Bol. San. Veg. Plagas, 24: 773-786, 1998

Nematodos del género de interés fitopatológico

M. ESCUER

En el género Ditylenchus se encuentran, por un lado, especies parásitas de hojas y tallos: D.angustus, D.destructor y D.dipsaci, y parásitas de hongos: D.myceliophagus. D.destructor y D.dipsaci tienen gran importancia económica como parásitos de plan- tas superiores y están incluidos entre los nematodos de cuarentena. Se señalan las ca- racterísticas biológicas, sintomatología, hospedadores, distribución e interacción con otros patógenos. Se resalta por último la importancia de las medidas fitosanitarias de detección e inspección que se establecen en las cuarentenas, como una de las prácticas más adecuadas de prevención y control. Se hace un estudio de las características mor- fológicas y morfométricas y se elaboran claves politómicas para la identificación de las especies.

M. ESCUER: Dpto. de Agroecología, Centro de Ciencias Medioambientales, CSIC. Se- rrano 115 Dpdo, E-28006 Madrid.

Palabras clave: nematodos fitoparásitos, cuarentenas, rotación de cultivos, Agari- cus bisporus

INTRODUCCIÓN cies de Ditylenchus o las considera especies de posición incierta o descritas incorrecta- Debido a la gran variabilidad morfológica mente. y morfométrica, se han descrito un gran nú- El género Ditylenchus se caracteriza por mero de especie y razas en el género Dity- tener la cutícula delgada y estriada y la lenchus, ello hace que sea este grupo de ne- banda lateral con tres a seis líneas. Región matodos parásitos de plantas uno de los más labial continua o ligeramente expandida. Es- difíciles de identificar. La posición sistemá- tilete delicado de 7-11 urn, con un cono de tica del género en los tilénquidos se ha trata- 1/3 de la longitud del estilete, nodulos pe- do de diferente modo, unas veces incluyén- queños. Bulbo medio muscular con el apara- dolos en el suborden Tylenchina y otras en to valvular o bulbo medio ausente sin apara- Hexatylina (SIDDIQI, 1986). Se han incluido to valvular. El bulbo basal glandular puede en el género Ditylenchus las especies con solapar o no al intestino. Cardias ausente. bulbo medio y aparato valvular bien desa- Ovario prodélfico, con saco uterino postvul- rrollado y en el género Nothotylenchus las var. Vulva posterior, espermateca axial, especies con bulbo medio reducido y sin útero en columna con cuatro filas de cuatro aparato valvular. FORTUNER y MAGGENTI células. Machos semejantes a las hembras (1987) consideran Nothotylenchus sinónimo con las espículas ligeramente curvadas ven- de Ditylenchus y reconocen 90 especies vá- tralmente, el gubernáculo es simple lineal y lidas. Brzeski (1991) en la revisión del gé- la bursa llega al final de la cola. En ambos nero DITYLENCHUS reconoce 81 especies, in- sexos la cola es atenuada, conoide-cónica cluyendo 82 especies de Ditylenchus en con la terminación redonda o aguda con o otros géneros, las sinonimiza con otras espe- sin mucrón. Las especies de Ditylenchus han conse- identificación claves politómicas más senci- guido desarrollarse en numerosos nichos llas y fáciles de usar. ecológicos, y aunque, la mayoría habitan en En el cuadro 1 se dan los valores morfoló- el suelo y se alimentan de micelio de los gicos y morfométricos para la correcta iden- hongos, D. dipsaci, D. destructor y D. an- tificación de las especies de interés fitopato- gustus tienen gran importancia económica lógico. Los caracteres usados incluyen nú- como parásitos de plantas superiores. Más mero de líneas en la banda lateral (LBL), la de 500 especies de plantas entre dicotiledó- longitud del estilete (St), los índices V, c y neas y monocotiledóneas se han citado c', la longitud del saco postvulvar (SUP), la como huéspedes de las especies de Ditylen- longitud de la espícula, de la bursa en rela- chus. Otro nematodo de interés D. myce- ción a la cola y la forma terminal de la cola liophagus tiene importancia en los cultivos que puede ser redonda (R) o aguda (A) con de champiñón. Ocasionalmente algunas de o sin mucrón (m). las especies del suelo pueden encontrarse en gran número entre los tejidos de las plantas o entre los restos vegetales dejados por los Ditylenchus angustus (Buller, 1913) escarabajos en las cavidades de los árboles, Filipjev, 1936 (Fig. 1: F-I) sin embargo no se ha observado que causen síntomas de daño. La amplia distribución de Dimensiones: (según Seshadri y Dasgup- las especies de Ditylenchus puede interpre- ta, 1975). tarse como una confirmación de la antigüe- Hembra: L = 0,8-1,2 mm, a = 50-62, dad de este grupo desde el punto de vista b = 6-9, c = 18-24, c'= 5,2-5,4, evolutivo. V = 78-80, St = 10-1 lum. Macho: L = 0,7-1,18 mm, a = 40-55, b = 6-8, c = 19-26, St =10 um

ESPECIES DE INTERÉS Cuerpo delgado casi recto. Banda lateral FITOPARÁSITO con cuatro líneas. Región labial lisa. Estile- te de 10-11 um. Bulbo medio bien desarro- La identificación de las especies no es llado con aparato valvular, bulbo basal sola- tarea fácil debido a que hay pocos caracteres pa ligeramente el intestino. Saco postvulvar diferenciales y las especies son morfológi- de 2-2,5 veces la anchura del cuerpo en la camente y morfométricamente muy simila- vulva o 50-61 % de la distancia vulva-ano. res. La elaboración de claves dicotómicas en Macho semejante a la hembra. Bursa se ex- este género ha resultado infructuosa por el tiende casi hasta el final de la cola. Espícula elevado número de especies y el solapa- de 16-21 um. Cola en ambos sexos conoide, miento de los caracteres morfométricos, de atenuada con la terminación aguda con un ahí que se haya elaborado para su correcta pequeño mucrón.

Cuadro 1 .-Caracteres diferenciales de las especies de Ditylenchus de interés fitoparásito

D. angustus D. destructor D. dipsaci D. myceliophagus

(*) LBL n.° de líneas en la banda lateral. Fig. \.-Ditylenchus dipsaci: A-E; D.angustus: F-I; D.destructor. J-N; D. myceliophagus: O-T. A,F,J,O: Región anterior; B,K,P: Región labial; D,I,M,S: Banda lateral; C,R: Región caudal macho; E,G,H,L,N,T: Región caudal y terminación de la cola de la hembra. Cada una de las las unidades en las barras de medidas equivale a 10 um. Se conoce esta especie en las regiones Los primeros síntomas de ataque de D. productoras de arroz, Bangladesh, Filipinas, angustus son clorosis y rotura en tiras de las India, Indonesia, Malasia, Pakistán, Tailan- hojas superiores, posteriormente adquieren dia, Vietnam, y Uzbekistán; en Africa, un color blanquecino y se produce amarille- Egipto, Sudáfrica y Sudán. D.angustus es un amiento del nervio central que se ensancha. problema principalmente en arrozales inun- Las hojas presentan malformaciones, se re- dados profundos, aunque también se ha se- tuercen y frecuentemente tienen el margen ñalado en los poco profundos. Las pérdidas ondulado. Cuando los ataques son severos la se pueden elevar al 20% en Uttar Pradesh panícula puede permanecer encerrada entre (India) y del 20-90% en Tailandia. D.angus- las hojas mientras el tallo tiene tendencia a tus es un nematodo especializado que pará- dividirse en la zona afectada. Las panículas sita además de Oryza sativa a otras especies afectadas tienen el pedúnculo decolorado y de Oryza, y algunas gra- solo forma granos normales en la zonas más míneas como Echinochloa colona, Panicum apicales, con el resto de las semillas defor- repens, Zea mays, Digitaria, Eleusine, y va- madas, secas, estériles o con las espiguillas rias especies de Echinochloa. Parece ser que vacías. Las plantas fuertemente atacadas pre- la propagación de D. angustus es posible sentan hojas marchitas y un gran retraso en también con varios hongos. el crecimiento. Los nematodos se encuentran D. angustus se desarrolla ectoparasítica- principalmente en la base del pedúnculo por mente en los tejidos jóvenes y tiernos del encima del último nudo o dentro de las glu- huésped. Durante el período húmedo, pocos mas de la panícula donde aparecen como días después de que el plantón ha sido tras- grandes acúmulos de nematodos en todos los plantado emigra del suelo a la planta, su- estadios desde huevos a adultos. biendo a lo largo del tallo de las plantas jó- venes e invadiendo los brotes terminales en la zona de crecimiento. Al poco tiempo puede encontrarse en los tallos jóvenes por Ditylenchus destructor Thorne, 1945 encima del primer nudo, más tarde en la (Fig.l:J-N) vaina de las hojas y en el tallo y finalmente en los pedúnculos y las panículas y alrede- Dimensiones (según Hooper, 1973) dor de las semillas jóvenes. Hembra: L = 0,69-1,89 mm, a = 18-49, Cuando llega a la madurez la planta hués- b = 4-12, c = 14-20, c' = 3-5, V = 77-84, ped al final de la época de crecimiento se St = 10-13 um. enrolla e inactiva formado masas algodono- Macho: L = 0,63-1,35 mm, a = 24-50, sas. En condiciones de sequedad se encuen- b = 4-11, c = 11-21, St = 10-12 um. tra en estado de anaerobiosis entre las restos de las plantas de arroz, pudiendo sobrevivir Cuerpo ligeramente curvado, cutícula fi- durante al menos 15 meses. Rápidamente se namente anulada. Banda lateral con seis lí- activa cuando se inundan los campos de neas. Región labial poco más estrecha que arroz en la temporada siguiente. La disemi- el cuerpo. Estilete de 10-12 um ocasional- nación del nematodo se realiza a través del mente puede llegar a 14 um. Bulbo medio agua de riego y por la lluvia. La temperatura con aparato valvular. Bulbo posterior glan- óptima para que se produzca la infección es dular solapa ligeramente al intestino en la entre 20-30 °C, siendo las infestaciones más porción dorsal. Saco postvulvar de 45-98% severas en la estación lluviosa, mientras que de la distancia vulva-ano. Bursa rodea la si el arroz crece en la estación seca con tem- cola en un 50-90% de su longitud. Espícula peraturas más bajas la migración y repro- 24-27 um. Cola en ambos sexos cónica, ducción del parásito se atenúa o detiene curvada ventralmente con la terminación (SESHADRI y DASGUPTA, 1975). redonda. D. destructor se desarrolla entre 5-34 °C diolos, iris, jacintos, trébol rojo, blanco y tu- con el óptimo entre 20-27 °C. A temperatu- lipanes y entre las malas hierbas se ha citado ra de 6-10 °C el desarrollo del nematodo Agropyron repens, Artemisia vulgaris, Bellis dura 68 días, a 20-24 °C de 20-26 días, a perennis, Capsella bursa-pastoris, Festuca 27-28 °C 18 días. En Alma-Ata, USSR se pratensis, Mentha arvenis, Plantago major, producen de seis a nueve generaciones du- Potentilla anserina, Rumex sp, Sorbus spp. rante el ciclo de desarrollo de la patata En ausencia de plantas superiores D.destruc- (DECKER, 1969). Los daños mayores en tor es capaz de desarrollarse y reproducirse patata se han observado a temperatura entre en al menos 70 especies de hongos como 15-20 °C y 90-100% de humedad relativa. Agaricus, Alternaria, Armillaria, Botrytis, D. destructor no sobrevive cuando la hume- Fusarium, Penicilium, Phoma y Verticilium. dad relativa está por debajo del 40%. Algu- D. destructor se ha citado en Canada, nos autores como Hooper, 1973 consideran USA, Perú y norte de Europa, y es frecuente que D. destructor no forma estados de resis- en los países asiáticos como Bangladesh, tencia y es incapaz de aguantar la deseca- China, Iran y Pakistán. También se ha cita- ción, parece que puede sobrevivir el invier- do en Hawai, Nueva Zelanda y en Sudáfrica no en forma de huevo. parasitando cacahuetes (de WAELE et al., D. destructor es un endoparásito migrato- 1989). La referencia de D.destructor sobre rio, que infesta mayoritariamente las partes berenjena en la Zona Costera Granado-Ma- enterradas de las plantas como tubérculos, lagueña (ROMERO y ARIAS, 1969) se consi- estolones, rizomas, raíces de lúpulo y lilos, dera dudosa. D. destructor causa pérdidas pero también puede invadir las partes aéreas elevadas en patatas en los países del norte y causar enanismo, arrollamiento y decolo- de Europa y en parte de La antigua Unión ración de las hojas. Si la infestación es seve- Soviética. En las últimas decadas se ha ob- ra y se extiende puede llegar a morir la plan- servado una clara disminución de las áreas ta, aunque muy a menudo los síntomas de afectadas en Europa central por la intensifi- infestación sólo se ven en las partes enterra- cación de los controles sanitarios y por el das de la planta. En las raíces y rizomas control de las malas hierbas. causa lesiones necróticas de color castaño Se conocen muchas plantas hospedadoras oscuro. En iris y tulipanes la infestación se comunes a D. destructor y D. dipsaci y tam- inicia en la base del bulbo y se extiende bién hongos que son hospedadores comunes hasta las partes aéreas, produciendo lesiones de D. destructor y D. myceliophagus. Aun- amarillentas o pardas. Aunque, D. destruc- que, D. destructor se ha señalado que des- tor es similar a D. dipsaci en el rango de truye las hifas de hongos cultivados, es la hospedadores, no produce acúmulos de ne- especie próxima D. myceliophagus la que matodos y no tiene un estado de resistencia frecuentemente causa pérdidas en champi- como sucede con D. dipsaci. En ausencia de ñón (Agaricus bisporus). Debido a que D. plantas superiores D. destructor se desarro- destructor y D. miceliophagus son dos espe- lla y sobrevive alimentándose de los hongos cies muy similares en los caracteres morfo- del suelo. lógicos y morfométricos y por el hecho de Se sabe que parásita a más de 120 plantas que tienen muchos hongos como hospeda- entre cultivadas, ornamentales y malas hier- dores comunes se sugirió que podría tratarse bas. La patata es el principal hospedador, de unas sola especie, sin embargo los cruza- aunque también se ha citado en ajo, alfalfa, mientos recíprocos con aislados de diferen- apio, batata, cacahuete, calabaza, cebada, ce- tes plantas y distintas áreas han dado siem- bolla, girasol, guisantes, lúpulo, pepino, pe- pre resultados negativos lo que apoya la rejil, remolacha, soja, tabaco, tomate, trigo y idea de que son dos especies diferentes. zanahoria. Entre las plantas ornamentales se Poblaciones aisladas de huéspedes y conoce que parasita caléndulas, dalias, gla- áreas diversas muestran una gran variación en cuanto a su grado de virulencia para di- deando a la cola en las 3/4 de su longitud. ferentes huéspedes, hecho que sugiere la Espícula curvada de 23-28 um. Cola en existencia de razas pero por el momento no ambos sexos cónica con la terminación se han caracterizado o designado. Aunque, aguda. D. destructor está extendido en cacahuete Al menos trece especies que presentan ca- en Sudáfrica (de WAELE et al, 1989), se ha racteres morfológicos y morfométricos in- observado que no daña a otros cultivos termedios o en el rango de variación de como las patatas lo que indican que podría D.dipsaci se han sinonimizado con esta es- tratarse de una raza con limitado rango de pecie (HOOPER, 1972). Debido al amplio hospedadores. rango de hospedadores y a los factores am- El uso de semillas sanas es esencial para bientales D. dipsaci presenta una gran varia- el control y la prevención de una futura ex- bilidad morfológica y morfométrica, que ha tensión de la enfermedad. Otras medidas in- dado origen a la descripción de al menos 30 cluyen la renovación y destrucción de los razas algunas de ellas con limitado rango de tubérculos infestados. Las rotaciones con hospedadores. A través del estudio de los cereales, maíz y patatas cada 3-4 años y cariotipos se han distinguido dos grupos en sobre todo el control de malas hierbas ha el complejo Ditylenchus dipsaci: un grupo demostrado ser muy efectivo. Las varieda- bastante homogéneo en cuanto a su morfo- des de patatas presentan diferentes grados logía y número de cromosomas (2n = 24, de susceptibilidad y algunas de ellas se han excepto en la raza gigante que parasita a señalado que son resistentes, en general las Vicia faba var equina donde 2n = 54) que variedades tempranas suelen estar más afec- parasita las plantas cultivadas y un segundo tadas que las tardías. D.destructor se halla grupo más heterogéneo en cuanto a su mor- en los restos de suelo de las patatas alrede- fología, morfometría y cariotipo que parasi- dor de las lenticelas, de ahí que una inspec- ta plantas silvestres. ción ocular u observación de la sintomatolo- D. dipsaci es una especie endoparásita gía sea una práctica poco efectiva y nada migratoria, bisexual, anfimíctica y diploide, aconsejable, y se deba recurrir a la detec- la hembra deposita alrededor de 200-500 ción mediante los procedimientos habituales huevos. El ciclo biológico se completa en de extración de nematodos. 17-23 días a temperatura entre 13-22 °C. Se ha observado que la máxima actividad y la mayor habilidad invasora se da entre 10- Ditylenchus dipsaci (Kühn, 1857) 20 °C de temperatura y 57-70% de hume- Filipjev, 1936 (Figs. 1: A-E, 2,3,5) dad. Todos los estadios de desarrollo son capaces de infestar la planta, aunque el Dimensiones (según varios autores). cuarto estado juvenil es la forma infectiva Hembra: L = 1,1-2,2 mm, a = 35-64, más importante debido a la capacidad de b = 4-13, c = 13-17, c' = 3-5, V = 76-83, desecarse y mantenerse en estado de anaero- St = 10-11 um biosis. En las zonas más secas del tejido Macho: L = 1,0-1,8 mm, a = 55-75, afectado los nematodos tienden a agruparse b = 7-13, c = 13-19, St = 10-12 um. y forman masas lanosas blanquecinas. Cuando la hojas y restos vegetales infesta- Cuerpo casi recto. Banda lateral con 4 dos se secan el nematodo puede pasar al líneas. Región labial continua con el con- suelo y mantenerse vivo durante meses o in- torno del cuerpo. Bulbo medio con aparato cluso años en ausencia del huésped. valvular, bulbo basal muscular puede sola- La infestación se produce en edad tempra- par ligeramente el intestino. Saco uterino na, inmediatamente antes de emerger del postvulvar igual o ligeramente superior a la suelo, cuando la planta está brotando. Si el mitad de la distancia vulva-ano. Bursa ro- desarrollo es mayor puede penetrar por los Fig. 2-Ditylenchus dipsaci. a) Región anterior, b) Región caudal hembra, c) Región Caudal Macho, d) Espícula y gubernáculo. estomas, lenticelas y otras aperturas natura- matodo favorece la posterior entrada de les del tallo y del bulbo. Los síntomas de in- hongos y bacterias que son los que dan festación generalmente se manifiestan por la color oscuro a las lesiones. D. dipsaci se ha aparición de zonas atrofiadas, malfomacio- encontrado asociado con bacterias como nes que pueden llevar a la muerte de la plan- Clavibacter michiganense subsp insidiosum ta si la infestación es muy severa. Los tallos y hongos como Verticillium albo-altrum en generalmente se deforman e hinchan, los en- alfalfa. Densidades de 10 nematodos 500 gr1 trenudos se acortan y retuercen, apareciendo de suelo producen serios problemas en ce- agallas y lesiones locales. El ataque del ne- bolla, remolacha y ajos. Fig. 3-Dityienchus dipsaci a) Región anterior, b) Banda lateral, c) Región caudal hembra, d) Región vulvar con Microscopio Electrónico de Barrido. Fig. A.-Dityienchus myceliophagus. Hembra, a) Región anterior, b) Región caudal y vulvar, c) Terminación caudal. Macho, d) Región caudal. Fig. 5.-Ditylenchus dipsaci y D. myceliophagus su distribución en España.

D. dipsaci es uno de los nematodos fitopa- bulbos. El número de hospedadores supera rásitos más extendidos sobre todo en las re- los 450 entre plantas cultivadas y silvestres. giones templadas. Se ha detectado en la ma- En España esta especie está muy difundi- yoría de los países europeos: Alemania, Es- da (Cuadro 2) se ha encontrado en Andalu- paña, Grecia, Italia, Polonia, Portugal, Reino cía, Aragón, Castilla-La Mancha, Castilla y Unido, Sicilia, Yugoslavia, Rusia y otras León, Cataluña, Extremadura, Galicia, Co- áreas de la antigua Unión Soviética; en la munidad Valenciana, Islas Baleares y Mur- cuenca mediterránea incluyendo norte de cia. NOMBELA et al (1985) recogen las citas Africa se ha citado en Argelia, Israel, Jorda- de D. dipsaci en España y consideran las nia, Marruecos y Siria, donde está muy ex- citas de Angillulina dipsaci BENLLOCH 1947 tendida en ajos, cebollas y habas. En Asia se sobre Secale cereale L. en Anglesola e Ibars ha citado en la India y Japón; en Norteaméri- d'Urgel, Lérida como dudosas. Se ha encon- ca causa graves pérdidas en alfalfa y trébol trado en España causando daños en cultivos rojo y en Sudamérica en ajos, cebollas y como ajos, cebollas, habas, patatas, remola- alfalfa, también se ha citado en Sudáfrica, cha, avena, maíz y alfalfa; estimándose que Hawai y Australia. La distribución cosmopo- las pérdidas causadas en Castilla-La Man- lita de D.dipsaci se debe en parte a la activi- cha pueden llegar al 40-60% de la cosecha dad del hombre y su diseminación se ha visto en ajos y cebollas. favorecida por la habilidad del nematodo a La forma habitual de dispersión de D. dip- sobrevivir a la desecación en las semillas y saci es a través de las semillas y no es infre- Cuadro 2.-Especies del género Ditylenchus encontradas en España

1. Ditylenchus dipsaci

Allium sativum L. Villena (A) Vega de Granada (GR) Chinchón (M) Palma de Mallorca (PM) " Pedroñeras Las (CU) " Quintanas Rubias (SO) Allium cepa L. Vega de Granada (GR) Avena sativa L. Granollers (B) Gerona (GE) . Beta vulgaris L. cv rapa Vega de Granada (GR) " Jerez de la Frontera (SE) . Bidens cernua L. Cehegín (MU) . Fragaria vesca L. LaMayora(MA) . Lycopersicon esculentum Mill. Zona Costera de Málaga . Medicago sativa L. Monovar(A) . Quercus pyrenaica Sierra de Gata (SA) . Solanum tuberosum L. Vega de Granada (GR) . Secale cereale L. Burrés-Arzúa (C) Begonte (LU) " Goa-Cospeito (LU) Mos-Castro de Rey (LU) Rábade (LU) Pedre-Grandas de Salime (OV) . Triticum aestivum (L.) Thell. Barcelona (B) " Palou-Granollers (B) Palma del Rio (CO) Vega de Granada (GR) Zaidín (HU) Tárrega (L) " San Agustín de Guadalix (M) . Vicia faba L. cv equina Vega de Granada (GR) . Vitis vinifera L. Alborea (AB) " Manzanares (CR) Pedro Muñoz (CR) Ruidera (CR) Socuéllamos (CR) Tomelloso (CR) Almendros (CU) Quintanar de la Orden (TO) . Zea mays L. Burres-Arzúa (C) . Cereales Villacastín (SG) . Hayedo La Peñas de Echauri (NA) . Prado La Peñas de Echauri (NA) . Prado Macizo de Quintorreal (NA) Cuadro 2 (Continuación).-Especies del género Ditylenchus encontradas en España

Sierra Morena (SE) Abuñol-La Rábida (GR) Baza-Caniles (GR) Cortés de Baza (GR) Dehesas-Alicún (GR) Huesear (GR) Padul-Cozvíjar (GR) Vega de Granada (GR)

Zaidín (HU) Alborea (AB) Almancha, La (CU) Almendros (CU) Villarta (CU) Quintanar de la Orden (CU)

(*) (A): Alicante, (AB): Albacete, (B): Barcelona, (C): La Coruña, (CO): Cordoba, (CR): Ciudad Real, (CU): Cuen- ca, (GE): Gerona, (GR): Granada, (HU): Huesca, (L): Lérida, (LU): Lugo, (M): Madrid, (MU): Murcia, (NA): Navarra, (PM): Palma de Mallorca, (O): Oviedo, (SA): Salamanca, (SE): Sevilla, (SO): Soria, (TO): Toledo. (**) (1): NOMBELLA et al, 1985; (2): ARIAS et al, 1997; (3): SANTOS-LOBATON, 1987; (4): ESCUER & PALOMO, 1991. (***): Nuevas citas.

cuente que éstas se encuentren contamina- Ditylenchus myceliophagus das con formas infectivas de 4o estadio juve- Goodey, 1958 (Fig. 1: O-T, 4,5) nil. Las medidas preventivas son el método más adecuado para evitar las infestaciones y Dimensiones (según HESLING, 1974) diseminación del patógeno. Es fundamental Hembra: L = 0,5-0,9 mm, a = 29-50, que las semillas, bulbos, dientes de ajo y b = 4-9, c = 9-17, c' = 3-7; V = 78-86, otro material vegetal estén exentos de nema- St = 6-8 um. todos. Los tratamientos con agua caliente, Macho: L = 0,5-0,7 mm, a = 33-46, algunas veces combinados con nematicidas b= 4-7, c= 8-14, c' = 3-6, st = 7-9 um. son adecuados para el tratamiento de bulbos, cebollas y ajos. Con rotaciones de cultivos Cuerpo ligeramente curvado. Cutícula no susceptibles durante 3-4 años se consigue anulada de 1.4 um de ancho. Banda lateral reducir las poblaciones, pero debe tenerse con seis líneas. Región labial atenuada, lisa. cuidado con las malas hierbas que pueden Estilete de 6-9 um. Bulbo medio fusiforme ser reservónos y por lo tanto fuente de futu- y muscular, bulbo basal glandular solapa li- ras infestaciones. Los tratamientos nematici- geramente el intestino dorsal o ventralmen- das son el método de control de uso más fre- te. Saco postvulvar cerca de la mitad de la cuente tanto en preplantación como durante distancia vulva ano, con una longitud de 28- el desarrollo del cultivo. Tratamientos con 39 um máximo 50 um. Macho similar a la Fenamiphos, Carbofuran o Ethoprophos han hembra. Cola conoide con la terminación re- dado buenos resultados en preplantación donda. La bursa ocupa 3/4 de la longitud de (ANDRÉS y LÓPEZ-FANDO, 1996a). la cola. D. myceliophagus se desarrolla y reprodu- sión incontrolada pueden llegar a ser graves ce de modo óptimo a temperatura entre 18- por la introducción de especies o razas en 20 °C y el ciclo se completa en 40 días a áreas exentas del parásito que pueden pro- 13 ° C, 26 días a 18 °C y 11 días a 23 °C. vocar pérdidas económicas, no solo en los La hembra produce alrededor de 60 huevos. cultivos, sino también al establecerse limita- Si el nematodo se deseca lentamente D. my- ciones en el intercambio comercial. La vía celiophagus puede entrar en anaerobiosis, habitual de dispersión de muchas de las es- enrollándose en espiral con la región ante- pecies de Ditylenchus, que tienen formas de rior en el centro de la espiral y permane- resistencia, es a través de semillas, bulbos ciendo viable en este estado durante al (ANDRÉS y LÓPEZ- Fando 1996b), rizomas menos 3 años y medio. Cuando se reactiva y restos vegetales, y no es infrecuente que por la humedad la hembra es más fecunda estos órganos de reproducción se encuentren que otras que no han tenido anaerobiosis. contaminadas con formadas infectivas de 4o D. myceliphagus se ha encontrado en el estadio juvenil. Las medidas preventivas cultivo de champiñón (Agaricus bisporus) son el método más adecuado para evitar las en numerosos países, parece que su área de infestaciones y diseminación del patógeno, distribución se halla confinada a las áreas por lo cual es fundamental que el material templadas donde se cultiva el champiñón y vegetal este exento de nematodos. Una ins- es raro en las áreas tropicales. D. myceliop- pección ocular u observación de la sintoma- hagus es una especie ubicua como sus hos- tología es una práctica poco efectiva y nada pedadores. El rango de hospedadores no ha aconsejable para detectar los nematodos pa- sido extensamente estudiado, pero ha sido tógenos, y se debe recurrir a la detección cultivado en un gran número de hongos del mediante los procedimientos habituales de suelo, incluyendo parásitos de animales, sa- extracción por lo que sería de gran interés profitos y parásitos de plantas, como Agari- su inspección tanto en el caso de productos cus, Phytophthora, Rhizoctonia y Vertici- de importación-exportación como si se trata lium. Parece ser que sólo se alimenta sobre de productos para su uso como simientes en las hifas del hongo y no sobre las plantas su- el mercado nacional. Los tratamientos con periores, aunque se puede encontrar sobre agua caliente, algunas veces combinados ellas alimentándose en las hifas de hongos con nematicidas son adecuados para el trata- asociados. miento de bulbos, cebollas y ajos. Con rota- En España (Cuadro 2) esta especie parece ciones de cultivos no susceptibles durante 3- que está extendida en las zonas productoras 4 años se consigue reducir las poblaciones, de champiñón, aunque por el momento sólo pero debe tenerse cuidado con las malas se ha citado en Castilla-La Mancha en cham- hierbas que pueden ser reservónos y por lo piñón y viñedo, y en Aragón en suelo de fru- tanto fuente de futuras infestaciones. tales de hueso.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES AGRADECEVIIENTOS

Las medidas preventivas son siempre el Sita A. Gala, Sr. C. Martínez por su ayuda mejor sistema de control, por ello es funda- técnica. El trabajo se ha realizado con el mental una certificación de origen del mate- convenio de la Dirección de Sanidad de la rial vegetal, que sea inspeccionado y que las Producción Agraria (MAPA) y el CSIC y el medidas de control sean estrictas. Las con- proyecto n.° AMB 95-0428-C02-01 de la secuencias epidemiológicas de una disper- CICYT. ABSTRACT

ESCUER, M., 1998:Nematodos del género Ditylenchus de interés fitopatológico. Bol. San. Veg. Plagas, 24(4): 773-786.

The biology, distribution, host range, syntomatology and interaction with other pat- hogens are described for the pathogenic especies in leaves, bulbs and stems D. angus- tus, D. destructor and D. dipsaci, as well as for D. myceliophagus parasitic of mushrooms. The importance of phytosanitary inspection to detect and prevent the introduction and dispersal of D. destructor and D.dipasaci is emphasized, as they are included among the most important plant parasitic of quarantine. An analy- sis of the morphological and morphometric characteristics of pathogenic species of Ditylenchus and a polytomical key for their identification have been done.

Key words: Plant parasitic nematodes, quarantine, crop rotation, Agaricus bisporus.

REFERENCIAS

ANDRÉS, M. F.; LÓPEZ-FANDO, C, 1996a: La transmi- HESLING, J. J., 1974: Ditylenchus myceliophagus. sión de nematodos a través de semillas y bulbos: con- C.I.H. Descriptions of Plant-parasitic Nematodes. secuencias epidemiológicas. G. Llácer, M. M. López, Set 3, N.° 36. A. Trapero, A. Bello. Eds. Patología Vegetal. Socie- HOOPER, D. J., 1972: Ditylenchus dipsaci. C.I.H. Des- dad Española de Fitopatología. (SEF) 2: 1105-1117. criptions of Plant-parasitic Nematodes. Set 1, N.° 14. ANDRÉS, M. F.; LÓPEZ-FANDO, C, 1996b: Effect of ga- HOOPER, D. J., 1973: Ditylenchus destructor. C.I.H. nular nematicide application on the population den- Descriptions of Plant-parasitic Nematodes. Set 2, sity of Ditylenchus dipsaci in garlic. Nematropica, N.°21. 26: 167-170. NOMBELA, G.; NAVAS, A. y BELLO, A., 1985: Ditylen- ARIAS, M.; FRESNO, J.; LÓPEZ, J. A.; ESCUER, M.; chus dipsaci en el cultivo de leguminosas y cereales ARCOS, S. C. y BELLO, A., 1997: Nematodos, Virosis en la Región Central. Bol. San. Veg. Plagas, 11: y Manejo del Viñedo en Castilla-La Mancha. Ed. 205-206. CSIC y Junta de Comunidades de Castilla-La Man- ROMERO, M. D. y ARIAS, M., 1969: Nematodos de so- cha. 105 pp. lanáceas cultivadas en la Zona mediterránea del sur BENLLOCH, M., 1947: Un caso grave de Anguillulosis de España. 1. . Bol. Real Soc. Española del trigo, Anguillulina tritici (Steinbruck). Boletín de Historia Naturasl (Biol.), 67: 121-142. Patología Vegetal Entomología y Agricultura, 15: SESHADRI, A. R. y DASGUPTA, D. R., 1975: Ditylenchus 117-124. angustus. C.I.H. Descriptions of Plant-parasitic Ne- BRZESKI, M., 1991: Review of the genus Ditylenchus matodes. Set 5, N.° 64. Filipjev, 1936 (Nematoda: ). Revue Né- DE WAELE, D.; JONES, B. L.; BOLTON, C; VAN DEN matoi, 14: 9-59. BERG, E., 1989: Ditylenchus destructor in hulls and DECKER, H., 1969: Phytonematologie. VEB Deutscher seeds of peanut. J. Nematol, 21: 10-15. Landwirtschaftsverlag, Berlin. SANTOS LOBATON, M. C, 1987: Sobre la nematofauna ESCUER, M. y PALOMO, A., 1991: Nematodos asociados muscicola en las estribaciones de Sierra Morena a melocotonero, peral y manzano en el Bajo Cinca (Sierra Norte de Sevilla). Vill Bienal de la Sociedad (Aragón). Orsis, 6: 75-81. Española de Historia Natural, 455-461. FORTUNER, R. y MAGGENTI, A. R., 1987: A reapprai- SIDDIQI, M. R., 1986: Tylenchida Parasites of Plants sal of Tylenchina (Nemata). Revue Nématol, 10: and Insects. Commonwealth Agrie. Bureaux Slough, 163-176. U.K. x + 645 p.

(Recepción: 13 marzo 1998) (Aceptación: 31 julio 1998)