Taxonomia e ecologia de metazoários parasitos de Loricariichthys Platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979 (Loricariidae, Siluriformes) da planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil.
Item Type Thesis/Dissertation
Authors Hoeinghaus, Ana Paula Ferrari
Publisher Universidade Estadual de Maringá. Departamento de Biologia. Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais.
Download date 29/09/2021 04:55:30
Link to Item http://hdl.handle.net/1834/10058 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MARINGÁ PROGRAMA DE PÓS – GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE AMBIENTES AQUÁTICOS CONTINENTAIS
TAXONOMIA E ECOLOGIA DE METAZOÁRIOS PARASITOS DE LORICARIICHTHYS PLATYMETOPON ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 (LORICARIIDAE, SILURIFORMES) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL .
ANA PAULA FERRARI HOEINGHAUS
MARINGÁ – PARANÁ 2006
ANA PAULA FERRARI HOEINGHAUS
TAXONOMIA E ECOLOGIA DE METAZOÁRIOS PARASITOS DE LORICARIICHTHYS PLATYMETOPON ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 (LORICARIIDAE, SILURIFORMES) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL .
DISSERTAÇÃO DE MESTRADO APRESENTADA AO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM “ECOLOGIA DE
AMBIENTES AQUÁTICOS CONTINENTAIS”, DA
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MARINGÁ, COMO PARTE
DOS REQUISITOS PARA A OBTENÇÃO DO TÍTULO DE
MESTRE EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS.
ORIENTADOR: PROF. GILBERTO CEZAR PAVANELLI, DR
MARINGÁ – PR 2006
Ao meu esposo David J. Hoeinghaus
Aos meus pais Paulo e Clarice Ferrari
...Dedico
AGRADECIMENTOS
À Deus, por permitir a concretização deste trabalho e por estar sempre ao meu lado.
Ao Dr. Gilberto Cezar Pavanelli, pela orientação e confiança em meu trabalho.
Ao Dr. Ricardo Massato Takemoto, pela valiosa contribuição, pela leitura dos manuscritos, pela paciência e de forma especial, pela amizade.
Às Doutoras Maria de los Angeles Perez Lizama e Gislaine Marcolino Guidelli, pela leitura dos manuscritos e sugestões.
Aos amigos do laboratório: Carol, Fernando, Sybelle, Eliane e Fábio, pelas sugestões e pelos momentos divertidos.
Aos amigos da Pós-graduação, em especial, Elaine, Carina, Geuza, Fernanda, Josi, Gio, Fabi e Gezi, por todo o carinho e pelos agradáveis momentos.
Aos amigos Pitágoras e Amália, pelos valiosos conselhos e pela amizade demonstrada em todos os momentos.
Às grandes amigas Fabiana Dieterich e Josiane Ribolli, pelas palavras de apoio nos momentos tristes, por compartilhar dos momentos alegres e pelo incentivo constante.
Ao meu esposo David, o melhor companheiro que Deus colocou no meu caminho, pelo amor, carinho, compreensão e estímulo, e obrigada também pela leitura dos manuscritos.
Aos meus pais, grandes incentivadores, pelo amor e apoio durante todos esses anos.
Aos meus familiares, pela confiança, motivação e compreensão em todos os momentos.
Ao CNPq, pela concessão da bolsa de mestrado.
Ao PEA e ao Nupélia pela infra-estrutura e pela boa vontade de todos os funcionários durante todo o período de desenvolvimento deste trabalho.
Aos professores do curso, por enriquecerem nosso conhecimento.
Esta dissertação está formatada segundo normas da revista “Parasitology Research”, para onde será encaminhada posteriormente. Para melhor entendimento, as figuras e tabelas estão inseridas no texto.
SUMÁRIO
Resumo Geral...... 7 General Abstract...... 8
Capítulo I METAZOÁRIOS PARASITOS DE Loricariichthys platymetopon ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 NA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL, COM DESCRIÇÃO DE DOIS NOVOS GÊNEROS DE MONOGENEA
Resumo...... 10 Abstract...... 11 Introdução...... 12 Materiais e métodos...... 12 Resultados...... 13 Referências...... 30
Capítulo II ECOLOGIA DE METAZOÁRIOS PARASITOS DE Loricariichthys platymetopon ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 (LORICARIIDAE, SILURIFORMES) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL
Resumo...... 34 Abstract...... 35 Introdução...... 36 Materiais e métodos...... 38 Resultados...... 41 Discussão...... 50 Referências...... 55
Resumo Geral
As informações contidas neste trabalho foram obtidas de coletas realizadas trimestralmente de março a dezembro de 2004, na planície de inundação do Alto rio
Paraná, como parte de um programa de pesquisas ecológicas de longa duração (PELD –
SÍTIO 6). Neste período foram necropsiados 152 espécimes de Loricariichthys platymetopon. Descritos dois gêneros novos de monogenéticos de brânquias, registrada a ocorrência de Crocodilicola pseudostoma, pela primeira vez neste hospedeiro e outras duas espécies também foram registradas: Clinostomum complanatum e Raphidascaris
(Sprentascaris) mahnerti. Do total de peixes examinados todos estavam parasitados com pelo menos uma espécie de parasito. Observou-se correlação positiva entre o comprimento padrão dos hospedeiros e a abundância em Articulotrema platymetopon, C. complanatum e R. (S.) mahnerti e para a prevalência de infecção/infestação em A. platymetopon, Longivaginum paranaensis e C. pseudostoma. Ocorreu associação positiva significativa entre A. platymetopon e L. paranaensis e todas as espécies apresentaram um padrão de distribuição agregado. Raphidascaris (S.) mahnerti foi a espécie dominante por todo o período de estudo. Observou-se maior abundância nos meses mais quentes (setembro e dezembro) e em lagoas abertas. A condição do hospedeiro não foi afetada pela abundância total dos parasitos.
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General Abstract
The data contained in this paper were obtained from quarterly samples between March and December of 2004, as part of Brazil’s Long Term Ecological Research program in the upper Paraná River floodplain, Brazil (B-LTER - Site 6). During this period, 152 specimens of Loricariichthys platymetopon were necropsied and examined for parasites.
Two new genus of monogenean were described from the gills. Crocodilicola pseudostoma was registered to occur for the first time in this host, and Clinostomum complanatum and Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti were also encountered. All examined fish were parasitized by at least one species, primarily R. (S.) mahnerti.
Positive correlation were observed between host standard length and abundance for
Articulotrema platymetopon, C. complanatum and R. (S.) mahnerti and between host standard length and prevalence for A. platymetopon, Longivaginum paranaensis and C. pseudostoma. Articulotrema platymetopon and L. paranaensis were positively associated, and all species showed aggregated distributions. On average, higher abundance was observed in the hottest months (September and December) and in open lagoons. Host condition was not affected by the total abundance of parasites.
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Capítulo I
METAZOÁRIOS PARASITOS DE Loricariichthys platymetopon ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 NA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL, COM DESCRIÇÃO DE DOIS NOVOS GÊNEROS DE MONOGENEA
METAZOÁRIOS PARASITOS DE Loricariichthys platymetopon ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 NA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL, COM DESCRIÇÃO DE DOIS NOVOS GÊNEROS DE MONOGENEA
Resumo
Dois novos gêneros de monogenéticos de brânquias são descritos de Loricariichthys platymetopon (Loricariidae). Foi registrada a presença de Crocodilicola pseudostoma e
Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti no trato intestinal deste peixe e também
Clinostomum complanatum encontrado na superfície do corpo. Os peixes foram coletados na planície de inundação do Alto rio Paraná, Brasil. Articulotrema n. g. é caracterizado pela abertura vaginal sinistrolateral esclerotizada, órgão copulatório masculino enrolado formando um anel no sentido anti-horário, peça acessória distal não articulada com um sulco, barras ventral e dorsal com articulação central e tegumento com escamas levemente pontiagudas. Longivaginum n. g. é caracterizado por apresentar vagina enrolada (duas ou três voltas) no sentido anti-horário com uma outra volta maior no sentido horário, cirro alongado formando uma volta em forma de gota e peça acessória curta com aparência de gancho, barra ventral com articulação central e tegumento com escamas levemente pontiagudas.
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METAZOAN PARASITES OF Loricariichthys platymetopon ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 FROM THE UPPER PARANÁ RIVER FLOODPLAIN, BRAZIL, WITH THE DESCRIPTION OF TWO NEW GENUS OF MONOGENEA
Abstract
Two new genus of monogeneans are described from the gills of Loricariichthys platymetopon (Loricariidae) collected in the upper Paraná River floodplain, Brazil.
Crocodilicola pseudostoma and Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti were also registered in the digestive tract, and Clinostomum complanatum was present on the surface of the body. Articulotrema n. g. is characterized by a sclerotised and sinistral vaginal opening, masculine copulatory organ forming a complete ring in the counter- clockwise direction, distal accessory piece not articulated and with a ridge, dorsal and ventral bars with central articulation and tegument with lightly pointed scales.
Longivaginum n. g. is characterized by a coil-like vagina (with either two or three coils) with another large coil in the clockwise direction, cirrus forming an elongated drop- shaped coil and a short accessory piece with a hook-like appearance, ventral bar with central articulation and tegument with lightly pointed scales.
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Introdução
Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979, conhecido vulgarmente como cascudo-chinelo, é encontrado na bacia do rio da Prata e rio Solimões (Dei Tós et al.
1997) sendo o loricarídeo mais abundante da planície de inundação do Alto rio Paraná
(Agostinho et al. 1997). É uma espécie de grande importância ecológica pois serve de alimento para peixes, mamíferos e aves. Este é o primeiro registro de monogenéticos e digenéticos adultos em L. platymetopon. Para esta espécie já foram registrados larvas de cestóides proteocefalídeos (Schaffer et al. 1992), uma espécie de tripanossoma (Eiras e
Pavanelli 1995), uma de metacercária, Clinostomum complanatum Rudolphi, 1814
(Dias 2002) e uma de nematóide, Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti (Petter &
Cassone, 1984) (Moravec 1998, Fortes et al. 1999). Desta forma, neste trabalho é proposto dois gêneros novos de Ancyrocephalinae e registrada a ocorrência de mais uma espécie de helminto.
Material e métodos
No período de março a dezembro de 2004, trimestralmente, foram coletados 152 espécimes de Loricariichthys platymetopon na planície de inundação do Alto rio Paraná,
Brasil. Os espécimes foram identificados por técnicos e tiveram seus órgãos internos, superfície do corpo, narinas e brânquias analisados. Os parasitos coletados foram processados segundo Eiras et al. (2006) e a identificação realizada com base em Suriano
(1983), Conroy (1986), Moravec et al. (1990, 1993), Kohn e Cohen (1998), Moravec
(1998), Eiras et al. (1999), N’Douba et al. (1999), Santos et al. (2002), Dias (2002) e
Dias et al. (2003). Após a montagem dos parasitos em lâminas foram realizados
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desenhos com o auxílio de câmara clara acoplada a um microscópio óptico NIKON YS
2 e as fotos foram realizadas em fotomicroscópio L 2000 C. As medidas foram feitas com uma ocular micrométrica acoplada ao microscópio, apresentadas em micrômetros
(µm); a média é seguida pela amplitude de variação e número de estruturas medidas (n) entre parênteses. As medidas das barras articuladas foram realizadas de cada parte separadamente (adaptado de N’Douba et al. 1999). Os holótipos e parátipos serão depositados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), Rio de
Janeiro, Brasil. A terminologia ecológica utilizada neste estudo foi baseada em Bush et al. (1997).
Resultados
Dactylogyridea Bychowsky, 1937
Dactylogyridae Bychowsky, 1933
Ancyrocephalinae Bychowsky, 1937
Articulotrema n. g.
Diagnose
Dactylogyridae; Ancyrocephalinae. Corpo dividido em região cefálica, tronco, pedúnculo e haptor. Tegumento com escamas levemente pontiagudas, variando na extensão ao longo do corpo. Órgãos da cabeça e lobos cefálicos presentes; ausência de glândulas cefálicas. Olhos ausentes. Faringe ovóide; esôfago curto. Cirro longo formando uma volta alongada; peça acessória simples e longa com um sulco que conduz o cirro. Haptor com 7 pares de ganchos; pares de âncoras dorsal e ventral; e barras dorsal e ventral. Ganchos com haste alongada, todos de mesmo tamanho. Âncoras
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ventrais e dorsais similares em forma e tamanho. Raízes superficial e profunda pouco desenvolvidas, haste curvada. Barras dorsal e ventral em forma de “V” com articulação central. Ovário alongado. Testículo posterior ao ovário. Vagina abre-se do lado esquerdo do corpo; vagina esclerotizada. Vitelária densa.
Comentários
O novo gênero é definido por espécimes com a presença combinada de: 1) Abertura vaginal sinistrolateral esclerotizada; 2) Órgão copulatório masculino enrolado formando um anel no sentido anti-horário; 3) Peça acessória simples, distal, com um sulco, não articulada com a base do cirro; 4) Barras ventral e dorsal com articulação central; 5)
Tegumento com escamas levemente pontiagudas cobrindo a região posterior do corpo.
Articulotrema n. g. assemelha-se a Demidospermus (Suriano, 1983) na morfologia geral do corpo e na disposição dos órgãos de fixação do haptor. Entretanto, Articulotrema n. g. difere do gênero descrito por Suriano (1983) principalmente pela ausência de articulação central das barras ventral e dorsal e pela ausência de escamas. O nome genérico (tratado como adjetivo) vem do Latim (articulo = articulação) e refere-se as barras articuladas.
Articulotrema platymetopon n. sp.
Descrição (Fig. 1)
[Baseada em 20 espécimes] Tegumento com escamas, ligeiramente pontiagudas, estendendo-se até o nível anterior ao ovário. Corpo alongado, 344 (249-431; n=19) de comprimento, 94 (49-99; n=20) de largura. Apresentando região cefálica, tronco, pedúnculo e haptor. Lobos cefálicos bem desenvolvidos, órgãos da cabeça presentes.
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Olhos ausentes. Faringe alongada 25 (18-36; n=17) de comprimento e 21 (14-32; n=17) de largura, esôfago curto. Pedúnculo curto; haptor 45 (36-60; n=20) de comprimento, 59
(42-80; n=20) de largura. Âncora ventral 25 (17-50; n=15) de comprimento, base 14 (9-
30; n=15) de largura, possui raiz profunda e raiz superficial curtas, lâmina recurvada.
Âncora dorsal 25 (12-60; n=14) de comprimento, base 13 (9-30; n=14) de largura possui raiz profunda e raiz superficial curtas, lâmina recurvada. As duas barras apresentam articulação na região central. Barra ventral (direita) 36 (25-76; n=15) de largura. Barra ventral (esquerda) 39 (26-76; n=15) de largura. Barra dorsal (direita) 37
(24-80; n=14). Barra dorsal (esquerda) 37 (25-82; n=14). Sete pares de ganchos de igual forma, medindo 13 (10-26; n=18) de comprimento. FH loop (filamento do gancho) curto 1/3 do comprimento da haste. Órgão copulatório: cirro esclerotizado alongado formando uma volta com 40 (29-84; n=17) de comprimento, 15 (5-40; n=17) de largura, com extremidade proximal em forma de funil. A peça acessória simples 25 (15-60; n=15) de comprimento. Testículo posterior ao ovário 64 (40-85; n=13) de comprimento.
Ovário possui 62 (40-93; n=13) de comprimento com ovócitos de diferentes tamanhos.
A vagina esclerotizada abre-se sinistrolateralmente sendo uma estrutura em forma de funil. O ovo alongado com 58 (22-80; n=4) de comprimento e 34 (15-46; n=4) de largura e possui um prolongamento em uma das extremidades. Vitelária bem desenvolvida.
Comentários
Articulotrema platymetopon n. sp. apresenta as características do gênero e assemelha-se a Demidospermus anus (Suriano, 1983), parasito de Loricariichthys anus, pela forma do haptor, disposição dos ganchos e âncoras e as barras em forma de “V”. Demidospermus anus difere da nova espécie por não apresentar escamas no tegumento, apresentar olhos
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e principalmente pelo fato das barras não serem articuladas. Assemelha-se também a
Diplectanum squamatum (Santos et al. 2002) com relação à distribuição das escamas ao longo do corpo. As escamas encontradas em Articulotrema platymetopon n. sp. são semelhantes às encontradas em vários outros diplectanídeos dos gêneros Diplectanum,
Pseudorhabdosynochus, Rhabdosynochus, Diplectanocotyla. Além disso,
Diplectanocotyla apresenta as barras dorsal e ventral dividida em duas partes, e as demais apresentam somente a barra dorsal dividida. Porém, não existe uma articulação entre as partes, como verificado em Articulotrema platymetopon n. sp. Outra característica que difere os diplectanídeos é a presença de um esquamodisco e os cecos intestinais não se unem na região posterior, formando dois cecos individuais.
Hospedeiro tipo: Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979
Localidade: planície de inundação do Alto rio Paraná, Brasil (22°43’S; 53°10’W)
Sítio de infestação: brânquias
Prevalência: 26,31%
Intensidade média: 10,57
Espécimes depositados: CHIOC no. XXXXXX (holótipo); nos. XXXXX (parátipo).
Etimologia: O nome específico refere-se ao nome específico do hospedeiro
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Fig. 1 Articulotrema platymetopon n. sp. A. Vista ventral (desenho composto); B. Complexo copulatório; C. Vagina esclerotizada; D. Âncora dorsal; E. Barra dorsal; F. Gancho; G. Âncora ventral; H. Barra ventral; I. Ovo
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Longivaginum n. g.
Diagnose
Dactylogyridae; Ancyrocephalinae. Corpo dividido em região cefálica, tronco, pedúnculo e haptor. Tegumento com escamas pontiagudas, variando na extensão ao longo do corpo. Órgãos da cabeça presentes e lobos cefálicos pouco desenvolvidos; ausência de glândulas cefálicas. Olhos ausentes. Faringe esférica; esôfago curto. Cirro formando uma volta alongada em forma de gota e peça acessória curta em forma de gancho. Haptor com 7 pares de ganchos; pares de âncoras dorsal e ventral; e barras dorsal e ventral. Ganchos com haste alongada, de mesmo tamanho. Âncoras ventrais com raízes superficial e profunda bem desenvolvidas; haste curvada; âncoras dorsais com raízes superficial e profunda pouco desenvolvidas. Barra dorsal em forma de “V” e a barra ventral com articulação central. Testículo posterior ao ovário. Ovário pequeno, de difícil visualização, sobreposto pela vagina. Cirro e vagina grandes, ocupam quase toda a largura do corpo. Vagina esclerotizada; enrolada, duas ou três voltas no sentido anti-horário e uma outra volta maior no sentido horário. Vitelária ausente na região dos
órgãos reprodutivos.
Comentários
Longivaginum n. g. apresenta como características principais: 1) Vagina com duas ou três voltas no sentido anti-horário e uma outra volta maior no sentido horário; 2) Cirro alongado formando uma volta em forma de gota e peça acessória curta com aparência de gancho. O cirro e a vagina são grandes e ocupam praticamente toda a largura do corpo. Este gênero difere de Articulotrema n. g. por apresentar vagina esclerotizada e enrolada; cirro alongado com uma volta em forma de gota; apenas a barra ventral
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articulada. A vagina longa é a principal característica deste gênero. O nome genérico
(tratado como adjetivo) vem do Latim (longi= longa + vaginum= vagina) que refere-se a vagina que ocupa quase toda a largura do corpo.
Longivaginum paranaensis n. sp.
Descrição (Fig. 2)
[Baseada em 17 espécimes] Tegumento liso, com escamas, ligeiramente pontiagudas, variando na extensão ao longo do corpo. Corpo alongado, 443 (373-481; n=10) de comprimento, 74 (66-91; n=15) de largura. Apresentando região cefálica, tronco, pedúnculo e haptor. Lobos cefálicos pouco desenvolvidos, órgãos da cabeça presentes.
Olhos ausentes. Faringe esférica com 27 (24-29; n=13) de diâmetro, esôfago curto.
Pedúnculo curto; haptor com 55 (46-70; n=14) de comprimento, 94 (80-106; n=14) de largura. Âncora ventral 40 (34-44; n=13) de comprimento, base 18 (15-23; n=13) de largura, possui raiz profunda e raiz superficial curtas, lâmina recurvada. Âncora dorsal
41 (39-43; n=14) de comprimento, base 19 (17-21; n=14) de largura possui raiz profunda e raiz superficial curtas, lâmina recurvada. Barra ventral com articulação central. Barra ventral (direita) 46 (35-55; n=14) de largura. Barra ventral (esquerda) 45
(36-55; n=14) de largura. Barra dorsal em forma de “V” com 100 (98-103; n=14) de largura. Sete pares de ganchos de igual forma e tamanho, medindo 16 (14-21; n=15) de comprimento. FH loop (filamento do gancho) 3/4 do comprimento da haste. Órgão copulatório: cirro alongado e espesso formando uma volta, 49 (38-59; n=16) de comprimento, 22 (9-30; n=16) de largura ocupando toda a largura do corpo. A peça acessória simples com 23 (14-27; n=14) de comprimento. Testículo posterior ao ovário.
Ovário pequeno e sobreposto pelos anéis da vagina. Vagina enrolada com duas ou três
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voltas no sentido anti-horário e uma outra volta maior no sentido horário, abertura vaginal ventrolateral. O ovo robusto 58 (22-80; n=4) de comprimento e 34 (15-46; n=4) de largura, possuindo um prolongamento em uma das extremidades. Vitelária densa, exceto na área dos órgãos reprodutivos.
Comentários
Longivaginum paranaensis n. sp. é definido por espécimes com a presença combinada de: 1) Vagina longa e enrolada com duas ou três voltas no sentido anti-horário e uma outra volta maior no sentido horário; 2) Cirro formando uma volta alongada em forma de gota e peça acessória curta com aparência de gancho; 3) Barra ventral com articulação central; 4) Tegumento com escamas levemente pontiagudas; 5) Sete pares de ganchos de mesmo tamanho e forma. Longivaginum paranaensis n. sp. assemelha-se as espécies do gênero Quadriacanthus descritas por N’Douba et al. (1999) de peixes
Siluriformes da África, por apresentar barra ventral articulada na região central, mas difere destas espécies pela expansão lateral da barra dorsal, característica do gênero
Quadriacanthus.
Hospedeiro tipo: Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979
Localidade: planície de inundação do Alto rio Paraná, Brasil (22°43’S; 53°10’W)
Sítio de infestação: brânquias
Prevalência:11,84%
Intensidade média:2,16
Espécimes depositados: CHIOC no. XXXXXX (holótipo); nos. XXXXX (parátipo).
Etimologia: O nome específico é derivado da localidade-tipo
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Fig. 2 Longivaginum paranaensis n. sp. A. Vista ventral (desenho composto); B. Complexo copulatório; C. Gancho; D. Âncora dorsal; E. Barra dorsal; F. Âncora ventral; G. Barra ventral; H. Vagina; I. Ovo (desenho composto)
21
Proterodiplostomidae Dubois, 1936
Crocodilicola Poche, 1926
Crocodilicola pseudostoma (Willemoes-Suhm, 1870) Poche, 1925
Descrição (Fig. 3)
[Baseada em 8 espécimes] Corpo alongado, levemente achatado, 2.364 (2.075-2.575; n=7) de comprimento e 662 (500-800; n=8) de largura. Ventosa oral pequena, sub- terminal, medindo 64 (60-70; n=5) de comprimento e 58 (50-70; n=6) de largura. Pré- faringe ausente. Faringe curta com 56 (50-70; n=6) de comprimento e 55 (50-60; n=6) de largura. Cecos intestinais se estendem dorsalmente até o testículo posterior.
Acetábulo ovalado, maior que a ventosa oral 124 (110-150; n=8) de comprimento e 145
(110-190; n=8) de largura. Órgão tribocítico situado posteriormente ao acetábulo, ligeiramente ovóide, 206 (170-260; n=8) de comprimento e 182 (150-230; n=8) de largura. Na borda posterior do órgão tribocítico encontra-se a glândula proteolítica.
Ovário entre os dois testículos, medindo 97 (70-120; n= 7) de comprimento e 85 (60-
110; n=7) de largura. Ovos escassos, amarelos, grandes, medindo 96 (80-120; n=6) de comprimento e 74 (50-80; n=6) de largura. Vitelária pouco desenvolvida. Testículos ovóides, situados um após o outro, medindo o testículo anterior (T1) 82 (70-100; n=4) de comprimento e 172 (160-180; n=4) de largura e o testículo posterior (T2) 70 (50-90; n=4) de comprimento e 145 (110-200; n=4) de largura.
Comentários
Crocodilicola pseudostoma (Willemoes-Suhm, 1870) Poche, 1925 foi registrado em
Rhamdia hilarii por Conroy (1986) apresenta as mesmas características dos espécimes encontrados neste estudo. O gênero Crocodilicola é considerado como parasito do trato
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intestinal de jacarés e crocodilos da América do Norte, Central e do Sul (Conroy 1986).
Esta espécie já foi registrada por Guidelli et al. (2003) na planície de inundação do Alto rio Paraná, em Hemisorubim platyrhynchus e por Pérez-Ponce de Leon et al. (1992) em
Rhamdia guatemalensis no México. Este é o primeiro registro de digenéticos adultos em
L. platymetopon.
Hospedeiro: Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979
Localidade: planície de inundação do Alto rio Paraná, Brasil (22°43’S; 53°10’W)
Sítio de infecção: trato intestinal
Prevalência:5,92%
Intensidade média:1,89
Espécimes depositados: CHIOC no. XXXXXX (espécimes representativos).
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Fig. 3 Crocodilicola pseudostoma (Willemoes-Suhm, 1870) Poche, 1925
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Clinostomidae (Lühe, 1901)
Clinostomum (Leidy, 1856)
Clinostomum complanatum Rudolphi, 1814
Descrição (Fig. 4)
[Baseada em 8 espécimes] (larvas) Corpo alongado 6.650 (6.300-8.200; n=8) de comprimento e 2.490 (2.380-2.630; n=8) de largura. Ventosa oral pequena, sub-terminal, medindo 366 (350-390; n=8) de comprimento e 340 (280-400; n=8) de largura.
Acetábulo 1.070 (1.020-1.110; n=8) de comprimento e 980 (950-1.020; n=8) de largura.
Comentários
Esta espécie já foi registrada para Loricariichthys platymetopon na planície de inundação do Alto rio Paraná por Eiras et al. (1999), Dias (2002) e Dias et al. (2003), apresentando morfologia semelhante aos espécimes encontrados neste estudo.
Metacercárias de C. complanatum já foram registradas também para outras espécies de peixes da planície como: Hoplias aff. malabaricus, Gymnotus carapo,
Parauchenipterus galeatus e Hoplosternum littorale (Pavanelli et al. 2004) apresentando então baixa especificidade parasitária. O ciclo de vida deste parasito foi estudado por Dias et al. (2003) na planície. Neste ciclo incluem-se moluscos como primeiro hospedeiro intermediário (Biomphalaria peregrina), peixes como segundo hospedeiro intermediário e aves como hospedeiro definitivo (Ardea cocoi). Todos esses hospedeiros são abundantes na planície, o que favorece o seu desenvolvimento.
Hospedeiro: Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979
Localidade: planície de inundação do Alto rio Paraná, Brasil (22°43’S; 53°10’W)
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Sítio de infestação: superfície do corpo, base das nadadeiras, opérculo, boca e olhos
Prevalência:26,31%
Intensidade média:10,05
Espécimes depositados: CHIOC no. XXXXXX (espécimes representativos).
Fig. 4 Clinostomum complanatum Rudolphi, 1814
26
Anisakidae Railliet & Henry, 1915
Raphidascaris Railliet & Henry, 1915
Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti (Petter & Cassone, 1984)
Descrição (Fig. 5)
[Baseada em 13 espécimes] Nematóides pequenos com cutícula lisa. Lábios bem desenvolvidos, lábio dorsal geralmente um pouco menor que os outros dois lábios subventrais. Esôfago curto. Ventrículo mais curto que largo, mais estreito que o esôfago, apêndice ventricular curto. Poro excretor abaixo do anel nervoso. Porção posterior em ambos os sexos coniforme e pontuda. As fêmeas são maiores que os machos.
Macho
[Baseada em 7 espécimes] Corpo 4.818 (4.370-5.120; n=7) de comprimento. Esôfago
608 (480-750; n=7) de comprimento e 95 (67-110; n=7) de largura. Ventrículo 43 (33-
60; n=7) de comprimento e 70 (45-91; n=7) de largura, apêndice ventricular 99 (80-117; n=7) de comprimento. Espículas iguais, esclerotizadas, medindo 123 (108-151; n= 7) de comprimento. Papila pós-anal 7-8 pares presentes.
Fêmea
[Baseada em 6 espécimes] Corpo 7.540 (6.450-9.000; n=6) de comprimento. Esôfago
808 (750-920; n=6) de comprimento e 122 (105-150; n=6) de largura. Ventrículo com
50 (48-55; n=5) de comprimento e 86 (60-120; n=5) de largura, apêndice ventricular com 116 (96-132; n=4) de comprimento. Vagina 315 (280-360; n= 6) de comprimento.
Vulva situada próxima da parte posterior do esôfago. Ovos maduros com larvas.
27
Comentários
Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti encontrada em Loricaria laticeps e descrita por
Moravec et al. (1990) no rio Paraná possui morfologia e tamanho similares aos espécimes encontrados no presente estudo. Adultos de Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti já foram registrados também em Loricariichthys labialis (Moravec 1998).
Larvas desta espécie foram encontradas em Geophagus brasiliensis e em L. platymetopon, atuando portanto como hospedeiro intermediário (Moravec 1998;
Moravec et al. 1993). Esta espécie também foi registrada por Fortes et al. (1999) em
Loricariichthys platymetopon do rio Uruguai.
Hospedeiro: Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979
Localidade: planície de inundação do Alto rio Paraná, Brasil (22°43’S; 53°10’W)
Sítio de infecção: trato intestinal
Prevalência: 100%
Intensidade média: 65,81
Espécimes depositados: CHIOC no. XXXXXX (espécimes representativos).
28
Fig. 5 Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti (Petter & Cassone, 1984), adaptado de Moravec (1998). A. Extremidade anterior da fêmea; B-C. Porção cefálica de fêmeas grávidas e não-grávidas; D. Extremidade posterior da fêmea; E. Porção posterior do macho; F. Ovo; G. Extremidade posterior do macho
29
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32
Capítulo II
ECOLOGIA DE METAZOÁRIOS PARASITOS DE Loricariichthys platymetopon ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 (LORICARIIDAE, SILURIFORMES) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL
ECOLOGIA DE METAZOÁRIOS PARASITOS DE Loricariichthys platymetopon ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 (LORICARIIDAE, SILURIFORMES) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL
Resumo
O presente trabalho teve como objetivo o estudo ecológico de parasitos de
Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979 da planície de inundação do
Alto rio Paraná, Brasil. Foram analisados os níveis de parasitismo em relação às características do hospedeiro, do ambiente e ao período de amostragem pelo uso de testes estatísticos e índices ecológicos. Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti,
Articulotrema platymetopon e Clinostomum complanatum apresentaram maiores prevalência, intensidade média e abundância média. Todos os peixes examinados estavam parasitados por R. (S.) mahnerti. Foram observadas correlações positivas entre o comprimento padrão dos hospedeiros e a abundância em A. platymetopon, C. complanatum e R. (S.) mahnerti e para a prevalência de infecção/infestação em A. platymetopon, Longivaginum paranaensis e Crocodilicola pseudostoma. Ocorreu uma associação positiva significativa entre Articulotrema platymetopon e Longivaginum paranaensis e todas as espécies apresentaram um padrão de distribuição agregado.
Raphidascaris (S.) mahnerti foi a espécie dominante durante todo o período de estudo.
Observou-se maior abundância nos meses mais quentes (setembro e dezembro) e em lagoas abertas. A condição do hospedeiro não foi afetada pela abundância total de parasitos, mas foi menor no mês de dezembro, sendo que machos apresentaram menores valores de condição.
34
ECOLOGY OF METAZOAN PARASITES OF Loricariichthys platymetopon ISBRÜCKER & NIJSSEN, 1979 (LORICARIIDAE, SILURIFORMES) FROM THE UPPER PARANÁ RIVER FLOODPLAIN, BRAZIL
Abstract
This study investigates the ecology of parasites of Loricariichthys platymetopon
Isbrücker & Nijssen, 1979 in the upper Paraná River floodplain, Brazil. Statistical analysis and ecological indices were used to examine patterns of parasitism in relation to host and environmental characteristics, and seasonal period. The highest prevalence values, mean intensity and mean abundance were observed for Raphidascaris
(Sprentascaris) mahnerti, Articulotrema platymetopon and Clinostomum complanatum.
All fish necropsied were parasitized by R. (S.) mahnerti. Positive correlations were observed between host standard length and abundance for A. platymetopon, C. complanatum and R. (S.) mahnerti, and between host standard length and prevalence for
A. platymetopon, Longivaginum paranaensis and C. pseudostoma. Articulotrema platymetopon and Longivaginum paranaensis were positively associated, and all species showed aggregated distributions. Raphidascaris (S.) mahnerti was the dominant species throughout the study period. Higher relative abundance of species was observed in the hottest months (September and December) and in open lagoons. Host condition was not affected by the total abundance of parasites, but was lower in December and for males.
35
Introdução
Parasitismo é um modo muito comum de vida e, provavelmente um meio dominante de obter alimento entre organismos (Price 1977). Rothschild e Clay (1952) sugeriram que parasitos provavelmente excedem as espécies de vida livre em número de espécies e indivíduos. Os parasitos dependem intimamente da relação que têm com seus hospedeiros, tornando mais complexa a sua adaptação ao ambiente comparativamente a organismos de vida livre. Segundo Dogiel (1958), um parasito dispõe de um micro- ambiente, que é usado como habitat direto (o hospedeiro) e de um macro-ambiente, indiretamente relacionado com o parasito (o habitat do hospedeiro). Somente quando hospedeiros e parasitos estão adaptados é que o sucesso da associação pode ser garantido.
Neste sentido, os ectoparasitos, são influenciados diretamente pelo ambiente.
Já os endoparasitos, são influenciados pelo micro-ambiente e indiretamente pelo macro- ambiente. Ovos e larvas de alguns grupos de parasitos (cestóides e nematóides) encontram-se distribuídos na vegetação aquática ou no fitoplâncton, onde o hospedeiro encontra seu alimento, provocando assim a infecção (Pavanelli et al. 1997), ou as larvas podem infectar o hospedeiro ativamente. Desta forma, o ambiente exerce influência sobre a fauna parasitária, esta sobre o hospedeiro e vice-versa. Isto faz com que a diversidade e abundância dos parasitos variem amplamente entre populações da mesma espécie de hospedeiro. Os parâmetros de infecção, então, são determinados por características da população do hospedeiro ou de seu habitat (Bagge et al. 2004).
As Sete Quedas representavam uma barreira que separava duas regiões ictiofaunísticas distintas no rio Paraná: o Alto Paraná e Paraná-Plata (Médio e Baixo
Paraná) (Bonetto 1986). Após o fechamento da barragem da usina hidrelétrica de Itaipu
36
esta barreira foi movida para aproximadamente 150 Km a jusante. Como conseqüência, mais de 15 espécies de peixes do Médio e Baixo Paraná invadiram a extensão superior
(Agostinho et al. 2004). Entre as espécies que se dispersaram rio acima na extensão do
Médio Paraná e alcançaram a planície de inundação do Alto rio Paraná quando o reservatório de Itaipu submergiu as Sete Quedas, está Loricariichthys platymetopon
Isbrücker & Nijssen, 1979, representando hoje uma das espécies mais abundantes da região.
Loricariichthys platymetopon é de grande importância ecológica por ser abundante e servir de presa para várias espécies de peixes, aves e mamíferos. Assim, pode abrigar parasitos na fase adulta e também larval, atuando como hospedeiro intermediário. Além disso, apresenta importância econômica. Querol et al. (1996) sugerem a utilização do L. platymetopon com finalidade comercial por apresentar bom rendimento percentual de filé.
São diversos os trabalhos referentes ao estudo de parasitos de peixes da planície de inundação e do rio Paraná (Moravec et al. (1990, 1993), Machado et al.
(1994, 1995, 1996), Eiras et al. (1999), Takemoto e Pavanelli (1994, 2000), Pavanelli e
Takemoto (2000), Isaac et al. (2000), Machado et al. (2000, 2005), Falavigna (2002),
Dias (2002), Guidelli et al. (2003a,b), Lacerda et al. (2003), Dias et al. (2003), Pavanelli et al. (2004a,b)), porém ocorreram poucos registros para L. platymetopon. Desta forma, o objetivo do presente trabalho foi o estudo da dependência da fauna parasitária do macro como também de seu micro-ambiente, tratando esta fauna como uma unidade dependente das mudanças do habitat e das condições fisiológicas do hospedeiro.
37
Material e métodos
Espécimes de Loricariichthys platymetopon (Fig. 1) foram coletados trimestralmente, de março a dezembro de 2004, em 8 biótopos da planície de inundação do Alto rio
Paraná: rio Ivinheima; rio Baía; lagoa Fechada (fechada = sem comunicação com o rio); lagoa das Garças (aberta = com comunicação com o rio); lagoa do Guaraná (aberta); lagoa dos Patos (aberta); ressaco do Pau Véio (aberta) e lagoa Ventura (fechada) (Fig.
2).
Fig. 1 Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979
38
Fig. 2 Planície de inundação do Alto rio Paraná, Brasil
Para a coleta dos hospedeiros foram utilizadas redes de espera simples, de diferentes malhagens. Foram anotados o local de captura, comprimento padrão, peso, sexo e estádio de maturidade sexual dos peixes. Os órgãos internos, vísceras, brânquias e narinas foram analisados sob microscópio estereoscópico e na superfície do corpo foi realizada uma inspeção visual.
Os parasitos foram processados segundo Eiras et al. (2006) e a identificação realizada com base em Suriano (1983), Moravec et al. (1990, 1993), Moravec (1998),
Conroy (1986), Eiras et al. (1999), Dias (2002), Dias et al. (2003) Santos et al. (2002),
N’Douba et al. (1999) e Falavigna (2002). A terminologia ecológica utilizada neste trabalho foi baseada em Bush et al. (1997). O nível de significância estatística adotado foi p < 0,05.
39
O teste “t” foi utilizado para verificar diferenças no comprimento padrão de hospedeiros machos e fêmeas. Correlações entre o comprimento padrão dos hospedeiros e a prevalência de infecção/infestação de cada espécie de parasito foram testadas através do coeficiente de correlação de Pearson “r”, com prévia transformação angular dos dados de prevalência (arco seno x ) e separação das amostras de hospedeiros em 8 classes de comprimento padrão (Zar 1996). O coeficiente de correlação por postos de
Spearman “rs” foi utilizado para verificar correlações entre o comprimento padrão dos hospedeiros e a abundância de cada espécie de parasito.
Para observar a influência do sexo dos hospedeiros na abundância de cada espécie de parasito, foi utilizado o teste U de Mann-Whitney com aproximação normal
Z e também o teste G loglikelihood, com uso da tabela de contingência 2x2, para observar a influência do sexo dos hospedeiros na prevalência (Zar 1996).
A ocorrência de associações entre as espécies de parasitos foi observada através da distribuição binomial negativa, do qui-quadrado (χ2). A correlação entre as abundâncias dos pares de parasitos foi verificada através do coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs”. O índice de dispersão (ID) e o índice de Green (IG) foram utilizados para examinar os padrões de dispersão das espécies de parasitos. O índice de dispersão foi testado utilizando a estatística d (Ludwig e Reynolds 1988), sendo a distribuição considerada ao acaso quando d < 1,96, uniforme quando d < -1,96 e agregada quando d > 1,96. O grau de agregação foi medido pelo índice de Green, que varia de 0 (ao acaso) a 1 (agregação máxima) (Ludwig e Reynolds 1988).
Uma análise de correspondência (CA) foi aplicada para os dados de abundância de cada espécie de parasito em cada hospedeiro, para avaliar a estrutura das comunidades em relação ao período de amostragem (março, junho, setembro e dezembro) e aos diferentes biótopos (rios, lagoas fechadas e lagoas abertas). A CA é
40
apropriada quando no conjunto de dados existem numerosos zeros (Gauch 1994, Olden et al. 2001).
Para avaliar as possíveis influências do parasitismo no grau de higidez dos peixes, as análises foram conduzidas utilizando dados de comprimento padrão e peso total dos hospedeiros transformados (log). Realizou-se uma regressão simples entre o comprimento padrão (variável independente) e peso (variável dependente), e o resíduo padrão foi salvo e utilizado como medida de higidez, sendo controlado o efeito do comprimento. Os valores residuais são interpretados como: valores positivos representam higidez maior que a esperada, e valores negativos representam higidez menor que a esperada em relação com o comprimento. Outras medidas são comuns para avaliar a condição de peixes, como o fator de condição relativo Kn, mas o uso de parâmetros de regressão para uma espécie ou população é mais correto (Cone 1989,
Poulin 2001), especialmente quando a espécie possui uma morfologia como a de L. platymetopon, com o corpo alongado e coberto por placas ósseas.
Resultados
Estrutura das infrapopulações parasitárias
Foram coletados 10.885 espécimes de parasitos nas vísceras, brânquias e superfície externa do corpo de 152 espécimes de L. platymetopon. Foram identificadas 6 espécies, sendo duas pertencentes ao grupo dos Monogenea: Articulotrema platymetopon e
Longivaginum paranaensis; duas ao grupo Digenea: Crocodilicola pseudostoma e
Clinostomum complanatum Rudolphi, 1814 (larva); uma ao grupo Nematoda:
41
Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti (Petter & Cassone, 1984) e uma ao grupo dos
Cestoda (plerocercóides): Nomimoscolex sp..
Os maiores valores de prevalência, intensidade média e abundância média
foram observadas para R. (S.) mahnerti, A. platymetopon e C. complanatum. Todos os
hospedeiros examinados estavam parasitados por R. (S.) mahnerti (Tabela 1).
Grande quantidade de plerocercóides de proteocefalídeos foi encontrada nas
vísceras de seis hospedeiros e identificados como Nomimoscolex sp. A identificação foi
possível através da comparação da morfologia dos plerocercóides coletados com
aqueles estudados por Falavigna (2002). Não foi possível quantificar estas larvas devido
à quantidade elevada e a forma como estavam encistados.
Tabela 1 Níveis de parasitismo em Loricariichthys platymetopon coletados na planície de inundação do Alto rio Paraná, durante o período de março a dezembro de 2004. (P(%) = prevalência, IM = intensidade média, AM = abundância média, AP = amplitude de variação do tamanho das infrapopulações e NI = número de peixes infectados)
Espécies de parasitos P(%) IM AM AP NI Articulotrema platymetopon (1) 26,31 10,57 2,78 1 - 82 40 Longivaginum paranaensis (1) 11,84 2,16 0,25 1 - 8 18 Crocodilicola pseudostoma (2) 5,92 1,89 0,11 1 - 5 9 Clinostomum complanatum (3) 26,31 10,05 2,64 1 - 125 40 Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti (2) 100 65,81 65,81 1 - 341 152 Nomimoscolex sp. (2) 3,94 - - - 6 (1) brânquias, (2) trato intestinal e (3) superfície do corpo
O comprimento padrão dos hospedeiros variou de 6,2 a 28,6 cm. O
comprimento padrão das fêmeas analisadas variou de 7,2 a 28,6 cm e dos machos de
12,9 a 24,3 cm. O comprimento padrão dos machos e das fêmeas diferiu
significativamente (t = 3,388; p = 0,0009). Houve correlação positiva significativa entre
o comprimento padrão e a abundância de A. platymetopon, C. complanatum e R. (S.)
42
mahnerti e também entre comprimento padrão e prevalência de A. platymetopon, L. paranaensis e C. pseudostoma (Tabela 2).
Tabela 2 Valores do coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs” e coeficiente de correlação “r” para verificar o efeito do comprimento padrão sobre a abundância e prevalência das espécies de parasitos de Loricariichthys platymetopon coletados na planície de inundação do Alto rio Paraná, durante o período de março a dezembro de 2004. (p = nível de significância, * = significativo)
Espécies de parasitos rs p r p Articulotrema platymetopon 0,227 0,004* 0,921 0,001* Longivaginum paranaensis 0,092 0,257 0,921 0,001* Crocodilicola pseudostoma 0,133 0,102 0,890 0,003* Clinostomum complanatum 0,391 0,007* 0,154 0,714 Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti 0,391 0,000* 0,483 0,224
Foram analisadas 85 fêmeas e 52 machos, não sendo possível a identificação de 15 indivíduos quanto ao sexo. Observou-se que entre machos e fêmeas de L. platymetopon não houve diferenças significativas na abundância e prevalência de infecção/infestação (Tabela 3).
Tabela 3 Valores dos testes U de Mann-Whitney e G loglikelihood para verificar o efeito do sexo do hospedeiro sobre a abundância e prevalência das espécies de parasitos de Loricariichthys platymetopon coletados na planície de inundação do Alto rio Paraná, durante o período de março a dezembro de 2004. (Z = aproximação normal do teste de Mann-Whitney, p = nível de significância)
Espécies de parasitos Z p G p Articulotrema platymetopon 0,518 0,604 0,001 0,974 Longivaginum paranaensis 0,393 0,694 0,582 0,445 Crocodilicola pseudostoma 0,002 0,998 0,000 0,991 Clinostomum complanatum 1,146 0,251 - - Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti 0,325 0,745 0,074 0,785
43
De acordo com o índice de dispersão todas as espécies de parasitos
apresentaram um padrão de distribuição agregado. O índice de Green mostrou um alto
grau de agregação para C. pseudostoma e Raphidascaris (S.) mahnerti (Tabela 4).
Tabela 4 Valores do índice de dispersão (ID), da estatística d (d), do índice de Green (IG) e padrão de distribuição das espécies de parasitas de Loricariichthys platymetopon coletados na planície de inundação do Alto rio Paraná, durante o período de março a dezembro de 2004.
Espécies de parasitos ID d IG Distribuição Articulotrema platymetopon 35,31 85,91 0,081 Agregada Longivaginum paranaensis 4,24 18,45 0,090 Agregada Crocodilicola pseudostoma 2,90 12,28 0,120 Agregada Clinostomum complanatum 88,71 145,84 0,008 Agregada Raphidascaris (Sprentascaris) mahnerti 47,64 102,60 0,110 Agregada
Estrutura da infracomunidade parasitária
Somente o par de espécies de parasitos A. platymetopon - L. paranaensis mostraram-se
associados positiva e significativamente. Dentre os endoparasitos nenhum par de
espécies apresentou associação significativa (Tabela 5). Clinostomum complanatum foi
considerado endoparasito pois ocorreu na musculatura.
44
Tabela 5 Associação entre as espécies de parasito de Loricariichthys platymetopon coletados na planície de inundação do Alto rio Paraná, durante o período de março a dezembro de 2004. (χ2 = Qui-quadrado). Valores do coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs” entre as abundâncias de cada espécie de parasito. (p = nível de significância, * = significativo)
Pares de espécies Associação χ2 p rs p Ectoparasitos A. platymetopon - L. paranaensis + 46,640* p<0,001 0,594 0,000* Endoparasitos C. pseudostoma – R. (S.) mahnerti - 3,511 0,10>p>0,05 0,089 0,273 C. pseudostoma – C. complanatum + 2,575 0,25>p>0,10 0,113 0,172 C. complanatum – R. (S.) mahnerti - 0,271 0,75>p>0,50 -0,071 0,382
Distribuição sazonal e espacial
A análise de correspondência (CA) explicou a variância (100%) nas abundâncias de parasitos entre hospedeiros, explicando 91,7% nos 2 primeiros eixos (eixo 1 = 55,2% e eixo 2 = 36,5). Na comparação sazonal, durante os meses de março e junho as infracomunidades foram constituídas praticamente por R. (S.) mahnerti, apresentando um menor número especialmente de C. pseudostoma e C. complanatum. Durante os meses de setembro e dezembro as infracomunidades foram dominadas por R. (S.) mahnerti mas com um aumento na abundância de A. platymetopon, L. paranaensis, C. pseudostoma e C. complanatum. Assim, as infracomunidades de março e junho foram diferentes das infracomunidades de setembro e dezembro. Contudo, as infracomunidades de setembro e dezembro ainda foram constituídas basicamente por R.
(S.) mahnerti (haviam 150 amostras na ordenação, muitas destas foram próximas de 0 nos dois eixos), demonstrando que R. (S.) mahnerti dominou em todos os meses (Fig. 3).
45
Fig. 3 Ordenação sazonal (MAR = março, JUN = junho, SET = setembro, DEZ = dezembro) baseada na abundância das espécies de parasitos de Loricariichthys platymetopon coletados na planície de inundação do Alto rio Paraná, durante o período de março a dezembro de 2004, usando análise de correspondência (CA)
Utilizando a mesma ordenação, as amostras foram agrupadas por ambientes.
Desta forma, com o aumento de A. platymetopon, L. paranaensis, C. pseudostoma e C. complanatum com o tempo (mar/jun → set/dez) a abundância apresenta um padrão sazonal e isto depende do ambiente do hospedeiro. As espécies A. platymetopon e L. paranaensis foram mais abundantes nas infracomunidades de peixes das lagoas fechadas (valores altos no segundo eixo) (Fig. 4), enquanto que C. pseudostoma e especialmente C. complanatum foram mais abundantes em peixes dos rios (valores altos no primeiro eixo) (Fig. 4). Infracomunidades de peixes das lagoas abertas foram uma combinação das outras, característica de lagoas fechadas e de rios (Fig. 4).
46
Fig. 4 Ordenação de ambientes (LAB = lagoa aberta, LFE = lagoa fechada e RIO = rio) baseada na abundância das espécies de parasitos de Loricariichthys platymetopon coletados na planície de inundação do Alto rio Paraná, durante o período de março a dezembro de 2004, usando análise de correspondência (CA)
Assim, durante o inverno existe um tipo de comunidade (basicamente R. (S.) mahnerti) mas no verão existem dois tipos: de lagoas fechadas (caracterizada por R. (S.) mahnerti, A. platymetopon e L. paranaensis) e de rios (caracterizada por R. (S.) mahnerti, C. pseudostoma e C. complanatum e também por A. platymetopon e L. paranaensis mas em menor abundância). Nas lagoas abertas durante o verão existem hospedeiros com comunidade tipo lagoa fechada e tipo rio (pela migração para reprodução). No verão também existem hospedeiros com comunidade tipo inverno, dominados por R. (S.) mahnerti. Dessa forma, não existe uma comunidade tipo lagoa aberta, as duas comunidades , lagoa fechada e rio, estão presentes (Fig. 5).
47
Fig. 5 Trajetória da estrutura da comunidade
Condição dos hospedeiros
Os resíduos padronizados foram utilizados com o intuito de avaliar as possíveis influências do parasitismo na condição do hospedeiro. A abundância total de parasitos não afetou a condição dos hospedeiros considerando todas as espécies de parasitos juntas (Fig. 6a e 7f). Os hospedeiros apresentaram os menores valores residuais, ou seja, menor condição em dezembro (Fig. 6b). As condições dos hospedeiros nos outros meses foram geralmente mais altas que em dezembro, mas a os valores residuais para março diminuíram com o aumento da abundância de parasitos. A condição dos hospedeiros não variou em lagoas abertas. Comparando os três biótopos, nas lagoas fechadas os peixes apresentaram uma melhor condição, sendo que nos rios e principalmente nas lagoas abertas a condição foi mais baixa (Fig. 6c). As fêmeas apresentaram maior condição que os machos quando analisados o total de parasitos (Fig.
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6d). A condição dos hospedeiros não foi afetada pelo parasitismo quando analisada para cada espécie de parasito separadamente (Fig. 7).
mar a 4 b 4 jun 3 3 set
2 s s
o 2 o d dez d a a 1 z i
z 1 i n n 0 o 0 dr dro
-1 pa -1 s s pa o
-2 du -2 í duo sí e
-3 Res -3 R -4 -4 0 100 200 300 400 500 0 255075100125150175200 Abundância total de parasitos Abundância total de parasitos
lab fem c 4 d 4 lfe mac 3 3 rio s
o 2
os 2 d a ad z z i 1 i 1 n o on
r 0 0 dr d a pa p -1 s -1 s o o u du
d -2 -2 í sí s e e R
R -3 -3 -4 -4 0 50 100 150 200 0 50 100 150 200 Abundância total de parasi tos Abundância total de parasitos
Fig. 6 Relação entre condição residual e abundância total de parasitos para (a) geral, (b) sazonal, (c) entre habitats e (d) entre sexos
a 4 bc4 4
3 3 3 y = 0,0329x – 0,0004
y = -0,0043x + 0,0121 y = -0,0608 + 0,0148 s R2 = 0,0004 o os
2 s 2
R = 0,0019 R = 0,0038 d 2 o 2 2 a ad d z z i a i z n i o on 1
n 1 1 r o dr d a a dr
0 a p p 0 0 s s p o s
u 0 20406080100 0246810 0246810 duo d -1 -1 -1 í í s s duo í e e s R R -2 e -2 -2 R -3 -3 -3 -4 -4 -4 Abundância Abundância Abundância
d 4 e 4 f 4
3 y = 0,0017x – 0,1124 3 y = -0,0021x + 0,0053 3 y = -0,0015x + 0,1061
2 s 2 2
R = 0,0173 o R = 0,0006 R = 0,0139 os os
2 d 2 2 a ad ad z z z i i i n
1 o 1 on 1 on r r dr d d a a 0 0 a 0 p p p s s s o 0100 200 300 400 500 o 0100 200 300 400 500 u -1 -1 0255075100125 150 u -1 duo d d í í í s s s e e e R -2R -2 R -2 -3 -3 -3 -4 -4 -4 Abundância Abundância Abundância
Fig. 7 Relação entre condição residual e abundância de parasitos para (a) A. platymetopon, (b) L. paranaensis, (c) C. pseudostoma, (d) R. (S.) mahnerti, (e) C. complanatum e (f) abundância total
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Discussão
Estrutura das infrapopulações parasitárias
Os maiores valores de prevalência, intensidade média e abundância média foram observadas para R. (S.) mahnerti, A. platymetopon e C. complanatum podem ser explicados pelo tipo de dieta de L. platymetopon, composta de detritos orgânicos, sedimentos inorgânicos, quironomídeos, microcrustáceos, moluscos e algas (Fugi et al.
1996), alguns desses alimentos podem atuar como hospedeiros intermediários em potencial e o fato deste peixe preferir ambientes lênticos (Dei Tós et al. 1997) pode favorecer o desenvolvimento de parasitos de ciclo de vida monoxênico como os monogenéticos.
No presente estudo, foram observadas correlações positivas entre o comprimento padrão dos hospedeiros e a abundância (A. platymetopon, C. complanatum e R. (S.) mahnerti) e prevalência de infecção/infestação (A. platymetopon, L. paranaensis e C. pseudostoma). A variação nos níveis de parasitismo em relação ao comprimento dos hospedeiros é um fato comum. Foram observadas correlações positivas em estudos realizados em diversas espécies de peixes Lawrence (1970),
Pennycuik (1971), Price e Clancy (1983) e Nie e Kennedy (1991). Luque et al. (2004) sugerem um aumento da infrapopulação de parasitos com a idade do hospedeiro sendo um resultado de simples acumulação ou também pelo aumento da área disponível para a fixação pelos ectoparasitos (Buchmann 1989). Takemoto e Pavanelli (1994, 2000),
Machado et al. (1994), Guidelli et al. (2003b) também observaram um aumento na infecção/infestação de parasitos com o comprimento de diversas espécies de peixes da planície de inundação do Alto rio Paraná.
50
Uma maior suscetibilidade para doenças ou infecções por parasitos em machos em relação às fêmeas podem ser conseqüência das estratégias reprodutivas diferentes, favorecida pela seleção nos dois sexos (Sheridan et al. 2000). O efeito imunossupressor da testosterona em vertebrados provê um mecanismo que pode influenciar as infecções em machos (Sheridan et al. 2000). Porém, neste estudo, não foram observadas diferenças significativas entre machos e fêmeas, apesar desta espécie apresentar comportamento reprodutivo diferente, onde os machos cuidam dos ovos e da prole. Este mesmo padrão foi observado em Catostomus commersoni por Lawrence (1970) e em
Gasterosteus aculeatus L. por Pennycuick (1971). A ausência de relação entre o sexo dos hospedeiros e abundância de parasitos também foi observada para outras espécies de peixes da planície (Lizama 2003, Guidelli et al. 2003b, Machado et al. 2000).
A distribuição dos parasitos não é fixa todo o tempo. Ela é resultado de processos que não são constantes e por esta razão a distribuição de parasitos é um fenômeno dinâmico (Poulin 1998). Muitos fatores abióticos como temperatura, oxigênio, nível pluviométrico condicionam a distribuição de parasitos entre hospedeiros, alguns tendendo a aumentar a agregação e outros tendendo a produzir uma distribuição mais uniforme (Poulin 1998). Neste estudo, C. pseudostoma e Raphidascaris (S.) mahnerti apresentaram alto grau de agregação em relação às outras espécies de parasitos. Muitos parasitos pertencem a pequenas infrapopulações e não estão sujeitos a competição, enquanto que outros pertencem a poucas mas grandes infrapopulações e sofrem competição (Poulin 1998). Assim, a prevalência e intensidade de infecção podem afetar a magnitude e direção das associações (Poulin e Valtonen 2002).
51
Estrutura da infracomunidade parasitária
Associações negativas podem ser resultado da competição entre espécies em um hospedeiro. A competição ocorre quando duas ou mais espécies usam os mesmos recursos e estes estão em depleção (Pianka 1983). Esta hipótese é apropriada para comunidades compostas por espécies com alta probabilidade de colonização e portanto com populações relativamente altas (Holmes e Price 1986). Neste estudo, ocorreram associações negativas e positivas. Porém, somente A. platymetopon e L. paranaensis apresentaram associação positiva significativa, provavelmente pela disponibilidade de nichos, facilitando a coexistência das duas espécies. Para os outros pares não ocorreram associações significativas, mas a elevada intensidade de infecção por R. (S.) mahnerti poderia estar reduzindo o acesso aos recursos disponíveis para C. pseudostoma, conseqüentemente reduzindo o seu nicho.
De acordo com Halvorsen (1976), a competição é incomum entre parasitos, ocorrendo somente quando parasitos intestinais competem por recursos limitados.
Assim, neste caso, uma infecção acidental por C. pseudostoma poderia ter ocorrido.
Bush et al. (1990) sugerem para as análises a utilização de espécies com prevalência maior que 10%, evitando assim que espécies acidentais interfiram nas conclusões.
Clinostomum complanatum foi considerado endoparasito pois ocorreu na musculatura, porém, esperava-se a ausência de associação significativa já que as outras espécies ocorreram no intestino.
52
Distribuição sazonal e espacial
Eventos sazonais, como na maioria dos parâmetros ecológicos, possuem efeitos variados que dependem das espécies envolvidas e a combinação dos parâmetros em uma determinada área de estudo (Lawrence 1970). Os meses de verão geralmente apresentam maiores abundâncias de parasitos sendo o mesmo período que os peixes se alimentam mais ativamente (Dogiel 1958). Em um estudo da influência sazonal sobre a abundância de parasitos realizado em lagos mostrou que para a espécie de peixe Perca fluviatilis a abundância de algumas espécies de parasitos aumentou no verão (Poulin e Valtonen
2002). Foram observadas maiores abundâncias no verão ou primavera também por
Bychowsky (1929), Muzzall (1980) e Kadlec et al. (2003).
Neste estudo, ocorreu um aumento da abundância de parasitos nos meses mais quentes sendo que para R. (S.) mahnerti a abundância foi elevada em todos os meses amostrados. Segundo Moravec (1998) um dos principais fatores bióticos para o desenvolvimento de nematóides em peixes é a presença e densidade (Takemoto et al.
2005) suficiente em populações de hospedeiros intermediários e definitivos. Desta forma, o fato de L. platymetopon ser uma das espécies mais abundantes da planície pode favorecer o desenvolvimento deste nematóide.
De acordo com Dei Tós et al. (1997) o L. platymetopon é a espécie mais abundante em ambientes lênticos da planície de inundação. Conneely e MacCarthy
(1986) sugerem que a abundância de parasitos aumenta em lagoas. Este fato pode explicar a maior abundância de parasitos de L. platymetopon em lagoas abertas, cuja comunidade apresentou uma combinação de espécies de parasitos encontradas em lagoas fechadas e nos rios e provavelmente pelo fato de que L. platymetopon migrar para as lagoas abertas no período reprodutivo (Suzuki et al. 2000). Segundo Llewellyn (1972)
53
larvas de monogenéticos de natação lenta entram em contato com seu hospedeiro somente quando ele está próximo do fundo, o que pode acontecer no caso de L. platymetopon que é uma espécie detritívora de fundo (Fugi et al. 1996), que habita locais com menor fluxo de água o que confirma a maior abundância de monogenéticos encontrado sem lagoas fechadas.
Condição do hospedeiro
A modificação na atividade alimentar, dificuldade para a natação, cegueira, degeneração de fibras musculares e a morte de peixes são alguns dos efeitos da presença de parasitos
(Machado et al. 2005, Ranzani-Paiva et al. 2000). Estes efeitos não são facilmente encontrados em populações naturais de hospedeiros. Ranzani-Paiva et al. (2000) verificaram, através da análise do fator de condição relativo (Kn), que o parasitismo não afetou a condição de Schizodon borelli e Prochilodus lineatus. O mesmo resultado foi obtido por Machado et al. (2005) em diversas espécies de peixes parasitados por
Diplostomum (Austrodiplostomum) compactum. Neste estudo, a condição dos hospedeiros também não foi afetada pela abundância total de parasitos.
Na análise sazonal da condição dos hospedeiros obtiveram-se os menores valores em dezembro, provavelmente por estar dentro do período reprodutivo que, segundo Nakatani et al. (2001) e Suzuki et al. (2000), se estende de outubro a março. O fato da reprodução do hospedeiro ocorrer em águas com pouca transparência e em reduzidas concentrações de oxigênio dissolvido, o que leva a espécie a utilizar órgãos respiratórios acessórios e, conseqüentemente a uma elevada situação de estresse (Dei
Tós et al. 1997, Silva et al. 1997), pode ser mais um indicativo para a menor condição do hospedeiro encontrada no mês de dezembro.
54
Loricariichthys platymetopon é uma espécie que apresenta cuidado parental em que os machos são responsáveis pela proteção da prole, carregando seus ovos no abdômen, protegendo-os com suas expansões labiais (Dei Tós et al. 1997). O fato de terem sido observados menores valores de condição para os machos em relação às fêmeas pode ser devido a inúmeros fatores como estresse, e o cuidado parental que exige uma demanda energética muito grande, o que pode favorecer o parasitismo. Além disso, podem ocorrer restrições alimentares enquanto os machos carregam os ovos (Dei Tós et al. 1997).
De uma forma geral, não foram observados efeitos do parasitismo no desenvolvimento de L. platymetopon na planície de inundação do Alto rio Paraná, isto demonstra uma possível relação parasito-hospedeiro sincrônica, podendo estar adaptado
à convivência com os parasitos.
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