O Ácaro-Das-Gemas-Do-Cacaueiro No Sul Da Bahia, Brasil: Reconhecimento Taxonômico E Ácaros Phytoseiidae Associados

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ - UESC PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PRODUÇÃO VEGETAL - PPGPV

ADEILMA NASCIMENTO DE CARVALHO

O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO NO SUL DA BAHIA, BRASIL: RECONHECIMENTO TAXONÔMICO E ÁCAROS PHYTOSEIIDAE ASSOCIADOS

ILHÉUS – BAHIA 2018

ADEILMA NASCIMENTO DE CARVALHO

O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO NO SUL DA BAHIA, BRASIL: RECONHECIMENTO TAXONÔMICO E ÁCAROS PHYTOSEIIDAE ASSOCIADOS

Tese apresentada à Universidade Estadual de Santa Cruz, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Produção Vegetal

Área de concentração: Proteção de Plantas

Orientador: Prof. Dr. Anibal Ramadan Oliveira

Co-orientadora: Profa. Dra. Denise Navia Magalhães Ferreira

Co-orientador: Prof. Dr. Francisco José Ferragut Pérez

ILHÉUS – BAHIA 2018

ADEILMA NASCIMENTO DE CARVALHO

O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO NO SUL DA BAHIA, BRASIL: RECONHECIMENTO TAXONÔMICO E ÁCAROS PHYTOSEIIDAE ASSOCIADOS

Tese apresentada à Universidade Estadual de Santa Cruz, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Produção Vegetal.

Ilhéus, 29 de janeiro de 2018.

______Prof. Dr. Aníbal Ramadan Oliveira UESC/ DCB (Orientador)

______Profa. Dra. Maria Aparecida Leão Bittencourt UESC/ DCAA

______Prof. Dr. Carlos Holger Wenzel Flechtmann USP/ESALQ

______Prof. Dr. Antonio Carlos Lofego UNESP/IBILCE

______Prof. Dr. Rodolfo Mariano Lopes da Silva UESC/ DCB

Ao meu orientador, que com sua paciência soube me orientar por muitos anos, transmitindo seus conhecimentos e experiências. Eu agradeço, não só pelo profissional que ajudou a formar, mas também a pessoa que sou hoje. Meu carinho e gratidão para sempre.

AGRADECIMENTOS

Agradeço, primeiramente, a Deus que se faz presente em todos os momentos, dando-me discernimento e sabedoria para concluir cada etapa da minha vida. À Universidade Estadual de Santa Cruz e ao Programa de Pós-Graduação em Produção Vegetal (PPGPV) por possibilitar a realização do curso e do trabalho. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela concessão da bolsa de estudos. À Coordenadoria de Aperfeiçoamento de Pessoal do Ensino Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado sanduiche na Espanha. À minha família e amigos, torcendo sempre pelo meu sucesso. Ao meu orientador, Aníbal Ramadan Oliveira, pelos ensinamentos dispensados para a execução e conclusão deste trabalho, incentivo e atenção, muito importantes para o meu crescimento pessoal e acadêmico. E principalmente por sua PACIÊNCIA comigo. À minha co-orientadora, Denise Navia Magalhães Ferreira, por todo apoio e ensinamentos para a execução deste trabalho. Ao meu co-orientador na Espanha, Francisco Ferragut, por sua acolhida em seu laboratório, sua atenção e por ter me ensinado muito sobre Phytoseiidae. À minha amiga Poliane Sá Argolo, pelo apoio desde o início deste trabalho. Obrigada pela força, companhia e trabalho. Aos meus amigos, Tarcísio Matos e Matheus Bessa, por estarem sempre disponíveis quando precisei fazer novas coletas. Ao Centro de Microscopia da UESC pela disponibilidade e auxilio na realização das micrografias. Aos meus amigos do Laboratório de Entomologia da UESC pelo bom convívio, amizade e todas as resenhas do dia a dia. A todos, muito obrigada! SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ...... 9 1.1 O cacaueiro, Theobroma cacao ...... 9 1.2 O ácaro-da-gema-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzacci, 1973) ...... 10 1.3 Ácaros Phytoseiidae ...... 15 1.4 Objetivos ...... 17 Referências...... 17 2 THE CACAO BUD MITE, Aceria reyesi (NUZZACI 1973) – SUPPLEMENTARY DESCRIPTION, DISTRIBUTION AND COMPARISON WITH Gymnaceria cupuassu OLIVEIRA, RODRIGUES & FLECHTMANN 2012 (ACARI: ERIOPHYIDAE) ...... 22 Abstract ...... 22 Resumo ...... 22 3 THREE NEW SPECIES OF PHYTOSEIID MITES (ACARI: PHYTOSEIIDAE) FROM BAHIA STATE, BRAZIL ...... 52 Abstract ...... 52 Resumo ...... 52 4 A NEW SPECIES OF Leonseius FROM CACAO PLANTATIONS IN BRAZIL, WITH A REDESCRIPTION OF Leonseius regularis (DE LEON, 1965) (ACARI: PHYTOSEIIDAE) ...... 61 Abstract ...... 61 4.1 Introduction ...... 61 4.2 Material and methods ...... 63 4.3 Results ...... 63 4.4 Discussion ...... 70 References...... 73 5 ÁCAROS FITOSEÍDEOS (ACARI: PHYTOSEIIDAE) EM PLANTAÇÕES DE CACAU COM PRESENÇA DE A. reyesi NO SUL DA BAHIA ...... 76 Abstract ...... 77 5.1 Introdução ...... 78 5.2 Material e Métodos ...... 79 5.3 Resultados ...... 80 5.4 Discussão ...... 90 Referências ...... 93 6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 98

O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO NO SUL DA BAHIA, BRASIL: RECONHECIMENTO TAXONÔMICO E ÁCAROS PHYTOSEIIDAE ASSOCIADOS

RESUMO

O ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria reyesi Nuzzaci (Acari: Eriophyidae), tem causado sérios danos a cacaueiros em diversos municípios da região sul da Bahia, provocando malformação, atrofia de brotos, clorose, queda foliar, encurtamento de entrenós e morte de plantas. Embora trabalhos antigos com controle químico estejam disponíveis, o potencial de ácaros Phytoseiidae no seu controle biológico nunca foi avaliado. O objetivo geral desse trabalho foi contribuir com conhecimentos básicos sobre A. reyesi e fitoseiídeos associados em cacauais infestados na região sul da Bahia. As coletas foram realizadas em quatro municípios da região, em gemas e folhas de cacaueiros atacados por A. reyesi e na vegetação circundante. Foi oferecida uma descrição suplementar de Aceria reyesi com base em espécimes tipo da Venezuela e em espécimes adultos e imaturos da Costa Rica, Equador, Amazonas, Bahia e Rondônia, oferecendo os primeiros registros da ocorrência da espécie na Costa Rica e no Equador. A provável origem e a distribuição geográfica potencial da praga são discutidas. Uma comparação morfológica detalhada entre A. reyesi e a espécie de eriofiídeo relacionada Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues e Flechtmann, ambas associadas com espécies de Theobroma (Malvaceae) de importância econômica, é apresentada. Seiscentos e oito fitoseiídeos, pertencentes a 27 espécies, foram identificados. Entre os 15 gêneros registrados, os mais diversos foram Amblyseius, Proprioseiopsis e Iphiseiodes. Iphiseiodes quadripilis (Banks), Amblydromalus arawak (De Leon) e Phytoseiulus fragariae Denmark and Schicha foram registrados pela primeira vez no estado. As espécies mais abundantes foram Amblyseius operculatus De Leon (23,4%), Amblyseius perditus Chant and Baker (17,9%), Iphiseiodes metapodalis (El-Banhawi) (13,0%) e Typhlodromalus aripo De Leon (11,3%), sendo todas, exceto I. metapodalis, coletadas tanto em folhas quanto em gemas. Dentre estas espécies, T. aripo foi apresentada como candidata a futuros estudos visando o controle biológico de A. reyesi, por ser um predador generalista adaptado a se alimentar nas gemas. Quatro novas espécies de Phytoseiidae, Typhlodromips baculiductus sp. n., Graminaseius bahiensis sp. n., Typhlodromalus annulatus sp. n. e Leonseius sp. n. foram descritas. Uma discussão sobre o limite entre os gêneros Amblydromalus e Typhlodromalus foi incluída. Leonseius regularis (De Leon) foi redescrito, subsidiando uma discussão sobre possível confusão nas identificações dessa espécie no Brasil com Leonseius sp. n., diferenciadas apenas por caracteres reprodutivos. Além de oferecer uma redescrição de A. reyesi, com os novos registros e a descrições de espécies de Phytoseiidae, o presente estudo contribuiu não só para a ampliação do conhecimento desses ácaros na Bahia, mas também na definição de T. aripo como uma das espécies com maior potencial para ser avaliada em futuros estudos visando o controle de A. reyesi.

Palavras-chave: Aceria reyesi. Theobroma cacao. Fitoseiídeos. Controle Biológico.

THE CACAO BUD MITE IN SOUTHERN BAHIA, BRAZIL: TAXONOMIC RECOGNITION AND PHYTOSEIIDAE MITES ASSOCIATED

ABSTRACT

The cacao bud mite, Aceria reyesi Nuzzaci (Acari: Eriophyidae), have caused serious damage to cacao trees in several municipalities in the southern region of Bahia, causing malformation and atrophy of shoots, chlorosis, leaf fall, shortening of internodes and death of plants. Although old studies on chemical control are available, the potential of Phytoseiidae mites in the biological control of A. reyesi has never been evaluated. The general objective of this work was to contribute with basic knowledge about A. reyesi and associated phytoseiids on infested cacao plantations in the southern region of Bahia. The collections were conducted in 4 localities of the region, in buds and leaves of cacao trees attacked by A. reyesi and on the surrounding vegetation. A supplementary description of Aceria reyesi was given based on type specimens from Venezuela and adults and immatures specimens from Costa Rica, Ecuador, Amazonas, Bahia and Rondônia, offering the first records of the occurrence of this species in Costa Rica and Ecuador. The probable origin and potential geographic distribution of this pest is discussed. A detailed morphological comparison between A. reyesi and the related eriophyid species Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues and Flechtmann, both associated with Theobroma species (Malvaceae) of economic importance, is given. Six hundred and eight phytoseiids, belonging to 27 species, were identified. Among the 15 genera registered, the most diverse were Amblyseius, Proprioseiopsis and Iphiseiodes. Iphiseiodes quadripilis (Banks), Amblydromalus arawak (De Leon) and Phytoseiulus fragariae Denmark and Schicha were recorded from the first time in the state. The most abundant species were Amblyseius operculatus De Leon (23.4%), Amblyseius perditus Chant and Baker (17.9%), Iphiseiodes metapodalis (El-Banhawi) (13.0%) and Typhlodromalus aripo De Leon %), all of them, except I. metapodalis, collected in both leaves and buds. Among those species, T. aripo was presented as a candidate for future studies on the biological control of A. reyesi, considering that it is a generalist predator adapted to feed on the buds. Four new species of Phytoseiidae, Typhlodromips baculiductus sp. n., Graminaseius bahiensis sp. n., Typhlodromalus annulatus sp. n. and Leonseius sp. n. were described. A discussion on the limits between the genera Amblydromalus and Typhlodromalus was included. Leonseius regularis (De Leon) was redescribed, subsidizing a discussion on a possible confusion in the identifications of this species in Brazil with Leonseius sp. n., differentiated only by reproductive traits. In addition to offering a redescription of A. reyesi, with the new records and descriptions of Phytoseiidae species, the present study contributed not only to improving the knowledge on those mites in Bahia, but also in the definition of T aripo as one of the species with the greatest potential to be evaluated in future studies aiming the control of A. reyesi.

Keywords: Aceria reyesi. Theobroma cacao. Phytoseiid. Biological Control. 9

1 INTRODUÇÃO

1.1 O cacaueiro, Theobroma cacao

O cacaueiro (Theobroma cacao L.) é uma planta dicotiledônea pertencente à família Malvaceae, subfamília Sterculioideae. Acredita-se que seja originário da Amazônia, ocorrendo de forma espontânea desde o sul do México até a Bolívia. É uma planta umbrófila, perene e arbórea, podendo chegar a 20 m de altura em condições silvestres e 3–5 m em condições de cultivo. É também classificado como uma planta cauliflora, com inflorescências se formando diretamente no tronco e em ramificações secundárias e terciárias mais desenvolvidas. As flores são pequenas, hermafroditas e pentâmeras, ocorrendo em estruturas denominadas almofadas florais. Os frutos do cacaueiro (cacau) geralmente são grandes, variando entre 100 g e 2 kg, e a forma pode ser arredondada ou alongada. A cor vai do verde/vermelho quando jovens ao amarelo/alaranjado quando maduros. Os cotilédones, abrigados no interior das sementes (amêndoas), representam a parte economicamente aproveitável do cacaueiro (MONTEIRO; AHNERT, 2012). Embora a cacauicultura venha enfrentando crises ao longo da sua história, devido, principalmente, a baixas cotações dos preços internacionais, as amêndoas do cacau são a matéria-prima para a fabricação do chocolate, um alimento apreciado em todo o mundo. Apesar de o consumo estar concentrado em países desenvolvidos, que absorvem cerca de 70% da produção mundial de cacau, a maior produção concentra-se hoje em países da África como Costa do Marfim (maior produtor mundial), Gana, Nigéria e Camarões, de onde provêm, hoje, mais de 70% da produção mundial, seguidos pela Indonésia (MIDLEJ; SANTOS, 2012). O Brasil é o sexto produtor mundial de amêndoas e o maior da América Latina (FAO, 2010), com uma produção de 255.353 toneladas em 2015 e de 213.843 toneladas em 2016 (IBGE, 2017). Os estados brasileiros com maior produção de cacau são Amazonas, Bahia, Espírito Santo, Pará e Rondônia, sendo a Bahia um dos maiores produtores de amêndoas, com uma produção de cerca de 150 mil toneladas, em uma área cultivada de 550 mil ha e 34 mil produtores em 2010 (COMISSÃO EXECUTIVA DO PLANO DA LAVOURA CACAUEIRA, CEPLAC, 2010). As primeiras sementes de cacau vieram do estado do Pará para o sul da Bahia no século XVIII, onde o cacaueiro se adaptou bem aos solos e ao clima tropical úmido e chuvoso da região, desenvolvendo uma importante economia cacaueira (CUENCA; NAZÁRIO, 2004). (MONTEIRO; AHNERT, 2012). Por ser uma espécie vegetal de sombra, desenvolveu-se na 10

região o sistema de cultivo conhecido como “cabruca”, que consiste no plantio dos cacaueiros sob um dossel composto por árvores da Mata Atlântica. Embora a cabruca tenha sido o modelo utilizado para o estabelecimento da cacauicultura no estado, tornando-se o grande exemplo de sustentabilidade que a região cacaueira da Bahia foi capaz de gerar (LOBÃO; SETENTA; VALLE, 2004), atualmente têm sido também utilizados plantios em consórcio com espécies arbóreas introduzidas e/ou de importância econômica (MULLER; GAMA- RODRIGUES, 2012), além de plantios de cacaueiros cultivados a pleno sol (MULLER; VALLE, 2012). O cultivo sombreado dos cacaueiros apresenta diversas vantagens, como diversificação de produtos agrícolas, aumento de vida útil do cultivo, redução de temperaturas do ar e do solo e diminuição dos danos causados por chuvas pesadas, entre outras. Entretanto, do ponto de vista agronômico e fisiológico, estudos demonstram que o crescimento e a produção do cacaueiro são normalmente maiores em áreas com pouca ou nenhuma sombra e que cacaueiros cultivados a pleno sol, protegidos do vento e com abastecimento adequado de água e nutrientes no solo, produzem mais do que os cultivos à sombra (MULLER; VALLE 2012). Como uma desvantagem importante do plantio a pleno sol, entretanto, está o fato de que esse sistema de cultivo favorecer o surgimento de pragas, como percevejos e ácaros (TREVISAN et al., 2012). O cacaueiro está sujeito ao ataque de insetos e ácaros que danificam a planta e, portanto, reduzem a sua produção potencial (NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012). Apesar da maioria das pragas do cacaueiro ser de insetos, como tripes, monalônio, vaquinha, gorgulhos, escolitídeos, lagartas, formigas, cigarrinhas e cochonilhas, duas espécies de ácaros têm sido registradas como pragas do cacaueiro no Brasil: o ácaro-mexicano, Tetranychus mexicanus (McGregor, 1950) (Tetranychidae) (FLECHTMANN, 1979; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012) e o ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzacci, 1973) (Eriophyidae), (TREVISAN et al., 2008; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012; OLIVEIRA; NAVIA, 2013).

1.2 O ácaro-da-gema-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzacci, 1973)

Aceria reyesi (Nuzacci, 1973) pertence à ordem Trombidiformes, subordem Prostigmata, superfamília Eriophyoidea, família Eriophyidae, subfamília Eriophyinae, tribo Aceriini (AMRINE; STASNY; FLECHTMANN, 2003; LINDQUIST; KRANTZ; WALTER, 2009). Foi descrito originalmente da Venezuela por Nuzzaci (1973), como Eriophyes reyesi, 11

com base em espécimes enviados a ele para identificação, suspeito de ser o agente causal da malformação em brotos denominada localmente pelos agricultores de “engurruñadera” (REYES; REYES, 1972). Curiosamente, além de A. reyesi, outro eriofiídeo, Floracarus theobromae Keifer, 1973 foi também considerado como possível agente causal da “engurruñadera” em trabalhos subsequentes na Venezuela (DORESTE et al., 1975; REYES; REYES; DORESTE, 1977; SANCHEZ; CAPRILES DE REYES, 1979). Em Doreste et al. (1975) foi descrita a sintomatologia da “engurruñadera”, sua distribuição na Venezuela, a incidência e a variação do problema durante o ano, juntamente com a publicação de ilustrações de seus possíveis agentes causais (A. reyesi e F. theobromae). No mesmo trabalho, os autores elencaram clones mais suscetíveis e observaram que as condições favoráveis ao ataque dos ácaros pareciam estar relacionadas ao ambiente seco prolongado. Reyes, Reyes e Doreste (1977) também descreveram a sintomatologia “engurruñadera” na Venezuela, caracterizando os danos causados e apresentando ilustrações de A. reyesi e F. theobromae, seguidas de uma breve descrição textual das espécies. Sanchez, Reyes e Martinsky (1978) testaram a eficácia de acaricidas em cacaueiro na Venezuela no controle da “engurruñadera”. Sanchez e Capriles de Reyes (1979) apresentaram um pequeno resumo sobre o que se conhecia até o momento sobre a “engurruñadera del cacao” na Venezuela, seus possíveis agentes causais e sintomas, além de sugestões para o controle dos ácaros. O primeiro registro de A. reyesi no Brasil ocorreu na Bahia, em 1979, atacando cacaueiros na zona de transição entre cacauais e pastagens nos municípios de Itapebi e Itajú do Colônia (ABREU; SORIA, 1979; PEREIRA et al., 1980; SORIA; SILVA, 1983). Em Soria e Silva (1983), o nome “ácaro-das-gemas-do-cacaueiro” foi utilizado pela primeira vez para A. reyesi, com a observação de que sua distribuição no Brasil parecia estar restrita às localidades de Itapebi e Itajú do Colônia na Bahia, considerando-o como uma praga de grande importância quarentenária doméstica no país. Soria, Milanez e Abreu (1984) caracterizaram os danos causados por A. reyesi como severos na região cacaueira da Bahia, podendo levar à morte das plantas em altas infestações, e demonstraram que acaricidas/inseticidas podem ser eficientes para seu controle. Soria, Cruz e Milanez (1991) também caracterizaram os danos causados pelo ácaro-das-gemas-do-cacaueiro na Bahia, apresentando inclusive fotografias dos sintomas, descritos em português como “enrugadeira do cacau”, além de testarem e indicarem acaricidas/inseticidas para seu controle.

Trevisan et al. (2008), com o registro da ocorrência de A. reyesi em Rondônia, associado à morte de cacaueiros clonais e híbridos na Estação Experimental da Ceplac em Ouro Preto do Oeste, 17 anos após da última publicação sobre esse ácaro no Brasil (SORIA;

CRUZ; MILANEZ, 1991), renovaram o interesse no “ácaro-das-gemas-do-cacaueiro”. Esta visão sobre sua importância se refletiu na inclusão do A. reyesi entre os ácaros pragas do cacaueiro no Brasil, juntamente com T. mexicanus, em livros sobre pragas e manejo dos cacaueiros recentes (SÁNCHEZ, 2011; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO 2012; TREVISAN et al., 2012), que oferecem uma breve descrição do A. reyesi e informações para o reconhecimento dos ataques. Finalmente, essa nova perspectiva do ácaro-das-gemas-do- cacaueiro como praga emergente em Rondônia e Bahia foi abordada por Oliveira e Navia (2013), que apresentaram um pequeno histórico da ocorrência de A. reyesi no Brasil, ressaltando a ocorrência recente de danos severos e mortes em cacaueiros em Rondônia e em novas áreas do município de Ilhéus, Bahia (Figura 1). Aceria reyesi é um microácaro, com o corpo alongado, vermiforme e circundado por anéis cuticulares, com apenas dois pares de pernas (NUZZACI, 1973). Como todos os eriofiídeos, são fitófagos e possuem na região anterior (gnatossoma), um complexo de estiletes adaptados para perfurar as células dos tecidos vegetais e sugar o citoplasma (AMRINE; STASNY; FLECHTMANN, 2003; MORAES; FLECHTMANN 2008; KRANTZ; WALTER, 2009). Podem possuir especificidade a seu hospedeiro, o que é uma característica comum aos Eriophyoidea, cujo grau de especialização morfológica e biológica permite que vivam em lugares bastante confinados, como bainhas de folhas, gemas, brotos terminais, eríneos e galhas, além da superfície exposta das plantas (AMRINE; STASNY; FLECHTMANN, 2003; MORAES; FLECHTMANN 2008; DE LILLO; SKORACKA 2010). 13

Figura 1 – Danos causados a cacaueiros por Aceria reyesi (Nuzzaci, 1973) no Brasil, A. Aspecto geral de uma plantação infestada, com árvores danificadas a mortas pelo ataque na CEPLAC, Ouro Preto do Oeste, Rondônia, 2008; B, C e D. Detalhes de ramos terminais atacados, gradualmente ampliados de B para D, com atrofia, ausência de folhas e encurtamento dos entrenós, da CEPLAC, Ilhéus, 2012.

Fotos: A- Olzeno Trevisan; B- Adeilma N. Carvalho; C e D- Anibal R. Oliveira. 14

O ácaro-das-gemas-do-cacaueiro ataca os brotos terminais e laterais das plantas, encontrando-se especificamente protegidos sob os primórdios foliares, causando malformação em brotos, atrofia dos brotos terminais, queda das folhas ainda jovens, encurtamento dos entrenós, brotos de tamanho reduzido e perda da dominância apical, levando a um aumento na produção de gemas laterais retorcidas e clorose foliar, com consequente queda das folhas e envassouramento (Figura 1) (DORESTE et al., 1975; SANCHEZ; CAPRILES DE REYES, 1979; SORIA; SILVA, 1983; SORIA; MILANEZ; ABREU, 1984; SORIA; CRUZ; MILANEZ, 1991; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012, TREVISAN et al., 2012 OLIVEIRA; NAVIA, 2013). Observações mostram que as condições mais favoráveis ao aparecimento dos sintomas causados por A. reyesi, parecem estar relacionadas ao ambiente seco prolongado, sendo que em árvores com grande número de gemas afetadas, geralmente em reboleiras, observou-se a completa ausência de folhas e de frutos, e até mesmo a morte das plantas sob altas infestações (REYES; REYES, 1972; REYES; REYES; DORESTE, 1977; SANCHEZ; CAPRILES DE REYES, 1979, SORIA; SILVA, 1983, SORIA; MILANEZ; ABREU, 1984; SORIA; CRUZ; MILANEZ, 1991; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012; TREVISAN et al., 2012; OLIVEIRA; NAVIA, 2013). A maioria dos trabalhos publicados sobre controle de A. reyesi é antigo e versa principalmente sobre controle químico. Sanchez, Capriles de Reyes e Martinsky (1978) testaram a eficácia de 10 acaricidas em cacaueiros na Venezuela, indicando uma maior eficácia dos produtos Acarin, Morestan, Fundal, Karathane, Orthene e Finca-atril. Sanchez e Capriles de Reyes (1979) indicaram, para o controle em áreas muito afetadas, a poda e queima dos brotos atacados, seguida da aplicação de Morestan por aspersão manual, umedecendo bem os brotos. De acordo com Soria, Milanez e Abreu (1984) e Soria, Cruz e Milanez (1991), os acaricidas/inseticidas Neoron, Tamaron, Thiodon, Akar, Acricid, Hostathion, Tedion e Ethion foram eficientes, com destaque para o Neoron p.a, com níveis de eficiência acima de 90%. Embora estratégias alternativas ao controle químico de A. reyesi, como a poda e a substituição de cacaueiros velhos por novos, venham sendo consideradas atualmente no sul da Bahia de acordo com SODRÉ1 (informação verbal), o potencial de ácaros predadores Phytoseiidae no controle biológico do ácaro-das-gemas-do-cacaueiro nunca foi estudado.

1 SODRÉ, G. A. Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira. 15

1.3 Ácaros Phytoseiidae

A família Phytoseiidae pertence à superordem Parasitiformes, ordem Mesostigmata, subordem Monogynaspida, corte Gamasina, subcorte Dermanyssiae, superfamília Phytoseioidea (KRANTZ; WALTER, 2009). É composta atualmente por cerca de 2.500 espécies válidas em 91 gêneros (DEMITE et al., 2017), divididos em três subfamílias (Amblyseiinae, Typhlodrominae e Phytoseiinae). Amblyseiinae é a subfamília com maior diversidade (1.748 espécies em 65 gêneros), seguida por Typhlodrominae (732 espécies em 23 gêneros) e Phytoseiinae (229 espécies em 3 gêneros), sendo os gêneros com maior número de espécies descritas Typhlodromus (454), Amblyseius (400), Neoseiulus (397), Phytoseius (222), Euseius (213) e Proprioseiopsis (163) (DEMITE; McMURTRY; MORAES, 2014). Das cerca de 200 espécies válidas registradas no Brasil atualmente, 77 foram reportadas na Bahia, (DEMITE et al., 2017). Os Phytoseiidae são ácaros principalmente plantícolas, geralmente predadores em maior ou menor grau, cujas maiores densidades são encontradas sobre folhas, onde suas presas principais, os ácaros fitófagos, também são usualmente mais comuns (MORAES; FLECHTMANN, 2008). Alimentando-se principalmente de outros ácaros, de pequenos insetos, nematóides e fungos, além de pólen e exsudatos, dependendo do gênero/espécie (McMURTRY; CROFT, 1997; GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003; McMURTRY; MORAES; SOURASSOU, 2013). Seu ciclo biológico inclui as fases de ovo, larva, protoninfa, deutoninfa e adultos, mas apenas as fêmeas, com cerca de 0,5 mm de comprimento, e os machos, com metade desse tamanho, são geralmente utilizados em estudos taxonômicos e na identificação de espécies (CHANT; McMURTRY, 2007; HOY, 2011; MORAES; FLECHTMANN, 2008). Os caracteres morfológicos mais utilizados no estudo taxonômico dos fitoseiídeos são o aspecto do escudo dorsal, que pode ser liso ou ornamentado, o número e a posição dos poros e lirifissuras no mesmo, a extensão do peritrema e a forma do escudo peritremal, a quetotaxia, envolvendo o tamanho, a forma e o número de setas presentes no corpo, presença ou ausência de macrosetas nas pernas, o formato do escudo esternal, que pode ser estreito ou largo e possuir a parte posterior côncava ou reta, o formato dos escudos genital e ventrianal, o número de dentes nas quelíceras e o formato da espermateca e do espermadáctilo (CHANT; McMURTRY, 2007; MORAES; FLECHTMANN, 2008). Os fitoseiídeos são bem conhecidos e estudados por sua ocorrência comum em várias culturas e por sua eficiência como agentes de controle biológico, principalmente de ácaros 16

fitófagos (GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003; CHANT; McMURTRY, 2007; MORAES; FLECHTMANN, 2008; HOY, 2011; McMURTRY; MORAES; SOURASSOU, 2013). Várias de suas espécies são controladoras eficientes de ácaros praga, principalmente Tetranychidade (p. ex. do ácaro-rajado, Tetranychus urticae Koch com os fitoseiídeos Phytoseiulus spp. e Neoseiulus californicus McGregor), consumindo um grande número de presas e mantendo as pragas em densidades menores, além de se reproduzirem e desenvolverem mais rapidamente que as presas (GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003; HOY, 2011). McMurtry e Croft (1997) buscaram reconhecer esses predadores através dos seus hábitos alimentares, examinando atributos que contribuem para a persistência de suas populações e a densidade baixa de presa, tais como a capacidade de sobreviver quando falta seu alimento principal utilizando alimentos alternativos, propondo a seguinte classificação, revisada por McMurtry, Moraes e Sourassou (2013): Grupo I (constituído por espécies de Phytoseiulus) e subdividido em três subtipos: Ia. especialistas em ácaros do gênero Tetranychus; Ib. especialistas em ácaros tetraniquídeos; Ic. especialistas em ácaros tideídeos; Grupo II (constituído por espécies de Galendromus, alguns Neoseiulus e poucos Typhlodromus): seletivos de ácaros tetraniquídeos, tendo um espectro alimentar bem mais amplo que aqueles do grupo I; Grupo III (constituído por algumas espécies de Neoseiulus e muitas de Amblyseius e Typhlodromus): generalistas, divididos em cinco subtipos baseados no microhabitat e morfologia: IIIa. vivendo em folhas pubescentes; IIIb. vivendo em folhas glabras; IIIc. vivendo em espaços confinados em plantas dicotiledôneas (exemplo, em domácias); IIId. vivendo em espaços confinados em plantas monocotiledôneas; IIIe. vivendo em solo e matéria orgânica; Grupo IV (constituído por espécies de Euseius e Iphiseiodes): generalistas que se alimentam de pólen e podem ter como presas ácaros de várias famílias, pequenos insetos como tripes ou moscas brancas, assim como nematóides. Outros alimentos alternativos podem ser esporos de fungos, exsudatos de plantas, e honeydew (secreção de insetos sugadores de seiva, rica em açúcares). Projetos conduzidos em diferentes países, incluindo o Brasil, demonstram a importância do uso prático dos Phytoseiidae como inimigos naturais no controle de ácaros-praga. Entretanto, apesar dos avanços na área de controle biológico com predadores, pode-se dizer que há ainda muito por conhecer a respeito da potencialidade de diferentes grupos de fitoseiídeos, seus hábitos alimentares, e potencial como inimigos naturais de ácaros-praga em culturas específicas (MORAES et al., 1993; GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003; MORAES; ONZO et al., 2005; ZANNOU; MORAES; HANNA, 2006; FIABOE et al., 2007; GUANILO; MARTíNEZ, 2007; MORAES; FLECHTMANN, 2008; HOY, 2011; SILVA et al., 2016). 17

1.4 Objetivos

Esse trabalho busca contribuir com conhecimentos básicos sobre o A. reyesi e seus potencias predadores Phytoseiidae encontrados em cacauais infestados na região sul da Bahia, através dos seguintes objetivos específicos:

 Apresentar uma descrição suplementar de Aceria reyesi com base em espécimes tipo da Venezuela e em adultos e imaturos da Costa Rica, Equador, Amazonas, Bahia e Rondônia, oferecendo os primeiros registros da ocorrência da espécie na Costa Rica e no Equador, discutindo sua provável origem e distribuição geográfica potencial, e apresentando uma comparação morfológica entre A. reyesi e G. cupuassu, ambas associadas a espécies de Theobroma de importância econômica.

 Descrever três novas espécies de fitoseídeos pertencentes aos gêneros Typhlodromips De Leon, Graminaseius Chant & McMurtry e Typhlodromalus Muma coletados em plantas circundantes a cacaueiros infestados por A. reyesi.

 Apresentar uma descrição suplementar de Leonseius regularis e descrever uma nova espécie de Leonseius, baseando a delimitação entre as duas espécies em diferenças nas estruturas reprodutivas.

 Realizar um levantamento de Phytoseiidae em cacaueiros e plantas circundantes em plantios atacados por A. reyesi na região sul da Bahia e determinar potenciais predadores que possam ser avaliados futuramente visando o controle biológico do ácaro-das-gemas- do-cacaueiro.

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2 THE CACAO BUD MITE, Aceria reyesi (NUZZACI 1973) – SUPPLEMENTARY DESCRIPTION, DISTRIBUTION AND COMPARISON WITH Gymnaceria cupuassu OLIVEIRA, RODRIGUES & FLECHTMANN 2012 (ACARI: ERIOPHYIDAE)2

Abstract

The cacao bud mite, Aceria reyesi (Nuzzaci 1973) (Eriophyidae), reported as causing serious damage to the cacao tree in Central and South America, is studied based on type specimens from Venezuela and adults and immatures specimens from Costa Rica, Ecuador and the Brazilian states of Amazonas, Bahia and Rondônia, offering a supplementary description and the first report of this species in Costa Rica and Ecuador. The probable origin and the potential geographic distribution of this noxious phytophagous mite is discussed, and a detailed morphological comparison between A. reyesi and the related eriophyid species Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues & Flechtmann 2012, both associated with Theobroma species (Malvaceae) of economic importance, is given.

Key words: Taxonomy, morphological comparison, Theobroma cacao, Costa Rica, Ecuador

O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO, Aceria reyesi (NUZZACI 1973) – DESCRIÇÃO SUPLEMENTAR, DISTRIBUIÇÃO E COMPARAÇÃO COM Gymnaceria cupuassu OLIVEIRA, RODRIGUES & FLECHTMANN 2012 (ACARI: ERIOPHYIDAE)

Resumo

O ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzzaci 1973) (Eriophyidae), relatado como causador de sérios danos ao cacaueiro nas Américas Central e do Sul, é estudado com base em espécimes tipo da Venezuela e espécimes adultos e imaturos da Costa Rica, do Equador e dos estados brasileiros do Amazonas, Bahia e Rondônia, oferecendo uma descriçõ suplementar e o primeiro registro desta espécie na Costa Rica e no Equador. A origem provável e a distribuição geográfica potencial deste ácaro fitófago nocivo são discutidas, e uma comparação morfológica detalhada entre A. reyesi e a espécie de eriofiídeo relacionada Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues & Flechtmann 2012, ambas associadas com espécies de Theobroma (Malvaceae) de importância econômica, é apresentada.

Palavras-chave: Taxonomia, comparação morfológica, Theobroma cacao, Costa Rica, Ecuador

2 Carvalho, A.N., Navia, D., de Lillo, E., Ferragut, F., Oliveira, A.R. (2018) The cacao bud mite, Aceria reyesi (Nuzzaci 1973)—supplementary description, distribution and comparison with Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues & Flechtmann 2012 (Acari: Eriophyidae). Systematic & Applied Acarology, v.23, n.3, p.501–520. http://dx.doi.org/10.11158/saa.23.3.9 Capítulo originalmente apresentado nas páginas 22 a 51 da tese defendida. 52

3 THREE NEW SPECIES OF PHYTOSEIID MITES (ACARI: PHYTOSEIIDAE) FROM BAHIA STATE, BRAZIL 3

Abstract

During a survey of predatory mites on cocoa cropping areas in Bahia State, north-eastern Brazil, three undescribed species of Phytoseiidae were collected on natural vegetation associated with crops. Typhlodromips baculiductus n. sp., Graminaseius bahiensis n. sp. and Typhlodromalus annulatus n. sp. are described and diagnosed. Comments on the boundary between the genera Amblydromalus Chant & McMurtry and Typhlodromalus Muma are also included.

Key words: Predatory mites, taxonomy, Typhlodromips, Graminaseius, Typhlodromalus

TRÊS NOVAS ESPÉCIES DE ÁCAROS FITOSEÍDEOS (ACARI: PHYTOSEIIDAE) DO ESTADO DA BAHIA, BRASIL

Resumo

Durante um levantamento de ácaros predadores em áreas de cultivo de cacau no estado da Bahia, nordeste do Brasil, três espécies não descritas de Phytoseiidae foram coletadas em vegetação natural associada à cultura. Typhlodromips baculiductus n. sp., Graminaseius bahiensis n. sp. e Typhlodromalus annulatus n. sp. foram descritos e diagnosticados. Comentários sobre o limite entre os gêneros Amblydromalus Chant & McMurtry e Typhlodromalus Muma também foram incluídos.

Palavras-chave: Ácaros predadores, taxonomia, Typhlodromips, Graminaseius, Typhlodromalus

3 Carvalho, A.N., Oliveira, A.R., Argolo, P. S., Ferragut, F. (2017) Three new species of phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) from Bahia State, Brazil. Zootaxa, v.4272, n.1, p.142–150. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4272.1.8. Capítulo originalmente apresentado nas páginas 52 a 60 da tese defendida.

88 61

4 A NEW SPECIES OF Leonseius FROM CACAO PLANTATIONS IN BRAZIL, WITH A REDESCRIPTION OF Leonseius regularis (DE LEON, 1965) (ACARI: PHYTOSEIIDAE)4

Abstract Leonseius Chant & McMurtry 1994 is a monotypic genus in Typhlodrominae. It was created to abrigate Thyphloseiopsis regularis De Leon 1965, a species with a conturbated taxonomic history previously classified in the genera Typhlodromus, Diadromus and Chanteius. Probably because its atypical, easily recognized Amblyseiinae-like morphology, and poor descriptions of reproductive traits, researchers in the last 60 years have based identification of Leonseius regularis mainly on dorsal and ventral shields chaetotaxy. In a survey of phytoseiid mites conducted in cacao plantations in the southern region of Bahia state, Brazil, we identified two disctinct morphtypes of Leonseius regularis considering spermathecae and spermadactyl. The objective of this work is to offer a modern description of L. regularis, and to describe a new Leonseius species, basing the delimitation between species on the differences in reproductive structures. A discussion on the possibility of confusion in the identification between those almost cryptical, sympatric species, in previous reports of L. regularis, with emphasis in Brazil, is provided.

Key words: Mesostigmata, Typhlodrominae, phytoseiid mites, taxonomy, Bahia

4.1 Introduction

Description

Leonseius regularis (De Leon, 1965) was described in the genus Typhloseiopsis De Leon ‘from a single specimen’ according to De Leon (1967), although the type material informed in the original description included two females and two nymphs from Puerto Rico. The male was described only in the next year from Guyana, in the genus Diadromus Athias-Henriot, accompanied by a redescription of the female from the same country (De Leon, 1966). Curiously, the author considered that the specimens from Guyana should probably be a separate species from those of Puerto Rico (De Leon, 1965) and Trinidad (De Leon, 1967), because ‘the long setae of the dorsal shield and the macrosetae appreciable shorter than the

4 Carvalho, A.N., Argolo, P.S., Ferragut, F., Moraes, G. J. de., Beaulieu, F., Oliveira, A.R. A new species of Leonseius from cacao plantations in Brazil, with a redescription of Leonseius regularis Chant and Yoshida- shaul, 1983 (Acari: Phytoseiidae). Manuscrito formatado para submissão à Zootaxa. 62

specimens from Puerto Rico and Trinidad’. Although reinforcing that ‘more specimens, and both sexes are need from these areas to determine the ranges of variation and to establish limits for the members of the complex’, no information was given on possible differences on reproductive structures. Although reproductive structures have been used as definitive characters for species delimitation in Phytoseiidae, following a pattern applied also for other groups of animals and plants, the original descriptions and redescriptions for L. regularis are poorly detailed about both the spermatheca and spermadactyl (Chant & McMurtry, 1994, 2007; Chant & Yoshida- Shaul, 1983; De Leon, 1965, 1966, 1967; Denmark et al. 1999; El-Banhawy, 1984; Moraes et al. 1991, 2013; Rocha et al. 2015; Souza et al. 2015). The only illustrations of spermathecae available are those of the types (De Leon, 1965; Chant & Yoshida-Shaul, 1983; Chant & McMurtry, 1994, 2007), and of the females from Guyana (De Leon, 1966), Trinidad (De Leon, 1967), and Brazil (El-Banhawy, 1984). The only illustrations of spermadactyl available are those of a male from Guyana (De Leon, 1966), and a male from Brazil (El-Banhawy, 1984). In its about 60 years of troubled taxonomic history, L. regularis has been classified in the genera Typhloseiopsis De Leon (original description), Diadromus Athias-Henriot (De Leon 1966), Chanteius Wainstein (De Leon, 1967), Typhlodromus Scheuten (Chant & Yoshida-Shaul 1983), and finally in the monotypic genus Leonseius Chant & McMurtry (Chant & McMurtry, 1994), in the subfamily Typhlodrominae, tribe Typhloseiopsini, with reports in Brazil, Colombia, Costa Rica, Guadeloupe, Guyana, Puerto Rico and Trinidad (Demite et al. 2017). The species was reported in the following states in Brazil: Acre (Nuvoloni et al. 2015b), Bahia (Nuvoloni et al. 2015a; Souza et al. 2015), Espírito Santo (El- Banhawy, 1984), Minas Gerais (Silva et al. 2010), Pernambuco (Gondim Jr. & Moraes, 2001, Sousa et al. 2015; Vasconcelos et al. 2006), Rio Grande do Sul (Rocha et al. 2015), São Paulo (Castro & Moraes 2010; Denmark & Muma, 1973, Gondim Jr. & Moraes, 2001, Moraes et al. 2013). In a survey of phytoseiid mites conducted in cacao plantations in the southern region of Bahia state, Brazil, we identified two distinct morphotypes of L. regularis considering spermathecae and spermadactyls. The objective of this work is to offer a modern redescription of L. regularis, and to describe a new Leonseius species, basing the delimitation between species on the differences in reproductive structures. A discussion on the possibility of confusion in the identification between those almost cryptical, sympatric species, in previous reports of L. regularis, with emphasis in Brazil, is provided. 63

4.2 Material and methods

Leaves of Theobroma cacao L. (Malvaceae) were collected from two previous selected cacao plantations with pure populations of the two Leonseius morphotypes in Ilhéus, BA, Brazil: at Ceplac (Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira) on March 2015, and at Uesc (Universidade Estadual de Santa Cruz) on August 2016. Leaves were examined under a stereomicroscope in the laboratory. Leonseius females and males found were mounted in slides with Hoyer’s medium and examined under a phase-contrast microscope for morphological study. Ten females and five males of each morphotypes, from a total of 31 females and 6 males from Ceplac (L. regularis) and 51 females and 22 males from UESC (Leonsieus sp. nov.), were analyzed and described in the present study. Line drawings were produced with the use of a drawing tube attached to the phase-contrast microscope and finished with Adobe Illustrator CC Series®. Complementary photographs of spermathecae and spermadactyl in phase-contrast and differential interference contrast microscopy were also taken. Measurements were taken with the use of a graded eye-piece and are presented, in micrometers, as average (minimum and maximum) in the descriptions. For comparison, we also examined the holotype, loaned from Harvard, and the specimens used in the redescription by El-Banhawy (1984), loaned from Canadian Mite Collection. Generic concepts adopted are those proposed by Chant and McMurtry (2007). Setal nomenclature follows that of Lindquist and Evans (1965) as adapted by Rowell et al. (1978) for dorsal surface and Chant and Yoshida-Shaul (1991) for ventral surface of the idiosoma. Dorsal setal patterns are those proposed by Chant and Yoshida-Shaul (1989). Nomenclature used for dorsal solenostomes is that proposed by Athias-Henriot (1975). Vouchers and types of the species collected were deposited in the Acarological Collection of Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), Ilhéus, Bahia, Brazil [AC- UESC], Departamento de Zoologia e Botânica, Universidade Estadual Paulista (UNESP), São José do Rio Preto, São Paulo, Brazil [AC-DZSJRP], and Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ), Universidade de São Paulo (USP), in Piracicaba, SP, Brazil [AC- ESALQ].

4.3 Results

Leonseius regularis (De Leon, 1965) 64

(Figs. 1–2)

FEMALE (n= 10) Dorsal surface (Fig. 1A). Dorsal shield mostly smooth, with a few lateral striae between j1 and s6, and a constriction at level of R1, 339 (329–348) long, 249 (270–220) wide. Dorsal setal pattern 12A: 6B. Sixteen pairs of smooth and acute setae, Z4 and Z5 slightly serrated. Seta j1 24 (23–26), j3 35 (34–38), j4 4 (3–5), j5 4 (3–4), j6 4 (4–5), J2 5 (5–6), J5 7 (6–7), z2 3 (2–3), z3 10 (6–13), z4 4 (3–4), z5 (4 (3–4), Z4 96 (93–100), Z5 271 (264–277), s4 85 (73– 99), s6 7 (6–10), S5 6 (5–6). Thirteen pairs of dorsal lyrifissures and six pairs of pores. Peritremes extending to setae j1. Seta r3 8 (6–9) and R1 8 (7–8) off dorsal shield. Ventral surface (Fig. 1B) Sternal shield smooth, quadrate, with posterior margin straight and three pairs of setae. Distance st1-st3 60 (58–63), distance st2-st2 69 (65–71). Seta st4 on metasternal platelets. Genital shield smooth, distance between st5-st5 70 (68–73). Ventrianal shield smooth, vase-shaped, straight anteriorly, concave in the laterals, 114 (110– 118) long, 57 (48–68) wide at level of ZV2, 69 (65–76) wide at level of anus. With four pairs of preanal setae (JV1, JV2, JV3 and ZV2) and a pair of preanal pores in the level of JV3. Three pairs of setae in the membrane surrounding the ventrianal shield (ZV1, ZV3 and JV5), JV5 smooth 55 (47–61). Spermatheca (Fig. 1C; 2A–B). Calyx saccular, 23 (20–28) long, with a reentrance under the atrium, immediately under minor duct. Major duct much finer than calyx, with a single wall. Chelicerae (Fig. 1D). Fixed digit 30 (29–32) and movable digit 31 (28–34) long. Fixed digit multidentate with ten to twelve teeth; movable digit with three to four-toothed. Legs (Fig. 1E). Acute macrosetae in all legs, Sge I 50 (46–54), Sti I 54 (50–59), St I 47 (43–51), Sge II 38 (36–39), Sge III 49 (45–53), Sti III 33 (30–36), Sge IV 108 (101–116), Sti IV 56 (53–63) and St IV 48 (46–52).

Figure 1 – Leonseius regularis. A- Female dorsal shield. B- Female ventral surface. C. Female Spermatheca (three examples). D. Female chelicera. E. Female leg IV. F. Male spermadactyl (three examples). G. Male ventrianal shield.

Figure 2 – Leonseius regularis phase contrast (PH) and diferenctial interference contrast (DIC) photographs of specimens from Bahia. A- Spermatheca, PH. B- Same, DIC. C. Left and right Spermadactyls, PH.

MALE (n= 5) Dorsal shield. 258 (247–285) long and 186 (184–192) wide; j1 20 (20–23), j3 28 (28–30), j4 3 (3–4), j5 3 (3–4), j6 5 (4–5), J2 5 (4–5), J5 6 (5–6), z2 3 (3–4), z3 8 (7–9), z4 5 (4–5), z5 4 (4–5), Z4 66 (63–68), Z5 200 (189–204), s4 53 (50–55), s6 6 (6–7), S5 5 (5–6), r3 8 (8–10), R1 7 (6–7). Ventral surface (Fig. 1G). Ventrianal shield subtriangular, reticulate mainly anteriorly to pre-anal setae, 109 (98–116) long and 139 (131–144) wide at anterior corners. With four pairs of preanal setae (JV1, JV2, JV3 and ZV2) and a pair of preanal pores between JV3 and JV3. One pair of seta (JV5) in the membrane surrounding the ventrianal shield, JV5 smooth 24 (22–25). Chelicerae. Fixed digit 21 (20–22) and movable digit 20 (19–21) long. Fixed digit with nine to ten teeth; movable digit with one teeth. Spermadactyl (Fig. 1F; 2C), 20 (19–21) long from the basis to apices, 16 (16–18) without apices. Without a hook-like lateral projection. Legs. Sge I 34 (33–35), Sti I 34 (36–32), St I 33 (30–35), Sge II 27 (25–28), Sge III 34 (33–35), Sti III 26 (25–28), Sge IV 62 (58–66), Sti IV 39 (35–40), St IV 41 (40–43). Material examined: 31 females and 6 males (vouchers) from Theobroma cacao L. (Malvaceae) leaves in a cacao plantation at Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira (CEPLAC) 14º47'53"S, 39º10'20"W, Ilhéus, Bahia, Brazil, coll. A. N. Carvalho and P. S. Argolo, mounted in Hoyer’s (one specimen for slide). 11 female and 2 males are 67

deposited in the AC-UESC, Ilhéus, Bahia, Brazil; 10 females and 2 males are deposited in the AC-DZSJRP and 10 females and 2 males are deposited in the AC-ESALQ.

Leonseius sp. nov. (Figs. 3–4)

Diagnosis: This new species is similar to L. regularis (De Leon, 1965), but differs from it by the spermathecal tubular calyx, the absence of a reentrance under atrium, the major duct double-walled, at least as long and/or wider as than calyx, and the presense of a hook-like lateral projection in spermadactyl.

FEMALE (n= 10) Dorsal surface (Fig. 3A). Dorsal shield smooth, with a few lateral striae between j1 and s4, and a constriction at level of R1, 367 (365 343–380) long, 262 (230–270) wide. Dorsal setal pattern 12A:6B. Sixteen pairs of smooth and acute setae, Z4 and Z5 slightly serrated. Seta j1 28 (26–30), j3 37 (34–40), j4 4 (4–5), j5 4, j6 5 (4–5), J2 6 (5–6), J5 8 (8–9), z2 4 (3–4), z3 11 (10–14), z4 5 (4–5), z5 4 (3–4), Z4 96 (88–100), Z5 271 (252–290), s4 80 (74–86), s6 8 (7–9), S5 6 (6–8). Thirteen pairs of dorsal lyrifissures and six pairs of pores. Peritremes extending to j1. Seta r3 10 (9–11), R1 9 (8–10) off dorsal shield. Ventral surface (Fig. 3B) Sternal shield smooth quadrate, with posterior margin straight and three pairs of setae and three pairs of setae. Distance st1-st3 60 (60–61), distance st2-st2 69 (65–72). Seta st4 on metasternal platelets. Genital shield smooth, distance between st5-st5 74 (70–76). Ventrianal shield vase-shaped, straight anteriorly, concave in the laterals, 114 (100–124) long, 56 (51–62) wide at level of ZV2, 72 (68–77) wide at level of anus. With four pairs of preanal setae (JV1, JV2, JV3 and ZV2) and a pair of preanal pores in the level of JV3. Three pairs of setae in the membrane surrounding the ventrianal shield (ZV1, ZV3 and JV5), JV5 smooth 60 (56–63). Spermatheca (Fig. 3C; 4A–B, D). Calyx tubular 13 (11–15) long, without a reentrance under the atrium. Major duct as wide as calyx, with a double wall, being the internal wall clearly ondulated in some specimens. Chelicerae (Fig. 3D). Fixed digit 32 (28–35) and movable digit 30 (28–33) long. Fixed digit multidentate with ten to twelve teeth; movable digit with three to four teeth.

Legs (Fig. 3E). Sge I 54 (52–55), Sti I 56 (53–61), St I 51 (46–56), Sge II 41 (37–43), Sge III 50 (48–52), Sti III 35 (32–37), Sge IV 113 (107–124), Sti IV 60 (57–63), St IV 52 (49– 55).

Figure 3 – Leonseius sp. nov. A- Female dorsal shield. B- Female ventral surface. C. Female Spermatheca (four examples). D. Female chelicera. E. Female leg IV. F. Male spermadactyl (three examples). G. Male ventrianal shield.

Figure 4 – Leonseius sp.nov. phase contrast (PH) and diferenctial interference contrast (DIC) photographs of specimens from Bahia. A- Spermatheca, PH. B- Same, DIC. C- Left and right Spermadactyls, PH.

MALE (n= 5) Dorsal shield. 257 (242–269) long and 189 (176–196) wide; j1 22 (20–24), j3 32 (30–34), j4 4 (3–5), j5 4 (4–5), j6 5 (5–6), J2 6 (5–6), J5 7 (6–7), z2 4 (3–4), z3 10 (9–11), z4 5 (5–6), z5 4 (3–4), Z4 66 (63–70), Z5 192 (176–206), s4 51 (45–58), s6 7 (6–7), S5 6 (4–7), r3 10 (10– 11), R1 8 (7–8). Ventral surface (Fig. 3G). Ventrianal shield subtriangular, reticulate mainly anteriorly to pre-anal setae, 107 (95–115) long and 143 (135–152) wide at anterior corners. With four pairs of preanal setae (JV1, JV2, JV3 and ZV2) and a pair of preanal pores between JV3 and JV3. One pair of seta (JV5) in the membrane surrounding the ventrianal shield, JV5 smooth 29 (25–32). Chelicerae. Fixed digit 23 (20–24) and movable digit 20 (18–20) long. Fixed digit with seven to nine teeth; movable digit with one teeth. Spermadactyl (Fig. 3F; 4E, C), 22 (19– 23) long from the basis to apices, 17 (15–18) without apices. With a hook-like lateral projection, forming a ‘C’ shape structure with the apices in the distal portion of the spermadactyl, depending on the view. Legs. Sge I 37 (35–38), Sti I 36 (33–39), St I 34 (30–36), Sge II 31 (27–33), Sge III 36 (33–38), Sti III 28 (25–31), Sge IV 66 (63–70), Sti IV 42 (36–47), St IV 43 (41–47). Type material. One female (holotype), 50 females and 22 males (paratypes), collected on August 2016 from Theobroma cacao L. (Malvaceae) leaves in a cacao plantation at campus of Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), 14º45'35''S, 39º13'49''W, Ilhéus, Bahia, Brazil, coll. Rodrigo Albino, mounted in Hoyer’s (one specimen for slide). Holotype, 70

20 paratypes female and 8 paratypes male are deposited in the AC-UESC, Ilhéus, Bahia, Brazil; 15 paratypes female and 7 paratypes male are deposited in the AC-DZSJRP and 15 paratypes female and 7 paratypes male are deposited in the AC-ESALQ.

4.4 Discussion

Leonseius sp. nov. is identical to L. regularis from Ceplac in relation to non-reproductive traits, but clearly differs from the last by the spermathecal tubular calyx, the reentrance under atrium absent, the major duct double-walled, at least as long and/or wider as than calyx, and the hook-like lateral projection in spermadactyl (in opposition to the spermathecal calyx saccular, the reentrance under atrium present, the major duct not clearly double-walled, much shorter and finer than calyx, and the hook-like lateral projection in spermadactyl absent in L. regularis from Ceplac). To be sure of the identity of the L. regularis from Ceplac, we based the identification on the original female description (De Leon, 1965), on the redescription of the holotype (Chant & Yoshida-Shaul, 1983; Chant & McMurtry, 1994, 2007) and on photographs of the spermathecae of the holotype loaned from Harvard (Figs. 5A, B). Although spermathecal drawings in De Leon (1965) and Chant & Yoshida-Shaul (1983) are very poor, and the holotype is very old, partially deteriorate, was observed in those materials the saccular calyx, the reentrance under the insertion of the minor duct, and the major duct much shorter and finer than calyx (reentrance and major duct not represented in Chant & Yoshida-Shaul 1983), as observed in females from Ceplac. The spermathecae in the holotype slide did not fit with the illustration given in De Leon (1965), as also the drawings of other structures in this work, it is probably that Fig. 2 in De Leon (1965) referred to the paratype. In the present work, we showed that L. regularis and L. sp. nov. cohabit in Brazil and that spermathecae and spermadactyls are the only morphological characters available for delimitation between those almost cryptical species. Besides those facts, it is interesting to note that the records of L. regularis in Brazil, Nuvoloni et al. (2015a, 2015b), Souza et al. (2015), El-Banhawy (1984), Silva et al. (2010), Sousa et al. (2015), Vasconcelos et al. (2006), Rocha et al. (2015), Castro & Moraes (2010), Denmark & Muma (1973), Gondim Jr. & Moraes (2001), Moraes et al. (2013), be probably because its typical, easily recognized Amblyseius-like morphology in relation to other Typhlodrominae genera, have apparently based their ‘L. regularis’ identifications mainly on non-reproductive features, once the only 71

reference with illustrations of spermatheca and spermadactyl from Brazil is that of El- Banwhawy (1984). Although the interpretation of the real species identity of the ‘L. regularis’ reports in Brazil would be eventually possible only through the reanalysis of voucher specimens, an interesting exception is the paper of El-Banhawy (1984), where it is possible to determine that its description of the spermatheca and spermadactyl fits perfectly in L. sp. nov. Although spermatheca and spermadactyl drawings in El-Banhawy (1984) are poor, and the voucher slides are very old, partially deteriorate, it was possible to confirm through the illustrations and direct analysis in vouchers loaned from Ottawa, Canada (Fig. 5C–E) that the spermathecal calyx is tubular, the reentrance under atrium is absent, the major duct is double- walled, at least as long and wider as than calyx, and the hook-like lateral projection in spermadactyl is present, typical of L. sp. nov. The case of El-Banhawy (1984) is an excellent example of the possible confusion that can be going on between L. regularis and L. sp. nov. in Brazil, and that a re-analysis of vouchers used for identifications is needed, not only in Brazil, but also in other Countries of Central and South Americas, to elucidate the real species identity, once evaluation based on literature is a difficult task. It’ s possible, for example, that the male of L. regularis described by De Leon (1966) from Guyana, could be of another species, as is insinuated by the bifurcated spermadactyl illustrated in this paper, that is closer to L. sp. nov. than to L. regularis described from Ceplac.

Figure 5 – Leonseius regularis phase contrast photographs. A- Spermatheca from the holotype, from Puerto Rico (De Leon 1965), left. B- Same, right. C- Spermatheca from a female of the material from Brazil studied by El-Banhawi 1984. D- Same, interpretation in line drawing. E- Spermadactyls from a male of the material from Brazil studied by El- Banhawi 1984.

Acknowledgements

Thanks are also due to Coordenadoria de Aperfeiçoamento de Pessoal do Ensino Superior (CAPES) and Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) Brazil, for the D.Sc. fellowhips to ANC. To André Guimarães, for having taken pictures of the holotype, borrowed by Laura Leibensperger from Havard, as well as José Marcos Rezende and Ronald Ochoa for having helped him. To my friends Rodrigo Albino for providing copies collected by him. To CME, for allowing to make photographs. To Dra. Denise Navia for their collaboration in the organization of the manuscript. To Rafaela Almeida for collaboration in illustrator.

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5 ÁCAROS FITOSEÍDEOS (ACARI: PHYTOSEIIDAE) EM PLANTAÇÕES DE CACAU COM PRESENÇA DE A. reyesi NO SUL DA BAHIA 5

RESUMO

O Brasil é o sexto maior produtor mundial de cacau e a Bahia é um dos maiores produtores nacionais, mas pragas emergentes como o ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzacci) (Eriophyidae), podem gerar perdas econômicas, causando malformação e atrofia de brotos, clorose, queda foliar, encurtamento de entrenós e morte de plantas. Embora existam trabalhos antigos sobre controle químico, o potencial de predadores Phytoseiidae no controle biológico de A. reyesi nunca foi estudado. Esse trabalho objetivou realizar um levantamento de ácaros fitoseiídeos em cacauais com A. reyesi na região sul da Bahia e determinar potenciais espécies que possam atuar como inimigos naturais da praga. As coletas foram realizadas em quatro localidades da região, em gemas e folhas de cacaueiros atacados por A. reyesi e na vegetação circundante. Seiscentos e oito fitoseiídeos, pertencentes a 27 espécies, foram identificados. Entre os 15 gêneros registrados, os mais diversos foram Amblyseius, Proprioseiopsis e Iphiseiodes. As espécies mais abundantes foram A. operculatus (23,4%), A. perditus (17,9%), I. metapodalis (13,0%) e Typhlodromalus aripo (11,3%), sendo todas, exceto I. metapodalis, coletadas tanto em folhas quanto em gemas. Dentre estas espécies, T. aripo talvez apresente potencial em futuros estudos visando o controle biológico de A. reyesi, por ser um predador generalista adaptado a ocupar gemas. Com os novos registros no estado de Iphiseiodes quadripilis (Banks), Amblydromalus arawak (De Leon) e Phytoseiulus fragariae (Denmark & Schincha) e a descrição de uma nova espécie de Leonseius, o presente estudo contribuiu para o conhecimento dos fitoseiídeos na Bahia e também na definição de T. aripo como uma das espécies com maior potencial para ser avaliada em futuros estudos visando o controle de A. reyesi.

Palavras-chave: Taxonomia. Ácaros predadores. Ácaro-das-gemas-do-cacaueiro. Theobroma cacao.

5 Capítulo formatado nas normas da ABNT. 77

PHYTOSEIIDAE MITES (ACARI: PHYTOSEIIDAE) IN CACAO PLANTATIONS WITH PRESENCE OF Aceria reyesi IN SOUTHERN OF BAHIA

Abstract

Brazil is the sixth largest cocoa producer in the world and Bahia is one of the largest producers in Brazil, but emerging pests such as the cacao bud mite, Aceria reyesi (Nuzacci) (Eriophyidae), can generate economic losses, causing malformation and atrophy of shoots, chlorosis, leaf fall, shortening of internodes and death of plants. Although old studies on chemical control are available, the potential of Phytoseiidae predators in the biological control of A. reyesi has never been studied. The aim of this work was to conduct a survey of phytoseiid mites in cacao plantations with A. reyesi in the southern region of Bahia and to determine potential species that could act as natural enemies of the pest. The collections were conducted in four localities of the region, in buds and leaves of cacao trees attacked by A. reyesi and on the surrounding vegetation. Six hundred and eight phytoseiids, belonging to 27 species, were identified. Among the 15 registered genera, the most diverse were Amblyseius, Proprioseiopsis and Iphiseiodes. The most abundant species were A. operculatus De Leon (23.4%), A. perditus Chant and Baker (17.9%), I. metapodalis (El-Banhawi) (13.0%) and Typhlodromalus aripo De Leon (11.3%), all except I. metapodalis, collected both in leaves and buds. Among these species, T. aripo may show some potential in future studies on the biological control of A. reyesi, because it is a generalist predator adapted to live in buds. With the new records in the state of Iphiseiodes quadripilis (Banks), Amblydromalus arawak (De Leon) and Phytoseiulus fragariae (Denmark & Schincha) and the description of a new species of Leonseius, the present study contributed to the knowledge of phytoseiids in Bahia and also in the definition of T aripo as one of the species with the greatest potential to be evaluated in future studies aiming the control of A. reyesi.

Keywords: Taxonomy. Predatory mites. Cacao bud mite. Theobroma cacao.

5.1 Introdução

O Brasil é o sexto maior produtor mundial de amêndoas de cacau (Theobroma cacao L., Malvaceae) e o maior da América Latina (FAO, 2010), sendo a Bahia um dos maiores produtores nacionais (CEPLAC, 2010). Embora tenha sido proposto, por motivos agronômicos e fisiológicos, que o cultivo sombreado dos cacaueiros no sul da Bahia poderia ser substituído por plantios a pleno sol, uma desvantagem desse sistema é o aparente favorecimento de pragas, como o Aceria reyesi (Nuzacci, 1973) (Eriophyidae), denominado comumente de ácaro-das-gemas-do-cacaueiro (TREVISAN et al., 2008; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012; OLIVEIRA; NAVIA, 2013). O ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, foi descrito da Venezuela, ataca os brotos terminais e laterais das plantas, causa malformação e atrofia dos brotos, queda de folhas jovens, encurtamento de entrenós, brotos de tamanho reduzido e perda da dominância apical, levando a um aumento na produção de gemas laterais retorcidas e clorose foliar, com consequente queda de folhas e envassouramento (SORIA; CRUZ; MILANEZ, 1991; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012; OLIVEIRA; NAVIA, 2013; TREVISAN et al., 2012). A maioria dos trabalhos com controle da praga é antiga e principalmente sobre controle químico (SANCHEZ; CAPRILES DE REYES; MARTINSKY, 1978; SANCHEZ; CAPRILES DE REYES, 1979; SORIA; MILANEZ; ABREU, 1984; SORIA; CRUZ; MILANEZ, 1991), sendo o potencial de ácaros predadores Phytoseiidae no controle biológico de A. reyesi nunca estudado. Várias espécies de fitoseiídeos são bem conhecidas e estudadas por sua eficiência como agentes de controle biológico de ácaros fitófagos, inclundo hábitos predadores em diferentes graus, conforme classificação proposta por McMurtry e Croft (1997) e revisada por McMurtry, Moraes e Sourassou (2013). Atualmente, 77 espécies válidas de Phytoseiidae foram relatadas na Bahia (ARGOLO et al., 2017; DEMITE et al., 2017), com levantamentos realizados em fruteiras tropicais (LAWSON-BALAGBO et al., 2008; SOUZA; OLIVEIRA; GONDIM JUNIOR, 2012; SOUZA et al., 2015) e plantas ornamentais (ARGOLO et al., 79

2017) na região litoral sul, mas nenhum levantamento específico de fitoseiídeos associados a A. reyesi foi realizado. O presente trabalho teve como objetivos realizar um levantamento de Phytoseiidae em cacaueiros e plantas circundantes em plantios atacados por A. reyesi na região sul da Bahia e determinar potenciais predadores que possam ser avaliados futuramente visando o controle biológico do ácaro-das-gemas-do-cacaueiro.

5.2 Material e Métodos

As coletas, esporádicas, foram realizadas entre janeiro de 2015 e outubro de 2016 em quatro localidades da região cacaueira da Bahia: Fazenda Santa Adélia, Almadina (14° 47' 47'' S, 39° 10' 27'' W), Assentamento Terra Vista, Arataca (14° 47' 51'' S, 39° 10' 15'' W), Fazenda São João, Piraí do Norte (15° 14' 59'' S, 039° 26' 03'' W) e Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira (CEPLAC), Ilhéus (14° 45' 36'' S, 39° 13' 49'' W). Foram coletadas amostras de gemas e folhas de ramos de cacaueiros atacados por A. reyesi e da vegetação circundante associada ao cultivo, predominantemente em sistema cabruca, das seguintes espécies: Acalypha sp. (Euphorbiaceae), Aegiphila cf. sellowiana Cham. (Verbenaceae) cf. Amaranthus sp., Alternanthera cf. tenella (Amaranthaceae), Asteraceae sp., Bauhinia longifolia (Bong.) Steud (Fabaceae), Caesalpinia echinata Lam. (Fabaceae), Cecropia hololeuca Miq. (Cecropiaceae), Inga affinis Benth (Fabaceae), Lantana camara L. (Urticaceae), Laportea aestuans (L.) Chew. (Urticaceae), Paspalum sp. (Poaceae), Piper dilatatum L.C. Rich (Piperaceae), Potomorphe umbellata (L.) Miq. (Piperaceae), Rivina humilis L. (Phytolaccaceae) e Trema micrantha Blume (Cannabaceae). Todas as plantas apresentam porte rasteiro ou arbustivo e estavam circundando cacaueiros infestados por A. reyesi. Em cada propriedade, 10 cacaueiros foram sorteados aleatoriamente, exceto na CEPLAC, onde foram sorteados 40 cacaueiros. Amostras de gemas e folhas de ramos de cacaueiros atacados por A. reyesi, além de folhas de cinco espécimes de plantas da vegetação circundante ao cultivo foram coletadas em cada propriedade. As amostras foram acondicionadas em sacos plásticos e as gemas em microtubos tipo Eppendorf contendo álcool 70%. As folhas foram armazenadas em refrigerador a 15°C até a triagem. Na triagem, os ácaros foram removidos das amostras vegetais com um pincel fino e/ou estilete sob 80

estereomicroscópio e montados em meio de Hoyer para posterior identificação (KRANTZ; WALTER, 2009). Na lista dos Phytoseiidae identificados nesse trabalho, os nomes das espécies são apresentados em negrito e de acordo com a organização adotada em Demite, McMurtry e Moraes (2014) e Demite et al. (2017). Os nomes específicos conforme citados nas descrições originais, no catálogo de Moraes et al. (2004), no trabalho compilatório de Chant e McMurtry (2007) e os sinônimos de cada espécie citados na Bahia são apresentados com suas respectivas referências logo abaixo, seguidos dos dados de coleta no presente trabalho (localidade, espécie vegetal, mês, ano, número e sexo dos exemplares) e de referências aos registros realizados até o momento no estado. O substrato de coleta nas espécies vegetais deve ser considerado como folhas, só sendo informado no caso das coletas em gemas. Uma lista completa das sinonímias pode ser encontrada em Moraes et al. (2004), Chant e McMurtry (2007) e Demite et al. (2017). Medições (µm) são fornecidas apenas para espécies nunca relatas na Bahia, constantes na checklist de Argolo et al. (2017), correspondendo cada medida à média nos ácaros coletados seguida (entre parênteses) pelos valores mínimo e máximo. A nomenclatura das setas idiosomais utilizada neste trabalho é a de Lindquist e Evans (1965), conforme aplicada aos fitoseiídeos por Rowell, Chant e Hansell (1978) e Chant e Yoshida-Shaul (1989) para a superfície dorsal, e por Chant e Yoshida-Shaul (1991) para a superfície ventral. A nomenclatura das macrosetas é aquela proposta por Muma, Denmark e De Leon (1970). O sistema de classificação segue o de Chant e McMurtry (2007). O número de dentes apresentado para os dígitos fixos e móveis não inclui o respectivo dente apical. Espécimes vouchers das espécies coletadas foram depositados na Coleção Acarológica da Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), Ilhéus, Bahia, Brasil [AC-UESC].

5.3 Resultados

Seiscentos e oito espécimes pertencentes a 27 espécies de Phytoseiidae foram identificados. A espécie mais abundante nos plantios com A. reyesi foi A. operculatus (23,4%), seguida de A. perditus (17,9%), I. metapodalis (13,0%) e T. aripo (11,3%). Uma lista com as espécies identificadas é fornecida a seguir, e um resumo é apresentado na Tabela 1.

AMBLYSEIINAE Muma, 1961

Amblydromalus arawak (De Leon, 1966) Typhlodromalus arawak De Leon, 1966: 87. Typhlodromalus arawak.–– Moraes et al., 2004: 195. Amblydromalus arawak.–– Chant e McMurtry, 2007: 117. Origem dos espécimes examinados: Arataca, I. affinis, I-2015 (2♀); Ilhéus, T. cacao, III e IV- 2015 (3♀).

Medições: FÊMEA (n=5). Escudo dorsal 306 (280–331) de comprimento, 200 (185–219) de largura, j1 21 (18–26), j3 32 (26–40), j4 5 (4–6), j5 5 (4–6), j6 7, J2 9 (8–10), J5 5 (5–6), z2 7 (5–8), z4 8 (6–9), z5 6, Z1 9 (9–10), Z4 9 (6–10), Z5 57 (54–58), s4 37 (33–44), S2 11 (10– 12), S4 9 (8–10), S5 8 (6–9), r3 12 (11–15), R1 7 (6–9); distância entre st1–st3 57 (53-59), st2–st2 65 (63-67), St5–St5 70 (62–78); escudo ventrianal 98 (91–104) de comprimento, 51 (44–55) de largura a nível da ZV2, JV5 37 (33–45); dígito móvel 29 (27–32) de comprimento, com quatro dentes; dígito fixo 29 (26–32) de comprimento, com nove a dez dentes, cálice da espermateca 19 (15–22) de comprimento; Sge I 34 (32–35), Sge II 31 (27–34), Sge III 37 (32– 46), Sti III 29 (25–35), Sge IV 58 (51–65), Sti IV 39 (36–42), St IV 71 (67–75).

Amblyseius compositus Denmark e Muma, 1973 Amblyseius compositus Denmark e Muma, 1973: 240. Amblyseius compositus.–– Moraes et al., 2004: 21; Chant e McMurtry, 2007: 78. Origem dos espécimes examinados: Arataca, C. hololeuca, I-2015 (13♀, 1♂). Registros na Bahia: Moraes e McMurtry (1983): 134; Moraes et al. (1993): 80; Fiaboe et al. (2007): 4; Argolo et al. (2017): 349.

Amblyseius igarassuensis Gondim Jr. e Moraes, 2001 Amblyseius igarassuensis Gondim Jr. e Moraes, 2001: 71. Amblyseius igarassuensis.–– Moraes et al., 2004: 30; Chant e McMurtry, 2007: 78. Origem dos espécimes examinados: Ilhéus, T. cacao, III e IV-2015 (37♀, 7♂). Registros na Bahia: Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 350.

Amblyseius operculatus De Leon, 1967 Amblyseius operculatus De Leon, 1967: 26. Amblyseius operculatus.–– Moraes et al., 2004: 45; Chant e McMurtry, 2007: 80. 82

Origem dos espécimes examinados: Almadina, T. cacao, I-2015 (10♀, 3♂, sendo 1♂ em gemas); Arataca, C. hololeuca, I-2015 (1♀, 1♂, sendo 1♀ em gemas), I. affinis, I-2015 (1♀), Acalypha sp. I-2015 (3♀), T. cacao, I-2015 (1♀, 3♂); Ilhéus, T. cacao, III e IV-2015 (50♀, 19♂, sendo 3♂ em gemas), A. cf. tenella, III e IV-2015 (1♀), T. micrantha, III e IV-2015 (2♀), L. aestuans, III e IV-2015 (22♀, 1♂), R. humilis, III e IV-2015 (7♀, 1♂), P. umbellata, III e IV-2015 (5♀); Piraí do Norte, T. cacao, I-2015 (7♀, 5♂), Paspalum sp. (2♀). Registros na Bahia: Oliveira et al. (2007): 259; Lawson-Balagbo et al. (2008): 88; Souza et al. (2012): 225; (2015): 104; Nuvoloni et al. (2015): 261; Argolo et al. (2017): 347.

Amblyseius perditus Chant e Baker, 1965 Amblyseius perditus Chant e Baker, 1965: 16. Amblyseius perditus.–– Moraes et al., 2004: 47; Chant e McMurtry, 2007: 80. Origem dos espécimes examinados: Arataca, I. affinis, I-2015 (3♀, 1♂), T. cacao, I-2015 (14♀, 13♂); Ilhéus, T. cacao, III e IV-2015 (76♀, 13♂, sendo 1♀ em gemas), L. aestuans, IV-2015 (1♀), P. umbellata, IV-2015 (1♀). Registros na Bahia: Nuvoloni et al. (2015): 261; Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 347.

Arrenoseius urquharti (Yoshida-Shaul e Chant, 1988) Arrenoseius urquharti Yoshida-Shaul e Chant, 1988: 2055. Fundiseius urquharti.–– Moraes et al., 2004: 89. Arrenoseius urquharti.–– Chant e McMurtry, 2007: 98. Origem dos espécimes examinados: Arataca, I. affinis, I-2015 (1♀), cf. Amaranthus, I-2015 (1♀), T. cacao, I-2015 (1♀, 1♂). Registros na Bahia: Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 347.

Euseius alatus De Leon, 1966 Euseius alatus De Leon, 1966: 87. Euseius paraguayensis Denmark & Muma, 1970: 224. Euseius alatus.–– Moraes et al., 2004: 60; Chant e McMurtry, 2007: 120. Origem dos espécimes examinados: Almadina, T. cacao, I-2015 (1♀). Registros na Bahia: Moraes e McMurtry, 1983: 137; Moraes et al., 1993: 80; Lawson- Balagbo et al. (2008): 88; Nuvoloni et al. (2015): 261; Argolo et al. (2017): 351.

Euseius mesembrinus (Dean, 1957) Typhlodromus mesembrinus Dean, 1957: 165. Euseius mesembrinus.–– Moraes et al., 2004: 74; Chant e McMurtry, 2007: 121. Euseius ho.–– Lopes et al., 2015: 180. Origem dos espécimes examinados: Almadina, P. dilatatum, I-2015 (1♀), T. cacao, I-2015 (1♀). Registros na Bahia: Moraes e McMurtry (1983): 139; Moraes et al. (1993): 80; Argolo et al. (2017): 351.

Graminaseius bahiensis Ferragut e Carvalho, 2017 Graminaseius bahiensis Ferragut e Carvalho in Carvalho et al., 2017: 145. Origem dos espécimes examinados: Ilhéus, L. aestuans, IV-2015 (5♀). Registros na Bahia: Carvalho et al. (2017): 145. Ver Capítulo 3.

Iphiseiodes metapodalis (El-Banhawy, 1984) Amblyseius metapodalis El-Banhawy, 1984: 132. Iphiseiodes metapodalis.–– Moraes et al., 2004: 90; Chant e McMurtry, 2007: 98. Origem dos espécimes examinados: Arataca, cf. Amaranthus, I-2015 (1♀, 1♂), C. echinata, I- 2015 (8♀, 1♂), T. cacao, I-2015 (22♀, 14♂); Ilhéus, T. cacao, III-2015 (16♀, 1♂), L. aestuans, IV-2015, (1♀); Piraí do Norte, T. cacao, I-2015 (11♀, 3♂). Registros na Bahia: Souza et al. (2012): 225, (2015): 104; Nuvoloni et al. (2015): 261; Argolo et al. (2017): 351.

Iphiseiodes quadripilis (Banks, 1904) Sejus quadripilis Banks, 1904: 58 Iphiseiodes quadripilis.–– Moraes et al., 2004: 90; Chant e McMurtry, 2007: 98. Origem dos espécimes examinados: Almadina, P. dilatatum, I-2015 (3♀, 2♂); Arataca, C. echinata, I-2015 (4♀); Ilhéus, T. cacao, III-2015 (3 ♀).

Medições: FÊMEA (n=6). Escudo dorsal 339 (252–400) de comprimento, 280 (217–350) de largura, j1 16 (14–17), j3 16 (15–17), j4 2 (1–2), j5 2 (1–2), j6 2 (1–2), J2 3 (2–3), J5 3 (2–3), z2 1 (1–2), z4 2 (1–2), z5 2 (1–3), Z1 2 (2–3), Z4 3, Z5 105 (98–114), s4 86 (80–97), S2 3 (2– 3), S4 3 (2–3), S5 2 (1–3), r3 4 (3–5), R1 não visivel; distância entre St1–St3 46 (42–50), St2– St2 73 (69–76), St5–St5 97 (90–106); escudo ventrianal 89 (82–93) de comprimento, 98 (90– 110) de largura ao nível da ZV2, JV5 49 (45–58) de comprimento; dígito móvel 32 (30–35) de comprimento, com três a quatro dentes; dígito fixo 31 (30–35) de comprimento, com dez a 84 onze dentes, cálice da espermateca 7 (6–7) de comprimento; Sge I 37 (34–38), Sge II 26 (24– 31), Sge III 40 (32–43), Sti III 22 (20–23), Sge IV 77 (64–84), Sti IV 48 (40–53), St IV 29 (24–33). MACHO (n=2). Escudo dorsal 277 (252–302) de comprimento, 164 (113–214) de largura, j1 15, j3 22, j4 2 (1–2), j5 2, j6 2, J2 3 (2–3), J5 3, z4 1, z5 2, Z4 4 (3–4), Z5 67 (63– 71), s4 56, S2 2, S4 3 (2–3), S5 2, r3 5, R1 não visível; escudo ventrianal 94 (92–95) de comprimento, 147 (140–154) de largura, JV5 45 (40–50); dígito móvel 20 de comprimento, com quatro dentes, dígito fixo 20 de comprimento, com oito dentes, espermadáctilo 20 de comprimento; Sge I 30 Sge II 25, Sge III 31, Sti III 19 (18–20), Sge IV 51 (50–52), Sti IV 36 (35–37), St IV 25.

Iphiseiodes setillus Gondim Jr. e Moraes, 2001 Iphiseiodes setillus Gondim Jr. e Moraes, 2001: 75. Iphiseiodes setillus.–– Moraes et al., 2004: 91; Chant e McMurtry, 2007: 98. Origem dos espécimes examinados: Arataca, Acalypha sp., I-2015 (1♀). Registros na Bahia: Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 347.

Neoseiulus tunus (De Leon, 1967) Typhlodromips tunus De Leon, 1967: 29. Neoseiulus tunus.–– Moraes et al., 2004: 148; Chant e McMurtry, 2007: 31. Origem dos espécimes examinados: Almadina, L. camara, I-2015 (3♀). Registros na Bahia: Nuvoloni et al. (2015): 261; Argolo et al. (2017): 353.

Paraphytoseius orientalis (Narayanan, Kaur e Ghai, 1960) Typhlodromus (Amblyseius) orientalis Narayanan, Kaur e Ghai, 1960: 394. Paraphytoseius orientalis.–– Moraes et al., 2004: 162; Chant e McMurtry, 2007: 53. Paraphytoseius santurcensis.–– Prasad, 2015: 449. Origem dos espécimes examinados: Almadina, B. longifolia, I-2015 (9♀, 1♂); Arataca, C. hololeuca, I-2015 (2♀). Registros na Bahia: Fiaboe et al. (2007): 5; Souza et al. (2015): 104; Moraes et al. (1993): 80; Argolo et al. (2017): 353.

Phytoscutus sexpilis Muma, 1961 Phytoscutus sexpilis Muma, 1961: 275. Phytoscutus sexpilis.–– Moraes et al., 2004: 166; Chant e McMurtry, 2007: 101. Origem dos espécimes examinados: Piraí do Norte, T. cacao, I-2015 (3♀). 85

Registros na Bahia: Noronha, Carvalho e Caldas (1997): 374; Nuvoloni et al. (2015): 261; Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 353.

Phytoseiulus fragariae Denmark e Schicha, 1983 Phytoseiulus fragariae Denmark e Schicha, 1983: 34. Phytoseiulus fragariae.–– Moraes et al., 2004: 167; Chant e McMurtry, 2007: 55. Origem dos espécimes examinados: Piraí do Norte, Paspalum sp., I-2015 (1♀, 1♂).

Medições: FÊMEA (n=1). Escudo dorsal 310 de comprimento, 249 de largura, j1 20, j3 30, j4 13, j5 15, j6 40, J5 6, z2 9, z4 61, z5 8, Z1 151, Z4 139, Z5 144, s4 166, S5 21, r3 20, R1 20; distância entre St1–St3 57, St2–St2 71, St5–St5 79; escudo ventrianal 98 de compriemnto, 87 de largura a nível da ZV2, JV5 48; dígito móvel 24 de comprimento, com três dentes; dígito fixo 24 de comprimento, com nove dentes, cálice de espermateca 15 de comprimento; Sge IV 50, Sti IV 33, St IV 80. MACHO (n=1). Escudo dorsal 244 de comprimento, 176 de largura, j1 16, j3 30, j4 12, j5 15, j6 42, J5 6, z4 57, z5 8, Z1 111, Z4 101, Z5 96, s4 134, S5 20, r3 17, R1 15; escudo ventrianal 113 de comprimento, 153 de largura, JV5 27; dígito móvel 20 de comprimento, dígito fixo 17 de comprimento, espermadáctilo 20 de comprimento; Sge IV 38, Sti IV 29, St IV 63.

Phytoseiulus macropilis (Banks, 1904) Laelaps macropilis Banks, 1904: 59. Phytoseiulus macropilis.–– Moraes et al., 2004: 167; Chant e McMurtry, 2007: 55. Origem dos espécimes examinados: Ilhéus, T. cacao, III-2015 (2♀, 1♂), A. cf. tenella, IV- 2015 (2♀, 2♂), R. humilis, IV-2015 (2♂), P. umbellata, IV-2015 (2♀). Registros na Bahia: Noronha et al. (2010): 191; Argolo et al. (2017): 348.

Proprioseiopsis dominigos (El-Banhawy, 1984) Amblyseius dominigos El-Banhawy, 1984: 130. Proprioseiopsis dominigos.–– Moraes et al., 2004: 175; Chant e McMurtry, 2007: 89. Origem dos espécimes examinados: Ilhéus, T. micrantha, IV-2015 (1♀), R. humilis, IV-2015 (1♀), R. humilis, IV-2015 (2♂), P. umbellata, IV-2015 (1♀). Registros na Bahia: Nuvoloni et al. (2015): 261; Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 353.

Proprioseiopsis neotropicus (Ehara, 1966) Amblyseius neotropicus Ehara, 1966: 133. 86

Proprioseiopsis neotropicus.–– Moraes et al., 2004: 183; Chant e McMurtry, 2007: 89. Origem dos espécimes examinados: Arataca, I. affinis, I-2015 (1♀), cf. Amaranthus, I-2015 (8♀), A. cf. sellowiana, I-2015 (1♂), C. echinata, I-2015 (3♀), T. cacao, I, III e IV, (11♀, 3♂); Ilhéus, T. cacao, III e IV-2015 (7♀), P. umbellata, IV-2015 (2♀). Registros na Bahia: Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 348.

Proprioseiopsis ovatus (Garman, 1958) Amblyseiopsis ovatus Garman, 1958: 78. Proprioseiopsis ovatus.–– Moraes et al., 2004: 184; Chant e McMurtry, 2007: 89. Proprioseiopsis cannaensis.–– Denmark e Evans, 2011: 182. Origem dos espécimes examinados: Ilhéus, T. cacao, III-2015 (1♀). Registros na Bahia: Lawson-Balagbo et al. (2008): 88; Noronha et al. (2010): 191; Moraes e McMurtry (1983): 132; Moraes et al. (1993); Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 353.

Typhlodromalus annulatus Ferragut e Carvalho, 2017 Typhlodromalus annulatus Ferragut e Carvalho in Carvalho et al., 2017: 147. Origem dos espécimes examinados: Arataca, I. affinis, I-2015 (2♀, 1♂). Registros na Bahia: Carvalho et al. (2017): 147. Ver Capítulo 3.

Typhlodromalus aripo De Leon, 1967 Typhlodromalus aripo De Leon, 1967: 21. Typhlodromalus aripo.–– Moraes et al., 2004: 195; Chant e McMurtry, 2007: 111. Amblyseius aripo.–– Moraes e McMurtry, 1983: 132. Origem dos espécimes examinados: Almadina, T. cacao, I-2015 (24♀, 3♂, sendo 21♀ e 1♂ em gemas); Ilhéus, T. cacao, III-2015 (23♀, 4♂, sendo 10♀ e 3♂ em gemas), T. micrantha, IV-2015 (1♀), L. aestuans, IV-2015 (4♀), R. humilis, IV-2015 (1♀); Piraí do Norte, T. cacao, I-2015 (6♀, 3♂, sendo 5♀ e 2♂ em gemas), Asteraceae, I-2015 (1♀), Paspalum sp., I-2015 (2♀), T. cacao, I-2015 (11♀, 5♂). Registros na Bahia: Moraes e McMurtry (1983): 132; Moraes et al. (1993): 80; Noronha, Carvalho e Caldas (1997): 374; Noronha, Silva e Argolo (2004): 55; Noronha et al. (2010): 191; Fiaboe et al. (2007): 5; Argolo et al. (2017): 354.

Typhlodromips baculiductus Ferragut e Carvalho, 2017 Typhlodromips baculiductus Ferragut e Carvalho in Carvalho et al., 2017: 143. 87

Origem dos espécimes examinados: Almadina, P. dilatatum, I-2015 (1♀), X-2016 (6♀, 1♂) Registros na Bahia: Carvalho et al. (2017): 143. Ver Capítulo 3.

PHYTOSEIINAE Berlese, 1913

Phytoseius latinus El-Banhawy, 1984 Phytoseius latinus El-Banhawy, 1984: 141. Phytoseius latinus.–– Moraes et al., 2004: 217; Chant e McMurtry, 2007: 129. Origem dos espécimes examinados: Arataca, C. hololeuca, I-2015 (5♀). Registros na Bahia: Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 355.

TYPHLODROMINAE Wainstein, 1962

Leonseius regularis (De Leon, 1965) Typhloseiopsis regularis De Leon, 1965: 123. Leonseius regularis.–– Moraes et al., 2004: 275; Chant e McMurtry, 2007: 161. Origem dos espécimes examinados: Ilhéus, T. cacao, III e IV-2015 (31♀, 6♂). Registros na Bahia: Nuvoloni et al. (2015): 261; Souza et al. (2015): 104; Argolo et al. (2017): 348. Ver Capítulo 4.

Leonseius sp. nov. Origem dos espécimes examinados: Almadina, T. cacao, I-2015 (4♀), Ilhéus, T. cacao, VIII- 2016 (10♀, 5 ♂); Piraí do Norte, T. cacao, I-2015 (2♀), Asteraceae sp., I-2015 (1♀). Medições: Ver Capítulo 4.

Typhlodromina subtropica Muma e Denmark, 1969 Typhlodromina subtropica Muma e Denmark, 1969: 412. Typhlodromina subtropica.–– Moraes et al., 2004: 305; Chant e McMurtry, 2007: 169. Typhlodromina subtropicus.–– Moraes e McMurtry, 1983: 142. Origem dos espécimes examinados: Almadina, P. dilatatum, I-2015 (3♀). Registros na Bahia: Fiaboe et al. (2007): 7; Lawson-Balagbo et al. (2008): 88; Nuvoloni et al. (2015): 261; Souza et al. (2015): 104; Moraes e McMurtry (1983): 142; Argolo et al. (2017): 356.

Tabela 1- Phytoseiidae em diferentes plantas, partes vegetais e municípios em plantios de cacau com presença de A. reyesi na região sul da Bahia (continua) Partes vegetais Almadina Arataca Piraí do Norte Ilhéus examinadas Plantas Phytoseiidae Plantas Phytoseiidae Plantas Phytoseiidae Plantas Phytoseiidae P. dilatatum I. quadripilis C. hololeuca A. compositus Asteraceae T. aripo A. cf. tenella P. macropilis T. subtropica P. orientalis Leonseius sp.nov. A. operculatus T. baculiductus sp. n. P. latinus E. mesembrinus A. operculatus

L. camara N. tunus I. affinis A. perditus Paspalum sp. P. fragariae T. micrantha T. aripo A. urquharti A. operculatus A. operculatus T. annulatus sp. n. T. aripo P. dominigos A. arawak P. neotropicus A. operculatus

B. longifolia P. orientalis cf. P. neotropicus T. cacao I. metapodalis L. aestuans T. aripo Amaranthus I. metapodalis T. aripo A. operculatus A. urquharti A. operculatus G. bahiensis sp. n. T. aripo I. metapodalis Leonseius sp.nov. A. perditus P. sexpilis T. cacao A. operculatus R. humilis P. macropilis Folhas E. mesembrinus T. aripo E. alatus A. operculatus T. aripo P. dominigos Leonseius sp.nov Acalypha sp. A. operculatus I. settilus P. umbellata P. macropilis A. perditus A. operculatus P. neotropicus P. dominigos

C. echinata P. neotropicus T. cacao A. perditus I. metapodalis A. operculatus I. quadripilis P. macropilis T. aripo A. arawak I. quadripilis L. regularis I. metapodalis

Tabela 2- Espécies de Phytoseiidae em diferentes localidades e espécies vegetais em plantios de cacau com presença de A. reyesi na região sul da Bahia.

Partes vegetais Almadina Arataca Piraí do Norte Ilhéus examinadas Plantas Phytoseiidae Plantas Phytoseiidae Plantas Phytoseiidae Plantas Phytoseiidae T. cacao T. aripo T. cacao A. perditus T. cacao P. ovatus A. operculatus I. metapodalis P. neotropicus P. neotropicus A. igarassuensis Folhas A. urquhurti Leonseius sp.nov.

T. cacao T. aripo T. cacao I. metapodalis T. cacao T. aripo T. cacao A. operculatus A. operculatus A. operculatus T. aripo Gemas A. perditus

Fonte: dados da pesquisa.

5.4 Discussão

Dentre as 27 espécies de fitoseiídeos identificadas nos plantios com A. reyesi, três foram registradas pela primeira vez na Bahia, I. quadripilis, A. arawak e P. fragariae, e uma nova espécie de Leonseius está sendo descrita (ver Capítulo 4). Com os novos registros e a descrição de Leonseius sp. nov., a Bahia, que tinha 77 espécies validas relatadas (ARGOLO et al., 2017; DEMITE et al., 2017), passará a ter 81 espécies. Entre os 15 gêneros identificados no presente trabalho, os mais diversos foram Amblyseius (5 espécies), Proprioseiopsis e Iphiseiodes (3 espécies cada), confirmando um padrão já observado em diversas culturas na Bahia, onde estes gêneros estão entre os sete mais diversificados (ARGOLO et al., 2017). Amblyseius tem sido o gênero com maior diversidade de espécies em coqueiros (LAWSON-BALAGBO et al., 2008), em fruteiras tropicais (SOUZA et al., 2015) e em plantas ornamentais (ARGOLO et al., 2017) na região litoral sul, com um total de 15 espécies registradas no estado como um todo (ARGOLO et al., 2017). Apesar dos outros dois gêneros mais diversos na Bahia serem Euseius e Neoseiulus, Argolo et al. (2017) chamaram atenção para o fato de que eles são comuns apenas no semiárido da Bahia, sendo raros na região litoral sul (bioma Mata Atlântica), onde apenas uma espécie de cada gênero (E. alatus e N. tunus) foram registradas (NUVOLONI et at., 2015a). Curiosamente, são essas duas espécies, além de E. mesembrinus, as representantes de Euseius e Neoseiulus registradas no presente trabalho. Em um estudo feito por Castro e Moraes (2010) no bioma Mata Atlântica em São Paulo, E. alatus esteve entre as oito espécies mais abundantes. Em outro estudo em Mata Atlântica no Rio Grande do Sul, N. tunus e E. mesembrinus foram também numerosos (ROCHA et al., 2015). Embora a alta pluviosidade e baixa disponibilidade de pólen tenham sido levantadas como uma hipótese para a baixa ocorrência de Euseius (SOUZA et al., 2015), a razão para a escassez de Euseius e Neoseiulus na região litoral sul da Bahia ainda precisa ser determinada (ARGOLO et al., 2017). A espécie mais abundante nos plantios com A. reyesi, assim como em outros trabalhos conduzidos em fruteiras tropicais (SOUZA et al., 2015) e em plantas ornamentais (ARGOLO et al., 2017) na região litoral sul da Bahia, foi A. operculatus, A. perditus, I. metapodalis e T. aripo. Essas mesmas espécies, além de P. neotropicus, Leonseius sp. nov., A. arawak, A. urquharti e E. mesembrinus, foram encontradas tanto em plantas circundantes quanto em cacaueiros. As espécies, T. aripo (22 em Almadina, 13 em Ilhéus e 7 em Piraí do Norte), A. operculatus (1 em Almadina, 1 em Arataca e 3 em Ilhéus) e A. perditus (1 em Ilhéus) foram 91

as únicas espécies com exemplares coletados diretamente das gemas com A. reyesi. Amblyseius igarassuensis, L. regularis, P. sexpilis, E. alatus e P. ovatus ocorreram exclusivamente em cacaueiros e as demais espécies (a maioria) ocorreram exclusivamente sobre plantas circundantes. Com base na abundância nos plantios, na ocorrência tanto em cacaueiros quanto em plantas circundantes e na presença em gemas infestadas (exceto I. metapodalis), as espécies A. operculatus, A. perditus, I. metapodalis e T. aripo foram classificadas com base na classificação alimentar proposta por McMurtry e Croft (1997) e revisada por McMurtry, Moraes e Sourassou (2013), para subsidiar uma discussão sobre o potencial dessas espécies para serem avaliadas em futuros estudos como possíveis inimigos naturais de A. reyesi. As espécies A. operculatus e A. perditus pertencem, possivelmente, ao subtipo III-b (predadores generalistas que vivem em folhas glabras) na classificação de McMurtry, Moraes e Sourassou (2013), que inclui a maioria das espécies de Amblyseius, se reproduzindo em uma ampla gama de presas das famílias Eriophyidae, Tarsonemidae, Tetranychidae e Tenuipalpidae, entre outras famílias plantícolas. Algumas espécies do tipo III também podem se alimentar de pólen, exsudatos de plantas e de fungos na ausência de presas, favorecendo sua sobrevivência quando essas não estão disponíveis (McMURTRY; CROFT, 1997; GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003; McMURTRY; MORAES; SOURASSOU 2013). Os espécimes de I. metapodalis também são, provavelmente, predadores generalistas, já que espécies de Iphiseiodes são classificadas no tipo IV por McMurtry, Moraes e Sourassou (2013), com o pólen constituindo parte importante da dieta. Embora I. metapodalis e, principalmente, A. operculatus e A. perditus, talvez possam desempenhar algum papel no controle de A reyesi, por terem sido abundantes nas folhas e por serem predadores generalistas, estas espécies foram encontradas em baixo número ou estiveram ausentes nas gemas, o que deve afetar o acesso às presas. Essa dificuldade em se locomover entre os primórdios foliares pequenos, compactados e pubescentes das gemas do cacaueiro ocorre, provavelmente, pelo fato desses ácaros serem muito grandes e ovais, dificultando a entrada em espaços confinados. Typhlodromalus aripo, ao contrário das espécies anteriores, é classificada comprovadamente no subtipo III-a (predadores generalistas que vivem em folhas pubescentes) na classificação de McMurtry, Moraes e Sourassou (2013), embora essa espécie também possa ser classificada no tipo III-c (predadores generalistas que vivem em espaços confinados de dicotiledôneas) quando encontrada em ponteiros/gemas, como é o caso da mandioca (ZANNOU; MORAES; HANNA, 2006; ONZO et al., 2005, 2009, 2012; 92

MORAES; McMURTRY; DENMARK, 1986), onde T. aripo atua com um predador efetivo do Mononychellus tanajoa (Bondar) (Tetranychidae) na África, em um dos mais bem sucedidos programas de controle biológico de ácaros em todo o mundo (ZANNOU; MORAES; HANNA, 2006). A adaptação de T. aripo para viver em espaços confinados e/ou folhas pubescentes, como é o caso dos primórdios foliares pequenos, compactados e ricos em tricomas dos ápices caulinares do cacaueiro, talvez explique sua maior abundância nas gemas em relação a outros fitoseiídeos. Por serem ácaros menores, mais alongados e achatados em comparação com as outras espécies, talvez isso facilite seu acesso às gemas, possibilitando que T. aripo se alimente de A. reyesi como predador generalista (ZANNOU; MORAES; HANNA, 2006; HOY, 2011; McMURTRY; MORAES; SOURASSOU, 2013). Alternativamente, T. aripo talvez use as gemas apicais apenas para se abrigar durante o dia, saindo à noite para buscar alimentos nas folhas, como foi comprovado em trabalhos com plantas de mandioca (ZANNOU; MORAES; HANNA, 2006). Adicionando-se a seu potencial como predador o fato de que o conhecimento sobre sua biologia e de técnicas de criação em massa para liberação no campo estão disponíveis na literatura (ZANNOU; MORAES; HANNA, 2006; HOY, 2011), T. aripo surge, através de nossos resultados, como a espécie mais indicada para ser estudada visando o controle biológico de A. reyesi. O presente estudo veio contribuir para conhecimento da composição de fitoseiídeos em geral na Bahia, que passa a ter 81 espécies registradas, levantando a hipótese de que T. aripo talvez seja uma das espécies com maior potencial para ser avaliada em futuros estudos visando o controle de A. reyesi. Resta, portanto, o próximo passo na avaliação de T. aripo como inimigo natural efetivo de A. reyesi, que é a determinação de sua capacidade de predação, oviposição e desenvolvimento em laboratório com a presa (JANSSEN; SABELIS, 1992). Entre outras abordagens, também seria interessante a realização de levantamentos quantitativos de T. aripo não em gemas afetadas por A. reyesi, mas sim sadias, uma vez que existe a possibilidade desses ácaros já estarem atuando no controle natural da praga em algum nível, sobrevivendo de exsudatos e outros itens alimentares nas plantas na ausência de A. reyesi.

Referências

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6 CONSIDERAÇÕES FINAIS

 Foi apresentada uma descrição suplementar de Aceria reyesi baseada nos tipos da Venezuela e em espécimes da Costa Rica, Equador, Amazonas, Bahia e Rondônia, sendo oferecidos os primeiros registros da espécie na Costa Rica e no Equador.

 A provável origem e a distribuição geográfica potencial de A. reyesi foram discutidas.

 Uma comparação morfológica detalhada entre A. reyesi e a espécie de eriofiídeo relacionada Gymnaceria cupuassu, ambas associadas com espécies de Theobroma (Malvaceae) de importância econômica, foi apresentada.

 Seiscentos e oito fitoseiídeos, pertencentes a 27 espécies, foram identificados nos plantios de cacau com a presença de A. reyesi. Entre os 15 gêneros registrados, os mais diversos foram Amblyseius, Proprioseiopsis e Iphiseiodes.

 Quatro espécies foram registradas pela primeira vez no estado: Iphiseiodes quadripilis, Amblydromalus arawak e Phytoseiulus fragariae.

 As espécies mais abundantes foram Amblyseius operculatus (23,4%), Amblyseius perditus (17,9%), Iphiseiodes metapodalis (13,0%) e Typhlodromalus aripo (11,3%), sendo todas, exceto I. metapodalis, coletadas tanto em folhas quanto em gemas.

 Typhlodromalus aripo talvez seja uma das espécies com maior potencial para ser avaliada em futuros estudos visando o controle de A. reyesi, por ser um predador generalista adaptado a se alimentar nas gemas.

 Quatro novas espécies, Typhlodromips baculiductus sp. n., Graminaseius bahiensis sp. n., Typhlodromalus annulatus sp. n. e Leonseius sp. n. foram descritas, incluindo uma discussão sobre o limite entre os gêneros Amblydromalus e Typhlodromalus.

 Leonseius regularis (De Leon) foi redescrito, subsidiando uma discussão sobre possível confusão nas identificações dessa espécie no Brasil com Leonseius sp. n., diferenciadas apenas por caracteres reprodutivos.