Instituto Nacional De Pesquisas Da Amazônia - Inpa Universidade Federal Do Amazonas – Ufam

iii

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM

FENOLOGIA, BIOLOGIA FLORAL E POLINIZAÇÃO DE TRÊS

ESPÉCIES DE FLACOURTIACEAE NA REGIÃO DE MANAUS – AM

Silvia Patricia Flores Vásquez

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais do Convênio INPA/UFAM, como parte dos requisitos para obtenção do título

de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em. BOTÂNICA.

MANAUS – AM

2005

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM

FENOLOGIA, BIOLOGIA FLORAL E POLINIZAÇÃO DE TRÊS

ESPÉCIES DE FLACOURTIACEAE NA REGIÃO DE MANAUS – AM

Silvia Patricia Flores Vásquez

Orientador: Prof. Dr. Antonio Carlos Webber

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais do Convênio INPA/UFAM, como

parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de

concentração em BOTÂNICA.

MANAUS – AM

2005

iii

Flores Vásquez, Silvia Patricia

Fenologia, biologia floral e polinização de três espécies de Flacourtiaceae na região de Manaus - AM / Silvia Patricia Flores Vásquez. -- 2005.

100 f.

Dissertação (mestrado)–INPA/UFAM, Manaus, 2005.

1. Fenologia 2. Biologia floral 3. Polinização 4. Sistema Reprodutivo 5. Sucesso

Reprodutivo. 6. Flacourtiaceae.

CDD 19. ed. 583.1380416

SINOPSE:

O presente trabalho aborda a fenologia, biologia floral e polinização de Lindackeria paludosa, Casearia grandiflora e Casearia javitensis (Flacourtiaceae). Foram realizadas a descrição morfológica das inflorescências, fl ores e frutos, a observação dos eventos da antese, comportamento dos visitantes e polinizadores, as observações do sistema e sucesso reprodutivo e o acompanhamento das fenofases reprodutivas (floração e frutificação).

Palavras Chaves: Fenologia, Biologia floral, Polinização, Sistema Reprodutivo, Sucesso

Reprodutivo, Flacourtiaceae.

Aos meus pais MELQUÍADES e ZETTY, pois sem seu incentivo, imenso amor, apoio e compreensão jamais teria cumprido meus ideais.

Dedico

AGRADECIMENTOS

Aos meus pais Melquíades e Zetty que mesmo distante sempre me apoiaram nesta caminhada e incentivaram para continuar crescendo profissionalmente. Além disso, o amor e compreensão que sempre me deram fazem de eles a razão do meu viver.

Aos meus dois anjinhos Adriana Valeria e Jesali Joanet, que apesar da distância sempre me alegraram e torceram por a tia que as ama muito.

Ao Dr. Antonio Carlos Webber, pela orientação, paciência, compreensão e pelo apoio prestado em todas as fases do meu trabalho.

À minha amiga Miriam, artífice da minha vinda ao Brasil, que sempre me apoiou desde o primeiro momento da minha chegada.

À Thaysa pela sua amizade, apoio e por sempre estar disposta a me ajudar em qualquer momento. Amiga você apareceu na minha vida no momento e na hora certa.

À Cristinny pelas sugestões na minha aula de qualificação e pela ajuda nos momentos que sempre precisei.

Às meus novos amigos Jomber, Daniel, Gina, Lianna, Rafaela, Rodrigo, Maeda, Maria Cristina, Rogério e Vilany. É muito bom conhecer pessoas tão especiais que faz a gente se sentir bem, mesmo em momentos difíceis.

Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), em especial ao Curso de Botânica pela oportunidade da realização de um Mestrado.

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo financiamento ao projeto “Biologia Reprodutiva de espécies do Sub-bosque”, processo Nº 471064/2003-3 e pela concessão da bolsa de mestrado.

Aos Drs. Isabel Cristina S. Machado (UFPE), Erich Fischer (UFMS), Ires Paula de Andrade Miranda (INPA), Wilson R. Spironello (INPA) e Jéfferson da Cruz (INPA) pelas correções e sugestões na dissertação.

À Dr. Maria Tereza Fernandez Piedade coordenadora do Curso de Botânica pelo seu empenho na melhoria do curso.

Aos Drs. Pesquisadores que identificaram o material entomológico: Marcio Oliveira, Orlando Silveira, Luciane Marinoni, Catarina da Silva Mota, Martins Ubirajara.

Ao Alexandre, Fabio pela identificação de alguns dos dípteros e Suzane Ketelhut pela identificação da formiga.

Ao Augusto Loureiro diretor da coleção entomológica do INPA pelo seu apoio nos momentos que precisei.

Aos colegas do curso Mery Anne, Silane e Otilene, pelo apoio.

À turma de botânica de mestrado 2004, fernanda, isabella e julho pela convivência e bons momentos.

À Neide, secretaria do curso de Botânica pelo apoio durante o mestrado.

A todos aqueles que direta ou indiretamente colaboraram na culminação do meu trabalho quero expressar meus mais profundos agradecimentos.

MUITO OBRIGADA

vii

SUMÁRIO

FICHA CATALOGRAFICA ...... iii

DEDICATORIA...... iv

AGRADECIMENTOS...... v

LISTA DE FIGURAS ...... x

LISTA DE TABELAS ...... xiii

RESUMO ...... xvi

ABSTRACT ...... xviii

1. INTRODUÇÃO...... 1

2. REVISÃO DA LITERATURA...... 4

2.1 Aspectos Gerais da Família Flacourtiaceae...... 4

2.2 Fenología em Flacourtiaceae...... 5

2.3 Polinização e biologia reprodutiva em Flacourtiaceae...... 6

3. OBJETIVOS...... 8

3.1 Objetivo Geral ...... 8

3.2 Objetivos Específicos ...... 8

4. MATERIAIS E MÉTODOS ...... 9

4.1 Área de estudo ...... 9

4.2 Espécies estudadas...... 12

4.3 Morfologia das inflorescências, flores e frutos e biologia floral...... 12

4.4 Insetos visitantes...... 13

viii

4.5 Sistema e sucesso reprodutivo...... 14

4.6 Fenologia ...... 16

5. RESULTADOS ...... 17

5.1 Lindackeria paludosa ...... 17

5.1.1 Morfologia das inflorescências, flores e frutos ...... 17

5.1.2 Biologia floral...... 19

5.1.3 Insetos visitantes...... 21

5.1.4 Sistema reprodutivo...... 25

5.1.5 Sucesso reprodutivo...... 25

5.1.6 Fenologia ...... 26

5.2 Casearia grandiflora...... 29

5.2.1 Morfologia das inflorescências, flores e frutos ...... 29

5.2.2 Biologia floral...... 31

5.2.3 Insetos visitantes...... 33

5.2.4 Sistema reprodutivo...... 38

5.2.5 Sucesso reprodutivo...... 38

5.2.6 Fenologia ...... 39

5.3 Casearia javitensis ...... 42

5.3.1 Morfologia das inflorescências, flores e frutos ...... 42

5.3.2 Biologia floral...... 44

5.3.3 Insetos visitantes...... 46

5.3.4 Sistema reprodutivo...... 50

5.3.5 Sucesso reprodutivo...... 50

5.3.6 Fenologia ...... 51

5.4 Comparação entre as três espécies de Flacourtiaceae ...... 53

5.4.1 Morfologia...... 53

5.4.2 Biologia Floral...... 54

5.4.3 Insetos visitantes...... 55

5.4.4 Sistema reprodutivo...... 56

5.4.5 Sucesso reprodutivo...... 56

5.4.6 Fenologia ...... 57

6. DISCUSSÃO...... 59

6.1 Morfologia das inflorescências, flores e frutos ...... 59

6.2 Biologia Floral...... 60

6.3 Insetos visitantes...... 62

6.4 Sistema reprodutivo...... 66

6.5 Sucesso reprodutivo...... 68

6.6 Fenologia ...... 69

7. CONCLUSÕES...... 72

8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 74

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Imagem de satélite Landsat mostrando as áreas de estudo: 1) INPA, 2) UFAM,

Manaus - AM. Miranda & Coutinho, 2004...... 10

Figura 2. Precipitação e temperatura média durante o período de observações, Manaus - AM.

Fonte: 1º DISME/INMET...... 11

Figura 3. Lindackeria paludosa: A) Flor estaminada; B) Frutos imaturos...... 18

Figura 4. Eventos florais em Lindackeria paludosa no campus da UFAM...... 19

Figura 5. Lindackeria paludosa: A) Flores após o terceiro dia de antese; B) Fruto imaturo com pétalas e estames persistentes...... 20

Figura 6. Lindackeria paludosa: A) e B) Augochlorpsis sp. coletando pólen; C) Augochlopsis sp. limpando-se na parte adaxial da folha; D) Trigona fulviventris coletando pólen...... 23

Figura 7. Número de visitas às flores de Lindackeria paludosa por intervalo de tempo no campus da UFAM...... 24

Figura 8. Porcentagem de indivíduos em flor e fruto de Lindackeria paludosa com relação à precipitação no campus da UFAM e do INPA...... 28

Figura 9. Casearia grandiflora: A) Detalhe da inflorescência, B) Frutos maduros expondo o arilo...... 30

Figura 10. Eventos florais em Casearia grandiflora no campus da UFAM...... 31

Figura 11. Porcentagem de visitas das flores de Casearia grandiflora por intervalo de tempo no campus da UFAM...... 33

Figura 12. Casearia grandiflora: Visitantes, A) Ornidia obesa; B) Melipona seminigra merrillae; C) Cephalotrigona capitata femorata; D) Coleóptero; E) Dynatus nigripes nigripes;

F) Borboleta...... 37

Figura 13. Porcentagem de indivíduos em flor e fruto de Casearia grandiflora com relação à precipitação no campus da UFAM e do INPA...... 41

Figura 14. Casearia javitensis: A) Detalhe da inflorescencia; B) Frutos maduros expondo o arilo...... 43

Figura 15. Eventos florais em Casearia javitensis no campus da UFAM...... 44

Figura 16. Casearia javitensis: A) Flor no final da abertura; B) Flores no final da tarde...... 45

Figura 17. Produção de néctar ao longo do dia em 15 flores de Casearia javitensis no campus da UFAM...... 46

Figura 18. Casearia javitensis: Borboletas coletando néctar...... 49

Figura 19. Porcentagem de indivíduos em flor e fruto de Casearia javitensis em relação à precipitação no campus da UFAM e do INPA...... 52

xii

Figura 20. Período de floração, percentual de indivíduos com flores das três espécies de Flacourtiaceae e precipitação de Manaus-AM. Lindackeria paludosa, Casearia grandiflora, C. javitensis...... 58

xiii

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Dimensões (mm) de 10 inflorescências e 10 flores de Lindackeria paludosa no campus da UFAM...... 18

Tabela 2. Visitantes florais de Lindackeria paludosa no campus da UFAM...... 21

Tabela 3. Testes do sistema reprodutivo em três indivíduos de Lindackeria paludosa, no campus da UFAM...... 25

Tabela 4. Sucesso reprodutivo pré-emergente em oito indivíduos de Lindackeria paludosa no campus da UFAM...... 26

Tabela 5. Número de flores abertas por dia em três indivíduos de Lindackeria paludosa no campus da UFAM. FLE: Flores estaminadas, FLH: Flores hermafroditas...... 27

Tabela 6. Dimensões (mm) de 10 inflorescências e 10 flores de Casearia grandiflora no campus da UFAM...... 30

Tabela 7. Visitantes florais de Casearia grandiflora, sua freqüência de visitas e recursos florais no campus da UFAM...... 34

Tabela 8. Testes do sistema reprodutivo em cinco indivíduos de Casearia grandiflora no campus da UFAM...... 38

Tabela 9. Sucesso reprodutivo pré-emergente em 10 indivíduos de Casearia grandiflora no campus da UFAM...... 39

xiv

Tabela 10. Número de flores abertas por dia em cinco indivíduos de Casearia grandiflora no campus da UFAM...... 40

Tabela 11. Dimensões (mm) de 10 inflorescências e 10 flores hermafroditas de Casearia javitensis no campus da UFAM...... 43

Tabela 12. Insetos visitantes das flores de Casearia javitensis e recurso utilizado no campus da UFAM...... 48

Tabela 13. Produção de flores e frutos de Casearia javitensis provenientes dos testes do sistema reprodutivo no campus da UFAM...... 50

Tabela 14. Sucesso reprodutivo pré-emergente de cinco indivíduos de Casearia javitensis no campus da UFAM...... 51

Tabela 15. Número de botões por inflorescência, média e desvio padrão das medidas das flores nas três espécies de Flacourtiaceae no campus da UFAM...... 53

Tabela 16. Horário do inicio dos eventos da antese e viabilidade polínica das três espécies de

Flacourtiaceae no campus da UFAM...... 54

Tabela 17. Visitantes compartilhados entre as três espécies no campus da UFAM...... 55

Tabela 18. Resultados dos experimentos sobre o sistema reprodutivo das três espécies no campus da UFAM...... 56

Tabela 19. Média e desvio padrão das flores, frutos e sementes do sucesso reprodutivo das três espécies de Flacourtiaceae no campus da UFAM...... 57

xvi

RESUMO

O presente trabalho descreve a biologia floral, a polinização e a fenologia de

Lindackeria paludosa (Benth.) Gilg., Casearia grandiflora Camb. e C. javitensis Kunth

(Flacourtiaceae), em duas áreas na cidade de Manaus: uma localizada no Campus da

Universidade Federal do Amazonas e a outra nas instalações do Campus do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. As observações foram semanais no período de novembro/2003 a dezembro/2004. Foram realizadas a descrição morfológica e medição das inflorescências, flores e frutos. Foram registrados o horário do início da antese, seqüência de abertura, duração, emissão de odor, receptividade do estigma, período de disponibilidade de néctar e liberação de pólen. Observações do comportamento dos visitantes e possíveis polinizadores foram feitas durante todo o período de floração, assim como o estudo do sistema e do sucesso reprodutivo.

Para o estudo da fenologia foram observados 10 indivíduos de cada espécie. As fenofases observadas foram emissão de botão, a presença de flores e frutos. As espécies apresentam flores simples, cor creme amarelado, estames e estigma expostos. Estes atributos junto com o fácil acesso para a recompensa (pólen e néctar) e o número de flores por inflorescência atraem em geral um grande número de visitantes florais. As flores de Casearia javitensis e

Lindackeria paludosa abrem durante a manhã, já as flores de Casearia grandiflora abrem durante a noite. As três espécies emitem um odor adocicado durante a antese e apresentam uma alta viabilidade polínica potencial. O volume de néctar de Casearia grandiflora e C. javitensis foi < de 1 µl, no entanto a concentração de açúcar foi alta (> de 50%). Lindackeria paludosa não apresentou néctar. O polinizador mais eficiente de Casearia grandiflora e C. javitensis foi a mosca Ornidia obesa (Syrphidae), além destas vespas, besouros e borboletas

xvii

foram observados com menor freqüência. Abelhas das famílias Apidae e Halictidae foram os polinizadores mais eficientes de Lindackeria paludosa. Casearia grandiflora e C. javitensis apresentam auto-incompatibilidade, entretanto, Lindackeria paludosa foi auto-compatível. As três espécies apresentaram alto potencial reprodutivo, mas um baixo sucesso reprodutivo pré- emergente (PERS). Casearia grandiflora e C. javitensis apresentaram padrão fenológico anual e Lindackeria paludosa padrão fenológico continuo. As três espécies apresentaram pico de floração na estação seca e frutificaram na estação chuvosa, apresentando sincronia entre flores de um mesmo indivíduo e comportamento assincrônico entre indivíduos diferentes.

xviii

ABSTRACT

The present study describes aspects of the floral biology, pollination and phenology of

Lindackeria paludosa (Benth.) Gilg., Casearia grandiflora Camb. and C. javitensis Kunth

(Flacourtiaceae). The work was carried out in Manaus in two areas, one located on the

Campus of the “Universidade Federal do Amazonas” and the second on the Campus of the

“Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia”. Weekly observations occurred from

November/2003 to December/2004. Morphological description and measurement of the inflorescences, flowers and fruits were realized. The beginning schedule for anthesis, sequence of opening, duration, odour emission, stigma receptivity, nectar availability period and pollen release were registered. Observations of visitors and possible pollinators behaviors were made during entire the period of flowering, as well as the study of the reproductive success and system. To the study of the phenology 10 individuals of each species were observed. The phenology observed were bud emission, flowers and fruits. As for to the morphology the species present simple, cream-yellowish flowers, exposed stamens and stigma. These attributes, together with the easy access for reward (pollen and nectar) and the number of flowers for inflorescence, in general, attract a great number of floral visitors. The flowers of

Casearia javitensis and Lindackeria paludosa open in the morning, and the flowers of

Casearia grandiflora open at night. These three species release a sweet scent during anthesis and present great potential pollen viability. The volume of nectar for Casearia grandiflora and

C. javitensis was less than 1 µl, however sugar concentration was high (more than 50%). The most efficient pollinator of Casearia grandiflora and C. javitensis was the fly Ornidia obesa

(Syrphidae), moreover wasps, beetles and butterflies were recorded at a lower frequency. Bees

xix

of the families Apidae and Halictidae were the most efficient pollinators of Lindackeria paludosa. Casearia grandiflora and C. javitensis are self-incompatible species; however

Lindackeria paludosa is self-compatible. The three species presented a high reproductive potential, but a low pay-emergent reproductive success (PERS). Casearia grandiflora and C. javitensis presented an annual phenological standard and Lindackeria paludosa presented a continuous phenological standard. The three species presented full flowering in the dry season and fruiting in the wet season, as well as synchrony between flowers in the same individual and asynchronous behavior between different individuals.

1. INTRODUÇÃO

As florestas tropicais constituem um dos ecossistemas mais ricos em biodiversidade.

Nos últimos anos a exploração e a destruição das mesmas têm se tornado um dos maiores problemas mundiais (Salati et al. 1998). Particularmente, o ecossistema Amazônico tem despertado maior interesse porque abriga extraordinária diversidade biológica (Ribeiro, et al.

1999).

A diversidade de espécies da floresta Amazônica é acompanhada por uma grande diversidade de mecanismos de polinização (Prance, 1985). Sistemas de polinização envolvem desde insetos pouco especialistas até animais estritamente dependentes das flores para sua sobrevivência, como abelhas e mesmo vertebrados, como aves e morcegos (Crepet, 1983;

Bawa et al. 1990).

Os sistemas de polinização estão relacionados com algumas características florais, tais como horário de abertura da flor, recompensa e forma da flor, entretanto, a cor das flores não parece relacionada com os sistemas de polinização (Momose et al. 1998). Portanto a polinização é uma componente chave da biodiversidade, sendo diretamente responsável pela manutenção dos ecossistemas (Prance, 1985).

O estudo da biologia da polinização em plantas pode ajudar a entender como se mantém o fluxo gênico intraespecífico (Bullock, 1985; Bawa, 1974). Desse modo o período de floração e frutificação entre as espécies é considerado como um dos mecanismos que evitam a

interferência entre espécies que têm os mesmos polinizadores ou dispersores (Ramirez et al.

1990).

Os padrões fenológicos das plantas e seu ciclo de vida podem ser importantes aspectos de organização de comunidades e os padrões comportamentais dos animais estão freqüentemente correlacionados a estes padrões (Newstrom et al. 1994). A fenologia da floração pode ser a resposta da competição por polinizadores onde várias espécies de plantas mantem uma população de polinizadores (Dulmen, 2001).

Os dados de fenologia são de grande importância para o uso correto e a proteção dos ecossistemas (Machado et al. 1997), e para um adequado manejo dos recursos genéticos florestais (Bawa & Ng, 1990). A partir desses dados também a recuperação de áreas degradadas pode ser feita a partir de um planejamento da coleta de sementes das espécies escolhidas para o replantio (Knowles & Parrota, 1997). Além disso, um melhor entendimento dos padrões fenológicos é básico para a compreensão da grande variedade de interações entre as espécies das florestas tropicais (Bawa & Ng, 1990).

A maioria dos estudos sobre fenologia e sistema reprodutivo de representantes da família Flacourtiaceae tem sido realizada em nível de comunidades, como por exemplo, na

Costa Rica (Opler, et al. 1976, 1980), México (Bullock, 1985), Colômbia (Dulmen, 2001),

Venezuela (Zapata & Arroyo, 1978), Malásia (Momose, et al. 1998), Ghana (Liebermam,

1982), e Sarawak (Kato, 1996). Entre os trabalhos feitos no Brasil (Mato Grosso) podemos mencionar o de Machado & Oliveira (2000). Na Amazônia Brasileira, onde essa família é bem representada, apenas Alencar (1998) estudou a fenologia de uma espécie, Laetia procera

Poepp. Neste trabalho foram descritos alguns aspectos da fenologia, biologia floral e polinização de Lindackeria paludosa (Benth.) Gilg., Casearia grandiflora Camb. e Casearia javitensis Kunth; já que existem poucos estudos nesse âmbito sobre as espécies.

2. REVISÃO DA LITERATURA

2.1 Aspectos Gerais da Família Flacourtiaceae A família Flacourtiaceae ocorre predominantemente nas regiões tropicais e subtropicais com poucos representantes nas regiões temperadas compreendendo cerca de 86 gêneros e pouco mais de 800 espécies. Ocorre principalmente em florestas primárias e secundárias em regiões baixas ou montanhosas (Ribeiro et al. 1999). Segundo Killeen et al.

(1993), na América está representado por 32 gêneros. No Brasil esta representada por 19 gêneros e aproximadamente 92 espécies (Ribeiro et al. 1999). A maior concentração de gêneros e espécies se encontra nas encostas orientais dos Andes, desde a Venezuela e

Colômbia até o Perú (Sleumer, 1980).

Nesta família estão incluídos árvores de dossel, sub-bosque, arvoretas monocaules ou arbustos. As folhas são simples, quase sempre alternas, dísticas, às vezes agrupadas no ápice do ramo, normalmente com margem serrilhada ou crenada. A presença de pontuações translúcidas é freqüente. As estípulas são geralmente inconspícuas, pequenas ou caducas. A inflorescência varia, mas em geral são fascículos axilares. As flores geralmente são pequenas, actinomorfas, bi ou unissexuais e as espécies freqüentemente dióicas. Os estames variam de quatro a vários, com anteras rimosas ou raramente poricidas. O fruto é uma baga carnosa ou uma cápsula deiscente por válvulas. O número de sementes varia de uma a várias e elas são ariladas ou carnosas (Ribeiro et al. 1999). Segundo Heywood (1993), a família Flacourtiaceae tem poucas espécies de importância econômica, sendo algumas espécies aproveitadas como ornamentais outras com fins medicinais, como sementes de Carpotroche brasiliensis (Brasil) para o tratamento da lepra. Varias espécies são utilizadas como madeira. No gênero Ryania

todas as partes são extremamente tóxicas, agindo como um veneno estomacal. Óleos usados para tratar doenças da pele, como hanseníase são extraídos de espécies do gênero Carpotroche

(Ribeiro et al. 1999). Segundo Revilla (2002), a infusão da casca de Lindackeria paludosa é utilizada contra a malária, as folhas de Casearia javitensis com fins fitoterápicos e a madeira de Casearia grandiflora na construção de casas.

2.2 Fenología em Flacourtiaceae

Os padrões de floração e de frutificação das plantas estão ligados ao tempo, à duração e a freqüência da floração e da frutificação, bem como ao tipo de reprodução de cada espécie. O conhecimento desses padrões é importante para caracterizar o padrão reprodutivo de indivíduos e de espécies, por exemplo, uma floração prolongada é indicativa de polinização cruzada de espécies dióicas, onde os indivíduos femininos exibem fases diferentes dos indivíduos masculinos (Pires-O’ Brien & O’ Brien, 1994).

Na Costa Rica todas as plantas de uma população de Casearia praecox florescem sincronicamente por somente um dia e Casearia nitida Jacq. C. sylvestris Sw. e Carpotoche platyptera Pitt, possuem períodos curtos de mudança foliar, floração sincrônica e frutificação rápida (Opler et al. 1976, 1980). Em Ghana Flacourtia flavescens Willd. frutifica continuamente durante todo o ano (Liebermam, 1982). Os períodos de floração e frutificação de Casearia gossypiosperma Briquet, C. sylvestris Sw, C. decandra Jacq., C. lasiophylla

Eichler, C. rupestris Eichler, Carpotroche brasiliensis Endl. e Banara arguta Briq. foram mencionados por Lorenzi (1998), entretanto, não mencionou os métodos utilizados. Na

Amazônia Central a espécie Laetia procera Poepp. floresce de outubro a dezembro, frutifica de março a maio, folhas novas ocorreu de junho a setembro e possuem uma mudança foliar

semi-caducifolia (Alencar, 1998). A fenologia dos membros da família Flacourtiaceae é ainda pouco estudada na Amazônia Brasileira.

2.3 Polinização e biologia reprodutiva em Flacourtiaceae

A base do conhecimento sobre a biologia reprodutiva de plantas tropicais, especialmente de árvores, tem aumentado consideravelmente nas últimas três décadas (Pires-

O’ Brien & O’ Brien, 1995). Estudos das interações planta-polinizador em florestas tropicais

úmidas é interessante devido as espécies apresentarem baixa densidade populacional, correlacionada em parte com a riqueza de espécies. Além do que, a maioria é polinizada por animais, o que leva a uma considerável especulação sobre o extenso movimento dos polinizadores entre as árvores e desse modo, o grau de autopolinização e polinização cruzada

(Bawa, et al. 1985a). No nível de comunidade, mecanismos de polinização de árvores em uma floresta tropical implicam em uma ampla variedade de vertebrados e invertebrados como vetores de pólen (Bawa et al. 1990). Um possível fator que afeta a qualidade da visita é a distribuição da atividade do polinizador (Dafni, 1992). A variação temporal da atividade floral pode ser considerada como uma importante estratégia para evitar interferência entre espécies que florescem juntas (Auspurger, 1980). O número de espécies polinizadas durante a noite poderia incrementar-se durante períodos de elevada diversidade de floração, diversificando o número de estratégias e conseqüentemente reduzindo interferência entre espécies de plantas

(Ramirez, 2004). Entre os trabalhos realizados sobre sistema reprodutivo e polinização da família Flacourtiaceae podemos mencionar o de Zapata & Arroyo (1978), que estudaram a ecologia reprodutiva de espécies de uma floresta secundária decídua na Venezuela, o estudo reporta que Prockia flava é hermafrodita, auto-incompatível e é polinizada por abelhas da

família Apidae. Na Costa Rica em uma floresta tropical Casearia arborea (Rich.) Urban, C. corymbosa HBK, Hasseltia floribunda HBK, Laetia procera (Poepp.) Eichl.,

Pleuranthodendron mexicana (Gray) L., Ryania speciosa Vahl são hermafroditas e Hasseltia floribunda HBK, e polinizada por diversos insetos pequenos. (Bawa et al. 1985a, b). Em

México em uma floresta tropical decídua foram registradas várias espécies do gênero Casearia como hermafroditas e auto-incompatíveis (Bullock, 1985). No Parque Nacional Sarawak,

Casearia grewiaefolia é um subarbusto com flor actinomorfa, hermafrodita, possui pouco néctar e é polinizado por a vespa Latimenes latipennis (Kato, 1996). Na Malásia Casearia grewiaefolia Vent. e Hydnocarpus borneensis, Sleum. são polinizadas por abelhas sociais

(Eumenidae) e diversos insetos (Momose et al. 1998). Na Amazônia Colombiana Homalium guianense (Aubl) Oken é uma espécie bissexual e é polinizada por diversos insetos pequenos

(Dulmen, 2001). Entre os trabalhos feitos no Brasil (Mato Grosso) podemos mencionar o de

Machado & Oliveira (2000), que estudaram a biologia floral e reprodutiva de Casearia grandiflora Camb., descrevendo que antese ocorre de forma irregular, principalmente no início da manhã, com néctar relativamente abundante. A liberação de pólen e a receptividade estigmática ocorreram nas horas mais quentes do dia. O visitante mais freqüente foi a mosca

Ornidia obesa (Syrphidae), que visita as flores durante quase todo o dia.

3. OBJETIVOS

3.1 Objetivo Geral

¾ Descrever a fenologia, biologia floral, polinização e sistema reprodutivo de três

espécies de Flacourtiaceae.

3.2 Objetivos Específicos

¾ Descrever as fenofases das espécies e relacioná-los com a precipitação.

¾ Estudar a biologia floral das espécies.

¾ Identificar os recursos oferecidos (néctar, pólen ou outros).

¾ Identificar os visitantes e possíveis polinizadores.

¾ Caracterizar e comparar o sistema reprodutivo das espécies.

4. MATERIAIS E MÉTODOS

4.1 Área de estudo

O trabalho foi realizado no Município de Manaus em duas áreas, uma localizada no

Campus da Universidade Federal do Amazonas-UFAM: 03°04’34”S, 59°57’50”W, e a outra nas instalações do Campus do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia-INPA:

03°05’50”S, 59°59’09”W (Figura 1). As observações foram semanais no período de novembro/2003 a dezembro/2004.

A área do Campus da UFAM é constituída por floresta de platô, floresta aberta, campinarana, áreas de vegetação secundária e área antrópica (Silva-Forsberg, 1999). A vegetação do Campus do INPA é caracterizada como floresta secundária com um número grande de árvores jovens e espécies de trepadeiras de floresta primária (Prance, 1975).

Manaus tem clima do tipo "Am", quente e úmido ao longo de todo o ano (Classificação de Köppen). Foram obtidos dados de precipitação (mm) e temperatura média (º C) do Instituto

Nacional de Metereologia - INMET, 1º Distrito de Metereologia -1º DISME/AMAC/RR, no período de dezembro de 2003 a novembro 2004. Os meses mais chuvosos foram março e maio com 424,2 e 422,9 cada, enquanto julho e novembro foram os menos chuvosos com 59,6 e

13,3. A temperatura média anual mostrou pouca variação entre os meses de observação, sendo a maior 28,5 e a menor 26,6. A figura 2 mostra a temperatura média e a distribuição das chuvas durante o período de observação.

1:50.000

MANAUS

Rio Amazonas Rio Negro

INPA UFAM

Figura 1. Imagem de satélite Landsat mostrando as áreas de estudo: INPA, UFAM, Manaus - AM. Miranda & Coutinho, 2004.

Precipitação Temperatura Média

450 29

400 28,5 350 28 300 250 27,5 200 27 150 26,5

Precipitação (mm) 100

50 26 Temperatura Média ºC 0 25,5 Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Meses (2003-2004)

Figura 2. Precipitação e temperatura média durante o período de observações, Manaus - AM.

Fonte: 1º DISME/INMET.

4.2 Espécies estudadas

Foram estudadas: Lindackeria paludosa (Benth.) Gilg., Casearia grandiflora Camb. e

C. javitensis Kunth; os testemunhos estão incorporados (215222-215224/7342-7344) no herbário do INPA (Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia) e UFAM (Universidade

Federal do Amazonas).

4.3 Morfologia das inflorescências, flores e frutos e biologia floral

As inflorescências, flores e frutos foram caracterizados através de observações no campo e no laboratório. Foi realizada a descrição morfológica e medição das flores e frutos.

De acordo com as características procurou-se relacioná-las com as “síndromes de polinização” segundo Faegri & van der Pijl (1979).

As observações da biologia floral foram feitas em cinco indivíduos de cada espécie e para a escolha dos indivíduos foi levada em conta fatores como a facilidade de acesso e manipulação. Em relação aos eventos da antese, 10 flores de três árvores foram observadas diariamente para o registro do horário do início, seqüência de abertura, duração, emissão de odor, receptividade do estigma, período de disponibilidade de néctar e liberação de pólen. A receptividade do estigma e a abertura das anteras foram verificadas com auxílio de uma lupa.

A receptividade do estigma também foi verificada pelo teste da peroxidase (Dafni, 1992).

Para a coleta e avaliação do volume médio de néctar foram utilizados microcapilares de 1 µl e 2 µl em 15 flores previamente ensacadas de três indivíduos, em intervalos de uma

hora, durante todo o período de produção de néctar. Um refratômetro manual foi utilizado para medir sua concentração (Inouye et al. 1980).

A presença de células emissoras de odor, os osmóforos, foi detectada com a utilização do vermelho neutro (Dafni, 1992). Para este teste 10 flores foram submergidas dentro da solução durante 15 minutos e logo lavadas com água corrente. Os osmóforos foram localizados nas regiões que adquiriram tonalidade vermelho escuro.

A análise da fertilidade polínica potencial foi verificada pela coloração com azul de algodão-lactofenol (Kearns & Inouye, 1993). Foram coletadas amostras de pólen diretamente das anteras de uma flor de três indivíduos de cada espécie. Estas foram colocadas em lâminas, coradas com algodão-lactofenol e permaneceram por um dia para verificação da coloração.

Este método considera como potencialmente fértil os grãos de pólen corados de azul intenso e não viáveis os incolores. A percentagem de pólen viável foi obtida pelo cálculo do número de grãos viáveis multiplicado por 100 e dividido pelo número de grãos contados, sendo contados

250 grãos/lâmina.

4.4 Insetos visitantes

Observações do comportamento dos visitantes e possíveis polinizadores foram feitas durante todo o período de floração, desde o início da antese até a senescência das flores. As observações dos visitantes de Lindackeria paludosa ocorreram entre a última semana de agosto e setembro de 2004 entre 05:00 e 16:00h, com um total de 35 horas, para Casearia grandiflora desde o mês de outubro até a primeira semana de novembro, com um total de 60

horas e para Casearia javitesis no mês de maio até a segunda semana de junho, com um total de 28 horas. O número de indivíduos observados variou para cada espécie em função do número de flores disponíveis ao dia, condições de acesso e facilidade de observação.

Os dados sobre o comportamento, o modo de coleta do recurso, o tipo de recurso procurado, o horário, a freqüência das visitas e o tempo de permanência nas flores foram obtidos por observações diretas e complementados com análise de fotografias. Também foi verificada a presença de pólen no corpo dos insetos e foi comparada com o pólen das espécies estudadas. O pólen dos insetos e das espécies estudadas foi coletado com auxílio de pequenos cubos de gelatina (Dafni, 1992). Os insetos visitantes foram capturados com auxílio de puçá, sacos e frascos coletores, dependendo do tamanho do inseto, os quais foram identificados com auxílio de especialistas e depositados na coleção entomológica do INPA.

4.5 Sistema e sucesso reprodutivo

Para o estudo do sistema reprodutivo o experimento foi conduzido em uma amostra variável de indivíduos para cada espécie. Em cada tratamento foram isoladas entre 150 a 200 botões um ou dois dias antes da antese, utilizando sacos de organza de nylon, a fim de evitar a entrada de insetos ou de pólen. O saco foi fechado com barbante na base, sendo removido após a abertura das flores para a realização dos testes de polinização. Todas as polinizações foram realizadas no período diurno (6:00-10:00h), quando as flores apresentavam o máximo de receptividade. Para identificação dos testes realizados, os ramos com as flores foram marcados com etiquetas de acordo com cada tratamento. As flores foram utilizadas para os seguintes

tratamentos: Autopolinização espontânea: As flores foram ensacadas até a formação de frutos.

Autopolinização artificial: Foram feitas depositando pólen de uma flor sobre seu próprio estigma. Geitonogamia: Polinização com pólen de flores de uma mesma planta. Polinização cruzada manual: Foi colocado no estigma pólen proveniente de flores de outros indivíduos distantes pelo menos 500 m. Polinização natural: As flores foram etiquetadas para observações da eficácia da polinização natural.

Os resultados dos tratamentos e da polinização natural foram estimados em termos do percentual de frutos iniciados e daqueles que chegaram à maturação em relação ao número de flores produzidas.

Para estimar o sucesso reprodutivo foram marcados dez indivíduos para Casearia grandiflora, oito para Lindackeria paludosa e cinco para Casearia javitensis. Foram selecionados cinco ramos de cada indivíduo e cinco inflorescências na fase de botão desenvolvido em cada ramo foram etiquetadas com um fio colorido antes das flores se abrirem. O número de botões florais por inflorescência foi contado; após três dias da abertura da flor, o número de pistilos que permaneceram foram contados nos mesmos racimos. O número de frutos por racimo foi contado e o número de sementes por fruto foi determinado por dissecção. O sucesso reprodutivo pré-emergente (PERS) foi calculado pela razão de flores por frutos (Fl/Fr) multiplicados pela razão de sementes por óvulos (S/O) (Wiens et al. 1987 apud Doungyoptha & Owens, 2002).

4.6 Fenologia

Para o estudo da fenologia foram observados 10 indivíduos de cada espécie localizados em diferentes pontos do INPA e da UFAM. Os indivíduos foram acompanhados mensalmente no período de dezembro de 2003 a novembro 2004. As plantas selecionadas foram aquelas que já haviam atingido a idade reprodutiva. Cada indivíduo foi devidamente marcado com placa de alumínio. As fenofases observadas foram emissão de botão, flores e frutos, as quais foram anotadas numa planilha.

Foram feitas estimativas do número de flores abertas por dia durante a época de floração, através do número de flores de um ramo multiplicado pelo número total de ramos do indivíduo (Lindackeria paludosa e Casearia javitensis). No caso de Casearia grandiflora a estimativa foi feita multiplicando o número de flores de um ramo pelo número total de ramos de um galho e o resultado multiplicado pelo número total de galhos do indivíduo. Além disso, se fez estimativa mínima, máxima, média e desvio padrão para cada indivíduo.

Os dados da fenologia foram correlacionados com a distribuição das chuvas ao longo do período de estudo e os padrões fenológicos encontrados foram comparados aos padrões e parâmetros propostos por Newstrom et al. (1994).

5. RESULTADOS

5.1 Lindackeria paludosa

5.1.1 Morfologia das inflorescências, flores e frutos

A inflorescência de Lindackeria paludosa é em racimos axilares, obliquamente ereta, simples ou às vezes composta em sua parte distal. Apresenta crescimento lento, abrindo suas primeiras flores em torno da quinta ou sétima semana; as flores são hermafroditas ou estaminadas (Figura 3 A), caracterizando a espécie como andromonoica, às vezes em grupos de 2 ou 3 fasciculadamente ao longo do ráquis; actinomorfas, diclamídeas, dialissépalas e dialipétalas; sépalas 3, obovada-oblongas, brancas ou creme, livres; pétalas 6, da mesma cor que as sépalas; androceu composto por numerosos estames livres, apresentando em média 28 estames (n=5; ±2,38; 25-31) em flores estaminadas e 24 estames (n=5; ±3,04; 22-29) em flores hermafroditas, dispostos ao redor do estigma, filamentos simples, glabros, anteras subglabras, basifixas, ditecas e deiscência longitudinal; pistilo ovóide, ovário súpero, séssil, glandular- pubescente, tricarpelar, placentação parietal, apresentando em média 101 óvulos (n=5; ±9,94;

86-112), estilete glandular pulverulento. As medidas em milímetros das inflorescências e flores encontram-se na tabela 1. O fruto é uma cápsula, verrugosa ou muricada, arredondada, verde-amarelada (Figura 3 B), deiscente, 3-4 valvada, 1-2 cm de diâmetro, pericarpo fibroso e estigma persistente. Sementes 1-8, arilo vermelho e testa lustrosa. O fruto maduro quando se abre expõem a semente arilada que é comida por pássaros.

Tabela 1. Dimensões (mm) de 10 inflorescências e 10 flores de Lindackeria paludosa no campus da UFAM. CINFL CFL CPFL DFL CCA CCO CP CE BT/INFL FL/INFL Min. 15 13 6 10 4 5 6 3 7 1 Max. 57 18 13 14 7 7 8 6 40 10 Média 32,3 16 8,9 11,7 5,4 5,9 6,8 4,7 20,9 5,4 Desv. 12,05 1,54 2,02 1,26 0,9 0,7 0,6 0,8 9,63 2,95 Pad. CINFL: Comprimento da inflorescência; CFL: Comprimento da flor; CPFL: Comprimento do pedúnculo da flor; DFL: Diâmetro da flor; CCA: Comprimento do cálice; CCO: Comprimento da corola; CP: Comprimento do pistilo; CE: Comprimento dos estames; BT/INFL: Número total de botões por inflorescência, FL/INFL: Flores abertas ao dia por inflorescência.

A B

Figura 3. Lindackeria paludosa: A) Flor estaminada; B) Frutos imaturos.

5.1.2 Biologia floral

As flores abriram lentamente com seqüência de eventos que durou de duas a quatro horas e geralmente gastaram o mesmo tempo para completar a abertura. A antese iniciou entre

09:00 e 11:00h, ficando a flor completamente aberta entre 05:30 e 06:00h do dia seguinte

(Figura 4), sendo que botões da mesma planta podem abrir em horários diferentes, havendo diferenças até mesmo entre botões de uma mesma inflorescência.

❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀ XXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXX

YYYYYYYYYYYYYYYYYYYYY⇓

♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨ ¤¤

00 06 12 18 00 06 12 18 00

1º dia 2º dia

Figura 4. Eventos florais em Lindackeria paludosa no campus da UFAM.

❀ Abertura da flor X Receptividade do estigma Y Liberação do pólen ♨ Emissão de odor ¤ Chegada de visitantes ⇓Queda das pétalas

A seqüência de eventos começou com o afastamento das sépalas, seguido das pétalas que lentamente abriram espaço para a saída do estigma e dos estames em flores hermafroditas ou dos estames em flores estaminadas; nesta fase os estames se encontram agrupados ao redor do estigma. Quando as pétalas estão completamente estendidas os estames começam a se afastar um por um. O horário em que as anteras abrem, entre os indivíduos, varia de 22:30 a

02:00h; o pólen amarelo e pulverulento é completamente liberado entre 06:00 e 07:00h,

apresentando 97% de fertilidade polínica potencial. O estigma fica receptivo antes da abertura da flor ou seja ainda em botão. Em torno das 04:00h a flor emite odor agradável e perfumado o qual se intensifica quando a flor está aberta; este odor pode ser percebido a uma distância de até 2m. Os osmóforos estão localizados nas sépalas, pétalas e estames, sendo mais evidentes nas sépalas e pétalas, distribuindo-se em forma de traços e pontos espalhados especialmente nas bordas e no meio. No início da tarde o odor começa a enfraquecer, após as 16:00h o odor praticamente desaparece. Por volta das 13:00h os estames começam a escurecer nas bordas, mas ainda continuam liberando pólen até as 15:30h, mas em pouca quantidade; neste mesmo horário algumas flores estaminadas começam a cair ao simples toque, o estigma fica mais escuro e deixa de estar receptivo. Após o terceiro dia da antese muitas das sépalas, pétalas e estames caem, ficando os demais de coloração marrom escura, quando não, permanecendo apenas o ovário (Figura 5 A), em alguns casos as pétalas e estames permanecem até o fruto adquirir certo tamanho (Figura 5 B). Como recompensa aos visitantes a flor oferece pólen.

A B

Figura 5. Lindackeria paludosa: A) Flores após o terceiro dia de antese; B) Fruto imaturo com pétalas e estames persistentes.

5.1.3 Insetos visitantes

As flores de Lindackeria paludosa foram visitadas por abelhas das famílias Apidae e

Halictidae e uma espécie de formiga da família Formicidae, registrada coletando pólen uma vez num indivíduo (Tabela 2).

Tabela 2. Visitantes florais de Lindackeria paludosa no campus da UFAM.

Ordem Família Espécie HYMENOPTERA Apidae Melipona seminigra merrillae Melipona compressipes manaosensis Xylocopa sp.1 Trigona fulviventris Exomalopsis sp. Scaptotrigona sp. Halictidae Augochloropsis sp. Stilbochlora sp. Formicidae Dolichoderus lufosus

As atividades das abelhas iniciou por volta das 05:30h até cerca de 12:00h. Visitas esporádicas foram observadas à tarde. O horário com maior número de visitas ocorreu entre

06:00 e 10:00h e com menor número entre 10:00 e 12:00h.

Melipona seminigra merrillae e Xylocopa sp. 1, apresentaram comportamentos similares, estas abelhas chegavam na planta em torno de 06:00 – 06:20h. Inicialmente sobrevoavam a planta e para a coleta de pólen pousavam nos estames, manipulando as anteras com as mandíbulas e as pernas com movimentos de frente para trás, este movimento

provocava uma nuvem rápida e esparsa de pólen, ficando aderido em todo o corpo. O estigma era contatado várias vezes no momento da coleta do pólen. Após a coleta caminhavam pelo ramo ou voavam procurando outra flor. Durante o vôo limpavam-se transferindo o pólen para as corbículas, localizadas no terceiro par de pernas. Às vezes a mesma flor era visitada várias vezes durante segundos. A diferença entre estes visitantes é o tempo de coleta do recurso, enquanto Melipona seminigra merrillae demorava entre 4-6 segundos, Xylocopa sp. 1 demorava 1 ou 2 segundos, sendo que esta última espécie no momento da coleta do pólen provocava a caída das sépalas e pétalas.

Melipona compressipes manaosensis chegava à planta por volta das 7:00h, pousava nas pétalas e manipulava as anteras com a mandíbula e os dois primeiros pares de pernas para coleta de pólen, que se aderia à parte interna do tórax e abdômen. Depois visitava outra inflorescência na mesma planta. Ao pousar em outra flor, seu corpo carregado de pólen entrava em contato com o estigma. Durante o vôo limpava-se, transferindo pólen para as corbículas. A visita a cada flor durava entre 4-8 segundos.

Augochloropsis sp. (Figura 6 A, B) iniciava suas visitas em torno das 6:30 e 7:00h, ela contornava as inflorescências, procurando flor, logo pousava nos estames e coletava o pólen estame por estame com as mandíbulas e os dois primeiros pares de pernas, contatando o estigma no momento da coleta. Por vezes deixavam de coletar e estando na mesma flor trasladava o pólen para as corbículas. Após 15 segundos numa flor, visitava outra da mesma inflorescência ou de ramos próximos com o mesmo comportamento transferindo o pólen para as corbículas durante o vôo. Periodicamente interrompia as visitas e neste intervalo pousava na

parte adaxial das folhas (Figura 6 C) permanecendo neste local entre 10 e 15 segundos, muitas vezes limpando o aparelho bucal, a cabeça e pernas traseiras com o primeiro par de pernas.

Figura 6. Lindackeria paludosa: A) e B) Augochlorpsis sp. coletando pólen; C) Augochlopsis sp. limpando-se na parte adaxial da folha; D) Trigona fulviventris coletando pólen.

Trigona fulviventris (Figura 6 D), Exomalopsis sp., Scaptotrigona sp. e Stilbochlora sp., foram os visitantes menos freqüentes (Figura 7). As abelhas inicialmente aproximavam-se da planta e pousavam nos estames, onde coletavam pólen que ficava aderido à parte ventral do abdômen. Durante a coleta do recurso contactavam o estigma. Após 3-8 segundos na flor caminhavam ou voavam procurando outras flores, durante o vôo transferiam o pólen para as corbículas.

40 35 30 Msm 25 Mcm Xs p 1 20 A 15 Tf Nº de vi si tas 10 E 5 Sc 0 St 6 as 8 8 as 10 10 as 12 Tempo em horas

Figura 7. Número de visitas às flores de Lindackeria paludosa por intervalo de tempo no campus da UFAM. Msm Melipona seminigra merrillae, Mcm: Melipona compressipes manaosensis, Xsp. 1: Xylocopa sp., A: Augochloropsis sp., Tf: Trigona fulviventris, E: Exomalopsis sp., Sc: Scaptotrigona, St: Stilbochlora sp.

A análise das lâminas de pólen coletada das abelhas visitantes, mostrou que na maioria estava presente o pólen de Lindackeria paludosa, mas também pólen de outras espécies.

5.1.4 Sistema reprodutivo

Os tratamentos aplicados apresentaram resultados positivos quanto à formação de frutos, o que sugere a presença de autocompatibilidade na espécie. Não houve diferença quanto à formação de frutos entre os tratamentos, sendo que a maior porcentagem de frutos foi registrada na autopolinização espontânea e a menor na polinização natural (Tabela 3).

Tabela 3. Testes do sistema reprodutivo em três indivíduos de Lindackeria paludosa, no campus da UFAM. CADB Tratamentos Flores testadas Frutos maduros (%)

Autopolinização espontânea 801 198 (25)

Autopolinização artificial 508 105 (21)

Geitonogamia 613 132 (22)

Polinização natural 978 175 (18)

5.1.5 Sucesso reprodutivo

Houve pouca variação no número de flores por inflorescência com uma média de 25. A razão de frutos maduros por inflorescência também não teve muita variação dando uma razão de frutos por flores (Fr/Fl) de 0,2. A média do número de sementes por fruto foi 1,4.

Lindackeria paludosa apresentou média de 101 óvulos. O sucesso reprodutivo pré-emergente de Lindackeria paludosa foi 0,01 o que significa que o sucesso reprodutivo baseado em frutos maduros e sementes produzidas foi baixo (Tabela 4).

Tabela 4. Sucesso reprodutivo pré-emergente em oito indivíduos de Lindackeria paludosa no campus da UFAM.

Ind. Nº Fl Fr/I Fr/Fl S/Fr S/O PERS 1 32 1 0,15 1 0,001 0,00015 2 24 2 0,41 3,2 0,013 0,005 3 11 0 0 0 0 0 4 29 1 0,17 1,2 0,002 0,034 5 27 1,8 0,33 1,8 0,006 0,001 6 13 0,6 0,23 1,6 0,003 0,069 7 25 0,4 0,08 1,5 0,001 0,00008 8 27 1 0,18 1,6 0,002 0,0036 Média 25 0,9 0,2 1,4 0,0035 0,01 Nº Fl: Número de flores, Fr/I: Razão de frutos por inflorescência, Fr/Fl: Razão de frutos por flores, S/Fr: Razão de sementes por fruto, S/O: Razão de sementes por óvulo, PERS: Sucesso reprodutivo pré-emergente.

5.1.6 Fenologia

A espécie floresceu durante todos os meses de estudo com exceção do mês de novembro/2004 em que não foram registrados indivíduos com flor. A maioria dos indivíduos emitiu botões durante todo o ano de estudo, tendo sido encontrados vários indivíduos com botões pequenos, botões que vão abrir, flores abertas, frutos imaturos e maduros na mesma inflorescência/infrutescência. A produção de flores abertas por dia foi alta com um maximo de

57888 no indivíduo 2 (Tabela 5). As maiores porcentagens foram registradas nos meses de abril, agosto e setembro/2004, com o pico de floração ocorrendo no mês de agosto com 100% dos indivíduos apresentando esta fenofase. A menor porcentagem de indivíduos com flor

ocorreu no mês de outubro (Figura 8). Os indivíduos floresceram tanto no período chuvoso, como no período seco do ano.

Tabela 5. Número de flores abertas por dia em três indivíduos de Lindackeria paludosa no campus da UFAM. FLE: Flores estaminadas, FLH: Flores hermafroditas. Indivíduo 1 Indivíduo 2 Indivíduo 3 FLE FLH FLE FLH FLE FLH Min. 21000 8400 34560 6048 2944 110 Max. 41400 15000 44064 13824 9752 552 Média 31650 11250 30236 8640 6118 285 Desv. Pad. 9554 2914 18227 3665 3171 193

Foram registrados frutos maduros durante todo o período de estudo, mas com maior porcentagem de indivíduos nos meses de janeiro, março, abril e setembro/2004, coincidindo com o período chuvoso e o período seco do ano. A menor porcentagem de indivíduos encontrados frutificando ocorreu nos meses de maio a agosto e outubro/2004 (Figura 8).

Flores Frutos Precipitação

120 450 400 100 350 ) 80 300 250 60 200

Indivíduos (% 40 150

100 (mm) Precipitação 20 50 0 0 Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Meses (2003-2004)

Figura 8. Porcentagem de indivíduos em flor e fruto de Lindackeria paludosa com relação à precipitação no campus da UFAM e do INPA.

Quando se compara a floração e a frutificação dos indivíduos com a distribuição da precipitação observa-se que não houve nenhuma relação com a floração. Sempre que houve aumento na quantidade de chuvas, houve uma diminuição no número de indivíduos em flor.

Com relação à frutificação a porcentagem de indivíduos com frutos acompanhou a distribuição da precipitação (Figura 8).

A espécie apresenta floração do tipo contínuo, amplitude alta, sua duração foi intermediaria (variou de um a cinco meses), exceto em três indivíduos onde a duração foi extensa (maior de cinco meses), segundo Newstrom et al. (1994). A espécie apresentou sincronia na floração entre flores de um mesmo indivíduo e assincronia entre indivíduos diferentes, exceto no mês de agosto em que se mostrou sincrônica com 100% dos indivíduos florescendo, fato que também foi observado em outros indivíduos não marcados.

5.2 Casearia grandiflora

5.2.1 Morfologia das inflorescências, flores e frutos

A inflorescência é axilar, séssil, fasciculada-glomerulada (Figura 9 A). Apresenta crescimento lento, produzindo suas primeiras flores em três a quatro semanas, podendo cada inflorescência produzir entre 1-18 botões, flores hermafroditas, monoclamídeas, dialissépalas, dispostas em fascículos axilares ao longo dos ramos, brácteas suborbiculares, unidas na base, dourada-tomentosa externamente, glabra internamente; pedicelos articulados unidos na base, muito curtos; sépalas 5, unidas na base formando um tubo curto, lóbulos amplamente elíptico- oblongos, ápice arredondado ereto na antese e persistente no fruto, branca a amarelada ou esverdeada, dourada-tomentosa externamente, pilosa internamente; androceu composto por 10 estames livres, em dois verticilos, sendo um deles mais baixo que o outro, unidos à sépala na base, filamentos glabros, anteras subglobosas, dorsifixas, bitecas de deiscência longitudinal, disco intraestaminal em forma de uma coroa, lóbulos do disco linear clavados, 2 mm de comprimento, tomentoso-piloso; gineceu com ovário súpero, alongadamente ovóide, glabro na base, densamente esbranquiçado acima até no estilete, sincárpico, tricarpelar unilocular, com placentação parietal, apresentando em média 44,8 óvulos (n=5; ±2,94; 42-49). As medidas das inflorescências e flores encontram-se na tabela 6. O fruto é uma cápsula ovóide-elipsoide, subglabra, pilosa distalmente, 6-8 mm de cumprimento, unidos pelas sépalas, dividindo-se em três valvas; sementes 1-16, oblongas, arilo pequeno de cor alaranjada (Figura 9 B).

Tabela 6. Dimensões (mm) de 10 inflorescências e 10 flores de Casearia grandiflora no campus da UFAM.

CFL DFL CS DB CP CE BT/INFL FL/INFL Min. 6 5 6 3 5 3 1 1 Max. 8 8 7 4 6 4 18 4 Média 7,3 6,9 6,1 3,1 5,2 3,6 9,7 2,6 Desv. Pad. 0,6 0,9 0,31 0,31 0,42 0,51 4,4 0,96

CFL: Comprimento da flor; DFL: Diâmetro da flor; CS: Comprimento da sépala; DB: Diâmetro da bráctea; CP: Comprimento do pistilo; CE: Comprimento dos estames; BT/INFL: Número total de botões por inflorescência; FL/INFL: Flores abertas ao dia por inflorescência.

A 6 mm B

Figura 9. Casearia grandiflora: A) Detalhe da inflorescência, B) Frutos maduros expondo o arilo.

5.2.2 Biologia floral

As flores abrem durante a noite, tendo uma seqüência de eventos que dura entre uma e duas horas, a antese tem duração de 18h, iniciando-se entre 00:30 e 01:00h, estando a flor completamente aberta entre 05:45 e 06:00h (Figura 10).

❀❀❀❀❀❀❀ XXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXXX

YYYYYYYYYYYYYYYYYYYYYYYYYYYYY

♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨ ¤¤

00 06 12 18 00

1º dia

Figura 10. Eventos florais em Casearia grandiflora no campus da UFAM.

❀ Abertura da flor X Receptividade do estigma Y Liberação do pólen ♨ Emissão de odor ¤ Chegada de visitantes

A seqüência de eventos começou com o afastamento lento das duas sépalas externas.

Por volta das 03:00h as três sépalas internas começam a se afastar, e o estigma que até então se encontra envolto pelas sépalas internas começa a ser exteriorizado em um processo contínuo; neste horário o estigma fica receptivo, sendo mais evidente entre 09:00-11:00h, de cor amarelo e com a superfície coberta por secreção brilhante e úmida. Em torno das 04:00h as anteras abrem suas fendas, o pólen amarelo, pegajoso é completamente liberado em forma de grumos isolados em cada antera entre 09:00 e 10:00h, apresentando 96% de fertilidade polínica potencial. Em dias chuvosos ou nublados a abertura das anteras para a liberação do

pólen ocorreu entre as 07:00 e 09:30h, podendo este horário variar entre os indivíduos.

Quando a flor está completamente aberta os estames ficam ao redor do estigma. As 05:30h a flor começou a emitir um odor adocicado o qual aumenta quando a flor esta aberta; este odor podia ser percebido a uma distância de até 1m. Os osmóforos foram localizados nas sépalas, sendo mais evidentes no ápice e nas bordas, distribuindo-se em forma de pontos muitas vezes juntos ou espalhados. No final da tarde entre 16:30 e 17:00h, o odor começa a enfraquecer e logo desaparecia, nesse mesmo horário os estames ficam marrom escuro e o estigma deixa de ser receptivo, as sépalas se fecham e a flor retoma aspecto semelhante ao do botão, sendo, no entanto, maiores e mais escuras que estes. As sépalas e demais peças florais persistiram secas até mesmo depois do início da formação do fruto. Como recompensa aos visitantes a flor oferece pólen e néctar.

As flores apresentaram néctar na base das sépalas e começam a produzi-lo nas primeiras horas da manhã em pequenas quantidades. O volume total de néctar produzido durante a antese foi menor que 1µl. O período de maior concentração de açúcar foi das 10:00

às 11:00h, permanecendo a concentração em torno de 54%. Uma concentração medida pela manhã (08:00h) apresentou 40%.

5.2.3 Insetos visitantes

Diversos grupos de insetos foram observados visitando as flores de Casearia grandiflora (mais de 16 espécies), desde a sua exposição até a senescência, destacando-se as moscas, abelhas, vespas, besouros, borboletas. O horário com maior número de visitas ocorreu entre 10:00 e 12:00h (Figura 11).

Visitas (%)

40 35 30 ) 25 20 15 Visitas (% 10 5 0 6 as 8 8 as 10 10 as 12 12 as 2 2 as 4 4 as 5 Tempo em horas

Figura 11. Porcentagem de visitas das flores de Casearia grandiflora por intervalo de tempo no campus da UFAM.

As abelhas e moscas foram os principais grupos de visitantes das flores de Casearia grandiflora com 38,4 % e 29,4% respectivamente (Tabela 7).

Tabela 7. Visitantes florais de Casearia grandiflora, sua freqüência de visitas e recursos florais no campus da UFAM. Visitantes Freqüência de visitas Recursos Número (%) utilizados DIPTERA Syrphidae Ornidia obesa 48 (22,8) Néctar Palpada vinetorum 14 (6,67) Néctar HYMENOPTERA Apidae Melipona seminigra merrillae 29 (13,8) Néctar Cephalotrigona capitata femorata 15 (7,14) Néctar e pólen Apis mellifera scutelatta 4 (1,90) Néctar e pólen Trigona amazonensis 9 (4,28) Néctar Friseomelitta sp. 8 (3,80) Néctar e pólen Xylocopa sp. 2 8 (3,80) Néctar Halictidae Augochloropsis sp. 8 (3,80) Néctar e pólen Vespidae Morfotipo 1 1 (0,47) Néctar Morfotipo 2 2 (0,95) Néctar Morfotipo 3 13 (6,19) Néctar Sphecidae Dynatus nigripes nigripes 10 (4,76) Néctar LEPIDOPTERA 25 (11,9) Néctar COLEOPTERA Brentidae Morfotipo 1 4 (1,90) Néctar Morfotipo 2 1 (0,47) Néctar Cerambycidae Mionochroma vittatum 8 (3,80) Néctar

Ornidia obesa (Figura 12 A) foi a mosca mais freqüente, sendo observada desde a abertura até a senêscencia da flor, correspondendo a cerca de 23% do total de visitas (Tabela

10). Esta espécie iniciava suas visitas em torno das 06:00 ou 06:30h, prolongando-se até o final da tarde por volta das 17:00h. Estas visitas foram mais intensas entre 08:00 e 12:00h, chegando-se a contabilizar neste horário até 40 moscas. Inicialmente cada mosca sobrevoava a

planta e pousava em uma flor introduzindo em seguida o aparelho bucal para a retirada do néctar, neste momento o aparelho bucal, a cabeça e a parte ventral do tórax contactavam as anteras e o estigma. O tempo de permanência na flor era de 10 a 40 segundos. Logo procurava outra flor na mesma inflorescência ou em ramos próximos, com o mesmo comportamento.

Periodicamente interrompiam as visitas e ficavam por uns 10 segundos na parte abaxial da folha, muitas vezes limpando seu aparelho bucal, cabeça e perna do meio com o primeiro par de pernas. Foi encontrado pólen de Casearia grandiflora no aparelho bucal, cabeça, e pernas da espécie. Palpada vinetorum outra mosca chegava à planta em torno das 08:00h, introduzia seu aparelho bucal na flor para a coleta de néctar contatando o pólen e o estigma, mas a freqüência de suas visitas foi menor em comparação com a outra espécie (Tabela 10). Foi encontrado pólen de Casearia grandiflora em pequena quantidade, na cabeça e aparelho bucal, mas também foi encontrado pólen de outras espécies. Trigona amazonensis visitava esporadicamente os indivíduos.

Melipona seminigra merrillae foi a abelha mais freqüente, com aproximadamente 14% das visitas, seguida de Cephalotrigona capitata femorata com 7% das visitas (Tabela 10).

Melipona seminigra merrillae (Figura 12 B) iniciava suas visitas às 07:00h, prolongando-se até às 04:00h. Chegava à planta, pousava sobre os lóbulos das sépalas e introduzia o aparelho bucal no nectário, para a coleta do néctar contatando o pólen e o estigma com o aparelho bucal. Após 15 segundos em uma flor, visitava outra da mesma inflorescência ou de ramos próximos. Cephalotrigona capitata femorata (Figura 12 C) começava a coleta de pólen e néctar em torno das 6:40 até às 12:00h, com visitas esporádicas à tarde. Ao chegar à flor introduzia o aparelho bucal para a coleta de néctar, ao mesmo tempo com as pernas dianteiras

pegava pólen, ficando em cada flor por 13 segundos, logo caminhava ou voava para outra inflorescência, efetuando o mesmo comportamento; em vôo transferia o pólen para as corbículas com o primeiro par de pernas. Indivíduos destas espécies apresentaram pólen de

Casearia grandiflora principalmente na corbícula, aparelho bucal e cabeça, mas também apresentaram nas pernas. Apis mellifera scutelatta, Friseomelitta sp., Augochloropsis sp. e

Xylocopa sp. 2 tiveram comportamento similar, sendo que as três primeiras foram observadas coletando pólen e néctar, no entanto, suas visitas foram menos freqüentes (Tabela 10). Foi encontrado pólen de Casearia grandiflora nestas espécies na corbícula, cabeça e aparelho bucal. Trigona amazonensis visitava esporadicamente os indivíduos, principalmente durante a manhã. Esta comia pétalas e estames e coletava néctar.

As vespas: Dynatus nigripes nigripes (Figura 12 D), Morfotipo 1, 2 e 3 e besouros:

Mionochroma vittatum, Morfotipo 1 e 2 (Figura 12 E) foram os visitantes menos freqüentes com 7,5% e 2,3% respectivamente (Tabela 10), sendo consideradas como polinizadores. Estas espécies chegavam à flor, introduziam o aparelho bucal para a coleta de néctar e contactavam anteras e estigma, ficando em cada flor entre 5-10 segundos. Foi encontrado pólen de

Casearia grandiflora no aparelho bucal, abdômen, pernas e antena das sete espécies.

Foram observadas seis espécies de borboletas (Figura 12 F) visitando as flores de

Casearia grandiflora, entre elas representantes da família Arctiidae foram observados coletando néctar, mas sem contatar os órgãos reprodutivos das flores. As borboletas foram consideradas como pilhadoras de néctar, por não fazerem contato nem com o pólen e nem com estigma.

EF Figura 12. Casearia grandiflora: Visitantes, A) Ornidia obesa; B) Melipona seminigra merrillae; C) Cephalotrigona capitata femorata; D) Coleóptero; E) Dynatus nigripes nigripes; F) Borboleta.

5.2.4 Sistema reprodutivo

O sucesso da frutificação por polinização cruzada manual foi superior do que aquele

obtido por autopolinizações. As flores expostas à polinização natural, no entanto,

apresentaram sucesso ainda maior na formação de frutos que os outros tratamentos (48%)

(Tabela 8). A grande proporção de autopolinizações que não formaram frutos ou que

formaram em taxas mais baixas do que os de polinização cruzada manual sugerem a existência

de indivíduos auto-incompatíveis.

Tabela 8. Testes do sistema reprodutivo em cinco indivíduos de Casearia grandiflora no

campus da UFAM.

Tratamentos Flores testadas Frutos formados (%)

Autopolinização espontânea 1055 3 (0,2)

Autopolinização artificial 1066 22 (2)

Polinização cruzada manual 1110 375 (34)

Geitonogamia 919 16(2)

Polinização natural 1117 538 (48)

5.2.5 Sucesso reprodutivo

A espécie não apresentou uma variação muito grande no número de flores por

inflorescência. A média de número de frutos maduros por inflorescência foi 3,2. O indivíduo 9

teve uma alta proporção de sementes por fruto. Em geral a média de número de sementes por

fruto variou entre 1 e 3,3. Casearia grandiflora apresentou uma média de 45 óvulos. O sucesso reprodutivo pré-emergente (PERS) foi de 0,09 o que significa que o sucesso reprodutivo baseado em frutos maduros e produção de sementes foi baixo (Tabela 9).

Tabela 9. Sucesso reprodutivo pré-emergente em 10 indivíduos de Casearia grandiflora no campus da UFAM.

Ind. Nº Fl Fr/I Fr/Fl S/Fr S/O PERS 1 19 3,4 0,89 2,1 0,042 0,03 2 2 0,2 0,5 1 0,01 0,005 3 16 2,6 0,81 2,7 0,05 0,04 4 19 2,6 0,68 3,1 0,047 0,02 5 5 1 1 3,2 0,07 0,07 6 12 2,4 1 2 0,046 0,046 7 18 3,4 0,94 3,3 0,07 0,06 8 33 6,2 0,93 2,4 0,051 0,04 9 25 5 1 10,8 0,2 0,2 10 29 5,6 0,96 3,2 0,06 0,05 Média 18 3,2 0,8 3,3 0,06 0,09

Nº Fl: Número de flores, Fr/I: Razão de frutos por inflorescência, Fr/Fl: Razão de frutos por flores, S/Fr: Razão de sementes por fruto, S/O: Razão de sementes por óvulo, PERS: Sucesso reprodutivo pré-emergente.

5.2.6 Fenologia

Casearia grandiflora apresentou floração plena nos meses de outubro e novembro com

100% dos indivíduos florindo, coincidindo com o final do período seco. A maior parte dos indivíduos emitiu botões no período seco do ano. A espécie apresentou alta produção de flores

abertas por dia com um número maximo de 139750 no indivíduo 1 (Tabela 10). A menor porcentagem de indivíduos com flor ocorreu no mês de abril/2004. Nos meses janeiro a março e maio a junho/2004 não foram registrados indivíduos com flor (Figura 13).

Tabela 10. Número de flores abertas por dia em cinco indivíduos de Casearia grandiflora no campus da UFAM.

Indivíduos Nº de dias Min. Max. Média Desv. Pad. observados 01 12 6500 139750 55791,6 40753,81 02 7 1500 21750 13875 6755,95 03 13 500 5750 2384,6 1566,62 04 9 33750 90000 44625 18915,93 05 9 836 12958 4446 3796,67

Os valores mais expressivos para a produção de frutos maduros ocorreram em fevereiro e novembro/2004 com todos os indivíduos apresentando esta fenofase. A menor porcentagem de indivíduos encontrados frutificando ocorreu nos meses de janeiro e setembro/2004. Não foram encontrados indivíduos frutificando nos meses de março a julho e outubro (Figura 13).

Flores Frutos Precipitação

120 450 400 100 350 ) 80 300 250 60 200 40 150 Indivíduos (%

100 (mm) Precipitação 20 50 0 0 Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Meses (2003-2004)

Figura 13. Porcentagem de indivíduos em flor e fruto de Casearia grandiflora com relação à precipitação no campus da UFAM e do INPA.

Quando se compara a floração e a frutificação dos indivíduos com a distribuição da precipitação observa-se que em relação à floração, quando houve aumento da quantidade de chuvas não houve indivíduos em flor. Com relação à frutificação observa-se que quando houve aumento da precipitação não houve indivíduos frutificando (Figura 13).

A espécie apresenta floração do tipo anual, amplitude alta, e com duração intermediaria (variou de um a cinco meses) exceto em um só indivíduo em que foi extensa

(maior que cinco meses), segundo Newstrom et al. (1994). Casearia grandiflora apresentou sincronia entre flores de um mesmo indivíduo e assincrônia entre indivíduos diferentes, com exceção dos meses de outubro e novembro em que se apresentou sincrônica com 100% dos indivíduos florindo. Esta sincronia também foi observada em outros indivíduos não marcados.

5.3 Casearia javitensis

5.3.1 Morfologia das inflorescências, flores e frutos

As inflorescências de Casearia javitensis são em fascículos axilares, sésseis (Figura 14

A). Apresenta crescimento relativamente lento; produzindo suas primeiras flores após duas a três semanas. Cada inflorescência pode produzir de 6 a 40 botões. Foi observada em um único indivíduo a presença de flores hermafroditas e flores estaminadas, sendo que os demais indivíduos apresentaram somente flores hermafroditas. Ambas são monoclamídeas, dialissépalas, numerosas por fascículos, com muitas brácteas membranáceas e pequenas; pedicelos finos, sépalas 5, livres, oblongas, subacuminadas ou obtusas, cinza-tomentulosas em ambas faces, brancas a esverdeadas, reflexas durante e depois da antese; androceu composto por estames livres, 14-18 em dois verticilos, filamentos glabros, anteras elípticas, basifixas, ditecas, com deiscência longitudinal, disco intraestaminal em forma de uma coroa, lóbulos alternos com os filamentos. Nas hermafroditas, pistilo ovóide, ferrugineo-tomentoso, ovário súpero, estilete pubescente, estigma trífido, tricarpelar, placentação parietal, apresentando em média 22,6 óvulos (n=5; ±1,36; 21-25). As medidas em milímetros das inflorescências e flores

(n=10) encontram-se na tabela 11. O fruto é uma cápsula ovóide a subglobosa, externamente densamente ferruginea-tomentosa, internamente ferruginea-aveludada, 8-14mm de diâmetro,

3-valvada; sementes 1-2, pubescentes, arilo de cor branco (Figura 14 B).

Tabela 11. Dimensões (mm) de 10 inflorescências e 10 flores hermafroditas de Casearia javitensis no campus da UFAM.

CFL DFL CPFL CS CP CE BT/INFL FL/INFL Min. 8 4 2 2,5 4,5 5 6 2 Max. 11 7 5 4 5,5 7 40 32 Média 9,8 5,3 3 3,3 4,9 5,9 21 15,2 Desv. Pad. 0,9 0,9 1,1 0,4 0,3 0,5 12,9 9,5

CFL: Comprimento da flor; DFL: Diâmetro da flor; CPFL: Comprimento do pedúnculo da flor; CS: Comprimento da sépala; CP: Comprimento do pistilo; CE: Comprimento dos estames; BT/INFL: Número total de botões por inflorescência; FL/INFL: Flores abertas ao dia por inflorescência.

A B

Figura 14. Casearia javitensis: A) Detalhe da inflorescencia; B) Frutos maduros expondo o arilo.

5.3.2 Biologia floral

As flores abriram por volta das 09:00 e 10:00h com uma seqüência de eventos que durou de duas a três horas, estando a flor completamente aberta por volta das 04:00 ou 05:00h do dia seguinte (Figura 15). A antese tem duração de mais de 24h.

❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀❀ XXXXXXXXXXXXXXX

YYYYYYYYYYYYYYYY

♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨♨ ¤¤

00 06 12 18 00 06 12 18 00

1º dia 2º dia

Figura 15. Eventos florais em Casearia javitensis no campus da UFAM.

❀ Abertura da flor X Receptividade do estigma Y Liberação do pólen ♨ Emissão de odor ¤ Chegada de visitantes

A seqüência de eventos começa com o afastamento das cinco sépalas que pouco a pouco abrem espaço ficando no centro da flor um orifício que permite a exteriorização dos estames, que inicialmente são do tamanho das sépalas. As sépalas continuam se afastando e os estames vão crescendo. Quando estes estão totalmente estendidos as sépalas terminam de se abrir ficando totalmente reflexas (Figura 16 A). Quanto á liberação do pólen, as anteras do verticilo superior abrem suas fendas primeiro entre 03:00 e 04:00h, ficando o pólen completamente liberado às 05:00h, enquanto que as anteras do verticilo inferior abrem suas fendas entre 08:00 e 09:00h, estando o pólen completamente liberado entre 10:00 e 11:00h,

apresentando 91% de fertilidade polínica potencial. As anteras são verde claro e quando suas fendas abrem liberando pólen, elas escurecem ficando marrom. O estigma apresentou-se receptivo por volta das 05:00h quando está recoberta por uma camada úmida com aparência brilhosa. Pouco antes da abertura completa da flor (03:00h) é possível sentir um odor adocicado o qual fica mais perceptível quando a flor esta aberta. No final da tarde (17:00h) o odor desaparece.Os osmóforos estão localizados nas sépalas e estames, sendo mais evidentes nas bordas e no ápice das sépalas em forma de pontos juntos ou espalhados. Por volta das

13:00h os estames começam a ficar marrom escuro, mas ainda continuam liberando pólen até as 14:30h. Neste mesmo horário o estigma deixa de estar receptivo. Em torno das 17:00h os estames de várias flores começam a se posicionar ao redor dos estigmas em forma de espiral, de cor marrom escura (Figura 16 B). O recurso utilizado pelos visitantes foram pólen e néctar.

A B

Figura 16. Casearia javitensis: A) Flor no final da abertura; B) Flores no final da tarde.

A produção de néctar pela base dos discos intraestaminais, pode ser detectada já a partir do início da abertura da flor. A concentração de açúcar foi constante ao longo do período em que a flor estava aberta, se mantendo em torno de 51%. O volume de néctar foi aumentando ao longo da manhã, obtendo o maior volume as 11:00h. Em torno do meio dia o volume começou a diminuir e no final da tarde caiu a zero. A figura 17 mostra o volume de néctar (µl) medido em 15 flores desde o início até o final da antese.

4,5 4 3,5 3 2,5 2 1,5 1 Volume de néctar (µl) néctar de Volume 0,5 0 08:00 09:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00 Tempo em horas

Figura 17. Produção de néctar ao longo do dia em 15 flores de Casearia javitensis no campus da UFAM.

5.3.3 Insetos visitantes

As flores de Casearia javitensis foram visitadas por vários grupos de insetos, como moscas, abelhas, vespas, besouros e borboletas. O horário com maior número de visitas foi entre 07:00 e 11:00h e com menor número entre 13:00 e 16:00h. Cinco espécies de moscas

visitaram as flores de Casearia javitensis: Ornidia obesa, Palpada vinetorum, Chysomya megacephala, Paralucilia paraensis, Hoplitimyia subalba (Tabela 12). A espécie observada com maior freqüência foi Ornidia obesa, pois visitava as flores durante o dia todo desde o início até o final da antese. Inicialmente chegava à planta por volta das 05:30h e pousava em uma flor e com as pernas dianteiras e a probóscide pegava o pólen estame por estame ao mesmo tempo também introduzia a probóscide na flor para a coleta de néctar, na coleta do recurso fazia contato com o estigma. Após ficar de dois a três minutos na flor voava para outra percorrendo toda a inflorescência com o mesmo comportamento, de vez em quando voava e ficava por um período de 4 minutos na parte adaxial da folha limpando a probóscide, cabeça e pernas. Foi observado pólen de Casearia javitensis na probóscide, cabeça e abdômen da espécie. Palpada vinetorum, Chysomya megacephala, Paralucilia paraensis e Hoplitimyia subalba foram considerados como visitantes ocasionais pela freqüência de suas visitas. Estas moscas chegavam à flor e introduziam a probóscide na mesma em procura de néctar, contatando o pólen e estigma; elas ficavam em cada flor por espaços de 5-15 segundos.

Tabela 12. Insetos visitantes das flores de Casearia javitensis e recurso utilizado no campus da

UFAM.

Ordem/Família Espécie Recursos utilizados DIPTERA Syrphidae Ornidia obesa Néctar e pólen Palpada vinetorum Néctar Calliphoridae Chysomya megacephala Néctar Paralucilia paraensis Néctar Stratiomyidae Hoplitimyia subalba Néctar HYMENOPTERA Apidae Melipona seminigra merrillae Néctar Apis mellifera scutelatta Néctar Partamona vicina Néctar Ptilotrigona lurida Néctar e pólen Trigona fulviventris Néctar Melipona puncticollis Néctar Scaptotrigona sp. Néctar e pólen Vespidae Morfotipo 1 Néctar LEPIDOPTERA Arctiidae Morfotipo 1 Néctar Hesperiidae Morfotipo 2 Néctar Lycaenidae Morfotipo 3 Néctar COLEOPTERA Curculionidae Morfotipo 1 Néctar Cerambycidae Mionochroma vittatum Néctar

Sete espécies de abelhas visitaram as flores de Casearia javitensis: Melipona seminigra merrillae, Apis mellifera scutelatta, Partamona vicina, Ptilotrigona lurida, Trigona fulviventris, Melipona puncticollis e Scaptotrigona sp. (Tabela 12). A espécie observada com maior freqüência foi Melipona seminigra merrillae que chegava à planta entre 06:30 e 07:00h, pousava em uma flor e introduzia a probóscide para a coleta de néctar, contatando várias vezes o pólen e estigma no momento da coleta. Estas abelhas ficavam em cada flor entre 10 a 15 segundos. Foi encontrado pólen de Casearia javitensis na cabeça e abdômen da espécie. Esta espécie foi considerada como o segundo polinizador mais eficiente pelo seu comportamento e

freqüência de visitas. As demais abelhas tiveram comportamento similar, sendo que

Ptilotrigona lurida e Scaptotrigona sp. foram observadas coletando pólen e néctar. Vespas e besouros foram os visitantes menos freqüentes sendo considerados como polinizadores ocasionais.

Várias espécies de borboletas (Figura 18 A e B) das famílias Arctiidae, Hesperiidae e

Lycaenidae também visitaram as flores de Casearia javitensis, mas foram considerados como pilhadoras de néctar por não contatar anteras e estigma. Os insetos pousavam nas inflorescências e introduziam a probóscide no nectário sem fazer contato com os órgãos reprodutivos.

A B

Figura 18. Casearia javitensis: A) e B) Borboletas coletando néctar.

5.3.4 Sistema reprodutivo

A maior porcentagem de formação de frutos foi na polinização natural com 4%, a autopolinização espontânea teve uma porcentagem baixa quanto à formação de frutos, indicando que esta espécie necessita de um agente polinizador. Quanto a autopolinização artificial não houve formação de frutos, indicando a presença de indivíduos auto- incompatíveis (Tabela 13).

Tabela 13. Produção de flores e frutos de Casearia javitensis provenientes dos testes do sistema reprodutivo no campus da UFAM.

Tratamentos Flores testadas Frutos formados (%)

Autopolinização artificial 230 0

Autopolinização espontânea 450 1 (0,02)

Polinização natural 400 16 (4)

5.3.5 Sucesso reprodutivo

Os indivíduos foram regularmente uniformes no número de flores por inflorescência,.

A média do número de frutos maduros por infrutescência foi de 0,36. Em relação ao número de sementes por fruto a média foi de 0,56. A espécie apresentou uma média de 23 óvulos. O sucesso reprodutivo pré-emergente de Casearia javitensis foi 0,00014, o que significa que o sucesso reprodutivo baseado em frutos maduros e sementes produzidas foi muito baixo

(Tabela 14).

Tabela 14. Sucesso reprodutivo pré-emergente de cinco indivíduos de Casearia javitensis no campus da UFAM.

Ind. Nº Fl Fr/I Fr/Fl S/Fr S/O PERS 1 44 1 0,11 0,8 0,003 0,00033 2 31 0,6 0,09 1 0,004 0,00036 3 54 0,2 0,01 2 0,001 0,00001 4 28 0 0 0 0 0 5 32 0 0 0 0 0 Média 38 0,36 0,042 0,56 0,0016 0,00014

5.3.6 Fenologia

Casearia javitensis apresentou floração plena no mês de agosto/2004 com 80% dos indivíduos em flor, coincidindo com o período seco (Figura 18). A maior parte dos indivíduos emitiu botões no período seco do ano. Foi registrado um único indivíduo florindo em vários meses do ano (seis meses), apresentando-se assincrônico com relação aos outros. A espécie apresentou alta produção de flores abertas por dia com uma média de 6405±5069,22 flores

(n=70;1750-15330).

Os valores mais expressivos para a produção de frutos maduros foram em dezembro./2003 (70%) e janeiro/2004 (80%), coincidindo com o período chuvoso (Figura

19).

Flores Frutos Precipitação

90 450 80 400 70 350 ) 60 300 50 250 40 200 30 150 Indivíduos (%

20 100 (mm) Precipitação 10 50 0 0 Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Meses (2003-2004)

Figura 19. Porcentagem de indivíduos em flor e fruto de Casearia javitensis em relação à precipitação no campus da UFAM e do INPA.

Comparando a floração e a frutificação com a distribuição da precipitação observa-se em relação à floração que quando houve diminuição da precipitação houve aumento do número de indivíduos em flor. No mês de Agosto houve uma diminuição da precipitação e foi o mês com maior porcentagem de indivíduos em flor. Com relação à frutificação, o número de indivíduos com frutos aumentou no início do período chuvoso (Figura 19).

A espécie apresenta floração do tipo anual, amplitude alta, sua duração foi breve (um mês) exceto em um só indivíduo em que foi extensa (maior de cinco meses) e se mostrou assincrônico com padrão de floração do tipo sub-anual, segundo Newstrom et al. (1994). A espécie apresentou-se sincrônica entre flores de um mesmo indivíduo, mas assincrônica entre indivíduos diferentes, exceto no mês de Agosto em que se apresentou sincrônica com 80% dos indivíduos florindo.

5.4 Comparação entre as três espécies de Flacourtiaceae

5.4.1 Morfologia

As três espécies de Flacourtiaceae estudadas apresentam inflorescências em racemos ou fascículos axilares, crescimento lento, abrindo suas primeiras flores em torno de duas a sete semanas, estas inflorescências mostram um variável número de flores abertas por dia. As flores apresentam características similares (simples, actinomorfas, cor creme amarelado, estames e estigmas expostos). Os frutos são do tipo cápsula de forma arredondada a ovóide, com 3 a 4 valvas e estigma persistente. A recompensa floral difere entre as espécies, Casearia grandiflora e C. javitensis oferecem pólen e néctar, entanto que Lindackeria paludosa oferece pólen. A tabela 15 mostra as diferenças morfológicas entre as espécies.

Tabela 15. Número de botões por inflorescência, média e desvio padrão das medidas das flores nas três espécies de Flacourtiaceae no campus da UFAM.

Caracteres Lindackeria paludosa Casearia grandiflora C. javitensis

Botões/infl. (n=10) 7-40 (21±9,6) 1-18 (9,7±4,4) 6-40 (21±12,9) Diâmetro floral (mm) 11,7 (±1,26) 6,9 (±0,9) 5,3 (±0,9) Comprimento (mm) Inflorescência 32,3 (±12,05) - - Flor 16 (±1,54) 7,3 (±0,6) 9,8 (±0,9) Pétala 5,9 (±0,7) - - Sépala 5,4 (±0,9) 6,1 (±0,31) 3,3 (±0,4) Estames 4,7 (±0,8) 3,6 (±0,51) 5,9 (±0,5) Pistilo 6,8 (±0,6) 5,2 (±0,42) 4,9 (±0,3)

5.4.2 Biologia Floral

O inicio da abertura das flores de Lindackeria paludosa e Casearia javitensis foi de manhã. Já as flores de Casearia grandiflora iniciam sua abertura à noite. A receptividade do estigma das duas espécies de Casearia começou no inicio da manhã, entanto que o estigma de

Lindackeria paludosa fica receptivo antes da abertura da flor. A liberação do pólen variou entre as espécies. A viabilidade polínica potencial foi similar entre as espécies (Tabela 16).

Tabela 16. Horário do inicio dos eventos da antese e viabilidade polínica das três espécies de

Flacourtiaceae no campus da UFAM.

Eventos Lindackeria paludosa Casearia grandiflora C. javitensis

Abertura da flor 09:00 00:30 09:00 Receptividade Em botão 03:00 05:00 Liberação do pólen 22:30 04:00 05:00 Emissão de odor 04:00 05:30 03:00 Chegada de visitantes 05:30 06:00 05:30 Viabilidade polínica 97% 96% 91%

As células emissoras de odor (osmóforos) das três espécies se encontram localizados nas sépalas, pétalas e estames. O volume de néctar das flores de Casearia grandiflora e C. javitensis foi menos de 1μl e a concentração de açúcar foi maior de 50%. As flores de

Lindackeria paludosa não oferecem néctar como recompensa.

5.4.3 Insetos visitantes

Os visitantes florais de Casearia grandiflora e C. javitensis foram similares, destacando-se as moscas, abelhas, vespas, besouros e borboletas, sendo o principal polinizador a mosca Ornidia obesa. Já entre os visitantes de Lindackeria paludosa destacou-se as abelhas, sendo Melipona seminigra merrillae o principal polinizador.

Melipona seminigra merrillae foi a única compartilhada entre as três espécies. As espécies de Casearia foram as que mais visitantes compartilharam. As moscas Ornidia obesa e Palpada vinetorum estiveram presentes só nas espécies de Casearia. A tabela 17 mostra os visitantes compartilhados entre as três espécies de Flacourtiaceae estudadas.

Tabela 17. Visitantes compartilhados entre as três espécies no campus da UFAM.

Visitantes Lindackeria Casearia C. javitensis paludosa grandiflora Ornidia obesa x x Palpada vinetorum x x Melipona seminigra merrillae x x x Apis mellifera scutelatta x x Trigona fulviventris x x Scaptotrigona sp. x x Augochloropsis sp. x x Mionochroma vittatum x x

5.4.4 Sistema reprodutivo

As espécies de Casearia grandiflora e C. javitensis obtiveram resultados similares no sistema reprodutivo, sendo consideradas como auto-incompatíveis. Lindackeria paludosa foi considerada auto-compatível. Os experimentos para a verificação do sistema reprodutivo nas três espécies de Flacourtiaceae bem como a quantidade de frutos formados em condições naturais, estão sumarizados na tabela 18.

Tabela 18. Resultados dos experimentos sobre o sistema reprodutivo das três espécies no campus da UFAM.

Tratamentos Lindackeria paludosa Casearia grandiflora C. javitensis Autopolinização espontânea 198 (25)1 3 (0,2) 1 (0,02) Autopolinização artificial 105 (21) 22 (2) 0 Polinização cruzada manual - 375 (34) - Polinização natural 175 (18) 538 (48) 16 (4) Geitonogamia 132 (22) 16 (2) -

1Número de frutos formados e o respectivo percentual.

5.4.5 Sucesso reprodutivo Não houve uma variação quanto ao número de flores por inflorescência nas três espécies. A média de frutos maduros por inflorescência foi maior em Casearia grandiflora e menor em Lindackeria paludosa e Casearia javitensis. A média de sementes por fruto foi mais alta em Casearia grandiflora e mais baixa em C. javitensis. Comparação entre as três espécies

a que teve maior sucesso reprodutivo foi Casearia grandiflora, seguido de Lindackeria paludosa e Casearia javitensis (Tabela 19).

Tabela 19. Média e desvio padrão das flores, frutos e sementes do sucesso reprodutivo das três espécies de Flacourtiaceae no campus da UFAM.

Caracteres Lindackeria paludosa Casearia grandiflora C. javitensis Número de flores 25 (±7,5) 18 (±9,7) 38 (±10,9) Frutos/inflorescência 0,9 (±0,67) 3,2 (±1,9) 0,36 (±0,43) Frutos/flores 0,2 (±0,13) 0,8 (±0,16) 0,042 (±0,05) Sementes/frutos 1,4 (±0,89 3,3 (±2,7) 0,56 (±0,8) Sementes/óvulos 0,0035 (±0,004) 0,06 (±0,05 0,0016 (±0,001) Sucesso reprodutivo 0,01 (±0,02) 0,09 (±0,05) 0,00014 (±0,0001)

5.4.6 Fenologia

As três espécies de Flacourtiaceae apresentaram floração plena na estação seca e frutificação plena na estação chuvosa e sincronia na floração entre flores de um mesmo indivíduo e assincronia entre indivíduos diferentes. Casearia grandiflora e C. javitensis apresentam floração do tipo anual, diferenciando-se de Lindackeria paludosa que apresentou floração contínua.

A figura 20 descreve o período de floração das três espécies de Flacourtiaceae e a precipitação entre dezembro/2003 e novembro/2004.

Lp Cg Cj Precipitação

120 450 400 100 350 ) 80 300 250 60 200 40 150 Indivíduo (% 100 20 Precipitação (mm) 50 0 0 Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Meses (2003-2004)

Figura 20. Período de floração, percentual de indivíduos com flores das três espécies de Flacourtiaceae e precipitação de Manaus-AM. Lp: Lindackeria paludosa, Cg: Casearia grandiflora, Cj: C. javitensis.

6. DISCUSSÃO

6.1 Morfologia das inflorescências, flores e frutos As flores das três espécies de Flacourtiaceae são simples, actinomorfas, cor creme amarelado, estames e estigmas expostos. Estes atributos junto com o fácil acesso à recompensa (pólen e néctar) e o número de flores por inflorescência atraem em geral um grande número de visitantes florais. Relações semelhantes foram encontradas por Machado &

Loiola (2000) em Cordia multispicata (Boraginaceae) e Borreria alata (Rubiaceae), Pombal

(1994) em Metrodorea nigra e M. stipularis (Rutaceae) e Pombal & Morellato (1995) em

Dendropanax cuneatum (Araliaceae) que apresentam características morfológicas similares às espécies estudadas e foram visitadas por diversos insetos. Segundo Endress (1994) as flores em forma de taça, cujas sépalas e pétalas se estendem na antese permitindo o livre acesso ao centro da flor e à recompensa, são freqüentemente visitadas por um amplo número de insetos e são chamadas de flores abertas.

A maioria das características morfológicas descritas e observadas das flores de

Casearia grandiflora e C. javitensis pode estar associada à síndrome de Miiofilia (flores regulares, abertas, coloração clara e opaca, néctar de fácil acesso e órgãos sexuais expostos), descrita por Faegri & van der Pijl (1979). Já as flores de Lindackeria paludosa não foi possível enquadrá-la em nenhuma síndrome descrita por Faegri & van der Pijl (1979), mas devido às flores serem abertas, com fácil acesso à recompensa acredita-se que estas flores guardem alguma semelhança com o tipo floral pincel.

Casearia javitensis e C. grandiflora apresenta nas flores um disco intraestaminal em forma de coroa (onde é produzido o néctar). Segundo Barroso et al. (1978), este disco é originário do receptáculo floral, e é característica do gênero Casearia.

Os frutos de Casearia grandiflora, C. javitensis e Lindackeria paludosa foram visitados por pássaros, os quais foram observados comendo os frutos. Embora não se tenha estudado a dispersão dos frutos, mas com base nas características morfológicas do fruto e nas observações feitas pode-se indicar síndrome de ornitocórica.

6.2 Biologia Floral As flores de Casearia grandiflora, abrem durante a noite, a receptividade do estigma é mais evidente entre 09:00-11:00h, as anteras abrem suas fendas 04:00h, sendo o pólen completamente liberado em forma de grumos isolados em cada antera em torno das 09:00-

10:00h. Machado & Oliveira (2000), estudando a biologia floral e reprodutiva da mesma espécie, reportaram que a antese ocorreu de forma irregular, principalmente no início da manhã. Os autores ainda reportam que a receptividade do estigma e a liberação do pólen ocorreram nas horas mais quentes do dia. Diferindo dos resultados encontrados para

Lindackeria paludosa, onde a receptividade do estigma ocorreu antes da abertura da flor, sendo que a liberação completa do pólen foi entre 06:00 e 07:00h. Já em Casearia javitensis a receptividade do estigma e a liberação completa do pólen do verticilo superior ocorreu às

05:00h, entretanto a liberação do pólen do verticilo inferior foi às 10:00h. Nos resultados obtidos por Martiniano (2004), as flores de Ryania speciosa (Flacourtiaceae) abrem entre

05:00 e 05:40h e entram em antese por volta das 07:00h, com duração de um dia e as anteras

abrem entre 08:00 e 09:00h. Machado & Loiola (2000) citam que a antese de Cordia multispicata (Boraginaceae) e Borreria alata (Rubiaceae) começa de manhã e finaliza entre

15:00-16:00h.

A viabilidade polínica potencial foi alta para as três espécies, o que também foi detectado por Machado & Oliveira (2000) para Casearia grandiflora. De modo geral pode-se considerar que a alta viabilidade de grãos de pólen das espécies seja uma estratégia para garantir a fecundação.

O volume de néctar produzido pelas flores de Casearia grandiflora e C. javitensis é pequeno (<1μl), mas é compensado pelo grande número de flores disponíveis por dia.

Resultados semelhantes foram citados para outras espécies da família como Ryania speciosa

(Martiniano, 2004), Casearia grandiflora (Machado & Oliveira, 2000) e para espécies de outras famílias como Cordia multispicata e Borreria alata (Machado & Loiola, 2000), Vismia guianensis (Santos & Machado, 1998), Hirtella grandulosa e H. gracilipes (Arista et al.

1997). A baixa quantidade de néctar por flor é atributo que pode ser importante na seleção dos polinizadores (Sigrist & Sazima, 2002), pois induz o polinizador a realizar visitas a diversas flores, possibilitando a ocorrência de polinização cruzada e, conseqüentemente, o aumento do fluxo gênico (Santos & Machado, 1998).

A concentração de açúcar no néctar de Casearia grandiflora foi de 40% no início da manhã, aumentando para 54% no final deste período. Estes resultados são semelhantes aos encontrados para a mesma espécie por Machado & Oliveira (2000), onde a concentração de açúcar aumentou de 15% pela manhã para 38% no início da tarde. Estes dados diferem dos encontrados para Ryania speciosa (Martiniano, 2004), onde a concentração permanece

inalterada até o meio dia e logo começa a diminuir. Casearia javitensis apresenta concentração de açúcar de 51%, a qual foi constante ao longo do período em que a flor estava aberta. O aumento na concentração de açúcar no néctar pode estar relacionado a mudanças de temperatura (Baker & Baker, 1983) e umidade relativa (Corbet et al. 1979). Segundo Percival

(1965), a concentração de néctar é importante na relação planta polinizador. O néctar é considerado atrativo primário por servir como alimento para muitos animais que visitam as flores repetidamente (Faegri & van der Pijl, 1979).

As flores das três espécies coraram com vermelho neutro peças florais tais como sépalas, pétalas e estames, indicando a presença dos osmóforos (células emissoras de odor).

Estes resultados diferem dos encontrados por Machado & Oliveira (2000) para a espécie

Casearia grandiflora, onde o teste feito não evidenciou as estruturas produtoras de odor.

6.3 Insetos visitantes A maioria dos visitantes observados é capaz de polinizar as flores de Casearia grandiflora e C. javitensis. Entretanto, de acordo com a freqüência das visitas e o tipo de comportamento na flor a mosca Ornidia obesa (Syrphidae) foi considerada o polinizador mais eficiente, pois visitava as flores durante o dia todo, desde o início até o final da antese, carregava pólen em seu corpo, entrando em contato com o estigma.

Muitos Dípteros são visitantes florais e mostram uma grande variedade de modos de polinização (Endress, 1994). A família Syrphidae é considerada a mais importante família de

Dípteros, em relação à polinização (Endress, 1994; Proctor et al. 1996). Muitas espécies desta

família visitam variadas espécies de plantas nas qual o acesso ao néctar e ao pólen é mais fácil

(Silva, et al. 2001), como é o caso das flores de Caseria grandiflora e C. javitensis.

A ocorrência de polinização por moscas em espécies arbóreas de flores aparentemente generalistas tem sido observada para outras espécies com flores pequenas (Pombal, 1994;

Pombal & Morellato, 1995). Em estudo feito por Arruda & Sazima (1996), para mata mesófila do Estado de São Paulo, os Syrphidae foram os visitantes mais freqüentes. O levantamento feito na Estação Ecológica da Universidade Federal de Minas Gerais em Belo Horizonte por

Silva et al. (2001), registrou 40 espécies de moscas visitando 16 famílias de plantas, sendo registradas com maior freqüência Ornidia obesa e Palpada furcata (ambas da família

Syrphidae). Machado & Loiola (2000), no estudo feito com Cordia multispicata

(Boraginaceae) e Borreria alata (Rubiaceae), citaram nove espécies de moscas, principalmente do gênero Palpada (Syrphidae). Machado & Oliveira (2000) estudando a biologia floral e reprodutiva de Casearia grandiflora em Uberlândia (Minas Gerais), reportaram que o visitante mais freqüente foi a mosca Ornidia obesa (Syrphidae).

Além das moscas também foram observados besouros, vespas e borboletas visitando as flores de Casearia grandiflora e Casearia javitensis, sendo consideradas como polinizadores ocasionais ou pilhadores de néctar. Visitas de diferentes grupos de insetos também foram citados para Ryania speciosa (Martiniano, 2004), Casearia corymbosa (Bawa et al. 1985b), C. grewiaefolia e Hydnocarpus bornensis (Kato, 1996; Momose et al. 1998) e para Homalium guianensis (Dulmen, 2001), onde essas espécies são polinizadas por diversos insetos

(pequenas abelhas, besouros, moscas, vespas e borboletas). Machado & Oliveira (2000) no estudo feito em Uberlândia, também verificaram a presença de abelhas Meliponinae, borboletas e outras moscas não identificadas.

Casearia grandiflora e C. javitensis foram visitadas diversas espécies diferentes, indicando que podem ser consideradas entomófilas generalistas. De acordo com Faegri & van der Pijl (1979) muitas flores tem um grande espectro de diferentes polinizadores, sendo chamadas de flores polifílicas.

As flores de Casearia grandiflora e C. javitensis apresentam cores claras e emitem um odor adocicado. Segundo Silva et al. (2001) o odor e a cor das flores atraem diversas espécies de moscas. O horário de maior visitação das moscas as flores de Casearia grandiflora e C. javitensis foram às horas mais quentes do dia e no período de maior disponibilidade de flores.

Levando-se em consideração as partes florais (sépalas e pétalas) coradas de Casearia grandiflora, C. javitensis e, que representam áreas permeáveis comuns em osmóforos

(glândulas de odor) e o odor agradável emitido pelas flores, pode-se inferir que o odor seja o principal responsável pela atração de muitos insetos. De acordo com Silva et al. (2001) a freqüência de visitas das moscas pode variar durante as estações do ano, em resposta à disponibilidade de flores, mas são mais abundantes em períodos quentes e úmidos. A mosca

Ornidia obesa foi observada coletando pólen e néctar nas flores de Casearia grandiflora. Ao contrário do que ocorrem com as abelhas, as moscas só usam o néctar e/ou pólen para consumo próprio, já que as larvas de muitas espécies se alimentam em outro tipo de substrato

(Silva et al. 2001).

Em Casearia javitensis e C. grandiflora a concentração de açúcar no néctar foi alta (54 e 51% respectivamente). O período de maior visitação coincide também com o período de maior concentração de açúcar. Moscas são conhecidas por usar diversos recursos como alimento em sua dieta (Faegri & van der Pijl, 1979) e por ter preferência por flores com alta concentração de açúcar no néctar (Vogel, 1983).

As flores de Lindackeria paludosa foram visitadas somente por abelhas, entre elas

Melipona seminigra merrillae, M. compressipes manaosensis, Xylocopa sp. 1 (Apidae) e

Augochloropsis sp. (Halictidae), sendo considerados os polinizadores mais efetivos por serem os visitantes mais freqüentes e por seu comportamento na flor. As abelhas são polinizadoras por excelência e uma grande parte da diversidade das Angiospermas pode ser devida a sua coevolução com as abelhas, desta maneira representam um papel predominante como polinizadores de várias famílias de plantas (Endress, 1994; Proctor et al. 1996). Vários estudos feitos com outras espécies de Flacourtiaceae também citam a presença de abelhas como polinizadores (Zapata & Arroyo, 1978; Bawa et al. 1985b ; Kato, 1996; Momose et al. 1998 e

Dulmen, 2001).

O horário com maior número de visitas ocorreu entre 06:00 e 10:00h. Segundo Endress

(1994) as abelhas apresentam atividade de forrageamento durante todo o dia, mas com maior número de coletas pela manhã.

O tempo de visita às flores/inflorescências de Lindackeria paludosa parece ser definido pela quantidade de pólen disponível nas anteras e pelo número de flores abertas por dia. As abelhas visitaram a maioria das flores da inflorescência, retornando várias vezes, durante segundos a mesma flor. O único recurso oferecido pelas flores de Lindackeria paludosa aos seus visitantes foi o pólen a diferencia de Casearia grandiflora e C. javitensis que ofereciam pólen e néctar. Provavelmente devido a este recurso se deva a diferença de polinizadores entre as espécies. De acordo com Endress (1994) os principais polinizadores das flores que oferecem só pólen como recompensa, são abelhas e besouros. Ademais o pólen é rico em nutrientes, tais como aminoácidos, polissacarídos e lipídios (Baker, 1978).

A abelha Melipona seminigra merrillae foi o único visitante compartilhado entre as três espécies estudas. Segundo Kearns et al. (1998), as abelhas são visitantes obrigatórios de flores. Dentre as moscas Ornidia obesa e Palpada vinetorum visitaram só flores de Casearia grandiflora e C. javitensis, sendo precisamente estas duas espécies as que mais visitantes compartilharam. Este fato pode ser devido a que as flores de estas duas espécies aferecem pólen e néctar como recompensa o que atrai diversos insetos.

6.4 Sistema reprodutivo Casearia grandiflora e C. javitensis são auto-incompatíveis, uma vez que nos testes de autopolinização não houve formação de frutos ou formaram em taxas muito baixas.

Resultados semelhantes foram encontrados para Casearia grandiflora (Machado & Oliveira,

2000), C. corymbosa, C. tremula e Prockia crucis. (Bullock, 1985), Casearia arborea (Bawa et al. 1985a), Prockia flava (Zapata & Arroyo,1978) e Ryania speciosa (Martiniano, 2004) que são xenógamas obrigatórias. Segundo Endress (1994), a auto-incompatibilidade é a principal estratégia que leva a polinização cruzada. Auto-incompatibilidade é amplamente distribuída entre as espécies arbóreas tropicais, que são predominantemente xenógamas obrigatórias (Bawa, 1974; Gibbs & Bianchi, 1999). De acordo com Bawa (1974), a prevalência de sistemas de auto-incompatibilidade e por conseqüência polinização cruzada, em árvores tropicais é provavelmente devido à pressão seletiva para a manutenção da variação genética. O autor ainda menciona que sistemas de auto-incompatibilidade são essenciais para prevenir auto-fertilização de um grande número de flores.

Entretanto, Lindackeria paludosa foi auto-compatível. Dados semelhantes foram encontrados por Anderson et al. (2001) para Azara serrata var. fernandeziana

(Flacourtiaceae). Um dos benefícios da auto-compatibilidade é que aumenta a probabilidade de êxito na polinização e pode ser considerado uma vantagem na ausência do polinizador

(Bawa, 1974). A maior proporção de frutos formados por polinização natural do que por polinização cruzada manual, sugere que as flores naturalmente polinizadas receberam em média uma carga de pólen mais compatível do que as manualmente polinizadas. Isto provavelmente se deve ao fato das flores expostas à polinização natural serem visitadas por uma grande gama de insetos. Também pode ser a devido a um erro de manipulação.

Casearia grandiflora e C. javitensis são hermafroditas (Sleumer, 1980; Vásquez,

1997). Entretanto foi observada a presença de flores hermafroditas e flores estaminadas num só indivíduo de Casearia javitensis indicando que pode ser andromonóica, fato não registrado na literatura. Já Lindackeria paludosa foi registrada como andromonóica. E nesta espécie, o número de flores estaminadas foi maior que o número de flores hermafroditas.

Andromonoicia é um sistema de reprodução de interesse particular no estudo de padrões da expressão do sexo (Traveset, 1999). No entanto, ocorre em menos de 2% de espécies da plantas e evoluiu provavelmente dos antepassados hermafroditas, por meio de uma mutação que remove os pistilos de algumas flores perfeitas e uma regulação subseqüente do número de flores estaminadas (Spalik, 1991) ou pela produção de flores estaminadas

(Anderson & Symon, 1989). De acordo com modelos de alocação de recursos, a andromonoicia ocorre em espécies onde o custo de amadurecimento de um fruto é grande e o número ideal das flores estaminadas é maior do que o número das flores que podem produzir frutos (Bertin, 1982; Whalen & Costich 1986; Anderson & Symon 1989; Spalik, 1991). O

pólen das flores estaminadas pode ser mais fértil do que o pólen das flores hermafroditas, representando uma vantagem à andromonoicia, aumentando a aptidão masculina e feminina pela doação de pólen pelas flores estaminadas (Bertin, 1982). Uma outra vantagem atribuída à produção das flores estaminadas em espécies andromonóicas é o atrativo aos polinizadores de uma grande exposição floral (Anderson & Symon, 1989). Conseqüentemente, as flores estaminadas podem aumentar ambas a aptidão masculina com a doação do pólen, e a aptidão feminina através da atração dos polinizadores às plantas (Emms, 1993).

6.5 Sucesso reprodutivo

Lindackeria paludosa, Casearia grandiflora e C. javitensis apresentaram alto potencial reprodutivo, mas baixo sucesso reprodutivo pré-emergente (PERS). O baixo sucesso reprodutivo apresentado pelas três espécies pode ter sido devido à perda rápida de flores e frutos jovens durante seu desenvolvimento e a outros fatores tais como luz, água nutrientes.

Em muitas espécies de plantas nem todos os óvulos se tornam sementes; diferentes fatores estão envolvidos no aborto de óvulos, tais como número de grãos de pólen depositados no estigma (Bawa, 1990). Doungyotha & Owens (2002), estudando a biologia reprodutiva e sucesso reprodutivo de Pterocarpus macrocarpus (Leguminosae:Papilionoideae) obtiveram dados similares com 0,006 de sucesso reprodutivo pré-emergente; os autores ainda mencionam que a causa do baixo sucesso reprodutivo foi a alta proporção de óvulos e flores abortadas.

Outras causas de flores, frutos e sementes abortadas foram descritos por Bawa & Webb

(1984), estes resultados indicaram que alguns frutos abortam por causa da competição por recurso, e as flores que se abrem primeiro têm maior probabilidade de retenção do que aquelas

que abrem mais tarde, o que provavelmente possa ter acontecido com as espécies estudadas.

Entretanto Wiens et al. (1987) estudando o sucesso reprodutivo, aborto espontâneo de embriões e carga genética em várias plantas, reportaram um sucesso reprodutivo pré- emergente baixo (0.221) e alto (0.938) nas espécies estudadas, não encontrando nenhuma evidência de que o sucesso reprodutivo foi limitado pelo meio ambiente, como disponibilidade de recurso e polinização.

6.6 Fenologia Os dados fenológicos obtidos nas duas áreas estudadas indicam que a floração se enquadra no tipo anual para Casearia grandiflora e C. javitensis e do tipo continuo para

Lindackeria paludosa, segundo a classificação de Newstrom et al. (1994).

Casearia grandiflora e C. javitensis apresentaram plena floração na estação seca, com valores máximos no mês de Agosto, Outubro e Novembro/2004. Estes resultados diferem dos encontrados por Machado & Oliveira em Minas Gerais (2000) para Casearia grandiflora, a qual foi registrada florescendo quase todo o ano, mas com maior abundancia nos meses de

Março, Abril e Maio. Embora Lindackeria paludosa tenha florescido durante todo o ano, também apresentou plena floração na estação seca (Agosto/2004). Resultados semelhantes foram encontrados em Laetia procera (Alencar, 1998), Casearia gossypiosperma, C. sylvestris, C. decandra, C. lasiophylla, C. rupestris, Carpotroche brasilienses e Banara arguta

(Lorenzi, 1998), Flacourtia flavescens (Liebermam, 1982). Vários outros trabalhos também correlacionam a floração com a estação seca (Alencar et al. 1979, 1994, 1990, Nara &

Webber, 2000). Entretanto várias espécies fazem exceção a este padrão geral, florescendo na

estação chuvosa (Alencar, 1991). As espécies arbóreas tendem a florescer na estação seca, pois as condições do tempo favorecem a atividade de insetos polinizadores, e a estação chuvosa seria o período de maior crescimento vegetativo (Janzen, 1967). A floração das espécies na estação seca é o comportamento mais comum nas florestas tropicais (Alencar,

1994).

Nos meses de Janeiro a Junho não foram registrados indivíduos florindo em Casearia grandiflora e C. javitensis. Este fato pode estar relacionado à umidade excessiva observada nesse período, pois foram os meses em que se registrou maior índice de precipitação.

Casearia grandiflora e C. javitensis apresentaram plena frutificação na estação chuvosa, enquanto Lindackeria paludosa frutificou durante o ano todo, mas com plena frutificação também na estação chuvosa. Araújo (1970) e Alencar et al. (1979) verificaram na

Reserva Ducke, para mais de 50 espécies, que a maioria apresentou frutos maduros na estação chuvosa. Foster (1992) sugere que a época de frutificação das espécies é controlada pela época que apresenta as condições mais favoráveis para a germinação das sementes. A produção e a queda de fruto da estação seca e início da úmida seria vantajoso para as sementes, pois elas teriam maior possibilidade de germinação e crescimento das plântulas devido à umidade

(Janzen, 1967), tendo toda a estação úmida para desenvolver o sistema radicular antes da próxima estação seca (Morellato & Leitão-Filho, 1992).

Lindackeria paludosa é uma espécie comum na borda de mata secundária, geralmente encontrada em áreas claras com incidência de sol, florescendo durante todos os meses de estudo. Segundo Kageyama & Pina-Rodrigues (1993), as plantas localizadas na borda da mata e em locais de maior insolação apresentam florescimento mais intenso.

Quando comparamos a floração e a frutificação das espécies com a distribuição da precipitação, observa-se que sempre que houve uma diminuição na quantidade de chuvas houve maior número de indivíduos florindo e frutificando. Diversos estudos conduzidos nas florestas neotropicais sazonais e não sazonais revelaram que a floração e a frutificação apresentavam picos de ocorrência durante os períodos seco e chuvoso respectivamente (Hilty,

1980, Croat, 1975).

As três espécies apresentam amplitude alta, duração breve em Casearia javitensis, intermediaria em Lindackeria paludosa e Casearia grandiflora, apresentando sincronia entre flores de um mesmo indivíduo, mas assincrônicos entre indivíduos diferentes, com exceção de um ou dois meses em que se mostraram sincrônicos com a maioria dos indivíduos florindo segundo a classificação de Newstrom et al. (1994). Casearia javitensis apresentou um único indivíduo totalmente assincrônico, com relação aos outros indivíduos, florescendo durante vários meses. Segundo Opler et al. (1976) a existência de uma sincronização dos eventos reprodutivos, além de favorecer uma polinização cruzada aumenta a disponibilidade de recursos que atraem os polinizadores e dispersores e evita a predação. Por outro lado, sincronia dos eventos reprodutivos pode proporcionar uma competição por polinizadores e dispersores (Snow, 1965; Copland & Whelan, 1989).

Existem em nossa Amazônia muitas espécies de plantas ainda no estudadas, especialmente ao nível de Biologia reprodutiva e é de fundamental importância que estas espécies sejam observadas e estudadas no intuito de contribuir para o conhecimento biológico dessas espécies e oferecer subsídios para outras linhas de pesquisa que visem seu aproveitamento.

7. CONCLUSÕES

Lindackeria paludosa, Casearia grandiflora e C. javitensis, apresentam flores simples, de cor creme amarelado, estames e estigmas expostos, fácil acesso ao recurso, o que atrai um grande número de visitantes.

As flores de Casearia javitensis e Lindackeria paludosa abrem durante a manhã, entanto que as flores de Casearia grandiflora abrem durante a noite, elas emitem um odor adocicado durante a antese e oferecem néctar e pólen, com uma alta viabilidade polínica potencial. O volume de néctar das flores de Casearia grandiflora e C. javitensis foi baixo

(menos de 1µl), no entanto a concentração de açúcar foi alta.

A mosca Ornidia obesa (Syrphidae) foi o polinizador mais eficiente de Casearia grandiflora e C. javitensis, sendo observadas durante o dia todo. Entretanto abelhas das famílias Apidae e Halictidae foram os polinizadores mais eficientes de Lindackeria paludosa.

As flores de Casearia grandiflora e C. javitensis foram visitadas por uma grande diversidade de insetos, indicando que as espécies podem ser consideradas entomófilas generalistas, entretanto Lindackeria paludosa foi visitada só por abelhas.

Casearia grandiflora e C. javitensis são espécies auto-incompatíveis, entretanto

Lindackeria paludosa é auto-compatíveil. As três espécies apresentaram um alto potencial reprodutivo, mas um baixo sucesso reprodutivo pré-emergente (PERS).

Casearia grandiflora e C. javitensis apresentaram plena floração na estação seca, com valores máximos no mês de agosto, outubro e novembro. Lindackeria paludosa floresceu durante todo o ano, apresentando plena floração no mês de agosto, coincidindo também com a estação seca. Casearia grandiflora e C. javitensis apresentaram plena frutificação na estação

chuvosa, entretanto Lindackeria paludosa frutificou durante o ano todo, com a plena frutificação também na estação chuvosa.

Casearia grandiflora e C. javitensis apresentaram padrão fenológico anual, entretanto,

Lindackeria paludosa padrão fenológico contínuo. As espécies apresentaram sincronia na floração entre flores de um mesmo indivíduo e apresentaram assincronia entre indivíduos diferentes.

8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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