8 - Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas

Fernando Fernández John E. Lattke

SciELO Books / SciELO Livros / SciELO Libros

FERNÁNDEZ, F., and LATTKE, JE. Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas. In: DELABIE, JHC., et al., orgs. As formigas poneromorfas do Brasil [online]. Ilhéus, BA: Editus, 2015, pp. 85-93. ISBN 978-85-7455-441-9. Available from SciELO Books .

All the contents of this work, except where otherwise noted, is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International license.

Todo o conteúdo deste trabalho, exceto quando houver ressalva, é publicado sob a licença Creative Commons Atribição 4.0.

Todo el contenido de esta obra, excepto donde se indique lo contrario, está bajo licencia de la licencia Creative Commons Reconocimento 4.0. 8

Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas

Fernando Fernández, John E. Lattke

Resumo

As formigas da subfamília , em Bolton produziu uma reclassifi cação das formigas seu senso original, possuem um longo e complexo e dividiu Ponerinae em várias subfamílias, coletiva- histórico taxonômico que revisamos neste capítulo. mente nomeadas “poneromorfas”. Contudo, após Por muitos anos (de 1950 aos anos 1990), seguindo a 2006, diferentes fi logenias utilizando ferramentas proposta de William Brown Jr., estas formigas foram moleculares mostraram que as “poneromorfas” se- consideradas uma única subfamília, que abrangia riam um grupo parafi lético e que dois de seus com- uma série de subfamílias atuais dos presentemente ponentes, Heteroponerinae e Ectatomminae, se- reconhecidos grupo poneroide e clado formicoide. riam membros do clado formicoide, provavelmente Nos anos 1990, Barry Bolton propôs novas inter- próximos à Myrmicinae. Assim, Ponerinae em seu pretações sobre a classifi cação do grupo com base senso abrangente e antigo inclui diversas linhagens na morfologia do pecíolo e gáster destas formigas, de formigas que provavelmente evoluíram conver- e separou Cerapachyinae de Ponerinae. Em 2003, gentemente a partir do Paleoceno.

FERNÁNDEZ, F.; LATTKE, J. E. Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas. In: DELABIE, Jacques H. C. et al. As formigas poneromorfas do Brasil. Ilhéus: Editus, 2015. p. 85-93.

Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas | 85

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 8855 113/01/20163/01/2016 11:411:49:01:01 Abstract

Phylogeny and systematics of the the Ponerinae. In 2003, Barry Bolton produced a poneromorph - Ants in the original subfamily reclassifi cation of ants and split the Ponerinae into Ponerinae, have had a long and complex taxonomic several subfamilies, collectively referred to as history, which we review in this chapter. For many “poneromorphs”. However, aft er 2006, several years (from the 50’s to the 90’s), and following the phylogenies using molecular approaches have shown proposed reclassifi cation of William Brown Jr., these that “poneromorphs” are probably a paraphyletic ants were considered as a single subfamily, which clade and two of its components, Heteroponerinae included several current subfamilies of the currently and Ectatomminae, are members of a formicoid clade, recognized poneroid group and formicoid clade. By probably close to Myrmicinae. Th erefore, Ponerinae 1990, Barry Bolton proposed new interpretations in the broad and early sense belong to several based on the morphology of the petiole and gaster lineages, which probably evolved convergently from of these ants and separated Cerapachyinae from the Paleocene times onwards.

Introdução vespas. Nas propostas fi logenéticas mais recentes, Aculeata aparece em um clado que inclui Evanioi- Como um dos grupos mais importantes de dea, Ceraphronoidea e Trigonalioidea (HERATY insetos, as formigas (: Formicidae) et al., 2011). Dentro de Aculeata, as formigas são têm sido objeto de numerosos estudos que preten- posicionadas próximo aos vespoideos, seja como dem elucidar se este é um grupo natural (monofi - uma família dentro deste grupo ou como sua pró- lético), sua posição entre os himenópteros e suas pria superfamília. As relações internas de Aculeata relações internas. Nas últimas décadas, avanços não estão bem defi nidas, ainda que haja consenso notáveis foram feitos nestes três aspectos, ainda em considerar Chrysidoidea como o grupo irmão que tenhamos muitos problemas para resolver. do resto de Aculeata (BROTHERS; CARPENTER, Neste capítulo exploramos a composição, fi logenia 1993). A fi logenia de Aculeata proposta por Bro- e relações das formigas anteriormente chamadas thers (1975) é a que tem sido aceita há mais tempo “poneromorfas” (BOLTON, 2003) com outros gru- (BROTHERS; CARPENTER, 1993; RONQUIST et pos de formigas. al., 1999), com a proposta Chrysidoidea + (Apoi- A monofi lia das formigas nunca foi ques- dea + Vespoidea). Ainda que haja sinapomorfi as tionada e há muito tempo este é considerado um para as primeiras duas superfamílias, o mesmo grupo natural, claramente separado dos demais hi- não pode ser dito para Vespoidea. O prepecto re- menópteros. A presença da glândula metapleural é duzido não é único em Vespoidea (BROTHERS; uma das características únicas das formigas e tem CARPENTER 1993), já que também ocorre em sido considerada a sinapomorfi as morfológica por Chalcidoidea. Na fi logenia de Brothers e Carpen- excelência, sendo visível inclusive em alguns fósseis ter (1993), as formigas aparecem como grupo-ir- em âmbar (GRIMALDI; AGOSTI, 2000) com qua- mão de Scoliidae + Vespidae. se 100 milhões de anos de idade. A presença de um Com a fi logenia interna de Aculeata através pecíolo, antenas geniculadas, saco infrabucal, asas de genes, Pilgrim et al. (2008) confi rmam a mo- decíduas nas fêmeas reprodutoras e colônias acelu- nofi lia de Aculeata, Chrysidoidea e Apoidea, mas lares perenes com operárias (fêmeas estéreis sempre estabelecem a não monofi lia de Vespoidea, pro- ápteras) são caracteres adicionais e únicos em Hy- pondo várias superfamílias e sugerindo a proximi- menoptera (BOLTON, 2003; TAYLOR, 2007). dade entre apoideos e formigas, uma relação nova Qual é a posição das formigas em Hyme- e inesperada. Esta mesma relação reaparece na noptera? Está claro que pertencem ao clado dos hi- análise usando genomas (fi logenômica) de John- menópteros com ferrão (Aculeata), um grupo mo- son et al. (2013), onde se corrobora a relação en- nofi lético cujas fêmeas possuem um ferrão modi- tre apoideos e formigas. Da proposta de Brothers fi cado a partir do ovipositor, comum em grupos de (1975 e seguintes), apenas Scolliidae permanece

86 | F. Fernández, J. E. Lattke

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 8866 113/01/20163/01/2016 11:411:49:02:02 próximo, com Vespidae em uma posição muito os poneríneos primitivos (Amblyoponini) dos distante. Estas relações, sendo estáveis, são muito avançados e sugere que as formigas-de-correição importantes não apenas para buscar grupos exter- surgiram de um grupo poneroide. Uma árvore nos adequados, como também para estabelecer ce- muito semelhante é proposta por Taylor (1978), nários plausíveis sobre os primeiros passos na evo- que sugere como caráter diagnóstico do comple- lução das formigas. Um ancestral entre formigas e xo poneroide a fusão entre tergo e esterno do IV grupos vizinhos então já não consiste de uma ves- segmento abdominal. Um caráter que foi conside- pa ectoparasitoide (de acordo com a fi logenia de rado de muito peso, mas que teve sua importância Brothers), mas em uma vespa que cava ninhos no reavaliada com descobertas posteriores. solo, o qual aprovisiona de uma vez ou gradativa- Brown (1958, 1960, 1975), em uma série de mente, com presas, como ocorre em Ampulicidae e publicações que tratam não apenas de taxonomia Sphecidae, as quais são famílias de apoideos basais. alfa, mas também de níveis superiores, se propôs Este cenário pode tornar mais plausível a recen- a reclassifi car as formigas, começando pelas po- te proposta das primeiras formigas habitantes do neríneas. Em um destes trabalhos, Brown (1975) solo, originando posteriormente as linhagens que funde Cerapachyinae com Ponerinae, convertendo colonizaram a serapilheira e as árvores (LUCKY esta subfamília em uma das maiores e mais cons- et al., 2013). Vale notar que a maioria das formi- pícuas entre as formigas. Mesmo com a biologia gas poneroides é habitante do solo e apenas uma variada, muitas formigas desta subfamília com- pequena parte é arbórea. Também vale lembrar preendiam espécies com hábitos principalmente o caso de Cariridris bipetiolata, um himenóptero carnívoros, de onde se cunhou o nome “caçadoras”, fóssil da Formação Santana brasileira do Cretáceo, ainda que hoje saibamos que algumas são onívo- o qual foi originalmente descrito como uma for- ras e que existam predadoras em outras linhagens miga (BRANDÃO et al., 1990), considerada como de formigas (HÖLLDOBLER; WILSON 1990). O ampulicídeo (VERHAAGH, 1996), depois como peso específi co das ideias de Brown, taxonomista aculeado desconhecido (GRIMALDI et al., 1997) de linhagem pura, versado na escola evolutiva, en- e novamente como formiga, mas depois não como tre os estudiosos de formigas é evidente desde seus uma formiga (BOLTON, 2014). ensaios iniciais de 1954 até o início do século XXI. Atualmente são conhecidas 16 subfamílias Brown, contudo, eventualmente repensou a defi - de formigas viventes, todas monofi léticas. Esse nição das poneríneas, além de suas relações com número se baseia em argumentos de morfologia outras formigas, mas não pôde publicar suas ideias (BOLTON, 2003) e fi logenia usando morfologia antes de falecer. Roberto Keller (2011) resgatou ou genes (BARONI URBANI et al., 1992; SAUX e resumiu claramente estas ideias posteriores de et al., 2004; MOREAU et al., 2006; BRADY et al., William Brown Jr. Com respeito ao caráter parafi - 2006; WARD et al., 2014). lético de Ponerinae sensu Brown. Este autor mos- tra claramente que seu complexo poneroide deve Filogenias baseadas em morfologia excluir Leptanillinae, Dorylinae s.l., Myrmicinae e, inclusive, Cerapachyinae. Desde a primeira síntese importante e mo- O passo decisivo seguinte na exploração da derna da classifi cação das formigas (BROWN, fi logenia interna das formigas foi dado por Ba- 1954), as formigas caçadoras constituíram uma roni Urbani et al. (1992) ao usar formalmente a subfamília mais ou menos estável, Ponerinae, de- cladística e uma abundante quantidade de carac- fi nida em parte por atributos de morfologia ex- teres morfológicos. Seus grupos externos foram os terna. É nesta publicação (BROWN, 1954) que se vespídeos e os bradinobenídeos. Um grande clado tenta a primeira síntese crítica de divisão interna desta fi logenia corresponde aproximadamente ao e Formicidae, na qual o autor propõe dois grandes complexo poneroide referido mais acima, com a agrupamentos, o complexo poneroide e o comple- exclusão de Myrmicinae, que passa ao outro clado, xo formicoide. Brown (1954) posiciona Ponerinae como grupo-irmão de Pseudomyrmecinae e Myr- no primeiro complexo (em um conceito distin- meciinae. Leptanillinae e Cerapachyinae são ex- to do atual), próxima a Cerapachyinae, e coloca cluídos de Ponerinae (que fi ca como grupo-irmão Myrmicinae e as formigas-de-correição (Doryli- de Apomyrminae). Uma importante consequência nae s.l.). Uma proposta muito parecida pode ser desta fi logenia é a delimitação das formigas-de- vista em Wilson et al. (1967), onde se diferenciam correição (Dorylinae s.l.) como grupo claramente

Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas | 87

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 87 113/01/20163/01/2016 11:411:49:02:02 monofi lético, com a inclusão de Cerapachyinae e parafi lético, pois também incluem dorilomorfo, le- Leptanilloidinae. Ponerinae agora fi ca circunscrito pitanilomorfos e myrmicomorfos. Ainda que esta ao conceito proposto por Brown (p.e. 1958, 1960, análise concorde com estudos prévios quanto à 1975), com a exclusão de Cerapachyinae e Lep- monofi lia das subfamílias existentes e questiona a tanilloidinae. Os autores caracterizam Ponerinae monofi lia dos poneromorfos, ela não coincide com como as formigas que possuem fusão tergo-ester- outros agrupamentos como sugerem as fi logenias nal do quarto segmento abdominal e pré-escleritos baseadas em genes (ver próxima seção). Os resul- longos do quarto segmento abdominal (também tados sofreram com o número elevado de homo- em Cerapachyinae e Myrmeciinae). Os autores plasias, com árvores alternativas no que se refere também advertem sobre o grande grau de poli- às relações entre as poneromorfas e os três clados morfi smo nesta subfamília. antes mencionados. A posição de Paraponera foi Lattke (1994) explora a monofi lia e relações particularmente difícil de estabelecer já que em das formigas da então tribo Ectatommini usando algumas árvores o gênero aparece como grupo-ir- caracteres de morfologia e análise cladística. Este mão das mirmecomorfas e proceratiíneas, ou das autor revive as tribos Paraponerini e Proceratiini heteroponeríneas e ectatommíneas. e limita o conceito de Ectatommini a Ectatomma, Gnamptogenys, Rhytidoponera, Heteroponera e Filogenias baseadas em genes Acanthoponera. Keller (2000) faz alguns ajustes e correções a esta proposta, ainda que em essência As análises moleculares recentes desen- as conclusões do primeiro autor se mantêm. Com volvidas para formigas (MOREAU et al., 2006; estas contribuições fi cou claro que a delimitação BRADY et al., 2006; RABELING et al., 2008; de Ponerinae no sentido então aceito era instável e SCHMIDT, 2013; MOREAU; BELL, 2013) mos- seria necessário explorar mais caracteres, incluin- tram um grupo claramente monofi lético, o clado do moleculares, para buscar as relações de todos os formicoide, o qual pode ser dividido em três sub- grupos incluídos Ponerinae. clados. O primeiro deles é o dorilomorfo, o qual Em uma obra fundamental para a classifi - inclui as formigas-de-correição, com as Dorylinae, cação dos formicídeos, Bolton (2003) publica uma Leptanilloidinae, “Cerapachyinae” e outros grupos sinopse e classifi cação na qual propõe um agrupa- do Velho Mundo. O segundo clado compreende mento denominado formigas poneromorfas para Pseudomyrmecinae, Dolichoderinae e duas sub- as subfamílias Amblyoponinae, Ectatomminae, famílias mais do Velho Mundo. O terceiro clado Heteroponerinae, Paraponerinae, Ponerinae e inclui Formicinae, Myrmicinae e Ectatomminae + Proceratiinae. Leptanillinae e Apomyrminae pas- Heteroponerinae. O resto de formigas fi ca, infeliz- sam ao grupo leptanilomorfo e Cerapachyinae mente, sem uma resolução clara. Em Brady et al. ao grupo dorilomorfo. Apesar de oferecer uma (2006) aparecem as formigas do clado poneroide diagnose para este agrupamento informal, não como grupo-irmão do clado formicoide, embora se postula nenhuma sinapomorfi a para ele. Esta Ward, com mais realismo, sugere que seja melhor difi culdade é reconhecida pelo autor que prefere representar as formigas poneroides como um gra- ao menos separá-las de outros grupos mais bem do ou grupo parafi lético (Figura 1.1 em WARD, resolvidos. Felizmente, para cada uma das subfa- 2010). De acordo com as árvores mencionadas, mílias que constituem as poneromorfas, Bolton os poneromorfos fi cam divididos em diferentes (2003) propõe apomorfi as morfológicas, com a ex- clados, sem qualquer condição de representar um ceção das heteroponeríneas, as quais agora saem grupo natural. O mesmo ramo de poneroides não de Ectatomminae. tem sustentação contundente (WARD, 2010) dado Keller (2011) estudou comparativamente a que as relações internas e entre estas subfamílias e morfologia externa (exoesqueleto) das formigas as demais fi cam sem resolução. para realizar uma proposta em fi logenia com ên- Schmidt (2013) realiza a primeira fi logenia fase nas formigas poneromorfas. Seu trabalho se molecular da subfamília Ponerinae no sentido es- destaca pelo esforço em defi nir os caracteres estu- trito, corroborando a monofi lia da subfamília e fi - dados e seus estados de maneira rigorosa e com- nalmente obtém sucesso na resolução das relações plementada por imagens de Microscópio Eletrô- entre alguns de seus componentes. Seus resultados nico de Varredura. O principal resultado é que as também sugerem uma relação de grupo-irmão de formigas poneromorfas formam um agrupamento Ponerinae e Agroecomyrmecinae, uma conclusão

88 | F. Fernández, J. E. Lattke

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 8888 113/01/20163/01/2016 11:411:49:02:02 que coincide com os resultados de Moreau et al. formicoide e Martialinae, e Leptanillinae aparece (2006) e Brady et al. (2006). Contudo, isto contra- como grupo-irmão de todas as formigas. diz os resultados de Rabeling et al. (2008) e alguns dos achados de Brady et al. (2006), os quais postu- Classifi cação lam uma relação de grupo-irmão entre poneríne- as e o grupo formicoide. Adicionalmente, o clado Como consequência dos estudos recentes em ectaheteromorfo aparece como grupo-irmão de fi logenia de formigas, a antiga subfamília Ponerinae Formicinae + Myrmicinae. Em seu estudo da fi lo- (BOLTON, 1994) fi cou fragmentada e dividida em genia e evolução das formigas sob a hipótese dos várias subfamílias: Amblyoponinae, Ectatomminae, trópicos como “museu” ou “berço” da diversifi ca- Heteroponerinae, Paraponerinae, Ponerinae s. str. e ção destes insetos, Moreau; Bell (2013) inferem a Proceratiinae. Já se consideravam subfamílias inde- fi logenia molecular de representantes de, até então, pendentes Cerapachyinae e Leptanilloidinae (agora 21 subfamílias. Estes autores estabelecem uma ida- ambas no grupo das formigas-de-correição). de entre 158 e 139 milhões de anos e 10 períodos O Quadro 7.I lista os clados e subfamílias de de mudanças signifi cativas na diversifi cação das formigas segundo o estudo de Brady et al. (2006). formigas. Em comparação com as propostas men- O Quadro 7.II relaciona o número de gêneros e es- cionadas acima, o clado Ectatomminae + Formi- pécies para cada uma das subfamílias de formigas cinae aparece como grupo-irmão de Myrmicinae, poneromorfas no mundo e na Região Neotropical. e Formicinae como grupo-irmão destas subfamí- Como se pode ver, as subfamílias que compreen- lias. Os poneroides formam uma politomia com os diam Ponerinae ou o grupo das poneromorfas

QUADRO 7.I – Sinopses das formigas caçadoras (grado poneroide e subclado ectaheteroponeríneo) na Região Neotropical). Em cada táxon é dado o número de espécies e distribuição. Tomado de Jiménez et al. (2008) e com as mudanças propostas em Schmidt e Shattuck (2014). O número de espécies compreende as descritas recentemente em Mackay e Mackay (2010).

Agrupamento Poneroide (Parafi lético) Agrupamento Poneroide (Parafi lético)

Leptogenys Roger, 1861 - 80, Neotrópico Subfamília Amblyoponinae (17) Mayaponera Schmidt; Shattuck, 2014 - 1, Neotrópico Tribo Amblyoponini Neoponera Emery, 1901 - 68, Neotrópico Stigmatomma Roger, 1859 - 12, Neotrópico Odontomachus Latreille, 1804 - 25, Neotrópico Prionopelta Mayr, 1866 - 4, Neotrópico Pachycondyla F. Smith, 1858 - 13, Neotrópico Incertae sedis: Pseudoponera Emery, 1900 - 5, Neotrópico Paraprionopelta Kusnezov, 1955 – 1, Argentina Rasopone Schmidt; Shattuck, 2014 - 11, Neotrópico Simopelta Mann, 1922 - 21, Neotrópico Subfamília Paraponerinae (1) Thaumatomyrmex Mayr, 1887 – 12, Neotrópico Tribo Paraponerini Tribo Platythyreini Paraponera F. Smith, 1858 - 1, Neotrópico Platythyrea Roger, 1863 - 8, Neotrópico

Subfamília Proceratiinae (25) Clado Formicoide Tribo Proceratiini Discothyrea Roger, 1863 - 7, Neotrópico Grupo Ectatomminoide Proceratium Roger, 1863 - 15, Neotrópico Tribo Probolomyrmecini Subfamília Ectatomminae (112) Probolomyrmex Mayr, 1901 - 3, Neotrópico Tribo Ectatommini Ectatomma F. Smith, 1858 - 15, Neotrópico Subfamília Ponerinae (275) Gnamptogenys Roger, 1863 - 90, Neotrópico Tribo Tribo Typhlomyrmecini Anochetus Mayr, 1861 - 25, Neotrópico Typhlomyrmex Mayr, 1862 - 8, Neotrópico Belonopelta Mayr, 1870 - 2, Neotrópico Centromyrmex Mayr, 1866 - 3, Neotrópico Subfamília Heteroponerinae (16) Cryptopone Emery, 1893 – 3, Neotrópico Tribo Heteroponerini Dinoponera Roger, 1861 - 8, Sudamérica Acanthoponera Mayr, 1882 - 4, Neotrópico Hypoponera Santschi, 1938 - 36, Neotrópico Heteroponera Mayr, 1877 - 12, Neotrópico

Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas | 89

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 89 113/01/20163/01/2016 11:411:49:02:02 QUADRO 7.II – Número de gêneros e espécies de formigas poneromorfas no Mundo (BOLTON, 2014) e a Região Neotropical Gêneros Espécies Mundo Neotrop Mundo Neotrop Amblyoponinae 13 3 125 17 Paraponerinae 1 1 1 1 Proceratiinae 3 3 145 25 Ponerinae 47 15 1195 321 Ectatomminae 4 3 264 114 Heteroponerinae 3 2 24 16 Total 71 27 1754 494

fi caram dispersas. Já que os poneroides são um O que durante anos se concebeu como a grupo parafi lético (WARD, 2010, 2014) e não há subfamília Ponerinae, muito diversa tanto no nú- evidências que permitam, por enquanto, resolver mero de táxons como em hábitos de vida, termi- seu status ou relações, fi ca aberta a pergunta sobre nou fragmentando-se em várias subfamílias em qual nível taxonômico devemos usar para nos re- diferentes clados. As poneríneas seguem sendo ferirmos às formigas caçadoras. diversas, mas agora há maior coerência em seus Seguindo Bolton (2003, 2015), e Schmidt; hábitos de vida e crescente concordância quanto Shattuck (2014), o Quadro 7.I relaciona seis sua monofi lia. subfamílias, 10 tribos e 24 gêneros, que abrangem O par de subfamílias Ectatomminae + aproximadamente 460 espécies. De longe, as Heteroponerinae forma um grupo monofi lético subfamílias Ponerinae e Ectatomminae são as bem posicionado no subclado formicíneo-mirmi- maiores em táxons contidos, assim como as cíneo dentro do clado formicoide. Contudo, não há tribos Ponerini e Ectatommini, graças ao fato de consenso se estas subfamílias são o grupo-irmão que compreendem gêneros com muitas espécies de Formicinae + Dolichoderinae, ou de Myrmici- como Gnamptogenys, Hypoponera, Neoponera, nae. Em um estudo que se fundamente nos resul- Odontomachus e Leptogenys. Por outro lado, alguns tados de Moreau et al. (2006), Brady et al. (2006) e dos táxons menos conhecidos de poneroides Rabeling et al. (2008), Moreau; Bell (2013) posicio- compreendem gêneros raramente coletados e nam as ectaheteromorfas como grupo-irmão das geralmente com poucas espécies descritas como mirmicíneas, ainda que sem suporte estatístico. Se Probolomyrmex, Th aumatomyrmex, Platythyrea este é de fato o caso, é interessante recordar a an- ou Discothyrea. Por outro lado, as formigas tiga proposta de Brown (1973), no sentido em que caçadoras compreendem gêneros taxonomicamente os ectatommíneos estão próximos ou fi logenetica- complexos, como Hypoponera e Discothyrea, os quais mente associados à Myrmicinae. compreendem formigas pequenas, monótonas com O restante dos grupos da antiga subfamília poucos ou nenhum caráter que permita delimitar Ponerinae se dividiu em várias subfamílias, todas espécies facilmente ou com algum grau de confi ança. membros de um clado chamado poneroide, o qual inclui Agroecomyrmecinae (talvez como grupo-ir- Conclusões e perspectivas mão de Paraponerinae) e exclui “Cerapachyinae”, grupo sinonimizado sob Dorylinae (BRADY et al., A delimitação atual e compreensão dos di- 2014). Se os poneroides são um grupo monofi léti- versos aspectos das formigas caçadoras poneroi- co e se são grupo-irmão dos formicoide ou se for- deas começou com as propostas de William Brown mam uma politomia com este grupo e Martialinae e outros autores desde a década de 1950. É a partir / Leptanillinae são assuntos pendentes. dos anos 90 que os métodos cladísticos oferecem Whitfi eld (2008) aponta que, devido a ra- hipóteses mais estáveis e sujeitas a críticas, com diações rápidas antigas de muitas linhagens de o delineamento de alguns grupos que posterior- insetos, a informação morfológica e/ou molecular mente se fortaleceram como monofi léticos, como foi apagada ou se tornou confusa de tal forma que as formigas-de-correição (Dorylinae) ou o clado perdemos as pistas para reconstruir fi logenias de formicoide. grupos basais (“stem groups”). Se as formigas se

90 | F. Fernández, J. E. Lattke

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 90 113/01/20163/01/2016 11:411:49:02:02 originaram há muito tempo (talvez na transição BOLTON, B. An online catalog of the ants of the world. Jurássico-Cretáceo) em um período curto de di- Disponible en http://antcat.org. (visto [3.iv.2015]) versifi cação explosiva, a clarifi cação das relações de seus grupos basais será difícil. As fi logenias e BRADY S.G., SCHULTZ T.R., FISHER B.L.; WARD P. S. Evaluating alternative hypothesis for the early estudos mais recentes (e.g. LUCKY et al., 2013) su- evolution and diversifi cation of ants. Proceedings of gerem que as primeiras formigas eram habitantes the National Academy of Sciences of the Unitd States do solo, para apenas depois conquistarem outros of America, 103(48):18172-18177, 2006. ambientes como a serapilheira e a vegetação. Os poneríneos estariam entre estas primeiras linha- BRADY, S. G.; FISHER, B. L.; SCHULTZ, T. R.; gens e seriam um grupo muito antigo, coexistindo WARD, P. S. Th e rise of army ants and their relatives: com os dinossauros por um longo período de tem- diversifi cation of specialized predatory doryline ants. po e resistindo à extinção em massa da transição BMC Evolutionary Biology, 14:93, 14 p., 2014. Cretáceo-Paleoceno (LAPOLLA et al., 2013). BRANDÃO, C. R. F.; MARTINS-NETO, R. G. [Untitled. Esta antiguidade não deve ser interpretada Cariridris Brandão; Martins-Neto, new . como indicadora de rusticidade: as formigas caça- Cariridris bipetiolata Brandão; Martins-Neto, new doras são um grupo diverso, com amplas formas species.]. Pp. 201-202 en: Brandão, C. R. F.; Martins- de vida e especializações surpreendentes. Se con- Neto, R. G.; Vulcano, M. A. 1990. Th e earliest known siderarmos as morfologias enigmáticas evidente- fossil (fi rst southern hemisphere Mesozoic record) mente muito especializadas de formigas formicoi- (Hymenoptera: Formicidae: Myrmeciinae). Psyche de fósseis com 100 milhões de anos (BARDEN; (Cambridge), 96:195-208, 1990 (“1989”). GRIMALDI, 2014; PERRICHOT, 2014), podemos BROTHERS, D. J. Phylogeny and Classifi cation of apenas sonhar acordados com as formas que exis- the Aculeate Hymenoptera, With Special Reference tiram em poneroides naquela época. Esta antigui- to the Mutillidae. University of Kansas Science dade combinada com a diversidade atual de mor- Bulletin, 50, 483–648, 1975. fologias e histórias de vida foram bem sucedidas em criar um grande interesse em sua biologia e BROTHERS, D. J.; CARPENTER, J. M. Phylogeny of comportamento (SCHMIDT; SHATTUCK, 2014). Aculeata: Chrysidoidea and Vespoidea (Hymenoptera). Journal of Hymenoptera Research, 2:227-304, 1993.

Agradecimentos BROWN W. L. JR. Remarks on the internal phylogeny and subfamily classifi cation of the family Formicidae. Aos Drs. Rodrigo Feitosa (UFPR), Jacques Insectes Sociaux, 1: 21-31, 1954. Delabie (CEPLAC) e demais colegas do PRONEX, pelo convite para a participação no presente livro Brown W. L. Contributions toward a reclassifi cation of sobre formigas caçadoras. A Rodrigo Feitosa, pela the Formicidae. II. Tribe Ectatommini (Hymenoptera). tradução e observações. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 118: 175-362, 1958.

Literatura citada BROWN, W.L. JR. Contributions toward a reclassifi cation of the Formicidae. III. Tribe BARDEN, P. ; GRIMALDI, D. A diverse ant fauna Amblyoponini (Hymenoptera). Bulletin of the from the mid- of Myanmar (Hymenoptera: Museum of Comparative Zoology, 122 (4), 145–230, Formicidae). PLoS One, 9(4):e93627, 2014. 1960.

BARONI URBANI C., B. BOLTON; P. S. WARD. Th e BROWN, W.L. JR. A comparison of the Hylean internal phylogeny of ants (Hymenoptera: Formicidae). and Congo-West African rain forest ant faunas. In: Systematic Entomology, 17:301-329, 1992. Meggers, B.J., Ayensu, E.S.; Duckworth, W.D. (Eds.), Tropical Forest Ecosystems in Africa and South BOLTON B. Identifi cation Guide to the Ant Genera America: a Comparative Review. Smithsonian of the World. Harvard University Press, Cambridge, Institution Press, Washington, D.C. 1973. p. 161–185. Massachusetts, E.E.U.U. 1994. 222 p. BROWN W. L. Contributions toward a reclassifi cation BOLTON B. Synopsis and classifi cation of Formicidae. of the Formicidae. V. Ponerinae, tribes Platythyreini, Memoirs of the American Entomological Institute, Cerapachyini, Cylindromyrmecini, Acanthostichini, and 71: 1-370, 2003. Aenictogitini, Search Agriculture, 15: 1-115, 1975.

Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas | 91

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 91 113/01/20163/01/2016 11:411:49:02:02 GRIMALDI, D.; AGOSTI, D. A formicine in New MOREAU C.S., C.D. BELL, R. VILA, S.B. Jersey Cretaceous amber Hymenoptera: Formicidae) ARCHIBALD; N.E. PIERCE. Phylogeny of the ants: and early evolution of the ants. Proceedings of the Diversifi cation in the age of Angiosperms. Science, National Academy of Sciences of the United States of 312:101-104, 2006. America, 97, 13 678–13 683, 2000. MOREAU, C.S.; BELL, C.D. Testing the museum GRIMALDI, D.; AGOSTI, D.; CARPENTER, J. M. versus cradle tropical biological diversity hypothesis: New and rediscovered primitive ants (Hymenoptera: phylogeny, diversifi cation,and ancestral biogeographic Formicidae) in Cretaceous amber from New Jersey, range evolution of the ants. Evolution, 67: 2240–2257, and their phylogenetic relationships. American 2013 Museum Novitates, 3208:1-43, 1997. PERRICHOT, V. A new species of the Cretaceous HERATY, J.; RONQUIST, F.; CARPENTER, J. M.; ant Zigrasimecia based on the worker caste reveals HAWKS, D.; SCHULMEISTER, S.; DOWLING, A. P. ; placement of the genus in the Sphecomyrminae MURRAY, D.; MUNRO, J.; WHEELER, W. C.; SCHIFF, (Hymenoptera: Formicidae). Myrmecological News, N.; SHARKEY, M. Evolution of the hymenopteran 19:165-169, 2014. megaradiation. Molecular Phylogenetics and Evolution, 60:73-88, 2011. PILGRIM, E. M., VON DOHLEN, C. D.; PITTS, J. P. Molecular phylogenetics of Vespoidea indicate HÖLLDOBLER B.; E.O. WILSON. Th e Ants. Belknap paraphyly of the superfamily and novel relationships Press, Cambridge, Massachusetts, E.E.U.U. 1990. p. 732. of its component families and subfamilies. Zoologica Scripta, 37: 539–560, 2008. JIMÉNEZ, E., FERNÁNDEZ, F., ARIAS, T.M.; LOZANO-ZAMBRANO, F.H. (Eds.), Sistemática, RABELING C., J. BROWN; M. VERHAAGH. Newly Biogeografía y Conservación de las Hormigas discovered sister lineage sheds light on early ant Cazadoras de Colombia. Instituto de Investigación de evolution. Proceedings of the Natural Academy of Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá, Science of the United States of America, 105:14913- pp. 285–328. 14917, 2008. JOHNSON, B. R.; BOROWIEC, M. L.; CHIU, J. C.; RONQUIST, F.; RASNITSYN, A. P. ; ROY, A.; LEE, E. K.; ATALLAH, J.; WARD, P. S. Phylogenomics ERIKSSON, K.; LINDGREN, M. Phylogeny of the resolves evolutionary relationships among ants, bees, Hymenoptera: a cladistic reanalysis of Rasnitysn's and wasps. Current Biology, 23:2058-2062, 2013. (1988) data. Zoologica Scripta, 28:13-50, 1999. KELLER R. Cladistics of the tribe Ectatommini (Hymenoptera: Formicidae): a reappraisal. SAUX C., FISHER B. L.; SPICER G. S. Dracula ant Systematics and Evolution, 31: 59-69, 2000. phylogeny as inferred by nuclear 28S rDNA sequences and implications for ant systematic (Hymenoptera: KELLER, R. A. A phylogenetic analysis of ant morphology Formicidae: Amblyoponinae) Molecular (Hymenoptera: Formicidae) with special reference to the Phylogenetics and Evolution, 33: 457–468, 2004. poneromorph subfamilies. Bulletin of the American Museum of Natural History, 355:1-90, 2011. SCHMIDT, C. Molecular Phylogenetics of ponerine ants (Hymenoptera: Formicidae: Ponerinae). Zootaxa, LAPOLLA, J. S.; DLUSSKY, G. M.; PERRICHOT, 3647:201-150, 2013. V. Ants and the fossil record. Annual Review of Entomology, 58:609-630, 2013. SCHMIDT C.; SHATTUCK S.O. Th e higher classifi cation of the ant subfamily Ponerinae LATTKE, J. Phylogenetic relationships and classifi cation (Hymenoptera: Formicidae: Ponerinae) with a review in the Ectatommini, (Hymenoptera: Formicidae). of ponerine eology and behavior. Zootaxa, 3817:1-242, Entomologica Scandinavica, 25:105-119, 1994. 2014.

LUCKY, A.; TRAUTWEIN, M. D.; GUÉNARD, B.; TAYLOR, R. W. Nothomyrmecia macrops: a living- WEISER, M. D.; DUNN, R. R. Tracing the rise of the fossil ant rediscovered. Science (Washington, D. C.), ants - out of the ground. PLoS One, 8(12): e84012, 2013. 201:979-985, 1978a.

MACKAY W. P. ; E. Th e Systematics and Biology of TAYLOR, R. W. Bloody funny wasps! Speculations the New World Ants of the Genus Pachycondyla on the evolution of eusociality in ants. Memoirs of (Hymenoptera: Formicidae). Edwin Mellen Press, the American Entomological Institute, 80:580-609, 2010. p. 649. 2007.

92 | F. Fernández, J. E. Lattke

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 92 113/01/20163/01/2016 11:411:49:02:02 VERHAAGH, M. Warum die älteste bekannte WARD, P. S. Th e phylogeny and evolution of Ameise keine ist (Hymenoptera). Beiträge der ants. Annual Review of Ecology, Evolution, and Hymenopterologen-Tagung in Stuttgart, 1996:11, 1996. Systematics, 45:2.1-2.21, 2014.

WARD P. S. , phylogenetics and evolution, p. WHITFIELD J.M.; K.M. KJER. Ancient Rapid 3-17 en: L. Lach, C. Parr; K. Abbott, eds., Ant Ecology, Radiations of : Challenges for Phylogenetic Oxford University Press, 2010. Analysis. Annual Review of Entomology, 53:449-472, 2008. WARD, P. S.; BRADY, S. G.; FISHER, B. L.; SCHULTZ, T. R. Th e evolution of myrmicine ants: phylogeny and WILSON E. O., CARPENTER J. M. Y BROWN JR. biogeography of a hyperdiverse ant clade (Hymenoptera: W. L. Th e fi rst Mesozoic ants. Science, 157:1038-1040, Formicidae). Systematic Entomology, (2014):1-21, 2014. 1967.

Filogenia e sistemática das formigas poneromorfas | 93

PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 93 113/01/20163/01/2016 11:411:49:02:02