ISSN 2410-7492 RNPS 2403 REVISTA CUBANA DE ZOOLOGÍA http://revistas.geotech.cu/index.php/poey

ARTÍCULO ORIGINAL 504 (enero-junio, 2017): 1 - 7

Ecología reproductiva de Caracolus sagemon (: Solaropsidae) Alejandro FERNÁNDEZ VELÁZQUEZ1, Bernardo REYES-TUR2* y Steffen FRANKE3 1. Centro de Investigaciones y Servicios Ambientales y Tecnológicos. CISAT-CITMA, Calle 18 S/N entre 1ra y Maceo, Reparto El Llano, Holguín, Cuba. 2. Departamento de Biología y Geografía, Facultad de Ciencias Naturales y Exactas, Uni- versidad de Oriente, Ave. Patricio Lumumba, Santiago de Cuba 90500, Cuba. 3. Geistenstr 24, 40476 Düsseldorf, Germany. German Malacozoological Society. * Autor para correspondencia: [email protected]

Resumen: El conocimiento de la biología reproductiva es of C. sagemon. The snails belong to a population that has esencial para la conservación y el manejo de las especies. been introduced to a site in Velasco, Holguín province. Sin embargo, existen escasos estudios sobre el tema para The field work was carried out weekly from January el molusco terrestre cubano Caracolus sagemon (Solarop- 2012 to February 2014, on a fixed 20 m2 plot. In each oc- sidae). Los objetivos del presente trabajo son describir la casion, observations were made each hour during a 48 h. conducta de apareamiento y su ciclo diario, determinar el period. Mating was divided into three stages: courtship, tiempo invertido en la cópula, caracterizar el ciclo anual copulation and post-copulation. The annual mean for de apareamiento y su interacción con variables meteo- the duration of copulation was 168 min. The daily cycle rológicas, así como caracterizar los substratos y estratos of mating usually started between 17-22 h with a uni- de apareamiento de C. sagemon. Los individuos estudia- modal pattern. We detected mating pairs most months dos pertenecen a una población introducida, en Velas- except December, February and March. The amplitude co, provincia Holguín. El trabajo de campo se condujo of the mating annual cycle was widest in 2013 when the semanalmente entre enero 2012 y febrero 2014, en una monthly percentage of copulation pairs correlated posi- parcela fija de 20 m2. Cada muestreo semanal consistió tively with the number of rainy days and monthly mean en observar el comportamiento de los individuos cada temperatures. The most mating couples were usually hora por un lapso de 48 h. Los apareamientos se dividie- found close to the soil on Euphorbia lactea. ron en tres fases: cortejo, cópula y post-cópula. El tiem- po invertido en la cópula promedió anualmente 168 min. Keywords: Mollusca, land snail, reproduction, copula- Por otro lado, el ciclo diario de apareamientos se inició tion, climatic factors, Cuba. usualmente entre las 17-22 h con un patrón unimodal. En la mayoría de los meses se detectaron apareamientos, excepto en diciembre, febrero y marzo. No obstante, la amplitud del ciclo anual de apareamientos fue mayor en el 2013. En este año el porcentaje mensual de cópulas INTRODUCCIÓN se correlacionó positivamente con el número de días llu- viosos y la temperatura media mensual. La mayoría de El registro fósil de Caracolus (Solaropsidae) data del Oligo- las parejas copularon sobre la especie vegetal Euphorbia ceno en Norteamérica; sin embargo, su distribución geo- lactea, en los estratos vegetales cercanos al suelo. gráfica actual se restringe a Cuba, La Española y Puerto Rico (Bishop, 1979; Roth, 1988). Hasta el momento, para Palabras claves: Mollusca, molusco terrestre, repro- el archipiélago cubano existen cuatro especies de Caraco- ducción, cópula, factores climáticos, Cuba. lus, entre ellas C. sagemon de la que se han descrito más de 20 subespecies (Pérez y Espinosa, 1993; Espinosa y Ortea, Abstract: Reproductive ecology of Caracolus sa- 1999; Espinosa et al., 2016). gemon (Mollusca: Solaropsidae). Knowledge of re- En cuanto a la ecología y reproducción de Caracolus, los productive biology is essential for the conservation and reportes se concentran en la sexología, el desarrollo de management of species. However, it has been scarcely los órganos genitales (Webb, 1970; 1974), la variación studied in the Cuban land snail Caracolus sagemon. The del período reproductivo y el ciclo vital, para las especies aims of the present study are to describe mating beha- de Puerto Rico (Heatwole y Heatwole, 1978). Adicional- viour and its daily cycle, to determine the investment mente, se registra información acerca de la influencia de of time in copulation, to characterize the mating annual los disturbios ecológicos en las poblaciones de C. caracolla cycle and its relationship with meteorological variables, (Bloch y Willig, 2009; Bloch y Stock, 2014). Por otro lado, and to characterize the preferred substrata for mating para C. sagemon, existe información sobre algunos aspec-

1 Ecología reproductiva de Caracolus sagemon tos reproductivos (Howell-Rivero, 1950). Otros estudios 2013 (1 321,4 mm). Además, el período poco lluvioso del enfocan la reproducción de esta especie desde una pers- 2012 tuvo menor cantidad de lluvias mensuales (enero: pectiva más ecológica (Bidart y Espinosa, 1989; Lauran- 41,5 mm; febrero: 3,2 mm; marzo: 8 mm) que el 2013 zón, 2002; Maceira, 2009). (enero: 152,2 mm; febrero: 15,7 mm; marzo: 22,2 mm). Como tendencia, en el 2013, las precipitaciones mensua- El conocimiento de los ciclos reproductivos (apareamien- les del período lluvioso fueron superiores a los registros tos, puestas y reclutamiento de recién eclosionados) es históricos entre 2000-2015. Por otro lado, para las tem- trascendente para la comprensión de las estrategias vita- peraturas medias mensuales, la variación interanual fue les, así como la conservación y el manejo de los moluscos menos acentuada (2012: 23-28,1°C y 2013: 23,5-28,3°C). terrestres (Alfonso y Berovides, 1993). Sin embargo, en De manera similar ocurrió con la humedad relativa media Cuba son escasos los estudios relacionados con la repro- mensual (2012: 70-82 % y 2013: 69-86 %) (Centro Meteo- ducción de este grupo (Bidart et al., 1992a, b). Junto a las rológico Provincial de Holguín, 2014). publicaciones mencionadas referentes a Caracolus, deben destacarse los trabajos de Jaume (1936), Moreno (1936, Los registros históricos de temperaturas medias mensua- 1938, 1940) y Howell-Rivero (1946, 1947) que aportan les en Velasco variaron entre 23,1-27,9°C. Las precipita- datos reproductivos de Zachrysia, Polydontes y Veronicella. ciones medias mensuales más bajas se presentaron de No obstante, respecto a los moluscos pulmonados cuba- enero (53,4 mm) a abril (60,7 mm) que marcan el período nos, la información relativa a sus conductas de aparea- poco lluvioso. Durante el período lluvioso, desde mayo miento y períodos reproductivos, está referida fundamen- (110,3 mm) a octubre (161,8 mm), los acumulados men- talmente a tres especies de Polymita (Cepolidae): P. mus- suales fueron más elevados. El promedio anual acumulado carum, P. venusta y P. picta (Díaz-Piferrer, 1962; Valdés et histórico resultó 1 072 mm (Centro Meteorológico Pro- al., 1986; Bidart et al., 1989; 1992a, b; 1998; Reyes-Tur y vincial de Holguín, 2014). Fernández, 1998; Reyes-Tur et al., 2000; Reyes-Tur, 2004; Reyes-Tur y Koene, 2007; Reyes-Tur et al., 2015). Todo lo Período de introducción anterior indica la necesidad de resolver este problema me- diante estudios sobre ecología reproductiva de otras espe- Entre 2006-2011, en el área de estudio, fueron introdu- cies y familias de moluscos pulmonados. cidos 48 individuos adultos de diferentes subespecies: 24 especímenes de Caracollus. s. gutierrezi, procedentes de A pesar de la gran plasticidad adaptativa y amplia distribu- Sierra de Nipe; 10 de C. s. blanesi, de los municipios Rafael ción de C. sagemon, en Cuba (Maceira, 2009; Maceira et al., Freyre y Gibara; ocho de C. s. sagemon, del municipio Hol- 2013), se desconoce el período reproductivo de poblacio- guín y seis de C. s. rostratus, de Antilla. En enero 2012, la nes introducidas. Por tanto, el presente trabajo describe la población alcanzó los 112 especímenes adultos mientras conducta de apareamiento y su ciclo diario, determina el la densidad poblacional varió entre 1,3-2,6 adultos por tiempo invertido en la cópula, caracteriza el ciclo anual de cada m2 durante el período de estudio. apareamiento y su interacción con variables meteorológi- cas, así como determina los substratos y estratos de apa- Biología reproductiva reamiento en una población introducida en patio arbolado Entre enero 2012 y febrero 2014 (2012, N = 17 cópulas; de Velasco, provincia Holguín. 2013, N = 217; 2014, N = 2), se realizaron muestreos se- MATERIALES Y MÉTODOS manales durante dos días consecutivos. Inicialmente las observaciones se efectuaron cada hora durante 48 horas. Una vez detectados individuos con los órganos genitales Características del área de muestreo parcialmente evertidos se incrementó la frecuencia de las observaciones. El estudio se realizó entre enero 2012 y febrero 2014, en La división de las fases de apareamiento se realizó según el poblado de Velasco, municipio Gibara, provincia Hol- los criterios propuestos por Howell-Rivero (1950) y Re- guín. Se caracteriza por la presencia de colinas bajas y yes-Tur et al. (2000). Además, se registraron los estratos y áreas llanas (21,08 °N, 76,35 °W). Las observaciones se 2 substratos de apareamiento a partir del método reporta- realizaron en un área rectangular de 20 m (2 m x 10 m), do en estudios ecológicos sobre C. s. sagemon (Lauranzón, alrededor de una cerca viva de Euphorbia lactea (cardona) 2002; Maceira, 2009). con 5 m de largo y un empalado del mismo largo. La ve- getación arbórea estuvo caracterizada por la presencia de Siempre que fue posible, la caracterización cuantitativa de Persea gratissima (aguacate), Tabebuia pentaphila (roble) y la cópula se estimó por el tiempo (en minutos) invertido Gerascanhus gerascanthoides (baría), así como plántulas de en cada apareamiento (2012, N = 17; 2013, N = 126). En Meliccoca bijugata (anoncillo) y Leucaena leucocephala (li- 2013, para este cálculo fueron seleccionados los prime- pi-lipi). También se detectaron lianas de Abrus precatorio, ros 16 a 22 apareamientos detectados, durante los meses (peonia), Passiphlora suberosa (pasiflora) y Passiphlora edu- con más de cinco cópulas. En este caso no se utilizaron lis (maracuyá). los datos del 2014 puesto que el tamaño de muestra ge- neral resultó menor que tres apareamientos. Las parejas Características meteorológicas del área estudiada con intromisión no recíproca fueron desechadas, por no seguir el modelo de apareamiento en Caracolus (Davison El área geográfica de Velasco no recibe la influencia di- y Morgan, 2007). recta del océano ni las lluvias convectivas (Centro Me- teorológico Provincial de Holguín, 2014). En el 2012 la precipitación acumulada (1 265,5 mm) fue inferior al

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Para los individuos en cópula la frecuencia de observacio- taron dos protuberancias, una anterior, más próxima a los nes fue cada 5 min. Se registraron las siguientes variables: tentáculos, de forma digitiforme y color blanco (lóbulo pe- duración del cortejo (estimada en s para 10 parejas) desde neal). La segunda protuberancia, correspondiente al poro el encuentro de dos individuos con el poro genital dilata- vaginal, se detectó adyacente al lóbulo peneal aunque en do hasta la eversión de los órganos genitales y contacto posición posterior (Fig. 1B). Para alcanzar el máximo gra- del cuerpo del compañero; duración de la cópula, desde do de eversión parcial de los órganos genitales cada miem- la intromisión hasta desacople de ambos penes (en min); bro de la pareja demoró entre 6-10 s (N = 10). cantidad de apareamientos por hora (expresada y estan- darizada como porcentaje de 217 cópulas detectadas en La eversión parcial de los órganos genitales incluyó la 2013); cantidad de apareamientos por mes (expresada y eversión gradual del lóbulo peneal. Posteriormente ocu- estandarizada como porcentaje del total cópulas detecta- rrió la intromisión simultánea de ambos penes (Fig. 1B). das en cada año); substrato de cópula y altura sobre el sue- Este evento marcó el inicio de la cópula durante la cual lo de cada pareja (en metros). Los datos fueron obtenidos tuvo lugar el intercambio de espermatóforos. Durante a través de observación directa, fotos y videos. esta fase, disminuyó la velocidad del movimiento de los tentáculos hasta su retracción parcial o total. La pareja se Variables meteorológicas mantuvo inmóvil hasta el desacople de los penes. Entre 2012-2013, se registraron la precipitación mensual El tiempo promedio invertido en la cópula entre 2012 y acumulada (en mm), la humedad relativa media mensual 2013 fue 168 ± 32 min (Intervalos de confianza = 164- (en %) y la temperatura media mensual (en °C). Asimis- 174 min, para 95 %). La comparación de los intervalos de mo, se tomaron los datos históricos de Velasco referentes confianza no indicó diferencias significativas entre años a precipitaciones medias mensuales y temperatura media para el tiempo invertido en la cópula. Sin embargo, duran- mensual. Todos los datos fueron obtenidos de la Esta- te 2013 (Tabla 1), el test de Kruskal-Wallis mostró dife- ción Meteorológica de Velasco 78378 y certificados por el rencias significativas entre meses para dicha variable (H = Centro Meteorológico Provincial de Holguín. Durante el 30,63; p < 0,001; gl = 10). muestreo se registró la presencia y ausencia de lluvia. La post-cópula se inició con el desacople simultáneo de los Procesamiento de datos penes y paulatinamente ocurrió la invaginación de los ór- ganos genitales, que estaban evertidos, hasta solo quedar La caracterización de las variables se realizó a través del visible el poro genital. Ambos miembros de la pareja se cálculo de la media y desviación estándar. Se aplicó la alejaron del sitio de apareamiento o se mantuvieron in- prueba de Kruskal-Wallis para comparar la variación men- móviles a corta distancia. A continuación iniciaron otras sual del tiempo invertido en la cópula en el 2013, año en actividades, tales como alimentación y defecación, criterio que registró la mayor actividad reproductiva. Para algunas que sirvió para delimitar el final del apareamiento. variables se utilizó la comparación de límites de confianza (95 %). Por otro lado, se realizó un análisis de correlación Ciclo diario de apareamientos por rangos de Spearman para determinar el grado de re- En el 2012, todos apareamientos tuvieron lugar entre ju- lación entre las variables meteorológicas y el porcentaje lio y septiembre, los cuales ocurrieron entre las 17-22 h (N mensual de cópulas (Zar, 1999). Todos los cálculos se rea- = 17). Para el 2013, el mayor porcentaje de cópulas inicia- lizaron a través del programa Statistica versión 6.1 (Stat- das (67,2 %) se concentró entre las 19-21 h. El único pico Soft, 2003). RESULTADOS Tabla 1. Variación mensual del tiempo invertido en la cópula (minutos) de Caracolus sagemon durante el 2013. N, tamaño de Características del apareamiento la muestrea; DE, desviación estándar. Se diferenciaron tres fases del apareamiento: el cortejo, Table 1. Monthly variation of copulation investment (minutes) la cópula y la post-cópula. El cortejo duró menos de 60 of Caracolus sagemon during 2013. N, sample size; SD, standard s para el 60 % de las parejas (N = 10) pero nunca excedió deviation. los 600 s. La dilatación del poro genital es la primera fase de eversión parcial de los órganos genitales y constituyó Límites de la primera señal de receptividad e inicio de búsqueda de Mes N Media DE confianza pareja (Fig. 1A). Los individuos receptivos realizaron mo- (95%) vimientos continuos de los tentáculos ópticos y olfatorios, Mayo 22 192,7 22,1 182,9-202,5 hasta llegar al contacto táctil de sus órganos genitales par- cialmente evertidos y entre los tentáculos. También estu- Junio 22 174,6 25,0 164,2-188,6 vo presente el contacto bucal frontal y a los lados del cuer- po. Dichos contactos entre individuos receptivos marcan Julio 22 162,9 33,0 148,3-177,5 el inicio del cortejo. Por otra parte, el movimiento circular Agosto 22 145,7 25,0 129,5-150,3 en sentido contrario a las manecillas del reloj, sólo se de- tectó en dos cortejos. Septiembre 22 168,8 19,7 160,1-177,5 Después que un par de individuos receptivos se situaron Octubre 16 160,1 33,1 140,3-179,2 frente a frente, ocurrió la interacción de sus órganos geni- tales parcialmente evertidos. Simultáneamente, se detec- Poeyana 504 (2017) 3 Ecología reproductiva de Caracolus sagemon

Figura 1. Parejas de Caracolus sagemon durante el apareamiento. A. Pareja durante el cortejo, la flecha negra indica el poro genital dilatado (fase inicial de eversión parcial de órganos genitales) del ejemplar situado en el plano inferior. B. Pareja durante la cópula, con máximo grado de eversión parcial de sus órganos genitales. Cada pene (a) se introduce en su respectivo poro vaginal (b). Las paredes del borde del poro genital muestran un elevado nivel de eversión (c). Figure 1. Caracolus sagemon mating pairs. A. Courting pair; the black arrow indicates a white bulge protruding from the genital pore region (first phase of the genitalia partial eversion) of the snail located in the inferior plane. B. Copulating pair with a maxi- mum level of partial eversion of the genitalia. Each penis (a) was intromitted in the respective vaginal pore (b) and the genital pore wall is highly everted. máximo se detectó a las 20 h; por tanto, C. sagemon tuvo El porcentaje mensual de apareamientos varió entre años un comportamiento unimodal en relación al ciclo diario de (Fig. 3). Las 17 cópulas del 2012 estuvieron distribuidas cópulas (Fig. 2). No obstante, como eventos raros, algunos entre julio y septiembre con pico máximo en agosto (71 individuos iniciaron cópulas en otros momentos del día. %). Sin embargo, el número de apareamientos en el 2013 fue superior (217). En este año la mayor frecuencia de Ciclo anual de apareamientos apareamientos correspondió a julio (21 %) y agosto (21,5 %). Solo en diciembre no se encontraron apareamientos, mientras en enero 2014 se registraron dos (Fig. 3). En el 2013 el mayor porcentaje mensual de cópulas, coin- cide con la mayor de cantidad de días lluviosos durante el período de estudio (Fig. 3, Tabla 2). En general, se encon- tró significación estadística para la correlación positiva entre el porcentaje mensual de cópulas y la cantidad de días lluviosos (r = 0,95; p < 0,001) y las temperaturas me- dias mensuales (r = 0,92; p < 0,001). No obstante, no fue significativa la correlación con la precipitación mensual acumulada (r = 0,47; p > 0,05) ni con la humedad relativa media mensual (r = 0,05; p > 0,05) (Tabla 2).

Figura 2. Número de cópulas de Caracolus sagemon por cada hora del Substrato y estrato de apareamientos día entre abril a noviembre de 2013 (expresadas como porcentaje de 217 cópulas). Entre las 5:01-12:59 h no se detectaron cópulas por Durante el 2012, todas las parejas copularon sobre Eu- tanto se excluye este intervalo de la figura. phorbia lactea (cardona). Un año después, aunque se incre- mentó la diversidad de sustratos, la mayoría de los aparea- Figure 2. Number of copulation pairs of Caracolus sagemon each hour mientos se observaron sobre cardona (68,6 %), mientras per day, between April and November, 2013 (expressed as percent of el resto ocurrió en el empalado de la cerca y la vegetación 217 pairs). The interval between 5:01-12:59 h was excluded in the fi- asociada. Los apareamientos se concentraron en los estra- gure because of the absence of copulation pairs. tos vegetales a no más de 1 m del suelo; no obstante, los

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1998; Reyes-Tur et al., 2000), Z. guanensis (Howell-Rivero, 1946) y C. sagemon (Howell-Rivero, 1950). Las diferencias conductuales, con respecto a Polymita, se encuentran en la menor frecuencia los movimientos circulares durante el cortejo (ver Reyes-Tur et al., 2015). El tiempo invertido en la cópula de C. sagemon en el pre- sente estudio representa entre 78-80 % al registrado para esta especie en hábitats xerofíticos de la costa surorien- tal (Lauranzón, 2002). Las diferencias intraespecíficas en la duración de la cópula sugieren que las poblaciones con densidad elevada que habitan en zonas con regímenes de precipitaciones anuales de 1 000 mm ó más, tienden a aparearse con mayor frecuencia e invierten menor tiempo en la cópula. Figura 3. Variación mensual del número de cópulas de Caraco- La hora de inicio de los apareamientos fue variable aunque lus sagemon expresados como porcentaje de las parejas detec- con mayores frecuencias entre las 18-21 h. Para la pobla- tadas durante el 2012 (N = 17), 2013 (N = 217), 2014 (N = 2). ción estudiada, el horario de apareamiento resultó más Figure 3. Monthly variation in copulation pairs of Caracolus sa- amplio que el señalado para C. s. sagemon entre las 19 y las gemon expressed as a percent of pairs found during 2012 (N = 3 h (Maceira, 2009). Asimismo, este último autor informó 17), 2013 (N = 217), 2014 (N = 2). predominio de ciclo diario de apareamiento con dos picos (bimodal) mientras que en el presente trabajo se encontró Tabla 2. Número de cópulas por mes de C. sagemon (expresa- consistencia del patrón unimodal. La variación entre po- da como pocentaje de 217 cópulas) y variables meteorológicas blaciones pudiera estar modulada por la interacción entre en el 2013. (tomadas según Estación Meteorológica de Velasco las condiciones meteorológicas y los tipos de hábitats ocu- 78378). D-LL-M, Días lluviosos durante muestreo; D-M, Días de pados por ambas poblaciones. muestreo; PA, presipitaciones anuales; TM, Temperatura media. Table 2. Number of copulation pairs per month of C. sagemon A pesar de las diferencias en la amplitud del ciclo anual de (expressed as percent of 217 copulation pairs) and the meteo- apareamientos entre el 2012 y 2013, se encontró coinci- rological variables on 2013 (taken from the Meteorological dencia de picos máximos durante los meses del período Station, Velasco 78378). D-LL-M, Rainy days during sampling; lluvioso (mayo-octubre). De manera empírica, Howell-Ri- D-M, Days of sampling; PA, Annual precipitations; TM, Mean vero (1950) señaló que las cópulas de C. sagemon estaban temperature. asociadas a las lluvias. Sin embargo, el presente trabajo demuestra que el aumento de la temperatura media men- % sual y del número de días lluviosos durante el período de Mes cópulas D- LL-M D-M PA (mm) T M (°C) muestreo, se correlacionan de manera significativa con el Ene 0 0 8 152,2 24,3 incremento de las cópulas. Feb 0 0 8 15,7 24,4 La amplitud de meses con avistamiento de apareamientos Mar 0 1 8 22,2 23,5 de C. sagemon en el 2013, fue similar a Caracolus caracollus Abr 1,8 2 8 66 25,9 en Puerto Rico (Heatwole y Heatwole, 1978). Las diferen- cias se encuentran en los picos de actividad, C. caracollus May 16 7 9 124,9 26,8 posee dos picos, uno en estación húmeda y otro en la es- Jun 19,6 7 10 195,1 27,5 tación seca (Heatwole y Heatwole, 1978). Por el contrario, Jul 21 6 9 118,7 27,6 en el matorral xeromorfo costero de Siboney-Juticí, Ma- Ago 21,5 8 10 79,2 28,3 ceira (2009) registró solo nueve meses con apareamiento en cuatro años de muestreo. Sin embargo, en esta locali- Sept 10 4 8 255,7 27,7 dad el promedio histórico anual de precipitaciones es 650 Oct 7,8 5 10 71,7 26,9 mm con 40 días lluviosos. Nov 1,4 2 8 193,5 25,4 Substrato y estrato de apareamiento Dic 0 1 8 26,5 24,7 Total 100 43 104 1 321,4 - La mayoría de los apareamientos fueron detectados so- bre Euphorbia lactea pero se diferenció notablemente de límites de confianza al 95 %, para la altura sobre el suelo, C. s. sagemon en hábitat xerofítico natural de Santiago de muestran diferencias significativas entre años (2012, N = Cuba, que tuvo el 100 % de las cópulas sobre Tillandsia 17; 0,36 ± 0,31 m; límites: 0,2-0,5 m; 2013, N = 140; 0,69 fasciculata (curujey) (Lauranzón, 2002; Maceira, 2009). Lo ± 0,53 m, límites: 0,6-0,77). anterior indica que la disponibilidad de sustratos y las ca- racterísticas del hábitat, influyen sobre los patrones con- DISCUSIÓN ductuales de este molusco. Características del apareamiento La distribución vertical y ocupación de diferentes subs- tratos en moluscos terrestres fue analizada por Hernán- Las fases del apareamiento identificadas coinciden con dez (2013) como estrategia conductual para minimizar la los reportes para P. muscarum (Reyes-Tur y Fernández, Poeyana 504 (2017) 5 Ecología reproductiva de Caracolus sagemon deshidratación y la competición, así como un mecanismo Investigación IES/ACC: 1-8. para evitar depredadores. En P. venusta, la preferencia por Bishop, M. J. 1979. A new species of Caracolus (Pulmona- el tipo de sustrato y la altura sobre el suelo también pre- ta: Camaenidae) from the Oligocene of Nebraska and sentaron diferencias entre las localidades y estaciones, de- the biotic history of American camaenid land snails. bido fundamentalmente a la diferencia en las frecuencias Zoological Journal of Linnean Society 67: 269-284. de individuos en actividad o letargo (Milera et al., 1994). Bloch, C. P. y M. R. Willig. 2009. Effects of competition En general, para la población estudiada se encontró apre- on size and growth rates of Caracolus caracolla (L.) in ciable variación interanual en la elección de la altura sobre Puerto Rico. Journal of Molluscan Studies 75: 133-138. el suelo durante el apareamiento aunque el estrato más Bloch, C. P. y M. Stock. 2014. Avoidance of canopy gaps utilizado resultó el más cercano al suelo. by a common land snail. Caribbean Naturalist 8: 1-13. Centro Meteorológico de Holguín. 2014. Informe Meteo- Todas las especies cubanas de Caracolus son de hábitos rológico, estación Velasco 78378: 1-5. terrícolas, comúnmente reposan bajo la hojarasca, aun- Clench, W. J. y C. G. Aguayo. 1951. Novedades en el géne- que también pueden encontrarse en los árboles (Clench ro Caracolus en Cuba. Memorias de la Sociedad Cubana y Aguayo, 1951; Bidart y Espinosa, 1989; Espinosa y Or- de Historia Natural “Felipe Poey” 20(2): 65-69. tea, 2009). El comportamiento de la población introduci- Davison, A. y P. Morgan. 2007. A literature database on da de C. sagemon, en el poblado de Velasco, coincidió con the mating behavior of stylommatophoran land snails lo registrado previamente. Además, el trabajo demuestra and slugs. American Malacological Bulletin 23: 173-181. que el apareamiento de dicha especie ocurre fundamental- Díaz-Piferrer, M. 1962. Reproduction of Polymita musca- mente en substratos vegetales. rum Lea Cuban tree snail. Caribbean Journal of Science 2(2): 59-61. En suma, el éxito reproductivo de la población introducida Espinosa, J. y J. Ortea. 1999. Moluscos terrestres del ar- de C. sagemon, en Velasco, Holguín, parece estar asociado chipiélago cubano. Avicennia Suplemento 2: 1-137. a la amplitud del ciclo anual y diario de los apareamientos, Espinosa, J. y J. Ortea. 2009. Moluscos terrestres de Cuba. la disminución del tiempo invertido en la cópula, así como UPC Print, Vasa, Finlandia. 191 pp. su plasticidad ecológica para utilizar los sustratos y estra- Espinosa, J., A. Fernández y J. Ortea. 2016. Una especie tos, en concordancia con su disponibilidad. Asimismo, se nueva de molusco terrestre de Cuba del género Caraco- demuestra la correlación positiva y significativa entre có- lus Montfort, 1810 (: : Pleuro- pulas detectadas con la temperatura media mensual y del dontidae). Novitates-Caribaea 10: 23-30. número de días lluviosos durante el período de muestreo. Heatwole, H. y A. Heatwole. 1978. Ecology of the Puerto AGRADECIMIENTOS: La investigación fue desarrollada Rican camaenid tree-snails. Malacologia 17(2): 241- en el marco del proyecto “Evaluación de los riesgos de la 315. diversidad biológica en la provincia Holguín” del Centro Hernández, M. 2013. Occupancy of strata of plant height de Investigaciones y Servicios Ambientales (CISAT), con and plant substrate by land snail Gastropoda assem- apoyo financiero así como uso de equipamientos donados blages at Escaleras de Jaruco, Mayabeque, Cuba. The por Idea Wild. Además, agradecemos a Adrian D. Trape- Nautilus 127(1): 29-35. ro-Quintana, Yoandri S. Megna, John A. Allen, Alison Di- Howell-Rivero, L. 1946. Nota sobre la cópula de Zachrysia bble y David Maceira-Filgueira por sus críticas constructi- guanensis y Veronicella tenax. Revista de la Sociedad Mal- vas. Los comentarios y sugerencias de los revisores contri- acológica “Carlos de la Torre y Huerta” 4: 75-84. buyeron a mejorar considerablemente la primera versión Howell-Rivero, L. 1947. Desarrollo de Zachrysia guanensis. del manuscrito. Revista de la Sociedad Malacológica “Carlos de la Torre y Huerta” 5: 13-20. REFERENCIAS Howell-Rivero, L. 1950. Reproducción de Caracolus sage- mon Beck. 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