Oecologia aquatica, 3: 153-166, 1978

La alimentación y el sustrato en los opistobranquios ibéricos

JOANDOMÉNEC ROS Departamento de Ecología, Facultad de Biología. Universidad de Barcelona

INTRODUCCIÓN y de los invertebrados marinos en general (Thompson, 1976b). Entre estos factores apa¬ Los Opistobranquios (Moluscos: Gasteró¬ recen como principales los relacionados con podos) suelen vivir en ambientes bentónicos la alimentación (las características de la determinados, principalmente, por la presen¬ presa y, en especial, su distribución geogrᬠcia de las especies que les sirven de ali¬ fica; la estenofagia o eurifagia del opisto- mento. En publicaciones previas (Ros, 1974, branquio, etc.; Bouchet & Tardy, 1976a, 1975, 1976b, 1977) he comentado de mane¬ 1976b; Franz, 1976) y con el desarrollo ra más o menos amplia la relación directa (época de puesta y tipo de desarrollo em¬ que existe entre la mayoría de especies de brionario del opistobranquio, que pondrán opistobranquios y su alimento y, por tanto, a las larvas pelágicas a merced de corrien¬ su sustrato y biótopo habituales. Se com¬ tes que faciliten la dispersión de la especie prende, pues, que las formas eurífagas sean o bien limitarán la misma en aquellas for¬ potencialmente capaces de distribuirse sobre mas con desarrollo bentónico directo o en una zona más amplia que las estenófagas, las épocas desfavorables; Bouchet & Tardy, aunque en último término tal capacidad de¬ 1976a, 1976b; Brown, 1976; Clark, 1976; pende de la abundancia o dispersión de la Franz, 1976, etc.). especie alimento (caso de las especies este¬ Se prestará atención en este artículo a nófagas pelágicas, que son prácticamente los factores alimentarios y de sustrato de cosmopolitas: Glciucus atlcmticus, Fiona pin- las especies de opistobranquios de nuestras nata. etc.). costas; en otro trabajo se abordarán los Sea como sea. las distintas biocenosis ben- aspectos del desarrollo que se hallan re¬ tónicas están caracterizadas por una fauna lacionados con la delimitación de tipos de opistobranquios relativamente constante, biológicos en estos interesantes gasterópo¬ y algunas especies no se hallan nunca fuera dos, mientras que algunos aspectos zoo- de su biótopo, hasta el punto de que pue¬ geográficos se comentan asimismo en otra den ser consideradas indicadoras, mientras publicación sobre la distribución espacial y que otras son ubicuas y se encuentran limi¬ temporal de los opistobranquios de nuestras tadas únicamente por factores biogeográficos aguas (Ros, 1978a). y ecológicos generales. Cuáles sean estos factores históricos y am¬ ALIMENTACIÓN bientales que definen la distribución de cada especie particular sólo recientemente empie¬ za a saberse, y son todavía pocas y fragmen¬ De los datos de alimentación de que se tarias las respuestas que pueden darse a las dispone en la actualidad para las especies diez preguntas básicas que un zoogeógrafo de opistobranquios presentes en aguas ibé¬ debe plantearse a propósito de la distribu¬ ricas, que el autor ha publicado en parte ción y de la ecología de los Opistobranquios en otros lugares (Ros, 1974, 1975, 1976b,

20 154 JOANDOMÉNEC ROS

Tabla 1. — Alimento comprobado o que se sospecha (?) para distintas especies de opistobranquios ibéricos. 1: adultos; 2: juveniles; 3: desmenuzado, en acuario.

ALGAS ESPONJAS

Scaphander lignarius

Placida dendritica Bryopsis cf. muscosa Elysia viridis Codium tomentosum Bryopsis cf. muscosa (?) Aplysia punctata Chondrus crispus1 Ulva lactuca1 Enteromorpha sp.2 Aplysia dactylomela Laurencia sp. Aplysia depilans Ulva lactuca Tylodina perversa Verongia aerophoba Lamellidoris neapolitana Serigea sublaevis Clathrina coriácea Limacia clavigera

Cadlina laevis Dysidea fragilis (?) Glossodoris gracilis Ircinia fasciculata Ircinia sp. Glossodoris tricolor Cacospongia scalaris Ircinia fasciculata Petrosia ficiformis (?) Glossodoris fontandraui Cacospongia mollior Spongia virgultosa (?) Glossodoris krohni Hymeniacidon sanguínea (?) Archidoris tuberculata Halichondria panicea Peltodoris atromaculata Petrosia ficiformis Platydoris argo Dendrodoris limbata Suberites domuncula Fimbria fimbria Coryphella pedata Flabellina affinis Calmella cavolinii Facelina coronata Hervía costai

Dondice banyulensis Trinchesia coerulea

Spurilla neapolitana

Berghia verrucicornis

1977), se infiere el conocimiento relativa¬ 1966; Carefoot, 1967a, 1967b; McBeth, mente limitado que se tiene de este factor 1968, 1971; Edmunds, 1975; Moreteau, tan importante en la ecología de estos gas¬ 1977, por ejemplo), y suelen ocuparse por lo terópodos. Las publicaciones que tratan es¬ general de pocas especies del grupo o se con¬ pecíficamente de la alimentación de los Opis¬ vierten en compendios misceláneos reiterati¬ tobranquios no son muy numerosas (Gra- vos (Salvini-Plawen, 1972). Además, no ham, 1938, 1955; Forrest, 1953; Braams siempre se trata en estas publicaciones de las & Geelen, 1952; Miller, 1961; Haefel- especies (depredadores o presas) comunes en finger, 1962; Thompson, 1964; Young, nuestras aguas; salvo raras excepciones, los AUMENTACIÓN Y SUSTRATO EN LOS OPISTOBRANQUIOS 155

Confirmed or suspected (?) jood of several species of iberian opisthobrcinchs. 1: adults; 2: young; 3: chopped, in aquarium.

HIDROZOOS ANTOZOOS BRIOZOOS MOLUSCOS

Dentalium sp. Turritella sp.

Schizomavella sp. (?)

Schizomavella linearis (?) Schizobrachiella sanguí¬ nea (?)

Sertella cellulosa (?)

Mytilus galloprovincia- Eudendriumcf.ramosum lis3 Eudendrium ramosum Eudendrium sp. Eudendrium sp. Eudendrium ramosum Eudendrium racemosum (?) Eudendrium ramosum Eudendrium racemosum Aglaophenia pluma (?) Sertularella sp. (?) Aiptasia mutabilis Anemonia sulcata (?) Aiptasia sp. (?)

escasos conocimientos que se poseen para los trabajos como el de Niell (1977), quizá por opistobranquios ibéricos proceden de estu- ser el autor un especialista en las especies dios faunísticos amplios en los que se inclu¬ alimento (algas) y no en la especie de opis- yen datos dispersos de tipo trófico (Haefel- tobranquio estudiada (Aplysia punctata), lo finger, 1960; Swennen, 1961; Vicente, que le permite realizar un estudio muy com¬ 1967; Schmekel, 1968; Ros, 1975; Thomp¬ pleto. Morton (1960), Ovven (1964), Pur- son & Brown, 1976; Ortea, 1977, etc.), no chon (1968), Franc (1968) y Thompson siempre originales. (1976a), entre otros, dejan patente en sus En este contexto constituyen excepción obras misceláneas esta falta de información, 156 JOANDOMÉNEC ROS y, por otra parte, se encuentran en la lite¬ ausencia de cnidos en los cnidosacos y a ratura citada, con demasiada frecuencia, in¬ la autotomía de los cerata (eolidáceos) y dicaciones «dudosas o falsas que proceden del borde del manto (algunos doridáceos) de observaciones superficiales» (Haefelfin- (Ros, 1976b, 1977). En general, las especies ger, 1960) o que no se ajustan en absoluto estenófagas resisten mejor el ayuno que las a los tres requerimientos mínimos que pos¬ eurífagas, aunque hay variaciones notables tula Thompson (1964). dentro de los distintos grupos, y ello coin¬ A lo largo del estudio de los opistobran- cide con los dos tipos de estrategias de su¬ quios de las costas ibéricas unas pocas es¬ pervivencia que se comentarán más ade¬ pecies de opistobranquios han podido ser lante. observadas mientras comían, principalmente La observación ocasional de un ejemplar en su ambiente natural pero también en de una determinada especie de opistobran- acuario; en otras (Scaphander lignarius, Pel- quia comiendo un alimento dado no indica, tocloris atromaculata, Tylodina perversa) se salvo en el caso de formas estenófagas es¬ ha estudiado el contenido del tubo digesti¬ trictas, el espectro trófico completo de la vo o los restos fecales. La mayor parte de misma, que puede ser muy amplio (Ros, los datos así obtenidos confirman lo que ya 1974). Un examen detallado del contenido se sabía sobre el alimento de estas espe¬ del tubo digestivo y de las heces ayuda a cies, pero algunos son nuevos; la lista con¬ conocer mejor el régimen alimentario, pero feccionada con ellos se da en la tabla 1. sólo suelen identificarse aquellas especies Muchas especies presa, sin embargo, no es¬ alimento que dejan partes duras (moluscos, tán confirmadas, y se espera que ulteriores esponjas, etc.) o que se digieren parcialmen¬ observaciones puedan aportar nuevos datos te (algas, cnidarios, etc.); aún así, este exa¬ o corroborar los que se suponen. men no es completamente revelador, puesto Umbraculum mediterraneum, Pleurobran- que un determinado tipo de espículas o de chaea meckeli y Glossodoris valenciennesi cnidos, por ejemplo, puede encontrarse en la naturaleza en más de una comen en acuario sus propios excrementos especie de es¬ (y, quizá, sus secreciones mucosas) si no ponja o de cnidario, respectivamente. Ade¬ se les proporciona otro alimento; ninguna más, cualquier intento de un estudio cuan¬ titativo de la especie mantenida en ayuno ha comido sus ingesta puede verse abortado propias puestas, ni las de otras especies (ni por el hecho de sobreestimar aquellas par¬ siquiera Favorinus branchialis, típicamente tes identificables de la ingesta en detrimen¬ to de las oófago, cuando tenía asu disposión puestas que rápidamente son digeridas y de Glossodoris gracilis, G. tricolor, G. va¬ no dejan trazas. Se sugiere que otro siste¬ lenciennesi, Flabellina, affinis, Hervía costai ma de enfoque para el estudio de la dieta de los y Dondice banyulensis), ni a otros opisto¬ Opistobranquios podría basarse en la branquios (F. branchialis, P. meckeli y Fa- aplicación de métodos inmunológicos, co¬ mo los señalados celina drummondi son especies para las que por Pickavance (1970). frecuentemente se ha citado el canibalismo). Una clasificación de los órdenes de opis¬ La actividad de los animales mantenidos tobranquios y de las distintas especies de en ayuno disminuye sensiblemente a los po¬ nuestras aguas según sus regímenes alimen¬ cos días, quizá con la única excepción de tarios se incluye en las tablas 2 y 3; para D. banyulensis y H. costai, que suelen resis¬ muchas especies los datos son sólo fragmen¬ tir un largo período de abstinencia. Los tarios o faltan por completo, y aparecen en individuos de algunos grupos, especialmente las listas con un interrogante. los eolidáceos, G. valenciennesi y Platydoris Se ha tenido un especial interés en sepa¬ argo, se reducen sensiblemente de tamaño rar las formas micrófagas de las macrófagas, (hasta cerca de 1/3 de la longitud original por suponer estas distintas estrategias trófi¬ a las 4 semanas de ayuno en D. banyulensis) cas implicaciones ecológicas más precisas y presentan una degeneración patente de la que las que corresponden a la diferencia¬ coloración corporal adquirida con la inges¬ ción según el tipo de presas; es decir, exis¬ ta, que empalidece o desaparece por com¬ te más afinidad ecológica entre ramoneado- pleto; el ayuno prolongado está ligado a la res de esponjas y ramoneadores de hidrarios, ALIMENTACIÓN Y SUSTRATO EN LOS OPISTOBRANQUIOS 157

Tabla 2. — Regímenes alimentarios de los distintos órdenes de opistobranquios; las relaciones du¬ dosas se indican con un interrogante. El significado de los distintos números se da en el texto. — Diets of the different opisthobranch orders; doubtful relaíions are indicated by a question mark. The meaning of the numbers is explained in the text.

Régimen alimentario Órdenes

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15

Cephalaspidea + + + + + ? Pyramidellacea +

Acochlidiacea ? ? . Sacoglossa + + .+ Aplysiacea + Thecosomata + Gymnosomata + + Pleurobranchacea + + ..+

Doridacea + . + . . . . + + + Dendronotacea + . + +

Arminacea . . . + + . -f + . + Eolidacea + + + +?.+ +

por ejemplo, que entre cortadores de fron¬ tos grupos así formados corresponden de des de algas y suctores de algas. manera casi perfecta a agrupaciones siste¬ La división en regímenes alimentarios que máticas y, más específicamente, a niveles de se ha hecho es la siguiente: organización dentro de las mismas (Mor- ton, 1963; Ros, 1978b). Así, A. Sedimentívoros (1) y excepción hecha de Piramideláceos, Acoclidiáceos, B. Filtradores (2) Gimnosomas C. Fitófagos y Tecosomas, que no se co¬ mentan aquí y para los que C.l. Micrófagos (ramoneadores, suctores) puede hallarse un tratamiento excelente en Thompson (3) (1976a) Macrófagos (cortadores de frondes) (quien asimismo pasa revista y ana¬ liza en detalle la alimentación de todos los (4) D. Zoófagos grupos de Opistobranquios), puede decirse en general que los Cefalaspídeos son Micrófagos (ramoneadores, suctores) casi exclusivamente sedimentívoros y microcar¬ D.l.l. De esponjas (5) D.l.2. De cnidarios nívoros; los Sacoglosos suctores de algas; los Aplisiáceos macroherbívoros; los Pleuro- D.l.2.1. De alcionarios y gor- brancáceos suctores o ramoneadores de as¬ C.2. gonarios (6) cidias D.l.2.2. De actiniarios (7) y esponjas. Dentro de los D.l.2.3. De hidrozoos (8) nudibranquios, los Doridá- ceos son micrófagos, ramoneadores o sucto¬ D.1.2.4. De sifonóforos y con- res de invertebrados sésiles, D.l. dróforos (9) y en ellos cabe D.l.3. De cirrípedos (10) distinguir asimismo regímenes distintos se¬ D.l.4. De briozoos (11) gún los grupos taxonómicos inferiores: en¬ tre los Anadoridáceos, los D.l.5. De ascidias (12) Oqueníidos se ali¬ mentan de ascidias, D.l.6. De huevos (13) y Lamelidorídidos, Egi- rétidos y de D.2. Macrófagos (cazadores) Policéridos briozoos; los Eudo- ridáceos D.2.1. Microcarnívoros (14) y Porodoridáceos parecen agrupar exclusivamente formas D.2.2. Macrocarnívoros (15) que se nutren de es¬ E. Ectoparásitos (16) ponjas (las especies espongiófagas incluyen representantes de por lo menos nueve fami¬ Es interesante comprobar que los distin¬ lias de estos dos subórdenes). 158 JOANDOMENEC ROS

Tabla 3. — Regímenes alimentarios de un centenar de especies de opistobranquios ibéricos. Las se con relaciones dudosas indican un interrogante, y el significado de los distintos nú¬ meros se da en el texto. 1: juveniles. Datos de distintos autores y propios (véase Ros, 1975; Thompson, 1976a, y Thompson & Brown, 1976). — Diets of a hundred species of iberian opisthobranchs. Doubtful relations are indicated by a question mark, and the meaning of the numbers is explained in the text. Data from various sources and original (see Ros, 1975; Thompson, 1976a; Thompson & Brown, 1976).

Régimen alimentario

1 2 3 4 5 6 12 14 15

CEPHALASPIDEA:

Pseudacteon pusillus + + Cylichna cylindracea ? + C. crossei + Scaphander lignarius + S. punctostriatus + Philine catena ? + P. quadripartita ? + Doridium carnosum ? + Gasteropteron meckeli ? Bulla striata Haminaea navícula ? Mamilloretusa mammillata + + Rhizorus acuminatus ? 7

SACOGLOSSA:

Placida dendritica P. viridis + Elysia viridis + E. timida + Thuridilla hopei +

APLYSIACEA:

Aplysia punctata + A. dactylomela + A. fasciata + A. depilans + Petalifera sp. + Notarchus punctatus +

PLEUROBRANCHACEA:

Umbraculum mediterra- neum Tylodina perversa Bouvieria aurantiaca ? B. elongata 9 B. ocellata 7 Oscanius membranaceus 9 + Susania testudinaria 9 7 Pleurobranchaea meckeli _1_ + ?

DENDRONOTACEA:

Tritonia hombergi + T. plebeia + Duvaucelia manicata D. villafranca D. striata + Marionia blainvillea + Fimbria fimbria + ALIMENTACIÓN Y SUSTRATO EN LOS OPISTOBRANQUIOS 159

Tabla 3.— (Continuación.)

Régimen alimentario

3 5 7 8 9 10 11 12 13 15

DORIDACEA:

Goniodoris nodosa + . + G. castanea + Trapania maculata ?? T. lineata ?? Lamellidoris neapolitana + Diaphorodoris papillata + D. luteocincta v. alba + Crimora papillata + Serigea sublaevis + Limacia clavigera ? + Polycera quadrilineata ? + Thecacera pennigera ? +

Cadlina laevis . +

Glossodoris gracilis . +

G. fontandraui . + G. valenciennesi + G. punctilucens . +

G. krohni . +

G. luteorosea . + G. purpurea . +

G. tricolor . +

G. messinensis . +

Rostanga rubra . + Doris verrucosa +

Archidoris tuberculata . +

Anisodoris stellifera . +

Peltodoris atromaculata . +

Jorunna tomentosa . +

Platydoris argo . ?

Phyllidia sp. . ?

Doriopsilla pusilla . ?

Dendrodoris limbata . + D. grandiflora . +

EOLIDACEA:

Coryphella pedata + C. lineata + C. pellucida + Flabellina affinis + Calmella cavolinii Caloría maculata Eubranchus farrani Fiona pinnata + Facelina coronata 9 Facelina drummondi + 9 Facelinopsis marioni 9 Hervía costai + Dondice banyulensis + Trinchesia coerulea + T. genovae + Favorinus branchialis + + + Aeolidiella alderi + Spurilla neapolitana + Berghia verrucicornis + B. coerulescens + 160 JOANDOMÉNEC ROS

Los Dendronotáceos, considerados por al¬ mente en los fangosos, y los nudibranquios gunos autores como el puente de unión en¬ presentan mayor diversidad en los fondos tre Doridáceos y Eolidáceos, en base a la duros, en especial en los coralígenos. Ello anatomía y a la morfología de ambos gru¬ ya era de prever a partir de los datos de pos, resultan ser también un eslabón ade¬ organización de estos gasterópodos y, de cuado debido a su régimen alimentario: las manera aproximada, puede aceptarse que los formas más primitivas (Tritoníidos) son ra- representantes de los primeros niveles de roneadoras de alcionarios y gorgonarios, organización de Morton (1963; véase Ros, mientras que las más avanzadas (Lomanó- 1973, 1978b) se integran en ecosistemas tidos, Hancóquidos, Dendronótidos, Dotoi- menos organizados, mientras que los de los dos) se alimentan de hidrarios. Los repre¬ últimos niveles, más evolucionados, perte¬ sentantes de por lo menos dos familias (Fim- necen a comunidades más estables y ma¬ bríidos y Filiroidos) se han hecho macrófa- duras. gos, y cazan activamente sus presas o para¬ En la tabla 4 se indican los biótopos con¬ sitan medusas pelágicas. firmados o muy probables de un centenar Los Eolidáceos parecen haber seguido la de especies de opistobranquios (cefalaspí- línea de evolución trófica donde la dejaron deos, sacoglosos, aplisiáceos, pleurobrancá- los Dendronotáceos, y mientras la mayor ceos, doridáceos, dendronotáceos y eoli¬ parte de grupos (entre ellos los más primi- dáceos) de aguas ibéricas. Se ha limitado vos) se alimentan de hidrarios (Corifélidos, el número de especies a las encontradas Flabelínidos, Eubránquidos, Cutónidos, Fa- por el autor (Ros, 1975, y datos posterio¬ celínidos, Trinquesíidos, entre otros), los res), con exclusión de piramideláceos y pte- más evolucionados ramonean actiniarios (en rópodos, aunque la lista podría extenderse nuestras aguas Eolidíidos y Espurílidos) y incluyendo algunas otras especies bien cono¬ otros hexacoralarios, sifonóforos y condrófo- cidas (Ros, 1976a; Ortea, 1977) de nuestras ros (Glaucíidos), condróforos y cirrípedos costas. La división en biótopos no es tampo¬ (Fiónidos), o son sudores de huevos (Cál- co la mejor que podría hacerse (véanse, al midos, Favorínidos). respecto, Jaecicel, 1952; Peres & Picard, Por su parte, los Armináceos, que agru¬ 1964; Ledoyer, 1968, entre otros), pero tiene pan especies de morfología muy dispar y la ventaja de la concisión; un mayor detalle que convergen hacia otros grupos de nudi- acerca del sustrato y del hábitat propio de branquios, se alimentan de manera variada cada especie puede encontrarse en Ros (micrófagos: esponjas, hidrarios, alcionarios, (1975). briozoos; macrófagos: otros moluscos, etc.), Se distinguen cuatro grandes grupos de lo que parece confirmar su pluralidad adap- comunidades: biocenosis de sustratos blan¬ tativa. dos, biocenosis de sustratos duros, de las Cabría todavía hacer otras consideracio¬ praderas de fanerógamas marinas y de los nes al respecto de la integración de estos fondos contaminados en general, a las que moluscos en las comunidades de que forman se añade un quinto grupo de especies pelᬠparte y en relación con la alimentación; gicas o nadadoras. El detalle es como sigue: aquellas especies que «incorporan» y utili¬ zan posteriormente parte de la presa con 1. Biocenosis de sustratos blandos: fines no primariamente tróficos (eolidáceos, 1. Fondos de fango. sacoglosos; véase apéndice) representan ele¬ 2. Fondos de arena. mentos más antiguamente integrados en las 3. Fondos de grava organógena y comunidades en que viven. Otras relaciones «cascajo». que pueden dar cuenta de parentescos filé- II. Biocenosis de las praderas de faneró¬ ticos caen fuera del ámbito de este trabajo. gamas marinas (en especial Posidonia oceánica y Zostera nana): SUSTRATO 4. Hojas y rizomas con epibiontes. 5. Fango y sedimento entre los ri¬ En general, los tectibranquios son más zomas. abundantes en los fondos blandos, especial¬ III. Biocenosis de sustratos duros: ALIMENTACIÓN Y SUSTRATO EN LOS OPISTOBRANQUIOS 161

6. Zonas mediolitoral e infralitoral la «malgastan», comiendo sólo parte y dese¬ 7. Zona infralitoral profunda. chando más comida de la que ingieren; 8. Zona circalitoral (concreciona- Thompson (1976a) ve en este fenómeno una miento, «precoralígeno»). clara relación entre la eficiencia en la mani¬ 9. Zona circalitoral (coralígeno en pulación del alimento y la especificidad de sentido amplio). la dieta, pero éste y otros aspectos de la 10. Cuevas oscuras. biología de los Opistobranquios pueden in¬ IV. Ambiente portuario y contaminado en terpretarse como métodos o estrategias dis¬ general: tintos (estrategia de la r, estrategia de la 11. Paredes rocosas y sustratos duros K), explicables en términos ecológicos más en general. completos (Ros, en preparación). Esta misma 12. Fango detrítico y sustratos blan¬ diferencia en el aprovechamiento de la pre¬ dos en general. sa se ha interpretado asimismo como un V. Formas pelágicas o semipelágicas: caso de estenofagia extrema (Ros, 1974); es 13. Formas nadadoras o neustónicas. decir, la especie de opistobranquio que «mal¬ gasta» la presa comiendo sólo una fracción DISCUSIÓN de ella puede hallarse especializada en co¬ mer sólo una parte de la misma (es el caso Los datos sobre alimentación y sustrato de algunos eolidáceos que sólo utilizan un que se ofrecen en este trabajo son otros fac¬ tipo de pólipos de los varios que existen tores ecológicos a tener en cuenta a la hora en los hidrarios que consumen; Moreteau, de definir las distintas estrategias de super¬ 1977). Por otra parte, algunas especies este¬ vivencia en los Opistobranquios, y quizá la nófagas suelen serlo de presas poco diferen¬ alimentación se preste más que ningún otro ciadas histológicamente (esponjas), mientras carácter (a excepción de los relacionados con que las eurífagas suelen predar sobre orga¬ la reproducción y el desarrollo) para poner nismos más diversificados a nivel de organi¬ de relieve tales estrategias, pues condiciona, zación, de manera que, en parte, la disyun¬ entre otros aspectos, el ciclo biológico de tiva estenofagia-eurifagia vendría impuesta estos moluscos. por el tipo de alimento. Pero sólo en parte, Así, las especies zoófagas que se alimen¬ como lo atestiguan otros caracteres ecológi¬ tan de organismos estacionales, efímeros cos (Ros, 1973). (principalmente hidrarios), están obligadas a Cabe suponer que lo mismo es válido para tener una vida corta, cuya duración se re¬ las especies fitófagas, aunque los datos no duce aproximadamente a la de la prolifera¬ son suficientes para confirmar que en ellas ción de la especie alimento, mientras que la eurifagia vaya ligada al consumo de al¬ las especies que se nutren a expensas de gas estacionales y la estenofagia al de es¬ organismos que perduran (esponjas, actinia- pecies anuales. rios, ascidias, cirrípedos, etc.) pueden vivir En general, la abundancia de una especie durante más tiempo, a la vez que suelen de nudibranquio en un hábitat determinado tener una sola generación anual (dos o más depende, además de factores intrínsecos de en las otras). En algunos casos la evolución la propia especie, de factores extrínsecos o ha llevado a pasar de la alimentación de ambientales, de los que uno de los más especies estacionales a la alimentación de importantes parece ser la cantidad de ali¬ especies duraderas (éste parece ser el caso mento disponible en el área considerada; de los Doridáceos como grupo), mientras asimismo, la distribución del adulto de mu¬ que en otros se ha tendido a la estenofagia chas especies no ligadas a un tipo estricta¬ (principalmente cuando las especies alimen¬ mente determinado de alimento puede ve¬ to son duraderas) o a la eurifagia (en el nir condicionada por la distribución tempra¬ caso de presas estacionales). na de la larva, que con frecuencia sí se Otro carácter va muy ligado a la ampli¬ halla en situación de dependencia directa de tud del espectro alimentario: las especies cierta clase de alimento, en ausencia del estenófagas «aprovechan» completamente la cual puede ser incapaz de llevar a cabo su especie alimento, mientras que las eurífagas metamorfosis (Miller, 1961). Se han co-

21 162 JOANDOMÉNEC ROS

Tabla 4.— Sustratos confirmados o muy probables (?) de un centenar de especies de opisto- branquios ibéricos. El significado de los distintos números se da en el texto; 1: juveniles. Datos de distintos autores y propios (véase Ros, 1975). Para la distribución de las especies en el litoral ibérico, véase Ros (1976a) y Ortea (1977). — Confirmed or very probable (?) substrates of a hundred species of iberian opisthobranchs. The meaning of the numbers is explained in the text; 1: young. Data from various sources and original (see Ros, 1975). For the distribution of the species in the Iberian litoral, see Ros (1976a) and Ortea (1977).

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 15

Pseudacteon pusillus + + Cylichna cylindracea . + ? . .

C. crossei + • ■ + Scaphander lignarius + + S. punctostriatus + +

Philine catena . + + • + P. quadripartita + +

Doridium carnosum + . . . + Gasteropteron meckeli + + ? + ? Bulla striata + . +

Haminaea navícula + ? . . ? +

Mamilloretusa mammillata + + • • +

Rhizorus acuminatus + . . .

Placida dendritica + . + + . +

P. viridis + . + + .

Elysia viridis + . + + . E. tímida

Thuridilla hopei + . + + + + +

+ . + + . +1 +1 + + Aplysia punctata . +

. + . . . . + ? A. dactylomela . +

A. fasciata + . + + . + A. depilans . + Petalifera sp. + . . . . Notarchus punctatus ? +

Umbraculum mediterraneum + + + + . . + + Tylodina perversa . + Bouvieria aurantiaca + + + 9 B. elongata + + B. ocellata + +

Oscanius membranaceus + . +

Susania testudinaria + . + Pleurobranchaea meckeli + + +

Goniodoris nodosa + + G. castanea +

Trapania maculata + . . + + T. lineata + ....+

Lamellidoris neapolitana + . . . . +

Diaphorodoris papillata + . . . . + D. luteocincta var. alba + ....+ Kaloplocamus ramosus + Crimora papillata + + + Serigea sublaevis . + + . . Limada clavigera + ...+ . Polycera quadrilineata + + + + + Thecacera pennigera + + AUMENTACIÓN Y SUSTRATO EN LOS OPISTOBRANQUIOS 163

Tabla 4.— (Continuación.)

1 25456789 10 11

Cadlina laevis

Glossodoris gracilis .. + . + + + + G. fontandraui

G. valenciennesi . . + + + — + 4 G. punctilucens + +....

G. krohni . . + + + 4- 4 G. luteorosea ...+ ..+ + +. G. purpurea

G. tricolor . . + + + 4 -f 4 G. messinensis ...... +++..

Rostanga rubra -1- ..

Doris verrucosa .. + 4-....4-4-. Archidoris tuberculata + + +. + ?+ ++.

Anisodoris stellifera +.+ .+ . . . Peltodoris atromaculata ...... + + + +.

Jorunna tomentosa — . . + . +

Platydoris argo ? . + .+-!-+. Phyílidia sp. +

Doriopsilla pusilla ..+ ......

Dendrodoris limbata + . + + + + . + D. grandiflora ...... + +..

Tritonia hombergi + -1- + 4 .. + . T. plebeia — + .. + . Tritonia sp. + .

Duvaucelia manicata . . .+ .+ ..

D. villafranca . 4 + +

D. striata + . + . . Marionia blainvillea +..+ ....?..

Fimbria fimbria 4 — 4 • +

Coryphella pedata . . . + + 4 + +

C. lineata ...+ ..+ .... C. pellucida ..... + +.... Coryphella sp. I Coryphella sp. II

Flabellina affinis . . + + . + + — + + +

Calmella cavolinii . . .4 + + . + . +

Caloría maculata ...+ ..+ .... Eubranchus cf. farrani

Fiona pinnata . .... 4 .... . +

Facelina coronata . . .+ . + +.

Facelina drummondi . . . + . .+ . + + +

Facelinopsis marioni . . .+ . + +.

Hervía costai . . . + . + + + + + + Dondice banyulensis . . . . . + + + + + +

Trinchesia coerulea . . + + . . + . + . T. genovae . . .+.++. Trinchesia sp. I ... 4 ...... Trinchesia sp. II . . . +

Favorinus . . . branchialis + . . + . . . +

Aeolidiella alderi . + . . . + . .

Spurilla neapolitana . + . . +

Berghia verrucicomis . . . + . . + . . ? B. coerulescens + ?.... 164 JOANDOMENEC ROS mentado en otro lugar algunos aspectos de los opistobranquios en determinados lugares la abundancia de distintas especies de opis- en los que las especies presa son sustancial¬ tobranquios en nuestras costas (Ros, en pren¬ mente numerosas (o lo son los individuos sa), y la competencia, otro factor muy liga¬ de una única especie alimento). Ello expli¬ do a la alimentación, se ha considerado asi¬ ca sin duda, por lo menos en parte, los dis¬ mismo en otra publicación (Ros, 1974); pero tintos valores de abundancia que se han resulta adecuado discutir ahora brevemente encontrado para algunas especies de nues¬ un aspecto de la ecología trófica que enlaza tras costas; las densidades más bajas se dan, a la vez con la distribución de los Opisto- en efecto, en las especies estenófagas, y las branquios y con la competencia entre las más altas en las eurífagas, con algunas ex¬ distintas especies. cepciones que corresponden a una abundan¬ Aquellas especies que se alimentan de cia insólita de opistobranquios estenófagos presas duraderas (que suelen ser abundantes debido a un acúmulo extraordinario de la durante todo el año y que se pueden consi¬ especie alimento (caso de Glossodoris va- derar distribuidas al azar en los hábitats lenciennesi en el Cantábrico y de Peltodo- adecuados) se encuentran por lo general en ris atromaculata en el Mediterráneo, por número reducido de individuos, a veces en ejemplo). Inversamente, y como también era solitario, y las poblaciones numerosas sólo de esperar, los valores de diversidad espe¬ existen cuando la especie alimento es muy cífica más altos corresponden a muestras de abundante en una determinada zona; aun poblaciones principalmente estenófagas, y en este caso, los individuos de una misma los más bajos a muestras de colectivos especie de opistobranquio (o de especies dis¬ con abundancia de especies eurífagas (Ros, tintas con dietas similares) no parecen com¬ en prensa). petir por un alimento que se halla en ex¬ APÉNDICE: SOBRE LA SIMBIOSIS ceso, que pueden utilizar totalmente y que debe bastar, por tanto, a las necesidades EN LOS OPISTOBRANQUIOS de la población. En cambio, los opistobranquios que se Algunos sacoglosos presentan algas sim¬ alimentan de especies estacionales suelen biontes (zooxantelas) y cloroplastos proce¬ presentar acúmulos importantes de indivi¬ dentes de las algas que les sirven de ali¬ duos en los lugares y en las épocas de pro¬ mento o, como también se ha sugerido, he¬ liferación del alimento (Miller, 1961; Mac redadas de los progenitores (Droop, 1963; Leod & Valiela, 1975). Como sea que en¬ Greene, 1970; Greene & Muscatine, 1972). tonces deben alimentarse en exceso (la épo¬ Los cloroplastos, que se retienen en las cé¬ ca de puesta coincide con la de alimento lulas de la glándula digestiva, proporcionan abundante), que estas especies suelen ser materiales estructurales y energéticos a los eurífagas y que, como se ha dicho, inutili¬ moluscos hospedantes (Trench, Trench & zan buena parte del alimento disponible, Muscatine, 1970 y trabajos posteriores). No pueden entonces darse fenómenos de com¬ está comprobado que otros opistobranquios petencia. Evidentemente, es difícil estable¬ (Aeolidiella, Aeolis, Favorinus, Spurilla, etc.) cer en estos casos una relación de causa a poseedores de cloroplastos gocen de tales efecto, pues la eurifagia puede ser tanto ventajas, y en ellos parece tratarse de sim¬ el origen de esta abundancia como la solu¬ ples acúmulos de tejidos de la presa (acti- ción para evitar la competencia (Ros, 1974), nias y anémonas de mar), en los que sí y la estenofagia casi absoluta de los opisto¬ existen zooxantelas simbiontes. branquios de una sola generación anual y Se ha sugerido (Greene, 1970) que la de alimento perdurable puede asimismo ex¬ simbiosis entre cloroplastos algales y saco¬ plicarse, indistintamente, como efecto de la glosos es la regla en lugar de la excepción, reducida densidad de población o como cau¬ y si ello es cierto cabe suponer que en las sa de la misma. especies de nuestras costas se da también En uno y otro caso, sin embargo, la dis¬ este fenómeno, lo que Taylor (1968) ha tribución de los organismos obedece a un comprobado para Elysia viridis (para ulte¬ modelo de contagio, siendo más abundantes riores estudios en esta especie, así como AUMENTACIÓN Y SUSTRATO EN LOS OPISTOBRANQUIOS 165

para una más amplia referencia bibliográfi¬ dor-presa muy específicos (eolidáceos y ané¬ ca, véase Hinde & Smith, 1975). No se ha monas, por ejemplo); la utilización de pig¬ investigado la presencia de cloroplastos en mentos (homocromía alimentaria) y de los los sacoglosos ibéricos, pero sí se ha podido nematocistos de las presas (eolidáceos). A mi observar que, a diferencia de los eolidá- entender, las dos primeras «asociaciones» ceos y de otros opistobranquios coloreados son simplemente ejemplos de la utilización por la ingesta (homocromía alimentaria; del sentido químico en beneficio de la pro¬ Ros, 1976b, 1977), Placida viridis, P. den- pia especie, ya sea para la reproducción, ya dritica, Elysia viridis, E. tímida y, sobre para la alimentación, y las otras (a propó¬ todo, Thuridilla hopei, conservan su colora¬ sito de las cuales ya se ha hablado en Ros, ción verde aún después de permanecer lar¬ 1976b, 1977) representan una utilización de go tiempo en ayuno; T. hopei, asimismo, no estructuras ajenas para el mismo fin. Las úni¬ se reduce de tamaño como otras especies cas relaciones que caben en el concepto de estudiadas. simbiosis, tal como yo lo interpreto, son el Harris (1971) incluye entre las asociacio¬ consorcio sacogloso-cloroplasto, ya comenta¬ nes de simbiosis en las que intervienen nu- do, y las simbiosis de limpieza que se dan dibranquios las siguientes: la inducción de entre ciertos grandes doridáceos tropicales la metamorfosis en las larvas velígeras (que (Hexabranchus) y determinadas quisquillas requieren la presencia de determinado sus¬ limpiadoras (Periclimenes), que les prestan trato alimentario); la quimiorrecepción y las sus atenciones (véase, por ejemplo, Anóni¬ respuestas quimiotácticas de pares depreda¬ mo, 1971, y Schumacher, 1973).

SUMMARY

Food and substrate in Iberian Opistho- other opisthobranchs (tables 1, 2 and 3). In rela- branchs. — In this paper some new and miscel- tion to substrate, the Tectibranchs are mainly laneous data on food and substrate of Iberian soft-bottoms-dwelling animáis, and the Nudi¬ Opisthobranchs are presented, together with branchs mainly inhabitants of hard-bottoms (ta- some comments on feeding behaviour, and a ble 4). Euryphagy and stenophagy are considered classification of the species according to their as partial aspects of a broader set of ecological food. The groupings so formed reflect taxonomy characteristics of these molluscs, that can be dis- and functional morphology: the Cephalaspidea cussed also in terms of the two different ecolo¬ are mainly sedimentivores and microcarnivores, gical strategies (r and K). Life span, number of the Sacoglossa algae-suckers, the Aplysiacea generations per year, wastage of the prey in the macroherbivores, the Pleurobranchacea suckers individual opisthobranch, and abundance, di- or browsers on ascidians and sponges, the Dori- versity and competition in their populations are dacea browsers or suckers on sessile invertebra- related with these strategies. A closing appendix tes, mainly ascidians, polyzoans and sponges, the restricts the concept of symbiosis in Opistho¬ Dendronotacea browsers on cnidarians, macro- branchs to the sacoglossan-chloroplast and clean- phagous or parasites, and the Eolidacea feed ing associations. also on cnidarians and, less often, on eggs and

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