DIVERSIDADE DE PREDADORES E PARASITAS EM SIMULIIDAE (INSECTA: DIPTERA)

Pedro Henrique Machado Constancio Lima

Rio de Janeiro

2020 PEDRO HENRIQUE MACHADO CONSTANCIO LIMA DIVERSIDADE DE PREDADORES E PARASITAS EM SIMULIIDAE (INSECTA: DIPTERA)

Trabalho de Conclusão de Curso, TCC, apresentado ao Curso de Graduação de Ciências Biológicas: Biotecnologia e Produção da UEZO como parte dos requisitos para a obtenção do grau de bacharel em Ciências Biológicas.

Orientador: Prof. Dr. Leonardo Henrique Gil-Azevedo

Coorientadora: Ma. Ivyn Karla Lima de Sousa

Rio de Janeiro Novembro de 2020 DIVERSIDADE DE PREDADORES E PARASITAS EM SIMULIIDAE (INSECTA: DIPTERA)

Elaborado por Pedro Henrique Machado Constancio Lima Discente do Curso de Ciências Biológicas - Biotecnologia e Produção da UEZO Este trabalho de Graduação foi aprovado com grau: 10

Rio de Janeiro, 26 de novembro de 2020

______Presidente, Ma. Ivyn Karla Lima de Sousa

______Membro, Prof. Dr. Ronaldo Figueiró Portella Pereira

______Membro, Dr. Óscar Sánchez Molina

______Suplente, Me. Durval da Silva Santos

Novembro de 2020

P413d. Pedro Henrique Machado Constancio Lima

DIVERSIDADE DE PREDADORES E PARASITAS EM SIMULIIDAE (INSECTA: DIPTERA)

70 f.: il.; 30 cm. Orientador: Dr. ºProf. Leonardo Henrique Gil-Azevedo. Trabalho de Conclusão de Curso de Ciências Biológicas, Biotecnologia e Produção Centro Universitário Estadual da Zona Oeste, 2020.

Palavras-chaves: 1.Simuliidae. Predação.2. parasitas.3. diversidade 4.controle biológico.

CDD 379.2

Dedico este trabalho à minha família, em especial à minha mãe, Selma Constancio e à minha sobrinha, Gabriela Constancio.

AGRADECIMENTOS

Sem dúvidas em primeiro lugar eu agradeço à minha mãe, por ter me dado os exemplos de caráter que eu levarei para sempre. Por ter me dado uma liberdade para eu questionar e nunca aceitar respostas que chegam muito fáceis. Por ter me instigado a continuar caminhando e correndo em direção aos meus sonhos. Por ter me dado a dádiva da vida e sempre me encorajar a vive-la. Por perdoar meus erros (muitos até) e parabenizar meus acertos. Enfim, ficaria eternamente agradecendo por tudo que você é e me moldou, então agradeço muito por você existir e eu merecer seu amor. Agradecer MUITO todas as amizades que a UEZO me presenteou. O “Grupo da Selma” se tornando minha válvula de escape e o responsável por fazer meu coração derreter de amor, amando todos com todo meu ser: Thamy mesmo parecendo durona, despia essa defesa sempre quando me colocava para cima em tudo, e eu tentando retribuir esse carinho, mas acho que a gente sempre conseguiu isso; Tai sempre me acalmando quando eu estava com pressa das coisas ou me apressando sempre que eu me desfocava, me lembrando do meu potencial que das muitas vezes eu mesmo não enxergava; Gabi que sempre consegue me trazer um sorriso com seus abraços (um dos melhores do mundo) e apertões, mesmo quando o dia tirava para nada dar certo, essas risadas e carinho gigante me davam forças para conseguir terminar o dia. Tau sempre compartilhando dos sentimentos de livros, filmes e séries que acompanhamos e me fazendo ter forças para me exercitar o mínimo todos os dias e continuar focado no que precisa ser feito; Raissa com seus dotes artísticos de cantora, sempre levando ao grupo momentos The Voice inesquecíveis e me socorrendo em momentos de desespero que eu de vez em quando a perturbava; Felipão, que mesmo não está oficialmente dentro do dito grupo, agradeço por ter aturado e ter tido paciência dos milhões de perguntas sobre biologia que fiz e continuarei fazendo por muito tempo. Além desse grupo, encontrei ainda pessoas que me ajudaram e sempre levarei comigo: João por ter me acompanhado do começo ao fim dessa jornada, mesmo conseguindo terminar antes, até o fim sempre me motivou do jeito que só ele sabe, com uma alegria gigantesca mesmo quando reclamávamos todo dia. Eduardo por ter me permitido entrar em sua vida e se sempre apoiando nossos milhares de projetos que pensávamos, existe algum só esperando o momento certo para nós o criarmos, além de se tornado um amigo sempre presente e aturando meus momentos de exaustão. À Naju, que foi um achado de ouro entre tantas pessoas, por todos os áudios que enviei e recebi rindo de nervoso das centenas de situações que apareciam diariamente, sempre dando força um ao outro para continuar. Não posso esquecer dos professores que me motivavam a seguir na ciência, mostrando o interesse de perpetuar tantas informações e ensinamentos às próximas gerações. Todos que falei sempre levarei comigo na alma e coração, obrigado por tudo. Saindo da UEZO, tenho três pessoas a agradecer, que me aguentam por anos. Ramon, meu irmão mais velho por escolha, não por parentesco sanguíneo, crescemos juntos, jogamos juntos, rimos juntos, choramos juntos, enfim, a lista segue sem fim, porém agradeço pelas incontáveis vezes que me ajudou de todas formas possíveis e continua ajudando, por sempre me dizer quando chegava no limite de algo e eu também. André, meu clone que veio antes de mim, nossas coincidências que nunca pareceram coincidências e colocaram a prova de fogo nossas concepções de mundo, cada ano que passa eu me pergunto como não havíamos nos conhecido antes, pela quantidade de pensamentos parecidos compartilhamos, e acima de tudo, por ter me proporcionado minha primeira aventura de RPG da vida e ter sido/é a melhor. Larissa, quase terminando meu curso de inglês, me aparece este ser humano do nada e se torna alguém tão importante que não cabe as vezes de emoção o quanto significa essa amizade, como conseguimos conversar sobre tudo, todo dia, toda hora (menos as 10h sagradas de Morfeu), é um mistério até hoje que vai continuar por uns bons tempos, entre todos os carinhos ignorantes que sempre tem. Por fim longe de ser menos importante, agradeço a todos meus amigos do meu laboratório no Museu Nacional, que me acolheu e me ensinou como realmente é ser um cientista dedicado a fazer o que ama. Agradeço ao meu orientador Leo por ter tido uma grande paciência durante todos esses anos e pelos puxões de orelha sempre que precisava. Muito obrigado também a minha “tia” Ivyn, por ter dado forças gigantes para me dedicar, por acreditar em mim durante todo esse trajeto e nos outros por vir e pela amizade maravilhosa que criamos e sempre estará presente.

“Não é nossa função controlar todas as marés do mundo, mas sim fazer o que pudermos para socorrer os tempos em que estamos inseridos, erradicando o mal dos campos que conhecemos, para que aqueles que viverem depois tenham terra limpa para cultivar. Que tempo encontrarão não é nossa função determinar.”

J. R. R. Tolkien

RESUMO

Simuliidae (Insecta: Diptera) consiste em um grupo de insetos holometábolos, conhecidos popularmente no Brasil por piuns e borrachudos, enquanto que fora do país são chamados de black flies ou jejenes. Esta família apresenta atualmente 2335 espécies conhecidas, que se distribuem por todo os continentes, exceto na Antártida. Os adultos possuem importância médica e socioeconômica, devido aos hábitos hematofágicos das fêmeas. As fases imaturas (ovos, larvas e pupas) são encontradas em ambientes lóticos com correnteza, como rios e riachos. Distintos organismos atuam como predadores e este comportamento sempre gerará um efeito positivo sobre o predador e um efeito negativo sobre sua presa, muitas vezes afetando sua população. A metodologia utilizada para a confecção do presente estudo, consistiu na busca de artigos, livros e trabalhos publicados na literatura sobre predação em simulídeos. O objetivo foi inventariar quais seres estão descritos na literatura possuindo comportamentos predatórios e parasíticos nos borrachudos, elucidando quais influências negativas estes comportamentos provocam na população desses mosquitos. Foram encontrados diversos organismos predando borrachudos distribuídos pelos filos Nematoda, Annelida, Mollusca Chordata e com a maior abundância dentre eles, Arthropoda, além de ocorrências espécies de fungos e plantas com o mesmo comportamento predatório. Averiguou-se também os principais parasitas danosos para esta família e todos foram descritos como parasitas obrigatórios em imaturos, sendo um dos focos para usá-los como controle biológico caso os simulídeos se tornem danosos a saúde pública.

Palavras-chaves: Simuliidae. predação. parasitas. diversidade. controle biológico

ABSTRACT Simuliidae (Insecta: Diptera) consists in a group of holometabolic insects, popularly known in Brazil as piuns and borrachudos, and known as black flies or jejenes outside the country. The family currently has 2,335 described species, which are distributed across all continents, except for Antarctica. The adult stage has medical and socioeconomic importance, as for the bloodsucking habits of the females. Its immature phases (eggs, larvae, and pupae) are found in lotic environments with currents, such as rivers and streams. Countless organisms act as predators, which its behavior will always have positive effect on the predator itself and negative effect on its prey, affecting its population balance. The methodology used on the present work, consisted in a search of articles, books and papers published in the literature, about predation on simuliids. The objective was to inventory which beings are described in the literature as having predatory and parasitic behaviors, as well as their negative influences in the black flies’ populations. Several organisms were found as simuliidae’s predators such as specimens of the phyla Nematoda, Annelida, Mollusca, Chordata, with Athropoda having the larger abundance among them, as well as plants and fungi sharing the same behavior. The main parasites of this family were also investigated, and each one was described as obligatory hurtful parasites in immatures, evaluating them to be included as biological control if the simuliids become harmful to the public health at some region.

Keywords: Simuliidae. predation. parasites. diversity. biological control.

ÍNDICE DE ILUSTRAÇÕES

Figura 1: Plantas predadoras de Simuliidae 19 Figura 2: Moluscos que predam borrachudos 21 Figura 3: Crustáceos predadores de Simuliidae 22 Figura 4: Formigas predadoras de Simuliidae 23 Figura 5: Indivíduos da Ordem Odonata predadores de Simuliidae 25 Figura 6: Imaturos de Trichoptera predadores de Simuliidae 27 Figura 7: Imaturos de Plecoptera predadores de Simuliidae 29 Figura 8: Indivíduos de Coleoptera predadores de Simuliidae 30 Figura 9: Indivíduos da Ordem Megaloptera que predam imaturos de Simuliidae _ 31 Figura 10: Moscas predadoras de Simuliidae 32 Figura 11: Hemípteros predadores de Simuliidae 34 Figura 12: Ácaros predadores de Simuliidae 36 Figura 13: Aranhas predadoras de Simuliidae 37 Figura 14: Spatuloricaria evansii Boulenger, 1892 37 Figura 15: Peixes predadores de Simuliidae 39 Figura 16: Peixes registrados como predadores de Borrachudos 41 Figura 17: Anuros predadores de imaturos de Simuliidae 42 Figura 18: Anfíbios predadores de Simuliidae 43 Figura 19: Riparia paludicola Vieillot, 1817 44 Figura 20: Aves predadoras de Simuliidae 44 Figura 21:Merganetta armata armata Gould, 1841 46 Figura 22: Membros da Ordem Soricomorpha 46 Figura 23: Myotis daubentonii Kuhl, 1817 47 Figura 24: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados 47 Figura 25: Larvas de Simuliidae parasitadas 50 Figura 26: Porcentagem de pesquisas na literatura analisadas por região zoogeográfica 55

SUMÁRIO

1 – Introdução13

2 - Objetivos16 2.1 – Geral:16 2.2 – Específicos:16

3 – Metodologia17 3.1 - Tipo de estudo17 3.1.1 - Primeira etapa - Organização das Ideias17 3.1.2 - Segunda etapa: Fontes17 3.1.3 - Terceira etapa: Coleta de dados17 3.1.4 - Quarta etapa: Análise e Interpretação dos Resultados18 3.1.5 - Quinta etapa: Discussão dos Resultados18

4 – Revisão de Literatura19 4.1 – Reino Plantae19 4.1.1 – Família Sarraceniaceae19 4.1.2 – Família Lentibulariaceae19 4.2 – Filo Annelida20 4.2.1 – Infraclasse Euhirudinea20 4.3 – Filo Mollusca20 4.3.1 – Classe Gastropoda20 4.4 – Filo Arthropoda21 4.4.1 – Subfilo Crustacea21 4.4.1.1 – Família Aeglidae21 4.4.1.2 – Família Potamonautidae21 4.4.2 – Subfilo Hexapoda22 4.4.2.1 – Ordem Hymenoptera22 4.4.2.2 – Ordem Odonata24 4.4.2.3 – Ordem Trichoptera25 4.4.2.4 – Ordem Plecoptera28 4.4.2.5 – Ordem Coleoptera30 4.4.2.6 – Ordem Megaloptera31 4.4.2.7 – Ordem Diptera32 4.4.2.7 – Ordem Hemiptera34 4.4.3 – Classe Arachnida36 4.4.3.1 – Subclasse Acari36 4.4.3.2 – Ordem Aranae37 4.5 – Filo Chordata38 4.5.1 – Superclasse Pisces38 4.5.1.1 – Ordem Siluriformes38 4.5.1.2 – Ordem Characiformes39 4.5.1.3 – Ordem Scorpaeniformes39 4.5.1.4 – Ordem Anguilliformes39 4.5.1.5 – Ordem Salmoniformes40 4.5.1.6 – Ordem Cyprinodontiformes41 4.5.1.7 – Ordem Cypriniformes41 4.5.1.8 – Ordem Acipenseriformes41 4.5.2 – Classe Amphibia42 4.5.2.1 – Ordem Anura42 4.5.2.2 – Ordem Caudata44 4.5.3 – Classe Aves46 4.5.3.1 – Ordem Passeriformes46 4.5.3.2 – Ordem Anseriformes47 4.5.4 – Classe Mammalia48 4.5.4.1 – Ordem Soricomorpha48 4.5.4.2 – Ordem Chiroptera50 4.5.4.3 – Ordem Monotremata50 4.5.4.4 – Ordem Primata51 4.6 – Parasitas51 4.6.1 – Fungos51 4.6.2 – Nematóides53 4.7 - Canibalismo54 4.8 - Defesa ao predadores55 4.9 - Possíveis controles biológicos56

5 – Conclusão57

6 – Referências Bibliográficas60

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1 – Introdução

A família Simuliidae, dentro da ordem Diptera, é composta por insetos holometábolos, possuindo assim uma metamorfose completa, onde seus estágios de vida compreendem em: ovo, larva, pupa e adultos. O ciclo de vida consiste em duas fases, a fase aquática obrigatória: ovos, larvas e pupas e a fase aérea como adultos, macho e fêmea (SHELLEY, 2010). Popularmente, os simulídeos são conhecidos no Brasil por piúns, no norte e nordeste e por borrachudos nas demais regiões do país. Em outras partes do mundo, são chamados de “black flies” no inglês ou por “jejenes” e “moscas negras” no espanhol (MARDINI, 2006). A característica mais visível que evidencia o dimorfismo sexual dessa família é pelos dois tipos de omatídeos encontrado nos machos adultos, as macrofacetas superiores (omatídeos maiores) e microfacetas inferiores (omatídeos menores), enquanto que nas fêmeas adultas, somente um tipo de omatídeo é encontrado, as microfacetas. Peterson et al. (1981) também evidenciou que os borrachudos machos são considerados holópticos por possuírem o fronte e clípeo, duas estruturas que separam os olhos, bem reduzidos, em contrapartida, as fêmeas as apresentam bem desenvolvidas e são consideradas dicópticas. Seu estágio adulto geralmente apresenta colorações pretas acinzentadas para marrons amarelados, com as fêmeas possuindo tonalidades mais claras que dos machos. As características morfológicas gerais que diferem Simuliidae adultos de outros dípteros, além do tipo de omatídeo, consistem em: antenas apresentando 11 segmentos, sendo de 7-9 flagelômeros, o escapo e o pedicelo; tórax com escudo robusto, lhe dando aparência arqueada; escudo apresentando cerdas prateadas ou douradas e asas mais alargadas na base (COSCARÓN & COSCARÓN-ARIAS, 2007; FIGUEIRÓ et al., 2009). Coscarón (1991) ressalta que as análises da biologia e ecologia dessa família é de grande importância pois possuem um papel necessário nos diversos ambientes lóticos nos cursos d’água pelos continentes onde estão inseridos. Pelas formas imaturas estarem presentes nos ambientes aquáticos, os borrachudos são considerados benéficos nestes estágios pois constituem a base da cadeia alimentar de diversos animais que os predam, como peixes, aves e outros artrópodes. As larvas, filtradoras, são encontradas aderidas ao substrato (rochas ou vegetações submersas em água corrente) por uma seda produzida de suas glândulas bucais e por ganchos anais (STRIEDER, 1986; COSCARÓN, 1991). Pepinelli et al. (2005) observaram que as larvas transformam partículas suspensas e dissolvidas em pelotas fecais, que são maiores, então afundando na água pela sua densidade aumentada e servindo de alimento para invertebrados coletores e outros microrganismos. Crosskey (1990) salienta que larvas nos 14

últimos ínstares podem ser utilizadas na diferenciação específica, como também nas pupas, ao analisar a quantidade e formas de seus filamentos branquiais. De acordo com Campos & Andrade (1999), os simulídeos machos se alimentam estritamente dos néctar das flores e as fêmeas, que por sua vez, também se alimentam de sangue dos mamíferos e de aves, pois precisam de uma quantia de proteínas presentes no sangue para maturar os oócitos e ovopositar. Devido a este hábito antropofílico, esses mosquitos são conhecidos por suas picadas serem consideradas incômodas às comunidades rurais, tanto para animais domésticos quanto para os humanos, gerando ameaças as suas saúdes (HAMADA et al., 2006). Além das picadas pelas fêmeas causarem processos alérgicos nos humanos e outros animais decorrentes de substâncias presentes em sua saliva, causando prejuízos em polos turísticos e na agricultura (MARDINI et al., 2006; COUCEIRO et al., 2014), eles ainda podem servir de hospedeiros intermediários para parasitas nematoides das superfamílias Filaroidea e Mermithoidea (CROSSKEY, 1990). Campos e Andrade (1999) salientam que algumas espécies podem se comportar como vetores de espécies de nematóides dos gêneros Onchocerca, Mansonella, Splendidofilaria e Dirofilaria, com isso, evidenciam a importância médica- veterinária da família. No Norte o país, as espécies Simulium (Trichodagmia) guianense Wise, 1911, Simulium (Psaroniocompsa) oyapockense Floch & Abonnenc, 1946 e Simulium (Psaroniocompsa ) roraimense Nunes de Mello, 1974 são os principais vetores da Oncocercose, conhecida popularmente como “mau de garimpeiro” ou cegueira dos rios, causada pela filaria Onchocerca volvulus Leuckart, 1893 (NEVES, 1991). Na região sul e sudeste do país, a espécie Simulium (Chirostilbia) pertinax Kollar, 1832 é a principal causadora de prejuízos na população, ainda que não transmita doenças, a quantidade de picadas sofridas pelo indivíduo afeta o turismo em diversos locais (PEPINELLI et al., 2003). Uma variedade de organismos coabita o mesmo ambiente dos simulídeos, isso é, ambientes lóticos, tornando esta família uma parte essencial na comunidade de insetos e ocasionalmente se apresentando como o grupo de maior densidade numérica nesses locais (CROSSKEY, 1990). Por essa presença conspícua no ambiente, os borrachudos em estágios imaturos e adultos são vítimas de diversos predadores e organismos parasitas que ocorrem nos cursos d’água em que se desenvolvem ou em proximidades. Trichoptera (Hydropsychidae, Rhyacophilidae, Brachycentridae e Philopotamidae), Coleoptera (Hydrophilidae e Dytiscidae), Hymenoptera (Formicidae), Diptera (Empididae) e peixes como o Oncorhynchus mykiss gairdnerii Richardson, 1836 são exemplos de organismos predadores de simulídeos (DAVIES, 1981). 15

Todas as questões acerca dos efeitos que a predação causa, pode ser dividida em duas principais categorias: uma que investiga as consequências da ação dos predadores ao nível de comunidades e a outra que analisa as respostas evolutivas da relação predador-presa, sendo esta última, responsável por estudar as adaptações de predadores a ter sucesso em obter suas presas, bem como os métodos defensivos que estas presas utilizam para sobreviver (ALLAN, 1983). Alguns predadores consomem de algumas à uma grande quantidade de larvas ou adultos de borrachudo para completar seu próprio ciclo biológico, exercendo um controle natural importante sobre as populações dessa família sob certas condições e, na maioria das vezes, em seus estágios imaturos aquáticos. Maitland & Margaret (1967) constataram que os simulídeos escolhem trechos com altitudes superiores, porém ainda submersas, na corrente d’água próximo à superfície, para iniciar o estágio pupal, permitindo que os adultos ao emergirem, rapidamente se moverem em direção a lâmina da água e diminuir seu tempo de exposição aos predadores. Isso prova que os estágios imaturos são o mais importantes em relação a mortalidade da população de Simuliidae. A reprodução, a alimentação, a adaptação a fatores abióticos e a defesa, são os quatro requisitos básicos para a sobrevivência e perpetuação de determinado animal, por isso, a predação é uma evidente influência na homeostase das comunidades (ALENCAR et al., 1999). Connel (1975) havia constatado que tanto em ambientes terrestres quanto aquáticos, a predação apresenta um fator repressivo que pode se tornar sérias ameaças em comunidades mais sensíveis às mudanças. Partindo desse argumento, o trabalho a seguir esclarecerá os diversos tipos de organismos registrados na literatura capazes de modificar nocivamente o funcionamento e equilíbrio das populações de Simuliidae, com algumas ocorrências para possíveis utilizações de controle biológico.

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2 - Objetivos

2.1 – Geral:

• Este trabalho tem como objetivo principal ampliar o conhecimento acerca dos diversos organismos que possuem ocorrência como predadores e parasitas em representantes de Simuliidae.

2.2 – Específicos:

• Inventariar quais os grupos taxonômicos que influenciam negativamente a bionomia de Simuliidae.

• Correlacionar as ocorrências de predação e parasitismo mencionadas com as zonas zoogeográficas nas quais foram registradas.

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3 – Metodologia 3.1 - Tipo de estudo

O trabalho seguiu o modelo de estudo exploratório desenvolvido por Gil (2008), que consiste em uma pesquisa bibliográfica que, segundo ele, “é desenvolvida a partir de material já elaborado, constituído de livros e artigos científicos”. Neste âmbito, a pesquisa seguiu a proposta do autor, sendo dividida por quatro etapas descritas a seguir.

3.1.1 - Primeira etapa - Organização das Ideias

A primeira etapa consistiu em uma estruturação e junção de ideias para demonstrar a quantidade de pesquisas que existem na literatura com o enfoque específico em predadores e organismos responsáveis por causarem efeitos prejudiciais à família Simuliidae, além de pesquisas que apenas citam ocorrências de predação em simulídeos, sem este ter sido o foco principal do trabalho em si.

3.1.2 - Segunda etapa: Fontes

Nesta etapa, os critérios determinados para filtrar os resultados da pesquisa foram: a abrangência temporal, o idioma dos textos e as bases de dados. Ficou definida que a busca seria realizada com pesquisas feitas a partir do ano 1900 até 2020, nos idiomas português, espanhol e inglês, abrangendo os primeiros registros sobre o tema que há na literatura, pelos bancos de dados SCIELO, WEB OF SCIENCE, PUBMED, ZOOLOGICAL RECORDS e GOOGLE SCHOLAR. Palavras-chaves foram escolhidas usando combinações específicas entre elas para acentuar a acurácia do estudo proposto. Em português foram utilizadas: simuliidae, borrachudos, predação, predadores e alimentação. Em espanhol, as palavras empregadas foram simuliidae, jejenes, depredación, depredadores e alimentación. Por fim, em inglês foram utilizadas as palavras simuliidae, black fly, predation, predators e feeding.

3.1.3 - Terceira etapa: Coleta de dados

A coleta dos dados encontrados foi efetuada da seguinte forma: a) Leitura exploratória de todo o material – Que consistiu em uma leitura rápida, com o objetivo de verificar se a pesquisa consultada é de interesse para o trabalho. b) Leitura seletiva – Fundamentada em uma leitura mais aprofundada das partes que geralmente interessam para o estudo. 18

c) Comentário sobre as obras pesquisadas – Sendo os registros das informações extraídas das fontes em um dos instrumentos específicos (autores, ano, métodos, resultados e conclusões).

3.1.4 - Quarta etapa: Análise e Interpretação dos Resultados

Nesta etapa foi realizada uma leitura minuciosa com finalidade de ordenar as ideias contidas nas fontes, de forma que estas possibilitassem a obtenção de respostas a problemática do estudo.

3.1.5 - Quinta etapa: Discussão dos Resultados

Foram selecionados os artigos mais relevantes e discutidos os resultados propostos pelos mesmos, após ter feito a organização das obras, seguindo o referencial teórico pertinente à temática do estudo.

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4 – Revisão de Literatura 4.1 – Reino Plantae 4.1.1 – Família Sarraceniaceae

Região Neártica Foi comprovado que adultos de Simuliidae fazem parte da dieta da planta carnívora Sarracenia purpurea Linnaeus, 1758 em um charco no estado de Michigan, EUA. Essa espécie apresenta uma estrutura em forma de sacola repleta de uma substância corrosiva aos mosquitos, decompondo-os mais rapidamente caso caiam pela borda da cavidade. Redes vasculares com uma cor avermelhada, em decorrência do néctar, na periferia dessa cavidade é o método utilizado para atrair os borrachudos e outros insetos alados (CRESSWELL, 1991).

4.1.2 – Família Lentibulariaceae

Região Paleártica Adler & Malmqvist (2004) verificaram pela primeira vez a predação oportunista por Pinguicula vulgaris Linnaeus, 1758 em simulídeos das espécies Cnephia eremites Shewell, 1952 e Cnephia pallipes Fries, 1824 próximo a um lago natural na região norte da Suécia. Pelas fêmeas desses gêneros não apresentarem aparelho bucal hematófago, elas necessitam buscar outras fontes açucaradas para se alimentarem e ovopositarem, sendo atraídas então, para a substância produzida pela P. vulgaris e capturada pela mesma.

Figura 1: Plantas predadoras de Simuliidae

B A

A = S. purpurea. Fonte: Gallas, (2009); B = P. vulgaris. Fonte: Wikimedia Commons, (2015).

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4.2 – Filo Annelida 4.2.1 – Infraclasse Euhirudinea

Região Afrotropical Dentre os anelídeos, apenas uma espécie de sanguessuga, Salifa perspicax R. Blanchard, 1897 foi identificada por Chutter (1968) no Rio Vaal, África do Sul, como uma predadora voraz do estágio larval dos simulídeos, pois encontraram-se enormes quantidades dessas partes larvais no conteúdo estomacal desse anelídeo.

4.3 – Filo Mollusca 4.3.1 – Classe Gastropoda

Região Neotropical Dentro do filo Mollusca, Darwich et al. (1989) coordenaram um estudo no rio Uruguai (divisor natural entre os estados de Santa Catarina e Rio Grande do Sul) onde obtiveram o primeiro registro de predação por Ampullaridae para região Neotropical, através de um exame do conteúdo digestivo do molusco Asolene (Pomella) megastoma Sowerby, 1825, onde verificou-se a presença de larvas e pupas de Simulium (Trichodagmia) orbitale Lutz, 1910 e Simulium (Psaroniocompsa) spp. Enderlein, 1934, além também de relatar uma relação forética, onde as larvas fixavam-se na concha dos gastrópodes, evitando assim que sejam predadas por estes moluscos.

Região Paleártica Davies (1981) cita que as espécies europeias de gastrópodes Viviparus viviparus Linnaeus, 1758 (Viviparidae), Bithynia tentaculata Linnaeus, 1758 (Amnicolidae) e Theodoxus fluviatilis Linnaeus, 1758 (Neritidae) foram observadas por Pavlichencko, em 1977, predando simulídeos pelas penínsulas Escandinava e Balcânica.

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Figura 2: Moluscos que predam Simuliidae A B

C D

A = A. (Pomella) megastoma. Fonte: S. Ghesquiere, (2009); B = V. viviparus. Fonte: Roy Anderson, (2016). C = B. (Bithynia) tentaculata. Fonte: Roy Anderson, (2016); D = T. fluviatilis. Fonte: Maňas M., (2014).

4.4 – Filo Arthropoda 4.4.1 – Subfilo Crustacea 4.4.1.1 – Família Aeglidae

Região Neotropical Foi constatado por Magni e Py-Daniel (1989), através de coletas e observações em campo, que o crustáceo Aegla platensis Schmitt, 1942 possui um comportamento predador preferencial em larvas e pupas de simulídeos no arroio Carpintaria, ao nordeste do Rio Grande do Sul, ressaltando-se também, pelos próprios autores, a possibilidade dessa espécie ser utilizada em manejos integrados a controles de simulídeos. As espécies de Simuliidae que este crustáceo se alimenta são indivíduos de Simulium pertinax, Simulium (Inaequalium) sp. e Simulium (Chirostilbia) riograndense Py-Daniel, Souza & Caldas, 1988.

4.4.1.2 – Família Potamonautidae

Região Afrotropical Associações foréticas entre larvas de simulídeos e crustáceos do gênero Potamonautes foram descritas por Edwards (1928) em riachos na cidade de Kumba, a sudoeste da República dos Camarões, sem relatos de predação, onde especulou-se que as larvas se 22

beneficiam de dois fatores: caso o ambiente seja escasso de nutrientes, elas podem obtê-los dos restos e detritos alimentícios gerados pelo crustáceo na qual está fixada; ou um meio de garantir proteção contra eventuais danos que podem surgir ao começarem o estágio pupal (CORBET, 1961). Enquanto que van Someren & McMagon (1950) notaram Simulium (Lewisellum) neavei Roubaud, 1915 tendo esse tipo de associação forética com indivíduos do gênero Potamonautes no rio Sanaga, República dos Camarões, o mesmo comportamento foi observado por Disney (1971c) nas espécies de caranguejo Sudanonautes africanus A. Milne-Edwards, 1869 , S. orthostylis Bott, 1955 e Potamonautes pobeguini H. Milne Edwards, 1853 entre larvas de Simulium (Lewisellum) ovazzae Grenier & Mouchet, 1959 em cursos d’agua na cidade de Kumba, Camarões. Entretanto, Davies (1981) observou in loco indivíduos das espécies Potamonautes niloticus H. Milne Edwards, 1837 e Potamonautes berardi Audouin, 1826 se alimentando das larvas de borrachudos nos rios em Kumba, simultaneamente exibindo as mesmas relações foréticas observadas por Edwards (1928) e Disney (1971c).

Figura 3: Crustáceos que predam Simuliidae A B

A = Potamonautes sp. Fonte: Wynand Uys, (2017); B = Aegla platensis Schmitt, 1942. Fonte:Hernán Chinellato, (2012).

4.4.2 – Subfilo Hexapoda 4.4.2.1 – Ordem Hymenoptera 4.4.2.1.1 – Família Cabronidae

Região Afrotropical Dentre os himenópteros, tanto vespas quanto formigas possuem ocorrências de predação em simulídeos. Em uma fazenda em Hilton, sudeste da África do Sul, a espécie Dasyproctus westermanni Dahlbom, 1844 foi relatada por Gess (1980) utilizando dípteros que, em sua maioria eram simulídeos, como alimentos para outros indivíduos em seus ninhos.

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Região Neártica Durante a digestão do sangue que as fêmeas de borrachudos consomem, ato que necessita de três dias ou mais, elas ficam vulneráveis a ataques de vespas, pois precisam diminuir suas atividades e permanecem paradas nos substratos. Crosskey (1990) observou diversas vezes vespas predadoras sobrevoando mamíferos para capturar as fêmeas enquanto estas estão se alimentando ou digerindo o sangue. Um exemplo é a espécie de vespa Oxybelus emarginatum Say que foi descrita por Snoddy (1968) predando simulídeos adultos em dorsos de bovinos no Condado de Hancock, região sudeste dos EUA, quando estes estão se alimentando do pasto. A vespa utilizava suas antenas para confirmar a presença do borrachudo no animal e, ao encontrá-lo, o imobilizava com suas mandíbulas e pernas, voando de volta ao seu ninho logo em seguida com a presa segura.

4.4.2.1.2 – Família Formicidae

Região Neártica Formigas das espécies Myrmica schencki emeryana Cole, 1942 e Lasius neoniger Emery, 1893 (Formicidae) foram observadas por Peterson & Davies (1960) se alimentando de fêmeas das espécies Simulium venustum Say, 1823 e Simulium decorum Walker, 1848 no rio Madawaska, ao centro-leste do Canadá.

Figura 4: Formigas predadoras de Simuliidae A B

A = M. emeryana. Fonte: Dan Kjar, (2004); B = L. neoniger. Fonte: Tom Murray, (2016).

Região Neotropical Há ocorrência de formigas da espécie Solenopsis saevissima Smith, 1855 predando os quatro estágios de vida de Simulium perflavum Roubaud, 1906 em igarapés na Amazônia Central, Brasil (HAMADA, 1998). A mesma espécie foi observada in loco predando os estágios 24

imaturos de Simulium guianense Wise, 1911 no rio Longá, ao norte do Piauí, Brasil, por Santos- Neto et al. (2015).

4.4.2.2 – Ordem Odonata 4.4.2.2.1 – Subordem Zygoptera

Crisp (1956) salientou que espécies menores como as inseridas dentro de Zygoptera predam mais eficientemente Simuliidae do que as maiores do grupo Epiprocta, como a família Libellulidae. Isso devido ao fato de que as espécies menores necessitam de uma menor quantidade de energia para capturar simulídeos suficientes para suprir sua quantia mínima de consumo.

Região Afrotropical Service & Lyle (1975) ao realizarem testes sorológicos em possíveis predadores de Simulium (Edwardsellum) damnosum Theobald, 1903 no Rio Bandama, Costa do Marfim, registraram que a espécie Metacnemis singularis Karsch, 1891 (Platycnemididae) continha enormes quantidades de restos larvais dos borrachudos, mostrando que estas eram seu alimento mais comum.

Região Neártica Ninfas da espécie Calopteryx maculata Beauvois, 1805 (Agrionidae) foi observada predando larvas de Simulium venustum por Peterson & Davies (1960) em substratos submersos na região norte do rio Madawaska, na província de Ontário, Canadá.

Região Paleártica Malmqvist (1994) descreveu a espécie Cordulegaster boltonii Donovan, 1807 (Cordulegastridae) como uma predadora de simulídeos em estágios imaturos no lago Bjännsjön, região central da Suécia, ao realizar análises estomacais encontrando quantias consideráveis de borrachudos em seu conteúdo. Em análises similares, Bo et al. (2011) relatou indivíduos de C. boltonii Donovan, 1807 provenientes dos rios Rabengo e Ronsinaggio, na região nordeste da Itália, com partes larvais dos borrachudos em seus conteúdos estomacais.

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4.4.2.2.2 – Subordem Epiprocta

Região Afrotropical No Rio Bandama, Costa do Marfim, Service & Lyle (1975) confirmaram a predação de Simulium damnosum pela espécie Zygonyx flavicosta Sjöstedt, 1900 (Libellulidae) após realizarem testes sorológicos do conteúdo estomacal destas libélulas e terem encontrado muitos resquícios de larvas do borrachudo.

Figura 5: Indivíduos da Ordem Odonata que predam Simuliidae A B

C D

A = Z. flavicosta. Fonte: Naturalis Biodiversity Center, (2013); B = M. singularis. Fonte: Alan Manson, (2016); C = Ninfa de A. umbrosa. Fonte: Jim Moore, (2014); D = C. boltonii. Fonte: James K. Lindsey, (2004).

Região Neártica Ninfas de Aeshna umbrosa Walker, 1908 (Aeshnidae) foram observadas in loco devorando larvas de Simulium venustum ao norte do rio Madawaska, Canadá (PETERSON & DAVIES, 1960).

4.4.2.3 – Ordem Trichoptera 4.4.2.3.1 – Subordem Annulipalpia

Região Neártica Foi especulado por Peterson (1960) que dentre os tricópteros, o grupo mais comum a predarem simulídeos é Hydropsychidae ao observar in loco indivíduos do gênero Hydropsyche se alimentando de larvas em riachos do Cânion Parleys, no estado de Utah, EUA. Outros gêneros também foram bem aparentes, porém com menos ocorrência, como larvas de Arctopsyche (Hydropsychidae), Chimarra (Philopotamidae) e Polycentropus (Psychomyiidae).

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Região Afrotropical No Rio Marahoué, Costa do Marfim, foi observado que larvas de Simulium damnosum eram o principal alimento dos indivíduos Cheumatopsyche falcifera Ulmer, 1930 e C. (Cheumatopsychodes) digitata bem como espécies dos gêneros Macronema e Aethaloptera, todos pertencentes à família Hydropsychidae (SERVICE & ELOUARD, 1980). Burton & McRae (1972), ao realizarem observações in loco nos rios Volta Vermelho e Volta Branca, em Gana, demonstraram os gêneros Chimarra (Philopotamidae) e Economus sp. (Psychomyiidae) predando os estágios imaturos de Simulium damnosum.

Região Paleártica As espécies Hydropsyche siltalai Doehler, 1963 (Hydropsychidae), Polycentropus flavomaculatus Pictet, 1834 (Psychomyiidae) e Polycentropus irroratus Curtis, 1835 (Psychomyiidae) foram relatadas por Malmqvist (1994) como predadoras de larvas dos borrachudos no lago Bjännsjön, localizado no centro da Suécia.

4.4.2.3.2 – Subordem Spicipalpia

Região Neártica Indivíduos do gênero Rhyacophila (Rhyacophilidae) foram observados in loco por Peterson (1960) se alimentando de larvas dos borrachudos nos substratos de cursos d’água no Cânion Parleys, no Condado Salt Lake em Utah, EUA, ambiente em que as duas famílias coabitam.

Região Afrotropical Burton & McRae (1972), registraram através de observações in loco no Rio Dayi, próximo a cidade de Vakpo, leste de Gana, a predação por um gênero da família Hydroptilidae, Orthotrichia sp., em pupas de Simulium (Pomeroyellum) garmsi Crosskey, 1969 e Simulium schoutedeni Wanson, 1947.

4.4.2.3.3 – Subordem Integripalpia

Região Neártica Peterson (1960) observou larvas do gênero Brachycentrus (Brachycentridae) e do gênero Neophylax sp. (Limnephilidae) predando larvas de Simulium (Psilozia) vittatum Zetterstedt, 1838; Simulium arcticum Malloch, 1914; Simulium (Aspathia) piperi Dyar & 27

Shannon, 1927 e Simulium tuberosum Lundström, 1911 ao longo de rios localizados no Condado Salt Lake, Utah, a oeste dos EUA.

Região Paleártica Burton & McRae (1972), citam que os gêneros Phryganea sp. (Phryganeidae), Anabolia sp. (Limnephilidae) e a espécie Halesus ruficollis Pictet, 1834 (Limnephilidae) demonstraram indivíduos que predam simulídeos na França, Alemanha, Dinamarca e extremo oeste da Rússia. As espécies Halesus radiatus Curtis, 1834 (Limnephilidae); Chaetopteryx villosa Fabricius, 1798 (Limnephilidae); Potamophylax cingulatus Stephens, 1837 (Limnephilidae) e Rhyacophila nubila Zetterstedt, 1840 (Rhyacophilidae) também foram relatadas por Malmqvist (1994) como predadoras dos imaturos de Simuliidae no lago Bjännsjön, região central da Suécia.

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Figura 6: Imaturos de Trichoptera predadores de Simuliidae A B B

C D

A = Polycentropus sp. Fonte: Tom Murray, (2009). B = Brachycentrus sp. Fonte: Joyce Gross, (2018). C = Rhyacophila sp. Fonte: Tom Murray, (2010); D = Chimarra sp. Fonte: Tom Murray, (2009).

4.4.2.4 – Ordem Plecoptera 4.4.2.4.1 – Família Perlodidae

Região Neártica O gênero Isoperla, possuindo, espécies carnívoras e onívoras, têm ocorrências de se alimentarem de larvas dos simulídeos, como observado in loco por Sheldon et al. (1977) no Parque Estadual Placid Lake, localizado no estado de Montana, EUA.

Região Paleártica Malmqvist (1994) registrou, ao realizar observações in loco no lago Bjännsjön, Suécia, as espécies Isoperla grammatica Poda, 1761 e Diura nanseni Kempny, 1900 como predadoras de larvas e pupas dos simulídeos. A espécie I. grammatica também foi constatada como predadoras de larvas de Simulium por Mackereth (1957) através de análises estomacais em indivíduos coletados no rio Ford Wood Beck, no condado de Cúmbria, norte da Inglaterra. 29

Hynes (2009) ao analisar o conteúdo estomacal da espécie Dictyopterygella bicaudata Linnaeus, 1758 em lagos no condado de Caithness, ao norte da Escócia, observou que ela se alimenta dos estágios imaturos de Simuliidae, porém em menor quantidade que outras presas disponíveis.

4.4.2.4.2 – Família Perlidae

Região Neotropical Larvas de simulídeos possuem necessidade de cursos d´agua com correntezas de altas velocidades, o que serve de proteção contra predadores cujos comportamentos e desenvolvimento apenas ocorrem em habitats com correntezas de velocidade menor, como por exemplo os plecópteros, que apresentam um padrão linear de preferência na velocidade da água inversamente proporcional a que Simuliidae possui (FIGUEIRÓ & DOCILE, 2007). Duas espécies do gênero Anacroneuria Klapálek, 1909 e três do gênero Macrogynoplax Enderlein, 1909 foram registrados por Ferreira (1996) como predadores dos borrachudos nos igarapés Barro Branco e Bons Amigos, situados na Reserva Florestal Adolpho Ducke, estado do Amazonas.

Figura 7: Imaturos de Plecoptera predadores de Simuliidae A B C

A = Plecoptera do gênero Isoperla. Fonte: Tom Murray, (2009); B = Plecoptera do gênero Diura. Fonte: Zoologische Staatssammlung Muenchen, (2015); C = Plecoptera da família Perlidae. Fonte: Robert G. Henricks, (2011).

Região Neártica Indivíduos da espécie Acroneuria californica Banks, 1905 coletados na Estação de Campo Sagehen Creek, localizada na Califórnia, oeste dos EUA, foram submetidas a análises estomacais e constatou-se a predação em simulídeos por este plecóptero, pois foram encontradas partes larvais dos borrachudos no conteúdo estomacal (SHELDON, 1969). 30

Região Paleártica Mackereth (1957) realizou análises sorológicas estomacais nas espécies Perla carlukiana Klapálek, 1907 e Perlodes mortoni Klapálek, 1906 coletadas do rio Ford Wood Beck, localizado no condado de Cúmbria, ao norte da Inglaterra, e confirmou a predação deste plecóptero em larvas de borrachudos do gênero Simulium.

4.4.2.5 – Ordem Coleoptera 4.4.2.5.1 – Família Hydrophilidae

Região Neártica Ao realizar análises estomacais de larvas de uma espécie do gênero Cymbiodyta Bedel, 1881 obtidas em um riacho ao norte de Dewey Bridge no estado de Utah, EUA, Peterson (1960) encontrou resquícios larvais de Simulium piperi e S. vittatum, registrando a predação desses coleópteros em borrachudos. Peterson (1960) também cita que a espécie Anacaena limbata Fabricius, 1792 foi vista devorando larvas de S. vittatum próximo à uma represa de castores no Cânion Red Butte, localizado no Condado Salt Lake, Utah.

Figura 8: Indivíduos de Coleoptera predadores de Simuliidae A B

A = Cymbiodyta sp. Fonte: Boris Loboda, (2017); B = Agabus sp. Fonte: Wikimedia Commons, (2008).

4.4.2.5.2 – Família Dytiscidae

Região Neártica Larvas do gênero Agabus Leach, 1817 coletadas em um curso d’água na região norte de Dewey Bridge, Utah, foram registradas como predadores vorazes de Simulium piperi e S. 31

vittatum após ter-se encontrado grandes quantidades de partes larvais desses simulídeos em seus conteúdos estomacais (PETERSON, 1960).

4.4.2.5.3 – Família Elmidae

Região Afrotropical As espécies Potamodytes marshalli Hinton, 1937, Potamodytes sp.1 e Elmidae sp.1 foram registradas com partes larvais de Simulium damnosum nos seus conteúdos estomacais pela região do rio Marahoué, Costa do Marfim (SERVICE & ELOUARD, 1980).

4.4.2.5.4 – Família Gyrinidae

Região Paleártica Baranov (1938) realizou observações in loco ao longo do rio Danúbio na região de Belgrado, capital da Sérvia e constatou a espécie Gyrinus natator Linnaeus, 1758 predando simulídeos adultos da espécie Simulium columbaczense Schoenbauer, 1795.

4.4.2.6 – Ordem Megaloptera

Região Neártica A Ordem Megaloptera é conhecida por ser um dos maiores predadores macroinvertebrados em ambientes lóticos e lênticos (MALMQVIST, 1994). No entanto, somente há relatos na literatura das espécies Sialis fuliginosa Pictet, 1836 (Sialidae) e Corydalus cornutus Linnaeus, 1758 (Corydalidae) como sendo predadoras de larvas e pupas dos borrachudos, após Stewart et al. (1973) terem realizado análises estomacais dessas espécies coletadas do Rio Brazos no estado do Texas, EUA.

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Figura 9: Indivíduos de Megaloptera que predam imaturos de Simuliidae A B

A = S. fuliginosa. Fonte: J.K. Lindsey, (2015); B = C. cornutus. Fonte: Joel Sartore, (2020).

4.4.2.7 – Ordem Diptera

Os dípteros possuem ocorrências de predação em Simuliidae em todas as regiões zoogeográficas. Werner & Pont, (2003) elucidaram cerca de 113 espécies distribuídas por 12 famílias que predam simulídeos. Para a região Paleártica, eles apontam 44 espécies; para a Afrotropical, 18 espécies; na região Oriental apenas 1 espécie pertencente à família Phoridae é relatada predando simulídeos; a região Australiana possui 2 espécies das famílias Chironomidae e Empididae; 48 espécies foram identificadas como predadoras de borrachudos na região Neártica; e para a região Neotropical, 9 espécies foram registradas.

4.4.2.7.1 – Família Drosophilidae

Região Afrotropical Werner & Pont, (2003) apontaram quatro espécies desta família que predam Simuliidae. A espécie de mosca Drosophila simulivora Tsacas & Disney, 1974 é conhecida por ser uma predadora voraz e especialista de ovos e larvas do gênero Simulium. Disney (1975) identificou em Oeste, República dos Camarões, as espécies Drosophila gibbinsi Aubertin, 1937 e Drosophila cogani Tsacas & Disney, 1974, similares à D. simulivora, com restos de ovos e larvas de Simulium em seus estômagos.

4.4.2.7.2 – Família Chironomidae

Região Afrotropical Larvas de Cardiocladius oliffi Freeman 1956 são predadoras ocasionais dos estágios pupais de Simulium (Edwardsellum) squamosum Enderlein, 1921 e S. damnosum. No rio Pawnpawn, República de Gana, Boakye et al., (2009) e Fokam (2000) demonstraram que, por 33

serem imóveis, somente as pupas são consumidas pelo C. oliffi, pois ao tentarem se alimentar das larvas dos simulídeos, estas utilizam do método de drifting para escapar desses predadores. Atualmente três espécies de Chironomidae são registradas como predadoras de borrachudos para a região Afrotropical (WERNER & PONT, 2003). Região Paleártica Para esta região, Werner & Pont (2003) apontam nove espécies de Chironomidae predam ovos de simulídeos, sendo que as inseridas no gênero Cardiocladius Kieffer, 1912 são as que possuem mais ocorrências.

Figura 10: Indivíduos de Diptera predadoras de Simuliidae

A B

C D

A = Membro da família Empididae. Fonte: André Karwath, (2006); B = Wiedemannia sp. Fonte: Arlo Pelegrinm, (2011); C = Argyra sp. Fonte: James K. Lindsey, (2008); D = Membro da família Dolichopodiae. Fonte: Muhammad Mahdi Karim, (2009).

4.4.2.7.3 – Família Dolichopodidae

Região Neártica Dentro da família Dolichopodidae, sete gêneros são conhecidos atualmente por predarem simulídeos (WERNER & PONT, 2006). As espécies Dolichopus splendidulus Walker, 1849 e Chrysotus sp., foram relatadas predando os borrachudos adultos enquanto estes voavam próximo a superfície da água em Hull, um bairro da província de Quebec, leste do Canadá. (TWINN, 1939).

4.4.2.7.4 – Família Muscidae 34

Região Afrotropical Na família Muscidae, sete espécies do gênero Limnophora Robineau-Desvoidy, 1830, três do gênero Lispe Latreille, 1796 e três do Spilogona Schnabl, 1911 foram descritas como predadoras vorazes das larvas de Simulium caucasicum Rubtsov, 1940 e Simulium variegatum Meigen, 1818 (WERNER & PONT, 2006). Atestando esse registro, moscas da espécie Limnophora bella Pont, 1969 já foram vistas ocasionalmente se alimentando de Simulium (Metomphalus) chutteri Lewis, 1965, no Rio Vaal próximo a Cabo Setentrional, África do Sul, onde atacavam as pupas, retirando os adultos parcialmente emergidos e começam a se alimentar. (De MOOR, 1992).

4.4.2.7.5 – Família Empididae

Região Neotropical Simulídeos machos dos gêneros Empis Linnaeus, 1758, Rhamphomyia Meigen, 1822 e Hilara Meigen, 1822, capturam simulídeos adultos e “presenteiam” as fêmeas durante a reprodução. Enquanto copulam, a fêmea consome o borrachudo capturado (WERNER & PONT, 2006). Hamada et al. (1993) observou também este comportamento indivíduos de uma espécie do gênero Hemerodromia Meigen, 1822 predando pupas de Simuliidae para obter os adultos recém emergidos em uma fazenda chamada Aruanã, localizada entre Manaus e Itacoatiara, Brasil.

Região Afrotropical No rio Vaal localizado no Cabo Setentrional, ao norte África do Sul, De Moor (1992) observou que machos da espécie Simulium (Metomphalus) chutteri Lewis, 1965 sobrevoando as proximidades do rio esperando fêmeas emergirem para acasalar, estavam sendo atacados por moscas do gênero Wiedemannia Zetterstedt, 1838.

4.4.2.7 – Ordem Hemiptera 4.4.2.7.1 – Família Hydrometridae

Região Paleártica Werner & Pont (2006) ao realizarem observações in loco em rios ao longo da Armênia, Alemanha, Polônia e Sérvia, registraram o percevejo Hydrometra stagnorum Linnaeus, 1758 se alimentando de simulídeos fêmeas que estão ovopositando nos substratos próximas à 35

margem dos cursos d’água. Baranov (1938) também registrou a espécie H. stagnorum Linnaeus, 1758 ao longo do rio Danúbio, na Sérvia, predando a espécie Simulium columbaczense no estágio adultos.

4.4.2.7.2 – Família Cimicidae

Região Paleártica Borrachudos adultos da espécie Simulium columbaczense foram observados in loco por Baranov (1938) no rio Danúbio, pela região de Belgrado ao norte da Sérvia sendo devorados pelo percevejo Gerris najas De Geer, 1773.

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Figura 11: Hemípteros predadores de Simuliidae. A B

A = H. stagnorum se alimentando de um Collembola. Fonte: Wikimedia Commons, (2006); B = O. minutus. Fonte: Miroslav Deml, (2010).

4.4.2.7.3 – Família Veliidae

Região Paleártica A espécie europeia Velia rivulorum Fabricius, 1775 foi registrada predando simulídeos fêmeas da espécie Simulium columbaczense, quando estas pousavam para ovopositar próximo a cursos d’água do Danúbio, norte da Sérvia (BARANOV, 1938).

4.4.2.7.4 – Família Anthocoridae

Região Paleártica A espécie Orius minutus Linnaeus, 1758 também foi registrada se alimentando de insetos com corpos macios, incluindo adultos recém emergidos de suas pupas, em especial a espécie Simulium equinum Linnaeus, 1758 em cursos d’água na Sérvia, Armênia, Polônia e Alemanha (WERNER & PONT, 2006).

4.4.3 – Classe Arachnida 4.4.3.1 – Subclasse Acari

Região Neártica Muitas larvas de ácaros aquáticos, família Hydrachnidae, possuem registros de parasitar e se alimentar de invertebrados, incluindo mosquitos. Já em relação à ácaros adultos, Twinn (1939) os observou parasitando simulídeos na região do tórax ou na região basal das coxas dos 37

adultos de Simulium pictipes Hagen, 1880 e em seus estágios imaturos, próximo aos filamentos branquiais no rio Mississipi, pela região de Carloten Place, no estado de Ontario, Canadá. Martin et al. (2015) especulam que os ácaros encontrados em adultos são provenientes dos que parasitavam suas pupas, transferindo-se para os borrachudos quando estes emergem do casulo.

Região Paleártica Williams & Wiles (1995) ao realizarem experimentos em criadouros laboratoriais com as espécies das famílias Lebertiidae: Lebertia porosa Thor, 1900; e Hygrobatidae: Hygrobates longipalpis Hermann, 1804, Hygrobates fluviatilis Strom, 1768 provenientes do Rio Ouse, Reino Unido constatou a predação desses ácaros em larvas de Simulium equinum, Linnaeus, 1758 e Simulium ornatum, Meigen, 1818. Observaram também que as larvas dos borrachudos tentam se defender do ataque realizando movimentos convulsivos no corpo, fazendo com que o ácaro se desprenda, ou produzem sedas na esperança de enredar o predador. Martin et al. (2015) também registraram predação da espécie H. fluviatilis Strom, 1768, porém, em simulídeos já adultos, no Rio Eider, no estado de Eslésvico-Holsácia, ao extremo norte da Alemanha. Figura 22: Ácaros predadores de Simuliidae A B

A =: H. fluviatilis. Fonte: NTNU University Museum, (2017); B = L. porosa. Fonte: Wikimedia Commons, (2010).

4.4.3.2 – Ordem Aranae

Região Neotropical Muitas espécies de aranhas são comumente encontradas nas proximidades das margens de cursos d´agua, sendo potenciais predadoras nos simulídeos adultos pois suas teias são postas, geralmente, nos mesmos substratos onde os mosquitos pousam. SANTOS et al. (2005) observaram aranhas das famílias Pholcidae, Theridiidae (Anelosimus sp.), Araneidae 38

(Micrathena kirbyi Perty, 1833), Tetragnathidae e Theridiosomatidae predando simulídeos adultos nas margens e leitos do igarapé Matupiri, afluente do rio Mojuim e do igarapé Santo Antônio, afluente do rio Tauá, localizados no estado do Pará, Brasil. Hamada (1998) constatou também em igarapés na Amazônia Central, que estágios imaturos de aranhas da família Tetragnathidae predam borrachudos adultos fêmeas quando estas estão ovipositando.

Figura 33: Aranhas predadoras de Simuliidae

A B

A = Anelosimus sp. Fonte: Bernard Dupont, (2018). B = M. kirbyi. Fonte: André Mégroz, (2011).

4.5 – Filo Chordata 4.5.1 – Superclasse Pisces 4.5.1.1 – Ordem Siluriformes

Região Neotropical A espécie Spatuloricaria evansii Boulenger, 1892 (Loricariidae) demonstrou ser predadora de larvas e pupas de simulídeos na Amazônia, tendo ainda a possibilidade dessa espécie ser utilizada como controle biológico (PY-DANIEL & RAPP PY-DANIEL,1984). Pedroso-de-Paiva & Branco (2000) apresentaram cinco espécies que foram encontradas com quantidades consideráveis de resquícios de partes larvais de simulídeos em seus estômagos em Joinville, Santa Catarina, dentre elas foram relatadas as espécies Hemipsilichthys cameroni Steindachner, 1907 (Loricariidae); Rhamdia quelem Quoy & Gaimard, 1824 (Pimelodidae), Pimelodella transitoria Miranda Ribeiro, 1907 (Heptapteridae) e Acentronichthys leptos Eigenmann & Eigenmann, 1889 (Heptapteridae). Alguns peixes do gênero Trichomycterus Valenciennes, 1832, da família Trichomycteridae, oriundos do rio Jumelo, no Parque Nacional do Iguaçu, Brasil, foram descritos por Neves et al. (2015) como predadores vorazes das larvas de borrachudos pois continham enormes quantidades de larvas em seus estômagos. Figura 44: Spatuloricaria evansii Boulenger, 1892 39

Fonte: Raul Costa Pereira, (2003). Região Oriental Bagarius bagarius Hamilton, 1822 (Sisoridae) foi registrado no Rio Ganges, pela região de Allahabad, Índia como um predador de borrachudos após ter-se encontrado partes larvais dos mosquitos em seu conteúdo estomacal (NAUTIYAL, 2018).

4.5.1.2 – Ordem Characiformes

Região Neotropical Rolla et al., (2009) registraram 19 espécies de Characiformes com partes de Simuliidae em seus conteúdos estomacais em rios da Serra do Japi, São Paulo. Mazzoni et al., (2012) ao realizarem análises sorológicas do conteúdo estomacal das espécies Characidium vidali Travassos, 1967 e Characidium interruptum Pellegrin, 1909, inseridas na família Characidae, confirmaram a predação desses peixes em larvas de borrachudos em diferentes cursos d’água no Mato Grosso. Outra espécie do gênero Characidium J. T. Reinhardt, 1867 foi registrada por Pedroso-de-Paiva & Branco (2000) apresentando quantidades consideráveis de resquícios de partes larvais de simulídeos no conteúdo estomacal em riachos de Joinville, no estado de Santa Catarina, Brasil.

4.5.1.3 – Ordem Scorpaeniformes

Região Paleártica Peixes das espécies Cottus gobio Linnaeus, 1758 (Cotiidae), no riacho Klingavälsån, a sudeste da Suécia foram coletados e seus conteúdos estomacais analisados, revelando partes larvais de Simuliidae dentre suas presas (DAHL, 1998).

4.5.1.4 – Ordem Anguilliformes

Região Paleártica 40

Enguias da espécie europeia Anguilla anguilla Linnaeus, 1758 (Anguillidae) foram descritas sendo predadoras moderadas de Simuliidae durante o inverno no Rio Ulha, pelo noroeste Espanha, ao ter-se encontrado larvas nos seus estômagos (SANTAMARINA, 1993).

Figura 55: Peixes predadores de Simuliidae A B

A = A. anguilla. Fonte: Jerk Perks, (2014); B = O. mykiss. Fonte: Eric Engbretson, (2013).

4.5.1.5 – Ordem Salmoniformes

Região Paleártica Trutas da espécie Salmo trutta Linnaeus, 1758 (Salmonidae), foram registradas por Santamarina (1993), através de análises sorológicas dos seus conteúdos estomacais, como sendo predadoras dos borrachudos durante o inverno no Rio Ulha, ao noroeste Espanha. Em análises similares, Allan (1983) encontrou restos de simulídeos imaturos entre os diversos invertebrados que compõem o alimento da espécie Salvelinus fontinalis Mitchill, 1814 (Salmonidae) no Parque Nacional Gran Paradiso, ao noroeste da Itália.

Região Neártica A família Salmonidae, que engloba as trutas e os salmões, foram consideradas predadores vorazes de Simuliidae no rio Vermelho, sudeste dos EUA por Pomeroy (1916). Entretanto, a oeste dos EUA, no estado de Utah, a espécie Oncorhynchus mykiss mykiss Walbaum, 1792 (Salmonidae), conhecida popularmente como truta-arco-íris, foi registrada por Cross et al. (2011), na porção do rio Colorado que atravessa a região, com larvas de simulídeos em seus estômagos.

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Região Australiana Análises estomacais de indivíduos da espécie australiana Prototroctes maraena Günther, 1864 (Prototroctidae), revelou que grandes quantidades de larvas de simulídeos estavam presentes, atestando que são os alimentos preferíveis por essa espécie no rio Mitchell, a nordeste da Austrália (JACKSON, 1976).

4.5.1.6 – Ordem Cyprinodontiformes

Região Neotropical Andrade et al. (2000), fizeram o primeiro relato de simulídeos em estado larval no rio Ceará-Mirim, Rio Grande do Norte, como sendo o principal componente na dieta do peixe Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801 (Poeciliidae), através de análises estomacais, enquanto que Neves et al. (2015) registraram através da mesma análise, a espécie Phalloceros harpagos Lucinda, 2008 (Poeciliidae) no rio Jumelo Parque Nacional do Iguaçu como predadora das larvas.

4.5.1.7 – Ordem Cypriniformes

Região Neártica Algumas espécies da família Cyprinidae, comumente conhecidos por peixinhos- dourados, são registradas por Pomeroy (2016) como predadoras de larvas dos borrachudos no rio Vermelho, pelo sudeste dos EUA, ao terem seus conteúdos estomacais analisados.

Região Paleártica A espécie Barbus peloponnesius petenyi Heckel, 1852 (Cyprinidae) já foi reportada como predadora recorrente de larvas dos Simuliidae no rio Gradac, oeste da Iugoslávia, por Lenhardt et al. (1996), ao notar este comportamento predatório in loco e análises estomacais da espécie.

4.5.1.8 – Ordem Acipenseriformes

Região Paleártica 42

A espécie Acipenser ruthenis Linnaeus, 1758 (Acipenseridae) foi registrada por Baranov (1938) no Rio Danúbio, pela região de Belgrado, capital da Sérvia, com grandes quantidades de larvas da espécie Simulium columbaczense em seu conteúdo estomacal.

Figura 66: Peixes predadores de Simuliidae A B

A = P. maraena. Fonte: Tarmo A. Raadik, (2020); B = P. vivipara. Fonte: Tarmo A. Raadik, (2020).

4.5.2 – Classe Amphibia 4.5.2.1 – Ordem Anura 4.5.2.1.1 – Família Cycloramphidae

Região Neotropical Mesmo os anfíbios serem amplamente conhecidos por se alimentarem de insetos alados, existem poucos registros desses animais predando simulídeos adultos, possuindo em sua 43

maioria, ocorrências de predação somente nas fases imaturas do borrachudo. Na dieta de Cycloramphus boraceiensis Heyer, 1983 foi registrada a presença de larvas de simulídeos entre os invertebrados que essa espécie se alimenta em riachos no Núcleo Picinguaba do Parque Nacional da Serra do Mar, em São Paulo, Brasil. (KAKAZU, 2009).

4.5.2.1.2 – Família Telmatobiidae

Região Neotropical Análises estomacais de indivíduos da espécie Telmatobius dankoi Formas, Northland, Capetillo, Nuñez, Cuevas & Brieva, 1999 coletados em rios de Calama, uma comuna da Região Antofagasta no Chile, expôs estes anuros possuindo preferência pelas larvas de simulídeos (LOBOS, 2016).

4.5.2.1.3 – Família Centrolenidae

Região Neotropical Indivíduos generalistas da espécie Sachatamia punctulata Ruiz-Carranza & Lynch, 1995 em riachos da região Magdalena Caldense, na Colômbia, foram submetidos às análises estomacais e evidenciou-se partes larvais de simulídeos em seu conteúdo (CORTÉS, 2010). 4.5.2.1.4 – Família Ranidae

Região Neártica Mendonza-Estrada et al. (2008) observaram que os estágios imaturos dos borrachudos no rio Yautepec, centro-sul do México, fazem parte da alimentação principal da espécie Lithobates zweifeli Hillis, Frost & Webb, 1984, após realizarem testes sorológicas estomacais nos anuros.

44

Figura 77: Anuros predadores de imaturos de Simuliidae A B

A = C. boraceiensis. Fonte: Ariovaldo Giaretta, (2010); B = L. zweifel. Fonte: Eduardo Aarón Chávez Ramírez, (2014).

4.5.2.1.5 – Família Bufonidae

Região Neártica Campbell (1970) analisou o conteúdo estomacal de indivíduos da espécie Anaxyrus boreas Baird & Girard, 1852 (Bufonidae), em riachos d’A Cordilheira Frontal, oeste dos EUA, e constatou a predação desse anfíbio em larvas de simulídeos.

4.5.2.2 – Ordem Caudata 4.5.2.2.1 – Família Plethodontidae

Região Neártica Burton (1976) analisou o conteúdo estomacal das espécies Eurycea bislineata Green, 1818; Plethodon cinereus Green, 1818; Desmognathus fuscus Green, 1818 e Gyrinophilus porphyriticus Green, 1827 e constatou que elas se alimentam das larvas de simulídeos quando estas estão disponíveis no momento da alimentação em riachos na Floresta Experimental de Hubbard Brook, nordeste dos EUA (BURTON, 1976). Utilizando a mesma análise, indivíduos da espécie Pseudotriton ruber Latreille, 1801 coletados em três riachos à oeste da Carolina do Norte por Cecala et al. (2007) possuíam pequenas quantidades de larvas dos borrachudos em seus estômagos.

4.5.2.2.2 – Família Salamandridae

Região Neártica Apenas um representante de Salamandridae, a espécie Notophthalmus viridescens Rafinesque, 1820, encontrada em cursos d’água na Floresta Experimental de Hubbard Brook, 45

localizada a nordeste dos EUA, foi registrada com partes larvais de Simuliidae no seu conteúdo estomacal (BURTON, 1976).

Figura 88: Anfíbios predadores de Simuliidae A B

A = T. dankoi. Autor: Claudio Soto Azat, (2015); B = P. ruber. Autor: Paul Sattler, (2008). 46

4.5.3 – Classe Aves 4.5.3.1 – Ordem Passeriformes 4.5.3.1.1 – Família Hirundinidae

Região Afrotropical Algumas espécies da família Hirundinidae, conhecidas comumente por andorinhas, predam os adultos que estão voando próximos a superfície da água, principalmente quando há enxames. Esse comportamento foi notado por Villiers (1991), onde observou que andorinhas da espécie Riparia paludicola Vieillot, 1817, constantemente voavam entre nuvens de simulídeos da espécie Simulium (Metomphalus) chutteri Lewis, 1965 acima do Rio Vaal, na África do Sul.

Figura 99: Riparia paludicola Vieillot, 1817

Fonte: Peter W. Hills, (2017)

4.5.3.1.2 – Família Muscicapoidea

Região Paleártica A espécie Cinclus cinclus Linnaeus, 1758 foi observada in loco por Santamarina (1993) no Rio Ulha, ao noroeste da Espanha, possuindo comportamento predatórios em larvas de borrachudos. Essa mesma espécie, porém, encontrada no rio Wye, a oeste da Inglaterra por Jenkins & 47

Ormerod (1996) foi confirmada como uma predadora dos estágio larval de Simuliidae após ter sido também observadas in loco se alimentando.

Figura 2010: Aves predadoras de Simuliidae A B Figura 11: Aves predadoras de Simuliidae

F B Figura 12: Aves predadoras de Simuliidae i B g Figura 13: Aves predadoras de Simuliidae

u B r a 1 4 : M e r g

a A = C. cinclus. Fonte: David Blank, (2009); B = M. cinerea. Fonte: Tatiana Menshikova, (2017). n

e t t a a 4.5.3.1.3r – Família Motacillidae m Região Paleártica a Santamarina (1993) ao investigar a diversidade no Rio Ulha, localizado a noroeste da t Espanha, observou indivíduos da espécie Motacilla cinerea Tunstall, 1771 se alimentando de a larvas dos simulídeos habitando os substratos rochosos pelo curso d’água. a

r 4.5.3.2 – Ordem Anseriformes 4.5.3.2.1m – Família Anatidae a t a 48

Região Neártica Robert & Cloutier (2001) descreveram que a espécie Histrionicus histrionicus Linnaeus, 1758 alimenta-se amplamente das larvas dos gêneros Prosimulium Roubaud, 1906 e Cnephia Enderlein, 1921, após terem feito análises fecais obtidos ao longo da região nordeste do Canadá, mais precisamente pela Baía de Hudson, pela Terra Nova e Labrador e pela Baía de Ungava.

Região Paleártica Coletas de fezes da espécie Histrionicus histrionicus Linnaeus, 1758, obtidas pelas proximidades do rio Laxá í Aðaldal em Mývatn, do rios Svartá e Suderá em Búðardalur e no lago Lago Svínavatn, todos na região norte da Islândia, continham partes larvais e pupais de Simuliidae, comprovadas após análises do conteúdo fecal por Bengtson (1972).

Região Neotropical Cerón & Boy (2014) observaram grandes quantidades de larvas através de análises estomacais da espécie Merganetta armata armata Gould, 1842, também conhecido por pato- das-torrentes, na Patagônia Argentina, confirmando que Simuliidae é uma de suas presas naturais. Figura 2119:Merganetta armata armata Gould, 1841

Figura 20: Membros da ordem SoricomorphaFigura 21:Merganetta armata armata Gould, 1841

Figura 22: Membros da ordem Soricomorpha

Figura 23: Neomys anomalus

Figura 24: Neomys anomalus Fonte: G.A. Cerón, (2009).

4.5.4 – Classe Mammalia 4.5.4.1 – Ordem SoricomorphaFigura 25 : Neomys anomalus 4.5.4.1.1 – Família Talpidae Figura 26: Membros da ordem Soricomorpha Região Paleártica Santamarina (1993)Figura analisou 27: Neomys resíduos anomalus fecais encontrados no rio Ulha, localizados na região noroeste da Espanha, provenientes de indivíduos da espécie Galemys pyrenaicus É. Figura 28: Neomys anomalus Geoffroy, 1811, conhecida comumente como toupeira-da-água, e encontrou partes de borrachudos em estágios imaturosFigura 29: Neomysno conteúdo anomalus excretado.

Figura 30: Membros da ordem SoricomorphaFigura 31:Merganetta armata armata Gould, 1841

Figura 32: Membros da ordem SoricomorphaFigura 49

4.5.4.1.2 – Família Soricidae

Região Paleártica Musaranhos-de-água da espécie Neomys anomalus Cabrera, 1907 foram relatados como predadores de larvas e pupas de simulídeos na Espanha, especificamente no rio Ulha localizado a noroeste do país, após ter-se encontrado resquícios destes dípteros em resíduos fecais ao longo do curso d’água (SANTAMARINA, 1993).

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Figura 22: Membros da ordem Soricomorpha que predam Simuliidae A B Figura 34: Neomys anomalus

A B Figura 35: Neomys anomalus

A B Figura 36: Neomys anomalus

A Figura 37: Membros da ordemB Soricomorpha

Figura 38: Neomys anomalus A B

A = G. pyrenaicus. Fonte: David Pérez, DPC, (2009); B = N. anomalus. Fonte: Rollin Verlinde, (2017). Figura 39: Neomys anomalus

A B Figura 40: Neomys anomalus 4.5.4.2 – Ordem Chiroptera A 4.5.4.2.1 – Família Vespertilionidae B Figura 41: Membros da ordem Soricomorpha

A Região Paleártica B Figura 42: Neomys anomalus Análises fecais do morcego Myotis daubentonii Kuhl, 1817 coletadas em um moinho d’água instalado no rioFigura Aura, 43 :localizado Neomys anomalus no município Lieto, Finlândia Ocidental, constataram

que essa espécie se alimenta de simulídeos adultos ao encontrar resquícios do mosquitos no Figura 44: Neomys anomalus conteúdo fecal. Vesterinen et al., 2016 ainda salientam que caso o seu alimento usual, adultos de mosquitos da famíliaFigura Chironomidae, 45: Membros da estiver ordem Soricomorphaescasso no ambiente, esse morcego opta pelos

borrachudos pois é a família mais abundante no local. Figura 46: Neomys anomalus Figura 23: Myotis daubentonii Kuhl, 1817

Figura 47: Neomys anomalus Figura 24: Myotis daubentonii Kuhl, 1817

Figura 48: Neomys anomalus Figura 24: Myotis daubentonii Kuhl, 1817

Figura 49: Membros da ordem Soricomorpha Figura 24: Myotis daubentonii Kuhl, 1817 Figura 50: Neomys anomalus

Figura 51: Neomys anomalus

Fonte: Gilles San Martin, (2009). Figura 52: Neomys anomalus

Figura 53: Membros da ordem Soricomorpha

4.5.4.3 – Ordem Monotremata 4.5.4.3.1 – Família OrnithorhynchidaeFigura 54: Neomys anomalus

Figura 55: Neomys anomalus

Figura 56: Neomys anomalus 51

Região Australiana Faragher et al., (1979) encontraram partes larvais de Simuliidae em restos fecais e análises estomacais de indivíduos da espécie Ornithorhynchus anatinus Shaw, 1799, conhecido popularmente como ornitorrinco, demonstrando a predação desses mamíferos em borrachudos no Rio Shoalhaven, ao sul da Austrália.

4.5.4.4 – Ordem Primata 4.5.4.4.1 – Família Hominidae

Região Neotropical Shelley & Luna Dias (1989) relataram que indivíduos da tribo indígena Yanomami na Amazônia se alimentavam de larvas da espécie Simulium rubrithorax Lutz, 1909 coletadas em cachoeiras e rios com correntezas nas proximidades de onde se estabeleciam.

4.6 – Parasitas 4.6.1 – Fungos

Em relação aos fungos, Crosskey (1990) demonstrou cerca de 30 espécies de Microsporidia, entre seis famílias de Microspora que parasitam larvas de simulídeos e são menos frequentes em adultos. Contudo, não possuem ocorrência de suprimir o tamanho da população de seus hospedeiros, pois sua prevalência nos indivíduos é baixa (UNDEEN, 1981; McCREADIE et al., 2011; CASTELLO BRANCO, 1999). É possível observar se a larva está infectada pela presença de uma coloração opaca na região do abdômen, devida de uma massa esbranquiçada gerada por diversos parasitas na região, muitas vezes distendendo o tecido e tornando-o semitransparente. Muitas vezes prejudicam desenvolvimento dos histoblastos, impedindo o borrachudo de começar o processo de pupagem. A espécie Coelomycidium simulii Debais, 1919 (Chytridiomycota) foi relatada sendo um parasita específico para a família (DEBAISIEUX, 1919). Esses fungos acometem principalmente as larvas, invadindo o corpo internamente. Esses parasitas desenvolvem-se às custas dos tecidos da larva, secretando enzimas que dissolvem estruturas como os Túbulos de 52

Malpighi e as glândulas salivares, e por consequência, a larva não consegue completar sua metamorfose em pupa (WEISER & UNDEEN, 1981).

Figura 24: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados

A B Figura 65: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados

A Figura 66: Imaturos de BSimuliidae sendo parasitados

A Figura 67: Imaturos de BSimuliidae sendo parasitados

Figura 68: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados AC DB

Figura 69: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados AC DB Figura 70: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados

AC DB Figura 71: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados

AC DB Figura 25: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados A = Larva de borrachudo infectada com Microsporidia (Massa branca na região do abdômem). Fonte:AC Jitklang, (2012); B Figura= Pupa 72 de: SImaturos. pseudequinum de DBSimuliidae parasitada sendo por parasitados Microsporidia. Fonte: Jitklang, (2012); C = Larva de borrachudo parasitada por C . simulii, Fonte: Jitklang, (2012). Figura 73: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados A espécieC Polydispyrenia simulii (M. L. LutzD & Splendore) E.U. Canning & E.I. Hazard,

1982 (Microspora: Duboscqiidae) foi documentada por ser um parasita dos estágio adultos da Figura 74: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados espécie SimuliumC pertinax (CASTELO BRANCO,D 1999). Alguns indivíduos do filo Blastocladiomycota já foram registradasFigura 75: Imaturos parasitando de Simuliidae ovos de sendo simulídeos parasitados no curso d’água, sendo que espéciesC do gênero Coelomomyces foramD reportadas sendo parasitas obrigatórios de Figura 76: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados Simuliidae e Chironomidae (FEDERICI, 1981; SCHOLTE et al., 2005). Poucas espécies do filo Entomophthoromycota parasitamFigura 77: borrachudosImaturos de Sim adultosuliidae sendo nos seusparasitados habitats terrestres, mesmo sendo um grupo onde a maioria de seus hospedeiros são insetos (SHEMANCHUK & Figura 78: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados HUMBER, 1978; HYWEL-JONES & WEBSTER, 1986; KELLER, 2002). Becnel et al. (2014) apresentam 12 espécies de MicrosporidiaFigura 25: Imaturos que de utilizam Simuliidae o sendo simulídeos parasitados como hospedeiros. Foi constatada também uma espécie de Microsporidia do gênero Glugea, como parasita de Simulium ornatum Meigen, 1818;Figura S.79 :( ImaturosEusimulium de Simuliidae) mutatum sendo Malloch, parasitados 1914; S. (Eusimulium) bracteatum Coquillett, 1898; Simulium vittatum; Prosimulium hirtipes Fries, 1824; P. Figura 80: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados multidentatum Twinn, 1936 e P. (Parahelodon) gibsoni Twinn, 1936; (STRICKLAND, 1911, 1913; EDWARDS, 1920; PURI,Figura 1925; 81: Imaturos CAMERON, de Simuliidae 1922). sendo parasitados

Figura 82: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados

Figura 83: Imaturos de Simuliidae sendo parasitados

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4.6.2 – Nematóides

No filo Nematoda, Welch (1964) cita aproximadamente 153 ocorrências de indivíduos da família Mermithidae parasitando simulídeos, sendo considerados seus hospedeiros mais comuns. Esses parasitas são capturados pelos leques cefálicos da larva e penetram a cutícula pela região cefálica delas, com a espécie Isomermis lairdi Mondet, Poinar & Bernadou, 1977 possuindo ocorrência de infectar os borrachudos por este método. Diferentemente, a espécie Mesomermis flumenalis se liga à região torácica da larva, longe do alcance de suas mandíbulas, enrolando-se bem junto ao indivíduo para então, perfurar a epiderme. Ao perfurá-la, o parasita injeta uma substância que paralisa a larva por algumas horas, facilitando a entrada do mermitídeo no corpo (MOLLOY, 1981). Foi demonstrado que a infecção por Mermithidae pode criar distúrbios no sistema endócrino dos simulídeos, fazendo com que apareçam adultos intersexuais. Colbo e Porter (1980), notaram que, após a infecção pelo parasita, borrachudos machos apresentaram um comportamento de simular oviposição nos substratos igual a fêmea. Essa degeneração dos sistemas nervoso e digestivo, inibição da formação do ovário e tempo de vida mais curto são as consequências mais comuns da infecção gerada pelos mermitídeos, como podem ser observadas nas espécies Simulium venustum e Simulium damnosum (HOCKING & PICKERING, 1954; MONDET et al., 1976). Geralmente, esses nematódeos deixam o corpo das larvas hospedeiras pela cavidade anal ou pelas regiões entre os tegumentos abdominais, levando o simulídeo à morte. Strickland (1911) constatou esse fenômeno, tendo os nematódeos emergindo das larvas instantes após serem removidas da água.

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Figura 25: Larvas de Simuliidae parasitadas

A B C Figura 93: Larvas de Simuliidae parasitadas

A C Figura 94B: Larvas de Simuliidae parasitadas

A Figura 95B: Larvas de Simuliidae parasitadas C

Figura 96: Larvas de Simuliidae parasitadas A B C A = Larvas de Simulium ornatum parasitadas por Isomermis lairdi. Fonte: Gradinarov, (2014); B = Larva de

Simulium sp. parasidada por Mermithidae.Figura 97: LarvasFonte: deD. SimuliidaeLópez-Peña, parasitadas (2014); C = Mermitídeo deixando o corpo da A B C larva pela cavidade anal à esquerda e já fora do corpo à direita. Fonte: Pedroso de Paiva, (1999). Figura 98: Larvas de Simuliidae parasitadas

A B C Molloy (1981) ratificou que indivíduos dos gêneros Limnomermis, Hydromermis, Figura 99: Larvas de Simuliidae parasitadas Gastromermis e Spiculimermis foram observados parasitando os simulídeos, com mais de 40 A B C espécies descritas. A espécieFigura Romanomermis 26: Larvas de Simuliidae culicivorax parasitadas Ross & Smith, 1976 foi relatada parasitando espécimes de Simulium venustum Say, 1823, S. decorum Walker, 1848 e S. A Figura 100B : Larvas de Simuliidae parasitadasC (Psilozia) vittatum Zetterstedt, 1838 (FINNEY, 1975) enquanto que o gênero Mermis também foi observado parasitando Figuraas espécies 101: Larvas Prosimulium de Simuliidae hirtipes parasitadas Fries, 1824 e Simulium venustum

(STRICKLAND, 1911, 1913; POMEROY, 1916; EDWARDS, 1920), acarretando na inibição Figura 102: Larvas de Simuliidae parasitadas do desenvolvimento de seus histoblastos. Figura 103: Larvas de Simuliidae parasitadas

Figura 104: Larvas de Simuliidae parasitadas 4.7 - Canibalismo

Larvas de simulídeosFigura são 105 largamente: Larvas de conhecidasSimuliidae parasitadas por se alimentarem habitualmente de partículas suspensas no curso d’água através de seu processo de filtração pelo leque cefálico. Figura 106: Larvas de Simuliidae parasitadas Entretanto, há relatos de larvas apresentarem comportamentos predatórios se o ambiente na qual está inserida está pobreFigura dos 26: nutrientes Larvas de queSimuliidae elas necessitam. parasitadas Solek (2008) elucidou que a maior parte de ocorrências de borrachudos predando estão enquadrados no gênero Figura 107: Larvas de Simuliidae parasitadas Prosimulium, cujas larvas são encontradas em águas mais geladas e, muitas das vezes, em habitats que dispõem de baixaFigura quantidade 108: Larvas de de partículas Simuliidae nutritivas,parasitadas necessitando de outras fontes de obtenção de energia (CURRIE & CRAIG, 1988). Este comportamento foi observado por Al- Figura 109: Larvas de Simuliidae parasitadas Shaer et al. em riachos próximos a Leadville no Colorado, EUA, em larvas de últimos instares de Prosimulium frohnei Sommerman,Figura 110: Larvas 1958 de Simuliidae se alimentando parasitadas de outras larvas de instares primários. Currie e Craig (1988) destacam que as larvas utilizam a mandíbula para prender e Figura 111: Larvas de Simuliidae parasitadas guiar as outras larvas até a boca e as engolindo por inteiro, pois não conseguem repartir a presa. Figura 112: Larvas de Simuliidae parasitadas

Figura 113: Larvas de Simuliidae parasitadas

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Alguns ataques, entretanto, são originados pela ação de larvas maiores enquanto estas buscavam algas no substrato, consumindo acidentalmente os estágios menores no processo. As larvas da espécie Simulium damnosum possui registro de canibalismo facultativo em larvas de primeiro ínstares (BURTON, 1971), como foi observada uma larva de último ínstar de Prosimulium ursinum Edwards, 1935 ingerindo uma larva menor de Gymnopais holopticus Stone, 1949 (EDWARDS, 1920). Ademais, Datta (1981) observou indivíduos da espécie Simulium (Eusimulium) aureohirtum Brunetti, 1911 com resquícios de outras larvas em seus estômagos e larvas de instares menores ou larvas mortas foram predadas por larvas de últimos instares (PETERSEN, 1924; WU, 1931; SMART, 1934; PETERSON & DAVIES, 1960; FREDEEN, 1964).

4.8 - Defesa ao predadores

Escapar e evitar dos predadores são os mecanismos mais eficientes das larvas para se protegerem, funcionando com mais competência nos cursos d’água com maiores velocidades. A larva de Simuliidae possui dois métodos de resposta a contato físico com predadores: curling e drifting. Curling envolve se ligar fortemente em uma rede de seda produzida por ela no substrato, e o drifting que consiste em seu desprendimento no substrato e deixar-se levar pela correnteza por uma certa distância, prendendo-se novamente em um novo local seguro, utilizando sua seda (WILEY & KOHLER, 1981). É uma técnica eficiente pois a maioria dos predadores invertebrados têm dificuldade em atar-se ao substrato enquanto se movem na água corrente. O estudo de Wooster & Sith (1995) sugeriu que algumas presas tendem a aumentar o drifting em resposta a predadores invertebrados e diminuir este método quando exposta a predadores vertebrados. Hynes (1970) observou que ao serem atacadas no segmento abdominal mais próximo ao substrato, as larvas desprendem-se desse substrato e são levadas pela corrente (drifting). No entanto, caso percebam o predador através do contato, elas retraem seus leques cefálicos e se curvam, levando sua porção cefálica até a porção inferior do corpo, dando um formato de “C” presa ao substrato e produzindo sua seda para se prender mais firmemente (curling). Este método é eficaz se as larvas apenas terem notado o organismo, e caso sejam atacadas, se desprenderão do substrato e serão levadas pela corrente, mas por curtas distâncias, pois a seda ainda estará bem presa ao substrato (SIMMONS, 1982). Dodson et al. (1994) sugeriram que existe uma relação negativa entre o grau de alimentação e o grau de proteção contra predadores nos insetos aquáticos. Isso coincide com o 56

que Sullivan et al. (2011) constataram em larvas de Simulium vittatum, pois ao retraírem seus leques cefálicos quando o predador faz contato, sua taxa geral de obtenção de alimentos diminuiu, mesmo se esta retração for em apenas poucos segundos. Geralmente, algumas presas tendem a ajustar a intensidade de suas respostas defensivas baseadas no nível de intensidade de ameaça sofrida, o que pode acarretar em um déficit no desenvolvimento desses indivíduos se a reposta aos predadores for energicamente muito custosa (SIH, 1980, 1986; ABRAHAMS & DILL, 1989; MAERZ et al., 2001). Dessa maneira, por serem sésseis, Barr (1982) salienta que como a locomoção das larvas de Simuliidae é devagar e despende de uma enorme quantidade de energia, elas são insuficientemente munidas de evitar predadores por movimentação ativa no ambiente, sendo constantemente vulneráveis a predadores móveis que se alimentam de organismos bentônicos (DAVIES, 1981). Por último, outro método de defesa que o borrachudo utiliza para diminuir o risco de predação é uma agregação de suas larvas no substrato. Predadores como Plecoptera, Odonata ou Megaloptera, organismos bentônicos vorazes, ficarão saciados mais rápido antes de consumirem todos os indivíduos desse conjunto, permitindo que sobrevivam larvas o suficiente para perpetuar a população (WOTTON, 1982). Isso entra de acordo com que Bertram (1978) constatou, porém em relação a grupos de vertebrados, em que indivíduos agrupados são capazes de perceber mais rápido a aproximação de predadores do que animais solitários.

4.9 - Possíveis controles biológicos

Os métodos mais usados para controle populacional dos simulídeos consistem na utilização de químicos ou biológicos, mesmo havendo déficits no conhecimento das consequências na utilização dos agentes químicos das espécies não-alvos. Por suas larvas serem fixas no substrato submerso, as medidas de controle focam suas tentativas neste estágio de desenvolvimento, pois a fase adulta é oscilante em relação ao seu habitat. Usualmente, apenas uma única espécie de patógeno ou parasita é considerada um Agente de Controle Microbiológico (ACM). A utilização de um complexo contendo dois ou mais tipos de ACM, na teoria, pode gerar resultados melhores no controle populacional dos simulídeos, principalmente se esses microrganismos puderem afetar os diferentes estágios de vida de Simuliidae (ANSARI, 2010a). O grupo aquático Mermithidae é considerado um potencial agente de controle biológico contra simulídeos pois já foram observados amplamente parasitando suas larvas (POINAR 1981), e também Gordon et al. (1973) expressaram sua utilização como um ACM contra 57

borrachudos potencialmente danosos à saúde pública e agropecuária, porém, não se foi muito discutido após poucos trabalhos. Outro método a se considerar seria da manipulação de seus predadores naturais, o que apresentaria pouco ou nenhum dano em outro organismo exceto ao seu alvo principal. Gorayeb e Pinger (1978) observaram em criadouros de simulídeos, predadores naturais da espécie Simulium (Psilopelmia) fulvinotum Cerqueira & Nunes de Mello, 1967, muitas larvas de Trichoptera do gênero Macronema (Hydropsychidae) e de Lepidoptera (Nymphulinae, Pyralidae), tendo sido os primeiros registros de predações por estes indivíduos. Náiades de Libellulidae (Odonata), Perlidae (Plecoptera), e larvas de Corydalidae (Megaloptera) também foram evidenciadas como predadoras naturais do S. (Psilopelmia) fulvinotum. Alguns peixes da família Characidae (Knodus sp.) e Poecilidae (Hemigrammus sp.) e libélulas da família Agrionidae (Hetaerina sp.) foram registrados como sendo predadores naturais de Simuliidae, notando-se também Mermithidae (Nematoda) parasitando larvas de Simulium (Chirostilbia) subpallidum Lutz, 1910, bem como a ocupação das pupas de Simulium (Psilopelmia) perflavum Roubaud, 1906 por dípteros da família Empididae (Hemerodromia sp.) (ANDRADE E PY- DANIEL, 2000).

5 – Conclusão

Ainda que vários organismos coabitem o mesmo ambiente que os simulídeos, muitas espécies abundantes e comuns no local ainda não possuem registros na literatura por predação nos borrachudos, isso deve-se ao fato de não haver muitas pesquisas com o foco especificamente em seus possíveis predadores em cada ambiente, pois os novos estudos sempre recaem sobre os grupos já conhecidos por terem registros predatório em Simuliidae na 58

literatura. Mesmo possuindo inúmeros estudos nessa família, nota-se um déficit na documentação de seus predadores naturais ou organismos associados que lhes causam malefícios de algum modo, pois muitos são escassamente descritos em curtos parágrafos e sem uma investigação mais precisa. Por exemplo, embora já houvesse registros no século XIX sobre organismos parasitários que utilizam os borrachudos como hospedeiros principais, o primeiro registro de parasitismo em simulídeos foi registrado por Strickland em 1911, sendo que o segundo registro também foi feito por ele em 1913, tendo apenas esses dois trabalhos com o foco especifico nesses parasitas. Foi somente em 1916 que outro pesquisador, Pomeroy, indicou, mas sem se aprofundar, uma ocorrência de nematoides parasitando os borrachudos. Foi possível salientar que a região que apresentou a maior quantidade de registros, pelos artigos utilizados no trabalho, que demonstram predação ou parasitismo em Simuliidae, foi a Região Neártica, enquanto que somente um registro foi encontrado na Região Oriental, como pode ser observado na Figura. A Região Neotropical, onde o Brasil está inserido, possui uma quantidade considerável de registros, porém menos que as regiões Neártica e Paleártica. Essa grande diferença de quantidades de publicações com ocorrências de predação em simulídeos nas regiões Paleártica e Neártica pode ser decorrente ao fato de que os países inseridos nestas duas regiões possuem mais recursos para realizar mais trabalhos e pesquisas do que os pertencentes às outras regiões. A diversidade de grupos apontados como predadores ou parasitas em simulídeos na literatura existente possui uma quantidade notável, tanto em macroinvertebrados quanto em vertebrados, distinguindo-os ainda mais em táxons diferentes nestes grupos. Com esse apanhado de informações acerca das inúmeras interações biológicas danosas à família Simuliidae, espera-se estimular novos estudos e abordagens a respeito dos organismos desfavoráveis à homeostase da população de simulídeos, pois dentre eles, pode-se encontrar potenciais indivíduos para utilizar como controles biológicos, e conjuntamente, aprimorar o conhecimento já existente sobre simulídeos, cujo papel ecológico em ambientes lóticos é imprescindivelmente necessário. 59

Figura 26: Porcentagem de pesquisas na literatura analisadas por região zoogeográfica.

Fonte: Adaptado de Wikimedia Commons. Disponível em: . Acesso em 30 de out. de 2020

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6 – Referências Bibliográficas

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