UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO - INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS - Depto de Botânica BIB 311 – Sistemática e evolução das Espermatófitas - 2017

Guia Prático 11: – Eudicotiledôneas Superasterídeas: Caryophyllales e Santalales; Asterídeas:

I. Caryophyllales:

1. Nepenthes sp. (Nepenthaceae, asiática), Dionaea muscipula e Drosera sp. (Droseraceae, americanas). Analise os três tipos de armadilhas encontradas nessas plantas: armadilhas adesivas, preênseis e em jarro (ascídios), todas folhas modificadas. Observe a flor ...... mera de Drosera, provável sinapomorfia do clado Eudicotiledôneas Pentapétalas, o mais rico em espécies dentre as angiospermas. Este caráter é raríssimo nas demais angiospermas. No livro “The carnivorous ” (Juniper et al. 1989), observe outras famílias de plantas carnívoras tais como Sarraceniaceae e Lentibulariaceae, atentando para suas diferentes adaptações. Note que as armadilhas são sempre folhas modificadas. O exercício sobre evolução de plantas carnívoras no final deste protocolo pode ser executado extraclasse.

2. Pereskia grandiflora (ora-pro-nobis, originária da América do Sul), Cactaceae, subfamília Pereskioideae. Planta arborescente, com folhas levemente suculentas e comestíveis, ricas em proteínas; apresenta aréolas (gemas axilares modificadas) e espinhos no caule. Note o perianto com peças vistosas e numerosas, sem clara diferenciação entre sépalas e pétalas. O androceu é ...... e o ovário é ...... , com ...... lóculo(s) e numerosos óvulos com placentação ...... , caracteres predominantes na família Cactaceae.

3. Cereus sp. (nativa do Brasil), Cactaceae, subfamília Cactoideae. No material em demonstração, observe o cladódio colunar e costelado, com aréolas com folhas modificadas em espinhos.

4. Nopalea cochleiforme (palma-doce, originária do México), Cactaceae, subfamília Opuntioideae,. No material em demonstração, observe os cladódios complanados e articulados, as aréolas com tricomas especializados conhecidos como gloquídeos.

5. Rhipsalis baccifera (cacto-macarrão, nativa das Américas e África), Cactaceae, subfamília Cactoideae. Epífita florestal com cladódios reduzidos e aréolas desprovidas de espinhos. Observe os frutos do tipo ...... , com ...... sementes.

6. Bougainvillea glabra (primavera, originária da América do Sul). No microscópio, observe a lâmina do corte transversal de caule apresentando variação cambial que leva à formação de ilhotas de floema secundário em meio ao xilema secundário. Nas inflorescências, as porções vistosas são ...... modificadas, com função ...... Quanto ao perianto, que é monoclamídeo, as flores são ...... meras, caráter predominante entre as eudicotiledôneas nucleares. O ovário ...... apresenta ...... lóculo(s) e ...... óvulo(s). Utilize a chave de identificação de Souza & Lorenzi (2014) para identificar a família a que pertence o material. Chave: .... Passos da chave:...... Família ......

7. Mirabilis jalapa (maravilha ou bonina, originária da América), erva da mesma família do material anterior: ...... Sabendo que as flores nesta família (e na maioria das famílias do clado Caryophyllales nucleares) são monoclamídeas (i.e. possuem só um verticilo no perianto), que estruturas formam o invólucro verde em torno da flor de Mirabilis? ...... Embora esse invólucro aparente ser um cálice, os esquemas apresentados na Figura 1 mostram inflorescências de algumas espécies desta família, que permitem interpretar sua natureza. Justifique:...... :......

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Figura 1. Inflorescências de espécies de Bougainvillea e Mirabilis, ordem Caryophyllales (Troll 1969).

9. Elabore diagramas e fórmulas florais referentes à Bougainvillea e à Mirabulis.

8. O grande clado que contém Cactaceae e mais 17 famílias (Caryophyllales nucleares) é caracterizado pela presença de pigmentos do tipo ...... (nitrogenados), enquanto as demais angiospermas apresentam pigmentos do tipo ...... (desprovidos de nitrogênio).

II. Santalales:

1. Struthanthus vulgaris, Struthanthus polyrhizus, ervas-de-passarinho, Loranthaceae, América Tropical. Este gênero apresenta hábito ...... Como se dá a fixação desta planta no hospedeiro? ...... Na lâmina com corte do ramo do hospedeiro observe a formação das raízes haustoriais penetrando até o xilema de onde absorvem a seiva por meio das células sugadoras, que penetram nos vasos do hospedeiro. No material em demonstração, observe o ramo do hospedeiro envolvido pelo parasita.

2. Psittacanthus robustus, erva-de-passarinho, Loranthaceae, América Tropical. Nos materiais em demonstração observe os ramos do hospedeiro e do parasita.

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3. Phoradendron sp., erva-de-passarinho, Santalaceae, América Tropical. Nos materiais em demonstração observe os frutos alaranjados, com viscina abundante (observada quando esmagados), responsável pela fixação das sementes no hospedeiro. Na lâmina, observe o corte do ramo do hospedeiro (rosa) e da planta parasita (azul).

4. Scybalum fungiforme, Balanophoraceae, América Tropical. De todas as famílias de Santalales esta é a única com hábito ...... No material em demonstração observe a inflorescência com numerosas brácteas e flores femininas e masculinas.

5. Helosis cayennensis, Balanophoraceae, América Tropical. Observe o hábito e as inflorescências capitadas deste outro representante da família.

III. Asterídeas basais: Ericales

1. pisonis (sapucaia ou castanha-sapucaia, árvore nativa da Mata Atlântica), . Observe folhas simples, filotaxia ...... , flores ....-meras, dialipétalas, de simetria ...... , com pétalas imbricadas; androceu formado por ...... estames com filetes unidos formando um anel em torno do estilete, e estaminódios numerosos unidos formando uma lígula móvel encurvada sobre o estilete (caráter típico da família). O ovário é ...... (quanto à união ou não ao hipanto), com ...... óvulos de placentação axial intrusiva (típica da ordem). O fruto é um pixídio lenhoso, com opérculo que se destaca na maturação liberando numerosas sementes comestíveis pela fauna e pelo homem. Compare com os frutos (em demonstração) da castanha-do-pará (Bertholletia excelsa, árvore amazônica), que são indeiscentes; suas sementes são dispersas por cotias.

2. Cariniana estrellensis (jequitibá), árvore nativa da Mata Atlântica, Lecythidaceae. Veja em demonstração: Ramo com filotaxia ...... , folhas com lâmina decurrente no pecíolo (caráter que permite o reconhecimento do gênero). As flores têm corola dialipétala e simetria ...... ; o androceu tem numerosos estames, com estaminódios unidos formando a lígula e filetes unidos em anel, caracteres típicos da família; o ovário ínfero é formado por 3 carpelos, numerosos óvulos e placentação axial intrusiva (típica da ordem). O fruto do tipo ...... difere do fruto da sapucaia pelo formato subcilíndrico e pelas sementes com testa expandida em uma ...... , com dispersão do tipo ......

IV. Extra-classe:

Indique em quais famílias a que pertencem as seguintes plantas: pau-d’alho ...... , bela-emília ...... , pau-formiga ...... , beterraba ...... , mandacaru ...... , xique-xique ...... , crista-de-galo ...... , flor-de-maio ...... , onze-horas ...... , pitaia ...... , castanha-do-pará ...... , sarracênia ...... , armadilha-de-vênus ...... , planta-de-jarro ...... , orvalhinha ......

Referências citadas: Givnish, T.J.. 2015. New evidence on the origin of carnivorous plants. PNAS 112:10-11. Juniper, B.E., Robins, R.J. & Joel, D.M. 1989. The carnivorous plants. Academic Press, Cambridge. Souza, V.C. & Lorenzi, H. 2012. Botânica Sistemática. Ed. 3. Instituto Plantarum, Nova Odessa. Troll, W. 1964. Die Infloreszenzen. 2 vols. Gustav Fischer, Jena. Westwood, J.H., Yoder, J., Timko, M.P. & dePamphilis, C.W. 2010. The evolution of parasitism in plants. Trends in Science 2010: 1360-1385. Yoshida, S., Cui, S., Ichihashi, Y. & Shirasu, K. 2016. The haustorium, a specialized invasive organ in parasitic plants. Annu. Rev. Plant Biol.67: 643–67. 3 V. Exercício extraclasse sobre filogenia e evolução de plantas carnívoras

1. Utilizando as informações apresentadas na Tabela 1, assinale na filogenia apresentada na Figura 2 a posição das ordens que possuem gêneros de plantas carnívoras e responda as questões abaixo.

Tabela 1. Gêneros com espécies carnívoras (monocotiledôneas e eudicotiledôneas).

Tabela extraída do trabalho: Givnish 2015. New evidence on the origin of carnivorous plants. PNAS 112.

Os símbolos apresentados em sobrescrito junto de cada gênero de planta carnívora indicam os seguintes tipos de armadilha foliar: L – ápice foliar bipartido e espiralizado; P – ápice foliar em jarro (ascídios); S – ápice foliar em armadilha mecânica preênsil (sugadora no caso dos utrículos de Utricularia); T – folhas adesivas.

a) Os dois tipos de armadilhas que ocorrem no maior número de gêneros são:...... b) Qual desses dois tipos de armadilhas ocorre no maior número de ordens? ...... c) O clado que contém três das cinco ordens com plantas carnívoras é ...... d) Discorra sucintamente sobre o padrão de evolução das armadilhas adesivas em angiospermas (baseie-se na figura 2):...... e) Dado que as plantas carnívoras são autótrofas, qual pode ser a importância adaptativa do hábito carnívoro? ......

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Figura 2. Filogenia das angiospermas segundo APG IV (2016).

5 2. Localize na topologia abaixo (Figura 3 - ordem Caryophyllales) o clado DNDD (com 6 gêneros de carnívoras em 4 famílias). Sabendo que Ancistrocladaceae (grupo africano-asiático) não inclui espécies carnívoras e que existem espécies não-carnívoras em Dioncophyllum (grupo africano), plote no cladograma os passos prováveis de evolução da carnivoria e descreva o padrão de evolução deste caráter: ......

Figura 3. Filogenia da ordem Caryophyllales, segundo Stevens 2016 (APweb).

6 V. Exercício extraclasse sobre filogenia e evolução de plantas parasitas.

Figura 4: PARASITAS na filogenia das Angiopermas (segundo Yoshida et al. 2016)

(a) Topologia adaptada de www.mobot.org/MOBOT/research/APweb e APG III (2009). Ordens contendo gêneros parasitas estão em vermelho.

(b–k) Fotos de plantas parasitas (esquerda) e secção de seu haustório (direita): (b,c) Cuscuta (Convolvulaceae) (d,e) Striga (Orobanchaceae), (f,g) Thesium (Santalaceae) (h) Rafflesia (Rafflesiaceae), (i ) Rhizanthes (Rafflesiaceae), (j, k) Hydnora (Hydnoraceae). Setas e asteriscos indicam a parasita (P) e seu hospedeiro (H), respectivamente. Linhas pontilhadas indicam a interface parasita-hospedeiro. 7

Figura 5: Diversidade de parasitismo nas Angiospermas, refletindo as prováveis 12 ou 13 origens de parasitas na história evolutiva do grupo. Retirado de Westwood et al. (2010), baseado em: APwebsite (http://www.mobot.org/MOBOT/research/Apweb) “Parasitic Plant Connection” (http://www.parasiticplants.siu.edu/).

13 linhagens estão indicadas, com órgão do hospedeiro que é infestado (r – raiz; s – caule; e - endófita); se as espécies em cada grupo são parasitas facultativas (opcional) ou obrigatórias; se as espécies são hemiparasitas ou holoparasitas; e número estimado de gêneros e espécies (separados por barra inclinada). Apenas as parasitas que invadem diretamente os tecidos de uma planta hospedeira fotossintetizante via haustório estão incluídas; parasitismo de interações do tipo micorriza também evoluíram em várias ocasiões nesses grupos. A maioria das espécies de Cuscuta (cipó-chumbo, Convolvulaceae, Solanales, Asterídeas) produzem clorofila e fazem fotossíntese, porém esta serve para reciclar carbono derivado do hospedeiro e não para fixar carbono da atmosfera. São denominadas de “holoparasitas fotossintéticas” por alguns autores. Membros da ordem Santalales variam desde plantas de vida livre e árvores não-parasíticas até espécies que mantêm uma atividade fotossintética mínima em momentos específicos de seu ciclo de vida. Balanophoraceae, família de holoparasitas de raízes, provavelmente são proximamente relacionadas a Santalales, ordem que contém também algumas famílias não parasitas. Contudo, ainda não está claro se as Balanophoraceae representam uma linhagem holoparasítica derivada dentro das Santalales parasitas (correspondendo assim a um total de 12 origens de parasitismo nas angiospermas), ou se elas são uma linhagem basal que desenvolveu parasitismo de modo independente (levando a 13 origens do parasitismo).

8 Analise a filogenia da Figura 4 e o quadro da Figura 5 e responda:

1). Na Fig. 4, qual a ordem com maior número de grupos parasitas?...... Quantas famílias das demais ordens contêm gêneros parasitas? ……….…………………………

2). Quantifique o número de ordens com parasitas dentro dos grandes clados de angiospermas: Magnoliídeas: …….. Monocotiledôneas: ……. Rosídeas:….. Superasterídeas:……

3). Na Fig. 4 estão destacados 12 eventos de origem de parasitismo em angiospermas, enquanto os autores da figura 5 tabularam 13 linhagens. Por quê? (dica: atente para a situação da família Balanophoraceae).

4) O quadro da figura 5 permite afirmar que a maioria das linhagens são holoparasitas (8 dentre 13), enquanto 3 linhagens contêm apenas hemiparasitas facultativas e/ou obrigatórias. Essa afirmação é falsa ou verdadeira? ……………

5) Somando os números de espécies parasitas listadas no quadro da Fig 5, há maior número de holoparasitas ou de hemiparasitas? Facultativas ou obrigatórias?

6). O órgão do hospedeiro que é infestado pelo maior número de parasitas é o caule ou a raiz? ……………………………….

7) Quantas vezes evoluiu o endoparasitismo em angiospermas? ……………………………….

8). Considere as informações abaixo (a - f) e depois responda a questão geral proposta no final: a) O haustório é um órgão invasivo especializado comum a todas plantas parasitas. b) Os padrões de expressão gênica relacionados ao desenvolvimento de raízes laterais sugerem que os haustórios devem ter-se originado de raízes laterais. c) O haustório tem funções de: aderência ao hospedeiro, invasão do hospedeiro, evitar imunidade do hospedeiro, transferência de nutrientes. d) Há intercâmbio de macromoléculas (incluindo RNAs, vírus e proteínas) entre hospedeiros e plantas parasitas. e) Há transferência horizontal de genes mitocondriais e nucleares, assim como de transposons entre hospedeiros e planta parasitas. Sabendo-se que o número de angiospermas parasitas conhecidas perfaz uma porcentagem de 1% do grupo, você considera essa quantidade de linhagens parasitas relativamente baixa ou alta, em relação ao que se poderia esperar da evolução dessa forma de vida especial? Justifique sua resposta.

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