com período de desenvolvimento

(ovo a adulto) de aproximadamente uma semana, para maioria das espécies (HOY, 1985). A resistência a pesticidas tem sido documentada em populações de fitoseídeos, de espécies como

Amblyseius fallacis (Garman), Metaseiulus occidentalis (Nesbitt), Phytoseiulus persimilis

Athias-Henriot, Typhlodromus pyri Scheuten e Neoseiulus womersleyi Schicha (STRICKLER e CROFT, 1982; CROFT e STRICKLER, 1983; HOY, 1985; SOLOMON et al., 1993; SATO et al., 2007).

O maior contraste foi detectado para as populações de Marilia e Vera Cruz, em relação

à suscetibilidade a ciflumetofem, sendo que, a população de Vera Cruz mostrou-se 10,4 vezes mais suscetível ao referido produto.

Essa diferença pode estar associada à variabilidade natural da espécie ou à resistência cruzada (positiva ou negativa) a outros agrotóxicos. A população de E. concordis (Vera Cruz) mais suscetível a ciflumetofem mostrou-se 2,4 vezes mais resistente a etoxazol que a população de Marília, levando à mesma hipótese de resistência cruzada negativa entre etoxazol e ciflumetofem, mencionada anteriormente para B. phoenicis. 96

Comparando as duas espécies estudadas, observa-se que fêmeas adultas de E. concordis apresentam tolerância bem maior que as de B. phoenicis, a todos os acaricidas avaliados. O maior contraste foi observado para ciflumetofem, para o qual, os ácaros (fêmeas adultas) de E. concordis de Franca se mostraram 18,7 milhões de vezes mais tolerantes que os de B. phoenicis, da mesma região (Tabela 10).

Esse contraste, provavelmente, seria menor se fossem comparadas outras fases de desenvolvimento, sendo que, as larvas de E. concordis se mostraram bem mais suscetíveis a ciflumetofem que os adultos. Larvas de várias espécies de ácaros (fitófados e predadores) também se mostraram mais suscetíveis que os adultos (da mesma espécie), a diversos agrotóxicos (SATO et al. 2007, 2011).

No caso de etoxazol, a diferença entre ácaros E. concordis e B. phoenicis, para a região de Franca, foi da ordem de 100 vezes (Tabela 10).

Silva et al. (2011) também reportaram alta tolerância de E. concordis a alguns agrotóxicos, tais como, óxido de fembutatina e azociclotina, para os quais o ácaro fitoseídeo se mostrou, respectivamente, 134 e 33 vezes mais tolerante que B. phoenicis.

A utilização de fitoseídeos resistentes ou tolerantes a agrotóxicos em programas de controle biológico, durante as últimas décadas, tem contribuído para o aprimoramento no manejo de pragas em nível mundial e redução do número de casos de resistência em ácaros-praga, principalmente da família Tetranychidae (FAO, 1984; BLOMMERS, 1994). Os ácaros predadores quando abundantes na cultura podem manter a população de ácaros fitófagos em níveis que não causem prejuízos econômicos, por um longo período após o tratamento químico, exigindo assim um menor número de aplicações, reduzindo a pressão de seleção e, consequentemente, retardando o desenvolvimento da resistência (SATO, 2005). 97

Tabela 10. Efeito de agrotóxicos sobre B. phoenicis (Bp) coletado nas regiões de Franca e Vera Cruz e E. concordis nas regiões de Franca, Marília e Vera Cruz: espécie (SP), acaricida, localidade, número de ácaros utilizados (n); CL50, intervalos de confiança (I.C.) a 95%, coeficiente angular e erro padrão da média (EPM); Qui-quadrado (χ2), graus de liberdade (G.L.) e razão de resistência (RR).

2 SP Acaricida Região n CL50 (mg de i.a./L) Coeficiente  G.L. RRBp RREc [I.C. a 95%] angular ± EP Bp abamectina Franca 330 0,0047(0,0028-0,0069) 1,07 ±0,03 3,65 6 0,98 - Vera Cruz 305 0,0048(0,0029-0,0071) 1,10±0,03 4,42 8 1 - Bp etoxazol Franca 837 0,17(0,15-0,21) 1,54±0,03 1,68 4 2,66 - Vera Cruz 837 0,067(0,047-0,095) 1,62±0,08 3,57 6 1 - Bp espirodiclofeno Franca 550 0,10(0,08-0,12) 1,63±0,02 0,44 5 1,11 - Vera Cruz 631 0,090(0,076-0,105) 1,76±0,02 1,85 9 1 - Bp hexitiazox Franca 229 0,84(0,70-0,98) 1,74±0,03 0,55 3 1,07 - Vera Cruz 664 0,78(0,65 - 0,92) 1,50±0,04 3,95 3 1 - Bp ciflumetofem Franca 446 0,010(0,0079 - 0,012) 1,35±0,05 1,92 4 0,22 - Vera Cruz 395 0,045(0,032 - 0,061) 2,02±0,09 5,45 7 1 - Bp fenpropatrina Franca 167 < 0,029 - - - - - Vera Cruz 117 < 0,029 - - - - - Ec abamectina Franca 659 1,52(1,30 - 1,76) 1,74 ± 0,10 9,05 6 - 2,24 Marília 444 0,95(0,78 - 1,13) 1,70 ± 0,03 8,91 4 - 1,40 Vera Cruz 470 0,68(0,58 - 0,80) 1,90 ± 0,03 9,22 4 - 1 Ec etoxazol Franca 516 21,33(17,57 - 26,65) 1,50 ± 0,05 7,15 4 - 1,28 Marília 607 6,68(5,57 - 7,79) 2,87 ± 0,03 0,14 2 - 0,41 Vera Cruz 492 16,26(11,11 – 24,07) 2,04 ± 0,08 8,57 4 - 1 Ec espirodiclofeno Franca 536 >577.261 - - - - >3,50 Marília 631 577.261 (104.799 - 181.138.837) 0,70± 0,06 1,92 4 - 3,50 Vera Cruz 534 164.793(63.636 - 2.405.574) 1,38 ± 0,03 1,70 5 - 1 Ec hexitiazox Franca 229 > 2.400 - - - - - Marília 581 > 2.400 - - - - - Vera Cruz 362 > 2.400 - - - - - Ec ciflumetofem Franca 498 187.874 (115.411 - 678.817) 1,01 ± 0,04 2,79 3 - 2,39 Marília 380 816.520(231.398 - 338.580.648) 0,67 ± 0,03 1,19 3 - 10,40 Vera Cruz 548 78.472 (33.127 - 109.032) 1,42 ± 0,09 8,19 4 - 1 Ec fenpropatrina Franca 598 4.791 (3.906 - 6.172) 2,07 ± 0,03 1,42 4 - 2,36 Marília 427 1.018 (875 - 1.180) 2,03 ± 0,12 8,87 4 - 0,50 Vera Cruz 454 2.032 (1.758 - 2.383) 2,19 ± 0,09 4,00 4 - 1

*RRBp: Razão de resistência para Brevipalpus phoenicis: CL50 para linhagem R (Franca) dividido pela CL50 para linhagem S (Vera Cruz).*RREc: Razão de resistência para Euseius concordis: CL50 para linhagem R (Franca ou Marília) dividido pela CL50 para linhagem S (Vera Cruz). 98

4. CONCLUSÕES

- Ciflumetofem, hexitiazox e fenpropatrina foram efetivos para o controle de B. phoenicis e inócuos ao predador E. concordis, demonstrando bom potencial para uso em cafeeiro visando ao manejo do ácaro-praga.

- Abamectina, cipermetrina+profenofós, deltametrina+triazofós e etoxazol foram altamente tóxicos para B. phoenicis e E. concordis.

- Oxicloreto de cobre afetou apenas a taxa de crescimento populacional de B. phoenicis, sem causar efeito significativo em E. concordis.

- Espirodiclofeno e malationa foram mais prejudiciais à população de B. phoencis a E. concordis.

- A população de B. phoenicis da região de Franca mostrou-se mais resistente a etoxazol que a de Vera Cruz.

- A população de E. concordis de Franca mostrou-se mais resistente a abamectina e fenpropatrina, porém, mais suscetível a ciflumetofem, que a de Vera Cruz.

- Os ácaros E. concordis procedentes de Vera Cruz mostraram-se mais suscetíveis a ciflumetofem que os de Marília.

- Euseius concordis apresentou maior tolerância a todos os acaricidas testados que B. phoenicis.

REFERÊNCIAS

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