TENDENCIAS HISTÓRICAS DE INDICADORES TROFODINÁMICOS PARA LA DETECCIÓN DE CAMBIOS EN LA ESTRUCTURA Y FUNCIÓN DE LOS PECES DEMERSALES DEL MAR CARIBE DE COLOMBIA

JENNY CAROLINA VIVAS MUÑOZ

Trabajo de grado para optar al titulo de Biólogo Marino

Director LUIS ORLANDO DUARTE CASARES Candidato Ph.D.

UNIVERSIDAD JORGE TADEO LOZANO FACULTAD DE CIENCIA NATURALES PROGRAMA DE BIOLOGÍA MARINA SANTA MARTA 2007 Nota de aceptación:

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______Firma del presidente del jurado

______Firma del jurado

______Firma del jurado

Santa Marta ______del 2007

Dedicado a:

A Dios por iluminar mi camino en la vida, Por guiar cada acción para crecer como persona, Por la capacidad de razonamiento para mi sed de conocimiento, Por la fortaleza y determinación para conseguir mis metas. Y por la belleza de la naturaleza, fuente de mi inspiración.

A Juan de Jesús Vivas y Requilda Muñoz Por creer en mí y en mis sueños, Por estar a mi lado en las caídas y fortalecerme, Por amarme y hacer que cada día sea especial Y por soñar y volar conmigo.

AAAGGGRRRAAADDDEEECCCIIIMMMIIIEEENNNTTTOOOSSS

A mis padres sin su colaboración y apoyo sentimental esto nunca hubiera sido realidad, por vivir día tras día la construcción de mis sueños, apoyándome, aconsejandome y dándome fuerzas.

A Luis Orlando Duarte por guiarme durante este proceso, por todos los días de trabajo, por cada uno de los conocimientos y enseñanzas transmitidas, por todas las herramientas brindadas para lograr este proyecto y por las muchas conversaciones durante todo este año.

A Camilo Bernardo García Dr. Rer. Nat. Del Departamento de Biología de la Universidad Nacional de Colombia y a Juan Pablo Caldas integrantes del proyecto “Integrating Multiple Demands on Coastal Zones with Emphasis on Aquiatic Ecosystems and Fisheries – INCOFISH” por el acogerme dentro del grupo y por el apoyo brindado.

A Felix de Jesús Cuello Investigador SIG-LIPET por la colaboración en la elaboración de los mapas y por los conocimientos computacionales brindados durante la elaboración de este proyecto.

Un especial agradecimiento a Marcela Grijalba por todas las enseñar como docente, por los gratos momentos compartidos conmigo y mi familia, además por la lección de que con exigencia y constancia se consigue las metas que te propones.

A mi madri Clara Nubia Carranza por todos los años acompañandome desde mi infancia, por cada enseñanza, consejo y regaño. Además por tanto amor que me brindo durante mi vida. Y por ultimo gracias por contribuir a mi formación como persona.

A Cada uno de los docentes que durante todos los años de estudiante estuvieron presentes, por contribuir a mi formación como profesional, por enseñarme sobre el mundo marino que con su majestuosidad y misterio capturo mi pasión hacia el conocimiento.

A mis compañeros que durante cinco años compartimos esta experiencia de crecer y formarnos como Biologos Marinos y como personas, que con cada trabajo, exposición, laboratorio, salida de campo, etc. aportaron su granito de arena en mi vida.

A Fritz, Nadya, Liz, Tatis, Julie, Juli, Lady y Anita por contar con ustedes como amigos y participar de una manera más activa en este camino. Por compartir muchos momentos inolvidables que llevare en mi corazón.

A Rafael por tu compañía y apoyo, gracias por tu ayuda con el abstract, mucho mas por las una y mil llamadas de fuerza y animo.

A Tinu que con poco tiempo a mi lado, me enseño a ver muchas cosas de otra manera y se convirtió en un buen amigo y un apoyo a otro lado del charco.

A cada una de las personas que confiaron en mí y que compartiendo importantes momentos que me permitio lograr mis metas.

Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

TTTAAABBBLLLAAA DDDEEE CCCOOONNNTTTEEENNNIIIDDDOOO

Pag.

111... IIINTRODUCCIÓNNNTTRROODDUUCCCCIIÓÓNN JJJUSTIFICADA………………………………………….UUSSTTIIFFIICCAADDAA…………………………………………………………………………………….. 111

222... MMMARCOAARRCCOO TTTEÓRICOEEÓÓRRIICCOO YYY EEESTADOSSTTAADDOO DDDELEELL AAARTE……………………………..RRTTEE………………………………………………………….... 555

2.1. Marco teórico…………………………………………………………… 5 2.2. Estado del arte…………………………………………………………. 8

333... PPPROBLEMARROOBBLLEEMMAA DDDEEE IIINVESTIGACIÓN……………………………………….NNVVEESSTTIIGGAACCIIÓÓNN……………………………………………………………………………….. 111666

3.1. Objetivos específicos…………………………………………………. 16 3.2. Hipótesis……………………………………………………………….. 17

444... MMMETODOLOGÍAEETTOODDOOLLOOGGÍÍAA ……………………………………………………………………………………………………………………………………………………………………………………… 111888

4.1. Área de estudio………………………………………………………… 18 4.2. Obtención de datos……………………………………………………. 21 4.3. Composición taxonómica de la comunidad de peces demersales 22 4.4. Comparación en la estimación del nivel trófico local vs Fishbase 23 4.5. Cambios temporales en la estructura alimentaría……………….... 25 4.6. Índice trófico marino (ITM)…………………………………………… 25 4.7. Otros indicadores trofodinámicos….……………………………….. 26

555... RRRESULTADOS……………………………………………………………...EESSUULLTTAADDOOSS…………………………………………………………………………………………………………………………...... 222888

5.1. Descripción general de la información……………………………… 28 5.2. Comparación en la estimación del nivel trófico local vs Fishbase 46

- I - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

5.3. Cambios temporales en la estructura alimentaría…………………. 47 5.4. Índice trófico marino (ITM)…………………………………………… 52 5.5. Otros indicadores trofodinámicos………………………………….... 56

666... DDDISCUSIÓNIISSCCUUSSIIÓÓNN DDDEEE RRRESULTADOS………………………………………….EESSUULLTTAADDOOSS…………………………………………………………………………………….. 666222

6.1. Comparación en la estimación del nivel trófico local vs Fishbase 64 6.2. Cambios temporales en la estructura alimentaría…………………. 65 6.3. Índice trófico marino (ITM)……………………………………………. 66 6.4. Otros indicadores trofodinámicos…………………………………… 68

777... CCCONCLUSIONES…………………………………………………………..OONNCCLLUUSSIIOONNEESS…………………………………………………………………………………………………………………….... 777222

888... RRRECOMENDACIONES…………………………………………………….EECCOOMMEENNDDAACCIIOONNEESS………………………………………………………………………………………………………….. 777555

999... BBBIBLIOGRAFÍA……………………………………………………………..IIBBLLIIOOGGRRAAFFÍÍAA………………………………………………………………………………………………………………………….... 777666

1110.00.. A AANEXOS……………………………………………………………………..NNEEXXOOSS………………………………………………………………………………………………………………………………………….... 111030033

- II - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

LLLIIISSSTTTAAA DDDEEE TTTAAABBBLLLAAASSS

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Tabla 1. Características de los cruceros de evaluación efectuados en el Mar Caribe colombiano de 1970 al 2001……………………………………….. 21

Tabla 2. Densidad de la fauna íctica (Kg/Km2) capturada en los cruceros científicos de 1970 a 2001 con redes de arrastre demersal en la plataforma continental del Caribe colombiano…………………………………………... 29

- III - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

LLLIIISSSTTTAAA DDDEEE FFFIIIGGGUUURRRAAASSS

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Figura 1. Ubicación de las estaciones de los cruceros de evaluación efectuados en el Mar Caribe de Colombia…………………………………… 20

Figura 2. Diagrama del área barrida por una red de arrastre con sus respectivas mediciones……………………………………………………….. 22

Figura 3. Distribución porcentual de la densidad dentro del grupo de condrictios para el Caribe colombiano entre 1970 y 2001………………… 45

Figura 4. Numero de categorías taxonómicas de peces demersales registradas para cada año con según el habito alimenticio……………….. 46

Figura 5. Grafico del nivel trófico calculado con base a dietas y el nivel trófico registrado en Fishbase de 276 especies, 61 géneros y 18 familias…………………………………………………………………………… 47

Figura 6. Distribución de la densidad (%) en cada nivel trófico de los peces demersales para la zona sur del Mar Caribe colombiano en 1970, 1988 y 1995 y 1996…………………………...……………………………………….... 49

Figura 7. Distribución de la densidad (%) en cada nivel trófico de los peces demersales para la zona norte del Mar Caribe colombiano de 1970 a 2001. Basado en el nivel trófico registrado en Fishbase…………...... …………... 50

- IV - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Figura 8. Distribución de la densidad (%) en cada nivel trófico de los peces demersales para la zona norte del mar Caribe colombiano de 1970 al 2001. Basado en el nivel trófico calculado con la dieta……………………..…...... 51

Figura 9. Tendencia del índice trófico marino (ITM) para el mar Caribe colombiano ……………………………………………………………………… 52

Figura 10. Tendencia del índice trófico marino (ITM) para la zona norte del mar Caribe colombiano………………………………………………………… 53

Figura 11. Tendencia del índice trófico marino (ITM) para la zona sur del mar Caribe colombiano………………………………………………...……………. 53

Figura 12. Tasa de cambio del nivel trófico promedio por década para la zona norte, zona sur y el totalidad del Mar Caribe colombiano…………………. 54

Figura 13. Grafica de curvas con giros hacia atrás (nivel trófico promedio vs. la densidad de peces demersales por año) para el Mar Caribe colombiano……………………………………………………………………… 54

Figura 14. Grafica de curvas con giros hacia atrás (nivel trófico promedio vs. la densidad de peces demersales por año) para la zona norte del Mar Caribe colombiano……………………………………………………………………... 55

Figura 15. Grafica de curvas con giros hacia atrás (nivel trófico promedio vs. la densidad de peces demersales por año) para la zona sur del Mar Caribe colombiano………………………………………………………………………. 56

Figura 16. Distribución histórica de densidad (%) de los peces demersales con nivel trófico de 4 o mayor (NT4+) y de 4 o menor (NT4-)..…………... 57

- V - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Figura 17. Proporción de peces condrictios y peces óseos entre 1970 y 2001 para el Caribe colombiano…………………………………………………….. 58

Figura 18. Densidad (%) de los peces demersales del Caribe colombiano, según su habito alimenticio………………………………...…………………. 60

Figura 19. Densidad (%) de los peces demersales de la zona sur de Caribe colombiano, según su habito alimenticio……………………………………. 60

Figura 20. Densidad (%) de los peces demersales de la zona norte de Caribe colombiano, según su habito alimenticio……………………………………. 61

Figura 21. Captura anuales de tiburones para el Caribe colombiano…….. 70

Figura 22. Densidad de tiburones y rayas de hábitos demersales para el Caribe colombiano……………………………………………………………… 70

- VI - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

LLLIIISSSTTTAAA DDDEEE AAANNNEEEXXXOOOSSS

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Anexo A. Referencias bibliográficas empleadas como fuente información de la dieta de las categorías taxonómicas de los peces demersales………… 103

Anexo B. Referencias bibliográficas empleadas como fuente información para el nivel trófico de las presas de las dietas de los peces demersales………111

- VII - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

RRREEESSSUUUMMMEEENNN

Con información de cruceros de evaluación, se realizo para la comunidad de peces demersales de la plataforma continental del Mar Caribe colombiano un análisis de la tendencia histórica (de 1970 al 2001) de varios indicadores trofodinámicos, evaluando la estructura alimenticia y los cambios en los procesos ecológicos. La comunidad íctica del Caribe colombiano mostró una disminución del nivel trófico promedio de 0,06 por década, un declive de peces cartilaginosos respecto a óseos, una reducción del 23-28% de grupos tróficos funcionales de la parte superior de la red alimentaría y un incremento de especies con espectros tróficos amplios (carnívoros de primer y segundo orden) que diagnostican variación en la estructura de la comunidad, en las interacciones bióticas como la competencia, la relaciones depredador-presa, en los procesos de transferencia de energía por la red trófica, que indican repercusiones a nivel funcional. Impactos que se sugiere son promovidos por la actividad pesquera ejercida históricamente en el área de estudio. Adicionalmente se observo la importancia de la segregación geográfica en evaluaciones con indicadores trofodinámicos, para evitar el enmascaramiento en los resultados. Por otro lado la comparación del nivel trófico hallado de información local y del reportado en Fishbase sugiere una variabilidad geográfica y temporal en las dietas de los peces.

- VIII - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

AAABBBSSSTTTRRRAAACCCTTT

History trends in trophodynamic indicators for detect changes in the structure and function of the demersal fishes in the Colombian Caribbean Sea: With data from evaluation cruises about demersal fishes from the continental shelf of the Colombian Caribbean sea, an analysis of the historical trend (from 1970 to 2001) of various trophodynamic indicators, that evaluate feeding structure and changes in ecological processes, is made. The fish community show a decrease in the trophic level average of 0.06 per decade, a decline of chondrichthyans fishes in relation to bone fishes, a decrease of 23 to 28% of functional trophic groups from the upper food web and, an increase of species with wide trophic range (carnivorous of first and second order). These results point out changes in community structure, in biotic interactions such as competition and predator-prey relationship, as well as in processes of energy transfer throw the trophic web, which indicate impacts at a functional level. These impacts are suggest to be a consequence of the fish activity in the study area. Additionally the importance of geographic disjointing in studies with trophodynamic indicators, to avoid a cover up in the results, is see. Finally after comparing the trophic level found locally with the data reported in Fishbase, it is propose that there exist a geographic and temporal variability in fishes diets.

- IX - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

111... IIINTRODUCCIÓNNNTTRROODDUUCCCCIIÓÓNN JJJUSTIFICADAUUSSTTIIFFIICCAADDAA

El océano ha sido una fuente de bienes y servicios muy valiosos para la humanidad (Costanza et al., 1997), dentro de los cuales la extracción recursos alimenticios ha ocupado una posición preponderante. En un principio la explotación se hizo con fines de subsistencia, sin embargo, con el transcurso de los años la extracción se fue masificando, debido al desarrollo industrial y los beneficios de nuevas tecnologías. Como consecuencia, en la actualidad se considera que la gran mayoría de los stocks pesqueros son explotados a niveles máximos o son sobreexplotados en áreas amplias del océano para responder a la demanda creciente de los recursos (Caddy y Garibaldi, 2000; Jackson et al., 2001; Pauly et al., 2002; FAO, 2007).

Las comunidades de peces en las plataformas continentales y el océano abierto sostienen tres cuartas partes de las pesquerías globales (Myers y Worm, 2003). Sin embargo, se ha evidenciado que diversos stocks de peces muestran una tendencia a la reducción de capturas, incluso llegando al agotamiento debido a la sobrepesca (Pauly et al., 2002). Con este escenario, empezó a tomar fuerza el interés de conocer los efectos de la pesca sobre las comunidades de peces y sobre los ecosistemas, con lo cual se reevaluaron las directrices para el manejo de los recursos pesqueros (Pikitch et al., 2004).

La explotación pesquera sostenida en el tiempo ha generado una gama de efectos ecológicos a nivel poblacional, comunitario y ecosistémico. Se han dado cambios en la composición de las especies, en los flujos de energía y/o materia, en las relaciones depredador-presa y en las redes tróficas. Teniendo como referencia estas consecuencias no deseables de la pesca y la fuerza que ha tomado el manejo de los recursos marinos basado en el ecosistema (Link, 2002a), se ha creado la necesidad de estudios retrospectivos, que contrarresten la tendencia aceptar como línea base el tamaño del stock y la

- 1 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia composición de las especies en determinado momento sin observar estas condiciones en el pasado, empleando esa línea base para evaluar los subsecuentes cambios y tomar las decisiones de manejo. Debido a los cambios de largo plazo observados en las comunidades pesqueras (e.g. Myers y Worm, 2003), este punto de referencia no corresponde al stock virgen sino que presenta la condición del stock en un tiempo determinado, que comúnmente ya presenta un estado de explotación y en consecuencia se encuentra con un grado de deterioro. Un punto de referencia de este tipo para las decisiones de manejo no permiten fijar objetivos que apunten a la recuperación de los recursos marinos (Pauly, 1995).

Con base en estudios históricos se ha evidenciado la ausencia de sostenibilidad de las pesquerías globales, estimando que actualmente la biomasa de los grandes peces predadores es solo del 10% de los niveles preindustriales (Myers y Worm, 2003). En la plataforma continental del mar Caribe de Colombia la situación no ha sido diferente, pues se ha estimado que en 2001 solo se registra el 30% de la biomasa de peces demersales observada en 1970 (García et al,. 2007). La tendencia global de las capturas muestra una disminución de 0,36 millones de toneladas por año desde 1988 (Watson y Pauly, 2001) y globalmente el nivel trófico de las pesquerías marinas se estima que decae entre 0,05 y 0,1 por década, situación denominada pescando hacía abajo en las redes alimentarias (Pauly et al., 1998).

Se ha demostrado que en Colombia “raramente se dispone de series de tiempo de observaciones biológicas o ambientales oceánicas y mas raro aún que se analice, por lo tanto el empleo de datos que se encuentran dispersos y que comúnmente se obtienen de estudios individuales provee un valor agregado a la inversión científica ya hecha, igualmente, al realizar esta revisión se hace indispensable la compilación y estandarización de la

- 2 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia información, con el propósito de facilitar en el futuro otras investigaciones a nivel histórico” (Manjarrés et al., 2003).

El presente trabajo, tiene como propósito la evaluación histórica (de 1970 al 2001) de la comunidad de peces demersales de la plataforma continental del mar Caribe colombiano, por medio de indicadores trofodinámicos, los cuales reflejan la dinámica de la red trófica implicando como la energía en una comunidad es procesada, la fuerza y amplitud de las interacciones predador- presa, el potencial de interacciones por competitividad y procesos ecológicos (Cury et al., 2005; Link, 2005). Con el fin de conocer el estado de la comunidad íctica y sus cambios temporales generando bases para metodologías a nivel ecosistémico que provean puntos de referencia en la restauración de los recursos. La importancia del análisis de una secuencia histórica se fundamenta en la necesidad de conocer la dinámica temporal de los sistemas naturales, particularmente cuando son activamente explotados y la argumentación se centra en la importancia de identificar indicadores apropiados sensibles a los efectos de la pesca, que contribuya al conocimiento ecológico y de fácil monitoreo y aplicación.

El presente estudio se realiza como requisito para optar al titulo de Biólogo Marino de la Universidad de Bogota Jorge Tadeo Lozano y se encuentra enmarcado dentro del proyecto “Integrating Multiple Demands on Coastal Zones with Emphasis on Aquiatic Ecosystems and Fisheries – INCOFISH” iniciativa multinacional, auspiciada por la Unión Europea y liderada en Colombia por la Universidad Nacional de Colombia, que tiene como propósito evaluar e integrar la base informativa, las herramientas y los conceptos adecuados para contribuir con la recuperación de los ecosistemas marinos costeros, bajo el contexto del manejo integrado de zonas costeras.

Según el Plan de Acción del Programa Nacional de Investigación en Biodiversidad Marina y Costera (PNIBM) (INVEMAR, 2000), que establece

- 3 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia las temáticas que abarcan las líneas de acción en Colombia del Mandato de Yakarta y los planes estratégicos del Programa Nacional de Ciencias y Tecnologías del Mar (COLCIENCIAS, 1999), esta propuesta se encuentra enmarcada dentro del tema “Evaluación de impactos causados por técnicas extractivas de bienes de la biodiversidad marina”, el cual se enfoca a evaluar el impacto y la sostenibilidad de la extracción de recursos pesqueros, como indica el articulo sexto y catorceavo de la Ley 165 de 1994 del Convenio de las Naciones Unidas sobre Diversidad Biológica.

- 4 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

222... MMMARCOAARRCCOO TTTEÓRICOEEÓÓRRIICCOO YYY EEESTADOSSTTAADDOO DDDELEELL AAARTERRTTEE

222.1...11.. M MMarcoaarrccoo ttteóricoeeóórriiccoo

En la actualidad es evidente que los ecosistemas costeros están siendo afectados por la acción sinérgica de diferentes factores antropogénicos como la extracción masiva de recursos biológicos, la contaminación, la degradación de la calidad del agua, la destrucción de hábitat, la introducción de especies y el cambio climático. La expansión y la intensificación de estas perturbaciones sobre los ecosistemas se ha acelerado con el crecimiento de la población humana, el poco manejo de la explotación de recursos biológicos, los avances tecnológicos y la globalización (Jackson et al., 2001).

Históricamente se pueden identificar tres periodos de impacto de pesca sobre los ecosistemas: 1) la época aborigen donde la explotación era de subsistencia con embarcaciones simples y tecnología rudimentaria que variaba ampliamente según las culturas; 2) el periodo colonial, el cual se caracterizó por una extracción sistemática, el agotamiento de recursos costeros y la incorporación de poderosas flotas iniciando una expansión geográfica de la extracción, además de una emergente economía en vía de desarrollo; 3) periodo de la globalización donde la explotación fue intensiva en plataformas continentales, la actividad pesquera marina entra en los patrones globales de consumo, generando frecuentemente agotamientos y sustitución de pesquerías (Jackson et al., 2001).

Como resultado de la intensiva explotación pesquera se ha registrado la disminución y colapso de poblaciones de peces tanto por la pesca industrial como por la artesanal (Pauly et al., 2005; Pinnegar y Engelhard, en prensa). Adicionalmente, la pesca también genera repercusiones sobre las especies no objetivo (pesca acompañante), implicando cambios en la dinámica del

- 5 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia sistema específicamente en la red trófica, en la repartición de la energía y/o la biomasa de la misma, en las relaciones predador-presa y en la resiliencia de los ecosistemas (Pauly et al., 2002; Folke et al., 2004; Cury et al., 2005).

Se ha generado gran preocupación por los efectos de la industrialización de la pesquería debido, en primer lugar a que las comunidades de las plataformas continentales y del océano abierto contribuyen con casi la mitad de la producción primaria del planeta y sostienen tres cuartas partes de las pesquerías globales y en segundo lugar, la pesca industrial ha reducido la biomasa de las comunidades de peces en un 80% dentro de los primeros 15 años de explotación, a la vez se produce un incremento de las especies de crecimiento rápido (Myers y Worm, 2003).

En muchos casos no se detecta la verdadera magnitud del cambio en los ecosistemas marinos, por varias razones: 1) la mayoría de las disminuciones ocurrieron durante lo primeros años de explotación, comúnmente antes de que se emprendieran estudios, 2) el poco valor dado a la explotación artesanal y 3) la dificultad inherente de elucidar las múltiples y complejas dinámicas de los ecosistemas (Jackson et al., 2001; Pinnegar y Engelhard, en prensa). En la actualidad, es ampliamente reconocida la necesidad de evaluar el estado de los recursos pesqueros empleando una ventana temporal suficientemente larga para obtener conclusiones apropiadas (Pinnegar y Engelhard, en prensa).

A nivel global se ha observado una tendencia, en la cual los primeros años de explotación se capturan peces de un nivel trófico alto, a lo largo del tiempo con una continua presión pesquera se va generando una transición en la que disminuyen las capturas de organismos de nivel trófico alto y aumentan los del nivel trófico bajo, esta situación fue denomina como “Pescando hacía abajo en las redes alimentarias” (Pauly et al., 1998). Globalmente se estima que el nivel trófico de las pesquerías marinas decae entre 0,05 y 0,1 por

- 6 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia década y aproximadamente en la actualidad solo queda el 10% de los grandes predadores que existían antes de la pre-explotación (Pauly et al., 2002; Myers y Worm, 2003).

Con las evidencias de deterioro de los recursos pesqueros a nivel mundial y los resultados insuficientes de las estrategias de evaluación monoespecíficas tradicionales, se han propuesto las valoraciones ecosistémicas como alternativa de manejo integral (Larkin, 1996; Link, 2005; Pikitch et al., 2004). Este enfoque requiere de la formulación de índices apropiados para medir el impacto de la pesca con capacidad de representar los procesos ecológicos (Link, 2002b; Rice y Rochet, 2005).

Los indicadores trofodinámicos son ampliamente aceptados para evaluar cambios en los procesos ecológicos en las comunidades marinas, en el marco de la aproximación ecosistémica de las pesquerías (Cury et al., 2005). El índice trófico marino (ITM) fue escogido como uno de los 18 indicadores pioneros a ser monitoreados con el fin tomar decisiones referentes a la reducción de la tasa actual de pérdida de biodiversidad a nivel global, regional y nacional en la cumbre de desarrollo sostenible de Johannesburgo durante el 2002 (Balmford et al., 2005); se basa en el nivel trófico (NT) de las especies capturadas y su representación en biomasa en las capturas de cada año (Pauly et al., 1998).

La literatura abarca otros indicadores trofodinámicos como la producción primaria requerida para sostener las capturas, el número medio de interacciones por especie, el índice de sistema omnívoro, la eficiencia de transferencia, la proporción entre biomasa y rendimiento, el impacto trófico combinado, los índices de redes tróficas (producción, consumo, respiración, sistema de exportación), espectro biomasa-NT, espectro tamaño-NT, proporción entre peces pelágicos y peces demersales, la proporción entre peces piscívoros y peces zooplantívoros, la proporción entre peces

- 7 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia cartilaginosos y peces óseos, proporción de especies no comerciales en la comunidad y la representación de determinados grupos en el ecosistema como carroñeros, pleuronectiformes y especies carismáticas (Link, 2002a; Cury et al., 2005; Fulton et al., 2005; Link, 2005; Piet y Pranovi, 2005).

La expansión de programas de monitoreo empleando los anteriores indicadores junto con evaluaciones interdisciplinarias en los campos de la oceanografía, biología, ecológica, socio-economía, permite cuantificar la magnitud de procesos ecológicos relacionados con la pesca para su incorporación dentro del contexto del manejo pesquero basado en el ecosistema, el cual busca mantener un estado deseable del ecosistema y la sostenibilidad del mismo (Link, 2002a, Pikitch et al., 2004).

Teniendo como meta el manejo basado en el ecosistema y su aplicación de las pesquerías a nivel global, los estudios retrospectivos permiten tener bases teóricas, ganar profundidad en el conocimiento del ecosistema y al mismo tiempo, generar insumos con el fin de lograr sostenibilidad en el aprovechamiento de los recursos marinos, recuperación de las poblaciones explotadas y reparación de los ecosistemas afectados (Manjarrés et al., 2003).

222.2...22.. E EEstadossttaaddoo dddeleell aaarterrttee

Álvarez-Leon y Rey-Carrasco (2003) y Gómez-Canchong et al. (2004) revisaron las expediciones e investigaciones pesqueras realizadas a lo largo de la historia en Colombia. Indicaron que los estudios pesqueros se remontan desde 1873 a bordo de la embarcación francesa Chazalie, posteriormente entre 1884 y 1905 el buque estadounidense Albatros llevó a cabo dos cruceros con énfasis en aspectos hidrográficos y batimétricos. De 1957 a 1965 se realizaron cruceros en el B/I Oregon y de 1968 a 1970 en el B/I Oregon II ambos de bandera estadounidense. (Bullis, 1964; 1968; 1970).

- 8 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

El B/I Jhon Elliot Pillsbury de la universidad de Miami exploró la plataforma continental del Caribe colombiano entre 1966 y 1968 (Palacio, 1974). Las embarcaciones polacas Kniazik, Lutjanus, Kulbak de 1974 a 76 y embarcaciones rusas Kurtchacov en 1974, Leninzhaya Kuznitza en 1978 Bunkhta, Electrogorks y Monchegorsk en 1979 realizaron campañas con énfasis pesquero en las aguas del Caribe colombiano (Álvarez-Leon y Rey- Carrasco, 2003). Con el auspicio de FAO, INDERENA y PNUD se efectuaron cruceros en la plataforma continental con el B/I Chocó entre 1968 y 1974 dando como resultado los potenciales peces de interés comercial en el momento (Testaverde y Rios, 1972). Posteriormente JICA e INDERENA condujeron exploraciones con énfasis en camarón a bordo del B/I Caribbean Star II entre 1980 y 1982 (Mora et al., 1983). Dentro del marco de un proyecto financiado por PNUD y FAO se ejecutaron cuatro cruceros de evaluación de los recursos pesqueros en la plataforma comprendida entre Surinam y Colombia a bordo del B/I Dr Fridtjof Nansen en 1988 (Strømme y Saetersdal, 1989). Luego la Comisión Colombiana de Oceanografía en 1991 efectuó un crucero de evaluación de recursos demersales en el B/O ARC Malpelo (Quintero, 1992). En 1992 el INPA en colaboración con la Universidad del Magdalena a bordo del B/I Ancon evaluaron la abundancia de peces demersales en la zona norte del Caribe colombiano (Zúñiga y Escobar, 1992). Entre 1995 y 1996 en el marco del programa de pesca VECEP financiado por la Unidad Europea y el INPA se realizaron tres cruceros de evaluación de peces demersales en el B/I Ancón (Manjarrés et al., 2005a; 2005b; 2005c). En el Golfo de Salamanca se llevó a cabo un estudio ecológico pesquero de los recursos demersales entre 1995 y 1998, financiado por COLCIENCIA e INVEMAR a bordo del B/I Ancón (Duarte et al., 1999). Recientemente (Majarrés, 2004) se evaluó los recursos demersales del área norte del Caribe colombiano a bordo el B/I Ancón, con el financiamiento de COLCIENCIAS e INPA.

- 9 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Es importante resaltar que gran cantidad de la información histórica se encuentra dispersa, en algunos casos inédita o en informes de difícil acceso, por lo tanto, entre más tiempo transcurra aumenta la dificultad de obtener la información y analizarla integralmente.

Una serie de estudios han evaluado cambios temporales en los indicadores trofodinámicos a nivel mundial, regional y local. Pauly et al. (1998) empleando las estadísticas pesqueras recolectadas de la FAO entre 1950 y 1994, evaluaron el nivel trófico promedio de los desembarques mundiales. Dicho trabajo concluye que las pesquerías globales se encuentran en crisis, debido que en las áreas marinas, existe una tendencia global a que el nivel trófico disminuya cerca de 0,2 durante este periodo, evidenciando una transición en las capturas de peces piscívoros demersales de alto nivel trófico a invertebrados y peces planctofagos pelágicos de bajo nivel trófico. Mediante un análisis gráfico del nivel trófico promedio, las curvas con giros hacia atrás fueron el patrón predominante, que se presentan por la combinación de: 1) información errada debido a los datos y métodos usados, 2) incremento en capturas que no son reportadas a la FAO, 3) masivos descartes que principalmente son peces de bajo nivel trófico, 4) reducción de la capacidad de capturar las especies explotadas como resultado de una disminución del tamaño promedio de los organismos y 5) cambios en la estructura del ecosistema, en especial en las redes tróficas inducido por la pesca.

Caddy et al. (1998) ante la hipótesis pescando hacía abajo en las redes alimentarias genera un debate con base a cuatro consideraciones: 1) La resolución taxonómica, debido que los datos de la FAO, en un porcentaje considerable no se identifica a nivel de especie, ante lo cual Pauly et al. indican que aun con la falta de resolución se evidencia la tendencia del declive del nivel trófico, por lo tanto el efecto tomaría mayor fuerza al mejorar la resolución, 2) La presuposición que los datos de los desembarcos sirven

- 10 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia como indicadores ecosistémicos; Pauly et al. señalan que los desembarcos de los mayores recursos generalmente reflejan las magnitudes relativas de su biomasa en el ecosistema del cual fueron extraídos, Además la hipótesis también se presenta en datos independientes a los de la FAO, 3) Las estadísticas de desembarcos de la FAO incluyen las capturas y la producción acuícola desde 1984, la cual contribuyó a la disminución del NT, sin embargo al reanalizar la base de datos excluyendo la acuicultura se obtiene de nuevo un declive de NT y 4) La eutroficación de áreas costeras, contribuye en el aumento de la abundancia de planctívoros, afectando el NT; Pauly et al. discuten que a nivel global las áreas costeras con eutroficación son limitadas.

Pauly et al. (2001) evaluaron series de tiempo para la costa este (1950-1997) y oeste (1873-1996) de Canadá, al igual que para las agua interiores (1917- 1997). Encontraron que nivel trófico promedio de los desembarcos decrece 0,03 - 0,01 por década para la costa este y oeste respectivamente, mientras que las aguas interiores no exhibieron un declive en el NT promedio.

Pauly y Watson (2005) realizaron una modificación al índice trófico marino (ITM) con el fin de que las estimaciones resultantes sean menos sensibles a fluctuaciones ambientales. Proponen que el ITM debe ser basado en series de tiempo excluyendo organismos de bajo nivel trófico, denominándolo cutITM. Planteando como valor estándar 3,25ITM para eliminar herbívoros y detritívoros que tienden a enmascarar cambios en las tendencias del nivel trófico. A nivel global encontraron en algunas áreas una disminución en el nivel trófico y simultáneamente en el índice “pesca en balance”, indicando un colapso de los ecosistemas. La detección de la disminución del nivel trófico revela la ausencia de sostenibilidad, por lo tanto la determinación de un umbral crítico en los valores de ITM que advierta el colapso de un ecosistema debe convertirse en objetivo científico, que sirva como criterio para las normas de manejo.

- 11 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Pauly y Palomares (2005) reanalizaron la información de estadísticas FAO empleando una mayor resolución taxonómica y geográfica. Encontraron que cuando las estadísticas se reportan a nivel de familia o un nivel taxonómico más alto, la tendencia de disminución del nivel trófico se encuentra sobreestimada y sugieren evitar la agregación geográfica debido a que si se examina todo el área 31 (Atlántico central occidental), el nivel trófico promedio tiende a incrementarse, pero si se evalúa el golfo de México y el mar Caribe por separado se observa una disminución del nivel trófico en cada caso. Diferencias en la historia de explotación y composición de las especies, justifican esta división geográfica para el análisis.

Essington et al. (2006) exploraron una interpretación alternativa de pescando hacía abajo en las redes alimentarias a partir del análisis de la tendencia histórica (1950-2001) de 48 ecosistemas marinos distribuidos en todo el mundo. Encontraron una tendencia estable del nivel trófico desde 1950 a 1956, disminución (3,44 a 3,16) entre 1956 a 1986, a partir de cuando el nivel trófico permanece estable. Del total de ecosistemas analizados 30 mostraron evidencia significativa de pescando hacía abajo en las redes alimentarias con un declive promedio del nivel trófico de 0,42, valor más grande que los originalmente documentados en análisis con datos con mayor agregación espacial. Para estos 30 ecosistemas fue estimada la tasa media anual de cambio de capturas de alto nivel trófico (≥4). Sólo nueve ecosistemas presentaron una disminución estadísticamente significativa de las especies de alto nivel trófico, seis no revelaron cambio significativo y 15 mostraron un incremento significativo en las capturas de especies de alto nivel trófico, mientras ocurría un declive en el nivel trófico promedio, por lo cual este declive se asocia a la adicción de pesquerías de especies de bajo nivel trófico; alternativa denominada por los autores como “pescando a través de las redes alimenticias”.

- 12 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Para el mar del Norte, Jennings et al. (2002) analizaron la estructura trófica empleando dos series de tiempo (a. 1982 a 2000 y b. 1925 a 1996) de abundancia y tamaño de las especies. Determinaron la relación entre el nivel trófico y el tamaño del cuerpo para cada especie mediante un análisis de isótopos estables (δ15N) y lo aplicaron a los datos de abundancia y tamaño históricos. Encontrando que todas las especies tienen una relación positiva entre δ15N y el tamaño corporal, excepto Clupea harengus, y Pleurinectes plateas, los cuales al parecer se alimentan de bajos niveles tróficos cuando aumentan de tamaño. El análisis muestra una lenta y progresiva disminución del nivel trófico en la comunidad de peces demersales entre 1982 y el 2000, mientras esta tendencia no se presentó en la combinación de peces pelágicos y demersales, debido que la abundancia y el tamaño corporal de C. harengus enmascaró el efecto. La estructura de la comunidad de peces demersales mostró una tendencia consistente con los efectos de incremento de la explotación pesquera.

Gascuel et al. (2005) evalúan del espectro trófico en estudios de caso para diferentes ecosistemas a nivel mundial. En el mar de Irlanda describen el declive del nivel trófico entre 1973 al 2001 encontrando tres grupos de especies comercialmente explotadas los bacalaos y pequeños pelágicos (NT alto e intermedios) que actualmente presentan biomasas muy bajas y los crustáceos (NT bajos) dominan las capturas a finales de la serie de tiempo. La zona sur de la laguna de New Caledonia (Australia) el espectro trófico indica que la abundancia de peces herbívoros tiende a decrecer después del comienzo de la explotación y continúa este patrón aun cuando el área es protegida, mientras que los predadores de invertebrado móviles luego de la disminución consiguen una estabilidad cuando se libera de la presión pesquera. En a costa de Senegal la biomasa permanece bastante constante sugiriendo un fuerte control de cascada hacia abajo vinculado a la selectividad de la pesca en especies de alto NT, a diferencia de la costa de Guinea, donde las tasas de explotación en varios NT han generado un

- 13 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia declive de toda la comunidad de peces demersales. Por último los autores concluyen que el espectro trófico es un indicar bueno debido que presenta fases de cambio ligadas a perturbaciones naturales y antropicas, además revela diferencia en el funcionamiento del ecosistema.

Caddy y Garibaldi (2000) evaluaron desembarques de especies de piscívoros, zooplanctívoros, zoobentívoros y herbívoros/detritívoros entre 1950 y 1997 con base en estadísticas de FAO en diversas regiones del mundo. Los autores indican que los cambios que se visualizaron en su análisis en las diferentes categorías tróficas se dan por cuatro razones: 1) Pescando hacía abajo en las redes alimentarias, 2) efecto control desde los productores y a la variabilidad de los nutrientes, 3) Avances en la tecnología, aumentos en las flotas pesqueras, cambios en los intereses comerciales y en el mercado, 4) cambios ambientales o ecológicos a largo plazo.

A nivel regional se encuentra el estudio de Sosa-López et al. (2005) realizaron una evaluación espacio temporal en la laguna costera de Términos (México) con base al espectro del NT relacionado con la biomasa acumulada. Encontrando cambios en la estructura trófica del sistema, especialmente la biomasa de peces omnívoros (originalmente dominante) fue reemplazada por especies de carnívoros y herbívoros-detritívoros, debido a varios factores que interactuaron conjuntamente, uno fue la perdida de vegetación sumergida causada por la perturbación física derivada de la actividad de la flota de arrastre camaronera en los 80, el incremento de la condiciones marinas por la creación de arrecifes artificiales y el incremento de biomasa de predadores y subsiguiente decrecimiento de las presas por el establecimiento de un área marina protegida.

Baum et al. (2003) en el Atlántico noroccidental, que evidenció desde 1986 una rápida disminución en las poblaciones de tiburones oceánicos y costeros, estimando que las 18 especies de tiburones estudiados a

- 14 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia excepción de Isurus oxyrinchus y I. paucus presentaron menos del 50% de la biomasa observada hace 15 años. Los tiburones martillo, blanco y zorro exhibieron una disminución superior al 75%. El largo y rápido declive documentado puede reflejar el fenómeno global de sobreexplotación de elasmobranquios, que tiene cerca de la extinción a dos especies de rayas (Casey y Myers, 1998).

A nivel local no existe ningún estudio trofodinámico de la comunidad de peces del Caribe colombiano, sin embargo en el área norte del Caribe colombiano García et al. (2007) estimaron la densidad (biomasa) de peces demersales entre 1970 y 2001, encontrando que la biomasa del total de peces demersales tiende a declinar. En el periodo detectaron una recuperación en la densidad para el año 2001 encontrando que la biomasa del total de peces demersales ha disminuido significativamente en este periodo. Únicamente los peces de bajo valor comercial (roncos, ballesta y globos) tendieron a incrementar su densidad.

- 15 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

333... PPPROBLEMARROOBBLLEEMMAA DDDEEE IIINVESTIGACIÓNNNVVEESSTTIIGGAACCIIÓÓNN

Los estudios pesqueros que examinan las variabilidades de largo plazo son escasos a nivel mundial en general y en Colombia en particular. La evaluación histórica del estado de los ecosistemas es crucial, por lo cual se precisa de la implementación de indicadores ecosistemicos como los basados en la dinámica trófica que miden la fuerza de las interacciones entre los diferentes componentes vivos, y los cambios estructurales en el ecosistema. Por lo tanto, en este estudio se pretende identificar la tendencia histórica de algunos indicadores trofodinámicos seleccionados, con el fin de examinar los cambios en la estructura y función de la comunidad de peces demersales entre 1970 y 2001 en la plataforma continental del Mar Caribe colombiano.

333.1...11.. O OObjetivosbbjjeettiivvooss eeespecíficosssppeeccííffiiccooss

Identificar el efecto de la estimación del nivel trófico a partir de información local de dietas y de datos de FishBase sobre los resultados en los indicadores trofodinámicos.

Analizar la repercusión de la desagregación geográfica en la tendencia del nivel trófico promedio de los peces demersales del mar Caribe de Colombia entre 1970 y 2001.

Evaluar históricamente (1970 a 2001) cambios en el nivel trófico promedio y en la abundancia relativa de los grupos tróficos funcionales de la comunidad de peces demersales de la plataforma continental del Mar Caribe Colombiano, como indicadores de variabilidad en la dinámica ecológica.

- 16 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

333.2...22.. H HHipótesisiippóótteessiiss

La evidencia a nivel mundial sugiere una disminución en el nivel trófico promedio de las comunidades de peces de aproximadamente 0,1 por década y para el Caribe de 0,05 (Pauly et al., 1998; Pauly y Palomares, 2005) en buena medida, debido al impacto que la extracción pesquera ha tenido sobre los ecosistemas. En la plataforma del mar Caribe de Colombia han operado históricamente una flota de arrastre dirigida a la pesca de camarón, desde finales de la década de 1960 que captura volúmenes elevados de peces demersales (Duarte et al., 2004). Esta presión pesquera genera cambios tanto en los organismos como en el habitat, razón por la cual la estructura en la comunidad de peces demersales exhiba repercusiones en la dinámica trófica durante tres décadas donde se favorecen los niveles tróficos bajos en detrimento de los peces de nivel trófico elevado dentro de la comunidad.

- 17 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

444... MMMETODOLOGÍAEETTOODDOOLLOOGGÍÍAA

444.1...11.. Á ÁÁrearreeaa dddeee eeestudiossttuuddiioo

El Caribe colombiano está localizado en el extremo sur-occidental de Suramérica. La plataforma continental colombiana limita al este con Venezuela, en la zona de Castilletes (11°50’ N 71°18’ W) y al oeste con Panamá en la zona de Cabo Tiburón (8°42’ N 77°19’ W). La plataforma se extiende por más de 900 km, con amplitudes variables entre la línea de costa y los 200 m de profundidad, donde el ángulo de pendiente aumenta para dar paso al talud continental (Tabares et al., 1996).

En la Guajira, al norte de Punta Gallinas la amplitud de la plataforma continental es de 10 km; de este punto tanto para el este como para el oeste aumenta progresivamente hasta alcanzar un máximo de 40 km en el sur- occidente de la península. Hacia el sur en el sector de la Sierra Nevada de Santa Marta, esta prácticamente ausente y el talud desciende bruscamente desde la costa. A partir de este punto de nuevo se comienza a ampliar tanto para el este como el oeste (Tabares et al., 1996).

Frente a la desembocadura del río Magdalena no existe una transición marcada entre la plataforma y el talud, sino que se presenta un descenso gradual a partir de los 20 m de profundidad, generando una amplitud de 1,2 km. El golfo de Morrosquillo presenta la máxima amplitud, con 75 km. Por ultimo en la zona limítrofe con Panamá se hace bastante compleja debido a que presenta numerosos grupos de islas, bancos y bajos (Tabares et al., 1996).

El clima del Caribe colombiano esta caracterizado por dos épocas, una de vientos o seca desde diciembre a marzo y una de calma o lluviosa desde julio

- 18 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia a octubre. El resto de los meses son considerados como de transición. El patrón climático se encuentra bajo la influencia de la circulación atmosférica de los vientos alisios y el desplazamiento de la zona de convergencia intertropical (ZCIT) (Pujos et al., 1986). En la época seca la ZCIT se traslada hacia el hemisferio sur y los vientos alisos soplan del noreste paralelamente a la costa favoreciendo la entrada de de la corriente del caribe noreste y eventos de afloramiento locales por transporte de Ekman, principalmente en las costa nororientales de Colombia y a lo largo de las costas de Venezuela. (Pujos et al., 1986; Andrade, 1993; Bula-Meyer, 1990). Durante la época lluviosa la ZCIT se ubica en el hemisferio norte sobre el Caribe, los vientos alisios cambian a tener poca fuerza y dirección variable debido a la inestabilidad de la ZCIT. Este patrón favorece la entrada de agua dulce por el río Magdalena y la Cienaga Grande de Santa Marta. En esta época la plataforma continental se encuentra influenciada por la contracorriente Panamá-Colombia (Pujos et al., 1986, Andrade, 1993).

Con base a las condiciones físicas el presente trabajo subdivide el Caribe colombiano en dos grandes áreas, la zona norte y la zona sur (Figura 1), la primera se ubica desde Punta Gallinas (Guajira) hasta la desembocadura del Rió Magdalena, área fuertemente influenciada por eventos de afloramiento, caracterizada por fluctuaciones anuales de temperatura mayores y la temperatura promedio menor respecto a la zona sur (Bula-Meyer, 1990).

La zona sur desde la desembocadura del Río Magdalena hasta Cabo Tiburón donde se presentan fluctuaciones anuales de temperatura menores. Lo anterior debido a en gran medida a la influencia del Río Magdalena y la acción de la contracorriente Panamá-Colombia (Bula-Meyer, 1990).

- 19 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Figura 1. Ubicación de las estaciones de los diferentes cruceros de evaluación efectuados en el Mar Caribe de Colombia realizados para 1970 con B/I Choco, 1988 con B/I Fridtjof Nansen, 1992 con B/O ARC Malpelo, 1995 con B/I Ancon, 1996 con B/O ARC Malpelo y 2001 B/I Ancon. Parte superior izquierda indica la división del área de estudio en dos zonas tenido como referencia la desembocadura del río Magdalena.

- 20 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

444.2...22.. O OObtenciónbbtteenncciióónn dddeee dddatosaattooss

A lo largo de la historia en la plataforma del mar Caribe de Colombia se han realizado varios cruceros de evaluación que son campañas efectuadas en embarcaciones científicas destinadas a obtener estimaciones sobre la abundancia absoluta, la distribución de recursos, entre otros y se estructuran sobre un muestreo aleatorio (ver Marco Teórico). Para el presente estudio se empleó información de 19 cruceros y 405 estaciones (Figura 1.Tabla 1). Estos cruceros generaron gran cantidad de información recopilada y almacenada en el Sistema de Información Evaluación y Ecología Pesquera, SIEEP (Duarte et al., 2005).

Tabla 1. Características de los cruceros de evaluación efectuados en el Mar Caribe colombiano de 1970 al 2001. RS: Relinga superior (m), MC: Tamaño de malla en el copo (mm), N: Numero de estaciones, P: Profundidad promedio (m), D: Duración promedio (h), V: Velocidad Promedio (nudos), AB: Área barrida promedio (km2)

Norte Sur

Año Buque RS MC N P D V AB N P D V AB

1970 B/I Choco 54.0 32 16 43.45 1.08 2.50 0.16 7 116.55 0.48 2.50 0.07

1970 B/I Choco 43.0 36 31 38.54 0.82 2.50 0.10 27 56.22 0.69 2.50 0.08 B/I Fridtjof 1988 Nansen 31.0 20 126 78.43 0.50 2.57 0.04 37 56.00 0.45 3.25 0.05 B/O ARC 1992 Malpelo 33 50 15 53.13 2.13 3.51 0.34

1995 B/I Ancon 20.6 45 47 45.36 0.50 3.36 0.04 44 56.85 0.49 3.51 0.04 B/O ARC 1996 Malpelo 33 50 33 54.66 0.52 3.41 0.08 5 47.42 0.50 3.64 0.05

2001 B/I Ancon 20.6 45 39 42.32 0.50 3.21 0.03

Los cruceros emplearon para el muestreo se empleo el arte de pesca de red de arrastre de fondo, en la tabla 1 se muestran las caracteriticas de cada uno. Para la estandarización de los lances se utiliza la captura por unidad de área (CPUA), (Rijnsdrop et al., 1996), a partir del peso de cada una de las especies capturadas y el área barrida (Sparre y Venema, 1997); la estimación se realiza por medio de la ecuación:

- 21 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

CPUAi = Cpi / a

Donde Cpi es el peso de la especie i capturada durante el arrastre y a es el área barrida durante el tiempo que duró el arrastre. La red de arrastre barre un sector cuya área es igual a la longitud del sector por el ancho de la red (Sparre y Venema, 1997), por lo tanto el área barrida o “sector de barrido efectivo” (Figura 2) se puede estimar con la siguiente formula:

a = D * rs *X2, D = V*t Donde V es la velocidad de desplazamiento de la red sobre el fondo, t es el tiempo de duración del arrastre, rs es la longitud de la relinga superior y X2 es la parte de la relinga superior que equivale al ancho del sector barrido por la red de arrastre, la “abertura de las alas” rs*X2 (Sparre y Venema, 1997).

Figura 2. Diagrama del área barrida por una red de arrastre con sus respectivas mediciones (tomado de Sparre y Venema, 1997)

444.3...33.. C CComposiciónoommppoossiicciióónn tttaxonómicaaaxxoonnóómmiiccaa dddeee lllaaa cccomunidadoommuunniiddaadd dddeee pppeceseecceess dddemersaleseemmeerrssaalleess

La información íctica en mayor parte (78%) se encuentra identificada a nivel de especie y una menor proporción a nivel de género (17%) y familia (5%). Por lo tanto en este documento para hacer referencia a todo el conjunto se empleara el término categorías taxonómicas.

- 22 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Con las redes demersales se capturan algunos individuos pelágicos, por lo cual mediante un revisión de la bibliografía (Carpenter, 2002a; 2002b; 2003c; Cervigón, 1991; 1993; 1994; 1996; 1999) se realiza una clasificación según el hábito a cada una de las categorías taxonómicas capturadas con el fin de identificar los netamente demersales y excluir del análisis los pelágicos.

Se tabularon las categorías taxonómicas con su respectiva densidad por año (kg/km2), con lo cual se calculó la densidad promedio multi-anual para cada categoría.

444.4...44.. C CComparaciónoommppaarraacciióónn eeennn lllaaa eeestimaciónssttiimmaacciióónn dddeleell nnniveliivveell tttróficorróóffiiccoo lllocalooccaall vvvsss FFFishbaseiisshhbbaassee

El nivel trófico (NT) de una especie expresa la posición que ocupa dentro de la red alimentaría respecto a los productores primarios (NT=1). El NT de una especie es definido como el número de interacciones alimenticias que permiten la transferencia de energía desde los productores primarios y el detritus hasta la especie objetivo (Piet y Pranovi, 2005). Numéricamente el nivel trófico de una especie i se representa por medio de la ecuación:

NTj = 1+ ∑j (NTj * DCij)

Donde NTj es el nivel trófico (NT) fraccionado de la presa j y DCij representa la fracción de la presa j en la dieta de i (Odum y Helad, 1975 En: Piet y Pranovi, 2005).

La estimación del NTdieta para cada especie de peces demersales se realizó con información de dietas desde estudios de contenido estomacal locales o de áreas cercanas, con algunas excepciones, cuando se encontró dos o más dietas para una misma especie se empleó la dieta más cercana a la fecha del crucero de evaluación de la biomasa (Anexo A). Adicionalmente se estimó el

- 23 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

NT las presas encontradas en las dietas, a partir de la recopilación de las dietas de dichas presas o de modelos tróficos regionales (Anexo B). Para la especies sin información y las categorías taxonómicas superiores se empleaba el promedio NT estimado de otras especies del mismo genero, en los casos donde tampoco se cuente con esto datos se emplea el promedio a nivel de familia.

Los valores obtenidos de NTdieta fueron comparados con los valores NTfishbase registrados en la base de datos Fishbase (FishBase, 2004), debido que es muy común la utilización de esta información por investigadores en la realización de estudios históricos de ecología trófica. Este procedimiento se realiza con el fin de evaluar qué tan válida es la generalización de un NT para una especie, sabiendo que los peces presentar distribuciones amplias, además que cada sistema posee una determinada estructura trófica que depende de la historia de vida del mismo.

Fishbase presenta dos valores de NT uno basado en registros de la composición cuantitativa de las dietas en peso o volumen y otro basado en observación cualitativa de ítems alimenticios, usando una rutina de re- muestreo aleatorizado. Para la comparación se le dio prioridad a los valores derivados por el primer método y de áreas cercanas.

Para determinar si existe una diferencia estadística en el NTdieta respecto al

NTfishbase, se empleó la prueba paramétrica t-pareada. Debido que los datos se distribuyeron normalmente (P < 0,05). Adicionalmente a los datos se realizó una regresión lineal para observar la relación de las dos variables.

- 24 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

444.5...55.. C CCambiosaammbbiiooss tttemporaleseemmppoorraalleess eeennn lllaaa eeestructurassttrruuccttuurraa aaalimentaríalliimmeennttaarrííaa

Se agruparon las categorías taxonómicas según su NT por intervalos de 0,5 para cada zona del Caribe colombiano (área norte y sur) y para cada método de estimación de NT (NTfishbase y NTdieta). Teniendo en cuenta que para las especies con dos o más dietas, el NTdieta asignado es el que presento menor diferencia entre el año de la dieta y el de la biomasa por unidad de área. Con el fin de comparar los cambios entre 1970 y 2001 de la distribución de los intervalos de NT en ambas áreas y con ambos estimadores.

444.6...66.. Í ÍÍndicennddiiccee tttróficorróóffiiccoo mmmarinoaarriinnoo (((ITM)IITTMM))

El nivel trófico promedio o el índice trófico marino (ITM) de un sistema mide la cantidad de eslabones y brinda una idea del desarrollo y la complejidad de la red trófica (Piet y Pranovi, 2005), se define por medio de la siguiente ecuación:

∑i (NTi) * (Yik) NTk = ------∑i Yik

Donde Yi indica el peso (densidad en biomasa) de la especie i en el año k y NTi el nivel trófico de la especie i (Pauly et al., 1998).

El ITM se evaluó entre 1970 y 2001 para los datos de la zona norte y entre 1970 y 1996 en el área sur y la totalidad de Caribe colombiano y también para los dos tipos de estimadores de NT (NTfishbase y NTdieta). Con base a los resultados obtenido del ITM se calculó la tasa de detrimento o incremento del nivel trófico.

Como un complemento al ITM se realizó las curvas con giros hacía atrás que consisten en graficar el nivel trófico promedio vs. la cantidad capturada para

- 25 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia cada año que también permite observar la asociación de la explotación con los cambios en el ecosistema.

444.7...77.. O OOtrosttrrooss iiindicadoresnnddiiccaaddoorreess tttrofodinámicorrooffooddiinnáámmiiccoo

Fueron seleccionados algunos indicadores trofodinámicos teniendo en cuenta los requerimientos de información, base teórica y la asociación con valores de referencia que pueden servir como pasos iniciales para la paso a indicadores ecosistémicos (Cury et al., 2005 y Link 2005).

Con el fin de identificar estados deseables de la comunidad con base a las interacciones ecotróficas, Link (2005) propone un indicador de fácil aplicación, el porcentaje de la biomasa de especie de nivel trófico de cuatro o superior versus la biomasa de NT de tres, en el presente estudio se modifico en indicador por la escasa representación de NT inferiores a 3. Este indicador refleja la variación en general de los predadores (piscívoros) en relación con toda la comunidad a través del tiempo.

Los componentes del ecosistema son explotados de manera diferencial, por lo cual la composición de especies cambia notablemente y evaluar la biomasa de algunos grupos a través del tiempo refleja cambios en el estado del ecosistema, por esta razón se evaluó la proporción entre peces condrictios y peces óseos propuesto por Piet y Pranovi (2005).

Por ultimo con base a la información de la dieta se obtuvo para cada categoría taxonómica su hábito alimenticio basado en la clasificación de Bouchon-Navaro et al. (1992) donde los peces pueden ubicarse en cinco clases:

1. Herbívoros: consumen más del 80% de algas o fanerógamas marinas 2. Omnívoros: ingieren invertebrados y al menos un 10% de plantas

- 26 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

3. Carnívoros de primer orden se alimentan preferiblemente de invertebrados bentónicos 4. Carnívoros de segundo orden: consumen invertebrados bentónicos y al menos un 10% de peces 5. Piscívoros: Su dieta esta compuesta en más del 80% por peces.

Por medio de una grafica piramidal se observó la tendencia histórica de la densidad en cada uno de los grupos tróficos, indicados en la clasificación anterior, para el Caribe colombiano.

- 27 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

555... RRRESULTADOSEESSUULLTTAADDOOSS

555.1...11.. D DDescripcióneessccrriippcciióónn gggeneraleenneerraall dddeee lllaaa iiinformación.nnffoorrmmaacciióónn..

La fauna íctica demersal capturada en los cruceros de investigación esta compuesta por 80 familias con 162 géneros y 272 especies. La familia Scianidae sobresale por tener el mayor número de representantes (15 géneros y 19 especies), seguido de Serranidae (7 géneros y 18 especies) y Carangidae (6 géneros y 14 especies). Adicionalmente Liparidae y Uranoscopidae no tienen mayor resolución taxonómica (Tabla 2).

Las especies dominantes en cada uno de los años presentaron variaciones. Durante 1970 entre las diez especies con las mayores densidades en la zona norte se encuentran Lutjanus synagris, L. analis Sphyraena guachancho y Pristis pectinata caracterizado por ser grandes predadores o consumidores de tercer orden; Dasyatis guttata, Selene vomer Aetobatus narinari y Upeneus parvus, depredadores intermedios (consumidores de segundo orden) y Micropogonias furnieri, Diapterus auratus y Archosargus rhomboidalis que suelen ser importantes como presas de grande piscívoros o consumidores de primer orden.

Para el año de 1988 en la zona norte entre las categorías dominantes los predadores son Lutjanus synagris, L. analis, L. purpureus, los intermedios Haemulon aurolineatum, Upeneus parvus, Balistes capriscus, Priacantus arenatus y Rhomboplites aurobens y como consumidores de primer orden Pomacanthus paru y Eucinostomus argenteus.

En 1992 los consumidores de primer orden fueron representados por Lutjanus analis, L. synagris, L. mahogoni y Epinephelus adscensionis, los depredadores intermedios Haemulon plumierii, Selene vomer, Balistes vetula Priacanthus arenatus, H. parra y Carangoides ruber.

- 28 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Densidad de la fauna íctica (Kg/Km2) capturada en los cruceros científicos de 1970 a 2001 con redes de arrastre demersal en la plataforma continental del Caribe colombiano.

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Gerreidae Eucinostomus argenteus 62.386 123.729 0.000 36.395 110.496 258.179 98.531 125.203 119.451 67.073 98.124 102.463 Lutjanidae Lutjanus analis 139.095 244.846 189.109 53.824 157.571 83.326 144.629 22.556 36.313 8.365 289.448 89.170 Lutjanidae Lutjanus synagris 310.703 365.918 173.190 84.711 79.362 317.609 221.916 48.405 98.998 39.459 66.504 63.342 Lutjanidae Rhomboplites aurorubens 21.247 279.741 0.000 17.008 30.869 60.168 68.172 6.350 107.298 18.573 92.386 56.152 Lutjanidae Lutjanus purpureus 35.361 176.999 0.869 0.000 4.249 8.047 37.587 0.000 27.809 0.000 155.231 45.760 Sphyraenidae Sphyraena guachancho 157.294 12.364 13.047 6.334 5.437 6.651 33.521 131.714 10.255 4.021 1.227 36.804 Priacanthidae Priacanthus arenatus 21.404 302.044 31.286 11.579 6.619 22.190 65.854 5.200 12.007 3.298 114.622 33.782 Lutjanidae Pristipomoides aquilonaris 38.753 111.076 0.000 7.973 14.766 3.453 29.337 0.883 0.000 22.753 97.788 30.356 Mullidae Upeneus parvus 190.103 134.546 0.000 11.610 5.302 20.222 60.297 16.126 63.756 17.422 16.193 28.374 Lutjanidae Lutjanus vivanus 0.000 19.773 0.000 1.929 0.530 0.000 3.705 0.000 7.602 0.598 64.424 18.156 Polynemidae Polydactylus oligodon 0.000 4.527 0.000 0.000 0.000 0.000 0.754 60.603 0.285 0.000 0.000 15.222 Ariidae Bagre marinus 73.748 0.875 0.000 0.000 0.566 0.000 12.531 41.746 8.774 9.120 0.000 14.910 Polynemidae Polydactylus virginicus 4.216 3.879 0.000 0.000 0.000 3.520 1.936 46.611 1.903 0.097 0.000 12.153 Trichiuridae Trichiurus lepturus 5.014 47.799 0.093 14.360 8.541 56.399 22.034 20.820 13.471 1.899 12.162 12.088 Lutjanidae Lutjanus buccanella 0.000 2.161 0.000 0.270 3.400 0.000 0.972 0.000 48.327 0.000 0.000 12.082 Gerreidae Diapterus rhombeus 0.000 3.865 0.000 9.635 0.000 13.502 4.500 16.235 28.005 1.844 0.679 11.691 Sciaenidae Larimus breviceps 58.188 0.382 0.000 0.000 0.000 14.192 12.127 36.664 5.867 3.529 0.000 11.515 Lutjanidae Lutjanus mahogoni 0.000 0.000 32.774 1.074 0.000 0.000 5.641 0.000 0.000 0.443 45.455 11.474 Gerreidae Gerres cinereus 0.000 0.000 0.000 0.176 0.000 0.000 0.029 45.451 0.000 0.000 0.000 11.363 Sciaenidae Cynoscion virescens 0.000 3.441 0.000 0.000 0.000 0.000 0.574 33.424 11.598 0.000 0.000 11.256 Carangidae Selene vomer 510.989 36.342 54.489 0.000 3.276 12.555 102.942 33.569 1.903 0.419 6.754 10.661 Balistidae Balistes capriscus 46.490 174.710 0.000 71.962 109.705 247.418 108.381 2.122 8.324 4.022 25.958 10.106

- 29 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Pristipomoides Lutjanidae 0.000 16.875 0.000 0.000 0.000 0.000 2.813 0.000 39.835 0.000 0.000 9.959 macrophthalmus Holocentridae Holocentrus rufus 0.474 0.816 0.000 0.000 0.000 0.000 0.215 0.000 39.372 0.000 0.000 9.843 Sciaenidae Sciaena bathytatos 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 32.039 0.000 0.000 8.010 Carangidae Caranx crysos 2.262 5.255 14.397 0.000 0.000 0.553 3.745 0.152 14.565 1.394 12.244 7.089 Sciaenidae Micropogonias furnieri 465.530 62.526 0.000 13.309 17.736 30.913 98.336 20.142 1.929 3.261 0.000 6.333 Lutjanidae Lutjanus griseus 25.698 12.557 0.000 0.000 9.420 0.000 7.946 20.607 4.717 0.000 0.000 6.331 Gerreidae Diapterus spp. 167.286 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 27.881 23.491 0.000 0.000 0.000 5.873 Ostraciidae Acanthostracion quadricornis 19.165 13.804 0.000 14.533 24.674 10.943 13.853 2.706 10.821 2.531 6.900 5.739 Synodontidae Synodus foetens 2.465 11.392 0.492 1.767 1.828 2.519 3.410 7.729 13.030 0.945 0.350 5.513 Gerreidae Eucinostomus gula 0.000 2.762 2.386 0.000 0.000 0.000 0.858 17.482 1.207 0.000 0.000 4.672 Ostraciidae Lactophrys bicaudalis 0.000 0.000 0.000 0.185 0.596 1.394 0.363 0.000 0.571 0.000 17.975 4.636 Carcharhinidae Carcharhinus spp. 1.388 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.231 18.349 0.000 0.000 0.000 4.587 Monacanthidae Aluterus monoceros 0.352 10.798 21.734 38.043 0.942 2.300 12.362 0.000 4.168 0.000 12.687 4.214 Sciaenidae Ctenosciaena gracilicirrhus 7.910 0.989 0.000 0.000 3.280 4.810 2.831 5.327 9.983 0.967 0.000 4.069 Sciaenidae Umbrina coroides 6.875 0.000 0.000 0.383 0.000 11.901 3.193 12.754 0.000 3.351 0.000 4.026 Stromateidae Peprilus paru 43.407 17.188 0.000 0.385 0.878 0.317 10.363 12.887 1.842 0.683 0.000 3.853 Gerreidae Eucinostomus spp. 18.848 15.160 0.000 0.000 0.000 0.000 5.668 0.913 13.901 0.000 0.000 3.704 Carangidae Seriola rivoliana 0.000 11.820 1.079 0.174 5.978 0.000 3.175 3.382 7.760 0.735 0.000 2.970 Carangidae Selene browni 0.000 28.700 0.000 33.152 0.000 0.000 10.309 0.000 3.361 0.896 7.546 2.951 Balistidae Balistes vetula 8.872 21.736 52.851 0.278 19.225 3.973 17.823 0.190 10.761 0.000 0.000 2.738 Carangidae Selene setapinnis 0.000 16.735 0.000 0.000 54.649 13.636 14.170 4.528 1.423 4.535 0.000 2.621 Triglidae Prionotus stearnsi 0.000 1.711 0.000 0.000 0.100 0.000 0.302 0.025 10.460 0.000 0.000 2.621 Carangidae Caranx hippos 22.855 0.889 0.000 0.000 0.000 0.000 3.957 7.723 0.000 0.868 1.696 2.572 Haemulidae Haemulon aurolineatum 54.431 194.785 0.000 28.798 25.576 89.556 65.524 0.000 9.354 0.000 0.000 2.338

- 30 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Sciaenidae Cynoscion leiarchus 0.000 6.816 0.000 0.000 0.000 0.000 1.136 6.342 2.908 0.000 0.000 2.313 Sparidae Calamus pennatula 54.927 102.480 0.000 0.000 0.000 83.641 40.175 2.114 6.438 0.000 0.000 2.138 Narcinidae Narcine brasiliensis 1.014 0.041 0.000 0.034 2.751 1.050 0.815 6.489 1.569 0.000 0.000 2.014 Synodontidae Saurida normani 0.000 15.365 0.000 0.000 0.338 0.000 2.617 0.000 7.584 0.077 0.000 1.915 Synodontidae Synodus poeyi 0.000 86.039 0.000 0.000 0.005 0.000 14.341 0.000 7.563 0.000 0.000 1.891 Diodontidae Diodon holocanthus 0.261 0.000 0.000 0.000 56.210 0.470 9.490 1.272 0.000 0.000 5.937 1.802 Ephippidae Chaetodipterus faber 2.779 5.188 0.000 1.836 7.799 2.179 3.297 3.957 2.707 0.455 0.000 1.780 Serranidae Diplectrum radiale 0.000 0.433 0.000 0.000 0.857 0.000 0.215 0.000 6.549 0.000 0.000 1.637 Sciaenidae Cynoscion jamaicensis 5.430 2.573 0.000 0.661 12.841 4.745 4.375 2.410 3.434 0.064 0.000 1.477 Serranidae Epinephelus morio 0.000 16.266 0.000 0.000 2.591 9.367 4.704 0.000 5.828 0.000 0.000 1.457 Ostraciidae Acanthostracion polygonius 11.372 6.262 0.000 1.766 19.188 6.866 7.576 0.410 5.165 0.000 0.000 1.394 Haemulidae Conodon nobilis 25.316 17.078 0.000 0.000 0.000 5.965 8.060 1.167 3.554 0.064 0.652 1.359 Fistulariidae Fistularia petimba 0.000 7.682 0.141 1.283 1.253 2.925 2.214 0.000 3.354 0.354 1.399 1.277 Rajidae Atlantoraja cyclophora 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 5.084 0.000 0.000 1.271 Serranidae Serranus atrobranchus 0.000 1.260 0.000 0.000 0.092 0.000 0.225 0.000 0.042 0.000 4.968 1.253 Sciaenidae Cynoscion spp. 15.037 0.442 0.000 0.000 0.000 0.000 2.580 4.871 0.000 0.000 0.000 1.218 Triglidae Prionotus punctatus 1.887 3.814 0.162 0.531 0.428 0.471 1.216 0.000 4.028 0.753 0.000 1.195 Gerreidae Eugerres plumieri 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 4.618 0.000 0.000 1.155 Ogcocephalidae Ogcocephalus spp. 0.000 0.010 0.000 0.000 0.000 0.016 0.004 0.000 0.000 0.146 4.425 1.143 Dasyatidae Dasyatis guttata 538.146 14.525 0.000 1.089 58.710 6.909 103.230 4.545 0.000 0.000 0.000 1.136 Ariidae Cathorops spixii 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 4.465 0.000 1.116 Batrachoididae Porichthys spp. 0.000 1.456 0.000 0.000 0.000 0.000 0.243 0.000 4.242 0.051 0.000 1.073 Serranidae Mycteroperca spp. 16.230 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 2.705 3.636 0.000 0.000 0.000 0.909 Carcharhinidae Carcharhinus acronotus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 2.029 1.511 0.000 0.000 0.885

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Tabla 2. Continuación.

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Carcharhinidae Carcharhinus limbatus 126.718 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 21.120 0.888 1.448 1.122 0.000 0.865 Triakidae Mustelus canis 0.000 20.833 0.000 0.000 1.798 0.000 3.772 0.000 3.457 0.000 0.000 0.864 Ophidiidae Lepophidium profundorum 0.000 12.533 0.000 0.000 0.000 0.614 2.191 0.000 2.933 0.296 0.000 0.807 Trichiuridae Lepidopus caudatus 0.000 5.618 0.000 0.000 0.000 0.000 0.936 0.000 3.002 0.000 0.000 0.751 Carangidae Carangoides bartholomaei 0.202 4.425 0.000 0.000 0.000 0.082 0.785 0.000 0.000 2.984 0.000 0.746 Gerreidae Diapterus auratus 196.855 1.185 0.000 0.000 0.768 11.067 34.979 2.790 0.000 0.000 0.000 0.698 Batrachoididae Porichthys pauciradiatus 0.000 0.315 0.000 0.000 0.013 0.000 0.055 0.000 2.783 0.000 0.000 0.696 Albulidae Albula vulpes 4.447 3.649 0.000 1.858 6.549 22.964 6.578 0.406 0.414 0.619 1.330 0.692 Serranidae Diplectrum bivittatum 0.000 5.347 0.000 0.368 0.000 1.903 1.270 0.000 2.186 0.146 0.216 0.637 Bothidae Bothidae 0.334 1.762 0.000 0.047 0.000 0.000 0.357 2.260 0.089 0.000 0.000 0.587 Synodontidae Saurida brasiliensis 0.000 0.000 0.000 0.449 0.081 0.200 0.122 2.342 0.000 0.000 0.000 0.586 Serranidae Diplectrum formosum 8.083 0.507 0.000 4.244 0.173 4.521 2.921 1.687 0.000 0.616 0.000 0.576 Carcharhinidae Carcharhinus porosus 0.000 37.519 17.409 0.000 0.000 7.794 10.454 0.000 0.806 1.493 0.000 0.575 Rhinobatidae Rhinobatidae 0.261 0.147 0.000 0.000 0.000 0.000 0.068 2.273 0.000 0.000 0.000 0.568 Mullidae Mulloidichthys martinicus 18.217 2.766 2.146 0.789 0.000 0.502 4.070 0.917 1.307 0.000 0.000 0.556 Sciaenidae Nebris microps 0.000 0.649 0.000 0.000 0.000 0.000 0.108 0.507 0.819 0.575 0.000 0.475 Elopidae Elops saurus 23.867 3.207 1.052 0.000 0.000 0.000 4.688 0.000 0.000 1.877 0.000 0.469 Holocentridae Holocentridae 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 1.772 0.000 0.000 0.443 Holocentridae Holocentrus adscencionis 4.981 0.526 0.087 0.037 50.795 0.000 9.404 0.000 0.236 0.098 1.399 0.433 Synodontidae Synodus spp. 0.579 2.004 0.000 0.000 0.000 0.000 0.431 1.165 0.448 0.000 0.000 0.403 Albulidae Albula nemoptera 0.320 0.000 0.000 0.000 4.815 0.000 0.856 1.421 0.000 0.000 0.000 0.355 Synodontidae Synodus intermedius 0.000 2.179 0.000 0.000 0.048 0.000 0.371 1.268 0.000 0.092 0.000 0.340 Synodontidae Synodus synodus 0.000 1.088 0.000 0.000 2.663 0.000 0.625 0.000 1.345 0.000 0.000 0.336 Cynoglossidae Cynoglossidae 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 1.337 0.000 0.000 0.334

- 32 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación.

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Mullidae Pseudupeneus maculatus 0.126 3.826 0.000 1.719 0.371 0.251 1.049 0.000 0.612 0.502 0.170 0.321 Ophidiidae Ophidiidae 0.000 0.061 0.000 0.000 0.000 0.000 0.010 1.268 0.000 0.000 0.000 0.317 Pomacanthidae Pomacanthus arcuatus 6.533 16.149 0.000 0.000 20.043 0.733 7.243 0.000 1.207 0.000 0.000 0.302 Haemulidae Haemulon spp. 1.566 0.000 0.000 0.000 1.151 0.000 0.453 0.000 1.200 0.000 0.000 0.300 Ariidae Hexanematichthys bonillai 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 1.190 0.000 0.000 0.298 Ateleopodidae Isopisthus parvipinnis 0.000 4.756 0.000 0.000 0.000 0.000 0.793 0.000 1.116 0.000 0.000 0.279 Haemulidae Haemulon album 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 1.116 0.000 0.000 0.000 0.279 Muraenidae Muraenidae 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 1.015 0.000 0.000 0.000 0.254 Mullidae Mullus auratus 0.000 1.633 0.000 0.000 0.000 0.520 0.359 0.000 0.986 0.000 0.000 0.247 Squalidae Squalus spp. 0.000 8.540 0.000 0.000 0.000 0.000 1.423 0.000 0.955 0.000 0.000 0.239 Polymixiidae Polymixia lowei 0.000 26.147 0.000 0.000 0.000 0.000 4.358 0.000 0.887 0.000 0.000 0.222 Pomacanthidae Pomacanthus paru 8.622 169.127 0.000 8.030 15.254 4.083 34.186 0.541 0.000 0.000 0.339 0.220 Ostraciidae Lactophrys trigonus 0.000 61.831 0.000 0.000 13.648 11.933 14.569 0.000 0.343 0.000 0.489 0.208 Achiridae Achirus spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.761 0.000 0.000 0.000 0.190 Fistulariidae Fistularia tabacaria 2.145 3.126 0.000 2.316 2.446 2.075 2.018 0.644 0.105 0.000 0.000 0.187 Tetraodontidae Sphoeroides testudineus 0.000 0.250 0.000 0.000 0.000 0.000 0.042 0.693 0.000 0.000 0.000 0.173 Triglidae Prionotus spp. 0.030 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.005 0.688 0.000 0.000 0.000 0.172 Ophidiidae Lepophidium spp. 0.000 0.022 0.000 0.000 0.000 0.000 0.004 0.000 0.679 0.000 0.000 0.170 Lutjanidae Pristipomoides freemani 0.000 0.059 0.000 0.000 0.000 0.000 0.010 0.000 0.642 0.000 0.000 0.160 Holocentridae Myripristis jacobus 0.000 2.524 0.000 0.310 0.064 0.100 0.500 0.000 0.571 0.000 0.000 0.143 Acropomatidae Synagrops bellus 0.000 3.249 0.000 0.000 0.000 0.000 0.542 0.000 0.554 0.000 0.000 0.139 Paralichthyidae Cyclopsetta chittendeni 0.000 1.766 0.000 0.220 0.000 0.783 0.461 0.000 0.521 0.013 0.000 0.134 Scorpaenidae Pontinus longispinis 0.000 3.307 0.000 0.000 0.000 0.000 0.551 0.000 0.443 0.090 0.000 0.133 Rajidae Dipturus teevani 0.000 0.246 0.000 0.000 0.000 0.000 0.041 0.000 0.532 0.000 0.000 0.133

- 33 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación.

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Priacanthidae Priacanthus spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.502 0.000 0.000 0.126 Diodontidae Diodon spp. 0.000 1.143 0.000 0.000 2.827 44.506 8.079 0.000 0.000 0.000 0.489 0.122 Ostraciidae Acanthostracion spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.448 0.000 0.000 0.112 Haemulidae Haemulon melanurum 0.000 0.362 6.355 0.000 0.298 0.631 1.275 0.431 0.000 0.000 0.000 0.108 Haemulidae Pomadasys corvinaeformis 0.000 0.197 0.000 0.000 0.000 5.488 0.947 0.000 0.428 0.000 0.000 0.107 Sparidae Calamus calamus 3.192 0.000 14.810 95.363 53.094 0.000 27.743 0.000 0.000 0.409 0.000 0.102 Haemulidae Haemulon steindachneri 2.846 16.146 0.000 0.528 0.000 7.115 4.439 0.000 0.379 0.000 0.009 0.097 Macrouridae Caelorinchus caribbaeus 0.000 8.626 0.000 0.000 0.000 0.000 1.438 0.000 0.355 0.000 0.000 0.089 Percophidae Bembrops spp. 0.000 0.192 0.000 0.000 0.000 0.000 0.032 0.000 0.355 0.000 0.000 0.089 Triglidae Prionotus rubio 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.349 0.000 0.000 0.087 Paralichthyidae Citharichthys spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.006 0.000 0.001 0.000 0.000 0.000 0.339 0.085 Carangidae Alectis ciliaris 0.532 5.346 0.000 0.587 0.000 2.499 1.494 0.000 0.000 0.328 0.000 0.082 Batrachoididae Amphichthys cryptocentrus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.312 0.000 0.078 Ogcocephalidae Ogcocephalus nasutus 0.259 0.000 0.000 0.000 2.273 0.000 0.422 0.254 0.000 0.025 0.000 0.070 Cynoglossidae Symphurus spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.001 0.000 <0.001 0.254 0.000 0.000 0.000 0.063 Ogcocephalidae Dibranchus atlanticus 0.000 0.123 0.000 0.000 0.000 0.000 0.021 0.000 0.251 0.000 0.000 0.063 Carangidae Caranx spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.228 0.000 0.000 0.000 0.057 Carangidae Carangoides ruber 0.000 0.000 23.871 0.000 0.000 0.000 3.978 0.000 0.000 0.221 0.000 0.055 Monacanthidae Aluterus schoepfii 8.179 2.444 0.000 4.777 3.098 16.133 5.772 0.000 0.000 0.217 0.000 0.054 Paralichthyidae Syacium papillosum 0.000 2.573 0.000 0.000 1.632 0.000 0.701 0.000 0.205 0.000 0.000 0.051 Acanthuridae Acanthurus chirurgus 0.000 0.453 0.000 0.000 0.000 0.000 0.075 0.000 0.202 0.000 0.000 0.051 Serranidae Epinephelus niveatus 0.000 10.233 0.000 0.000 0.030 0.000 1.710 0.000 0.196 0.000 0.000 0.049 Ophichthidae Aplatophis chauliodus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.183 0.000 0.000 0.000 0.046 Paralichthyidae Cyclopsetta fimbriata 0.000 0.122 0.000 0.209 1.132 0.300 0.294 0.000 0.000 0.130 0.000 0.033

- 34 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación.

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Batrachoididae Porichthys plectrodon 0.000 0.415 0.000 0.000 0.713 0.086 0.203 0.000 0.000 0.128 0.000 0.032 Diodontidae Chilomycterus antillarum 0.000 0.039 0.000 0.000 0.000 0.163 0.034 0.000 0.121 0.000 0.000 0.030 Synodontidae Synodus saurus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.110 0.000 0.028 Paralichthyidae Syacium micrurum 0.000 1.729 0.000 0.062 0.267 0.966 0.504 0.000 0.105 0.000 0.000 0.026 Chaetodontidae Chaetodon ocellatus 0.047 0.000 0.000 0.009 0.345 0.347 0.125 0.000 0.000 0.098 0.000 0.024 Apogonidae Apogonidae 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.094 0.000 0.000 0.024 Ophidiidae Lepophidium brevibarbe 0.000 39.627 0.000 0.072 0.000 0.000 6.616 0.000 0.000 0.082 0.000 0.021 Paralichthyidae Ancyclopsetta cycloidea 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.082 0.000 0.021 Caproidae Antigonia capros 0.000 6.872 0.000 0.000 0.000 0.000 1.145 0.000 0.000 0.073 0.000 0.018 Chaetodontidae Chaetodon sedentarius 0.018 0.080 0.000 6.578 0.000 0.237 1.152 0.000 0.000 0.000 0.070 0.017 Chaetodontidae Chaetodontidae 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.068 0.000 0.000 0.000 0.017 Carangidae Caranx latus 0.000 0.000 0.000 0.443 0.000 0.000 0.074 0.000 0.000 0.064 0.000 0.016 Dactylopteridae Dactylopterus volitans 0.065 5.357 0.000 0.000 2.690 0.000 1.352 0.051 0.000 0.000 0.000 0.013 Bothidae Bothus lunatus 0.000 0.017 0.809 0.031 0.000 0.000 0.143 0.000 0.000 0.035 0.000 0.009 Triakidae Mustelus higmani 0.099 1.340 0.000 0.000 0.000 0.000 0.240 0.000 0.031 0.000 0.000 0.008 Carangidae Seriola dumerili 0.000 2.199 17.389 0.000 0.000 7.021 4.435 0.017 0.000 0.000 0.000 0.004 Haemulidae Orthopristis ruber 0.000 3.114 0.000 0.239 0.000 537.127 90.080 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Dasyatidae Dasyatis americana 0.000 7.165 10.716 50.690 13.114 182.335 44.003 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Pristidae Pristis pectinata 246.447 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 41.075 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Myliobatidae Aetobatus narinari 160.376 8.224 0.000 0.000 0.000 0.000 28.100 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Labridae Lachnolaimus maximus 12.601 51.975 18.224 9.479 56.308 10.763 26.558 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sparidae Calamus penna 51.425 10.243 0.000 0.000 0.000 85.243 24.485 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Haemulon boschmae 9.602 78.650 0.000 0.728 18.937 6.631 19.091 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Haemulon plumierii 0.000 2.488 84.914 0.000 7.452 13.291 18.024 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 35 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación.

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Serranidae Mycteroperca bonaci 0.000 35.090 0.000 0.000 55.916 0.000 15.168 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Carangidae Seriola fasciata 0.000 78.131 0.000 0.000 0.000 0.000 13.022 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Merlucciidae Steindachneria argentea 0.000 46.074 0.000 0.000 0.621 0.000 7.783 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sparidae Archosargus rhomboidalis 37.892 0.000 0.000 1.777 0.000 6.193 7.644 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Haemulon parra 0.000 0.000 42.689 0.047 0.000 0.000 7.123 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sphyrnidae Sphyrna tudes 34.220 4.037 0.000 0.000 0.000 0.000 6.376 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Anisotremus virginicus 0.036 29.523 0.000 0.000 0.671 4.071 5.717 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sparidae Calamus spp. 2.622 2.131 0.000 0.000 26.778 0.000 5.255 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Lutjanidae Lutjanus jocu 11.131 0.000 0.000 0.000 0.000 19.058 5.031 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Dasyatidae Himantura schmardae 0.000 0.000 0.000 0.000 30.007 0.000 5.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Epinephelus spp. 26.723 1.428 0.000 0.000 0.000 0.000 4.692 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sparidae Calamus bajonado 21.019 4.819 0.000 0.000 0.000 0.000 4.306 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ginglymostomatidae Ginglymostoma cirratum 9.162 0.000 14.821 0.000 0.000 0.000 3.997 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Epinephelus adscensionis 0.000 0.000 23.119 0.000 0.000 0.000 3.853 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Protosciaena trewavasae 0.000 0.000 0.000 0.000 22.235 0.000 3.706 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Triakidae Mustelus norrisi 0.000 12.329 1.465 0.000 7.302 0.000 3.516 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ostraciidae Lactophrys triqueter 0.000 0.000 0.000 0.000 19.812 0.000 3.302 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Epinephelus guttatus 0.000 0.189 19.243 0.000 0.000 0.000 3.239 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ariidae Notarius grandicasis 0.000 18.053 0.000 0.000 0.000 0.000 3.009 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Tetraodontidae Sphoeroides spengleri 0.000 0.209 9.027 0.358 7.895 0.000 2.915 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Haemulon bonariense 16.545 0.000 0.000 0.101 0.000 0.000 2.774 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Neoscopelidae Neoscopelus spp. 0.000 15.709 0.000 0.000 0.000 0.000 2.618 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Myliobatidae Rhinoptera bonasus 0.000 6.163 0.000 0.000 0.000 6.609 2.129 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Priacanthidae Heteropriacanthus cruentatus 0.000 12.531 0.000 0.000 0.000 0.000 2.089 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 36 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación.

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Tetraodontidae Lagocephalus laevigatus 0.000 5.764 0.000 0.096 0.647 5.765 2.045 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Epinephelus flavolimbatus 0.000 10.760 0.000 0.000 0.137 0.000 1.816 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sparidae Pagrus pagrus 0.000 9.740 0.000 0.338 0.298 0.220 1.766 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Monacanthidae Aluterus heudelotii 0.000 0.000 0.000 3.722 1.227 5.200 1.692 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Apogonidae Apogon spp. 0.000 3.034 0.000 0.000 6.555 0.000 1.598 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Muraenesocidae Cynoponticus savanna 0.000 0.000 0.000 0.000 0.012 8.861 1.479 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Rhinobatidae Rhinobatos percellens 0.000 0.348 0.093 2.480 0.856 4.474 1.375 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Epinephelus itajara 0.000 0.000 7.922 0.000 0.000 0.000 1.320 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Trichiuridae Benthodesmus tenuis 0.000 6.962 0.000 0.000 0.000 0.000 1.160 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Synodontidae Saurida spp. 0.000 6.784 0.000 0.000 0.000 0.000 1.131 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Synodontidae Trachinocephalus myops 2.918 1.794 0.000 0.000 0.049 1.509 1.045 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Synodontidae Synodontidae 0.000 6.267 0.000 0.000 0.000 0.000 1.044 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Haemulon striatum 0.000 1.366 0.000 4.471 0.107 0.000 0.991 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Acropomatidae Synagrops spp. 0.000 4.905 0.000 0.000 0.000 0.000 0.818 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Bairdiella spp. 0.000 4.901 0.000 0.000 0.000 0.000 0.817 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Triakidae Mustelus spp. 0.212 4.566 0.000 0.000 0.000 0.000 0.796 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Mycteroperca interstitialis 0.000 4.613 0.000 0.000 0.000 0.000 0.769 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Nettastomatidae Hoplunnis spp. 0.000 4.587 0.000 0.000 0.000 0.000 0.765 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Macrodon ancylodon 0.000 1.986 0.000 0.000 2.140 0.000 0.688 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Serranus phoebe 0.000 3.707 0.000 0.000 0.000 0.114 0.637 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Gerreidae Eucinostomus harengulus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 3.730 0.622 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Carangidae Seriola zonata 0.000 0.605 0.000 0.000 0.000 2.924 0.588 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Carcharhinidae Carcharhinus signatus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 3.244 0.541 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Mycteroperca cidi 0.000 3.128 0.000 0.000 0.000 0.000 0.521 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 37 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación.

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Squatinidae Squatina dumeril 0.000 0.000 0.000 0.000 0.625 2.330 0.492 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Labridae Labridae 2.698 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.450 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Gempylidae Promethichthys prometheus 0.000 2.520 0.000 0.000 0.000 0.000 0.420 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Menticirrhus littoralis 0.000 0.000 0.000 0.000 2.483 0.000 0.414 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Gempylidae Neoepinnula orientalis 0.000 1.151 0.000 0.000 1.157 0.000 0.385 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Peristediidae Peristedion spp. 0.000 2.185 0.000 0.074 0.000 0.000 0.377 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Paralichthyidae Paralichthys tropicus 0.000 0.986 0.522 0.000 0.000 0.494 0.334 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Malacanthidae Caulolatilus spp. 0.000 1.605 0.000 0.182 0.000 0.000 0.298 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ariidae Cathorops spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 1.703 0.284 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Umbrina broussonnettii 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 1.608 0.268 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Malacanthidae Caulolatilus guppyi 0.000 0.000 0.000 0.417 0.000 1.132 0.258 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scorpaenidae Scorpaena brasiliensis 0.000 0.835 0.000 0.000 0.000 0.710 0.257 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Lutjanidae Lutjanus cyanopterus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 1.419 0.237 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Peristediidae Peristedion miniatum 0.000 1.416 0.000 0.000 0.000 0.000 0.236 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Tetraodontidae Sphoeroides spp. 0.000 1.164 0.000 0.000 0.000 0.000 0.194 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Squatinidae Squatina spp. 0.000 1.152 0.000 0.000 0.000 0.000 0.192 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Triglidae Prionotus beanii 0.000 0.607 0.000 0.423 0.044 0.000 0.179 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Congridae Rhynchoconger flavus 0.000 0.814 0.000 0.000 0.000 0.189 0.167 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Gerreidae Eucinostomus melanopterus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.946 0.158 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sparidae Calamus cervigoni 0.000 0.923 0.000 0.000 0.000 0.000 0.154 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Cynoscion acoupa 0.000 0.915 0.000 0.000 0.000 0.000 0.153 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ogcocephalidae Ogcocephalus notatus 0.000 0.822 0.000 0.000 0.000 0.000 0.137 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Muraenidae Gymnothorax ocellatus 0.000 0.269 0.187 0.203 0.150 0.000 0.135 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ariommatidae Ariomma bondi 0.000 0.694 0.000 0.000 0.108 0.000 0.134 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 38 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Ophidiidae Lepophidium pheromystax 0.000 0.798 0.000 0.000 0.000 0.000 0.133 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ariommatidae Ariomma melanum 0.000 0.778 0.000 0.000 0.000 0.000 0.130 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Dasyatidae Dasyatis centroura 0.000 0.000 0.000 0.000 0.757 0.000 0.126 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Serranidae 0.000 0.754 0.000 0.000 0.000 0.000 0.126 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Serranus spp. 0.000 0.724 0.000 0.000 0.000 0.000 0.121 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Synodontidae Saurida caribbaea 0.000 0.000 0.000 0.000 0.629 0.000 0.105 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Paralichthyidae Citharichthys spilopterus 0.000 0.000 0.618 0.000 0.000 0.000 0.103 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Equetus lanceolatus 0.000 0.233 0.000 0.089 0.281 0.000 0.101 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scorpaenidae Scorpaenidae 0.570 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.095 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Dasyatidae Dasyatis spp. 0.567 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.094 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Tetraodontidae Sphoeroides dorsalis 0.000 0.408 0.000 0.000 0.019 0.100 0.088 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Paralichthyidae Ancylopsetta ommata 0.000 0.514 0.000 0.000 0.000 0.000 0.086 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Alepocephalidae Xenolepidichthys dalgleishi 0.000 0.495 0.000 0.000 0.000 0.000 0.083 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Haemulon carbonarium 0.000 0.000 0.000 0.000 0.085 0.401 0.081 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Kyphosidae Kyphosus sectator 0.000 0.452 0.000 0.000 0.000 0.000 0.075 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Paralichthyidae Paralichthys spp. 0.444 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.074 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scyliorhinidae Scyliorhinus spp. 0.000 0.430 0.000 0.000 0.000 0.000 0.072 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ogcocephalidae Ogcocephalus parvus 0.000 0.145 0.000 0.000 0.094 0.133 0.062 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Priacanthidae Pristigenys alta 0.000 0.091 0.000 0.000 0.000 0.277 0.061 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Rypticus bistrispinus 0.000 0.348 0.000 0.000 0.000 0.000 0.058 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scorpaenidae Scorpaena agassizii 0.000 0.122 0.000 0.222 0.001 0.000 0.058 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Monacanthidae Aluterus spp. 0.000 0.341 0.000 0.000 0.000 0.000 0.057 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scorpaenidae Scorpaena spp. 0.069 0.250 0.000 0.000 0.000 0.000 0.053 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Paralichthyidae Cyclopsetta spp. 0.311 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.052 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 39 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Malacanthidae Caulolatilus cyanops 0.000 0.059 0.000 0.000 0.000 0.240 0.050 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Tetraodontidae Colomesus spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.284 0.047 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Monacanthidae Aluterus scriptus 0.000 0.281 0.000 0.000 0.000 0.000 0.047 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Paralichthyidae Paralichthys lethostigma 0.000 0.276 0.000 0.000 0.000 0.000 0.046 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Carangidae Pseudocaranx dentex 0.000 0.276 0.000 0.000 0.000 0.000 0.046 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Labridae Xyrichtys novacula 0.000 0.039 0.000 0.000 0.000 0.236 0.046 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Uranoscopidae Uranoscopidae 0.000 0.274 0.000 0.000 0.000 0.000 0.046 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Umbrina spp. 0.000 0.272 0.000 0.000 0.000 0.000 0.045 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Paranthias furcifer 0.000 0.058 0.000 0.203 0.000 0.000 0.043 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Zeidae Zenopsis conchifera 0.000 0.259 0.000 0.000 0.000 0.000 0.043 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Peristediidae Peristedion ecuadorensis 0.000 0.253 0.000 0.000 0.000 0.000 0.042 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Percophidae Bembrops anatirostris 0.000 0.237 0.000 0.000 0.000 0.000 0.039 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scaridae Sparisoma chrysopterum 0.000 0.000 0.000 0.000 0.232 0.000 0.039 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Serranus flaviventris 0.000 0.228 0.000 0.000 0.000 0.000 0.038 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Holocentridae Sargocentron bullisi 0.000 0.226 0.000 0.000 0.000 0.000 0.038 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ophidiidae Ophidion holbrookii 0.000 0.226 0.000 0.000 0.000 0.000 0.038 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Muraenidae Gymnothorax spp. 0.220 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.037 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Mugilidae Mugil curema 0.000 0.215 0.000 0.000 0.000 0.000 0.036 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Polynemidae Polydactylus spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.214 0.000 0.036 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Apogonidae Apogon maculatus 0.213 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.035 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Pomadasys crocro 0.000 0.125 0.000 0.000 0.080 0.000 0.034 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Triglidae Prionotus roseus 0.000 0.200 0.000 0.000 0.000 0.000 0.033 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Paralonchurus brasiliensis 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.189 0.032 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Holocentridae Holocentrus spp. 0.000 0.173 0.000 0.000 0.000 0.000 0.029 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 40 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Phosichthyidae Polymetme corythaeola 0.000 0.168 0.000 0.000 0.000 0.000 0.028 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Batrachoididae Porichthys bathoiketes 0.000 0.166 0.000 0.000 0.000 0.000 0.028 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Pareques acuminatus 0.000 0.000 0.000 0.157 0.000 0.000 0.026 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Rajidae Rajidae 0.000 0.155 0.000 0.000 0.000 0.000 0.026 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Labridae Halichoeres caudalis 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.155 0.026 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Nettastomatidae Hoplunnis diomedianus 0.000 0.154 0.000 0.000 0.000 0.000 0.026 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Sciaenidae 0.000 0.151 0.000 0.000 0.000 0.000 0.025 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scaridae Nicholsina usta usta 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.150 0.025 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Acanthuridae Acanthurus bahianus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.149 0.000 0.025 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Haemulidae Haemulon sciurus 0.000 0.000 0.145 0.000 0.000 0.000 0.024 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Caproidae Antigonia combatia 0.000 0.144 0.000 0.000 0.000 0.000 0.024 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Congridae Rhynchoconger spp. 0.000 0.137 0.000 0.000 0.000 0.000 0.023 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Apogonidae Apogon affinis 0.000 0.000 0.000 0.036 0.000 0.100 0.023 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Macrouridae Malacocephalus occidentalis 0.000 0.126 0.000 0.000 0.000 0.000 0.021 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scaridae Sparisoma viride 0.000 0.000 0.000 0.119 0.000 0.000 0.020 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Paralichthyidae Syacium spp. 0.000 0.112 0.000 0.000 0.000 0.000 0.019 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Malacanthidae Malacanthus spp. 0.000 0.109 0.000 0.000 0.000 0.000 0.018 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Apogonidae Apogon pseudomaculatus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.100 0.017 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Paralichthyidae Etropus crossotus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.095 0.016 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Stellifer rastrifer 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.095 0.016 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Bothidae Trichopsetta ventralis 0.000 0.092 0.000 0.000 0.000 0.000 0.015 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ariidae Bagre bagre 0.000 0.092 0.000 0.000 0.000 0.000 0.015 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Cynoscion microlepidotus 0.000 0.091 0.000 0.000 0.000 0.000 0.015 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Bothidae Bothus maculiferus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.087 0.000 0.014 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 41 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Urolophidae Urobatis jamaicensis 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.077 0.013 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scaridae Scaridae 0.000 0.075 0.000 0.000 0.000 0.000 0.013 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Chaetodontidae Chaetodon striatus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.072 0.012 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scorpaenidae Scorpaena grandicornis 0.071 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.012 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Tetraodontidae Tetraodontidae 0.071 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.012 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Malacanthidae Caulolatilus intermedius 0.000 0.066 0.000 0.000 0.000 0.000 0.011 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Sciaenidae Equetus spp. 0.000 0.065 0.000 0.000 0.000 0.000 0.011 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Chaunacidae Chaunax pictus 0.000 0.063 0.000 0.000 0.000 0.000 0.010 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ateleopodidae Ijimania loppei 0.000 0.063 0.000 0.000 0.000 0.000 0.010 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Nettastomatidae Nettastoma melanurum 0.000 0.063 0.000 0.000 0.000 0.000 0.010 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Monacanthidae Stephanolepis setifer 0.000 0.017 0.000 0.000 0.043 0.000 0.010 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ophidiidae Lepophidium aporrhox 0.000 0.000 0.000 0.000 0.050 0.000 0.008 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Chaetodontidae Chaetodon spp. 0.000 0.049 0.000 0.000 0.000 0.000 0.008 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Liparidae Liparidae 0.000 0.048 0.000 0.000 0.000 0.000 0.008 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scorpaenidae Scorpaena plumieri 0.000 0.000 0.000 0.048 0.000 0.000 0.008 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Gymnothorax Muraenidae 0.046 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.008 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 nigromarginatus Batrachoididae Batrachoides spp. 0.000 0.000 0.000 0.044 0.000 0.000 0.007 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Narcinidae Diplobatis guamachensis 0.000 0.043 0.000 0.000 0.000 0.000 0.007 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Nettastomatidae Hoplunnis schmidtii 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.043 0.007 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Bothidae Bothus ocellatus 0.000 0.037 0.000 0.000 0.000 0.000 0.006 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Pronotogrammus eos 0.000 0.029 0.000 0.000 0.000 0.000 0.005 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Tetraodontidae Canthigaster rostrata 0.000 0.002 0.000 0.000 0.000 0.022 0.004 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Serranidae Rypticus spp. 0.023 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.004 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Apogonidae Apogon quadrisquamatus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.001 0.018 0.003 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 42 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Tabla 2. Continuación

NORTE SUR

Taxa 1970 1988 1992 1995 1996 2001 Promedio 1970 1988 1995 1996 Promedio Familia multianual multianual Numero de taxa 97 244 40 82 119 110 75 105 66 37 Ogcocephalidae Halieutichthys aculeatus 0.000 0.015 0.000 0.000 0.000 0.000 0.003 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Cynoglossidae Symphurus diomedeanus 0.000 0.014 0.000 0.000 0.000 0.000 0.002 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Monacanthidae Stephanolepis hispidus 0.000 0.010 0.000 0.000 0.000 0.000 0.002 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scorpaenidae Scorpaena calcarata 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.006 0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Urolophidae Urolophus spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.005 0.000 0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Carangidae Selene spp. 0.000 0.004 0.000 0.000 0.000 0.000 0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Pronotogrammus Serranidae 0.000 0.003 0.000 0.000 0.000 0.000 0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 martinicensis Acropomatidae Synagrops trispinosus 0.000 0.000 0.000 0.000 0.003 0.000 0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Scorpaenidae Pontinus spp. 0.000 0.002 0.000 0.000 0.000 0.000 <0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Ariommatidae Ariomma spp. 0.000 0.002 0.000 0.000 0.000 0.000 <0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Monacanthidae Cantherhines spp. 0.000 0.002 0.000 0.000 0.000 0.000 <0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Opistognathidae Lonchopisthus spp. 0.000 0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 <0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Pomacentridae Chromis spp. 0.000 0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 <0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 Congridae Paraconger spp. 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 <0.001 <0.001 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

- 43 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Para el año de 1995 en la zona norte las especies depredadoras dominantes son Lutjanus synagris, L. analis, los consumidores de segundo orden Calamos calamus, Dasyatis americana, Balistis capriscus, Rhomboplites aurorubens y Selene browni, entre los peces de primer orden dominan Aluterus monoceros, Haemulon aurolineatum y Eucinostomus argenteus (Tabla 2).

Durante el año de 1996 en la zona norte entre las diez categorías dominante se ubican consumidores de tercer orden (Mycteroperca bonaci, Lutjanus analis y L. synagris) de segundo orden (Dasyatis guttata, Calamos calamus, Selene setapinnis, Balistes capriscus, Lachnolaimus maximus y Diodon holocanthus) y de primer orden (Eucinostomus argenteus).

Por ultimó para el 2001 en la zona norte Lutjanus synagris, L. analis, y se caracterizan por consumidores de tercer orden, Dasyatis americana, Orthopristis ruber, Balistes capriscus, Calamos penna, C. pennatula y Rhomboplites aurobens son depredadores intermedios y como consumidores de primer orden dominan Eucinostomus argenteus y Haemulon aurolineatum.

32 categorías taxonómicas son pertenecientes a peces cartilaginosos, de las cuales se identificaron a nivel de especie 23, a genero 7 y a familia 2. Dentro del grupo de los condrictios para 1970 las rayas dominan en densidad, durante 1988 y 1995 la dominancia es de los tiburones. En los demas años se presenta un declive muy grande de la representación de los tiburones dentro del grupo de condrictios, generando la concentración de la densidad en las rayas (Figura 3).

- 44 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

100%

) 80%

60% Tiburones

Densidad (% Densidad Rayas 40%

20%

0% 1970 1988 1992 1995 1996 2001

Figura 3. Distribución porcentual de la densidad dentro del grupo de condrictios para el Caribe colombiano entre 1970 y 2001.

Las rayas Dasyatis guttata, D. americana, Narcine brasiliensis y Rhinobatos percellens fueron capturadas en cinco de los años, sin embargo las dos primeras son presenta las mayores densidades. Para los tiburones Carcharhinus porosos es la única especie que aparece en cinco años y acompañándolo Carcharhinus limbatus, Sphyrna tudes y Ginglymostoma cirratum dominan la densidad.

Dentro del grupo de peces herbívoros se registraron 13 categorías taxonómicas (11 especies, 1 género y 1 familias), en los omnívoros 15 categorías (11 especies y 4 géneros). Los carnívoros muestran el mayor número de representantes 152 en los de primer orden, es decir que se prefieren alimentarse de invertebrados bentónicos y 111 segundo orden en su dieta al menos el 10% es de peces. Por ultimo en los piscívoros solo se contienen 61 categorías taxonómicas.

Durante 1970 de las 119 categorías solo una especie (Aluterus schoepfii) presenta hábito alimenticio de herbívoros, cinco omnívoros (Aluterus. monoceros, Acanthostracion polygonius, Acanthostracion quadricornis, Pomacanthus paru y Archosargus rhomboidalis), 85 categorías dentro de los carnívoros, 54 de primer orden y 31 de segundo, En el grupo de los

- 45 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia piscívoros se registran 28 categorías. Para 1988 se conserva el mismo patrón sin embargo aumenta el numero de registros 255 categorías (Figura 4).

En el año de 1992 se registra el menor numero de categorías taxonómicas 39, de las cuales Aluterus monoceros es el único representante dentro de los omnívoros, Los carnívoros de primer orden y piscívoros contienen cada uno 13 especies. En los siguientes años los carnívoros de primer orden continúan concentrando el mayor numero de representantes 55 (1995), 71 (1996) y 60 (2001) seguidos de los carnívoros de segundo orden (Figura 4).

120 Herb. Omn. 100 Carn. 1 Carn. 2 Pisc. 80

60 gorias taxonomicas gorias

40

20 Numero de cate 0 1970 1988 1992 1995 1996 2001

Figura 4. Numero de categorías taxonomicas de peces demersales registradas para cada año con según el hábito alimenticio Herb. Herbívoros, Omn. Omnívoros, Carn. 1 Carnívoros de primer orden, Carn. 2 Carnívoros de segundo orden y Pisc. Piscívoros.

555.2...22.. C CComparaciónoommppaarraacciióónn eeennn lllaaa eeestimaciónssttiimmaacciióónn dddeleell nnniveliivveell tttróficorróóffiiccoo lllocalooccaall vvvsss FFFishbaseiisshhbbaassee

Con base en la prueba estadística t-pareada se obtuvo un valor P < 0,05, lo que indica que el nivel trófico calculado con información de dietas presenta una diferencia significativa respecto al registrado en la base de datos Fishbase. Los valores de NT calculados tienden a ser más altos que los encontrado en Fishbase (Figura 5)

- 46 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Figura 5. Grafico del nivel trófico calculado con base a dietas y el nivel trófico registrado en Fishbase de 276 especies, 61 géneros y 18 familias.

El análisis de varianzas de la regresión lineal con un valor P < 0,01 indica una relación estadísticamente significativa entre el nivel trófico registrado en Fishbase y el calculado con base a las dietas con un nivel de confiabilidad del 99%. La ecuación de la regresión lineal es NTfishbase=0,601+0,818*NTdieta con un R2 = 60,4% y un coeficiente de variación 0,78.

555.2...22.. C CCambiosaammbbiiooss tttemporaleseemmppoorraalleess eeennn lllaaa eeestructurassttrruuccttuurraa aaalimentaríalliimmeennttaarrííaa

En el año 1970 el NT4 contienen 41% y el NT3,5 representa el 39% (Figura

6ª). Durante 1988 existe una equitividad en el porcentaje de NT3,5 y NT4 cada uno con un 38% y NT4.5 aumenta su representación con un 16% (Fisgura 6b), por ultimo durante 1995/96 el NT4 vuelve a dominar con un 44% (Figura 6c).

Adicionalmente para ningún el NT2,5 y NT2 no sobrepasaron el 2%.

Para la misma zona, pero con nivel trófico registrado en Fishbase el 48% de la densidad de peces demersales se encuentra en el NT3,5 y el 39% en el

NT4 para el año de 1970 (Figura 6d). Durante 1988 esta distribución cambia,

NT3,5 contiene el 37% y NT4 el 48% (Figura 6e). Durante 1995/96 la

- 47 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

densidad de los diferentes niveles tróficos fue de 47% en NT3,5, un 36% en

NT4 y un 13% en NT4,5 (Figura 6f). La densidad de los peces herbívoros

(NT2) nunca supero el 5%.

La zona norte del Mar Caribe colombiano con la el nivel trófico registrado en

Fishbase muestra una distribución dominada para los 70 y 80 por NT3.5 con un 43 y 42% respectivamente seguido por NT4 con un 32 y 29%. En los siguientes años el NT3,5 continua presentando la mayor concentración de biomasa aumentando cada año de 55% (1992) a 77% (2001). Mientras el

NT4.5 va disminuyendo de 12% (1992) al 2% (2001). Los niveles tróficos menores NT2 y NT2,5 exhiben valores que no sobrepasan 1% (Figura 7).

La distribución basa en el nivel trófico de la dieta para el año 1970 presenta una mayor concentración de densidad en NT3.5 (47%) seguido de NT4 y NT4,5 con 22 y 21% respectivamente. Para 1988 domina NT3.5 con el 62% seguido de NT4 con 30%. Para 1992 NT2 y NT2,5 no se tienen valores y los niveles tróficos superiores NT3,5, NT4 y NT4,5 que representa el 27%, 57% y 12% respectivamente. Para los subsiguientes años al igual que ocurre con la distribución con base a los datos de Fishbase NT3,5 agrupa las mayores densidades 48% (1995/96), y 62% (2001). Además NT4 y NT4.5 tienden a decrecer el primero de 36% (1995/96) a 30% (2001) y para el segundo de 6% (1995/96) a 4% (2001), los niveles trófico inferiores nunca representan valores superioes al 2% (Figura 8).

- 48 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

a 1970 b 1988 c 1995/96 5.0 5.0 5.0

4.5 11.70 4.5 16.84 4.5 13.67

4.0 41.38 4.0 38.34 4.0 43.86

3.5 39.49 3.5 38.40 3.5 38.99

3.0 7.37 3.0 5.08 3.0 2.53

2.5 0.06 2.5 1.32 2.5 0.89 0 0.02 0.06 2.0 2.0 2.0 Densidad (%) Densidad (%) Densidad (%)

d 1970 e 1988 f 1995/96 5.0 5.0 5.0

4.5 4.81 4.5 7.17 4.5 13.37

4.0 39.07 4.0 48.07 4.0 36.13

3.5 48.21 3.5 37.54 3.5 47.21

3.0 3.21 3.0 3.39 3.0 2.62

2.5 4.69 2.5 3.90 2.5 061 0 0.02 0.06 2.0 2.0 2.0 Densidad (%) Densidad (%) Densidad (%)

Figura 6. Distribución de la densidad (%) en cada nivel trófico de los peces demersales para la zona sur del Mar Caribe colombiano en 1970, 1988 y 1995 y 1996. De a. – c. basado en el nivel trófico calculado con la dieta d. – f. basado en el nivel trófico registrado en Fishbase.

- 49 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

a 1970 b 1988 c 1992 5.0 5.0 5.0

4.5 10.73 4.5 13.18 4.5 11.68 4.0 32.20 4.0 28.67 4.0 27.79

3.5 43.23 3.5 41.91 3.5 55.65

3.0 13.65 3.0 16.13 3.0 4.88

2.5 0 2.5 0.01 2.5 0 0.19 0.09 0 2.0 2.0 2.0 Densidad (%) Densidad (%) Densidad (%)

d 1995/96 e 2001 5.0 5.0

4.5 4.82 4.5 1.73

4.0 19.85 4.0 12.42

3.5 52.14 3.5 77.59

3.0 22.23 3.0 7.60

2.5 0.48 2.5 0.01 0.49 0.65 2.0 2.0 Densidad (%) Densidad (%)

Figura 7. Distribución de la densidad (%) en cada nivel trófico de los peces demersales para la zona norte del Mar Caribe colombiano de 1970 a 2001. Basado en el nivel trófico registrado en Fishbase.

- 50 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

a 1970 b 1988 c 1992 5.0 5.0 5.0

4.5 20.82 4.5 3.94 4.5 12.27

4.0 21.74 4.0 30.07 4.0 56.73

3.5 46.94 3.5 62.55 3.5 27.33

3.0 9.42 3.0 3.27 3.0 3.66

2.5 0.89 2.5 0.03 2.5 0 0.19 0.15 0 2.0 2.0 2.0 Densidad (%) Densidad (%) Densidad (%)

d 1995/96 e 2001 5.0 5.0

4.5 5.46 4.5 4.29

4.0 36.23 4.0 30.14

3.5 48.27 3.5 62.26

3.0 7.94 3.0 2.03

2.5 1.61 2.5 0.62 0.41 0.65 2.0 2.0 Densidad (%) Densidad (%)

Figura 8. Distribución de la densidad (%) en cada nivel trófico de los peces demersales para la zona norte del Mar Caribe colombiano de 1970 al 2001. Basado en el nivel trófico calculado con la dieta.

- 51 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

555.3...33.. Í ÍÍndicennddiiccee tttróficorróóffiiccoo mmmarinoaarriinnoo (((ITM)IITTMM))

El índice trófico marino (ITM) para el Caribe colombiano exhibió un claro declive, tanto al ser obtenido con el nivel trófico calculado a partir de dietas locales o con el registrado en Fishbase. La diferencia es el intervalo de cambio, para ITMfishbase va entre 3,66 (1970) a 3,57 (1995/96) y para ITMDieta 3,89 (1970) a 3,64 (1995/96) (Figura 9).

3.85

3.8

3.75

3.7

3.65

Nivel trófico promedio trófico Nivel 3.6

3.55 1965 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 Año TL de Fishbase TL de dietas

Figura 9. Tendencia del índice trófico marino (ITM) para el Mar Caribe colombiano

Para la zona norte del Mar Caribe colombiano el ITMFishbase muestra un constante declive de 0,14 durante tres décadas, mientras ITMDieta presenta una disminución menor pero con la misma tendencia. El cambio de 1970 al 2001 es de 0,12, sin embargo durante 1995/96 se encuentra la mayor diferencia 0,18 (Figura10). La zona sur exhibe una tendencia inversa con aumento de 0,09 y 0,03 en el ITMFishbase y ITMDieta respectivamente (Figura 11).

- 52 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

3.85

3.8 3.75

3.7

3.65

3.6 3.55 Nivel trófico promedio trófico Nivel 3.5

3.45 1965 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 2005 Año TL de Fishbase TL de dietas

Figura 10. Tendencia del índice trófico marino (ITM) para la zona norte del Mar Caribe colombiano.

3.85

3.8

3.75

3.7

3.65 Nivel trófico promedio Nivel

3.6 1965 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 Año TL de Fishbase TL de dietas

Figura 11. Tendencia del índice trófico marino (ITM) para la zona sur del Mar Caribe colombiano.

La tasa de cambio del nivel trófico promedio difiere según el estimativo de nivel trófico que se emplee, para el Mar Caribe colombiano existe un declive de 0,04 por década para Fishbase y 0.06 por decada para la dietas. Para la zona norte de 0,05 y 0,04 por decada para fishbase y dieta respectivamente mientras que al sur el aumento es de 0,04 y 0,01 por decada para fishbase y dieta respectivamente (Figura 12).

- 53 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Total (Dieta)

Total (Fishbase)

Norte (Dieta)

Norte (Fishbase)

Sur (Dieta)

Sur (Fishbase)

-0.07 -0.06 -0.05 -0.04 -0.03 -0.02 -0.01 0.00 0.01 0.02 0.03 0.04

Tasa de cambio (ITM por decada)

Figura 12. Tasa de cambio del nivel trófico promedio por década para la zona norte, zona sur y el totalidad del Mar Caribe colombiano.

La relación entre el nivel trófico y la densidad de peces demersales para el Caribe colombiano muestra que durante 1970 y 1988 una alta densidad correspondía a un alto nivel trófico promedio mientras para 1995/96 ocurría lo inverso (Figura 13).

3.85

3.8

3.75

3.7 1988 3.65 1970

Nivel trófico promedio trófico Nivel 3.6 1995/96 3.55 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 Densidad (Kg/Km2)

TL de Fishbase TL de dietas

Figura 13. Grafica de curvas con giros hacia atrás (nivel trófico promedio vs. la densidad de peces demersales por año) para el Mar Caribe colombiano.

Para la zona norte del Caribe colombiano la grafica de curva con giros hacía atrás basada en ITMdieta muestra de 1970 a 1988 una disminución del nivel

- 54 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia trófico una densidad alta. A principios de los 90 ocurre lo contrario, un declive en la densidad y un incremento del NT, durante esta década se observa una continua caída del NT con una densidad muy similar y el valor para el año 2001 se presenta una recuperación de la biomasa y un aumento del NT. La curva formada con base al ITMFishbase genera un resultado que no varia mucho en forma. En 1970 y 1988 un NT alto es asociado con altas densidades. Luego se presenta una disminución de ambos valores para 1992 y 1995/96, por ultimo en el 2001 el NT varia muy poco, mientras la densidad se incrementa (Figura 14).

3.85

3.8

3.75 1992 3.7 1988 3.65 1970 3.6

3.55 1995

Nivel trófico promedio trófico Nivel 2001 3.5

3.45 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000 4500 De ns idad (Kg/Km 2) TL de Fishbase TL de dietas

Figura 14. Grafica de curvas con giros hacia atrás (nivel trófico promedio vs. la densidad de peces demersales por año) para la zona norte del Mar Caribe colombiano.

La zona sur muestra resultados similares en el patrón de las curvas formadas tanto con el ITMFishbase como por ITMDieta, la diferencia se presenta en el intervalo del promedio del nivel trófico. El patrón se basa en un aumento del NT acompañado en los primeros años por el incremento de la densidad y en los últimos por el declive de la misma (Figura 15).

- 55 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

3.85

3.8

3.75 1995/96

1988 3.7

3.65 Nivel tróficoNivel promedio 1970

3.6 0 200 400 600 800 1000 1200 De ns idad (Kg/Km 2) TL de Fishbase TL de dietas

Figura 15. Grafica de curvas con giros hacia atrás (nivel trófico promedio vs. la densidad de peces demersales por año) para la zona sur del Mar Caribe colombiano.

555.4...44.. O OOtrosttrrooss iiindicadoresnnddiiccaaddoorreess tttrofodinámicosrrooffooddiinnáámmiiccooss

Para todo el Caribe colombiano tanto con los datos de Fishbase como con los de las dietas se observa una disminución a lo largo del tiempo de la densidad de peces de nivel trófico mayores de 4, sin embargo con los datos de Fishbase el declive es mayor en los años noventa. Para 1995/96 NT4+ representa 11% en comparación con 17% obtenido con los datos de las dietas (Figura 16 a y d).

En la Zona Norte se observa una relativa igualdad en el porcentaje de densidad de NT4+ y NT4- en 1970 y 1988 seguido de un constante declive de NT4+ hasta 6% en 2001 con los datos de Fishbase y con los datos de las dietas desde 1970 el NT4+ decae de 37% a 9% para el 2001 (Figura 16 b y e).

La zona sur se caracteriza por presentan el patrón contrario, un aumento de la densidad de peces de NT4+ a lo largo del tiempo con los datos de la dieta. (1970 representa 48% y en 1995/96 un 53%). Con los datos de Fishbase se presenta un pequeño declive de 27% en el año 1970 a 21% para 1995/96 (Figura 16 c y f).

- 56 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

a b c 100 100 100 NT4+ NT4+ NT4+ 80 80 80

60 60 60 NT4- 40 40 40 NT4- Densidad (%) Densidad (%) NT4- Densidad (%)

20 20 20

0 0 0 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 Añ0 Año Año

e f 100 100 100 NT4+ NT4+ 80 80 80 NT4+

60 60 60

NT4- 40 40 40 Densidad (%) Densidad

Densidad (%) Densidad NT4- Densidad (%) NT4- 20 20 20

0 0 0 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 Añ0 Año Año Figura 16. Distribución histórica de densidad (%) de los peces demersales con nivel trófico de 4 o mayor (NT4+) y de 4 o menor (NT4-) para a. y d. la totalidad, b. y e. Zona norte, c. y f. Zona sur del Caribe colombiano. En la parte superior basado en el NT registrado en Fishbase y en la parte inferior NT calculado con base a las dietas.

- 57 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

A lo largo de las tres décadas con información los condrictios han presentan disminuciones drásticas de su densidad para el Caribe colombiano. En la zona norte de representar el 26% durante 1970 baja a un 8% en el 2001. La proporción peces condrictios y peces óseo en esta área durante 1970 es de 0,35 y durante el 2001 es de 0,09. En la zona sur se observa una baja representación de los condrictios y proporciones de 0,04 (1970), 0,016 (1988) y 0,007 (1995/96) (Figura 17).

Para los años con cruceros que cubrieron las dos zonas de Caribe colombiana la proporción peces condrictios peces óseos es de 0,30 durante 1970, 0,03 en 1988, y 0,07 en 1995/96 (Figura 17).

Sur Norte Total 0.5

0.4

0.3

0.2 Condrictios/Óseo

Proporción Peces 0.1

0 1965 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 2005 Año

Figura 17. Proporción de peces condrictios y peces óseos entre 1970 y 2001 para el Caribe colombiano.

Para la totalidad del Caribe colombiano durante 1970 los peces piscívoros representan el 17,03% de la densidad conformada por 29categorías taxonómicas, de las cuales las especies Sphyraena guachancho, Carcharhinus limbatus, Lutjanus griseus, Sphyrna tudes, Caranx hippos y Pristis pectinata contribuyen en con las mayores densidad dentro del grupo. Los carnívoros de primer orden con 37,99% y los de segundo orden el 43,16%. Durante 1988 los carnívoros de primer orden concentran la mayor fracción (52%) y en 1995/96 existe una relativa similitud entre los dos grupos

- 58 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia de carnivoros (primer orden 44,35% y segundo orden 42,62%), mientras las densidades de los piscívoros disminuyen durante todos los años y para el 1995/96 solo reprendan el 6,55% de la densidad de los peces demersales y las especies. Los peces herbívoros y omnívoros constituyen un bajo porcentaje durante todo los años, sin embargo durante 1995/96 se presentan los mayores valores de densidad 0,64% (Herbívoros) y 5,84% (Omnívoros) aunque 1988 es el año donde hay mayor numero de categorías (Figura 18).

En la zona sur del Caribe solo se registraron dos especies de peces herbivoros Acanthurus chirurgus y Aluterus schoepfii el primero durante 1988 y el segundo en 1995. Los peces omnívoros nunca sobrepasan el 3% de la densidad de todos los peces demersales. Durante 1970 la densidad es dominan por los carnívoros de segundo orden (45,62%) seguido por los carnivoros de primero orden (36.65%). En el año 1988 ocurre un aumento de carnívoros de segundo orden que constituyen el 51.67% y los piscívoros disminuyen en densidad y también en cantidad de categorías. Para los años de 1995/96 los carnívoros de segundo orden siguen dominando con 56.54 y se observa el notorio declive de los carnívoros de primer oren (Figura 19).

Para el área norte peces herbívoros no fueron registrados durante 1992, el resto de años no represento más del 1% de los peces demersales. Al otro extremo el grupo de los piscívoros conforman el 16% durante 1970 porcentaje que año tras año decrece, mientras los carnívoros de segundo orden aumentan su densidad siendo el grupo dominante durante 1988 y 1992, a continuación en el 2001 este grupo presenta un declive en su representación de 56,5% a 36,8% y los carnívoros de primer orden pasan a dominar la densidad con 49%, luego en 2001 los carnivoros de segundo orden vuelven a dominar con 53% (Figura 20).

- 59 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

a 1970 b 1988

Pisci. 17.03 Pisci. 9.01

Carn. 2 43.18 Carn. 2 52.01

Carn. 1 37.99 Carn. 1 33.64

Omni. 1.63 Omni. 5.23

Herb. 0.17 Herb. 0.10 Densidad (%) Densidad (%)

c 1995/96

Pisci. 6.55

Carn. 2 42.62

Carn. 1 44.35

Omni. 5.84

Herb. 0.64 Densidad (%) Figura 18. Densidad (%) de los peces demersales del Caribe colombiano, según su hábito alimenticio Herb. Herbívoros, Omni. Omnívoros, Carn. 1 Carnívoros de primer orden, Carn. 2 Carnívoros de segundo orden y Pisc. Piscívoros.

a 1970 b 1988

Pisci 15.08 Pisci 9.01

Carn. 2 45.62 Carn. 2 51.67

Carn. 1 36.65 Carn. 1 33.80

Omni. 1.82 Omni. 5.41

Herb. 0.19 Herb. 0.11

Densidad (5) Densidad (5) c 1995/96

Pisci 15.72

Carn. 2 56.54

Carn. 1 25.98

Omni. 2.40

Herb. 0

Densidad (%) Figura 19. Densidad (%) de los peces demersales de la zona sur de Caribe colombiano, según su hábito alimenticio Herb. Herbívoros, Omni. Omnívoros, Carn. 1 Carnívoros de primer orden, Carn. 2 Carnívoros de segundo orden y Pisc. Piscívoros.

- 60 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

a 1970 b 1988

Pisci. 15.72 Pisci. 9.01

Carn. 2 45.62 Carn. 2 51.67

Carn. 1 36.65 Carn. 1 33.80

Omni. 1.82 Omni. 5.41

Herb. 0.19 Herb. 0.11

Densidad (%) Densidad (%)

c 1992 d 1995/96

Pisci. 15.08 Pisci. 6.49

Carn. 2 56.54 Carn. 2 36.82

Carn. 1 25.98 Carn. 1 48.91

Omni. 2.40 Omni. 6.98

Herb. 0 Herb. 0.80

Densidad (%) Densidad (%)

e 2001

Pisci. 4.86

Carn. 2 53.04

Carn. 1 39.97

Omni. 1.27

Herb. 0.86 Densidad (%) Figura 20. Densidad (%) de los peces demersales de la zona norte de Caribe colombiano, según su hábito alimenticio Herb. Herbívoros, Omni. Omnívoros, Carn. 1 Carnívoros de primer orden, Carn. 2 Carnívoros de segundo orden y Pisc. Piscívoros

- 61 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

666... DDDISCUSIÓNIISSCCUUSSIIÓÓNN DDDEEE RRRESULTADOSEESSUULLTTAADDOOSS

Evidencia reciente sugiere que la abundancia de los peces demersales en el mar Caribe de Colombia ha disminuido significativamente desde la década de 1970 (García et al., 2007). Los resultados aquí obtenidos presentan la misma tendencia. La disminución en el nivel trófico promedio de los peces demersales desde la década de 1970, la disminución relativa de peces cartilaginosos respecto a óseos, la reducción de grupos tróficos funcionales de la parte superior de la red alimentaria diagnostican cambios estructurales y funcionales en la comunidad íctica demersal a la luz de lo que se sabe sobre la dinámica ecológica de las zonas de plataforma tropicales (Bianchi, et al. 2000; Cury, et al., 2005; Gislason, 2001; Yañez-Arancibia y Sanchez-Gil, 1988).

Como ha ocurrido a nivel mundial, la pesca industrial de camarón con redes de arrastre en Colombia enfrenta el problema de sobreexplotación, por ser una actividad con cerca de 40 años de historia, manifestado un fuerte descenso de las tasas de capturas y el esfuerzo pesquero en la última decada (FAO, 2001; Duarte et al., 2004). Además los altos niveles de descartes la flota de arrastre se caracteriza por alta diversidad, generando la muerte colateral de muchas especies no objetivo, para el área norte y sur del Caribe colombiano se ha estimado una captura promedio de fauna acompañante de 4530 t (4114-5122 t I.C 95%) y 2060 t (1676-2586 t I.C. 95%) respectivamente, generando cambios estructurales en la comunidad (Duarte et al., 2004; Duarte et al., 2006).

Aparte del impacto directo en la comunidad íctica demersal, la pesca con redes de arrastre altera las condiciones del ecosistema, generando variaciones en la abundancia, distribución y persistencia de las especies, que se traducen a un nivel más elevado en cambios en las interacciones bióticas

- 62 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia como la competencia, las relaciones depredador-presa y, en extenso, los procesos trofodinámicos (Blanchard, 2001; Gislason, 2001; Yáñez-Arancibia y Sanchez-Gil, 1988).

Acompañando la pesca industrial existe un efecto sinérgico de las pesquerías artesanales debido que ambas explotan todo el espectro de tallas de los recursos. Igualmente la pesca artesanal genera grandes mortalidades por ejemplo para Lutjanus analis un pez piscívoro, es cuatro veces mayor que la generada por la flota de lanchas parguera y 4,4 veces por las redes de arrastre industrial (Manjarrés et al., 2004).

Los ecosistemas sujetos a explotación pesquera típicamente sufren cambios en la estructura y función. Los resultados de históricos de los indicadores trofodinámicos mostraron que la comunidad de peces demersales del Caribe colombiano presenta una variación a nivel estructural donde especies de niveles tróficos altos declinaron y se favoreció el aumento en la comunidad de especies ubicadas en posición inferiores dentro de la red trófica. Además el NT de los peces marinos tiende a tener una relación directamente proporcional con el tamaño (Jennings et al., 2002; Shin et al., 2005), por lo que variaciones en la estructura trófica se acompaña con cambios en la estructura de tamaño, que es una parte crucial en los procesos ecológicos (Shin et al., 2005).

El cambio de la estructura de tamaño de la comunidad a especies de pequeño tamaño que se caracterizan en general por tasas rápidas de crecimiento, alta mortalidad natural, gran numero de descendientes, cortos ciclos de vida, altas tasas metabólicas. Estos cambios se constituyen en un indicador de repercusiones a nivel funcional de los impactos que se sugiere son promovidos por la actividad pesquera ejercida históricamente en el área de estudio, con consecuencias por explorar en la productividad y la resiliencia (Blanchard, 2005; Shin, 2005; Jennings y Dulvy, 2005).

- 63 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

666.1...11.. C CComparaciónoommppaarraacciióónn eeennn lllaaa eeestimaciónssttiimmaacciióónn dddeleell nnniveliivveell tttróficorróóffiiccoo lllocalooccaall vvvsss FFFishbaseiisshhbbaassee

La diferencia significativa entre los niveles tróficos basados en información local y los almacenados en Fishbase para las especies analizadas, sugieren que la variabilidad geográfica y temporal en las dietas puede tener efectos en los análisis tróficos. Entre los factores que contribuyen al cambio de NT se encuentra que en varias especies en la base de datos Fishbase solo tiene el NT estimado por la rutina de re-muestro aleatorizado basado en el NT de los ítems que se han observado en estómagos o se sabe que son alimento de la especie (Fishbase, 2004).

Además algunos peces demersales presentan amplias distribuciones por lo tanto en la base de datos se encuentra registros de dietas solo de áreas lejanas al Mar Caribe. Los procesos ambientales relacionados con la latitud condiciona la ictiofauna demersal debido que no son necesariamente los mismos, ni actúan con la misma magnitud, en la transformación de energía a través de las cadenas tróficas (Musick et al., 1985). A lo anterior se le suma los cambios a nivel local que afectan directamente con las complejas interacciones bióticas del ecosistema como la producción primaria, condiciones del hábitat, y factores biológicos como composición, abundancia, distribución de las fuentes de alimento y la competencia interespecífica (Yáñez-Arancibia y Sanchez-Gil, 1986, Livingston, 2003).

Por último cuando la estimación del NT se basa en análisis de contenido estomacal, el número estómagos es de suma importancia debido que un bajo número, disminuye la representación real del espectro alimenticio de la especie con llevando a la obtención de un NT sobre o subestimado. Por lo tanto es importante contar con una buena gama de estudios de ecologia trófica de las especies en estudios temporales que requieran el NT y no emplear la base de datos Fishbase.

- 64 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

666.2...22.. C CCambiosaammbbiiooss tttemporaleseemmppoorraalleess eeennn lllaaa eeestructurassttrruuccttuurraa aaalimentaríalliimmeennttaarrííaa

En general la estructura trófica de la comunidad íctica demersal capturada con redes de arrastre demersal, se caracteriza por tener pocos peces herbívoros estrictos (NT2), los cual concuerda con lo registrado para la comunidad demersal por Yánez-Arancibia y Sanchez-Gil (1986), Livingston (2003) y Sosa-López et al. (2005) para el golfo de México y por Pauly et al. (2001) en la costa occidental de Canadá. Esta escasa representación de peces herbívoros se debe esencialmente a que en ecosistemas demersales la vía detritivora es de mayor importancia en la transformación de energía y su conducción a niveles superiores de la trama tróficas (Yánez-Arancibia y Sanchez-Gil, 1988).

Para la zona sur del Caribe colombiano teniendo como referencia la pirámide trófica de los peces demersales y clasificando los NT entre consumidores de primer orden (NT3 y NT3,5) de segundo orden (NT4) y de tercer orden (NT4,5), se presentó tanto con NTfishbase como NTdieta, un cambio en la dominancia de consumidores de primer orden a segundo orden entre 1970 y 1996, lo cual indica un cambio drástico en la estructura trófica. El papel ecológico de los peces demersales normalmente se basa en la transformación de la energía desde fuentes primarias, consumiendo directamente detritos y/o predando sobre organismos detritívoros habilitando niveles superiores (Yañes- Arancibia, 1988), en este caso los consumidores de pequeños invertebrados bentónicos y detritos esta siendo afectado, mientras se favorecen los consumidores de megabentos y peces.

Sosa-López et al. (2005) para la Laguna de Términos encontró resultados similares atribuidos a cambios en el régimen hídrico y establecimiento de un área protegida. En el área el régimen hídrico es controlado en gran medida por la acción del río Magdalena, Restrepo et al. (2006) reportan un periodo

- 65 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia de alta descargas entre 1985 y 1995. El incremento en la carga de sedimentos puede afectar la dinámica de la fauna bentonica, y cambiar la fuerza de las interacciones predador-presa a nivel de los peces demersales. Sin embargo, los resultados no son suficientes para atribuir este cambio a la dinámica del río debido que existe un bajo número de estaciones en esta área que afecta en gran medida las tendencias halladas.

En la zona norte se presentó un claro patrón donde en la estructura alimenticia se favorece el incremento de consumidores de primer orden, por la liberación en la predación de los niveles superiores que tienden a decrecer, igualmente dentro de este grupo aumenta las interacciones de competencia por el mismo recurso, sin embargo otros factores diferentes a la abundancia de las presas tienen fuerte incidencia en la competencia interespecífica como tamaño de la presa, la micro distribución y las estrategias de captura (Griffiths, 1975).

Al observar las variaciones en la estructura alimentaría con varios datos en la escala de tiempo los dos estimadores del nivel trófico (NTfishbase y NTdieta) muestran la misma tendencia general, sin emabargo es sensible a la cantidad de datos temporales, generando análisis erróneos. Además es importante resaltar que la magnitud cambia drásticamente, por ejemplo, en el área norte la representación de los consumidores de tercer orden con

NTfishbase cambia de 10,7% (1970) a 1,7% (2001) y con NTdieta de 20,8% a 4,3%.

666.3...33.. Í ÍÍndicennddiiccee tttróficorróóffiiccoo mmmarinoaarriinnoo (((ITM)IITTMM))

Los resultados sugieren que el nivel trófico de la comunidad de peces demersales del Caribe colombiano presenta el mismo patrón de disminución que prevalece en los ecosistemas marinos a nivel global (Pauly et al, 1998, Pauly et al., 2001, Jennings et al., 2002, Gascuel et al., 2005 Pauly y Palomares, 2005, Essington et al, 2006).

- 66 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

A nivel global el nivel trófico de los desembarcos ha declinado de un poco mas de 3,3 a 3,1 entre 1950 y 1994, para el mar Caribe el declive del NT es de 3,4 a 3,1 entre la 1950 y 1998 (Pauly et al., 1998 y Pauly y Palomares, 2005). Para el Caribe colombiano el NT cambio de 3,88 a 3,6, los valores altos se deben a la exclusión de peces pelágicos, los cuales tienen un gran peso en los resultados de los autores referenciados.

La desagregación de los datos generaron diferencia en los resultados, en el zona norte se evidencia una disminución del NT acompañado con declive de la densidad, sin embargo la información de los últimos años indica un aumento de la densidad, relacionada con la reducción del esfuerzo pesquero de la flota industrial de camarón por bajas capturas y rentabilidad (García et al., 2007)

Los resultados indican un nivel trófico muy alto para el año 1992, el cual es relacionado con dos razones, la primera, el bajo numero de estación (15) y la segunda la duración de los arrastres de dos a tres horas, mientras el resto de cruceros tiene un tiempo de arrastre de media a una hora. Engas y Godo (1989) reportan que a mayor duración de los arrastres se capturan individuos de mayor tamaño, en general especies ícticas demersales de gran tamaño pertenecen a niveles trófico alto.

La zona sur no se presenta el patrón de declive del NT y la densidad de peces como en el área norte, según Pauly et al., (1998) este tipo de patrón se puede presentar por inconsistencias en los datos. En el presente caso una posible explicación es la baja cantidad de estaciones en la zona sur del área de estudio o tal vez la influencia otros patrones como la dinámica del río Magdalena que podría generar un cambio en complejidad en la red trófica afectando la comunidad de peces demersales que para ser detectable requiere mayor información.

- 67 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

A nivel regional los resultados concordaron con lo registrado por Pauly y Palomares (2005) sobre la sensibilidad del ITM a la desagregación geográfica, pues diferencias locales en la historia de explotación (composición de especies, niveles de captura) deben ser consideradas para detectar los efectos reales de la pesca sobre el NT. Adicionalmente los resultados indican que valores del ITM son alterables por la fuente del NT. Sin embargo el cálculo de la tasa de disminución del NT para todo el Caribe colombiano enmascara el aumento del NT de la zona sur, tanto con el estimador NTFishbase como NTdieta. La tasa de cambio del NT por década con base al NTfishbase es mayor que con NTdieta cuando el área de estudio es divida por zonas, por ejemplo, en el área norte el NT decae 0,05 y 0,04 por década según NTfishbase y NTdieta respectivamente. Resultados muy cercanos a los reportados para mar Caribe de 0,05 (Pauly y Palomares, 2005), pero por las razones explicadas en la sección 6.2 es preferible la información obtenida del NTdieta.

666.4...44.. O OOtrosttrrooss iiindicadoresnnddiiccaaddoorreess tttrofodinámicosrrooffooddiinnáámmiiccooss

Los resultados indican disminución de especies de peces demersales de NT4+ que suelen ser piscívoros o contener en su dieta un porcentaje importante de peces. Lo cual confirma a nivel regional el patrón global de perdida de grandes predadores por efecto de la explotación (Myers y Worm, 2003). Para el Caribe colombiano entre 1970 y 2001 la biomasa de los depredadores demersales ha declinao entre 23-28%.

Link (2005) propone un umbral de advertencia cuando la biomasa de NT4 es mayor del 25% de la de NT3, lo cual en el flujo de la energía del ecosistema, indica que un estado regular puede no ser sustentable a largo tiempo dado a las eficiencias de transferencia. Los resultados para el Caribe colombiano siempre sobrepasaron este límite con la información del NTdieta, lo cual indica

- 68 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia que si el punto de referencia planteado con base a experiencias en el golfo de Maine, puede ser generalizado la comunidad de peces demersales tiene alteraciones de gran importancia en el equilibrio de la transferencia de energía, sin embargo este indicador requiere mayores pruebas en diversos ecosistemas para poder generar conclusiones de este tipo y complementarlo con otros estudios.

La proporción entre peces condrictios y peces óseos evalúa los cambios de dos grupos con contrastantes historias de vida y vulnerabilidad (Piet y Pranovi, 2005). Los tiburones y rayas parecen ser particularmente vulnerables a la sobreexplotación por su dinámica poblacional (estrategia k) caracterizada por baja tasa de crecimiento, grandes tamaños, tardío edad y tamaño de madurez sexual, baja fecundidad y la mortalidad depende del tamaño poblacional (Stevens et al., 2000).

A nivel local los elasmobranquios están afectados por la pesca por ejemplo para los tiburones las capturas del Instituto Nacional de Pesca y Acuicultura presentan dos picos (principios de los noventa y otro 1996) con un sucesivo declive (Figura 21) y también presentan una alta ocurrencia como pesca acompañante. Los efectos generados involucran diversos cambios, por ejemplo a nivel poblacional uno de los de efectos mas reportados en diferentes áreas alrededor del globo terráqueo es la disminución de la abundancia, resultado que también se presento para el área de estudio (Figura 22), y a nivel comunitario variaciones en las interacciones tróficas.

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350 300 250 200

150

Captura (Ton) Captura 100 50 0 1984 1986 1988 1990 1992 1994 1996 1998 2000 2002

Figura 21. Captura anuales de tiburones para el Caribe colombiano (INPA, 1995; 1996; 1997; 1999; 2001)

Los resultados indicaron una disminución en el valor de la proporción entre peces condrictios y peces óseos. Las interacciones entre estos peces dos grupos dependen de la densidad relativa, cuándo los teleósteos muestran una alta densidad en términos ecosistemicos, estos pueden ser competitivamente dominantes sobre los peces de esqueleto cartilaginosos. A nivel de la comunidad se traduciría en la combinación de disponibilidad de alimento, habilidad competitiva y densidad relativa de los competidores (Stevens et al., 2000).

600 ) 2 500 400 300 200 100 Densidad (Kg/km 0 1965 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 2005

Rayas Tiburones

Figura 22. Densidad de tiburones y rayas de hábitos demersales para el Caribe colombiano.

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La tendencia de la explotación pesquera es capturar especies e individuos de de gran tamaño, generando cambios en las interacciones interespecíficas, como la fuerza de la conexión de las especies a través de procesos de predación. Los ecosistemas marinos se caracterizan por presentar complejas relaciones predadores-presas, según Cury et al. (2003) los peces marinos se pueden considerar como oportunistas que tienen menor dependencia de la ubicación taxonómica de las presa que del tamaño de estas. Los resultados de la clasificación de la comunidad con base a la composición de la dieta permite observar la estreches de los vínculos entre los peces demersales.

Los resultado del área norte de Caribe colombiano exhiben una disminución de piscívoros, acompañado por el aumento de carnívoros de primer y segundo orden, generando como resultado un aumento de la competencia, debido que el espectro de la dieta de los carnívoros es muy amplio lo cual, es la razón de una potencial sobre-posición dietaria, especialmente por el recurso crustácea y mollusca. Las comunidades de peces demersales se caracteriza por la dominancia de especies que se alimentan de invertebrados bentónicos, esta interacción es de gran importancia en la transferencia del flujo energético de red trófica, debido que los camarones y cangrejos representan uno de los mayores vínculos con la producción detritivora (Odum et al. En: Livingston, 2003).

La fuerza de esta competencia interespecífica por la fuente alimenticia es controlada por factores en diversas direcciones, por ejemplo a nivel funcional por la talla y la estructura bucal de los peces, a nivel poblacional por la dinámica de la presa como su abundancia y distribución. Lo anterior tiene incidencia directa en el gasto energético en la captura y el aporte de energía que la presa brinda a su depredador (Shelby, 1994)

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777... CCCONCLUSIONESOONNCCLLUUSSIIOONNEESS

El análisis en conjunto de diferentes indicadores trofodinámicos en la comunidad de peces demersales del mar Caribe de Colombia muestran una visión más amplia de la dinámica trófica, que cada uno por separado. Adicionalmente la serie de indicadores empleados presentan una sencilla elaboración y generan un buen conocimiento de los cambios en la estructura y función de la comunidad.

Aunque la base de datos Fishbase, es la mas empleada en estudios trofodinámicos como fuente de nivel trófico. El NT basado en información de dietas locales tendió a presentar valores mayores que los referenciados en Fishbase, resultado que sugiere una variabilidad geografica y temporal en las dietas de los peces. No obstante, en general los resultados de los indicadores trofodinámicos dependientes del NT

mostraron tendencias similares con los dos estimativos (NTfishbase y

NTdieta), sin embargo, la magnitud cambia con gran variación. Teniendo en cuenta estos resultados se debe dar preferencia a los valores locales debido que la dinámica trófica y las relaciones interespecíficas suelen cambiar con los procesos regionales y las condiciones ambientales. Por lo cual, es ideal contar con una amplia gama de estudios tróficos para la realización de estos estudios y no subestimar o sobreestimar los cambios

La estructura alimentaría de la comunidad de peces demersales capturada con redes de arrastre demersal del Caribe colombiano se caracteriza por una escasa representación de herbívoros, lo cual indica que la comunidad contribuye de una manera más activa en la transformación de energía a través de la vía detritivora. Adicionalmente la disposición de la biomasa de los peces en los diferentes niveles tróficos

- 72 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

presento cambios a lo largo de los años tanto en biomasa como en dominancia, que son el reflejo del esfuerzo pesquero a nivel local.

La zona norte entre 1970 y 2001 se caracterizo por la disminución de

consumidores de segundo (NT4) y tercer orden (NT4,5), favoreciendo el

incremento de los consumidores de primer orden (NT3-NT3,5). En contraparte la zona sur entre 1970 y 1996 exhibió un cambio de consumidores de primer orden a consumidores de segundo orden, relacionado probablemente con el poco esfuerzo en número de estaciones en esta zona.

El Caribe colombiano mostró el mismo patrón de los ecosistemas marinos a nivel mundial de declive del nivel trófico promedio, disminuyendo de 0,06 por década, pero este valor enmascara la tendencia de la zona sur donde ITM aumenta, que se debió a inconsistencias con los datos por el bajo esfuerzo de muestreo. En resumen, es de gran importancia la desagregación geográfica cuando se emplea ITM como indicador del estado del ecosistema.

La disminución de grandes predadores (NT4+) de cerca 23-28% en la comunidad demersal, indica cambios en transferencia de energía hacia los eslabones superiores de la red trófica, alterándo la eficiencia de transferencia. Resultado generado en gran medida por la tendencia de la explotación pesquera a capturar peces de gran tamaño.

Los peces cartilaginosos por su dinámica poblacional (estrategia k) son bastantes vulnerables a los efectos de la explotación. Su disminución tanto en densidad como en proporción respecto a los peces óseos evidencia drásticas repercusiones dentro del grupo, a niveles tales, que la recuperación tardaría décadas. Además los cambios en la dominancia

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competitiva entre los dos grupos genera variaciones estructurales en la dinámica las especies presas.

Acompañando con la disminución de piscivoros, se evidencia un aumento en la representación de carnivoros de primer y segundo orden, entre los cuales se presenta una competencia por recursos alimenticios especialmente crustáceos y moluscos. Por lo tanto los diferentes factores controladores de la interacción regirán las repercusiones en términos de transferencia energética a través de la red trófica.

Los cambios en la estructura y función de la comunidad de peces demersales durante tres décadas indican la necesidad de crear medidas de manejo dirigidas especialmente hacia la flota de arrastre con el fin frenar los cambios en el ecosistema.

- 74 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

888... RRRECOMENDACIONESEECCOOMMEENNDDAACCIIOONNEESS

Las redes tróficas marinas se caracterizan por su inmensa complejidad y un gran número de interacciones, por lo tanto, estudios retrospectivos a otros niveles como por ejemplo la comunidad de peces pelágicos o de invertebrados bentónicos, permitirán en enlazar los diversos eslabones para lograr un entendimiento del cambio en la dinámica trófica local.

Los indicadores trofodinámicos tienen relativamente pocos estudios, debido que su empleo ha tomado fuerza recientemente, por lo que la continuidad de estudios basados en estos, con llevaría a generar un mayor conocimiento de la sensibilidad a distintos cambios, confirmaciones o comparaciones de puntos de referencias establecidos y las pautas iniciales para un manejo basado en el ecosistema.

Existen grandes vacios en el conocimiento de la dieta para varias especies de peces a nivel regional, por lo tanto se sugiere un esfuerzo en la realización de estudios de hábitos alimenticios de especies con escasa o nula información a nivel mundial.

La zona norte ha sido privilegiada en la cantidad de cruceros de investigación, es pertinente aumentar el esfuerzo en la zona sur con el fin, de lograr en un futuro contar con una base de datos representativa que muestre la realidad de esta área.

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1110.00.. A AANEXOSNNEEXXOOSS

Anexo A. Referencias bibliográficas empleadas como fuente información de la dieta de las categorías taxonómicas de los peces demersales.

Familia Categoría taxonómica Fuente Randall, 1967; Duarte y Acanthuridae Acanthurus bahianus Acero, 1988 Randall, 1967; Duarte y Acanthuridae Acanthurus chirurgus Acero, 1988; Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Duarte y Acanthuridae Acanthurus coeruleus Acero, 1988 Albulidae Albula nemoptera Duarte et al., 1999 Duarte et al., 1999; Albulidae Albula vulpes Ochoa, 2003 Apogonidae Apogon maculatus Randall, 1967 Apogonidae Phaeoptyx conklini Randall, 1967 Duarte et al., 1999; Pardo- Ariidae Bagre marinus Rodríguez et al., 2003 García y Franco, 1982; Ariidae Cathorops spixii Duarte et al., 1999; Pardo- Rodríguez et al., 2003 Galvis, 1983; Castaño, Ariidae Hexanematichthys bonillai 1989 Ateleopodidae Isopisthus parvipinnis Soares, 1989 Balistidae Balistes capriscus Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Balistidae Balistes vetula al., 1999 Batrachoididae Porichthys plectrodon Bowman et al, 2000 Bothidae Bothus lunatus Randall, 1967 Bothidae Bothus ocellatus Randall, 1967 Caproidae Antigonia capros Bowman et al, 2000 Caproidae Capros aper Macpherson, 1981 Carangidae Alectis ciliaris Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Ochoa, Carangidae Carangoides bartholomaei 2003 Randall, 1967; Sierra y Carangidae Carangoides ruber Popova, 1982 Randall, 1967; Pinilla, 1986; Duarte et al., 1999; Carangidae Caranx crysos Reyes, 1999; Ochoa, 2003

- 103 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Ramirez, 1984; Pinilla, 1986; Duarte et al., 1999; Carangidae Caranx hippos Pardo-Rodríguez et al, 2003

Randall, 1967; Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003; Carangidae Caranx latus Pardo-Rodríguez et al, 2003 Carangidae Caranx sp. Ramirez, 1984 Carangidae Selene browni Duarte et al., 1999 Carangidae Selene setapinnis Duarte et al., 1999 Carangidae Selene vomer Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Valdés, Carangidae Seriola dumerili 1980 Carangidae Seriola rivoliana Duarte et al., 1999 Carangidae Seriola zonata Duarte et al., 1999 Carcharhinidae Carcharhinus acronotus Cortes, E. 1999 Cortes, E. 1999; Barry, Carcharhinidae Carcharhinus limbatus 2002; Ochoa, 2003 Carcharhinidae Carcharhinus porosus Cortes, E. 1999 Cortes, E. 1999; Duarte et Carcharhinidae Carcharhinus signatus al., 1999 Cortes, E. 1999; Bowman, Carcharhinidae Rhizoprionodon terraenovae et al., 2000; Barry, 2002 Chaetodontidae Chaetodon capistratus Randall, 1967 Pitts, 1991; Duarte et al., Chaetodontidae Chaetodon ocellatus 1999 Randall, 1967; Duarte et Chaetodontidae Chaetodon sedentarius al., 1999 Chaetodontidae Chaetodon striatus Randall, 1967; Pitts, 1991 Congridae Conger coger Macpherson, 1981 Congridae Conger oceanicus Bowman et al, 2000 Congridae Conger wilsoni Russell, 1983 Congridae Gnathophis mystax Macpherson, 1981 Cynoglossidae Symphurus plagiusa Randall, 1967 Dactylopteridae Dactylopterus volitans Randall, 1967 Randall, 1967; Gilliam y Dasyatidae Dasyatis americana Sullivan, 1993; Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Dasyatidae Dasyatis centroura Bowman et al, 2000 Dasyatidae Dasyatis guttata Duarte et al., 1999 Dasyatidae Dasyatis say Bowman et al, 2000 Diodontidae Chilomycterus antillarum Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Diodontidae Diodon holocanthus al., 1999 Diodontidae Diodon hystrix Randall, 1967 Garcia y Franco, 1982; Elopidae Elops saurus Duarte et al., 1999

- 104 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Randall, 1967; Duarte et Ephippidae Chaetodipterus faber al., 1999 Fistulariidae Fistularia petimba Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Fistulariidae Fistularia tabacaria al., 1999 Gempylidae Thyrsites atun Russell, 1983 Aguirre-Leon y Yáñez- Arancibia, 1986; Abarca- Gerreidae Diapterus auratus Arenas, Valero-Pacheco, 1993; Duarte et al., 1999 Aguirre-Leon y Yáñez- Gerreidae Diapterus rhombeus Arancibia, 1986; Castaño, 1989 Randall, 1967; Odum y Heald, 1972; Aguirre-Leon Gerreidae Eucinostomus argenteus y Yáñez-Arancibia, 1986; Duarte et al., 1999

Odum y Heald, 1972; Aguirre-Leon y Yáñez- Gerreidae Eucinostomus gula Arancibia, 1986; Duarte et al., 1999 Gerreidae Eucinostomus sp. Ochoa, 2003 Odum y Heald, 1972; Garcia y Franco, 1982; Gerreidae Eugerres plumieri Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Garcia y Franco, 1982; Gerreidae Gerres cinereus Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Ginglymostomatidae Ginglymostoma cirratum Randall, 1967 Randall, 1967; Duarte et Haemulidae Anisotremus surinamensis al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Haemulidae Anisotremus virginicus al., 1999 Haemulidae Conodon nobilis Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Haemulidae Haemulon album al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Haemulidae Haemulon aurolineatum al., 1999 Haemulidae Haemulon bonariense Ospina y Pardo, 1993 Haemulidae Haemulon carbonarium Randall, 1967 Randall, 1967; Estrada, Haemulidae Haemulon chrysargyreum 1986 Randall, 1967; Cocheret Haemulidae Haemulon flavolineatum de la Moriniére et al, 2003 Haemulidae Haemulon melanurum Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Valdés y Haemulidae Haemulon parra Silva, 1977; Ochoa, 2003 Randall, 1967; Valdés y Haemulidae Haemulon plumierii Silva, 1977; Duarte et al., 1999

- 105 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Randall, 1967; Valdés y Haemulidae Haemulon sciurus Silva, 1977; Ochoa, 2003 Haemulidae Haemulon steindachneri Duarte et al., 1999 Haemulidae Pomadasys corvinaeformis Duarte et al., 1999 Haemulidae Pomadasys crocro Duarte et al., 1999 Halosauridae Aldrovandia spp. Sedberry y Musick, 1978 Randall, 1967; Duarte et Holocentridae Holocentrus adscencionis al., 1999; Ochoa, 2003 Holocentridae Holocentrus rufus Randall, 1967 Randall, 1967; Duarte et Holocentridae Myripristis jacobus al., 1999 Holocentridae Sargocentron coruscum Randall, 1967 Holocentridae Sargocentron vexillarium Randall, 1967 Kyphosidae Kyphosus sectator Randall, 1967 Randall, 1967; Labridae Halichoeres bivittatus Wainwright, 1988 Randall, 1967; Labridae Halichoeres maculipinna Wainwright, 1988 Labridae Halichoeres poeyi Wainwright, 1988 Labridae Halichoeres radiatus Wainwright, 1988 Labridae Lachnolaimus maximus Randall, 1967 Labridae Xyrichtys novacula Randall, 1967 Liparidae Liparis atlanticus Bowman et al, 2000 Lophiidae Lophius americanus Bowman et al, 2000 Randall, 1967; Arevalo, Lutjanidae Lutjanus analis 1996; Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Randall, 1967; Duarte et Lutjanidae Lutjanus apodus al., 1999; Ochoa, 2003 Randall, 1967; Guevara et Lutjanidae Lutjanus cyanopterus al, 1994 Randall, 1967; Odum y Heald, 1972; Valdés y Lutjanidae Lutjanus griseus Silva, 1977; Duarte et al., 1999; Ochoa 2003 Randall, 1967; Duarte et Lutjanidae Lutjanus jocu al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Lutjanidae Lutjanus mahogoni al., 1999; Ochoa, 2003 Lutjanidae Lutjanus purpureus Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Claro y Lapin, 1971; Valdés y Lutjanidae Lutjanus synagris Silva, 1977; Arevalo, 1996; Duarte et al., 1999 Lutjanidae Lutjanus vivanus Duarte et al., 1999 Lutjanidae Pristipomoides aquilonaris Duarte et al., 1999 Sedberry y Cuellar, 1993; Lutjanidae Rhomboplites aurorubens Duarte et al., 1999; Bowman et al, 2000 Macrouridae Caelorinchus caelorhincus caelorhincus Macpherson, 1981

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Macrouridae Caelorinchus caelorhincus carminatus Bowman et al, 2000 Macrouridae Hymenocephalus italicus Macpherson, 1981 Macrouridae Nezumia aequalis Macpherson, 1981 Macrouridae Nezumia bairdii Bowman et al, 2000 Malacanthidae Lopholatilus chamaeleonticeps Bowman et al, 2000 Malacanthidae Malacanthus plumieri Randall, 1967 Merlucciidae Merluccius albidus Bowman et al, 2000 Monacanthidae Aluterus monoceros Duarte et al., 1999 Monacanthidae Aluterus schoepfii Randall, 1967 Monacanthidae Aluterus scriptus Randall, 1967 Monacanthidae Cantherhines macrocerus Randall, 1967 Monacanthidae Cantherhines pullus Randall, 1967 Monacanthidae Monacanthus ciliatus Randall, 1967 Monacanthidae Stephanolepis hispidus Bowman et al, 2000 Monacanthidae Stephanolepis setifer Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Franco, Mugilidae Mugil curema 1987; Bustos y Pérez, 2003 Mullidae Mulloidichthys martinicus Randall, 1967 Randall, 1967; Duarte et Mullidae Pseudupeneus maculatus al., 1999 Mullidae Upeneus parvus Duarte et al., 1999 Muraenidae Echidna catenata Randall, 1967 Muraenidae Gymnothorax funebris Camacho y Galvis, 1980 Muraenidae Gymnothorax mordax Randall, 1967 Muraenidae Gymnothorax moringa Randall, 1967 Muraenidae Gymnothorax vicinus Randall, 1967 Myctophidae Hygophum taaningi Bowman et al, 2000 Myctophidae Myctophidae Bowman et al, 2000 Myctophidae Diaphus taaningi Baird et al, 1975 Myliobatidae Rhinoptera bonasus Duarte et al., 1999 Narcinidae Diplobatis ommata Valadez, 2000 Narcinidae Narcine bancroftii Moreno, 2007 Narcinidae Narcine brasiliensis Duarte et al., 1999 Ogcocephalidae Ogcocephalus nasutus Randall, 1967 Ophichthidae Myrichthys breviceps Randall, 1967 Ophichthidae Myrichthys ocellatus Randall, 1967 Ophichthidae Ophichthus ophis Randall, 1967 Ophidiidae Lepophidium profundorum Bowman et al, 2000 Ophidiidae Ophidiidae Macpherson, 1983 Ophidiidae Ophidion marginatum Bowman et al, 2000 Opistognathidae Opistognathus aurifrons Randall, 1967 Opistognathidae Opistognathus macrognathus Randall, 1967 Opistognathidae Opistognathus maxillosus Randall, 1967 Opistognathidae Opistognathus whitehursti Randall, 1967 Randall, 1967; Duarte et Ostraciidae Acanthostracion polygonius al., 1999

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Randall, 1967; Duarte et Ostraciidae Acanthostracion quadricornis al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Ostraciidae Lactophrys bicaudalis al., 1999 Ostraciidae Lactophrys trigonus Randall, 1967 Ostraciidae Lactophrys triqueter Randall, 1967 Paralichthyidae Citharichthys arctifrons Bowman et al, 2000 Paralichthyidae Hippoglossina oblonga Bowman et al, 2000 Paralichthyidae Paralichthys dentatus Bowman et al, 2000 Paralichthyidae Syacium gunteri Garcia-Abad, et al. 1992 Paralichthyidae Syacium micrurum Duarte et al., 1999 Paralichthyidae Syacium papillosum Bowman et al, 2000 Peristediidae Peristedion miniatum Bowman et al, 2000 Polynemidae Polydactylus virginicus Duarte et al., 1999 Pomacanthidae Centropyge argi Randall, 1967 Pomacanthidae Pomacanthus arcuatus Randall, 1967 Randall, 1967; Duarte et Pomacanthidae Pomacanthus paru al., 1999 Khoury En: Stergiou y Pomacentridae Chromis chromis Karpouzi, 2002 Pomacentridae Chromis dispilus Russell, 1983 Priacanthidae Heteropriacanthus cruentatus Randall, 1967 Randall, 1967; Duarte et Priacanthidae Priacanthus arenatus al., 1999 Rajidae Atlantoraja cyclophora Soares et al, 1992 Rajidae Dipturus batis Eber y Bizzarro, en prensa Rajidae Dipturus laevis Eber y Bizzarro, en prensa Rajidae Raja clavata Eber y Bizzarro, en prensa Rajidae Raja eglanteria Bowman et al, 2000 Rajidae Raja montagui Eber y Bizzarro, en prensa Rhinobatidae Rhinobatos percellens Duarte et al., 1999 Scaridae Sparisoma chrysopterum Randall, 1967 Scaridae Sparisoma rubripinne Randall, 1967 Scaridae Sparisoma sp. Randall, 1967 Randall, 1967; Alonso et Scaridae Sparisoma viride al, 1996 Castaño, 1989; Torres et Sciaenidae Bairdiella ronchus al, 2004 Scianidae Bairdiella chrysoura Chavance, et al. 1984 Sciaenidae Ctenosciaena gracilicirrhus Duarte et al., 1999 Sciaenidae Cynoscion jamaicensis Duarte et al., 1999 Sciaenidae Cynoscion regalis Bowman et al, 2000 Sciaenidae Cynoscion virescens Beltran y Corral, 1981 Randall, 1967; Camacho y Sciaenidae Equetus lanceolatus Galvis, 1980 Sciaenidae Equetus puntatus Randall, 1967 Sciaenidae Larimus breviceps Randall, 1967 Sciaenidae Macrodon ancyclodon Juras y yamaguti, 1985

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Sciaenidae Menticirrhus americanus Bowman et al, 2000 Sciaenidae Menticirrhus littoralis Duarte et al., 1999 Escobar, 1994; Duarte et Sciaenidae Micropogonias furnieri al., 1999 Sciaenidae Pareques acuminatus Randall, 1967 Sciaenidae Stellifer venezuelae Castaño, 1989 Sciaenidae Umbrina broussonnettii Duarte et al., 1999 Sciaenidae Umbrina coroides Duarte et al., 1999 Scorpaenidae Scorpaena brasiliensis Randall, 1967 Scorpaenidae Scorpaena grandicornis Randall, 1967 Scorpaenidae Scorpaena inermis Randall, 1967 Randall, 1967; Duarte et Scorpaenidae Scorpaena plumieri al., 1999 Scyliorhinidae Scyliorhinus canicula Cortes, E. 1999 Scyliorhinidae Scyliorhinus meadi Cortes, E. 1999 Cortes, E. 1999; Bowman Scyliorhinidae Scyliorhinus retifer et al, 2000 Scyliorhinidae Scyliorhinus stellaris Cortes, E. 1999 Serranidae Alphestes afer Randall, 1967 Serranidae Diplectrum formosum Obando, 1987 Randall, 1967; Camacho y Serranidae Epinephelus adscensionis Galvis, 1980 Serranidae Epinephelus guttatus Randall, 1967 Serranidae Epinephelus itajara Randall, 1967 Randall, 1967; Brulé et al, Serranidae Epinephelus morio 1994 Randall, 1967; Valdés, Serranidae Mycteroperca bonaci 1980 Serranidae Mycteroperca interstitialis Randall, 1967 Serranidae Mycteroperca tigris Valdés, 1980 Randall, 1967; Valdés, Serranidae Mycteroperca venenosa 1980 Serranidae Paranthias furcifer Randall, 1967 Serranidae Rypticus saponaceus Randall, 1967 Serranidae Serranus atrobranchus Duarte et al., 1999 Serranidae Serranus tabacarius Randall, 1967 Serranidae Serranus tigrinus Randall, 1967 Randall, 1967; Ospina y Sparidae Archosargus rhomboidalis Pardo, 1993 Sparidae Calamus bajonado Randall, 1967 Sparidae Calamus calamus Randall, 1967 Randall, 1967; Duarte et Sparidae Calamus penna al., 1999 Randall, 1967; Duarte et Sparidae Calamus pennatula al., 1999 Labropoulou et al. En: Sparidae Pagrus pagrus Stergiou y Karpouzi, 2002 Sphyrnidae Sphyrna lewini Bowman et al, 2000 Sphyrnidae Sphyrna tudes Cortes, E. 1999

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Sphyrnidae Sphyrna zygaena Bowman et al, 2000 Squalidae Squalus acanthias Cortes, E. 1999 Squalidae Squalus acanthias Bowman et al, 2000 Squalidae Squalus blainvillei Cortes, E. 1999 Soares et al, 1992; Squalidae Squalus cubensis Cortes, E. 1999 Squatinidae Squatina acuelata Cortes, E. 1999 Squatinidae Squatina dumeril Bowman et al, 2000 Squatinidae Squatina squatina Cortes, E. 1999 Stomiiformes Maurolicus weitzmani Bowman et al, 2000 Stomiiformes Argyropelecus aculeatus Hopkins y Baird, 1985. Synodontidae Saurida normani Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Bowman et Synodontidae Synodus foetens al, 2000 Synodontidae Synodus intermedius Randall, 1967 Synodontidae Synodus poeyi Bowman et al, 2000 Golani et al., En: Stergiou Synodontidae Synodus saurus y Karpouzi, 2002 Synodontidae Synodus synodus Randall, 1967 Synodontidae Trachinocephalus myops Bowman et al, 2000 Tetraodontidae Canthigaster rostrata Randall, 1967 Mallard et al, 1982; Tetraodontidae Sphoeroides greeleyi Londoño, 1994 Tetraodontidae Sphoeroides nephelus Mallard et al, 1982 Tetraodontidae Sphoeroides spengleri Randall, 1967 Mallard et al, 1982; Tetraodontidae Sphoeroides testudineus Londoño, 1994 Triakidae Mustelus asterias Cortes, E. 1999 Cortes, E. 1999; Duarte et Triakidae Mustelus canis al., 1999; Bowman et al, 2000 Triakidae Mustelus higmani Cortes, E. 1999 Triakidae Mustelus mustelus Cortes, E. 1999 Trichiuridae Lepidopus caudatus Macpherson, 1981 Ros y Pérez, 1978; Duarte Trichiuridae Trichiurus lepturus et al., 1999 Triglidae Prionotus alatus Bowman et al, 2000 Triglidae Prionotus carolinus Bowman et al, 2000 Triglidae Prionotus evolans Bowman et al, 2000 Triglidae Prionotus punctatus Duarte et al., 1999 Triglidae Prionotus roseus Bowman et al, 2000 Triglidae Prionotus rubio Cruz-escalona et al., 2001 Triglidae Triglidae Bowman et al, 2000 Uranoscopidae Astroscopus y-graecum Bowman et al, 2000 Sanz En: Stergiou y Uranoscopidae Uranoscopus scaber Karpouzi, 2002 Yañez-Arancibia y Urolophidae Urobatis jamaicensis Amezcua-Linares, 1979 Zeidae Zenopsis conchifera Bowman et al, 2000

- 110 - Tendencias históricas de indicadores trofodinámicos para la detección de cambios en la estructura y función de los peces demersales del Mar Caribe de Colombia

Anexo B. Referencias bibliográficas empleadas como fuente información para el nivel trófico de las presas de las dietas de los peces demersales.

Grupo Presa Presa Fuente Amphipoda Amphipoda Opitz, 1996 Annelida Annelida Arreguín-Sánchez et al, 1993 Annelida Oligochaeta Vega-Cendejas et al., 1993 Anomura Anomura Opitz, 1996 Asteroidea Asteroidea Criales-Hernandez et al., 2006 Bitter et al, 1980; Penchaszadeh y Lera, Asteroidea Astropectinidae 1983; Bitter, 1984 Aves marinas Aves marinas Opitz, 1996; Criales-Hernandez et al., 2006 Bivalvia Bivalvia Opitz, 1996 Arreguín-Sánchez et al, 1993; Opitz, 1996; Brachyura Brachyura Criales-Hernandez et al., 2006 Brachyura Portunidae Dittel, 1993 Brachyura Xanthidae Odum y Heald, 1972 Bryozoa Bryozoa Opitz, 1996 Caridea Alpheidae Odum y Heald, 1972 Caridea Palaemonidae Odum y Heald, 1972 Cephalopoda Illex argentinus Santos y Haimovici, 1997 Cephalopoda Loliginidae Opitz, 1996; Criales-Hernandez et al., 2006 Cephalopoda Octopodidae Guerra, 1978; Opitz, 1996 Chaetognatha Chaetognatha Vega-Pérez y Liang, 1992 Chelicerata Pycnogonida Opitz, 1996 Cirripedia Cirripedia Opitz, 1996 Cladocero Cladocero Turner et al., 1998 Cnidaria Cnidaria Opitz, 1996 Abarca-Arenas y Valero-Pacheco, 1993; Decapoda Natantia Arreguín-Sánchez et al, 1993; Opitz, 1996; Criales-Hernandez et al., 2006 Arreguín-Sánchez et al, 1993; Opitz, 1996; Decapoda Reptantia Criales-Hernandez et al., 2006 Odum y Heald, 1972; Anderes, 1983; Cortes Dendrobranchiata Penaeidae y Criales, 1990 Echinoidea Diadematidae Atkinson et al, 1973 Echinoidea Echinoidea Opitz, 1996 Echinoidea Echinometra lucunter George y Ambrosetti, 1974 Echiura Echiura Opitz, 1996 Foraminiferida Foraminiferida Opitz, 1996 Gastropoda Gastropoda Opitz, 1996 Hemichordata Hemichordata Opitz, 1996 Hexacorallia Scleractinia Opitz, 1996 Hexacorallia Zoanthidea Opitz, 1996 Holothuroidea Holothuroidea Opitz, 1996 Hydrozoa Hydroidolina Opitz, 1996 Hydrozoa Hydrozoa Opitz, 1996

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Insecta Insecta Fishbase, 2004 Isopoda Isopoda Opitz, 1996 Diaz-Arredondo y Guzmán-del-Próo, 1995; Macrura Palinuridae Opitz, 1996 Macrura Scyllaridae Opitz, 1996 Medusozoa Scyphozoa Fishbase, 2004 Nematoda Nematoda Vega-Cendejas et al., 1993 Nemertea Nemertea Vega-Cendejas et al., 1993 Octocorallia Alcyonacea Opitz, 1996; Ribes, et al., 1998 Ophiuroidea Ophiuroidea Opitz, 1996; Criales-Hernandez et al., 2006 Ostracoda Ostracoda Fishbase, 2004 Pericardia Euphasiacea McClatchle En: Pauly y christensen, 1995 Vega-Cendejas et al., 1993; Opitz, 1996; Polychaeta Polychaeta Criales-Hernandez et al., 2006 Polyplacophora Polyplacophora Opitz, 1996 Porifera Porifera Opitz, 1996 ; Reiswig, 1971 Priapulidae Priapulidae Opitz, 1996 Scaphopoda Scaphopoda Opitz, 1996; Gudmundsson et al., 2003 Sipuncula Sipuncula Opitz, 1996 Stomatopoda Stomatopoda Opitz, 1996 Tanaidacea Tanaidacea Opitz, 1996 Teleostei Acanthuridae Randall, 1967; Duarte y Acero, 1988 Teleostei Acanthurus bahianus Randall, 1967; Duarte y Acero, 1988 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Achiridae distribución en el Caribe) Teleostei Albulidae Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Teleostei Alectis ciliaris Duarte et al., 1999 Teleostei Anchoa parva Parra, 1984; Castaño, 1989 Teleostei Anguilliformes Criales-Hernandez et al., 2006 Teleostei Archosargus rhomboidalis Randall, 1967; Ospina y Pardo, 1993 Garcia y Franco, 1982; Galvis, 1983; Teleostei Ariidae Castaño, 1989; Duarte et al., 1999; Pardo- Rodríguez et al., 2003 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Atherinopsidae distribución en el Caribe) Teleostei Bagre marinus Duarte et al., 1999 Teleostei Bairdiella ronchus Castaño, 1989; Torres et al, 2004 Teleostei Balistes vetula Randall, 1967; Duarte et al., 1999 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Batrachoididae distribución en el Caribe) Teleostei Blenniidae Opitz, 1996 Teleostei Bothidae Randall, 1967 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Bregmacerotidae distribución en el Caribe) Teleostei Calamus spp. Randall, 1967, Duarte et al., 1999 Teleostei Canthidermis sufflamen Sierra et al., 1994 Teleostei Carangoides ruber Randall, 1967; Sierra y Popova, 1982 Teleostei Cetengraulis edentulus Castaño, 1989

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Randall, 1967; Pitts, 1991; Duarte et al., Teleostei Chaetodontidae 1999 Teleostei Chloroscombrus chysurus Duarte et al., 1999 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Clinidae distribución en el Caribe) Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Congridae distribución en el Caribe) Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Cynoglossidae distribución en el Caribe) Teleostei Cynoscion Duarte et al., 1999; Bowman et al, 2000 Teleostei Decapterus macarellus Randall, 1967 Teleostei Decapterus punctatus Randall, 1967; Hales y Stanton, 1987 Teleostei Diodon hystrix Randall, 1967 Teleostei Elops saurus Garcia y Franco, 1982; Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Odum y Heald, 1972; Teleostei Eucinostomus Aguirre-Leon y Yáñez-Arancibia, 1986; Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Odum y Heald, 1972; Garcia y Franco, Teleostei Eugerres plumieri 1982; Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Exocoetidae distribución en el Caribe) Randall, 1967; Odum y Heald, 1972; Aguirre-Leon y Yáñez-Arancibia, 1986; Teleostei Gerreidae Castaño, 1989; Abarca-Arenas, Valero- Pacheco, 1993; Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Garcia y Franco, 1982; Duarte et al., 1999; Teleostei Gerres cinereus Ochoa, 2003 Teleostei Gobiidae Odum y Heald, 1972; Opitz, 1996 Randall, 1967; Valdés y Silva, 1977; Estrada, 1986; Ospina y Pardo, 1993; Teleostei Haemulidae Duarte et al., 1999; Cocheret de la Moriniére et al, 2003; Ochoa, 2003 Teleostei Haemulon album Randall, 1967, Duarte et al., 1999 Teleostei Haemulon aurolineatum Randall, 1967, Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Cocheret de la Moriniére et Teleostei Haemulon flavolineatum al, 2003 Randall, 1967; Valdés y Silva, 1977; Duarte Teleostei Haemulon plumierii et al., 1999 Randall, 1967; Valdés y Silva, 1977; Ochoa, Teleostei Haemulon sciurus 2003 Teleostei Halichoeres Randall, 1967; Wainwright, 1988 Randall, 1967; Sierra y Diaz-Zaballa, 1984; Teleostei Harengula clupeola Ortaz et al, 1996 Sierra y Diaz-Zaballa, 1984; Sierra, 1987; Teleostei Harengula humeralis Ortaz et al, 1996 Teleostei Harengula jaguana Randall, 1967; Motta et al, 1995 Teleostei Holocentrus rufus Randall, 1967 Teleostei Jenkinsia lamprotaenia Randall, 1967; Sierra et al., 1994 Teleostei Katsuwonus pelamis Sierra et al., 1994

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Teleostei Labridae Randall, 1967; Wainwright, 1988 Teleostei Lactophrys trigonus Randall, 1967 Randall, 1967; Odum y Heald, 1972; Valdes Teleostei Lutjanus griseus y Silva, 1977; Duarte et al., 1999; Ochoa 2003 Randall, 1967; Claro y Lapin, 1971; Valdes y Teleostei Lutjanus synagris Silva, 1977; Arevalo, 1996; Duarte et al., 1999 Teleostei Menticirrhus littoralis Duarte et al., 1999 Teleostei Micropogonias furnieri Escobar, 1994;Duarte et al., 1999 Randall, 1967; Duarte et al., 1999; Bowman Teleostei Monacanthidae et al, 2000 Teleostei Mugil incilis Quintero, 2000; Bustos y Pérez, 2003 Teleostei Mugil liza Bustos y Pérez, 2003 Teleostei Mullidae Randall, 1967; Duarte et al., 1999 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Muraenesocidae distribución en el Caribe) Teleostei Muraenidae Randall, 1967; Camacho y Galvis, 1980 Teleostei Mycteroperca spp. Randall, 1967; Valdes, 1980 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Myctophidae distribución en el Caribe) Teleostei Ocyurus chrysurus Randall, 1967; Claro, 1983 Teleostei Ophichthidae Criales-Hernandez et al., 2006 Teleostei Ophidiidae Macpherson, 1983 Randall, 1967; Vega-Cendejas et al, 1997; Teleostei Opisthonema oglinum Duarte et al., 1999; Ochoa, 2003 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Opistognathidae distribución en el Caribe) Garcia-Abad, et al. 1992; Duarte et al., Teleostei Paralichthyidae 1999; Bowman et al, 2000 Teleostei Polydactylus virginicus Duarte et al., 1999 Teleostei Priacanthus arenatus Randall, 1967; Duarte et al., 1999 Teleostei Pseudupeneus maculatus Randall, 1967; Duarte et al., 1999

Teleostei Rhomboplites aurorubens Sedberry y Cuellar, 1993; Duarte et al., 1999

Teleostei Sardinella aurita Rincón et al, 1988 Teleostei Scaridae Randall, 1967; Alonso et al, 1996 Randall, 1967; Camacho y Galvis, 1980; Beltran y Corral, 1981; Juras y yamaguti, Teleostei Sciaenidae 1985; Castaño, 1989; Escobar, 1994; Duarte et al., 1999; Bowman et al, 2000; Torres et al, 2004 Teleostei Sparisoma spp. Randall, 1967; Duarte et al., 1999 Teleostei Sphyraena barracuda Randall, 1967; Valdes, 1980; Bent, 2006 Teleostei Sphyraena guachancho Valdes y Silva, 1977; Duarte et al., 1999 Teleostei Sphyraena picudilla Randall, 1967; Duarte et al., 1999 Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Stromateidae distribución en el Caribe) Teleostei Strongylura notata Abarca-Arenas y Valero-Pacheco, 1993

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Fishbase, 2004 (Promedio spp. con Teleostei Syngnathidae distribución en el Caribe) Teleostei Teleostei Fishbase, 2004 Testudines Testudines Mortimer, 1981; Opitz, 1996 Tunicata Tunicata Opitz, 1996 Zooplancton Copepoda Turner et al., 1998 Zooplancton Zooplancton Criales-Hernandez et al., 2006

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