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INFECÇÃO POR Kudoa sp. NA MUSCULATURA ESQUELÉTICA DE Genyatremus luteus Blochii,1795 (PERCIFORME: HAEMULIDAE), PEIXE AMAZÔNICO
Ana Beatriz Mendes Amaral Ramos1; Rebeca Silva de Araújo2; Anny Marysol Souza Cavalcante3; Lenize Carolina Alves Hemetério4; Edilson Rodrigues Matos5.
1Universidade Federal Rural da Amazônia, Belém, Pará, Brasil, [email protected] ² Universidade Federal do Acre, Rio Branco, Acre, Brasil, [email protected] ³ Universidade Federal do Pará, Belém, Pará, Brasil, [email protected] 4 Universidade Federal Rural da Amazônia, Belém, Pará, Brasil, [email protected] 5 Universidade Federal Rural da Amazônia, Belém, Pará, Brasil, [email protected]
RESUMO: Os mixosporídios são parasitos celulares encontrados nos diversos órgãos dos peixes de água doce ou estuarinos. Este grupo é economicamente importante por ser causador de doenças em inúmeros peixes, incluindo aqueles de valor comercial. Kudoa é destaque neste grupo por causar mioliquefação pós-mortem no pescado tornando-os impróprios para o consumo humano e, por isso, o conhecimento acerca deste gênero é de extrema importância. O objetivo deste trabalho foi descrever e caracterizar morfologicamente ogênero Kudoa Meglitsch, 1947 encontrado na musculatura esquelética em Genyatremus luteus. Foram coletados 22 espécimes de Genyatremus luteus, no município de São Caetano de Odivelas, nordeste paraense. Após a captura, os animais foram acondicionados em sacos plásticos com aeração artificial e transportados vivos ao Laboratório de Pesquisa Carlos Azevedo (LPCA), na Universidade Federal Rural da Amazônia, onde foram mantidos em aquários. Os animais foram anestesiados, sacrificados e, posteriormente, necropsiados para avaliação em microscopia de luz (ML). Fragmentos de musculatura esquelética foram retirados e esporos isolados, tetracapsulados, com corpo quadrangular ou pseudoquadrangular, determinantes do gênero Kudoa foram encontrados. Estes fragmentos contendo parasitos foram colhidos e fixados, desidratados, diafanizados e impregnados em parafina liquida. Foi realizado corte histológico e coloração em H&E, permitindo evidenciar a formação cística no interior e entre as fibras musculares. Estudos complementares estão sendo realizados para identificação da espécie encontrada, a fim de aumentar o conhecimento sobre o estado de sanidade dos peixes da região Amazônica no estado do Pará.
PALAVRAS-CHAVE: Genyatremus luteus, Mioliquefação pós-mortem, Myxozoa.
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INFECTION Kudoa sp. IN THE SKELETAL MUSCULATURE OF Genyatremus luteus Blochii, 1795 (PERCIFORME: HAEMULIDAE), AMAZONIAN FISH
ABSTRACT: Myxosporids are cellular parasites found in several organs of freshwater or estuarine fish. This group is economically important because it causes disease in countless fishes, including those of commercial value. Kudoa is prominent in this group for causing post-mortem myoliquefaction in the fish, making them unsuitable for human consumption and therefore the knowledge about this genus is of extreme importance. The aim of this work was to describe and characterize the Kudoa genus found in skeletal muscle in Genyatremus luteus. Twenty two specimens of Genyatremus luteus were collected in São Caetano de Odivelas northeast of Pará. After the capture, the animals were placed into plastic bags with artificial aeration and transported live to the Carlos Azevedo Research Laboratory (LPCA), at the Federal Rural University of Amazonia, where they were maintained in an aquarium. The animals were anesthetized, sacrificed and subsequently necropsied for examination under light microscopy (ML). Fragments of skeletal musculature were removed and isolated, tetracapsulated spores with the quadrangular or pseudo-quadrangular body, determinants of the Kudoa genus were found. These parasite containing fragments were removed and fixed, dehydrated, diaphanized and impregnated in liquid paraffin. Histological section and H & E staining were performed, allowing evidence of cystic formation within and between muscle fibers. Complementary studies are being carried out to identify the species found in order to increase the knowledge about the health status of the fish from the Amazon region in the state of Pará.
KEYWORDS: Genyatremus luteus, Mioliquefaction pós-mortem, Myxozoa.
INFECCIÓN POR Kudoa sp. EN LA MUSCULATURA ESQUELÉTICA DE Genyatremus luteus Blochii, 1795 (PERCIFORME: HAEMULIDAE), PIEZA AMAZÓNICO
RESUMEN: Los mixosporídios son parásitos celulares encontrados en los diversos órganos de los peces de agua dulce o estuarinos. Este grupo es económicamente importante por ser causante de enfermedades en numerosos peces, incluyendo aquellos de valor comercial. Kudoa es destaque en este grupo por causar mioliquefación pos- mortem en el pescado haciéndolos inapropiados para el consumo humano y, por eso, el conocimiento acerca de este género es de extrema importancia. El objetivo de este trabajo fue describir y caracterizar morfológicamente el género Kudoa Meglitsch, 1947 encontrado en la musculatura esquelética en Genyatremus
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luteus. Se recogieron 22 especímenes de Genyatremus luteus, en el municipio de São Caetano de Odivelas, nordeste paraense. Después de la captura, los animales fueron acondicionados en bolsas plásticas con aireación artificial y transportados vivos al Laboratorio de Investigación Carlos Azevedo (LPCA), en la Universidad Federal Rural de la Amazonía, donde se mantuvieron en acuarios. Los animales fueron anestesiados, sacrificados y, posteriormente, necropsiados para evaluación en microscopía de luz (ML). Los fragmentos de musculatura esquelética fueron retirados y esporas aisladas, tetracapsulados, con cuerpo cuadrangular o pseudoquadrangular, determinantes del género Kudoa fueron encontrados. Estos fragmentos que contenían parásitos fueron recogidos y fijados, deshidratados, diafanizados e impregnados en parafina líquida. Se realizó corte histológico y coloración en H&E, permitiendo evidenciar la formación cística en el interior y entre las fibras musculares. Los estudios complementarios se están realizando para identificar la especie encontrada, a fin de aumentar el conocimiento sobre el estado de sanidad de los peces de la región Amazónica en el estado de Pará.
PALABRAS CLAVE: Genyatremus luteus, Mioliquefación pós-mortem, Myxozoa.
A região amazônica abriga uma das (CERVIGÓN, 1966; FISHER, 1978). Sua maiores diversidades ictiológicas do distribuição compreende regiões mundo (LÉVÊQUE et al., 2008; abaixo das Antilhas e a costa norte da OLIVEIRA et al., 2015). Genyatremus América do Sul, da porção este da luteus (coró ou peixe-pedra) é Colômbia para o Brasil. amplamente comercializado e G. luteus é considerada uma espécie apreciado na culinária paraense de pequeno a médio porte, demersal e (BARROS et al., 2012). No ano de 2009 de hábitos costeiros (ESPÍRITO SANTO sua pesca gerou uma renda de 7 et al., 2005; FERNANDES et al., 2015), milhões para os estados do Pará e do caracterizada como onívora, tratada Maranhão (IBAMA, 2009). como oportunista e com hábitos Pertence à classe Actinopterygii, à tipicamente bentônicos (NORLETO- ordem Perciforme e à família FILHO et al., 2012). Alimenta-se de haemulidae. Habitam águas costeiras, bivalves, equinodermos, algas, especialmente estuários e lagunas, crustáceos (ALMEIDA et al., 2005) e sobre fundos de lama e areia peixes menores.
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A fauna parasitária em um ser vivo porém sua maior ocorrência é em pode apresentar diversos arranjos, que peixes (KENT et al., 2001; LOM; irão depender de fatores bióticos e DIKOVÁ, 2006; EIRAS, 2007; fatores abióticos (EIRAS, 1994). Nos PRUNESCU et al., 2007; peixes há uma diversidade parasitária BARTHOLOMEW et al., 2008). muito grande, devido a fatores Parasitam vários tecidos e órgãos, abióticos – como qualidade da água, havendo relatos de que parasitam, solo e outros – e fatores antrópicos inclusive: rins, gônada, coração,
(KUBTIZA; KUBTIZA, 2004). Porém, cavidade celomática, brânquias, fígado, Luque (2004) afirma que achados musculatura, vesícula biliar e intestino ictioparasitológicos são de extrema (SCHALCH, 2002). importância, servindo como Entre os gêneros do grupo bioindicadores, avaliando o potencial Myxozoa, o gênero Kudoa Meglitsch, zoonótico de certas espécies de 1947, tem importância ímpar parasitas e analisando a relação (MANSOUR et al, 2014), pois, em parasito-hospedeiro para cada espécie humanos, há relatos de enfermidades de peixe, principalmente aquelas que ocasionadas por esses mixosporídios. têm grande importância econômica na Porém, até a ocasião não foi possível piscicultura e na pesca extrativista. identificar a via de infecção. A O grupo Myxosporidia Bütschli,1882, suposição mais contundente sobre o é eucariota, pode ser celozóico processo infeccioso em humanos é de (parasitar a cavidade dos órgãos) ou que este seja ocasionado pela via oral, histozóico (SILVA-JÚNIOR, 2012) e ou seja, pela ingestão de alimentos causa patologias denominadas de infectados (MCCLELLAND et al., 1997; mixosporidioses (CASAL et al., 2008). BOREHAM et al., 1998; MONCADA et São parasitas de vários grupos, al., 2001; OHNISHI et al., 2013). dentre eles: répteis, aves, platelmintos, A família Kudoidae Meglitsch,1960, mamíferos e alguns invertebrados, tem cerca de 95 espécies descritas até
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o momento e, devido a isso, é uma das desaparecimento de uma espécie da maiores famílias de mixosporidios cadeia alimentar, sendo um fator de descritas (EIRAS et al., 2014). Os limitação (PERONI; HERNANDÉZ, 2011). parasitas do gênero Kudoa causam Além disso, a relação parasito- lesões na musculatura esquelética do hospedeiro pode apresentar perigos hospedeiro, e após a morte deste para a saúde dos seres humanos, podem tornar a carne imprópria para causando em alguns casos infecções consumo, originando um fenômeno alimentares ou alérgicas. denominado mioliquefação pós- Há evidências de que o consumo de mortem. Este efeito de lise muscular peixe infectado pelo gênero Kudoa ocorre através de proteases cause sintomas alérgicos ou até produzidas pelo parasito para mesmo estágios infecciosos no favorecer o seu desenvolvimento consumidor, tornando essa suposição (EIRAS et al., 2014; MONOUR et al., uma justificativa para pesquisas com o 2014; OLIVEIRA et al., 2015). parasito (MARTÍNEZ DE VELASCO et Outra característica importante al., 2007; GRABNER et al., 2012; KAWAI deste grupo é que podem formar ou et al., 2012). não pseudocistos no local parasitado. O Presente trabalho descreve a Morfologicamente, o gênero Kudoa infecção do tecido muscular de tem formato estrelado ou Genyatremus luteus, ocasionado por pseudoquadrado, com quatro ou mais Kudoa sp. cápsulas polares e valvas (KENT et al., Foram coletados 22 espécimes de 2001; CANNING; OKAMURA, 2004; Genyatremus luteus, popularmente LOM; DYKOVÁ, 2006). conhecido como coró ou peixe-pedra Devido a esses fatores, viu-se a (Figura 1) no estuário do município de necessidade de estudar parasitos em São Caetano de Odivelas (00º45'00" S G.luteus, pois o parasitismo pode ser ;48º01'12" O).Os espécimes foram responsável pela diminuição ou coletados entre os meses de março de
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2015 à janeiro de 2016, nos horários de por 24h, em uma proporção 10:1 6:00 às 15 horas (dependendo da tábua (fixador e material biológico). Após as da maré). Os peixes foram capturados 24h o tecido foi processado, hidratado com linha de pescar e rede de emalhar. (em séries alcoólicas crescentes) e Após a captura, os animais foram diafanizado em Xilol (álcool Xilol, Xilol I acondicionados em sacos com aeração e Xilol II). artificial e transportados para o O tecido foi impregnado em laboratório de Pesquisa Carlos parafina liquida, colocado na máquina
Azevedo – LPCA/UFRA. de inclusão (TISSUE EMBEDDING No local foram colocados em CENTER MICRON EC350), e nele foram aquários para a posterior necropsia. realizados cortes com 0,5µm de Para realização desta, os animais foram espessura. Posteriormente, os tecidos anestesiados utilizando MS 222 Sigma foram corados através das técnicas (Sabdoz Laboratories). Observou-se o H&E (Hematoxilina-Eosina) e sexo, o comprimento total (C.T) e o Coloração de Prata (Nitrato de Prata peso de todos os animais. O 10%, hidróxido de potássio aquoso 10% comprimento total médio dos peixes e Hidróxido de amônia aquoso 28%). foi de ± 14, 572cm (intervalos: 8,2 – 21 Os tecidos corados foram fotografados cm) e o peso médio total foi de ± 3,08g utilizando um microscópio óptico Zeiss (variação: 1,93 – 6,78g). Primo Star, e uma câmara de Foram coletadas amostras das microscópio Zeiss Axio Cam ERc 5s, regiões epiaxial e hipoaxial da com software de imagem musculatura, observadas em lâminas micrométrica. As medidas de esporos e na microscopia de luz (Figura 2). cápsulas polares foram feitas em Fragmentos (0,5cm) da região micrômetros (μm), e sob a ampliação hipoaxial foram retirados e colocados de 1000x, de acordo com Lom e em solução Davidson (ácido acético, Dyková (1992). álcool 95%, formol e água destilada)
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Figura 1. Espécie Genyatremus luteus– Peixe pedra/ Coró.
Fonte: Autor próprio.
Figura 2. Musculatura esquelética visualizada em lupa. Demonstração local coletado para posterior observação em microscopia de luz. A- Aumento de 2 X. B – Aumento de 5 X.
Fonte: Autor próprio.
Parasitos do gênero Kudoa são os ocorrência é em peixes que habitam mixosporidios mais relatados, com mares ou oceanos, porém há relatos de mais de noventa espécies descritas peixes que possuem como morada (EIRAS et al., 2014). Sua maior rios, como no caso da espécie
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Plagioscion squamosissimus, que foi parasitos foram encontrados na capturada na baía do Guajará, no musculatura esquelética, mais município de Outeiro, Belém/Pará especificamente na região hipoaxial, (OLIVEIRA et al., 2015). entre e dentro das fibras musculares, No Brasil existem poucas com uma prevalência parasitária de 56, identificações de espécies do gênero 6%. Este fato corrobora o relatado por Kudoa. Entre tais identificações estão Oliveira et al. (2015), em trabalho presentes as seguintes espécies: Kudoa realizado na espécie Plagioscion aequidens, infectando o peixe da squamosissimus, peixe amazônico. Ao região Amazônica Aequidens comprimir o tecido em lâmina e plagiozonatus (CASAL et al., 2008); lamínula, foram identificados Kudoa sciaenae, no peixe Stellifer minor pseudocistos alongados (Figura 3) no (OLIVA et al., 1992); Kudoa crumena, na mesmo sentido da fibra muscular, que, espécie Thunnus albacares (TAVARES ao serem imprensados, permitiram et al., 2008); e Kudoa sp. em Mugil liza observar uma grande quantidade de (AMATO; FREIRE, 1989), Trichiurus esporos de forma estrelada ou lepturus (ANDRADA et al., 2005; pseudoquadrada, com quatro cápsulas KNOFF et al., 2002), Plagioscion polares e quatro valvas (Figura 4). A squamosissimus (FERREIRA et al., 2005) partir da morfologia descrita por Hahn e Mugil platanus (KNOFF; SERRA- (1917) o parasito foi identificado como FREIRE, 1993). membro do gênero Kudoa. Nas observações a fresco, os
Sendo assim, temos a seguinte classificação taxonômica: Filo: Cnidária Classe: Myxozoa Grassé, 1970. Subclasse: Myxosporea Bütschli, 1881 Ordem: Multivalvulidae Shulman, 1959 Família: Kudoidae Meglitsch, 1960 Gênero: Kudoa Meglitsch, 1947
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Houve uma grande intensidade na gênero Kudoa formam pseudocistos que infecção e o número de fibras infectadas podem ser observados foi de alta relevância, pois em vários macroscopicamente na região muscular espécimes analisados as fibras estavam e causar impactos econômicos negativos. mioliquefeitas, e com várias formações de Por outro lado, no presente estudo, a pseudocistos (figura 3), permitindo o presença de mioliquefação foi visível, estudo histológico da musculatura havendo reação inflamatória causada esquelética. Tal fato difere-se do relato pelo parasito (ANDRADA et al., 2005; por Eiras et al (2014), o qual descreveu a CASAL et al., 2008; BURGER; ADLARD, mesma ocorrência na espécie 2010; HEINIGER; ADLARD, 2012; Scomberomorus brasiliensis, porém não GRABNER et al., 2012; HEINIGER et al., havendo infecção nas fibras, com poucos 2013). No estudo de Grabner et al. (2012), pseudocistos no tecido e, assim, não realizado com a espécie Paralichthys permitindo o estudo histológico. Indo ao olivaceus, no mesmo sítio de infecção, encontro do presente estudo estão as relatou-se espécies do gênero Kudoa que afirmações de Heckmann (2012), Moran não causaram a formação de et al. (1999), e, Lom e Dyková (1992), que mioliquefação visível, diferindo do relataram os parasitos do gênero Kudoa presente trabalho. infectando tecidos musculares de seus Na visualização apical, os esporos hospedeiros, os quais apresentaram tinham formato pseudoquadrado. Os forma estrelada, pseudoquadrada ou dados morfométricos dos esporos de arredondada na vista apical, e grande Kudoa sp. foram: comprimento na quantidade de pseudocistos da lise diagonal de 15,21µm e largura de 12,31 muscular. µm. As cápsulas polares possuíam Não foi possível a observação formato piriforme, eram em número de macroscópica dos pseudocistos em quatro e iguais em tamanho, com nenhum espécime. De acordo com comprimento de 1,78µm e largura de Abdel-Ghaffar et al. (2012) os parasitos do 1,26µm. O comprimento da linha de
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sutura era de 8,29µm. espécie. Estudos moleculares devem ser A análise morfométrica e morfológica realizados para confirmar essas do parasito do presente estudo diferiu de evidências. Além disso, este estudo outras espécies estudadas do gênero registra a primeira ocorrência de Kudoa, evidenciando haver uma nova parasitismo por Kudoa sp em G. luteus.
Figura 3. A – Fotomicrografia do tecido muscular com a formação de pseudocistos, a área indicada com (*) faz referência ao pseudocisto 10 X. B – Foto a fresco
do tecido em lupa 5 X. C – Foto histológica.
Fonte: Autor próprio.
Figura 4. Esporo de Kudoa spp. À fresco na musculatura esquelética de Genyatremus luteus 40 X.
Fonte: Autor próprio.
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AGRADECIMENTOS ALMEIDA, Z. S.; NUNES, J. L. S.; ALVES, M. G. F. S. Dieta alimentar de Á Universidade Federal Rural da Genyatremus luteus (bloch, 1790) - Amazônia (UFRA), à Coordenação de (TELEOSTEI, PERCIFORMES: HAEMULIDAE) na baía de São José, Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível maranhão, Brasil. Atlântica, Rio Grande, Superior (CAPES), ao Conselho v. 27, n. 1, p.39-47, 2005.
Nacional de Desenvolvimento BARROS, D. F.; TORRES, M. F.; FRÉDOU, Científico e Tecnológico (CNPq) e à F. L. Ichthyofauna of the estuary of São Caetano de Odivelas and Vigia (Pará, Universidade Federal do Pará (UFPA). Amazon Estuary). Biota Neotrop. v. 11, no. 2, 2012. http://www.biotaneotropica.org.br/v11 REFERÊNCIAS n2/en/abstra ABDEL-GHAFFAR F.; MORSY K.; ct?inventory+bn04111022011 MEHLHORN, H.; BASHTAR, A. R.; BARTHOLOMEW, J. L.; ATKINSON, S. SHAZLY, M. A.; SAAD, A. H. First report D.; HALLETT, S. L.; LOWENSTINE, L. J.; of Kudoa species (Myxozoa: Kudoidae) GARNER, M. M.; GARDINER, C. H.; infecting the spotted coral grouper RIDEOUT, B. A.; KEEL, M. K.; BROWN, J. Plectropomus maculates from the Red D. Myxozoan parasitism in waterfowl. Sea. A light and ultrastructural study. Internacional Journal Parasitology. v.38, Parasitol; v. 111, no.4, p. 1579-1585, p. 1199 –1207, 2008. 2012. BOREHAM, R. E.; HENDRICK, S.; AMATO, F. F. R.; FREIRE, N. M. S. O’DONOGHUE, P. J.; STENZEL, D. J. Protozoários parasitas de Mugil Liza Incidental finding of Myxobolus spores Valenciennes, 1836 do litoral do Estado (protozoa: myxozoa) in stool samples do Rio de Janeiro. In: CONGRESSO from patients with gastrointestinal BRASILEIRO DE PARASITOLOGIA, 11., symptoms. J. Clin. Microbial. v. 36, 1989, , Rio de Janeiro. Anais... Rio de no.12, p. 3728–3730, 1998. Janeiro. p. 122, 1989. BURGER, M. A.; ADLARD, R. D. Four ANDRADA, C. G.; TORTELLY, R.; new species of Kudoa Meglitsch, 1947 NOGUEIRA, P. P.; ANDRADE, C. L.; (Myxosporea: Multivalvulida) from LIMA, F. C. Infecção por Kudoa Australia with recommendations for Meglitsch, 1947 (Myxozoa: species descriptions in the Kudoidae. Multivalvulida) em musculatura Parasitology, v. 137, no. 5, p. 793-814, esquelética de espada Trichiurus 2010. lepturos L. (Teleostei: Trichiuridae). Parasitologia Latinoamericana, v. 60, CASAL, G.; MATOS, E.; MATOS, P.; no. 3-4, p. 150-153, 2005. AZEVEDO, C. Ultrastructural
Agroecossistemas, v. 10, n. 1, p. 191 – 205, 2018, ISSN online 2318-0188
202
description of a new myxosporean FERREIRA, E. S.; HOLANDA, W. R. S.; parasite Kudoa aequidens sp. n. SEIXAS, L.S.; MATOS, P.; MATOS, E. (Myxozoa, Myxosporea), found in the Ocorrência de Kudoa sp. em sub-opercular musculature of Plagioscion squamosissimus (Heckel, Aequidens plagiozonatus (Teleostei) 1840) no Estado do Pará. In from the Amazon River. Acta CONGRESSO BRASILEIRO DE Protozoologica, v. 47, no. 2, p. 135-141, ENGENHARIA DE PESCA, 14., 2005, 2008. Fortaleza. Anais... Fortaleza. 2005. p. 89. CANNING, E. U.; OKAMURA, B. Biodiversity and evolution of the FERNANDES, S. C. P.; BENTES, A. B.; Myxozoa. Adv Parasitol. v. 56, p. 43-131, PEREIRA, L. J. G.; NASCIMENTO, M. S.; 2004. BENTES, B. Variação temporal da captura comercial do peixe pedra, CERVIGÓN, F. Los peces marinos de Genyatremus luteus, desembarcado Venezuela. Caracas, Fondo de Cultura em um pólo pesqueiro da costa norte Científica. p.951. 1966. do Brasil– Península de Ajuruteua – Bragança – Pa. Boletim Instituto da EIRAS, J. C. Elementos de Pesca, São Paulo, v. 41, no. 1, p. 173 – ictioparasitologia. Porto, Portugal: 182, 2015. Fundação Eng. Antônio de Almeida, 1994. p. 339. FISHER, W. Species identification sheets for fishery purposes. Western Central EIRAS, J. C.; SARAIVA, A.; CRUZ, C. Atlantic (Fishing Area 31). Volume IV. Synopsis of the species of Kudoa 1978. Publ. FAO. Meglitsch, 1947 (Myxozoa: Myxosporea: Multivalvulida). Syst GRABNER, D. S.; YOKOYAMA, H.; Parasitol. v. 87, n. 2, p. 153-180, 2014. SHIRAKASHI, S.; KINAMI, R. Diagnostic PCR assays to detect and differentiate EIRAS, J. C.; JÚNIOR, J. P.; SAMPAIO, Kudoa septempunctata, K. thyrsites and L.A.; ROBALDO, R.; ABREU, P. C. K. lateolabracis (Myxozoa, Myxobolus sp. can cause Multivalvulida) in muscle tissue of olive myoliquefaction in vivo in the host flounder (Paralichthys olivaceus). Paralichthys orbignyanus Valenciennes, Aquaculture.; p. 338-341: 36-40, 2012. 1893 (Osteichthyes, Paralichthydae). Diseases of Aquatic Organisms, v. 77, n. HAHN, C. W. On the sporozoan 3, p. 255-258, 2007. parasites of the fishes of Woods Hole and vicinity. III. On the Chloromyxum ESPÍRITO SANTO, R. V.; ISAAS, V. J.; clupeidae of Clupea harengus (Young), SILVA, L. M. A.; MARTINELLI, J. M.; Pomolobus pseudo-harengus (Young), HIGUCHI, H.; SAIT-PAUL, U. Peixes e and P. aestivalis (Young). J Parasitol v.4, Camarões do litoral bragantino, Pará, p. 13 –20, 1917. Brasil. Belém: Madam, 2005, v.1. 268p.
Agroecossistemas, v. 10, n. 1, p. 191 – 205, 2018, ISSN online 2318-0188
203
HECKMANN, R. A. Histopathology and KENT, M. L.; ANDREE, K. B.; fine structure of two myxosporidans, BARTHOLOMEW, J.L.; EL-MATBOULI, Kudoa clupeidae and Henneguya M.; DESSER, S. S.; DEVLIN, R. H.; FEIST, sebasta and a microsporidian glugea S. W.; HEDRICK, R. P.; HOFFMANN, R. infecting fishes from the California, USA W.; KHATTRA, J.; HALLETT, S. L.; coast, histozoic parasites. Proc Parasitol LESTER, R. J. G.; LONGSHAW, M.; v. 54, p. 1-25, 2012. PALENZEULA, O.; SIDDALL, M. E.; XIAO, C. Recent Advances in Our HEINIGER, H.; ADLARD, R. D. Host Knowledge of the Myxozoa. J. Eukaryot. specificity and local infection dynamics Microbiol. v. 48, no. 4, 2001. of Kudoa leptacanthae n. sp. (Multivalvulida: Kudoidae) from the KNOFF, M.; SERRA-FREIRE, N. M. pericardial cavity of two Zoramia spp. Protozoários parasitos de Mugil (Perciformes: Apogonidae) at Lizard platanus Günther, 1880 do litoral do Island lagoon, Queensland, Australia. Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Parasitol Int. v. 61, no. 4, p. 697-706, Brasileira de Parasitologia Veterinária. 2012. v. 2, no. 1, p. 25-28, 1993.
HEINIGER, H.; CRIBB, T. H., ADLARD, R. KNOFF, M.; SÃO CLEMENTE, S. C.; D. Intra-specific variation of Kudoa spp. LIMA, F. C.; PINTO, R. M.; GOMES, D. C. (Myxosporea: Multivalvulida) from Infecção por Kudoa, Meglitsch, 1947 apogonid fishes (Perciformes), (Myxozoa: Multivalvulida) em including the description of two new musculatura esquelética de espada species, K. cheilodipteri n. sp. and K. Trichiurus lepturus L. (Teleostei: cookii n. sp., from Australian waters. Trichiuridae). In: ENCONTRO Syst Parasitol. v. 84, no. 3, p. 193- 215, BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS DE 2013. ORGANISMOS AQUÁTICOS, 7., 2002, Foz do Iguaçú. Anais... Foz do Iguaçú. IBAMA. Autorizações e Licenças para 2002. p. 157. Fins Científicos e Didáticos – SISBIO. Disponível em LÉVÊQUE, C.; OBERDORFF, T.; PAUGY,
Agroecossistemas, v. 10, n. 1, p. 191 – 205, 2018, ISSN online 2318-0188
204
LOM, J.; DYKOVÁ, I. Development in Spermatozoa. J. Clin. Microbiol. p. aquaculture and fisheries science. 2815–2818, 1997. Protozoários Parasitas de Peixes. Amsterdam: Elsevier. v. 26, p. 315, 1992. MONCADA, L. I.; LÓPEZ, M. C.; MURCIA, M. I.; NICHOLLS, S.; LÉON, F.; LUQUE, J. L. Biologia, epidemiologia e GUÍO, O. L.; CORREDOR, A. Myxobolus controle de parasitas de peixes. sp., another opportunistic parasite in Congresso Brasileiro de Parasitologia immunosuppressed patients? J. Clin. Veterinária & I Simpósio Latino- Microbiol. v. 39, n. 5, p. 1938–1940, Americano de Ricketisioses, 13o; Anais 2001. Ouro Preto, MG, 2004. NOLETO-FILHO E. M.; YAURI W. L. M.; MANSOUR, L.; THABET, A.; CHOURABI, LUVIZOTTO-SANTOS R. Captura de K.; HARRATH, A. H.; GTARI, M.; AL reprodutores de peixe-pedra OMAR S. Y. Kudoa azevedoi n. sp. Genyatremus luteus (block, 1797) (Myxozoa, Multivalvulida) from the (pisces: haemulidae) e manutenção em oocytes of the Atlantic horse mackerel sistema fechado. Boletim do Trachurus trachurus (Perciformes, laboratório de hidrobiologia. v. 25, no. Carangidae) in Tunisian coasts. 1, p. 55-60. 2012. Parasitol Res. v. 112, no. 4, p. 1737-1747, 2014. OLIVA, M.; LUQUE, J. L.; TERAN, L.; LLICAN, L. Kudoa sciaenae (Myxozoa: MARTÍNEZ, D. E.; VELASCO, G.; Multivalvulidae) cysts distribution in the RODERO, M.; CHIVATO, T.; CUÉLLAR, somatic muscles of Stellifer minor C. Seroprevalence of anti-Kudoa sp. (Tschudi, 1844) (Pisces: Sciaenidae). (Myxosporea: Multivalvulida) Memorias do Instituto Oswaldo Cruz. v. antibodies in a Spanish population. 87, no. 1, p. 33-35, 1992. Parasitol Res. v. 100, no. 6, p. 1205-1211, 2007. OLIVEIRA, J. C.; VELASCO, M; SANTOS, P. F. S.; SILVA, J. M. V; SÃO MORAN, J. D. W.; WHITAKER, D. J.; CLEMENTE, S. C.; MATOS, E. Infecção KENT, M. L. A review of the por Kudoa spp. (Myxozoa) na myxosporean genus Kudoa Meglitsch, musculatura de Plagioscion 1947, and its impact on the squamosissimus (Sciaenidae) da região international aquaculture industry and amazônica, Brasil. J. Vet. Parasitol. commercial fisheries. Aquaculture. v. Jaboticabal, v. 24, n. 2, p. 235-240, 172, no. 1-2, p. 163-196, 1999. abr.-jun. 2015.
MCCLELLAND, R. S.; MURPHY, D. M.; OHNISHI, T.; KIKUCHI, Y.; FURUSAWA, CONE, D. K. Report of Spores of H.; KAMATA, Y.; SUGITA-KONISHI, Y. Henneguya salminicola (Myxozoa) in Kudoa septempunctata invasion Human Stool Specimens: Possible increases the permeability of human Source of Confusion with Human intestinal epithelial monolayer.
Agroecossistemas, v. 10, n. 1, p. 191 – 205, 2018, ISSN online 2318-0188
205
Foodborne Pathog. Dis. v. 10, no. 2, .137-142, 2013.
PERONI, N.; HERNANDÉZ, M.I.M. Ecologia de Populações e Comunidades. CCB/EAD/UFSC: Florianópolis. 2011. 103p e 104p.
PRUNESCU, C. C.; PRUNESCU, P.; PUCEK, Z.; LOM, J. The first finding of myxosporean development from plasmodia to spores in terrestrial mammals: Soricimyxum fegati gen. et sp. n. (Myxozoa) from Sorex araneus (Soricomorpha). Folia Parasitol. v. 54, p.159-164, 2007.
SCHALCH, S. H. C. Apreciação da fauna ictioparasitária em pesqueiro tipo pesque-pague do município de guariba-sp. Dissertação (Programa de Pós- Graduação em Aqüicultura, do Centro de Aqüicultura da UNESP) São Paulo, Jabuticabal, 2002.
SILVA – JUNIOR, A. C. S. Myxosporidiose em peixes de água doce. Estação Científica (UNIFAP). Macapá, v. 2, n. 2, p. 25-39, 2012.
TAVARES, L. E. R.; LUQUE, J. L.; ELISEI, C.; SOARES, C. O.; ARAÚJO, F. R.; ROSINHA, G. M. S.; SANCHES, C. C.; PERDIGÃO, S. F. Ocorrência de Kudoa crumena (Myxozoa: Myxosporea) parasitando Thunnus albacares (Perciformes: Scombridae) no litoral do Estado de São Paulo, Brasil. In:ENCONTRO BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS DE ORGANISMOS AQUÁTICOS, 10., 2008, Búzios. Anais... Búzios. p. 185.
Agroecossistemas, v. 10, n. 1, p. 191 – 205, 2018, ISSN online 2318-0188