UNIVERSIDAD DE PINAR DEL RÍO
“HERMANOS SAIZ MONTES DE OCA”
FACULTAD FORESTAL Y AGRONOMÍA
DEPARTAMENTO FORESTAL
Evaluación de los daños por hongos fitopatógenos a los géneros Pinus y Quercus en el Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” Jalisco, México
Tesis presentada en opción al grado científico de Doctor en Ciencias Forestales
Ing. Luz Elena Claudio García, MSc.
Pinar del Río, Cuba 2014 UNIVERSIDAD DE PINAR DEL RÍO “HERMANOS SAÍZ MONTES DE OCA”
FACULTAD FORESTAL Y AGRONOMÍA DEPARTAMENTO FORESTAL
Evaluación de los daños por hongos fitopatógenos a los géneros Pinus y Quercus en el Área de Protección de Flora y Fauna "La Primavera" Jalisco, México
Tesis presentada en opción al Grado Científico de Doctor en Ciencias Forestales
Ing. Luz Elena Claudio García, MSc. Tutor: Prof. Tit., Ing. Fidel Góngora Rojas, Dr.C.
Pinar del Río, Cuba 2014
AGRADECIMIENTOS A la Sierra “La Primavera” dadora de vida. A la Universidad de Guadalajara, México y al Departamento Forestal de la Universidad de Pinar del Río, Cuba por su enseñanza académica.
A mi tutor Dr. Fidel Góngora Rojas, profesor de la Universidad de Pinar del Río, por su fundamental e incondicional apoyo, y especialmente por su reconfortante aprecio y amistad. A mi asesora Dra. Sandra Luz Toledo González por brindarme su invaluable afecto y cariño y ser mi maestra ayer, ahora y siempre. Al Dr. Rogelio Sotolongo Sospedra, al Dr. Marcos Pedro Ramos Rodríguez, al Dr. Ynocente Betancourt Figuera, a la Dra. Gretel Geada López, al Dr. Martín González Glez., al Dr. Pedro López Trabanco, a la Dra. Amneris Betancourt, a la Dra. Mercedes Aldana, profesores de la Universidad de Pinar del Río, por su inapreciable ayuda en la conformación metodológica de la presente tesis y sus valiosos consejos durante los estudios académicos, pero sobre todo por su cordial amistad. A mis asesores y amigos M.C. Pablo Torres Morán, M.C. Ángel Pérez Zamora e Ing. Juan Espinosa Arechiga, profesores del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de Guadalajara, por su orientación metodológica y decisiva ayuda en la presente tesis.
A mi extrañado y querido amigo Ing. Román Jaime Granados+ por su importante ayuda en la toma de datos de esos interminables 2,013 árboles que evaluamos juntos.
Al Dr. René Alberto López Castilla, a la Dr. Alina Pérez Hernández, al Dr. José Alberto Jaula Botet, al Dr. Héctor Barrero Medel, al Dr. Wilfredo Martínez Becerra y al MSc. Yasiel Arteaga Crespo, por sus atinados comentarios en el acto de pre-defensa de la presente tesis. A la Dra. Milagros Cobas López, al Ing. René Rodríguez Villalobos y al Dr. Enrique Pimienta Barrios, por orientarme y allanar el camino burocrático en la Universidad Pinar del Río y, en la Universidad de Guadalajara, confiar en mi proyecto académico y brindarme su esencial apoyo.
Al Dr. Arturo Curiel Ballesteros por enseñarme a valorar al Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco, México A mis amigos Luz María Rodríguez Villegas, Luis Burgos Rivas, Nacho Varela, Roberto Jiménez y Francisco Bernal Martínez por su aliciente en éste y todos mis proyectos.
A mis padres Julián Claudio Quiroga y Gloría García Ríos por su enseñanza y por heredarme sus cualidades.
A mis queridos hermanos María Luisa, Miguel Ángel, Isabel, Julián, Fátima y Noemí, todos guerreros y compañeros de mi vida. A mis sobrinos Julio Cesar, Tracy Michelle, Luisa Fernanda, Mariana Carolina, Jhonatan Emmanuel, José Antonio, Julio Giovanni, Stephanie Viridiana, Monserrat Elizabeth, Miguel Ángel de Jesús Octavio, Víctor Fernando, Tracy Melenie y Kimberly Yuliana por alegrar mi corazón e iluminar mi vida Al M.C. Roberto Novelo González, por acompañarme en los misterios de la vida y deleitar mi corazón.
A todas y cada una de las personas e instituciones que han hecho posible la realización de la presente tesis. DEDICATORIA
A mi querido padre Julián Claudio Quiroga
SÍNTESIS
Esta investigación tiene por objetivo evaluar los daños por hongos fitopatógenos a los géneros
Quercus y Pinus en el Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” en Jalisco, México, debido al problema que representa, en el Programa de Manejo, la toma de decisiones adecuadas que permita un manejo fitosanitario que garantice ecosistemas sanos. Las bases metodológicas se estructuraron en cuatro etapas fundamentales donde se concluye la identificación de los hongos fitopatógenos más abundantes responsables de los daños, destacando Colesporium sp y
Lophodermium sp en Pinus y Pestalotia sp en Quercus, siendo el primer reporte para esta área. Se establecen los criterios metodológicos de evaluación de los daños y se valida como aporte teórico, a través de una consulta de expertos en sanidad forestal en Latinoamérica y España. Parte del aporte práctico es que, por primera ocasión, se realiza la evaluación de daños a través de la metodología diseñada, añadiendo un análisis de los daños en relación a la altitud, vegetación y exposición solar; resultando que el 97.2% de los árboles presentan daños visibles. La más saludable de las especies evaluadas es P. devoniana y las más dañadas, P. douglassiana, Q. resinosa, Q. rugosa, Q. viminea y
Q. magnoliifolia; lo que hace evidente la recomendación de establecer la evaluación fitopatológica permanente y sistemática. Hacer uso de los resultados obtenidos en este trabajo, tiene una importante significación social debido al beneficio de los bienes ambientales que disfrutan los habitantes de los ocho municipios donde influye esta Área de Protección de Flora y Fauna, en especial la zona metropolitana de Guadalajara, México.
ÍNDICE
Pág. 1. INTRODUCCIÓN…………………………………………………………………...... 1 2. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA…………………………………………………………… 10
2.1. La evaluación de los hongos fitopatógenos……………………………………………… 10 2.2. La evaluación de los hongos fitopatógenos en México………………………………….. 11 2.3. La evaluación de los hongos fitopatógenos en áreas naturales protegidas………………….. 12
2.4. La evaluación de los hongos fitopatógenos en los géneros Pinus y Quercus…………… 13
2.5. El Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco, México…………………. 14 2.5.1. Características abióticas……………………………………………………………... 15
2.5.1.1. Geología……………………………………………………………………………… 15 2.5.1.2. Fisiografía……………………………………………………………………………. 15 2.5.1.3. Suelos………………………………………………………………………………… 15
2.5.1.4. Hidrografía…………………………………………………………………………… 15 2.5.1.5. Clima………………………………………………………………………………… 16 2.5.2. Características bióticas………………………………………………………………. 16 2.5.2.1. Flora…………………………………………………………………………………. 16 2.5.2.2. Vegetación…………………………………………………………………………… 16
2.5.2.3. Fauna…………………………………………………………………………………. 17 2.5.3. Factores de daño a la vegetación…………………………………………………….. 17 2.5.4. Características sociales………………………………………………………………. 17 2.6. Generalidades de los hongos fitopatógenos identificados en este estudio…………….. 18
2.6.1. Coleosporium (Pucciniomycetes: Pucciniales: Coleosporiaceos)………………….. 18 2.6.2. Lophodermium (Leotiomycetidae: Rhytismatales: Rhytismataceae)……………….. 19 2.6.3. Pestalotia (Coelomycetes: Melanconiales)……………………………………………. 20 3. MATERIALES Y MÉTODOS…………………………………………………………... 21 3.1. Ubicación del área de estudio……………………………………………………………. 21
3.2. Establecimiento de las zonas y sitios de muestreo……………………………………… 21 3.2.1. Información básica de los sitios de muestreo………………………………………... 23 3.2.1.1. Orientación geográfica de los sitios de muestreo……………………………………. 24 3.2.1.2. Identificación de los sitios de muestreo……………………………………………… 24 3.2.1.3. Descripción de los sitios de muestreo……………………………………………… 24 3.2.1.4. Levantamiento cartográfico de los árboles…………………………………………... 24
3.2.1.4.1. Método del acimut………………………………………………………………….. 24 3.2.1.5. Identificación taxonómica de los árboles en los sitios de muestreo………………. 25 3.3. Elaboración de las escalas de evaluación de los daños………………………………….. 25 3.3.1. Investigación bibliográfica sobre los hongos fitopatógenos……………………….. 25 3.3.2. Inspecciones preliminares de campo……………………………………………….. 25
3.3.3. Diseño de las escalas para la evaluación de daños………………………………… 26 3.3.3.1. Estado sanitario general del árbol………………………………………………….. 26 3.3.3.2. Causa de los daños al árbol………………………………………………………… 26 3.3.3.3. Parte del árbol afectada…………………………………………………………….. 27
3.3.3.4. Evaluación de los daños a la copa ……………………………………...………….. 27 3.3.3.5. Evaluación de los daños al fuste …………………………………………………... 28 3.4. Análisis estadístico………………………………………………………………………. 29 3.4.1. Variables estadísticas………………………………………………………………….. 29 3.5. Identificación taxonómica de los hongos fitopatógenos en el laboratorio………………. 29
3.5.1. Colecta del material vegetal en el campo para el diagnóstico……………………... 29 3.5.2. Identificación de los hongos fitopatógenos a través de su morfología…………….. 30 3.5.2.1. Métodos directos de microscopia óptica………………………………………….... 30 3.5.2.2. Siembras en medios de cultivo…………………………………………………….. 31
3.6. Consulta de expertos …………………………………………………………………….. 31 4. RESULTADOS Y DISCUSIÓN.…………………………………………………………. 33 4.1. Análisis de componentes principales (ACP) ………………………………………………... 33 4.2. Evaluación de los daños a los géneros Pinus y Quercus.………………………………… 35 4.2.1. Estado sanitario general del árbol ……………………………………………………… 35
4.2.1.1. Estado sanitario general del árbol respecto al género ………………………………... 35 4.2.1.2. Estado sanitario general del árbol respecto a la especie ………………………………… 37 4.2.1.3. Estado sanitario general del árbol respecto a la altitud ………………………………….. 38 4.2.1.4. Estado sanitario general del árbol respecto a la exposición …………………………. 39 4.2.1.5. Estado sanitario general del árbol respecto a la vegetación ……………………………... 40 4.2.1.6. Estado sanitario general del árbol respecto a la dominancia ………………………… 40
4.2.1.7. Estado sanitario general del árbol respecto al sitio de muestreo ………………………… 41 4.2.2. Causa de los daños al árbol …………………………………………………………….. 41 4.2.2.1. Causa de los daños al árbol respecto al género ………………………………………. 41 4.2.2.2. Causa de los daños al árbol respecto a la especie ……………………………………….. 43 4.2.2.3. Causa de los daños al árbol respecto a la altitud …………………………………….. 44
4.2.2.4. Causa de los daños al árbol respecto a la exposición ………………………………... 45 4.2.2.5. Causa de los daños al árbol respecto a la vegetación ………………………………... 45 4.2.2.6. Causa de los daños al árbol respecto al sitio de muestreo ………………………………. 46 4.2.3. Parte del árbol afectada ………………………………………………………………… 46
4.2.3.1. Parte del árbol afectada respecto al género ………………………………………….. 46 4.2.3.2. Parte del árbol afectada respecto a la especie …………………………………………... 46 4.2.3.3. Parte del árbol afectada respecto a la altitud ………………………………………… 47 4.2.3.4. Parte del árbol afectada respecto a la exposición ……………………………………. 48 4.2.3.5. Parte del árbol afectada respecto a la vegetación ………………………………………. 48
4.2.3.6. Parte del árbol afectada respecto al sitio de muestreo …………………………………. 49 4.2.4. Daños a la copa ………………………………………………………………………… 50 4.2.4.1. Estado sanitario general de la copa respecto al género ……………………………… 50 4.2.4.2. Estado sanitario general de la copa respecto a la especie ……………………………….. 51
4.2.4.3. Estado sanitario general de la copa respecto a la altitud …………………………….. 52 4.2.4.4. Estado sanitario general de la copa respecto a la exposición ……………………………. 52 4.2.4.5. Estado sanitario general de la copa respecto a la vegetación ……………………………. 52 4.2.4.6. Estado sanitario general de la copa respecto a la dominancia …………………………... 53 4.2.4.7. Estado sanitario general de la copa respecto al sitio de muestreo ………………... 53
4.2.5. Causa de los daños en la copa ………………………………………………………….. 54 4.2.5.1. Causa de los daños en la copa respecto al género …………………………………… 54 4.2.5.2. Causa de los daños en la copa respecto a la especie ……………………………………. 55 4.2.5.3. Causa de los daños en la copa respecto a la altitud ……………………………………... 57 4.2.5.4. Causa de los daños en la copa respecto a la exposición ………………………………… 58 4.2.5.5. Causa de los daños en la copa respecto a la vegetación ………………………………… 58
4.2.5.6. Causa de los daños en la copa por sitio de muestreo ………………………………….. 59 4.2.6. Intensidad del daño a la copa …………………………………………………………... 59 4.2.6.1. Intensidad del daño a la copa con respecto al género ………………………………... 59 4.2.6.2. Intensidad del daño a la copa respecto a la especie ……………………………………... 60 4.2.6.3. Intensidad del daño a la copa con respecto a la altitud ………………………………….. 62
4.2.6.4. Intensidad del daño a la copa con respecto a la exposición ……………………………... 63 4.2.6.5. Intensidad del daño a la copa con respecto a la vegetación ……………………………... 63 4.2.6.6. Intensidad del daño a la copa con respecto a la dominancia ……………………………. 63 4.2.6.7. Intensidad del daño a la copa con respecto al sitio de muestreo ………………………… 64
4.2.7. Estado sanitario general del fuste …………………………………………………………. 65 4.2.7.1. Estado sanitario general del fuste respecto al género …………………………………… 65 4.2.7.2. Estado sanitario general del fuste respecto a la especie …………………………………. 66 4.2.7.3. Estado sanitario general del fuste respecto a la altitud ………………………………….. 67 4.2.7.4. Estado sanitario general del fuste respecto a la exposición ……………………………... 67
4.2.7.5. Estado sanitario general del fuste respecto a la vegetación ……………………………... 68 4.2.7.6. Estado sanitario general del fuste respecto a la dominancia …………………………….. 68 4.2.7.7. Estado sanitario general del fuste conforme al sitio de muestreo ……………………… 69 4.2.8. Causa de los daños al fuste ……………………………………………………………….. 70
4.2.8.1. Causa de los daños al fuste con respecto al género ……………………………………... 70 4.2.8.2. Causa de los daños al fuste respecto a la especie ……………………………………….. 71 4.2.8.3. Causa de los daños al fuste respecto a la altitud ………………………………………… 72 4.2.8.4. Causa de los daños al fuste respecto a la exposición ……………………………………. 73 4.2.8.5. Causa de los daños al fuste respecto a la vegetación ……………………………………. 73
4.2.8.6. Causa de los daños al fuste respecto a la dominancia …………………………………... 73 4.2.8.7. Causa de los daños al fuste respecto al sitio de muestreo ……………………………….. 74 4.2.9. Intensidad del daño al fuste ……………………………………………………………….. 74 4.2.9.1. Intensidad del daño al fuste respecto al género …………………………………………. 74 4.2.9.2. Intensidad del daño al fuste respecto a la especie ……………………………………….. 75 4.2.9.3. Intensidad del daño al fuste respecto a la altitud ………………………………………... 76
4.2.9.4. Intensidad del daño al fuste respecto a la exposición …………………………………… 77 4.2.9.5. Intensidad del daño al fuste respecto a la vegetación …………………………………… 77 4.2.9.6. Intensidad del daño al fuste respecto a la dominancia …………………………………... 77 4.2.9.7. Intensidad del daño al fuste respecto al sitio de muestreo ……………………………. 78 4.3. Generalidades de la evaluación de los daños a los géneros Pinus y Quercus………………. 79
4.4. Aislamiento e identificación de patógenos fúngicos…………….…………………………... 82 4.4.1 Colesporium sp (Pucciniomycetes: Pucciniales: Coleosporiaceos).………………………... 82 4.4.1.1. Síntomas, ciclo biológico y morfología de Colesporium sp.…………………………….. 82 4.4.1.2. Lophodermium sp (Leotiomycetidae: Rhytismatales: Rhytismataceae) …………………. 84
4.4.1.2.1. Síntomas y ciclo biológico de Lophodermium sp.……………………………………... 84 4.4.1.2.2. Morfología de Lophodermium sp.……………………………………………………... 86 4.4.1.3. Pestalotia sp (Coelomycetes: Melanconiales:).………………………………………….. 87 4.4.1.3.1. Síntomas de Pestalotia sp.…………………………………………………………….. 87 4.4.1.3.2. Morfología de Pestalotia sp.…………………………………………………………... 88
4.4.1.3.3. Morfología colonial de Pestalotia sp.………………………………………………... 88 4.5. Consulta de expertos ………………………………………………………………………... 92 5. CONCLUSIONES.……………………………………………………………………….. 94 6. RECOMENDACIONES.…………………………………………………….…………… 95
7. BIBLIOGRAFÍA.…………………………………………………………………………. 96 PRODUCCIÓN CIENTÍFICA DE DIVULGACIÓN DE LA TESIS.………………………… ANEXO. TABLAS DE LOS MATERIALES Y MÉTODOS.…………………………………
ÍNDICE DE FIGURAS
Pág.
1. Ubicación del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” en Jalisco, México …… 22
2. Imagen del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” en Jalisco, México.……….. 22
3. Porcentajes del estado sanitario general del árbol respecto al género y especie..………… 35
4. Porcentajes del estado sanitario general del respecto al sitio de muestreo.………………. 41
5. Porcentajes de las causas de los daños al árbol respecto al género y la especie.………… 42
6. Porcentajes de las causas de los daños al árbol respecto al sitio de muestreo.…………… 46
7. Porcentajes de la parte del árbol afectada respecto al género y la especie.………………. 47
8. Porcentajes de la parte afectada respecto al sitio de muestreo …………………………… 49
9. Porcentajes del estado sanitario general de la copa respecto al género y la especie.……... 51
10. Porcentajes del estado sanitario general de la copa respecto al sitio de muestreo.……… 53
11. Porcentajes de la causa de los daños a la copa respecto al género y la especie.………….. 54
12. Porcentaje de la causa de los daños con respecto al sitio de muestreo.…………………... 59
13. Porcentajes de la intensidad de los daños respecto al género y la especie.………………….. 60
14. Porcentajes de la intensidad de los daños en la copa respecto a la altitud.………………. 62
15. Porcentajes de la intensidad de los daños en la copa respecto al sitio de muestreo.……... 64
16. Porcentajes del estado sanitario general del fuste respecto al género y la especie.………. 66
17. Porcentajes del estado sanitario general del fuste respecto al sitio de muestreo.…………….. 69
18. Porcentajes de la causa de los daños al fuste respecto al género y la especie ……………. 71
19. Porcentajes de la causa de los daños al fuste respecto a los sitios de muestreo.………….. 74
20. Porcentajes de la intensidad de los daños al fuste respecto al género y la especie.……… 76
21. Porcentajes de intensidad de los daños al fuste respecto al sitio de muestreo.…………… 78
22. Colesporium sp. Faces de la enfermedad y aeciosporas ………………………………….. 89
23. Colesporirium sp. Detalles de los aecios y aeciosporas ………………………………….. 89 24. Lophodermium sp. Faces de la enfermedad ……………………………………………. 90
25. Lophodermium sp. Detalles del patógeno ……..…..……………………………………… 90
26. Lophodermium sp. Ascomas ………...…………………………………………………… 90
27. Lophodermium sp. Esporas ………………………………………..……………………… 90
28. Pestalotia sp. Faces de la enfermedad ……………………………………………………. 91
29. Pestalotia sp. Colonias y esporas ……..…………………………………………………. 91
30. Pestalotia sp. Dibujo de detalles del patógeno …………………………………………. 92
ÍNDICE DE TABLAS
Pág.
1. Arreglo factorial con los niveles de vegetación, altitud y exposición solar………………...... 23
2. Especies de Quercus y Pinus evaluadas…………………………………………………...... 23
3. Cantidad de árboles por género y especies de Quercus y Pinus evaluadas…………………… 33
4.Análisis de componentes principales (ACP) realizado sobre las variables sanitarias y ambientales………………………………………………………………………………… 34
5. Sinopsis de los resultados de la evaluación de los daños……………………………………… 79
6. Resultado de la selección de expertos……………………………………………………… 93
1. INTRODUCCIÓN
Actualmente, la conservación de la biodiversidad que sustentan, sobre todo las reservas ecológicas forestales, es parte central del ambientalismo mundial (Koshland, 1991; Hundt, 1991; SEMARNAT,
2001; Dube y Schmithuesen, 2005; Sánchez, 2006; CONAFOR, 2006) ya que dichas áreas, son reservorio genético representativo de cada ecosistema y aseguran la continuidad y equilibrio de estos recursos naturales (Sánchez, 2006, FAO, 2007, CONABIO, 2012).
Garantizar una producción continúa de bienes y servicios ambientales derivada de los bosques salvaguardados en las áreas naturales protegidas, requieren de un manejo planificado sustentable, y ecológicamente eficiente (OCDE, 2003; Toledo, 2005; Sánchez, 2006; FAO, 2007). Para ello, es necesario conocer todos los factores involucrados en el ecosistema, siendo de los más esenciales los hongos fitopatógenos, principalmente porque los daños que inducen, pueden ser irreversibles y pasar rápidamente los umbrales ecológicos y económicamente aceptables (Mueller y Dombois
1987; SEMARNAT, 2001; Baldini y Pancel, 2002; CONAFOR, 2006).
Los hongos fitopatógenos representan una amenaza porque son uno de los principales factores de deforestación (Alvarado, 1997); sus efectos se perciben con la pudrición del sistema de sostén, la reducción del porcentaje de crecimiento, la disminución de la regeneración o su demora, el incremento de la mortandad, la degradación de la composición de las especies, sustitución forzosa de especies o cambio de uso de suelo (Hawley y Smith, 1972; Daniel et al, 1982; Machín, 1991). Por lo anterior, en las áreas forestales, en especial las protegidas, es esencial el diagnóstico de los daños por hongos fitopatógenos, para que los programas de manejo se asienten en fundamentos sólidos, ya que la falta de esta información, ha conducido a la adopción de medidas de dudosa justificación (Romero et al,
2005).
1
El procedimiento básico utilizado en el diagnóstico de las enfermedades forestales en los Estados
Unidos, Canadá, España, Alemania y Dinamarca, pueden reducirse a los cinco siguientes pasos: prevención, descubrimiento, evaluación, combate y erradicación; siendo la evaluación el puente esencial entre las cinco fases; sin embargo en los países en desarrollo la evaluación ha sido muy deficiente, pues sólo ha consistido en el cálculo de la mortandad y pérdidas en volumen de madera por hectárea (SEMARNAT, 2002).
Por lo expresado, en México existe la necesidad imperante de realizar evaluaciones que sean parte de un programa permanente de monitoreo fitosanitario nacional, que permitan por un lado hacer inventarios de daños más exactos, que coadyuve a detectar más exactamente los focos de infección, la evolución de las enfermedades, los niveles de mortandad, la reducción del porcentaje de crecimiento, la reducción en la regeneración natural, la degradación o sustitución de las especies a través del tiempo para orientar y hacer más efectivos los programas de control y combate; además que señale dónde hay que intensificar la investigación científica.
Sin embargo, la evaluación del deterioro del bosque por hongos fitopatógenos es una empresa compleja ya que, a excepción de la mortandad de las plantas, los estragos originados, no son fácilmente observables a simple vista, además existe un desconocimiento de las enfermedades y sus signos para su detección en el campo; así mismo, es evidente que toda enfermedad puede producir más de un tipo de pérdida y pueden estar ocasionadas por uno o más patógenos actuando simultáneamente o sucesivamente, ya que una especie de fitopatógeno puede estar asociado a más de un tipo de daño, lo que hace que sean extremadamente difíciles de medir o de evaluar cuantitativamente.
Por otra parte, a diferencia de la evaluación de daños por hongos fitopatógenos en terrenos agrícolas, donde se cultiva en áreas en su mayoría con pendientes poco pronunciadas y suelos homogéneos sustentando monocultivos, la evaluación de éstos daños en áreas naturales, presenta 2 dificultades como: la diversidad de especies y las diferentes mezclas de las mismas, de edades, de portes y de tamaños, de rangos altitudinales, de exposiciones a la radiación solar, así como terrenos accidentados que conforman diversos micro-ecosistemas, lo que favorece que los métodos tradicionales utilizados para la evaluación fitosanitaria y que normalmente consisten en la cuantificación de la mortandad y la pérdida de producción por hectárea, no sean funcionales para evaluar los daños por hongos fitopatógenos en áreas naturales (Claudio, 2008). Por lo tanto, es necesario contar con criterios metodológicos de evaluación fitopatológica para determinar los niveles de daños que cuente con escalas para la supervisión y monitoreo y técnicas prácticas de diagnóstico para hacer más eficientes las labores de combate y control.
En la actualidad, el mundo posee poco menos de 4,000 millones de hectáreas de bosques, que cubren alrededor del 31% de la superficie terrestre (Kemp et al, 1995; FAO, 2011); sin embargo, según la FAO
(2007) en el año 2005 se perdió 1.4% de estos bosques a consecuencia de las enfermedades.
El territorio mexicano sustenta una amplia cobertura forestal que abarca el 73% de la superficie total del país y ocupa una superficie cercana a las 140 millones de hectáreas; se coloca en el décimo segundo lugar en existencia boscosa del mundo luego de Brasil, Canadá, Estados Unidos, China, entre otros.
(SEMARNAT, 2009); es el tercero en América Latina después de Brasil y el Perú (FAO, 2006); cuenta con 154 áreas naturales protegidas que suman 18 ,700 000 hectáreas (187 000 km2), es decir el 10% de su territorio total; del cual 3,596,183 hectáreas son bosques (INEGI, 2000) que constituyen una estrategia de conservación a través de la generación de alternativas y propuestas de manejo, siendo de especial interés aquellas que aportan valores genéticos, ecológicos, geológicos, paisajísticos o ecoturísticos a núcleos urbanos (SEMARNAT, 2000; FAO, 2002; Morales, 2003).
Según publicaciones del año 2009 de la SEMARNAT (Secretaria del Medio Ambiente y Recursos
Naturales) en el año 2002 se perdieron 6,974 hectáreas a causa de fitopatógenos; en estudios de Jardel
(2006) en el año 1990 se perdieron 41,700 hectáreas a causa de fitopatógenos e incrementó a 56,450 3 hectáreas en el 2004; en lo reportado por la CONAFORT (Comisión Nacional Forestal), (2001) entre los años 2001 al 2006 indica que en México, la superficie deforestada fundamentalmente por incendios, plagas y enfermedades fue de 600 mil hectáreas anuales.
Considerando el informe anual del año 1999 del Programa Nacional de Sanidad Forestal, dependiente de la SEMARNAT (2000), en México se conocen más de 200 especies de insectos y patógenos asociados a daños de importancia económica y social en los bosques; y como resultado de este diagnóstico sanitario nacional, se ha detectado una superficie promedio anual de 17,013 hectáreas de bosques perjudicados por plagas, entendiendo como plagas el concepto que marca la
FAO (2005) como cualquier especie, raza o biotipo vegetal o animal o agente patógeno dañino para las plantas. Según Calva y Álvarez (2007) calcula que 10 millones de hectáreas están en riesgo por plagas, lo que hace necesario considerar la salud forestal como parte del manejo sustentable de los recursos forestales.
A pesar de los daños por hongos fitopatógenos, en México existen pocos estudios al respecto. Por ejemplo, en especies nativas comerciales (Myers et al, 2000) en Michoacán, sólo se han realizado trabajos de evaluación, donde se reportan problemas sanitarios en los bosques comerciales de los géneros Abies y Pinus ocasionados por hongos, bacterias, plantas parásitas y enfermedades abióticas (Vázquez et al, 2003). En Aguascalientes se ha evaluado el daño a las especies de
Quercus en la Sierra Fría (Romo et al, 2007); en Guanajuat, en la Sierra de Lobos, se realizó un trabajo que incluye la caracterización de los factores de daños en especies de Quercus, con el fin de contribuir a la determinación de las causas de su muerte (Vázquez et al, 2004).
En lo que respecta a las áreas protegidas es esencial una estrategia para desarrollar ese tipo de estudios (Myers et al, 2000; Claudio et al, 2011a). En el país sólo se han evaluado las aledañas al valle de México (Cibrián et al, 2007); quedando la parte occidental del territorio entre ellos Jalisco, marginado de estos estudios. 4
El Estado de Jalisco tiene una superficie total de 8, 002 683,77 hectáreas y ocupa el quinto lugar en masa forestal en México, con una superficie de 5, 011 592,06 hectáreas de bosques, que representa el 63,4 % de la superficie del Estado (INEGI, 2000). Cuenta con 16 Áreas Naturales Protegidas, que suman el 2.59 % del Estado, siendo el Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” (APFFLP) la más importante para la capital (INEGI, 2000; SEMADES, 2009). Los estudios en esta reserva ecológica, están considerados como parte de las actividades del Gobierno del Estado con fines de evaluación, conservación y restauración. En esta área natural protegida, la flora es representada por
1, 000 especies diferentes de plantas, de las cuales los Pinus y los Quercus abarcan el 75% de la superficie distribuidas en tres tipos de vegetación: bosque de pino, bosque de encino y bosque de encino pino (Curiel et al, 1987; SEMARNAT, 2000).
El género Pinus con un amplio rango altitudinal y geográfico (González, 2004), contribuyen la salud ambiental, la conservación del suelo y las aguas, además tienen una gran plasticidad de adaptación a los diferentes climas y condiciones edáficas (López, 2009); por otro lado, México es el mayor centro de riqueza y evolución del género Quercus, con 161 especies que se desarrollan en diversas condiciones ecológicas a lo largo de todo el país, de las cuales 109 son endémicas (SARH, 1994;
Zavala, 1998; García y Aguilar, 2007; Arizaga et al, 2009).
Esta reserva ecológica es perturbada por factores que propician el deterioro en la salud del estrato arbóreo, aunado a esto, presenta árboles maduros y poca regeneración natural. Los géneros Pinus y
Quercus presentan diversos signos de daños, principalmente los árboles maduros que son los más disminuidos cuando existen factores de estrés como plagas y enfermedades que pueden derivar en la muerte con mayor facilidad (Waring, y Schlesinger 1987; Blank et al, 1988; French, 1988).
En México, ambos géneros se han visto perjudicados por factores que conforman su declinación, de los cuales el principal corresponde a las enfermedades fungosas (Romo et al, 2007). El género
Pinus es susceptible a muchas enfermedades foliares que provocan debilitamiento, escaso 5 desarrollo, que puede provocar la muerte (González, 2004); lo que ocasiona una disminución de la regeneración natural, y conlleva a la pérdida gradual del bosque (SEMARNAT, 2000). Las enfermedades foliares ocupan un lugar importante dentro de las enfermedades del género Quercus
(Nixon, 1998) ya que inhibe la fotosíntesis y disminuye el área foliar y, en el peor de las casos, la muerte de la planta (González, 2004).
Al día de hoy, la problemática sanitaria de los árboles de Pinus y Quercus en el Área de Protección de Flora y Fauna “La primavera” (APFFLA) no es abordada en el Programa de Manejo, por lo que no existe ninguna acción de manejo respecto a los daños producidos por hongos fitopatógenos, pese a los visibles daños que presenta el arbolado, este desventajoso escenario se debe posiblemente a que, hasta al momento, no se ha realizado una evaluación fitopatológica donde se identifiquen los patógenos causales de los daños, las especies afectadas y las categorías de daño, que permita un manejo sanitario apropiado que garantice contar con ecosistemas sanos y que ayude a conservar el
APFFLA como un patrimonio natural.
Considerando lo anterior, el problema relevante de esta investigación radica en la necesidad de evaluar los daños causados por hongos fitopatógenos a los géneros Pinus y Quercus que ayude a incluir decisiones adecuadas en el Programa de Manejo del APFFLA, Jalisco, México, que permita un manejo fitosanitario apropiado que garantice contar con ecosistemas sanos.
Donde el objeto de investigación es el daño causado por hongos fitopatógenos a los árboles de los géneros Pinus y Quercus en el APFFLA, Jalisco, México.
Por lo tanto, la investigación, tiene el objetivo general siguiente:
Evaluar los daños causados por hongos fitopatógenos a los géneros Pinus y Quercus en el APFFLP,
Jalisco, México.
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En consecuencia los objetivos específicos ulteriores son:
1. Diseñar los criterios metodológicos para el establecimiento de los sitios de muestreo y el diseño de
las escalas para la evaluación de los daños a los géneros Pinus y Quercus.
2. Validar los criterios metodológicos diseñados a través de una consulta de expertos en sanidad
forestal.
3. Analizar los daños por hongos fitopatógenos a los géneros Pinus y Quercus en relación a
factores ambientales: altitud, exposición y vegetación.
4. Identificar los hongos fitopatógenos que inducen de los daños a los géneros Pinus y Quercus.
A partir del conocimiento apreciado sobre las formas de solucionar el problema anteriormente descrito, se desarrolla la siguiente hipótesis de investigación:
“Si a los árboles de los géneros Pinus y Quercus del APFFLA, Jalisco, México, se les evalúa los daños causados por hongos fitopatógenos, entonces se obtendrá información que ayude a fomentar
árboles más sanos en el área natural protegida”.
La novedad científica de este trabajo en cuanto a su aporte teórico es representado por:
Los primeros registros de hongos fitopatógenos para los géneros Pinus y Quercus del APFFLA,
Jalisco, México.
El aporte práctico consiste en que:
Los criterios metodológicos propuestos para el establecimiento de los sitios de muestreo, el diseño de las escalas de evaluación de daños, análisis estadístico, identificación de los hongos, pueden ser
útiles para la evaluación de daños en otras áreas naturales protegidas, de aprovechamiento forestal y de bosques urbanos, entre otros.
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Como parte de la significación social ponemos a disposición del Gobierno Federal, del Gobierno del Estado de Jalisco, del Comité Técnico del APFFLP, de la Universidad de Guadalajara y demás interesados, una evaluación de daños por hongos fitopatógenos para que pueda ser utilizado en la toma de decisiones que permita un manejo fitosanitario apropiado, en beneficio de los bienes ambientales que disfrutan los habitantes de los ocho municipios que abarca el APFFLP en especial
la zona metropolitana de Guadalajara.
Los fundamentos metodológicos son los siguientes:
Área de estudio. El APFFLP ubicada a las afueras de la zona metropolitana de Guadalajara Jalisco
México objeto de este estudio, es considerada la primera reserva ecológica del Estado y presenta una influencia hídrico-ambiental de 1 500 000 hectáreas aproximadamente, de las cuales 36 000 son el macizo forestal y 30 000 fueron decretadas por su importancia biológica en 1980, Zona de
Protección Forestal y Refugio de la Fauna Silvestre. Desde el punto de vista económico-social, representa valores ecoturísticos y paisajísticos importantes para el Estado de Jalisco. Las especies arbóreas más representativas son los géneros Pinus y Quercus.
Diseño experimental. Se utilizó un arreglo factorial (3x2x4) que contempla como variables independientes (ambientales) 3 niveles de vegetación (bosques de pino, bosques de encino y bosques de encino-pino), 2 tipos de exposición solar (norte y sur) y 4 rangos de altitud (1 400 -
1,599 msnm; 1 600 – 1 799 msnm; 1 800 – 1 999 msnm; y 2 000 – 2 200 msnm) dando un total de 24 combinaciones (zonas de muestreo); en cada zona de muestreo se establecieron tres parcelas circulares (repeticiones) de 1 000 m2 cada una. Las variables dependientes (sanitarias) fueron: el estado sanitario general del árbol, la causa de los daños al árbol, la parte del árbol afectada, el estado sanitario general de la copa y al fuste, la causa de los daños a la copa y al fuste, la intensidad del daño a la copa y al fuste. En cada una de las parcelas se hizo la planimetría de los árboles existentes con el método del acimut. 8
Análisis estadísticos. A partir de los datos de campo se efectuó una base de datos. Se realizaron análisis de componentes principales, análisis de tablas de contingencia y pruebas de chi cuadrado.
Las variables independientes consistieron en: el género, la especie, la vegetación, la altitud, la exposición solar, la dominancia y el sitio de muestreo; las variables dependientes (sanitarias) fueron: el estado sanitario general del árbol, la causa de los daños al árbol, la parte del árbol afectada, el estado sanitario general de la copa, la causa de los daños a la copa, la intensidad del daño a la copa, el estado sanitario general del fuste, la causa de los daños al fuste y la intensidad del daño al fuste.
Identificación de hongos fitopatógenos. En la parcelas, se tomaron muestras vegetales de los árboles que presentaron fases de las enfermedades en las cuales se creyó factible encontrar los hongos fitopatógenos. Se colectó material vegetal con síntomas y signos de daños por hongos fitopatógenos.
La identificación de hongos se realizó a través de sus características morfológicas, usando técnicas de microscopia óptica y aislamiento en medios de cultivo. Se clasificaron los hongos con claves taxonómicas para deuteromicetes u hongos imperfectos (etapa asexual).
Consulta de expertos. Con el fin de validar los criterios metodológicos propuestos para la evaluación de hongos fitopatógenos en su concepción teórica y práctica, tanto en su calidad como efectividad, se utilizó el método cualimétrico conocido como consulta de expertos en la opción metodología de la comparación por pares, siguiendo la metodología propuesta por el Comité Estatal para la Ciencia y la
Técnica de la antigua URSS.
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2. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
2.1. La evaluación de los daños por hongos fitopatógenos
Según FAO (2011) sólo los Estados Unidos y Canadá han intentado evaluar de manera constante y sistemática los daños ocasionados en sus bosques por causas sanitarias, y algunos países europeos han tratado de medir cuantitativamente las pérdidas por determinados hongos fitopatógenos.
En los Estados Unidos, donde las estimaciones han sido más completas y amplias, la cifra de 140 millones de m³ de pérdida total anual y la cifra de 30 millones de m³ para las pérdidas anuales en
Canadá (SEMARNAT, 2002) son de exactitud discutible, debido a que sólo se contabilizó la mortalidad completa del arbolado, (tasa de mortandad) y no se consideran otras variables importantes como agentes causales de daños, pérdida de producción de semilla por fitopatógenos, parte del árbol afectada, entre otros factores; es decir, aún las mejores estimaciones de los daños por enfermedades fúngicas forestales, son deficientes en cuanto a exactitud y amplitud de evaluación. Por lo anterior, la mayoría de los países tienen sólo una ligera información de los daños por hongos fitopatógenos en sus bosques.
El protocolo básico para la evaluación de los daños por hongos fitopatógenos en los Estados Unidos,
Canadá, España, Alemania y Dinamarca tiene cinco fases, estrechamente relacionadas entre sí: prevención, descubrimiento, evaluación, combate y erradicación (SEMARNAT, 2002). Es la evaluación la que propicia que funcione adecuadamente cada una de las fases, pues a través de ella, se determina la intensidad y ubicación del daño y zonas de riego; además, coadyuva a determinar el manejo sanitario a utilizar y calcular los beneficios ambientales y económicos que cabe esperar de las medidas prescritas contra la enfermedad de que se trate. La evaluación de daños por hongos fitopatógenos debe contar con una apropiada metodología que incluya las condiciones ambientales en que se desarrolla la enfermedad (Claudio, 2008).
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2.2. La evaluación de los hongos fitopatógenos en México
Según la SEMARNAT (2001) en México se conocen más de 200 especies de hongos fitopatógenos que causan daños de importancia económica y social en los bosques; y como resultado del diagnóstico sanitario nacional, se ha detectado una superficie promedio anual de 17, 013 hectáreas de bosque afectadas por plagas; entendiendo como plagas el concepto que marca la FAO (2005) cuya definición es cualquier especie, raza o biotipo vegetal o animal o agente patógeno dañino para las plantas. Calva y Álvarez (2007) calculan que 10 millones de hectáreas de bosques están en riesgo por plagas, lo que hace necesario considerar la salud forestal como parte del manejo sustentable de los recursos forestales; sin embargo, para Vitousek et al (1997) existen poco estudios al respecto.
En México prácticamente no existen evidencias documentadas de que realizasen evaluaciones fitopatológicas permanentes y sistemáticas; los pocos estudios existentes hacen referencia a especies nativas comerciales (Myers et al, 2000). Se han realizado aisladamente trabajos de evaluación en Michoacán, donde se reportan daños en los bosques comerciales de oyamel y pinos ocasionados por hongos, bacterias, plantas parásitas y enfermedades abióticas (Vázquez et al,
2003). Otros estudios se realizaron en la Sierra Fría, Aguascalientes donde se evaluaron los daños a las especies de encinos (Romo et al, 2007) y en Guanajuato en la Sierra de Lobos donde se realizó un trabajo para caracterizar de los factores de daños en encinos con el fin de determinar la causa de la mortandad (Vázquez et al, 2004). En Jalisco, no encontramos reportes de evaluaciones de daños por hongos fitopatógenos en áreas de aprovechamiento forestal y en áreas protegidas y mucho menos se encontraron estudios sobre los criterios metodológicos a seguir para evaluar citados daños
(Claudio, 2008).
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2.3. La evaluación de los hongos fitopatógenos en áreas naturales protegidas
Las áreas naturales protegidas (ANP) boscosas mexicanas, representan una estrategia de conservación de los recursos forestales (CONAFOR, 2005), sin embargo este patrimonio natural es dañado y/o se pierde por falta de manejo y detección temprana de las enfermedades causadas por patógenos fúngicos
(Claudio et al, 2010b), los cuales propician la mortandad, la pudrición del sistema de sostén, la reducción del porcentaje de crecimiento, la regeneración demorada, la sustitución forzosa de especies o en casos graves, el cambio de uso del suelo (Hawley y Smith, 1972; Daniel et al, 1982; Machín, 1991).
Sólo los Estados Unidos, Canadá, España, Alemania y Dinamarca realizan evaluaciones de patógenos fúngicos (SEMARNAT, 2002), quedando México fuera de estos importantes estudios.
Actualmente, en el país no hay una cultura de manejo fitosanitario, no sólo en las ANP, sino en general en los bosques; y en los pocos lugares donde se realizan, se utilizan métodos derivados de la agronomía, que sólo consideran índices de mortandad y pérdida de volumen de madera por hectárea; por lo que es esencial implantar métodos de evaluación que permitan hacer inventarios netos más exactos de las pérdidas directas y/o indirectas por estos patógenos, que incluyan los factores ambientales y ecológicos que inciden en la presencia de los mismos, que muestren la verdadera condición y evolución de las enfermedades que ocasionan, que ayuden a localizar los focos de infección, los lugares donde es más necesario su prevención, y determinar los niveles de daños, para que este conjunto de argumentos técnicos, nos ayude a decidir el tipo de control contra las mismas; y que demás señale los puntos en que es necesaria una mayor investigación científica, que produzcan conocimientos e información, y de esta forma ayudar para que programas de manejo de las ANP en sus acciones de protección y monitoreo, se asienten en fundamentos sólidos, ya que la falta de esta información, ha conducido a la adopción de medidas de dudosa justificación (Claudio, 2008).
La falta de estudios sobre los perjuicios ocasionados por los hongos fitopatógenos se debe principalmente a que la valuación de los daños en el bosque no es empresa fácil, debido a que, a 12 excepción de la mortandad de los árboles, los daños ocasionados, no son fácilmente distinguibles a simple vista, sumado a que existe un escaso conocimiento de los síntomas y signos para su diagnóstico en el campo; además, muchas enfermedades pueden estar ocasionados por uno o más hongos actuando simultáneamente o sucesivamente, lo que hace que sea aún más difícil de evaluar de los daños. Es por ello necesario contar con criterios metodológicos para la evaluación, que cuente con escalas para la supervisión y monitoreo que ayude a determinar los factores y niveles de daños en los árboles, para facilitar el diagnóstico de las enfermedades en el laboratorio y, lo más esencial, abonar información para que se adopten medidas adecuadas de combate y control (Claudio, 2008).
En lo que respecta a las áreas protegidas es esencial una estrategia para desarrollar ese tipo de estudios en áreas naturales forestales protegidas (Myers et al, 2000); sólo se han evaluado las aledañas al valle de México (Cibrián et al, 2007); quedando la parte occidental de México, entre ellos
Jalisco, marginada de estos estudios.
2.4. La evaluación de los hongos fitopatógenos en los géneros Pinus y Quercus
Los géneros Pinus y Quercus en México se desarrollan en un amplio rango altitudinal y geográfico
(González, 2004), y contribuye la salud ambiental, la conservación del suelo y las aguas, además tiene una gran plasticidad de adaptación a los diferentes climas y condiciones edáficas (SARH,
1994; García et al, 2007; López, 2009).
La mortandad en estos géneros, no es un fenómeno nuevo, éstos mueren por causas bióticas y abióticas, y frecuentemente el fenómeno se presenta por una combinación de múltiples factores entre ellos los hongos fitopatógenos (Vázquez et al, 2004).
Por lo anterior, es importante contar con la identificación de los hongos fitopatógenos que afectan masas forestales de encinos y pinos, ya que aporta a las acciones de monitoreo y control, que mantiene a las enfermedades en los niveles económicos y ecológicos aceptables; además la identificación es útil 13 para contribuir a las recomendaciones de prevención, descubrimiento, evaluación, extinción y erradicación de los mismos (Claudio, 1999).
2.5. El Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco, México
En el Área de Protección y Flora “La Primavera”, los Pinus y Quercus, principales géneros que componen la vegetación (Curiel et al, 1987), presentan visibles daños por patógenos fúngicos por lo tanto es prioridad identificarlos, con el fin de coadyuvar a la apertura en el Programa de Manejo de acciones de monitoreo y control fitosanitario que permita un manejo fitosanitario apropiado que garantice contar con ecosistemas sanos (Claudio, 1999).
El Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” (APFFLA) ubicada a las afueras de la zona metropolitana de Guadalajara Jalisco México objeto de este estudio, tiene un papel importante como regulador climático de la urbe; presenta valores paisajísticos (Claudio y Novelo, 2010) y geológicos; cuenta con una diversidad importante de avifauna, mamíferos de talla grande, etc.; igualmente importante es su flora, representada por 1,000 especies diferentes de plantas. En esta área natural protegida, los pinos y encinos abarcan el 75% de la superficie total distribuidas en tres tipos de vegetación: bosque de pino, bosque de encino y bosque de encino pino (Curiel et al, 1987; Reyna, 1988;
SEMARNAT, 2000).
Esta reserva ecológica es afectada por una serie de factores abióticos y bióticos; especialmente se observan daños asociados a hongos fitopatógenos que causan deterioro en la salud del estrato arbóreo, particularmente las especies de los géneros Pinus y Quercus, incrementado por la gran cantidad de árboles maduros y la poca regeneración natural de los mismos, la gran incidencia de incendios, el efecto nocivo de las actividades antrópicas, haciendo visible la declinación paulatina del arbolado (Claudio,1999). Contar con una evaluación de daños, añadiría criterios esenciales que permitan un manejo fitosanitario integrado apropiado que garantice contar con ecosistemas sanos.
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2.5.1. Características abióticas
2.5.1.1. Geología. Es una fracción del Eje Neovolcánico Transversal, formado en las erupciones volcánicas (entre 140,000 y 27,000 años atrás); que dejó como remanente una actividad hidrotermal en la zona que se manifiesta como fumarolas, manantiales y suelos calientes, aflorantes en diversas partes del área. Está compuesta fundamentalmente de rocas ígneas extrusivas ácidas en la siguiente proporción: toba (46%), pómez (34%), riolita (10%), obsidiana (8%) y (2%) de andesita basáltica
(Becerra et al, 1986).
2.5.1.2. Fisiografía. Se asienta sobre la Sierra La Primavera, ubicada en la provincia fisiográfica del Eje
Neovolcánico, subprovincia Guadalajara, caracterizada por manifestaciones recientes de vulcanismo explosivo. Por su variación en cuanto a manifestaciones ígneas ácidas es uno de los relieves volcánicos con más diversidad de México, en el que se combinan domos anulares, mesetas, cerros y montañas que siguen las líneas de fractura de la caldera volcánica, y colinas irregulares modeladas por erosión. La fisiografía se manifiesta en un rango de altitud de 1,400 a 2,200 msnm. (Venegas et al, 1985).
2.5.1.3. Suelos. Las unidades de suelo están representadas por regosol derivado del intemperismo de la toba, pómez y riolíta (92%) y litosol resultantes de procesos erosivos. Ambos con una profundidad efectiva máxima de acuerdo a lo siguiente: el 44% de la superficie con suelo presenta un espesor de 10 a 30 cm.; el 9% de 30 a 60 cm. y el 47% restante es mayor de 60 cm. El 80% del suelo con contenido de materia orgánica menores al 2%, lo que indica que no existe el suelo típico de bosque. Con valores de arcilla menor al 15%, con valores de Ca y Mg limitados, con pH menor a 5.5, es decir, es ácido. El color del suelo fluctúa entre café pálido, amarillo obscuro y rojizo (SARH, 1983).
2.5.1.4. Hidrografía. El patrón general del drenaje es de un sistema dendrítico en mayor proporción, así como radial y semiparalelo. Existen 20 corrientes permanentes que nacen en el bosque y drenan hacia la cuenca del Río Ameca; 35 manantiales y 64 norias en su mayoría de agua caliente. La captación media
15 anual de agua de lluvia es de 240 millones de metros cúbicos, lo cual genera un potencial hídrico que es aportado a las tres cuencas hidrológicas de importancia para el Estado. Asimismo, un gran número de pozos, manantiales y norias de importancia vital para los pobladores del bosque y de su área de influencia (Carreño, 1956).
2.5.1.5. Clima. Según la clasificación de Köppen, modificada por Enriqueta García (1973), el clima está representado por dos tipos: templado subhúmedo S(w1)(w) y semicálido sub-húmedo (A)C(w1)(w), ambos con lluvias en verano e invierno con precipitaciones anuales que fluctúan entre 800 y 1,000 mm, considerando que las precipitaciones invernales son del orden de 5% de la precipitación total.
Por sus características torrenciales, el 77% de las lluvias es tipo erosivo. La temperatura media anual es de 20.6oC., siendo el mes más frío enero y el más cálido junio. El promedio anual de humedad es de
63%. Los vientos dominantes son del suroeste, con una velocidad máxima 53 km/h. Los días despejados se presentan con mayor frecuencia en invierno y primavera, entre los meses de octubre a mayo.
2.5.2. Características bióticas
2.5.2.1. Flora. Comprende la zona de traslape entre dos provincias florísticas: la Sierra Madre
Occidental y las Sierras Meridionales o Eje Neovolcánico Transversal. Existen aproximadamente 1,000 especies de flora, entre las que se ubican 11 especies de encinos y 5 de pino y una gran diversidad de especies de orquídeas (59 especies.), constituyendo el área de distribución del 80% de las especies orquídeas reportadas para el Estado (Curiel et al, 1987).
2.5.2.2. Vegetación. Se encuentran cuatro tipos de acuerdo a la clasificación de Rzedowski, siendo los siguientes: bosque de encino (Quercus); bosque de encino-pino (Quercus-Pinus); bosque de pino
(Pinus) y bosque tropical caducifolio; así como tres comunidades vegetales, riparia, rupícola y ruderal, que se desarrollan dentro de los diferentes tipos de vegetación (Rzedowski, 1978; SEMARNAT, 2000).
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2.5.2.3. Fauna. Según la SEMARNAT (2000) cuenta con un registro de 200 especies de vertebrados, distribuidos en 7 de peces, 19 de anfibios y reptiles, 135 de aves y 29 de mamíferos encontrando que, de estos registros, 19 se encuentran enlistados bajo alguna categoría de protección, de conformidad con la
NOM-059-ECOL-1994, 12 se encuentran amenazadas, de las cuales 3 son endémicas; 2 bajo protección especial; 3 raras, con una endémica y 2 en peligro de extinción. Presenta 120 géneros de insectos en dos
órdenes en particular (Lepidóptera e Himenóptera).
2.5.3. Factores de daño a la vegetación
Visualmente las especies de pino y encino son las más afectadas por insectos, por enfermedades asociadas con patógenos fúngicos y en menor grado por plantas parásitas. Los encinos muestras tumoraciones en el fuste y manchas foliares; los pinos presentan síntomas de roya en las acículas y una peculiar deformación del fuste (Claudio, 2011a).
Algunos factores que puede influir en la salud de estas especies son: los incendios forestales frecuentes, la erosión de los suelos por la falta de cobertura vegetal a causa de la poca regeneración natural, el sobrepastoreo y el uso con fines recreativos o turísticos (Curiel et al, 1987; Martínez et al, 2009).
2.5.4. Características sociales
La APFFLP por sus características bióticas y abióticas es un laboratorio vivo para el desarrollo de la investigación científica y la educación ambiental (Curiel, 2009). Asimismo, representa valores escénicos y paisajísticos que permiten la generación de oportunidades para la implementación y desarrollo de actividades de recreación y ecoturismo; sin embargo, la destrucción del hábitat causado por las presiones sociales al área nacional protegida derivadas de deficientes actividades de uso y manejo, así como de deficientes políticas ambientales, no se ha detenido sino han aumentado en superficie, intensidad y en la diversidad de manifestaciones; ello afecta a tres grupos principalmente: la sociedad que se beneficia de ella, el medio físico y los organismos que sustenta (Claudio et al, 2010b). 17
2.6. Generalidades de los hongos fitopatógenos identificados en este estudio
2.6.1. Coleosporium (Pucciniomycetes: Pucciniales: Coleosporiaceos)
Hongo de la División (Phylum) Basidiomycota, Subdivisión (Subfilum) Pucciniomycotina, Clase
Pucciniomycetes, Orden Pucciniales, de la Familia de los Coleosporiaceos; causante de diversas royas.
Ampliamente distribuido en toda Europa, Argelia, Marruecos, Canarias, Siria, Japón Himalaya y
Filipinas (Torres, 1993). En China se conocen 48 especies de pino y todas presentan problemas por este hongo, además afecta a 57 géneros de monocotiledóneas y dicotiledóneas (Pan Xueren et al, 1993).
Reportado en Corea en pinos a bajo de quince años de edad (Gao Yunahi, 2010). También ha sido localizado en América del Norte y Sur (Romero, 1988), en pinos de Argentina (González et al, 2002) y
México (Cibrián et al, 2007).
La forma acícola afecta a la mayoría de las especies de pinos (Torres, 1993 y Agostino et al, 2005), provocando las royas en los mismos (Agrios, 2005) preferentemente en Pinus silvestri, P. pinaster, P. laricio y P. jalepensis (Torres, 1993). La mayoría de las especies de roya necesitan tanto una aguja de pino y una gran cantidad de herbáceas para completar su ciclo de vida (Romero, 1988). Según el propio autor, este hongo vive en pinos de dos y tres agujas, sobre todo en las hojas más viejas de los árboles jóvenes o pinos débiles en particular de pinos rojos.
Las temperaturas para que germinen de las esporas de diversos hongos son las siguiente: aeciosporas 10-
27 °C, la temperatura óptima de 25 ºC; uredosporas 20-30 °C, la temperatura óptima de 22 °C; basidiosporas 10-25 °C, la temperatura óptima 20 °C. La primavera es una estación del año oportuna para prevenir y curar la enfermedad (Gao Yunahi, 2010).
Algunos métodos de prevención de esta enfermedad son: plantar árboles en las laderas, dejando suficiente espacio entre los árboles al momento de plantar y mantener la vegetación secundaria bajo
18 control para fomentar la buena circulación de aire alrededor de la base de los árboles, incluso en la madurez. Otras opciones son: el control de los hospederos alternativos y la poda antes de agosto de cada año, (Torres, 1993). De acuerdo con Pan Xueren et al, (1993) este hongo a partir de la infección por un tipo de aciosporas, puede producir varios tipos de teliosporas, por lo que según el autor citado, no es confiable clasificar las royas de acuerdo con las estructuras; por lo que recomienda establecer las bases para taxonomía molecular para esas fases.
2.6.2. Lophodermium (Leotiomycetidae: Rhytismatales: Rhytismataceae)
Ascomiceto facidial que ocasiona el tizón de las acículas de pino, pertenece a la división (Phylum)
Ascomycota, Subfilum Pesisomycotina, Clase Leotiomycetes, Subclase Leotiomycetidae, Orden
Rhytismatales, Familia Rhytismataceae (Agrios, 2005).
Se halla ampliamente extendido por Europa, Siberia, India, Japón y América del Norte. En España ataca a Pinus pinaster, P. sylvestri, P. laricio, P. jalapensis y P. insignis. (Torres, 1993). También hay reportes en los pinos del Himalaya (Minter y Sharma, 1982). En Estados Unidos afecta a las plantaciones de árboles de navidad sobre todo los pinos rojos (Manion, 1981). Se ha detectado en especies de pinos en Costa Rica (Arguedas, 1998), y Uruguay (FAO, 2006). En México se ha reportado en pinos de Nuevo León por Marmolejo (2007).
Un estudio en España sobre Pinus caribaea describe que el hongo infecta acículas secas y verdes
(Torres, 1993). Se caracteriza por estar todo el ciclo biológico en el pino (Chacón y Umaña, 2006). Se presenta en árboles poco desarrollados y débiles. En condiciones ambientales desfavorables puede producir defoliación. Cuando la severidad es mayor puede afectar plantas jóvenes. En una plantación que se encuentra en su fase de establecimiento puede afectar a toda la población hasta su pérdida total
(Fonseca 1990 y González, 2004).
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En el vivero puede llegar a matar la planta, debido a que las manchas foliares podrían convertirse en tizones. Puede afectar flores, frutos, tallos e incluso raíces.
Durante los meses de primavera es necesario realizar un minucioso examen de las plantas; si casualmente se detectaran manchas marrones en el 10% de las plantas examinadas hay que esperar la posibilidad de un ataque intenso durante los inmediatos meses de verano, siendo necesario entonces tomar las medidas sanitarias adecuadas (Fonseca, 1990). El hongo se encuentra asociado con patógenos como Ploioderma y Lethale (Mohali, 1998).
2.6.3. Pestalotia (Coelomycetes: Melanconiales)
Hongo de la División (Phylum) Eumycota, Subdivisión Deuteromycotina, Clase Coelomycetes y
Orden Melanconiales, usualmente patógenos de hojas y brotes en especies forestales en zonas húmedas, causante de tizones y manchas foliares en coníferas. Aparentemente se pueden comportar como patógeno oportunista (Romero, 1988).
En pino se ha encontrado Pestalotia spp en Turquía (Huseyin et al, 2009), Castilla y León en España
(Torres, 2007), Colombia (Monroy et al, 2010), Guatemala (Instituto de Incidencia Ambiental 2003) las masas forestales de América Central (Arguedas, 2007), en los cipreses de Costa Rica (Macías et al,
2002), en Chile (González et al, 2002), en México en encinos en Sierra de Lobos en Guanajuato
(Vázquez, 2004). También en plantas ornamentales como hortensia en Argentina (Álvarez et al, 2003) y frutos comestibles como la guayaba (Farfán et al, 2006).
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3. MATERIALES Y MÉTODOS
3.1. Ubicación del área de estudio
Según la SEMARMAT (2000) el APFFLA se encuentra localizada en la región central del estado de
Jalisco, México como una elevación situada en un conjunto de valles: Tala, Tesistan, Toluquilla,
Atemajac, y San Isidro Mazatepec. Pertenece a cuatro municipios: Tala, Zapopan, Tlajomulco y Arenal, con las coordenadas longitud de 1030 35' a 1030 28', y latitud de 200 37' a 200 45' (figura 1 y 2).
3.2. Establecimiento de las zonas y sitios de muestreo
Debido a que el desarrollo de los hongos fitopatógenos tiene influencia tanto de factores endógenos como exógenos, para el establecimiento de las zonas de muestreo, se consideró un diseño factorial, con tres factores ambientales (variables independientes): la altitud (cuatro rangos), la vegetación (tres tipos) y la exposición a la radiación solar (dos tipos) y obteniendo un arreglo 4X3X2 con tres repeticiones
(tabla 1). Se consideraron estas variables porque provocan condiciones micro-climáticas diferentes, que influyen en la temperatura y ésta según Romero, (1993), es uno de los factores más importantes para los hongos fitopatógenos.
Por otra parte, las especies de Pinus y Quercus son la vegetación más abundante y representativa del estrato arbóreo del área protegida; además, son las especies que presentan los daños más visibles en el área foliar, conos, semillas y fustes (tabla 2). Por último, la exposición al sol, presenta la influencia de la dirección de los vientos, lo cual puede influir en la diseminación de las fuentes de inóculo de los hongos fitopatógenos; además, presenta influencia de las horas luz al día, lo que influye, al igual que la altitud, directamente en la temperatura, la cual es importante en el ciclo biológico, en especial en la reproducción de los fitopatógenos (Agrios, 2005).
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A B
Jalisco Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”
México
Imagen satelital del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”
C
Figura 1 y 2. Ubicación del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” en Jalisco, México. A: Mapa de México indicando la ubicación del estado de Jalisco, donde en el corazón del mismo y cercano a la capital, se ubica el área protegida. B: Mapa del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, donde pueden localizarse las diversas áreas de manejo. C: Mapa satelital del área de protección donde se hace una comparación de la extensión de la zona metropolitana de Guadalajara y el área protegida. Puede observarse que en el año 2010, ambas son muy semejantes en su extensión geográfica. Autor: Ángel Pérez Zamora.
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Tabla 1. Arreglo factorial con los niveles de vegetación, altitud y exposición solar. Factor Niveles Vegetación Bosques de Pinus = (P > 80 %) Bosques de Quercus = (Q > 80 %) Bosque de Pinus - Quercus = (P - Q; 60 - 40 % y 40 – 60 %)
Altitud Aa = 1,400 - 1,599 msnm Ab = 1,600 - 1,799 msnm Ac = 1,800 – 1,999 msnm Ad = 2,000 - 2,200 msnm
Exposición solar N = Norte S = Sur
Tabla 2. Especies de Quercus y Pinus evaluadas Especies de Quercus Especies de Pinus Q.magnoliifolia Née. (Encino blanco) P. oocarpa Schiede ex Schltdl. Q. rugosa Née. (Encino blanco) P. douglasiana Martínez. Q. resinosa Liebm. (Encino blanco) P. devoniana Lindley. Q. viminea Trel. (Encino rojo) Q. coccolobifolia Trel . (Encino rojo)
La combinación de estas variables y sus niveles, suma 24 zonas de muestreo, las cuales se establecieron cartográficamente con la ayuda de cartas de uso de suelo, de topografía y vegetación del INEGI
(Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática) a escala 1:50,000. Una vez determinadas las zonas de muestreo en la cartografía, se ubicaron en el campo con la ayuda de mapas, brújulas y GPS; posteriormente dentro de cada zona se ubicaron al azar tres sitios circulares de muestreo de 1,000 m2
(González, 2000) cada uno, dando un total de 72 sitios de muestreo.
3.2.1. Información básica de los sitios de muestreo
En cada uno de los sitios se recabó la información consistente en: la orientación geográfica, la identificación, la descripción del sitio, el levantamiento cartográfico y la identificación taxonómica de cada árbol a evaluar de la siguiente manera:
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3.2.1.1. Orientación geográfica de los sitios de muestreo
Cada sitio se orientó geográficamente de acuerdo con su posición con relación al norte magnético referenciado al punto central del sitio, utilizando una brújula (Santillán, 1986).
3.2.1.2. Identificación de los sitios de muestreo
Se utilizó una nomenclatura basada en las iníciales en mayúscula de cada uno de los componentes ambientales que se utilizaron para su elección, acompañada con la inicial minúscula de los subniveles ambientales, más el número de repetición; por ejemplo; P.N.Aa.1. (Composición vegetal de pino mayor del 80%; con exposición norte. Aa= <1,600 msnm.; es decir presenta una exposición menor a los 1,600 msnm; y es la repetición No 1).
3.2.1.3. Descripción de los sitios de muestreo
Se describieron los sitios, dando todos los detalles necesarios para su localización; proporcionando la información apropiada, como el lugar más cercano conocido, municipalidad, arroyos, caminos próximos, señalamientos, rocas protuberantes.
3.2.1.4. Levantamiento cartográfico de los árboles
El mapa de los árboles se hizo después de numerar y marcar cada árbol incluyendo todos los que se encontraron en el sitio. Para la identificación de los árboles se utilizaron números arábigos progresivos.
Para la planimetría de los árboles se utilizó el método del acimut.
3.2.1.4.1. Método del acimut
Se midió la distancia del punto central de la parcela al árbol a evaluar. Posteriormente con una brújula se tomó el valor del acimut del árbol (Santillán, 1986).
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3.2.1.5. Identificación taxonómica de los árboles en los sitios de muestreo
Se identificaron taxonómicamente los árboles censados. En el caso de los árboles no identificados hasta especie, se tomaron muestras botánicas utilizando el protocolo para el caso; y se identificaron en el
Departamento de Botánica del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA) de la Universidad de Guadalajara.
3.3. Elaboración de la escalas de evaluación de los daños
Para el logro de esto, se realizó una investigación bibliográfica sobre reportes de hongos fitopatógenos en el área y se establecieron inspecciones preliminares de campo en el APFFLA en las 24 zonas de muestreo para obtener la lista de enfermedades y/o signos para elaborar las escalas de evaluación.
3.3.1. Investigación bibliográfica sobre los hongos fitopatógenos
Se investigó la existencia de reportes científicos sobre hongos fitopatógenos en Pinus y Quercus en el
APFFLA, con el fin de contar con antecedentes para establecer las zonas a inspeccionar en las primeras visitas de campo, ya sea en informes de investigación, tesis, artículos, memorias de foros de discusión, inclusive en el actual Programa de Manejo del APFFLA
3.3.2. Inspecciones preliminares de campo
En cada una de las 24 zonas de inspección, se hicieron recorridos de campo según el método de área fija
(Martínez, 1988; Péllico y Brena, 1997) usando franjas al azar de 10 metros de ancho por 100 metros de largo. En cada área se revisaron minuciosamente las estructuras anatómicas de los árboles como: las flores, frutos, semillas, hojas, brotes, yemas, ramas, fuste y raíz, donde era factible encontrar los signos y síntomas de daños por hongos fitopatógenos.
La revisión de los árboles comenzó por el ápice ayudándose con unos binoculares. Se revisó cuidadosamente con ayuda de una lupa de las hojas o las acículas, verificando su lozanía y color natural 25 de las mismas, detectando protuberancias, cuerpos fructíferos de hongos, manchas foliares, ramas muertas, defoliación prematura y todos aquellos síntomas y signos que ayudarán al diagnóstico.
Posteriormente se revisó el fuste, para detectar tumoraciones, deformidades, cánceres, rajaduras, gomosis y otros daños por hongos fitopatógenos.
Una vez realizado los recorridos de campo se obtuvo como resultado un listado de las enfermedades y/o signos de hongos fitopatógenos y otros daños presentes en ambos géneros; con dicha información, se diseñaron las escalas de evaluación como se describe a continuación.
3.3.3. Diseño de las escalas para la evaluación de los daños
Para el diseño de las escalas se utilizó la lista de enfermedades y/o signos derivada de la información obtenida en la investigación bibliográfica y las inspecciones preliminares de campo, así mismo se definió la apariencia de un árbol sano y muerto; además, se consideraron variables dependientes sanitarias: considerando como variables ambientales independientes a la altitud, la exposición al sol, la vegetación, la dominancia y el sitio de muestreo; y como variables dependientes: el estado sanitario general del árbol, causa de los daños al árbol, la parte del árbol afectada, estado sanitario general de la copa, causa de los daños a la copa, intensidad del daño a la copa, estado sanitario general del fuste, causa de los daños al fuste e intensidad del daño al fuste Claudio et al, 2011b).
3.3.3.1. Estado sanitario general del árbol
Para la escala del estado sanitario general del árbol, se definieron tres criterios: árbol sano, árbol muerto y árbol enfermo y/o dañado (tabla 1, anexo 1).
3.3.3.2. Causa de los daños al árbol
Para la calibración de esta escala se usó el listado de todos los agentes causantes de daños detectados en las inspecciones preliminares de campo y revisión bibliográfica (Claudio et al, 2011b); para este caso,
26 los daños se agruparon básicamente en: daños por hongos fitopatógenos, daños por otras causas en especial por insectos, daños por la combinación de hongos fitopatógenos más otras causas en especial por insectos, daños por agentes desconocidos o indefinidos (tabla 2 del anexo I).
3.3.3.3. Parte del árbol afectada
Con el fin de conocer las partes del árbol afectadas y considerando la división natural del árbol se tomaron los siguientes criterios: daño en copa, conos, semillas, fuste y árbol completo es decir tanto en copa como en fuste (tabla 3 del anexo I).
3.3.3.4. Evaluación de los daños a la copa
Para la evaluación de la copa se diseñaron tres escalas: la primera se refiere al estado sanitario general de la copa (copa sana, copa muerta y copa dañada o enferma). La segunda escala consideró a la causa de los daños a la copa de acuerdo a sus signos y enfermedades, que para este caso consistieron en roya, defoliación de las acículas, manchas foliares y desconocido. La tercera escala se diseñó para medir la intensidad del daño a la copa que causan dichos agentes dañinos detectados. Es necesario estimar los diferentes niveles de daños o extensión de los daños (tablas 4,5 y 6 del anexo I).
Para la estandarización de la tabla a utilizar en la evaluación de la intensidad de daños a la copa y con el fin de establecer un sistema que sirviese para homogeneizar las estimaciones visuales lo más uniforme posible, se detectaron diferentes estadios de daños en la copa de las especies a evaluar, que fueron desde la copa saludable en forma y tamaño natural, hasta la copa a punto de sucumbir o muerta, considerando pérdida de follaje, defoliación prematura, cambios de color o decoloración, ramas muertas, filtración de la luz a través del follaje, actividad de los meristemos expresados en retoños, producción de semilla, conos, etc., a fin de tener un patrón de los diferentes estadios que desde los rangos ligero, moderado, severo, grave, muy grave.
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En la escala se definió la apariencia de una copa sana y muerta; para los cuatro estadios intermedios se dividió visualmente la copa del espécimen en 5 partes; donde el estadio de daños ligeros se entendió como el individuo que presentó ramas muertas, manchas foliares o ramas con alteración del color,
1 deformaciones o cualquier signo que indicara que la copa perdió su estado normal menos /5 de su
2 3 copa (1-20% de daño); el estadio moderado hasta /5 de su copa (21-40% de daño); severo hasta /5 de
4 su copa (41-60% de daño); el estadio grave hasta /5 de su copa (61-80% de daño); el estadio muy
5 grave hasta casi /5 de su copa (80-99 % de daño).
3.3.3.5. Evaluación de los daños al fuste
Para esta evaluación se diseñaron tres escalas: la primera atiende al estado sanitario general del fuste.
La segunda escala se diseñó para evaluar la causa de los daños al fuste y en consecuencia de los detectados en la inspección preliminar de campo: los chancros, tumoraciones, fructificaciones de hongos, podredumbres y deformaciones y daño desconocido (tablas 7,8 y 9 del anexo I).
La tercera escala fue para estimar el nivel o intensidad del daño al fuste. Para la estandarización de la tabla a utilizar en la evaluación de las afectaciones y establecer un sistema que sirviese para homogeneizar las estimaciones visuales, al igual que en la evaluación de la copa, se recomendó detectar los diferentes estadios de daños del fuste de las especies a evaluar, desde el fuste saludable en forma y tamaño natural, hasta el fuste a punto de sucumbir o morir, considerando presencia de deformaciones, manchas, heridas (orificios, rajaduras, descortezado, etc.), gomosis, ablandamientos, cánceres, tumoraciones, fructificaciones de hongos fitopatógenos o cualquier signo o síntoma que indicara disturbios de salud. Nuevamente los diferentes estadios que fueron: ligero, moderado, severo, grave, muy grave.; para su obtención se utilizaron fotografías tomadas a las plantas dañadas observadas en los recorridos preliminares.
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3.4. Análisis estadístico
Se consideró un diseño factorial, con tres factores ambientales (variables independientes): la altitud
(cuatro rangos), la vegetación (tres tipos) y la exposición, la radiación solar (dos tipos) y obteniendo un arreglo 4X3X2 con tres repeticiones, siendo un total de 72 sitios de muestreo. Con los datos de campo obtenidos por parcela, se elaboró una base de datos. Posteriormente con el programa estadístico SPSS de Windows 2007 (versión 15) se hicieron análisis de componentes principales, tablas de contingencia y pruebas de chi cuadrado.
3.4.1. Variables estadísticas
Se consideraron como variables independientes: la altitud, la exposición al sol, la vegetación. Como variables dependientes (sanitarias) se tomaron el estado sanitario general del árbol, la causa de los daños al árbol, la parte del árbol afectada, el estado sanitario general de la copa, la causa de los daños a la copa, la intensidad del daño a la copa, el estado sanitario general del fuste, la causa de los daños al fuste y la intensidad del daño al fuste.
3.5. Identificación taxonómica de los hongos fitopatógenos en el laboratorio
3.5.1. Colecta del material vegetal en el campo para el diagnóstico
Durante los recorridos de campo al realizar la evaluación de los daños a los árboles, se tomaron muestras de todas las partes aéreas que presentaron signos o en las cuales se creyó factible encontrar hongos fitopatógenos causales de las enfermedades y los signos; se etiquetó cada muestra con el número de árbol y la nomenclatura que le correspondió según el sitio de muestreo por ejemplo;
P.N.Aa.1. (Composición vegetal de pino mayor del 80%; con exposición Norte. Aa= <1 600 msnm.; es decir, presenta una exposición menor a los 1, 600 msnm; y es la repetición No 1).
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Las partes como hojas, ramas delgadas, flores y raicillas, se trasladaron en una prensa botánica para su herborización para tenerlas en buenas condiciones para cortes histológicos, aislamientos y siembras en medios de cultivo; los frutos, semillas, flores carnosas, ramas gruesas y raíces se trasportaron en bolsas de papel para posteriormente usarlas en el diagnóstico (Claudio y Vicente, 1990).
3.5.2. Identificación de los hongos fitopatógenos a través de su morfología
3.5.2.1. Métodos directos de microscopia óptica
Una vez trasladadas las muestras al laboratorio se clasificaron por tipo de signos, enfermedades y hospederos; posteriormente en cada muestra, el primer acercamiento a la identificación del hongo se realizó mediante observaciones directas a simple vista y con una lupa; esto fue hecho en el lugar de la colecta o una vez que se inició el proceso de identificación en el laboratorio.
Posteriormente se observaron las lesiones de la muestra vegetal bajo el estereoscopio con el fin de elegir la parte de la muestra a utilizar para la identificación de hongos. Después, en el caso de las enfermedades que se desarrollan superficialmente sobre la cutícula de la epidermis de las hojas, y que desarrollan conidios, conidióforos y otras estructuras, se realizaron raspados con aguja de disección o con un escarpelo y con el material desprendido de la muestra, se hicieron las preparaciones en fresco o húmedas utilizando el protocolo para el caso (Soldevilla, 1995; Muñoz et al, 1997).
Para los patógenos con desarrollo de estructuras como apotecios, peritecios, cleistotecios entre otros, dentro de la epidermis y/o en el mesófilo, se realizaron cortes del tejido utilizando el micrótomo y posteriormente se realizaron las preparaciones en fresco o húmedas. El medio de montaje para las preparaciones en fresco fueron lactofenol, lactovaselina, lacto-gel, glicerina y bálsamo de Canadá.
Las preparaciones en fresco, se observaron con el microscopio óptico de campo claro con objetivos del
10X, 20X, 40X para la observación de hifas, esporas y cuerpos fructíferos y en casos de estructuras muy pequeñas se utilizó el objetivo 100X. La identificación se realizó a través de claves taxonómicas. 30
3.5.2.2. Siembras en medio de cultivo
Las siembras en medios de cultivo de las muestras vegetales se realizaron cuando fue necesario inducir la esporulación y/o conocer otros estadios de desarrollo del ciclo biológico de los hongos útiles para su identificación y sólo fue utilizada para hongos no obligados. La técnica consistió en la siembra de trozos de tejido vegetal con los signos manifiestos de la patología, de medio centímetro aproximado, previamente los trozos de vegetal, se esterilizaron en hipoclorito de sodio al 6%. Se colocaron de uno a cuatro trozos de material vegetal por caja de cultivo; se incubaron de 7 a 14 días a una temperatura entre
18 a 25 °C y se observaron en forma periódica. En el caso de los fustes se cortaron secciones de dos o más centímetros de profundidad para aislar los posibles patógenos. Una vez que el hongo produjo esporas, se elaboraron montajes de la forma descrita anteriormente y se observaron con el microscopio compuesto. Se clasificó el hongo con claves taxonómicas para deuteromicetes u hongos imperfectos
(etapa asexual).
3.6. Consulta de expertos
Con el fin de validar los criterios metodológicos propuestos para la evaluación de hongos fitopatógenos en su concepción teórica y práctica tanto en su calidad como efectividad, se utilizó el método cualimétrico conocido como consulta de expertos en la opción metodología de la comparación por pares siguiendo la metodología propuesta por el Comité Estatal para la Ciencia y la Técnica de la antigua URSS.
Como primer paso se conjuntaron 50 profesionales en patología forestal de América Latina, EEUU y
España; posteriormente se evaluó la competencia de cada experto a través de una autovaloración según la tabla 10 del anexo I.
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A cada uno de los 50 expertos se les consideró en su personalidad cualidades como: calificación científico-técnica, experiencia profesional en el tema, preparación y maestría, conocimiento y especialización en el tema objeto, imparcialidad, independencia de juicios e intuición y amplitud de enfoques.
Con base en los análisis obtenidos de la selección de la competencia, de los 50 expertos, se seleccionaron sólo a 30 de ellos que obtuvieron en conjunto una competencia alta.
Posteriormente cada uno de los 30 expertos seleccionados, evaluaron la metodología diseñada para la evaluación de los daños por hongos fitopatógenos, a través de los criterios de tabla 11 del anexo I, que se diseñó según el método de comparación por pares. Con la información vertida por los 30 expertos se hizo el análisis para la validación del método diseñado para la evaluación fitopatológica incluida la caracterización del área a evaluar, el establecimiento de las zonas de muestreo, el diseño de las nueve escalas de evaluación, el análisis estadístico y la identificación de los patógenos en campo y laboratorio.
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4. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la tabla 3 se describe el número de árboles por género y especie evaluados, dando un total de 2,013
árboles, ubicados en los 72 sitios de muestreo que integran las tres repeticiones de las 24 combinaciones de los tres factores (variables independientes): tipo de vegetación, altitud y exposición al sol.
Tabla 3. Cantidad de árboles por género y especies de Quercus y Pinus evaluadas Especies de Quercus Árboles Especies de Pinus Árboles Total Q.magnoliifolia Née. (Encino blanco) 633 P. oocarpa Schiede ex Schltdl. 951 Q. rugosa Née. (Encino blanco) 198 P. douglasiana Martínez. 48 Q. resinosa Liebm. (Encino blanco) 87 P. devoniana Lindley. 21 Q. viminea Trel. (Encino rojo) 45 Q. coccolobifolia Trel . (Encino rojo) 30 Total por género 993 1,020 2,013
4.1. Análisis de componentes principales (ACP)
En la tabla 4 se presentan los resultados obtenidos del análisis de componentes principales (ACP) realizados sobre la matriz de correlación de las variables sanitarias y ambientales; dichas variables sanitarias son: el estado sanitario general del árbol, la causa de los daños al árbol, la parte del árbol afectada, el estado sanitario general de la copa, la causa de los daños a la copa, la intensidad del daño a la copa, el estado sanitario general del fuste, la causa de los daños al fuste y la intensidad del daño al fuste; y variables ambientales: vegetación y altitud.
Los tres principales componentes del ACP explican el 78.3% de la variabilidad presente. En función del análisis, las variables que más contribuye son: estado sanitario general del fuste, estado sanitario general de la copa y estado sanitario general del árbol.
En el componente uno (PC1) tiene alta correlación positiva con las variables: estado sanitario general del árbol, estado sanitario general de la copa, causa de los daños al árbol, causa de los daños a la copa e intensidad de los daños a la copa; y alcanza el 39.2% de varianza.
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En este primer componente se observan valores positivos y se puede interpretar como que el estado sanitario general del árbol y el estado sanitario general de la copa, son directamente proporcionales a la causa de los daños al árbol, la causa de los daños a la copa y la intensidad del daño.
El componente dos (PC2) tiene alta correlación positiva con las variables: parte del árbol afectada, estado sanitario general del fuste, intensidad del daño al fuste y la altitud; y alcanza el 23.8% de varianza. En este segundo componente se observan valores positivos y se puede interpretar como que la parte del árbol afectada está influenciada por el estado sanitario general del fuste, la intensidad del daño en el fuste y la altitud.
El tercer componente se tiene alta correlación positiva con las variables: causa de los daños al fuste y la vegetación; y alcanza el 15.1% de varianza. En este tercer componente se observan valores positivos y se puede interpretar como que el tipo de vegetación incluye en la causa de los daños al fuste.
Tabla 4. Análisis de componentes principales (ACP) realizado sobre las variables sanitarias y ambientales. Componente Extracción 1 2 3 Estado sanitario general de la copa .903 .943 .059 .101 Estado sanitario general del árbol .889 .930 .144 .065 Causa de los daños al árbol .674 .847 .285 -.047 Causa de los daños a la copa .800 .709 .413 .017 Intensidad del daño a la copa .727 .679 .072 .511 Parte del árbol afectada .887 .655 .642 .298 Estado sanitario general del fuste .931 .447 .749 .354 Intensidad del daño al fuste .703 .387 .744 .005 Altitud .541 -.072 .731 -.036 Vegetación .800 -.069 -.021 .892 Causa de los daños al fuste .762 .313 .533 .616 Autovalores 5.944 1.468 1.206 % de varianza 39.286 23.894 15.165 Varianza total explicada 39.286 63.180 78.344
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4.2. Evaluación de los daños a los géneros Pinus y Quercus
4.2.1. Estado sanitario general del árbol
4.2.1.1. Estado sanitario general del árbol respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del árbol con respecto al género; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.148 de coeficiente de contingencia.
Conforme a los resultados se localizaron 97.2% árboles dañados, 0.6% de árboles muertos y 2.2% de
árboles sanos. De los dos géneros evaluados, el género Pinus es más saludable, ya que el recuento de
árboles sanos (45 árboles) es mayor que la frecuencia esperada (22.8 árboles); en cambio el género
Quercus, no presentó ningún árbol sano y la frecuencia esperada es de 22.2 árboles (figura 3).
Estado sanitario general del árbol respecto al género y la especie
Figura 3. Porcentajes del estado sanitario general del árbol respecto al género y especie.
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Lo anterior concuerda con publicado por Romero (1988) y Agrios (2005) donde mencionan que las enfermedades fungosas muestran marcada selectividad por el género del hospedero, ya que sus características genéticas, bioquímicas y estructuras arquitectónicas de defensa puede marcar la virulencia del patógeno o huésped.
El alto porcentaje de árboles dañados puede deberse al poco vigor de los mismos, lo que los hace susceptible a factores de daño; conjuntamente, hay una alta cantidad de árboles al límite de su turno biológico; lo que hace a los individuos susceptibles a las plagas; hay que sumarle la falta de reposición de las especies por la poca o nula regeneración natural debido en parte a la baja calidad de sitio
(Claudio et al, 2011a) y ésta, según Casaubón et al (2002) presenta una relación inversamente proporcional entre la calidad de sitio y la presencia de plagas y enfermedades.
Asimismo, dicha susceptibilidad puede ser propiciada por los suelos someros erosionables que presenta una pérdida de entre ligera (10 ton/Ha/año) en el 27% del APFFLP, a moderada (50 ton/Ha/año) en el resto; a lo que hay que sumarle según Curiel et al, (1987) el bajo porcentaje de materia orgánica
(menores del 2%).
Otro factor de susceptibilidad son los incendios, debido a que desde 1940 a la fecha se presentan en el
APFFLP un promedio de 5 incendios por año, siendo particularmente críticos los de 1984, 1987, 1995,
1998 y 2005, tanto por la superficie afectada como por su intensidad; lo que según Programa de Manejo del AFFFLA (SEMARNAT, 2000) es una fuente de deterioro de la vegetación por su intensidad y frecuencia, registrándose 24% de árboles muertos por fuego o bien hasta 55% de árboles adultos y 113 renuevos muertos/Ha, después de un siniestro, donde el género más afectado Pinus (Flores et al, 2005).
Por lo anterior, se recomienda investigar la posible asociación incendios-enfermedades fúngicas en el
área.
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Este 97.3% de árboles dañados hace evidente la necesidad de ampliar la investigación fitosanitaria del
área protegida, ya que hasta la presente investigación, sólo se habían realizado estudios de macromicetos comestibles, venenosos y saprófitos, dejando de lado los hongos fitopatógenos.
Con la presente investigación queda claro la necesidad de establecer una evaluación fitopatológica permanente y sistemática; pues hasta el momento en el Programa de Manejo del área en la sección de la inspección y la vigilancia de los recursos naturales, no se contempla la evaluación fitosanitaria sistemática y permanente, ni acciones que ayuden a mitigar el impacto de las plagas.
Atendiendo el resultado, se recomienda establecer una evaluación sanitaria permanente como se realizan en Estados Unidos, Canadá y Europa, que permita la localización de los focos de infección, información para adoptar un tratamiento preventivo del arbolado asintomático y tratamientos curativos en los árboles poco afectados, determinar qué productos, dosis y métodos silvícolas de manejo ofrece garantías de efectividad para el control de las causas de los daños diagnosticados y labores de manejo que ofrezcan rejuvenecimiento y reposición del arbolado así como el mejoramiento del suelo.
4.2.1.2. Estado sanitario general del árbol respecto a la especie
Según los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del árbol respecto a las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia que son las más abundantes; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de
P=0.000 que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las dos variables, con un valor de 0.134 de coeficiente de contingencia.
Lo anterior coincide con lo publicado por Romero (1988) y Agrios (2005) donde explican que la especie del hospedero influye en la acción patogénica del huésped.
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De las dos especies más abundantes, P. oocarpa, a pesar de contar con menos árboles dominantes
(20.8%) con respecto Q. magnoliifolia (24.6%), es más sana, debido a que el recuento de árboles sanos (42 árboles) es mayor que la frecuencia esperada (25.2 árboles) comparada con la especie, donde el recuento de árboles sanos es cero y la frecuencia esperada es de 16.8 árboles, con un 99% de árboles dañados (figura 3).
P. oocarpa según García (2009) está restringida a los sitios ecológicos más pobres y secos con una precipitación anual de entre 800-1200 mm., con suelos desde superficiales con poco humus a rocas descubiertas, que son las condiciones del área y probablemente sea una de las causas por las que esta especie presenta mayor sanidad.
Cabe aclarar que comparando los porcentajes de árboles sanos de las tres especies de pinos evaluadas P. devoniana es la más saludable con un 14% de árboles sanos con respecto a P. oocarpa con 4.4% de árboles sanos; la especie más dañada es P. douglassiana con el 100% de árboles afectados.
Lo anterior probablemente se debe a que esta especie cuenta con 57.1% de árboles codominantes,
28.6% de árboles dominantes y sólo 14.3% de árboles suprimidos. Con respecto a las cinco especies de encinos evaluados, Q. coccolobifolia, Q. resinosa, Q. rugosa, Q. viminea presentan el
100% árboles dañados y Q. magnoliifolia presenta un 99%.
4.2.1.3. Estado sanitario general del árbol respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del árbol con respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.015, que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables con un valor de 0.072 de coeficiente de contingencia.
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Spurr y Barnes (1982), Harold y Hocker (1984), Bidwell (1990) y Serrada (2008) reportan en sus publicaciones que la altitud influye de sobremanera en la temperatura (cada 300 metros de elevación representa un cambio de 1.7 grados centígrados) y ésta según Agrios (2005) y Madigan et al (2004) actúa en la relación planta-patógeno, en el desarrollo y crecimiento del hospedero por lo que la temperatura marca las áreas y estaciones del año en las que presentan las enfermedades fungosas.
Considerando los resultados, se observa que en las altitudes entre los 1,400 msnm a 1,599 y de los 1,600 a 1,799 msnm, los árboles son más sanos, pues el número de árboles sanos (13 y 18 árboles respectivamente) es mayor al número de árboles sanos esperados (9 y 11.7 árboles respectivamente); y al contrario, en altitudes de 1,800 a 1999 y de 2,000 a 2,200 se contabilizaron menos árboles sanos (9 y
5 árboles respectivamente) a los esperados (12.1 y 12.1 respectivamente).
Aunque no se encontró literatura que explique la influencia de la altitud respecto a los daños por hongos fitopatógenos en esta zona de Jalisco, sabemos que la altitud es un factor que influye en los vientos
(Spurr y Barnes, 1982; Harold y Hocker, 1984; Bidwell, 1990 y Serrada, 2008); y que éstos aumentan al incrementar la altitud; por lo tanto es probable a mayor altura se diseminen más fácilmente las esporas de los hongos.
En México según Alba-Landa y Romero (2004) a mayor altitud mayor es el crecimiento de los árboles, sin embargo, en este estudio se encontró que el 61.2% de los árboles suprimidos evaluados se localizan en los dos rangos superiores de altitud (1,800 msnm a 2,200 msnm) lo anterior, probablemente se debe a las diferencias en la calidad de sitio, la cual está influenciada particularmente con la altitud (CATIE,
1991).
4.2.1.4. Estado sanitario general del árbol respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de dependencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del árbol con respecto a la exposición; se asume la hipótesis 39 alternativa (H0) con un valor de P= 0.160 que es menor que un α de 0.05, que indica la independencia entre las variables, con un valor de 0.043 de coeficiente de contingencia. Este resultado coincide con lo publicado por Swiecki y Bernhardt (2001) donde afirman que la exposición no tiene efecto alguno en el daño por hongos fitopatógenos.
4.2.1.5. Estado sanitario general del árbol respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del árbol con respecto a la vegetación; se asume la hipótesis alternativa (H1) un valor de P=0.010 que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.068 de coeficiente de contingencia.
Según los resultados, los rodales de encino-pino son más sanos que los rodales puros de pino o de encino, ya que se contabilizaron 22 árboles sanos y la frecuencia esperada es de 14.2 árboles sanos en la vegetación encino-pino. Lo anterior es coherente con lo publicado por Verduzco (1976) y Wormald
(1995), donde afirman que las masas mezcladas son un obstáculo eficaz para la propagación de plagas y enfermedades con excepción de los hospederos alternantes de patógenos que viven en el mismo rodal.
4.2.1.6. Estado sanitario general del árbol respecto a la dominancia
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del árbol con respecto a la dominancia; se asume la hipótesis alternativa (H1) un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.204 de coeficiente de contingencia. En consecuencia se observa que el número de árboles dominantes sanos (36) es mayor a la frecuencia esperada (10.3 árboles); contrariamente, no se encontró ningún árbol sano en condición suprimida y se esperaba una frecuencia de 12.1 árboles sanos.
40
Lo anterior se debe según CATIE (1989), a que los árboles dominantes constituyen el nivel superior del rodal, y son árboles establecidos que reciben permanentemente la luz solar.
4.2.1.7. Estado sanitario general del árbol respecto al sitio de muestreo
La figura 4 muestra los resultados de la tabla de contingencia del estado sanitario general de los
árboles respecto al sitio de muestreo y en ella se observa que el 97.2% de los árboles afectados se distribuyen uniformemente en todos los sitios evaluados.
Figura 4. Porcentajes del estado sanitario general del respecto al sitio de muestreo.
4.2.2. Causa de los daños al árbol
4.2.2.1. Causa de los daños al árbol respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la causa de los daños del árbol con respecto al género; se asume la hipótesis alternativa
(H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor 0.150 de coeficiente de contingencia.
41
En la figura 5 se observa que un 94.8% de los árboles presentan daños simultáneos por hongos fitopatógenos en combinación con otras causas (especialmente insectos masticadores). Lo anterior indica que la causa de los daños más frecuente en ambos géneros, es la presencia conjunta de enfermedades fúngicas e insectos; esta simultaneidad es la razón primaria de la deforestación en los bosques y selvas (Carnier, 1986; Binkley, 1993; Harold y Hocker, 1984); por lo que se recomienda ampliar los estudios en este tema.
Causa de los daños al árbol respecto al género y especie
Figura 5. Porcentajes de las causas de los daños al árbol respecto al género y la especie.
Según los resultados el género Pinus es más resistente a los hongos fitopatógenos, pues a pesar de que la frecuencia esperada por esta causa es de 22.3 árboles, no se encontró ningún árbol dañado exclusivamente por hongos patógenos; en cambio, el género Quercus es más susceptible, debido a que el recuento de árboles dañados exclusivamente por hongos patógenos es 45 árboles y la frecuencia esperada es de 22.7 árboles.
En el caso de los pinos, el recuento de daños hongos patógenos en combinación con otra causas en especial insecto es de 937 árboles y la frecuencia esperada es de 916; sin embargo, si consideramos que no se encontró ningún pino dañado exclusivamente por hongos, podemos inferir, que para que
42 produzca la enfermedad en los pinos necesariamente, es por alguna herida producida previamente, y que por ésta, pueda penetrar el patógeno al árbol o que se encuentre debilitado por el daño de otros factores, además los insectos pueden ser el vector de propagación de los hongos.
Para apoyar lo anterior, encontramos que comúnmente, el árbol es afectado por insectos chupadores o masticadores que al dejar heridas en la planta, facilitan la introducción de hongos fitopatógenos y una vez instalados ambos factores de daño, se produce mayor impacto fisiológico y ecológico al arbolado (Smith et al, 1992 y FAO, 2003).
Atendiendo la asociación detectada en el desarrollo de las enfermedades fúngicas con la presencia de insectos se recomienda ampliar el conocimiento de su biología y como medidas encaminadas a reducir la población de insectos, retirar la leña y árboles caídos.
4.2.2.2. Causa de los daños al árbol respecto a la especie
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia con respecto a la causa de los daños; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.150 de coeficiente de contingencia. Según la tabla de contingencia P. oocarpa (92%) y Q. magnoliifolia (95.7%) presentan altos porcentajes de daños por hongos fitopatógenos combinada con otras causas (insectos); por lo tanto para ambas es necesario alguna herida o falta de vigor del árbol para que prospere la enfermedad.
Según el análisis de la tabla de contingencia de las ocho especies evaluadas las especies P. douglassiana, Q. coccolobifolia, Q. rugosa y Q. viminea presentan el 100% de sus árboles dañados simultáneamente por hongos fitopatógenos en combinación con otras causas en especial los insectos.
43
Solamente Q. resinosa muestran daños exclusivamente por hongos fitopatógenos en el 52% de sus
árboles (figura 2), por lo que sería muy útil investigar la causa de ese resultado, pues probablemente las hojas tengan algún compuesto no palatable para los insectos.
4.2.2.3. Causa de los daños al árbol respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la causa de los daños del árbol con respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000, que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables con un valor de 0.426 de coeficiente de contingencia. En los resultados se observa que todos los árboles dañados exclusivamente por hongos fitopatógenos (14%) se localizan en las partes bajas (1,400 a 1,599 msnm).
4.2.2.4. Causa de los daños al árbol respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la causa de los daños del árbol con respecto a la exposición, se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor a un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables con un valor de 0.209 de coeficiente de contingencia. Según los resultados el total (45) de los árboles afectados solamente por hongos patógenos y que son de la especie Q. resinosa, se localizan en la exposición sur.
4.2.2.5. Causa de los daños al árbol respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la causa de los daños del árbol con respecto a la vegetación, se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000, que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables con un valor de 0.299 de coeficiente de contingencia.
44
Los resultados muestran que el total (45) de los árboles afectados solamente por hongos fitopatógenos, que son de la especie Q. resinosa, y que se localizan en la exposición sur, se ubican en rodales puros de encino; por lo tanto es posible que los insectos que son vectores de los hongos fitopatógenos estén asociados con las especies de pinos.
4.2.2.6. Causa de los daños al árbol respecto al sitio de muestreo
Según los resultados de la causa de los daños por sitio de muestreo se observa que los daños por hongos fitopatógenos en combinación con otras causas en especial con insectos representan el 93% de los individuos evaluados y se distribuyen en todos los sitios evaluados con excepción de los sitios Q Aa S y PQ Aa N.
El 100% de los árboles afectados sólo por hongos fitopatógenos (4% de los árboles evaluados) se encuentran en el sitio Q Aa S (bosque de encino, altitud entre 1 400 a 1 600 msnm, exposición sur) que según el análisis por especie, está compuesta principalmente por Q. resinosa; se esperaría que en la exposición norte proliferaran más las enfermedades fúngicas como lo menciona González et al (1999) y Serrada (2008); sin embargo el resultado es contrario.
En el sitio PQ Aa N (bosque de pino-encino, altitud entre 1 400 a 1 600 msnm, exposición norte) se ubica el 100% de los árboles evaluados que son afectados exclusivamente por otras causas en especial insectos (3% de los árboles evaluados) que según los resultados del análisis por género y especie, sustenta a P. oocarpa y Q. magnolifolia.
45
Causa de los daños al árbol respecto al sitio de muestreo
Hongos Otras causas Hongos fitopatógenos combinado fitopatógenos (Insectos) con otras causas (Insectos)
Figura 6. Porcentajes de las causas de los daños al árbol respecto al sitio de muestreo.
4.2.3. Parte del árbol afectada
4.2.3.1. Parte del árbol afectada respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la parte del árbol afectada con respecto al género; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de de 0.031 de coeficiente de contingencia.
En los resultados observamos que el 93.5% del arbolado evaluado presentan daños en el árbol completo
(figura 7). Este alto porcentaje de especímenes afectados es un punto de interés preocupante a considerar en las medidas de manejo, ya que se ven impactados tanto en el sistema fotosintético, como en su sistema de conducción y sostén, agravando el estado de salud de ambos géneros.
4.2.3.2. Parte del árbol afectada respecto a la especie
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia con respecto a la parte del árbol afectada;
46 se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.103 de coeficiente de contingencia.
Según los resultados se observa que existe 95.2% de árboles de Q. magnolifolia y 89.5% de árboles de
P. oocarpa dañados en su copa y su fuste. Los anteriores resultados reafirman que ambas especies se ven afectadas tanto en el sistema fotosintético, como en su sistema de conducción, agravando el estado de salud de ambas especies (figura 7).
Parte del árbol afectada respecto al género y la especie
Figura 7. Porcentajes de la parte del árbol afectada respecto al género y la especie.
En el análisis de las ocho especies, P. douglassiana, Q. resinosa, Q. rugosa, Q. viminea presentan daños en copa y fuste en el 100% de los árboles evaluados, Q. coccolobifolia en el 90% y P. devoniana en el
85%.
4.2.3.3. Parte del árbol afectada respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la parte del árbol afectada con respecto a la altitud, se asume la hipótesis alternativa
47
(H1) con un valor de P=0.000, que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables con un valor de 0.450 de coeficiente de contingencia.
Considerando los resultados, no se encontraron árboles dañados exclusivamente en sus copas después de los 1, 600 msnm., y debajo de esa altitud el recuento de copas dañadas (111) fue mayor que la frecuencia esperada (21), por lo anterior, los árboles dañados sólo en copas, se concentran en altitudes bajas.
4.2.3.4. Parte del árbol afectada respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la parte del árbol afectada con respecto a la exposición, se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000, que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables con un valor de 0.149 de coeficiente de contingencia. En los resultados se observa que en la exposición norte se encontraron todos los árboles dañados exclusivamente en los fustes.
4.2.3.5. Parte del árbol afectada respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la parte del árbol afectada con respecto a la vegetación, se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000, que es menor que un α de 0.05, que indica la dependencia entre las variables con un valor de 0.226 de coeficiente de contingencia.
En los rodales puros de pino no se le localizaron árboles con sólo daño en el fuste, aunque la secuencia esperada es de 5.8; en cambio en los rodales puros de encinos no se le localizaron árboles con sólo daño en la copa, aunque la secuencia esperada es de 38.8 copas dañadas.
48
4.2.3.6. Parte del árbol afectada respecto al sitio de muestreo
La figura 8 muestran los resultados de la parte del árbol afectada por sitio; en ella encontramos que el 95% de los árboles evaluados se encuentran afectados de copa y fuste y estos especímenes están distribuidos en todos los sitios con excepción de dos sitios: el primero el sitio PQ Aa N (bosque de pino-encino, altitud 1 400 – 1 600 msnm., exposición norte) donde se presentan árboles afectados solo en la copa (57%) y árboles afectados sólo en el fuste (20%) y afectados de fuste y copa
(21%); que según los resultados del análisis por género y especie está conformada principalmente
por las especies P. oocarpa y Q. coccolobifolia.
Parte del árbol afectada respecto al sitio de muestreo
Figura 8. Porcentajes de la parte afectada respecto al sitio de muestro.
El segundo sitio es P Aa S (bosque de pino, altitud entre 1 400 a 1 600 msnm, exposición norte) que presenta el 94% de los árboles del sitio con daños sólo en la copa y sustenta la especie P. oocarpa.
Ambos sitios están ubicados en altitudes bajas del ANP, por lo que posiblemente este resultado se encuentra influenciado por las actividades humanas como la agricultura, el pastoreo, recolección de leña y los incendios que aparecen anualmente, muchos de ellos propiciados por los habitantes o paseantes e inclusive los pequeños propietarios. 49
4.2.4. Daños a la copa
4.2.4.1. Estado sanitario general de la copa respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general de la copa del árbol con respecto al género; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.140 de coeficiente de contingencia.
En los resultados se aprecia que el 96.3% (1 939 individuos) de los árboles muestreados manifiestan algún síntoma o signo de daños visible en sus copas: los encinos son los árboles más afectados con un
98.8% (981 individuos) con respecto al 93.9% (958 individuos) del género Pinus. Lo anterior se comprueba con el recuento de copas de encino sanos (6) con respecto a la frecuencia esperada de copas sanas (30.6) comparada con el recuento de copas de pinos sanos de pino (56) con respecto a la frecuencia esperada de copas sanas (31.4).
Los daños a la copa afecta directamente a las funciones fisiológicas (Bidwell, 1990), ecológicas (Spurr
y Barnes, 1982); estéticas (Claudio y Novelo, 2010) de los árboles forestales; desde el punto de vista fisiológico y metabólico afectan la transpiración, la respiración y fotosíntesis al alterar la calidad y cantidad de área foliar (Waring, 1987); y en consecuencia disminuye la nutrición que incide en la fijación de nitrógeno, la tasa de crecimiento y el vigor general de la planta; así mismo afecta la traspiración y la relación hoja-atmósfera (Bidwell, 1990; García 2005). En la función estética afecta la arquitectura, textura y color de los árboles, que influye en la apreciación sicológica de las plantas
(Claudio y Novelo, 2010).
50
4.2.4.2. Estado sanitario general de la copa respecto a la especie
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia con respecto al estado sanitario general de la copa; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.134 de coeficiente de contingencia.
Según la tabla de contingencia las copas de P. oocarpa son más sanas ya que se registran 53 copas sanas y la frecuencia esperada es de 33.7 copas sanas con respecto a la especie Q. magnoliifolia que presenta un recuento de 3 copas sanas comparada con la frecuencia esperada de 22.3 copas sanas
(figura 9).
Estado sanitario general de la copa respecto al género y especie
Figura 9. Porcentajes del estado sanitario general de la copa respecto al género y la especie.
Si consideramos la tabla de contingencia de las ocho especies evaluadas (figura 9), las especies P. douglassiana, (la más afectada de los Pinus), Q. resinosa, Q. resinosa y Q. viminea presentan el 100% de sus árboles con algún tipo de daño en sus copas. Las especies Q. coccolobifolia el 90% y P. devoniana presenta el 86% de copas dañadas.
51
4.2.4.3. Estado sanitario general de la copa respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general de la copa del árbol con respecto a la altitud; se asume la hipótesis nula (H0) con un valor de P=0.447 que es mayor que un α de 0.05, lo que indica la independencia entre ambas variables.
4.2.4.4. Estado sanitario general de la copa respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general de la copa del árbol con respecto a la exposición; se asume la hipótesis nula (Ho) con un valor de P=0.147 que es mayor que un α de 0.05, lo que indica la independencia entre ambas variables.
4.2.4.5. Estado sanitario general de la copa respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general de la copa del árbol con respecto a la vegetación; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.102 de coeficiente de contingencia.
Las copas más sanas se localizan en rodales mixtos donde existen 34 copas sanas comparada con la frecuencia esperada de 19.5, en comparación con los rodales puros de pino con 21 copas y los rodales puros de encino con 7 copas sanas.
Lo anterior es consistente con los resultados obtenidos en esta investigación en relación al estado sanitario general del árbol con respecto a la vegetación que es consistente con lo publicado por
Verduzco (1976), Waring, & Schlesinger (1987) y Wormald (1995), donde aseveran que las masas mezcladas son una limitación eficaz para la propagación de plagas y enfermedades. 52
4.2.4.6. Estado sanitario general de la copa respecto a la dominancia
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general de la copa del árbol con respecto a la dominancia; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.172 de coeficiente de contingencia.
Son más sanas las copas los árboles dominantes que las copas de los suprimidos pues; el recuento de copas de árboles suprimidos es menor que la frecuencia esperada de 16.6 copas sanas; en cambio, los
árboles dominantes cuentan con 39 copas sanas y su frecuencia esperada es de 14.1 copas sanas. Lo anterior es coherente con los resultados del estado sanitario general del árbol; pues se debe según
CATIE (1989), las copas de los árboles dominantes constituyen el nivel superior de la copas del rodal, y son árboles establecidos que reciben permanentemente la luz solar.
1.2.4.6. Estado sanitario general de la copa respecto al sitio de muestreo
En la figura 10, se aprecia que el 97% de los individuos están afectados y distribuidos en todos los sitios evaluados.
Figura 10. Porcentajes del estado sanitario general de la copa respecto al sitio de muestreo.
53
4.2.5. Causa de los daños en la copa
4.2.5.1. Causa de los daños en la copa respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del agente causal de daños en la copa con respecto al género; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.499 de coeficiente de contingencia.
Se determinaron tres daños visibles a la copa: royas de los conos inducida por Cronartium sp, la defoliación prematura y manchas foliares. En el caso de los pinos, las manchas foliares y la defoliación prematura son síntomas de dos enfermedades diferentes que se presentan simultáneamente y difíciles de separar, ya que ambas comienzan con la clorosis y finalmente producen defoliación prematura: la roya de las acículas asociada a Coleosporium sp y el tizón o carbón foliar asociado a Lophodermium sp
(figura 11)
Causa de los daños en la copa respecto al género y la especie
Figura 11. Porcentajes de la causa de los daños a la copa respecto al género y la especie.
54
Según los resultados, no se localizó Cronartium en los Quercus, por lo que seguramente la especie no es la misma que ocasiona la roya de los encinos.
En los encinos los síntomas de las manchas foliares, así como la defoliación se demostró con los muestreos en diferentes épocas del año y en los resultados del laboratorio que son síntomas de la misma enfermedad causada por Pestalotia sp., donde primero se presentan las mancha foliares y posteriormente, al avanzar la enfermedad, se produce la defoliación prematura como una defensa del
árbol para liberarse del hongo. Se debe considerar que los encinos del APFFLA no se comportan como caducifolios.
Se aclara que la defoliación prematura visualmente puede deberse a los insectos defoliación y/o a la enfermedad, por lo que es difícil evaluar el daño visual por separado; por lo que se consideró la defoliación en conjunto; además este hongo necesita obligatoriamente una herida para penetrar al hospedero que en este caso es producida por los insectos. Es importante subrayar que no obstante que
Noble & Richardson (1968), Sinclair et al. (1993), Veroz (2000), Vujanovic et al. (2000), Soto et al
(2000) y Osorno et al (SF) encontraron a Pestalotia sp., asociado con manchas foliares en Pinus, en el presente estudio no se encontró; sin embargo, considerando las publicitaciones realizadas se recomienda buscar el fitopatógeno en el ANP.
4.2.5.2. Causa de los daños en la copa respecto a la especie
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia con respecto al agente causal de los daños en la copa; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de
0.05, lo que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.449 de coeficiente de contingencia.
En la tabla de contingencia de las ocho especies evaluadas , la especie más afectada por la roya de los 55 conos es P. devoniana con 86%; y le sigue P. oocarpa con 24% por lo que podemos inferir que P. devoniana muestra mayor susceptibilidad a esta enfermedad, pero resistencia al tizón y roya de las acículas. P. douglassiana se distingue con un bajo 6% de individuos afectados (figura 5), por lo que se infiere que se trate de una especie resistente a la roya de los conos. Se recomienda investigar sobre la posible susceptibilidad de P. devoniana (más aún que se trata de una especie poco abundante en el
APFFLA a la roya y resistencia a la roya y tizón de las acículas y la posible resistencia de P. douglassiana a la roya de los conos.
Se observa en la figura 5, que en P. douglassiana se presentó una marcada defoliación prematura (88%)
producida probablemente por ambas enfermedades simultáneamente o a causa de una de ellas, ya que tanto las royas como los tizones cuando el ataque es muy severo o/y los árboles afectados están muy débiles, viejos o con deficiencias de manejo como es el caso del APFFLA. P. oocarpa presenta en el momento de la evaluación, manchas foliares por las dos enfermedades simultáneamente y se produjo la defoliación de los sus árboles a consecuencia del avance de los síntomas de ambas.
En los encinos, Q. coccolobifolia, presenta 60% de sus árboles con manchas foliares y 30% con defoliación. Las dos especies más afectadas son Q. resinosa y Q. magnoliifolia, le siguen Q. rugosa,
Q. viminea y finalmente Q. magnoliifolia. Hay que tomar en cuenta que Q. viminea es una especie poco abundante en el APFFLA y que su alto porcentaje de árboles con defoliación debe ser considerado como de manejo urgente.
Según García (2005) las manchas foliares por Pestalotia es la enfermedad más común en Quercus y la más notoria a simple vista; se encontraron reportes en Estados Unidos y en México en la Sierra de Tepoztlán y en el Edo de México. Cibrián et al (2007).
56
En el caso del tizón foliar del pino producida por Lophodermium sp., necesita debilidad del árbol para que el hongo penetre en aberturas producidas por insectos o daños mecánicos y se desarrolle
(Romero, 1988: Granados y López, 2001 y SAGARPA/INIFAP, 2003; Huseyin et al 2009).
Pestalotia sp., necesita de encinos débiles (Mueller, & Dombois 1987) y atacados por insectos porque requiere una herida para infectar debido a que no tiene una estructura de penetración
(Rosello et al, 1986); por lo que es evidente que en APFFLA los insectos juegan un papel importante en la presencia de las enfermedades diagnosticadas.
Se encontró que las manchas foliares en pinos y encinos afectan directamente uno de los elementos más importantes del paisaje visual: la copa, alterando la fisonomía, vigor, salud, estructura, unidad, balance, equilibrio, armonía, arquitectura o estructura arbórea, color (en su tono y matiz) y su textura por mencionar sólo los más importantes, limitando la expresión de belleza y bondades visuales y psicológicas de la vegetación que componen ambos géneros (Claudio y Novelo 2010).
4.2.5.3. Causa de los daños en la copa respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del agente causal de daños en la copa con respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.552 de coeficiente de contingencia.
La roya de los conos se manifiesta mejor en altitudes entre los 1400 msnm y los 1599 msnm., por lo tanto se planea que la roya se disminuye conforme aumenta el rango altitudinal, posiblemente por la disminución de la temperatura conforme ésta aumenta y/o porque a bajas altitudes existe mayor acceso a los factores antrópicos de contaminación y daño a la vegetación, lo que produce un decremento en el vigor de los árboles y mayor susceptibilidad a la roya de los conos.
57
Hay que añadir que, según los resultados del análisis por género y especie, estos sitios sustentan ejemplares de P. oocarpa y P. devoniana, siendo ésta última la especie más afectada (86%) por esta enfermedad.
4.2.5.4. Causa de los daños en la copa respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del agente causal de daños en la copa con respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.140 de coeficiente de contingencia. La roya de los conos se manifiesta mejor en la exposición norte con 165 árboles afectados y 131.3 de frecuencia esperada.
4.2.5.5. Causa de los daños en la copa respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del agente causal de daños en la copa con respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.387 de coeficiente de contingencia.
Según los resultados la defoliación es más intensa (84% de copas defoliadas) en los rodales pino- encino/encino-pino; lo anterior posiblemente a que en ambos género las enfermedades presentes producen defoliación prematura.
Es de esperarse que los mayores porcentajes de royas en los conos se presenten principalmente en rodales puros e pino y posteriormente rodales mixtos, ya que la roya de los conos es exclusiva de los pinos.
58
4.2.5.6. Causa de los daños en la copa por sitio de muestreo
En la figura 12 muestra que la roya de los conos se localiza en altitudes entre 1 400 a 1 799 msnm., y en las dos principalmente en tres sitios. El primer sitio P Aa S (bosque de pino, altitud de 1 400 – 1 600 msnm., exposición sur) contiene 91% de los árboles con daños de roya de los conos. El segundo sitio P Aa N (bosque de pino, altitud 1 400 – 1 599 msnm., exposición norte) tiene 80% árboles afectados. Por último, el tercer el sitio P Ab N (bosque de pino, altitud 1 600 -
1 799 msnm., exposición norte) presenta 30% de árboles con roya.
Causa de los daños en la copa respecto al sitio de muestreo
Figura 12. Porcentaje de la causa de los daños con respecto al sitio de muestreo.
4.2.6. Intensidad del daño a la copa
4.2.6.1. Intensidad del daño a la copa con respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños en la copa con respecto a la género; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.507de coeficiente de contingencia.
59
Según los resultados, se aprecia que el 88.2% de las copas de los encinos presentan una intensidad de daño ligera y el 10.5% entre moderado y grave; además, si se considera la baja mortandad de las copas encontrada en los encinos (0.6%) y que ninguna copa se encontró en intensidad de daño muy grave, existen grandes posibilidades de revertir los daños encontrados en el género, haciendo labores de manejo que incremente el vigor de las copas. Las copas de este género son menos susceptibles a los factores de daños localizados pues en todos los rangos de daño evaluados, existieron menos copas dañadas respecto a las frecuencias esperadas.
En los resultados se aprecia los pinos presentan un 15% de ejemplares en condiciones muy graves y un
14% en condición grave; así mismo presenta 31% en condición moderada y un porcentaje igual en circunstancia ligera; lo anterior puede interpretarse como un avance paulatino en la intensidad de los daños en este género; siendo urgentes las labores sanitarias (figura 13).
Intensidad de los daños a la copa respecto al género y la especie
Figura 13. Porcentajes del la intensidad de los daños respecto al género y la especie.
4.2.6.2. Intensidad del daño a la copa respecto a la especie
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia con respecto al agente causal de los daños
60 en la copa; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de
0.05, lo que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.494coeficiente de contingencia.
El análisis entre las dos especies más abundantes indica que P. oocarpa presenta un avance paulatino en la intensidad de los daños de sus copas debido a que presenta 64.4% entre una intensidad de daños de ligera a moderado, 15.8% de intensidad severa, 17.7% grave y 2.1 de intensidad muy grave; además, la mayoría de los recuentos de la intensidad de los daños son inferiores a las frecuencias esperadas. Al contrario, la especie Q. magnoliifolia, presenta el 88.5% de sus copas en una condición ligera con
552 copas; además presenta una frecuencia esperada de 342 copas; lo que resulta en que las copas de este encino es más resistente a los factores de daños en comparación con las copas de los
árboles de P. oocarpa.
En la tabla de contingencia respecto a las ocho especies evaluadas se observa que Q. resinosa, Q. rugosa y Q. viminea y P. douglassiana presentan arriba del 86% de copas con una intensidad de daño ligera (figura 13) por lo tanto, existen posibilidades de revertir los daños en el género, haciendo labores de manejo que incrementen el vigor de las copas del arbolado.
La excepción en los encinos es Q. coccolobifolia, que es una especie poco abundante en el APFFLA, ya que presenta ejemplares en las categorías grave (10%), severo (10%) y moderado (35%); lo que indica posiblemente la sensibilidad de ésta a los factores de daño reportados; además se localiza a alturas de entre 1,900 y 2000 msnm en las zonas de manejo de uso de protección y la de uso restringido; por lo que se recomienda considerar acciones de manejo específica para su recuperación. La excepción en los pinos es P. devoniana (una de las especies menos abundante) presenta el 86% de los árboles evaluados en condición moderada (figura 13), lo que indica que es necesario un pronto manejo sanitario.
61
4.2.6.3. Intensidad del daño a la copa con respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños en la copa con respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.305 de coeficiente de contingencia.
A partir de los 1 600 msnm., conforme aumenta la altitud, la condición de intensidad de daño ligero disminuye y se incrementan la condición severa y grave permaneciendo constante la condición moderada (figura 14). Este resultado podría indicar la susceptibilidad a la roya y el tizón de las acículas de las especies de pino que habitan en las regiones altas como el cerro “Las Planillas” y el cerro de “San Miguel”, que constituyen parte de la zona de protección y zonas de uso restringido.
Intensidad de los daños a la copa respecto a la altitud
Figura 14. Porcentajes del la intensidad de los daños en la copa respecto a la altitud.
62
4.2.6.4. Intensidad del daño a la copa con respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños en la copa con respecto a la exposición; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.200 de coeficiente de contingencia.
En la exposición norte la intensidad de los daños presenta una condición ligera. En la exposición sur, presentan árboles en su mayoría con daños en categoría ligera, pero también presentan árboles en categorías de daños moderado, severo y hasta grave, lo que sugiere que posiblemente sean focos de infección de los hongos patógenos identificados, de dispersión de insectos o ambas combinadas.
4.2.6.5. Intensidad del daño a la copa con respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños en la copa con respecto a la vegetación; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.410 de coeficiente de contingencia.
Según la silvicultura, los bosques mixtos deben encontrarse en mejores condiciones sanitarias que los bosques puros; sin embargo en el presente estudio presentan mayores porcentajes de árboles en condiciones daño grave, moderado y severo.
4.2.6.6. Intensidad del daño a la copa con respecto a la dominancia
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños en la copa con respecto a la dominancia; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.185 de coeficiente de contingencia. 63
Según la tabla de contingencia, el 63.1% de los árboles suprimidos, el 59.6% de los codominantes y el
58.9% de los dominantes presentan una intensidad de daño ligero.
4.2.6.7. Intensidad del daño a la copa con respecto al sitio de muestreo
En los resultados de la tabla de contingencia de la intensidad de los daños en la copa con respecto al sitio de muestreo; y según éstos, la roya de los conos asociada con Cronartium sp se localiza en altitudes entre 1 400 a 1 799 msnm., tanto en exposiciones norte como sur principalmente en tres sitios (figura 15).
Intensidad de los daños a la copa respecto al sitio de muestreo
Figura 15. Porcentajes del la intensidad de los daños en la copa respecto al sitio de muestreo.
El primer sitio denominado P Aa S (bosque de pino, altitud de 1 400 – 1 600 msnm., exposición sur) contiene un 91% de los árboles evaluados con daños de roya de los conos y presenta los
árboles en condiciones con intensidad de daño grave, por lo que necesita manejo inmediato.
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4.2.7. Estado sanitario general del fuste
4.2.7.1. Estado sanitario general del fuste respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto a l género; se asume la hipótesis alternativa
(H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.183 de coeficiente contingencia. En los resultados obtenidos se observa que el 86% de los fustes de los árboles evaluados presentan daños visibles. Los fustes de los pinos son más sanos que los fustes de los encinos porque, por un lado, presenta 129 fustes sanos con una frecuencia esperada de 79 fustes sanos y, por otro, existen mayor número de fustes con daños en los encinos que en los pinos.
No se encontró información que mencione si los pinos son más susceptibles a las enfermedades fúngicas que los encinos; sin embargo el alto porcentaje de daños del fuste de ambos géneros, deben considerarse en el Programa de Manejo, pues los daños al fuste provocan, según Luque et al (2001) el bloqueo del tránsito de los nutrimentos y agua con sus propias estructuras (micelio), lo que induce a un incremento en el debilitamiento del árbol, ocasionando la muerte parcial o total de las ramas, el tallo y del árbol; y por otro lado según Vázquez et al (2004) ocasionan la pudrición del xilema principalmente del duramen pudiéndose extender el daño a lo largo y ancho del fuste llegando en ocasiones a abarcar completamente el diámetro del árbol provocando la muerte del
árbol.
Posiblemente el 86% de fustes dañados de ambos géneros se deba a un envejecimiento generalizado del arbolado y a la explotación excesiva antes de la declaración del bosque como área protegida; por lo que es importante promover el rejuvenecimiento del arbolado.
65
Estado sanitario general de fuste respecto al género y la especie
Figura 16. Porcentajes del estado sanitario general del fuste respecto al género y la especie.
4.2.7.2. Estado sanitario general del fuste respecto a la especie
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia con respecto al estado sanitario general del fuste; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.147 de coeficiente de contingencia.
Según la tabla de contingencia, los fustes de P. oocarpa son más sanos que los encinos de Q. magnoliifolia, pues presenta 126 fustes sanos cuando la frecuencia esperada es de 92 fustes; en cambio, Q. magnoliifolia presenta sólo 27 fustes sanos de la frecuencia esperada de 61 fustes.
Además P. oocarpa presenta menor porcentaje (86.7%) que Q. magnoliifolia (95.7%).
Según la tabla de contingencia de las ocho especies evaluadas P. douglassiana, Q. coccolobifolia,
Q. resinosa, Q. rugosa y Q. viminea llegan al 100% de los fustes con daños visibles (tabla 119); por lo anterior, se observa que existen un bajo porcentaje de árboles con fustes sin daño visible que pueden considerarse sanos (figura 16).
66
De las cinco especies de encinos evaluados, dos son encinos rojos (Q. viminea y Q. coccolobifolia) y tres son encinos blancos (Q.magnoliifolia , Q. rugosa y Q. resinosa) y según Vázquez et al
(2004) y entre los dos tipos existen diferencias estructurales que en estos últimos limitan el libre tránsito del micelio en las células del fuste reduciéndose el avance de la infestación; sin embargo en este estudio no se encontraron dichas diferencias (figura 16).
4.2.7.3. Estado sanitario general del fuste respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.397 de coeficiente de contingencia.
Según se observa en la tabla de contingencia, en altitudes entre 1,400 msnm y 1599 msnm existen más fustes sanos, con respecto del resto de los rangos altitudinales, pues se cuentan con 124 árboles sanos contra los 31.3 fustes sanos según la frecuencia esperada; en ese mismo rango altitudinal existen 278 fustes dañados y presenta una frecuencia esperada de 370.7 fustes dañados. La constante en el resto de los rangos altitudinales es que existen menos árboles sanos que la frecuencia esperada y que existen más
árboles dañados que la frecuencia esperada, lo que apoya el resultado anterior.
4.2.7.4. Estado sanitario general del fuste respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto a la exposición; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.115 de coeficiente de contingencia.
67
Según la tabla de contingencia respectiva, los fustes de los árboles con exposición sur son más sanos, pues presenta un recuento de 104 fustes sanos y una frecuencia esperada de 75.1 fustes sanos, comparada con la exposición norte, que presenta 52 fustes sanos con una frecuencia esperada de 80.9 fustes sanos; estos resultados son opuestos a lo reportado por Vázquez et al (2004) donde determinó que el nivel de infestación de fustes por hongos fitopatógenos se incrementa en exposiciones norte y sus variables (noreste y noroeste), en tanto que exposiciones sur presentaron un nivel de infestación menor.
4.2.7.5. Estado sanitario general del fuste respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto a la vegetación; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con 0.200 de Coeficiente de contingencia.
Según los rsultados, no se encontraron los fustes más sanos en la masas mezcladas de encino-pino; contrariamente, los fustes de los rodales de masas puras de pinos son las más sanos, debido a que presentan 97 fustes sanos (14.2%) y una frecuencia esperada de 53.1 fustes sanos; en cambio, los rodales encino-pino presentan una menor cantidad de fustes sanos representado por un 8.3% (52 fustes y una frecuencia esperada de 49.1 fustes sanos). Los fustes de los rodales de encino son los menos sanos con un recuento de 7 fustes sanos (1%) y una frecuencia esperada de 53.8 fustes sanos.
4.2.7.6. Estado sanitario general del fuste respecto a la dominancia
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto a la vegetación; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.201 de coeficiente de contingencia.
68
En los resultados se aprecia que son más sanos los fustes de los árboles dominantes que los fustes de los suprimidos pues; el recuento de fustes de árboles suprimidos es menor que la frecuencia esperada de
41.9 fustes sanos; en cambio, los fustes de árboles dominantes cuentan con 81 ejemplares sanos y su frecuencia esperada es de 35.6 fustes sanos.
4.2.7.7. Estado sanitario general del fuste conforme al sitio de muestreo
En los resultados de la tabla de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto al sitio de muestreo, destacando dos sitios ubicados en la parte baja (figura 9): el sitio P Aa S (bosque de pino, altitud entre 1 400 – 1 600 msnm, exposición sur) presenta 84 individuos sanos de los 156
árboles sanos de todos los sitios; por lo tanto, la mitad de los árboles sanos encontrados se localiza en este sitio. El segundo sitio es el PQ Aa N (bosque de encino- pino, altitud entre 1 400 – 1 600 msnm, exposición N) que aglutina 34 individuos con fuste sanos de los 156 fustes sanos encontrados.
Estado sanitario general del fuste respecto al sitio de muestreo
Figura 17. Porcentajes del estado sanitario general del fuste respecto al sitio de muestreo.
El fenómeno anterior puede indicar que los árboles de los dos sitios, sobre todo del primero, presentan resistencia a los daños detectados, por lo que se recomienda ampliar los estudios en este sitio; además el primer sitio Aa S (bosque de pino, altitud entre 1 400 – 1 600 msnm, exposición 69 sur) está constituido por P. oocarpa y P. devoniana, que según el Programa de Manejo son las especies más abundantes en este tipo de vegetación por lo que es una oportunidad de obtener material genético para su propagación y posterior uso en reforestaciones con material resistente a los factores de daños detectados.
4.2.8. Causa de los daños al fuste
Se determinaron cuatro daños visibles al fuste: fructificaciones (hongos en su mayoría saprófitos), cánceres, tumores y combinación simultánea de cánceres y tumores.
4.2.8.1. Causa de los daños al fuste con respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto al género; se asume la hipótesis alternativa
(H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.649 de coeficiente de contingencia.
La causa de daños más frecuente en encinos son los tumores,, con una presencia del 66.3% con una frecuencia de 635 fustes y una frecuencia esperada de 331.4 fustes; le continúan los cánceres, con un porcentaje de 15%, una frecuencia de 144 fustes y una frecuencia esperada de 534.9 fustes; posteriormente, las fructificaciones con el 10.6%, con una frecuencia de 102 fustes y una frecuencia esperada de 53.1 fustes; finalmente la presencia simultánea de tumores y cánceres con el 8.1% con una frecuencia de 78 fustes y una frecuencia esperada de 40.6 fustes. En el caso de los tumores, fructificaciones y tumores asociados con cánceres, tenemos frecuencias esperadas menores, lo que indica que estos factores de daño tienen más presencia de la esperada, lo que puede indicar propensión a dicho daño. Solamente los cánceres presentan una frecuencia menor a la esperada, lo que indica cierta resistencia a la enfermedad.
70
En los pinos, se presenta 99.9% de los fustes con presencia de cánceres con una frecuencia de 884 fustes y una frecuencia esperada de 493.1 fustes; lo que indica mayor susceptibilidad a esta enfermedad.
Si comparamos estos resultados con los encontrados para los cánceres en los fustes de encinos, tenemos que los encinos son más resistentes a los cánceres.
Causa de los daños al fuste respecto al género y especie
Figura 18. Porcentajes de la causa de los daños al fuste respecto al género y la especie.
Contrariamente, los pinos prácticamente no se encontraron daños por tumores, fructificaciones y tumores asociados con cánceres, lo que indica que hay resistencia de los pinos a los patógenos que causan dichas enfermedades en la APFFLA.
4.2.8.2. Causa de los daños al fuste respecto a la especie
Según los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia con respecto al agente causal de daños en el fuste; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.685 de coeficiente de contingencia.
El desglose por especies de los daños del fuste se aprecia que los pinos están afectados solamente por cánceres con un 99.9%, donde el recuento es de 818 fustes y la frecuencia esperada es de 496.4; por lo 71 que está especie está más afectada por los cánceres de lo que se esperaba. En cambio Q. magnoliifolia está afectada por tumores (75.5%) fructificaciones (13%), cánceres (7%) y la asociación cánceres y tumores (4.5%).
Los fustes de Q. magnoliifolia, están afectados principalmente por tumores con un 78% de fustes afectados, con un recuento de 453 fustes y una frecuencia esperada de 192 fustes, por lo que los fustes de ésta especie es más susceptible a este enfermedad de lo esperado.
La figura 18 muestra la tabla de contingencia de las ocho especies evaluadas. Según los resultados P. douglasiana es la especie más dañada por los cánceres; en cambio las especies de encino están afectadas por tumores, cánceres y en menor cantidad por la combinación de tumores y cánceres, siendo
Q. resinosa la más dañada por tumoraciones.
Por las observaciones de los signos, el crecimiento de los cánceres, y la baja cantidad de árboles muertos, inferimos se trata de cánceres del tipo discreto o perenne (que da oportunidad a que exista una respuesta por parte de la planta para su restablecimiento); su localización (en el floema, el cambium y las primeras capas del xilema) dificulta las funciones fisiológicas de fuste y además afectan las características estéticas del mismo.
Cabe aclarar que la nocividad de los patógenos involucrados en los daños depende mucho del vigor vegetativo de los encinos, y de los tratamientos culturales de la masa y la influencia del medio, (en especial la sequía y el fuego) en que se desarrollan (Torres, 1993; Tainter, et al 2000). En el caso de los cánceres en encinos está asociada con insectos como avispas agalladoras Callirhytis sp (Hymenoptera:
Cynipidae) y otros (Cibrían, et al (2007).
4.2.8.3. Causa de los daños al fuste respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa 72
(H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.211 de coeficiente de contingencia.
4.2.8.4. Causa de los daños al fuste respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto a la exposición; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.009 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.079 de coeficiente de contingencia.
4.2.8.5. Causa de los daños al fuste respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia del estado sanitario general del fuste respecto a la vegetación; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.009 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.439de coeficiente de contingencia.
4.2.8.6. Causa de los daños al fuste respecto a la dominancia
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la causa de los daños al fuste respecto a la dominancia; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.256 de coeficiente de contingencia.
4.2.8.6. Causa de los daños al fuste respecto al sitio de muestreo
En la figura 19 muestran los resultados de la tabla de contingencia de la causa de los daños al fuste respecto al sitio de muestreo.
73
Causa de los daños al fuste respecto a los sitios de muestreo
Figura 19. Porcentajes de la causa de los daños al fuste respecto a los sitios de muestreo.
Los resultados nos indican que los sitios Q Aa S y PQ Aa S son los más afectados y se encuentran en las partes bajas, por lo que los daños pueden estar influenciados por las actividades humanas en cambio el sitio PQ Aa S, los daños en las partes altas pueden estar asociados con los incendios.
Las fructificaciones fúngicas en los bosques de encinos, se concentran entre los 1 600 – 1 790 msnm., y en ambas exposiciones de luz y en todas las especies de encino evaluadas.
4.2.9. Intensidad del daño al fuste
4.2.9.1. Intensidad del daño al fuste respecto al género
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños al fuste respecto al género; se asume la hipótesis alternativa
(H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.637 de coeficiente de contingencia.
74
No obstante del gran porcentaje de individuos de ambos géneros con presencia de daños y de que la literatura reporta que los tumores y cánceres causados por los patógenos antes descritos pueden ser considerados agresivos y en algunos casos desbastadores, en el área de este estudio, se presentan en general un grado de intensidad de daño ligero en especial para los pinos con un 86% de sus árboles en esta condición.
Pese al bajo porcentaje de fustes sanos o que no presentan algún daño visible (13%) con labores silvícolas encaminados a aumentar las condiciones de vigor del los árboles, pueden virar a condiciones de sanidad mejores. Los grados de daño en los encinos tiene un patrón diferente a los pinos; el daño se concentra en el grado moderado con un 57%.
Estos porcentajes del grado de daños en los encinos, merecen especial atención en las acciones del
Programa de Manejo, recomendándose investigar si se trata de una posible declinación lenta de los encinos; además hay que considerar como agravante, que el 95% de los ejemplares exhiben daños en el árbol completo presentan; y aunado esto, contemplar que las enfermedades en el fuste, repercuten en el vigor y salud de la copa.
4.2.9.2. Intensidad del daño al fuste respecto a la especie
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de las especies P. oocarpa y Q. magnoliifolia con respecto a la intensidad de los daños en el fuste; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P = 0.000 que es menor que un α de
0.05, lo que indica la dependencia entre las variables, con un valor de 0.627 de coeficiente de contingencia.
Según los resultados obtenidos Q. magnoliifolia es la especie de encino más resistente o menos afectada y la más abundante. Q. viminea acompañada de Q. coccolobifolia son las dos especies de encino más afectadas y las menos abundantes en el área (figura 20). 75
Intensidad del daño al fuste respecto al género y la especie
Figura 20. Porcentajes del la intensidad de los daños al fuste respecto al género y la especie.
Se recomienda como estrategia de manejo, el mejoramiento de las condiciones de crecimiento de los
árboles, evitar la densidad excesiva con aclareos y con repoblaciones, propiciando condiciones de espacio de crecimiento equilibradas.
Aunque no existen tratamientos curativos prácticos ni económicos, se recomienda podas racionales de ramas muertas o enfermas compaginados con tratamientos clásicos de cánceres y tumores, así como la extracción de árboles muertos y de ser posible la fertilización (Torres, 1993; Rizzo et al 2002; Agrios,
2005; Cibrián, et al (2007); sin embargo el manejo puede ser muy costoso, pero abonan al incremento de las bondades ecológicas, ambientales y estéticas del área de reserva.
4.2.9.3. Intensidad del daño al fuste respecto a la altitud
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños al fuste respecto a la altitud; se asume la hipótesis alternativa
(H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.431de coeficiente de contingencia.
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4.2.9.4. Intensidad del daño al fuste respecto a la exposición
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños al fuste respecto a la exposición; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.159 de coeficiente de contingencia.
4.2.9.5. Intensidad del daño al fuste respecto a la vegetación
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños al fuste respecto a la vegetación; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.451 de coeficiente de contingencia.
4.2.9.6. Intensidad del daño al fuste respecto a la dominancia
En los resultados de la tabla de contingencia, la prueba de independencia de la X2 y el coeficiente de contingencia de la intensidad de los daños al fuste respecto a la dominancia; se asume la hipótesis alternativa (H1) con un valor de P=0.000 que es menor que un α de 0.05, lo que indica la dependencia entre ambas variables, con un valor de 0.257 de coeficiente de contingencia.
77
4.2.9.7. Intensidad del daño al fuste respecto al sitio de muestreo
La figura 21 muestra los resultados de la tabla de contingencia de la intensidad de los daños al fuste respecto al sitio de muestreo.
Intensidad de los daños al fuste respecto al sitio de muestreo
Figura 21. Porcentajes de intensidad de los daños al fuste respecto al sitio de muestreo.
Los resultados sobre la intensidad de los daños al fuste en los bosques de pino (P > 80 %) se exponen en figura 21. En ella observamos que los daños producidos por cánceres, tumores y la combinación de cánceres y tumores que afectan al 85% de los árboles en estos bosques y que involucra a las tres especies de pino evaluadas (P. douglassiana, P. devoniana y P. oocarpa) se distribuyen muy homogéneamente en todos los sitios, pues al parecer no hay diferencias entre altitud y las exposiciones norte y sur.
Afortunadamente, este alto porcentaje de árboles afectados presentan una categoría de intensidad de daños ligera; que si se toman acciones de manejo sanitario y se propicia silvícolamente el aumento del vigor de los pinos, podría revertirse este ligero daño y aumentar la salud de estos bosques; además de los dos géneros evaluados, los pinos componen la vegetación menos abundante del APFFLP por lo que es necesario acciones de manejo para que no merme. 78
Respecto a los resultados en los bosques de encino (Q > 80 %) nos indican que los sitios Q Aa S y
PQ Aa S son los más afectados y se encuentran en las partes bajas, por lo que los daños pueden estar influidos por las actividades humanas en cambio el sitio PQ Aa S, los daños en la partes altas pueden estar asociados con los incendios. Las fructificaciones fúngicas en los bosques de encinos, se concentran entre los 1 600 – 1 790 msnm., y en ambas exposiciones de luz y en todas las especies de encino evaluadas.
4.3. Generalidades de la evaluación de los daños a los géneros Pinus y Quercus
En la tabla 5 se muestra una sinopsis de los resultados de la evaluación de los daños a los géneros. En ella observamos que las variables que muestran independencia son: el estado sanitario general del árbol respecto a la exposición, el estado sanitario general de la copa respecto a la altitud y exposición. En cambio, las variables que muestran mayor grado de asociación son: causa de los daños al fuste respecto a la especie (0.685) y al género (0.649); intensidad del daño al fuste respecto al género (0.637) a la especie (0.627); la causa de los daños a la copa con respecto al género (0.499), a la especie (0.499) y a la altitud (0.552); la intensidad de los daños respecto al género (0.507), a la especie (0.494) y a vegetación (0.410); la causa de los daños al fuste respecto a la vegetación (0.439); la intensidad del daño al fuste respecto a la vegetación (0.431); la causa de los daños respecto a la altitud (0.426); y por
último la parte del árbol afectada respecto a la altitud (0.426).
Tabla 5. Sinopsis de los resultados de la evaluación de los daños. Estado sanitario general del árbol Estado sanitario general del árbol respecto al género, la especie, la altitud, la vegetación y la dominancia son variables dependientes con valores de coeficientes de contingencia entre 0.068 y 0.204 Estado sanitario general del árbol respecto a la exposición son variables independientes. 97.2% árboles evaluados están dañados y se distribuyen uniformemente en todos los sitios evaluados. Los pinos son más saludables que los encinos. La especie más sana es Pinus devoniana, posteriormente; Pinus oocarpa; las más dañadas son: P. douglassiana Q. coccolobifolia, Q. resinosa, Q. rugosa, Q. viminea presentan el 100% árboles dañados y Q. magnoliifolia presenta un 99% de árboles dañados. Los árboles más sanos son dominantes, se localizan en altitudes entre los 1,400 msnm a 1,799 msnm y en rodales mezclados de encino-pino/pino-encino. 79
Causa de los daños al árbol
La causa de los daños respecto al género, la especie, la altitud, la exposición y la vegetación son variables dependientes con valores de coeficientes de contingencia entre 0.137 y 0.426; el coeficiente de contingencia más alto (0.426) es con respecto a la altitud. El 94.8% de los árboles presentan daños simultáneos por hongos fitopatógenos en combinación con otras causas (especialmente insectos masticadores). Q. resinosa muestran daños exclusivamente por hongos fitopatógenos, por lo que sería muy útil investigar la causa de ese resultado, pues probablemente las hojas tengan algún compuesto no palatable a los insectos. Los árboles dañados exclusivamente por hongos fitopatógenos se localizan en las partes bajas (1,400 a 1,599 msnm) y en la exposición sur.
Parte del árbol afectada
La parte del árbol afectada respecto al género, la especie, la altitud, la exposición y la vegetación son variables dependientes con valores de coeficientes de contingencia entre 0.103 y 0.450; el coeficiente de contingencia más alto (0.450) es con respecto a la altitud. El 93.5% del arbolado evaluado presentan daños en el árbol completo. Los árboles dañados sólo en copas, se concentran en altitudes bajas. En la exposición norte se encontraron todos los árboles dañados exclusivamente en los fustes. En los rodales puros de pino, no se localizaron árboles con sólo daño en el fuste.
Estado sanitario general de la copa
El estado sanitario general de la copa respecto al género, la especie, y la vegetación son variables dependientes con valores de coeficientes de contingencia entre 0.102 y 0.140; Estado sanitario general de la copa respecto a la altitud y exposición son variables independientes. El 96.3% de los árboles muestreados manifiestan algún daño visible en sus copas. Los encinos son los árboles más afectados con un 98.8% (981 individuos) con respecto al 93.9% (958 individuos) del género Pinus. La especie con copas más sana es Pinus devoniana, posteriormente; Pinus oocarpa; las especies con copas más dañadas son: P. douglassiana, Q. resinosa, Q. rugosa, Q. viminea presentan el 100% de copas dañadas; Q. magnoliifolia presenta un 99% de copas dañadas. Q. coccolobifolia (90%). Las copas más sanas se localizan en rodales mezclados de encino-pino/pino-encino.
Causa de los daños en la copa
Causa de los daños a la copa respecto a la especie, la altitud, la exposición y la vegetación son variables dependientes con coeficientes de contingencia entre 0.140 y 0.552.; los coeficientes de contingencia más altos son con respecto al género (0.499), a la especie (0.499) y a la altitud (0.552). Se determinaron tres daños visibles a la copa: royas de los conos, la defoliación prematura y manchas foliares. En el caso de los pinos, las manchas foliares y la defoliación prematura son síntomas de dos enfermedades diferentes que se presentan simultáneamente y difíciles de separar, ya que ambas comienzan con la clorosis de las hojas y finalmente producen defoliación prematura.
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Intensidad del daño a la copa
La intensidad de los daños respecto al género, la especie, la altitud, la exposición y la vegetación son variables dependientes con coeficientes de contingencia entre 0.185 y 0.507; los coeficientes de contingencia más altos son con respecto al género (0.507), a la especie (0.494) y a vegetación (0.410). El 88.2% de las copas de los encinos presentan una intensidad de daño de categoría ligera y el 10.5% entre moderado y grave. Los pinos presentan un 15% de los ejemplares evaluados en condiciones muy graves y un similar 14% en condición grave; así mismo presenta 31% en condición moderada y un porcentaje igual en circunstancia ligera; lo anterior puede interpretarse como un avance paulatino en la intensidad de los daños. Q. resinosa, Q. rugosa y Q. viminea y P. douglassiana presentan una intensidad de daño de categoría ligera. Q. coccolobifolia, que es una especie poco abundante en el APFFLA, ya que presenta ejemplares en las categorías grave (10%), severo (10%) y moderado (35%).
Estado sanitario general del fuste
Estado sanitario general del fuste respecto a la especie, la altitud, la exposición y la vegetación son variables dependientes con coeficientes de contingencia entre 0.147 y 0.397; los coeficientes de contingencia más altos son con respecto a la altitud (0.397. 86% de los fustes de los árboles evaluados presentan daños visibles. Los fustes de los pinos son más sanos que los fustes de los encinos. Los fustes de P. oocarpa son más sanos que los encinos de Q. magnoliifolia. Las especies P. douglassiana, Q. coccolobifolia, Q. resinosa, Q. rugosa y Q. viminea llegan al 100% de los fustes evaluados con daños visibles en altitudes entre 1,400 msnm y 1599 msnm., existen más fustes sanos. Los fustes de los árboles con exposición sur son más sanos; los fustes de los rodales de masas puras de pinos son las más sanas.
Causa de los daños al fuste
Causa de los daños al fuste respecto a la especie, la altitud, la exposición y la vegetación son variables dependientes con coeficientes de contingencia entre 0.256 y 0.685; siendo las más altas con respecto a la especie (0.685), el género (0.649) y la vegetación (0.439).
Intensidad del daño al fuste
Intensidad del daño al fuste respecto a la especie, la altitud, la exposición y la vegetación son variables dependientes con coeficientes de contingencia entre 0.159 y 0.637; siendo las más altas respecto al género (0.637) a la especie (0.627) y la vegetación (0.431). Intensidad de daño ligero en especial para los pinos con un 86% de sus árboles en esta condición. Los grados de daño en los encinos tiene un patrón diferente a los pinos; el daño se concentra en el grado moderado en un 57%. Q. magnoliifolia es la especie de encino más resistente o menos afectada y la más abundante. Q. viminea acompañada de Q. coccolobifolia son las dos especies de encino más afectadas y las menos abundantes en el área protegida.
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4.4. Aislamiento e identificación de patógenos fúngicos
Se aislaron Colesporium sp y Lophodermium sp; de las acículas de evaluadas los géneros P. oocarpa
Schiede ex Schltdl., P. douglassiana Martínez., P. devoniana Lindley., correspondiendo
Colesporium sp a las características de roya de la acículas y Lophodermium sp a tizones (manchas foliares) y defoliación prematura, siendo éste el primer reporte de estos patógenos para el APFFLA.
De las hojas de especies de los encinos Quercus magnoliifolia Née., Q. rugosa Née., Q. resinosa
Liebm., Quercus viminea Trel., y Quercus coccolobifolia Trel., se aisló Pestalotia sp correspondiente a la descripción de machas foliares o mancha café; Kuntz, (1964) ya había reportado como hospedero de Pestalotia sp al encino en los Estados Unidos.
De los cánceres de los tronco no se pudo aislar fitopatógeno alguno. A continuación se describen los signos y ciclo biológico de los patógenos, así como su morfología apreciada en el presente trabajo.
4.4.1 Colesporium sp (Pucciniomycetes: Pucciniales: Coleosporiaceos)
4.4.1.1. Síntomas, ciclo biológico y morfología de Colesporium sp
Según los resultados obtenidos, la roya está asociada por Colesporium sp. El ciclo de la enfermedad, según Romero (1988) y Finch y Finch (1990), es heterocíclica y puede comenzar en otoño, cuando en las hojas más viejas o débiles de los pinos (considerado el hospedero alterno) (condición en al ANP por los suelos pobres susceptibles a erosión y nulo manejo) comienza la infección por las teliosporas producidas en el huésped primario en invierno (aún no detectada en esta ANP).
En la primavera siguiente cuando comienza la época de crecimiento, pero antes de comenzar las lluvias, en los pinos se observan en las acículas infectadas signos muy severos manifestados por manchas o puntos cloróticos (figura 22a) distribuidas a lo largo de toda la acícula que crecen rápidamente en forma irregular (comenzando la fase I de la roya).
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En los puntos cloróticos comienza a formarse en mayo-junio los cuerpos fructíferos (aecios) muy visibles a simple vista, que como se observa en la figura 22 (b y c), que se asemejan a pequeñas ampollas, blanca-rosadas a amarillo pálido, delicadas, protuberantes y comprimidas lateralmente de 1 a
4 mm de longitud en la base de unión con la acícula y de 2 a 3 mm de altura y de cima plana, que parecen pequeñas alas cortas y planas (siendo el mejor momento para identificarlas) distribuidas a todo lo largo de las acículas; que cuando maduran en verano con las lluvias (julio), se abren irregularmente, dejando una apariencia de desgarre en el cuerpo fructífero (figura 22c) para dejar salir las masas de esporas (aeciosporas) , de intenso y brillante color naranja (figura 22 g,h,i), coincidiendo con lo reportado para otras especies de pino por Romero (1988), Torres (1993), Pan Xueren (1993), Agostino
(2005) y Yunahi (2010).
Cuando la producción de los cuerpos fructíferos es muy abundante, se unen entre ellos en su base con la acícula y los pinos parecieran cambiar de color verde al blanca-rosadas a amarillo pálido dado por los cuerpos fructíferos. Las hojas severamente afectadas se vuelven de color marrón y mueren prematuramente causando la defoliación de las acículas afectadas. Las aeciosporas son arrastradas por el viento e infectan las hojas del hospedante primario para proceder presuntamente a la fase II en septiembre.
Las aeciosporas producidas en los pinos infectan al hospedero primario (hasta ahora desconocido en esta área) donde forman uredias. Las uredosporas (fase asexual) diseminan la enfermedad en el mismo hospedante para desarrollar telias, que Romero (1988) reporta como cerosas de color café rojizo y de apariencia costrosa; cuando las teliosporas (fase sexual) se forman germinan (fase III), las esporidias infectan las acículas de pinos donde invernan según Torres (1993) y Muñoz et al (2007) dando inicio la fase 0, completando el ciclo biológico anual de la roya heteroíca producida por Coleosporium. Algunas especies sobreviven por más de un año como micelio en el tejido vivo de la sede de pino según
Agostino (2005).
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Se recomienda buscar en otoño los signos reportados para los hospederos primarios, donde probablemente se localice las uredosporas anaranjadas y a finales o principios de invierno las teliosporas naranjas, sobre especies del género Aster como A. brevilingulatus, A. spinosus, A. subulatus
y A. xylopodum.
El hongo está reportado por Romero (1988) y Agostino (2005) para pinos de dos y tres agujas en particular de pinos rojos; sin embargo en esta área protegida, se detectó la presencia en Pinus oocarpa
Schiede ex Schltdl (ocote/pino amarillo/pino avellano) que presenta fascículos de cinco acículas según
Ávila, (2003); al igual que P. douglassiana Martínez., y P. devoniana Lindley. Por tratarse de un patógeno obligado (holobiótrofo), no se cultivó por lo que no se reporta morfología colonial en medios de cultivo.
4.4.1.2. Lophodermium sp (Leotiomycetidae: Rhytismatales: Rhytismataceae)
4.4.1.2.1. Síntomas y ciclo biológico de Lophodermium sp
Los primeros signos del hongo en el APFFLA surgen en la primavera a mediados o finales de la época de secas (en este clima de marzo-mayo) en las acículas nuevas, comenzando con una clorosis general que se manifiesta como pequeños puntos marrones rodeados de un gran halo clorótico, que le otorga la apariencia de manchas amarillas a lo largo de la acícula, de tal forma que se nota moteada, notándose partes verdes del tono natural de la especie de pino que se trate y puntos amarillentos; descripción afín a lo publicado por Torres en 1993. Este síntoma aparece simultáneamente en las hojas jóvenes de las tres especies de pino evaluadas, sobre todo en la parte baja de los árboles; es en esta época donde se manifiesta el crecimiento de la infección según FAO (2006) y Cibrian (2007).
A continuación en los meses de junio y julio (en el verano) en temporada de lluvia, a medida que el micelio se va desarrollando, las manchas cloróticas son coalescentes y las acículas se tornan de color marrón; el síntoma generalmente aparece de arriba a la base de la acícula. 84
Las manchas de color rojizo-marrón, se extienden sobre la acícula de forma irregular dándole al tejido una consistencia dura, con apariencia de haberse secado o chamuscado (síntoma típico de
Lophodermium) posiblemente por la disminución de la fotosíntesis (Romero, 1988).
Posteriormente se produce una intensa abscisión (defoliación prematura detectada en todas las especies de pino evaluadas) y muerte de la acícula, probablemente porque el árbol como una medida de defensa, provoca la abscisión de la hoja como medida de control del patógeno, formando una capa suberosa de separación en el punto de la unión de la ramilla con la vaina de las acículas (Smith et al, 1992; Agrios,
2005). En áreas evaluadas donde el ataque tiene un nivel de grave o muy grave (61% – 99 % de afectación), prácticamente todo el árbol está marrón y sufre defoliación prematura de las acículas.
Entre los meses de julio a septiembre en la segunda parte del temporal a finales del verano, se manifiesta la fase sexual del hongo; como se observa en la figura 23 (a y b), se observan las fructificaciones (apotecios) en las acículas marrones (tanto en las acículas enfermas aún presentes en el
árbol, como en las caídas en el suelo a consecuencia de la defoliación prematura) coincidiendo con lo publicado por Mcilvenn et al 1986 y Mohali, 1998.
Las fructificaciones se acomodan en líneas finas, paralelas al eje de las acículas, y parecen trazadas con tiralíneas semejantes a los descritos por los estudios de Fonseca y Acevedo (1990) y González (2004).
Como se manifiesta en la figura 23, los ascocarpos se presentan bajo el tejido epidermal como pequeñas pústulas elípticas, cenicientas y negruzcas que dan apariencia necrótica a la hoja. Las fructificaciones del hongo son del tipo apotecios elipsoidales “forma de labio” negros hasta 1 mm de longitud bajo el tejido epidérmico, elevados significativamente en la parte central extendiéndose a lo largo de éste, semejante al descrito por Arguedas (1998).
En septiembre y octubre (al inicio del otoño) se produce la maduración de los apotecios y la liberación de las ascosporas, en el proceso el ascocarpo se desgarra longitudinalmente mediante una línea de 85 fisura de 0.5 a 2 mm por la parte media por el cual se liberan las esporas al embeberse del agua, donde queda expuesto un himenio blanquecino, semejante a la descripción realizada por Velasco et al (2002).
Estas ascosporas son transportadas por los vientos o salpique de agua y debido a su membrana gelatinosa se adhieren a las acículas sanas donde germinan y su micelio penetra por aberturas dispuestas por insectos o daños mecánicos para llegar hasta los espacios intercelulares para iniciar nuevamente la infección (Agrios, 2005) y producir un nuevo ciclo anual de la enfermedad en primavera para esta zona.
Cabe mencionar que este hongo produce por completo su ciclo biológico en el Pino (Romero, 1988). En general se necesita cierta debilidad del pino para que el hongo penetre en aberturas producidas por insectos o daños mecánicos y se desarrolle según Granados y López (2001) y SAGARPA/INIFAP
(2003); por eso los pinos vigorosos no son afectados a menos que sean jóvenes (Cibrián et al, 2007), coincidente con las condiciones de ambientales de la APFFLA, que presenta suelos, pobres y los árboles manifiestan poco vigor.
Se presume que la fase asexual puede producirse en invierno; sin embargo, según Romero (1988) en
México sólo se ha descubierto la fase ascógena. El hongo se ve conjugando con la presencia de insectos como trips y áfidos coincidiendo con lo publicado por Mohali (1998). En general los factores que favorecen al hongo son veranos lluviosos e inviernos templados y húmedos (Torres, 1993).
4.4.1.2.2. Morfología de Lophodermium sp
El apotecio presente es completamente subepidérmico y largados (elipsoide) con tres células nepidérmicas removidas de la cutícula de la acícula y esparcidas a lo largo del subhimenio; cubiertos por un estroma negro y grueso, el cual se abre linealmente a la madurez. Dentro del apotecio se encuentra sus ascas claviformes (de forma alargada) con el ápice puntiagudo y ligeramente engrosado; en ellas se puede observar sus ocho ascosporas filiformes; parafisos flexuosos y filiformes.
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Las paráfisis suelen curvarse notablemente en sus ápices, concordando con la descripción para el género de Romero (1988). Presenta ascosporas filiformes (alargadas y cilíndricas), aceptadas, hialinas de 60 a 90 micras con uno de sus extremos agudo y el otro obtuso, arregladas linealmente en el asca y cubiertas por una capa gelatinosa (Romero, 1988).
4.4.1.3. Pestalotia sp (Coelomycetes: Melanconiales:)
4.4.1.3.1. Síntomas de Pestalotia sp
Los primeros inicios se manifiestan en hojas de encinos débiles y/o atacadas por insectos con heridas por daños mecánicos; por lo que se afirma que el hongo necesita una herida para penetrar ya que no tiene una estructura de penetración como lo indica Rosello et al (1986).
Como se observa en la figura 3a, inicialmente se presentan en el haz diminutas manchas circulares con presencia de un halo amarillento indefinido (figura 24b) que rápidamente cambian a color marrón pardo-pajizo a castaño claro que posteriormente se tornan más oscuras y aumentan de tamaño mostrándose necróticas; donde la coloración central cambió de marrón a gris con definición de los bordes de las lesiones, coincidiendo con lo reportado por Farfán et al (2006) y Escalante et al (2010); estas manchas se van ampliando hasta formar manchas circulares irregulares típicas con bordes bien definidos (figura 3d), dispuestas en toda la hoja donde se puede apreciar más lesiones en el centro de la hoja y/o en los bordes y ápice de la hoja; en el centro de las lesiones castaño oscuro se desarrollan los acérvulos de la fase asexual.
Si el número de manchas es abundante, al crecer pueden confluir y formas lesiones más grandes de color grisácea y presentar desprendimiento del tejido (figura 24 e y f), quedando manchas con centros huecos. Las nervaduras se distinguen dentro de las manchas de un color más oscuro que resto de la lámina foliar y las hojas se vuelven quebradizas (signos típicos de Pestalotia) coincidiendo con lo descrito por Cibrían et al. (2007). 87
Las manchas se presentaron en todas las especies evaluadas y de todas las edades. Con el tiempo se producen defoliación prematura. Los acérvulos están en toda la mancha donde se observan como puntos protuberantes negros en forma de una boca (figura 24h) de donde se liberan los conidios y estos son diseminados por factores abióticos (agua y viento) y bióticos (preferentemente insectos).
4.4.1.3.2. Morfología de Pestalotia sp
El acérvulo es diminuto (observándose como pequeños puntos negros brillantes) subepidérmico o subcuticular; es elipsoide, redondeado de color marrón oscuro a negro de aproximadamente 220 - 380 micras de diámetro acorde a lo reportado por Agrios (2005) y Huseyin et al (2009); y se irrumpe para liberar a los conidios maduros que se forman sobre los conidióforos en su interior.
Los conidióforos cortos y simples no ramificados, 3 -5 m de largo coincidiendo con la descripción de
Barnett y Hunter (1972). Como se muestra en las 26 b y c, y e, las esporas (conidios) de Pestalotia pueden ser rectos o ligeramente curvas; son elipsoidales, fusiformes, oscuras y septadas (presentan típicamente tres células); el tabique central es de color marrón oscuro y las dos células de los extremos son hialinas, la basal un poco triangular y corta y la apical es más aguda y presenta de dos o tres apéndices o flagelos hialinos y simples de 12-18 micras de largo, que se desprenden con suma facilidad, lo que le otorga su fisonomía inconfundible según Romero (1988).
La superficie de la espora tiene una reticulación muy fina, coincidiendo con lo reportado por Rosello et al (1986) y Huseyin et al (2009). Las medidas de las esporas son aproximadamente de 7,05 x 2,6 μ, en concordancia con lo informado por Sutton (1980) y Sosa de Castro et al, (2003).
4.4.1.3.3. Morfología colonial de Pestalotia sp
En medio de cultivo papa-dextrosa-agar (PDA), se desarrolló la fase asexual a los 10 días, mostrando abundantes colonias blancas, circulares, algodonosas y afelpadas; a los 6 días de cultivo, se forman los puntitos negros o acérvulos de forma artificial (figura 25a). 88
Figura 22. En la figura a, se observa el inicio de la enfermedad Colesporium sp con puntos definidos que le continúan a la clorosis de las acículas; b: se observa el crecimiento de los cuerpos fructíferos; c: se nota el desgarre longitudinal para la liberación de las esporas; d, e y f: apariencia de las acículas infectadas; g: corte longitudinal de un cuerpo fructífero; h: conjunto de esporas; i: detalle de esporas. Fotografías: Luz Elena Claudio García.
Figura 23. (a) tres aecios sobre una aguja de pino; fotografía de Edward L. Barnard de Florida Department of Agriculture y Consumer Services. (b) Aecios dehiscente; fotografía de Beentree y (c) aeciosporas: fotografía de Enrique Rubio Domínguez.
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Figura 24. a: se observa el inicio de la enfermedad propiciada por Lophodermium Sp con puntos definidos que le continúan a la clorosis de las acículas; b: se observa detalle de la clorosis; c y d: se nota el inicio de la formación de los cuerpos fructíferos a lo largo de las acículas; e y f: acercamiento a las acículas donde se observan los apotecios elipsoidales en forma de labio. Fotografías: Luz Elena Claudio García.
Figura 25. Lophodermium sp. A. Hábito en el tallo y vaina foliar. B. ascomas visto con un microscopio de disección. C. Ascoma en la sección transversal vertical. D. Detalle de la pared superior muy ennegrecida en la sección transversal vertical. E. Asci, ascosporas y paráfisis. F. Conidioma en la sección transversal vertical. G. células conidiógenas y conidios. Dibujo del Dr. DW Minter.
Figura 26. Lophodermium sp. Ascoma sección transversal. Foto. Universidad de MAINE.
Figura 27. Ascosporas. Foto. Enrique Rubio.Dominguez.
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Figura 28.En a se observa el inicio de la enfermedad propiciada por Pestalotia Spcon puntos definidos que le continúan a la clorosis de las hojas; b, c y d: se observa el crecimiento de las manchas; e, f y g: se nota la combinación del daño por insectos masticadores y el hongo; h: mancha con crecimiento de acévulos; i: apariencia general de la enfermedad. Fotografías: Luz Elena Claudio García.
Figura 29. En la figura a se observa la apariencia de las colonias en medio de cultivo; b: un grupo de esporas; c: detalle de una espora medida con micrómetro. Fotografías: Luz Elena Claudio García.
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Figura 30. En las figuras a y b, se observa la apariencia en la hoja de los acévulos; en la figura c se aprecia un acérvulo abierto; y en la figura d y e se exponen las esporas flageladas de Pestalotia sp. Dibujos: Tomado de Agrios (2005).
4.5. Consulta de expertos
No encontraron bibliografía de otra investigación donde se haya utilizado la consulta de expertos para evaluar criterios de evaluación fitosanitaria, siendo ésta la primera en su género. Del los 50 expertos contactados, se seleccionaron un grupo 30 de ellos (error del 1 %), que en conjunto presentaron una competencia alta. Los 30 expertos elegidos y trabajan y/o obtuvieron su último grado académico en
Estados Unidos: la Universidad de Minnesota y la Universidad de Georgia; en México: el Colegio de
Postgraduados, la Universidad Autónoma Chapingo, la Universidad de Guadalajara, la Universidad
Autónoma Agraria Antonio Narro, la Universidad Autónoma de Nuevo León, la Universidad
Autónoma de Aguascalientes, el Instituto de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias
(INIFAP I), el Programa de Desarrollo Forestal (PRODEFO); en Uruguay: la Universidad de la
República y la Agencia Nacional de la Investigación e Innovación (PEDECIBA); en Venezuela: la
Universidad de los Andes; en España: la Universidad de Valladolid y la Universidad de Salamanca y
92 por último en Dinamarca The Institute of Seed Pathology for Developing.
De los 30 expertos seleccionados (tabla 6) el 80% obtuvieron una competencia alta con una K
(coeficiente de conocimiento del tema) entre 0.85 y 1; y el restante 20% de expertos presentó una competencia media (K=0.80).
Lo anterior significa que el conjunto de expertos en sanidad forestal seleccionados para evaluar el diseño de la confección de los criterios metodológicos para evaluar los daños por patógenos fúngicos en los Pinos y Quercus del área de estudio el Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”
(APFFLA) Jalisco, en el Occidente de México son altamente competentes.
Tabla 6. Resultados de la selección de expertos
Cantidad de expertos K= coeficiente de Calidad Selección conocimiento
23 K entre 1 y 0.85 Alta Seleccionados
7 K= 0.85 Media Seleccionados
20 K menor a 0.85 Nula No seleccionados
Total de expertos 50
Se seleccionaron un conjunto de 30 expertos que en su conjunto presentan una K alta
Respecto a la evaluación por los expertos a la metodología diseñada se obtuvieron los siguientes resultados: caracterización del área: idóneo; diseño y establecimiento de las zonas de muestreo: idóneo; evaluación fitosanitaria: cercano al idóneo; diagnóstico en el laboratorio de los factores o agentes causantes de los daños: muy adecuado; análisis estadístico: idóneo. Lo que significa que la metodología diseñada según el criterio de los expertos es idónea.
93
5. CONCLUSIONES
En el presente trabajo queda establecido el estado actual de los daños causados por hongos fitopatógenos a los géneros Pinus y Quercus del Área de Protección de Flora y Fauna “La
Primavera”, que incluye el estado sanitario general del árbol, la causa de los daños al árbol, la parte del árbol afectada, el estado sanitario general de la copa y del fuste, la causa de los daños a la copa y del fuste, la intensidad del daño a la copa y el fuste y descripción de los hongos fitopatógenos causantes de los daños, lo que permite que este estudio sea un diagnóstico eficaz a nivel de exploración; siendo éste el primer reporte de estos fitopatógenos para el área natural protegida.
Se contribuye al conocimiento de los hongos fitopatógenos que afectan a los géneros Pinus y
Quercus en las áreas protegidas de México, incluyendo los síntomas de las enfermedades e intensidad de los daños que ocasionan, parte del hospedero afectado y la descripción de los ciclos biológicos.
Se demuestra la factibilidad de realizar la evaluación de los daños producidos por hongos fitopatógenos a los árboles de Pinus y Quercus del Área de Protección de Flora y Fauna “La
Primavera” con métodos propios, que hasta el momento no se habían desarrollado en el país.
La evaluación fitosanitaria debe ser un factor recurrente, sistemático a considerar en el Programa de Manejo del área protegida en especial de Pinus y Quercus; además se requiere de una revisión de las acciones planteadas en el mismo, para adecuarlas al estado actual sanitario de ambos géneros que garantice contar con arboles sanos.
94
6. RECOMENDACIONES
El estado fitosanitario de Pinus y Quercus es complejo, y no puede resolverse con un remedio sencillo, por lo que una propuesta de manejo sanitario, no debe ser simplista y actuar sobre sólo uno de los factores de daños; y debe proponerse una estrategia que optimice los recursos disponibles permitiendo que en un plazo lo más breve posible se frene y revierta el proceso de deterioro del
área.
Cualquier protocolo de manejo fitosanitario para estos dos géneros que se plantee, requiere de una adecuada sinergia de los recursos, las instituciones y las personas involucradas, puesto que individualmente es poco probable dar solución al problema; pues la falta de una buena coordinación y acciones rápidas puede comprometer el futuro del área protegida y por consiguiente los bienes ambientales que proporciona a los habitantes rurales y urbanos.
Es apropiado utilizar los criterios diseñados para evaluar otras especies arbóreas y arbustivas dañadas del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” así como otras áreas protegidas de México que sustenten en especial árboles de Pinus y Quercus.
Es recomendable utilizar la consulta de expertos para este tipo de investigación, ya que le otorga confiabilidad a la metodología empleada.
Se siguiere que se establezca una evaluación permanente sanitaria en el APFFLA que incluya además de las variables consideradas en este estudio, otras variables ambientales como temperatura, humedad, exposición este y oeste, regeneración natural, porcentaje de germinación entre otras.
Se debe considerar continuar la investigación de la sanidad del APFLA considerando estudios de la relación hongo fitopatógeno-insectos, hospederos alternos de los fitopatógenos y realizar un mapa de riesgos considerando la zonificación de manejo y los daños por hongos fitopatógenos.
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WARING, R.H. & SCHLESINGER, W.H., (1987) Forest ecosystems: concepts and management. Academic Press. Orlando. 340 p. WARING, R.H. (1987) Characteristics of trees predisposeed to die, estress causes distintive changes in photosinthete allocation. Science 240: 1017-1018.
WORMALD, T.J. (1995). Plantaciones Forestales Mixtas y Puras de Zonas Tropicales y Subtropicales. Estudio FAO Montes 103. Roma, Italia.
YUNAHI. (2010). Identificación de Hongos Fitopatógenos Asociados al Roble (Quercus Humboldtii Bonpl.), en los Municipios de Encino (Santander), Arcabunco y Tipacoque (Boyaca). Revista Colombiana Forestal Vol. 13 (2) Diciembre 2010. Colombia.
ZAVALA, C.F. (1998). Observaciones Sobre la Distribución de Encinos en México. Polibotánica 8:47-64.
PRODUCCIÓN CIENTÍFICA DE DIVULGACIÓN DE LA TESIS
Las publicaciones en revistas indexadas de la presente investigación son:
1. Evaluación de Daños por Patógenos Fúngicos en Pinus y Quercus del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco, México. 2010. Revista Acta Universitaria. Universidad de Guanajuato, México. 2. Importancia del Implemento de Métodos de Evaluación de Fitopatógenos en Árboles en Áreas Protegidas en México. 2010. Revista Forestal Baracoa. Vol. 29. Cuba. 3. Enfermedades del Género Pinus del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco, México. Revista Forestal Baracoa. Vol. 29. Cuba. 4. Enfermedades Foliares del Género Quercus del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco, México. Revista Forestal Baracoa. Vol. 29. Cuba.
Otras publicaciones de la presente investigación son:
1. Importancia del Implemento de Métodos de Evaluación de Afectaciones por Fitopatógenos en Arboles en Áreas Protegidas en México. 2008. XIX Semana Nacional de la Investigación Científica. Universidad de Guadalajara. México. 2. Propuesta Metodológica para Evaluaciones Fitosanitarias de Arboles. 2008. XIX Semana Nacional de la Investigación Científica. Universidad de Guadalajara. México. 3. Enfermedades Foliares en Pinos del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco, 2009. XX Semana Nacional de la Investigación Científica. Universidad de Guadalajara. México. 4. Enfermedades del Género Quercus del Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco. 2009. XX Semana Nacional de la Investigación Científica. Universidad de Guadalajara. México. 5. El Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” Jalisco, México: La Paradoja de la Fama, un Problema Social a Resolver por la Ciencia Biológica de la Conservación. 2010. SINFOR. Universidad de Pinar del Rio. Pinar del Rio, Cuba. 6. Validación de una Metodología para Evaluación Fitopatológicas a través de una Consulta de Expertos. 2010. XXI Semana Nacional de la Investigación Científica. Universidad de Guadalajara. México. 7. Impacto al Paisaje por las Enfermedades Foliares en Pinos y Encinos, en el Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera”, Jalisco, México. 2010. II Congreso de Ciencia y Arte del Paisaje. Puerto Vallarta, Jalisco. México. 8. Un Método Para la Evaluación Fitosanitaria de Árboles Urbanos. 2011. Memorias del Primer Congreso Internacional de Arbolado Urbano. Santiago, Chile. 9. El Área de Protección de Flora y Fauna “La Primavera” Jalisco, México: La Paradoja de la Fama. 2011. El Bosque “La Primavera” y la Universidad de Guadalajara: Una Antología de Biodiversidad y Ciencia. Departamento de Producción Forestal. Universidad de Guadalajara, México. 10. Enfermedades Foliares en Pinus spp y Quercus spp del Área Natural Protegida “La Primavera” Jalisco, México. 2011. El Bosque “La Primavera” y la Universidad de Guadalajara: Una Antología de Biodiversidad y Ciencia. Departamento de Producción Forestal. Universidad de Guadalajara, México. 11. Evaluación de Enfermedades y Plagas en Pinos y Encinos del Bosque “La Primavera”, Jalisco. 2011. El Bosque “La Primavera” y la Universidad de Guadalajara: Una Antología de Biodiversidad y Ciencia. Departamento de Producción Forestal. Universidad de Guadalajara, México. 12. Enfermedades Foliares en Pinos del Área Natural Protegida “La Primavera” Jalisco, México. 2011. El Bosque “La Primavera” y la Universidad de Guadalajara: Una Antología de Biodiversidad y Ciencia. Departamento de Producción Forestal. Universidad de Guadalajara, México. 13. Enfermedades Foliares en el Género Quercus del Área Natural Protegida “La Primavera” Jalisco, México. 2011. El Bosque “La Primavera” y la Universidad de Guadalajara: Una Antología de Biodiversidad y Ciencia. Departamento de Producción Forestal. Universidad de Guadalajara, México. 14. Validación de una Metodología para Evaluaciones Fitopatológicas a Través de una Consulta de Expertos en el Área Natural Protegida “La Primavera” Jalisco, México. 2011. El Bosque “La Primavera” y la Universidad de Guadalajara: Una Antología de Biodiversidad y Ciencia. Departamento de Producción Forestal. Universidad de Guadalajara, México. Los foros de investigación y divulgación científica en las que se ha participado con los resultados parciales de este trabajo a través de ponencias orales son:
1. XIX Semana Nacional de la Investigación Científica. Noviembre del 2008. Zapopan, Jalisco. México. 2. XX Semana Nacional de la Investigación Científica. Noviembre del 2009. Zapopan, Jalisco, México. 3. II Congreso Internacional de Ciencia y Arte del Paisaje. Octubre del 2010. Puerto Vallarta Jalisco, México. 4. XXI Semana Nacional de la Investigación Científica. Zapopan, Jalisco, México. 2010. Zapopan, Jalisco, México. 5. VI Simposio Internacional sobre Manejo Sostenible de los Recursos Forestales. Universidad de Pinar del Río. 2010. Pinar del Río, Cuba. 6. Primer Congreso Internacional de Arbolado Urbano. 2011. ACHIPPA. Santiago de Chile. Chile.
ANEXO I
TABLAS DE LOS MATERIALES Y MÉTODOS
Tabla 1. Escala diseñada para evaluar el estado sanitario general del árbol Estado Criterio Sano Se aplica al ser vivo u órgano que se encuentra físicamente bien y que ejerce normalmente todas sus funciones / sin daño o corrupción. No presenta ningún factor de daño o signo visible. El árbol se encuentra con más de 2/3 de las hojas de la copa en buen estado, sin o con escasas manchas y sin alteraciones de su color natural. Cuenta con un fuste sin deformaciones, manchas y sin heridas (orificios, rajaduras, tumoraciones, descortezado, ablandamientos, entre otros). Presenta una raíz normal sin ablandamientos o fructificaciones de hongos que causan pudrición
Dañado Individuos que presenten indicios de fitopatógenos fúngicos ya sea como síntoma o signo que causen daños directos o indirectos que pongan en riesgo la salud o función ecológica del mismo
Muerto Individuo que se considera que no presenta indicios de actividad en el cambium y retoños como consecuencia de actividad fisiológica de meristemos y que aún se encuentra en pié
Tabla 2. Escala diseñada para evaluar la causa de los daños al árbol
Causa de los daños Criterio
Hongos fitopatógenos Individuos que presenten indicios de hongos fitopatógenos como signo que causen daños directos o indirectos que pongan en riesgo la salud o función ecológica del mismo
Otras causas (insectos) Individuos que después de la inspección visual presenten indicios de otras causas de daños entre ellas de insectos perjudiciales en cualquiera de sus etapas fisiológicas que causen daños directos o indirectos que pongan en riesgo la salud o función ecológica del mismo
Hongos fitopatógenos Individuos que después de la inspección visual presenten indicios de otras causas combinado con otras de daños entre ellas de insectos en combinación con hongos fitopatógenos que causas (insectos) causen daños directos o indirectos que pongan en riesgo la salud o función ecológica del mismo
1
Tabla 3. Escala diseñada para evaluar la parte del árbol afectada Parte evaluada Criterio
Copa Individuos que presenten indicios de fitopatógenos fúngicos como signo que cause daños directos o indirectos que pongan en riesgo la salud o función ecológica de la copa
Conos/semillas Sólo para árboles dominantes y codominantes y se realiza en época de semillación. Individuos que presenten indicios de fitopatógenos como signo que pongan en riesgo la función ecológica de los conos
Fuste Individuos que presenten indicios de fitopatógenos fúngicos como signo que cause daños directos o indirectos que pongan en riesgo la salud o función ecológica del fuste
Árbol completo Individuos que presenten indicios de fitopatógenos fúngicos como signo que cause daños directos o indirectos que pongan en riesgo la salud o función ecológica del fuste (copa + fuste) y la copa
Tabla 4. Escala diseñada para evaluar el estado sanitario general de la copa
Estado sanitario Criterio
Sana Se aplica al ser vivo u órgano que se encuentra físicamente bien y que ejerce normalmente todas sus funciones / sin daño o corrupción. Individuos que después de la inspección visual, la copa no presenta ningún signo, de daño o enfermedad por lo que se consideró sana
Muerta Individuos que después de la inspección visual, la copa presenta en su totalidad ramas muertas y sin retoños del año corriente como consecuencia de la inactividad de los meristemos que pone en riesgo la salud o función ecológica del fuste y la copa
Dañada Individuos que después de la inspección visual presenta indicios de daños que pone en riesgo su salud o función ecológica
2
Tabla 5. Escala diseñada para evaluar la causas de los daños a la copa
Signo/enfermedad Criterio
Roya Individuos que después de la inspección visual , presentan pequeñas exudaciones de savia (picnios), vesículas de color anaranjado (ecidios) en hojas, conos o semillas; desprendimientos de corteza de las ramas, flaccidez de las acículas e hipertrofia de la rama afectada, ramas muertas que pongan en riesgo la salud o función ecológica de la copa
Defoliación de las Individuos que después de la inspección visual, presentan machas a lo largo de las acículas acículas que terminan por cercenarla causando su desprendimiento que pongan en riesgo la salud o función ecológica de la copa
Mancha foliares Individuos que después de la inspección visual presentan manchas necróticas de diversas formas y tamaños y colores según se fase de desarrollo y especie que afecta y que pongan en riesgo la salud o función ecológica de la copa
Tabla 6. Escala diseñada para evaluar la intensidad del daño a la copa Nivel de % de Criterio daño afectación Ligero 1-20% Individuo que presenta ramas muertas, signos y enfermedades, en ramas, hojas y semillas con alteraciones del color, deformaciones o cualquier síntoma que nos 1 indicó que perdió su estado normal menos /5 de su copa
Moderado 21-40% Individuo que presenta ramas muertas, síntomas y enfermedades, en ramas, hojas y semillas con alteraciones del color, deformaciones o cualquier síntoma que nos 2 indicó que perdió su estado normal hasta /5 parte de su copa
Severo 41-60% Individuo que presenta ramas muertas, signos, y enfermedades, en ramas, hojas y semillas con alteraciones del color, deformaciones o cualquier síntoma que nos 3 indicó que perdió su estado normal hasta /5 parte de su copa
Grave 61-80% Individuo que presenta ramas muertas, signos y enfermedades, en ramas, hojas y semillas con alteraciones del color, deformaciones o cualquier síntoma que nos 4 indicó que perdió su estado normal hasta /5 partes de su copa
Muy grave 81- 99% Individuo que presenta ramas muertas, signos y enfermedades, en ramas, hojas y semillas con alteraciones del color, deformaciones o cualquier síntoma que nos 5 indicó que perdió su estado normal hasta en casi /5 partes de su copa
3
Tabla 7. Escala diseñada para evaluar el estado sanitario general del fuste
Estado sanitario Criterio
Sano Se aplica al ser vivo u órgano que se encuentra físicamente bien y que ejerce normalmente todas sus funciones / sin daño o corrupción. Fuste que no presenta ningún factor de daño como deformaciones, manchas, heridas (orificios, rajaduras, descortezado, etc.), gomosis, ablandamientos, canceres, tumoraciones, fructificaciones de fitopatógenos fúngicos o cualquier signo o síntoma, y con corteza en buen estado
Dañado Individuos que después de la inspección visual presenta indicios de daños en el fuste que pone en riesgo la salud o función ecológica
Muerto El fuste que perdió vida en el cambium y se manifiesta con la copa muerta
Tabla 8. Escala diseñada para evaluar la causa del daño al fuste Signo/enfermedad Criterio Cánceres o chancros Zonas inertes más o menos localizadas que se forman en la corteza y/o xilema, avanzando por el eje principal por lo que la planta produce un callo alrededor de la zona inerte para tratar de aislar al patógeno
Tumores Hinchazones, engrosamientos o aglobamientos localizados de una dimensión entre 2 a 4 veces mayor que lo normal y preferentemente rugosos y color diferente a la corteza
Fructificaciones Cuerpos fructíferos de diversos hongos
Podredumbres Descomposición de la corteza y/o xilema que pueden ser blandas y fétidas (bacterias) o secas de olor agradable y (hongos) indicadas con manchas o tizones en la corteza.
Tumores y canceres Tumores y canceres en el mismo espécimen
4
Tabla 9. Escala diseñada para evaluar la intensidad del daño al fuste Nivel de daño % de daño Criterio Ligero 1-20% Individuo que presenta daños como deformaciones, manchas, heridas (orificios, rajaduras, descortezado, etc.), gomosis, ablandamientos, canceres, tumoraciones, fructificaciones de hongos o cualquier signo que indicara 1 que perdió su estado normal hasta /5 parte de su fuste
Moderado 21-40% Individuo que presenta factores de daño como deformaciones, manchas, heridas, gomosis, ablandamientos, canceres, tumoraciones, fructificaciones de hongos o cualquier signo que indicara que perdió su estado normal hasta 2/ 5 partes de su fuste
Severo 41-60% Individuo que presenta factores de daño como deformaciones, manchas, heridas, gomosis, ablandamientos, canceres, tumoraciones, fructificaciones de hongos o cualquier signo que indicara que perdió su estado normal 3/ hasta 5 partes de su fuste
Grave 61-80% Individuo que presenta factores de daño como deformaciones, manchas, heridas, gomosis, ablandamientos, canceres, tumoraciones, fructificaciones de hongos o cualquier signo que indicara que perdió su estado normal hasta 4/ 5 partes de su fuste
Muy grave 81- 99% Individuo que presenta factores de daño como deformaciones, manchas, heridas, gomosis, ablandamientos, canceres, tumoraciones, fructificaciones de hongos o cualquier signo que indicara que perdió su estado normal casi 5/ en 5 partes de su fuste
Tabla 10. Escala y parámetros utilizados para evaluar la pertinencia de la participación de cada experto con el fin de seleccionar aquellos expertos idóneos para que evalúen el método para realizar la evaluación de daños. Grado de influencia de cada una de las fuentes Fuentes de argumentación A (alto) M (medio) B (bajo) Análisis teóricos realizados por usted
Su experiencia práctica obtenida
Estudio de trabajos de autores nacionales
Estudio de trabajos de autores extranjeros
Su propio conocimiento del estado del problema
Su intuición
5
Tabla 11. Parámetros a evaluar por cada experto. Grados de calificación Partes de la propuesta Idóneo Muy Adecuado Poco No adecuado adecuado adecuado La caracterización del área a evaluar Establecimiento de las zonas de muestreo Diseño de las escalas o tablas para la evaluación de daños por hongos fitopatógenos El análisis estadístico de la evaluación Identificación de patógenos en el campo y en el laboratorio. Conclusiones y recomendaciones a cada etapa del método:
6