Distribution Et Dynamique Des Communautés De Characées: Impact Des Facteurs Environnementaux Régionaux Et Locaux

Thesis

Distribution et dynamique des communautés de Characées: impact des facteurs environnementaux régionaux et locaux

BOISSEZON, Aurélie

Abstract

Les characées sont des macro-algues bio-indicatrices des eaux oligo-mésotrophes dont la plupart des espèces sont gravement menacées d'extinction. Leur conservation nécessite l'acquisition de connaissances sur leur écologie et sur l'évolution potentielle de leur distribution dans un contexte de changement climatique. Deux analyses de la distribution des espèces menées à l'échelle régionale (Suisse) démontrent qu'elles n'occupent pas toutes le même macro-habitat. A l'horizon 2050, un climat plus chaud et plus sec pourrait défavoriser les espèces lacustres mais favoriser les espèces inféodées aux petits plans d'eau pouvant s'assécher. Les résultats du suivi temporel d'un milieu semi-permanent montrent que la variabilité des conditions d'inondations gouverne effectivement les dynamiques de la communauté de characées. D'après leur réponse aux variations locales de température et de niveau d'eau et leur distribution dans d'autres régions géographiques, plusieurs espèces de characées disposeraient finalement de potentialités d'adaptation à une plus grande variété d'habitats que ceux observés [...]

Reference

BOISSEZON, Aurélie. Distribution et dynamique des communautés de Characées: impact des facteurs environnementaux régionaux et locaux. Thèse de doctorat : Univ. Genève, 2014, no. Sc. 4668

URN : urn:nbn:ch:unige-384163 DOI : 10.13097/archive-ouverte/unige:38416

Available at: http://archive-ouverte.unige.ch/unige:38416

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1 / 1 UNIVERSITE DE GENEVE FACULTE DES SCIENCES Sciences de la Terre et de l’Environnement Institut F.-A. Forel Prof. Jean-Bernard Lachavanne Institut des Sciences de l’Environnement Dr. Dominique Auderset Joye

Distribution et dynamique des communautés de Characées : Impact des facteurs environnementaux régionaux et locaux

THÈSE

Présentée à la Faculté des Sciences de l’Université de Genève Pour obtenir le grade de Docteur ès Sciences, mention Interdisciplinaire

Par

Aurélie Boissezon

De Orcier (France)

Thèse N°4668

GENEVE Atelier d’impression Repromail

2014

“It always seems impossible,

until it’s done”

Nelson Mandela

Remerciements

Dans la famille « Joie-de-l’eau », je tiens évidemment à remercier la spécialiste, Dominique Auderset Joye, pour m’avoir inititiée à l’exploration de la jungle charophytique et pour son soutien à travers toutes les étapes de l’aventure. Sa passion, sa patience et son dévouement ont été des qualités très précieuses pour moi durant ces 7 années.

Je tiens à remercier également mon directeur Jean-Bernard Lachavanne pour m’avoir accueilli dans son laboratoire et donné l’opportunité de me lancer dans le monde mystérieux des characées en, ainsi que pour sa confiance tout au long de mon parcours.

Mes remerciements vont également à Emmanuel Castella qui a toujours été très disponible pour répondre à tout un tas de questions statistiques, méthodologiques etc… Sa patience, sa bonne humeur et sa légendaire pédagogie très inspirée ont été vivement appréciées.

Je tiens à formuler mes remerciements à Bernard Bal et Denis Jordan d’ASTERS pour m’avoir fait décrouvrir avec passion le département de la Haute-Savoie à travers son riche patrimoine naturel et particulièrement le lac du Bois d’Avaz, un écosystème exceptionnel auquel j’ai réservé finalement l’essentiel des mes recherches. Je remercie également les membres du CSRPN Rhône-Alpes pour leur soutien unanime dans notre combat contre « l’aménagement » de ce site à des fins agricoles.

Mes remerciements s’adressent également à Ingeborg Soulié-Märsche de l’Institut des Sciences de l’Evolution de Montpellier qui m’a accueilli dans son laboratoire pour un stage intensif et qui m’a sensibilisée à l’intérêt de l’étude du cycle de vie et des gyrogonites des characées. Merci pour son enthousiasme, son énergie et sa générosité.

Ce travail n’aurait pu aboutir sans l’aide de nombreuses personnes qui ont participé aux campagnes de terrain et au travail de laboratoire. Je remercie ceux et celles qui ont collaboré à la récolte de données pour la Liste Rouge : Arno Schwarzer, Jacqueline Détraz-Méroz, Jean-Bernard Lachavanne, Raphaëlle Juge, Pascal Mulattierri, Lionel Sager, Aurélie Terrier, Timothée Joye. Je remercie également David McCrae, Hélène Mayor, Olga Béguin, Amael Paillex, Camille Augier, Serge Mermod, Nessima Ben Meftah,

Julian Spiering, Gilles Carron et Gaëtan Rey pour leur assistance technique précieuse. Je remercie également Jean-Pascal Bourgeois et Alessandro Rizzo du SECOE, ainsi que Philippe Arpagaus, Daniel Palomino, Serge Stoll, Jean-Luc Loizeau, Frédéric Moser et Bernard Lachal pour leur aide dans l’analyse et l’interprétation de diverses mesures environnementales.

Mes remerciements vont également aux différentes institutions qui ont participé au financement de ce travail et qui ont soutenu sa valorisation dans le cadre de congrès scientifiques : l’Université de Genève, l’Institut Forel, l’Institut des Sciences de l’Environnement (ISE), le Laboratoire d’Ecologie et de Biologie Aquatique, la Société Académique de Genève, la Société de Physique et d’Histoire Naturelle de Genève (SPHN), la Société Suisse d’Hydrologie et de Limnologie (SGHL), ainsi que l’Office Fédéral de l’Environnement (OFEV).

Je remercie Bertrand Von Arx et son équipe de la Direction Genérale de la Nature et du Paysage (DGNP) ainsi que Sébastien Miazza de ProNatura pour avoir soutenu mon travail en me laissant accéder aux étangs et mares du canton de Genève.

Mes remerciements s’adressent également aux membres du groupe d’Ecologie Aquatique et de Batelle avec qui j’ai partagé l’amour de la nature et de la science, ainsi que tout un tas de joyeuses petites tracasseries qui remplissent les quotidiens de chacun.

Je remercie enfin mes amis de longue date et les plus récents qui ont suivi mes aventures et mésaventures tout au long de mes recherches. Votre présence et votre soutien ont été indispensables à l’aboutissement de ce travail.

Un grand merci à ma famille, en particulier mes parents Richard et Sophie pour leur générosité, pour m’avoir transmis l’amour de la nature et le goût du dépassement de soi. Et enfin merci à Gaëtan pour son amour, qui l’a certainement aidé à supporter mes changements d’humeur surtout dans les dernières phases de ce travail de thèse. Merci également à ma chienne Patiok dont la fidélité et la gentillesse (et l’extrême douceur du poil) ont été d’un précieux réconfort dans d’innombrables moments.

Merci à toutes et à tous.

Résumé

Les characées sont un groupe de macro-algues colonisant une grande variété d’écosystèmes d’eau douces et saumâtres généralement considérées comme des plantes pionnières et bio-indicatrices des eaux oligo-mésotrophes. Les characées jouent par ailleurs un rôle important dans divers processus contrôlant les conditions écologiques et biochimiques des plans d’eau qu’elles colonisent : elles servent d’habitats, de refuges et/ou de nourriture à divers organismes, améliorent la transparence de l’eau et peuvent accumuler des métaux lourds et des polluants organiques. L’érosion de la diversité de ces plantes suite à la destruction des habitats, à la perte de dynamisme des écosystèmes lentiques et lotiques et à l’eutrophisation a été constatée. Les Listes Rouges publiées dans diverses régions européennes témoignent du statut de menace très sévère de la majorité des espèces et donc de leur besoin urgent à être protégées. La mise en place de plans de conservation efficaces sur le long terme nécessite cependant que des connaissances pointues sur les exigences écologiques des espèces cibles soient acquises. L’écologie des espèces de characées a toutefois été peu étudiée jusqu’à présent.

Ce travail de thèse a pour objectif de déterminer les réponses des différentes espèces de characées en région alpine, aux gradients environnementaux à l’échelle régionale et à l’échelle locale, afin de prédire l’évolution potentielle de leur distribution dans un contexte de réchauffement climatique et de proposer des recommandations de gestion pertinentes.

À l’échelle régionale, des informations environnementales agissant au niveau du plan d’eau et de son bassin versant et des données sur l’occurrence des espèces de characées ont été obtenues pour 1402 localités réparties sur tout le territoire Suisse. Elles ont été utilisées pour construire des modèles de distribution des espèces. Les modèles obtenus ont servi de base pour la prédiction des occurrences actuelles et futures, sous un scénario de changement climatique, dans les 21 000 localités recensées en Suisse. Un sous-échantillon de 78 plans d’eau colonisés par des characées a ensuite été considéré pour une analyse des différences entre les macro-habitats des espèces en intégrant les paramètres physico-chimiques.

À l’échelle locale, le suivi de 4 années d’un site unique a offert l’opportunité rare de pouvoir étudier la réponse d’un maximum d’espèces aux variations proximales de niveaux d’eau et de température. Les données récoltées au cours de ce suivi ont permis l’analyse de la réponse de la communauté de plantes aquatiques, en termes de composition et de diversité aux fluctuations de niveaux et plus particulièrement aux assèchements. De plus, la relation entre les traits biologiques et la phénologie d’une espèce en particulier et la chaleur accumulée au cours du temps et la profondeur a également été étudiée.

Les deux premières études ont démontré que les paramètres régionaux relatifs à la taille des plans d’eau (dont dépendent le fonctionnement du système et la diversité en micro-habitats) et au climat jouent un rôle prépondérant dans la distribution des espèces de characées en Suisse, la qualité de l’eau n’intervenant qu’en dernier lieu. Toutes les espèces n’occupent pas le même macro-habitat et ont des spectres de tolérance aux paramètres environnementaux différents. À l’horizon 2050, sous un scénario prédisant un climat plus chaud et plus sec, les espèces actuellement présentes préférentiellement dans les grands lacs devraient régresser (« perdantes » potentielles, ex. Nitellopsis obtusa) alors que celles inféodées aux milieux plus petits et susceptibles de s’assécher en fin d’été devraient voir leur aire de répartition s’accroitre (« gagnantes » potentielles, ex. Chara vulgaris).

Les études suivantes liées au suivi temporel d’une gravière semi-permanente ont montré que la variabilité des conditions d’inondations gouverne la dynamique de la communauté de plantes aquatiques, en termes de composition, de richesse et d’hétérogénéité. La diversité de l’assemblage et notamment la richesse en characées a été maximale les années suivant un cycle assèchement automnal-inondation printanière (timing) et par des niveaux intermédiaires de perturbation (durée d’assèchement entre 6 et 10 semaines). La variété des réponses des espèces à la profondeur, à la durée et à la saisonnalité des assèchements a contribué à la variabilité de la structure de l’assemblage dans le temps et dans l’espace. Les espèces de characées se succèdent le long d’un gradient de durée d’assèchement ayant eu lieu durant l’automne de l’année précédente à l’observation, depuis Nitella batrachosperma qui colonise les bordures asséchées durant 3 mois à N. obtusa qui pousse dans les zones inondées en permanence. Chez N. obtusa, sa croissance lente et l’allocation préférentielle de ses ressources dans le développement 4 de l’appareil végétatif et des organes de stockage (bulbilles) explique sa sensibilité aux perturbations et donc sa préférence pour les habitats inondés en permanence. Ce travail de thèse a aussi montré que N. obtusa est toutefois capable de s’adapter à des habitats permanents peu profonds (3m) en adoptant une reproduction sexuée.

Ainsi d’après la réponse des espèces aux variations locales de température et de niveau d’eau et leur distribution dans d’autres régions géographiques, plusieurs espèces de characées disposeraient de potentialités d’adaptation à une plus grande variété d’habitats que ceux observés en Suisse. Par conséquent, la vulnérabilité des espèces aux changements globaux dépendra de leurs traits biologiques intrinsèques (capacités adaptatives, cycles de vie) et des facteurs extrinsèques liés à la modification des habitats et aux politiques et outils qu’adopteront les gouvernements.

Au final, bien qu’il manque encore des données pour comprendre et prédire précisément l’évolution des distributions des espèces face aux changements environnementaux, des moyens humains proactifs doivent être mis place pour assurer la survie des espèces en garantissant un nombre suffisant d’habitats favorables. Des stratégies ciblées sur la lutte contre l’eutrophisation, sur la promotion de fluctuations de niveau d’eau et sur le maintien de masse d’eau fraîches seraient grandement utiles.

Afin de poursuivre l’effort de compréhension de la vulnérabilité des characées aux changements globaux, des recherches à plus large échelle d’étude (ex. Europe) et des suivis temporels de sites à characées seraient nécessaires. La création et le perfectionnement des programmes de suivi des écosystèmes aquatiques sont indispensables pour pouvoir développer des modèles intégrés et précis de la distribution des espèces, eux-mêmes nécessaires à la mise en place de programmes de gestion efficaces sur le long-terme.

Mots-clés : charophytes, characeae, physico-chimie, occupation du sol, superficie, climat, réchauffement climatique, occurrence, abondance, diversité, cycle de vie, degré- jours, profondeur, perturbation, assèchement, plasticité, résilience.

Abstract

Charophytes are macro-algae that colonise a wide variety of brackish and freshwater ecosystems and are widely recognized as pionneer and bioindicators of oligo- mesotrophic waters. Moreover, charophytes play a major role in several processus driving the ecological and biochemical conditions of water bodies : they provide habitats, refuges and foods for several organisms, enhance water transparency and can accumulate heavy metals and organic pollutants. The erosion of the diversity of these plants as a consequence of habitats destruction, loss of dynamism of lentic and lotic ecosystems and eutrophication has been noticed. The Red Lists published in various European regions prove that most species are strongly threatened and thus must be protected urgently. The setting up of long-term efficient conservation plans requires that precise knowledges on ecological requirements of species have been acquired. Nevertheless, the ecology of charophyte species has been few studied until now.

This thesis work aims at determining the responses of different charophytes species present in alpine regions to environmental gradients at the regional and the local scale, in order to predict the potential evolution of their distribution in a climate warming context and to propose relevant management recommendations.

At the regional scale, environmental information acting at the scale of water body or watershed and data on species occurrence were obtained in 1402 localities distributed accross the whole swiss territory. They were used to fit species distribution models. The obtained models were used as a basis for the prediction of current and future (under a climate change scenario) species occurrences in the 21'000 localities listed in Switzerland. Then a sub-sample of 78 charophytes water bodies was considered to analyse inter-species differences in macro-habitats by considering supplementary physico-chemical parameters.

At the local scale, a 4 years survey realized on a single site offered the opportunity to study the response of a maximum number of species to proximal variations in water level and temperature. The data collected during this survey allowed the analysis of the response of the aquatic plants community, in term of composition and diversity, to water level fluctuations and in particular to droughts. Moreover, the relationship

6 between biological and phenological traits of one species particularly and the accumulated heat over time and the water depth was also addressed.

The two first studies demonstrated that regional environmental parameters related to the water body size (whose depend the system functionning and the micro-habitats diversity) and to climate play a major role for the distribution of charophyte species in Switzerland, the water quality taking part lastly. All species do not occupy the same habitat and display different tolerances to the considered environmental parameters. On the horizon 2050, under a scenario that predicts a warmer and drier climate, the species that currently inhabit preferentially large deep lakes would decrease (potential « losers », eg. Nitellopsis obtusa) whereas species associated to small water bodies susceptible to dry out at the end of summer will probably increase their distribution area (potential « winners », eg. Chara vulgaris).

The following studies related to the temporal monitoring of a semi-permanent gravel- pit showed that the variability of inundation conditions drives the dynamic of macrophyte community, i.e. its composition, richness and heterogeneity. The diversity of the assemblage, and particularly the charophyte species richness, was maximised the years following an autumnal drought-spring inundation cycle (timing) and by intermediate intensity of disturbance (duration of drought from 6 to 10 weeks). The variety of responses of species to depth, to duration and seasonality of droughts contributed to the variability of the community structure in space and time. Charophyte species succeed each other along a gradient of duration of drought that occurred during the year preceeding the observation, from Nitella batrachosperma which colonises shorelines exposed to the air during 3 months to N. obtusa which grows in permanently inundated areas. For N. obtusa, the low growth rate and the preferential resources allocation in the development of vegetative organs and propagules explains its sensitivity to disturbances, hence its preference for permanently inundated habitats. This thesis work also showed that N. obtusa is able to adapt to permanent shallow habitats by reproducing sexually.

Consequently, according to the species responses to local variations in water temperature and water level and to their distribution in other geographical regions, several species would have adaptation abilities to a wider variety of habitats than those

7 listed in Switzerland. Thus, the vulnerability of species to global changes will depend on their inherent biological traits (adaptative capacity, life cycle) and on extrinsic factors related to habitat modifications and to the politics and tools that the governments will adopt.

Finally, despite the fact that there is still a lack of data that would help to understand and predict precisely the changes in species distribution facing environmental changes, human pro-active means have to be established to insure the survival of species by insuring a sufficient number of suitables habitats. Strategies focused on fight againt eutrophication, on the promoting of water level fluctuations and on the conservation of cold waters habitats would be of great significance.

In order to enhance the understanding of charophyte vulnerability to global changes, researches at a larger scale of study (eg. Europe) and temporal monitoring of charophyte sites would both be necessary. The creation and the improvement of monitoring programs of aquatic ecosystems are essential for the development of integrated and precise species distribution models. This integrated approach is necessary for the establishmnent of long-term efficient management plans.

Keywords : charophytes, characeae, physico-chemistry, land-use, climate, climate warming, occurrence, abundance, diversity, life cycle, degree-day, depth, disturbance, drought, plasticity, resilience.

Sommaire Remerciements ...... 1 Résumé...... 3 Abstract...... 6 1 Introduction ...... 11 1.1 Cadre conceptuel de cette thèse et des travaux de recherche en écologie ...... 11 1.2 Contexte historique de l’étude des characées ...... 17 1.3 Contenu ...... 19 2 Etat actuel des connaissances sur les characées ...... 25 2.1 Valeur écologique ...... 25 2.2 Ecologie ...... 26 3 Echelle régionale : Quel macro-habitat pour quelle espèce de characées ? ...... 35 3.1 Objectif et méthodologie ...... 35 3.2 Article 1 ...... 37 « Will charophyte species decrease or increase their distribution in a changing climate? » ...... 37 Highlights ...... 38 Abstract ...... 38 1. Introduction...... 39 2. Methods ...... 40 3. Results ...... 48 4. Discussion ...... 57 5. Conclusions ...... 62 Acknowledgments ...... 63 References...... 63 Appendix: GAM models for 11 Charophyte species...... 69 3.3 Article 2...... 75 « Habitat requirements of charophytes - Evidence of species discrimination through distribution analysis » ...... 75 Highlights ...... 76 Abstract ...... 76 1. Introduction...... 77 2. Materials and methods ...... 79 3. Results ...... 84 4. Discussion ...... 91 Acknowledgments ...... 95 References...... 95 3.4 Synthèse concernant l’influence des paramètres régionaux sur la distribution des espèces ...... 101 4 Echelle du micro-habitat : Impact des facteurs environnementaux locaux sur l’abondance et la phénologie des espèces ...... 103 4.1 Relation entre la dynamique d’une communauté et les variations environnementales locales : Objectif et méthodologie ...... 104 4.2 Article 3...... 107 « A temporary gravel pit as a biodiversity hotspot for aquatic plants in the Alps » ...... 107 Abstract ...... 108 Résumé ...... 108 1. Background ...... 109 9

2. Materials and Methods ...... 110 3. Results ...... 116 4. Discussion ...... 127 Acknowledgments ...... 132 References...... 133 4.3 Article 4...... 139 « Distribution and succession of charophytes and vascular plant species in response to duration and timing of drought» ...... 139 Abstract ...... 140 1. Introduction...... 141 2. Materials and Methods ...... 143 3. Results ...... 149 4. Discussion ...... 157 Conclusion ...... 162 Acknowledgments ...... 162 References...... 162 4.4 Discussion sur l’impact des assèchements sur la diversité de la communauté ...... 169 4.5 Synthèse concernant la relation entre la dynamique d’une communauté et les variations environnementales locales ...... 175 4.6 Relation entre les attributs biologiques d’une espèce et son habitat : objectifs et méthodologie ...... 179 4.7 Article 5...... 181 « Sex needs heat and light: the role of temperature and water depth on the phenology of a fertile population of Nitellopsis obtusa (Desv.) J. Groves » ...... 181 Abstract ...... 182 1. Introduction...... 182 2. Materials and Methods ...... 185 3. Results ...... 191 4. Discussion ...... 201 Acknowledgments ...... 206 References...... 206 4.8 Synthèse à propos de la relation entre les attributs biologiques d’une espèce et son habitat ...... 215 5 Synthèse et discussion générale ...... 219 5.1 Vers une compréhension de l’écologie des espèces et de leur vulnérabilité au réchauffement climatique ...... 220 5.1.1 Habitat, adaptation et résilience des espèces ...... 222 5.1.2 Changements globaux : quels impacts sur la flore charophytique? ...... 236 5.2 Vers un modèle conceptuel des facteurs environnementaux influençant la distribution des characées ...... 242 6 Perspectives ...... 247 6.1 Modéliser la distribution des plantes aquatiques : vers une méthodologie intégrée ...... 247 7 Références ...... 250 8 Annexes ...... 263 8.1 Article « Evidence of Chara fibrosa Agardh ex Bruzelius, an alien species in South France » ...... 263

CHAPITRE 1.

Introduction

CHAPITRE 1. Introduction

1 Introduction

L’objectif de ce travail de thèse est de déterminer les réponses aux gradients environnementaux des différentes espèces de characées (ou charophytes s.s), en termes d’occurrence, d’abondance et de cycle de vie, afin de décrire leurs habitats et prédire l’évolution de leur distribution dans un contexte environnemental changeant.

Cette thèse s’inscrit tout d’abord dans le cadre général des travaux de recherche en écologie dont les questionnements théoriques et méthodologiques sont explicités dans le paragraphe 1.2 ci-après. L’intérêt porté dans ce travail à l’écologie des characées se situe dans le prolongement de précédentes études mettant en évidence la valeur bio- indicatrice et la perte en diversité de ces macro-algues (paragraphe 1.3).

Ce chapitre d’introduction pose ainsi quelques outils pour situer les différents articles présentés dans cette thèse, à savoir : 1) le cadre conceptuel, 2) le contexte historique et enfin 3) le contenu de ce mémoire.

1.1 Cadre conceptuel de cette thèse et des travaux de recherche en écologie Le rythme actuel de disparition des espèces est sans précédent dans l’histoire des grandes extinctions de masse et largement attribuable aux activités anthropiques (surexploitation des ressources naturelles, pollutions, destructions des habitats, changement climatique, etc…). La survie de l’espèce humaine est directement menacée par l’érosion de la biodiversité, un processus dont elle est elle-même responsable. La conservation des espèces, ainsi que des populations, des communautés et des écosystèmes qu’elles constituent avec leur environnement, est désormais indispensable. La protection de la biodiversité nécessite une compréhension préalable des facteurs déterminant sa répartition et la prédiction de son évolution future sous l’effet des diverses pressions anthropiques. C’est dans ce contexte que s’inscrit la recherche en matière d’écologie et de biodiversité, qui connait un essor depuis une vingtaine d’années et a pour objectif principal de quantifier la « niche écologique » des espèces (Guisan & Thuiller 2005). La niche écologique d’une espèce peut être considérée comme un espace à n-dimensions selon la définition conceptuelle et largement utilisée d’Hutchinson

CHAPITRE 1. Introduction

(1957). Ces dimensions représentent la gamme de gradients environnementaux requise pour que l’espèce puisse exister. L’auteur fait également une distinction importante entre la niche « théorique » ou « fondamentale » et la niche « pratique » ou « réalisée » (fig. 1). La niche fondamentale d’une espèce combine l’éventail complet des conditions environnementales permettant sa persistance hors de toutes interactions biotiques (broutage, compétition, limitation de la dispersion, perturbations anthropiques). Par conséquent, une espèce sous contraintes biotiques occupe en réalité un volume restreint de sa niche fondamentale, communément appelé sa niche réalisée.

Gradient z Niche fondamentale de l’espèce j

Gradient y Niche réalisée de l’espèce j

Gradient x

Figure 1 : Concept de la niche écologique selon Hutchinson (1957).

Avec le développement de l’informatique et grâce aux techniques de modélisation écologique récentes (Engler, Guisan & Rechsteiner 2004; Elith et al. 2006), les chercheurs parviennent à cartographier la distribution d’espèces en déterminant les relations statistiques entre l’occurrence des espèces (réponse) et un jeu de variables environnementales (prédicteurs). Ces cartes prennent en compte les relations biotiques de manière implicite et sont donc interprétées comme étant des représentations du concept de la niche réalisée. L’objectif initial des méthodes de modélisation est toutefois d’évaluer la niche fondamentale des espèces c’est-à-dire leurs exigences écologiques basiques hors de tout phénomène d’interactions biotiques (Thuiller, Araújo & Lavorel 2003; Thuiller 2003). L’absence de consensus terminologique dans le domaine de la modélisation écologique entraine en outre des incompréhensions dans la transition depuis la niche théorique (ce que l’on cherche à modéliser) à la niche pratique (ce que

CHAPITRE 1. Introduction l’on modélise) et complique grandement les recherches (Kearney 2006; McInerny & Etienne 2012a; Drake 2013). Les modèles écologiques décrivent effectivement tout à tour la « niche », « l’habitat », la « distribution » ou encore « l’enveloppe environnementale » (ex. climatique) des espèces. La relation entre la niche théorique et la distribution géographique s’avère en réalité bien plus compliquée et définir quel aspect de la niche des espèces est réellement traduit par les méthodes de modélisation actuelles est un sujet qui fait largement débat parmi les scientifiques. En particulier, l’applicabilité des modèles de distribution dans d’autres régions biogéographiques ou à d’autres périodes de temps, à savoir la transférabilité, affronterait divers obstacles (Randin et al. 2006) dus à l’aspect statique des modèles et à la nature et à la précision des variables considérées.

Un premier obstacle à la transférabilité des modèles est lié leur propriété « statique ». Les modèles de distribution ne considérent pas la dimension temporelle et assument donc que la représentation de la niche réalisée est sous une contrainte d’équilibre stable c.-à-d. que la biocénose répond très lentement au changement environnemental. Ce concept de pseudo-équilibre n’est cependant pas réaliste pour plusieurs raisons (Guisan & Thuiller 2005). À l’échelle locale, dans des situations fortement perturbées, les écosystèmes sont susceptibles d’être très dynamiques, montrant des apparitions, disparitions et réapparitions d’espèces au cours du temps. Ces dynamiques de succession ne peuvent être modélisées avec les méthodes statistiques couramment disponibles. Par ailleurs, à une échelle régionale certaines espèces pourraient ne pas être en équilibre avec l’environnement dans leur aire de répartition actuelle. C’est le cas par exemple de plusieurs espèces végétales européennes toujours en cours d’expansion postglaciaire dont la distribution actuelle est largement gouvernée par des limites de dispersion (Boulangeat, Gravel & Thuiller 2012). Ces organismes ne remplissent donc pas encore la totalité des habitats qui leur sont favorables, diminuant la précision et le pourvoir prédictif des modèles de distribution construits sur la base des présences et des absences des espèces (Guisan & Thuiller 2005). Enfin les différentes espèces répondant de manière très variée aux conditions environnementales et des espèces non indigènes étant perpétuellement introduites par les activités humaines, des assemblages inédits sont susceptibles d’apparaitre dans le futur. Il y a donc de fortes raisons de croire que les relations actuelles inter-espèces seront altérées (désynchronisation des

CHAPITRE 1. Introduction phénologies, compétition avec les espèces invasives, relations trophiques, etc…). Ces contraintes biotiques sont d’ailleurs difficilement prises en compte dans les modèles malgré leur importance pour décrire la niche réalisée des espèces. Il s’agit d’un challenge que plusieurs chercheurs essaient cependant de relever depuis peu (Pulliam 2000; Araújo, Araújo & Luoto 2007; Boulangeat et al. 2012; Wisz et al. 2013).

S’il est actuellement difficile de construire des modèles dynamiques, le choix de l’échelle spatiale de l’étude se révèle tout autant capitale pour comprendre et décrire les relations entre les espèces et l’environnement. En effet, la deuxième difficulté importante dans le domaine de la modélisation écologique réside dans le fait qu’il faille déterminer parmi une multitude de variables environnementales en interaction complexe lesquelles sont les plus importantes pour expliquer la répartition des espèces. Selon Guisan & Zimmermann (2000), la distribution des plantes terrestres est directement la conséquence de gradients dits de ressources c.-à-d. la matière et l’énergie effectivement consommées par les organismes (nutriments, eau, énergie solaire) (fig.2). La physiologie des plantes terrestres est également fortement influencée par les gradients directs tels que la température aérienne, les précipitations ou le pH du sol (non consommés). Les auteurs distinguent aussi les gradients indirects qui n’influencent pas directement la physiologie des organismes (fig. 2). Ils agissent à une échelle spatiale plus large et représentent une combinaison simplifiée des gradients directs et de ressources déterminants la répartition géographique des espèces (ex. climat régional, topographie, altitude, latitude, géologie). Les auteurs distinguent également les évènements stochastiques pouvant expliquer la répartition observée des espèces. Ce sont des phénomènes perturbateurs souvent reliés à des épisodes climatiques particuliers à partir desquels doivent se rétablir les communautés (avalanches, feux, assèchements, etc). Enfin, les relations de compétition et de facilitation à l’intérieur et entre les différents niveaux trophiques, ainsi que les limites de dispersion, constituent des filtres supplémentaires à la distribution apparente des espèces (Van den Berg et al. 1997; Pulliam 2000; Noordhuis, van der Molen & van den Berg 2002; Bucak et al. 2012; Richter & Gross 2013).

D’un point de vue mécanistique, la mise en évidence de la relation entre la distribution et 1) les performances physiologiques des espèces et 2) les conditions proximales directes et 3) de ressources est indispensable. Ce genre d’informations 14

CHAPITRE 1. Introduction environnementales très précises permettrait d’approcher au mieux la niche fondamentale des espèces. Elles sont cependant difficiles à mesurer sur le terrain pour un grand nombre de sites et sont donc adaptées à des études à petite échelle, difficilement généralisables. Les gradients indirects sont plus faciles à obtenir, notamment par extraction de données issues de la plateforme des systèmes d’informations géographiques. Ils sont davantage appropriés dans le cadre d’étude à large échelle souvent nécessaire pour construire des modèles écologiques et dans un contexte topographique complexe mais ils sont également moins précis.

Figure 2 : Modèle conceptuel des relations entre les ressources, les facteurs environnementaux directs et indirects et leur influence sur la croissance, la performance et la distribution géographique des plantes terrestres (source : Guisan & Zimmermann 2000). P.A.R.= Photosynthetic Active Radiations.

CHAPITRE 1. Introduction

Quel que soit l’organisme considéré, il n’existe donc pas une échelle à la fois unique et adaptée à l’étude des relations espèces-habitat (Graf et al. 2005). En accord avec Kearney (2006), nous devrions donc définir attentivement les concepts écologiques échelle-dépendants avec lesquels nous travaillons afin de limiter les malentendus : il est question de « modélisation des habitats » lorsque des analyses de distribution des espèces, sur une échelle spatiale et temporelle bien délimitée, sont menées ; la « modélisation des niches » implique la détermination des besoins écologiques basiques des espèces, autrement dit des liens mécanistiques entre l’environnement proximal de l’organisme et sa performance physiologique. Puisque l’approche mécanistique nécessite des expériences et suivis longs et coûteux et donc difficiles à mettre en place sur un grand nombre de sites, l’utilisation de méthodes de modélisation corrélatives est tout à fait pertinente pour identifier les gradients environnementaux principaux régionaux qui influenceraient la distribution des espèces quand il y a d’importantes lacunes d’informations sur leur écologie. Les approches multi-spatiales sont par conséquent nécessaires à la compréhension de la distribution des espèces (Guisan & Thuiller 2005).

Le modèle conceptuel proposé par Guisan et Zimmermann (2000, fig. 2) se réfère aux plantes terrestres, celui des plantes aquatiques reste encore à construire. Une tentative est proposée à la fin de ce travail de thèse dont l’intérêt est porté vers l’écologie des characées, un groupe de macroalgues particulièrement sensibles aux conditions environnementales (cf. paragraphe 1.3 ci-après). Bien qu’ils représentent un infime volume des eaux planétaires (0.01%) et recouvrent seulement 0.8% de la surface de la Terre, les écosystèmes d’eau douce abritent environ 6% des espèces décrites à ce jour soit environ 1.8 million. Cette biodiversité constitue une ressource naturelle, en termes économique, culturel, esthétique, scientifique et éducationnel, menacée par les activités humaines (surexploitation, pollution, modifications des régimes hydrologiques, destruction ou dégradation des habitats, invasion par les espèces non-indigènes). La conservation de ces habitats et des organismes qu’ils abritent est donc fondamentale pour préserver les services rendus aux sociétés humaines (Dudgeon et al. 2006). La mise en place de programmes de conservation nécessite une meilleure compréhension des paramètres environnementaux gouvernant la biodiversité aquatique.

CHAPITRE 1. Introduction

1.2 Contexte historique de l’étude des characées Bioindication. Les macrophytes regroupent les végétaux aquatiques de grande taille hors algues phytoplanctoniques et filamenteuses, c’est-à-dire les angiospermes, bryophytes, ptéridophytes et les macro-algues characées. L’intégration des conditions environnementales par les communautés de macrophytes et leur sensibilité aux changements fait de ces organismes de bon bioindicateurs de la qualité des écosystèmes lacustres. Plusieurs études proposent ainsi une classification trophique des lacs et rivières européennes en fonction de la composition et l’abondance des plantes aquatiques présentes, les characées indiquant des eaux oligo-mésotrophes (Coops et al. 1999, 2007; Melzer 1999; Stelzer, Schneider & Melzer 2005; Penning et al. 2008; Fabris, Schneider & Melzer 2009).

L’impact négatif de l’eutrophisation des lacs européens (lacs du Plateau Suisse inclus), sur l’abondance et la diversité de la végétation aquatique et en particulier sur les characées a été mis en évidence (Lachavanne & Wattenhofer 1975; Lachavanne, Juge & Noetzlin 1986; Blindow 1992a; Rintanen 1996; Schmieder 1998; Auderset Joye, Castella & Lachavanne 2002; Lambert-Servien et al. 2006; Mäemets et al. 2010; Baastrup-Spohr et al. 2013). Depuis une trentaine d’années, des mesures drastiques ont été entreprises pour diminuer les apports nutritionnels dans les eaux de surfaces (assainissement des eaux usées domestiques et industrielles, interdiction des phosphates dans les lessives, mesures pour des pratiques agricoles plus respectueuses de l’environnement, etc…). Ces mesures de protection des eaux ont entrainé une amélioration progressive de la qualité des eaux lacustres. Le phénomène d’oligotrophisation de ces écosystèmes a un effet globalement positif sur la flore charophytique (Schmieder, Werner & Bauer 2006). Cependant, le retour des espèces constituant les communautés lacustres avant la période d’eutrophisation n’a pas été encore observé, les espèces supportant des conditions trophiques relativement élevées étant désormais implantées notamment dans les lacs du Plateau Suisse (Auderset Joye & Schwarzer 2012).

Biodiversité. Le constat d’une perte rapide d’un grand nombre d’espèces suite à la surexploitation humaine des ressources (ex. pour les milieux aquatiques Van Nes et al. 1999; Jeppesen et al. 2000; Bunn & Arthington 2002) a conduit en l’élaboration de Listes Rouges UICN (Union Internationale pour la Conservation de la Nature) afin d’évaluer les

CHAPITRE 1. Introduction degrés de menaces et d’identifier les espèces et les habitats ayant un besoin particulier de protection. En utilisant le nombre de sites colonisés recensés et des avis d’experts, plusieurs pays et régions européens ont déjà établi les degrés de menaces des espèces de characées en suivant la terminologie UICN (Eteint, Au bord de l’extinction, En danger, Vulnérable, Quasi menacé, Préoccupation mineure, Données insuffisantes, Non évalué ; UICN 2001) (ex. Stewart and Church, 1992; Hamann and Garniel, 2002; Blaženčić et al., 2006b; Langangen, 2007; Johansson et al., 2010). La flore charophytique de Suisse bénéficie également de sa propre Liste Rouge depuis peu. Il s’agit actuellement de la seule à avoir utilisé la méthodologie standardisée et appliqué les critères d’évaluation définis par l’UICN (ex. évolution, taille et fragmentation des populations) (Auderset Joye & Schwarzer 2012). D’après toutes ces Listes Rouges, la majorité des espèces de characées obtiennent des degrés de menace très sévères révélant une nécessité urgente de protection. Les characées étant des plantes pionnières nécessitant globalement une eau de bonne qualité, une perte progressive de diversité de ces plantes suite à la destruction des habitats, à la stabilisation des niveaux des lacs et des rivières, et à l’eutrophisation des plans d’eau a effectivement été constatée.

Considérées comme étant des proches parentes des plantes terrestres (Lewis & McCourt 2004; McCourt, Delwiche & Karol 2004; Timme, Bachvaroff & Delwiche 2012), la phylogénie des characées est largement étudiée. En revanche, l’écologie de ces macro- algues benthiques a été moins approfondie, certainement en raison de la difficulté d’accès des écosystèmes lacustres (profondeur) et de la complexité de leur identification.

Problématique traitée dans cette thèse. Ce constat justifie la mise en place de ce travail de thèse dont l’un des objectifs est d’explorer les relations entre les gradients environnementaux directs et indirects et la distribution des characées et d’en déduire un modèle conceptuel global. Ce travail de thèse s’est construit en deux temps. Tout d’abord au niveau régional de la Suisse, des modèles de distribution des espèces ont été construit grâce aux données environnementales et de présence-absence récoltées sur un grand nombre de localités réparties sur tout le territoire national. Cependant, la compréhension de l’utilisation de l’espace par les espèces à une échelle bien plus petite, celle des micro-habitats à l’intérieur des plans d’eau, peut s’avérer plus pertinentes pour répondre aux demandes des gestionnaires locaux. L’acquisition de connaissances 18

CHAPITRE 1. Introduction pointues sur les exigences écologiques basiques des espèces et notamment la relation entre leur performance (ex. abondance, mode de reproduction) et des facteurs environnementaux sur lesquels on peut directement agir (ex. variations de niveau, profondeur, ombrage, etc…) est effectivement fondamentale à l’établissement de plans des gestions appropriés. Par conséquent, dans un second temps, quelques sites de la région franco-genevoise intéressants du point de vue des populations de characées, de leur richesse et de leur valeur de conservation, ont été sélectionnés pour explorer la réponse des espèces en termes de recouvrement et de phénologie aux variations spatiales et temporelles des conditions environnementales locales. Cette approche proximale s’est finalement portée sur un seul site, le lac du Bois d’Avaz, du fait des limites de temps disponible pour ce travail de thèse mais aussi du fort dynamisme de cet écosystème et de l’immense intérêt de celui-ci comme réservoir de biodiversité pour les plantes aquatiques et plus particulièrement les characées.

1.3 Contenu Ce rapport de thèse s’articule autour de 5 chapitres dont le contenu est rappelé ci- après. La structure des chapitres 3 et 4 est également illustrée dans les figures 3 et 4.

Chapitre 2. La synthèse des connaissances actuelles sur le rôle écologique des characées et sur leurs exigences écologiques s’est imposée comme point de départ à ce travail. Cet état des lieux a guidé le choix des paramètres environnementaux les plus pertinents à considérer pour la suite de ce travail.

Chapitre 3 (fig.3). L’étape suivante a consisté en l’exploitation du jeu de données national conçu dans le cadre de la liste rouge des characées de Suisse, soit approximativement 1400 sites-objets (petits plans d’eau et segments de rives lacustres) répartis sur tout le territoire. Les informations environnementales, extraites pour l’ensemble des sites d’études de la plateforme du Système d’Information Géographique (agissant au niveau du plan d’eau et de son bassin versant), ont permis de construire des modèles de la distribution de plusieurs espèces de characées en Suisse. À partir de ces modèles, l’occurrence actuelle et future, sous un scénario de changement climatique, des espèces ont été prédites pour tout le territoire Suisse (Article 1). Parmi les plans d’eau

CHAPITRE 1. Introduction abritant des characées, 78 ont été sélectionnés pour une analyse des différences entre les habitats des espèces toujours à une échelle régionale mais en intégrant des paramètres physico-chimiques (Article 2).

Figure 3. Approche régionale (Chapitre 3).

CHAPITRE 1. Introduction

Chapitre 4 (fig.4). Le quatrième chapitre rassemble 3 travaux issus d’un suivi de 4 années réalisé sur un seul et unique site offrant l’opportunité rare de pouvoir étudier la réponse d’un très grand nombre d’espèces de characées aux variations locales de niveaux et de température. Un premier travail nécessaire a été de caractériser le site d’étude, les conditions abiotiques proximales et la communauté de plantes aquatiques présente (Article 3). Le suivant traite des réponses, en terme de composition et de diversité, de l’assemblage de macrophytes aux fluctuations de niveau d’eau (Article 4 et discussion complémentaire). Les attributs biologiques et phénologiques des espèces sont susceptibles d’expliquer la manière dont elles se partagent l’habitat dans le temps et dans l’espace (Willby, Abernethy & Demars 2000). Le dernier article (Article 5) propose une analyse de la relation entre la chaleur accumulée au cours du temps (« degré-jours ») et la hauteur d’eau (donc l’énergie lumineuse) et la morphologie et phénologie de Nitellopsis obtusa, une espèce associée aux conditions d’inondation permanente d’après les résultats des précédents papiers et de la littérature scientifique et exceptionnellement fertile dans le site d’étude.

CHAPITRE 1. Introduction

Figure 4. Approche locale (chapitre 4).

CHAPITRE 1. Introduction

Chapitre 5. Le cinquième chapitre synthétise et offre une discussion générale des résultats obtenus dans ce travail de thèse. En particulier, une discussion sur la vulnérabilité des espèces étudiées aux changements environnementaux et des pistes de recommandations de gestion sont apportées. Un modèle conceptuel synthétisant la relation entre les facteurs environnementaux et la distribution des espèces à travers toutes les échelles spatiales est proposé.

Chapitre 6. Ce dernier chapitre propose de nouvelles perspectives de recherches visant à améliorer notre compréhension de l’écologie des characées et plus largement des plantes aquatiques.

Annexes. Un papier supplémentaire traitant de la présence d’une espèce de characée exotique dans le sud de la France est fourni en Annexe. Bien qu’il ne s’insére pas dans la structure de cette thèse, il présente un intérêt pour la recherche en écologie des characées.

CHAPITRE 1. Introduction

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances

CHAPITRE 2.

Etat actuel des connaissances sur les characées

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances

2 Etat actuel des connaissances sur les characées

2.1 Valeur écologique Les characées colonisent une large variété d’écosystèmes aquatiques continentaux et marins (côtes de la Mer Baltique) et jouent un rôle majeur dans divers processus contrôlant les conditions écologiques et biochimiques des plans d’eau peu profonds (van den Berg, Scheffer & Coops 1998; Kufel & Kufel 2002; Noordhuis et al. 2002; Christensen, Sand-Jensen & Staehr 2013).

Le zooplancton et les macroinvertébrés y trouvent un refuge contre les prédateurs et peuvent y brouter les microalgues épiphytes recouvrant le thalle des characées (Hansen et al. 2011; Whatley et al. 2013). Les herbiers de characées servent également de frayères et d’abris pour les alevins et peuvent être consommées par certains poissons. Les écrevisses en période de mue sont particulièrement friandes de characées incrustées de calcite. Enfin quelques oiseaux aquatiques les recherchent également, notamment le cygne blanc (Cygnus olor) et la Nette rousse (Netta rufina) (Noordhuis et al. 2002; Clausen et al. 2002; Charalambidou & Santamaría 2005; Schmieder et al. 2006).

Les characées sont également soupçonnées de jouer un rôle clef dans le cycle des nutriments des écosystèmes aquatiques en accumulant dans leur biomasse de grande quantité d’azote dissous dans l’eau à des taux variant selon les conditions environnementales et en libérant des concentrations toujours moins élevés sous forme organique grâce à une décomposition lente (Kufel & Kufel 2002; Rodrigo et al. 2007). Mis à part cet effet direct sur le cycle des nutriments, les prairies de characées pourraient induire également une réduction des concentrations d’azote et de phosphore en modifiant les processus biochimiques. Les algues en cours de photosynthèse provoquent une élévation du pH et le renversement de l’équilibre chimique vers la formation d’ions carbonate qui s’accompagne d’une précipitation de cristaux de calcite piégeant des atomes de phosphore. En outre, par oxygénation du substrat à proximité des rhizoïdes, les characées induisent (1) une accélération des processus de nitrification (transformation de l’ammoniac en nitrites et nitrates) et donc de la dénitrification par les bactéries du sédiment (utilisations des nitrates pour produire de la matière organique, du gaz carbonique, de l’eau et du diazote) ; (2) une stabilisation du stock de

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances fer complexé aux composés phosphorés du substrat également par maintien d’un milieu oxydant. Enfin, les tapis denses de characées limitent la remise en suspension du sédiment et donc le relargage des stocks de nutriments accumulés dans celui-ci.

En raison d’une diminution de la disponibilité en phosphore et de l’avantage compétitif des characées sur le phytoplancton dans les milieux oligo-mésotrophes, la densité de ce dernier vient à réduire jusqu’à ce que l’amélioration de la transparence résultante soit suffisante pour le développement des characées. La restriction nutritive engendrée par les characées agirait par conséquent comme une boucle de rétroaction positive pour le maintien d’un niveau trophique faible, et donc d’une transparence suffisante pour leur propre croissance. En outre, les tapis denses de characées forment un habitat pour le zooplancton qui peut induire une phase d’eau claire par broutage du phytoplancton. Il est soupçonné qu’un mécanisme allélopathique soit utilisé par les characées contre le phytoplancton afin d’assurer le maintien de la transparence des eaux (Nõges et al. 2003; Tonno et al. 2003; Mulderij, Van Nes & Van Donk 2007).

Une analyse du contenu cellulaire des macroalgues pourrait en outre préciser leur capacité à accumuler les métaux lourds, les radio-nucléides et les polluants organiques persistants. Il s’agit effectivement d’un autre axe de recherche exploré dans des perspectives de dépollution des eaux contaminées (Berger & Schagerl 2003; Kalin, Wheeler & Meinrath 2005; Schneider & Nizzetto 2012).

2.2 Ecologie Le type d’habitat caractérisé par les characées est classé d’après le code européen Corine dans « Eaux dormantes. Eaux oligo-mésotrophes calcaires avec végétation benthique à Chara spp.»(Lambert 2002). Toute une série de déclinaisons en habitats élémentaires est décrite selon le degré de minéralisation et la trophie des eaux.

La plupart des characées requièrent des eaux fortement alcalines (Kufel & Kufel, 2002). Les espèces calcicoles appartiennent surtout aux genres Chara, Tolypella et Nitellopsis, alors que le genre Nitella regroupe essentiellement des espèces calcifuges (Corillion 1975; Blaženčić et al. 2006a; Lambert-Servien et al. 2006). La principale source de carbone inorganique pour les characées est le bicarbonate HCO3- dont les

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances teneurs sont naturellement associées à celle du calcium dans les régions calcaires. Durant les périodes de forte activité photosynthétique des tapis de characées, l’assimilation du bicarbonate se visualise grâce aux incrustations de calcite sur le thalle de ces algues (Kufel & Kufel 2002). Les milieux eutrophes semblent être défavorables aux characées (Alvarez-Cobelas et al. 2001; Bornette & Arens 2002; Lambert-Servien et al. 2006; Baastrup-Spohr et al. 2013). Elles semblent très sensibles à la pollution nutritive et à la turbidité des eaux et sont donc considérées comme de bonnes indicatrices de milieux faiblement productifs.

Les characées sont souvent considérées comme un groupe d’espèces pionnières, colonisant rapidement les nouveaux milieux et les milieux temporaires (Corillion 1986; Wade 1990; Havens et al. 2004; Van Geest et al. 2005a) Dans ces derniers, les characées profitent notamment d’une diminution de la compétition grâce à l’élimination d’espèces vasculaires eutrophes sensibles aux assèchements.

Elles constituent en outre les dernières zones de végétation en profondeur dans les lacs oligotrophes du fait de leur capacité d’adaptation aux faibles radiations (Blindow 1992b; Middleboe & Markager 1997; Schwarz & Hawes 1997; Schwarz et al. 2000; Schwarz, de Winton & Hawes 2002; Istvánovics et al. 2008; Sanderson et al. 2008). Selon le type de milieu, elles forment des prairies sous lacustres plus ou moins denses, monospécifiques ou polyspécifiques (et dans ce cas plutôt paucispécifiques).

Au même titre que n’importe quelle plante vasculaire, la germination et l’installation de characées dans des conditions environnementales particulières est susceptible d’être reliées à leur cycle de vie, donc à leur longévité (annuelles ou pérennes), leur système et mode de reproduction (monoïsme vs dioïsme, sexuée vs végétative), le timing et le type de signaux requis pour leur germination, leur taux de croissance et leurs capacités d’adaptation morphologiques et phénologiques aux changements environnementaux (« plasticité ») (Casanova 1994; Casanova & Brock 1999a). Notamment, la synergie des conditions de température, de lumière et de perturbation liée aux variations de niveau détermine la distribution des espèces le long du gradient de profondeur selon leur capacité à adapter leur morphologie et leur mode de reproduction (Willèn 1960; Bonis, Lepart & Laloe 1996; Casanova & Brock 1999b; Soulié-Märsche & Vautier 2004; Asaeda,

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances

Rajapakse & Sanderson 2007). Ainsi la répartition des espèces dans divers type d’habitats pourrait être le résultat de (1) la nécessité de signaux environnementaux particuliers pour la germination des propagules et (2) de la capacité des jeunes pousses à s’accommoder des conditions environnementales locales pour continuer leur croissance et terminer leur cycle de vie.

Pour assurer leur survie et leur dispersion les characées se reproduisent de manière sexuée (oospores) et/ou de manière végétative (bulbilles). Récemment Bociąg & Rekowska (2012) ont mis en évidence l’utilisation de stratégie de reproduction clonale chez quelques espèces de Chara vivant dans des conditions profondes et permanentes. La clonalité serait en effet inutile dans des habitats temporaires où la durée de vie des fragments de thalles est limitée par l’assèchement. La construction d’une banque dense de propagules très résistantes est l’un des principaux mécanismes employée par les plantes aquatiques submergées pour persister durant une phase sèche et se régénérer lorsque les conditions sont redevenues favorables. Les oospores stockés dans le sédiment sont adaptées pour survivre à plus ou moins long terme dans un état de dormance contrairement aux bulbilles qui assurent probablement la persistance des espèces sur le court terme (Van den Berg, Coops & Simons 2001). Quelques études ont prouvé que certaines espèces pourraient germer à partir de banques d’oospores vieilles de plus de 60 ans (Simons et al. 1994; Rodrigo, Alonso-Guillén & Soulié-Märsche 2010).

La compréhension de la distribution des characées dans les milieux aquatiques passe donc aussi par celle des facteurs rompant la dormance des oospores. Les différentes espèces semblent avoir des exigences distinctes pour la germination de leurs oospores, répondant notamment à différentes combinaisons de températures et d’humidité (Casanova & Brock 1996). Par exemple, le conditionnement en milieu humide, dans le noir à 4 °C pendant 60 jours afin d’imiter la saison hivernale (« stratification ») mais également l’assèchement de la banque de graines comme prétraitements semblent améliorer la germination de certaines espèces de characées. Cependant, l’interprétation d’études in vitro de la germination des oospores reste délicate tant les facteurs abiotiques et biotiques gouvernant celle-ci sont nombreux et en interaction complexe dans l’environnement. Les taux de germination et leurs modalités montrent de grandes

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances variations inter et intra espèces (Bonis & Grillas 2002). La température (choc au froid), la lumière, le changement du potentiel redox (passage de l’eau oxygénée donc oxydante au sédiment anoxique donc réducteur) et la déshydratation du substrat restent des facteurs potentiels de la germination (Kalin & Smith 2007). En outre, les conditions physiques et chimiques dans lesquelles ont poussé la population parentale, et notamment la pollution en métaux lourds ou de grande concentration de soufre dans les sédiments, influenceraient négativement la viabilité des oospores (Sederias & Colman 2009). D’après Sederias & Colman (2007) les oospores de Chara vulgaris entrent dans une phase de dormance primaire dès qu’ils tombent de la plante parentale en fin de saison de croissance (fin de l’été-automne). Cette première phase de dormance est rompue par les basses températures subies au cours de l’hiver. Les oospores sortis de cette dormance primaire entrent dans une phase de dormance secondaire, qui elle est rompue par une période stratification (60 jours à 4°C et dans le noir) suivie d’une exposition à la lumière. Toujours d’après des expériences en laboratoire, d’autres chercheurs n’ont pas observé d’effet, ou alors négatif, de l’exposition à la lumière pour la germination des oospores (Van den Berg et al. 2001; de Winton, Casanova & Clayton 2004). L’extrême sensibilité à la lumière du processus de germination, ou le fait que la lumière ne soit pas un facteur nécessaire, pourrait ne pas être causé par un biais expérimental puisque les couches de sédiment recouvrant les oospores dans leur environnement naturel réduit énormément l’accès à la lumière. Cette faible performance in vitro pourrait être liée à une valeur de potentiel redox trop élevée dans les couches superficielles du sédiment, liée à une forte production d’oxygène par les algues benthiques photosynthétiques. Une étude expérimentale a été menée récemment pour déterminer l’effet du potentiel redox sur la germination des propagules de Potamogeton pusillus, Zanichellia palustris et Chara cf contraria (van Zuidam et al. 2013). L’hypothèse étant que des valeurs redox faibles peuvent réduire la viabilité des oospores car elles entrainent la production de composés toxiques (Sederias & Colman 2009). Contrairement aux deux autres espèces, la germination de C. cf contraria a été affectée uniquement par des concentrations en oxgène forte et donc des valeurs de potentiel redox élevées en accord avec l’hypothèse de Sederias & Colman (2007).

La rupture de la dormance des oospores de characées semble ainsi se faire sous des conditions spécifiques, liées à la fois à l’espèce et au secteur géographique de celle-ci. Au

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances niveau des latitudes nord, les oospores de characées entament leur processus de dormance afin de passer l’hiver et ont donc besoin d’être exposés à de basses températures pour germer (Sederias & Colman 2007). L’anoxie et la déshydratation du substrat semble également être efficace pour rompre l’état de dormance des oospores dans les régions tempérées et tropicales (Casanova & Brock 1990, 1996; de Winton et al. 2004; van Zuidam et al. 2013). La complexité des signaux nécessaires à la sortie de la dormance des oospores permet d’éviter l’épuisement du stock de graines suite à des germinations dans des conditions non propices au développement ultérieur de la plante. En effet pour assurer la dispersion, le maintien et la survie de la population, les conditions environnementales locales doivent correspondre aux spectres de tolérance inhérents à l’espèce.

Dans les années 60, l’augmentation des concentrations en phosphore (>20 µg/l) était considérée comme la principale responsable de la dégénérescence des characées en milieu enrichi qui semblaient l’accumuler sans moyen de contrôle (Forsberg 1964). La relation pourrait être finalement indirecte selon d’autres études plus récentes. Dans les lacs peu profonds (sans stratification) des zones tempérées, les scientifiques parlent d’une dynamique d’équilibre entre un état turbide dominé par le phytoplancton et un état clair dominé par la végétation submergée, et en particulier les characées (Van Nes et al. 2002; Van Nes, Rip & Scheffer 2007; Ibelings et al. 2007). Des observations du changement brusque de ce type de milieu sont à l’origine de cette « théorie des états alternatifs stables ». Un premier modèle simple fut alors élaboré pour expliquer les mécanismes d’un tel phénomène. Celui-ci assume que : la turbidité augmente avec le niveau trophique et la croissance du phytoplancton ; la végétation réduit la turbidité, la végétation disparaît lorsqu’un niveau critique de turbidité est atteint (Scheffer et Van Nes, 2007). Cependant, l’observation de characées dans des lacs peu profonds riches en nutriments est à l’origine de la récente remise en cause de cette théorie des états alternatifs stables. Cet état non-turbide atteint par l’écosystème dans des conditions pourtant eutrophes n’est pas l’état stable. Le retour vers l’état stable peut prendre plusieurs années, selon la récente théorie de « l’équilibre fantôme » (Van Geest et al. 2007). Selon plusieurs auteurs, ces milieux suivent en fait une dynamique de transition, et non pas d’équilibre, et d’autres facteurs, autres que l’apport en nutriment dans le 30

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances milieu, doivent être pris en compte. Van Geest et al (2007) ont suivi de plus près l’évolution des macrophytes dans 70 lacs de la plaine alluviale du bas Rhin de 1999 à 2004. D’après cette étude, l’assèchement des lacs en 1998 et 2003 est bien la cause principale de l’explosion des macrophytes submergés et notamment des characées en 1999 et 2004, ce malgré des niveaux trophiques tous élevés. La disponibilité accrue de la lumière au fond du lac grâce à la diminution de la hauteur d’eau, le déclenchement de la germination de la banque de graines du sédiment et la régression des populations piscicoles qui remettent habituellement le sédiment en suspension et déracinent les plantes (Taumoepeau, Clayton & De Winton 2002; Lammens et al. 2004) grâce aux assèchements sont les mécanismes probables permettant le passage d’un état turbide dominé par le phytoplancton à un état clair dominé par les macrophytes submergés. Seules quelques recherches observationnelles ont été conduites sur la relation entre le régime hydrologique et la distribution des characées au niveau de l’espèce. Pour l’hémisphère Nord, l’étude de la distribution des espèces le long d’un gradient de perturbations liées aux assèchements (mares temporaires méditerranéennes, Grillas 1990) ou aux crues (annexes fluviales, Bornette & Arens 2002) a montré des différences de réponses interspécifiques. Notamment, ces deux études associent Chara globularis à des conditions de perturbations nulles à faibles et Tolypella glomerata et Nitella confervacea à des niveaux de perturbations très élevés. Ainsi, la stabilisation artificielle du niveau d’eau des écosystèmes aquatiques constituerait un facteur aggravant de la perte en diversité en des characées, déjà enclenchée par leur eutrophisation.

La lumière est un facteur clef pour la présence des characées. Beaucoup d’espèces de characées constituent effectivement les dernières zones de végétation dans les profondeurs des lacs oligrotrophes très transparents (Schwarz & Hawes 1997; Schwarz et al. 2000; Istvánovics et al. 2008; Sanderson et al. 2008) où elles s’accommodent ainsi d’un minimum de lumière pour assurer leur croissance (Blindow 1992b; Middleboe & Markager 1997; Schwarz et al. 2002). Cependant leur absence dans des conditions de très faible luminosité dans les lacs eutrophes turbides souligne l’importance complémentaire des facteurs corrélés à un niveau trophique élevé notamment les interactions biotiques (compétitions, bactéries, etc…). La turbidité et/ou la transparence des eaux (e.g. au disque de Secchi) n’est en outre pas toujours corrélée de manière 31

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances positive avec la concentration en phosphore. La remise en suspension des sédiments, notamment par les poissons, explique parfois la faible transparence des eaux et le déracinement des characées et donc leur absence (Taumoepeau et al. 2002; Lammens et al. 2004). Bien que la lumière soit un facteur essentiel pour la survie de ces organismes photosynthétiques, il ne faut pas forcément les rechercher dans des milieux très exposés. Elles sont capables de s’adapter à une très faible luminosité mais également de se protéger des trop fortes radiations. Plusieurs études sur les characées ont montré l’existence de différences interspécifiques dans les mécanismes physiologiques et morphologiques utilisés pour ajuster la photosynthèse à faible luminosité mais aussi pour se protéger de trop fortes radiations dans les eaux peu profondes (Küster et al. 2000a; Schagerl & Pichler 2000; Rae, Hanelt & Hawes 2001; Schneider, Ziegler & Melzer 2006). Plusieurs études démontrent également la capacité de certaines espèces à adapter leur cycle de vie aux conditions de lumière et de température caractérisant les habitats qu’elles colonisent : elles forment des populations pérennes et stériles dans les profondeurs des lacs transparents, alors que dans les eaux peu profondes elles produisent rapidement des organes sexuels avant de disparaitre (Casanova & Brock 1999c; Asaeda et al. 2007). De plus, bien que les characées soient réputées pour assurer elle-même la transparence des eaux, il n’est pas rare de trouver des populations à faible profondeur (ex. Nitella tenuissima) recouvertes de sédiment et/ou à l’ombre de macrophytes émergents ou flottants (ex. Phragmites australis, Nuphar lutea), où elles profitent en outre du faible courant (observations personnelles). Si bien qu’il est parfois difficile d’imaginer comment elles peuvent assurer leur photosynthèse.

Ainsi les limites de profondeur supérieures et inférieures de colonisation des espèces de characées pourraient être reliées à des capacités distinctes de : (1) tolérer des fortes radiations UV en utilisant des processus photo-protecteurs physiologiques, morphologiques et « comportementaux » (production de caroténoïdes, forme de croissance contractée, colonisation de micro-habitats ombragés, mode de reproduction) ; (2) augmenter leur production de pigment chlorophylle a pour optimiser l’activité photosynthétiques dans des conditions de faible luminosité ; (3) rétablir des populations après une perturbation majeure grâce au recrutement à partir de la banque de propagules (résilience).

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances

Malgré leur sensibilité aux changements environnementaux, les connaissances fondamentales sur l’écologie des espèces de characées ont encore besoin d’être approfondies. La multitude de paramètres environnementaux potentiellement impliqués pour expliquer la distribution des espèces rend difficile la compréhension de leur rôle respectif. La première approche de ce travail de thèse consiste donc à confronter l’occurrence des espèces à un jeu de facteurs abiotiques régionaux afin d’identifier les macro-habitats actuels des espèces et prédire de l’évolution potentielle de leur aire d’occupation en Suisse dans un contexte de changement climatique.

CHAPITRE 2. Etat actuel des connaissances

CHAPITRE 3. Echelle régionale

CHAPITRE 3.

Echelle régionale : Quel macro- habitat pour quelle espèce de characées ?

CHAPITRE 3. Echelle régionale

3 Echelle régionale : Quel macro-habitat pour quelle espèce de characées ?

3.1 Objectif et méthodologie 87% espèces de characées sont menacées en Suisse (Auderset Joye & Schwarzer 2012) alors que l’on dispose de trop peu d’informations sur les exigences écologiques de celles-ci pour pouvoir fournir des propositions de gestion efficaces sur le long terme. En outre, les écosystèmes d’eau douce sont particulièrement sensibles aux changements globaux tels que le réchauffement, les changements d’occupation du sol et l’eutrophisation (Heino, Virkkala & Toivonen 2009; Akasaka et al. 2010; Arthaud et al. 2011). Il est donc indispensable d’identifier les facteurs environnementaux expliquant leur distribution sur le territoire national et de prédire le devenir des aires d’occupation des espèces dans cet environnement changeant.

La construction de modèles de la distribution des espèces nécessitant un grand nombre d’observations, un échantillonnage stratifié suivi d’un tirage aléatoire a permis de récolter les données de présence/absence dans 1402 sites-objets répartis sur tout le territoire suisse dans le cadre de la Liste Rouge nationale et de les analyser de manière statistiques (Article 1, paragraphe 3.2). Etant irréaliste de collecter des informations environnementales à l’échelle du plan d’eau pour 21'000 localités (physico-chimie, variations de niveaux d’eau, de luminosité ….), des paramètres abiotiques extraits de la plateforme SIG à l’échelle du bassin versant et de l’environnement immédiats des sites- objets et relatifs au climat, à la géologie, au type d’occupation du sol et à la taille des plans d’eau ont été considérés dans cette première étude.

Dans le cadre d’un deuxième travail, un jeu plus restreint de 78 sites abritant des characées (toujours en présence/absence) a été sélectionné. La sélection non-aléatoire de ce sous échantillon n’autorise pas la construction de modèles prédictifs. La position des habitats des espèces dans une enveloppe environnementale plus restreinte formée par des facteurs environnementaux déjà considérés dans l’Article 1 et complétés par la physico-chimie a ainsi été analysée de manière descriptive (Article 2, paragraphe 3.3).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Une synthèse des principaux résultats relatifs à l’impact des facteurs environnementaux régionaux sur la distribution des espèces conclue ce chapitre (paragraphe 3.4).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

3.2 Article 1 « Will charophyte species decrease or increase their distribution in a changing climate? »

Dominique Auderset Joye & Aurélie Rey-Boissezon

This manuscript is published in Aquatic Botany

(Charophyte Special Issue 2014)

DOI: 10.1016/j.aquatbot.2014.05.003

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Highlights

►Waterbody size, temperature and rainfall best explain current charophyte occurrence

►Future increase and decrease in species occurrence are predicted with climate change

►The potential losers colonize mainly lakes and the winners, small waterbodies

►Biological traits are also involved in the risk to be a loser or a winner

Abstract

Most charophyte species are threatened across Europe. Understanding their current and future distribution is a challenge for their conservation. We looked for species distribution models (SDM) and for increasing or decreasing species occurrence under a future climate scenario in Switzerland. Firstly, we modeled the occurrence of charophyte species in 1402 Swiss localities using presence-absence data and environmental variables (waterbody size, mean July temperature, July precipitation, soil calcium carbonate content and proportions of land used by agriculture and forest cover in the catchment area and in the surroundings). We used generalized additive models (GAM) to analyze the data. Secondly, based on the models, we predicted the occurrence of the species in 21,092 localities listed in Switzerland. Thirdly, we applied a climate scenario to our models (2°C mean July temperature increase and 15% reduction in July precipitation) and predicted species occurrence under these new conditions. Twelve charophyte species were modeled successfully. The major driver of species distribution was the waterbody size, followed by climate and land-use variables. We detected predicted impacts of climate changes on the species occurrence and identified the potential winners and losers. About half of the species are predicted to become losers; they colonize the littoral zone of lakes. Other charophytes are potential winners; the majority of them colonize small waterbodies.

Keywords: Species distribution modeling; Generalized additive model; Climate; Prediction; Macrophyte; Switzerland.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

1. Introduction

Historical analyses of charophyte distribution in Western Europe have shown the disappearance of several species and the decline of rarer ones (Simons and Nat, 1996; Auderset Joye et al., 2002; Korch et al., 2008; Baastrup-Spohr et al., 2013). This observation has led to evaluation of the degree of species extinction risk in several European areas. The Red Lists all indicate a high degree of threat for many charophyte species at national or regional level (for example Stewart and Church, 1992; Blazencic et al., 2006; Gärdenfors, 2010; Auderset Joye and Schwarzer, 2012).

A reduction of the risks to which charophytes are exposed requires improving our knowledge of their ecology. Here, we attempt to fill a gap by modeling the species distribution and predicting their occurrence currently and in a changing environment.

Species distribution modeling (SDM) is currently viewed as a way to assess species habitat, and as a tool for the management of endangered or invasive species (see Guisan et al. 2013). The assumption of SDM is the prediction of entire, or potential, spatial distribution of a phenomenon by relating sites of known occurrence with environmental variables characterizing those sites and all other sites (Guisan and Thuillier, 2005, Elith and Leathwick, 2009, Hijmans and Elith, 2013).

Here, we utilize such a method to model the charophyte species distribution using climate (temperature, precipitation) land-use (% agriculture and forest), waterbody size and soil calcium carbonate content as predictors. We expected that these environmental predictors would drive the charophyte species distribution at the scale of the country.

The following steps were carried out: (1) random selection of localities and field record of species occurrence over the whole country; (2) extraction of environmental predictor values at the species locations and at all listed locations from spatial databases; (3) modeling and prediction of species occurrence across Switzerland using presence-absence data (step 1) and environmental values (step 2); (4) prediction of species occurrence under a future climate change using models obtained in step 3.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Climate, in combination with other variables can explain the main vegetation patterns around the Earth (McArthur 1972; Ellenberg 1988). Under recent climate changes, shifts in species distribution ranges have been observed across a wide diversity of taxonomic groups over all continents (Parmesan and Yohe, 2003; Walther, 2010). This is also likely to be case for charophyte species. Thus, we applied a climate scenario to address the way the species may be impacted by future environmental changes. The climate change in Switzerland predicts an increase of temperature and a decline in summer rainfall (CH2011, 2011). We hypothesized that the impact of warming and drought on freshwater organisms could be negative for some charophyte species and positive for others.

2. Methods

2.1 Study area

Switzerland (46° 57’ 04’’ N 7° 26’ 19’’ E - 41,285 km2) has a variety of landscapes and habitats with the Alps acting as a separation line. The climate conditions vary regionally due to the mountainous influence; from an intra-alpine dry and continental climate regime in the Western and Eastern Alps to an oceanic climate at low-elevation (Plateau) and high elevation (Northern Alps, Jura Mountains). The Southern Alps are dominated by relatively mild and dry winters and warm humid summers. During the hottest month (July), the range of the mean monthly temperature varies from 2.7°C (Arctic) to 21.9°C (Mediterranean) according to altitude (Zimmermann and Kienast, 1999; MeteoSuisse, 2013). July rainfall exhibits important spatial variations and ranges from 359 mm to 2594 mm.

More than a third of the Swiss territory is used for agriculture and another third is covered with forest. Lakes, rivers, unproductive vegetation and surface areas without vegetation cover about a quarter of the territory. Urbanization which used to occupy 7 % of the land is now growing quickly to the detriment of agriculture (OFS 1992/1997).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Fig. 1: Distribution of the 1,402 localities within the 6 main biogeographical Swiss regions (Gonseth et al. 2001). JU = Jura Mountains, PL = Plateau, NA = Northern Alps, WA = Western Alps, EA= Eastern Alps, SA = Southern Alps.

2.2 Charophyte species data

The aquatic ecosystems of the country were investigated with the main objective of evaluating the extinction risk of the charophyte species growing in Switzerland (Auderset Joye and Schwarzer, 2012). Sites to be explored in the field were selected from a stratified sample of 21,092 aquatic ecosystems represented by ponds (45%), lakeshore segments (10 %) and breeding sites for amphibians of national importance (45 %). The stratification of the set of 21,092 localities was based on biogeography (6 regions), altitude (6 classes; Fig.1) and the proportion of agricultural land used in the catchment area (3 categories). The localities finally chosen for investigation were randomly selected from the dataset with a double constraint: selecting at least 4 sites in each of the 108 strata. The sites were selected within historical sites (when existing) known to have harbored charophytes in the past. Lastly, 1,402 localities were surveyed during 4 years (2006-2009). Only 387 localities were colonized by charophyte species during this fieldwork. The data analyzed here included presence/absence for the 20 species recorded in the 1,402 localities (Table 1).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Table 1: Species occurrence (number of records) and frequency (% of records) in the 1,402 Swiss sites prospected (2006-2009). The category of threats based on criteria according to IUCN (2001). RE: extinct in Switzerland, CR: critically endangered: EN: endangered, VU: vulnerable, NT: near threatened, LC: least concern, DD: data deficient. Nitella anarthrodactylae include N. capillaris, N. flexilis, N. opaca and N. syncarpa. The species modelled are in bold fonts. Nomenclature according to www.algaeBASE.org

Occurrence Frequency Degree of threat in the Abbreviation Red List Switzerland (2006-09) (2006-09) Chara aspera Willd. chasp 75 5.3 VU Chara contraria A.Braun chcon 133 9.5 LC Chara denudata A.Braun chden 3 0.2 DD Chara filiformis Hertzsch chfil 5 0.4 DD Chara globularis Thuill. chglo 152 10.8 LC Chara hispida L. chhis 42 3 VU Chara intermedia A.Braun chint 28 2 EN Chara polyacantha A.Braun chpol 2 0.1 CR Chara strigosa A.Braun chstr 21 1.5 EN Chara tenuispina A.Braun chten 1 0.1 CR Chara tomentosa L. chtom 20 1.4 VU Chara virgata Kütz. chdel 28 2 VU Chara vulgaris L. chvul 124 8.8 VU Nitella anarthrodactylae* niana 16 - - Nitella flexilis (L.) Agardh nifle 1 0.1 CR Nitella gracilis (Sm.) C. Agardh nigra 5 0.4 EN Nitella mucronata (A. Braun) Miq. nimuc 2 0.1 EN Nitella opaca (Bruzelius) C.Agardh niopa 39 2.8 VU Nitella syncarpa (Thuill.) Chevall. nisyn 11 0.8 EN Nitellopsis obtusa (Desv.) J Groves niobt 46 3.3 NT Tolypella glomerata (Desv.) Leohn. toglo 12 0.9 EN

2.3 Selection of environmental predictors A conceptual framework based on the ecophysiological and biophysical processes that govern the relationships among species and their environment can be used to choose potential environmental variables that describe species distributions (Austin, 2007). This framework recognizes indirect, direct and resource variables. Temperature and rainfall are considered as direct variables, while resource variables are those which are consumed by organisms, e.g. nitrogen for plants (Austin and Smith, 1989; Guisan and Zimmerman, 2000). This conceptual general model works for terrestrial plants but rainfall, for example, acts indirectly through water-level changes and their consequences (light, temperature) on aquatic plants. 42

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Predictors were carefully chosen from the GIS available variables (at 25 m resolution) which were considered to have a high potential to explain charophyte species distribution. They belong to four domains: climate, rock type, land-use and waterbody size. For each domain we designated a subset of one or several candidate explanatory variables. The variables finally selected show relatively low correlation to each other (Table 2). In order to avoid problems of collinearity between predictors we restricted their number to 8 (Table 3).

Table 2: Pearson correlations between the variables used to model charophyte species (n=1402). The full names of the variables are given in Table 3. AGRIBV -0.46 FORETBV 0.087 0.12 CaCO3 _BV -0.34 0.65 0.045 FO200 0.58 -0.35 0.046 -0.55 AGR200 -0.042 0.40 0.092 0.22 -0.19 Tju 0.066 -0.11 0.17 -0.078 0.1 -0.29 Preju -0.02 -0.14 -0.0081 -0.12 -0.085 -0.009 -0.17 log(area)

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Table 3: Statistics of the environmental variables used for the predictions (21,092 localities). Sources: (1) measured in GIS; (2) Zimmermann and Kienast (1999); (3) CSCF=Swiss Center for Faunal Cartography; 4) Swiss Federal Statistical Office, modified by Allenbach et al. (2010).

type code Definition

quartile

Mean

source

Median

rd rd

study area 3

Range within

transformation

Size log(area) Waterbody surface area (m2) 2 - 866464 3 159 2957 833 Log10 1 Mean temperatures in July (1960- Climate Tju 2.71- 21.9 10.3 17.1 14.6 18 none 2 1990), in °C Mean precipitation in July (1960- Preju 356 - 2594 1014 1243 1274 1487 none 2 1990); in mm Median of calcareous content of Geology CaCO3_BV parent material in the drainage 6 classes 2 3 3 4 5 classes 3 basin, in classes Proportion of farmland in the Land use a AGRIBV 0 – 100 12 36 37 57 none 4 drainage basin (watershed), in % Proportion of forest in the drainage FORETBV 0 – 100 0 18 24 38 none 4 basin (watershed), in % Proportion of farmland in the AGR200 0 – 100 7 38 39 67 none 4 surrounding area (r = 200m) ), in % Proportion of forest in the FO200 0 – 100 0 6 20 35 none 4 surrounding area (r = 200m) ), in % a The 72 land use categories (OFS 1992/1997 were aggregated into 3 categories: agriculture: 71 to 89, forest: 11 to 19 and urban: 27). (Spatial resolution 25 x 25 m).

Climate variables were preferred to altitude because they are more direct and known to constraint species distribution. We chose mean temperature and July precipitation as the most representative predictors for climate because charophyte species are strongly influenced by high temperature and droughts (Casanova and Brock, 1990; 1999; Bonis et al, 1995, 1996; Rey–Boissezon and Auderset Joye, 2012). The temperature of the colder months was supposed to be less relevant as many charophyte species seem to be not sensitive to cold conditions (Krause, 1997; own observations). Mean annual temperature and July radiation were not used as predictors because they were highly correlated to mean July temperatures.

Rainfall has a direct effect on plants but is also indirectly linked to physical processes (erosion, flooding, etc). In Switzerland, July is the hottest month of the year with a highly

CHAPITRE 3. Echelle régionale variable precipitation. July precipitation (Preju) is the sum of rainfall during this month (mean 1960-1990). Mean July temperature (Tju) was calculated by averaging the temperatures of the month over 30 years (1960-1990). Climatic predictors are those calculated by Zimmermann and Kienast (1999). Because the species occurrence currently recorded is the result of recent warming, it would have been better to have more recent climate data (1980-2010). However, it is just a temperature lag: if the warming was of 2°C in the last decades, the increase took place in the same direction at every locality. This means that even if the absolute values obtained here are a little low, the species-environment relations stay mostly the same over time. The same reasoning applies to the landuse data.

The means by which the lands are managed have an impact on natural ecosystems and thus components of land-use were utilized as indirect predictors for species distribution. A review of the literature suggests that human transformation of land- cover and land-use are key drivers of the loss of biodiversity and ecosystem services (Haines-Young 2009). Intensification of agriculture is likely to be followed by the decrease of species richness primarily caused by increasing disturbance, increasing loss of valuable habitat, use of chemicals and fertilizers (Benton et al. 2003). High nutrient concentrations increase phytoplankton biomass leading to a decrease in water transparency of eutrophicated waterbodies which can probably be related to the decline of charophytes (Baastrup-Spohr et al. 2013). We assumed that ecosystems surrounded by intensive agriculture have reduced chances to host charophytes compared to ecosystems located in a more pristine environment.

Likewise, we presumed the proportion of land covered by forest to be positively correlated to the occurrence of charophyte species. Woodlands are expected to have the opposite effects as cultivated land: forests retain nutrients from agricultural activities or from deposition and therefore help to preserve low levels of eutrophication and a good water quality (Baattrup-Pedersen et al. 2012, Holmberg et al. 2013).

We used the proportions of land used by agriculture and covered with forest at the scale of the catchment area and the scale of the surroundings of the localities (200 m) because we expected different spatial scales to contribute differently in explaining species distribution.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

The original nation-wide land-use data for Switzerland are derived from aerial photographs at a 100 m resolution (OFS 1992/1997) but the data used here were interpolated at a 25 m resolution (Allenbach et al. 2010). The calcareous content of parent material (CaCO3_BV) was retained as a geological predictor. Calcium is a direct variable and was proved to be a discriminatory factor for charophyte species (Stroede

1933, Olsen 1944). The digital layer of CaCO3 content was derived from the geotechnical map of Switzerland (OFS 2003) using an expert classification (J. Ayer, University of Neuchâtel, Switzerland). A semi-quantitative variable representing the proportion of calcareous content within each type of parent material was created (class 1: low content to class 5: high content).

Waterbody area is known to have an indirect and positive effect on plant species biodiversity; large lakes support more species (Rorslett 1991) and large ponds host species absent from the smaller ones (Oertli et al. 2002). In the present study the size of the waterbody corresponds either to the surface delimited by 1 km shoreline and the maximal depth of plants colonization observed for a lake section, or to the entire surface for all other localities such as pond and small lakes. A large waterbody size corresponds to lakes (up to 86 ha) and middle to small size for other type of ecosystems (see Table 3). Waterbody size was logarithm transformed to be used in the models (log(area)).

2.4 Statistical analysis

2.4.1 Species distribution along predictors

To explore species distribution along predictors, data were summarized along each of them. The results are presented as boxplots realized with R software (R Development Core Team, 2011). Only species present in 11 or more localities are shown. A Kruskal- Wallis test was applied to the data for testing whether the samples originate from the same distribution. This test leads to significant results, when at least one of the samples, here the occurrences of each species, is different from the others.

2.4.2 Species Distribution Modeling

As a first step, we fitted a model using 8 predictors to assess the species habitat and predict their distribution across the country. Because species-environment interactions 46

CHAPITRE 3. Echelle régionale are generally non-linear (Austin, 1987), we chose a non-parametric model able to fit any response curve. Models were built with GAMs (Hastie & Tibshirani, 1990) and calibrated using the GRASP version 3.2 package (Lehmann et al. 2002; http://www.cscf.ch/grasp) for S-plus version 6.2 (Insightful Corp., Seattle, WA, USA). GRASP incorporates selection methods and the possibility of dealing with interactions among predictors as well as spatial autocorrelation (Lehmann et al., 2005; Maggini et al. 2006). The response variables are charophyte species occurrence, defined as binary variables (0, 1). A binomial probability distribution was selected for the response and hence the link function was set to logit. In order to select predictors among the 8 variables defined above (Table 2) we used the “cross-selection” method (Stone, 1977) developed in GRASP. According to Maggini et al. (2006), the model selection based on cross-validation appeared to be a powerful method among several methods tested, offering the best compromise between model stability and performance (parsimony). We chose a backward stepwise selection and 3 degrees of freedom. To validate the selected models, a 5-fold cross-validation was used (Franklin et al., 2000).

To assess the GAM models performance we looked at several criteria: (i) a statistical evaluation using the area under the curve of a receiver operating characteristic plot (ROC) on the training data set (Fielding and Bell, 1997); (ii) a fivefold cross-validated ROC (cvROC), (iii) the percentage of explained deviance (D2, Guisan et al. 2002); iv) a visual evaluation of response curves and of spatial prediction for each species (not presented here). Predictor contribution was calculated as the percentage of the sum of model contributions as defined in GRASP. For each predictor, model contribution is defined by the possible range of variation on the linear predictor scale (Lehmann et al. 2002). According to Swets (1988) the discrimination ability of the model is poor for a ROC value between 0.5 and 0.7, reasonable for ROC 0.7-0.9 and very good for ROC 0.9-1. A ROC value remaining high after cross-validation (cvROC) indicates a model with a high degree of stability.

2.5 Applying scenarios of environmental changes Environmental change scenarios have been used in the literature to evaluate the effects of climate warming or land-use modifications on the species richness of different

CHAPITRE 3. Echelle régionale groups (Steck et al., 2007; Nobis et al., 2009) including aquatic organisms (Rosset et al., 2010; Rosset and Oertli, 2011; Alahuhta et al., 2011). Here we used the resulting species models for predicting the impact of a scenario exclusively climatic, i.e. the estimate of the shift in charophyte species occurrence due to future temperature and precipitation changes in Switzerland.

Over the past 100 years, the average annual temperature in Switzerland has risen and during the past 30 years the warming has accelerated. This trend is set to continue and its extent will depend on the development of the green gas emission (OFEV, 2012). For the period 2012-2050, precipitation levels are predicted to decrease very strongly during the summer. Based on this national forecast, we choose to apply a scenario based on an increase of 2°C in July mean temperatures and a decrease of 15 % in July precipitation. The scenario was operated by recalculating the climate variables on the 21,092 aquatic ecosystems and was applied uniformly, even if we were aware that local small differences probably occur in reality. We used the build model to calculate a new probability of occurrence of a species in each ecosystem. We analyzed the modifications (% change) in charophyte species occurrence by comparing the total probability of sites resulting from our species models with the total probability of sites predicted by the scenario. A Kolmogorov-Smirnov test (p=0.05) was performed to compare the probabilities distribution before and after the scenario application using R software (R Development Core Team, 2011).

3. Results

The results summarize first the relationship between the selected environmental variables and between them and the species occurrence. These variables were used to fit the best model explaining the distribution of each species, with the Chara strigosa model presented in detail. Finally, a scenario of climate change applied to this model resulted in a prediction of a future occurrence distribution of the species in Switzerland.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

3.1. Relation between variables

Correlation between the chosen environmental variables was generally low (Table 2). July precipitation and mean July temperature were slightly correlated to each other; when the temperature increases the precipitation tends to decrease (Pearson correlation: r = - 0.29). The correlation between the proportion of forest and the mean July temperature was slightly positive in the close surroundings of the waterbody (r = 0.22) and moderately positive within the catchment area (r = 0.40). Looking deeper at this relationship (graph not shown), the correlation was due to an absence of forest in catchment area characterized by mean July temperature below 12°C, hence to waterbodies located at higher altitudes. Without these data, the correlation dropped and there was almost no relation between both variables (r = - 0.03). Because the proportions of forest and of land cultivated are inversely proportional, the relationship between them was negative. The proportions of forest in the surroundings and in the catchment areas were only moderately correlated to each other (r=0.65), indicating that these two variables have a different potential as explanatory variables. The same kind of relationship was measured between proportions of land cultivated at the two spatial scales (r = 0.58) (Fig. 1).

3.2. Species distribution along the selected preditors Records of C. strigosa, C. tomentosa, Nitellopsis obtusa and Tolypella glomerata were almost all restricted to large waterbodies (>10 ha), corresponding to lake shore segments (Fig. 2), while species like Chara intermedia and Chara vulgaris were found mainly in smaller ecosystems (less than 1000 m2).

Regarding the proportion of land used by agriculture in the catchment area, the distribution did not differ significantly between species (p-value = 0.45) but did vary much more according to the proportion of agriculture in the close surroundings. For example, seventy-five percent of the ecosystems harboring N. obtusa and T. glomerata had less than 30 % in land cultivated in the neighboring area because land around lowland lakes is mainly urbanized. The proportion of land used by agriculture approached 60 % in the 200 m belt around the majority of waterbodies harboring C. vulgaris and Nitella syncarpa.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Three quarters of the localities harboring N. obtusa had less than 30 % of their catchment area covered by forest, while those hosting C. intermedia had the highest proportion, ranging from 30 to 70 %. In a similar way, this species also grew in waterbodies with the highest proportion of forest in the surroundings (200 m) like C. strigosa and N. opaca. By contrast, 75 % of C. tomentosa and T. glomerata data were recorded in waterbodies supporting the lowest proportion of forest in the surroundings, conditions which correspond to the larger ecosystems, i.e. the shores of lakes.

C. vulgaris was found in ecosystems having a mean July temperature lower than 5 °C as well as in those having about 20 °C. In fact, C. vulgaris is the species that has been found at the higher altitude range. C. globularis was recorded along the whole gradient of mean July temperatures, although 75% of the data were restricted around 18°C. C. strigosa colonized the colder ecosystems with generally a very restricted mean July air temperature gradient. N. opaca also colonized colder ecosystems of our dataset, with few records over 15°C. All species were found in localities for which mean July temperature did not exceed 20°C except C. contraria, C. vulgaris and C. globularis which were also found at warmer sites. C. tomentosa, N. obtusa, and T. glomerata distribution was almost limited to ecosystems having a 17-18°C mean July temperature.

N. obtusa was recorded in regions receiving lower rainfall, unlike C. tomentosa, T. glomerata and N.syncarpa that were found in higher rainfall areas.

T. glomerata was recorded in waterbodies located in CaCO3-rich catchment areas, whereas N. obtusa and N. opaca were more commonly in low carbonate catchments.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Fig. 2: Species distribution along environmental predictor used to build the models. Legend: log(area) = the size (in m2) of the locality (a pond or a lake shore segment), AGRIBV = proportion of land used by agriculture within the drainage basin, AGR200 = proportion (%) of land used by agriculture in the surroundings (200m) ; FORETBV = proportion of land covered by forest in the drainage basin, FO200 = proportion of land covered by forest in the surroundings (200m), Tju = mean July temperature (°C x 100) , Preju = July precipitation (mm), CaCO3BV= median of calcium carbonate content in the parent material in the drainage basin. See Table 1 for species abbreviation. The p-value from Kruskal-Wallis tests are shown on each plot. The horizontal line in the middle of the black box represents the median (50% of the values) and those closing the box correspond to the lower quartile (25 %) and the higher quartile (75 %). Each whisker extends to the most extreme data point whose value is not more than 1.5 times the interquartile range for the box. Values outside this range are drawn as dots.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

3.3. Species Distribution Models

Chara virgata, Chara filiformis, Chara polyacantha, Chara tenuispina, Nitella flexilis, Nitella gracilis, Nitella mucronata and Nitella syncarpa could not be modeled. They are the most endangered species, whose occurrence was low (less than 11 records). The other twelve species recorded were modeled successfully (Table 4).

Table 4: Species distribution model (GAM) of 12 charophyte species. The complete names of the species are given in Table 1. Variables selected: waterbody area (log transformed), soil parent material in the drainage basin (CaBV5c), July mean temperature (Tju), July precipitation (Preju), land-use variables: proportion of forest and agriculture in a 200 m buffer around the waterbody (FO200, AGR200); proportion of forest and agriculture in the drainage basin (FORESTBV, AGRIBV). Model evaluation: Receiver operating characteristic (ROC), cross-validated ROC (cvROC), explained deviance (D2). The most contributory variable in each model is highlighted in bold, the second in italic.

predictors contribution in the models model evaluation

species D2

ROC

mod

cvROC

s(Tju, 3)

localities localities

s(Preju, 3)

s(FO200, 3)

s(AGRIBV, 3)s(AGRIBV,

s(AGR200, 3)

s(log(area)), 3)

s(FORETBV, 3)

s(CaCO3_BV, 3)

observed in 1402

predicted in 21'092

Species occurrenceSpecies occurrenceSpecies

Nb predictors included in

chasp 5.0 3.0 1.2 3.6 0.6 0.7 6 0.87 0.83 0.26 75 431 chcon 6.1 3.1 0.9 3 0.85 0.82 0.33 133 861 chglo 4.7 4.5 0.8 3 0.83 0.81 0.24 152 1143 chhis 3.5 3.4 0.9 8.6 1.5 1.4 6 0.86 0.82 0.23 42 254 chint 2.9 5.8 2 3.7 4 0.84 0.79 0.18 28 275 chstr 22.0 7.3 2.8 19.9 4 0.99 0.94 0.67 21 50 chvir 2.2 5.2 3.1 2.6 1.8 0.8 1.2 7 0.88 0.76 0.27 28 225 chtom 22.4 4.6 7.1 2.7 4 0.98 0.91 0.57 20 52 chvul 1.3 1.5 2.4 1 4 0.71 0.66 0.08 124 1574 niobt 14.9 11.0 3.9 2.3 4 0.98 0.97 0.68 46 77 niopa 3.7 2.4 2.5 1.5 2.8 1.3 2.2 7 0.89 0.82 0.30 39 241 toglo 63.1 32.6 7.7 11.5 29.2 5 1 0.99 0.76 12 27

According to the classification of Swets (1988) most of our GAM models were reasonably good (ROC =0.7-0.9) to very good (0.9-1.0). This was also true for the ROC values obtained by cross-validation (cvROC). A ROC value, staying high after cross- validation (cvROC), indicates a model with high stability. Six of our models explained a relatively high proportion of total deviance (D2 = 30 to 76 %, Table 4) which indicates

CHAPITRE 3. Echelle régionale the relevance of the variables used. Taking stability and explained deviance into account as well as the visual evaluation, the best models were obtained for N. obtusa, C. strigosa and C. tomentosa. A second group of reasonably good models with moderate stability or explained deviance included C. contraria and N.opaca. The variables tested in this paper account poorly for the distribution of C. vulgaris, as shown by the very low deviance explained (D2 = 0.08). T. glomerata model shows overfitting, probably because of the low number of records (11) compared to the number of variables (8). A model which has been overfitted will generally have poor predictive performance, as it can exaggerate minor fluctuations in the data. It was then excluded from further analysis and results.

The contributions of the predictors selected in each of the eleven models are shown in Table 4. All predictors were included at least twice in the models. The waterbody size (log(area)) was included in all 11 models and was the most significant factor explaining charophyte distribution for seven species. The second most important predictor was the mean July temperature (Tju), retained in 10 models. Temperature was the strongest contributing factor explaining the distribution of C. virgata and C. intermedia and the second most important for C. globularis, N. obtusa and T. glomerata.

The proportion of land covered by forest in the catchment area (FORETBV) and July precipitation (Preju) were important to the majority of our species models (8 and 7 models respectively). The calcareous content of the soil in the catchment area also played an important role. The proportion of soil cover by forest in the surrounding of waterbodies (FO200) and agriculture (AGR200, AGRIBV) were found to contribute less to the variation of species distribution.

3.4. The distribution of C. strigosa The response curves of C. strigosa are presented as an illustration of species answer to environmental predictors (Fig. 3). Four predictors were retained in the model and explained 67 % of the total deviance: waterbody size, mean July temperature, proportion of forest in the catchment area and July precipitation (Table 4).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Waterbody size (log(area)) was the strongest contributing variable in the species model (contribution 22.0 in the range of the predictor scale) closely followed by July precipitation (contribution 19.9), then by mean July temperature (contribution 7.3) and the proportion of forest covering the catchment area (contribution 2.8). According to the model, C. strigosa distribution increased with the waterbody size, reflecting the higher probability of finding this species in lakes than in small ecosystems (Fig. 3). Similarly, the probability of finding the species was predicted to decrease with increasing precipitation, with a marked decrease for localities exhibiting sum of rainfalls higher than 1400 mm in July. The species distribution showed a bell shape to mean July temperature, indicating higher occurrence in a narrow range of cool mean July temperatures. Likewise, the species distribution showed a bell-shape with increasing proportion of forest covering the catchment area. Finally, the model indicated that localities having the maximum probability of sheltering C. strigosa, combines a waterbody size of about 10 ha, July precipitations lower than 1100 mm, a mean July temperature around 12 °C (data 1960-1990) and a catchment area covered with 50 % of forest. During our fieldwork (1402 localities examined) C. strigosa has been observed in 21 localities (ponds and 1km lake shores). Based on the present model, the species is predicted to occur currently in 50 localities in the country (of 21,092 potential candidates). The response plots of the other species modeled are presented in Supplementary material.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Fig. 3: Chara strigosa GAM model. The size (log area) contributes most in the model, followed by the sum of July precipitation and then the mean July temperature and proportion of forest within the drainage basin. The weight of each predictor is reported in Table 4. The solid line indicates the smoothing curve and the dotted line the confidence intervals including the uncertainty about overall mean.

3.5. Species distribution under scenarios of climate change The models used as a prediction tool under a climate scenario yielded the potential future occurrence of the species. A temperature increase (2°C) and precipitation decrease (15%) will have an effect on the occurrence of most charophyte species (Fig. 4). Half of them will most likely increase their distribution while the other half is likely to decrease in Switzerland.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Fig. 4 Charophyte species occurrence change (%) as predicted by our scenario climate change. The Kolmogorov-Smirnov significances on each plot were all with a p-values < 0. 001. The complete names of species and categories of threat are given in Table 1.

Our climate change scenario anticipated the occurrence of C. hispida to rise by more than 90 %. To a lesser extent C. globularis (15%) and C. aspera (14%) will also become more common, while C. strigosa and C. intermedia are likely to show a slight increase (less than 10 % increase). By contrast, the decrease in occurrence of C. contraria (49 %), C. virgata (41%) and C. tomentosa (25 %) will be quite significant. Besides considerable expansions and contractions, our climate change scenario showed little decrease in the occurrence of N. opaca (15 %) and N. obtusa (5%).

The p-value of Kolmogorov-Smirnov test comparing the probabilities of occurrence before and after applying the scenario were significantly different for all the species.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

4. Discussion

4.2 Drivers of charophyte species distribution

It was not possible to model the species with less than eleven occurrences because of the paucity of observations. In the literature, very few predictive models have been applied to rare and endangered species, mainly for the same reason. Modelling those species is nevertheless still a challenge because of its relevance for conservation (for example, Lyet et al. 2013). The species with a higher number of occurrences (≥12) were successfully modeled.

The waterbody size represented the main environmental gradient explaining the distribution of most charophyte species. Looking at the species responses curves (Fig. 3 and Supplementary material), the likelihood of finding C. tomentosa, C. strigosa and N. obtusa increased with the waterbody size. In contrast, the probability of recording C. vulgaris was maximized in small waterbodies (100 m2) and in medium sized ecosystems (1000 m2) for C. intermedia. The waterbody size itself has no direct effects on the presence of charophyte species but is a proxy for many properties. For example it allows the distinction between the functioning of lakes and ponds. By providing a wider diversity of micro-habitats, larger areas can support more plant species and more individuals. Lakes and small ecosystems also differ in origin and in age; many lakes originate from the last glacial period whereas the majority of small ecosystems are more recent. Because they are older and of larger size, lakes have more stable environmental conditions that are favorable for aquatic plants, including many charophytes if oligo or mesotrophic conditions are met. Aquatic plant stands can last for decades in lakes, whereas they commonly disappear after a few years in permanent small waterbodies because of the rapid ecological succession, further accelerated by eutrophication. By contrast, in temporary small waterbodies, disturbance such as drought events can be favorable to pioneer species by eradicating desiccation-sensitive competitive species. Other proximal conditions such as the permanence of water, the water temperature and the light regime associated with water depth also diverge between lake shores of large deep lakes and smaller sized or shallower waterbodies. The life cycle of many species also differs with the size of the waterbody: because of its plasticity a species can be perennial in large deep and permanent waters and annual in smaller one.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Additionally to waterbody size, the distribution of most charophyte species can be explained by their thermal preferences. A few species exhibited a bell shaped curve along the temperature gradient, with an optimum range (Supplementary material). This was the case for N. opaca whose distribution was optimal at sites where the mean July temperature reached between 11 and 16°C (reference 1960-1990), as well as for C. tomentosa (11 and 18 °C), and C. strigosa (around 11-12°C). Amongst all species, C. strigosa had the narrowest temperature range and can be identified as a cold water specialist (see also Rey-Boissezon and Auderset Joye 2014, this issue). C. hispida, N. obtusa, C. globularis, C. contraria and C. aspera all showed a wider temperature optimum. The probability of finding them increased up to around 20°C and decreased beyond this value. However, none of our localities had a mean July temperature exceeding 22°C (Table 3). Temperature was not included in the distribution model of C. vulgaris, indicating that other factors are more important in explaining the distribution of this species. In fact, ubiquitous species like C. vulgaris and C. globularis are more difficult to model because of their low degree of specialization.

In some models the July precipitation also played an important role. For example, rainfall was the second main variable explaining the distribution of C. strigosa and a major factor accounting for that of C. hispida, C. tomentosa, C. aspera and C. vulgaris. The distribution of the last two species decreased quite linearly as the rainfall increased, indicating the preference of those species for waterbodies which may dry after the growing season. C. strigosa is more likely in localities with a weak to moderate July rainfall, localities that probably do not, or only partly dry out after the summer, offering both conditions in the same waterbody. Apart from the direct effect on the fluctuations of water level, rainfall can also have an impact on aquatic ecosystems through the transport of nutrients by the flow from land to water. In that sense, climate, even if indirectly, can be related to land-use.

The proportion of forest in the catchment area was included in three quarters of our species models. However, the effect of this land-use variable on charophytes was weaker than temperature and precipitation. Land used for agriculture in the zone adjacent to the waterbody was more frequently incorporated in the models than that of the whole catchment, indicating that nutrients transport through soil leaching and direct anthropogenic effects from the surrounding areas influence the distribution of some 58

CHAPITRE 3. Echelle régionale charophyte species. Similar results have been found in a study on boreal lakes (Alahuhta et al., 2012).

Finally, the calcium carbonate content of the soil in the catchment area also explains a part of the species distribution. The role of calcium carbonate in discriminating charophyte species has already been reported by several authors (Olsen, 1944; Corillion, 1957). Extremes of the gradient generally separated calcifuge species (Nitella) from calciphile species (Chara). In Switzerland calcium carbonate is abundant in the environment and can probably explain why Charae species are much more common than the Nitellae (Auderset Joye et al., 2002). Among species of the genus Chara, C. globularis and C. hispida will be found on the two extremes of the calcium gradient, with C. hispida on the richer part.

The habitat of charophyte species was established on the relationship between species records and several large environmental gradients. As an alpine country, Switzerland provides an elevation gradient that offers an excellent opportunity to investigate the potential impact of climate variations on organisms.

Our species occurrence models can be used for many geographic regions where the range of explanatory variables is comparable (waterbody size from 2 to 106 m2, land-use from 0 to 100 %, mean July temperature from 5 to 22°C, July precipitation from 400 to 2500 mm) and which include the alpine countries and large parts of Europe. Indeed, a 1°C decrease in the mean July temperature can be experienced either by moving 231 km northwards along the latitudinal gradient or by climbing 200 m along the elevation gradient (De Frenne et al. 2013).

4.2. Potential losers and winners of future changes The model used allowed us to calculate a probability of occurrence for each species in each locality from the whole country. We also computed the probabilities, taking into account our scenario, of climate changes (+ 2°C in July temperature and -15 % July rainfalls). We defined species as winners if the sum of probabilities in the 21,092 sites increased and as losers if this sum decreased. We could have predicted also the number of sites where a species can be found by using a threshold: if the probability is greater than a certain percentage, then the site is counted as a potential locality. However, such an operation is threshold sensitive and we chose to use a more global procedure. 59

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Concerning the changes in probabilities calculated for the 11 species that have been modeled, it must be underscored that such a prediction takes into account the “real geography” of the country. The potential losers were found amongst species colonizing permanent waterbodies, almost exclusively the large deep lakes of the lowland. These species are predicted to decrease in occurrence from 5 % (Nitella opaca) to 49 % (C. contraria). These foreseen losses in species occurrence are the consequence of the aquatic ecosystems distribution in Switzerland: as large deep lakes do not exist in other part of the country, fewer localities with new climatically suitable conditions will be available for the species. The rate of decline of loser species depends on their degree of “fidelity” for a type of ecosystem. For example, the large decrease in occurrence predicted for C. contraria results from its distribution, mainly in the mesotrophic deep lakes located on the Swiss Plateau, which have no equivalent elsewhere in the country. The small decrease in occurrence predicted for N. opaca is caused by its wide range of distribution which involves lakes of the lowland as well as lakes with colder climates, thus at higher elevation.

By contrast, species predicted to be winners will increase their occurrence from 5 % (N. obtusa) to 90 % (C. hispida). Most of these were recorded principally in moderate sized and small ecosystems (C. vulgaris, C. hispida, C. intermedia, C. globularis). The consequences of warming will not deprive these species from potential favorable ecosystems because waterbodies of this range of size are distributed within a wide extent of mean July temperatures, a parameter closely related to altitude. The risk to become a loser or a winner depends mostly on the distribution of the different types of waterbodies along the temperature gradient, i.e. altitude. The results are thus subordinate to the geography (climate, landuse, geology) of the country from which the data were issued. Therefore, the predictions are valid only for Switzerland and probably for alpine countries with similar habitat and species.

The results take into account the species relation to the environment (ecological traits) but do not include the biological traits (morphology, physiology, reproduction, etc.) which play also a crucial role in species current occurrence and abundance. In the future, the risk to be a loser or a winner will depend not only on the availability of suitable ecosystems but also on the aptitude of a species to migrate to new localities and/or to acclimate by adapting its life cycle. 60

CHAPITRE 3. Echelle régionale

4.3. Biological traits and life strategies

The species biological traits can explain a part of their present-day distribution and their potential ability to be resilient to future climate changes. For example, the success of the most common species can be explained by their fertility; they generally produce many oospores which are long lasting propagules (C. aspera, C. contraria, C. globularis and C. vulgaris). Some species are tolerant to desiccation to a certain extent and occur in the drier regions of Switzerland (C. aspera, C. hispida and C. vulgaris). This is consistent with the literature which considers C. vulgaris as a species resilient to drying (van Geest et al., 2005), associated with waterbodies frequently disturbed (Bornette and Arens, 2002). C. aspera and N. obtusa produces bulbils, i.e. starch reserves designed for vegetative multiplication that can be seen as an adaptation to resist to disturbed conditions such as short droughts, floods and waves. Van den Berg et al. (2001) showed that all the bulbils of C. aspera tested emerged during a germination experiment. Small fragments of these organs are easily transported by birds and increase the chance of survival of these species. According to Bociag and Rekowska (2012), C. aspera, C. globularis, C. tomentosa are able to adopt a clonal regeneration strategy. This type of growth has been observed in C. intermedia, N. obtusa and some Nitella (personal observations). C. hispida shows physiological and morphological light acclimation (Schneider et al., 2006), an advantageous trait to resist to lowering water levels when July precipitation is low and irradiance high. C. contraria does not adapt morphologically to high light (Schneider et al., this issue) but like many other charophytes, produces photo-protective pigments (Schlagerl and Pichler, 2000). This light adaptation also appears in N.obtusa, N. opaca and C. tomentosa growing at shallower depths (personal observations). This is also a beneficial trait for plants exposed to lower water level due to warmer and drier conditions. The longevity of charophyte oospores buried in sediment, which are able to germinate after several decades (Rodrigo et al., 2010, 2013), is also a favorable attribute to ensure species survival.

Among the potential losers, species living currently in oligo-mesotrophic deep Swiss lakes are commonly recorded in deep zones at low light and temperature. Under these harsh living conditions, the species remains sterile and reproduces vegetatively by sprouting, whereas sexual reproduction has been observed at shallower water conditions (N. obtusa and N.opaca). In contrast to other species, we have rarely observed

CHAPITRE 3. Echelle régionale

C. tomentosa producing ripe oospores. This under-performing sexual reproduction and its sensitivity to temperature make C. tomentosa a particularly vulnerable species.

In the future, thanks to their multiple traits, most species appointed as potential losers could be resilient and able to adapt their life strategy to certain limits. For example, some species might be able to survive at shallower depth by producing photo- protective pigments and /or by reproductive adaptations but they might also disappear due to the concurrence of more competitive species at these new environmental conditions. The shifts toward deeper parts of lakes as a means to escape warming, is unlikely because lake-species are already growing at suboptimal light conditions. To survive, lake-species should be able to migrate and colonize lakes and ponds located at higher altitudes where they will find temperatures similar to their present-day conditions. The water quality in high-altitude ecosystems is potentially favorable for the establishment of charophytes, as many remain in pristine environments. As oospores and propagules are dispersed mainly by birds, the chance for charophytes to colonize the higher elevation waterbodies will depend also on the probability that birds cross the Alps during their migration.

5. Conclusions

The present study explored charophyte species distribution of more than 1,400 waterbodies. Such a large database provides concrete knowledge about charophyte ecology because previous studies have not explored the relation between species occurrence in relation to climate, landuse, waterbody size and geology. Alpine countries exhibit a strong elevation gradient and constitute an excellent test site to address the impact of climate change on aquatic organisms. Thus, the general models documented for Swiss waterbodies can be used to predict the occurrence of these species in other countries, assuming that the predictor values have been established for the appropriate ecosystems. However, the transferability of our models would be limited to regions experiencing the same range of conditions as in Switzerland, for example mean summer temperatures between 5 and 22°C.

In reference to our initial question we have shown that some charophytes will increase their distribution in Switzerland (winners), while others will decrease (losers) in a changing climate. Most of the potential losers belong to species living in the littoral

CHAPITRE 3. Echelle régionale zone of large and deep lakes. The other charophyte species are potential winners whose majority colonizes small waterbodies. The results of the predictions are mainly due to the geographic distribution of the aquatic ecosystems within the country. However, the results give indications at which species and sites survey efforts must focus. The current biological traits of the species suggest that most are able to adapt their life cycle to a certain degree but some might be less resilient than others. Testing the limits of this adaptation is a challenge for the future, as is improving the knowledge of the ecology of species that were too rare to be modeled.

Acknowledgments

We thank Arno Schwarzer, Jean-Bernard Lachavanne, Jacqueline Détraz-Méroz, Raphaëlle Juge, Pascal Mulattierri, Lionel Sager, Aurélie Terrier and Timothée Joye for their help in collecting the data in the field. We are very grateful to Anthony Lehmann and Emmanuel Castella for their valuable advice and help on methodology. Thanks to F. Kienast and N. Zimmermann (Swiss Federal Institute of Forests, Snow and Landscape) for the climatic map. The authors appreciate also the constructive comments from Maria A. Rodrigo on an earlier draft of the paper, Susi Schneider, Elisabeth Gross and two anonymous reviewers who helped to improve the paper. Many thanks also to Allan Chivas and David McCrae for editing the English style. The data were collected during a study financially supported by the Swiss Agency for the Environment, Forests and Landscape.

Appendix A. Supplementary data

Supplementary data associated with this article can be found, in the online version, at http://dx.doi.org/10.1016/j.aquabot.2014.05.003.

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Appendix: GAM models for 11 Charophyte species.

Each response curves is the result of the backfitting algorithm used by Splus function GAM to calculate the additive contribution of each variable using non parametric smoothing methods. Results are expressed in the scale of the “additive predictor” before transformation into the prediction scale by the inverse link function (solid line). Dashed lines represent upper and lower pointwise twice-standard-error curves. The weight of each predictor is reported in Table 4.

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3.3 Article 2. « Habitat requirements of charophytes - Evidence of species discrimination through distribution analysis »

Aurélie Rey-Boissezon & Dominique Auderset Joye

This manuscript is published in Aquatic Botany

(Charophyte Special Issue 2014)

DOI: 10.1016/j.aquabot.2014.05.007

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Highlights

► Waterbody size, conductivity and altitude are important for charophytes species habitat segregation.

► Seven of twelve charophyte species show significant individual habitat marginality.

► Nitellopsis obtusa is a “lake” species, Chara intermedia is a “pond” species.

► Chara strigosa is a specialist species of cold, oligotrophic and hard water.

► Chara contraria and C. vulgaris colonise a wide variety of habitats.

Abstract

Charophytes play an important role in aquatic ecosystems but there is a lack of knowledge on the ecology of these macroalgae. Our aim was to characterise the habitat of 12 charophyte species from 78 sites in Switzerland characterised by a set of environmental variables considered critical to the physiology and survival of these plants (climate, land-use, morphometry and chemistry). We searched (i) to evaluate how environmental gradients explain the distribution of species; and (ii) to identify if some species have narrower habitat range than others (“specialist” vs “generalist” species). The Outlying Mean Index (OMI) measures the distance between the mean habitat conditions used by a given species and the mean habitat conditions of all studied waterbodies and was used to analyse the distribution of species. Waterbody size, conductivity and altitude were the most discriminating habitat variables of 7 of the 12 species, followed by calcium and total phosphorus. Chara strigosa is considered a specialist of cold oligotrophic hard waters, and three as generalists (Chara contraria, Chara globularis, Chara vulgaris) with respect to our set of charophyte sites. We demonstrate that charophyte species occur together in a narrow environmental envelope but do not occupy exactly similar habitats. Despite a discrepancy among absolute optima of species in different countries, the relative position of species is likely to be transferable to other regions. Improving our understanding about the ecology of charophyte species by considering a broader scale dataset and more fine-scale biotic and abiotic factors is proposed as an important perspective.

Keywords: stonewort, species marginality, habitat, Switzerland.

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1. Introduction

Charophytes can be major components of some freshwater ecosystems. As primary producers, they provide habitat, food and refuges for periphyton, invertebrates, fish, amphibians and birds. Charophytes also assist in maintaining a clear water state in shallow waterbodies due to their role in biogeochemical cycles (e.g. organic carbon production, phosphorus immobilisation), and on sediment deposition (Stelzer et al., 2005; Bornette and Puijalon, 2011). Many charophyte species are listed on the Red Lists of several European territories (eg. Stewart and Church, 1992; Hamann and Garniel, 2002; Mirek et al., 2006; Blaženčić et al., 2006b; Langangen, 2007; Johansson et al., 2010). Similarly in Switzerland, the majority of the 25 known species declined over the last 200 years (Auderset Joye and Schwarzer, 2012) mainly because of habitat loss and degradation due to agriculture and urban development, eutrophication of water, loss of natural dynamics of river channels and water regulation. Like most endangered species, the conservation of charophytes is dependent on their habitat preservation or rehabilitation. However, they have been poorly studied and we lack information on their ecological requirements. As a group, charophytes are currently strictly associated to clear alkaline oligo-mesotrophic waters (Janse et al., 2008). However, in this relatively narrow environmental envelope, different species may tolerate distinct trophic and alkalinity conditions (Lambert and Guerlesquin, 2002; Lambert, 2002). Temperature requirements could also discriminate charophyte species. Regarding their relation to temperature, spring species that are able to complete their life cycle in cold conditions can be distinguished from summer species, which require more heat energy to germinate, grow and fructify (Bonis et al., 1996; Fernandez-Alaez et al., 2002).

The present study aims to improve scientific knowledge about the ecology of charophyte species by relating their occurrence with environmental information, hence examining their habitat. Our data were a set of 78 charophyte-bearing waterbodies situated in Switzerland and close to the French border. Based upon previous knowledge about charophyte ecology we selected potential explanatory environmental variables. They take into account the size, the temperature, the surrounding land-use and the water chemistry of the 78 study sites.

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An appropriate way of examining how species are distributed along environmental gradients, while keeping an overall view of the species community, is to perform a multivariate analysis. We used the Outlying Mean Index (OMI) analysis that makes no prior assumptions about the shape of the response curve (Dolédec et al., 2000). OMI separates species based on their marginality, i.e. the distance between the mean habitat conditions used by a given species and the mean habitat conditions of the set of studied sites. It also provides for each species a tolerance index, which is a measure of its habitat amplitude. This method has been successfully applied to identify how environmental gradients influence the distribution of invertebrate or plant species (Besacier- Monbertrand et al., 2009; Kleyer et al., 2012). Although the authors of OMI analysis called it “niche analysis”, we consider that “habitat analysis” is the appropriate term to be used in our study. The niche is the evolutionary result of a species’ morphological, physiological and behavioural adaptations to its surroundings. The physical location where the species actually survives and reproduces is called the habitat. Hence, a species has one niche but may occupy several habitats. In agreement with Kearney (2006), when examining the abiotic and biotic nature of species’ locations on a particular scale of space and time with descriptive/correlative analyses, “habitat modelling” is under consideration. It is an appropriate first step to identify the coarse environmental gradients which influence species distribution when there is a lack of basic ecological information. The determination of habitat characteristics using correlative methods such as the OMI analysis helps to understand the niche but does not describe it entirely. That implies that habitat models of species are transferable to other geographic regions which are environmentally similar.

The objective of our study was to respond to several questions about charophytes’ habitats in Switzerland: (i) Do selected environmental factors explain the distribution of species? (ii) How are species optimal habitats positioned along environmental gradients? (iii) Can we separate species that colonise all type of habitats of the study area (“generalist” charophytes) from those that are associated with a particular and narrow range of environmental conditions (“specialist” charophytes)?

CHAPITRE 3. Echelle régionale

2. Materials and methods

2.1 Study area

The study was carried out in Switzerland (Fig.1). The temperature in Switzerland primarily depends on altitude. In the northern lowlands, the average temperature in January is approximately 1°C and in July approximately 17°C. The corresponding average temperature in the southern lowlands is 2-3°C higher (Federal Office of Meteorology and Climatology MeteoSwiss). About one third of the territory is used for farming (37 %), one third is covered by forests and woodlands (31%), one quarter, categorised as “unproductive” either mountains, lakes and rivers (25%), the rest is urbanised.

A previous study dedicated to the extinction risk of charophyte species growing in Switzerland was performed on 1402 sites (amphibian sites, ponds and segments of lake shores) across the whole national territory over 4 years (2006-2009) (Auderset Joye and Schwarzer, 2012; Auderset Joye and Rey-Boissezon, 2014, this issue). 387 observations of charophyte species were listed in those 1402 sites. From this pre- existing presence/absence dataset, we selected 78 waterbodies harbouring charophytes with the objective to ensure a sufficient prevalence of target species, especially of the most threatened ones. This non-random selection of sites would not assist the construction of a predictive species distribution model. It needs unbiased population samples to infer correctly the probability of occurrence of species along environmental gradients (Vaughan and Ormerod, 2003; Araújo and Guisan, 2006). But we assume that this non-random data collection would suffice for showing the difference in abiotic characteristics between sites harbouring charophytes. The 78 sites were finally composed of 59 ponds (maximum depth < 8 m; Oertli et al., 2002) and 19 lakes, all sheltering one or several charophyte species. All study sites are situated in Switzerland, except for three ponds located in France, close to the Swiss border (Fig. 1). Twelve of 21 species listed in Switzerland were present in our set of studied sites. Amongst these species, 9 species belong to the genus Chara, one to Nitella, one to Tolypella and the only current member of the genus Nitellopsis was represented (Table 3). Chara tomentosa, Chara virgata, Tolypella glomerata and Nitellopsis obtusa were present in less than 10%

CHAPITRE 3. Echelle régionale of the 78 sites. On the other hand, C. globularis and C. contraria were the most common species (occurring in almost 40% of our sites).

Figure 1 Distribution of the 78 charophyte-bearing sites in the Swiss and French territory (southwest side of the map) according to biogeographical regions and altitude classes.

2.2 Environmental parameters

The environmental variables were carefully selected to reflect waterbody size, climate, land-use and water chemistry. They were extracted from spatial geographic and climatic data using the Geographic Information System (GIS) (ARCMAP software; ESRI, Redlands, CA, USA) and from our own field measurements (physico-chemistry).

The colonisable area was included in the analysis since it is generally positively correlated with species richness (Oertli et al., 2002). Moreover some of our species were exclusively distributed in lakes while others were exclusively recorded in ponds. For lakes, this colonisable area was defined as the surface between the shoreline and the limit of the photic zone. This limit depends on the water transparency (secchi depth)

CHAPITRE 3. Echelle régionale hence on the trophic level of lakes. Consequently, the bathymetric contours used to calculate the colonisable area ranges from 10 to 12 m. For ponds, the entire surface was considered as colonisable area. This variable was extracted with GIS from VECTOR25 (Topographic Landscape Model TLM, Federal Office of Topography Swisstopo).

Water temperature has been identified as an important habitat factor for many freshwater organisms, including plants (Rooney and Kalff, 2000; Rasmussen et al., 2011). As a good correlation exists between air temperature above 0 °C and surface water temperature, air temperature can be used as a proxy for water temperature (Caissie, 2006). Mean annual temperature “MAT”, the average monthly air temperature from 1960 to 1990, was tested in the multivariate analysis as a climatic variable. It was extracted with GIS from a climatic map at a cell resolution of 25m (data preparation explained in Zimmermann & Kienast (1999)). MAT was approximated for the three French sites, using a linear regression between this parameter and altitude. GIS- available temperature data date from the time before significant warming was recorded. Due to the strong elevation gradient of the regional study area, the length of temperature gradient is broad and the amplitude of mean annual temperature increase has been relatively similar for the whole studied sites (http://www.meteosuisse.admin.ch). Hence we related species with absolute temperature lowest than the one in which the species actually grows. Nevertheless we assumed that the shape of species-temperature relationship should not change as would do the position of species relative to each other.

We assumed that land-use variables can be used as a proxy for nutrient concentrations over time. The use of fertilisers in the environment constitutes a major source of nutrient pollution of the surface and ground waters (Lazzarotto et al., 2005). Consequently, the proportion of agriculture in the watershed (AgricBW) was retained as a parameter that potentially negatively influences the occurrence of charophytes. Indeed, the eutrophication of water is recognised as one of the major threats contributing to the decline of charophytes (Alvarez-Cobelas et al., 2001; Lambert- Servien et al., 2006).

It has been demonstrated that a forested environment has a positive effect on water quality (Norris, 1993). Therefore, we supposed that it would be beneficial for

CHAPITRE 3. Echelle régionale charophytes by (i) buffering the water bodies against adjacent agricultural activities (Pärn et al., 2012) and (ii) providing shade. The proportion of land covered by forest in the 100 m surroundings (Forest100) was retained as an explanatory variable. Forest and agriculture cover land-use predictors (AgricBW and Forest100) were extracted from a 25m-resolution land-use file (Maggini, 2011). This information for the two cross-border lakes (Lake Geneva, Lake Constance) was obtained from international water protection agencies.

Unlike land-use variables, nutrients such as phosphorus (Ptot) and nitrogen (Nmin) are acting as direct and limiting factors for plants. Their incorporation as explanatory variables for the occurrence of charophytes is therefore legitimate. Conductivity reflects the overall solute content of the water. In Switzerland, high water conductivity is commonly observed due to high calcium concentrations, which is known to influence the distribution of charophytes. Species from the genus Chara are commonly found in calcium-rich waters and Nitella in softer waters.

We sampled water from small lakes and ponds during winter 2007-2008 and the main characteristics of the water chemistry were analysed. Conductivity (25°C, µS cm-1) was measured along the water column directly in the field using a WTW Cond 315i/SET probe. Nitrate and total phosphorus contents (as µg N-NO3- l-1, µg P-PO43- l-1) were analysed with the cadmium reduction and ascorbic acid methods respectively (Clesceri et al., 1999). Mineral nitrogen concentration was defined as the sum of the content of nitrite, nitrate and ammonium. Calcium hardness (mg CaCO3 l-1) was measured using complexometric titration by EDTA (Clesceri et al., 1999) and used to calculate the calcium content (mg Ca2+ l-1).

The large lakes show strong chemical spatial variability because of their volume. That means that any single water sample made in a large lake may not be representative of its chemistry. Consequently, for large lakes, all previously described physico-chemical parameters were preferably obtained from surveys performed by public organisations. When data for the years 2006 or 2007 were available, an annual mean was calculated from monthly weighted means calculated on the whole water column (Eq.1). If not, weighted means were calculated for the month following the mixing of the water column (February or March).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Eq. 1 where = monthly weighted mean of the parameter ; = value of the parameter measured at the depth ; = depth at which the previous measurement was made; = depth at which the following measurement was made; = maximum depth of measurement.

2.3 Statistical analysis In the Outlying Mean Index analysis (OMI) (Dolédec et al., 2000), as in canonical correspondence analysis (CCA), the environmental table is analysed by a principal component analysis on a correlation matrix (PCA on correlation) and the species table is analysed by a correspondence analysis (CA). The OMI approach differs from CCA as it attempts to discriminate species along gradients in environmental conditions, by assigning an equivalent weight to species-rich (or frequent species) and species-poor sites (or rare species). Moreover, it searches for axes maximising the species marginality. This corresponds to the deviation of the species habitat from the reference habitat of a theoretical ubiquitous species for the range of measured environmental conditions. For each species, the habitat condition is reduced into three components: (1) a marginality index, i.e. the habitat position seen as a distance from the theoretical ubiquitous species, (2) a tolerance index, i.e the habitat breadth and (3) a residual tolerance index, i.e. the part of the species distribution not explained by the habitat parameters considered. The information derived by these habitat parameters is summarised on a factorial plot determined by the first factorial axes contributing the most to the explanation of the total inertia. Two distinct random permutation procedures can be performed to test if (1) the overall habitat marginality of all species and (2) the marginality of each species are statistically significant. No parameter transformations are needed before OMI analysis. In the OMI approach, one species occupying environmental conditions far from the mean average condition of the set of studied sites will display a high marginality. The range of habitats where the species has

CHAPITRE 3. Echelle régionale been recorded will define its tolerance index with respect to the considered environmental envelope (here charophyte waterbodies). Hence, generalist species which can be observed in a wide variety of environmental conditions will have a high tolerance index whereas specialist species, recorded in sites that are environmentally similar, will display a low tolerance index. According to these definitions, a species could have an optimum habitat far from the average environmental conditions of the study area while being recorded in some locations being far from this optimum (edge of its occupation area). This species would be considered both marginal and tolerant.

All graphical and statistical analysis were implemented with the functions provided by the package “ade4” (Chessel et al., 2004) in the R software (R Development Core Team, 2012).

3. Results

The set of 78 studied waterbodies hosted twelve species whose occurrence varies from 5 sites (C. tomentosa) to 30 sites (C. globularis) (Table 3).

Summary statistics computed on the measured parameters (Table 1) highlighted features of the mean habitat conditions observed in the 78 charophyte waterbodies.

The first three axes of the OMI analysis explained, respectively, 45.8%, 25.5% and 13.2 %, hence 84.5% of the total inertia (Table 2, Fig. 2). They were a complex combination of the nine considered environmental parameters, none of them being exclusively and best correlated to one particular OMI axis.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Table 1 Environmental characteristics of the 78 sites harbouring charophytes. Labels Description Units Min First Qu. Median Mean Third Qu. Max Conductivity Conductivity µS cm-1 42 248 346 497 550 2610 ref 25°C Water mg Ca2+ l- Calcium calcium 6 49 87 118 141 586 1 concentration Total µg P- Ptot phosphorus <5 8 14 20 26 116 PO 3- l-1 concentration 4 Mineral µg N- Nmin nitrogen <10 100 341 641 672 4950 NO - l-1 concentration 3

Altitude m 335 426 482 710 691 2305

Mean annual MAT °C 0.6 8.4 8.8 7.9 9.6 10.2 airtemperature Colonisable Area m2 3 935 8948 35783 42693 484147 area Proportion of forest in a Forest100 buffer zone of % 0 12.4 33.6 37.3 52.7 100 100 m around site Proportion of AgricWB agriculture in % 0 15.5 22.5 28.1 40 75 the watershed

Table 2 Correlations among environmental parameters and the three first axes of the factorial plan defined by the OMI analysis. See Table 1 for an explanation of abbreviations.

F1 F2 F3

Conductivity a,b -0.455 0.455 0.19 Calcium c -0.366 0.183 0.58 Ptot c -0.084 0.083 -0.36 Nmin b -0.130 0.265 -0.14 Altitude b 0.139 -0.619 0.51 MAT b 0.161 0.266 0.23 Area a 0.670 0.439 0.28 Forest100 a -0.376 -0.170 0.12 AgricWB c -0.002 -0.086 -0.26 a, b, c Indicates parameters most explained by the first, second and third axis respectively.

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The parameters the most strongly related to F1 were area (0.67), conductivity (-0.46), calcium (-0.37) and Forest100 (-0.38). Consequently, the first axis segregated the species habitats from small forest ponds strongly calcareous and with relatively high conductivity from larges lakes being not surrounded by forest and displaying lowest calcium enrichment and solute content (Fig. 2a).

Conductivity and area parameters were also positively correlated to F2 (0.46 and 0.44 respectively), and negatively to altitude which was the most correlated parameter to F2 (-0.62). Nmin was not an important parameter for the segregation of charophyte species to each other and showed its highest correlation with the second axis (0.27). MAT was slightly positively related to both F2 and F3 (0.27 and 0.23). Hence, the second axis separated small ponds situated in cold elevated areas and having low nitrogen content from largest sites situated in warmer lowland areas and being more nitrogen rich and with higher solute content.

The third axis was strongly positively related to calcium (0.58), altitude (0.51), and in a lesser extent negatively correlated to Ptot (-0.36) and AgricWB (-0.26). This suggested that elevated calcareous sites had the lowest total phosphorus content, and slightly agricultural watershed basins. The third axis discriminated species along an environmental gradient of increasing altitude and calcium concentration and decreasing phosphorus (Ptot) concentration and proportion of agricultural lands in watershed (Fig. 2b).

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Figure 2 Ordination diagrams of the first three axes of OMI analysis (F1: 45.8%, F2: 25.5%, F3: 13.2%): (a) representation of the environmental parameters in OMI for axes 1 and 2; (b) representation of the environmental parameters in OMI for axes 2 and 3.

Charophytes were found to inhabit a wide gradient of colonisable area, from small ponds to large lakes (3 m2 to around 48 ha). However, most of the waterbody size were far from those extremes (75% between 935 m2 and 4.3 ha). This variable was negatively correlated to the proportion of forest in the close surrounding (Forest 100), which ranged from 0 to 100% (Fig. 2a, Table 1, 2). On the second axis of OMI the most important parameter for habitat segregation was altitude (Fig. 2a and b). Charophytes were also found along a wide range of altitudes (335-2305 m.a.s.l) but mostly in “lowland” areas (below 690 m). Conductivity was both negatively correlated to area (F1) 87

CHAPITRE 3. Echelle régionale and altitude (F2) (Fig. 2, Table 2). The conductivity gradient covered by our set of 78 charophyte sites ranged from 42 µS cm-1 to 2610 µS cm-1 and the mean value was 497 µS cm-1. Calcium was the most important habitat factor on the third axis of the OMI analysis and half of the sites were characterised by moderately hard waters (calcium concentrations between 49 and 141 mg l-1) (Table 1, Fig. 2b). Softer waters (calcium < 10 mg l-1) correspond to sites either situated in crystalline catchment areas of the Oriental Alps (altitude > 1500 m, Fig.1) or fed by rainwater only. The highest calcium concentrations ( > 500 mg l-1) were measured in some forest sites fed by the groundwater table associated with the Rhône river floodplain (Central Alps, altitude < 500 m, Fig. 1). Nutrient concentrations in winter were shown to be low; total phosphorus and nitrogen did not exceed 26 µg l-1 and 0.67 mg l-1, respectively, for 75% of sites (Table 1). Total phosphorus concentration was positively correlated to the proportion of agriculture in the watershed (Fig. 2b, Table 2). This parameter was low for our set of 78 charophytes waterbodies, 75% of them having less than 40% of their watershed being used for agricultural activities.

The overall habitat marginality of the 12 species, i.e. the distance of the community from the theoretical ubiquitous species, was significant (p-value = 0.003). Furthermore, seven out of twelve species showed significant individual habitat marginality (Table 3). N. obtusa was the most marginal (OMI index 47.2) and the most tolerant species to the parameters measured (tolerance index 36.7). This means that N. obtusa colonised at once preferentially similar environmental conditions of our study area and one or few waterbodies which were far from its average position. N. obtusa also demonstrated little residual tolerance (tolerance index 16.1) indicating that the habitat parameters considered in this study were sufficient to explain a major part of its distribution. Amongst significant results, C. strigosa displayed the second most distinct habitat from the theoretical ubiquitous species after N. obtusa (OMI index 18.9) and the narrowest one (tolerance index 12). The deviation of the most common species, C. contraria, C. vulgaris and C. globularis, from the average environmental conditions of our set of studied charophyte waterbodies, was minimal (OMI index 5.0, 5.2 and 5.8 respectively). The habitat identification of two frequent species C. aspera and C. hispida and of rarer species C. virgata, C. tomentosa and T. glomerata was not statistically significant along the considered environmental gradients.

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Table 3 Habitat parameters of the 12 charophyte species found in the 78 sites with species names, abbreviation, occurrence and frequency. Occ. - occurrence (ni), Freq. - frequency (ni/n). OMI - outlying mean index (%), Tol - tolerance index (%) and Rtol - residual tolerance index (%). p-value = statistical significance of individual habitat (**p-value<0.01; *p-value<0.05; ns, non-significant). p- Taxa Abbr. Occ. Freq. OMI Tol Rtol value Chara aspera Willd. chasp 22 28% 5.9 11 83.1 0.100 ns Chara contraria A. Braun chcon 29 37% 5 17.1 77.8 0.017 * Chara virgata Kützing chvir 6 8% 33.2 2.2 64.6 0.534 ns Chara globularis Thuill. chglo 30 38% 5.8 14.6 79.6 0.009 ** Chara hispida L. chhis 20 26% 4.2 20.3 75.4 0.343 ns Chara intermedia A. Braun chint 14 18% 11.9 29.9 58.2 0.020 * Chara strigosa A. Braun chstr 10 13% 18.9 12 69.1 0.039 * Chara tomentosa L. chtom 5 6% 33.5 1.7 64.8 0.522 ns Chara vulgaris L. chvul 23 29% 5.2 13.2 81.6 0.022 * Nitellopsis obtusa (Desv.) J. Groves niobt 7 9% 47.2 36.7 16.1 0.001 ** Nitella opaca (Bruzelius) C. Agardh niopa 17 22% 14.1 26.2 59.7 0.010 ** Tolypella glomerata (Desv.) Leonh. toglo 6 8% 53.2 13 33.8 0.529 ns

A gradual change of species along the three OMI axes occurred (Fig. 3). N. obtusa was associated with large lakes not surrounded by forest, situated in the warmest regions of the study area (lowlands) (Fig. 3a and b). By contrast, the optimal habitat for Chara. intermedia was forest ponds situated at relatively low altitude, with relatively high conductivity and rich in calcium (Fig. 3a, 3b). N. opaca and C. strigosa were defined by the analysis as species favouring colder conditions (Fig. 3b), although the standard deviation around the average position of C. strigosa along this gradient was important. Another strong, but not total, partition happened on the third axis of OMI analysis between C. strigosa, which found optimal conditions in elevated sites having high calcium and low total phosphorus content, and C. globularis, a species positioned in average in slightly more phosphorus-enriched and calcium poorest sites of our study area (Fig. 3c).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Figure 3 Species habitat position and breadth along the OMI axes (a) F1, lowland habitats separated by waterbody size and conductivity gradient, (b) F2, lowland and elevated habitats separated by waterbody size and temperature gradient, (c) F3, lowland and elevated habitats separated by physico- chemical gradient. Species and parameter abbreviations are explained in Tables 1 and 2, respectively. The horizontal line for each species represents the standard deviation and is interpreted as habitat breadth. The vertical line is the 0 of each axis which is interpreted as the position of the theoretical ubiquitous species. Statistically significant individual habitats are represented by asterisks (**p- value<0.01; *p-value<0.05).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

4. Discussion

Our results highlighted that the measured environmental parameters showed covariations in our data (Fig. 2a and b, Table 2). This is probably due to the complexity of landscapes structure in relation to the strong elevation gradient of Switzerland. Indeed in our study area, we could identify several types of charophyte habitat. In lowlands, which correspond also to the warmer regions of Switzerland, we found (i) large calcareous and moderately high conductivity lakes (mean conductivity=249 µS cm- 1), whose shores are largely urbanised leaving no space for natural formation such as forests, (ii) small ponds located in forest floodplains, and receiving relatively high conductivity groundwater rich in calcium and thermally buffered, (iii) small ponds situated in agricultural landscapes, hence being phosphorus enriched. Another type of charophyte habitat is in cold and small nutrient-poor sites situated at high altitude. Amongst them, we could differentiate a few sites having crystalline bedrock catchments and consequently relatively soft waters from the majority of sites situated in calcareous bedrock with hard waters.

In this environmental envelope, the considered environmental factors explained at least partially the distribution of seven out twelve charophytes species. We could identify that several charophyte species had on average distinctive habitat requirements in comparison to the variety of conditions of the 78 charophyte sites.

Only C. strigosa colonised exclusively very distinct and narrow habitats (high marginality, low tolerance) and could be considered as a specialist species of nutrient- poor and calcium-enriched waterbodies located in cold regions of our study area. In accordance with our findings, C. strigosa was identified as an arctico-alpine species that colonised essentially cold habitats (Blaženčić et al., 2006a).

N. obtusa had the most marginal position despite its low prevalence (9 % of the sites) but also a high tolerance index. The high marginality can be explained by the fact that N. obtusa was present almost exclusively in large lakes, which were relatively similar according to the environmental parameters used (altitude, surrounding land-use, mean annual temperature, nutrient content). Its apparently wide tolerance is due to its exceptional presence in one small shallow lake amongst our set of 78 sites (mean depth=0.68 m, Rey-Boissezon and Auderset Joye, 2012). N. obtusa is currently classified

CHAPITRE 3. Echelle régionale as a boreal lake species because of its exclusive distribution in deep and shallow large lakes of Europe and Asia (Corillion, 1957; Stewart and Church, 1992). In deep lake habitats (Switzerland included) and shallow ones located in northern Europe, N. obtusa currently forms large dense meadows essentially by means of bulbils (vegetative reproduction) (Soulié-Märsche et al., 2002). The existence of fertile populations of N. obtusa is very unusual and not yet explored (Willèn, 1960). However the formation of sexual propagules by large stands of N. obtusa was very abundant in the pond listed amongst our study sites. This observation highlights that the current knowledge about the adaptative abilities of N. obtusa may be reconsidered. Indeed, the presence of fertile specimens in shallow waters could be a result of reproductive adaptations of N. obtusa in response to the conditions of high luminosity and temperature.

Another significant marginal distribution in the OMI analysis was that of N. opaca which appeared also to be relatively tolerant to the considered environmental parameters. This species is linked essentially to the lowest temperature of our study area and found optimal conditions in different kind of habitats, explaining its apparently high habitat breadth. Indeed, N. opaca forms perennial populations in the deepest zones of Swiss lakes (up to 15m, Auderset Joye and Schwarzer, 2012), but also in small shallow ecosystems such as elevated ponds or topographically lower ones receiving cold groundwater input. Nevertheless, we never observed the species on shallow parts of large lakes. In shallow ponds susceptible to desiccation, a habitat rare in Switzerland, N. opaca adopts an annual strategy, growing very early in the season and completing its life cycle before summer. These two contrasted habitats sheltering N. opaca, cold permanent conditions versus warm temporary conditions, reveal the phenological and physiological plasticity of the species. In particular its light acclimation abilities allow N. opaca to persist in environmental conditions close to its preferred thermal requirements (temperature below 20°C, Grillas and Gauthier, 2004).

C. intermedia was also identified as a species colonising a set of particular sites in our study area: calcareous and relatively high conductivity lowland ponds. Despite its capacity to colonise ponds, it has never been recorded in shallow parts of deep lakes. In Estonia, this species colonises a similar habitat, shallow highly alkaline waters (Torn et al, 2014). Gabka (2009) observed also C. intermedia in shallow forest lakes in North- Western Poland. However, the author found that the optimal habitats for this species 92

CHAPITRE 3. Echelle régionale were base-poor waterbodies (mean=47.8 mg Ca2+ l-1, n=65), brown-coloured, rich in ammonium and having an organic substrate. This discrepancy between Swiss and Poland habitats sheltering C. intermedia might be apparent and due to several reasons. Firstly, we actually listed few C. intermedia occurrences in similar conditions but they seemed to be suboptimal (scattered population of brownish badly formed plants, unpublished results). Hence, the use of occurrence data combined optimal and suboptimal habitats of species which may hide their lowest performances and competitive disadvantage when they occurred at the edges of their tolerance spectrum. Secondly, the difference in species absolute optima (which are calculated by averaging from the habitats where this species occurs) between Switzerland and Poland could be purely mathematical and linked to the difference in the total range of habitats between both countries. This scale-issue has been proposed to explain the results of Rott and Schneider (2014). The authors recently demonstrated for non-charophyte benthic algae that the absolute position of species along important environmental gradients (conductivity, pH, total phosphorus) may differ between Norway and Austria but not the position of species relative to each other. Another explanation for this apparently large tolerance along environmental gradients could be related to identification problems linked to C. intermedia. This species belongs to a “problematic” species group with a high phenotypic plasticity and its morphological identification is commonly the subject of debate between charophytologists (Boegle et al., 2007).

The species displaying a low marginality index find suitable environmental conditions in every sites of our study area. In respect to this limited environmental envelope, those species could be defined as “the most generalist” charophyte species. This is the case for C. contraria, C. globularis and C. vulgaris which belong to the most frequent species in our study area as well as in the larger set of Swiss waterbodies covered by Auderset Joye and Rey-Boissezon (2014, this issue). Only C. globularis showed preferences for enriched phosphorus and slightly calcareous waterbodies which are situated at low altitude in Switzerland. The preference of C. globularis for small mesotrophic waterbodies was indeed observed by several authors (Pelechaty et al., 2004; Toivonen and Huttunen, 1995).

CHAPITRE 3. Echelle régionale

Finally, T. glomerata, C. tomentosa, C. virgata, C. aspera and C. hispida could not be modelled probably because they have too low prevalence in our data set and/or because additional critical factors shaping their distribution have not been identified yet.

Several patterns concerning the habitat of charophyte species in Switzerland were highlighted. Nevertheless, our results also underline a scaling issue concerning the use of occurrence records and the nature and the length of the environmental gradients which might explain the high tolerance and residual tolerances index obtained. Hence, we suggest caution needs to be taken in the transfer of absolute habitat requirements of species inferred from country (or small region)-limited approach between geographical locations or time periods. However, if the statement made by Rott and Schneider (2014) about non-diatom benthic algae is also true for charophytes and because the strong elevation gradient of Switzerland creates a complex landscape structure which provides a wide variety of environmental conditions, our results about the relative position of species along environmental gradients are likely to be transferable to other geographical regions. This makes valuable our Switzerland-restricted data set.

The spatial scale is crucial to understand and describe the relationships between species and their environment, nevertheless, the single and ideal scale does not exist (Graf et al., 2005). Therefore, multi-scale approaches are necessary to construct further distribution models (Guisan and Thuiller, 2005). In our study, parameters acting at regional and local scales were used. Regional factors were sampled from digital maps and gather gradients that have no direct effect on species’ performance (colonisable area, land-use) and gradients that have physiological importance (climatic data). At local scales physico-chemical measurements were used as resource parameters (matter and energy consumed by plants). The distribution of species is influenced by those environmental factors but also by population history (dispersion, perturbations) and by biotic interactions (competition, grazing), both of which are likely to be at least partially related to waterbody area and altitude.

As a conclusion, we could recommend the analysis of a pan-European dataset, with additional consideration of plant communities and/or the use of fine-scale environmental parameters. This might generally improve the identification of important

CHAPITRE 3. Echelle régionale relevant biotic and abiotic factors and their respective contribution in shaping the distribution of charophyte species.

Acknowledgments

We thank Serge Stoll, Daniel Palomino, Jean-Pascal Bourgeois and Alessandro Rizzo for hosting us in their laboratory and for their technical assistance in chemical analyses. Emmanuel Castella and Anthony Lehmann provided useful comments on statistical analysis and GIS manipulations. We thank David McCrae and Allan Chivas for English corrections. We are grateful to Susanne Schneider, Elisabeth Gross and anonymous reviewers for their useful comments on earlier drafts of the manuscript. This work was partly supported by the “Société de Physique et d’Histoire Naturelle” of Geneva.

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CHAPITRE 3. Echelle régionale

100

CHAPITRE 3. Echelle régionale

3.4 Synthèse concernant l’influence des paramètres régionaux sur la distribution des espèces

Dans le cadre de recherches en écologie, un compromis doit être fait entre l’échelle d’étude, le nombre d’observations et la nature des variables environnementales considérées. Ce chapitre présente ainsi deux approches de la distribution des characées faites au niveau régional, la deuxième utilisant des gradients directs liés à la physico- chimie, et donc un jeu de données plus restreint, que la première. La première approche a l’avantage de permettre de prédire la distribution actuelle et future des espèces sur l’ensemble des 21’000 plans d’eau recensés en Suisse, la deuxième donne une description complémentaire des différences d’habitat entre les espèces. Les résultats des deux études coïncident malgré la différence de taille des enveloppes environnementales considérées.

Les conclusions générales apportées dans ce chapitre concernant l’influence des paramètres environnementaux régionaux sur la répartition des espèces en Suisse sont :

 Toutes les espèces de characées en Suisse n’occupent pas exactement le même habitat et ont des spectres de tolérances aux paramètres considérés également différents.

 La taille du plan d’eau est le facteur le plus important pour discriminer les espèces, certaines étant présentes quasiment exclusivement dans les grands lacs (T. glomerata, N. obtusa, C. tomentosa, C. strigosa) alors que d’autres colonisent préférentiellement les petits plans d’eau (C. vulgaris, C. intermedia).

 La taille du plan d’eau n’est cependant pas un facteur agissant directement sur la croissance des plantes. Cette variable cache un fonctionnement et un nombre de micro-habitat différents (profondeur, thermoclines, temps de renouvellement des eaux, perturbations liées aux vagues, aux assèchements ou aux crues) qui n’ont pu être mis en évidence dans le cadre d’une approche régionale.

 La température de l’air apparait également comme un facteur déterminant pour la répartition des characées, N. opaca et C. strigosa ayant été identifiées comme

101

CHAPITRE 3. Echelle régionale

deux espèces spécialistes des régions froides et N. obtusa comme une espèce de régions chaudes.

 Les précipitations jouent également un rôle important : C. strigosa, C. vulgaris et C. aspera sont liées aux précipitations modérées à faibles indiquant probablement leur préférence pour des conditions d’assèchements occasionnels.

 Contrairement aux attentes, la minéralisation et le niveau de trophie des eaux (substituées par l’occupation du sol et la nature de la roche mère dans le bassin versant ou mesurées directement) n’interviennent qu’en dernier dans la ségrégation des macro-habitats des espèces en Suisse : C. contraria, C. globularis et N. obtusa ont une préférence pour les eaux plutôt mésotrophes alors que C. strigosa est présente dans les eaux ultra-oligotrophes et très calcaires. C. hispida et C. intermedia sont également associés aux milieux de faible superficie très fortement minéralisées et riches en calcium.

 Ainsi sous un scénario plausible prédisant un climat plus chaud et plus sec en Suisse à l’horizon 2100, des espèces potentiellement perdantes (extinction) et d’autres gagnantes (colonisation) ont été identifiées : les perdantes sont essentiellement celles qui colonisent actuellement dans les grands lacs alors que les gagnantes sont plutôt celles qui colonisent les petits plans d’eau.

Ces deux études démontrent également la nécessité d’élargir l’échelle d’étude (à niveau européen par exemple), et à l’inverse de réaliser un suivi temporel d’un nombre restreint de sites pour mieux comprendre les relations entre les conditions hydrologiques et de température et l’abondance et les traits de vie des espèces. Cette deuxième approche fait l’objet du chapitre suivant.

102

CHAPITRE 4. Echelle locale

CHAPITRE 4.

Echelle du micro-habitat : Impact des facteurs environnementaux locaux sur l’abondance et la phénologie des espèces

CHAPITRE 4. Echelle locale

4 Echelle du micro-habitat : Impact des facteurs environnementaux locaux sur l’abondance et la phénologie des espèces

La déconnection des plaines alluviales de leur cours principal ou même leur simple destruction ont conduit à la disparition progressive de la dynamique fluviale qui conduit normalement à la création d’une mosaïque d’habitats donnant refuge à des espèces pionnières telles que les characées. Par ailleurs, dans le contexte de changements globaux, nous allons devoir faire face à des régimes hydrologiques de plus en plus variables et il reste des incertitudes quant à la manière dont les écosystèmes aquatiques vont pouvoir répondre à ces conditions. Plusieurs études ont montré la très grande sensibilité de la végétation aquatique aux fluctuations de niveaux d’eau (Bornette, Amoros & Lamouroux 1998; Van Geest et al. 2005a). Quelques-unes ont été menées sur le rôle des phases de bas niveau sur les communautés macrophytiques. L’assèchement des plans d’eau durant les périodes de basses eaux est considéré comme une perturbation (« disturbance » en anglais) à partir de laquelle les communautés aquatiques doivent ensuite se rétablir (Davies & Walker 1986; Bunn & Arthington 2002; Lake 2003).

D’après les deux premières études, les facteurs régionaux les plus importants pour expliquer la répartition des espèces de characées en Suisse sont liés au climat, à la superficie des plans d’eau (grands lacs vs étangs) et par conséquent à la probabilité d’assèchement de ceux-ci. Les espèces se répartissent seulement dans un second temps en fonction de la qualité de l’eau (degré de minéralisation, concentration en calcium et niveau trophique). Comme expliqué dans les chapitres précédents les paramètres environnementaux susceptibles d’influencer la distribution des espèces de characées agissent à différentes échelles rendant la compréhension de leur rôle respectif complexe. Les larges spectres de tolérance vis-à-vis de ces paramètres cachent parfois des différences de performance que seules des études ciblées au niveau de l’espèce et du micro-habitat peuvent éclaircir. Cela indique la nécessité d’apporter des précisions sur les spectres de tolérance construits sur la seule information présence/absence dans les différents types de milieux, ainsi que les précautions à prendre dans toute interprétation 103

CHAPITRE 4. Echelle locale de la présence/absence d’une espèce dans un milieu donné (interaction des facteurs de stress, phénomène de compensation…).

L’objectif principal de ce chapitre est donc de déterminer la relation entre les variations de niveaux et de température et l’abondance et la phénologie des espèces de characées à une échelle locale, celle d’une ancienne gravière semi-permanente (lac du Bois d’Avaz) abritant une communauté de macrophytes exceptionnellement riche. Pour remplir cet objectif, un suivi temporel de 4 années (2009-2012) a été réalisé. Une partie des données sur la végétation et les conditions environnementales récoltées au cours de ce suivi ont servi de base aux trois articles (Articles 3, 4 et 5) et à la discussion constituant ce chapitre.

4.1 Relation entre la dynamique d’une communauté et les variations environnementales locales : Objectif et méthodologie Dans un premier temps, la communauté de macrophytes présente dans le site d’étude ainsi que les facteurs environnementaux susceptibles d’expliquer une telle diversité ont dû être caractérisés (Article 3, paragraphe 4.2). L’hypothèse de travail est que la cooccurrence d’un si grand nombre d’espèces de plantes aquatiques est due à la combinaison de gradients environnementaux locaux liés à la température, à l’hydrologie et à la physico-chimie.

La deuxième partie de ce sous-chapitre (Article 4, paragraphe 4.3) s’intéresse à la variabilité de la communauté de macrophytes, en termes de composition, expliquée par le gradient hydrologique. Les hypothèses testées sont : (1) la durée mais également le « timing » des perturbations liées aux assèchements comptent pour réguler les variations spatiales et temporelles de la composition de l’assemblage ; (2) chaque espèce répond de manière spécifique aux perturbations.

La suite du chapitre (paragraphe 4.4) est consacrée à une discussion concernant l’impact des assèchements sur la diversité de la communauté.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Une synthèse relative à l’impact des variations environnementales locales sur la dynamique de la communauté est donnée au paragraphe 4.5.

105

CHAPITRE 4. Echelle locale

106

CHAPITRE 4. Echelle locale

4.2 Article 3. « A temporary gravel pit as a biodiversity hotspot for aquatic plants

in the Alps »

Aurélie Rey-Boissezon & Dominique Auderset Joye

This manuscript is published in

Archive des Sciences 65 (2012)

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Abstract

Lake Bois d’Avaz is a shallow former gravel pit situated in the Arve valley (Haute- Savoie, France) which experiences fluctuating environmental conditions and shelters an exceptional aquatic plant community. We are interested to elucidate why this community is so rich and how the main factors affecting this lake explain the plant species distribution. During a survey period of four years (2009-2012), we recorded the aquatic vegetation and measured several local abiotic factors related to hydrology, climate and physico-chemistry of the water. The lake exhibits a high species richness with a high conservation value. 75 aquatic plant species, among them 12 charophytes species, were inventoried: It seems to be a European record. We highlight that the coexistence of the large number of species is likely to be explained by the synergy of several key abiotic factors: an intermediate level of productivity and of drought disturbance, a long growth season and a partial connection to groundwater. The study of the functioning of Lake Bois d’Avaz represents an interesting basis for conservation and restoration targets. We provide evidence that temporary waterbodies can be created artificially in floodplains and become naturally biodiversity hotspot for aquatic plants.

Keywords: macrophytes, charophytes, species richness, threat status, productivity, temperature, temporary waterbody, ground water.

Résumé

Le lac du Bois d’Avaz est une ancienne gravière peu profonde située dans la vallée de l’Arve (Haute-Savoie, France), qui est soumise à des conditions environnementales fluctuantes et qui héberge une communauté de plantes aquatiques exceptionnelle. Nous nous intéressons à élucider pourquoi cette communauté est tellement riche et comment les facteurs principaux affectant ce lac expliquent la distribution des espèces végétales. Au cours d’un suivi de quatre années (2009-2012), nous avons relevé la végétation aquatique et mesuré une série de paramètres locaux abiotiques relatifs à l’hydrologie, au climat et à la physico-chimie des eaux. Le lac montre une flore à la richesse spécifique très élevée et à forte valeur de conservation. 75 espèces de plantes aquatiques, dont 12 espèces de Charophytes, ont été répertoriées : il semble qu’il s’agisse d’un record européen. Nous mettons en évidence que la coexistence d’un maximum d’espèces peut

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CHAPITRE 4. Echelle locale

être probablement expliquée par la synergie de plusieurs facteurs abiotiques clés : un niveau intermédiaire de productivité et de perturbation liée aux assèchements, une longue saison de croissance et une connexion partielle aux eaux souterraines. L’étude du fonctionnement du lac du Bois d’Avaz représente une base intéressante pour des objectifs de conservation et de restauration. Nous apportons la preuve que des plans d’eau temporaires peuvent être créés artificiellement dans les plaines alluviales et devenir naturellement des hotspot de biodiversité pour les plantes aquatiques.

Mot-clefs : macrophytes, charophytes, richesse spécifique, statut de menace, productivité, température, plan d’eau temporaire, eaux souterraines.

1. Background

Current legal framework and conservation plans concentrate almost entirely on large and deep lakes which contribute to explain that studies on standing waters often overlooked small waterbodies (included under terms of “shallow lakes”, “ponds” or “wetlands”) (Boix et al., 2012). However, an increasing number of studies established that ponds (i) cover a total area greater than large lakes on a global scale (Downing et al., 2006) (ii) play a crucial role in global geochemical cycles (Downing et al., 2008), (iii) shelter a very high biodiversity (Nicolet, 2001; Oertli et al., 2002; Biggs et al., 2004). At the local scale, depending on the bathymetry of the waterbody, the fluctuations of water level may result in bottom air exposure which should strongly impact the aquatic vegetation through the elimination of species sensitive to desiccation and the initiation of a new succession (Coops et al., 2003; Van Geest et al., 2005). In these types of habitat, the macrophyte communities are generally abundant and arranged along a gradient of flooding conditions, influenced by inter and intra annual water depth fluctuations (Casanova and Brock, 2000; Van Geest et al., 2007; Leira and Cantonati, 2008). Shallow lakes with fluctuating water levels, thus constitute important refuges for a large number of pioneer macrophyte species. Macrophytes are major components of freshwater ecosystems in that they play key functions, contribute to maintain the related biodiversity, and supply services to human society. Indeed, they are primary producers that provide habitat, food and refuges for periphyton, invertebrates, fish, amphibians and birds. They also participate to ensuring the clear water state of shallow waterbodies

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CHAPITRE 4. Echelle locale through their effect on biogeochemical cycles (e.g. organic carbon production, phosphorus immobilization), and on the sediment deposition process.

Floodplains are disconnected from the main channel or even completely destroyed (Ward and Stanford, 1995; Bunn and Arthington, 2002). This results in an absence of fluvial dynamism driving the rejunevation of floodplain waterbodies. In this situation of fossil floodplain, artificial waterbodies created by material excavations, can be seen as surrogates to natural ones and represent interesting conservation targets. However, little is known about the composition and the succession of macrophyte communities in artificial waterbodies that are subjected to occasional droughts.

We recently surveyed a former gravel pit situated in the French Alps that was colonized naturally by an exceptionally rich aquatic plant community with an important conservation value. Our aim is to provide a better understanding of the functioning of this waterbody and new assumptions about its impact on the macrophyte community. Over four years (2009-2012), we surveyed the aquatic vegetation and measured several local abiotic factors in relation to the hydrology, climate and physico-chemistry of water to acquire a longitudinal survey of the dynamics of the lake. We present here a first description of the aquatic vegetation and of the abiotic conditions that may explain the composition of the vegetation. The examination of one of these artificial temporary waterbodies shows that they can harbour a high species richness and conservation value, depending on the morphology and the dynamic of the ecosystem.

2. Materials and Methods

2.1 Study site

Lake Bois d'Avaz is situated in the French pre-Alps (Haute-Savoie département) in the intermediate basin of the Arve River (06°26'35.0'' E / 46°04'17.6'' N) at an altitude of 452 m (fig. 1). It has a surface area of approximately 47'000m2 and a perimeter of 1600m.

The study site is a former gravel pit that was partially filled by silt originating from an exploited gravel pit. The lake receives water from a diversity of sources: rain, a hillslope aquifer and a small temporary tributary. The water coming from the hillslope 110

CHAPITRE 4. Echelle locale aquifer is not feeding the lake uniformly, but influences differently the east and the west part of Lake Bois d’Avaz.

Despite its location in the Arve floodplain, the lake has no surface water connection with the Arve River. The immediate surroundings of the lake are relatively natural; almost all shores of the lake are surrounded by a strip of riparian trees.

2.2 Bathymetry

Bathymetry (cm) was recorded in May 2010 at 257 points equally spaced along 20-meter spaced transects covering the whole lake using the method described by Oertli et al. (2005). This date corresponds to the highest water level observed during the 4 years of our survey (2009-2012). Summary statistics about the depth of the lake were calculated. Coordinates of points were recorded by a GPS (GPSmap 76CSx, Garmin, Cayman Island) according to the Swiss Grid system. The bathymetric map was constructed using the coordinates and the depth recorded for each of these 257 points. Depth between the points was spatially interpolated using the radial basis function (“RBF”) in ArcGIS 9.3 and the “geostatistical analyst” tool (ESRI, Redlands, USA). This method forces the model to treat all input values. RBF gives thus a good picture of the variability of the surface, capturing global trends and picking up local variations. It is appropriate for the construction of topographic and bathymetric maps.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 1 Situation of Lake Bois d’Avaz near the French –Swiss border. (Aerial picture: www.geoportail.fr).

2.3 Water regime and water temperature

Three permanent data loggers (HOBO®; onsetcomp.com) recording water pressure and temperature every 4 hours were installed at three points (fig.2). When collecting in situ observations and data, some problems might be encountered. The “west” data logger disappeared, so that water level data were available from March 2009 to February 2011. During 2011, the water level fluctuations were derived from occasional measurements of the depth at a fixed point (tab.1). Water pressure was 112

CHAPITRE 4. Echelle locale corrected with atmospheric pressure recorded by a logger and transformed into water depth. As we assume that the periods of drought and their duration are more important for the vegetation than the water level variations, the periods of high levels and of drought were calculated using the quartiles of the lake depth. Duration of high water levels was defined as a period during which more than 75% of the lake area was inundated. Duration of drought of more than 50% of the lake area was calculated by counting days of water level below the median depth of the lake. Low water level period was defined as a drought period of more than 75% of the area.

Table 1 Available water level and temperature data at Lake of Bois d'Avaz Water level Temperature Logger Occasional Logger Occasional 707 days 11 days 707 days West (16/03/2009 to (21/02/2011 to (16/03/2009 to - 21/02/2011) 03/10/2011) 21/02/2011) 1289 days Center - - (16/03/2009 to - 25/09/2012) 7 days (16/03/2009 to 104 days 03/12/2009) East - - (15/04/2010 to 9 days 28/07/2010) ( 16/08/2010 to 04/05/2011)

Water temperature was measured by the 3 data loggers and sampling date concluded on the date of the logger vanishing (tab. 1). “West”, “Center” and “East” loggers were localized at 1.63m, 1.15m and 1.65m deep respectively. According to occasional temperature measurements made along depth profiles in the western and eastern parts (see Results section, fig 5 C), no stratification process occurred, allowing the comparison of records from the three loggers.

Daily, monthly and seasonal temperature statistics were calculated using the measurements from the “center” logger because they covered the longest period of time.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Using the water temperature recorded by the central logger, we calculated degree- days (“°D”) above 10°C (“lower developmental threshold”) from 16th march to 15th December of each year and averaged them. We applied the single triangle method described by Zalom et al. (1983) (Snyder et al., 1999; Spencer and Ksander, 2006). This method uses the day's low and high temperatures to produce an equilateral triangle over a 24-hour period. Degree-day is then estimated by calculating the area within the triangle and above the lower developmental threshold. This method is easy to apply and gives good estimates of heat units, similar to those produced with more complicated procedures (sine and cutoff methods) (Roltsch et al., 1999). Groundwaters coming from hillslope aquifers or seepage water filtered from the main rivers in floodplains can interact with surface water (Bornette et al., 1998; Sophocleous, 2002; Jansson et al., 2007). The existence of different types of water supply can be deduced by looking at the thermal signature. The slope of linear regression between air and water temperature gives indirect information about the presence of groundwater input (Caissie, 2006; Lachal, personal communication). The slope value decreases as the influence of groundwater increases. In extreme cases of sites receiving the majority of their water from aquifers, water temperature is almost independent of air temperature and the slope of the regression is null. We compared the thermal signature of the three datasets to explore the West to East thermal gradient. Values from emerged thermometers and from “ice-periods” (below 6°C) were excluded from our analyses on the thermal signature. We tested the “logger” effect on the linear regression between air and water temperature using an analysis of covariance (ANCOVA). A significant interaction term indicates a significant difference in this regression relationship between loggers.

2.4 Chemistry

Water samples were collected on two occasions in 2009 (October and December), on three occasions in 2010 (February, May and August) and on six occasions in 2011 (February, April, May, June, July, October). They were brought to the laboratory in a refrigerated box and analyzed the day after sampling. Total phosphorus (µg l-1) was measured after a persulphate digestion according to the ascorbic method (Clesceri et al., 1999). Nitrates, sulphates, chlorides, calcium and magnesium (mg l-1) were measured by ionic chromatography (Dionex ICS-3000). Dissolve oxygen (“DO”, %), turbidity (NTU) and conductivity (µS cm-1) were measured in the field (HACH HQd Field Case probe; 114

CHAPITRE 4. Echelle locale

HACH 2100Qis portable turbidimeter; WTW 3210 conductivity probe). At five occasions between February 2011 and May 2012, we made field measurements of DO, conductivity (missing values for February 2011 because of probe failure) and temperature along a depth gradient in eastern deepest part of the lake, in order to highlight stratification process. Chlorophyll a concentration was used as a proxy for phytoplankton biomass. Water samples were filtered through GF/F glass filters. After extraction over 24 h in a 100% ethanol solution, chlorophyll a was measured with a UV ⁄ VIS spectrophotometer (Shimadzu Spectronic 1201, Milton Roy) at 665, 710 and 770 nm before and after acidification. The chlorophyll a concentration (µg L-1) was then calculated using the formula of Lorenzen (1967). We then estimated the phytoplancton biomass using the following function:

Phytoplankton biomass (µg L-1) = [Chl a] * 67

2.5 Vegetation data

We confirmed and completed the existing vegetation data from “ASTERS” (Conservatory of natural spaces of Haute-Savoie) thanks to seven detailed prospections of the lake and its shoreline between June 2009 and July 2012. As far as possible, vascular plants were determined using the Swiss key of Aechimann and Burdet (1994) and charophytes were determined using the German key of Krause (1997).

Aquatic plants are important components of waterbodies and within them; the Charophytes is a very special group. We are particularly interested in understanding the ecology of these macroalgae. The European directive Natura 2000 identifies them as natural habitats with a community interest (Lambert, 2002; Lambert and Guerlesquin, 2002). At the European scale, this macroalgae family is strongly threatened as proved by the degree of threat of the majority of species in the Red Lists developed in numerous European territories (Stewart and Church, 1992; Hamann and Garniel, 2002; Blazencic et al., 2006a; Sieminska et al., 2006; Langangen, 2007; Gärdenfors, 2010; Auderset Joye and Schwarzer, 2012). The territories of the Haute-Savoie French département and of Switzerland belong to the same biogeographic unity, the Northern Alps, and thus present similar plant populations. Stagnant waterbodies in the floodplains of both regions are submitted to the same human pressures, as the mountainous relief has

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CHAPITRE 4. Echelle locale favored the intensive development of agriculture and urbanisation in lowland areas. The status of charophyte species inventoried in Switzerland (Auderset Joye and Schwarzer, 2012) is probably applicable to those of the Haute-Savoie. Consequently, as there is still no French Red List of Charophytes, we decided to attribute the threat status from the Swiss Red List of charophytes to the species of Lake Bois d’Avaz.

To assess the local threat status of vascular plants, we used (i) the Red List of Geneva (Lambelet-Haueter et al., 2006) (ii) the Red List of Switzerland (Moser et al., 2002) and (iii) the Red list of Haute-Savoie (Jordan, 1986).

The protection of vascular hydrophytes of lake Bois d’Avaz was determined according to the ministerial decree related to protected species in the Rhône-Alpes region (Art.1; J.O 29/01/1991; NOR:ENVN9061670A).

3. Results

3.1 Bathymetry and water regime

The site can be considered as a shallow lake characterized by a depth below 1 metre for 75% of its surface area (tab. 2). The deepest parts of the lake are the western (up to 1.4m) and the eastern (up to 3m) edges (fig.2).

Figure 2 Bathymetric map of the lake Bois d’Avaz during high water level. Red squares indicate the data loggers.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Table 2 Bathymetry of Lake Bois d'Avaz during high water level period (May 2010, n=257). All values are in metre. Mean depth (min-max) 0.74 (0.02-3.00) Median depth (1st Qu-3rd 0.68 (0.49-1.00) Qu.)

The amplitude of water level fluctuations reached 1.33 m (tab.3). Between the 16th march 2009 and the 3rd october 2011 (932 days), we recorded 481 days (50% of the time) during which 50% of the surface area of the lake had been dried. Approximately 75% of the lake area was dried 25% of the time (209 days). More than 75% of the lake area was inundated 32% of the time (295 days).

Table 3 Hydrological regime of Lake Bois d’Avaz (16th march 2009 -3rd October 2011). HL = high water level when more than 75% of the lake was flooded (>-0.49m). L50= water level when more than 50% of the surface area was dried (<-0.68 m), L75= water level when more than 75 % of the surface area was dried (< -1m). Mean (max;min) - 0.68 (0 ; 1.33) 1st Qu.;3rd Qu. -0.97 ; - 0.38 Duration of HL 295 days

Duration of L50 481 days Duration of L75 20 9 days

In 2007 and 2008, almost the total surface area of the lake was inundated the whole year (fig.3 A, B). In 2009 and 2010, a water level decrease occurred in summer, leading to low automnal levels in most parts of the lake (fig.3 C, D). Low regional precipitations during the 2010-2011 winter prevented the complete filling of the groundwater coming from the hillslope aquifer. Thus low level period continued until October 2011 (fig. 3 E). In spring 2012, the water level was high again, and an autumnal drawdown occurred (fig. 3 F). As a consequence, the shallow parts were submitted to wet/dry cycles and only the deepest parts remained inundated during the whole monitoring. A decrease of the water level of 0.6 metres led to the division of the lake into two parts during which the connection through surface water was absent.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 3 Pictures showing Lake Bois d’Avaz during several successive autumns. A: October 2007, B: October 2008, C: September 2009, D: October 2010, E: September 2011. F. September 2012.

3.2 Water temperature

During the 1289 days of recording we measured a minimum daily water temperature of 1.0°C and a maximum daily temperature of 27.8°C. A daily temperature average of 14.5°C with an amplitude of 4.4°C was recorded in the central part of the site (tab. 4). A difference of 20°C was observed between the mean temperature of the coldest and the warmest month (December 2011 and July 2010). Heat energy accumulation

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CHAPITRE 4. Echelle locale reached 2056 degree days on average when the curve reached a maximum (October- December 2009, 2010 and 2011). A difference of around 400°D separated the coldest year (2010) from the warmest one (2009). The relations between air temperature and water temperature recorded by each logger were explored. The lake could not be characterized by a unique thermal regime and showed variation in space (fig. 4). The analysis of covariance indicated no significant difference in the linear regression between western and central loggers (p-value=0.392), and a significant difference between those two loggers and the eastern one (p-value<2.10-16). The water temperature was more closely linked to air temperature at the western and central points (slope around 0.7) than at the eastern one (slope around 0.4). The intercept of the regression line indicates the values of water temperature when the air temperature reached 0°C). So, in the western and central parts, the water temperature fell to approximately 7°C (values during ice-period not included) whereas in the eastern part the minimum temperature was 11°C.

Table 4 Thermal regime of Lake Bois d’Avaz. Parameter Period Values 16/03/2009- Daily temperature (°C) 25/09/2012 Mean (min-max) 14.5 (1.0-27.8) Amplitude: mean (min-max) 4.4 (0.1-26.7)

16/03/2009- Monthly temperature (°C) 25/09/2012 Mean of the coldest month December 2011 4.3 Mean of the hottest month July 2010 24.1 Amplitude: mean (min- max) 6.9 (1.1-12.5)

Vegetation season growth degree day 16/03-15/12 Mean (min-max) 2056 (1807-2246)

Thermal signature slope / 16/03/2009- intercept 21/02/2011 West 0.677 / 6.77 Center 0.675 / 7.57 East 0.375 / 11.2

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Daily and monthly statistics were calculated using data from the logger “center”. Data from thermometer and logger were compiled to calculate the thermal signature of the eastern part.

Figure 4 Thermal signatures given by 3 loggers installed on the western (red), central (green) and eastern (violet) sides of Lake Bois d’Avaz.

3.3 Chemistry

Lake Bois d’Avaz had oligo to mesotrophic waters according to the OCDE classification (OCDE, 1982) with a moderate concentration of phytoplankton, as indicated by the mean concentrations of total phosphorus and nitrates and phytoplankton biomass (tab.5). However, we observed large variations of productivity in the lake as demonstrated by the maximum concentrations of those parameters. The turbidity never exceeded 15 NTU which indicated clear to slightly turbid waters.

The lake was strongly mineralized (conductivity > 500 µS.cm-1), mainly because of high calcium concentrations averaging 95 mg Ca.l-1. No stratification was recorded by

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CHAPITRE 4. Echelle locale conductivity measurements along depth profiles (fig.5 A). Sulfates and chlorates were two other major components (around 30 mg.l-1 and 19 mg.l-1 respectively). Oxygenation fluctuated in time, from anoxic (9.2%) to hyper-saturated (221%). In the eastern part, oxygenation in the water column did not vary during February 2011 and decreased with increasing depth during the following Spring and Summer (fig. 5 B).

Table 5 Physical and chemical characteristics of the water of Lake Bois d’Avaz based on 11 dates. n = total number of analysis. units mean min max sd n Total µg.l-1 l 20.95 2.00 167.00 29.97 43 Phosphorus

NO3- mg.l-1 1.25 0.00 7.34 1.81 35

NH4+ mg.l-1 0.16 0.00 0.45 0.15 24

SO42- mg.l-1 29.82 9.19 69.50 11.38 33

Cl+ mg.l-1 18.52 9.20 26.80 6.03 24

Ca2+ mg.l-1 94.01 22.73 152.73 29.44 33

Mg2+ mg.l-1 6.89 3.36 10.14 1.51 33

Conductivity µS.cm- 529 204 758 138 58 1 Turbidity NTU 5.5 1.1 15.2 3.2 58

Dissolve % 85.2 9.2 221.0 36.3 51 oxygen

Phytoplancton µg.l-1 131 0 771 174 24 biomass

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 5 Conductivity (A), Dissolve oxygen (B) and temperature (C) profiles in the Eastern part of the Lake Bois d’Avaz from February 2011 to May 2012. Maximum depth of records was different between dates because of water level fluctuation.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

3.4 Composition and conservation value of the plant community

The total number of plants species recorded in lake Bois d’Avaz was 75 (fig.6, tab.6), consisting of 12 species of Charophytes and 63 vascular plants. Among them, 23 are submerged species, 3 species have floating leaves, 10 are helophyte species growing on flooded soil and 39 other wetland species were present.

The presence of 61 vascular species recorded by the Conservatory of natural space of Haute-Savoie (personal communication) was confirmed. Potamogeton gramineus and Ranunculus trichophyllus was newly recorded by our study. According to the Red List of Haute-Savoie (Jordan, 1986), Potamogeton crispus, Potamogeton gramineus and N. marina are considered as rare. Potamogeton nodosus and Typha domingensis are endangered. Eleocharis acicularis is “vulnerable”. Only two species are protected by the French ministerial decree related to protected species list in Rhône-Alpes region (Art.1; J.O 29/01/1991; NOR:ENVN9061670A): Najas marina and Utricularia minor.

Considering the conservation value in the Geneva region (Lambelet-Haueter et al., 2006) or in Switzerland (Moser et al., 2002; Auderset Joye and Schwarzer, 2012), more than 50 % (38 species out of 75 recorded) are threatened: 4 species are extinct, 9 species are critically endangered, 9 are endangered, 12 are vulnerable and 3 are near threatened.

The twelve charophytes species represent one third of species inventoried in France and half of species recorded in Switzerland. According to the Swiss Red List (Auderset Joye and Schwarzer, 2012), 10 out of 12 species are threatened: one is extinct, 2 species are critically endangered, 3 are endangered, 3 are vulnerable, and one is near threatened.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Table 6 List of plant species, their threat and protection status, recorded in the Lake Bois d’Avaz. GE: plants with threat status according to the Geneva Red List (Lambelet-Haueter et al., 2006) ; CH: plants with threat status according to the Swiss Red Lists (Moser et al., 2002; Auderset Joye and Schwarzer, 2012) ; 74: plants with threat status according to Haute-Savoie Red List (Jordan, 1986) ; RP: plants protected in Rhône-Alpes region by French ministerial decree (Art.1; J.O 29/01/1991; NOR:ENVN9061670A ). RE : Extinct in the Region; CR : Critically Threatened ; EN : Endangered ; VU : Vulnerable ; NT : Near Threatened ; LC : Least Concerned ; NE : Not Evaluated; R : Rare. Data source: Asters (Conservatory of natural spaces of Haute-Savoie) and * Rey-Boissezon & Auderset Joye (2007-2012; LEBA-UNIGE).

GE CH 74 RP Aquatic plants with submerged organs *Characeae Chara aspera Deth. ex Willd. VU Chara contraria A. Braun LC Chara globularis Thuillier LC Chara hispida L. VU Chara intermedia A. Braun EN Chara polyacantha A. Braun CR Chara strigosa A. Braun EN Chara vulgaris L. VU Nitella batrachoperma (Richenbach) A. Br. RE Nitella tenuissima (Desv.) Kütz. CR Nitellopsis obtusa J. Groves NT Tolypella glomerata (Desv. in Lois.) Leohnardi EN Vascular plants Myriophyllum spicatum L. LC NT Myriophyllum verticillatum L. RE NT Najas marina L. - VU R 1 Potamogeton berchtoldii Fieber LC NT Potamogeton crispus L. EN LC R Potamogeton pectinatus aggr. LC LC Potamogeton pusillus aggr. LC VU *Ranunculus trichophyllus Chaix CR NT Utricularia australis R. Br. LC NT Utricularia minor L. RE VU 1 Zannichellia palustris L. NT VU Aquatic plants with floating leaves on the water surface *Potamogeton gramineus L. RE EN R Potamogeton nodosus Poir. LC VU EN Potamogeton natans L. EN LC Aquatic plants growing on flooded soils Alisma lanceolatum With. VU VU Alisma plantago-aquatica L. VU LC Carex elata All. VU LC Cladium mariscus (L.) Pohl CR NT Eleocharis acicularis (L.) Roem. & Schult. CR VU VU Nasturtium officinale R. Br. VU LC Schoenoplectus lacustris (L.) Palla EN LC Typha angustifolia L. NE NT Typha domingensis (Pers.) Steud. EN Veronica anagallis-aquatica L. VU LC 124

CHAPITRE 4. Echelle locale

Wetland plants Agrostis stolonifera L. LC LC Bidens tripartita L. s.str. VU NT Calamagrostis epigejos (L.) Roth LC LC Carex acutiformis Ehrh. LC LC Carex alba Scop. VU LC Carex flacca Schreb. LC LC Carex hirta L. LC LC Carex viridula Michx. CR LC Centaurium pulchellum (Sw.) Druce CR VU Cyperus fuscus L. EN VU Equisetum palustre L. EN LC Iris pseudacorus L. LC LC Juncus alpinoarticulatus Chaix - LC Juncus articulatus L. LC LC Juncus bufonius L. LC LC Juncus conglomeratus L. LC LC Juncus inflexus L. LC LC Juncus subnodulosus Schrank CR LC Lycopus europaeus L. s.str. LC LC Lysimachia nummularia L. LC LC Lysimachia vulgaris L. LC LC Lythrum salicaria L. LC LC Mentha aquatica L. NT LC Panicum capillare L. LC LC Phragmites australis (Cav.) Steud. LC LC Polygonum persicaria L. LC LC Populus tremula L. LC LC Pulicaria dysenterica (L.) Bernh. LC LC Rorippa palustris (L.) Besser VU LC Salix alba L. LC LC Salix caprea L. LC LC Salix daphnoides Vill. RE LC Salix elaeagnos Scop. LC LC Salix myrsinifolia Salisb. CR LC Salix triandra L. EN LC Schoenoplectus tabernaemontani (C. C. Gmel.) Palla LC VU Scirpus sylvaticus L. LC LC Solanum dulcamara L. LC LC Trifolium fragiferum L. LC VU

125

CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 6 Macrophytes species spatial distribution along the gradient of flooding in Lake Bois d’Avaz (Nord-Sud cross section). Blue and red horizontal lines indicate the maximum (0 m) and the minimum water level respectively (1.33 m). The green and orange dashed lines indicate water levels leading to the dessication of 50% (0.7 m) and 75% of the lake area respectively (1 m). .

126

CHAPITRE 4. Echelle locale

4. Discussion

The vegetation of lake Bois d’Avaz has an exceptional diversity, richness and conservation value. Almost all families and all growth forms of aquatic and wetland vegetation are represented by several species (Characeae, Potamogetonaceae, Haloragaceae, Cyperaceae, etc…). Among sites prospected in Switzerland, lake Bois d’Avaz is the unique station known to harbour such a high richness of aquatic plants, in particular charophytes (fig. 7). The lake exhibits a richness much higher (45 aquatic plant species) than the richest one out of the 80 (32 species) studied in Switzerland with the same method (Oertli et al. 2002). The charophyte community of lake Bois d’Avaz is also the richest one among the 1400 sites prospected during the fieldwork for the Red List of Charophytes (Auderset Joye and Schwarzer, 2012). The authors did not find charophyte community with similar richness even in largest Swiss lakes. The exceptional nature of the richness of the aquatic vegetation of lake Bois d’Avaz is also confirmed by several observational studies addressing biodiversity of ponds in some European regions. For example, Biggs et al. (2005) recorded a maximum macrophytes richness of 15 species through a 15 years-survey of 200 ponds in Britain. Della Bella et al. (2005) investigated the diversity of aquatic plants in 20 permanent and temporary ponds in central Italy (charophytes were only determined to family level) and identified that richness of sites ranged between 1 and 26 species. More recently, a comparative research about biodiversity of aquatic habitats was made in five locations in Europe (Davies et al., 2008). Among the 101 studied ponds, the average macrophytes richness was below 16 species and the richest one sheltered 41 species. Arthaud et al. (2012) studied 60 shallow lakes (<1 ha to more than 100 ha) in the Dombes region of south- east France which are emptied out every 5-7 year for 1 year. The authors inventoried between 0 and 29 species with an average of 11.5 species. Potential centres of diversity of European charophytes were identified in the Balkan peninsula (Blazencic et al., 2006b). The coexistence of more than 10 charophytes species per site was observed only in lakes which are 8000 to 12000 times larger than our study site (Skadar and Ohrid lakes shelter respectively 24 and 15 charophytes species).

127

CHAPITRE 4. Echelle locale

Consequently, lake Bois d’Avaz seems to be the only known waterbody in Europe sheltering a so high number of aquatic plants species, in particular of charophytes. Its richness is exceptional especially since it belongs to the smallest ones (<1 ha).

Figure 7 Aquatic plant species richness of Lake Bois d’Avaz vs Swiss waterbodies. Charophytes richness of large lakes and ponds situated below an altitude of 500m are represented in yellow and green respectively (data from the Swiss Red List of Charophytes; Auderset Joye and Schwarzer, 2012). Hydrophytes richness (including charophytes determined at species level) of small lakes and pond situated in lowland areas is illustrated in blue (data from the study of Oertli et al., 2002). Corresponding richness recorded in Lake Bois d’Avaz are represented by red squares.

If the species richness of the site is outstanding, its patrimonial value is also very noteworthy. Lake Bois d’Avaz is the only known locality in Haute-Savoie for Nitella batrachosperma. The nearest French site for this species is a floodplain lake along the Doubs River (Bornette and Arens, 2002). In Switzerland, the species is considered as extinct (Auderset Joye et Schwarzer, 2012; situation in 2010). Chara polyacantha and Nitella tenuissima are critically endangered according to the Swiss Red list (Auderset Joye et Schwarzer, 2012). In the past, C. polyacantha was recorded in a small number of sites in France; its current distribution is unknown. N. tenuissima was recently described in some French localities (Lambert-Servien et al., 2006; Bailly and Schaefer, 2010). It is considered as a rare species in Central and South Europe (Urbaniak et al., 2008). Out of 128

CHAPITRE 4. Echelle locale the twelve charophytes species observed, 3 other charophyte species are “endangered” in the Swiss red list: Chara strigosa, Tolypella glomerata and Chara intermedia. C. strigosa is a relict species from glacial periods that is currently only found in alpine lakes and some waterbodies in Northern and Eastern Europe (Poland). T. glomerata is characteristic of temporary waterbodies of the Atlantic and Mediterranean coasts and is rare in eastern France (Corillion, 1957). Among vascular plants, T. domingensis was discovered in Haute-Savoie recently in three sites (one of them was recently destroyed). Lake Bois d’Avaz marks the northern limit of the distribution of this southern and rare species for which it constitutes a site of major interest (only present in the eastern part of the lake). Eleocharis acicularis is “vulnerable” and is known in only three stations in Haute-Savoie.

Despite its anthropogenic origin and its relatively small area, lake Bois d’Avaz became naturally a biodiversity hotspot for aquatic plants. Moreover, more than 50% of the species are threatened according to the Red Lists of Geneva and Switzerland. Until now, no equivalent ecosystem is known.

We suppose that the water regime and the water quality of this waterbody could be an explanation for the coexistence of this maximum number of species. Indeed, two major ecological hypotheses addressing biodiversity patterns can be used, one dealing with disturbance-diversity relationship, the other dealing with energy-diversity relationship. First, according to the intermediate disturbance hypothesis (“IDH”) (e.g. Grime, 1977; Connell, 1979), maximum species richness should occur in habitats submitted to an intermediate level of disturbance. The second hypothesis relates that an intermediate level of productivity provides the highest species richness (Rosenzweig, 1995; Dodson et al., 2000; Mittelbach et al., 2001). Our results showed that those two intermediate levels in environmental gradient are met in lake Bois d’Avaz that is thus expected to harbour a maximum number of species.

Ecological disturbances such as flooding or drought events are known to have a strong impact on aquatic organisms. The wet/dry cycles are key disturbance events that govern diversity patterns of shallow waterbodies (Rorslett, 1991; Coops et al., 2003). The hydrological gradient, from permanently dry to permanently wet, drives the

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CHAPITRE 4. Echelle locale bathymetric zonation of species. The hump-shaped pattern of species richness response to flood or drought disturbances was demonstrated by several regional studies on regulated lakes in Minnesota (Wilcox and Meeker, 1991), on Australian wetlands (Casanova and Brock, 1999; Barrett et al., 2010), on New Zealand lakes (Riis and Hawes, 2002), on lakes connected to a Brazilian river (Sousa et al., 2011), on floodplain lakes in the Netherlands (Van Geest et al., 2005) and on cut-off channels of French rivers (Bornette et al., 2001). More recently, Arthaud and al (2012) considered the macrophyte richness of shallow lakes in the south-east of France in relation with the succession stage (short term vs. long term colonization after the last disturbance), the lake productivity and the connectivity to similar nearby habitats. In lakes with intermediate productivity, they found that richness responded positively and immediately after a disturbance event and then, decreased with succession. The hump-shaped relationship between macrophyte richness and the productivity-disturbance gradient may explain the outstanding species richness of our study site. Indeed, the depth gradient of lake Bois d’Avaz and the “semi-permanent” water regime (seasonal drawdown and partial drought not occurring every year) create a panel of inundation conditions of diverse frequency and duration which could explain the spatial succession of vegetation observed in the lake (tab. 6, fig.6). Temporal succession along the year may also contribute to the high macrophyte diversity of our study site. The growth season lasts around 7 months, from March to the end of October, allowing the expressions of a maximum of phenology patterns: spring (e.g. Tolypella glomerata), summer (e.g Chara contraria, Potamogeton pectinatus) and autumn species (eg. Nitella batrachosperma).

The quality of the water probably also influences the species richness and distribution in the site. At a regional scale, the relationship between productivity and aquatic plant species richness often produced a hump-shaped curve (e.g. Rosenzweig, 1995). The intermediate level of productivity of lake Bois d’Avaz could contribute to the high species richness we observed.

Additionally, the connection to groundwater is also known to favour the installation of charophytes (Corillion, 1975; Bornette and Arens, 2002). The high conductivity, and particularly calcium concentration measured during our study, indicated that lake Bois d’Avaz received groundwater influx. This resurgence of

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CHAPITRE 4. Echelle locale groundwater noticed on the South shores of the lake influenced the western and eastern parts differently. The thermal signature recorded in the eastern part (tab. 4) suggested that the surface water in this area received more groundwater than the western part. As groundwater fluxes also govern the nutrients and the mineralization of surface water, we may assume that the dissimilar physico-chemical conditions between the western and the eastern parts of the lake contributed to increase the diversity of local abiotic conditions (Sophocleous, 2002). We found some species predominantly in the eastern part, where the groundwater was prominent. This may indicates the influence of groundwater input on the distribution of these species. These species belong to the more threatened ones in Switzerland and Haute-Savoie: Myriophyllum verticillatum, Potamogeton nodosus, Typha domingensis, Utricularia minor and three charophytes Chara aspera, Nitella batrachosperma and Nitella tenuissima.

Lake Bois d’Avaz is a biodiversity hotspot for aquatic plants, in particular for charophytes, apparently of European importance. Several coexistence mechanisms occurred in the lake Bois d’Avaz. Intermediate conditions of productivity crossed to intermediate conditions of disturbance allow the growth of a maximum number of species. Spatial and temporal successions of species are also probably favoured by the connection to groundwater and the long-growth season.

Lake Bois d’Avaz represents an interesting conservation and restoration target. It is an example of man-made pond that was successfully and naturally colonized by a very rich aquatic plant community with an important conservation value. In most floodplains, natural fluvial dynamic driving rejunevation of waterbodies is not possible anymore. In this context, lake Bois d’Avaz constitutes an evidence that artificial floodplain waterbodies can become surrogates to natural ones. This waterbody was created by gravel extraction in the Arve floodplain. An important characteristic that distinguish this former gravel pit from many others may be the presence of large shallow areas depth with fine sediment and the shore complexity. Indeed it was partially filled by silt originating from another exploited gravel pit. This heterogeneity of abiotic conditions, which favoured high species richness, is generally not possible in “classic” gravel pits shaped like swimming pool, having steep slopes, important mean depth and homogeneous coarse substrate. The occasional and partial autumnal drought is also a

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CHAPITRE 4. Echelle locale distinctive feature of the lake Bois d’Avaz. This dynamic is possible thanks to the connection to a fluctuating hillslope aquifer. Another major characteristic of the lake Bois d’Avaz is the absence of surface connection with the main river, preventing the lake to be rapidly filled by fluvial sedimentary deposits. This would increase the speed of terrestrialization process and thus decrease the waterbody lifespan.

The water quality and the semi-permanent nature of the lake Bois d’Avaz need to be preserved to insure the conservation of its outstanding macrophyte community. That implies that land use policy manage the surroundings and the watershed to prevent long-term hydrological perturbations (level of aquifer table) and qualitative degradation (pollution by herbicides and fertilizers used in agricultural activities). As a European hotspot for aquatic plants and for charophytes, Lake Bois d’Avaz should obtain a special protection status especially since it is currently threatened of destruction for agricultural purposes.

Acknowledgments

We are grateful to Denis Jordan and Bernard Bal (ASTERS) who let us discover this wonderful waterbody and for providing us with the existing floristic list. We thank our F.A. Forel Institute colleagues for providing advice and laboratory assistance: Philippe Arpagaus, Bernard Lachal, Jean-Luc Loizeau, Daniel Palomino and Serge Stoll. All our acknowledgments also to colleagues, master students and closes relatives for efficient fieldwork assistance: Camille Augier, Olga Béguin, Nessima Ben Meftah, Gilles Carron, Tamara Garcia, David Mac Crae, Hélène Mayor, Serge Mermod, Amaël Paillex and Gaëtan Rey. A special thanks to David McCrae for improving the English text and to Emmanuel Castella for reviewing our manuscript.

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4.3 Article 4. « Distribution and succession of charophytes and vascular plant species in response to duration and timing of drought»

Aurélie Rey-Boissezon & Dominique Auderset Joye

This manuscript has been submitted to Freshwater Biology in November 2013

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Abstract

1. Aquatic ecosystems are subject to water level fluctuations due to human activities and climate. The structure of macrophyte communities are driven by disturbances such as dry phases whose duration, frequency and timing patterns are determinant factors for which species occur together.

2. Charophytes are benthic macroalgae generally assumed to be pionneer organisms which first colonise ecosystems after a disturbance. A loss of charophyte diversity in Europe has been recognized as a consequence of eutrophication and alteration of water regime. Those changes are expected to be exacerbated under global warming and there is still uncertainty about the way the aquatic plants, particularly charophytes species, will respond to those conditions.

3. The present study asks (i) if hydrological gradients explain spatial and temporal variation in the composition of aquatic plant communities and (ii) how do charophyte species respond individually to drought.

4. We surveyed macrophyte species abundance in square plots and measured water level fluctuations over4 years in a semi permanent gravel pit. We assumed that dry phases might cause rapid seasonal and between-year changes in the species composition of the macrophyte community. Hence, we recorded which plots had been subject to drought, when and for how long, during the year preceding the sampling. Temporal and bathymetric patterns of plant community structure were assessed using unconstrained ordination (NMDS) and variance analysis (ADONIS), based on the Bray- Curtis dissimilarity matrix. Indicator species analysis (INDVAL) was carried out to evaluate which species were dominating at each sampling date. We then related the maximal abundance of species to depth, duration and timing of preceding dry phases, using direct ordination method (CCA).

5. Strong inter- and intra-annual variations in water regime occurred during our study. These variations were reflected in the composition of the macrophyte community which varied along a depth gradient and over time. During the study, degree of hydrological disturbance varied from permanently flooded to periodically dry. Dry conditions lasted from 2 weeks to several months. The variety of species responses to

140

CHAPITRE 4. Echelle locale depth and to duration and seasonality of previous dry phases contributed to the dynamics of the community in space and time. All charophyte species were distributed along a gradient of duration of autumnal drought. At one extreme of this gradient we found Nitella batrachosperma. This species colonised shorelines dry for up to 3 months during the autumn preceding the plant survey. At the other extreme was Nitellopsis obtusa, which inhabited permanently flooded parts of the water body. The other charophyte species were present in areas of intermediate depth, subject to from few to several weeks of drought.

Keywords

Stoneworts, semi-permanent habitat, disturbance gradient, vegetation succession.

1. Introduction

Macrophytes in shallow waterbodies are subject to inter and intra annual variations in water level due to human activities and climate. Drying of the bottom of a pond during a period of low water levels is recognised as a disturbance to which macrophyte communities must accommodate (Davies and Walker, 1986; Bunn and Arthington, 2002; Lake, 2003). Drought is an important abiotic filter which controls the species richness and the composition of aquatic plant communities by eliminating standing competitors and so creating gap opportunities for the recruitment of fast growing pioneer species (Connell & Slatyer 1977). Above-ground biomass of submerged macrophytes is normally destroyed during a dry phase in a temporary water-body, but they can persist as resting stages (Brock et al. 2003), such as dormant seeds and vegetative propagules (annual species). Therefore, duration, frequency and timing patterns of dry phases are determinant factors for which macrophyte species occur together (Riis and Hawes, 2002; Wagner and Falter, 2002; Holm and Clausen, 2006; Liu et al., 2006; Watt et al., 2006).

Charophytes are benthic macroalgae colonising a wide variety of aquatic ecosystems and playing a major role in many processes that determine ecological and biochemical conditions in shallow water-bodies (Kufel and Ozimek, 1994; van den Berg et al., 1998; Noordhuis et al., 2002; Christensen et al., 2013). As a group, charophytes are generally assumed to be fast-growing pioneer organisms which can outcompete vascular aquatic

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CHAPITRE 4. Echelle locale plants in flooding (or drought) disturbed and nutrient-limited ecosystems (Forsberg, 1964, 1965; Littlefield and Forsberg, 1965; Simons et al., 1994; Bonis and Grillas, 2002; Havens et al., 2004; Lambert-Servien et al., 2006). Habitat loss and degradation, through eutrophication and stabilisation of water level in river channels and lakes, have already led to the disappearance of several species and to the decline of others now rare in western Europe (Simons and Nat, 1996; Auderset Joye et al., 2002; Korsch et al., 2008; Auderset Joye and Schwarzer, 2012; Baastrup-Spohr et al., 2013). Charophyte species do not all share similar habitat, but have specific ecological requirements. The conservation of charophytes under changing environmental conditions is dependent on habitat preservation or rehabilitation. Climate change scenarios predict a redistribution of rainfall expected to lead to a redistribution of seasonal river flows, triggering more frequent low and high level events in shallow ecosystems. The predicted changes in hydrological regime are expected to strongly impact aquatic organisms, in particular charophytes. In climate and land-use change scenarios for Switzerland we have predicted potential losers among charophyte species colonising large lakes and winners among species inhabiting small ecosystems, likely to dry at the end of summer (Auderset Joye and Rey-Boissezon, in revision). More detailed information, allowing interpretation of the response of charophyte species along a gradient from inundation to drought, would be of significance in understanding their ecology.

Here, we attempt to bring new insights into the ecology of charophyte species, by analysing their individual response to varying water level conditions, in a shallow gravel pit. The study site constitutes a biodiversity hotspot for aquatic plants and has a fluctuating hydrological regime (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012). Hence it offers a great opportunity for comparative study of the response of a high number of coexisting species to the depth and wet/dry cycle, other environmental factors being equal (in particular nutrient availability). A four year survey (2009-2012) was performed to explore how the abundance of charophytes and co-occurring vascular plants species is affected by temporal and spatial variations in hydrological conditions. Our hypothesis is that the duration and the timing of dry phases may impact the composition of the macrophyte community, by selecting species with contrasting water depth requirements and regenerative strategies following drought (Casanova and Brock, 2000; Van Geest et al., 2005; Mjelde et al., 2012).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

2. Materials and Methods

2.1 Study site

Lake Bois d'Avaz is situated in the French pre-Alps (Haute-Savoie département) in the intermediate basin of the Arve River (06°26'35.0'' E / 46°04'17.6'' N), at an altitude of 452 m. It has a surface area of approximately 47'000m2 and a perimeter of 1600 m. It is a former gravel pit that was partially filled by silt originating from a neighbouring exploited pit. The site is a shallow waterbody, characterised by a depth of less than 1 metre over 75% of its surface area, during our survey. The deepest parts are located at the western (up to 2 m) and eastern (up to 3m) sides of the lake. This site exhibits a very high species richness with a high conservation value (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012). We have recorded 75 species, among them 12 charophytes. Compared to most lakes and ponds in Switzerland (Oertli et al., 2005; Auderset Joye and Schwarzer, 2012), Lake Bois d’Avaz is a biodiversity hotspot for aquatic plants (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012). From our discussion with colleagues and review of scientific literature, such high charophyte species richness seems to be rare or unique in Europe.

The lake receives water from rain, a hillslope aquifer and a small temporary tributary. Lake Bois d’Avaz has oligo to mesotrophic waters, clear to slightly turbid and strongly mineralised (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012). Our temperature monitoring confirmed that the water coming from the hillslope aquifer is not feeding the lake uniformly and influences differently the eastern and the western parts of the lake. The eastern side is characterised by temperatures buffered by groundwater, ranging from 11 to 25 °C, whereas the water temperatures in the western part are more closely dependent on the atmospheric temperature and fluctuated between 6 and 30°C (Rey- Boissezon and Auderset Joye, 2012. The mean temperature of groundwater is approximately 15°C.

2.2 Water depth and aquatic vegetation data

Water depth and abundance of macrophyte species (% cover) were recorded in July 2009 and May and July in the years 2010, 2011 and 2012.

We used 0.25 m2 square plots, equally spaced along transects 20 metres apart, covering the whole lake (for details about the method see Oertli et al., 2005). The

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CHAPITRE 4. Echelle locale number of samples collected at each date (including empty ones), was 258, 257, 151, 148, 193, 218 and 268. Water depth was measured, to the surface of the bottom substrate, using a graduated stick.

2.3 Water regime We assumed that drought events may cause inter and intra annual changes in the composition of the macrophyte community because of distinct individual responses to disturbance. Water level was measured every 4 hours by datalogger, from March 2009 to February 2011 (Rey-Boissezon and Auderset-Joye, 2012). Measurement of daily water levels during 2008 (the year before the first field sampling) and from February 2011 to 2012, was necessary to test the whole vegetation dataset. As our datalogger disappeared in February 2011, it was necessary to construct a complete data series. In order to recover the missing values a Generalized Boosted Regression Model (“GBM”) was implemented using hydrological and climatic data inputs from an adjacent piezometer and three meteorological stations. The model was calibrated with 70% of the randomly selected data. The 30% remaining was used as test dataset. We used a 10- folds cross-validation to evaluate the predictive power of our model. The package “caret” (Kuhn 2013) on R software (Ihaka & Gentleman 1996) was used to implement this GBM.

2.4 Construction of drought indices To assess the duration and timing of dry phases experienced by plots during the year preceding the sampling, we had first to define the water level from which each of them began to dry. Strong water level fluctuations occurred during our survey so that depth recorded for each plot on the day of sampling could not be used as a reference for the calculation of their drought indexes. Hence, we defined the depth of each plot by reference to the maximum water level measured during our study (16th April 2009). To all plot depths measured in open water on the day of field sampling (depth > 0cm) we added the difference in water level recorded by the logger since the 16th April 2009. Regarding plots already dry on the day of field sampling, we were not able to define how long they had been exposed to the air. Consequently, the depth value for each of these plots was deduced by overlying the plot’s coordinates on the bathymetric map in ArcGIS

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CHAPITRE 4. Echelle locale

9.3 software (ESRI, Redlands, USA) (for details about the bathymetric map see Rey- Boissezon & Auderset Joye, 2012).

To identify spatio-temporal patterns of dry phases and to simplify the analysis, all plots were classified in 10 groups of reference depth before calculation of the drought indices, so that each plot was associated with one depth cluster for each date of sampling. These 10 clusters were defined using decile values to obtain an homogeneous spread of plots among them (tab. 1). Then, to define which sampling plots had undergone drought, when and for how long, we used the Time Series Analysis module of the River Analysis Package (RAP) software (eWater CRC, University of Canberra). For each depth cluster, the threshold below which the substrate was exposed to the air (called “low level spell” in the RAP software) was defined by the lowest depth limit. We considered water level in a moving time interval to calculate duration and frequency of drought for each quadrat within the prior year and calculated for them several annual indices (tab. 2). To explore and encompass the effect of the timing of drought events, supplementary indices were calculated for the seasonal windows. Finally we obtained 3 annual and 8 seasonal drought indices (tab. 2).

Table 1. Number of droughts events (N) and their duration associated to depth clusters (deciles values) in reference to max water level (16th April 2009) recorded between the 01.01.2008 and the 15.07.2012 (1657 days). Max., mean and total duration of drought are in days. depth (clusters) 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 93- 101- 116- 134- (cm) 0-43 44-60 61-74 75-84 85-92 100 115 133 161 >161 N 6 14 8 4 5 3 3 2 0 0 Max. duration 754 211 148 107 82 69 61 21 0 0 Mean duration 271 59 52 71 41 47 38 14 0 0 Total duration 1628 826 415 285 206 140 115 28 0 0

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Table 2. Drought indexes calculated for each plot grouped by depth clusters. Type Time interval Names Explanation Units Total duration of drought since LStotDur days one year 365 last days before the field Mean duration of drought since LSmeanDur days sampling one year Annual Duration of the longest drought LSLong days since one year Total duration of drought during LStotSpr days 16th March-15th May of the the previous spring contemporary year of the Proportion of drought since one field sampling LSpropSpr year falling in spring = % LStotSpr/LStotDur Total duration of drought during 16th December of the LStotWin days the previous winter previous year-15th March of Proportion of drought since one

the contemporary year of LSpropWin year falling in winter = % field sampling LStotWin/LStotDur Total duration of drought during LStotAut days Seasonal 16th September-15th the previous autumn December of the previous Proportion of drought since one year to the field sampling LSpropAut year falling in autumn = % LStotAut/LStotDur Total duration of drought during LStotSum days 15th June-15th September of the previous summer the previous year to the field Proportion of drought since one sampling LSpropSum year falling in summer = % LStotSum/LStotDur

2.5 Distribution of macrophyte species in space and time

During our fieldwork we recorded 1493 vegetation samples (square plots). To reduce the size of the species dataset, abundances of each species were averaged by date, area (West/East) and depth cluster (the same clusters as those used for the construction of drought indices, tab.1). Because the sampling was not entirely uniform on all dates, the number of observations decreased from 1493 to 135 units instead of 140, and then to 131 following deletion of 4 empty units. Only the 47 plants determined at the species level were finally included in the statistical analyses (tab. 3).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Table 3. 47macrophytes species recorded in lake Bois d’Avaz at 7 sampling dates (July 2009, May and July 2010, 2011, 212) (n=131). Group Species code Occ. Aquatic plants with submerged organs Characeae Chara aspera Willd. chasp 51 Chara contraria A. Braun chcon 52 Chara globularis Thuill. chglo 59 Chara hispida L. chhis 20 Chara intermedia A. Braun chint 26 Chara strigosa A. Braun chstr 37 Chara vulgaris L. chvul 23 Nitella batrachosperma (Reich.) A. Braun nibat 21 Nitella tenuissima (Desv.) Kütz. niten 14 Nitellopsis obtusa (Desv.) J. Groves niobt 66 Tolypella glomerata (Desv.) Leonh. toglo 23 Vascular plants Myriophyllum spicatum L. myspi 83 Myriophyllum verticillatum L. myver 20 Potamogeton berchtoldii Fieber pober 23 Najas marina L. namar 44 Potamogeton filiformis pofil 16 Potamogeton pectinatus L. popec 44 Potamogeton pusillus L. popus 4 Utricularia australis utaus 27 Utricularia minor L. utmin 53 Zannichellia palustris L. zapal 11 Aquatic plants with floating leaves Potamogeton gramineus L. pogra 3 Potamogeton nodosus Poir. ponod 7 Aquatic plants growing on flooded soils Alisma lanceolatum allan 4 Alisma plantago-aquatica L. alpla 13 Cladium mariscus (L.) Pohl clmar 8 Eleocharis acicularis (L.) Roem. & Schult. elaci 3 Schoenoplectus lacustris (L.) Palla sclac 56 Typha angustifolia L. tyang 26 Typha latifolia L. tylat 6 Veronica anagallis-aquatica L. veana 9 Bidens tripartita L. s.str. bitri 4 Wetland plants Carex flava aggr. cafla 22 Calystegia sepium (L.) casep 2 Cyperus fuscus L. cyfus 3 Equisetum arvense L. eqarv 5 Equisetum palustre L. eqpal 2 Juncus articulatus L. juart 49 Lycopus europaeus L. s.l. lyeur 21 Lythrum salicaria L. lysal 24 Mentha aquatica L. meaqu 60 Panicum capillare L. pacap 6 Phragmites australis (Cav.) Steud. phaus 72 Polygonum persicaria L. poper 7 Rorippa palustris (L.) Besser ropal 20 Schoenoplectus tabernaemontani (C. C. Gmel.) Palla sctab 10 Solanum dulcamara L. sodul 9

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CHAPITRE 4. Echelle locale

2.6 Patterns in assemblage composition

The species dataset was first explored in an unconstrained manner in order to keep a global and realistic view of the general trends of variation in the community. First, to calculate distance between the 131 units, we used the Bray-Curtis dissimilarity index (Bray & Curtis 1957). Then we analysed the patterns of dissimilarity using a non- parametric, unconstrained ordination in order to display the information contained in the distance matrix (Non metric Multidimensional Scaling i.e. NMDS). The resulting biplot represents the rank ordering relationship among objects on a small and specified number of axes (here k=3) (Oksanen 2013). After several random starts, the final configuration of objects represents the best ordination solution for which the mismatch between the rank order of distances in the data and the rank order of distances in the ordination, namely the “stress”, reached a minimum (Kruskal 1964; Minchin 1987). Third, to test for difference in assemblage composition among the 7 dates and 10 depth clusters, we conducted a permutational multivariate analysis of variance called ADONIS (Anderson 2001). This analysis measures the partitioning of dissimilarities among groups (R2) and estimates its significance by repeated permutations of the data. NMDS and ADONIS analysis were both made using functions provided by the vegan package (Oksanen et al. 2013) on R software (Ihaka & Gentleman 1996).

2.7 Temporal succession To identify species which were typical of the community at each sampling dates, we performed an Indicator Species Analysis (“INDVAL”) (Dufre ne & Legendre 1997). An indicator value of 1 (100%) for a group means that the considered species is present (1) only in this group (maximal specificity) and (2) in all sampling units of this group (maximal fidelity). Statistical significance of each indicator value was checked with a permutation test (1000 permutations). We ran the analysis using the labdsv package (Roberts, 2013).

2.8 Species-drought relationship

The relationship between the ordination of 131 units according to their species composition, and the ordination according to their depth and the characteristics of dry phase they were subjected to, during the last year before sampling dates (drought indexes), was assessed using to a canonical correspondence analysis (CCA). This 148

CHAPITRE 4. Echelle locale analysis was performed using the functions supplied by the vegan package (Oksanen et al. 2013). CCA is a constrained ordination technique displaying unimodal relationships between the response variables (here the species) and a set of explanatory variables (here the drought indexes) in a low dimensional space (Ter Braak 1986; Ter Braak & Smilauer 2002). Species scores were scaled as weighted average of sites scores. The position of a species in the resulting plot gives the degree of dependence on the closest explanatory variables. In order to respect the parsimony principle, we decided to select drought indexes, among the 11 that we calculated (tab.2), that were the most significant and contributive to explanation of the variation in community composition. For this purpose, the CCA was permutated using a Monte Carlo permutation test, in a reduced model with, as first step, forward selection of the variables, followed by a second selection using Variance Inflation Factors (“VIF”) (Gross 2003) to delete remaining redundant variables. A common rule is that VIF>10 indicates multicollinearity, i.e. that a variable is strongly dependent on others and does not have independent information.

3. Results

3.1 Water regime

The GBM model predicted accurately the daily water level fluctuations experienced by the study site between 2008 and 2012 (fig.1). We obtained very good correlation coefficients between observed and predicted values ranging from 0.95 to 0.99 with the training data set and 0.997 with the test dataset (p-value<2.10-16).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

HL = 308 d HL = 153 d HL = 188 d HL = 130 d HL = 138 d LL50 = 0 d LL50 = L131d LL50 = 95 d LL50 = 99 d LL50 = 0 d LL75 = 0 d LL75 = 62 d LL75 = 33 d LL75 = 24 d LL75 = 0 d

Figure 1. Daily water level fluctuations of Lake Bois d’Avaz from 01.01.2008 to 24.11.2012. The red curve shows the daily water levels measured by our own datalogger. The blue curve indicates the daily water levels predicted by GBM analysis. Vertical arrows signal the date of vegetation sampling: July 2009, May and July 2010, 2011 and 2012. HL= High water level when more than 75% of the lake was flooded (> -0.49 m). LL50 = Low water level when more than 50% of the surface area was dried (<-0.68 m). LL75 = Low water level when more than 75% of the surface area was dried (<-1 m). Duration of HL, LL50 and LL75 are in days.

Between the 1st January 2008 and the 15th July 2012 (1657 days), we measured an amplitude of water level fluctuation of 1.34 m and recorded 324 days (20% of the time) during which 50% of the lake surface dried. Drought of 75% of the lake occurred for 115 days (7% of the time). More than 75% of the surface area was inundated for a total of 880 days (53% of the time). In 2008, most of the total surface area was flooded for the whole year (308 days) (fig.1). In 2009 and 2010, a water level decrease occurred in summer, leading to the drying of half of the lake from the end of summer to the end of autumn (131 and 95 days respectively). During the winter 2010-2011, low regional precipitations impeded the complete filling of the groundwater coming from the hillslope aquifer. Thus in 2011 the water level stayed low and decreased in spring, causing drying out of 25% of the lake very early in the year. Nevertheless, extreme autumnal low water level (drying of 75% of the surface area) lasted only 24 days in 2011, as opposed to 62 and 33 days in 2009 and 2010 respectively. 2012 was characterised by wetter conditions and most of the lake area stayed submerged the whole year. To summarise, the shallower parts were submitted to wet/dry cycles 150

CHAPITRE 4. Echelle locale whereas the deepest parts (>133 cm) remained inundated during the whole period of monitoring (tab. 1).

3.2 Spatial and temporal variation in composition of the macrophyte assemblage

Figure 2 represents the results of the NMDS analysis, i.e. the Bray-Curtis distance between the 131 units. The macrophyte assemblage projected on this ordination diagram showed moderate changes over time (fig. 2b), although significant, and between depth clusters (fig. 2c).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 2. Two dimensional Nonmetric MultiDimensional Scaling (NMDS) plot showing the positions of observations (n=131) and species scores (a, charophyte species are underligned in grey); observations scores grouped by dates (b) and depth clusters (c) (stress=0.143). Dispersion ellipses show standard error of the weighted average of observations scores of groups. Parameters of ADONIS analysis are given (R2 and p-value). See table 3 for species abbreviations and table 1 for details about depth clusters.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

1) Bathymetric zonation The species in lake bois d’Avaz are distributed along a depth gradient as highlighted by the NMDS ordination plot (fig. 2a, b). For example, many helophytes (Cyperus fuscus, Lytrum salicaria, Polygonum persicaria, Lycopus europaeus, Mentha aquatica and Carex flacca) were recorded in the shallowest areas (< 60cm, fig. 2b, category 1 and 2 see table 1). The two Nitella species (N. batrachosperma and N. tenuissima) were positioned in relatively shallow areas (61-74 cm), at the base of Schoenoplectus lacustris stems. Almost all other charophyte species colonised intermediate depths (75-133 cm), along with several Potamogetonaceae species and Zannichellia palustris, except for Nitellopsis obtusa and Chara intermedia, which were present in the deepest parts of the lake (134- 300cm) and associated with Najas marina, Myriophyllum verticillatum and M. spicatum.

2) Species turnover Species contributed differently to the community over time, as indicated by the NMDS ordination plot (fig. 2a, c) and the Indval analysis (tab. 3). In July 2009, the community was dominated by M. spicatum and N.obtusa. In May 2010, the community was composed essentially of Tolypella glomerata and Potamogeton pectinatus. In summer 2010, T. glomerata had already disappeared but not P. pectinatus, which persisted as C. strigosa, C. vulgaris, C. intermedia and C. globularis appeared. Besides charophytes, Utricularia australis was very abundant in 2010. The composition of the community was very different the following year (2011). Indeed in spring and summer (May and July 2011), the community was composed mostly of 7 helophytes and one submerged species (M. spicatum). The following spring (2012), the community was composed essentially of some helophyte species (M. aquatica, L. europaeus, Juncus articulatus). Chara contraria and Potamogeton filiformis, which were present in spring 2012, were recorded among the dominant species in the summer of the same year. A high number of species developed also in July 2012: 4 other charophytes (C. hispida, C. aspera, N. batrachosperma and N. tenuissima), 2 tall submerged vascular plants (M. verticillatum, N. marina), Utricularia minor and 2 helophytes (S. lacustris, J. articulatus).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Table 4. Dominant species at each of the seven sampling dates (Indval > 0.20, in red). Only species with p<0.05 are shown. For code explanation see table 1. Charophyte species are in bold. Indicator values code jul09 may10 jul10 may11 jul11 may12 jul12 p niobt 0.53 0.01 0.14 0.02 0.01 0.01 0.03 0.001 myspi 0.21 0.04 0.06 0.07 0.25 0.01 0.08 0.035 toglo 0.00 0.42 0.00 0.00 0.00 0.09 0.00 0.001 popec 0.05 0.25 0.11 0.00 0.00 0.00 0.11 0.016 utaus 0.00 0.00 0.61 0.00 0.00 0.00 0.15 0.001 chstr 0.00 0.05 0.48 0.00 0.00 0.01 0.04 0.001 chvul 0.00 0.02 0.46 0.00 0.00 0.00 0.02 0.001 chint 0.00 0.01 0.28 0.00 0.00 0.03 0.04 0.001 chglo 0.09 0.14 0.26 0.00 0.00 0.01 0.16 0.011 cafla 0.00 0.00 0.00 0.23 0.21 0.00 0.00 0.003 veana 0.00 0.00 0.00 0.17 0.00 0.00 0.02 0.035 pacap 0.00 0.00 0.00 0.00 0.35 0.00 0.00 0.001 poper 0.00 0.00 0.00 0.00 0.29 0.00 0.00 0.002 sctab 0.00 0.00 0.00 0.02 0.25 0.00 0.00 0.002 bitri 0.00 0.00 0.00 0.00 0.24 0.00 0.00 0.002 ropal 0.00 0.03 0.01 0.06 0.18 0.00 0.00 0.031 meaqu 0.00 0.03 0.09 0.04 0.03 0.25 0.11 0.005 lyeur 0.00 0.04 0.00 0.00 0.06 0.17 0.00 0.03 chhis 0.03 0.00 0.00 0.01 0.00 0.00 0.43 0.001 namar 0.16 0.00 0.10 0.00 0.00 0.00 0.41 0.001 sclac 0.01 0.02 0.05 0.00 0.03 0.10 0.38 0.001 nibat 0.01 0.00 0.13 0.00 0.00 0.00 0.35 0.001 myver 0.00 0.00 0.01 0.00 0.00 0.01 0.33 0.002 pofil 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.12 0.32 0.001 chcon 0.00 0.08 0.05 0.00 0.00 0.10 0.31 0.003 niten 0.00 0.00 0.02 0.00 0.00 0.00 0.31 0.001 chasp 0.02 0.03 0.21 0.00 0.00 0.02 0.29 0.002 utmin 0.12 0.06 0.08 0.00 0.00 0.02 0.25 0.013 juart 0.00 0.00 0.03 0.03 0.05 0.18 0.20 0.044

3.3 Depth and drought as factors shaping the macrophyte assemblage

The portion of variability in the composition of the macrophyte community only explained by hydrological conditions was explored by the CCA analysis. The permutation test associated to the VIF calculations retained 4 out of 11 drought indexes as the main significant and contributive predictors for macrophyte assemblage: the duration of the longest dry phase in the previous year (“LSLong”), the proportion of drought days that fall during the previous autumn and spring (“LSpropAut”, “LSpropSpr”) and “depth” (tab. 5). These four parameters represented 13.2% of the total inertia (p=0.001) (fig.3). Species were positioned along a gradient of drought duration (that can be interpreted as

154

CHAPITRE 4. Echelle locale intensity of disturbance) from almost always dry to permanently flooded (axis 1, tab. 5). The second axis discriminated species according to the timing of dry phase and showed a strong correlation with drought occurring especially in spring (tab. 5). The gradient reflecting the proportion of dry days occurring within the previous autumn had similar correlations with both CCA axes (tab. 5). Most of the charophyte species and small Potamogeton were distributed along this gradient. In respect of the ordination, N. obtusa and C. intermedia were positioned close to M. spicatum, M. verticillatum and N. marina in permanently flooded conditions (fig.3). In areas desiccated for two to three weeks, we found C. globularis, C. contraria and C. vulgaris growing together with P. berchtoldii. As the duration of drought increased (three to five weeks), we recorded successively C. hispida, T. glomerata, C. strigosa and C. aspera with P. pectinatus, P. filiformis, P. pusillus and Typha sp. N. tenuissima and Z. palustris were found in areas dry for approximately 2 months during the previous year. On the extremity of the first axis of the ordination, N. batrachosperma was positionned with E. acicularis and Schoenoplectus species, on shorelines exposed to the air during the entire autumn of the previous year (3 months). C. mariscus, P. persicaria, Alisma species, Equisetum species and C. fuscus were associated with shorelines subjected to four to five months of drought, i.e. the maximum duration of drought. The ordination also separated species from areas that experienced drought in spring from those that dried out in autumn (fig.3). Most of the charophyte species, small leaved- Potamogeton species and Z. palustris, were all found in areas that dried only in autumn. Areas exposed to the air essentially in spring were colonised by wetland species such as C. fuscus, C. flava, A. lanceolatum and P. persicaria. In the middle of the CCA2 axis, we found species of permanently flooded or permanently dry areas, in other words characterised by stable hydrological conditions (positive or negative factorial coordinates on CCA1).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 3. Canonical Correspondance Analysis of macrophyte species, depth and drought indexes (13.2% of total inertia). Biplot with environmental constraints and species scores (scaling 2). See table 2 for drought indexes explanations and table 3 species abbreviations. Charophyte species are underligned in grey.

156

CHAPITRE 4. Echelle locale

Table 5. Multicollinearity (VIF), statistical significance (p-value) of drought indexes retained by the stepwise CCA analysis and their correlations with canonical axes. p-values were calculated using Monte Carlo permutation test (1000 permutations). Canonical correlations Variance Environmental p-value of Inflation CCA1 CCA2 CCA3 CCA4 variables environmental variables Factor (VIF) depth 3.71 0.006 0.92 -0.07 0.01 0.36 LSLong 3.19 0.001 -0.96 -0.04 0.16 0.19 LSpropAut 1.72 0.001 -0.61 0.57 -0.52 0.11 LSpropSpr 1.37 0.001 -0.46 -0.80 -0.35 -0.006 eigenvalues 0.47 0.17 0.13 0.10 p-value of canonical axis 0.001 0.001 0.001 0.020

4. Discussion

The four years of our survey were characterised by a very dynamic water regime and several extreme low water level events. This allowed us to analyse macrophyte species responses to a wide variety of inundation conditions and justified the thorough sampling effort we made. The hydrological gradient, characterised by duration and seasonality of dry phase patterns, appeared to be a strong factor driving the spatial and temporal dynamics of the composition of the macrophyte assemblage.

4.1 Distinct species response to drought The bathymetric zonation and the temporal succession, namely the turnover, of charophyte species in lake Bois d’Avaz were driven by 2 factors: the depth and the duration of last autumnal dry phase. We identified distinct responses of charophyte species according to the duration of the autumnal drought that occurred during the preceding year. N. batrachosperma, accompanying Eleocharis acicularis, germinates and establishes on the shorelines that dry out three months in autumn, the longest drought duration associated with the presence of submerged species in our study. N. obtusa is positioned at the opposite extreme of the hydrological gradient and colonises the deepest and permanently flooded areas of the lake, together with Myriophyllum species and Najas marina. All others charophyte species are linked to intermediate depth, hence intermediate duration of dry phase (one week to two months in autumn), with narrow and small leaved-Potamogeton species and Z. palustris. We proved that at least two charophyte species, N. obtusa and C. intermedia, are associated with

157

CHAPITRE 4. Echelle locale permanently flooded habitats. This result differs from the commonly held view of charophyte ecological requirements, namely that they inhabit mainly drought disturbed localities (Corillion, 1986; Wade, 1990; Stewart and Church, 1992) . Few species’ level studies have been conducted on charophyte response to water regime and several of them have dealt only with species located in the Southern hemisphere (e.g. Casanova and Brock, 1999, 2000). Our results show similarities with those obtained in a study of the positions of charophyte species along a duration of flooding gradient in Mediterranean temporary and permanent wetlands (Grillas 1990): C. globularis, C. vulgaris, C. contraria, C. aspera and T. glomerata succeed each other as the duration of seasonal flooding decreases from permanently flooded habitats (C. globularis) to temporary marshes (T. glomerata). Specific responses to flood-scouring disturbance are also apparent in cut-off channels of 4 French rivers (Bornette & Arens 2002). Those authors associated C. globularis and C. intermedia with hardly disturbed or undisturbed sites (intermediate to high sinuosity, fine substrate) and C. vulgaris, N. tenuissima and N. batrachosperma with frequently disturbed sites (low sinuosity, coarse substrate). Hence our results are also in accordance with that study. In Switzerland, T. glomerata has been recorded exclusively in deep, hence permanent, oligotrophic lakes and C. strigosa in cold calcareous water bodies susceptible to dry out at the end of the growth season (Auderset Joye and Rey-Boissezon, in revision). The results obtained in the present study accord with current knowledge of T. glomerata distribution in temporary water bodies elsewhere in Europe (Grillas, 1990; Stewart and Church, 1992; Simons and Nat, 1996). Therefore comparison of the results presented here with those obtained in previous study reveals that this species can adapt its life strategy to contrasting water regimes (phenological plasticity). C. strigosa is recognised as an arctic-montane species which finds refuge in calcareous alpine lakes in central Europe and is also present in northern Europe (Corillion, 1957; Hutorowicz and Langangen, 1998; Blaženčić et al., 2006; Langangen, 2007). Here we provide new ecological information about C. strigosa: it can re-establish after an autumnal drought. According to the results of the present study, N. obtusa requires permanently inundated conditions to survive. This ecological attribute contributes to explanation of its current occurrence exclusively in deep permanent lakes and in still waters of secondary river channels (Corillion, 1975; Krause, 1985; Coops et al., 2008; Auderset Joye and Schwarzer, 2012).

158

CHAPITRE 4. Echelle locale

4.2 Species turnover

The composition of the macrophyte assemblage showed high species turnover, i.e. significant inter-annual and seasonal changes, during our survey. The diversity of species responses to drought helps to explain the inter-annual variations, whereas the seasonal replacements are probably due to the variety of life cycles (spring vs. summer species). According to our occasional complementary observations (since autumn 2007, Rey-Boissezon and Auderset-Joye, 2012) and to the lake’s users, the last drought before 2009 occurred during the European heat wave in 2003. The large stands of N. obtusa and M. spicatum, observed during our monitoring period only in July 2009, could be the result of 6 consecutive years of high water level, and not only of the conditions pertaining in 2008. Because of successive dry phases, N. obtusa regressed and currently survives only in one of the deepest small areas of the lake (summer 2013, unpublished results). All other charophyte species were favoured by the cycle of autumnal dry phase and spring inundation. Indeed, in May 2010, and for the first time in several years, T. glomerata formed large stands, but had already completed its life cycle two months later. At this date, six charophyte species with different drought-disturbance traits colonised the lake: C. intermedia, C. vulgaris, C. globularis (low duration of drought); and C. strigosa, C. aspera and N. batrachosperma (intermediate to high duration of drought). In accordance with our expectations, the pattern of the wet/dry cycle plays a major role in determining the composition of the plant community. The seasonal drought events that occurred successively between July 2009 and July 2012 seemed to favour the presence of pionneer charophyte species, by preventing the succession which would otherwise lead to the progressive exclusion of small fast-growing species by taller competitors (Connell & Slatyer 1977).

The variety of life cycles probably also explains the seasonal successional composition of the assemblage, in the same spatial areas. In this study we recorded the presence of one strictly spring species, T. glomerata, whose stands are replaced in summer by C. aspera. Summer species are either tall species, reaching maximal coverage in summer (ex. N. obtusa, M. spicatum, N.marina), or small species such as N. batrachosperma and N. tenuissima.

159

CHAPITRE 4. Echelle locale

4.3 Structuring process in macrophyte assemblage: lessons and prospects

The duration and timing of the dry phases explained 13.2% of the total variation in the macrophyte community composition, which is apparently low, but important when compared with previous ecological studies. In a meta-analysis of 158 data sets, the mean amount of variance explained has proven inferior to 50%, despite a higher number of environmental and spatial variables involved than in the present local study (Cottenie, 2005). The larger part of remaining unexplained percentage of variation is likely to be linked to (i) unmeasured relevant explanatory variables and (ii) stochastic process (dispersal, demography). We cannot totally exclude the possibility that at least a part of the unexplained variation may be related to environmental parameters that we did not quantify. For instance, sediment composition was not measured whereas it is an important factor influencing macrophyte distribution (Lehmann 1998; Clarke & Wharton 2001; Van Itterbeeck, Markevich & Horne 2004; Boedeltje, Smolders & Roelofs 2005; Jiang et al. 2008; Kissoon et al. 2013). Individual-based stochastic events, such as dispersal and demographic process, may also contribute to the large amount of unexplained variation in community organisation. For instance, in a study conducted on 98 water bodies located in Connecticut, Capers, Selsky & Bugbee (2010) found that local environmental conditions accounted only for 16,7 % of total variation of aquatic plant communities composition, and that 15% was associated with spatial processes such as dispersal. In a study of the macrophyte species occurrence in 99 temporary rock pools in Greece (Vogiatzakis, Kazakis & Ghosn, 2009), only 15% of the total inertia was explained by environmental explanatory variables. This kind of result suggests the importance of random events (such as disturbance) and processes of establishment and extinction (“neutral theory”, e.g Hubbell 2001; Chave 2004; Etienne & Alonso 2007; Adler, Hillerislambers & Levine 2007), in determining the species composition of communities. It also emphasizes the relevance of temporal surveys, such as the one presented here, in understanding the environmental determinants of community organisation in ponds, which are dynamic ecosystems susceptible to exhibiting appearance, disappearance and re-appearance of species over time (Capers 2003). Finally, the coexistence of a high number of species in lake Bois d’Avaz would result from the combination of (i) “niche” mechanisms, based on the distinct ecological requirements of species, as demonstrated by the present study, and (ii) neutral process, based on the hypothesis that all 160

CHAPITRE 4. Echelle locale individuals have similar fitness, hence the driver of population dynamics is random variation in birth, death and dispersal. Adler et al. (2007) proposed that obtaining information on inter and intra-species differences in demographic characteristics (fitness) would allow resolution of the relative importance of stochastic events in shaping the structure of communities. The relevance of determining the inherent biological characteristics of species was highlighted by Willby et al. (2000), who developed a wide, attribute-based classification of European submerged macrophytes and demonstrated a high correlation between the traits of species and the habitat they use. But, because of the scarcity of information about their ecology and biology, charophyte species were not included in that study. As well as for vascular plants, the germination and establishment of charophyte species under particular environmental conditions might be related to their life-history, i.e. longevity (annual or perennial), breeding systems (monoecious or dioecious), timing and trigger of germination of propagules, growth rates and reproductive type (sexual or asexual), capacities for morphological and reproductive adaptations to environmental changes, i.e. plasticity (Casanova, 1994; Casanova and Brock, 1999). Charophyte species recorded in lake Bois d’Avaz demonstrate two types of mechanism to “avoid” drought during the season of growth: (i) find refuge in deep permanently flooded areas (perennial or annual species); (ii) establish in areas which dry out only at the end of the growth season and produce resistant resting stages before onset of the unfavorable period (necessarily annual species). For instance, Nitella batrachosperma and Nitellopsis obtusa have been positioned at opposite extremes on the depth and drought duration gradient and probably employ very distinct survival strategies. Indeed, N. batrachosperma is a small annual species, producing a large quantity of small oospores (< 400 µm) (Corillion 1957; Krause 1997; Koistinen 2003), whereas N. obtusa is a tall, slow growing species, investing essentially in vegetative storage systems (bulbils, stems) (Migula 1897; Willèn 1960; Krause 1985; Soulié-Märsche 2002). Nevertheless, the population of N. obtusa in our study site was remarkably fertile, producing few but very resistant, large, calcified oospores (> 1000 µm).

Further survey on lake Bois d’Avaz may help to understand the re-establishment capacity of species which have been negatively affected by the successive droughts between 2009 and 2012 (e.g. N. obtusa). Supplementary analyses of the life cycle of

161

CHAPITRE 4. Echelle locale charophyte species in contrasting environmental conditions is also needed to increase our understanding of the response of individual species to fine-scale environmental factors, in particular to the wet/dry cycle and their coexistence in those alternating conditions.

Conclusion

The four years survey of a semi-permanent gravel pit provided very new and precise insights into factors shaping the bathymetric zonation and turnover of macrophyte and particularly charophyte species. Specific responses to depth, duration and seasonality of dry phase contribute to the spatio-temporal variation of the community composition. Inter-species variations in ecological traits amongst charophytes were identified in relation to the duration of the last autumnal drought. Charophyte species show distinct adaptations to drought disturbance and should no longer be considered as a homogeneous group of pioneer species. Hence, semi-permanent, shallow water bodies are to be favoured in conservation plans, since they constitute an optimal habitat sustaining a maximum diversity of macrophyte species, in particular charophytes.

Acknowledgments

We are grateful to E. Castella and S. Girardclos for their valuable comments on calculations of drought indices and to F. Moser for helping to model water level fluctuations. All our acknowledgments to people who provide field assistance: C. Augier, N. Ben Meftah, T. Garcia and J. Spierings. We would like to thank M. C. D. Speight for editing the English.

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Willby N., Abernethy V., & Demars B. (2000) Attribute-based classification of European hydrophytes and its relationship to habitat utilization. Freshwater Biology 43, 43– 74.

Willèn T. (1960) The charophyte Nitellopsis obtusa (Desv.) Groves found fertile in central Sweden. Sv.Bot.Tidskr. 54, 360–367.

168

CHAPITRE 4. Echelle locale

4.4 Discussion sur l’impact des assèchements sur la diversité de la communauté Les cycles assèchements/inondations sont des évènements environnementaux qui perturbent les communautés des plans d’eau peu profonds et gouvernent leur diversité (Coops, Beklioglu & Crisman 2003). Selon « l’hypothèse des perturbations intermédiaires » (« Intermediate Disturbance Hypothesis » ou « IDH » en anglais) (ex. Grime, 1977; Connell, 1979), largement traitée dans les travaux de recherche en écologie, une richesse maximale en espèce devrait être observée dans des habitats soumis à des niveaux intermédiaire de perturbation. Une relation en cloche entre la diversité d’un écosystème (ex. richesse spécifique, hétérogénéité, diversité fonctionnelle) et le niveau de perturbation hydrologique (en terme de durée ou de fréquence) a été mise en évidence dans diverses études régionales (ex. Riis & Hawes 2002; Sousa, Thomaz & Murphy 2011; Arthaud et al. 2011).

Les deux études précédentes (Articles 3 et 4) ont décrit le caractère extrêmement dynamique des paramètres biotiques et abiotiques du lac du bois d’Avaz. Les fluctuations inter et intra annuelles du niveau d’eau, couplées aux variations bathymétriques créent un panel de conditions d’inondations permettant l’expression d’un grand nombre d’espèces aux stratégies de colonisation variées.

Les données récoltées sur le lac du Bois d’Avaz constituent une opportunité de tester l’IDH, soit la réponse de la communauté en terme de diversité au gradient hydrologique, et plus particulièrement si: (1) les assèchements saisonniers (fréquence de perturbation) ont un impact positif sur la diversité de la communauté qui suit ; (2) les zones soumises à un régime d’assèchement intermédiaire (intensité de perturbation) sont caractérisées par des diversités maximales.

La diversité d’une communauté donnée peut être évaluée à travers l’analyse de sa richesse en groupes taxonomiques (espèces, genres, etc) et celle de son hétérogénéité. Ainsi pour le lac du Bois d’Avaz, les données décrites dans l’article 4 (131 unités x 47 espèces) ont été utilisées pour calculer et explorer les variations dans le temps et le long du gradient de profondeur de : (1) la richesse taxonomique (espèces et forme de croissance) de chacune des unités (« diversité α »), (2) la variabilité compositionnelle entre les unités (« diversité β »). La significativité des différences entre les 7 dates 169

CHAPITRE 4. Echelle locale d’échantillonnages et les 10 groupes de profondeurs (voir Matériels et Méthodes de l’Article 4) a été testée grâce à un test de Kruskal-Wallis (diversité α) ou grâce à un test à 1000 permutations de l’homogénéité des dispersions (diversité β, Anderson 2006; Anderson, Ellingsen & McArdle 2006).

Alpha diversity Beta diversity (a) (b) (a (b ) p=5.4 10-5 *** ) p=0.009 **

(c (d (c)) ) (d)

p=0.118 ns p=0.021 *

(e (f) )

Figure 5. Variations de la diversité de la communauté de macrophyte au cours du temps (a, b) et le long du gradient de profondeur-assèchement (c, d). La diversité alpha (a, c) a été calculée comme la richesse spécifique de chacune des 131 unités (les p valeurs issues du test de Kruskal-Wallis sont indiquées). La diversité beta (b, d) a été évaluée comme la distance moyenne au centroïde de la communauté sur la base des distances de Bray-Curtis (les p valeurs issues d’un test à 1000 permutations sont indiquées). Les groupes de profondeurs sont expliqués table 1 de l’Article 4.

170

CHAPITRE 4. Echelle locale

DATES DEPTH-DISTURBANCE (a) (b) -4 p=5.04 10-8 *** p=5 10 ***

charophyte species charophyte

Nb of Nb

species species

flooded soil flooded

tall submerged vascular vascular submerged tall

Nb of Nb

(e) (f) p=9.6 10-8 *** p=0.058 ns

species species

flooded soil flooded

small submerged vascular vascular submerged small

Nb of Nb

Figure 6. Variations des richesses taxonomiques de la communauté de macrophyte au cours du temps (a, c, e, g, i) et le long du gradient de profondeur-assèchement (b, d, f, h, j). Les p valeurs issues du test de Kruskal-Wallis sont indiquées. Les groupes de profondeurs sont expliqués table 1 de l’Article 4. Les charophytes (a, b) regroupent C. aspera, C. contraria, C. globularis, C. strigosa, C. hispida, C. vulgaris, N. batrachosperma, N. tenuissima, N. obtusa et T. glomerata. Les plantes vasculaires submergées de grande taille (c, d) regroupent M. spicatum, M. verticillatum et N. marina. Les plantes vasculaires submergées à petites feuilles (e, f) sont constituées de P. berchtoldii, P. filiformis, P. gramineus, P.pectinatus, Z. palustris, U. minor et U. australis. Les espèces émergentes poussant sur sol inondé (g, h) sont A. lanceolatum, A. plantago-aquatica, C. mariscus, E. acicularis, S. lacustris, T. angustifolia et V. anagallis-aquatica. Les plantes de sol humide (i, j) sont B. tripartita, C. flava, C. fuscus, E. palustre, J. articulatus, L. europaeus, L. salicaria, M. aquatica, P. capillare, P.australis, P. persicaria, R. palustris, S. tabernaemontani et S. dulcamara.

171

CHAPITRE 4. Echelle locale

DATES DEPTH-DISTURBANCE (g) (h) p=0.064 ns p=8.7 10-3 **

flooded soil flooded

species growing on growing species

Nb of Nb

(i) (j) -7

p=0.006 ** p=4.09 10 ***

wetland species wetland

Nb of Nb

Figure 6 (suite)

La richesse spécifique n’a pas répondu à l’intensité des assèchements (fig. 5 c) mais a répondu positivement à leur fréquence (temps passé depuis le dernier assèchement, fig. 5 a). Le long du gradient décroissant de profondeur, la perte d’espèces submergées (fig. 6 a à f) a été compensée par la croissance d’un nombre équivalent d’espèces de plus en plus adaptées à la dessiccation (hélophytes et plantes de zones humides, fig. 6 g à j). Les richesses maximales en characées sont observées suite à un cycle assèchement automnal-inondation printanière et dans les secteurs soumis à des assèchements d’une durée moyenne allant de 2 à 5 semaines (groupes 5 à 8, cf tab. 1 de l’Article 4). Les espèces de plantes aquatiques présentant des formes de croissance distinctes montrent effectivement des modalités de rétablissement après un assèchement différentes (Van Geest et al. 2005b; Article 4) (fig. 6). Cette succession spatiale explique l’absence apparente de relation entre la diversité α toutes espèces confondues et le gradient de profondeur-assèchement dans notre analyse (fig. 5 c).

172

CHAPITRE 4. Echelle locale

Les variations de la diversité β (« hétérogéneité » ou « variabilité compositionnelles » de l’assemblage à une date ou un groupe de profondeur donné) ont été significatives à la fois dans le temps et dans l’espace (fig. 1 b, d). Une augmentation importante de l’hétérogénéité de l’assemblage est apparue après juillet 2009. Elle s’est ensuite maintenue à un niveau élevé jusqu’à la fin de notre suivi (fig. 5 b). La relation entre la diversité β et le gradient de profondeur-assèchement, donc de perturbation, est en forme de cloche (fig. 5 d). Les zones les plus homogènes étaient celles situées de part et d’autre du gradient de perturbation aux caractéristiques hydrologique stables (sec ou inondé en permanence). Les profondeurs intermédiaires, soumises aux assèchements 6 à 10 semaines en automne, ont montré quant à elles une variabilité compositionnelle maximale. Les variations de diversité β sont donc en accord avec l’hypothèse de perturbations intermédiaires, le terme « intermédiare » signifiant donc ici 6 à 10 semaines d’assèchement en automne.

D’après nos observations (depuis l’automne 2007) et les usagers du lac du Bois d’Avaz, le dernier assèchement avant celui de 2009 aurait eu lieu au cours de la vague de chaleur de 2003. Par conséquent, la communauté fortement homogène de 2009 (espèces sensibles aux assèchements, cf Article 4) serait le résultat de 6 années consécutives de hautes eaux. Comme attendu, l’assèchement automnal de 2009, suivi d’une remise en eau au cours du printemps 2010, a rajeuni la communauté en diminuant l’abondance de ces espèces compétitrices sensibles aux assèchements (N. obtusa, M. spicatum et N. marina) et en permettant la croissance d’un assemblage plus riche et plus hétérogène en 2010 (fig. 5 a et b) et notamment l’explosion de plusieurs espèces de characées (fig. 6 a). Egalement en accord avec nos attentes, le « timing » des assèchements s’est révélé déterminant pour la diversité de l’assemblage. Si le cycle assèchement automnal/inondation printanière a influencé positivement la diversité de la communauté, les basses eaux au cours du printemps 2011 ont clairement inhibé la croissance de nombreuses espèces, qui n’ont pu être observées en été malgré la remise en eau des profondeurs intermédiaires (fig. 5 a). En 2011 la communauté a été à la fois pauvre en espèces (faible diversité α) et très hétérogène (forte diversité β) (fig. 5 a et b). Ceci est dû au fait que l’assèchement précoce d’une grande partie du lac a inhibé la croissance d’un grand nombre d’espèces et créé des assemblages très différents le long du gradient de profondeur. La croissance de plusieurs espèces d’hélophytes et des

173

CHAPITRE 4. Echelle locale plantes de zones humides a été favorisée sur les bordures du lac (fig. 6 g, h, i. j) alors que celle des espèces pionnières normalement submergées associées aux profondeurs et niveaux d’assèchement intermédiaires a été inhibée (fig. 6 a, b, e, f). Celle des grandes espèces submergées sensibles aux assèchements s’étant réfugiées dans les zones les plus profondes n’a pas été atteinte (fig. 6 c, d).

Les assèchements saisonniers qui ont eu lieu successivement entre juillet 2009 et juillet 2012 ont participé au maintien d’une forte hétérogénéité de la communauté en empêchant la succession naturelle qui amène normalement à l’exclusion progressive des petites espèces pionnières par les grandes espèces compétitrices et sensibles aux assèchements (Connell & Slatyer 1977) (fig. 5 b).

En conclusion, les résultats soutiennent l’hypothèse de perturbation intermédiaire selon laquelle la diversité d’une communauté est maximisée par des niveaux intermédiaires d’intensité et de fréquence de perturbation (Connell 1978). En effet, la diversité de l’assemblage macrophytique a été maximal (1) l’année suivant un assèchement automnal (succession post-perturbation) ; (2) dans les secteurs asséchés 6 à 10 semaines (intensité d’assèchement intermédiaire) à la fin de la saison de croissance (fig. 5, 6). La variabilité temporelle et spatiale des conditions d’inondation est l’un des mécanismes expliquant la coexistence d’un grand nombre d’espèces dans le lac du bois d’Avaz.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

4.5 Synthèse concernant la relation entre la dynamique d’une communauté et les variations environnementales locales

Les principales conclusions apportées par l’article « A temporary gravel pit as a hotspot for aquatic plants in the Alps » (Article 3, paragraphe 4.2) sont :

 La flore du lac du Bois d’Avaz est constituée de 45 espèces de plantes aquatiques, dont 12 taxons de characées, ce qui semble être un record de richesse en Europe pour un plan d’eau de cette superficie.  La valeur de conservation de la communauté est également exceptionnelle, plusieurs espèces de characées présentes étant extrêmement menacées voire éteinte en Suisse.  D’importantes fluctuations de niveau inter et intra annuelles entre 2007 et 2012 ont été observées, conduisant à une succession de cycles d’assèchement/d’inondation sur la majeur partie du plan d’eau.  Une alimentation plus importante par les eaux souterraines a été détectée dans l’extrémité Est du site (variations de la température de l’eau tamponnées).  De grandes fluctuations saisonnières des températures de l’eau ont été mesurées, le plan d’eau pouvant geler durant les hivers très froids et la température de l’eau pouvant dépasser les 25°C au cours des journées les plus chaudes de l’été.  Les eaux sont plutôt claires, oligo-mésotrophes fortement minéralisées et calcaires.

La coexistence d’un si grand nombre d’espèce de macrophytes, et particulièrement de characées, dans ce petit plan d’eau peut ainsi être due à la synergie de plusieurs facteurs abiotiques locaux : un niveau intermédiaire de productivité et de perturbation lié aux assèchements, une longue saison de croissance et une connexion partielle aux eaux souterraines.

175

CHAPITRE 4. Echelle locale

La principale conclusion apportée par l’article « Distribution and succession of charophytes and vascular species in response to duration and timing of drought » (Article 4, paragraphe 4.3) et la discussion relative à l’impact des assèchements sur la diversité de la communauté (paragraphe 4.4) est :

 La variabilité des conditions d’inondation est effectivement un facteur important déterminant la dynamique de la communauté, sa composition, sa richesse taxonomique et son hétérogénéité.

Plus précisément l’Article 4 met en évidence que :  La variété des réponses des espèces à la profondeur, à la durée et à la saisonnalité des assèchements contribue à la variabilité de la structure de la communauté dans le temps et dans l’espace.  Toutes les espèces de characées se succèdent le long d’un gradient de durée d’assèchement ayant eu lieu l’automne avant leur développement.  Nitella batrachosperma se trouve à l’une des extrémités de ce gradient car elle colonise les bordures qui se sont asséchées tout l’automne (3 mois) de l’année précédente.  Nitellopsis obtusa est à l’autre extrémité du gradient, associée aux conditions d’inondation permanente.  Les autres espèces de characées de la communauté sont associées aux secteurs de profondeurs intermédiaires soumises aux assèchements durant une partie de l’automne (une semaine à 2 mois).

Ainsi les espèces de characées montrent des stratégies d’adaptation distinctes aux variations de conditions hydrologiques et certaines d’entre elles ne peuvent pas être considérées comme espèces pionnières.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Les principales conclusions apportées par la discussion relative à l’impact des assèchements sur la diversité de la communauté sont :

 Les assèchements saisonniers entre 2009 et 2012 ont rajeuni la communauté en limitant la croissance des espèces compétitrices et en favorisant celle des espèces pionnières.  Le plus grand nombre d’espèces de characées a été observé suite à un cycle assèchement automnal-inondation printanière et dans les secteurs soumis à des assèchements d’une durée moyenne allant de 2 à 5 semaines.

Les variations de richesse, et particulièrement en characées, et d’hétérogénéité de la communauté dans le temps et le long du gradient de profondeur soutiennent donc l’hypothèse de perturbation intermédiaire selon laquelle la diversité d’une communauté est maximisée par des niveaux intermédiaires d’intensité et de fréquence de perturbation (en l’occurrence ici 6 à 10 semaines d’assèchement automnal).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

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CHAPITRE 4. Echelle locale

4.6 Relation entre les attributs biologiques d’une espèce et son habitat : objectifs et méthodologie La manière dont une espèce exploite l’habitat est corrélée aux attributs biologiques qui la caractérise (Willby et al. 2000). Le succès ou l’échec de celle-ci à s’installer dans des conditions environnementales particulières est fonction notamment de sa forme et de son taux de croissance, de sa longévité et de son mode de reproduction. La suite de ce chapitre (Article 5, paragraphe 4.7) étudie ainsi plus en détail les traits biologiques et phénologiques de Nitellopsis obtusa récoltées dans le lac du Bois d’Avaz, une espèce associée aux conditions d’inondation permanente d’après les articles 1, 2 et 4, et en outre exceptionnellement fertile dans le site étudié. Les hypothèses testées sont : (1) la croissance et le mode de reproduction de N. obtusa sont dépendants du régime thermique et de la hauteur d’eau (donc de l’environnement lumineux) ; (2) chaque étape du cycle de vie correspond à une quantité invariable de chaleur accumulée (degré-jour de croissance) ; (3) les attributs biologiques et phénologiques inhérents à l’espèce expliquent sa sensibilité aux assèchements.

Les principales conclusions sont rappelées à la fin de cet article dans le paragraphe 4.8.

179

CHAPITRE 4. Echelle locale

180

CHAPITRE 4. Echelle locale

4.7 Article 5. « Sex needs heat and light: the role of temperature and water depth on the

phenology of a fertile population of Nitellopsis obtusa (Desv.) J. Groves »

Aurélie Rey-Boissezon, Dominique Auderset Joye, Tamara Garcia & Jean-Bernard Lachavanne

This manuscript has been submitted to Hydrobiologia in November 2013

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Abstract

Nitellopsis obtusa inhabits high depth in lakes where it survives vegetatively. The present study asked in which temperature and water depth conditions fertile N. obtusa occur.

During 2009 and 2010, we monitored water temperature and water depth in a shallow gravel pit sheltering a fertile population of N. obtusa whose distribution, morphology and phenology was studied. We analysed the biological attributes variability using Hill-and-Smith ordination. Generalized Additive Models were implemented to model the relationship between the developmental stages of N. obtusa and accumulated heat energy (“growth degree-day” or GDD) and water depth (irradiance conditions).

N. obtusa proved to be summer annual, growing slowly in areas of 1 to 3 m deep with a highest probability to fructify in maximal depth (2-3 m). The ripe antheridia required less heat energy to develop (1500 GDD) than ripe oospores (2500 GDD). Signs of decay occurred from 2500 GDD in shallowest areas, signaling the end of N. obtusa life cycle. Oospores germination was not observed suggesting that particular conditions necessary for the dormancy breakage were not gathered during our study.

We proved that N. obtusa would be able to survive in a wide range of ecological conditions thanks to physiological and phenological adaptations.

Keywords : charophyte; phenology; plasticity, resilience; degree-days; shallow water.

1. Introduction

Nitellopsis obtusa is an eurasiatic charophyte species generally found deep (2 - 14m) in permanent lakes and in still waters of secondary river channels (Corillion 1975; Krause 1985; Korsch, Raabe & de Meyer 2008). Calcified oospores, known as gyrogonites, of N. obtusa constitute sexual microfossils which are frequently found in Quaternary sediment records from African localities and are used as biomarker of deep and cold lakes (Soulié-Märsche 1993). Nevertheless, under such conditions, current populations of N. obtusa maintain themselves by means of vegetative propagules, and

182

CHAPITRE 4. Echelle locale leave no fossil records (Soulié-Märsche, Benammi & Gemayel 2002). In extant populations, ripe gametangia are observed in rare cases. Male specimens are observed more often than female ones and ripe oospores are extremely scarce. This phenomenon has been known for a long time. Migula (1897) and Willèn (1960) struggled to find any fertile specimens or cases with male and female occurring in same localities. Olsen (1944) Corillion (1975) and more recently Langangen (2007) made the same observations about N. obtusa in Denmark, France, Sweden and Finland.

Nevertheless, some evidence of recent changes in the distribution area and the reproductive mode of N. obtusa were reported during the last three decades in the Northern hemisphere. Krause (1985) mentioned that N. obtusa was expanding its colonisation area in Europe. This phenomenon was confirmed by several very recent studies. In France the distribution area is shifting from West to East across the territory (Bailly & Schaefer 2010). The species has been recorded in new localities since 2006 in the Wielpolska region of Poland (Gabka 2009) and in new ponds created by the digging in floodplains in Germany (Korsch et al. 2008). In Switzerland, N. obtusa colonizes slightly eutrophicated large lakes situated in the lowlands (Auderset Joye & Rey- Boissezon, in prep.; Rey-Boissezon & Auderset Joye, in prep.; Auderset Joye & Schwarzer 2012).

In addition, N. obtusa was reported outside its known eurasiatic distribution area in North America (St Laurence River) in 1978 by Geis et al. (1981), where it has been spread by ballast waters of commercial ships during the 1600-1700 era (Mann, Proctor & Taylor 1999). Soon after, Schloesser, Hudson & Nichols (1986) recorded it at shallow depths (mean of 2.1 m) in the St-Clair-Detroit river system in the Great Lakes region, suggesting that it was expanding its colonization range.

Indeed, few observations suggest that N. obtusa is abandoning the deepest parts of lakes to colonize shallower waters. This phenomenon was first mentioned by Krause (1985) who associated this shift in the apparent habitat of N. obtusa with a shift towards sexual reproduction. This suggests that the optimal conditions for sexual reproduction of N. obtusa are those prevailing in relatively shallow waters where temperatures and light availability are relatively high.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

The influence of water temperature on the growth of N. obtusa was studied only by Willèn (1960). He observed well developed antheridia and oogonia in two distinct lakes of Central Sweden in 1959, a year characterized by the highest temperature and number of hours of sunshine compared to the four preceding years. He suggested that the development of gametangia by N. obtusa could be a response to such conditions. Mann et al. (1999) mentioned that only male specimens were found in populations reported by Geis et al. (1981) and then by Schloesser et al. (1986) in the Great Lakes region. Moreover, in both cases, N. obtusa was found at depth below 3 m only. More recently, in Michigan lakes, the species was recorded both in deeper and in very shallow waters and showed extremely active growth during the last hot summer months between 2006 and 2009. No attention was paid to the reproduction mechanisms but the picture used to describe the species growing in shallow waters shows well developed antheridia (Pullman & Crawford 2010). In this region, N. obtusa is expanding so rapidly that it is now considered as an invasive species.

In the French Alps, we recently discovered a population of N. obtusa which is remarkable and corroborates these anecdotal changes. First of all, it colonises an "unusual" habitat, a shallow gravel pit (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012). Secondly, it is highly fertile, producing a large amount of gyrogonites, a phenomenon extremely uncommon and thus poorly understood. Over four years (2009-2012), we monitored water level and temperature fluctuations of this shallow gravel pit, together with macrophyte species distribution (Rey-Boissezon and Auderset Joye, in prep). In this previous study we demonstrated that charophytes species succeed each other along a gradient of drought-disturbance, from permanently flooded habitats to those that dried 3 months in autumn. Particularly N. obtusa proved to be associated to permanently inundated conditions and was a dominant species during 2009 after several years of high water level. Because of the successive dry phases that occurred from 2009 to 2012, the species has almost disappeared from the study site since 2011 and its re-cover has not been observed yet (summer 2013, unpublished results). The germination and establishment of N. obtusa in low disturbance conditions could be related to its life- history patterns.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Here we attempt to bring new insights into this rarely observed phenology pattern of N. obtusa and its relationship with water temperature and water depth. Our three main assumptions are (1) that N. obtusa growth is dependent upon several factors, in particular water temperature and depth, (2) that each developmental stage corresponds to an invariable amount of heat. For this purpose we measured a variety of morphological characteristics on N. obtusa plants, sampled every two or four weeks throughout the growth season in 2009 and 2010 (years of high abundance for this species) and related it to the corresponding water depth in reference to period of maximum water level and heat energy accumulated at the sampling date.

2. Materials and Methods

2.1 Study site

Lake Bois d'Avaz is situated in the French pre-Alps (Haute-Savoie) in the intermediate basin of the Arve River (06°26'35.0'' E / 46°04'17.6'' N) at an altitude of 452 m. It has a surface area of approximately 47'000m2 and a perimeter of 1600 m. It is a former gravel pit that was partially filled by silt originating from an exploited gravel pit. The site is a shallow water-body characterized by a depth below 1 m for 75% of its surface area during our 4 years survey. The deepest parts are the western (up to 2 m) and the eastern (up to 3m) sides of the lakes (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012). The lake receives water from rain, a hillslope aquifer and a small temporary tributary. According to our results, Lake Bois d’Avaz has oligo to mesotrophic waters, clear to slightly turbid and strongly mineralized (Rey-Boissezon & Auderset-Joye, 2012). Strong inter and intra annual variations of water regime were observed before and during our study about N. obtusa life cycle (Rey-Boissezon & Auderset Joye, in prep.). One year before the start of our study, in 2008, most of the total surface area stayed inundated during the whole year whereas in 2009 and 2010 a water level decrease occurred in summer, leading to the drying of the half of the lake from the end of summer to the end of autumn. As a consequence, the shallower parts were submitted to wet/dry cycles whereas the deepest parts (>133 cm) remained inundated during the whole monitoring (Rey-Boissezon & Auderset Joye, in prep.) The thermal regime of lake bois d’Avaz shows strong seasonal variations. According to our measurements between 2009 and 2012, the mean daily water temperature was 14.5°C but it reached 27.8 °C during the hottest

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CHAPITRE 4. Echelle locale months (July 2010) and fall below 4°C during coldest winter (December 2011) when an ice layer covered the entire lake (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012). A spatial heterogeneity exists: the eastern extremity displays more buffered water temperature than the rest of the lake, indicating that it receives more groundwater input. Nevertheless we did not measure any thermal stratification of the lake, even in the deepest parts, indicating that water is well mixing (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012).

2.2 Nitellopsis obtusa

N. obtusa cover (%) and depth was recorded in July 2009 and in May and July 2010 in 0.25 m2 square plots equally spaced along transects 20 metres apart covering the whole lake (Oertli et al., 2005). The frequency and the percentage cover of the species were calculated using data each sampling date. The frequency of N. obtusa was defined as the ratio between the number of plots where the species has been recorded and the total number of plots. The mean cover was calculated as the ratio between the sum of N. obtusa cover values and the number of plots where the species has been recorded. Strong water level decrease occurred from summer to autumn in 2009 and 2010 so that water depths recorded in May and July were often lower than those under which N. obtusa start to grow. Hence, we defined the depth of each plot containing N. obtusa in reference to the maximum water level measured during our study (16th April 2009). To all plots depth measured the day of field sampling we added the difference in water level decrease recorded by the logger since the 16th April 2009. This reference depth was used in statistical analyses.

To describe its phenology, we collected samples of N. obtusa from March to December 2009 and from March to October 2010 every two to four weeks. In order to collect a maximum of plants, samples were allocated according to the distribution of the species on the day of the visit. Sampling was therefore not random because of the unpredictable spatial and temporal variability of N. obtusa occurrence. When possible, plants from a maximum of ten locations per date were sampled to highlight a possible spatial heterogeneity of growth. But, since N. obtusa regressed in response to summer water level decrease (Rey-Boissezon & Auderset Joye, in. prep.), the resulting number of samples were not similar between 2009 and 2010 (n=65 and n=45 respectively).

186

CHAPITRE 4. Echelle locale

Samples were carefully collected by hand or using a heavy hook in order to get entire plants and to determine if they originated from sexual (oospore germination) or vegetative propagules (bulbils or thallus fragments). N. obtusa samples were fixed in ethanol (70%). The laboratory observations and biometric measurement were made using a Leica stereomicroscope M205C with a maximum magnification of 160x. To assess the plant phenology, the following development stages were described: new sprouts, sterile plant, male or female fructification (proportion of ripe and abortive organs), calcification of oospores, signs of decay. Total height, axis diameter, internode length, branchlet length, antheridia diameter, oospore and "gyrogonite" (calcified oospore) morphology (length, width, spiral number, spiral width, apical and basal morphology) were recorded. Depending on the phenological stage of plants (early or late stage of fructification, decay), the number of male or female gametangia that could be measured to calculate minimal, maximal and mean values varied between samples (from 4 to 31 for antheridia, from 6 to 56 for gyrogonites). Several qualitative and quantitative attributes of the vegetative and reproductive organs of collected plants were recorded for further multivariate analysis (tab. 1).

187

CHAPITRE 4. Echelle locale

Table 1. Morphological and phenological features measured on 110 samples of N. obtusa collected during 2009 and 2010 growth season in lake Bois d’Avaz. Parameter Code Modalities or units Plant height : Min Hmin Max Hmax µm Axis diameter: Min DAmin µm

Maxi DAmax

Presence / absence of ramifications Ramif. Yes / No Plants origins Origin - Sexual (oospore germination) Sexual - Vegetative (bulbils or thallus Vegetative fragments)

Vegetative apparel Vegetative General development stage Dev.Stage - Sterile sprouts SterileSprout - Sterile well developed plants SterileAdult - Fructified Fruct - Plants in decay Decay Individuals sex Sex - Sterile S - Male M - Female F - Male and female mixed M&F - Sterile and male mixed S&M - Sterile and female mixed S&F Proportion of ripe antheridium ant.ripe % Proportion of ripe oospores oos.ripe % Proportion of abortive oogonia abort.oog % Antheridia diameter : Min ant.diam.min Max ant.diam.max µm

Mean ant.diam.mean Longest polar axis of gyrogonites : Min gyro.LPA.min

apparel

Max gyro.LPA.max µm Mean gyro.LPA.mean Largest equatorial diameter of gyrogonites Min gyro.LED.min Max gyro.LED.max µm

Reproductive Mean gyro.LED.mean Isopolarity index of gyrogonites (100*LPA/LED) ISI.MIN Min ISI.MAX - Max Mean spire width of gyrogonites spire.width µm Spiral Index (LPA/Spire width) Cs Contour of spires calcification Calcif. - Smooth smoo - Convex conv - Convex or smooth conv&smoo - Concave conc - Concave or smooth conc&smoo

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CHAPITRE 4. Echelle locale

2.3 Growth degree day calculation

The description of species life cycle based on the accumulation of heat units over time instead of time only, known as "growth degree-days" (GDD), allows comparisons between species or between populations of the same species growing under different temperature conditions. Degree-day based life cycles were used successfully for the description and the prediction of the distribution and the growth stages of terrestrial and aquatic vascular plant species (Zalom et al. 1983; Fidanza, Dernoeden & Zhang 1996; Spencer et al. 2000; Loveys et al. 2002; Jodoin et al. 2008; Alahuhta, Heino & Luoto 2011). The calculation of degree-days needs the definition of a lower temperature threshold at and under which the growth of the species is null. This limit is not well- defined for charophytes. For France and Western Europe, Corillion (1957) separated vernal species, which germinate and start to grow in cold waters (5-15°C), from species which need temperatures above 10 °C to develop. In the Detroit River studied by Nichols, Schloesser & Geis (1988), N. obtusa was described as annual and started to grow only in July (mean annual temperature of 9.7°C). In absence of accurate information and to allow further inter or intra species comparisons, we decided to use 4°C as lowest temperature threshold, i.e. the minimal winter temperature generally recorded in temperate waterbodies and in particular in our study site (Rey-Boissezon & Auderset Joye 2012). The calculation of GDD needs also the definition of a starting date, known as biofix, corresponding to a biological event. In this study we decided to set the biofix at the 16th march, two weeks before the observation of the first new shoots. One GDD is one day (24 hours) with the mean temperature above the lower developmental threshold by one celsius degree (Spencer & Ksander 2005). GDD values are cumulative; i.e. the GDD for each day adds to the previous day’s GDD value.

Using the water temperature recorded by loggers, we calculated degree-days for 2009 and 2010 with the “actual temperature method”. This method uses the logging interval of the temperature data (here 4 hours) to perform a numerical integration. The area between the curve and the low threshold is then used to compute GDD. The significance of difference between the heat accumulated over time in 2009 and 2010 was evaluated using a student pair-wise test.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

2.4 Data analysis

To explore the correlations between biological attributes and the morphological and developmental variability of the 110 plants samples, we used an ordination technique allowing the mixed use of quantitative and qualitative variables called “Hill and Smith” analysis (Hill & Smith 1976). It is an intermediate analysis between principal component analysis (PCA) and multiple correspondence analysis (MCA). Indeed, our statistical analyses implied several biological attributes consisting in a mixture of 20 continuous and 5 qualitative (taking between 2 and 6 modalities) descriptors (tab. 1). In this study, we were particularly interested in understanding the environmental conditions under which N. obtusa reproduces sexually. The relationship between its selected developmental stages (tab.1) and temperature (growth degree day) and water depth was described using Generalized Additive Models (Hastie & Tibshirani 1990). GAMs allow both linear and complex additive response shape and have been implement in numerous species distribution models (eg. Lehmann 1998; Heegaard et al. 2001; Zaniewski, Lehmann & Overton 2002; Thuiller, Lavorel & Araújo 2005; Hinden et al. 2005; Joye et al. 2006; Meynard & Quinn 2007; Besacier-Monbertrand, Paillex & Castella 2009). GAM use non-parametric smoothers resulting in shapes that are more data- driven than any parametric models. This flexibility in ecological studies is relevant because the shape of response curves to environmental gradients is hard to anticipate. In the present study, we fit “full” models of several biological attributes (response variable) with growth degree day and depth as predictors. Continuous attributes (ripeness and size parameters of gametangia) were modeled using identity link function. General development stages (sterile, fructified, decay) were transformed into binomial variables and were hence modeled using the logit link function. The number of freedom degrees of the smoothers was selected by generalized cross-validation, which is a recent improvement over the comparison of only some integer alternatives of freedom degrees (often 3 or 4) (Wood & Augustin 2002). The algorithm runs several iterations in which it chooses the lower level of complexity for each predictor that optimizes model fitting by minimizing the unbiased risk estimator (UBRE), a criterion similar to AIC (Wood 2004). All statistical analysis were performed using ade4 (Dray & Dufour 2007) and mgcv (Wood 2013) package in R free software (Ihaka & Gentleman, 1996; http://cran.r- project.org/).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

3. Results

3.1 Distribution

Field records showed inter-annual and seasonal variations of the distribution of N. obtusa (fig. 1). In summer 2009 and 2010, N. obtusa occurred in more than 50% and 30% of the quadrats respectively. Hence the frequency of N. obtusa was higher in July 2009 than in July 2010. The species mean cover also decreased from 2009 to 2010. In July 2009, the mean cover reached 65% whereas in July 2010 it reached only 25%. In spring 2010, the mean cover was very low (9%). The frequency of N. obtusa almost tripled from May to July 2010. At all survey dates, we observed N. obtusa in the deepest part of the lake (2-3 m) and also in relatively shallow areas (< 1 m). Nevertheless, the mean depth colonization of the species did not show high variations over time (between 100 and 140 cm).

Cover = 65 % (1-100) Frequency = 56 % Depth = 106 cm (65-274) N=218

Cover = 9 % (1-100) Frequency = 13 % Depth = 131 cm (30-292) N=256

Cover = 25 % (1-100) Frequency = 34 % Depth = 134 cm (84-324) N=151

Figure 1. Spatial and temporal fluctuations of N. obtusa distribution in Lake Bois d’Avaz. N. obtusa cover in each plot (%) is indicated by black squares (plots without N. obtusa are positioned by points). For each date, the mean and the range of cover and depth, the frequency of N. obtusa, and the total number of plots (N) are showed on the bottom right corner.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

3.2 Morphology

Morphological observations and biometric measurements provided an accurate description of N. obtusa growing in the study site (fig. 2, 3 and tab. 2).

The species was dioicious and acorticated. Stipulodes and spine-cells were absent. Plants grew erect and were often lime incrusted. The total height was around 29 cm, maximum 100 cm (tab. 2). In most cases, shoots were dark green with the upper parts brownish when growing in shallow waters (<1 metre), suggesting pigment adaptation (increased production of photo-protective pigments, known as carotenoids) (fig.2). Lower axial nodes produced white, large, stellate bulbills (fig. 3f). The main axes were robust, with internodes shorter or double the length of branchlets. The shoots carried 5 to 7 branchlets per whorl. Each branchlet was composed of 2 to 3 segments. 1 or 2 long and acuminate bract-cells were observed at each branchlets node. Sometimes, the bract- cells were absent.

Gametangia were formed on all branchlet nodes (fig. 3a, 3b), solitary or geminate so that each fructified plant could wear until 60 gametangia. Unripe antheridia were orange-colored; less than 800µm in diameter. Ripe antheridia were bright red; 800- 1500 µm in diameter (fig. 3a, g, tab. 2). Oogonia were nearly spherical; bright red (shallow waters) to light green. Oogonia wore a very small 5-celled coronula. Not- calcified oospores were rare as calcification took place immediately after ripening, ellipsoidal with a truncated basis; russet-brown to dark-brown (wet or dry oospores). Gyrogonites were inverted-pear shaped to sub-cylindrical (fig. 3c). Spirals cells were concave to smooth, sometimes slightly convex. Spiral index (gyrogonite length/spiral width) was low (around 6). Each gyrogonite showed an apical peripheral groove and prominent apical nodes (fig. 3d). The base was broadly truncated in the lateral view because of a bowl-shaped depression surrounding the basal plug (fig. 3e). Gyrogonites were voluminous; around 1070 µm in length and 890 µm in width, but showed large variation of size over time as intracellular biomineralization is a progressive process (Soulié-Märsche 1979). The isopolarity index (ISI=100*length/width) was relatively constant, around 120 (tab. 2).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 2. Brown colored thallus of N. obtusa from lake Bois d’Avaz (photos: Rey-Boissezon A).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

a a

b b

g g

250 µm

Figure 3. N. obtusa from the lake Bois d'Avaz. a. Female specimen with ripe calcified oospores (22th September 2010, ≈2700 GDD). b. Male specimen with ripe antheridia (27th July 2010, ≈ 1850 GDD). c-e. Lateral, apical and basal view of a gyrogonite. f. Star-shaped bulbil. g. antheridia (photos: Rey- Boissezon A).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Table 2. Morphological and sexual features of N. obtusa from lake Bois d'Avaz. Mean ± SD (min-max) n

Total height (cm) 29 ± 17 (1-100) 110

Axis diameter (µm) 911 ± 176 (400-1300) 110

Internode lenght (cm) 4.2 ± 3.9 (0.3-16) 52

Branchlets lenght (cm) 3.6 ± 2.4 (0.3-9.3) 52

Antheridia diameter (µm) 607 ± 354 (70-1500) 669

Not-calcified oospore lenght (µm) 787 ± 72 (700-890) 6

Not-calcified oospore width (µm) 592 ± 53 (500-650) 6

Gyrogonite lenght (« LPA », µm) 1072 ± 137 (660-1580) 751

Gyrogonite width (« LED », µm) 873 ± 138 (520-1180) 751

ISI * 123 ± 11 (90-219) 751

Spire width (µm) 183 ± 31 (88-260) 751

Spiral index (« Cs »)** 6 ± 0.8 (4-10) 751 n=number of measurements. * ISI=100*LPA/LED. ** Spiral index=LPA/spire width.

3.3 Life cycle

The comparison of GDD cumulated over time indicated that 2010 was a colder year than 2009 (fig.4) although the student test proved that this difference was not statistically significant (p-value=0.09).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 4. Growth degree-days vs time axis during 2009 and 2010 (from 16th March to 31th December). Lower temperature threshold = 4 °C.

In both years, all observed new shoots were clonal specimens, grown from bulbils (on rhizoids or old nodes) of thallus fragments so that the “plants origins” variable (tab.1) was not included in the ordination analysis. Indeed oospore germination failed to be observed in spite of the presence of numerous gyrogonites in the sediment in spring 2009 and 2010. All others biological variables could be included in the ordination analysis. The two first axes defined by the hill-and-smith ordination plot explained 51.3 % of the variability between 110 plants samples (fig.5). Size measurements of gyrogonites (LPA, LED, ISI, Cs) were all highly positively correlated to each other. The first axis clearly discriminated the dataset in two groups: (i) sample with sterile, male and/or female plants at early stage of fructification (unripe oospores) (positive coordinates on F1, “right group”), (ii) female plants wearing ripe oospores and gyrogonites (negative coordinates on F1, “left group”) and senescent plants. In each of these groups, samples were positioned along the second axis according to the size of the plants and the diameter of the antheridia (right group) or to the shape of the

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CHAPITRE 4. Echelle locale calcification of oospores (left group). Consequently, according to this ordination, the data set was split in 4 parts: (i) the sterile new sprouts, sterile adults and unripe fructified plants on the upper right; (ii) male plants wearing ripe antheridia on the bottom right; (iii) female plants wearing convex shaped, hence incomplete, gyrogonites on the bottom left; (iv) female plants with smooth shaped, hence complete, gyrogonites and senescent plants on the upper left.

Figure 5. Hill and Smith ordination plot of biometric characteristics of N. obtusa in lake bois d’Avaz (n=110) (F1 : 36.5%, F2 : 14.8 %) (for variables explanation see tab. 1)

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CHAPITRE 4. Echelle locale

For dioicious species such as N. obtusa, the fertilization of oogonia by spermatozoids required that male wearing ripe antheridia and female occur at the same time, together or in distinct patches separated by low distances. If not, oogonia cannot be fertilized and abort. Amongst the 110 samples collected in different parts of the lake throughout 2009 and 2010 growth seasons, we found 35 samples in which male and female plants were mixed (tab. 3). 31 % were constituted of female only and 16 % of male only.

Table 3. Co-occurrence of stages of gametangia development amongst the 110 samples. Sterile Male Female Male & Sterile & Sterile & only only only Female Male Female 18 (16 18 (16%) 34 (31%) 35 (32%) 2 (1.8 %) 3 (2.7%) %)

The relationship of phenological traits of plants with growth degree days and depth conditions were modeled using GAM analyses (fig. 6 and 7). The models of the three general development stages were all highly significant (fig. 6). GDD and depth gradients explained 71.1%, 49.9% and 56.5% of the deviance of the occurrence of sterile, fructified, and senescent plants. The probability for N. obtusa to be sterile decreased progressively with increasing GDD and depth. Our models showed that fructified plants of N. obtusa had maximum probability of occurrence in maximal depth conditions (2-3 m) and at 1500 GDD (first two weeks of July). The probability to find N. obtusa in decay increased with increasing GDD and decreasing depth. The proportion of ripe antheridia and the proportion of abortive oogonia responded only to GDD, which result in a low explained deviance (13.4, 23.9 % respectively) whereas GDD and depth gradients both contributed to explain the observed proportion of ripe oospores (47.6 % of the deviance) (fig. 7). The proportion of ripe antheridia was maximal at 1500 GDD that is in the beginning of July in our study site. The relationship between the proportion of ripe oospores and GDD was also hump shaped. The maximal proportion of ripe oospores were related to 2000-2500 GDD (August), i.e. 500 to 1000 GDD more than required for maximizing the proportion of ripe antheridia, and to depth of 2m. Finally, the proportion of abortive oogonia responded only to GDD and showed a brutal increase from 2500 GDD (end of September-beginning of October) (fig.7).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

(a)

(b)

(c)

Figure 6. GAMs fitted for general development stages (decay, a; sterile, b; fructified, c) along GDD and depth gradients. Smoothing parameters were selected by generalized cross-validation. Y-axes are in scale of the predictor. The solid lines indicate the smoothing curve and the grey areas show confidence intervals including the uncertainty about overall mean. Adjusted R2 (proportion of variance explained using unbiaised estimators) and explained deviance (proportion of null deviance explained by the model) are given as diagnostic criteria for each models. Significance of environmental gradient are symbolized in upper-right part of each plot by ***, **, * or ns (p-value are respectively <0.001, <0.01, <0.05, >0.05).

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CHAPITRE 4. Echelle locale

(a)

(b)

(c)

Figure 7. GAMs fitted for proportion of ripe antheridia (a), oospores (b) and abortive oogonia (c) along GDD and depth gradients. Smoothing parameters were selected by generalized cross-validation. Y- axes are in scale of the predictor. The solid lines indicate the smoothing curve and the grey areas show confidence intervals including the uncertainty about overall mean. Adjusted R2 (proportion of variance explained using unbiaised estimators) and explained deviance (proportion of null deviance explained by the model) are given as diagnostic criteria for each models. Significance of environmental gradient are symbolized in upper-right part of each plot by ***, **, * or ns (p-value are respectively <0.001, <0.01, <0.05, >0.05).

200

CHAPITRE 4. Echelle locale

4. Discussion

Despite several examples of recent changes in the distribution of N. obtusa (see Introduction section), the species is still recognized as a "lake-species" because it is recorded predominantly in permanent and deep waterbodies. In those conditions it has a perennial life cycle, ripe gametangia production being still considered as a rare phenomenon at least since Migula (1897) and confirmed by recent observations for example in France (Corillion 1975), Britain (Stewart & Church 1992), Sweden and Finland (Langangen 2007). The "behavior" of N. obtusa from the lake Bois d'Avaz conformed partially to this general consensus. Here it colonizes a shallow habitat, has a summer annual life pattern, displays a low growth rate and produces ripe gametangia. Until the present study, Krause (1985) seems to have been the only report of a fertile population producing large amount of ripe antheridia and oospores. He found this population in shallow waters (0.5-1.5 m) of a gravel-pit lake at Altenheim (southern Germany). This population and the one of our study share common points. Indeed, at Altenheim and at the lake of Bois d'Avaz, which are both former gravel pits, N. obtusa colonized similar depths and was highly fertile. In the present study, we described the morphological, physiological and behavorial adaptations employed by N. obtusa to establish in permanently inundated areas i.e. under low intensity of disturbance, but high luminosity stress (excessive or limited irradiance in shallow and deep waters).

To our knowledge, the present study is the first to document the degree-day based life cycle of a charophyte species. We demonstrated and quantified for the first time the influence of water temperature and depth on the phenology of N. obtusa. We showed that approximately 2500 GDD were necessary for N. obtusa to achieve a complete life cycle, i.e the production of resistant sexual propagules. In practical terms, N. obtusa reproduction required the complete growth season, from March to September, i.e almost the maximum quantity of heat available in our study site (between 3000 and 3500 GDD). We demonstrated that the probability of occurrence of sterile, fructified and senescent plants varied as the season progressed, hence along increasing GDD gradient. The depth also influenced phenological patterns of N. obtusa but in a lesser extent, probably because of the narrow depth gradient covered in the present study. Sterile individuals, first new sprouts and then well-developed plants, are likely to be observed early in the

201

CHAPITRE 4. Echelle locale season, and/or in cold conditions (GDD<700), and at relatively shallow depth (1.6-1.8 m). Indeed, the first shoots were observed between 50 and 80 GDD, at the end of March. The development of gametangia by N. obtusa appeared later, requiring more heat (from 700 GDD, middle of May). The probability to find fructified plants was maximal for highest depth in lake Bois d’Avaz (3m). This may be due to the strong light stress conditions undergone by plants inhabiting shallowest areas. Indeed, we observed that apical parts of N. obtusa were brown colored suggesting that the species is able to adapt its production of photo-protective pigments, as proved for several other charophytes species (Schagerl & Pichler 2000). Under conditions of high irradiance (high stress), N. obtusa may allocate a large amount of its resources in this defense strategy so that the production of gametangia is not possible or limited. According to our model, the probability of decay of N. obtusa is maximized in very shallow depth and late in the season when a large amount of heat has been cumulated. This result confirmed current observations about N. obtusa populations that maintain the whole year under coldest and darkest conditions in deep part of lakes. In the Eastern part of the lake of Bois d'Avaz, we observed a patch of N. obtusa in a shallow depression fed mainly by groundwater which remained colder than the surface water in summer. In this depression, the growth and the production of gametangia were delayed (Rey-Boissezon, unpublished results) compared to the plants growing in the western parts less influenced by thermally buffered groundwater. Our results suggest that the accumulated heat in this depression was not sufficient for the ripening of gametangia. We demonstrated that the ratio of male and female specimens changed as the season progressed and the heat accumulated. In the beginning, all new shoots were sterile, then males began to develop (from 570 GDD, in the middle of May) and the maximal proportion of ripe antheridia was observed at 1500 GDD (two first weeks of July). Slightly more energy was necessary to induce the first female shoots and the optimal heat condition for collecting a maximum of ripe oospores and gyrogonites was around 2500 GDD (two last weeks of August). The development of the first oogonia required 300 GDD more than the first antheridia. The ripening of antheridia needed around 600 GDD corresponding to 4 weeks at the end of spring in our study site and spermatozoids were potentially available for fertilization at this time. Oospore ripening required around 700 GDD which corresponds to a period of 6 to 8 weeks from June to August. Hence, the antheridia ripening required less degree days than the oogonia ripening and 202

CHAPITRE 4. Echelle locale some new male specimens occurred late in the season. Nevertheless, the production of spermatozoids at the very end of the growth season appeared to be insufficient to fecund female as indicated by the brutal increase of proportion of abortive oogonia from 2500 GDD.

The development of male organs before female ones, known as "protandry", is a common phenomenon in charophytes (Guerlesquin 1987; Casanova 1994; Casanova & Brock 1999c). In the Paarsteiner lake (Germany), Migula (1897) found N. obtusa wearing few ripe antheridia in mid-September and only one specimen with two ripe oospores two months later. According to Cox (1981), this observation could be interpreted as a temporal niche partitioning between sexes. Based upon GDD accumulation, another explanation could be that antheridia are less expensive to produce than oogonia, in which starch and lipids are stored. The lower cost of antheridia production may allow male plants to develop several times during the whole growth season, as it was observed in the lake Bois d'Avaz. This may ensure that spermatozoids are always available and thus optimize the fertilization process.

The light and water temperature conditions are highly correlated making the separation of their respective effects on the growth and reproduction of charophytes controversial. The relationship between light availability and the maximum depth of colonization by charophytes species was demonstrated by Schwarz, de Winton & Hawes (2002). Enhanced growth of charophytes under low light availability is a well-known phenomenon (Blindow, Schuette & Schütte 2007), as well as the pigment adaptation to light climate (Blindow et al. 2003; Küster et al. 2005; Gerhardt, Schneider & Brüggemann 2009; Schneider et al. 2014). However, little is known about the conditions under which charophytes produce sexual propagules. According to Guerlesquin (1987), the development of sexual propagules by charophytes in Northern and temperate regions can occur at specified periods and ranges of temperature (between 15 and 30 °C). Bonis & Grillas (2002) observed in the Mediterranean region the acceleration of oospores ripening under conditions of intense exposure to light and warm water. In the Myall lake (Australia), Asaeda T. Rajapakse L. et al. (2007) demonstrated that the life cycles of two charophyte species (Chara fibrosa and Nitella hyalina) were shorter in shallower water and that the gametangia and oospore production rates declined with

203

CHAPITRE 4. Echelle locale increasing water depths. We hypothesize that under colder and darker conditions prevailing in deep permanent lakes the production of gametangia by N. obtusa is unlikely, leading eventually to late development of antheridia in the growth season (end of summer and autumn). As temperatures start to decline again in autumn, the appearance of oogonia, which requires more GDD than antheridia, is improbable. Consequently, oospores and gyrogonites cannot be formed.

To ensure their survival and dispersal, charophytes reproduce sexually and/or vegetatively (by oospores and bulbils respectively). Recently, Bociąg and Rekowska (2012) proved that clonal life strategy is used by some Chara species living in deep permanent conditions. In the present study, bulbils were systematically present on N. obtusa rhizoids and stems but clonality may be less worthwhile in temporary habitats where the life span of thallus fragments is limited by winter freezing or summer drying. The production of a large amount of gyrogonites by N. obtusa in lake Bois d’Avaz could be interpreted as a response ensuring that long-lived and drought-resistant oospores are produced before the complete drying of the waterbody. Indeed, oospores, and particular gyrogonites, stocked in the sediment are adapted to long time survival in a dormant state unlike bulbils which ensure probably short term persistence of species (Van den Berg et al. 2001). However, no germination of N. obtusa gyrogonites from the seed bank were observed neither in 2009 nor in 2010, suggesting that the environmental cues for dormancy breakage were not met. The persistence of dormant propagules after a water level rise indicates that the stimuli for dormancy breakage are complex. This mechanism ensures a good availability of propagules in the seed bank and a minimum loss of individuals under non optimal conditions (Brock et al., 2003; Brock, 2011). The difficulty for N. obtusa to re-establish after the 2009 and 2010 drought could be related to by the requirement of permanent water conditions for the germination of the seed bank. However despite the high water level return in 2012, the re- establishment of large stands of N. obtusa has not been observed yet (summer 2013, unpublished results).

To summarize, N. obtusa is a dioicious tall species displaying a low growth rate, which generally allocates more in the production of biomass and storage systems then in the production of sexual propagules. Bulbils are systematically present on N. obtusa

204

CHAPITRE 4. Echelle locale rhizoids and stems. Despite its tall size, each individual of fructified N. obtusa bears a low number of oospores. Nevertheless, the longevity of N. obtusa oospores could be high because they are very large and protected by a tick hard calcite envelop (“gyrogonites”). Another strategy to avoid disturbance used by the species is to refuge in deepest and permanent parts of the lake. In those conditions, the species adopts a perennial strategy, overwintering as green plants and reproducing vegetatively. Such phenologic adaptions to contrasted water depth are probably accompanied by molecular ones. In particular, the apical parts of plants sampled in undisturbed shallow areas in 2009 and 2010 were brownish. This may be due to ecophysiological abilities of N. obtusa to optimize its photosynthesis under excessive or limited irradiance by adjusting its production of pigments (ratio chlorophylle a /carotenoids). This photo-protective process has been shown to be used by Chara tomentosa (Schagerl & Pichler 2000). But, only molecular analysis would enable us to understand the pigments production mechanism employed by the species in response to contrasting conditions of luminosity.

At a regional scale, the expansion of N. obtusa seems to be contemporary with the acceleration of climate warming during the last three decades. At a local scale, our results proved that the shift toward sexual reproduction is driven by water temperature and depth variations. Our study also provides fundamental results that can be used in palaeolimnological studies. The gyrogonites of N. obtusa were observed in Holocene sediments of North East Africa localities only and was interpreted as a sign of "cold", relatively deep (4-12 m) and permanent conditions (Kropelin & Soulié-Märsche 1991; Soulié-Märsche 1993). This interpretation may not be completely opposite to our own observations. In our study, the gyrogonites were formed under a mean annual water temperature of approximatively 15°C. Indeed, this temperature can be considered as "cold" conditions for African waterbodies occurring only when waterbodies are fed by ground waters (I. Soulié-Märsche, personal communication). We observed also the formation of gyrogonites in shallow waters (less than 3 m) i.e. in conditions of high luminosity. In African localities (between 21°N and 10°N), the day length and the intensity of luminosity could have been sufficient to promote the sexual reproduction of N. obtusa despite the high depth of lakes. Thus, the "light energy" could be considered as complementary and essential in relation to the "accumulated heat". The long fossil history of N. obtusa, completed by the results provided by the present study, suggests

205

CHAPITRE 4. Echelle locale the idea that current N. obtusa might be "hanging on" in Europe as a remnant of a formerly wider distribution, waiting for conditions to become more suitable for expansion and sexual reproduction.

Consequently, comparative long-term studies are needed to define accurately the interactive influences of light and temperature on N. obtusa phenology. For this purpose, populations from cold climates growing in shallow waters located at high latitudes and altitudes and from deep parts of lakes could be monitored together with light and temperature fluctuations in water. In addition, the study on the viability and dormancy breakage signal of N. obtusa oospores could be important to define the resilience capacity of N. obtusa populations. Expected results could help (1) predicting N. obtusa distribution under warmer climatic conditions and (2) defining its potential to be used as a bio-indicator of climate change impacts on freshwaters systems.

Acknowledgments

Considerable thanks are due to E. Castella, A.L. Besacier-Monbertrand, D. Hug- Peter for valuable comments on earlier drafts of this paper and to D. McCrae for editing the english. We are also grateful to all colleagues at Geneva University who gave field and/or laboratory assistance.

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CHAPITRE 4. Echelle locale

214

CHAPITRE 4. Echelle locale

4.8 Synthèse à propos de la relation entre les attributs biologiques d’une espèce et son habitat

Les principales conclusions apportées par l’article « Sex needs heat and light: the role of temperature and water depth on the phenology of a fertile population of Nitellopsis obtusa (Desv.) J. Groves” (Article 5, paragraphe 4.7) sont présentées ci- dessous et schématisée dans la figure 7:

 Les degrés-jours (chaleur accumulée au cours de la saison de croissance) contribuent de manière significative au développement de N. obtusa, à sa reproduction sexuée et à sa décomposition (fig. 7).  La hauteur d’eau et donc la quantité de lumière semble être un peu moins importante que les degrés jours pour expliquer la phénologie de l’espèce probablement à cause de l’étroitesse du gradient de profondeur considéré dans cette étude (0-3m).  La croissance de N. obtusa a nécessité environ 2500 degré-jours, soit 7 mois de mars à septembre, pour achever son cycle de vie.  Les pieds mâles et femelles poussent en tapis mixtes dans environ 30 % des échantillons.  La probabilité de trouver N. obtusa fructifiée est maximale dans les profondeurs intermédiaires, les plantes poussant dans les très faibles profondeurs allouant probablement l’essentiel de leurs ressources dans des mécanismes de défenses contre les radiations UV (synthèse de caroténoïdes).  La probabilité de trouver des plantes en décomposition augmente à mesure que la saison progresse et que la profondeur diminue.  La proportion d’anthéridies mûres atteint son maximum aux alentours de 1500 degré-jours alors que la proportion maximale d’oospores mûres nécessite 2500 degré-jours (phénomène de protandrie).  Les signaux pour rompre la dormance des oospores n’ont pas été observés au cours de notre étude.

215

CHAPITRE 4. Echelle locale

N. obtusa est donc une grande espèce dioïque à croissance lente, allouant davantage de ses ressources dans le développement de l’appareil végétatif et des organes de stockage (bulbilles) que dans la production de propagules sexués, chaque individu produisant donc peu et rarement des oospores qui ont cependant une longévité élevée du fait de leur grande taille et de l’épaisse et solide couche de calcite qui les entoure.

Dans des conditions de température et de lumière caractérisant les profondeurs lacustres, N. obtusa adopte un cycle de vie pérenne et se reproduit de manière végétative. Beaucoup plus rarement, dans les eaux permanentes et peu profondes accumulant beaucoup de chaleur du printemps à l’automne, l’espèce adopte une stratégie de vie annuelle et produit des gyrogonites (fig. 7).

La longue histoire fossile de l’espèce associée aux résultats de l’Article 5 suggère que les populations actuelles de N. obtusa colonisant les lacs européens sont les reliquats (refuge) d’une distribution passée plus étendue et qu’elles attendent que les conditions environnementales redeviennent plus favorables pour leur expansion et leur reproduction sexuée.

216

CHAPITRE 4. Echelle locale

Figure 7. Cycle de vie de Nitellopsis obtusa dans deux habitats contrastés: Les eaux permanentes profondes (à gauche en bleu) et peu profondes (à droite, en rouge)

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CHAPITRE 4. Echelle locale

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

CHAPITRE 5.

Synthèse et discussion générale

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

5 Synthèse et discussion générale

Décrire les habitats des espèces de characées et prédire l’évolution de leur aire de répartition actuelle et future en réponse aux changements environnementaux a constitué l’objectif principal de cette thèse.

La conception multi-échelle de ce travail a permis de mieux comprendre 1) les facteurs environnementaux importants pour la distribution des espèces, 2) la position relative des espèces les unes par rapport aux autres le long de ces gradients, 3) les divergences concernant l’habitat optimal des espèces présentes également dans d’autres régions géographiques, 4) les exigences écologiques des espèces les plus menacées de l’aire d’étude et qui n’ont pas pu être modélisées du fait de leur rareté.

L’importance majeure du climat comme facteur déterminant la répartition des espèces a été mise en évidence. À l’échelle régionale, le changement climatique devrait induire une modification des aires de répartition de toutes les espèces étudiées, dont l’amplitude et la direction dépendront de leur habitat. À l’échelle locale, l’analyse détaillée de la réponse de plusieurs espèces, en termes d’abondance et de phénologie, aux variations de niveaux d’eau et de température (des paramètres tous deux reliés au climat) a apporté des informations sur leurs exigences écologiques basiques et leurs capacités adaptatives. Ce travail a également montré que la perturbation des milieux par des assèchements automnaux favorise la croissance d’un certain nombre d’espèces de characées. L’étude précise du cycle de vie de l’une d’entre elles a mis en évidence une plasticité plus importante qu’attendu au vu de sa répartition géographique actuelle, modérant donc les prédictions faites dans le chapitre 3 sur l’évolution de cette espèce face aux changements climatiques.

Ce cinquième chapitre récapitule donc les connaissances acquises à propos de l’habitat optimal des espèces et de leur tolérance vis-à-vis de plusieurs paramètres, et discute de la probabilité des espèces à être affectées par le changement climatique (« vulnérabilité », Williams et al. 2008).

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

5.1 Vers une compréhension de l’écologie des espèces et de leur vulnérabilité au réchauffement climatique Depuis un siècle, les activités humaines bouleversent le climat planétaire en augmentant les émissions et donc les concentrations atmosphériques des gaz à effet de serre et des aérosols ainsi qu’en modifiant les propriétés réflectives des surfaces (déforestation, diminution des surfaces enneigées et glacées, etc…). Le réchauffement du climat est un fait établi et observé dans le monde entier ; un accroissement de la température de 0.74°C a été mesuré pour la période 1906-2005 (GIEC 2007).

Au cours de cette période, le réchauffement a été particulièrement marqué dans certaines régions, notamment dans les zones alpines (Beniston 2006). Les températures ont augmenté 2,05 fois plus en Suisse que dans l’hémisphère Nord en moyenne, avec un accroissement des températures annuelles moyennes de plus de 1.5°C au cours du 20ème siècle (1912-2011), (Rebetez & Reinhard 2008). Durant les 30 dernières années (1982- 2011), ce phénomène régional de réchauffement s’est accéléré à raison d’environ +0.5°C par décennies. Des changements irréguliers des régimes de précipitations ont également été constatés. Les tendances de ces modifications de température et de précipitation devraient se maintenir ; leurs ampleurs dépendra de l’évolution des émissions à gaz à effet de serre (OFEV 2012). Les modèles nationaux, basés sur le scénario d’émissions A1B, prédisent à court-terme (2010-2050) une augmentation des températures annuelles de l’air de 1.2 ± 0.5°C et une redistribution des précipitations avec un fort recul estival (entre -18 et -28 %).

Ces changements climatiques auront un impact sur le régime thermique et hydrologique et sur la physico-chimie des écosystèmes aquatiques, notamment une augmentation des températures des eaux, une plus longue période sans glace, une forte redistribution saisonnière des débits des rivières et une diminution du taux d’oxygénation (Nickus et al. 2010; Perroud & Goyette 2010; Verdonschot et al. 2010). En outre l’augmentation des températures devraient avoir un impact similaire à un enrichissement en nutriments sur les grands lacs profonds de Suisse, ralentissant voir inversant le phénomène de ré-oligotrophisation (Heino, Virkkala & Toivonen 2009). L’accroissement de la période de stratification empêchera l’oxygénation des couches profondes, augmentant le risque de relargage interne de phosphore. Les conditions plus

220

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale chaudes et l’augmentation de la disponibilité en phosphore devraient favoriser la croissance du phytoplancton et en particulier des cyanobactéries, diminuant ainsi la transparence des lacs (Kilham, Theriot & Fritz 1996; Gallina, Anneville & Beniston 2011; Shimoda et al. 2011). En ce qui concerne les cours d’eau du Plateau, le changement climatique se traduira par des débits plus importants en hiver (déplacement des périodes de crues normalement printanières, allongement de leur durée, de leur intensité et de leur fréquence) et moindre en été (période d’étiage estival plus marquée et plus longue) (OFEV 2012).

Le réchauffement climatique a d’ores et déjà entrainé des changements dans les aires de distribution d’une grande variété de groupes taxonomiques sur tous les continents (Walther et al. 2002).

Sous l’effet du changement climatique, les modifications des aires de répartition des espèces sur le territoire sont la conséquence de colonisation (espèces favorisées ou « gagnantes ») et d’extinctions (espèces défavorisées ou « perdantes »). Le succès ou l’échec des gagnantes et perdantes potentielles est directement fonction de:

1) leurs traits biologiques intrinsèques, notamment les capacités adaptatives génétiques et phénotypiques (plasticité), leur stratégie de vie (résilience), et leur capacité à se soustraire aux conditions environnementales régionales défavorables en trouvant refuge dans des micro-habitats,

2) des facteurs extrinsèques liés aux changements des habitats et à la mise en place des politiques et instruments visant d’une part à réduire l’intensité du réchauffement climatique (stratégie d’atténuation) et d’autre part à réduire les répercussions du réchauffement climatique sur les écosystèmes (stratégie d’adaptation) (GIEC 2007; Williams et al. 2008).

Alors que plusieurs études ont déjà détecté l’extrême vulnérabilité de la biodiversité des écosystèmes d’eau douce au réchauffement climatique, ce sujet reste à ce jour peu étudié (Mulholland & Best 1997; Clarke 2009; Heino et al. 2009; Alahuhta, Heino & Luoto 2011; Rosset & Oertli 2011). Ce travail de thèse fournit des éléments inédits relatifs à la réponse des espèces de characées aux changements environnementaux. L’enveloppe environnementale occupée par les characées étant relativement étroite du

221

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale point de vue de la physico-chimie (majoritairement présentes dans les milieux oligo- mésotrophes, faiblement à modérément calcaires), l’essentiel des différences d’habitat entre les espèces sont reliées aux conditions climatiques régionales et locales. D’après la réponse de certaines espèces en termes d’abondance et de phénologie aux variations locales de température et de niveau des eaux (Chapitre 4), et d’après leur distribution dans d’autres zones géographiques, elles disposeraient de potentialités de colonisation d’une plus grande variété d’habitats que ceux suggérés par les modèles de distribution présentés ici (Article 1).

Par conséquent, les informations acquises sur l’écologie et la phénologie des espèces dans le cadre de cette thèse complétées par celles fournies par la littérature scientifique ouvrent la voie à la discussion ci-après (paragraphe 5.1.1) sur la « sensibilité » des espèces aux changements climatiques, gouvernée par leurs capacités à s’adapter (colonisation de micro-habitat refuges, plasticité physiologique et phénologique) et à se rétablir après une perturbation (« résilience », traits du cycle de vie).

5.1.1 Habitat, adaptation et résilience des espèces

Les milieux aquatiques intègrent des processus complexes offrant des micro-habitats dont les caractéristiques abiotiques sont liées aux conditions atmosphériques de manière indirecte. La luminosité dépend de la localisation géographique (latitude, longitude, altitude), des conditions d’exposition locales (ombrage par le relief, par la végétation riveraine, par les hélophytes), de la profondeur et de la transparence des eaux. La température de l’eau est tributaire de la pénétration de la lumière mais également du degré de connexion à des eaux souterraines thermiquement tamponnées. Le régime hydrologique est également un facteur considérable pour la distribution des espèces. L’amplitude et la saisonnalité des variations de niveaux sont fonction des conditions météorologiques, des caractéristiques du substrat (perméable ou non, nappe souterraine, etc..), des conditions d’écoulement de l’eau dans le bassin versant et de la masse d’eau en jeu.

Les espèces de characées disposent chacune d’un certain niveau de plasticité et de résilience leur permettant d’adopter la stratégie de survie la plus appropriée aux

222

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale conditions locales de lumière, de température et de perturbations (ex. assèchement, crues, battement des vagues) (tab.1). Peu compétitrices, les characées occupent les habitats non propices aux plantes vasculaires c’est à dire les milieux pauvres en nutriment et particulièrement les secteurs 1) où les ressources lumière et température sont limitées mais les conditions hydrologiques sont stables (conditions locales « A », tab. 1) ; 2) où les ressources lumière et température sont suffisantes mais les conditions hydrologiques sont variables (conditions locales « B », tab.1).

Des capacités d’acclimatation différentes entre les espèces de characées vis-à-vis de la quantité et la qualité de lumière disponible contribuent à expliquer leur distribution (Schwarz et al. 2002) (tab.1). Plusieurs études ont démontré chez plusieurs espèces de characées l’existence de mécanismes physiologiques et morphologiques pour ajuster la photosynthèse dans des conditions de faibles luminosités mais aussi pour se préserver des dommages causés par de trop fortes radiations (Küster et al. 2000a; Schagerl & Pichler 2000; Rae et al. 2001; Schneider et al. 2006; Asaeda et al. 2007). Certaines espèces seraient ainsi capables de coloniser des habitats fortement exposés à la lumière comme des habitats beaucoup plus sombres du fait de leur capacités biologiques inhérentes à 1) tolérer un certain niveau de radiations UV en faisant appel à des filtres photo-protecteurs physiologiques, morphologiques et « comportementaux » (pigments caroténoïdes, forme de croissance contractée, colonisation de micro-habitats ombragés, etc…) et 2) à augmenter leur production de chlorophylle a pour optimiser la photosynthèse dans des conditions de faible luminosité (Küster et al. 2000b; de Bakker et al. 2005; Schneider et al. 2014).

Cette capacité d’acclimatation à la profondeur se traduit également par des adaptations reproductives (Asaeda et al. 2007) (tab.1). En fonction des conditions environnementales locales de lumière, de température et d’intensité de perturbation hydrologique, les characées adoptent une voire deux stratégies reproductives pour assurer leur survie: 1) la formation de populations pérennes se multipliant de manière végétative à partir d’anciens fragments de thalle (majorité des espèces) ou de bulbilles rhizoïdiens (quelques espèces seulement notamment C. aspera et N. obtusa) ; et 2) la formation de populations annuelles produisant des bulbilles et/ou une banque d’oospores dense avant la saison défavorable. Les oospores, organes résistants et dormants, permettent la dispersion sur de longue distance par l’avifaune aquatique et la 223

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale persistance des populations pendant les phases d’assèchement et leur régénération quand les conditions redeviennent favorables. La propagation de fragments de thalles et de bulbilles desquels peuvent se différencier de nouvelles plantes adultes constitue un avantage dans les habitats permanents froids et ombragés ou à l’inverse très fortement perturbées (Van den Berg et al. 2001; Bociąg & Rekowska 2012). En effet, le manque d’énergie thermique et lumineuse ralenti la croissance des espèces et la destruction dans la saison de croissance des parties supérieures des plantes lors d’un assèchement précoce les empêche de constituer une banque d’oospore. La reproduction sexuée est donc stimulée dans les habitats peu profonds, permanents ou perturbés par des assèchements de courte durée en fin de saison de croissance (Chapitre 4). Dans ces conditions, la chaleur accumulée et l’énergie lumineuse sont suffisamment importantes et les assèchements suffisamment tardifs pour permettre aux espèces d’accomplir leur cycle de vie avec la constitution d’une banque dense d’oospores résistants (Guerlesquin 1987; Bonis & Grillas 2002). Grâce à la production de propagules végétatives et sexuelles, toutes les espèces de characées ont ainsi une capacité de résilience, c.-à-d. celle de rétablir une population après une perturbation.

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

Table 1. Stratégies adaptatives adoptées par les characées selon les conditions locales caractérisant le type d’habitat occupé. Environnement Stratégies adaptatives Conditions locales Habitat correspondant Acclimatation à la lumière Mode de reproduction Longévité A.1. Profondeurs lacustres

A.2. Secteurs ombragés des plans d’eau peu A. Lumière et chaleur profonds permanents Végétative : Augmentation du ratio accumulée limitées Multiplication clonale chla/chlb Pérenne Perturbations A.3. Plans d’eau fortement Bulbilles rhizoïdiens hydrologiques nulles alimentés par des eaux souterraines

A.4. Plans d’eau d’altitude

B.1. Plans d’eau ou secteurs bien exposés, peu profonds et permanents Sexuée : - Production de pigments B. Lumière et chaleur Création d’une banque photo-protecteurs accumulée suffisantes B.2. Plans d’eau ou dense d’oospores Annuelle - Protection physique contre Perturbations secteurs asséchés en fin de Végétative : (espèces printanière, les radiations UV (refuge au hydrologiques nulles à saison de croissance Bulbilles rhizoïdiens estivale ou automnale) pied des hélophytes, très élevées Multiplication clonale enrobage dans le limon) B.3. Rives lacustres (milieux permanents) régulièrement battues par les vagues

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

Les characées ayant globalement une certaine souplesse vis-à-vis des conditions abiotiques, la manière dont les espèces se répartissent actuellement ainsi que l’amplitude et le sens du changement futur de leur aire de distribution s’expliquent par les différences subtiles de traits biologiques et écologiques. Ces derniers sont présentés ci-dessous par espèces ou groupes d’espèces aux caractéristiques similaires.

Chara globularis, C. C. globularis, C. vulgaris et C. contraria sont toutes trois vulgaris, C. contraria cosmopolites, capables de coloniser des eaux douces et des eaux saumâtres et supportant bien des niveau trophiques relativement élevés (méso-eutrophes) (ex. Corillion 1957; Lambert-Servien et al. 2006; Hutorowicz & Dziedzic 2008). Ce succès s’explique notamment par une grande plasticité phénologique et l’aspect hautement fertile de leur population dans les habitats peu profonds. Les trois espèces semblent cependant ne pas avoir des mêmes limites bathymétriques de colonisation. C. globularis tolère des conditions de faible luminosité grâce à des capacités supérieures d’ajustement du contenu cellulaire en chlorophylle a alors que C. contraria occupe les zones moins profondes grâce à la production de xantophylle photo-protecteurs (Schagerl & Pichler 2000; Schneider et al. 2014).

Ce sont également les espèces les plus fréquemment observées en Suisse. Elles ont une large amplitude écologique et peuvent en ce sens être qualifiées d’espèces « généralistes » des eaux mésotrophes modérément calcaires de plaine (Articles 1, 2). D’après les modèles de l’Article 1, C. globularis peut coloniser les profondeurs lacustres comme dans les plans d’eau plus petits et moins profonds, alors que C. contraria est associée surtout aux milieux lacustres et C. vulgaris occupe préférentiellement des écosystèmes de faible superficie. Montrant une position similaire selon la durée d’asséchement

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

(de 2 à 3 semaines en automne, Article 4), les différences de répartition de ces espèces est donc probablement fonction de leurs capacités distinctes d’acclimatation à la lumière. En outre la régression des populations lacustre de C. contraria prédite sous l’effet du réchauffement pourrait être compensée par un accroissement de son installation dans des milieux de faible superficie subissant des assèchements de faible intensité.

Chara aspera C. aspera est largement répandue dans l’hémisphère Nord et a une large amplitude écologique. Comme les 3 espèces précédentes, elle est observée à la fois dans les milieux d’eau douces et dans les milieux saumâtres mais semble plus sensible à l’eutrophisation. Elle est par ailleurs associée aux faibles profondeurs et souvent aux conditions perturbées rencontrées dans les milieux temporaires ou sur les rives plus ou moins exposées des lacs d’eau douce et des côtes de la mer Baltique (ex. Corillion 1957; Grillas 1990; Van Den Berg et al. 1999; Torre 2000; Blindow et al. 2003; Blindow, Schuette & Schütte 2007; Schmieder & Lehmann 2004). Cette espèce dioïque de petite taille est parfaitement adaptée à la survie en conditions peu profondes et perturbées grâce à sa capacité à produire une grande quantité de pigments photo-protecteurs et à l’utilisation, simultanée ou non, des modes de reproduction végétatif (bulbilles rhizoïdiens) et sexué (Schagerl & Pichler 2000; de Bakker et al. 2005; Blindow et al. 2009).

En Suisse, C. aspera colonise effectivement les profondeurs faibles d’une grande variété d’habitats oligotrophes (Auderset Joye & Schwarzer 2012). Sa distribution devrait s’étendre en réponse à une diminution des précipitations (Article 1). Ce résultat est cohérent avec la littérature et sa réponse aux

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

assèchements obtenue dans ce travail de thèse : elle pousse dans les secteurs moins profonds et ayant subi un assèchement automnal plus intense que C. globularis, C. vulgaris et C. contraria (5 semaines, Article 4).

Chara intermedia, Ces deux espèces sont plutôt répandues dans l’hémisphère Chara hispida Nord. D’un point de vue morphologique et écologique C. hispida et C. intermedia sont très proches si bien que leur séparation taxonomique est un sujet de controverse parmi les charologues (Boegle et al. 2007). Des analyses génétiques en cours indiqueraient que la séparation de ces deux espèces n’est soutenue que par une seule mutation sur un gène non-codant (comm. personnelle P. Nowak). Du point de vue écologiques on rencontre ces deux espèces dans les eaux douces oligo- mésotrophes très carbonatées et calcaires, relativement peu profondes (mais jusqu’à 14 m, Bornette, Guerlesquin & Henry 1996; Krause 1997; Melzer 1999; Bailly et al. 2007; Rodrigo et al. 2007) et non perturbées (Bornette & Arens 2002). La production de carotènes sous des conditions d’intensité lumineuse forte semble toutefois être plus importante chez C. hispida que chez C. intermedia (Schneider et al. 2006). Si la reproduction sexuée de ces deux espèces est, comme chez la plupart des characées, stimulée par une forte luminosité, une augmentation de la température et un stress hydrique, elles ont également la faculté de régénérer des plantes adultes à partir d’anciens nœuds (Soulié-Märsche et al. 2008, observations personelles). Ainsi la similitude des traits génétiques, phénotypiques et écologiques de ces deux taxons suggère qu’il pourrait s’agir de deux écotypes d’une seule et unique espèce, passant de la forme « intermedia » à « hispida »

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

à mesure que la profondeur diminue c.-à-d. en réponse à une augmentation de la température et de la lumière.

En Suisse C. intermedia et C. hispida sont effectivement toutes deux associées aux milieux de faible superficie situés dans les plaines alluviales à l’environnement fortement forestier et alimentés par des eaux souterraines oligo- mésotrophe très fortement calcaires (nappe de versant ou d’accompagnement du cours principal) (Articles 1 et 2). D’après les modèles de distribution, elles seraient favorisées par une augmentation des températures jusqu’à 21°C et une diminution des précipitations (Article 1). Leur distribution en plaine explique la relation de ces deux espèces avec des températures aériennes assez élevées. Cependant les plans d’eau qu’elles colonisent étant souvent alimentés par les eaux souterraines, les exigences thermiques basiques de C. intermedia et C. hispida sont probablement plus fraiches que ce que suggèrent les modèles construits sur la base d’informations climatiques atmosphériques. Leur position le long du gradient d’assèchement dans le lac du Bois d’Avaz indique une préférence de C. intermedia pour des conditions d’inondations permanentes alors que C. hispida pousse dans les secteurs moins profonds asséchés 2 à 5 semaines en automne (Article 4). Cette différence de tolérance aux assèchements suggère que C. intermedia devraient être plus vulnérable que C. hispida à la baisse des niveaux d’eau et donc au recul des précipitations estivales.

Chara strigosa C. strigosa est considérée comme une espèce arctique-alpine dont l’aire de répartition est réduite à quelques localités de l’arc alpin et de quelques régions du Nord de l’Europe (Corillion 1957; Blaženčić et al. 2006a). Du fait de sa rareté,

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

l’écologie de cette espèce est peu connue.

La relation « en cloche » avec les paramètres environnementaux (Article 1), le fort indice de marginalité et le faible indice de tolérance de C. strigosa (Article 2) indique effectivement qu’elle est associée à un habitat très particulier et distinct de celui des autres espèces en Suisse. Le modèle la définit comme étant une espèce spécialiste des lacs de montagne, froids (température aérienne moyenne de juillet optimale autour de 11-12°C), oligotrophes et très calcaires (Articles 1 et 2). Un résultat inédit apporté par cette thèse est sa réponse positive à une diminution modérée des précipitations (Article 1) que confirme sa position le long du gradient d’assèchement (Article 4). Ainsi, bien qu’elle soit plus largement répandue dans les grands lacs permanents de Suisse, C. strigosa a la capacité de s’adapter à des conditions hydrologiques plus variables et un assèchement automnal de 3 à 5 semaines favoriserait sa germination et son installation. Contrairement aux populations des habitats lacustres habituellement stériles, celles prélevées dans les zones peu profondes (entre 80 et 100cm) et perturbées du lac du Bois d’Avaz se reproduisent de manière sexuée. Cette observation suggère une adaptation reproductive de l’espèce en réponse aux conditions de lumière, de température et aux perturbations liées aux assèchements pouvant lui conférer un avantage dans un contexte de changement climatique.

Nitella opaca N. opaca est une espèce cosmopolite répartie dans divers types d’écosystèmes (étangs, lacs, mares temporaires, rivières, etcc..) d’eau douce à légèrement saumâtre, oligotrophes faiblement calcaires (Corillion 1975; Blindow 2000; Blaženčić et al. 2006a; Langangen 2007). L’espèce a en réalité des

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale exigences thermales strictes et trouve des conditions de températures proches de ses exigences pour son développement dans différents types de micro-habitats. Il s’agit d’une espèce cantonnée aux eaux froides adoptant un cycle de vie pérenne et ne fructifiant que très peu dans les habitats lacustres (trouvée à plus de 30 m de profond en Suède, Krause 1997). Les plans d’eau régulièrement rajeunis par un assèchement constituent également un habitat potentiel pour l’espèce (Grillas & Gauthier 2004). Dans ces conditions temporaires, N. opaca devient annuelle, poussant tôt dans la saison et produisant rapidement une banque de graine dense avant les températures estivales défavorables et l’assèchement (Grillas et al. 2004). Dans le Nord-Ouest de la France, Corillion (1957) signale qu’elle germe dès la fin de l’hiver entre 5 et 15°C et fructifie à 13-18 °C. Selon Grillas et al. (2004), des températures de l’eau supérieure à 20°C entraine la décomposition des plantes. Ces deux conditions contrastées abritant N. opaca, permanentes et froides vs chaudes et temporaires, suggèrent une plasticité phénologique et physiologique vis-à-vis des conditions lumineuses et de perturbations qui lui permettent de persister dans des conditions environnementales proches de ses exigences thermales basiques.

En Suisse, N. opaca a effectivement été identifiée comme une espèce des régions froides. Sa capacité a trouvé refuge dans des micro-habitats frais explique pourquoi son habitat à l’échelle régionale semble plus large que celui de C. strigosa (notamment température aérienne moyenne de juillet optimale entre 11 et 16°C) (Articles 1 et 2). Elle forme le plus souvent des populations pérennes et souvent stériles dans les profondeurs des lacs oligotrophes peu calcaires (profondeur max=15m ; Auderset Joye & Schwarzer 2012), ou dans les

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

petits plans d’eau peu profonds situés dans les régions froides d’altitude ou alimentées par des eaux fraiches (eaux souterraines). Les milieux temporaires sont actuellement rares en Suisse mais devraient devenir plus fréquents avec le recul des précipitations estivales. La régression prédite de cette espèce en réponse au réchauffement climatique pourrait donc être compensée par la colonisation de nouveau milieux temporaires.

Tolypella glomerata T. glomerata est cosmopolite et colonise les eaux alcalines peu profondes des lagunes, étangs, mares temporaires et grands lacs (Corillion 1975; Krause 1997; Pelechaty 2005; Rodrigo et al. 2010). Dans le Sud de la France et sur la façade Atlantique, cette espèce est caractéristique des pièces d’eau temporaires où elle a un cycle de vie très précoce et fugace (Grillas 1990; Stewart & Church 1992; Simons & Nat 1996).

En Suisse, T. glomerata colonise toutefois essentiellement les lacs oligotrophes calcaires situés dans le Jura et au pied des Alpes du Nord et montre une distribution optimale dans les sites où la température de Juillet atteint 16°C (Article 1 ; Auderset Joye & Schwarzer 2012). Sa capacité à pousser également dans les milieux peu profonds et perturbés a été précisée grâce au suivi du lac du Bois d’Avaz (Article 3 et 4). Dans les secteurs qui ont été exposés à l’air libre durant 3-4 semaines au cours de l’automne précédent, elle se développe très rapidement au printemps et produit un grand nombre d’oospores avant de se décomposer totalement en juin. Cette espèce dispose donc également de capacités d’adaptation aux conditions de température, luminosité et de perturbations plus importantes que celles décrites par sa distribution actuelle en Suisse. T. glomerata pourraient déplacer son aire de

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

distribution vers les plans d’eau alcalins devenus temporaires en conséquence du changement climatique.

Nitellopsis obtusa N. obtusa est caractéristique des eaux mésotrophes profondes et permanentes d’Europe et d’Asie où elle se maintient généralement par multiplication végétative, (ex. Corillion 1957; Stewart & Church 1992; Coops et al. 2008). Des changements de son aire de distribution et de son mode de reproduction sont constatés depuis une trentaine d’années et sont donc contemporains du phénomène d’accélération du réchauffement climatique. Elle est en expansion dans plusieurs régions d’Europe (Krause 1985; Gabka 2009; Bailly & Schaefer 2010) et a été recensée dans la région des Grands Lacs d’Amérique du Nord où elle est désormais considérée comme invasive (Geis et al. 1981; Pullman & Crawford 2010). Cette expansion se traduit par la colonisation de milieux peu profonds (2-3 m) où le développement de gamétanges, mâles et beaucoup plus rarement femelles, a pu être observé (Krause 1985; Nichols et al. 1988).

Dans ce travail de thèse N. obtusa a été identifiée comme une espèce des milieux lacustres mésotrophes situés dans les régions les plus chaudes de Suisse (Articles 1 et 2). Cette préférence pour les profondeurs lacustres s’explique par la sensibilité de l’espèce aux perturbations mise en évidence grâce au suivi du lac du Bois d’Avaz (Article 4). Ainsi contrairement à la plupart des espèces décrites précédemment, N. obtusa n’est pas une characée dont l’installation est favorisée par des assèchements saisonniers. En revanche, nous avons mis en évidence sa capacité à s’adapter morphologiquement, physiologiquement et phénologiquement aux milieux permanents peu profonds

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

(Article 5). Alors que cette espèce colonise généralement des milieux profonds où elle se multiplie exclusivement de manière végétative, elle produit exceptionnellement des propagules sexuels dans le lac du Bois d’Avaz en réponse à une hauteur d’eau faible (donc à une luminosité élevée) et à une grande quantité de chaleur accumulée. La germination d’oospores n’a pas été observée au cours de cette étude suggérant que des conditions environnementales particulières et non rassemblées au cours de l’étude sont nécessaires pour rompre leur dormance. N. obtusa a donc une plasticité bien plus importante que ce que laisse croire sa distribution régionale actuelle. Sous l’effet du réchauffement climatique, cette espèce pourrait déplacer son aire de distribution des profondeurs lacustres vers les plans d’eau permanents peu profonds. Les populations annuelles et fertiles de N. obtusa pourraient également devenir plus fréquentes.

Nitella batrachosper- Ce travail de thèse a également permis de récolter de ma (syn = N. conferva- précieuses informations sur l’écologie de deux petites espèces cea) et de characées extrêmement rares en Suisse et, plus largement, Nitella tenuissima en Europe : Nitella batrachosperma et Nitella tenuissima (Urbaniak, Gabka & Blazencic 2008; Auderset Joye & Schwarzer 2012). Ces deux petites espèces ont été observées dans les des plaines alluviales de plusieurs fleuves français et plus précisément dans les annexes régulièrement perturbées par des crues ou des assèchements (Bornette & Arens 2002; Lambert-Servien et al. 2006). N. tenuissima forme également une population stable depuis plus de 20 ans dans une ancienne gravière oligotrophe et très calcaire de la plaine alluviale du Rhône, dans le département de l’Ain (Auderset Joye 1993; Boissezon 2008). Elle pousse dans des profondeurs plus

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale importantes que couramment observé (2-3m), à l’écart des fluctuations de niveaux et des peuplements de macrophytes émergents. N. tenuissima serait donc une espèce pionnière ayant une tolérance relativement large aux conditions de température et de lumière. En revanche, du fait de son extrême rareté et probablement de sa grande discrétion, très peu d’information est pour le moment disponible dans la littérature sur l’écologie de N. batrachosperma.

Ces deux espèces ont été recensées dans les zones peu profondes du lac du Bois d’Avaz entre 2009 et 2012 indiquant qu’elles peuvent être associées aux milieux oligo-mésotrophes très calcaires fréquemment rajeunis par des perturbations. Plus précisément, N. batrachosperma et N. tenuissima trouvent des conditions favorables sur les rives ayants été asséchées respectivement 3 et 2 mois au cours de l’automne précédent (Article 4). Ce sont les espèces submergées associées aux durées maximum d’assèchements. Au lac du Bois d’Avaz, ces deux espèces accomplissent très rapidement leur cycle en été ou en automne et semblent se protéger des radiations trop fortes en colonisant des microhabitats ombragés (pieds des hélophytes, amas de débris végétaux accumulés sur les bordures). Leur forme de croissance très contractée favorise également l’accumulation de limons sur leur thalle si bien qu’elles sont presque totalement cachées dans le sédiment. Enfin la couleur légèrement jaunâtre de leur thalle suggère la mise en place d’une adaptation pigmentaire. L’étude des variations de la morphologie et du cycle de vie de ces deux espèces dans des habitats contrastés (profondeur, niveau de perturbation, etc..) permettrait de mieux comprendre leur potentialité d’adaptation aux conditions environnementales et donc leur sensibilité au changement climatique. Leur extrême rareté pourrait être largement attribuable à la perte d’habitats

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

hydrologiquement dynamiques (régulation des niveaux lacustres, endiguement des rivières, destruction des plaines alluviales, etc…).

La sensibilité des différentes espèces décrites ci-dessus au changment climatique est donc fontion de leurs exigences écologiques de base, de leur niveau de plasticité et de résilience.

Des assèchements en fin de saison de croissance de plus en plus fréquents sont attendus en réponse au recul des précipitations estivales et devraient offrir l’opportunité à un certain nombre d’espèce de s’installer. Cependant, l’évolution de l’aire de répartition de ces espèces dépendra également de leur réponse à l’augmentation des températures. Davantage d’études sur un territoire plus vaste à propos de la relation entre la chaleur accumulée, la profondeur et les espèces, en termes d’abondance et de phénologie, sont donc nécessaires pour définir correctement la sensibilité des espèces au changement climatique.

Enfin, la probabilité des espèces à être affectée négativement par les changements globaux, autrement dit leur vulnérabilité, est non seulement fonction de leurs attributs biologiques inhérents présentés ci-dessus mais aussi de facteurs extrinsèques. Ces derniers sont liés à l’amplitude et la direction des changements abiotiques et biotiques et aux moyens humains mis en œuvre pour atténuer les impacts des changements environnementaux (paragraphe 5.1.2 ci-après).

5.1.2 Changements globaux : quels impacts sur la flore charophytique?

En Suisse, les characées trouvent actuellement des conditions favorables dans les eaux oligo-mésotrophes faiblement à fortement calcaires et essentiellement permanentes. Comme expliqué précédemment, la diminution des précipitations et l’élévation des températures atmosphériques auront un impact sur le régime

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale hydrologique et thermique et sur la physico-chimie des écosystèmes aquatiques, dont l’ampleur et la direction seront fonction de la masse d’eau en jeu.

La vulnérabilité des espèces face à ces changements environnementaux dépendra donc de la perte d’habitats actuellement hospitaliers et de la nature des nouveaux habitats favorables et de leur fréquence sur le territoire, pour autant que les espèces parviennent à y disperser des propagules. Bien qu’il manque encore des données pour comprendre précisément les réponses des espèces aux changements environnementaux, il est certain que l’apparition de conditions nouvelles aura des conséquences sur leur répartition, en Suisse comme partout ailleurs. Si les organismes ont atteint leurs limites adaptatives et de dispersion, la mise en œuvre de moyens artificiels proactifs peut s’avérer nécessaire pour assurer leur survie (Heino et al. 2009). Les résultats apportés par cette thèse, bien que fondamentaux, permettent de formuler des pistes de recommandations appliquées à la conservation des espèces.

Changements abiotiques

L’évolution de l’aire de répartition des espèces en Suisse sera fonction de l’évolution du niveau trophique des écosystèmes, de la création de nouveaux habitats favorables et de la capacité de ces espèces à y disperser des propagules. Une aggravation du phénomène d’eutrophisation des lacs étant attendue avec l’augmentation des températures (diminution du taux d’oxygénation, croissance de cyanobactéries, relargage interne de composés phosphorés, Gallina et al. 2011; Shimoda et al. 2011), la conservation d’un niveau trophique faible et donc des populations lacustres de characées nécessite que les efforts soient maintenus pour traiter la cause de l’eutrophisation c.à.d. limiter les sources ponctuelles et diffuses de pollution nutritive. La généralisation du traitement des eaux usées (installation et modernisation des stations d’épuration) et l’interdiction des phosphates dans les lessives a notamment permis de réduire le niveau trophique de plusieurs lacs suisses (Lachavanne, Juge & Perfetta 1991; Lazzarotto & Rapin 2010; Lazzarotto & Klein 2012). Une stratégie complémentaire consiste à limiter les apports nutritifs diffus en provenance des bassins versant en soutenant des pratiques agricoles plus respectueuses de l’environnement (réduction de l’utilisation d’engrais, modifications des modes d’exploitation). La protection des plans

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale d’eau de faible superficie contre l’eutrophisation passe aussi par la création de zones tampons dans l’environnement immédiat (cordons forestiers de plusieurs dizaines de mètre de large, Article 1). Pour les plans d’eau peu profonds, la mise en assec permet également la gestion de la concentration en nutriments. En effet, une diminution du niveau d’eau en été suivie d’une exposition à l’air libre du sédiment provoque la minéralisation des stocks d’azote et de phosphore contenus dans celui-ci et donc une diminution des quantité disponibles pour les plantes au cours de la saison suivante(Coops et al. 2003; Leira & Cantonati 2008).

Ce travail de thèse a mis en évidence l’effet positif des assèchements de courte durée sur la diversité des communautés de plantes aquatiques y compris les characées (Chapitre 4). Effectivement, la régression progressive de la plupart des espèces suite à la dégradation de la qualité de l’eau a été encore aggravée par la perte des dynamiques hydrologiques naturelles. Toutefois nous avons vu aussi que la saisonnalité des cycles assèchement-inondations compte pour la structure de l’assemblage. Les plantes submergées dont font partie les characées colonisent de préférence les habitats où elles ont suffisamment de temps pour achever leur cycle de vie. Ces milieux sont 1) ceux ne s’asséchant pas (ex. N. obtusa, C. intermedia), 2) ceux s’asséchant seulement en fin de saison de croissance, c.-à-d. en automne (la plupart des autres espèces) et 3) ceux où les ressources énergétiques (température et lumière) leur permettent d’accélérer leur cycle de vie suffisamment pour échapper à la période défavorable (assèchement, compétition avec les plantes vasculaires, etc…).

Avec le changement climatique, les milieux de faible superficie et peu profonds devraient voir leur niveau diminuer suffisamment pour provoquer des assèchements saisonniers. Les plans d’eau actuellement temporaires devraient subir des phases d’assèchement plus précoces et plus intenses laissant ainsi moins de temps aux plantes aquatiques les colonisant pour achever leur cycle de vie et former une banque de graines. L’accélération des cycles de vie des organismes en réponse aux températures plus élevées (Theurillat & Guisan 2001; Parmesan 2006; Morecroft & Keith 2009; Körner & Basler 2010) devra cependant être prise en compte pour définir les répercussions réelles d’un accroissement de la durée des assèchements. Si ces habitats

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale s’avéraient effectivement perdus pour les characées, ils pourraient être remplacés par d’autres. Les milieux actuellement peu profonds et permanents tendraient vers un caractère temporaire en s’asséchant en fin de saison automnale ou estivale.

Des crues hivernales plus fréquentes et plus fortes des cours d’eau du Plateau participeraient au rajeunissement et à la création de nouveaux milieux favorisant l’installation d’espèces pionnières telles que C. hispida, T. glomerata, C. strigosa, C. aspera. De même l’étiage estival des cours principaux et de leurs annexes, s’il est suffisamment tardif pour permettre l’achèvement du cycle de vie des characées, devrait également limiter l’installation de plantes vasculaires dessico-sensibles et donner l’opportunité aux espèces pionnières rares de s’installer (ex. N. batrachosperma, N. tenuissima). Cependant les hélophytes, qui sont plus tolérant aux asséchements, gagnent rapidement du terrain dans les milieux temporaires. Comme démontré dans le chapitre 4, les milieux semi-permanents, c.à.d. subissant un assèchement certaines années seulement, représentent ainsi un habitat potentiel pour les characées mais également pour une grande variété d’autres espèces de plantes aquatiques (Article 3 et discussion complémentaire paragraphe 4.4). L’alternance des phases de bas niveau avec assèchement saisonnier et des phases de haut niveau de plusieurs années consécutives permet de limiter tour à tour l’avancée des espèces compétitrices dessico-sensibles et dessico-tolérantes sans affecter la banque de graine dormante de characées. En effet, une fois la banque de graine constituée, les characées peuvent persister à l’état de dormance plusieurs années dans l’attente de conditions favorables (Rodrigo et al. 2010).

Afin de satisfaire les différents usagers (riverains, navigants, exploitations hydroélectriques), le niveau d’eau de la plupart des grands lacs européens est désormais régulé, réduisant l’amplitude des variations à un minimum. Les régimes fluviaux ont également subit de profondes altérations affectant gravement la biodiversité des rivières et de leurs plaines alluviales (Ward et al. 2002; Bunn & Arthington 2002). La conservation des characées passe par le retour à des régimes hydrologiques plus naturels c.-à-d. notamment des amplitudes de variations interannuelles et saisonnières plus importantes. Laisser le niveau des lacs diminuer davantage afin d’exposer un partie plus importante des rives à l’air libre en période d’étiage (automne-hiver) serait favorable à l’installation de populations pionnières telle que les characées.

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

Pour assurer la compensation d’habitats favorables perdus, la création artificielle de plans d’eau dans les plaines alluviales peut être envisagée. La position et la profondeur maximum de ces plans d’eau doit être définie de manière à ce qu’ils soient connectés à des nappes souterraines oligo-mésotrophes dont le niveau varie ce qui implique que des connaissances hydrogéologiques aient été préalablement acquises. La création de plans d’eau présentant des variations bathymétriques en déposant de manière hétérogène sur les rives les matériaux fins (fractions sableuse et argilo-limoneuse) augmente en outre la diversité des micro-habitats disponibles. La préservation et le reprofilage des berges des gravières dès la fin de leur exploitation constituent ainsi une action proactive peu couteûse pour la conservation des characées. Enfin les zones marécageuses alimentées par les eaux de pluies abritent des espèces parmi les plus rares de Suisse et non étudiées ou seulement partiellement dans le cadre cette thèse (ex. N. gracilis, N. opaca). La gestion des niveaux dans ce type d’écosystèmes est possible grâce à l’installation de vannes, laissées ouvertes en fin d’été pour favoriser une mise en assec automnale et fermées ensuite pour s’assurer une mise en eau hivernale et printanière. Toutefois des études complémentaires s’avèrent nécessaires pour comprendre le fonctionnement de ces milieux et les exigences écologiques des espèces qu’ils abritent. Dans cet objectif, un suivi temporel d’une station abritant notamment N. gracilis et N. opaca a été mis en place en parallèle de ce travail de thèse (projet « CHARA-GE », Auderset Joye et Rey- Boissezon).

Le réchauffement climatique pourrait également entrainer un déplacement des aires de répartition des espèces lacustres, notamment en favorisant l’extension de N. obtusa à des plans d’eau peu profonds et permanents où elle adopterait une reproduction sexuée (Article 5). Toutefois les stimuli environnementaux nécessaires pour déclencher la sortie de la dormance des oospores de N. obtusa et donc leur rôle pour la survie de l’espèce restent inconnus à ce jour. De même la régression prédite des populations pérennes lacustres de N. opaca et T. glomerata pourrait être compensée par la colonisation d’étangs temporaires où ces deux espèces sont capables de se maintenir en adoptant un cycle de vie annuel et vernal. Cependant il reste une incertitude quant à la capacité de ces espèces, et particulièrement de N. opaca, à s’adapter à des températures de plus en plus élevées au cours du printemps ou à disperser des propagules dans des 240

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale sites d’altitude. La conservation de N. opaca en Suisse pourrait donc dépendre aussi du maintien de masses d’eau fraiches.

Afin d’assurer la conservation de certaines espèces de characées recherchant les conditions froides telles que T. glomerata, N. opaca et C. strigosa (Articles 1 et 2), une possibilité est de créer des micro-habitats ombragés en installant un cordon forestier, qui protégera en outre le plan d’eau des apports diffus de phosphore et d’azote et devrait donc garantir une bonne qualité de l’eau (Article 1), ou en favorisant l’installation d’hélophytes émergents au pied desquels peuvent pousser un certain nombre d’espèces telles que N. batrachosperma et N. tenuissima (Articles 3 et 4). Une stratégie complémentaire est de garantir la présence de plans d’eau suffisamment transparents et profonds et/ou alimentés par des eaux souterraines oligo-mésotrophes thermiquement tamponnées.

En résumé, bien qu’il soit difficile de prédire l’impact des chagements climatiques sur le régime hydrologique, thermique et sur la physico-chimique des plans d’eau et donc sur la distribution future des characées, le fort degré de menace attribué à la plupart des espèces dans diverses régions européennes indique bien que de nombreux habitats favorables ont déjà été perdus. La création et la restauration d’habitats variés sont donc dors et déjà indispensables à la conservation des characées.

Interactions biotiques

Bien que les modèles de distribution classique des espèces prennent en compte implicitement les relations de compétition et de facilitation lors de la projection des habitats, il n’y a pas de raisons de croire que la nature et la direction de ces relations seront conservées dans le futur. En effet, de nouvelles interactions biotiques sont susceptibles d’apparaître dans la mesure où les espèces répondent de manière variée aux gradients environnementaux, ce qui pose un challenge majeur pour la recherche en écologie (Guisan & Thuiller 2005; Araújo et al. 2007; Cadotte, Carscadden & Mirotchnick 2011; Boulangeat et al. 2012; Wisz et al. 2013). Inclure de manière explicite les interactions biotiques dans les modélisations permettrait d’augmenter leur pouvoir prédictifs, car :

241

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

1) les distributions géographiques des espèces sont gouvernées en partie par les relations de compétition et de facilitation à l’intérieur et entre les différents niveaux trophiques (Van den Berg et al. 1997; Noordhuis et al. 2002; Bucak et al. 2012; Richter & Gross 2013),

2) les phénologies des espèces inter-dépendantes actuellement synchrones peuvent être découplées, créant des assemblages inédits (Schlaepfer, Runge & Sherman 2002; Parmesan 2006),

3) la progression des espèces exotiques invasives en réponse au réchauffement climatique s’accompagne parfois d’une régression des espèces natives (Kovalenko, Dibble & Slade 2010; Stendera et al. 2012).

5.2 Vers un modèle conceptuel des facteurs environnementaux influençant la distribution des characées La modélisation de la distribution de plantes aquatiques demande l’intégration d’une grande variété de processus spécifiques aux écosystèmes aquatiques. En effet, les macrophytes submergés poussant dans des micro-habitats dont les conditions sont découplées des conditions atmosphériques, le pouvoir prédictif et la transférabilité des modèles de distribution des characées seraient améliorés par la considération de facteurs abiotiques et biotiques plus directs et plus pertinents (Guisan & Thuiller 2005). Les espèces sont en interaction complexe avec leur environnement et la précision des données, et donc des informations apportées sur l’écologie des espèces, est généralement opposée à la résolution spatiale de l’étude. Cette thèse a donc été construite autour de deux approches spatiales afin d’être la plus exhaustive possible. La réponse des characées aux gradients environnementaux a été dévoilée d’abord à l’échelle régionale (chapitre 3) puis locale (chapitre 4). Si les méthodes de modélisation ont eu l’avantage de permettre de définir la probabilité d’occurrence des espèces sur toute la Suisse et de tester l’impact des changements climatiques sur celles-ci, le grand nombre de stations requis par ce type d’analyse statistique n’a pas raisonnablement permis la récolte de données environnementales à une échelle proximale (chapitre 3).

242

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

En outre, la modélisation des espèces les plus rares, bien qu’étant d’un grand intérêt pour leur conservation, n’a pas été possible du fait du faible nombre d’occurrence de ces espèces. Par conséquent une approche à une échelle plus fine s’est avérée pertinente pour comprendre plus précisément la relation entre les espèces et les gradients environnementaux locaux (généralement ceux sur lesquels les gestionnaires peuvent agir), (chapitre 4).

À travers l’analyse de la réponse des espèces de characées aux gradients environnementaux à plusieurs échelles spatiales, ce travail de thèse a finalement permis de construire un modèle conceptuel pertinent pour les characées, et probablement pour les plantes aquatiques d’eau douce en général. Elle consiste en une adaptation de la version proposée par Guisan et Zimmermann (2000) pour les plantes terrestres (schéma présenté en fig. 2 du chapitre 1). (fig. 8).

À une échelle proximale, la distribution des espèces est ainsi directement gouvernée par :

1) les gradients de ressources, c.-à-d. l’énergie et la matière qu’elles consomment pour leur croissance (quantité de chaleur accumulée et énergie lumineuse reçue, concentrations en nutriments, en calcium et en carbonate) (« variables directes niveau 1 », fig. 8) (Carr, Duthie & Taylor 1997) ;

2) d’éventuels évènements perturbateurs dont la nature (assèchements, crues ou gels), la fréquence et l’intensité sont reliées au climat et au type d’écosystème en jeu (« perturbations stochastiques », fig. 8);

3) la nature des interactions avec d’autres espèces appartenant ou non au même niveau trophique (compétition avec les plantes vasculaires, broutage par l’avifaune ; facilitation grâce à l’ombrage par les hélophytes, l’amélioration locale de la transparence par d’autres espèces de characées, etc…) ; l’influence des characées sur les processus biochimiques et écologiques des écosystèmes complexifiant encore les relations (lignes pointillées partant du cercle central, fig. 8).

Des suivis temporels sont donc souhaitables pour évaluer la niche fondamentale des espèces, à savoir leur performance et leur phénologie en réponse aux variations

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CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale spatiales et temporelles des gradients biotiques et abiotiques directs. Le développement d’outils de modélisation basés sur l’écophysiologie sont également nécessaires pour généraliser les résultats de ce type d’étude (Kearney & Porter 2009).

La considération de paramètres environnementaux agissant à une échelle spatiale régionale (variables directes niveau 2, fig. 8) et présentant une combinaison simplifiée des gradients influençant directement la physiologie des plantes, bien que moins précise comme approche, permet de modéliser les habitats des espèces. Notamment, les caractéristiques du sol dans le bassin versant et l’environnement immédiat des plans d’eau (composition de la roche mère, couverture du sol) informent indirectement sur la physico-chimie des eaux. Le régime hydrologique, lumineux et thermique des plans d’eau dépendent des conditions climatiques atmosphériques (température, précipitation et radiation incidente) et de la masse d’eau en jeu (superficie et profondeur).

Si on élargit encore l’échelle spatiale d’étude (ex. Europe), les grands motifs de distribution des espèces peuvent être expliqués par des variables indirectes, à savoir la localisation géographique des sites (longitude/latitude/altitude), le mésoclimat (ex. atlantique, continental, méditerranéen, etc…), et éventuellement l’appartenance à de grandes formations géologiques.

244

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

Figure 8 : Modèle conceptuel des relations entre les ressources, les facteurs environnementaux directs et indirects et leur influence sur la croissance, la performance et la distribution géographique des characées (redessiné à partir de Guisan & Zimmermann 2000) .

245

CHAPITRE 5. Synthèse et discussion générale

L’échelle d’étude unique et idéale n’existe pas lorsque l’objectif est de construire des modèles de distribution précis et transférables dans le temps et dans l’espace. Le modèle conceptuel de la distribution des characées formulé grâce à ce travail de thèse devrait donc aider à la sélection d’un set de variables explicatives pertinentes et à la définition d’une stratégie d’échantillonnage appropriée. Un cadre d’étude permettant l’intégration de facteurs agissant à différentes échelles spatiales sur la distribution des espèces constitue un véritable challenge pour la recherche en matière d’écologie et particulièrement pour évaluer correctement la vulnérabilité des espèces au changement climatique (Williams et al. 2008; Kearney & Porter 2009; Kearney, Matzelle & Helmuth 2012). Le dernier chapitre de cette thèse aborde les perspectives possibles d’une telle approche.

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CHAPITRE 6. Perspectives

CHAPITRE 6.

Perspectives

CHAPITRE 6. Perspectives

6 Perspectives

6.1 Modéliser la distribution des plantes aquatiques : vers une méthodologie intégrée Comme déjà expliqué auparavant, un des buts principaux de la recherche en écologie est d’apporter des explications aux variabilités observées dans la distribution des espèces à travers différentes échelles de temps et d’espace. Dans le cadre de cette thèse, nous avons vu que la structure des communautés de macrophytes dans les plans d’eau peu profonds peut être très dynamique et caractérisée par des apparitions, des disparitions, et des réapparitions d’espèces au cours du temps en fonction d’évènements perturbateurs tels que les assèchements. Cependant, selon la « théorie neutre », développée depuis une vingtaine d’année par Hubbell (2001), la composition des communautés et leur dynamique sont gouvernées non pas par des différences d’exigences écologiques entre espèces mais par des variations stochastiques des naissances, décès et dispersion des individus. Effectivement, cette théorie mécanistique est dite « neutre » car elle est basée sur le principe que tous les individus d’une communauté (sous-entendu appartenant au même niveau trophique) sont strictement identiques du point de vue de leur chance de naissance, de reproduction et d’extinction.

Bien qu’à priori opposés, les deux grands processus neutre et niche influencent en réalité probablement la coexistence des espèces de manière simultanée. Dans le cas de conditions relativement homogènes et stables (ex. zone photique des grands lacs, zones équatoriales), les processus neutres pourraient agir de manière primordiale sur la distribution des espèces du fait de l’absence de filtre environnemental fort. En revanche dans le cas de milieux plus dynamiques (ex. mares temporaires, étangs), les processus de niches pourraient avoir davantage d’importance sur la variabilité de la communauté du fait de l’existence d’un filtre environnemental important. En outre, la présence ou l’absence d’une espèce donnée dans un habitat favorable est également fonction de l’arrivée ou non de propagules dans cet habitat. La théorie neutre ne donne certes pas une description réaliste de la complexité des communautés mais a l’avantage de formuler de manière conceptuelle des aspects importants que d’autres théories ignorent : elle considère le caractère stochastique de la démographie et de la dispersion

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CHAPITRE 6. Perspectives des espèces à l’échelle de l’individu et donne des hypothèses sur la manière dont ces individus interagissent entre eux. La théorie neutre est donc à l’écologie ce que la théorie cinétique des gaz est la physique : les communautés strictement neutres comme les gaz parfaits n’existent pas mais l’utilisation d’un tel concept est indispensable à la compréhension progressive des changements observés à une plus grande échelle spatiale et sur un plus long-terme.

Plusieurs auteurs s‘accordent ainsi à dire qu’un des challenges majeurs de la recherche dans le domaine de l’écologie est de trouver une approche intégrant plus de « neutralité » dans les modèles de distribution (ex. Alonso, Etienne, & McKane, 2006; Chave, 2004; Cottenie, 2005; Etienne & Alonso, 2007). Selon Adler, Hillerislambers, & Levine (2007), approfondir les connaissances mécanistiques à propos des différences démographiques inter et intra-espèces aiderait à définir l’importance relative des processus « niches » (basés sur les différences d’exigences écologiques) et des processus « neutres » (basé sur l’hypothèse d’égalité de fitness entre tous les individus) pour la structure des communautés dans différents types d’environnement (ex. stables vs perturbés).

En outre, l’intégration dans les modèles de distribution des connaissances mécanistiques sur les interactions entre les conditions environnementales biotiques et abiotiques et le fitness d’un organisme faciliterait leur généralisation à des situations nouvelles (Kearney 2006). Effectivement, comme expliqué dans le Chapitre 1, les modèles de distribution classiques c.-à-d. dérivés de la corrélation entre les caractéristiques environnementales et l’occurrence des espèces, offrent non pas une représentation de la niche fondamentale de ces espèces mais de leur habitat (McInerny & Etienne 2012a b). Cette approche a l’avantage d’être relativement facile à appliquer notamment grâce à la grande disponibilité d’information sur SIG mais le pouvoir prédictif et la transférabilité de ce type de modèle souffrent de plusieurs obstacles (Graf et al. 2005; Guisan & Thuiller 2005).

Par conséquent, des efforts doivent être fait pour développer une nouvelle méthodologie standardisée et robuste pour combiner les modèles de distribution et les études mécanistiques. Récemment, Carlson et al. (2013) ont proposé un cadre d’étude intéressant pour structurer et hiérarchiser les mécanismes gouvernant la distribution

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CHAPITRE 6. Perspectives des plantes alpines dans les environnements très complexes, en particulier : les facteurs abiotiques hiérarchisés (délimitations de la zone alpine puis micro-habitats puis dynamique de la couverture neigeuse), les interactions entre espèces le longs des gradients environnementaux (succession spatiale et temporelle des espèces), la dispersion (modèles de dispersions des propagules), les réponses spatio-temporelles des plantes aux perturbations.

Les travaux de recherche en écologie des characées et plus largement des plantes aquatiques pourraient s’inspirer de cette méthodologie hiérarchique pour définir correctement la vulnérabilité des espèces, notamment les plus rares. Le suivi temporel de différents types de plans d’eau dans diverses régions européennes permettrait l’acquisition de données sur :

1) les conditions abiotiques et leurs variations à l’échelle des micro-habitats (PAR, degré-jour, perturbations);

2) la réponse des espèces cibles, en particulier l’abondance et les traits phénologiques des différentes espèces de characées et la manière dont elles interagissent avec d’autres plantes (succession spatiale et temporelle) ou avec d’autres organismes représentant ou non des niveaux trophiques différents (interactions biotiques).

La création et l’amélioration des programmes de suivi des écosystèmes aquatiques sont donc indispensables pour pouvoir développer des modèles intégrés et précis de la distribution des espèces, eux même nécessaires à la mise en place de programmes de gestion et de conservation efficaces sur le long-terme.

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CHAPITRE 7. Références

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8. Annexes

CHAPITRE 8. Annexes

8 Annexes

8.1 Article « Evidence of Chara fibrosa Agardh ex Bruzelius, an alien species in South France »

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