Alina Rocha Pires Barboza

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

ALINA ROCHA PIRES BARBOZA

INVERTEBRADOS BENTÔNICOS DE RECIFES ARENÍTICOS TROPICAIS: AVALIAÇÃO DE MÉTODOS E ESTRUTURAÇÃO DA COMUNIDADE INTERTIDAL

Natal/RN 2019

ALINA ROCHA PIRES BARBOZA

Invertebrados bentônicos de recifes areníticos tropicais: avaliação de métodos e estruturação da comunidade intertidal

Tese apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito parcial para obtenção do grau de Doutora em Ecologia.

Orientadora: Dra. Tatiana Silva Leite Co-orientador: Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire

Aprovada em 01/02/2019.

BANCA EXAMINADORA

Dra. Juliana Deo Dias (Presidente - UFRN)

Dra. Cristiane Xerez Barroso (UFC)

Dr. Carlos Eduardo Rocha Duarte Alencar (UERN)

Dr. Edson Aparecido Vieira Filho (UFRN)

Dra. Rosângela Gondim D’Oliveira (UFRN)

Natal/RN 2019

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Central Zila Mamede

Barboza, Alina Rocha Pires. Invertebrados bentônicos de recifes areníticos tropicais: avaliação de métodos e estruturação da comunidade intertidal / Alina Rocha Pires Barboza. - 2019. 163f.: il.

Tese (Doutorado)-Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de Biociências, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Natal, 2019. Orientadora: Dra. Tatiana Silva Leite. Coorientador: Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire.

1. Bentos - Tese. 2. Moluscos - Tese. 3. Equinodermos - Tese. 4. Recifes sedimentares - Tese. 5. Métodos de levantamento - Tese. 6. Cienciometria - Tese. I. Leite, Tatiana Silva. II. Freire, Fúlvio Aurélio de Morais. III. Título.

RN/UF/BCZM CDU 574

Elaborado por Raimundo Muniz de Oliveira - CRB-15/429

À minha família, que participa ativamente de todas as minhas conquistas. Meu porto seguro.

“Uns confiam em carros e outros em cavalos, mas nós faremos menção do nome do Senhor nosso Deus.” Salmos 20:7

AGRADECIMENTOS

A Deus, que tem me sustentado a cada dia e permitido a concretização de projetos, como essa tese, e tem me permitido estudar as maravilhas de Sua criação.

Aos meus pais, Bezaliel e Cássia, e minha irmã, Glice, que oraram por mim e forneceram todo o apoio, amor, conforto e carinho necessários para eu encontrar forças e seguir em frente diante das dificuldades surgidas no caminho. Agradeço também por todo o apoio material e logístico na compra e confecção de artefatos para os campos e na coleta de dados. Sou grata ao meu pai, que testou e me ensinou a melhor forma de fazer a marcação das minhas áreas amostradas e me ensinou a medir o perfil dos recifes; e à minha irmã, que editou a maioria dos gráficos desta tese.

Ao meu amado esposo, Ted Manassés, que tem me incentivado, apoiado e ajudado de perto em toda minha jornada acadêmica, desde a participação em campo à tabulação de dados, e no cuidado comigo nos mínimos detalhes no dia-a-dia. Seu companheirismo e suporte foram fundamentais para a realização dessa tese.

À profa. Tatiana (Taty), agradeço pelos anos de orientação acadêmica, pelo exemplo de profissionalismo e competência, pela amizade, pelas broncas, pelo conforto e por desejar e lutar por um mundo melhor. Principalmente, agradeço por ter continuado me orientando nesta tese mesmo em meio a tantos problemas que surgiram pelo caminho. Não foi fácil, mas estamos aqui.

Ao prof. Fúlvio, agradeço imensamente por ter me acolhido como sua co-orientanda e ter me assistido quando precisei.

A todos que me ajudaram em campo, um agradecimento muito especial! Gostaria de citar o nome de todos, mas foram mais de 50 pessoas que me acompanharam nas praias nesses quatro anos de trabalho. Aos alunos dos cursos de graduação de Ciências Biológicas, Ecologia e Aquicultura, que me permitiram transmitir um pouco do que sei e que me ensinaram tantas coisas. Todos foram muito importantes para a coleta de dados, mas agradeço especialmente a Mariana, Alana, Géssyca e Pedro, que foram os primeiros a me dar o suporte na fase mais delicada de início de coletas, e a Geovane Oliveira, que participou de incontáveis campos e conseguiu inúmeros voluntários para nos ajudar. Obrigada aos familiares, amigos e amigos dos amigos que não são da minha área de estudo, mas mesmo assim foram para cima dos recifes ajudar da forma que puderam.

Um agradecimento especial a Mariana Lisboa, que contribuiu em inúmeras etapas deste trabalho, e ao seu irmão Matheus Lisboa, pela ajuda com os mapas.

À minha amiga Larissa Nascimento, por todo apoio, pelas sugestões e por tirar minhas dúvidas de estatística domingo à noite.

Aos professores que contribuíram para condução do trabalho: Guilherme Longo, Alexandre Fadigas e Adriano Calimam.

À professora Rosângela Gondim, pelos incentivos de sempre e por conseguir vários alunos para participar das coletas.

Ao professor Marcos Nascimento, pela contribuição com informações geológicas da área de estudo.

Aos amigos do departamento de Oceanografia e Limnologia e do departamento de Ecologia, pelos momentos de trocas de ideias e de descontração.

Aos amigos e colegas que em algum momento contribuíram com considerações pertinentes para o desenvolvimento da tese, em especial Maiara Menezes, Nádia, Priscila Cruz, Helder Espírito-Santo, Guilherme Pierri, Bruno Wanderley e Carla Milanez.

A Felipe Oliveira, por ser sempre tão solícito e pelas ajudas e incentivos.

À profa. Eliane Marinho (Laboratório de Macroalgas Marinhas da UFRN), agradeço pela ajuda na identificação de algas e por me receber sempre com tanto carinho e motivação.

Aos professores Alexandre Pimenta (Museu Nacional/UFRJ), Helena Matthews- Cascon (UFC) e Paula Spotorno (IEAPM) pela ajuda na identificação de moluscos; e ao professor Renato Ventura (Museu Nacional/UFRJ), pela ajuda na identificação de equinodermas.

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela concessão de bolsa de estudo.

Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio), pela concessão de licença para coleta.

Enfim, a todos que de alguma forma contribuíram, participaram, oraram e torceram para que eu conseguisse terminar esta tese.

Gratidão!

RESUMO

Ambientes intertidais de substrato rochoso servem como área de alimentação, crescimento e reprodução de uma diversidade de organismos bentônicos. Esses ecossistemas são encontrados no mundo todo e características ambientais e biológicas influenciam na composição e nos padrões temporais e espaciais de distribuição do bentos. A maioria dos trabalhos tem se concentrado em ambientes de costões rochosos de regiões temperadas e subtropicais. Por outro lado, há uma carência de estudos em outras formações rochosas e de ambientes tropicais, que testem metodologias que sejam adequadas à maior heterogeneidade de substrato e menor inclinação. O presente estudo teve três objetivos principais: 1) identificar os principais tipos de métodos que vêm sendo empregados para o levantamento de organismos bentônicos sésseis e móveis, por meio de uma análise cienciométrica; e, em recifes areníticos tropicais: 2) testar métodos de levantamento bentônico que melhor representem a riqueza destes organismos neste ambiente, testando abordagens aleatórias e estratificadas, com quadrados e com transectos com quadrados aninhados; 3) e, a partir do método de coleta definido com o objetivo anterior, testar quais os fatores ambientais mais influenciam a ocorrência, abundância e riqueza desses organismos, além de testar se há variação sazonal na abundância dos táxons. A mobilidade de organismos foi um dos principais fatores determinantes na escolha do método de levantamento bentônico nos artigos analisados. Quadrados e transectos com quadrados aninhados foram os principais métodos utilizados para delimitar áreas de contagem do número de indivíduos da fauna móvel e estimativa de porcentagem de cobertura da fauna séssil. Nos recifes tropicais escolhidos para os testes metodológicos, uma abordagem de levantamento bentônico aleatória, com uso de transectos com quadrados aninhados de forma sistematizada, incluindo a amostragem embaixo de rochas, quando presentes, contemplou a maior riqueza de espécies da área com menor esforço de coleta. Tipo de cobertura de substrato, tipologia de recife (com blocos de rochas e abrigados do embate de ondas ou em platô rochoso exposto a embate de ondas), índice de complexidade do hábitat e tempo de exposição foram os principais fatores estruturadores da comunidade no hábitat em cima das rochas. Tipo de substrato debaixo das rochas, o índice de complexidade e o tempo de exposição foram os principais fatores estruturadores da comunidade no hábitat embaixo das rochas. Quanto à abundância dos organismos nos diferentes períodos, Pugilina tupiniquim, Holothuria grisea e Cerithium sp. são táxons indicadores da estação chuvosa e Aplysia dactylomela, da estação seca em recifes de tipologia com blocos rochosos e abrigados.

Palavras-chave: bentos, moluscos, equinodermas, recifes sedimentares, métodos de levantamento, cienciometria

ABSTRACT

Rocky intertidal environments are important feeding, growth and reproduction areas to a variety of benthic organisms. These ecosystems can be found worldwide and their benthos’ composition and temporal and spatial patterns are influenced by environmental and biological factors. Most studies on these environments have focused on rocky shores of temperate and subtropical regions. On the other hand, there is a lack of studies in other rocky formations and tropical regions, specially testing proper methodologies that are suitable for greater substrate heterogeneity and lower slope. This study had three main objectives: 1) to identify the main types of method used for quantifying benthonic organisms, using scientometric analysis; and, in tropical sedimentary reefs: 2) to test random and stratified quadrats and transects with quadrats to test the survey method that best represent richness of molluscs and echinoderms in these environments; 3) and, after determining the most suitable survey method, to test which environmental factors influence occurrence, abundance and richness of these organisms, and test whether there is seasonal variation of abundance of taxa. The organisms’ mobility was one of the determinant factors when choosing benthonic survey method in the analyzed papers. Quadrats and transects with quadrats were the main methods used to delimit areas for counting of mobile individuals and estimation of sessile cover. On the selected tropical reefs for the methodological tests, random transects with quadrats showed better richness results with less sampling effort, including sampling under boulders when they were present. Substrate cover, reef typology, habitat complexity and exposure time were the main environmental factors determining the structure of communities over the reefs. Substrate cover, habitat complexity and exposure time were the main factors structuring communities under boulders. Regarding organisms’ abundance between the different seasons, Pugilina tupiniquim, Holothuria grisea and Cerithium sp were indicative taxa of the rainy season and Aplysia dactylomela was indicative taxa of the dry season in sheltered reefs with rocky blocks.

Key words: benthos, molluscs, echinoderms, sandstone reefs, survey methods, scientometrics

LISTA DE FIGURAS

CAPÍTULO I - Patterns of methodological approach to evaluate the structure of rocky intertidal benthic communities: 40 year of surveys

Figure 1 - Temporal trends in the number of published papers on rocky intertidal zoobenthos, between 1979 and May 2018...... 27

Figure 2 - Percentage of published articles on benthic organisms of rocky intertidal ecosystems, from 1979 to 2018, considering a) research approaches and b) target taxa. ... 28

Figure 3 - Relative frequency of articles on benthic organisms of rocky intertidal ecosystems published between 1979 and May 2018 that described important environmental features, per type of research approach……………………………………………………………….. .. 29

Figure 4 - Percentage of published articles surveying rocky intertidal benthic fauna, from 1979 to 2018, regarding type of used method and animals’ mobility...... 30

Figure 5 - Correspondence analysis diagrams showing ordination of: a) methods used for counting zoobenthos and the type of animals’ mobility, b) methods and research approaches, and c) research approaches and period of study…………………………………..……….31

Figure 6 - Percentage of published articles on benthic organisms of rocky intertidal ecosystems, from 1979 to 2018, considering a) used methods for assessing benthic fauna, b) type of environment and c) climate region where the study took place…………………... 33

Figure 7 - Locations where studies on benthic organisms of rocky intertidal ecosystems were conducted between 1979 and May 2018…………………………………………………...34

CAPÍTULO II - Comparação entre métodos de levantamento bentônico em recifes areníticos intertidais tropicais de diferentes tipologias

Figura 1 - Mapa de localização dos recifes estudados, nas praias de Santa Rita e do Meio, em relação à costa do estado do Rio Grande do Norte, Brasil ...... 57

Figura 2 - Fotos dos recifes estudados: Praia de Santa Rita (esquerda), com recife de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigado (TBRA), e Praia do Meio (direita), recife de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE)...... 58

Figura 3 - Aplicação em capo do método de Quadrados Aleatórios (esquerda) e esquema representativo da disposição dos quadrados (direita) ...... 60

Figura 4 - Amostragem de macroinvertebrados bentônicos embaixo de rochas ...... 60

Figura 5 - Aplicação do método de Transectos: a) transecto em cinto utilizado para levantamento da megafauna; b) quadrados alocados dentro do transecto para levantamento de macrofauna maior e macrofauna menor; c) desenho esquemático do método de Transectos...... 61

Figura 6 - Manchas de hábitats identificadas no recife de Tipologia Platô Rochoso Exposto (TPRE): a) Borda; b) Platô; c) Braquidontes; c) Craca ...... 62

Figura 7 - Manchas de hábitats identificadas no recife de Tipologia com Blocos Rochosos Abrigado (TBRA): a) Rocha; b) Rocha com areia; c) Borda; c) Borda com areia...... 63

Figura 8 - Curvas de rarefação (linhas contínuas) e extrapolação (linhas tracejadas) da riqueza para cada método aplicado nos recifes estudados. Áreas pintadas em torno das linhas representam seus respectivos intervalos de confiança (0,95). TPRE = tipologia platô e exposto; TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados. TA = transecto aleatório; TM = transecto em manchas; QA = quadrado aleatório...... 66

CAPÍTULO III - Fatores ambientais determinantes na estruturação da comunidade de invertebrados bentônicos em recifes areníticos intertidais tropicais

Figura 1 - Mapa de localização da área de estudo em relação à costa do Rio Grande do Norte, Brasil ...... 82

Figura 2 - Imagens dos recifes areníticos nas praias amostradas: A) Santa Rita (TBRA), B) Búzios (TBRA), C) Praia do Meio (TPRE) e D) Tabatinga (TPRE) ...... 83

Figura 3 - Perfil topográfico dos recifes amostrados no Rio Grande do Norte. Santa Rita e Búzios = recifes de tipologia de blocos rochosos e abrigados; Praia do Meio e Tabatinga = recifes com tipologia de platô rochoso e exposto. Linha contínua = recife rochoso; linha tracejada = porção da praia de areia ...... 90

Figura 4 - Análise de Componentes Principais com dados ambientais de cima das rochas dos recifes estudados, apresentados nas dimensões 1 e 2 e 1 e 3 (A e B, respectivamente), somando 47,6% da explicação. Círculos menores correspondem aos pontos de coleta de dados, com seus respectivos centroides indicados pelos círculos maiores. TBRA = recifes de tipologia com blocos rochosos e abrigados; TPRE = recifes de tipologia platô rochoso e exposto ...... 92

Figura 5 - Análise de Componentes Principais com dados ambientais debaixo das rochas dos recifes de Tipologia com Blocos de Rochas e Abrigados estudados, apresentados nas dimensões 1 e 2 e 1 e 3 (A e B, respectivamente), somando 37,2% da explicação ...... 94

Figura 6 - Distribuição dos dados de riqueza da megafauna, macrofauna móvel e macrofauna séssil, coletados em seus respectivos amostradores: transecto 10 m x 1m, quadrado de 0,25cm2 e quadrado de 0,04cm2, respectivamente, em cada recife amostrado. Boxplot: base e topo do retângulo = 1° e 3° quartis, respectivamente; linha atravessando o retângulo = mediana; barra acima do retângulo = valor máximo; círculos = valores discrepantes. TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados; TPRE = tipologia platô rochoso e exposto.....97

Figura 7 - Distribuição dos dados de abundância (número de indivíduos) da megafauna e da macrofauna móvel e de porcentagem de cobertura da macrofauna séssil, coletados em seus respectivos amostradores: transecto 10 m x 1m, quadrado de 0,25cm2 e quadrado de 0,04cm2, respectivamente, em cada recife amostrado. Boxplot: base e topo do retângulo = 1° e 3° quartis, respectivamente; linha atravessando o retângulo = mediana; barra acima do retângulo = valor máximo; círculos = valores discrepantes. TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados; TPRE = tipologia platô rochoso e exposto ...... 98

Figura 8 - db-RDA com dados ambientais e dados de presença e ausência da megafauna (A) e macrofauna em cima de rocha (B) nos recifes areníticos estudados no Rio Grande do Norte, com indicação dos centroides dos pontos referentes a dados coletados em recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (I) e naqueles de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (II) ...... 100

Figura 9 - Ordenação por nMDS da fauna em cima de rocha (megafauna, macrofauna séssil e macrofauna móvel, respectivamente), associada a tipologia do recife e períodos seco e chuvoso ...... 102

Figura 10 - Distribuição de dados de (A) riqueza (número de espécies) e (B) abundância (número de indivíduos) da macrofauna embaixo de cada rocha amostrada em recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados. Boxplot: base e topo do retângulo = 1° e 3° quartis, respectivamente; linha atravessando o retângulo = mediana; barra acima do retângulo = valor máximo; círculos = valores discrepantes ...... 104

Figura 11 - db-RDA com dados ambientais e dados de presença e ausência da macrofauna embaixo de rocha nos recifes areníticos estudados no Rio Grande do Norte. I. bicolor = Isognomon bicolor; T. viridula = Tegula viridula; P. imbricata = Pinctada imbricata; L. subrugosa = Lottia subrugosa; L. nassa = Leucozonia nassa; E. lineolata = Echinolittorina lineolata; 1 a 8 = outras espécies sem correlações ...... 105

Figura 12 - Ordenação por nMDS da fauna embaixo de rocha nos recifes de Tipologia com Blocos de Rocha e Abrigados, nos períodos seco e chuvoso ...... 106

LISTA DE TABELAS CAPÍTULO I - Patterns of methodological approach to evaluate the structure of rocky intertidal benthic communities: 40 year of surveys

Table 1 - Tabulated information from analyzed papers ...... 25 Appendix 1 – References of the papers selected by the bibliographical survey…………...43

CAPÍTULO II - Comparação entre métodos de levantamento bentônico em recifes areníticos intertidais tropicais de diferentes tipologias

Tabela 1 - Número total de táxons registrados nos recifes de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE) e de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA), em cada método testado. TA = transecto aleatório; TM = transecto em manchas; QA = quadrados....65

Tabela 2 - Tempo aproximado para aplicação de cada método testado nos recifes de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE) e Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA); estimativa por m2 e tempo gasto no presente estudo (200m2 amostrados). TA = transecto aleatório; TM = transecto em manchas; QA = quadrados aleatórios ...... 67

ANEXO I

Tabela 1 - Relação de táxons com suas respectivas densidades – n° de indivíduos/m2 (D) e ocorrências (O) para cada tamanho de amostrador, em cada método, no recife de Tipologia Platô Rochoso e Exposto. C = comum, F = frequente; R = rara...... 74

Tabela 2 - Relação de táxons com suas respectivas densidades – n° de indivíduos/m2 (D) e ocorrências (O) para cada tamanho de amostrador, em cada método, no recife de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigado. C = comum, F = frequente; R = rara...... 75

CAPÍTULO III - Fatores ambientais determinantes na estruturação da comunidade de invertebrados bentônicos em recifes areníticos intertidais tropicais

Tabela 1 - Táxons de macroalgas das categorias de cobertura de substrato...... 87

Tabela 2 - Características físicas dos recifes amostrados. TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados; TPRE = tipologia platô rochoso e exposto ...... 90

Tabela 3 - Frequência de ocorrência dos táxons de moluscos e equinodermas amostrados nos recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA) e Tipologia Platô Rochoso Exposto (TPRE). R = rara; F = frequente; C = comum ...... 96

Tabela 4 - Frequência de ocorrência dos táxons de moluscos e equinodermas do hábitat embaixo de rochas dos recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA). R = rara; F = frequente; C = comum ...... 103

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO GERAL ...... 18

METODOLOGIA GERAL ...... 19

REFERÊNCIAS GERAIS ...... 20

CAPÍTULO 1 - PATTERNS OF METHODOLOGICAL APPROACH TO EVALUATE THE STRUCTURE OF ROCKY INTERTIDAL BENTHIC COMMUNITIES: 40 YEAR OF SURVEYS ...... 22

1 INTRODUCTION ...... 22

2 MATERIALS AND METHODS ...... 24

3 RESULTS ...... 27

4 DISCUSSION ...... 34

5 REFERENCES ...... 37

APPENDIX 1 - REFERENCES OF THE PAPERS SELECTED BY THE BIBLIOGRAPHICAL SURVEY...... 43

CAPÍTULO 2 - COMPARAÇÃO ENTRE MÉTODOS DE LEVANTAMENTO BENTÔNICO EM RECIFES ARENÍTICOS INTERTIDAIS TROPICAIS DE DIFERENTES TIPOLOGIAS ...... 55

1 INTRODUÇÃO ...... 55

2 MATERIAIS E MÉTODOS ...... 57

3 RESULTADOS ...... 64

4 DISCUSSÃO ...... 67

5 REFERÊNCIAS ...... 69

ANEXO 1 ...... 74

CAPÍTULO 3 - FATORES AMBIENTAIS DETERMINANTES NA ESTRUTURAÇÃO DA COMUNIDADE DE INVERTEBRADOS BENTÔNICOS EM RECIFES ARENÍTICOS INTERTIDAIS TROPICAIS ...... 78

1 INTRODUÇÃO ...... 78

2 MATERIAIS E MÉTODOS ...... 81

3 RESULTADOS ...... 89

4 DISCUSSÃO ...... 106

5 REFERÊNCIAS ...... 110

CONCLUSÃO GERAL ...... 115

MATERIAL SUPLEMENTAR: MOLUSCOS E EQUINODERMAS DE RECIFES ARENÍTICOS INTERTIDAIS DO RIO GRANDE DO NORTE...... 116

INTRODUÇÃO GERAL

Ecossistemas rochosos intertidais estão distribuídos em todo o mundo sob uma diversidade de formas, podendo se apresentar, por exemplo, como costões rochosos de grandes inclinações, recifes planos, aglomerados de rochas, ou uma mistura de várias formações. Sua complexidade biológica e estrutural faz com que esses ecossistemas sirvam de hábitat para diversos seres vivos que estão adaptados aos ciclos diários de emersão e submersão, como consequência da variação do nível da maré. Dentre as espécies adaptadas a esta condição, então os organismos bentônicos, muito comuns nos intertidais rochosos e representados por vários táxons, tanto do fitobentos quanto do zoobentos (Little et al., 2010; Satyam & Thiruchitrambalam, 2018). Dentre os representantes do zoobentos moluscos e equinodermas são exemplos de grupos de ocorrência frequente em áreas intertidais rochosas e que desempenham importantes papeis ecológicos, podendo atuar, por exemplo, como bioindicadores (moluscos, Gladstone, 2002), bioerodidores (equinodermos, Griffin et al., 2003) e reguladores populacionais de outras espécies (equinodermos, Wright et al., 2005). A complexidade e a diversidade dos ambientes e dos organismos intertidais leva a uma grande variedade de métodos aplicados para levantamento bentônico, dependendo principalmente do tipo de substrato e de características dos organismos, como tamanho e mobilidade (Murray et al., 2006; Underwood & Jackson, 2009). A composição, estrutura e distribuição espacial e temporal da comunidade bentônica nos ambientes rochosos intertidais são influenciadas por um conjunto de fatores bióticos, físicos e ambientais, como interações ecológicas negativas e positivas (Bertness & Leonard, 1997; Cowan et al, 2016), tempo de emersão, grau de exposição às ondas, complexidade do hábitat, grau de estabilidade do substrato e cobertura do substrato (Connell, 1961; Lewis, 1964; Coutinho, 1995; Tomanek & Helmuth, 2002; Chapman & Bulleri, 2003; Araújo et al, 2005; Skinner & Coutinho, 2005; Wallenstain & Neto, 2006) e variações de grandes amplitudes nas condições climáticas (Underwood & Denley, 1984). No Brasil, a costa é formada principalmente por dois tipos de formações rochosa intertidais (Short & Klein, 2016; Ghilardi et al, 2008): um deles são os costões rochosos, que correspondem aos afloramentos rochosos de áreas de transição terra-mar e se estendem até poucos metros abaixo do nível do mar. Esse tipo de formação está presente principalmente na região sudeste do país e em ilhas oceânicas. O segundo tipo, muitas 19 vezes denominado de recifes areníticos ou beach rocks, são formações areníticas que podem se apresentar geralmente como formações planas e contínuas e/ou em estruturas de blocos rochosos agregados, comuns na região nordeste. Diante do exposto, os principais objetivos deste trabalho foram: 1) por meio de uma análise cienciométrica, identificar os principais tipos de métodos que vêm sendo empregados para o levantamento de organismos bentônicos; e, em recifes areníticos tropicais: 2) testar métodos de levantamento bentônico que melhor representem a riqueza de moluscos e equinodermas neste ambiente, testando abordagens aleatórias e estratificadas, com quadrados e com transectos com quadrados aninhados; 3) e, a partir do método de coleta definido com o objetivo anterior, testar quais os fatores ambientais mais influenciam a ocorrência, abundância e riqueza desses organismos, além de testar a influência da sazonalidade na ocorrência das espécies.

Metodologia geral As atividades de campo deste trabalho foram realizadas em recifes sedimentares areníticos tropicais de quatro praias no estado do Rio Grande do Norte/Brasil (capítulo 3, figura 1): Santa Rita (Extremoz), Praia do Meio (Natal) e Búzios e Tabatinga (Nísia Floresta). Foram escolhidos recifes de duas tipologias diferentes para contemplar a diversidade dos recifes e se investigar se a comunidade bentônica responde da mesma forma às características ambientais de cada uma delas: 1) Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA), com presença de blocos de rochas, que podem estar soltas sobre o sedimento ou sobre outras rochas ou podem estar cimentadas/aglomeradas, e abrigados da exposição às ondas; e 2) Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE), apresentando-se em forma de platô elevado, com declividade suave em direção ao mar, sujeito ao embate de ondas. O limite da área amostrada em cada recife foi georreferenciado e os pontos foram plotados em mapa no programa GPS Trackmaker, onde foi criado o contorno de cada recife estudado. Para a aleatorização das áreas amostradas, foi criada uma nuvem de pontos (coordenadas geográficas) sobre cada recife e, posteriormente, foram sorteados os pontos que seriam amostrados. Caso os pontos ficassem sobrepostos, um deles era eliminado e outro ponto era sorteado.

Nesta tese de doutorado, optamos por adotar a estrutura de agregação de artigos científicos. São apresentados três capítulos em formato de artigos completos e uma introdução e uma conclusão integradoras.

REFERÊNCIAS GERAIS

Araújo, R., Bárbara, I., Sousa-Pinto, I. & Quintino, V. (2005). Spatial variability of intertidal rocky shore assemblages in the northwest coast of Portugal. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 64, 658–670.

Bertness, M. D., & Leonard, G. H. (1997). The role of positive interactions in communities: lessons from intertidal habitats. Ecology, 78(7), 1976–1989.

Chapman, M. G., & Bulleri, F. (2003). Intertidal seawalls – new features of landscape in intertidal environments. Landscape and Urban Planning, 62(3), 159-172.

Connell, J. H. (1961). The influence of interspecific competition and other factors on the distribution of the barnacle Chthamalus stellatus. Ecology, 42(4), 710-723.

Coutinho, R. (1995). Avaliação crítica das causas da zonação em organismos bentônicos em costões rochosos. Oecologia Brasiliensis, 1, 259-271.

Cowan, Z.-L., Dworjanyn, S. A., Caballes, C. F., & Pratchett, M. (2016). Benthic Predators Influence Microhabitat Preferences and Settlement Success of Crown-of- Thorns Starfish (Acanthaster cf. solaris). Diversity, 8 (4), 27

Gladstone, W. (2002). The potential value of indicator groups in the selection of marine reserves. Biological Conservation, 104(2), 211-220.

Ghilardi, N. P., Filho, G. H. P., Berchez, F. (2008). Current knowledge status of the ecology of hard bottoms benthic communities in Brazil and the need for new approaches. Oecologia Brasiliensis, 12 (2), 197-205.

Griffin, S. P., Garcia, R. P., & Weil, E. (2003). Bioerosion in coral reef communities in southwest Puerto Rico by the sea urchin Echinometra viridis. Marine Biology, 143(1), 79-84.

Little, C., Williams, G. A., & Trowbridge, C. D. (2010). The biology of rocky shores (2nd ed.). Oxford: Oxford University Press.

Murray, S. N., Ambrose, R. F. & Dethier, M. N. (2006). Monitoring rocky shores. Berkeley: University of California Press.

Satyam, K., & Thiruchitrambalam, G. (2018). Habitat Ecology and Diversity of Rocky Shore Fauna. In Chandrakasan Sivaperuman (Ed.), Biodiversity and Climate Change Adaptation in Tropical Islands (pp. 187–215). Amsterdam: Elsevier. 21

Skinner, L. F., & Coutinho R. (2005). Effect of microhabitat distribution and substrate roughness on barnacle Tetraclita stalactifera (Lamarck, 1818) settlement. Brazilian Archives of Biology and Technology, 48(1), 109-113.

Short, A. D., & Klein, A. H. D. F. (Eds.). (2016). Brazilian beach systems (Vol. 17). Springer.

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CAPÍTULO 1

Patterns of methodological approach to evaluate the structure of rocky intertidal benthic communities: 40 year of surveys

ABSTRACT Marine hard-bottom substrates are heterogeneous environments found as rocky shores, rocky reefs, loose rock formations or even as a mix of many rock types. The biological and structural complexity of these environments leads to a great variety of methods usage for quantifying benthic animals, which must be adapted to their size classes and mobility. This study aims to: i) evaluate the main methodological approaches used to assess the zoobenthic structure at rocky intertidal ecosystems and ii) identify temporal-spatial relationship among the methodologies and the hard-bottom types. We used online databases for bibliographical surveys considering only ecological studies involving zoobenthic organisms in natural rocky intertidal environments. A total of 201 scientific papers were selected for analyzes. The most common methods for mobile benthos counting were quadrats and quadrats associated with transects; and for sessile animals were visual estimation of percentage cover in the field and photoquadrats for further count. There are still some gaps in the publications, such as the lack of standardization of the used terms, the lack of environments’ description and the lack of studies at tropical areas and rocky reef and boulder environments. We suggest that the widely applied methodologies be tested in the less contemplated environments until now, such as reefs and boulders in tropical areas.

Key-words: benthos, rocky intertidal, survey methods, scientometrics.

1. Introduction

Rocky intertidal ecosystems are distributed worldwide, occurring from tropical (Sibaja-Cordero, 2008; Londoño-Cruz et al., 2014) to polar zones (Smith & Simpson, 2002; Valdivia et al., 2014), representing 75% of the world’s coast (Davis Jr & FitzGerald, 2009). Marine hard-bottom substrates are heterogeneous environments 23

(Danovaro & Fraschetti, 2002) and can be categorized as, for example, rocky shores with accentuated slope, rocky reefs presenting flat platforms or rough surfaces, loose rock formations made of boulders or even as a mix of many rock types. Likewise, these substrates may hold different micro-habitats such as tidepools, crevices and boulders’ undersurfaces (Little et al., 2010; Satyam & Thiruchitrambalam, 2018). The highest biological and structural variety in these habitats are usually related to tropical shorelines (Satyam & Thiruchitrambalam, 2018), in function of greater diversity of biogenic cover such as corals and sponges, algae beds, bryozoans and ascidians (Bianchi et al., 2004). These organisms modify hard-bottoms, increasing environmental complexity and heterogeneity, thus providing habitats to the associated fauna (Parker et al., 2001; Monteiro et al. 2002; Cole, 2010). Benthic communities in rocky intertidal ecosystems are structured by an interaction of biotic and abiotic factors (Stephenson & Stephenson, 1949; Lewis, 1964; Little et al., 2010), some of which includes predation (Paine, 1966; Cowan et al., 2016), competition (Stanley & Newman, 1980; Paine, 1984), positive interactions such as mutualism and facilitation (Bertness & Leonard, 1997; Molina-Montenegro et al, 2005), tide range (emersion and submersion periods) (Chappuis et al., 2014), wave action (Gutiérrez et al 2015; Mrowicki & O´Connor, 2015;), type of rock (petrography) (Schoch & Dethier, 1996) and substrate slope (Benedetti-Cecchi et al., 2000). The complexity of these environments leads to a great variety of methods usage. It is important to standardize them, depending mainly on sampled substrate and organism characteristics (Underwood & Jackson, 2009). For instance, methods for quantifying benthic animals must be adapted to their size classes and mobility (Murray et al., 2006; Little et al., 2010). The first studies on benthic ecology were carried out on rocky shores and focused on explaining zonation patterns. Kjellman (1877, 1878) explained zonation based on tidal levels in Russia, Stephenson and Stephenson (1949), proposed a universal system of patterns defined by organisms’ distribution along shores, and Lewis (1961, 1964) included wave exposure as an important factor determining zonation. Later, Connell (1961) and Paine (1966) conducted important studies on species interactions as drivers of diversity and population and community structure at rocky shores. Since then, different methods and approaches have been applied to evaluate diversity, distribution and other characteristics of benthic fauna, such as active search, line and belt transects, quadrats, scraping, etc. 24

In function of the wide variation of the hard-bottoms’ features throughout the world, and to understand how methods and approaches evolved across time and space, this study aimed to: i) evaluate the main methodological approaches used to assess the zoobenthic structure at rocky intertidal ecosystems and ii) identify temporal-spatial relationship among the methodologies and the hard-bottom types.

2. Materials and methods 2.1.Bibliographical survey This survey considered only ecological studies involving zoobenthic organisms in natural rocky intertidal environments. Two online databases were used to search for published articles: the database of the Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel (CAPES) (http://www.periodicos.capes.gov.br/), a virtual library that makes international papers available to education and research institutions in our country (Brazil), and the database of the Web of Science (accessed through the CAPES portal), a widely used international reference platform. No temporal criteria were used in the search. The following terms were inserted at the search field “topic” in both websites: “reef”, “rocky shore”, “hard bottom” and “beach rock”. Each of these was combined with the set of words and codes “benth* OR macroinvertebrate OR macrofauna OR sampl* method* OR assessment”. In total, four arrangement of words were made in each database. We selected the papers based on their title and abstracts. Some of the analyzed papers did not focus exclusively on natural rocky ecosystems, intertidal areas or zoobenthos, but we considered them in our research and only noted information regarding these criteria. We compiled the selected papers in a spreadsheet gathering the information based on bibliographical data, climate domains, research approaches, environmental information, target taxa, organisms’ mobility, field methods and type of studied environment (Table 1). When one of the analyzed categories of information presented more than one answer in the same article, one additional line for that article was inserted in the spreadsheet in order to record all information contemplated in each article. When the required information was not available in the paper, or when it did not relate to the aim of our study, we completed the spreadsheet cell with “NA” (not applicable). We conducted the bibliographical survey and data compilation between April and July 2018. 25

Review articles were not included in the analyzes regarding type of used methods, once these articles are a compilation of many others that used different methods. For the same reason, they were not included in the descriptive analyzes which identified the most described environmental variables per research approach.

Table 1. Tabulated information from analyzed papers.

Tabulated information Description Authors; year of publication; paper name; journal; local of Bibliographical data study Based on the Köppen-Trewartha climate classification Climate domains (Trewartha & Horn, 1980): tropical, dry, subtropical, temperate, boreal and polar. a. Biodiversity - studies on more than one species, or on a group of organisms, emphasizing ecological indexes (e.g., richness, biodiversity and evenness); b. Observational - descriptive studies emphasizing ecological aspects; c. Experimental – studies used to answer questions or test scientific hypotheses, involving some type of sample or Research approaches experimental design in the field; d. Methodological - studies with an emphasis on the establishment of or comparison between field sampling methodologies; e. Review - studies reviewing the existing literature on intertidal rocky bottoms zoobenthos, either on a taxon or local. Adapted from Coutinho et al, 2016. Tidal range, waves action, rock slope and rock type: Environmental information whether the paper described this information or not. The highest taxonomic levels were used as categories (such as class or phylum). Studies done with the benthic community were defined as “macrobenthic community” when including algae or “macrozoobenthic community”, Target taxa when invertebrates only. When the paper focused on biological interactions between different taxa, the category used was “interaction” and the taxa were specified in another spreadsheet column.

“sessile”, “mobile” or “sessile and mobile”, when Mobility including both types of invertebrates. 26

When zoobenthic qualitative-quantitative assessments were performed; active search (e.g. Rivadeneira et al., 2002), aerial photography (e.g. Murfitt et al., 2017), belt transects (e.g. Fa & Fa, 2002), belt transects with quadrats (e.g. Flores-Rodríguez et al., 2007), collection (e.g. Le Hir & Hilly, 2005 and Quirós-Rodríguez et al., 2015), hoop (Eschweller et al., 2009), percentage cover estimation (e.g. Bertocci et al., 2010), photoquadrats (e.g. Chan et al., 2008), quadrats (e.g. Herbert et al., 2009 and Ramírez et Methods al., 2009), rock sampling (e.g. Liversage et al., 2014 and Ríos & Mutschke, 1999), scraping (e.g. Izquierdo & Guerra-García, 2011) and transects with quadrats (e.g. Miloslavich et al., 2013). The method “aerial photography” occurred twice, but since the photos were further analyzed using digital frames, it was gathered together with photoquadrats category. The methods “hoop” and “belt transects with quadrats” occurred only once and twice, respectively, so they were considered outliers and excluded from the analyzes. a. rocky shore – when the authors used this term; b. rocky reef - when the authors used this term or a related name such as “rocky platform”, “flattened platform”, and “bedrock”; c. boulders - when the authors used this term or a similar name such as “boulder field” and “boulder Type of environment reef”; d. hard bottom - when the authors used this term, when the study area was made of more than one type of rocky environment (e.g., reef, boulders and pebbles), and when the name was too general (e.g., “rocky coast”, “rocky substrates”, “rocky surface” and “rocky intertidal habitats”);

2.2. Data analysis In order to evaluate temporal trends on publications, we plotted the number of references by year of publications in a scatterplot. We calculated descriptive statistics of the investigated variables after data from the previously constructed spreadsheet. Chi- square tests were performed to identify relationships among some analyzed variables: methods and benthos mobility, methods and research approach, year of publication and research approach, period and type of method, method and type of rock environment, method and climate zones and method and country of study. Three correspondence analysis were conducted based, respectively, on: i) mobility and methods, ii) methods and research approaches, and iii) year of publication and research approaches. The information regarding year of publication was divided into periods in order to balance data and transformed into a categorical variable with four levels depending on the time of publication: I (from 1979 to 2005), II (from 2006 to 2010), III (from 2011 to 2014) and 27

IV (from 2015 to 2018). All analyzes were performed in R (R Core Development Team, 2017) and in Excel®. A map with the relative frequency of published papers per studied country were constructed in Excel®.

3. Results

A total of 198 scientific papers were selected for analyzes based on our exclusion criteria (appendix 1). An increasing trend of number of published papers per year was found (Fig. 1), with production reaching its highest peak in 2014 (18 published papers). A study on echinoderms in Africa, published in the journal Marine Biology in 1979, was the oldest paper found in the databases (Sloan, 1979). The main approaches of studies about rocky benthic community were categorized as field experimental studies, followed by observational ones, studies on biodiversity, literature reviews and methodological studies (Fig. 2a).

Figure 1. Temporal trends in the number of published papers on rocky intertidal zoobenthos, between 1979 and May 2018.

A B

Figure 2: Percentage of published articles on benthic organisms of rocky intertidal ecosystems, from 1979 to 2018, considering a) research approaches and b) target taxa.

Regarding the studied taxa (Fig. 2b), Mollusca and Crustacea were the most studied ones, although there were also studies that contemplated ecological aspects of the entire benthic community as well as the zoobenthic community only, and biological interactions between two or more taxa. In relation to the environmental information of the studied areas, not all articles described the abiotic variables within the studied area (Fig. 3). Observational, experimental and biodiversity approaches have focused mainly on describing wave and tidal range conditions from the sampled area, while methodological approaches also described slope. The rock type of the studied area was described in less than 32% of the papers in each category of approaches. A total of 12 types of methodologies were registered, but only nine were included in the analyzes (Table 1). Some methods showed great correlation with benthos mobility (X2, p<0.01): the most common methods for mobile benthos counting were quadrats and quadrats associated with transects (Fig. 4a). The most used methods in studies on sessile animals were percentage cover estimation in the field and photoquadrats for further count (Fig. 4b). Studies that used the same sampler to sessile and mobile animals (Fig. 4c) preferred quadrats, quadrats associated with transects and collection (inside a quadrat or by active search) of the animals. These relationships between the methodology and zoobenthic mobility are emphasized by the correspondence analysis at Figure 5a. 29

Figure 3: Relative frequency of articles on benthic organisms of rocky intertidal ecosystems published between 1979 and May 2018 that described important environmental features, per type of research approach.

Correspondence analysis between methods and research approach (X2, p<0,001) showed that methodological studies were associated with the usage of photoquadrats and with visual estimation of percentage cover for counting organisms (Fig. 5b). Observational studies used mainly belt transects, quadrats associated with transects and active search. Studies on biodiversity were associated with organisms’ collection and rock sampling, while experimental studies were mainly associated with the usage of quadrats and scraping.

A B

Figure 4: Percentage of published articles surveying rocky intertidal benthic fauna, from 1979 to 2018, regarding type of used method and animals’ mobility.

Figure 5: Correspondence analysis diagrams showing ordination of: a) methods used for counting zoobenthos and the type of animals’ mobility, b) methods and research approaches, and c) research approaches and period of study.

The relationship between the year of publication and the research approach (X2, p<0,05) was emphasized by the correspondence analyses (Fig. 5c). During the period I (from 1979 to 2005), there was a higher concentration of review studies and studies about biodiversity in comparison to the other periods. The periods II (from 2006 to 2010) and III (from 2011 to 2014) were related to studies on biodiversity, methodology and experiments, while the period IV (from 2015 to 2018) is mainly related to methodological and observational studies. Although experimental and observational studies were frequent in periods II and III and periods I and IV, respectively, these approaches were the only ones found during the entire time span (from 1979 to 2018). The experimental ones were the most frequent per year. Methodological studies were frequent only since 2006 and were the less studied type during the whole research period. There was no relationship between period and type of method (X2, p>0.05). For the entire period, including articles that were published from 1979 to 2018, the most used methods were quadrats (alone or associated with transects) and visual estimation of percentage cover in the field (Fig. 6a).

B C

Figure 6: Percentage of published articles on benthic organisms of rocky intertidal ecosystems, from 1979 to 2018, considering a) used methods for assessing benthic fauna, b) type of environment and c) climate region where the study took place.

Regarding the spatial relationships, the applied methods for quantifying macrozoobenthic organisms showed dependence with type of rock environment (X2, p = 0.04) and with the climate zones (X2, p=0.02), but no dependence with the country of study (X2, p = 0.33). Intertidal studies have mostly focused on hard bottom environments and rocky shores, while few studies were conducted on rocky reefs and boulders fields (Fig. 6b). Concerning climate (Fig. 6c), studies have been more frequent in subtropical and temperate areas, followed by tropical, dry, boreal and polar ones. The countries with the highest publication percentage according to our search criteria were Chile (26 papers), Brazil (22 papers), Australia (19 papers) and United States of America (18 papers) (Fig. 7). 34

Figure 7. Locations where studies on benthic organisms of rocky intertidal ecosystems were conducted between 1979 and May 2018.

4. Discussion

This study highlighted that research on benthic organisms of rocky intertidal areas are mostly concentrated on hard bottom and rocky shores environments at temperate and subtropical climates. The most common methods for quantifying the benthic fauna were quadrats (alone or associated with transects) and visual estimation of percentage cover in the field, regardless of studied period. The method choice is mainly related to features of the studied organism, such as mobility. Mobile organisms are preferably counted inside quadrats, while sessile organisms are measured by percentage cover. Some studies questioned the usage of traditional methodologies, such as transects. For instance, the Physiognomic Assessment of Hard Bottom Benthic Communities (Berchez et al., 2005; Ghilardi et al., 2008) has suggested a more efficient approach for rocky shores, based on landscape ecology theories. Nevertheless, this approach has been tested only on rocky shores, thus it should be tested other environments such as sandstone and biogenic reefs in order to confirm its efficiency. 35

The increasing trend in publications from 1979 to April 2018 and the growth of experimental and observational studies reflect a rising interest in understanding processes and patterns of benthic ecology. It is also a consequence of the increase in the number of international partnerships (Moreno & Rocha, 2012). For instance, the long-term Census of Marine Life Program increased marine research effort worldwide during its execution between 2000 and 2010 (Longo & Amado-Filho, 2014). Regardless of used method, most studies have been carried out at temperate and subtropical areas. Studies at tropical areas were less frequent and, generally, used the same methods of temperate and subtropical regions, although without prior testing. Tropical areas are supposed to present greater habitat and species diversities (Satyam & Thiruchitrambalam, 2018) and exhibit different climatic characteristics, which are known to be determinant factors of ecological patterns (Menge & Lubchenco, 1981). Thus, it is expected to study these areas with effectively tested methodologies. Likewise, regardless of used method, we found a great number of studies on hard bottoms and on rocky shores (environments where the firsts studies of rocky bottom literature were conducted) comparing to other categories of environments. We highlight a lack of standardization of the terms used to characterize each category. The category hard bottom was the most frequently studied, probably because it was considered as a broad category for rocky environments in this study. Among the other categories, rocky shores stood out from the rocky reefs and boulders. Although we considered rocky shores only when this term was used by authors’, this terminology has been applied as a common term to define shores which present hard rocky material in general. This includes different types of rocky substrates (Satyam & Thiruchitrambalam, 2018), such as steep rocks, rocky platforms and boulders. It is also important to highlight that we restrict our search only to rocky reefs environments and did not include coral reefs. Despite presenting different features regarding formation and species composition, coral and rocky reefs are often considered as coral reef in some studies. This may have underestimated our results for “rocky reef” environments. Rocky reefs were also found to be less studied. This might be because greater research efforts are indeed still necessary in this kind of environment. Although boulder fields occur throughout the world (Denn et al., 2018), we emphasize a gap of studies in these environments compared to studies in the other rock environments. This was already reported in 2004 (Grayson & Chapman, 2004). Boulders are important to be studied once they house an unique community, structured especially over small spatial scales, 36 presenting different organisms’ composition (Chapman, 2005) and abundance (Waller, 2013) when compared to communities on the upside of rocks. The heterogeneity of hard bottoms and the lack of a specification of the used terms emphasize the need to describe the environmental features of the studied area in the papers. Only about 55% of the papers have described the wave conditions of the study area, and less than 45% have described tidal range, the substratum slope and rock type. These are important factors that influence the benthic communities’ composition and distribution in the environment, making previsions and patterns identification possible. Once factors are not described, it is not possible to know whether determined studies might be compared in ecological terms. Regarding the most studied taxon, the Mollusca phylum is considered a good ecological and biological indicator. It has been used, for instance, as an environmental indicator for pollution (Velez et al., 2016), stress (Levin et al., 2002) and climate change (Saupe et al., 2014) and as an indicator taxon for biodiversity and conservation (Gladstone, 2002). Most benthic studies have focused on mollusks, once these animals have noticeable ecological importance, are very common and abundant on rocky intertidal ecosystems, have low mobility and are easier to identify when compared to other taxa (Smith, 2005). The difference between the number of publications among the countries can be due to differences in the hard-bottom distribution along the world coast. Disproportional amounts financing research in each country might also be a reason for this. Furthermore, studies generally are concentrated where there are traditional researchers’ groups. For instance, in Brazil, where there is a great variety of hard bottoms (such as rocky shores, coral reefs, sandstone reefs and boulders), institutions and specialists on rocky shore environments are concentrated at the southeast coast, a subtropical area dominated by rocky shores. On the other hand, there are proportionately fewer studies at the northeast cost, which is a tropical area dominated by sandstone reef (Ghilardi et al., 2008; Coutinho et al., 2016). This highlights the need for studies in other environments. In order to standardize terms for rocky environments we propose the following nomenclatures to each condition: “rocky coast” – a coastal zone that is mainly composed of rock, regardless its composition and geological settings (Davis Jr & Fitzgerald, 2004); “hard bottom” - a generic name for rocky coastal environments (Bianchi et al, 2004), also including a variety of types occurring together; “rocky shore” - a name to coastal intertidal rock outcrops that occurs at the transition area between land and sea, which can extend 37 many meters above and below the sea level (Satyam & Thiruchitrambalam, 2018; Moreno & Rocha, 2012); “rocky reef” – inshore rocky outcrops that generally occur in shallow water (intertidal or infralittoral zones) and may vary in size and shape (Davis Jr & Fitzgerald, 2004; Langmead et al., 2008); “boulders” – a loose rock mass with more than 256 mm of diameter (Wentworth, 1922); an accumulation of boulders in an area consists of a “boulder field”, that may also include some cobble, which are smaller than 256 mm. We also suggest that the widely applied methodologies to be tested in the less contemplated environments until now, such as reefs and boulders in tropical areas.

Acknowledgements - This study was financed in part by the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Finance Code 001. We thank professors from the Post Graduate Program in Ecology - Federal University of Rio Grande do Norte (UFRN) for helping with useful discussions. We also thank Matheus Lisboa Nobre da Silva for providing support in mapping.

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Appendix 1 – References of the papers selected by the bibliographical survey

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CAPÍTULO 2

Comparação entre métodos de levantamento bentônico em recifes areníticos intertidais tropicais de diferentes tipologias

RESUMO As técnicas de levantamento bentônico utilizadas em costões rochosos tradicionalmente levam em consideração a ocorrência da zonação biológica vertical, com uso de transecções verticais ao longo do gradiente de maré, com ou sem quadrados associados. Diversos tipos de abordagens podem ser utilizados, como aleatória ou estratificada. Há uma carência de estudos em substratos rochosos intertidais de baixa inclinação, sujeitos a pequena amplitude de marés, com maior diversidade de espécies e de habitats, como os encontrados nas áreas tropicais. Visando definir os melhores métodos e desenho amostral para levantamento de macroinvertebrados bentônicos em dois recifes rochosos tropicais de baixa inclinação e de diferentes tipologias, utilizamos moluscos e equinodermos como modelos. Foi amostrado um recife com blocos de rochas e abrigado de ondas e um recife em platô exposto ao embate de ondas. Foram testados métodos já utilizados na literatura que incluem abordagens aleatórias com quadrados e transectos e outra estratificada com transectos em manchas. Nas duas tipologias de recifes areníticos tropicais estudados, o método que melhor contemplou a riqueza de moluscos e equinodermas com menor esforço de coleta foi o emprego de transecções aleatórias associadas a quadrados aninhados.

Palavras-chave: moluscos, equinodermas, recifes sedimentares, entre-marés.

1. Introdução

As técnicas de levantamento bentônico utilizadas em costões rochosos tradicionalmente levam em consideração a ocorrência da zonação biológica horizontal (Stephenson and Stephenson, 1949). Desta forma, é comum o emprego do método de amostragem em transectos verticais ao longo do gradiente de altura da maré. Muitas vezes o transecto é empregado com quadrados associados (Heaven and Scrosati, 2008; Cruz- Motta et al., 2010; Zamprogno et al., 2012), cuja área varia de acordo com o tamanho e hábito dos organismos amostrados (Broitman et al., 2001). O levantamento de organismos dentro do quadrado pode ser feito por contagem de número de indivíduos (principalmente para animais móveis) ou por estimativa de cobertura (principalmente para organismos sésseis), que pode ser feita em campo ou posteriormente, por análises de fotos (Barboza et al., em preparação). Apesar de muito frequente, o uso de transectos foi questionado por Berchez et al. (2005) e Ghilardi et al. (2008). Esses autores baseiam-se em teorias de ecologia da paisagem e sugerem o método do Levantamento Fisionômico, com amostragem de povoamentos dentro de unidades fisionômicas, por meio de fotografia, sendo um método mais rápido que os tradicionais. No entanto, esse método só foi testado até o momento em costões rochosos. Outros métodos também empregados são a raspagem e levantamento de rochas, quando presentes (Barboza et al., em preparação). 56

Além da diversidade de métodos empregados, vários tipos de desenho amostral podem ser utilizados, dependendo do estudo que será realizado. Desenhos amostrais com coleta de dados em pontos aleatórios no ambiente são importantes para garantir uma boa representatividade da amostra e análises estatísticas confiáveis (Gotelli and Ellison, 2013). No entanto, a relevante variabilidade espacial na distribuição de organismos em ecossistemas rochosos intertidais gera desafios na medição de padrões de abundância nesses hábitats (Hartnoll and Hawkins, 1980; Underwood, 1992). Em algumas situações, como distribuição agregada de organismos, em manchas, um desenho amostral aleatorizado dentro de estratificações pode ser mais adequado para reduzir a influência da variabilidade espacial. A escolha de métodos e desenho amostral mais eficientes para determinado ambiente deve gerar dados que represente a comunidade estudada com o mínimo de esforço de coleta (Ballesteros, 1986; Krebbs, 1999). Como fatores mensuradores de esforço, estão o tempo gasto em campo, custo financeiro da coleta e mortalidade dos organismos estudados, por exemplo. Índices de biodiversidade, como riqueza, diversidade de Shannon e dominância de Simpson, vêm sendo utilizados como estimadores para comparação de estrutura de comunidades (Chao et al., 2014), sendo utilizados de acordo com a abordagem de estudo. A maioria dos trabalhos tem se concentrado em costões rochosos de ambientes temperados e subtropicais (Barboza et al., em preparação). Nesses ecossistemas, geralmente se observa uma zonação vertical bem definida, sendo comum a presença de manchas horizontais caracterizadas pela presença de uma espécie dominante (Stephenson and Stephenson, 1949). Por outro lado, há uma carência de estudos em substratos rochosos intertidais de baixa inclinação, sujeitos a pequena amplitude de marés, com maior diversidade de espécies e de habitats, como os encontrados nas áreas tropicais (Barboza et al., em preparação), região onde geralmente se encontra uma maior heterogeneidade de substratos rochosos e biológicos (Satyam and Thiruchitrambalam, 2018). Visando definir os melhores método e desenho amostral para levantamento de macroinvertebrados bentônicos na área intertidal em dois recifes rochosos tropicais de baixa inclinação e de diferentes tipologias, testamos métodos já utilizados na literatura (Barboza et al., em preparação). Neste ensaio, contemplamos abordagens aleatórias com quadrados e com quadrados associados a transectos, e outra abordagem estratificada, com quadrados associados a transectos em manchas. Nossa hipótese é que, independente da tipologia do recife, um levantamento feito com quadrados associados a transectos em uma abordagem dentro de manchas será a que melhor representará a riqueza da comunidade estudada, uma vez que o uso do transecto resultaria em menor tempo em campo, e uma abordagem dentro de manchas contemplaria as diferentes espécies associadas a cada uma delas. Para testar nossa hipótese, utilizamos moluscos e equinodermas como táxons alvo desse estudo porque são organismos frequentes em áreas intertidais rochosas e que desempenham importantes papeis ecológicos, podendo atuar, por exemplo, como bioindicadores (Gladstone, 2002), bioerodidores (Griffin et al., 2003) e reguladores populacionais de outras espécies (Wright et al., 2005). Além disso, são mais fáceis de amostrar e identificar taxonomicamente em campo em relação a outros grupos, como crustáceos e poliquetas. 57

2. Materiais e métodos

2.1. Área de estudo

A área de estudo está localizada no litoral oriental do Estado do Rio Grande do Norte (RN) / Brasil (5º 5´ S - 35º 40´ O a 6º30´S - 34º 58´ O) (Figura 1), inserida dentro da Região Metropolitana de Natal, incluindo as praias de Santa Rita (município de Extremoz) e Praia do Meio (município de Natal). Esta região está situada sobre terrenos sedimentares do grupo Barreiras, com predomínio de arenitos, apresentando cordões recifais de arenito (beachrocks) como um dos elementos da faixa litorânea (Short and Klein, 2016; RIO GRANDE DO NORTE, 2013; Vieira and Ros, 2006; Vieira et al., 2007). O clima da área é o tropical úmido, com período chuvoso de fevereiro a setembro, precipitação pluviométrica anual em torno de 1.500mm, temperatura média anual de 27ºC e umidade relativa média anual de 76% (RIO GRANDE DO NORTE, 2013). Os dados médios de temperatura e salinidade do mar são de 28,31ºC e 35,87 ups no período seco e 28,87ºC e 34,16 ups no período chuvoso, respectivamente (Hazin et al., 2008).

Figura 1. Mapa de localização dos recifes estudados, nas praias de Santa Rita e do Meio, em relação à costa do estado do Rio Grande do Norte, Brasil.

Os recifes areníticos do litoral oriental do RN estão sujeitos a um regime de marés semidiurno, com variação da maré de 0,1m a 2,7m. Apresentam-se de forma descontínua ao longo da linha de praia, podendo ser formações de quilômetros de extensão paralelas à costa ou corpos rochosos isolados com apenas alguns metros de extensão (Branner, 1904; Vieira et al., 2007). As áreas rochosas podem ser interrompidas por faixas de mar ou de areia, de grandes ou pequenas extensões. Em cada praia, foi escolhida a maior porção rochosa contínua para ser amostrada. As localidades escolhidas apresentam duas tipologias diferentes de recifes, categorizadas em função da estabilidade do substrato e do grau de exposição às ondas. O recife de Santa Rita (5°41'38.0"S; 35°11'45.7"O; Figura 2), aqui classificado como de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA), caracteriza-se pela 58

presença de blocos de rochas, que podem estar soltas sobre o sedimento ou sobre outras rochas ou podem estar cimentadas/aglomeradas. O tipo de cobertura de substrato é heterogêneo, sendo encontradas, predominantemente, rochas nuas, mas, também, aquelas cobertas por sedimento, zoobentos sésseis, como cirripédios, e diversos grupos de fitobentos, como algas folhosas, ramificadas e calcárias (observação in situ). A área amostrada tem, aproximadamente, 400 metros de extensão (paralela à costa) e 100 metros de largura na extremidade mais estreita e 200 metros de largura na extremidade mais larga, com presença de poças de marés ao longo do recife. Considerando-se poças de marés como um micro-ecossistemas de características intrínsecas, optou-se por não amostrar áreas de poças com mais de 50 cm de profundidade no presente trabalho. Já o recife amostrado na Praia do Meio (5°46'29.0"S; 35°11'36.5"W; figura 2), aqui classificado como de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE), apresentando-se em forma de platô elevado, com declividade suave em direção ao mar, onde ocorre grande embate de ondas, e também em direção à praia. A área amostrada tem, aproximadamente, 440 metros de extensão (paralela à costa) e 30 metros de largura, também com presença de poças de marés ao longo do platô. A cobertura do substrato também é diversa, sendo encontradas algas do grupo Ectocarpales, assim como outras espécies de macroalgas folhosas, ramificadas e calcárias, cianobactéria e zoobentos sésseis (como cirripédios, moluscos bivalves e vermetídeos) (observação in situ). A borda do recife voltada para o mar apresenta uma faixa paralela caracterizada pela presença de aglomerados de poliquetas do gênero Phragmatopoma. No entanto, esta faixa não foi amostrada devido ao forte embate de ondas no local, oferecendo risco de acidente aos pesquisadores.

Figura 2. Fotos dos recifes estudados: Praia de Santa Rita (esquerda), com recife de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigado (TBRA), e Praia do Meio (direita), recife de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE).

2.2. Testes de métodos de levantamento bentônico

A escolha dos métodos a serem testados foi baseada em literatura existente, principalmente no levantamento bibliográfico realizado por Barboza et al. (em preparação), e em características ambientais dos recifes amostrados. Optou-se por comparar três metodologias: (1) amostragem em quadrados posicionados aleatoriamente nos recifes (Quadrados Aleatórios) e amostragem em quadrados associados a transectos em cinto, em (3) uma abordagem com os transectos posicionados aleatoriamente sobre o recife (Transectos Aleatórios) e (3) em abordagem com transectos posicionados aleatoriamente dentro de manchas de hábitats (Transectos dentro de Manchas). Os dados foram coletados no início da estação chuvosa. Foram registrados dados de abundância dos táxons de moluscos e equinodermas bentônicos em amostradores de tamanhos diferentes, de acordo com o tamanho dos organismos. Optou-se por utilizar o método de estimativa por censo visual, amplamente utilizado em ambientes de substrato consolidado (por exemplo, Chapman 2005; Cordeiro et al., 2014; Lang et al., 2010, Leão et al., 2015), de maneira a evitar a coleta, e consequente morte, desnecessária de organismos. No recife de tipologia com blocos rochosos e abrigados (TBRA), foi empregada uma metodologia de levantamento de dados embaixo das rochas (Chapman, 2003; Chapman, 2005; Martins et al., 2010). A área total amostrada em cada praia foi de 200m2 em cada método, visando a padronização do esforço amostral. O tempo gasto na aplicação de cada método foi quantificado.

2.2.1. Método de Quadrados Aleatórios (QA)

Para o método de levantamento bentônico utilizando Quadrados Aleatórios (QA) como amostradores (Figura 3) (por exemplo, Coimbra, 1998), utilizamos 200 quadrados de tamanhos de 1m x 1m, para levantamento da megafauna (considerados aqui organismos com tamanho aproximado maior do que 5cm). Dentre os 200 quadrados, foram sorteados 40 onde a macrofauna foi amostrada dentro de quadrados aninhados: quadrados de 50cm x 50cm foram utilizados para contagem do número de indivíduos de cada espécie da macrofauna de tamanho aproximado entre 2cm e 5cm, aqui denominada “macrofauna maior”; e quadrados de 20cm x 20cm, para contagem da macrofauna de tamanho aproximado entre 3mm e 2cm, visíveis a olho nu, denominada “macrofauna menor”. Os subquadrados tiveram seu ponto fixo em relação ao quadrado maior para otimização do trabalho em campo, em que os quadrados menores foram posicionados no canto superior direito dos quadrados maiores (levando em consideração a posição do observador de frente para o mar). No recife TBRA, em cada quadrado de 50cm x 50 cm amostrado também foram contabilizados indivíduos de cada táxon (móveis e sésseis) na porção inferior de duas rochas de tamanhos diferentes (Figura 4): a maior e a menor, considerando-se apenas aquelas rochas cujo tamanho mínimo de uma de suas larguras fosse aproximadamente 13 60 cm, correspondendo a tamanho mínimo de rocha onde geralmente se encontra organismos (observação in situ).

20cm 50cm

20cm

50cm

1m Figura 3. Aplicação em campo do método de Quadrados Aleatórios (esquerda) e esquema representativo da disposição dos quadrados (direita).

Figura 4. Amostragem de macroinvertebrados bentônicos embaixo de rochas.

2.2.2. Método de Transectos Aleatórios (TA)

O segundo método consistiu no uso de Transectos Aleatórios (TA) (com base, por exemplo, em Miller and Ambrose, 2000) com quadrados aninhados de diferentes tamanhos (Figura 5). Para levantamento da megafauna, foram traçados 20 transectos em cinto, de 10 m x 1 m, cada, posicionados aleatoriamente sobre cada recife. A posição dos transectos em relação à costa foi sorteada, de forma que metade dos transectos foi amostrada de forma paralela e a outra metade, de forma perpendicular à linha de costa 61

(Miller and Ambrose, 2000), com o intuito de melhor se contemplar a variabilidade espacial. Para levantamento da macrofauna maior, dentro de cada transecto foram alocados dois quadrados de 50cm x 50cm, um no início e outro no meio (em pontos fixos, para otimizar a logística em campo). E para levantamento da macrofauna menor, quadrados de 20 cm x 20 cm foram aninhados dentro dos quadrados de 50 cm x 50 cm, da mesma forma que o método QA descrito no subitem anterior. No recife TBRA a porção inferior das rochas soltas também foi amostrada, seguindo a mesma metodologia descrita no item anterior, do método QA (duas rochas por quadrado de 50cm x 50cm).

A B

10m C

20cm 50cm 1m

Figura 5. Aplicação do método de Transectos: a) transecto em cinto utilizado para levantamento da megafauna; b) quadrados alocados dentro do transecto para levantamento de macrofauna maior e macrofauna menor; c) desenho esquemático do método de Transectos.

2.2.3. Método de Transectos dentro de Manchas (TM)

O terceiro método escolhido, Transectos dentro de Manchas (TM), baseia-se em teorias da ecologia de paisagens e em trabalhos realizados em costões rochosos que levaram em consideração os tipos de manchas de hábitat (Berchez et al., 2005; Ghilardi et al., 2008). Foi realizada uma busca ativa para identificação e georreferenciamento das 62 manchas visualizadas. Neste caso, a coleta foi feita como no segundo método aqui apresentado (TA - Figura 5), porém, o recife amostrado foi estratificado com base em características da cobertura de substrato e os transectos foram aleatorizados dentro das manchas de hábitats identificadas. No recife TPRE, foram identificadas quatro manchas (Figura 6), denominadas de Borda, Platô, Braquidontes e Craca. Foram traçados seis, oito, quatro e dois transectos em cada mancha, respectivamente, proporcionalmente ao tamanho de cada uma delas. A mancha Borda corresponde à faixa do recife mais próxima à linha do mar, correspondendo à área que passa menos tempo descoberta, com presença de poças de maré, e, na maioria de sua extensão, apresenta predomínio de macroalgas em relação ao restante do recife. A mancha Platô equivale à faixa central do recife, também com poças de maré e presença de macroalgas, embora em menor densidade e geralmente diferentes espécies em relação à Borda; o ouriço-do-mar Echinometra lucunter é o animal bentônico dominante nesta mancha. Já a mancha Braquidontes equivale à uma faixa na borda do recife voltada para a linha de praia, correspondendo a um tapete de bivalves do gênero Brachidontes. Por último, a mancha Craca, equivale a áreas nas duas extremidades laterais do recife, com predomínio de rochas nuas e cirripédios e com maior tempo de emersão.

A B

C D

Figura 6. Manchas de hábitats identificadas no recife de Tipologia Platô Rochoso Exposto (TPRE): a) Borda; b) Platô; c) Braquidontes; c) Craca.

No recife TBRA, foram identificadas quatro manchas (Figura 7): Rocha, Rocha com Areia, Borda e Borda com Areia. Foram traçados nove, três, três e quatro transectos 63 em cada mancha, respectivamente. A mancha Rocha equivale à área com maior tempo de emersão, presença de poças e predomínio de rochas nuas; Rocha com Areia, áreas de rocha com presença abundante de sedimento, em relação às demais partes; Borda equivale à faixa do recife mais próxima à linha da maré, com cobertura do substrato mais heterogênea, com presença de macroalgas e zoantídeos; e Borda com areia, área de borda com presença abundante de sedimento, em relação às demais partes.

A B

C D

Figura 7. Manchas de hábitats identificadas no recife de Tipologia com Blocos Rochosos Abrigado (TBRA): a) Rocha; b) Rocha com areia; c) Borda; c) Borda com areia.

2.3. Análises dos métodos testados

Para testar as diferenças na composição dos táxons entre os três diferentes métodos empregados, foi realizada uma Análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) para cada recife, a partir de dados de abundância de cada táxon. Foi aplicado o critério FDR (False Discovery Rate) para valor ajustado de significância (Benjamini and Hochberg, 1995). Esta análise foi feita no programa R (R Core Team, 2017) com o pacote vegan (Oksanen et al, 2018). Foi gerada uma tabela com o número de ordens, famílias, gêneros, espécies e espécies exclusivas para cada método, em cada recife estudado. Elaborou-se também uma lista com a densidade e a ocorrência dos táxons visualizados por método, em cada tamanho de amostrador, para cada recife. Foram considerados táxons raros (R) aqueles com frequência de ocorrência relativa menor do que 5%; táxons frequentes (F), frequência 64 de ocorrência relativa entre 6% e 49%; e táxons comuns (C), frequência de ocorrência relativa a partir de 50%. A riqueza de táxons entre os métodos foi comparada para cada recife por curvas de rarefação e extrapolação, utilizando como referência os trabalhos de Colwell et al. (2012), Chao et al. (2014) e Hsieh et al. (2016). Para tanto, foi utilizado o pacote iNEXT (Chao et al., 2014; Hsieh et al., 2018) do programa R (R Core Team, 2017). O nível de significância da similaridade entre as riquezas obtidas com os diferentes métodos foi avaliado pelo intervalo de confiança (0,95) das curvas (Colwell et al., 2012; Chao et al., 2014). Dentre os métodos analisados, aquele que apresentou maior riqueza associada a menor tempo de coleta foi considerado o mais apropriado.

3. Resultados

Os resultados de densidade e ocorrência dos táxons por método em cada recife estão apresentados nas tabelas 1 e 2 do Anexo 1. No recife de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE), a maior densidade total de organismos (13496 indivíduos/m2) foi registrada com o método de Quadrados Aleatórios (QA), em contraste com 9506 ind./m2 e 8606 ind./m2 registrados com os métodos de Transectos em Mancha (TM) e Transectos Aleatórios (TA), respectivamente. Essa discrepância foi em decorrência de uma única espécie da macrofauna, o gastrópode Echinolittorina lineolata, que ocorre em grandes densidades no recife TPRE, tendo, assim, maior registro de densidade com o método QA, mas sendo bem representada em todos os métodos. Quando observamos os valores da megafauna, apenas uma espécie foi registrada com todos os métodos testados, o ouriço Echinometra lucunter. Porém, sua frequência de ocorrência foi três vezes maior com a amostragem em TA do que com QA. Nos métodos TA, TM e QA, as porcentagens de táxons raros amostrados em relação aos táxons totais foram de 28,5%, 28,5% e 40%, respectivamente. Apesar da maior porcentagem de táxons raros ter sido registrada em QA, metade desses táxons (Stramonita spp. e Fissurelidae) foram registrados como frequentes quando o método utilizado foi TA ou TM. Já nos recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA), a maior densidade de organismos (1200 ind./m2) foi registrada com o método TM, seguida pelos métodos TA (692 ind./m2) e QA (115 ind./m2). Esses valores altos são em decorrência da abundância de apenas dois táxons da macrofauna séssil: Brachidontes sp. e Isognomon bicolor. Nos métodos TA, TM e QA, as porcentagens de táxons raros amostrados em relação aos táxons totais foram de 42,2%, 39% e 39%, respectivamente. Observou-se que o registro de cada táxon ocorreu quase exclusivamente em um determinado tamanho de amostrador, dependendo de cada táxon. Em relação à composição de táxons, não houve diferença significativa entre os diferentes métodos testados, nem no recife TPRE (PERMANOVA, F = 1,35, p=0,12), nem no recife TBRA (PERMANOVA, F = 1,32, p = 0,19), indicando que todos os métodos testados apresentaram similaridade na composição das comunidades amostradas. No recife TPRE, foram encontrados 10 táxons com o método QA (tabela 1) e valores semelhantes com os demais métodos (nove e oito táxons registrados com TA e 65

TM, respectivamente). Os métodos TM e QA apresentaram um único táxon exclusivo, que só foi registrado no respectivo método: Siphonaria pectinata em TM e Pinctada imbricata em QA. No recife TBRA, o número de táxons encontrados foi maior com os métodos TA (33 táxons). Com os métodos TM e QA, foi registrado apenas um táxon exclusivo em cada um deles (Gastropoda sp.1 e Stramonita spp., respectivamente), enquanto foram registrados sete táxons exclusivos pelo método TA (Achantochitona ciroi, Aplysia dactylomela, Architectonica nobilis, Anachis lyrata, Petaloconchus varians, Tropiometra carinata, e Amphipholis squamata).

Tabela 1. Número total de táxons registrados nos recifes de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE) e de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA), em cada método testado. TA = transecto aleatório; TM = transecto em manchas; QA = quadrados aleatórios.

Recife TPRE Recife TBRA TA TM QA Total TA TM QA Total Número de ordens 5 5 6 6 18 12 13 20 Número de famílias 9 8 9 9 30 21 24 32 Número de gêneros 9 8 10 10 33 23 27 37 Número de espécies 9 8 10 10 33 23 23 37 Número de espécies exclusivas 0 1 1 - 7 1 1 -

Os resultados das curvas de rarefação e extrapolação com a riqueza estimada de táxons, geradas a partir de randomizações (Figura 8), mostraram que no recife TPRE as riquezas de táxons registradas com os métodos TA e QA são equivalentes, com valores maiores que TM. Para o recife TBRA, os maiores valores foram obtidos com o emprego do método TA. Com relação ao tempo despendido em campo para a aplicação de cada método (Tabela 2), as metodologias que utilizaram transectos com quadrados aninhados demandaram menor esforço em campo do que o método com uso de quadrados aleatório.

Recife TPRE

Recife TBRA Riqueza (número Riqueza espécies) de

Figura 8. Curvas de rarefação (linhas contínuas) e extrapolação (linhas tracejadas) da riqueza para cada método aplicado nos recifes estudados. Áreas pintadas em torno das linhas representam seus respectivos intervalos de confiança (0,95). TPRE = tipologia platô e exposto; TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados. TA = transecto aleatório; TM = transecto em manchas; QA = quadrado aleatório.

Tabela 2. Tempo aproximado para aplicação de cada método testado nos recifes de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE) e Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA); estimativa por m2 e tempo gasto no presente estudo (200m2 amostrados). TA = transecto aleatório; TM = transecto em manchas; QA = quadrados aleatórios.

Tempo aproximado de Tempo aproximado de

amostragem/m2 (minutos) amostragem/200m2 (minutos) TA TM QA TA TM QA

Recife TPRE 0,6 0,7 1 120 140 200

Recife TBRA 1 1 1,4 200 200 280

4. Discussão

O presente estudo mostrou que, nas duas tipologias de recifes areníticos tropicais estudados, o melhor método de levantamento de organismos bentônicos da mega e da macrofauna, com base nos moluscos e equinodermas, consiste no emprego de transecções aleatórias com quadrados aninhados, rejeitando nossa hipótese inicial de que a melhor abordagem seria dentro de manchas. Uma vez que as análises de similaridade indicaram que, independentemente do método adotado, a composição de táxons amostrada seria a mesma, pôde-se adotar o critério de escolha do método mais apropriado baseado na estrutura da comunidade observada, incluindo primariamente o critério de maior riqueza de táxons e o menor esforço de coleta. No recife TPRE, as curvas de riqueza indicaram valores equivalentes para dados coletados com TA e com QA. No entanto, o uso de transecções confere vantagens sobre os quadrados, uma vez que aumenta a dimensão linear da área amostrada e detecta melhor os táxons raros, geralmente presentes em grande número e em baixas densidades em ambientes tropicais (por exemplo, Veras et al., 2013). Contempla também de melhor forma os táxons com superdispersão na abundância, táxons com distribuição agregada, como os ouriços da megafauna (Cordeiro et al., 2014) e táxons da macrofauna séssil, como Isognomon bicolor (Zamprogno et al., 2012). A porcentagem elevada de táxons raros detectada pelo método QA foi, na verdade, uma deficiência em se detectar a real ocorrência dos táxons Fissurelidae e Stramonita spp., registrados como frequentes nos demais métodos. Assim, infere-se que o uso de transectos contempla melhor a heterogeneidade ambiental das áreas estudadas. Ainda, o uso de quadrados aleatórios aumenta a chance de a área amostrada ser totalmente dentro de áreas ocupadas ou ser entre áreas ocupadas. Essas duas situações levam, respectivamente, a superestimação e subestimação da riqueza de táxons (Miller and Ambrose, 2000), exemplificado com a discrepância nos dados de abundância de Echinolittorina lineolata levantados pelo método QA. Para melhorar a acurácia dos dados, é necessário que o número de quadrados amostrados seja bem maior, demandando mais esforço de coleta. Nesse ponto, a abordagem com transectos e quadrados aninhados 68 foi a que demandou menor esforço no campo, sendo aplicada em menor tempo do que uma abordagem com quadrados aleatórios, como identificado em outros trabalhos (Miller and Ambrose, 2000). Apesar do curto tempo gasto no levantamento de cada quadrado de 1m2, são necessários vários quadrados amostrados para cobrir uma área equivalente a de um transecto, aumentando os pontos amostrais em campo e demandando maior tempo de deslocamento sobre o recife. Um menor esforço de coleta foi um fator importante na escolha do melhor método devido à limitação do tempo de execução de atividades em áreas intertidais durante o período de baixa-mar. No recife TBRA, a tendência dos valores de riqueza obtidos pelo método TM em atingir os mesmos valores de TA (maiores valores representados na curva de rarefação), sugerem que esses dois métodos são equivalentes em termos de levantamento da riqueza de moluscos e equinodermas da tipologia de recife estudada. A abordagem estratificada naturalmente necessita de mais amostragens para acumular espécies, uma vez que a riqueza será aumentada à medida que se muda a mancha amostrada. Apesar da equivalência no número de táxons entre os dois métodos, nossos dados sugerem que uma amostragem estratificada em manchas nesse tipo de ambiente também pode levar a superestimação da abundância de organismos, indicada pela discrepância nos dados de abundância de Brachidontes sp. e Isognomon bicolor. Assim, inferimos que uma abordagem a partir de uma estratificação do recife, com aleatorização de áreas dentro de manchas ambientais predeterminadas é mais eficiente em ambientes com manchas bem mais marcadas e nítidas e de tamanhos maiores, como tem sido demonstrado em estudos de costões rochosos, ambientes que apresentam uma fisionomia caracterizada pela presença de faixas com dominância de organismos sésseis em alta abundância (Duarte and Guerrazzi, 2004; Ghilardi et al., 2008; Sibaja-Cordero and Cortés, 2008; Stephenson and Stephenson, 1949). Os ambientes avaliados neste estudo, no entanto, apresentam uma heterogeneidade em pequenas manchas espalhadas, sugerindo, assim, uma distribuição de organismos fortemente influenciada por micro- hábitats, de forma que um levantamento com pontos de amostragem escolhidos aleatoriamente é satisfatório para o registro da fauna bentônica. Um padrão generalizado de grande variação espacial da distribuição de invertebrados em pequena escala (ordem de metros) tem sido registrado para a maioria dos ambientes marinhos (Fraschetti et al., 2005). Apesar da similaridade entre os métodos de análise nos recifes, a maior riqueza de organismos no recife TBRA em relação ao TPRE, pode ser consequência da maior complexidade estrutural do hábitat gerada pela presença dos blocos de rochas soltas, que fornecem um microhábitat a mais na face inferior. Essa sugestão está pautada na Hipótese da Heterogeneidade de Hábitat [proposta inicialmente por MacArthur and MacArthur (1961)], em que hábitats mais heterogêneos teriam mais recursos disponíveis e uma maior variedade de condições ambientais e, consequentemente, um maior número de nichos, podendo abrigar uma maior diversidade de organismos em relação a regiões com poucos tipos ou apenas um tipo de hábitat. Apesar de não ter sido adotada a metodologia de raspagem neste trabalho, sugere- se que seja feito um trabalho com a macrofauna proveniente de raspagens nesses ambientes para complementação da descrição faunística da área, uma vez que este método 69 contempla o registro de organismos não observados pelo censo visual (observação pessoal), com táxons que viriam a somar na riqueza do local (Sabino and Villaça, 1999). Quanto ao registro fotográfico dos organismos para posterior contagem, também não adotado no presente estudo, seu uso geralmente é feito em trabalhos com organismos sésseis ou sedentários ou em ambientes de infralitoral, com condições mais estáveis para fotografias (Coutinho et al., 2015; Kumari et al., 2015; Macedo et al., 2006; Masi et al., 2009; Meese and Tomich, 1992; Sibaja-Cordero, 2008). Além de condições ambientais não apropriadas para fotos muito nítidas, a área de estudo do presente trabalho inclui também fauna móvel/ágil (como ofiúros), e aquela distribuída em superfícies tridimensionais, como blocos de rochas, dificultando o registro por imagens. Diante do exposto, o método aqui testado com uso de transectos aleatórios ao longo de todo o recife amostrado, com uso de quadrados aninhados e amostragem embaixo de rocha (quando possível), mostrou-se satisfatório para o levantamento de moluscos e equinodermas bentônicos nos recifes tropicais estudados, contemplando maior riqueza de táxons, evitando super ou subestimação de densidades e com menor esforço de coleta. Sugere-se que este método seja o aplicado em ambientes de características físicas e biológicas semelhantes, possibilitando a identificação e comparação de padrões ecológicos entre os ecossistemas.

Apoio financeiro O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.

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ANEXO 1 Tabela 1. Relação de táxons com suas respectivas densidades – n° de indivíduos/m2 (D) e ocorrências (O) para cada tamanho de amostrador, em cada método, no recife de Tipologia Platô Rochoso e Exposto. C = comum, F = frequente; R = rara.

TA TM QA Transecto Q.50cm Q.20cm Transecto Q.50cm Q.20cm Q.1m Q.50cm Q.20cm D O D O D O D O D O D O D O D O D O MOLLUSCA Fissurellidae 0.4 F 2.5 R Littorinidae Echinolittorina lineolata 5432 C 4909 C 8724.38 C Lottioidea Lottia subrugosa 1.875 R 6.25 F 6.875 F Muricidae Stramonita spp. 0.50 F 0.5 F 0.2 R Mytilidae Brachidontes sp. 3058.75 F 4546 F 4697.5 F Ostreidae Ostrea sp. 0.1 R 0.3 R 0.2 R Pteriidae Isognomon bicolor 78 F 12.5 F 46 F Pinctada imbricata 1.25 R Siphonariidae Siphonaria sp. 0.625 R Vermetidae Petaloconchus varians 34.7 C 34 C 18 F ECHINODERMATA Echinometridae Echinometra lucunter 0.09 F 0.165 F 0.47 F 75

Tabela 2. Relação de táxons com suas respectivas densidades – n° de indivíduos/m2 (D) e ocorrências (O) para cada tamanho de amostrador, em cada método, no recife de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigado. C = comum, F = frequente; R = rara. TA TM QA Q.50 Sob Sob Sob Transecto Q.20cm Transecto Q.50cm Q.20cm Q.1m Q.50cm Q.20cm cm rocha rocha rocha D O D O D O D O D O D O D O D O D O D O D O D O MOLLUSCA Gastropoda sp.1 ------0,1 R ------Acanthochitonidae Achantochitona ciroi ------0,2 R ------Aplysiidae Aplysia dactylomela 0,01 F ------Architectonicidae Architectonica nobilis ------0,2 R ------Arcidae Arca imbricata ------0,2 R ------0,1 R - - 0,1 R - - 0,3 R Buccinidae Engina turbinella ------0,2 R ------1 R Pisania pusio ------0,2 R ------0,1 R Callistroplacidae Ischnoplax pectinata ------0,1 R ------0,1 R Cerithiidae Cerithium sp. - - 0,1 R - - 0,1 R ------Columbellidae Anachis lyrata - - - - 0,6 R ------Fasciolariidae Leucozonia nassa - - 0,3 F 1,3 R 1,3 F - - 0,3 F - - 1,6 F - - 0,2 F - - 3,1 F Fissurellidae ------1,5 F - - - - 0,6 R 0,4 R - - 0,2 F 0,6 R 1,4 R Ischnochitonidae Ischnochiton striolatus ------0,1 R ------0,1 R - - - - 0,6 R 0,5 R Littorinidae Echinolittorina lineolata - - - - 61,9 F 13,2 F - - - - 10,6 F 6,9 F - - - - 43,1 F - - Littoraria flava ------1,8 R ------0,5 R - - - - 0,6 R 0,4 R Lottioidea Lottia subrugosa - - 0,1 R 4,4 F 1,1 F - - - - 3,8 F 0,3 F - - 0,2 F 6,9 F 0,4 F 76

Melogenidae Pugilina tupiniquim 0,03 F - - - - 0,1 R 0,01 F - - - - 0,1 R 0,03 R ------Muricidae Favartia alveata ------0,1 R ------0,1 R ------0,5 R Morula nodulosa ------0,3 R ------0,1 R ------Stramonita haemastoma 0,01 F ------0,2 F - - - - Stramonita rustica ------0,2 F Myrtilidae Brachidontes sp. - - - - 441,3 F 56,9 F - - - - 909,4 C 52 F ------Neritidae Neritina virginea ------0,8 F ------5,6 F 2,5 F Noetiidae Arcopsis adamsi ------12,3 F - - - - 0,6 R 7,8 F ------Onchidiidae Onchidella indolens ------0,4 R ------1,4 R ------0,5 R Ostreidae Ostrea sp. - - 0,1 R - - 2,6 F ------0,9 F - - - - 1,9 F - - Phasianellidae Euliyhidium afinne ------0,2 F ------0,6 R 0,4 R Pteriidae Isognomon bicolor - - 2,1 F 51,9 F 18,1 C - - - - 126,3 F 33,3 C - - 2,2 F 26,9 F 21,8 F Pinctada imbricata ------1,8 F ------14,8 F ------Siphonariidae Siphonaria sp. - - - - 5 F 1,3 F - - - - 19,4 F 0,6 R - - - - 3,1 F 1,1 R Tegulidae Tegula viridula - - 0,5 F - - 5,9 F ------6,4 F - - 0,5 F - - 8,1 F Vermetidae Petaloconchus varians - - 0,2 F - - 0,7 F ------ECHINODERMATA Amphiuridae Amphipholis squamata ------0,1 R ------Echinometridae Echinometra lucunter 0,2 F ------0,4 F 0,1 R - - 0,1 R 0,5 F ------Holothuroidea Holothuria grisea ------0,01 F ------0,1 F ------77

Ophiotrichidae Ophiotrhix angulata - - 0,1 R - - 0,9 F ------0,8 F ------Tropiometridae Tropiometra carinata 0,01 R ------

CAPÍTULO 3

Fatores ambientais determinantes na estruturação da comunidade de invertebrados bentônicos em recifes areníticos intertidais tropicais

RESUMO

A composição dos organismos bentônicos e a sua distribuição nas áreas rochosas intertidais são influenciadas por um conjunto de fatores bióticos, físicos e ambientais. A maioria dos trabalhos nesses ecossistemas tem focado em estudar os padrões de zonação vertical em costões rochosos de ambientes temperados e subtropicais. No entanto, relativamente menos trabalhos têm focado em estudar ambientes tropicais e de baixa inclinação, embora alguns trabalhos indiquem diferenças espaciais e temporais na estrutura da comunidade bentônica entre esses ambientes. Este estudo avaliou os principais fatores ambientais estruturadores das comunidades de moluscos e equinodermas bentônicos em recifes areníticos tropicais de duas tipologias: blocos com rochas e abrigados de embate de ondas e em platô e expostos a embate de ondas. Os organismos alvo foram os moluscos e equinodermas, contemplando espécies de diferentes classes de tamanho (mega e macrofauna), hábitat (em cima e embaixo de rochas) e hábito de locomoção (móveis e sésseis). Foram avaliadas características ambientais relacionadas a tempo de emersão e complexidade e heterogeneidade do hábitat. Ainda, investigamos diferenças na abundância da comunidade entre os períodos seco e chuvoso. As comunidades que habitam a porção acima de rochas aqui estudadas foram estruturadas em função da tipologia do recife onde são encontradas, pelo tipo de cobertura de substrato, índice de complexidade e tempo de emersão. Já a macrofauna que habita embaixo de rochas está estruturada principalmente em função do tipo de substrato embaixo da rocha amostrada e índice de complexidade. Nossos resultados indicaram fraca relação da abundância da comunidade com o período de estudo.

Palavras-chave: moluscos, equinodermas, recifes sedimentares, bentos.

1. Introdução

A composição dos organismos bentônicos e a sua distribuição nos ambientes rochosos intertidais são influenciadas por um conjunto de fatores bióticos, físicos e ambientais, como interações ecológicas negativas (Paine, 1966, 1984; Cowan et al., 2016) e positivas (Bertness & Leonard, 1997; Molina-Montenegro et al., 2005), tempo de emersão, grau de exposição às ondas, complexidade do hábitat, grau de estabilidade do substrato e cobertura do substrato (Connell, 1961; Lewis, 1964; Coutinho, 1995; Tomanek & Helmuth, 2002; Chapman & Bulleri, 2003; Araújo et al., 2005; Skinner & Coutinho, 2005; Wallenstein & Neto, 2006). Características físicas do ambiente, como tipo de substrato, rugosidade e tridimensionalidade, podem aumentar a complexidade e 79 heterogeneidade do hábitat e, consequentemente, disponibilizar micro hábitats para a fauna bentônica presente (Beck, 2000). Por exemplo, em recifes com blocos rochosos, a estrutura da comunidade bentônica presente no micro hábitat embaixo das rochas geralmente é diferente daquela encontrada em cima delas (Grayson & Chapman, 2004; Waller, 2013; Liversage et al., 2017). O tipo de substrato embaixo da rocha é um dos principais estruturadores desta comunidade (Chapman, 2005). Muitos trabalhos com organismos bentônicos, na maioria das vezes conduzidos em costões rochosos temperados e subtropicais, têm focado no estudo da zonação, padrão em que os organismos se distribuem em faixas horizontais em função dos fatores ambientais e biológicos favoráveis à sua ocorrência (Stephenson & Stephenson, 1949; Lewis, 1964). As principais zonas descritas para os costões rochosos se baseiam principalmente no tempo de emersão das áreas, que pode sofrer influência direta da ação das ondas, ampliando o limite superior de ocorrência dos organismos, mantendo áreas mais úmidas com os respingos (Little et al., 2010). As áreas mais altas dos costões, com maior tempo de emersão, geralmente abrigam uma menor diversidade e maior dominância de organismos, mais resistentes à dessecação, como gastrópodes litorinídeos e alguns crustáceos. Já as áreas sujeitas às marés abrigam uma maior diversidade de organismos, adaptados às variações nas condições físicas e ambientais em decorrência dos ciclos de emersão e imersão, como diversos representantes de moluscos, equinodermas e crustáceos (Coutinho & Zalmon, 2009). Além da diferenciação espacial, os organismos nos costões geralmente também apresentam uma variação temporal (Underwood & Denley, 1984), em decorrência da variação de fatores físicos (e.g., temperatura), climáticos (e.g., pluviosidade) e/ou biológicos (e.g., assentamento de recrutas). Essa distribuição temporal é mais evidente em costões de locais com variações climáticas mais acentuadas, como as regiões temperadas e subtropicais. Em regiões tropicais, o efeito das variações temporais na estrutura da comunidade bentônica é menos estudado (Harper & Williams, 2001). Alguns trabalhos mostram que variações climáticas nas áreas tropicais podem afetar tanto a distribuição de organismos móveis, levando a padrões de migração sazonal (Brosnan, 1992), quanto a abundância de organismos sésseis (Hawkins & Hartnoll, 1985). Ainda, o tempo de emersão de áreas rochosas tem sido relacionado com a latitude, com menor tempo de emersão registrado em áreas tropicais em relação às áreas temperada e subtropical, podendo levar a diferentes padrões na distribuição dos organismos (Little et al., 2010). 80

No Brasil, a área costeira apresenta clima tropical nas regiões Norte, Nordeste e na parte mais ao norte do Sudeste, e clima subtropical nas regiões Sudeste e Sul (Amaral & Jablonski, 2005; Alvares et al., 2013), podendo gerar diferentes padrões de distribuição dos organismos bentônicos, dependendo das características locais. Dois principais tipos de formações rochosas predominam na área costeira brasileira (Short & Klein, 2016; Ghilardi et al., 2008): um deles são os costões rochosos, que correspondem aos afloramentos rochosos de áreas de transição terra-mar e se estendem até poucos metros abaixo do nível do mar. Esse tipo de formação está presente principalmente na região sudeste do país e em ilhas oceânicas. O segundo tipo, muitas vezes denominado de recifes areníticos ou beach rocks, são formações areníticas que podem se apresentar geralmente como formações planas e contínuas e/ou em estruturas de blocos rochosos agregados, comuns na região nordeste. Os trabalhos realizados na costa brasileira também se concentram em costões rochosos subtropicais e têm demonstrado que a estruturação da comunidade bentônica, de maneira geral, segue os padrões de zonação descritos na literatura mundial, mas com variações regionais em decorrência de características locais (Coutinho, 1995). Apesar dos padrões de costões se repetir em outros ambientes costeiros, pouco ainda tem sido feito em termos comparativos com outras áreas (Coutinho et al., 2016). Questiona-se, portanto, se a maior heterogeneidade ambiental e menor inclinação dos recifes areníticos encontrados em áreas tropicais sustentariam comunidades bentônicas com padrões de distribuição e estruturas norteados pelos mesmos fatores que os costões. Com base em estudos de distribuição de organismos bentônicos em costões rochosos, este estudo pretende avaliar os principais fatores ambientais estruturadores das comunidades de moluscos e equinodermas bentônicos em recifes areníticos tropicais intertidais, levando em consideração características intrínsecas desses recifes. Uma vez que trabalhos realizados em costões rochosos já identificaram diferenças na estruturação da comunidade de organismos bentônicos entre hábitats em cima e embaixo de rochas (Grayson & Chapman, 2004), optamos por incluir hipóteses distintas para esses dois tipos de hábitats. Nossa hipótese com relação à estruturação da comunidade bentônica em cima das rochas é que (1) o tempo de emersão será o principal fator atuante na estruturação da comunidade de moluscos e equinodermas bentônicos, apesar da menor inclinação encontrada nos recifes areníticos tropicais em relação aos costões rochosos de maior 81 inclinação; e que os fatores relacionados à complexidade do hábitat e à cobertura de substrato atuarão de forma secundária ao tempo de emersão. Já com relação à fauna presente embaixo de rochas, nossa hipótese é que (2) os fatores relacionados à complexidade de hábitat e ao substrato embaixo das rochas amostradas serão os principais fatores atuantes na estruturação da comunidade dos organismos estudados. Quanto à sazonalidade, apesar dos recifes tropicais estarem em uma região teoricamente sob condições ambientais mais estáveis que as regiões temperadas e subtropicais, em que existem variações marcantes dos fatores ambientais que afetam os organismos bentônicos nos costões rochosos, nossa hipótese é que (3) nesses recifes ainda ocorra uma variação na estrutura da comunidade, quando comparadas às estações de seca e de chuva. Esta variação afetará tanto as comunidades em cima das rochas, quanto as que ficam embaixo, já que a umidade mantida atenua os efeitos do tempo de emersão. Moluscos e equinodermas foram escolhidos por serem táxons frequentes nas áreas de estudo, apresentarem importância ecológica e por sua identificação em campo ser mais fácil quando comparada a de outros táxons.

2. Materiais e métodos

2.1 Área de estudo

A área de estudo está localizada no litoral oriental do Estado do Rio Grande do Norte (RN) / Brasil (Figura 1), inserida dentro da Região Metropolitana de Natal, incluindo recifes areníticos nas praias de Santa Rita (município de Extremoz), Praia do Meio (município de Natal), Búzios e Tabatinga (município de Nísia Floresta). O clima da área é o tropical úmido, com período chuvoso de fevereiro a setembro, precipitação pluviométrica anual em torno de 1.500mm, temperatura média anual de 27ºC e umidade relativa média anual de 76% (RIO GRANDE DO NORTE, 2013). Outros detalhes ambientais da região estudada são fornecidos em Barboza et al. (em preparação). Foram escolhidos recifes areníticos com diferentes características ambientais para melhor representar a heterogeneidade dos recifes da área estudada. Os recifes de Santa Rita e de Búzios (figura 2a e b respectivamente), caracterizam-se pela presença de blocos de rochas irregulares, que podem estar soltas sobre o sedimento ou sobre outras rochas ou podem estar cimentadas/aglomeradas. Esses recifes são sedimentares de constituição 82 arenítica ferruginosa, cimentados pela precipitação de óxido de ferro, o que confere tonalidade avermelhada às rochas. São áreas sem embate de ondas, sendo consideradas abrigadas. Já os recifes amostrados na Praia do Meio e em Tabatinga (figura 2c e d, respectivamente) são recifes sedimentares de arenitos calcíferos, cimentados principalmente por carbonato de cálcio. Apresentam-se como cordões em forma de platô rochoso elevado, com declividades em direção ao mar, onde ocorre grande embate de ondas, e em direção à praia. Devido às semelhanças nas características físicas, os recifes amostrados serão referidos de acordo com a estabilidade do substrato e grau de embate de ondas (Barboza et al., em preparação), categorizados em recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA), aqui correspondendo às praias de Santa Rita e Búzios, e recifes de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE), aqui correspondendo às praias do Meio e Tabatinga. Considerando-se poças de marés como um micro ecossistema de características intrínsecas, optou-se por não amostrar áreas de poças com mais de 50 cm de profundidade no presente trabalho.

Fig. 1. Mapa de localização da área de estudo em relação à costa do Rio Grande do Norte, Brasil.

A B

C D

Fig. 2. Imagens dos recifes areníticos nas praias amostradas: A) Santa Rita (TBRA), B) Búzios (TBRA), C) Praia do Meio (TPRE) e D) Tabatinga (TPRE).

2.2. Coleta de dados ambientais Para caracterização ambiental dos recifes amostrados, foram coletados dados dos seguintes parâmetros físicos, climáticos e oceanográficos: - Tamanho da área e largura média do recife: as medidas da área e larguras aproximadas de cada recife foram obtidas com a ferramenta Google Earth. A largura média foi calculada pela média aritmética das larguras das duas extremidades e da largura central do recife. - Perfil do recife: o perfil dos recifes amostrados foi traçado uma única vez utilizando-se mangueira de nível (Araújo et al., 2009), em que foi traçado uma reta perpendicular em cada recife. Os pontos iniciais e finais de cada transecto foram georreferenciados. A linha de baixa-mar do recife foi considerada o ponto zero. 84

- Precipitação pluviométrica e temperatura média compensada do ar: foram obtidos dados da cidade de Natal nos dias de coleta, no site do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET). - Tempo de emersão: em uma maré de sizígia, foi medido o tempo em que as áreas amostradas permaneceram descobertas. - Índice de complexidade de hábitat (modificado de Gratwicke & Speight, 2005): foi mensurado junto com os dados biológicos. Para compor o índice de complexidade de hábitat em cima da rocha, foram considerados a rugosidade, porcentagem de cobertura viva, porcentagem de cobertura consolidada (rocha e cascalho) e número de formas de crescimento. Já para a composição do índice de complexidade de hábitat embaixo de rocha, foram consideradas porcentagem de cobertura viva, porcentagem de cobertura consolidada (rocha e cascalho), número de formas de crescimento e número de tipos de substrato adjacente à porção inferior das rochas. Cada variável analisada foi categorizada em um índice com escala entre 1 e 5, com base em Gratwicke & Speight (2005). O índice de complexidade foi considerado a soma dos índices individuais de cada variável em cada unidade amostrada. - Rugosidade: a rugosidade foi medida em 25 transectos ao longo de cada recife (os mesmos onde os dados bióticos foram coletados posteriormente), utilizando-se o método da corrente (Luckhurst & Luckhurst, 1978), adaptado com uso de trenas. Foi realizada uma única medição em cada transecto e os dados numéricos obtidos foram categorizados e transformados em índice que varia de 1 a 5, com base em Gratwicke & Speight (2005). Para a estimativa de rugosidade de área amostrada dentro de quadrados ao longo dos transectos, assumiu-se para o quadrado o mesmo valor do índice de seu respectivo transecto. - Cobertura de substrato em cima da rocha: os dados foram obtidos junto com a coleta de dados biológicos. A estimativa de cobertura do substrato foi realizada utilizando-se o método de intersecção de pontos, em que foram colocados três quadrados de 50cmx50cm ao longo de transectos amostrados em cada recife (posicionados no início, no meio e no final do transecto). Foi analisado o tipo de cobertura de substrato sob 50 intersecções equidistantes entre si, registrando-se o número de pontos para cada categoria previamente determinada: alga coriácea, alga globosa, alga foliácea, alga ramificada, alga turf (incluindo algas filamentosas e grupos densos de algas de até aproximadamente um centímetro de altura), craca, rocha nua, cascalho, sedimento e zoantídeo, incluindo cnidários das espécies Zoanthus sociatus (Ellis, 1768) e Palythoa caribaeorum 85

(Duchassaing & Michelotti, 1860). Os táxons das macroalgas registradas estão apresentados na tabela 1. Utilizando-se cálculos de regra de três simples, foi estimada a porcentagem de cada categoria de substrato analisada. - Cobertura debaixo de rocha: os dados foram obtidos junto com a coleta de dados biológicos. A estimativa de cobertura debaixo das rochas amostradas (face da rocha voltada para o chão) foi realizada utilizando-se um quadrado de 25cm x 25 cm com intersecção de 100 pontos. Quando necessário, o quadrado foi posicionado em mais de um local da rocha para amostrar a área superficial completa. Registrou-se o número de intersecções sobre cada categoria de substrato previamente determinada: alga calcária, alga ramificada, craca, rocha nua, tubo de poliqueta e esponja/ascídia (organismos agrupados em uma mesma categoria por apresentarem formatos estruturais semelhantes e, também, por muitas vezes a distinção entre eles ser difícil em campo). Em seguida, utilizando-se cálculos de regra de três simples, foi estimada a porcentagem de cada categoria de substrato analisada. - Substrato embaixo das rochas: foi feita uma estimativa visual da porcentagem de cada categoria de substrato embaixo das rochas amostradas, consideradas as categorias: areia, silte/argila, cascalho e rocha. - Tamanho da área da face inferior da rocha: medida aproximada do tamanho da área da face da rocha voltada para o chão, obtida pela multiplicação do comprimento pela largura, passando pelo centro da rocha (Chapman, 2005).

2.3. Coleta de dados biológicos

No total, foram realizadas quatro coletas em cada recife no período de julho de 2016 a fevereiro de 2018, sendo duas no período seco e duas no período chuvoso. Os dados de abundância dos invertebrados bentônicos foram coletados seguindo o método de transectos aleatórios descrito em Barboza et al. (em preparação), com a diferença de aqui terem sido traçados 25 transectos em cada recife amostrado. Esse método consiste no uso de transectos em cinto para contagem de indivíduos de cada táxon da megafauna, com quadrados associados para contagem de indivíduos de cada táxon da macrofauna móvel. Quadrados de 50cm x 50cm foram usados para levantamento de macrofauna de 2cm a 5cm, com quadrados de 20cm x 20cm aninhados para coleta da macrofauna de tamanho menor. No presente trabalho, o quadrado menor tinha 100 intersecções para 86 estimativa de porcentagem de cobertura de organismos sésseis, em que foi contado o número de pontos (intersecções) sobre cada táxon da fauna séssil. Cada ponto foi considerado uma porcentagem de cobertura de 1%. Os dados de abundância e porcentagem de cobertura dos organismos móveis e sésseis, respectivamente, que foram coletados nos quadrados menores, foram extrapolados para o quadrado maior, com o intuito de serem posteriormente relacionados aos dados de cobertura de substrato coletados também no quadrado maior. Nos recifes TBRA, também foi realizada a contagem do número de indivíduos de cada táxon da fauna visualizada embaixo de cada rocha amostrada. Os organismos foram identificados no menor nível taxonômico possível. Quando não foi possível a identificação a nível de espécie, ou quando espécies congenéricas não puderam ser diferenciadas em campo, utilizou-se o gênero para agrupar os organismos. Os gêneros de gastrópodes Fissurella sp. e Diodora sp. foram agrupados na família Fissurelidae pela dificuldade de distinção em campo. Os nomes científicos foram conferidos no site WoRMs - World Register of Marine Species (http://marinespecies.org/).

Tabela 1. Táxons de macroalgas das categorias de cobertura de substrato.

Categoria de macroalga Táxons Bryothamnion seaforthii (Turner) Kützing, 1843 Colpomenia sinuosa (Mertens ex Roth) Derbès & Solier, 1851 Cryptonemia crenulata (J.Agardh) J.Agardh, 1851 Coriácea Gracilaria cervicornis (Turner) J.Agardh, 1852 Lobophora variegata (J.V.Lamouroux) Womersley ex E.C.Oliveira, 1977 Padina gymnospora (Kützing) Sonder, 1871 Sargassum vulgare C.Agardh, 1820

Anadyomene stellata (Wulfen) C.Agardh, 1823 Dictyopteris delicatula J.V.Lamouroux, 1809 Foliácea Dictyota crenulata J.Agardh, 1847 Dictyota mertensii (Martius) Kützing, 1859 Ulva lactuca Linnaeus, 1753

Globosa Dictyosphaeria versluysii Weber-van Bosse, 1905

Acanthophora spicifera (M.Vahl) Børgesen, 1910 Bostrychia tenella (J.V.Lamouroux) J.Agardh, 1863 Botryocladia occidentalis (Børgesen) Kylin, 1931 Ramificada Caulerpa spp. Gelidiella acerosa (Forsskål) Feldmann & G.Hamel, 1934 Gelidium americanum (W.R.Taylor) Santelices, 1976 Palisada perforata (Bory de Saint-Vincent) K.W.Nam, 2007

Ceramium brevizonatum H.E.Petersen, 1918 Cladophora prolifera (Roth) Kützing, 1843 Cladophoropsis membranacea (Hofman Bang ex C.Agardh) Børgesen, 1905 Ectocarpales Turf / filamentosa Gelidium sp. Jania spp. Rhizoclonium spp. Sphacelaria sp. Tricleocarpa cylindrica (J.Ellis & Solander) Huisman & Borowitzka, 1990

2.4. Análises dos dados Foram gerados tabela com dados físicos e gráfico com o perfil topográfico de cada recife, e tabelas com os táxons de moluscos e equinodermas encontrados em cada um deles. Para uma análise exploratória dos dados ambientais, foram realizadas Análises de Componentes Principais (PCA) com os dados estandardizados e distância de Jaccard. Os pontos de coleta de dados foram plotados na ordenação de forma a diferenciar a tipologia de recife onde o dado foi coletado. As variáveis que apresentaram problemas de colinearidade foram excluídas das análises. As variáveis analisadas relacionadas ao ambiente acima das rochas foram: índice de complexidade, tempo de emersão e 88 porcentagem de cada categoria de cobertura de substrato, sendo excluída a categoria de cobertura “rocha nua”. Já na PCA relacionada ao ambiente embaixo das rochas, as variáveis analisadas foram índice de complexidade, tempo de emersão, porcentagem de cobertura embaixo da rocha, porcentagem de cada categoria de substrato abaixo da rocha, sendo excluída a categoria “rocha nua” de cobertura embaixo da rocha e a categoria “areia” de substrato abaixo da rocha. Uma vez que a PCA indicou que as variáveis ambientais analisadas são diferentes entre as tipologias de recifes estudadas, para testar essa diferença foi realizada uma Análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) com os dados ambientais estandardizados relacionados ao hábitat em cima de rochas. Para se analisar como as comunidades estão estruturadas em termos de riqueza e abundância, foram construídos boxplots para cada uma dessas variáveis, com dados coletados nas unidades amostrais respectivas de cada categoria de organismo e em cada recife amostrado. A abundância foi estimada pelo número de indivíduos para megafauna e macrofauna móvel em cima de rocha, pela porcentagem de cobertura de substrato para fauna séssil em cima de rocha e pelo número de indivíduos (móveis ou sésseis) para a fauna embaixo de rochas. Esses dados foram submetidos a testes de dispersão, sendo utilizado o pacote AER no programa R (Kleiber & Zeileis, 2008). As análises com dados bióticos foram realizadas com os táxons com mais de 2% de frequência de ocorrência relativa, considerando-se os dados de todos os recifes amostrados. Para se analisar a relação entre os invertebrados bentônicos e as variáveis ambientais, foram realizadas três Análises de Redundância Baseada em Distância (db- RDA): uma para a megafauna, outra para a macrofauna em cima das rochas e outra para a macrofauna embaixo de rochas. Essas análises foram realizadas com dados de presença e ausência dos táxons (para amenizar um problema de excesso de zeros na planilha), utilizando-se o índice de similaridade de Jaccard, e dados ambientais estandardizados. As variáveis ambientais foram selecionadas utilizando-se como critério o fator da inflação da variância (VIF) (Zuur et al., 2007). Dentre as variáveis ambientais associadas à megafauna, foram excluídas as seguintes categorias de cobertura de substrato: rocha nua, alga coriácea, alga foliácea, craca e zoantídeo. Das variáveis relacionadas à macrofauna em cima de rochas, foram excluídas as categorias rocha nua e alga coriácea. Já dentre as variáveis ambientais do hábitat embaixo de rochas, foram excluídos o índice de complexidade, a categoria rocha nua de cobertura de substrato e as categorias areia e cascalho de substrato debaixo das rochas. 89

Para teste das variáveis mais importantes na predição da abundância e riqueza das espécies estudadas, foram gerados modelos lineares generalizados (GLM) com as variáveis ambientais anteriormente selecionadas, incluindo aqui a variável categórica “tipologia de recife”. Devido ao excesso de zeros encontrado nos dados de abundância e riqueza, foi utilizado o modelo GLM de zero-alterado / Hurdle (Mullahy, 1986; Zeileis et al., 2008) com distribuição de Poisson ou distribuição binomial negativa (no caso de dados com sobredispersão). Para confirmar se os períodos categorizados como seco e chuvoso realmente foram diferentes em relação a condições climáticas, foi realizado um teste Kruskal-Wallis com os dados de precipitação e temperatura da região de coleta dos dados nos dias dos campos. Para visualização da distribuição da comunidade estudada em relação a período e tipologia de recife, foram realizadas análises de ordenação não-métricas (n-MDS) com dados de abundância dos organismos móveis e porcentagem de cobertura de organismos sésseis, utilizando-se a distância de Bray-Curtis. Com o intuito de se testar se existe diferença na composição da comunidade, foram realizadas PERMANOVAS com dados de abundância dos táxons (megafauna e macrofauna em cima e embaixo de rocha), com base no índice de similaridade de Bray-Curtis e aplicação do critério FDR – False Discovery Rate para valor ajustado de significância (Benjamini & Hochberg, 1995). Nas análises com dados de cima de rocha, considerou-se a interação dos fatores período e tipologia de recife, enquanto na análise embaixo de rocha, apenas o fator período. Em seguida, foi calculado o valor de indicação de cada táxon (Dufrêne & Legendre, 1997; De Cáceres & Legendre, 2009), também para as tipologias de recife e períodos.

3. Resultados

3.1. Caracterização ambiental

Características físicas relacionadas ao tamanho, largura média, perfil topográfico e tempo de emersão dos recifes amostrados estão apresentadas na tabela 2. O recife de Santa Rita, de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados, (TBRA) é o de maior tamanho em área de ocupação e de maior largura, em contraste com o de Búzios (TBRA) e o de Tabatinga, de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (TPRE), de menores valores de área e largura média, respectivamente. O recife de Búzios (TBRA) é o que apresenta o perfil topográfico mais acidentado (figura 3), enquanto na praia do Meio e em Tabatinga 90

(TPRE) os recifes são mais planos e elevados, com declives em direção ao mar e à faixa de praia. O recife de Santa Rita (TBRA) é o que apresenta maior variação no tempo de emersão, e o de Tabatinga (TPRE) é o que possui áreas que passam mais tempo expostas.

Tabela 2. Características físicas dos recifes amostrados. TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados; TPRE = tipologia platô rochoso e exposto. Tempo de Largura Recife Tipologia Área (m2) Perfil topográfico emersão média (m) (h) Santa Rita TBRA 45000 111.4 Acidentado 1.5 a 6

Búzios TBRA 16000 73.5 Muito acidentado 4 a 5.5 Plano elevado; declives Tabatinga TPRE 28000 35.5 5.5 a 7 em direção ao mar à praia Plano elevado; declives Praia do Meio TPRE 19000 40.3 4 a 6.5 em direção ao mar à praia

Fig. 3. Perfil topográfico dos recifes amostrados no Rio Grande do Norte. Santa Rita e Búzios = recifes de tipologia de blocos rochosos e abrigados; Praia do Meio e Tabatinga = recifes com tipologia de platô rochoso e exposto. Linha contínua = recife rochoso; linha tracejada = porção da praia de areia.

Os recifes estudados apresentam diferentes características ambientais em termos de cobertura de substrato, complexidade de hábitat e tempo de emersão (PERMANOVA, F = 59,40, p = 0,001). Recifes de tipologia com blocos rochosos e abrigados (TBRA) estão mais fortemente associados positivamente a elevados índices de complexidade de hábitat e presença de cascalho e sedimento sobre o substrato. Recifes de tipologia de platô 91 rochoso e exposto (TPRE) estão mais fortemente associados positivamente a maiores tempos de emersão e cobertura de substrato por algas (Figura 4).

Fig. 4. Análise de Componentes Principais com dados ambientais de cima das rochas dos recifes estudados, apresentados nas dimensões 1 e 2 e 1 e 3 (A e B, respectivamente), somando 47,6% da explicação. Círculos menores correspondem aos pontos de coleta de dados, com seus respectivos centroides indicados pelos círculos maiores. TBRA = recifes de tipologia com blocos rochosos e abrigados; TPRE = recifes de tipologia platô rochoso e exposto.

Quanto às variáveis analisadas do hábitat debaixo das rochas, a análise de componentes principais (Figura 5) indicou que os principais fatores são tempo de emersão, índice de complexidade, tamanho da área da face inferior da rocha, tipos de substrato debaixo da rocha (rocha, cascalho e silte/argila, colineares com areia, excluída da análise) e alga calcária. O tamanho da área da face inferior das rochas amostradas variou entre 65 cm2 e 2400 cm2. A maioria das rochas (aproximadamente 75%) apresentou tamanho máximo de 500cm2. 94

Fig. 5 Análise de Componentes Principais com dados ambientais debaixo das rochas dos recifes de Tipologia com Blocos de Rochas e Abrigados estudados, apresentados nas dimensões 1 e 2 e 1 e 3 (A e B, respectivamente), somando 37,2% da explicação.

3.2. Estrutura da comunidade de moluscos e equinodermas bentônicos

3.2.1. Comunidade em cima de rocha 95

Foram registrados no total 23 táxons no hábitat em cima das rochas, somando-se os números dos recifes TBRA e TPRE amostrados (tabela 3): três táxons de moluscos e dois de equinodermas da megafauna, 11 táxons de moluscos da macrofauna móvel e sete táxons de moluscos da macrofauna séssil. A riqueza mediana de táxons variou entre zero e um dentro das unidades amostrais, tanto da megafauna (em transectos) quanto da macrofauna (em quadrados) em todos os recifes amostrados (Figura 6). Os dados de abundância apresentaram superdispersão tanto para a megafauna (p<0,05) quanto para a macrofauna (p<0,001). A abundância mediana (Figura 7) de todas as categorias de organismos foi zero em quase todos os recifes dentro das respectivas unidades amostrais, com exceção da abundância da megafauna de Tabatinga, macrofauna móvel de Santa Rita, de Tabatinga e da praia do Meio, e da macrofauna séssil de Santa Rita e da praia do Meio (medianas iguais a 1, 1, 13, 431, 2,5 e 2,5, respectivamente).

96 Tabela 3. Frequência de ocorrência dos táxons de moluscos e equinodermas amostrados em cima das rochas nos recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA) e Tipologia Platô Rochoso Exposto (TPRE). R = rara; F = frequente; C = comum. Recifes TBRA Recifes TPRE Táxon Santa Rita Búzios Tabatinga Praia do Meio MEGAFAUNA

Moluscos Aplysia dactylomela Rang, 1828 R R - - Octopus insularis Leite & Haimovici 2008* R R - - Pugilina tupiniquim Abbate & Simone, 2015 F - - -

Equinodermas Echinometra lucunter (Linnaeus, 1758) F - C F Holothuria (Halodeima) grisea Selenka, 1867 F - - -

MACROFAUNA MÓVEL Moluscos Cerithium Bruguière, 1789 R R - - Echinolittorina lineolata (d’Orbigny, 1840) F F F C Fissurellidae J. Fleming, 1822 F R F F Leucozonia nassa (Gmelin, 1791) R - - - Littoraria flava (King, 1832)* F - - - Lottia subrugosa (d'Orbigny, 1846) F R F R Neritina virginea (Linnaeus, 1758)* R F - - Pisania pusio (Linnaeus, 1758)* F - - - Siphonaria G. B. Sowerby I, 1823 F R F R Stramonita Schumacher, 1817 R R F F Tegula viridula (Gmelin, 1791)* R R - -

MACROFAUNA SÉSSIL Moluscos Arca imbricata Bruguière, 1789* - - - R Bivalvia sp.1* - R - - Brachidontes Swainson, 1840 F R R F Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) F R R F Ostrea Linnaeus, 1758 F R - - Petaloconchus varians (d'Orbigny, 1839) R R F F Pinctada imbricata Röding, 1798* R - - - * táxons excluídos das análises por apresentarem menos de 2% de frequência de ocorrência em relação às amostras de todos os recifes.

Megafauna

Macrofauna móvel

Riqueza(número de espécies) Macrofauna séssil

Fig. 6. Distribuição dos dados de riqueza da megafauna, macrofauna móvel e macrofauna séssil, coletados em seus respectivos amostradores: transecto 10 m x 1m, quadrado de 0,25cm2 e quadrado de 0,04cm2, respectivamente, em cada recife amostrado. Boxplot: base e topo do retângulo = 1° e 3° quartis, respectivamente; linha atravessando o retângulo = mediana; barra acima do retângulo = valor máximo; círculos = valores discrepantes. TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados; TPRE = tipologia platô rochoso e exposto. 98

Megafauna

Macrofauna móvel Abundância(número indivíduos) de

Macrofauna séssil Porcentagemcobertura de

Fig. 7. Distribuição dos dados de abundância (número de indivíduos) da megafauna e da macrofauna móvel e de porcentagem de cobertura da macrofauna séssil, coletados em seus respectivos amostradores: transecto 10 m x 1m, quadrado de 0,25cm2 e quadrado de 0,04cm2, respectivamente, em cada recife amostrado. Boxplot: base e topo do retângulo = 1° e 3° quartis, respectivamente; linha atravessando o retângulo = mediana; barra acima do retângulo = valor máximo; círculos = valores discrepantes. TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados; TPRE = tipologia platô rochoso e exposto. 99

Dentre os organismos da megafauna (figura 8a), o pepino-do-mar Holothuria (Halodeima) grisea e a lesma-do-mar Aplysia dactylomela foram encontrados relacionados positivamente a ambientes com menores tempo de emersão, com hábitats mais complexos e com presença de cascalho, características encontradas em recifes TBRA. O gastrópode Pugilina tupiniquim está associado a áreas com sedimento e baixa cobertura de algas, características também encontradas em recifes TBRA. Ouriços-do- mar Echinometra lucunter estão relacionados a áreas de maior tempo de emersão, menor complexidade de hábitat e maior cobertura de algas, características encontradas em recifes TPRE. Os ouriços foram os únicos animais da megafauna registrados nesta tipologia de recife. Dentre os organismos da macrofauna (figura 8b), Echinolittorina lineolata está associada a cobertura de substrato com alga tipo turf, Lottia subrugosa, Stramonita spp. e Petaloconchus varians estão associados a locais com maiores tempos de emersão, e fissurelídeos, a cobertura de substrato com alga ramificada, todas características mais evidentes nos recifes TPRE. Já Cerithium sp. está relacionado a áreas com sedimento sobre o substrato e Isognomon bicolor, Ostrea sp. e Brachidontes sp., a áreas de maior índice de complexidade, características mais evidentes em recifes TBRA. Quanto ao teste das variáveis preditoras da estrutura da comunidade, a megafauna é influenciada principalmente por variáveis relacionadas à cobertura de substrato, sendo a ocorrência dos organismos influenciada principalmente pela presença de alga ramificada (p<0,001) e a abundância influenciada também pela presença de alga ramificada (p<0,05) acrescido de presença de sedimento (p<0,05). A categoria alga ramificada apresentou colinearidade positiva com as algas coriáceas e foliáceas e colinearidade negativa com rocha nua e craca, variáveis excluídas do modelo. A ocorrência dos organismos da macrofauna móvel está relacionada à tipologia do recife (p<0,001) com maior frequência de organismos em recifes TPRE. A abundância desses organismos é modelada também pela tipologia de recife (p<0,001), com maior número de indivíduos encontrado em recifes TPRE, acrescidos de algumas categorias de cobertura substrato, com maior número de indivíduos onde há menor porcentagem de cascalho (p<0,001), sedimento (p<0,001) e alga ramificada (p<0,01), e maior porcentagem de alga turf (p<0,001). A riqueza de táxons da macrofauna móvel é influenciada pela cobertura de substrato, principalmente pela presença de alga turf (p<0,05) e sedimento (p<0,05). Já a ocorrência de táxons da macrofauna séssil está associada a baixas porcentagens de sedimento no substrato (p<0,001), a índice de complexidade do hábitat (p<0,01) e a áreas de maior tempo de emersão (p<0,05). A 100 abundância destes organismos também está relacionada a maior tempo de emersão (p<0,01), e a riqueza, à tipologia de recife (p<0,01), com um maior número de táxons em recifes TBRA. A categoria de cobertura de substrato rocha nua, excluída do modelo, apresentou colinearidade positiva com índice de complexidade e colinearidade negativa com alga ramificada e alga turf.

Tempo de emersão

Figura 8. db-RDA com dados ambientais e dados de presença e ausência da megafauna (A) e macrofauna em cima de rocha (B) nos recifes areníticos estudados no Rio Grande do Norte, com indicação dos centroides dos pontos referentes a dados coletados em recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (I) e naqueles de Tipologia Platô Rochoso e Exposto (II).

101

Uma vez que os períodos previamente categorizados como seco e chuvoso foram realmente diferentes entre si (Kruskal-Wallis, p<0,05) em termos de características atmosféricas (precipitação pluviométrica e temperatura do ar), os períodos puderam ser usados como um dos fatores na comparação entre as comunidades. Quando comparamos os moluscos e equinodermas entre os períodos seco e chuvoso e entre as diferentes tipologias de recife (figura 9), a megafauna apresentou diferença significativa para a interação desses dois fatores (PERMANOVA, F = 2,75, p<0,05). O cálculo do valor de indicação das espécies mostrou que, em recifes TBRA, P. tupiniquim (p<0,001) e H. grisea (p<0,001) são espécies indicadoras da estação chuvosa, enquanto A. dactylomela é espécie indicadora de estação seca (p<0,05). No entanto, E. lucunter é uma espécie indicadora de recifes TPRE (p<0,001), independente do período. Quanto à macrofauna móvel (figura 9b), as diferenças na comunidade são em decorrência da tipologia do recife (PERMANOVA, F = 21,82, p<0,01) e do período (PERMANOVA, F = 2,89, p<0,05). Cerithium sp. é indicadora de estação chuvosa e de recifes TBRA (p<0,001), L. nassa é indicadora de recifes TBRA (p<0,001) e as espécies E. lineolata, Stramonita spp., Fissurelidae e L. subrugosa são indicadoras de recifes TPRE (p<0,001). Para os organismos da macrofauna séssil (figura 9c), de igual modo, as diferenças na comunidade ocorrem em função de tipologia do recife (PERMANOVA, F = 42,44, p<0,01) e do período (PERMANOVA, F = 2,64, p<0,05), em que Ostrea sp. é indicadora de recifes TBRA (p<0,001), P. varians é indicadora de recifes TPRE (p<0,001), e I. bicolor é indicadora de recifes TBRA e do período chuvoso em recifes TPRE (p<0,05). 102

Megafauna

Macrofauna móvel

Macrofauna séssil

Figura 9. Ordenação por nMDS da fauna em cima de rocha (megafauna, macrofauna séssil e macrofauna móvel, respectivamente), associada a tipologia do recife e períodos seco e chuvoso. 103

3.2.2. Comunidade embaixo de rocha

Foram registrados no total 36 táxons no hábitat embaixo de rochas, somando-se os números dos dois recifes TBRA amostrados (tabela 4): 32 táxons de moluscos e quatro de equinodermas. A riqueza mediana por rocha amostrada foi de duas espécies em Santa Rita e uma espécie em Búzios (figura 10a). Os dados de abundância por rocha amostrada (figura 10b) apresentaram superdispersão (p<0,001), com mediana de cinco indivíduos embaixo de cada rocha em Santa Rita e um indivíduo em Búzios.

Tabela 4. Frequência de ocorrência dos táxons de moluscos e equinodermas do hábitat embaixo de rochas dos recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados (TBRA). R = rara; F = frequente; C = comum. Recifes TBRA Táxon Santa Rita Búzios Moluscos Anachis H. Adams & A. Adams, 1853 R R Arca imbricata Bruguière, 1789* R R Architectonica nobilis Röding, 1798* R - Arcopsis adamsi (Dall, 1886) F R Brachidontes Swainson, 1840 F F Cerithium Bruguière, 1789 R F Echinolittorina lineolata (Gmelin, 1791) F F Engina turbinella (Kiener, 1836) R - Eulithidium affine (C. B. Adams, 1850)* R - Favartia alveata (Kiener, 1842) F - Fissurellidae J. Fleming, 1822 F F Gastropoda sp.1* R - Gastropoda sp.2* R - Gastropoda sp.3* R - Ischnoplax pectinata (G. B. Sowerby II, 1840)* R - Ischnochiton striolatus (Gray, 1828) R F Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) F F Leucozonia nassa (Gmelin, 1791) F - Littoraria flava (King, 1832) R R Lottia subrugosa (d'Orbigny, 1846) F R Morula nodulosa (C. B. Adams, 1845) F R Neritina virginea (Linnaeus, 1758) F F Onchidella indolens (Couthouy in Gould, 1852) R R Ostrea Linnaeus, 1758 F R 104

Petaloconchus varians (d'Orbigny, 1839) F F Pinctada imbricata Röding, 1798 F - Pisania pusio (Linnaeus, 1758)* R - Schwartziella G. Nevill, 1881* R - Siphonaria G. B. Sowerby I, 1823 F R Stramonita Schumacher, 1817 R F Tegula viridula (Gmelin, 1791) F - Vasula deltoidea (Lamarck, 1822)* R -

Equinodermas Chiridota rotifera (Pourtalès, 1851)* R R Ophioderma appressa (Say, 1825) R - Ophionereis reticulata (Say, 1825) R R Ophiothrix (Ophiothrix) angulata (Say, 1825) R R

* táxons excluídos das análises por apresentarem menos de 2% de frequência de ocorrência em relação às amostras dos dois recifes TPRE.

A B

Figura 10. Distribuição de dados de (A) riqueza (número de espécies) e (B) abundância (número de indivíduos) da macrofauna embaixo de cada rocha amostrada em recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados. Boxplot: base e topo do retângulo = 1° e 3° quartis, respectivamente; linha atravessando o retângulo = mediana; barra acima do retângulo = valor máximo; círculos = valores discrepantes.

A análise de redundância (figura 11) indica que vários táxons do hábitat embaixo das rochas são generalistas, não apresentando nenhuma relação forte com fatores ambientais. Em contrapartida, Cerithium sp. ocorreu mais associado a áreas com silte/argila no substrato adjacente à porção inferior da rocha e E. lineolata e Brachidontes sp., em áreas com rocha nua nessa porção. Stramonita spp. mostrou-se associada à presença de alga ramificada embaixo das rochas e Siphonaria sp. ocorreu em locais com maior tempo de emersão. 105

O modelo com as variáveis preditoras da estrutura da comunidade mostrou que a ocorrência das espécies no hábitat embaixo de rochas é maior quando a porcentagem de cracas (p<0,01) na porção inferior da rocha é menor, e quando o tamanho da rocha (p<0,05) é maior. A abundância dos organismos foi influenciada pelo tamanho da rocha (p<0,01) e a riqueza, pelo tamanho da rocha (p<0,001) e pela presença de silte/argila (p<0,05) e de rocha (p<0,05) no substrato debaixo da rocha amostrada. A categoria de cobertura “craca” apresentou colinearidade negativa com rocha nua. Índice de complexidade (excluído do modelo) apresentou colinearidade positiva com tamanho de rocha e presença de cascalho embaixo de rocha, e colinearidade negativa com tempo de emersão e presença de rocha embaixo da rocha amostrada. Todas as categorias de substrato da porção adjacente à face inferior da rocha amostrada foram colineares entre si, incluindo silte/argila e rocha (incluídas no modelo) e areia e cascalho (excluídas do modelo). A comunidade de organismos embaixo das rochas apresentou diferenças na abundância entre os períodos seco e chuvoso (PERMANOVA, F = 3,43, p = 0,001), embora essa diferença seja pouco evidenciada na análise de ordenação (Figura 12) e restrita a poucos táxons. Os táxons indicadores de estação chuvosa foram Tegula viridula (p<0,001), Ostrea sp. (p<0,001) e Leucozonia nassa (p<0,001), enquanto a estação seca foi indicada por Ophioderma apressa (p<0,05) e Anachis sp. (p<0,05).

Tempo de emersão

Figura 11. db-RDA com dados ambientais e dados de presença e ausência da macrofauna embaixo de rocha nos recifes areníticos estudados no Rio Grande do Norte. I. bicolor = Isognomon bicolor; T. viridula = Tegula viridula; P. imbricata = Pinctada imbricata; L. subrugosa = Lottia subrugosa; L. nassa = Leucozonia nassa; E. lineolata = Echinolittorina lineolata; 1 a 8 = outras espécies sem correlações.

106

Figura 12. Ordenação por nMDS da fauna embaixo de rocha nos recifes de Tipologia com Blocos de Rocha e Abrigados, nos períodos seco e chuvoso.

4. Discussão

A definição de fatores estruturadores de comunidades marinhas intertidais é um tema complexo, uma vez que muitos fatores de diversas naturezas atuam conjuntamente para gerar as condições favoráveis de ocorrência de uma espécie. O presente estudo contribui com uma avaliação abrangente da estrutura da comunidade de moluscos e equinodermas bentônicos em relação a parâmetros ambientais, em recifes areníticos tropicais de baixa inclinação, contemplando organismos de diferentes classes de tamanho, mobilidade e hábitats. As comunidades que habitam a porção acima de rochas aqui estudadas são estruturadas em função da tipologia do recife onde são encontradas, pelo tipo de cobertura de substrato, índice de complexidade e tempo de emersão. Já a macrofauna que habita embaixo de rochas está estruturada principalmente em função do tipo de substrato embaixo da rocha amostrada e índice de complexidade. O tempo de emersão é apontado como um dos principais fatores estruturadores da comunidade bentônica de costões (Little et al., 2010; Chappuis et al., 2014), majoritariamente sobre os organismos sésseis, uma vez que os organismos móveis podem migrar durante as marés baixas para abrigos que amenizem os efeitos da dessecação. Em nossos resultados, encontramos que, em áreas de maior tempo de emersão, a ocorrência e abundância dos animais sésseis é maior em relação às áreas que passam menos tempo descobertas. Esse fato indica uma similaridade com áreas de maior tempo de emersão nos 107 costões, com uma menor diversidade de espécies e presença de organismos mais adaptados a tal condição em maiores abundâncias. Mesmo não tendo sido um dos principais fatores atuantes na estruturação da megafauna, o tempo de emersão ainda atuou secundariamente na distribuição de táxons mais sensíveis à dessecação, nitidamente no recife em Santa Rita, na distribuição do pepino-do-mar Holothuria (Halodeima) grisea e da lesma-do-mar Aplysia dactylomela. A influência da cobertura de substrato tanto na megafauna quanto na macrofaua pode estar relacionada a fatores de hábitat e alimentação. Por exemplo, a presença de sedimento sobre e entre os blocos de rocha em recifes TBRA favorece a presença dos gastrópodes Pugilina tupiniquim e Cerithium sp., típicos de hábitats com maior presença de sedimento e lodosos (Rios, 2009). Corrobora com este cenário a proximidade dos recifes TBRA de desembocaduras de rios, estando o recife de Santa Rita distante em torno de 2,7 km do rio Ceará Mirim (Extremoz/RN) e o recife de Búzios, em torno de 3 km do rio Pirangi (Nísia Floresta/RN). Já nos recifes TPRE, a grande disponibilidade de macroalgas favorece a ocorrência de adensamentos do ouriço herbívoro E. lucunter (Cordeiro et al., 2014), e dos também herbívoros fissurelídeos. Nossos dados sugerem que a heterogeneidade na cobertura de substrato nos recifes influencia a riqueza de espécies (apesar de nosso modelo não ter indicado nenhuma variável significativa na influência da riqueza da megafauna). Desta forma, nos recifes de tipologia com blocos rochosos e abrigados (TBRA), embora a maior parte do substrato seja constituída por rochas nuas, há uma maior heterogeneidade nos tipos de cobertura de substrato, gerando uma maior diversidade de microhábitats e, consequentemente, de espécies, de acordo com a hipótese da heterogeneidade do hábitat (MacArthur and MacArthur, 1961). Porém, ressalta-se que, dentre os recifes TBRA amostrados, foram registrados indivíduos da megafauna com mais de 1% de frequência de ocorrência relativa apenas no recife de Santa Rita. Infere-se que a grande escassez de organismos nos pontos amostrados em Búzios pode estar relacionada a fatores que atuem de forma diferente entre os dois recifes TBRA e não tenham sido analisados no presente estudo, como diferenças significativas na cobertura de substrato entre os dois recifes. Quanto à influência da complexidade na distribuição dos organismos, ressalta-se que os ouriços foram associados a menores índices de complexidade. No entanto, isso reflete as variáveis que foram empregadas no índice, uma vez que a rugosidade do transecto foi considerada, mas as categorias de tamanho de refúgio no hábitat (originalmente sugeridas em Gratwicke & Speight, 2005) não foram incluídas no nosso 108

índice. Assim, os menores índices de complexidade relacionados aos ouriços refletem sua grande frequência e abundância nos recifes TPRE, de baixa rugosidade, característica que facilita o deslocamento do animal sobre o recife. Analisando em menor escala, as observações em campo e em outros trabalhos com E. lucunter (Cordeiro et al., 2014) mostram um padrão de agregação de ouriços em áreas de grande complexidade em decorrência da presença de refúgios como buracos e tocas. Desta forma, sugere-se que esse fator seja incluído no índice de complexidade utilizado, considerando-se assim, uma rugosidade em menor escala. Além de tempo de emersão, a estruturação da macrofauna séssil depende principalmente de fatores relacionados à cobertura de substrato e complexidade do hábitat, implicando diretamente em disponibilidade de espaço para assentamento e crescimento. A tipologia de recife também foi apontada como um fator importante na distribuição desses organismos, fato relacionado ao grau de estabilidade de substrato. Recifes TBRA apresentam maior rugosidade que os TPRE, gerando um microhábitat mais favorável para assentamento de organismos sésseis (Skinner & Coutinho, 2005). Apesar de nosso modelo com variáveis preditoras ter indicado um valor significativo para a influência do tamanho da área inferior das rochas sobre a estrutura da comunidade nesse hábitat, a distribuição dos nossos dados sugere que essa relação é fraca, indicando apenas uma pequena tendência de maiores valores de abundância em tamanhos maiores de rochas. Trabalhos anteriores com moluscos e equinodermas de hábitat embaixo de grandes blocos rochosos não encontraram significância entre o tamanho da face inferior do bloco e a abundância de espécies neste hábitat (Chapman, 2002a, 2002b, 2005). Uma vez que o índice de complexidade possui colinearidade positiva com esta variável, assumimos que complexidade de hábitat também é um dos principais estruturadores desta comunidade. De maneira geral, os dados de abundância dos organismos em todos os recifes amostrados apresentaram superdispersão. Moluscos e equinodermas estão ausentes na maioria dos pontos amostrados, mas em alguns outros pontos se apresentam em abundâncias maiores do que a esperada se houvesse uma distribuição aleatória dos organismos. Esse fato corrobora a ideia de que fatores ambientais em pequena escala são muito importantes para a estruturação da comunidade bentônica, tanto em cima de rochas (Fraschetti et al., 2005) quanto embaixo (Chapman, 2005). Nossos resultados sugerem que fatores ambientais relacionados a cada tipologia estudada são mais importantes que a sazonalidade na estruturação dos organismos. 109

Mesmo tendo diferença nas condições climáticas entre os períodos seco e chuvoso (precipitação diária variando de 0 mm a 15 mm, e temperatura do ar, de 23°C a 29°C), essa variação não foi suficiente para exercer efeito na abundância da comunidade como um todo, mas apenas em poucos táxons, que podem ser mais sensíveis. Por exemplo, Dias (2012) também relatou maior abundância do pepino-do-mar H. grisea durante a estação chuvosa em um recife arenítico tropical, e Mendes et al. (2006) registraram maior densidade desta espécie durante o inverno de um costão subtropical. Assim, inferimos que mudanças mais evidentes na abundância da comunidade como um todo ocorrem em locais com variações climáticas mais marcadas, como áreas subtropicais onde a temperatura varia até 30°C no mesmo dia (Coutinho, 2016). Ainda, é possível que durante a estação seca tenha ocorrido um efeito de migração dos organismos móveis para áreas mais abrigadas, padrão não avaliado neste trabalho, mas relatado para moluscos de costões tropicais sazonais (Harper & Williams, 2001). Os recifes estudados apresentaram semelhança na composição de táxons de costões brasileiros, destacando-se a presença dos táxons Brachidontes, gastrópodes litorinídeos e fissurelídeos, Lottia subrugosa, Stramonita, Pisania, Morula, Leucozonia e Echinometra lucunter (Coutinho & Zalmon, 2009). No entanto, nos costões os fatores físicos e ambientais atuam gerando o padrão de zonação vertical, com manchas nítidas de composição de organismos em cada faixa horizontal, com marcadas dominâncias de táxons específicos de cada zona, principalmente em função do nível de marés e hidrodinamismo. Nos recifes estudados aqui, os organismos se distribuem principalmente em função da complexidade do hábitat (refletido também pela tipologia de recife) e pela cobertura de substrato na fauna em cima de rocha e substrato embaixo de rocha para os organismos deste micro-hábitat, em mosaicos de mancha no ambiente. Diante do exposto, inferimos que a inclinação é um fator diferenciador dos padrões de estruturação da comunidade bentônica entre costões e as tipologias de recife estudadas.

A tipologia do recife, aqui definida em termos de estabilidade do substrato e grau de embate de ondas, é um importante fator na definição da composição e da abundância de táxons da megafauna e da macrofauna. As variáveis ambientais analisadas neste estudo estão diretamente relacionadas à tipologia do recife, indicando que, apesar do mesmo tipo de formação sedimentar arenítica, as forças moduladoras das feições de cada região estruturam o recife em termos de complexidade e heterogeneidade ambiental, de forma que os organismos bentônicos podem responder diferentemente em cada tipo de feição. 110

Assim, as tipologias estudadas não devem ser consideradas de forma homogênea, mas suas características ambientais intrínsecas devem ser levadas em consideração para análises de dados e comparações de padrões ecológicos com outros locais de estudo, como também foi proposto para costões (Coutinho, 1995).

Apoio financeiro O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.

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CONCLUSÃO GERAL Ambientes de substrato rochoso intertidais são áreas biológica e estruturalmente diversas e complexas. Em nosso estudo, tanto para recifes de tipologia com blocos de rocha e abrigados de embate de ondas quanto para recifes de tipologia platô e exposto a embate de ondas, o método que estima uma maior riqueza de invertebrados bentônicos com o menor esforço de coleta consiste no uso de transectos aleatorizados sobre o recife, com quadrados aninhados. Ressaltamos algumas características semelhantes entre os costões rochosos e os recifes areníticos estudados, como submissão à variação das marés, composição rochosa e composição de táxons semelhantes. Porém, apesar do tempo de emersão nos recifes ter sido significativo na distribuição dos táxons sésseis (como ocorre nos costões), essa influência parece ser secundária em relação a outros fatores ambientais que influenciam o assentamento e crescimento desses organismos, como disponibilidade de substrato e complexidade. De maneira geral, o tempo de emersão atua de maneira secundária, nos recifes estudados. Infere-se que essa diferença na resposta da comunidade em relação ao tempo de emersão entre os dois tipos de ambientes seja principalmente em decorrência da diferença na inclinação dos substratos. Assim, nos costões rochosos, geralmente inclinados, observa-se os padrões clássicos de zonação em manchas horizontais, enquanto nos recifes a horizontalidade do substrato leva a uma distribuição principalmente em função de características ambientais aqui avaliadas. Com relação a alterações na abundância de organismos em função da sazonalidade, concluímos que no ambiente estudado as variações em termos de precipitação e temperatura ambiente entre as estações seca e chuvosa não são suficientes para resultar em alteração significativa na estrutura na comunidade. As tipologias de recife aqui estudadas, apesar de mesma constituição sedimentar arenítica, apresentam características ambientais distintas que influenciam a composição, abundância e riqueza dos táxons. Esse fator deve ser levado em consideração nas comparações ecológicas, como também observado para costões de áreas próximas, mas com algumas características locais diferentes.

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MATERIAL SUPLEMENTAR

ALINA ROCHA PIRES BARBOZA

Natal / RN, 2019 ▪ Este catálogo foi elaborado de forma complementar à tese de doutorado “Invertebrados bentônicos de recifes areníticos tropicais: avaliação de métodos e estruturação da comunidade intertidal”, de Alina Rocha Pires Barboza. A tese, apresentada ao programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte em fevereiro de 2019, foi elaborada sob orientação da Profa. Dra. Tatiana Silva Leite e co-orientação do Prof. Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire.

▪ São apresentadas fotos dos quatro recifes areníticos amostrados no Rio Grande do Norte: recifes de Tipologia com Blocos Rochosos e Abrigados de embate de ondas (TBRA), nas praias de Santa Rita e Búzios, e recifes de Tipologia Platô Rochoso e Exposto a embate de ondas (TPRE), nas praias do Meio e Tabatinga.

▪ Ainda, são apresentadas fotos de moluscos e equinodermas registrados no hábitat em cima das rochas e também aqueles encontrados no hábitat embaixo das rochas (no caso de recifes TBRA), incluindo espécies da megafauna (maiores que 5cm) e macrofauna móvel e séssil (menores que

5cm, visíveis a olho nu). 2 ▪ Mapa de localização das praias dos recifes estudados 4 ▪ Santa Rita 5 ▪ Búzios 10 ▪ Praia do Meio 15 ▪ Tabatinga 20 ▪ Ocorrência dos táxons no hábitat em cima das rochas 25 ▪ Ocorrência dos táxons no hábitat embaixo das rochas 26 ▪ Megafauna em cima das rochas – moluscos 27 ▪ Megafauna em cima das rochas – equinodermas 30 ▪ Macrofauna móvel em cima das rochas – moluscos 32 ▪ Macrofauna séssil em cima das rochas – moluscos 38 ▪ Macrofauna embaixo das rochas – moluscos 41 ▪ Macrofauna embaixo das rochas – equinodermas 45 3 Elaboração do mapa: Matheus Lisboa Nobre da Silva 4 Alina Barboza 5 Alina Barboza 6 Alina Barboza

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24 Recifes TBRA Recifes TPRE Táxon Santa Rita Búzios Tabatinga Praia do Meio MEGAFAUNA

Moluscos Aplysia dactylomela Rang, 1828 R R - - Octopus insularis Leite & Haimovici 2008 R R - - ▪ TBRA = tipologia com blocos rochosos e Pugilina tupiniquim Abbate & Simone, 2015 F - - - abrigados Equinodermas Echinometra lucunter (Linnaeus, 1758) F - C F Holothuria (Halodeima) grisea Selenka, 1867 F - - - ▪ TPRE = tipologia platô rochoso e exposto

MACROFAUNA MÓVEL Moluscos ▪ R = táxons raros (frequência de Cerithium Bruguière, 1789 R R - - Echinolittorina lineolata (d’Orbigny, 1840) F F F C ocorrência relativa<5%) Fissurellidae J. Fleming, 1822 F R F F Leucozonia nassa (Gmelin, 1791) R - - - ▪ Littoraria flava (King, 1832) F - - - F = táxons frequentes (5%50%) MACROFAUNA SÉSSIL Moluscos Arca imbricata Bruguière, 1789 - - - R Bivalvia sp1 - R - - Brachidontes Swainson, 1840 F R R F Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) F R R F Ostrea Linnaeus, 1758 F R - - Petaloconchus varians (d'Orbigny, 1839) R R F F 25 Pinctada imbricata Röding, 1798 R - - - Recifes TBRA Recifes TBRA Táxon Santa Rita Búzios Táxon Santa Rita Búzios Moluscos Moluscos (continuação) Anachis H. Adams & A. Adams, 1853 R R Petaloconchus varians (d'Orbigny, 1839) F F Arca imbricata Bruguière, 1789 R R Pinctada imbricata Röding, 1798 F - Architectonica nobilis Röding, 1798 R - Pisania pusio (Linnaeus, 1758) R - Arcopsis adamsi (Dall, 1886) F R Schwartziella G. Nevill, 1881 R - Brachidontes Swainson, 1840 F F Siphonaria G. B. Sowerby I, 1823 F R Cerithium Bruguière, 1789 R F Stramonita Schumacher, 1817 R F Echinolittorina lineolata (d’Orbigny, 1840) F F Tegula viridula (Gmelin, 1791) F - Engina turbinella (Kiener, 1836) R - Vasula deltoidea (Lamarck, 1822) R - Eulithidium affine (C. B. Adams, 1850) R - Equinodermas Favartia alveata (Kiener, 1842) F - Chiridota rotifera (Pourtalès, 1851) R R Fissurellidae J. Fleming, 1822 F F Ophioderma appressa (Say, 1825) R - Gastropoda sp1 R - Ophionereis reticulata (Say, 1825) R R Gastropoda sp2 R - Ophiothrix (Ophiothrix) angulata (Say, 1825) R R Gastropoda sp3 R - Ischnoplax pectinata (G. B. Sowerby II, 1840) R - Ischnochiton striolatus (Gray, 1828) R F Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) F F Leucozonia nassa (Gmelin, 1791) F - ▪ TBRA = tipologia com blocos rochosos e abrigados Littoraria flava (King, 1832) R R Lottia subrugosa (d'Orbigny, 1846) F R ▪ R = táxons raros (frequência de ocorrência relativa<5%) F R Morula nodulosa (C. B. Adams, 1845) ▪ F = táxons frequentes (5%

Alina Barboza Alina Barboza

Aplysia dactylomela

27 Alina Barboza Alina Barboza Alina Barboza

Pugilina tupiniquim 28 Alina Barboza

Octopus insularis

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Holothuria (Halodeima) grisea

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Alina Barboza Echinometra lucunter 31 Alina Barboza Alina Barboza Alina Barboza

Cerithium sp.

32 Fonte: Gastropods - http://www.gastropods.com Alina Barboza

Echinolittorina lineolata

33 Alina Barboza Alina Barboza

Fissurelidae 34 Alina Barboza Leucozonia nassa

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Fonte: Conquiliologistas do Brasil www.conchasbrasil.org.br Lottia subrugosa

Fonte: Conquiliologistas do Brasil www.conchasbrasil.org.br 35 Littoraria flava Alina Barboza

Fonte: Conchology – www.conchology.be

Pisania pusio

Alina Barboza Neritina virginea 36 Alina Barboza Siphonaria sp.

Alina Barboza Stramonita sp.

Alina Barboza

Tegula viridula 37 Alina Barboza Fonte: Worms – http://www.marinespecies.org

Arca imbricata 38 Alina Barboza Alina Barboza

Alina Barboza Alina Barboza

Alina Barboza Brachidontes sp. Alina Barboza Isognomon bicolor 39 Alina Barboza Alina Barboza

Alina Barboza Pinctada imbricata

Alina Barboza

Ostrea sp. Alina Barboza Petaloconchus varians 40 Alina Barboza

Arcopsis adamsi

Fonte: Gastropods - www.gastropods.com Fonte: Conchology - www.conchology.be

Anachis sp. Architectonica nobilis

41 Fonte: Conquiliologistas do Brasil www.conchasbrasil.org.br Fonte: Conchology www.conchology.be Fonte: Gastropods www.gastropods.com Eulithidium affine Favartia alveata Engina turbinella

42 Alina Barboza

Alina Barboza Alina Barboza Ischnochiton striolatus Ischnoplax pectinata 43 Alina Barboza Alina Barboza Alina Barboza Morula nodulosa Onchidella indolens

Fonte: Worms http://www.marinespecies.org Schwartziella sp. Fonte: Gastropods – www.gastropods.com Vasula deltoidea 44 Alina Barboza

Fonte: Flickr https://www.flickr.com/photos/46245911@N07/4265832065

Chiridota rotifera

45 Alina Barboza

Alina Barboza Alina Barboza

Ophioderma appressa 46 Alina Barboza Alina Barboza Alina Barboza Ophionereis reticulata Ophiothrix (Ophiothrix) angulata