UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO

SPERMACOCEAE () NO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL

TIANISA PRATES BOEIRA ______Dissertação de Mestrado Natal/RN, agosto de 2016

TIANISA PRATES BOEIRA

SPERMACOCEAE (RUBIACEAE) NO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Sistemática e Evolução – Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Sistemática e Evolução, com foco em Botânica.

ORIENTADOR: DR. JOMAR GOMES JARDIM COORIENTADOR: DR. ELNATAN BEZERRA DE SOUZA

NATAL – RN 2016

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - •Centro de Biociências - CB

Boeira, Tianisa Prates. Spermacoceae (Rubiaceae) no Rio Grande do Norte, Brasil / Tianisa Prates Boeira. - Natal, 2016. 88 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução. Orientador: Prof. Dr. Jomar Gomes Jardim. Coorientador: Prof. Dr. Elnatan Bezerra de Souza.

1. Biodiversidade - Dissertação. 2. Florística - Dissertação. 3. Nordeste Setentrional - Dissertação. 4. - Dissertação. 5. Taxonomia - Dissertação. I. Jardim, Jomar Gomes. II. Souza, Elnatan Bezerra de. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 574.1

TIANISA PRATES BOEIRA

SPERMACOCEAE (RUBIACEAE) NO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Sistemática e Evolução – Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Sistemática e Evolução, com foco em Botânica.

Aprovada em 31 de agosto de 2016.

Comissão Examinadora:

______Dr. Leandro de Oliveira Furtado de Sousa – UFERSA Examinador externo à Instituição

______Dr. Augusto Francener Nogueira Gonzaga – UFRN Examinador externo ao Programa

______Dr. Jomar Gomes Jardim (orientador) – UFSB Presidente

AGRADECIMENTOS

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES, pela concessão de bolsa de mestrado. À Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN e à equipe de professores e funcionários do Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução, pela estrutura física, burocrática e intelectual dispensada ao longo do mestrado. Ao Dr. Jomar Jardim pela orientação, e por aceitar o desafio de desenvolver e finalizar essa dissertação, mesmo à distância. Ao Dr. Elnatan Bezerra de Souza pela coorientação, prontidão e tranquilidade em responder aos e-mails, às dúvidas, compartilhar referências e pelas observações sempre precisas. Ao Dr. Leandro de Sousa, curador do MOSS, pelo acolhimento, ajuda e tranquilidade, pelos materiais emprestados e por se manter sempre à disposição durante minhas visitas ao herbário. Ao curador, Dr. Leonardo Versieux, e funcionários do herbário UFRN pela disposição, acompanhamento e agilidade nos processos de herborização, tombamento e correção dos materiais. Aos colegas e amigos que fizeram e fazem parte do herbário UFRN, por me acompanharem durante essa jornada, pelas reuniões e discussões – formais e informais –, pelos dias de coleta e tardes de costura. Aos amigos botânicos (Exsicatas da Paixão), pela amizade de sempre, incentivo, risadas, pelas conquistas e derrotas compartilhadas: Amanda Souza, Alan Roque, Arthur Soares, Eduardo Calisto, Edweslley de Moura e James Lucas da Costa Lima. À Dra. Ana Cristina Aguiar, pela orientação na docência assistida, pelos laços de amizade, carinho, parceria, incentivo e confiança que construímos juntas em tão pouco tempo. À Marília Barreto pelas ilustrações, pela parceria, paciência, atenção e carinho dedicados a cada planta. Aos companheiros de turma na pós-graduação, pela ajuda mútua, pelas discussões e trabalhos em conjunto, e por crescerem comigo durante esses anos. Aos amigos, pelos reencontros maravilhosos, abraços, ombros, incentivos, conversas filosóficas, e pelo esforço em se manterem por perto, mesmo quando as ocupações da vida nos apertam o tempo e aumentam as distâncias. Em especial: Brenda Costa, Carol Sousa, Marcos Brito e Marina Evangelista.

Ao querido Marcos Brito (kBrito), por aguentar minhas chatices e loucuras durante tantos anos, pelos ouvidos atentos, abraços apertados, campos terapêuticos, músicas incríveis, gargalhadas sem fim, chocolates motivacionais, pelos puxões de orelha, pelo carinho e palavras certas nas horas necessárias. Aos meus pais Eloísa Elena e João Batista, e meus irmãos Joanisa e Tiago, meus quatro primeiros exemplos de seres humanos, pelo amor, incentivo, torcida e carinho desde sempre.

RESUMO

Rubiaceae é a quarta família mais representativa em número de espécies dentre as Angiospermas, com 13.526 espécies em 620 gêneros. No Brasil, a família é representada por 1.375 espécies, sendo 389 ocorrentes no Nordeste. A tribo Spermacoceae apresenta distribuição pantropical e é caracterizada por plantas predominantemente herbáceas com estípulas fimbriadas e flores geralmente tetrâmeras, representadas no Brasil por 217 espécies em 17 gêneros. O presente estudo teve como objetivo o estudo taxonômico das Spermacoceae no Rio Grande do Norte (RN), a fim de contribuir para o conhecimento sobre a flora do estado, bem como auxiliar na identificação correta das espécies do grupo, as quais são facilmente confundidas morfologicamente, mesmo ao nível de gênero. Para este estudo, foram realizadas expedições científicas a campo, para coleta e observação das Spermacoceae, em áreas de Mata Atlântica e Caatinga do estado, seguidas de identificação e descrição das espécies coletadas e depositadas em herbários. Foram encontradas 24 espécies e oito gêneros. Os gêneros mais representativos foram Borreria (8 spp.), Mitracarpus (6 spp.) e Hexasepalum (4 spp.); os demais: Oldenlandia (2 spp.) e Leptoscela, Richardia, Spermacoce e Staelia com apenas uma espécie cada. Seis espécies são registradas pela primeira vez para a flora do Rio Grande do Norte: Borreria ocymifolia, Mitracarpus baturitensis, M. hirtus, M. longicalyx, Oldenlandia corymbosa e Staelia virgata. São apresentadas descrições, ilustrações, chave de identificação e dados acerca do hábitat, fenologia e distribuição geográfica das espécies.

Palavras-chave: Biodiversidade, florística, Nordeste Setentrional, Rubioideae, taxonomia.

ABSTRACT

Rubiaceae is the fourth largest family of Angiosperms, with 13.526 species and 620 genera. In Brazil, the family is represented by 1.375 species, of which 389 occurs in the Northeast region. The Spermacoceae is a tribe with pantropical distribution pattern, characterized by predominantly herbaceous with fimbriate stipules and flowers usually tetramerous, represented in Brazil by 217 species and 17 genera. This study aimed the taxonomic survey of the Spermacoceae in Rio Grande do Norte (RN), in order to contribute to the knowledge of the flora, as well as offer support to the correct identification of this group's species, which are easily confused due to the morphological resemblance, even at the generic level. For this study, field expeditions were made to collect and observe the Spermacoceae in areas of the Atlantic Forest and Caatinga in the state, followed by the identification, description of the specimens and further incorporation in herbaria. Were registred 24 species and eight genera. The most species-rich genera were Borreria (8 spp.), Mitracarpus (6 spp.) and Hexasepalum (4 spp.); Oldenlandia (2 spp.) each and Leptoscela, Richardia, Spermacoce e Staelia had only one species each. Six species are new records for the flora of Rio Grande do Norte: Borreria ocymifolia, Mitracarpus baturitensis, M. hirtus, M. longicalyx, Oldenlandia corymbosa e Staelia virgata. Descriptions, illustrations, identification key, habitat data, fenology and distribution of the species are presented.

Key words: Biodiversity, floristics, Northeastern Brazil, Rubioideae, .

SUMÁRIO

Introdução geral ………………………………………………………...... …………...... ………………….……………...9 Referências ...... 11

Capítulo I A tribo Spermacoceae (Rubiaceae) no Rio Grande do Norte, Brasil ...... 14 Resumo ……………………………………………………………………....………………………………………………………………15 Abstract …………………………………...…………………………………………………………………………………………………15 Introdução ……………………………....………………………………………………………………………………………………….16 Material e Métodos …....…………………………………………………………………………………………………...…………17 Resultados e Discussão ...... 18 Chave de identificação dos gêneros e espécies de Spermacoceae no Rio Grande do Norte, Brasil ………………………………………………...... …….....………………………………………………………………………….18 Tratamento taxonômico …...... ……………………………………………………………………………………………….21 1. Borreria G. Mey...... 21 1.1. Borreria apodiensis E.L. Cabral, L.M. Miguel & E.B. Souza …...... …………………………………...21 1.2. Borreria brownii (Rusby) Standl. ……………...... ………………22 1.3. Borreria humifusa Mart. ………………...... ……………23 1.4. Borreria latifolia (Aubl.) K.Schum. ……………………...... ………24 1.5. Borreria ocymifolia (Roem. & Schult.) Bacigalupo & E.L.Cabral …...... …………………………24 1.6. Borreria scabiosoides Cham. & Schltdl. ……………………...... ………25 1.7. Borreria spinosa Cham. & Schltdl. ……...... ………………………26 1.8. Borreria verticillata G. Mey. …………………………...... …27 2. Hexasepalum Bartl. ex DC. ………………...... ……………28 2.1. Hexasepalum apiculatum (Willd.) Delprete & J.H. Kirkbr. ……………...... ………………28 2.2. Hexasepalum gardneri (K.Schum.) J.H.Kirkbr. & Delprete ...... …………………………29 2.3. Hexasepalum radulum (Willd.) Delprete & J.H. Kirkbr. ……………...... ………………30 2.4. (Walter) J.H. Kirkbr. ……………………...... ………30 3. Leptoscela ruellioides Hook.f. ……………...... ………………31 4. Mitracarpus Zucc. ex Schultes & Schultes f. ……………………...... ………32 4.1. Mitracarpus baturitensis Sucre ………………………………………………………….…………………………32

4.2. Mitracarpus eichleri K. Schum. …………...... …………………33 4.3. Mitracarpus hirtus (L.) DC. …...... …………………………34 4.4. Mitracarpus longicalyx E.B. Souza & M.F. Sales .…………………...... ………35 4.5. Mitracarpus polygonifolius E.B. Souza & E.L. Cabral .…………………...... ………36 4.6. Mitracarpus salzmannianus DC. …………………...... …………37 5. Oldenlandia L. …………...... …………………38 5.1. Oldenlandia corymbosa L. …………...... …………………38 5.2. Oldenlandia filicaulis K. Schum. ………...... ……………...……39 6. Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. …...... ……39 7. Spermacoce tenuior L. …………………...... ………...... 40 8. Staelia virgata (Link ex Roem. & Schult.) K.Schum. ……………………...... ……...... …41 Referências ...... ………….………………43 Figuras ...... 48

Capítulo II New records and conservation assessment of Spermacoceae (Rubiaceae) for Rio Grande do Norte, northeastern Brazil ………………………………………………………………………………………………………….56 Abstract …………………...... 57 Introduction …………………...... …………57 Material and Methods ………...... ……………………58 Results ……………………...... ………58 Discussion ………………...... ……...... ………68 Literature Cited ……………………...... ………68

Considerações Finais ...... ……………………………72 Apêndices ...... 73 Anexos ...... 76 9

INTRODUÇÃO GERAL

Rubiaceae é a quarta família mais representativa em número de espécies das Angiospermas, atrás apenas de Asteraceae, Orchidaceae e Leguminosae (Davis et al. 2009), constituída por aproximadamente 13.526 espécies em 620 gêneros (Govaerts et al. 2011), muitos dos quais são endêmicos de formações vegetacionais tropicais, como a Floresta Amazônica, Cerrado, Caatinga, restingas e Floresta Atlântica (Robbrecht 1988). No Brasil, a família é representada por 122 gêneros e 1.371 espécies, sendo que 390 espécies (28,4%) ocorrem na região Nordeste (BFG 2015). As Rubiaceae podem ser facilmente reconhecidas em campo pelas folhas simples, opostas – raramente verticiladas –, estípulas interpeciolares, corola gamopétala, geralmente actinomorfa, número de estames igual ao de pétalas e ovário ínfero (Delprete & Jardim 2012). A família encontra-se, atualmente, subdividida em três subfamílias: Cinchonoideae, Ixoroideae e Rubioideae (Bremer & Ericksson 2009). A família apresenta muitas espécies com potencial e interesse econômico, com representantes amplamente utilizados na alimentação humana, como o café (Coffea arabica L. e C.canephora Pierre ex A. Froehner) e o jenipapo (Genipa americana L.). Apresenta também espécies com potencial medicinal como a quina (Cinchona pubescens Vahl), utilizada no tratamento da malária e o pau-mulato [Calycophyllum spruceanum (Benth.) K. Schum], utilizado na medicina popular como anti-inflamatório. Além disso, possui espécies ornamentais amplamente utilizadas em praças e jardins como ixora (Ixora chinensis Lam., I. coccinea L., I. macrothyrsa Teijsm. & Binn. e I.indulata Roxb.), mussaenda (Mussaenda erythrophylla Schumach & Thonn., M. luteola Delile e M.philippica A.Rich.) e gardênia (Gardenia jasminoides J.Ellis.) comumente cultivadas no Brasil. Em razão de sua diversidade e abundância fenotípica, os representantes da família estão presentes em praticamente todos os estratos vegetacionais, (com hábitos que variam entre herbáceo, arbustivo, arbóreo e lianescente), sendo importantes para estudos de florística, fitossociologia, e bons modelos para análises ecológicas em florestas tropicais (Delprete & Jardim 2012). Além disso, Rubiaceae é uma das famílias que fornece a maior quantidade de frutos comestíveis para aves tropicais (Bremmer & Ericksson 1992), o que destaca a importância da família como indicadora em estudos de conservação de hábitats tropicais. 10

Rubiaceae se encontra, atualmente, subdividida em três subfamílias: Cinchonoideae, Ixoroideae e Rubioideae (Bremmer 2009). Dentro da subfamília Rubioideae, encontra-se a tribo Spermacoceae, de distribuição pantropical, e algumas ocorrências em regiões temperadas (Groeninckx et al. 2009). Com 1.235 espécies divididas em 61 gêneros (Salas et al. 2015), as Spermacoceae ocorrem principalmente em fitofisionomias abertas, sob forte incidência solar. Para o Brasil, são registrados 17 gêneros englobando 217 espécies (Delprete & Jardim 2012, BFG 2015). O monofiletismo da tribo (incluindo Spermacoceae sensu stricto e Hedyotideae) é sustentado pelos estudos filogenéticos mais recentes (Karehed et al. 2008, Bremmer & Eriksson 2009, Groeninckx et al. 2009). Os representantes da tribo podem ser reconhecidos pelo hábito herbáceo (às vezes subarbustivo), estípulas fimbriadas, flores geralmente tetrâmeras (exceto nos gêneros Leptoscela e Richardia), lóculos do ovário uniovulados e grãos de pólen pluriaperturados (Groeninckx et al. 2009, Salas et al. 2015). Publicações recentes de novas combinações (Cabral & Fader 2010, Kirkbride 2014, Kirkbride & Delprete 2015), espécies novas (Cabral et al 2010, 2011, 2013, Salas & Cabral 2011a, 2011b, 2012a, 2012b, Souza et al. 2016) e novos gêneros para o Brasil (Salas & Cabral 2010, Salas et al. 2015) reforçam a necessidade de mais atenção ao grupo, em função de sua complexidade morfológica. O significativo número desse tipo de publicação nos últimos anos indica que o Brasil é um centro de diversidade para as Spermacoceae. Para a região Nordeste, os trabalhos publicados incluem espécies endêmicas da região ou espécies restritas a vegetações que incluem o NE e regiões adjacentes (e.g., Cabral & Bacigalupo 1997, Souza & Sales 2004; Cabral et al. 2010, Cabral et al. 2011; Salas & Cabral 2011, Salas & Cabral 2012 Souza et al. 2016). Para o Rio Grande do Norte, a maioria das espécies é listada somente em estudos florísticos mais gerais e estudos fitossociológicos (e.g., Freire 1990; Oliveira et al. 2001; Cestaro & Soares 2008). Foram realizados dois estudos taxonômicos com foco nas Rubiaceae em remanescentes de Mata Atlântica, um na Mata do Jiqui e outro na Área de Proteção Ambiental Jenipabu (Mól 2010, n.publ., Boeira 2013, n.publ.). Diante dessa necessidade, bem como da importância florística e ecológica das Rubiaceae, o presente trabalho teve como objetivo: realizar um tratamento taxonômico das espécies de Spermacoceae no estado, por meio da identificação e descrição dos táxons, elaboração de chave de identificação, ilustrações e dados de distribuição geográfica das espécies. 11

REFERÊNCIAS

BFG – The Brazil Flora Group 2015. Growing knowledge: an overview of Seed diversity in Brazil. Rodriguésia 66(4): 1085–1113. Boeira, T.P. 2013. Rubiaceae na Área de Proteção Ambiental Jenipabu, Rio Grande do Norte, Brasil. Monografia (Graduação em Ciências Biológicas), Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN. Bremmer, B. & Ericksson, O. 1992. Evolution of fruit characters and dispersal modes in the tropical family Rubiaceae. Biological Journal of the Linnean Society 47: 79–95. Bremmer, B. & Eriksson, T. 2009. Time tree of Rubiaceae: phylogeny and dating the family, subfamilies, and tribes. International Journal of Plant Sciences 170(6): 766–793. Cabral, E.L. & Bacigalupo, N.M. 1997. Nuevas especies de la tribu Spermacoceae (Rubiaceae) para la flora de Brasil. Acta Botanica Brasilica 11(1): 45–54. Cabral, E.L. & Fader, A.A.C. 2010. New combinations and synonyms in species of s. lat. (Spermacoceae – Rubiaceae) from Brazil. Rodriguésia 61(1): 119–121. Cabral, E.L., Fader, A.A.C. & Bacigalupo, N.M. 2010. A new species of Spermacoce s. str. (Spermacoceae, Rubiaceae) from Eastern Brazil. Plant Ecology and Evolution 143(2): 233–238. Cabral, E.L., Miguel, L.M. & Salas, R.M. 2011. Dos especies nuevas de Borreria (Rubiaceae), sinopsis y clave de las especies para Bahia, Brasil. Acta Botanica Brasilica 25(2): 255–276. Cabral, E.L., Sobrado, S.V. & Souza, E.B. 2013. Three new species of Mitracarpus Zucc. (Rubiaceae) from Brazil. Candollea 68(1): 139–146. Davis, A.P., Govaerts, R., Bridson, D.M., Ruhsam, M., Moat, J., and Brummitt, N.A. 2009. A Global Assessment of Distribution, Diversity, Endemism, and Taxonomic Effort in the Rubiaceae. Annals of the Missouri Botanical Garden 96(1): 68–78. Delprete, P.G. & Jardim, J.G. 2012. Systematics, taxonomy and floristics of Brazilian Rubiaceae: an overview about the current status and future challenges. Rodriguésia 63(1): 101–128. Cestaro, L. A. & Soares, J. J. 2008. The Arboreal Layer of a Lowland Semideciduous (Tabuleiro) Forest Fragment in Rio Grande do Norte, Brazil. Memoirs of the New York Botanical Garden 100: 417–438. Freire, M.S.B. 1990. Levantamento florístico do Parque Estadual das Dunas de Natal. Acta Botanica Brasilica 4: 41–59, 1990. 12

Govaerts, R., Andersson, L., Robbrecht, E., Bridson, D., Davis, A., Schanzer, I. & Sonke, B. World Checklist of Rubiaceae. Facilitated by the Royal Botanic Gardens, 2011. Disponível em: Acesso em: 27 jul. 2016. Groeninckx, I.; Dessein, S.; Ochoterena, H.; Persson, C.; Motley,T.J.; Karehed, J.; Bremer, B.; Huysmans, S. & Smets, E. 2009. Phylogeny of the herbaceous tribe Spermacoceae (Rubiaceae) based on plastid DNA data. Annals of the Missouri Botanical Garden 96: 109–132. Karehed, J., Groeninckx, I., Dessein, S., Motley & T.J. Bremer, B. 2008. The phylogenetic utility of chloroplast and nuclear DNA markers and the phylogeny of the Rubiaceae tribe Spermacoceae. Molecular Phylogenetics and Evolution 49: 843–866. Kirkbride, J.H. 2014. Hexasepalum teres (Rubiaceae), a new combination. Journal of the Botanical Research Institute of Texas 8(1): 17–18. Kirkbride, J.H. & Delprete, P.G. 2015. New combinations in Hexasepalum (Rubiaceae: Spermacoceae). Journal of the Botanical Research Institute of Texas 9(1): 103–106. Mól, D.F.F. 2010. Rubiaceae em um remanescente de Floresta Atlântica no Rio Grande do Norte, Brasil. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas), Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN. Oliveira, Z.L., Santos Jr., R.C.B., Feliciano, A.L.P., Marangon, L.C. & Carvalho, A.J.E. 2001. Floristic and phytosociologic survey of an Atlantic Florest 46 section from the Nisia Floresta Experimental Forest Station. Brasil Florestal 71: 22–29. Robbrecht, E. 1988. Tropical woody Rubiaceae. Opera Botanica Belgica 1: 1–271. Salas, R.M. & Cabral, E.L. 2010. Planaltina nuevo género de la tribu Spermacoceae (Rubiaceae), endémico del planalto central de Brasil y uma nueva especie del estado de Goiás, Brasil. Journal of the Botanical Research Institute of Texas 4(1): 193–206. Salas, R.M. & Cabral, E.L. 2011a. Dos nuevas especies de Staelia (Rubiaceae) com hojas ternadas del nordeste de Brasil. Brittonia 63(3): 355–364. Salas, R.M. & Cabral, E.L. 2011b. Staelia culcita (Rubiaceae), a new species from Minas Gerais, Brazil. Plant Ecology and Evolution 144(3): 372–376. Salas, R.M. & Cabral, E.L. 2012a. Staelia catolensis (Rubiaceae), uma nueva especie de catolés, Bahia, Brasil. Novon 22(1): 82–86. Salas, R.M. & Cabral, E.L. 2012b. Two new shrubby species of the Staelia (Rubiaceae) from Serra do Curral Frio, Bahia, Brazil. Systematic Botany 37(2): 507–515. 13

Salas, R.M., Viana, P.L., Cabral, E.L., Dessein, S. & Janssens, S. 2015. Carajasia (Rubiaceae), a new and endangered genus from Carajás mountain range, Pará, Brazil. Phytotaxa 206(1): 14–29. Souza, E.B. & Sales, M.F. 2004. O gênero Staelia Cham. & Schtdl. (Rubiaceae – Spermacoceae) no Estado de Pernambuco, Brasil. Acta Botanica Brasilica 18(4): 921–928. Souza, E.B., Cabral, E.L. & Zappi, D.C. 2010. Revisão de Mitracarpus (Rubiaceae – Spermacoceae) para o Brasil. Rodriguésia 61(2):319–352. Souza, E.B., Miguel, L.M., Cabral, E.L., Nepomuceno, F.A.A. & Loiola, M.I.B. 2016. Borreria apodiensis (Rubiaceae: Spermacoceae), a new species from Ceará and Rio Grande do Norte, Brazil. Acta Botanica Brasilica 30(2): 283–289. 14

Capítulo I - A tribo Spermacoceae (Rubiaceae) no Rio Grande do Norte, Brasil¹ The Spermacoceae tribe (Rubiaceae) in the state of Rio Grande do Norte, Brazil

Tianisa Prates Boeira1,*

1 Parte da Dissertação de Mestrado, desenvolvida no Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil. * Autora para correspondência: [email protected]

Manuscrito de acordo com as normas do periódico Rodriguésia. 15

RESUMO O presente estudo tem como objetivo o inventário florístico e estudo taxonômico das espécies de Spermacoceae ocorrentes no estado do Rio Grande do Norte. Foram registrados oito gêneros e 24 espécies: Borreria (8 spp.); Mitracarpus (6 spp.); Hexasepalum (4 spp.); Oldenlandia (2 spp.); Leptoscela, Richardia, Spermacoce e Staelia (1 sp.). Destas, seis espécies são citadas pela primeira vez para o Rio Grande do Norte. As espécies apresentaram ampla distribuição em áreas de vegetação aberta, bordas de florestas e afloramentos rochosos na Caatinga sensu lato e em Mata Atlântica. São apresentadas descrições, ilustrações, chave de identificação, dados sobre fenologia, hábitat e distribuição geográfica das espécies. Palavras-chave: Florística, Nordeste do Brasil, Rubioideae, taxonomia.

ABSTRACT This study focuses on the survey of the Spermacoceae species found in the state of Rio Grande do Norte, Northeast Brazil. A total of eight genera and 24 species were recorded for the state: Borreria (8 spp.); Mitracarpus (6 spp.); Hexasepalum (4 spp.); Oldenlandia (2 spp.); Leptoscela, Richardia, Spermacoce and Staelia (1 sp.). Of these, six species are new records for Rio Grande do Norte. The species were largely distributed in open areas, near forest edges and rocky outcrops in the Caatinga sensu lato and in the Atlantic Forest. Descriptions, illustrations, identification key habitat data, phenology and species distribution are here provided. Key words: floristics inventories, Northeastern Brazil, Rubioideae, taxonomy. 16

INTRODUÇÃO Spermacoceae é uma tribo de distribuição predominantemente pantropical, com ocorrência de poucas espécies em regiões temperadas (Groeninckx et al. 2009). Compreende 61 gêneros e 1.235 espécies (Salas et al. 2015), sendo 17 gêneros (Delprete & Jardim, 2012) e 217 espécies no Brasil (BFG 2015). Análises filogenéticas, com base em sequências de DNA plastidial e nuclear, têm sustentando o monofiletismo do grupo (Karehed et al. 2008, Bremer & Eriksson 2009, Groeninckx et al. 2009). A tribo é caracterizada pelo hábito herbáceo a subarbustivo, estípulas fimbriadas, flores geralmente tetrâmeras (com poucas exceções), lóculos do ovário uniovulados e grãos de pólen pluriaperturados (Groeninckx et al. 2009, Salas et al. 2015). As Spermacoceae apresentam estados de caracteres morfológicos semelhantes entre si, especialmente os reprodutivos, sendo frequentemente consideradas espécies de difícil identificação, o que tem causado confusão nomenclatural em herbários e listas florísticas (Souza et al. 2010). Publicações recentes de novas espécies, incluindo um novo gênero para o Brasil, a partir de trabalhos de revisão e estudos florísticos, reforçam a necessidade de mais atenção ao grupo, em função de sua complexidade morfológica (e.g., Cabral & Fader 2010; Salas & Cabral 2010a, Souza et al. 2010, Cabral et al. 2011, Salas & Cabral 2011a, 2011b, Salas & Cabral 2012a, 2012b, Cabral et al. 2013). Dado o significativo número de trabalhos e novidades taxonômicas descritas nos últimos anos como citado acima, o Brasil é provavelmente, um centro de diversidade de Spermacoceae. Nesse sentido, a região Nordeste se destaca com vários trabalhos publicados, os quais incluem espécies exclusivas ou compartilhadas com outras regiões (e.g., Cabral & Bacigalupo 1997, Souza & Sales 2004; Bacigalupo et al. 2010, Cabral et al. 2011; Salas & Cabral 2011, Salas & Cabral 2012 Souza et al. 2016). Para o Rio Grande do Norte, a maioria das espécies foi listada apenas em estudos florísticos e fitossociológicos (e.g., Freire 1990; Oliveira et al. 2001; Cestaro & Soares 2008) e em único estudo focando a família (Mól 2010). Diante do exposto, o presente estudo teve por objetivo inventariar as Spermacoceae no estado, elaborando descrições morfológicas, comentários sobre distribuição e fenologia, chave de identificação e ilustrações das espécies.

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MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo – O Rio Grande do Norte (RN) está localizado na região Nordeste do Brasil, ocupa uma área de 52.811,047 km², compreendendo 167 municípios (IBGE 2013). Os principais domínios fitogeográficos do estado são a Mata Atlântica e a Caatinga. A Mata Atlântica no RN está representada por remanescentes de florestas estacionais semidecíduas de terras baixas, florestas decíduas, matas costeiras, restingas, dunas e áreas savânicas (Rizzini 1997, Cestaro & Soares 2004, 2008, Ribeiro et al. 2009, Oliveira et al. 2012). Já a Caatinga é caracterizada por caatingas hiperxerófila, hipoxerófila e Seridó (SUDENE 1971), com vegetação arbustivo-arbórea, predominância de espécies deciduais, remanescentes ciliares (carnaubais) e ainda a vegetação diferenciada de porte mais baixo e grandes extensões herbáceas no Seridó (Velloso et al. 2002).

Coleta de dados – Foram realizadas 15 expedições entre março de 2014 a agosto de 2015, em diferentes municípios e tipos vegetacionais. A coleta, processamento e inclusão do material no acervo do herbário UFRN, foram realizados de acordo com as metodologias sugeridas por Peixoto & Maia (2013), além da coleta de material fértil (flores e frutos) em álcool 70%. O estudo taxonômico foi baseado na análise de exsicatas dos herbários UFRN e MOSS (acrônimos de acordo com Thiers, 2016 [continuamente atualizado]). Os táxons foram identificados por meio de chaves analíticas e análise comparativa com descrições e ilustrações em bibliografias pertinentes (e.g., Bacigalupo & Cabral 2006; Pereira & Barbosa 2006; Varjão et al. 2013), e por comparação com materiais previamente identificados por especialistas. As terminologias utilizadas nas descrições morfológicas estão de acordo com Radford et al. (1974) e Barroso et al. (1999). As abreviações dos nomes de autores estão de acordo com a base de dados no IPNI (2016). O comprimento das folhas foi medido desde a base do pecíolo até o ápice da lâmina; o comprimento da corola foi medido desde a base de sua inserção até o ápice dos lobos; os pedicelos de Leptoscela e Oldenlandia foram medidos desde a sua inserção no eixo da inflorescência até a base do cálice. Foram utilizadas as seguintes abreviações: alt. (altura), compr. (comprimento), larg. (largura), ca. (cerca), fl. (flor) e fr. (fruto). Foram ilustradas as espécies que não apresentam ilustrações completas na literatura, bem como aquelas sem fotos dos indivíduos em campo. Para gêneros monotípicos ou com uma única espécie encontrada no Rio Grande do Norte, não foi feito comentário de gênero. Para definir os novos registros de Spermacoceae para a flora do Rio Grande do Norte, foram utilizados os dados de distribuição geográfica disponíveis online (Flora do Brasil 2020, 2016). 18

RESULTADOS E DISCUSSÃO Foram registrados oito gêneros e 24 espécies da tribo Spermacoceae: Borreria (8 spp.), Mitracarpus (6 spp.), Hexasepalum (4 spp.), Oldenlandia (2 spp.), Leptoscela, Richardia, Spermacoce e Staelia apenas uma espécie cada. Seis espécies (Borreria ocymifolia (Roem. & Schult.) Bacigalupo & E.L.Cabral, Mitracarpus baturitensis Sucre, M. hirtus (L.) DC., M. longicalyx E.B.Souza & M.F.Sales, Oldenlandia corymbosa L. e Staelia virgata (Link ex Roem. & Schult.) K.Schum.) constituem novas ocorrências para o Rio Grande do Norte. As espécies ocorrem, comumente, em áreas abertas, bordas de florestas estacionais deciduais e semideciduais, restingas e encraves de cerrado. De acordo com o BFG (2015), sete espécies são endêmicas do Brasil (Borreria humifusa Mart., Hexasepalum gardneri (K.Schum.) J.H.Kirkbr. & Delprete, H. radulum (Willd.) Delprete & J.H.Kirkbr., Leptoscela ruellioides Hook.f., Mitracarpus baturitensis, M. eichleri K.Schum., M. longicalyx). Leptoscela ruellioides ocorre apenas na região Nordeste, geralmente no semiárido, associada à caatinga. Porém, no Rio Grande do Norte, foi encontrada próxima ao litoral, associada a formação savânica encravada na Mata Atlântica. A recém-publicada Borreria apodiensis E.L. Cabral, L.M. Miguel & E.B. Souza (Souza et al. 2016) e M. longicalyx são endêmicas da Caatinga. Já B. humifusa e M. eichleri são espécies endêmicas da Mata Atlântica, a primeira ocorre no sub-bosque de floresta estacional e de floresta ombrófila densa e a segunda em áreas abertas na restinga, incluindo as dunas.

Chave de identificação dos gêneros e espécies de Spermacoceae no Rio Grande do Norte, Brasil

1. Inflorescência em dicásios ou cincinos, flores pediceladas, frutos com sementes numerosas. 2. Caule com nós intumescidos, inflorescência em cincinos, corola pentâmera, cápsula oblonga ...... 3 Leptoscela ruellioides 2’. Caule com nós sem intumescência, inflorescência em dicásios, corola tetrâmera, cápsula subglobosa ...... 5 Oldenlandia 3. Erva procumbente, ramos 0,5–1,5 mm diâm., bainha estipular com 6-8 setas, folhas lanceoladas, anteras inclusas ...... 5.1 Oldenlandia corymbosa 3’. Erva ereta, ramos tênues (até 0,5 mm diâm.), bainha estipular com 5 setas, folhas lineares, anteras exsertas ...... 5.2 Oldenlandia filicaulis 1’. Inflorescência em glomérulos, flores sésseis, frutos com uma ou duas sementes. 19

4. Corola hipocrateriforme, fruto com deiscência transversal, lobos do cálice desiguais, dois maiores e dois menores ...... 4 Mitracarpus 5. Sementes com sulco ventral em forma de X 6. Subarbusto ramoso, ramos alados, folhas pseudopecioladas ...... 4.5 Mitracarpus polygonifolius 6’. Erva ereta, ramos sem alas, folhas sésseis. 7. Caule densamente pubescente, ramos cilíndricos, folhas pilosas, sementes sem depressões ou sulcos dorsais ...... ……………………...... …...... 4.3 Mitracarpus hirtus 7’. Caule glabro ou glabrescente, ramos tetrágonos, folhas glabras ou glabrescentes, sementes com depressões ou sulcos dorsais. 8. Caule profusamente ramificado, quatro brácteas do mesmo tamanho das folhas de ramos vegetativos, cálice glabro, semente com depressão cruciforme dorsal ...... …...... 4.1 Mitracarpus baturitensis 8’. Caule pouco ramificado, quatro a oito brácteas aproximadamente o dobro do tamanho das folhas de ramos vegetativos, cálice hirsuto, semente com sulcos semicirculares dorsais ...... …...... 4.4 Mitracarpus longicalyx 5’. Sementes com sulco ventral em forma de Y invertido. 9. Erva ereta a decumbente, caule piloso, estípula com cinco a sete setas, folhas elípticas, subcartáceas e pilosas, cálice com lobos maiores estreito-lanceolados e lobos menores filiformes ...... ……...... 4.6 Mitracarpus salzmannianus 9’. Erva prostrada, caule glabro a pubescente, estípula com três a cinco setas, folhas oblongas a ovadas, crassas e glabras a pubescentes, cálice com lobos estreito-lanceolados ...... 4.2 Mitracarpus eichleri 4’. Corola infundibuliforme, fruto indeiscente ou com deiscência longitudinal ou deiscência transverso-oblíqua, lobos do cálice não desiguais. 10. Fruto esquizocarpo, mericarpos indeiscentes. 11. Glomérulo reduzido, geralmente axilar, corola tetrâmera, anteras inclusas ...... …...... 2 Hexasepalum 12. Folhas lanceoladas ou linear-lanceoladas, nervuras inconspícuas. 13. Folhas linear-lanceoladas, cálice com lobos estreito-lineares, corola 4,5–10 mm compr., mericarpos com 3-5 cristas conspícuas ………………...... 2.1 Hexasepalum apiculatum 20

13’. Folhas lanceoladas, cálice com lobos curto-ovados, corola 4–5,5 mm compr., mericarpos com três cristas ...... 2.4 Hexasepalum teres 12’. Folhas ovadas, nervuras conspícuas. 14. Subarbusto escandente, cálice 6,1–10,5 mm compr., esquizocarpo piloso ...... …..…...... 2.2 Hexasepalum gardneri 14’. Erva procumbente, cálice 2,2–2,7 mm compr., esquizocarpo glabro ...... …...... 2.3 Hexasepalum radulum 11’. Glomérulo desenvolvido, geralmente apical, corola hexâmera, anteras exsertas, esquizocarpo com projeções agudas ou arredondadas ...... 6 Richardia grandiflora 10’. Fruto cápsula com dois mericarpos deiscentes, ou dois indeiscentes, ou um mericarpo deiscente e outro indeiscente. 16. Cápsula com deiscência transverso-oblíqua ...... 8 Staelia virgata 16’. Cápsula com deiscência longitudinal ou indeiscente. 17. Anteras inclusas, cápsula com um mericarpo deiscente e outro indeiscente ...... 7 Spermacoce tenuior 17’. Anteras exsertas, cápsula com ambos os mericarpos deiscentes ou indeiscentes ...... ……...... 1 Borreria 18. Cálice com dois lobos. 19. Caule geralmente ramificado desde a base, às vezes decumbentes, cápsula indeiscente, comprimida lateralmente, sendo um dos mericarpos abortado e apenas uma semente presente ...... 1.7 Borreria spinosa

19’. Caule geralmente ramificado apenas no ápice, sempre ereto, cápsula deiscente, elipsoide, não comprimida, ambos os mericarpos viáveis com uma semente cada ...... …...... …...... 1.8 Borreria verticillata 18’. Cálice com quatro lobos. 20. Glomérulo terminal, um por ramo floral. 21. Erva ereta a decumbente, caule fistuloso, glabro, folhas lanceoladas a elípticas, cálice 4,5–5,3 mm compr., semente foveolada ...... 1.6 Borreria scabiosoides 21’. Erva prostrada, caule não fistuloso, piloso, folhas ovadas, cálice 1,6–2 mm compr., semente reticulada ...... 1.3 Borreria humifusa 20’. Glomérulos terminais e axilares, mais de um por ramo floral. 22. Erva ereta, 2-4 glomérulos por ramo floral. 21

23. Folhas ovadas, cálice 3–3,7 mm compr., lobos ovados, cápsula oblonga, semente ruminada ...... 1.2 Borreria brownii 23’. Folhas lanceoladas, cálice 6,5 mm compr., lobos estreito-lanceolados, cápsula elipsoide, semente reticulada ...... 1.1 Borreria apodiensis 22’. Erva decumbente, às vezes repitante, ou subarbusto ereto, 4 ou mais glomérulos por ramo floral. 24. Erva decumbente, às vezes repitante, ramos alados, 4-8 glomérulos por ramo floral, cápsula ovoide ...... 1.4 Borreria latifolia 24’. Subarbusto ereto, ramos sem alas, 5-10 glomérulos por ramo floral, cápsula oblonga ...... 1.5 Borreria ocymifolia

Tratamento taxonômico

1. Borreria G. Mey. Prim. Fl. Esseq. 79. 1818. nom.cons. O gênero tem distribuição pantropical (Cabral et al. 2011), sendo 69 espécies registradas para o Brasil (Miguel et al. 2015). No Rio Grande do Norte, as espécies de Borreria ocorrem principalmente em áreas abertas, antropizadas, em bordas de florestas, estradas vicinais, áreas alagáveis ou próximas a corpos d’água, em florestas estacionais deciduais e semideciduais, restinga, encraves de Cerrado e na Caatinga. Diferencia-se dos demais gêneros aqui tratados por apresentar cápsula septicida com dois mericarpos deiscentes, unidos pela base, ou dois mericarpos indeiscentes com linha média de deiscência longitudinal (Cabral et al. 2011).

1.1. Borreria apodiensis E.L. Cabral, L.M. Miguel & E.B. Souza, Acta Bot. Bras. 2016. Erva ereta, caule 5–100 cm alt., tetrágono, glabro. Bainha estipular 5–15,5 × 3,4–4,2 mm, pubescente, 8-12 setas, coléteres apicais e intercalares. Folhas sésseis, lâmina 16,4–54 × 4,7–15,1 mm, lanceolada, coriácea, ápice agudo, base atenuada, glabra a pilosa em ambas as faces. Glomérulos 2-4 por ramo floral, 4-8 brácteas foliáceas. Cálice 6,5 mm compr., 4 lobos, corola 4,5–6 mm compr., branca, infundibuliforme, glabra a escabra, estames 1–1,2 mm compr., anteras exsertas, estilete 5,4–5,6 mm compr. Ovário 0,5–1 mm compr., estigma capitado. Cápsula 3–5 × 0,8–1 mm, elipsoide, hirsuta no ápice. Semente 1,9–2,1 × 0,5–0,7 mm, elipsoide, exotesta reticulada, sulco ventral longitudinal. 22

Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Felipe Guerra, Chapada do Apodi, Cachoeira do Roncador, 27.V.2015, fl. fr., E.B. Souza et al. 3538, 3539 (UFRN); Jandaíra, 23.VII.2014, fl. fr., T.P. Boeira & Jardim 43 (UFRN). Descrita recentemente, B. apodiensis se encontra restritamente associada a áreas de formações calcárias na Chapada do Apodi, entre os estados do Rio Grande do Norte e Ceará (Souza et al. 2016). Neste trabalho foi encontrada uma população também associada a afloramento calcário da formação Jandaíra. Os espécimes apresentam flores e frutos de maio a julho. Borreria apodiensis se assemelha morfologicamente a B. brownii, diferindo desta pelas folhas lanceoladas, lobos do cálice estreito-lanceolados e semente reticulada (vs. folhas ovadas, lobos do cálice ovados e semente ruminada).

1.2. Borreria brownii (Rusby) Standl., Publ. Field Mus. Nat. Hist., Bot. Ser. 7: 333. 1931. Fig. 1A-E. Erva ereta, caule 30–50 cm alt., tetrágono, glabro. Bainha estipular glabra, 7-9 setas, coléteres apicais. Folhas pseudopecioladas, lâmina 50–117 × 14–37 mm, ovada, membranácea, ápice acuminado, base atenuada, glabra a escabra na face superior, glabra na inferior. Glomérulos 2-3 por ramo floral, 2 ou 4 brácteas foliáceas. Cálice 3–3,7 mm compr., glabro, pubescente no ápice, 4 lobos ovados, corola 4,4–5 mm compr., infundibuliforme, branca, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, ovário 1,2–1,6 mm compr, estilete 2,2 mm compr., estigma capitado. Cápsula 2,5–5 × 0,9–2 mm, oblonga, pilosa no ápice. Semente elipsoide, exotesta ruminada, linhas transversais dorsais, sulco ventral longitudinal. Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Martins, Propriedade de Sr. Clesinho, 07.V.2011, fl. fr., A.A. Roque et al. 1152 (UFRN). Material adicional examinado: Ceará: Cratéus, Grajaú, 22.IV.2005, fl., A.A. Soares 8 (UFRN); Guaramiranga, Maciço de Baturité, Pico Alto, 29.V.2015, fl., E.B. Souza et al. 3559 (UFRN); Ubajara, Planalto do Ibiapaba, Sítio São Luís, 08.V.2009, fl. fr., E.M. Marreira et al. 38 (UFRN); ibid., 09.IV.2010, fl., E.B. Souza et al. 1795 (UFRN).

Espécie com distribuição desde México até o Brasil, dentro de domínios fitogeográficos mais secos como o Cerrado e a Caatinga (Cabral et al. 2012, BFG 2015). No RN, foi encontrada 23

associada a locais úmidos em áreas de floresta estacional interiorana na Caatinga. Os espécimes apresentam flores e frutos entre abril e maio. Borreria brownii se diferencia das demais espécies do gênero encontradas para o RN, pelo seguinte conjunto de caracteres: glomérulos 2-3 por ramo floral, lobos do cálice curtos, ovados, tubo da corola estreito, cápsula oblonga e inflada, e semente ruminada.

1.3. Borreria humifusa Mart. Flora 24(2 Beibl.): 68. 1841. Fig. 2A-E Erva prostrada, caule 10–20 cm compr., piloso. Bainha estipular 1,2–2,1 × 1,7–2,4 mm, levemente pilosa, 3-4 setas, coléteres apicais. Folhas pseudopecioladas, lâmina 10,3–40,1 × 5–19,5 mm, ovada, membranácea, ápice acuminado, base atenuada, levemente pilosa em ambas as faces. Glomérulo terminal único por ramo floral, 4 brácteas foliáceas. Cálice 1,6–2 mm compr., glabro a glabrescente, 4 lobos lanceolados, corola 1,7–2,1 mm compr., branca, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, estilete 2,6–3 mm compr., estigma capitado-bilobado. Cápsula 2,2–2,6 × 1,1–1,5 mm, oblonga, glabra a glabrescente. Semente 0,6–0,8 × 0,3–0,5 mm, elipsoide, exotesta reticulada, sulco ventral longitudinal. Material examinado: Rio Grande do Norte: Baía Formosa, RPPN Mata Estrela, 27.V.2006, fl., A.R. Lourenço 187 (JPB). Material adicional examinado: BRASIL, Alagoas: Murici, Estação Ecológica de Murici, Fazenda São João, 07.XI.2013, fr., W.T.C.C. Santos et al. 125 (UFRN); Quebrangulo, Reserva Biológica de Pedra Talhada, 27.XI.2013, fr., W.T.C.C. Santos et al. 134 (UFRN); Bahia: Boa Nova, Parque Nacional de Boa Nova, setor sul, 04.X.2012, fl. fr., L.Y.S. Aona et al. 1558 (UFRN); Pernambuco: São Lourenço da Mata, Mata do Toró, 26.VIII.1980, fl., Andrade-Lima et al. 7 (UFRN).

Espécie endêmica de Mata Atlântica no Nordeste do Brasil (BFG 2015, Cabral et al. 2011). No RN, foi encontrada no interior de floresta estacional decídua, sempre nas proximidades de cursos d’água. Floresce de maio a outubro, frutifica de outubro a dezembro. Pode ser facilmente reconhecida e diferenciada das demais espécies do gênero encontradas no estado pelo conjunto de hábito prostrado, caule piloso, folhas membranáceas, ovadas e pilosas – em geral bastante diminutas, podendo variar em tamanho – e glomérulo terminal único, diminuto.

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1.4. Borreria latifolia (Aubl.) K.Schum., Schumann, K., Fl. bras., 6(6): 61. 1888. Fig.3A-E Erva decumbente, às vezes repitante, caule 15–70 cm compr., alado, com feixes vináceos, glabro a piloso nas alas. Bainha estipular 1,5–2,8 × 2,6–4 mm, pilosa, 5 setas, coléteres apicais e intercalares. Folhas pseudopecioladas, lâmina 23,3–91,7 × 11,5–31,3 mm, ovada, cartácea, ápice acuminado, base atenuada, pilosa em ambas as faces. Glomérulos 4-8 por ramo floral, 2 brácteas foliáceas. Cálice 2,8–3 mm compr., glabro a piloso, 4 lobos lanceolados, corola 3,8–4 mm compr., infundibuliforme, branca com lobos lilases, glabra a pubescente, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, estilete 2,5–3 mm compr., estigma capitado. Cápsula septicida com deiscência longitudinal 3,6–4,5 × 3,3–4,1 mm, ovoide, pilosa. Semente 2,5–3,1 × 1,4–1,8 mm, obovoides, exotesta reticulada, sulco longitudinal profundo. Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Ceará Mirim, Fazenda Diamante, floresta estacional, 18.VIII.2011, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6068 (UFRN); ibid., Fazenda Diamante, RN 064, 09.VIII.2014, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6708 (UFRN); Parnamirim, EMPARN - Mata do Jiqui, 20.VIII.2005, fl. fr., R.T. Queiroz 524 (UFRN); ibid., Mata do Jiqui, 28.VII.2009, fl. fr., D.F.F. Mól et al. 78 (UFRN); ibid., Mata do Jiqui, 30.IX.2009, fl. fr., D.F.F. Mól et al. 98 (UFRN).

Ocorre desde o México até a América do Sul, frequentemente abundante em áreas de Cerrado e Campo Rupestre no Brasil (Dessein 2003, Cabral et al. 2011). No Rio Grande do Norte, foi encontrada em floresta estacional semidecídua, restingas, bordas de mata e beira de estradas em Mata Atlântica. Floresce e frutifica entre os meses de março a setembro. Borreria latifolia difere das demais espécies do gênero pelo conjunto das seguintes características: ramos alados, folhas ovadas, cápsula ovoide e semente com sulco ventral profundo.

1.5. Borreria ocymifolia (Roem. & Schult.) Bacigalupo & E.L.Cabral, Opera Bot. Belg., 7: 307, 1996. Subarbusto ereto, caule 20–90 cm alt., tetrágono, com manchas purpúreas, pubescente. Bainha estipular pubescente, 5-7 setas, coléteres apicais e intercalares. Folhas pseudopecioladas, lâmina, elíptica a lanceolada, herbácea, ápice acuminado, base atenuada, glabra a pubescente em ambas as faces. Glomérulos 5-10 por ramo floral, 2 brácteas foliáceas. Cálice 3,2–4,3 mm compr., pubescente, 4 lobos lanceolados, corola 3,4–3,5 mm compr., branca, infundibuliforme, glabra a pubescente, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, ovário 1,3–1,6 mm compr., 25

estilete 3–3,2 mm compr., estigma capitado. Cápsula septicida com deiscência longitudinal, oblonga, pubescente, valvas com fina membrana deiscente. Sementes oblongas, exotesta reticulada, sulco ventral longitudinal. Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Canguaretama, BR 101, entrada após a divisa de estados ca. 1,5 Km após o posto fiscal, Vicinal entre os cultivos de cana, 11.V.2012, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6264 (UFRN); Martins, refúgio do Sítio Trincheira, 20.IV.1980, fl. fr., O.F. de Oliveira 766 (UFRN); Parnamirim, Riacho Águas Vermelhas, próximo ao Loteamento Brasil, 23.XII.2005, fl., A.H. Ribeiro et al. 190 (UFRN).

Ocorre desde a América Central à América do Sul, frequentemente associada a florestas ciliares (Cabral et al. 2011, Cabral et al. 2012). No Rio Grande do Norte, foi encontrada em áreas úmidas de mata ciliar e restinga, no domínio Mata Atlântica, e em floresta estacional serrana interiorana no domínio Caatinga. Os espécimes apresentam flores e frutos entre os meses de maio a dezembro. Borreria ocymifolia se assemelha morfologicamente a B. latifolia pelo grande número de glomérulos por eixo floral, mas difere desta pelo hábito ereto, ramos cilíndricos, folhas elípticas a lanceoladas, não dilatadas, e cápsula oblonga (vs. hábito decumbente, ramos alados, folhas ovadas, dilatadas lateralmente, e cápsula ovoide).

1.6. Borreria scabiosoides Cham. & Schltdl., Linnaea 3: 318. 1828. Erva ereta a decumbente, caule 20–80 cm alt., fistuloso, feixes vináceos, glabro. Bainha estipular 3,3–8,5 × 2,2–8,5 mm, glabra, 3-6 setas, coléteres apicais e intercalares. Folhas sésseis, lâmina 28,3–88,4 × 3,6–16,2 mm, lanceolada a elíptica, cartácea a membranácea, ápice agudo, base atenuada, glabra em ambas as faces. Glomérulo terminal único por ramo floral, 4 brácteas foliáceas. Cálice 4,5–5,3 mm compr., glabro, pubescente no ápice, 4 lobos lanceolados, corola 2,7– 3,5 mm compr., branca a branca com lobos lilases, infundibuliforme, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, ovário 2,1–2,9 mm compr., estilete 6,4 mm compr., estigma capitado-bilobado. Cápsula 4,1–5,1 × 2–2,2 mm, oblonga, glabra na base a pubescente no ápice. Semente 2–2,3 × 0,6–0,7 mm, elíptica, exotesta foveolada, sulco ventral longitudinal com excrescências. 26

Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Alexandria, Serra da Barriguda, 02.VIII.2014, fl., T.P. Boeira et al. 46 (UFRN); Ceará Mirim, Fazenda Diamante, 18.VIII.2011, fl., J.G. Jardim et al. 6065 (UFRN); Extremoz, Distrito de Pitangui, estrada para a lagoa de Pitangui, 04.XI.2012, fl., J.G. Jardim et al. 6418 (UFRN); Jucurutu, 12.V.2014, fl., E.O. Moura et al. 164 (UFRN); Rio do Fogo, Distrito de Zumbi, margem do Rio Punaú, 31.III.2012, fl., J.G. Jardim et al. 6190 (UFRN); Serra Negra do Norte, Estação Ecológica do Seridó - ESEC, 01.V.2005, fl., R.T. Queiroz 294 (UFRN); ibid., Estação Ecológica do Seridó - ESEC, lagoa do junco, 23.V.2006, fl. fr., R.T. Queiroz 937 (UFRN); Serrinha dos Pintos, Sítio Serrinha do Canto, 03.VIII.2005, fl., R.T. Queiroz 502A (UFRN).

Borreria scabiosoides ocorre em toda a América do Sul, frequentemente em áreas permanente ou parcialmente alagadas (Cabral et al. 2011), amplamente distribuída entre os biomas no Brasil (BFG 2015). No RN, foi encontrada em áreas sazonalmente alagadas, bem como próxima a rios, lagoas e açudes. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Difere das demais espécies do gênero encontradas na área de estudo pelo hábito ereto a decumbente, caule fistuloso, glomérulo terminal globoso e semente foveolada. Além disso, sua ocorrência estreitamente relacionada a áreas encharcadas é uma característica que, somada aos caracteres diagnósticos, auxilia na identificação da espécie em campo.

1.7. Borreria spinosa Cham. & Schltdl., Linnaea 3: 340. 1828. Erva decumbente a ereta, caule 30–40 cm alt., glabro. Bainha estipular 2,5–3,6 × 3–5 mm, glabra, 5-10 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 19–30 × 6–8 mm, elíptico-lanceolada, subcartácea, ápice agudo, base atenuada, glabra. Glomérulos 2-3 por ramo floral, 2-4 brácteas foliáceas. Cálice 2,5–3,1 mm compr., pubescente, 2 lobos estreito-lanceolados, faixa de tricomas densos entre os lobos, corola 2,4–3 mm compr., branca, infundibuliforme, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, estilete 2,5 mm compr., estigma capitado. Cápsula 4,5–4,8 × 1,4–1,6 mm, indeiscente, obovoide, comprimida lateralmente, pubescente. Semente 2– 2,5 × 0,5–0,7 mm, elipsoide, exotesta reticulada, sulco ventral longitudinal, um dos mericarpos abortado. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Extremoz, APA Jenipabu, 18.VIII.2010, fl.fr., A.M. Marinho et al. 130 (UFRN); ibid., 03.VIII.2012, fl. fr., T.P. Boeira et al. 09 (UFRN); João Câmara, 12.XII.2002, fl.fr., M.I.B. Loiola et al. 846 (UFRN); Serra de São Bento, Serra do Cruzeiro, 02.VI.2008, fl. fr., A.A. Roque 593 (UFRN); Touros, 11.VI.2016, fl. fr., E.O. Moura et al. 765 (UFRN). 27

Espécie ruderal, com distribuição do México à Argentina, ocorre em ambientes secundários como bordas de matas, beiras de estradas e lavouras (Cabral et al. 2012). No RN, foi encontrada em estradas vicinais, bordas de mata, trilhas e clareiras em florestas estacionais decíduas e semidecíduas, bem como em ambientes antropizados dentro das cidades. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Borreria spinosa apresenta similaridades morfológicas com B. verticillata, com a qual compartilha a maioria dos caracteres, incluindo o cálice com dois lobos, principal característica que separa ambas as espécies das demais encontradas na área de estudo. Ambas podem ser diferenciadas pelas folhas claramente opostas, glomérulos subglobosos, cápsula e semente comprimidas lateralmente em B. spinosa (vs. folhas aparentemente verticiladas, glomérulos globosos, cápsula e semente não comprimidas em B. verticillata).

1.8. Borreria verticillata G.Mey., Prim. Fl. Esseq. 83. 1818. Erva ereta a subarbusto escandente, caule 30–200 cm alt., glabro. Bainha estipular 2–4,4 × 2,2–3,4 mm, glabra, 5 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 12,3–26,6 × 2,3–5,1 mm, lanceolada, herbácea, ápice agudo, base atenuada, glabra. Glomérulos 2-(3) por ramo floral, 2-4 brácteas foliáceas. Cálice 2,9–3,2 cm compr., pubescente, 2 lobos estreito-lanceolados, corola 2,4– 2,9 mm, branca, infundibuliforme, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, ovário 0,2–0,5 mm compr., estilete 1,8–2,2 mm compr., estigma capitado. Cápsula 1,5–2,3 mm compr., oblonga, glabra. Semente 1–1,5 mm compr., elipsoide, exotesta reticulada, sulco ventral longitudinal. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Extremoz, APA Jenipabu, 25.VIII.2010, fl.fr., A.M. Marinho et al. 142 (UFRN); ibid., 03.VIII.2012, fl. fr., T.P. Boeira et al. 08 (UFRN); Natal, Parque da Cidade, 13.VIII.2014, fl.fr., T.P. Boeira et al. 62 (UFRN).

Espécie ruderal, de ampla distribuição na América, desde os Estados Unidos à Argentina, em variadas formações vegetacionais, frequentemente em solos arenosos de ambientes secundários (Cabral et al. 2012, BFG 2015). No Rio Grande do Norte, foi encontrada em estradas vicinais, bordas de mata, trilhas e clareiras em florestas estacionais decíduas e semidecíduas, além de ambientes urbanos fortemente antropizados. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Borreria verticillata é comumente confundida com B. spinosa, diferenciando-se pelas folhas aparentemente verticiladas, glomérulos globosos, cápsula e semente não comprimidas, enquanto B. 28

spinosa apresenta folhas claramente opostas, glomérulos subglobosos, cápsula e semente comprimidas lateralmente.

2. Hexasepalum Bartl. ex DC., Prodr. 4:561. 1830. As espécies de Hexasepalum ocorrem nas Américas, desde o sul dos Estados Unidos, até a porção tropical da América do Sul, com oito espécies citadas para o Brasil (Cabral & Bacigalupo 2005, Bacigalupo & Cabral 2006, Cabral & Fader 2010). No Rio Grande do Norte, ocorrem em áreas abertas como estradas vicinais, clareiras e bordas de matas, tanto em floresta estacional decidual quanto em floresta estacional semidecidual e restinga, encraves de Cerrado, em solos arenosos em Mata Atlântica ou pouco pedregosos na Caatinga. O gênero é caracterizado pelo esquizocarpo obovoide, dividido em dois mericarpos indeiscentes, com face ventral plana e face dorsal convexa.

2.1. Hexasepalum apiculatum (Willd.) Delprete & J.H. Kirkbr., J. Bot. Res. Inst. Texas 9(1):104. 2015. Erva ereta a decumbente, caule 10–30 cm alt., tetrágono, glabro a pubescente, manchas vináceas nos ramos juvenis. Bainha estipular 1,5–3,3 × 1,5–3 mm, glabra a glabrescente, 5-10 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, nervuras inconspícuas, lâmina 6–30 × 1–4,7 mm, linear- lanceolada, cartácea, ápice agudo, base atenuada, glabra. Glomérulos reduzidos, 5-15 por ramo floral, 2 brácteas foliáceas. Cálice 2,3–2,5 mm compr., 4 lobos estreito-lineares, glabro a glabrescente, corola 4,5–10 mm compr., branca a lilás, infundibuliforme, glabra a glabrescente, estames adnatos à fauce da corola, anteras inclusas, ovário 0,4–0,5 mm compr., estilete 3–3,5 mm compr., estigma capitado. Esquizocarpo, 4–4,5 × 2,1–3 mm, obovado, 3-5 cristas conspícuas por mericarpo, glabro a glabrescente, tricomas híspidos no ápice. Semente 1,5–2,2 mm × 1,6–2 mm, obovoide, exotesta reticulada sulco ventral. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Ceará-Mirim, 11.VIII.2011, fl. fr., A.B. Jardim et al. 313 (UFRN); Extremoz, APA Jenipabu, 03.VIII.2012, fl. fr., T.P. Boeira et al. 02 (UFRN); Grossos, Salina Caenga, 12.V.2007, fl.fr., A.A. Roque et al. 82 (UFRN); Natal, Parque da Cidade, 13.VIII.2014, fl.fr., T.P. Boeira et al. 62 (UFRN).

Hexasepalum apiculatum apresenta distribuição em toda a América do Sul (Kirkbride & Delprete 2015), e ocorre amplamente em todo o Brasil (Cabral & Salas 2015a). No Rio Grande do Norte, foi encontrada em clareiras e bordas de floresta estacional decídua e semidecídua, na base 29

de afloramentos, em restinga e áreas antrópicas urbanas. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Espécie muito próxima morfologicamente e comumente confundida com Hexasepalum teres, da qual difere por caracteres bastante sutis como folhas linear-lanceoladas, estreitas, cálice com lobos longos, estreito-lineares, corola 4,5–10 mm compr. e mericarpos com 3-5 cristas conspícuas (vs. folhas lanceoladas, pouco estreitas, cálice com lobos curto-ovados, corola 4–5,5 mm compr. e mericarpos com três cristas pouco evidentes em H. teres).

2.2. Hexasepalum gardneri (K.Schum.) J.H.Kirkbr. & Delprete, J. Bot. Res. Inst. Texas 9(1): 104. 2015. Subarbusto ereto a escandente, caule 1–3 m alt., tetrágono, pubescente. Bainha estipular 2,9–4,8 × 4,5–6,5 mm, pubescente ou pubescente, 8-9 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, nervuras conspícuas, lâmina 22,6–49,5 × 6,4–16,3 mm, ovada a lanceolada, cartácea, ápice acuminado, base atenuada, glabrescente na face superior e pubescente na face inferior. Glomérulos 4-15 por ramo floral, 2 brácteas foliáceas. Cálice 6,1–10,5 mm compr., 4 lobos lanceolados, glabrescente, corola 7,5–12,9 mm compr., branca, infundibuliforme, glabra a levemente pilosa, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, ovário 1,5–1,9 mm compr., estilete 7,5–11,3 mm compr., estigma capitado. Esquizocarpo 3–3,5 × 3,2–3,4 mm, obovoide, piloso. Semente 2,2–2,4 × 2–2,2 mm, obovoide, exotesta reticulada, sulco ventral. Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Ceará-Mirim, rod. RN 309, 09.VIII.2014, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6697 (UFRN); Doutor Severiano, 8 Km da sede municipal de Encanto, 18.IV.2015, fl. fr., T.P. Boeira et al. 75 (UFRN); Portalegre, rodovia para Serrinha dos Pintos, 30.IV.2012, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6243 (UFRN); São Miguel do Gostoso, Paraíso, 14.V.2007, fl., C. Paterno et al. 21 (UFRN).

Endêmica do Brasil, ocorre em Caatinga ou transição Caatinga-Cerrado na região Nordeste e em Minas Gerais (Cabral & Fader 2010, Cabral & Salas 2015a). No RN, foi encontrada em floresta estacional e associada a formações savânicas encravadas em Caatinga. Os espécimes apresentaram flores e frutos entre abril a setembro. Hexasepalum gardneri é morfologicamente próxima a H. radulum, com a qual compartilha as folhas ovadas com nervuras fortemente evidentes. As espécies diferem entre si pelo hábito subarbustivo escandente, cálice 6,1–10,5 mm compr., lobos mais largos e esquizocarpo piloso em 30

H. gardneri (vs. hábito herbáceo procumbente, cálice 2,2–2,7 mm compr. e esquizocarpo glabro em H. radulum).

2.3. Hexasepalum radulum (Willd.) Delprete & J.H.Kirkbr., J. Bot. Res. Inst. Texas 9(1): 105. 2015. Erva procumbente, caule 30–40 cm compr., tetrágono, pubescente. Bainha estipular 1,9– 2,6 × 3,2–4,1 mm, pubescente, 8 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, nervuras conspícuas, lâmina 22–26,7 × 10–13,2 mm, ovada, cartácea, ápice acuminado, base atenuada, escabra na face superior, pubescente na face inferior. Glomérulos 4-13 por ramo floral, 2 ou 4 brácteas foliáceas. Cálice 2,2–2,7 mm compr., 4 lobos lanceolados, piloso, corola 6,5–8 mm compr., branca, hipocrateriforme, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, ovário 0,8–1,3, estilete 3–3,5 mm compr., estigma capitado-bilobado. Esquizocarpo 4,4 × 3,2, obovoide, glabro. Semente 2,3–2,6 × 1,9–2,7 mm, obovoide, exotesta reticulada, sulco ventral. Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Macaíba, Assentamento Rural El Dorado dos Carajás, 15.II.2009, fl. fr., A.M. Marinho 67 (UFRN); Natal, Parque da Cidade, 24.V.2007, fl. fr., V.R.R. Sena et al. 83 (UFRN); ibid., 13.VIII.2014, fl. fr., T.P. Boeira et al. 63 (UFRN); ibid., 05.III.2016, fl. fr., A.A. Roque 1771 (UFRN); Parnamirim, Bairro Bela Vista, 17.VII.2011, fl. fr., A.A. Roque et al. 1169 (UFRN); São Gonçalo do Amarante, Fazenda Arvoredo, 20.IX.2011, fl. fr., J.L. Costa-Lima et al. 595 (UFRN).

Ocorre nas Américas Central e do Sul (Kirkbride & Delprete 2015), amplamente distribuída em áreas de Caatinga, Cerrado e Mata Atlântica no Brasil (Cabral & Salas 2015a). No RN, foi encontrada em floresta estacional, restinga e encraves savânicos na Mata Atlântica. Floresce e frutifica ao longo de quase todo o ano, de março a novembro. Hexasepalum radulum é morfologicamente semelhante a H. gardneri, da qual difere pelo hábito herbáceo procumbente, cálice 2,2–2,7 mm compr., lobos mais afilados e esquizocarpo glabro (vs. hábito subarbustivo escandente, cálice 6,1–10,5 mm compr., lobos mais largos, e esquizocarpo piloso em H. gardneri).

2.4. Hexasepalum teres (Walter) J.H. Kirkbr., J. Bot. Res. Inst. Texas 8(1):17. 2014. Erva ereta, caule 5–20 cm alt., tetrágono, pubescente a piloso. Bainha estipular 1,5–3 × 2– 2,6 mm, pubescente a pilosa, 5-9 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, nervuras inconspícuas, pouco evidentes, lâmina 15–29 × 3,5–8 mm, lanceolada, cartácea, ápice agudo, base atenuada, 31

pilosa. Glomérulos reduzidos, 3-15 por ramo floral, 2 brácteas foliáceas. Cálice 1,5–1,8 mm compr., 4 lobos curto-ovados, hirsuto, corola 4–5,5 mm compr., branca a lilás, infundibuliforme, glabrescente, estames adnatos à fauce da corola, anteras inclusas, ovário 0,5 mm compr., estilete 4,5–5 mm compr., estigma capitado. Esquizocarpo 2–4 × 2–3,5 mm, obovado, mericarpos com três cristas pouco evidentes, hirsuto. Semente 2,1–3 × 1,8–2,3, obovoide, exotesta reticulada, sulco ventral. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Extremoz, APA Jenipabu, 03.VIII.2012, fl. fr., T.P. Boeira et al. 02 (UFRN); Parnamirim, Mata do Jiqui, 30.IX.2009, fl.fr., D.F.F. Mól et al. 95 (UFRN); Venha Ver, estrada vicinal para o município de Coronel João Pessoa, 04.VIII.2010, fl.fr., A.A. Roque 867 (UFRN).

Amplamente distribuída da América do Norte à América do Sul (Kirkbride 2014), ocorre na maior parte dos domínios fitogeográficos do Brasil (Cabral & Salas 2015a). No Rio Grande do Norte, foi encontrada em bordas e clareiras de floresta estacional decídua e semidecídua, restinga e áreas antrópicas urbanas. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Apresenta caracteres morfológicos similares a H. apiculatum, diferindo desta por caracteres muito sutis como as folhas lanceoladas, lobos do cálice curto-ovados, corola 4–5,5 mm compr. e mericarpos com três cristas pouco evidentes (folhas linear-lanceoladas, cálice com lobos mais longos, estreito-lineares, corola 4,5–10 mm compr. e mericarpos com 3-4 cristas conspícuas).

3. Leptoscela ruellioides Hook.f., Hooker's Icon. Pl. 14: t. 1149. 1873 Erva ereta com ramos escandentes, 40–50 cm alt., caule glabro, nós intumescidos. Bainha estipular 1,2–1,8 × 1,6–4 mm, pubescente, 8-12 setas, coléteres apicais. Folhas peudopecioladas, lâmina 24,3–69 × 7–24,9 mm ovada, subcartácea, ápice agudo, base atenuada, pubescente na face inferior e pubescente na face superior. Cincinos, flores pentâmeras, pediceladas. Cálice 1,8–2,5 mm compr., 5 lobos, glabrescente, corola 6,5–7,1 mm compr., branca com lobos lilases, infundibuliforme, glabra externamente, anel de tricomas internamente, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, ovário 1–1,3 mm compr., estilete 1,3–1,5 mm compr., estigma bífido. Cápsula 4–5 × 2–2,4 mm, oblonga, glabra. Sementes numerosas por lóculo, 0,8–0,9 × 0,4–0,5 mm, oblongas, exotesta reticulada. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Baía Formosa, rod. BR 101, 21.V.2011, fl. fr., J.G. Jardim et al. 5988 (UFRN); Patu, Serra do Lima, 30.IV.1980, fl. fr., O.F. de Oliveira 888 (MOSS); 32

São João do Sabugi, Serra do Mulungu, 11.VI.1980, fl. fr., O.F. de Oliveira 1022 (MOSS); ibid., 18.IV.2014, fl.fr., J.G. Jardim et al. 6645 (UFRN); Serra de São Bento, 03.VIII.2006, fl. fr., R.T. Queiroz 1103 (UFRN); ibid., Serra do Cruzeiro, 28.VII.2012, fl., J.G. Jardim et al. 6293 (UFRN); ibid., 28.VII.2012, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6294 (UFRN).

Leptoscela e um gênero monotípico, endêmico para a região Nordeste do Brasil (Jardim 2015). Leptoscela ruellioides ocorre principalmente na Caatinga e no Cerrado, mas também pode ser encontrada em áreas de Mata Atlântica (BFG 2015). No RN, foi encontrada em vegetação associada a inselbergs na Caatinga, e em encrave de formação savânica na Mata Atlântica. Os espécimes foram encontrados com flores e frutos entre os meses de março a agosto. Leptoscela ruellioides se diferencia das demais espécies encontradas na área de estudo pela inflorescência em cincinos, corola pentâmera, cápsula oblonga e sementes numerosas.

4. Mitracarpus Zucc. ex Schultes & Schultes f., Mant. 3 210, 399. 1827. Gênero neotropical de distribuição desde o centro da Argentina até a porção sul dos Estados Unidos, sendo 30 espécies reconhecidas para o Brazil (Souza 2015). No Rio Grande do Norte, as espécies do gênero foram registradas nos domínios Mata Atlântica e Caatinga, ocorrendo em áreas de florestas estacionais semideciduais, restinga, restinga sobre dunas, florestas estacionais deciduais, encraves de Cerrado, afloramentos rochosos, solos arenosos e solos pedregosos. Diferencia-se dos demais gêneros pela corola hipocrateriforme, cálice organizado em dois lobos maiores e dois menores, cápsula septicida com deiscência transversal e sementes com depressões na face ventral.

4.1. Mitracarpus baturitensis Sucre, Rodriguésia 26(38): 255. 1971. Erva ereta, caule 15–50 cm alt., profusamente ramificado, tetrágono, glabro. Bainha estipular 2–2,5 × 2,1–3, glabra, 4-8 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 1,5–2,6 × 2–3,2 mm, obelíptica, cartácea, ápice agudo, base atenuada, glabra. Glomérulos 2(-4) por ramo floral, subentendido por (2-)4 brácteas foliáceas. Cálice 1,7–2 mm compr., 4 lobos, glabro, lobos lanceolados, corola 3,5–4 mm compr., branca, hipocrateriforme, glabra, estames 0,7–0,9 mm compr., anteras inclusas, estilete 1,5–1,7 mm compr., estigma bífido. Cápsula 2,3–2,5 × 0,9–1 mm, glabra. Semente 0,8–0,9 × 0,4–0,5 mm, obovoide, exotesta reticulada, sulco ventral em forma de X, depressão cruciforme dorsal. 33

Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Acari, BR 417, estrada vicinal para o Sítio Talhado, 26.II.2011, fl. fr., A.B. Jardim et al. 254 (UFRN); Currais Novos, Região dos Apertados, entrada ca. 4 km Sw da cidade, 27.V.2010, fl. fr., J.G. Jardim et al. 5744 (UFRN); Patu, área de pastagem, 03.VIII.2014, fl. fr., T.P. Boeira et al. 59 (UFRN); Serra de São Bento, Serra do Cruzeiro, 28.VII.2012, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6309 (UFRN); Serra Negra do Norte, Estação Ecológica do Seridó – ESEC, trilha norte, 22.V.2006, fl. fr., R.T. Queiroz 887 (UFRN).

Espécie endêmica de Caatinga e Cerrado no Brasil, geralmente associada a afloramentos rochosos (Souza et al. 2010). Representa uma nova ocorrência para o Rio Grande do Norte, onde foi encontrada associada a inselbergs graníticos e solos pedregosos em trilhas ou estradas vicinais no interior do estado. Os espécimes apresentam flores e frutos entre os meses de fevereiro a agosto. Mitracarpus baturitensis se diferencia entre as demais espécies encontradas na área de estudo pelo caule profusamente ramificado, folhas estreito-elípticas, quase oblongas e semente com depressão cruciforme dorsal, além da notável ocorrência quase restrita a afloramentos rochosos.

4.2. Mitracarpus eichleri K. Schum., Fl. Bras. 6(6): 86. 1888. Erva prostrada, caule 5–13 cm compr., tetrágono, glabro a pubescente. Bainha estipular 1– 2,3 × 2–2,5 mm, glabra a pubescente, 3-5 setas, coléteres apicais. Folhas pseudopecioladas, lâmina 4–11 × 3–6 mm, oblonga a ovada, crassa, ápice agudo, base atenuada, glabra. Glomérulos 1-2 por ramo floral, 2-4 brácteas foliáceas. Cálice 2–2,5 mm compr., 4 lobos, glabro, lobos estreito- lanceolados, corola 4–4,5 mm compr., branca, hipocrateriforme, glabra. Estames adnatos à fauce da corola, anteras inclusas, ovário 0,4–0,5 mm compr., estilete 3–4 mm compr., estigma bífido. Cápsula 2,5–2,7 × 0,7–1 mm, oblonga, glabra. Semente 0,6 x 0,2 mm, obovoide, exotesta reticulada, sulco ventral em forma de Y invertido. Endêmica de Mata Atlântica, com distribuição restrita ao litoral do Brasil (Souza et al. 2010). No RN, foi encontrada no litoral leste, sobre dunas móveis em áreas de restinga. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Mitracarpus eichleri é morfologicamente semelhante a M. salzmannianus, com a qual compartilha o sulco ventral em forma de Y invertido. As duas espécies podem ser diferenciadas entre si pelo hábito prostrado, estípula com 3-5 setas, folhas oblongas, crassas e glabras, cálice 34

com os quatro lobos estreito-lanceolados em M. eichleri (vs. hábito ereto, estípula com 5-7 setas, folhas oblanceoladas, subcartáceas e pilosas, e cálice com lobos maiores estreito-lanceolados e lobos menores filiformes em M. salzmannianus). Informações adicionais estão descritas nos comentários de M. salzmannianus. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Extremoz, APA Jenipabu, 18.VIII.2010, fl. fr., A.M. Marinho et al. 125 (UFRN); ibid., dunas dos dromedários, 15.XII. 2012, fl. fr., A.A. Roque 1475 (UFRN); ibid., APA Jenipabu, 31.I.2015, fl. fr., I.C.L. Oliveira et al. 04 (UFRN); Natal, Rod. Via Costeira, margeando o Parque Estadual Dunas de Natal, 14.XII.2014, fl. fr., J.G. Jardim 6780 (UFRN); ibid. Parque das Dunas, 30.I.2009, fl. fr., M.B. Sousa 112 (UFRN); Parnamirim, Centro de lançamento da Barreira do Inferno, restinga, 20.XI.2008, fl. fr., D.F.F. Mól 12 (UFRN); Tibau do Sul, 15.VII.2006, fl. fr., R.C. Oliveira et al. 1720 (UFRN).

Endêmica de Mata Atlântica, com distribuição restrita ao litoral do Brasil (Souza et al. 2010). No RN, foi encontrada no litoral leste, sobre dunas móveis em áreas de restinga. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Mitracarpus eichleri é morfologicamente semelhante a M. salzmannianus, com a qual compartilha o sulco ventral em forma de Y invertido. As duas espécies podem ser diferenciadas entre si pelo hábito prostrado, estípula com 3-5 setas, folhas oblongas, crassas e glabras, cálice com os quatro lobos estreito-lanceolados em M. eichleri (vs. hábito ereto, estípula com 5-7 setas, folhas oblanceoladas, subcartáceas e pilosas, e cálice com lobos maiores estreito-lanceolados e lobos menores filiformes em M, salzmannianus). Informações adicionais estão descritas nos comentários de M.salzmannianus.

4.3. Mitracarpus hirtus (L.) DC., Prodr. 4: 572. 1830. Erva ereta, caule 20–40 cm alt., cilíndrico, densamente pubescente. Bainha estipular 1,5– 2,5 × 2–4 mm, pubescente, 6-8 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 12–30 × 5–10 mm, elíptica, cartácea, ápice agudo, base atenuada, pilosa. Glomérulos 2-4 por ramo floral, 4 brácteas foliáceas. Cálice 5–5,2 mm compr., glabro, 4 lobos em pares desiguais, os maiores lanceolados, os menores estreito-triangulares, corola 3,7–4 mm compr., branca, hipocrateriforme, pubescente. Estames adnatos à fauce da corola, anteras inclusas, ovário 0,5–1 mm, estilete 3–4,5 mm compr., estigma bífido. Cápsula 3,2 × 1 mm, oblonga, glabra. Semente 0,6–0,8 × 0,3–0,5 mm, obovoide, exotesta reticulada, sulco ventral em forma de X. 35

Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Florânia, Sítio Cajueiro, Serra de Santana, 16.VII.2009, fl. fr., A.M.S. Araújo 92 (UFRN); Parnamirim, Mata do Jiqui, 28.VIII.2009, fl. fr., D.F.F. Mól et al. 89 (UFRN); ibid., Mata do Jiqui, 20.V.2009, fl. fr., D.F.F. Mól 61 (UFRN).

Espécie amplamente distribuída desde o sul dos Estados Unidos ao norte da Argentina (Souza et al. 2010). No Rio Grande do Norte, é encontrada compondo o estrato herbáceo em áreas de floresta estacional decídua, restinga e vegetação savânica encravada na Mata Atlântica. Os espécimes apresentam flores e frutos entre os meses de maio a agosto. Mitracarpus hirtus pode ser confundido com Mitracarpus salzmannianus, geralmente em razão do hábito ereto e indumento piloso no caule e folhas, bem como pelas folhas elípticas a levemente lanceoladas. No entanto, diferem entre si pela bainha estipular com 6-8 setas, cálice 5– 5,2 mm compr., corola 3,7–4 mm compr., pubescente, e semente com sulco ventral em forma de X em M. hirtus (vs. bainha estipular com 5-7 setas, cálice 2–2,7 mm compr., corola 5–6 mm compr., glabra, e semente com sulco ventral em forma de Y invertido em M. salzmannianus).

4.4. Mitracarpus longicalyx E.B.Souza & M.F.Sales, Brittonia 53(4): 482. 2002. Erva ereta, caule 2–15 cm alt., tetrágono, glabrescente. Bainha estipular 2–3 mm × 4–5 mm, glabra a glabrescente, 5 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 10–12 × 3–4 mm, estreito-elíptica, cartácea, ápice acuminado, base atenuada, glabrescente. Glomérulos 2 por ramo floral, 4-8 brácteas foliáceas. Cálice 3,5–4 mm compr., 4 lobos, lobos estreito-lanceolados, hirsuto, corola 3–5,5 mm compr., branca, hipocrateriforme, glabra a glabrescente no ápice. Estames adnatos à fauce da corola, anteras inclusas, ovário 0,8–1 mm compr., estilete 3,4 mm compr., estigma bífido. Cápsula 4 × 1–1,2 mm, oblonga, hirsuta. Semente 0,7–1 × 0,5 mm, obovoide, base constrita, exotesta reticulada, sulco ventral em forma de X, depressões dorsais semicirculares. Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Jandaíra, vicinal para fazendas, entrada ca. 300m da cidade, 21.V.2014, fl. fr., A.B. Jardim et al. 265 (UFRN); ibid., afloramento calcário, próximo à BR 406, 23.VII.2014, fl.fr., T.P. Boeira 38 (UFRN); ibid., afloramento calcário, 23.VII.2014, fl.fr., T.P. Boeira 41 (UFRN).

Espécie endêmica da Caatinga, com ocorrência registrada em locais com baixa precipitação, baixa fertilidade do solo e elevada ação antrópica (BFG 2015, Souza et al. 2010). No 36

RN, foi encontrada em afloramentos rochosos na Caatinga, em solos calcários da formação Jandaíra. Os espécimes foram encontrados com flores e frutos entre os meses de maio a julho. Difere das demais espécies do gênero pelos 2 glomérulos por ramo floral, 4-8 brácteas foliáceas, cálice hirsuto e semente com depressões dorsais semicirculares. Para a área de estudo, as populações apresentaram variações morfológicas ainda não observadas para a espécie: porte reduzido com ramos tortuosos, brácteas da inflorescência aproximadamente duas vezes maiores do que as folhas dos ramos vegetativos, glomérulos proporcionalmente avantajados em relação ao tamanho do indivíduo e ao diâmetro do ramo, semente com base constrita.

4.5. Mitracarpus polygonifolius (A. St.-Hill.) R.M. Salas & E.B. Souza, Rodriguésia 66(3): 921. 2015. Subarbusto ramoso, caule 1–1,5 m alt., tetrágono, pubescente ou glabro, ramos alados. Bainha estipular 3–3,6 × 4–5 mm, glabra, 5-7 setas, coléteres apicais e intercalares. Folhas pseudopecioladas, lâmina 30–100 × 5–20 mm, elíptica, cartácea, ápice agudo, base atenuada, glabra. Glomérulos 4-7 por ramo floral, 2 brácteas foliáceas. Cálice 3–3,5 mm compr., 4 lobos, glabro, lobos estreito-lanceolados, corola 4–5 mm compr., branca, glabra, estames adnatos à fauce da corola, antera inclusa, ovário 0,3–0,5 × 0,5 mm, estilete 2,5–3 mm compr., estigma bífido. Cápsula 3,5–4 × 1,1–2 mm, obovoide, glabra. Semente 0,8–1 × 0,5–0,7 mm, obovoide, exotesta reticulada, sulco ventral em forma de X. Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Maxaranguape, Pititinga, 22.VII.2014, fl. fr., E.O. Moura et al. 192 (UFRN); Natal, Parque das Dunas, área atrás do Pavilhão das Dunas do Centro de Convenções de Natal, 31.VIII.2012, fl. fr., E.O. Moura 96 (UFRN); Nísia Floresta, restinga arbustivo-arbórea sobre dunas no entorno da lagoa de Alcaçuz, 21.VIII.2015, fl. fr., T.P. Boeira et al. 109 (UFRN); Tibau do Sul, Parque Estadual de Pipa, trilha com acesso pela estação de tratamento da CAERN, 02.VIII.2012, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6326 (UFRN).

Mitracarpus polygonifolius ocorre amplamente em todo o Brasil (BFG 2015). No Rio Grande do Norte, foi encontrada associada geralmente a restinga sobre dunas. Floresce e frutifica entre julho e setembro. É a única espécie arbustiva do gênero, diferenciada das demais espécies encontradas pelo hábito, ramos alados e semente sem depressão dorsal (Souza et al. 2010).

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4.6. Mitracarpus salzmannianus DC., Prodr. 4: 571. 1830. Erva ereta a decumbente, caule 15–60 cm alt., tetrágono, piloso. Bainha estipular 1–3 × 1,5–6 mm, pilosa, 5-7 setas, coléteres apicais e intercalares. Folhas sésseis, lâmina 13,3–60 × 4,2– 20 mm, elíptica, subcartácea, ápice agudo, base atenuada, pilosa. Glomérulos 2-3 por ramo floral, 2-4 brácteas foliáceas. Cálice 2–2,7 mm compr., 4 lobos, glabro, lobos maiores estreito- lanceolados e lobos menores filiformes, corola 5–6 mm compr., branca, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras inclusas, ovário 0,7–1 mm compr., estilete 3,3–4 mm, estigma bífido. Cápsula 3,5–3,8 × 1 mm, glabra. Semente 0,7 × 0,5 mm, obovoide, exotesta reticulada, sulco ventral em forma de Y invertido. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Extremoz, APA Jenipabu, entorno do ECOPOSTO e acesso à Trilha da Torre, 07.V.2011, fl. fr., J.G. Jardim 5979 (UFRN); ibid., 03.VIII.2012, fl. fr., T.P. Boeira et al. 05 (UFRN); ibid., 08.VIII.2013, fl. fr., T.P. Boeira et al. 34 (UFRN); Macau, RDS Estadual Ponta do Tubarão, 23.II.2009, fl., J.L. Costa-Lima 110 (UFRN); Maxaranguape, Rodovia Caraúbas/Maxaranguape, 22.IV.2011, fl., J.G. Jardim et al. 5965 (UFRN); Natal, Parque das Dunas, 06.VIII.2007, fl. fr., Queiroz, N.F. et al. 01 (UFRN); ibid., Parque das Dunas, Trilha da Geologia, 19.VIII.2010, fl. fr., J.G. Jardim et al. 5808 (UFRN); São Vicente, próximo a açude no caminho para a Serra de Santana, 16.VIII.2009, fl., J.L. Costa-Lima et al. 208 (UFRN); ibid., Serra de Santana, 16.VIII.2009, fl., J.L. Costa-Lima et al. 231 (UFRN).

Ocorre amplamente no Brasil, Guiana, Guiana Francesa e Suriname, e pode ser encontrada em restinga, campos rupestres, tabuleiros costeiros e ambientes savânicos (Souza et al. 2010). No RN, foi encontrada, principalmente, associada a restingas sobre dunas, mas também em vegetações savânicas na Caatinga, tabuleiros costeiros e estradas vicinais. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Mitracarpus salzmannianus é morfologicamente semelhante a M. eichleri, com a qual compartilha o sulco ventral em forma de Y invertido. As duas espécies podem ocorrer simpatricamente em ambientes dunares, no entanto, M. salzmannianus ocorre em outros tipos de vegetação, enquanto M. eichleri é restrito à restinga. As duas espécies se diferenciam entre si pelo hábito ereto, estípula com 5-7 setas, folhas oblanceoladas, subcartáceas e pilosas, e cálice com lobos maiores estreito-lanceolados e lobos menores filiformes em M, salzmannianus (vs. hábito prostrado, estípula com 3-5 setas, folhas oblongas, crassas e glabras, cálice com os quatro lobos estreito-lanceolados em M. eichleri). 38

5. Oldenlandia L. Sp. Pl. 1: 119. 1753. O gênero ocorre amplamente em regiões tropicais e subtropicais (Terrell & Robinson 2006), sendo apenas seis espécies registradas para o Brasil (Zappi 2010). No Rio Grande do Norte, as espécies foram encontradas, principalmente, associadas a áreas encharcadas, afloramentos rochosos, restingas e mata ciliar. Oldenlandia difere dos demais gêneros encontrados pelas inflorescências em cimeira com flores pediceladas em número reduzido, e pela cápsula septicida com múltiplas sementes por lóculo.

5.1. Oldenlandia corymbosa L., Sp. Pl. 1: 119. 1753. Fig.4A-E Erva procumbente, caule 6–15 cm alt., tetrágono, glabro, ramos 0,5–1,5 mm diâm. Bainha estipular 1,5–2 × 0,8–2,8 mm. 6-8 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 15,5–30 × 2,6–4 mm, lanceolada, cartácea, ápice agudo, base atenuada, glabra. Dicásios, flores pediceladas, pedicelo 3–13,3 mm compr., cálice 1,7–2 mm compr., 4 lobos, glabro., corola 2–2,5 mm compr., infundibuliforme, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras inclusas, ovário 0,6–0,9 mm compr., estilete 2,5 mm compr., estigma bífido. Cápsula subglobosa 2,1 × 2,6 mm, subglobosa, costada, glabra. Semente 0,3–0,4 × 0,2 mm, trígona, exotesta reticulada. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Assu, Floresta Nacional de Assu, entorno da sede, 26.VII.2014, fl. fr., J.G. Jardim 6686 (UFRN); Natal, Campus central da UFRN, jardim do Centro de Biociências, 11.III.2005, fl. fr., Nazário et al. 8 (UFRN); Nísia Floresta, APA Bonfim- Guaraíras, Riacho da Boa Cica, 07.II.2015, fl. fr., T.P. Boeira et al. 69 (UFRN).

Com distribuição pantropical, O. corymbosa é considerada ruderal e ocorre comumente em áreas úmidas (Lewis 1964, Terrell & Robinson 2006). No RN, foi encontrada em bordas de floresta estacional na Caatinga, em restinga e áreas antrópicas rurais e urbanas. Os espécimes apresentam flores e frutos entre os meses de fevereiro a julho. Oldenlandia corymbosa difere de O. filicaulis pelo hábito procumbente (vs. ereto em O. filicaulis), ramos com 0,5–1,5 mm diâm. (vs. ramos até 0,5 mm diâm.), e bainha estipular com 6-8 setas (vs. bainha estipular com 3-5 setas) e anteras inclusas (vs. anteras exsertas).

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5.2. Oldenlandia filicaulis K. Schum., Fl. Bras. (Martius) 6(6): 271. 1889. Fig.5A-E Erva ereta, caule 8–15 cm alt., cilíndrico, glabro, ramos tênues (até 0,5 mm diâm.). Bainha estipular 0,2–0,3 × 0,3–0,5 mm, 5 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 1,4–16,7 × 0,4– 1,4 mm, linear, herbácea, ápice agudo, base atenuada, glabra. Dicásios, flores pediceladas, pedicelo 3 mm compr., cálice 0,5–1 mm compr., 4 lobos, glabro, corola 2,5–4 mm compr., branca a lilás, infundibuliforme, estames adnatos à fauce da corola, anteras exsertas, ovário 0,4 × 0,5 mm, estilete 2,5–3 mm compr., estigma bífido. Cápsula subglobosa 1,5–1,9 × 1–1,5 mm, glabra, costada. Semente 0,2–0,3 × 0,2 mm, trígona, exotesta reticulada. Material examinado: BRASIL, Rio Grande do Norte: BR 304 sentido Assu/Itajá, entrada no Km 125 para a RN 118 sentido Itajá/São Rafael, 08.VIII.2011, fl. fr., A.A. Roque et al. 1198 (UFRN); Ceará- Mirim, RN 064, estrada para Pureza, 18.VIII.2011, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6028 (UFRN); Jucurutu, RPPN Stoessel de Britto, 05.VI.2008, fl. fr., A.A. Roque 615 (UFRN); Serra Negra do Norte, ESEC, campo aberto, 19.V.2005, fl. fr., R.T. Queiroz et al. 360 (UFRN); ibid., Estação Ecológica do Seridó - ESEC, trilha, 22.V.2006, fl. fr., R.T. Queiroz 901 (UFRN).

Oldenlandia filicaulis ocorre principalmente na Venezuela e nas regiões norte e nordeste do Brasil (Steyermark 1988, BFG 2015). No Rio Grande do Norte, foi encontrada associada a ambientes úmidos, inselbergs graníticos e encraves savânicos na Caatinga. Os espécimes apresentam flores e frutos entre os meses de maio a agosto. Difere de O. corymbosa pelo hábito ereto (vs. procumbente em O. corymbosa), ramos tênues (até 0,5 mm diâm. (vs. ramos de 0,5–1,5 mm diâm.), bainha estipular com 3-5 setas (vs. 6-8 setas) e anteras exsertas (vs. anteras inclusas).

6. Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud., Nomencl. Bot., ed. 2. 1: 459, 1840. Erva decumbente a prostrada, caule 10-30 cm compr., glabrescente a piloso. Bainha estipular 1,7–3 × 3-4,3 mm, glabra a pilosa, 4-6 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 12,7–40 × 4–12 mm, lanceolada, cartácea, ápice agudo, base atenuada, glabrescente a escabra. Glomérulo terminal único por ramo floral, 4 brácteas foliáceas. Cálice 4–6,5 mm compr., 6 lobos, hirsuto, corola 11,9–17 mm compr., branca a lilás, infundibuliforme, glabra, estames adnatos à fauce da corola, anteras exertas, ovário 0,8–1,6 mm compr., estilete 8,6–13,8 mm compr., estigma trífido. Esquizocarpo 4,7–8,3 mm compr., mericarpos elipsoides (3) unidos por um eixo central, 40

indeiscentes, muricados, projeções agudas ou arredondadas. Semente 1,8–2,2 × 1,1–1,4 mm, elipsoide, exotesta reticulada, sulco ventral longitudinal. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Assu, Floresta Nacional de Assu, 26.VII.2014, fl. fr., J.G. Jardim 6685(UFRN); Extremoz, APA Jenipabu, 03.VIII.2012, fl. fr., T.P. Boeira et al. 10 (UFRN); Guamaré, Mangue Seco, RDS Estadual Ponta do Tubarão, 10.V.2008, fl. fr., J.L. Costa-Lima 03 (UFRN); Governador Dix-Sept Rosado, Chapada do Apodi, 26.V.2015, fl. fr., E.B. Souza et al. 3525 (UFRN); João Câmara, Fazenda em Cauaçu, 10.XII.2012, fl. fr., M.A. Targino et al. 49 (UFRN); ibid., próximo à comunidade Cauaçu, 23.VII.2014, fl. fr., T.P. Boeira et al. 35 (UFRN); Martins, Trilha da fazenda do Sr. Clesinho, 13.IX.2014, fl. fr., I.C.L. Oliveira 01 (UFRN); Natal, Parque da Cidade, 13.VIII.2014, fl. fr., T.P. Boeira et al. 65 (UFRN); ibid., 13.VIII.2014, fl. fr., T.P. Boeira et al. 65 (UFRN); Patu, área de pastagem, 03.VIII.2014, fl. fr., T.P. Boeira et al. 51 (UFRN); Serra Negra do Norte, ESEC Seridó, 01.V.2005, fl. fr., R.T. Queiroz 278 (UFRN); ibid., 04.VI.2005, fl. fr., R.T. Queiroz 452 (UFRN).

Richardia grandiflora ocorre amplamente desde o sul dos Estados Unidos até a América do Sul (Lewis & Oliver 1974), e em todos os domínios fitogeográficos do Brasil, além de muito frequente em áreas antropizadas (Cabral & Salas 2015b). No RN, foi encontrada em bordas de floresta estacional decídua e semidecídua e restingas, próxima a afloramentos rochosos na Caatinga, beiras de estradas, além de ambientes urbanos. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Difere das demais espécies de Spermacoceae pelas flores hexâmeras, estigma trífido e esquizocarpo com três mericarpos unidos por um eixo central, com projeções agudas ou arredondadas.

7. Spermacoce tenuior L., Sp. Pl. 1: 102. 1753. Fig.6A-E

Erva ereta, caule 20–30 cm alt., glabro a levemente escabro nas extremidades. Bainha estipular 1–2,1 × 1,7–3,5 mm, 6–8 setas, glabra a pubescente. Folhas pseudopecioladas, lâmina 31–57,5 × 5,1–18 mm, membranácea, elíptico-lanceolada, ápice agudo, base atenuada, levemente escabra na face superior, glabra a escabra nas nervuras da face inferior. Glomérulos 3-5 por ramo floral, 2 brácteas foliáceas. Cálice 2,1–2,7 mm compr., 4 lobos, glabro, corola 2,4–2,7 mm compr., 41

branca a lilás, infundibuliforme, pubescente, estames adnatos à base da corola, anteras inclusas, ovário 0,8–1,2 mm compr., estilete 0,2–0,3 mm compr., estigma capitado. Cápsula septicida 3,7– 5,3 × 1,5–1,7 mm, oblonga, pubescente, um mericarpo deiscente e outro indeiscente, unidos pela base. Semente 2,6 × 1,2 mm, oblonga, exotesta reticulada. Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Coronel João Pessoa, Mata Redonda, Serra de São José, 18.VI.1980, fl. fr., O.F. de Oliveira et al. 1127 (MOSS); Felipe Guerra, Sítio do Boqueirão, 26.IV.2008, R.C. Oliveira et al. 2131 (MOSS); Martins, Refúgio do Sítio Trincheira, 29.IV.1980, fl. fr., O.F. de Oliveira et al. 767 (MOSS); Serra Negra do Norte, Estação Ecológica do Seridó - ESEC, 01.I.2010, fl., R.T. Queiroz 746 (UFRN); ibid., 06.VI.1988, fl. fr., A. Fernandes et al. 41 (MOSS); ibid., 14.V.2005, fl. fr., R.T. Queiroz 323 (UFRN); ibid., 17.IV.2006, fl. fr., R.T. Queiroz 746 (UFRN); Venha Ver, estrada vicinal para o município de Coronel João Pessoa, 04.VIII.2010, fl. fr., A.A. Roque 866 (UFRN).

Ocorre amplamente nos trópicos, frequentemente associada a ambientes úmidos e canais fluviais, mas também em campos de vegetação aberta (Cabral et al. 2010). No Rio Grande do Norte, foi encontrada associada à vegetação na base de afloramentos rochosos e matas ciliares na Caatinga. Os exemplares apresentam flores e frutos entre os meses de janeiro a agosto. S. tenuior apresenta caracteres morfológicos que se assemelham às espécies de Borreria, porém difere dessas pelos anteras inclusas – inseridos na base da corola –, estilete curto e cápsula com um mericarpo deiscente e outro indeiscente (vs. anteras exsertas – inseridos na fauce da corola –, estiletes longos e cápsulas com ambos os mericarpos deiscentes em Borreria).

8. Staelia virgata (Link ex Roem. & Schult.) K.Schum. Fl. Bras. 6(6): 76. 1888. Erva ereta, caule 25–40 cm alt., pubescente. Bainha estipular 1,3–3,2 × 1,5–4 mm, glabrescente a pilosa, 5-9 setas, coléteres apicais. Folhas sésseis, lâmina 12–47 × 1,2–6,6 mm, linear-lanceolada, herbácea, ápice agudo, base atenuada, glabra a levemente escabra na face superior e glabra a levemente pubescente na face inferior. Glomérulos 4-8 por ramo floral, 2 brácteas foliáceas. Cálice 1,5–3,8 mm compr., 4 lobos, glabrescente, corola 3,8–6 mm compr., branca a lilás, infundibuliforme, glabra a pubescente, estames fauce, anteras exsertas, ovário 0,5– 0,8 mm compr., estilete 4,5 mm compr., estigma bífido. Cápsula com deiscência transverso- oblíqua, 2–2,7 × 0,8–1,5 mm, globosa, glabrescente. Semente 0,8–1,1 × 0,4–0,5 mm, elipsoide, exotesta reticulada a papilada, sulco ventral e crista longitudinal dorsal. 42

Material selecionado: BRASIL, Rio Grande do Norte: Acari, estrada vicinal para o Sítio Talhado, 26.II.2011, fl. fr., A.B. Jardim et al. 244 (UFRN); Caicó, vicinal para a Serra da Formiga, 15.VIII.2009, fl. fr., J.G. Jardim et al. 5498 (UFRN); Canguaretama, vicinal entre cultivos de cana, 11.V.2012, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6285 (UFRN); Extremoz, APA Jenipabu, 03.VIII.2012, fl., T.P. Boeira et al. 06 (UFRN); Jucurutu, RPPN Stoessel de Britto, 01.VI.2008, fl. fr., A.A. Roque 587 (UFRN); Macau, RDS Estadual Ponta do Tubarão, 27.II.2009, fl. fr., J.L. Costa-Lima 131 (UFRN); Natal, Parque das Dunas, entorno da Av. Engenheiro Roberto Freire, 12.X.2012, fl. fr., A.A. Roque et al. 1429 (UFRN); Paraú, Mata de carnaúba próxima à RN 233, 19.IV.2015, fl. fr., T.P. Boeira et al. 85 (UFRN); São João do Sabugi, Sítio Chá, 18.III.2011, fl.fr., A.A. Roque et al. 939 (UFRN); Serra de São Bento, Serra do Cruzeiro ca. 1km da cidade, 28.VII.2012, fl. fr., J.G. Jardim et al. 6312 (UFRN).

Staelia virgata apresenta ampla distribuição na América do Sul, com registro em diversos domínios fitogeográficos (Cabral & Salas 2005, Salas & Cabral 2010). No RN, foi encontrada em trilhas e estradas vicinais, às margens de afloramentos graníticos e vegetações abertas em áreas de floresta estacional decídua, floresta estacional semidecídua, restinga e encraves de vegetação savânica na Mata Atlântica e Caatinga. Floresce e frutifica ao longo de todo o ano. Difere das demais espécies encontradas pelo seguinte conjunto de caracteres: corola infundibuliforme, cálice com dois lobos e cápsula com deiscência transverso-oblíqua. S. virgata apresenta ampla variação morfológica nos caracteres vegetativos, especialmente no indumento e número de setas da estípula, de acordo com a sua ampla distribuição geográfica.

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FIGURAS

Figura 1 – A-E. Borreria brownii – A. ramo florífero; B. flor em antese; C. fruto; D. vista ventral da semente; E. vista dorsal da semente. Ilustração: Marília Barreto. 49

Figura 2 – A-E. Borreria humifusa – A. hábito; B. Flor em antese; C. fruto; D. vista dorsal da semente; E. vista ventral da semente. Ilustração: Marília Barreto. 50

Figura 3 – A-E. Borreria latifolia – A.ramo florífero; B. Flor em antese; C. fruto; D. vista ventral da semente; E. vista dorsal da semente. Ilustração: Marília Barreto. 51

Figura 4 – A-E. Oldenlandia corymbosa – A. hábito; B. Flor em antese; C. fruto; D. vista ventral da semente; E. vista dorsal da semente. Ilustração: Marília Barreto. 52

Figura 5 – A-E. Oldenlandia filicaulis – A. ramo florífero; B. Flor em antese; C. detalhe fruto; D. vista dorsal da semente; E. vista ventral da semente. Ilustração: Marília Barreto. 53

Figura 6 – A-E. Spermacoce tenuior – A. ramo florífero; B. Flor em antese; C. detalhe fruto; D. vista dorsal da semente; E. vista ventral da semente. Ilustração: Marília Barreto. 54

Figura 7 – Espécies de Spermacoceae (Rubiaceae) no Rio Grande do Norte: (A) Borreria apodiensis, detalhe da inflorescência; (B–C) Borreria latifolia, ramo floral e detalhe do caule alado; (D) Borreria ocymifolia, ramo floral; (E) Borreria scabiosoides, detalhe da inflorescência; Borreria spinosa, ramos florais; (G) Borreria verticillata, ramos florais; (H) Hexasepalum apiculatum, ramos florais; (I) Hexasepalum gardneri, ramo floral; (J–K) Hexasepalum radulum, ramos florais e detalhe da inflorescência; (L) Hexasepalum teres, hábito; (M) Leptoscela ruellioides, ramos florais; (N) Mitracarpus baturitensis, ramos florais; (O–P) Mitracarpus eichleri, hábito e detalhe da inflorescência. Fotos: Eduardo Calisto (A e I), Jomar Jardim (B–D, F–H, J–K e M), Manueliza Sousa (O e P), Tianisa Prates (L e N). 55

Figura 8 – Espécies de Spermacoceae (Rubiaceae) no Rio Grande do Norte: (A) Mitracarpus hirtus, ramos florais; (B–C) Mitracarpus longicalyx, hábito e detalhe da inflorescência; (D) Mitracarpus polygonifolius, detalhe da inflorescência; (E–F) Mitracarpus salzmannianus, hábito e inflorescência; (G) Oldenlandia corymbosa, flor e frutos; (H) Oldenlandia filicaulis, hábito; (I–J) Richardia grandiflora, hábito e detalhe da inflorescência; (K–L) Staelia virgata, hábito e detalhe da inflorescência. Fotos: Eduardo Calisto (I e K), Jomar Jardim (B–D, F, H, J e L), Juliana Leroy (G), Tianisa Prates (A e E).

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Capítulo II - New records and conservation assessment of Spermacoceae (Rubiaceae) for Rio Grande do Norte, northeastern Brazil

Tianisa Prates Boeira¹*

1 Programa de Pós-graduação em Sistemática e Evolução, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de Biociências, Laboratório de Botânica Sistemática, Avenida Senador Salgado Filho, 59078-900, Natal, RN, Brazil

* Corresponding author. E-mail: [email protected]

Artigo formatado para submissão ao periódico Check List

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ABSTRACT: In this work we present a conservation assessment for the 24 species of Spermacoceae (Rubiaceae) occurring on the state of Rio Grande do Norte, northeastern Brazil. The morphological characters as well as the conservation status of each species are described and commented. We also present six species and four genera that represent new records for the Rio Grande do Norte. These new records increase the knowledge of the local flora, providing important data for the biogeography of Spermacoceae, for conservation efforts, and also highlight the importance of floristics studies on poorly sampled areas.

INTRODUCTION Spermacoceae s.l. is a Pantropical tribe, with only a few species occurring in temperate regions of the planet (Delprete and Jardim 2012). According to the most accepted delimitation, the tribe is currently composed of 61 genera and about 1,235 species (Salas et al. 2015). It’s a lineage with usually herbaceous plants, characterized by their fimbriate stipules, presence of raphides, uniovulate locules, pluriaperturate pollen grains and flowers usually tetramerous (Groeninckx et al. 2009, Salas et al. 2015). According to the Brazil Flora Group – BFG (2015), the Rio Grande do Norte state has the lowest species diversity among Brazilian states, with 1,222 species of Angiosperms, although it’s not the smallest in territorial extension. According Forzza et al. (2010), these data reflect possibly a poor sampled flora, rather than an actual low number of diversity. The lack of subsidies for research projects on biodiversity, and limited programs for academic training in botanists on Rio Grande do Norte, are probably the major cause of this scenario (Versieux et al. 2013a). Given the richness and morphological complexity of Spermacoceae associated with the expansion of studies in South America, especially in Brazil, a large number of new taxa has been published in recent years, including new genera (e.g.: Salas and Cabral 2010a, Cabral et al. 2011, Salas and Cabral 2011a, 2011b, Salas and Cabral 2012a, 2012b, Cabral et al. 2013, Salas et al. 2015). Thus, investments on floristic research foment these findings and provide additional information on the distribution, habitat and consequently the status of conservation of the species. Morais and Martinelli (2013) point out that, among other information, data quality can be identified as an obstacle to the development of red lists and appropriate public policies for the conservation of plant species. 58

From the floristic survey of Spermacoceae in the Rio Grande do Norte state (Boeira et al. ined.), six new occurrences are here presented. Additionally, descriptions of habitat, geographic distribution and the assessment of the threat risk for all species found are presented.

MATERIALS AND METHODS All records were obtained from the floristic survey of Spermacoceae tribe – Rubiaceae of Rio Grande do Norte, part of the first author master’s project. The field data were complemented by a revision of herbaria material previously deposited in UFRN and MOSS. The identifications were obtained by comparing herbarium materials, as well as consulting literature containing revisions and keys of identification of the taxa (e.g.: Souza and Sales 2004, Terrell and Robinson 2006, Souza et al. 2010, Cabral et al. 2011). Voucher materials were included in UFRN herbarium collection. The maps were made using the software QGIS 2.12.1. The assessment of the conservation status is in accordance with the criteria of the IUCN (2001), after drawing up risk rating maps obtained with aid of GeoCAT software – Geospatial Conservation Assessment Tool (available at www.geocat.kew.org), considering the study area.

RESULTS Six species and four genera [Borreria ocymifolia (Roem. & Schult.) Bacigalupo & E.L.Cabral, Mitracarpus baturitensis Sucre, M. hirtus (L.) DC., M. longicalyx E.B.Souza & M.F.Sales, Oldenlandia corymbosa L., Staelia virgata K.Schum.] are presented as new records for the Rio Grande do Norte (Figure 9). Additionally, the 24 recognized species in the floristic survey, including new occurrences, were assessed for their threat risk in Rio Grande do Norte, according to the criteria of IUCN (2001), and are described below.

Species assessment

1. Borreria apodiensis E.L. Cabral, L.M. Miguel & E.B. Souza, Ac. Bot. Bras. 2016. Species currently known in only six locations in areas of caatinga in the states of Ceará and Rio Grande do Norte. According to Souza et al. (2016), the species was classified as EN, B1 a, b (iii) + B2 a, b (ii) for Brazil. For the study area, the species is known in only two locations associated with areas of caatinga with calcareous outcrop. Due to the habitat fragmentation by fire, extensive cattle and limestone extraction in its area of occurrence, their populations are at serious risk and, moreover, not protected in conservation units. So we keep the status as follows. 59

EOO 65.399 km2 e AOO 12.000 km2 IUCN risk assessment: Endangered - EN B1 a, b (iii) + B2 a, b (ii).

2. Borreria brownii (Rusby) Standl., Publ. Field Mus. Nat. Hist., Bot. Ser. 7: 333. 1931. Widely distributed from Mexico to Brazil, usually associated with drier vegetation types as Cerrado and Caatinga (Cabral et al. 2012). In Brazil it’s cited for the Midwest region in Goiás associated with the Cerrado, and in the Northeastern region in the states of Bahia, Ceará, Maranhão, Paraíba and Rio Grande do Norte associated with the Caatinga, in areas with higher humidity in the semiarid region, such as the Serra de Baturité in Ceará. In Rio Grande do Norte is known in only one location (Roque et al. 1152 – UFRN) associated with mountainous areas with seasonal forests. These areas in Rio Grande are heavily used for agriculture due to the rich soil. It is possible that the species occurs in other mountainous areas in the state, however in serious risk due to habitat reduction and it’s not protected in conservation units. EOO 0.000 km2 e AOO 4.000 km2 IUCN risk assessment: Critically Endangered – CR B1 a, b (iii) + B2 a, b (ii).

3. Borreria humifusa Mart., Flora 24(2 Beibl.): 68. 1841. Species currently known only from eastern Brazil, in the Atlantic Forest. It is associated with the tropical rain forest understory and seasonal forest. In Rio Grande do Norte, was collected in only one locality, within the Reserva do Patrimônio Natural da Mata Estrela – RPPN Mata Estrela (Lourenço 187 – JPB). The loss of habitat due to Atlantic Forest fragmentation on the state, associated with its occurrence only in wooded and shaded areas, can lead to a significant reduction of their populations. Even if it is found in other areas, its occurrence is still restricted and there’s a high threat as described below. EOO 0.000 km2 e AOO 4.000 km2 IUCN risk assessment: Critically Endangered – CR B1 a, b (iii) + B2 a, b (ii).

4. Borreria latifolia (Aubl.) K.Schum., Schumann, K., Fl. bras., 6(6): 61. 1888. The species occurs from Mexico to South America and, in Brazil is widely distributed (Cabral and Salas 2015). Occurs generally associated to crop areas and roadsides, in abundant populations (Dessein 2003, Cabral et al. 2011). In Rio Grande do Norte, it was found in deciduous and semi- deciduous seasonal forests, restinga and cerrado enclaves. Although there are a few records for 60

the study area, a high number of populations were observed and, given its widespread occurrence in Brazil and reproductive success, occupying various types of vegetation including open and crop areas, the species is classified as out of danger.

EOO 15.057 km2 e AOO 12.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC.

5. Borreria ocymifolia (Roem. & Schult.) Bacigalupo & E.L.Cabral, Opera Bot. Belg., 7: 307, 1996. It is distributed from Central America to South America and in Brazil, can be found in almost all vegetation types, often associated with riparian forests (Cabral et al. 2011). In Rio Grande do Norte, was found in Caatinga in seasonal forest mountainous inland, and in the Atlantic Forest in seasonal forest and restinga near waterways. Although the species is widely distributed, in the study area it occurs in a few locations and specific microclimate as described above. Therefore, its populations are threatened due to habitat reduction by fragmentation, agriculture and cattle in the Atlantic Forest and Caatinga, respectively. Moreover, none of the species records are within protected areas. EOO 10,280.575 km2 e AOO 12.000 km2 IUCN risk assessment: Vunerable – VU B1 a, b (ii, iii).

6. Borreria scabiosoides Cham. & Schltdl., Linnaea 3: 318. 1828. It is widely distributed in South America, often associated with partial or permanently flooded areas (Cabral et al. 2011), and occurs in almost all phytogeographic domains of Brazil (Cabral and Salas 2015). In the study area, the species was found in seasonally flooded areas and near lakes, rivers and water reservoirs in Caatinga and Atlantic Forest. Although the estimated area of occupancy (AOO) indicates the possible threat as Endangered (EN), the species is widely distributed and thus, its conservation status is Least Concern (LC). EOO 45,293.308 km2 e AOO 108.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC.

7. Borreria spinosa Cham. & Schltdl., Linnaea 3: 340. 1828. 61

Widely distributed in America, occurs from Mexico to Argentina in altered areas as forest edges, roadsides and field crops (Cabral et al. 2012). In Rio Grande do Norte, was found in local roads, forest edges, trails and glades on seasonal forest and caatinga, and ruderal environments. Although the estimated value of its area of occupancy (AOO) indicates a possible threat as Endangered (EN), the species is widely distributed in the state and has abundant populations, and so a low risk as described below. EOO 33,894.333 km2 e AOO 72.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC.

8. Borreria verticillata G.Mey., Prim. Fl. Esseq. 83. 1818. Widely distributed species in America, is from the United States to Argentina, in various vegetation formations, including secondary vegetation (Cabral et al. 2012, Cabral and Salas 2015). In Rio Grande do Norte, was found in degraded areas, forest edges and clearings of seasonal forest, and in wastelands. Although the estimated value of its area of occupancy (AOO) indicate possible threat as Endangered (EN), the species is widely distributed and has abundant populations in various vegetation types, and therefore presents a low risk of threat. EOO 26,174.010 km2 e AOO 72.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC.

9. Hexasepalum apiculatum (Willd.) Delprete & J.H. Kirkbr., J. Bot. Res. Inst. Texas 9(1):104. 2015. Widely distributed throughout South America (Kirkbride and Delprete 2015). In the study area, the species occurs widely in the Caatinga and Atlantic Forest, usually associated with open and sunny areas, including areas with secondary vegetation. Although the estimated value of its area of occupancy (AOO) indicates possible threat as Endangered (EN), due to its wide distribution and abundant populations in different vegetation types, it falls within a low-risk threat category. EOO 50,828.674 km2 e AOO 132.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC.

10. Hexasepalum gardneri (K.Schum.) J.H.Kirkbr. & Delprete, J. Bot. Res. Inst. Texas 9(1): 104. 2015. 62

The species is endemic to Brazil, occurs in Caatinga and the Caatinga-Cerrado transition in the Northeast and Minas Gerais (Cabral and Fader 2010, Cabral and Salas 2015). In RN, was found in a seasonal forest and cerrado ingrown in caatinga s.l. EOO 11,842.780 km2 e AOO 20.000 km2 IUCN risk assessment: Vulnerable – VU B1 a, b (ii, iii).

11. Hexasepalum radulum (Willd.) Delprete & J.H.Kirkbr., J. Bot. Res. Inst. Texas 9(1): 105. 2015. The species occurs in Central and South America (Kirkbride and Delprete 2015), widely distributed in areas of Caatinga, Cerrado and Atlantic Forest in Brazil (Cabral and Salas 2015). In the study area, was found in seasonal forest, restinga and cerrado enclaves in Atlantic Forest and Caatinga. Although the species has wide distribution, its extension of occurrence (EOO) and area of occupancy (AOO) are reduced in the study area, and their populations may be at risk of long- term threat. EOO 13,981.619 km2 e AOO 28.000 km2 IUCN risk assessment: Vulnerable – VU B1 a, b (iii) + B2 a, b (ii).

12. Hexasepalum teres (Walter) J.H. Kirkbr., J. Bot. Res. Inst. Texas 8(1):17. 2014. Widely distributed from North to South America and Antilles (Kirkbride 2014), occurs in most phytogeographic domains of Brazil (Cabral and Salas 2015). It occurs in almost every area of the state and was found in deciduous and semi-deciduous forests, restinga, anthropic areas and wastelands, often forming dense populations. Therefore, the species is considered of low risk. EOO 43,657.711 km2 e AOO 148.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC.

13. Leptoscela ruellioides Hook.f., Hooker's Icon. Pl. 14: t. 1149. 1873. Species endemic to northeastern Brazil, occurring mainly in the Caatinga and less frequently in the Atlantic Forest (Jardim 2015). In Rio Grande do Norte, was found in the caatinga s.l. and cerrado enclaves in the Atlantic Forest. The restricted distribution and significant degradation of caatinga areas for agricultural activities, has led to significant reduction of their populations by habitat loss. Therefore, the species is within a high risk threat category, according to the following criteria. 63

EOO 8,382.093 km2 e AOO 16.000 km2 IUCN risk assessment: Endangered – EN B2 a, b (ii).

14. Mitracarpus baturitensis Sucre, Rodriguésia 26(38): 255. 1971. Endemic of the Caatinga and Cerrado in Brazil, usually associated with rocky outcrops, occurring recorded for the Midwest (DF, GO and MT) and Northeast (BA, CE, PB, PE and PI) (Souza et al. 2010). In Rio Grande do Norte, was found associated mainly to granitic inselbergs and on rocky soils in the Caatinga. The reduction of habitat by fire and agricultural activities can lead to significant reduction of their populations. The species was recorded in just one conservation unit within the state. EOO 18,697.897 km2 e AOO 56.000 km2 IUCN risk assessment: Near Threatened – NT.

15. Mitracarpus eichleri K. Schum., Fl. Bras. 6(6): 86. 1888. This species is endemic to the Atlantic Forest, restricted to the coast of Brazil, occurs next to the shore in restinga areas (Souza et al. 2010). In the study area, occurs exclusively in the restinga, associated to the dunes, which go through a large anthropic pressure, mainly through the housing boom and tourism activities such as buggy rides. The habitat restriction, coupled with fragmentation, offer serious risk of reduction to this species populations. EOO 1,525.457 km2 e AOO 48.000 km2 IUCN risk assessment: Endangered – EN B1 a, b (ii, iii).

16. Mitracarpus hirtus (L.) DC., Prodr. 4: 572. 1830. Widely distributed, occurring from the southern United States, the Caribbean to the north of Argentina and Brazil, occurs in almost all states, in various types of vegetation including roadsides, fields of crops and pastures (Souza et al. 2010). In the study area, was found composing the herbaceous layer in deciduous forest, deciduous forest in cerrado enclaves in restinga. Commonly occurs in forest edges, roadsides and secondary enviroments. Although the analysis of the extent of occurrence (EOO) and area of occupancy (AOO) indicates the species to be endangered, its populations are abundant and thus considered at lower risk. EOO 4,241.692 km2 e AOO 16.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC. 64

17. Mitracarpus longicalyx E.B.Souza & M.F.Sales, Brittonia 53(4): 482. 2002. Endemic to the Caatinga, recorded only to the states of Piauí, Ceará, Pernambuco and Bahia (Souza et al. 2010). It is the first citation to Rio Grande do Norte, found in hypoxerophytic caatinga, associated with calcareous outcrops of the Jandaíra geological formation. In these places, the populations are abundant, but face strong pressure for limestone extraction, extensive cattle and fire. Besides, it has restricted distribution, and its rare occurrence in the study area justifies its high risk of threat. EOO 0.463 km2 e AOO 8.000 km2 IUCN risk assessment: Critically Endangered – CR B1 a, b (i, ii, iii) + B2 a, b (ii, iii).

18. Mitracarpus polygonifolius (A. St.-Hill.) R.M. Salas & E.B. Souza, Rodriguésia 66(3): 921. 2015. It’s a relatively common species occurring in Brazil in the Midwest, Northeast and Southeast (Salas et al. 2015) and also in French Guyana (Souza et al. 2010). Although common in other regions in the study area, found only in the Atlantic Forest associated with semi-deciduous forest and restinga. The coastal vegetation suffers severe pressure due to the housing boom, tourism, agriculture and other activities. The loss of habitat by fragmentation possibly led to a significant reduction in area and extent of occurrence of the species, leaving few populations in protected areas and isolated fragments. EOO 5,228.108 km2 e AOO 20.000 km2 IUCN risk assessment: Vulnerable – VU B1 a, b (ii, iii).

19. Mitracarpus salzmannianus DC., Prodr. 4: 571. 1830. Widely distributed, recorded from the Guianas, Suriname to Brazil, where it occurs in the North, Northeast and Southeast regions (Souza et al. 2010). In Rio Grande do Norte, was found more frequently in restinga over dunes and cerrado enclaves in the restinga, and caatinga s.l. Although its area of occupancy (AOO) indicates it as threatened is widely distributed and has been recorded in three protected areas being considered lower risk. However, its occurrence more frequently in vegetation near the coast indicates risk by reducing abide by various activities such as land use for agricultural and housing boom. EOO 30,583.219 km2 e AOO 96.000 km2 65

IUCN risk assessment: Near Threatened – NT.

20. Oldenlandia corymbosa L., Sp. Pl. 1: 119. 1753. Pantropical species (Terrell and Robinson 2006), occurs in most states of Brazil, in the Amazon, Caatinga, Cerrado and Atlantic Forest domains (Oliveira and Souza 2015). In the study area, was found in the Atlantic Forest in the understory layer and close to water courses in deciduous forest and restinga. It can be commonly found as well as ruderal in driveways and yards. Although it has a small number of records (EOO), it has a wide occurrence and is commonly found like a ruderal and subspontaneous plant, therefore has a low risk of threat. EOO 2,951.925. km2 e AOO 12.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC.

21. Oldenlandia filicaulis K. Schum., Fl. Bras. (Martius) 6(6): 271. 1889. This species occurs in Venezuela and in the North (Para and Roraima) and the Northeast of Brazil (Steyermark 1988 Oliveira and Souza 2015). In Rio Grande do Norte, was found in the Caatinga in the granitic outcrop inselbergs type and hipexerófila caatinga, beyond the Atlantic Forest, the Cerrado enclaves in the restinga. While it is widely spread in the Northeast, in the study area were found a few people, especially in the bush which suffers intense pressure by agricultural activities. Populations protected in protected areas are secured, but the others may suffer long-term reductions. EOO 13,182.408 km2 e AOO 28.000 km2 IUCN risk assessment: Vulnerable – VU B1 a, b (iii).

22. Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud., Nomencl. Bot., ed. 2. 1: 459, 1840. Species widely distributed, occurring from the southern United States to South America (Lewis and Oliver 1974). In Brazil it occurs in most regions and phytogeographic areas of the Amazon, Caatinga, Cerrado and Atlantic Forest in various types of vegetation (Cabral and Salas 2015). In Rio Grande do Norte, was found in forest edges and roadsides in the deciduous forest, restinga and caatinga. Considering its wide distribution and no habitat restriction, this species presents a low risk of threat. EOO 45,097.956 km2 e AOO 200.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC. 66

23. Spermacoce tenuior L., Sp. Pl. 1: 102. 1753. It occurs widely in the tropics, often associated with wet environments and river channels, but also in open vegetation fields (Cabral et al. 2010). In Rio Grande do Norte, was found associated with vegetation at the base of rocky outcrops and riparian forests in the Caatinga. Although the species occurs widely in the tropics, in the study area it was found only in areas of caatinga s.l., with its extent of occurrence (EOO) and area of occupancy (AOO) reduced. Whereas the caatinga has a strong pressure due to extensive cattle ranching, fire and agriculture, their populations are vulnerable. Furthermore, it was found in only a protected area. EOO 12,736.882 km2 e AOO 28.000 km2 IUCN risk assessment: Vulnerable – VU B1 a, b (ii, iii) + B2 a, b (ii).

24. Staelia virgata (Link ex Roem. & Schult.) K.Schum., Fl. Bras. 6(6): 76. 1888. It is widely distributed, including Argentina, Bolivia, Brazil, Peru and Paraguay (Cabral and Salas 2005). In Brazil, it has recorded occurrence for most states and almost all phytogeographic domains except in the Pampas (Salas and Cabral 2010b). In Rio Grande do Norte, it was found as much in the Caatinga as the Atlantic Forest, usually frequent in open, sunny areas in caatinga s.l., deciduous forest and semi-deciduous, restinga and cerrado enclaves. Because of its wide distribution and abundance, the species is at lower risk. EOO 46,122.513 km2 e AOO 192.000 km2 IUCN risk assessment: Least Concern – LC.

67

Figure 9 – Distributions of the six new occurrences of Spermacoceae in Rio Grande do Norte. 68

DISCUSSION All new records occur in areas of caatinga, two exclusive species, which reinforces the importance of this study for these areas. According to Leal et al. (2003) these areas are still undervalued when its richness and diversity. Species widely distributed such as B. ocymifolia, M. hirtus, O. corymbosa and S. virgata, were not cited for the flora of Rio Grande do Norte. This data shows that the state's flora can be more diverse and the low number of species currently reported, may be a reflection of the lack of knowledge as recommended by Forzza et al. (2010). Although the current state of knowledge of the state's flora has been increased by over 70% compared to 2010 (BFG 2015), the new cases cited herein, indicate the importance of more investment in the field of research and training oriented people resources for taxonomy. Of the 24 species of Spermacoceae analyzed for the state, 58% are in a worrying state of threat (EN, VU, NT and CR) according to the criteria of IUCN (2001). The data presented here suggest a worrying situation regarding the conservation status of the state flora, as half of the species studied showed high risk and most not protected in conservation units.

ACKNOWLEDGMENTS

Thank to Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) for the support with scholarship. I also thank the curators and staff of the herbaria (MOSS and UFRN) for the access to their collections and facilities.

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72

CONSIDERAÇÕES FINAIS O presente estudo traz significativa contribuição para o conhecimento da flora de Rubiaceae – Spermacoceae no Rio Grande do Norte, quanto à morfologia, distribuição geográfica, endemismo e composição florística. Mais especificamente, apresenta um novo aporte para o reconhecimento e identificação das Spermacoceae, grupo que, em função da semelhança morfológica entre gêneros e espécies e a dificuldade em observar os caracteres – em especial os reprodutivos – apresentam grande dificuldade de identificação nas coleções científicas. Essa dissertação ressalta e incentiva a necessidade de formar taxonomistas, uma vez que a pesquisa de base abre precedentes para estudos ecológicos, farmacológicos, bioquímicos, filogenéticos, além de viabilizar iniciativas de conservação da flora local, regional e até global. É necessário conhecer para conservar.

73

APÊNDICES

APÊNDICE A – MAPAS GERADOS NA FERRAMENTA GEOCAT PARA INFERÊNCIA DOS VALORES DE AOO E EOO DAS ESPÉCIES DE SPERMACOCEAE NO RIO GRANDE DO NORTE

74

APÊNDICE B – LISTA DE EXSICATAS

Andrade-Lima 7 (1.3); Aona, L.Y.S. 1558 (1.3); Araújo, A.M.S. 92 (4.3); Boeira, T.P. 2 (2.1), 5 (4.6), 6 (8.1), 8 (1.8), 9 (1.7), 10 (6.1), 34 (4.6), 35 (6.1), 38 (4.4), 41 (4.4), 43 (1.1), 46 (1.6), 51 (6.1), 59 (4.1), 62 (1.8), 63 (2.3), 65 (6.1), 69 (5.1), 75 (2.2), 85 (8.1), 109 (4.5); Costa-Lima, J.L. 110 (4.6), 131 (8.1), 595 (2.3); Oliveira, O.F. de 767 (7.1), 888 (3.1), 1022 (3.1); Fernandes, A. 41 (7.1); Jardim, A.B. 244 (8.1), 265 (4.4), 254 (4.1), 313 (2.1); Jardim, J.G. 5498 (8.1), 5744 (4.1), 5808 (4.6), 5965 (4.6), 5979 (4.6), 5988 (3.1), 6028 (5.2), 6065 (1.6), 6068 (1.4), 6190 (1.6), 6263 (2.2), 6264 (1.5), 6285 (8.1), 6293 (3.1), 6294 (3.1), 6309 (4.1), 6312 (8.1), 6326 (4.5), 6418 (1.6), 6645 (3.1), 6686 (5.1), 6697 (2.2), 6708 (1.4), 6780 (4.2); Loiola, M.I.B. 849 (1.7); Marinho, A.M. 67 (2.3), 125 (4.2), 130 (1.7), 142 (1.8); Marreira, E.M. 38 (1.2); Mól, D.F.F. 12 (4.2), 61 (4.3), 78 (1.4), 89 (4.3), 75

95 (2.4), 96 (1.4), 98 (1.4); Moura, E.O. 96 (4.5), 164 (1.6), 192 (4.5), 238 (1.6), 765 (1.7); Nazário 8 (5.1); Oliveira, I.C.L. 4 (4.2); Oliveira, R.C. 125 (1.3), 1720 (4.2), 2131 (7.1); Paterno, C. 21 (2.2); Queiroz, R.T. 08 (1.2), 294 (1.6), 323 (7.1), 360 (5.2), 502A (1.6), 524 (1.4), 746 (7.1), 887 (4.1), 901 (5.2), 1103 (3.1); Ribeiro, A.H. 190 (1.5); Roque, A.A. 82 (2.1), 587 (8.1), 593 (1.7), 615 (5.2), 866 (7.1), 867 (2.4), 1152 (1.2), 1771 (2.3); Santos, W.T.C.C. 125 (1.3), 134 (1.3); Sena, V.R.R. 83 (2.3); Soares, A.A. 8 (1.2); Soares, A.S. 75 (1.6); Souza, E.B. 1795 (1.2), 3538 (1.1) 3539 (1.1), 3559 (1.2); Souza, M.B. 112 (4.2). 76

ANEXOS

ANEXO A – NORMAS PARA PUBLICAÇÃO NO PERIÓDICO RODRIGUÉSIA

Foco e Escopo Uma prova eletrônica será enviada, através de correio eletrônico, ao A Revista publica gratuitamente artigos científicos originais, de autor indicado para correspondência, para aprovação. Esta deverá revisão, de opinião e notas científicas em diversas áreas da Biologia ser devolvida, em até cinco dias úteis a partir da data de Vegetal (taxonomia, sistemática e evolução, fisiologia, fitoquímica, recebimento, ao Corpo Editorial da Revista. Os manuscritos ultraestrutura, citologia, anatomia, palinologia, desenvolvimento, recebidos que não estiverem de acordo com as normas serão genética, biologia reprodutiva, ecologia, etnobotânica e devolvidos. filogeografia), bem como em História da Botânica e atividades Os trabalhos, após a publicação, ficarão disponíveis em formato PDF ligadas a Jardins Botânicos. neste site. Além disso, serão fornecidas gratuitamente 10 separatas Preconiza-se que os manuscritos submetidos à Rodriguésia excedam por artigo publicado. o enfoque essencialmente descritivo, evidenciando sua relevância interpretativa relacionada à morfologia, ecologia, evolução ou Periodicidade conservação. Publicação trimestral. Artigos de revisão ou de opinião poderão ser aceitos mediante demanda voluntária ou a pedido do corpo editorial. Política de Acesso Livre Os manuscritos deverão ser preparados em Português, Inglês ou Esta revista oferece acesso livre imediato ao seu conteúdo, Espanhol. Ressalta-se que os manuscritos enviados em Língua seguindo o princípio de que disponibilizar gratuitamente o Inglesa terão prioridade de publicação. conhecimento científico ao público proporciona maior democratização mundial do conhecimento. A Rodriguésia aceita o recebimento de manuscritos desde que: Diretrizes para Autores  todos os autores do manuscrito tenham aprovado sua Envio dos manuscritos: submissão; Os manuscritos devem ser submetidos eletronicamente através do site https://mc04.manuscriptcentral.com/rod-scielo  os resultados ou idéias apresentados no manuscrito ATENÇÃO! Este sistema não funciona bem no navegador CHROME. sejam originais;  o manuscrito enviado não tenha sido submetido também Forma de Publicação: para outra revista, a menos que sua publicação tenha Os artigos devem ter no máximo 30 laudas. Aqueles que sido recusada pela Rodriguésia ou que esta receba ultrapassarem este limite poderão ser publicados após avaliação do comunicado por escrito dos autores solicitando sua Corpo Editorial. O aceite dos trabalhos depende da decisão do retirada do processo de submissão; Corpo Editorial. Artigos Originais: somente serão aceitos artigos originais nas áreas  o manuscrito tenha sido preparado de acordo com a anteriormente citadas para Biologia Vegetal, História da Botânica e última versão das Normas para Publicação da Jardins Botânicos. Rodriguésia. Artigos de Revisão: serão aceitos preferencialmente aqueles convidados pelo corpo editorial, porém, eventualmente, serão

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O conteúdo científico, gramatical e ortográfico de um artigo é de Artigos originais e Artigos de revisão total responsabilidade de seus autores. Os manuscritos submetidos deverão ser formatados em A4, com margens de 2,5 cm e alinhamento justificado, fonte Times New Processo de Avaliação por Pares Roman, corpo 12, em espaço duplo, com no máximo 2MB de Os manuscritos submetidos à Rodriguésia, serão inicialmente tamanho. Todas as páginas, exceto a do título, devem ser avaliados pelo Editor-Chefe e Editor(es) Assistente(s), os quais numeradas, consecutivamente, no canto superior direito. Letras definirão sua área específica; em seguida, o manuscrito será maiúsculas devem ser utilizadas apenas se as palavras exigem enviado para o respectivo Editor de Área. O Editor de Área, então, iniciais maiúsculas, de acordo com a respectiva língua do enviará o mesmo para dois consultores ad hoc. Os comentários e manuscrito. Não serão considerados manuscritos escritos sugestões dos revisores e a decisão do Editor de Área serão inteiramente em maiúsculas. Palavras em latim devem estar em enviados para os respectivos autores, a fim de serem, quando itálico, bem como os nomes científicos genéricos e infragenéricos. necessário, realizadas modificações de forma e conteúdo. Após a Utilizar nomes científicos completos (gênero, espécie e autor) na aprovação do manuscrito, o texto completo com os comentários primeira menção, abreviando o nome genérico subsequentemente, dos ad hoc e Editor de Área serão avaliados pelo Editor-Chefe. exceto onde referência a outros gêneros cause confusão. Os nomes Apenas o Editor-chefe poderá, excepcionalmente, modificar a dos autores de táxons devem ser citados segundo Brummitt & recomendação dos Editores de Área e dos revisores, sempre com a Powell (1992), na obra ““Authors of Plant Names” ou de acordo com ciência dos autores. o site do IPNI (www.ipni.org). 77

Primeira página - deve incluir o título, autores, instituições, apoio devem ser submetidas em formato PDF ou JPEG, com tamanho financeiro, autor e endereço para correspondência e título máximo de 2MB. Os gráficos devem ser enviados em arquivos abreviado. O título deverá ser conciso e objetivo, expressando a formato Excel. Caso o arquivo tenha sido feito em Corel Draw, ou idéia geral do conteúdo do trabalho. Deve ser escrito em negrito em outro programa, favor transformar em imagem PDF ou JPEG. com letras maiúsculas utilizadas apenas onde as letras e as palavras Ilustrações que não possuírem todos os dados legíveis resultarão na devam ser publicadas em maiúsculas. devolução do manuscrito. Segunda página - deve conter Resumo (incluindo título em SEGUNDA FASE – somente se o artigo for aceito para publicação: português ou espanhol), Abstract (incluindo título em inglês) e nessa fase todas as imagens devem ser enviadas para a Revista palavras-chave (até cinco, em português ou espanhol e inglês,em Rodriguésia do seguinte modo: ordem alfabética). Resumos e Abstracts devem conter até 200 através de sites de uploads da preferência do autor palavras cada. (disponibilizamos um link para um programa de upload chamado Texto – Iniciar em nova página de acordo com seqüência MediaFire como uma opção para o envio dos arquivos, basta clicar apresentada a seguir: Introdução, Material e Métodos, Resultados, no botão abaixo). O autor deve enviar um email para a revista Discussão, Agradecimentos e Referências. avisando sobre a disponibilidade das imagens no site e informando O item Resultados pode estar associado à Discussão quando mais o link para acesso aos arquivos. adequado. MediaFire - Free File Hosting Made Simple Os títulos (Introdução, Material e Métodos etc.) e subtítulos deverão ser apresentados em negrito. Neste caso, as imagens devem ter 300 dpi de resolução, nas As figuras e tabelas deverão ser enumeradas em arábico de acordo medidas citadas acima, em formato TIF. No caso dos gráficos, o com a seqüência em que as mesmas aparecem no texto. formato final exigido deve ser Excel ou Illustrator. As citações de referências no texto devem seguir os seguintes exemplos: Miller (1993), Miller & Maier (1994), Baker et al. (1996) IMPORTANTE: Lembramos que as IMAGENS (pranchas escaneadas, para três ou mais autores; ou (Miller 1993), (Miller & Maier 1994), fotos, desenhos, bitmaps em geral) não podem ser enviadas dentro (Baker et al. 1996), (Miller 1993; Miller & Maier 1994). Artigos do de qualquer outro programa (Word, Power Point, etc), e devem ter mesmo autor ou seqüência de citações devem estar em ordem boa qualidade (obs. caso a imagem original tenha baixa resolução, cronológica. A citação de Teses e Dissertações deve ser utilizada ela não deve ser transformada para uma resolução maior, no apenas quando estritamente necessária. Não citar trabalhos Photoshop ou qualquer outro programa de tratamento de imagens. apresentados em Congressos, Encontros e Simpósios. Caso ela possua pouca nitidez, visibilidade, fontes pequenas, etc., O material examinado nos trabalhos taxonômicos deve ser citado deve ser escaneada novamente, ou os originais devem ser enviados obedecendo a seguinte ordem: local e data de coleta, bot., fl., fr. para a revista.) (para as fases fenológicas), nome e número do coletor (utilizando et al. quando houver mais de dois) e sigla(s) do(s) herbário(s) entre Imagens coloridas serão publicadas apenas na versão eletrônica. parêntesis, segundo Index Herbariorum (Thiers, continuously updated). *** Use sempre o último número publicado como exemplo ao Quando não houver número de coletor, o número de registro do montar suas figuras. *** espécime, juntamente com a sigla do herbário, deverá ser citado. Os nomes dos países e dos estados/províncias deverão ser citados por Legendas – devem vir ao final do arquivo com o manuscrito extenso, em letras maiúsculas e em ordem alfabética, seguidos dos completo. Solicita-se que as legendas, de figuras e gráficos, em respectivos materiais estudados. artigos enviados em português ou espanhol venham acompanhadas de versão em inglês. Exemplo: BRASIL. BAHIA: Ilhéus, Reserva da CEPEC, 15.XII.1996, fl. e Tabelas – não inserir no arquivo de texto. Incluir a(s) tabela(s) em fr., R.C. Vieira et al. 10987 (MBM, RB, SP). um arquivo separado. Todas devem ser apresentadas em preto e branco, no formato Word for Windows. No texto as tabelas devem Para números decimais, use vírgula nos artigos em Português e ser sempre citadas de acordo com os exemplos abaixo: Espanhol (exemplo: 10,5 m) e ponto em artigos em Inglês (exemplo: “Apenas algumas espécies apresentam indumento (Tab. 1)...” 10.5 m). Separe as unidades dos valores por um espaço (exceto em “Os resultados das análises fitoquímicas são apresentados na Tabela porcentagens e graus). 2...” Use abreviações para unidades métricas do Systeme Internacional Solicita-se que os títulos das tabelas, em artigos enviados em d´Unités (SI) e símbolos químicos amplamente aceitos. Demais português ou espanhol, venham acompanhados de versão em abreviações podem ser utilizadas, devendo ser precedidas de seu inglês. significado por extenso na primeira menção. Referências - Todas as referências citadas no texto devem estar Ilustrações - Mapas, desenhos, gráficos e fotografias devem ser listadas neste item. As referências bibliográficas devem ser denominados como Figuras. relacionadas em ordem alfabética, pelo sobrenome do primeiro Fotografias e ilustrações que pertencem à mesma figura devem ser autor, com apenas a primeira letra em caixa alta, seguido de todos organizados em pranchas (Ex.: Fig. 1a-d – A figura 1 possui quatro os demais autores. Quando o mesmo autor publicar vários trabalhos fotografias ou desenhos). Todas as figuras devem ser citadas na num mesmo ano, deverão ser acrescentadas letras alfabéticas após sequência em que aparecem e nunca inseridas no arquivo de texto. a data. Os títulos de periódicos não devem ser abreviados. As pranchas devem possuir 15 cm larg. x 19 cm comp. (altura máxima permitida); também serão aceitas figuras que caibam em Exemplos: uma coluna, ou seja, 7,2 cm larg.x 19 cm comp. Tolbert, R.J. & Johnson, M.A. 1966. A survey of the vegetative shoot Os gráficos devem ser elaborados em preto e branco. apices in the family Malvaceae. American Journal of Botany 53: 961- No texto as figuras devem ser sempre citadas de acordo com os 970. exemplos abaixo: Engler, H.G.A. 1878. Araceae. In: Martius, C.F.P. von; Eichler, A. W. & “Evidencia-se pela análise das Figuras 25 e 26....” Urban, I. Flora brasiliensis. Munchen, Wien, Leipzig. Vol. 3. Pp. 26- “Lindman (Fig. 3a) destacou as seguintes características para as 223. espécies...” Sass, J.E. 1951. Botanical microtechnique. 2ed. Iowa State College Press, Iowa. 228p. Envio das imagens para a revista: Punt, W.; Blackmore, S.; Nilsson, S. & Thomas, A. 1999. Glossary of FASE INICIAL – submissão eletrônica pollen and spore Terminology. Disponível em (https://mc04.manuscriptcentral.com/rod-scielo): as imagens 78

. Acesso objetivo e não apresentar figuras (a menos que absolutamente em 15 outubro 2006. necessário). Costa, C.G. 1989. Morfologia e anatomia dos órgãos vegetativos em desenvolvimento de Marcgravia polyantha Delp. (Marcgraviaceae). Conflitos de Interesse Tese de Doutorado. Universidade de São Paulo, São Paulo. 325p. Os autores devem declarar não haver conflitos de interesse pessoais, científicos, comerciais, políticos ou econômicos no Notas Científicas manuscrito que está sendo submetido. Caso contrário, uma carta Devem ser organizadas de maneira similar aos artigos originais, com deve ser enviada diretamente ao Editor-chefe. as seguintes modificações: Texto – não deve ser descrito em seções (Introdução, Material e Declaração de Direito Autoral Métodos, Discussão), sendo apresentado como texto corrido. Os Os autores concordam: (a) com a publicação exclusiva do artigo Agradecimentos podem ser mencionados, sem título, como um neste periódico; (b) em transferir automaticamente direitos de último parágrafo. As Referências Bibliográficas são citadas de cópia e permissões à publicadora do periódico. Os autores assumem acordo com as instruções para manuscrito original, o mesmo para a responsabilidade intelectual e legal pelos resultados e pelas Tabelas e Figuras. considerações apresentados. Política de Privacidade Artigos de Opinião Deve apresentar resumo/abstract, título, texto, e referências Os nomes e endereços informados nesta revista serão usados bibliográficas (quando necessário). O texto deve ser conciso, exclusivamente para os serviços prestados por esta publicação, não sendo disponibilizados para outras finalidades ou a terceiros.

ANEXO B – NORMAS PARA PUBLICAÇÃO NO PERIÓDICO CHECKLIST

Instructions to authors submitting manuscripts to Check List We are committed to stop questionable publishing practices, such Revised 5 February 2016 as “salami science” (see http://en.wikipedia.org/wiki/Least_publishable_unit). Manuscripts Please pay careful attention to these instructions to authors when that do not meet this criterion will be returned to the authors preparing your manuscript and prior to submission. Manuscripts not without external review. in accordance with Check List rules will be sent back to authors Obviously ill-intentioned publication is subject to punishment. In our without review. Even after acceptance of manuscripts by Section case, published work containing plagiarism or any other scientific Editors, the journal reserves the right to reject or return misconduct not noticed during the peer-review process, will be manuscripts for revision if substantial problems are identified during removed from our website. In its place, and therefore freely the copy editing stage. Please, read and follow instructions distributed, will be a watermarked copy with the text “Removed due carefully. to unfair use of information” with a letter from the Editor-in-Chief Recently there has been a proliferation of pseudo-academic on-line explaining the reason(s) as front page. If you have any doubts about journals that accept and publish anything with little or no apparent plagiarism please consult this information (www.plagiarism.org). review. Check List is not one of these journals, so please take the §1.4 Categories of Papers time to fit your manuscript into our requirements. The types of manuscripts published are: Use of templates are now mandatory for all submissions. These are available from the journal’s website (links to templates are provided  Annotated Lists of Species (ALS) below). §1 SCOPE, POLICY, AND CATEGORIES OF PAPERS  Notes on Geographic Distribution (NGD) §1.1 Scope  Distribution Summary (DS) Check List is a peer-reviewed, open access, on-line journal devoted  Book Reviews (BR) to publishing Annotated List of Species, Notes on Geographic Distribution of one or a few species, and Distribution Summary of a  Forum Papers (FP) taxonomic group. These data are essential for studies on biogeography and provide a baseline for the conservation of §1.4.1 Annotated Lists of Species (ALS) biodiversity as a whole. The first step to undertaking effective Articles concerning a species inventory from a given locality. The conservation action is to understand species’ geographic data in a ALS must have been collected by the authors. Comparison distribution. Check List was established to cater to this need by with available data published elsewhere is encouraged in the publishing papers on the geographic distribution of species and Discussion section. higher taxonomic groups. Requirements: §1.2 Policy Check List does not publish:  Use the template (see §3.2.1).  Consider what is included in the ALS. Synonyms, long lists  Species’ lists of plants from university campuses, city of countries worldwide where a species is known to parks, or any place where the flora is planted (not occur, or similar information, if not original research, natural). should not be included, especially if such information is  New occurrences of hosts, unless they represent a readily available elsewhere. geographic expansion in the distribution of the parasite.  A map of the study site(s) must be presented.  Previously published manuscripts, in whole or in part.  It is strongly recommended to have specimen Neither conference presentations nor posting a verifications done by an expert in the taxon, which may manuscript on a pre-print server such as ArXiv, BioRxiv or or may not be the author. When there is some doubt F1000 Posters is considered to be duplicate, prior about identifications, please indicate this and discuss publication. why.

§1.3 Ethics 79

 A brief diagnosis, comparison, or description is required §1.4.4 Book Reviews (BR) for all or some of the species (see §3.3.10). Short articles that present a critical review of a book that is no more than two years old, and that could be of interest to our readership,  A high-resolution photograph or illustration (if that is i.e., in the areas of biogeography, zoology, botany, phycology, and more appropriate) of diagnostic characters are required mycology. Manuscripts may not be longer than 2,000 words. for all or some of the species (see §3.3.10). Requirements:  The annotated list of species must be presented in the  Use the template (see §3.2.4). Results, not as a table or in an Appendix as previously accepted by Check List (see §3.3.10).  Include full publication data for the book under review (edition, publisher, publisher city, pagination and any §1.4.2 Notes on Geographic Distribution (NGD) separately numbered maps, plates, etc., and ISBN). Articles concerning new distribution records of one or more species. §1.4.5 Forum Papers (FP) NGDs are limited to up to five authors. An NGD must meet at least Forum papers are intended to be concise articles that foster one these criteria: discussion about a hot topic in biodiversity science in general, species surveys, new analytical methods, or perspectives on the challenges and opportunities of using biodiversity data to inform  Increases the species’ range at least 250 km in a straight conservation practices and theoretical aspects of species line, except for: i) data deficient or near threatened distribution. The Editor-in-Chief will be the editor of these papers. species at national or global level; ii) threatened species; The author must suggest reviewers that will evaluate it and iii) small-range endemics and/or species known from potentially be invited to provide a commentary to your paper. fewer than 10 localities). Requirement:  First record in a specific biogeographic realm, or for  Use the template (see §3.2.5). freshwater taxa, to a river basin. §2 SUBMISSION OF MANUSCRIPTS §2.1 Submission  Elevation or depth distribution extension of a minimum  The manuscript must be submitted electronically using of 300 m. the on-line journal management system at  Fills distributional gaps of at least 500 km straight line http://www.biotaxa.org/cl. within the known range, except for: i) data deficient or  Please, if your manuscript has more than one author, near threatened species at national or global level; ii) include all of them in the system when submitting. threatened species; iii) small-range endemics and/or  Papers are considered on the understanding that their species known from fewer than 10 localities). substance is not already published or being submitted or  Rediscovery of a species after at least 50 years. accepted for publication elsewhere. If either 1 or 5 is applicable, due to any of the exceptions, but the  Authors must provide names, institutions and e-mail increase in range or gaps filled fall below the threshold of 250 or addresses of at least four referees (include them in the 500 km, please indicate in the Comments to the editor. text box “Comments for the Editor” when submitting Requirements: your manuscript). The Section Editor reserves the right to find other appropriate referees.  Use the template (§3.2.2).  Submission to Check List implies that authors agree with  Do not break the text into subsections corresponding to our editorial policy and in sharing copyrights with Check each treated species as in a taxonomic account. List (§2.6). §2.2 Article publication fee A map and a table with all the georeferenced occurrence  Authors will be asked to pay a fee of (USD) $30.00 after their data from the treated species, with the new records manuscript has been accepted for publication. This fee is used to highlighted. cover publication costs and journal maintenance. Check List  Refer to all taxonomic works used to identify the depends entirely on voluntary work of editors and reviewers. We do specimens. not have any funding from institutions or any sources to cover production costs. Thus, we depend on authors’ financial  A brief diagnosis, or a full description, of the treated contribution to keep web site operating and allow for the species and high-resolution photographs or illustrations registration of digital object identifiers (doi). of diagnostic features are required. Please make a The article publication fee should be paid to our Paypal™ account, comparison with other similar-appearing species. It is with e-mail address: [email protected]. Please refer strongly recommended to have specimen verification to your manuscript code (usually 5-digit number) in the comments done by an expert in the taxon. section when you make the payment; this avoids possible confusion.  Authors must include a clear statement that justifies the If your Paypal™ account does not allow for payments in US$, the importance of their findings in the context of the species’ equivalent in Brazilian R$ may be paid. biogeography and/or conservation. This fee may be waived at the discretion of the Editor-in-Chief for §1.4.3 Distribution Summary (DS) authors from countries in the lower income or lower-middle income Articles concerning all available distributional data on a economies list of the World Bank: supraspecific taxon. A DS must be gathered from more than one  http://data.worldbank.org/about/country-and-lending- source of information. groups#Low_income, and Requirements:  http://data.worldbank.org/about/country-and-lending-  Use the template (see §3.2.3). groups#Lower_middle_income If one authors is from a country not in these lists, the manuscript fee  The sources of distribution data must be indicated. cannot be waived. Authors without research funding from a country  A high-resolution photograph or illustration (if that is in the upper-middle and high income lists will not have the fee more appropriate) of diagnostic characters are required waived. for all or some of the species (see §3.3.10). §2.3 File type and page set-up The text file must be one of these formats:  A map and a table with all the georeferenced occurrence  Word (.doc, .docx) data from all the species treated in the DS must be  Rich Text Format (.rtf) presented. 80

Use the required template appropriate for your manuscript category However, Check List automatically grants permission for scientific (§3.2). The document size should be A4 (21.0 × 29.7 cm) or US Letter and educational use. Commercial use without specific permission is (8½ × 11 in.), leaving a minimum of 2.0 cm margins on all edges; all forbidden without written consent of the Editor-in-Chief. The text must be double-spaced throughout (including tables and copyright terms are in accordance with Creative Commons CC BY- references), Times New Roman, and 12 point. Keep formatting as NC-ND. simple as possible. All pages should be numbered consecutively. §3 GENERAL STRUCTURE OF MANUSCRIPTS For review purposes, figures can be embedded within the text file. §3.1 Manuscript Category See §6 for instructions regarding maps and figures. Indicate the category (NGD, ALS, DS, BR or FP) on the first line of the §2.3 Language and Spelling document. The 2- or 3-letter abbreviation is all that is needed. Check List publishes only in English. Use either “British” §3.2 Structure of Manuscripts (Australian/Canadian, etc.) or “American” spelling but be consistent The structure varies slightly between the different categories. in whatever form is used. However, the journal now only uses the Please follow these instructions carefully and download an international spelling of “Acknowledgements”. appropriate template. Submissions containing poor grammar may experience long delays §3.2.1 Structure of Annotated List of Species before publication. All submissions are copy edited after acceptance A template is available for download here: https://goo.gl/59o3u3. and will be sent back for revision, or rejected, if there are many We ask that authors to use it when preparing their manuscript for errors. If English is not the author’s first language, it is strongly submission to assure adherence to journal’s format and to facilitate recommended that the manuscript edited by a native English review and copy editing/layout after acceptance. speaker or a professional translator before submission. §3.2.2 Structure of Notes on Geographic Distribution We recommended that authors follow writing guidelines set out in A template is available for download at https://goo.gl/YNRdNK. We O’Connor (1991. Writing Successfully in Science; Harper Collins ask that authors to use it when preparing their manuscript for Academic, London). submission to assure adherence to journal’s format and to facilitate §2.4 Mandatory Check List style review and copy editing/layout after acceptance. The headings Any manuscript not conforming to Check List format will be within angled shown below and in the template are not returned to the author for revision prior the assignment of an including in final publication but should be present in the Section Editor. Manuscripts are considered, accepted, and published manuscript. No subheadings are allowed. contingent on authors making all revisions needed to meet Check NGDs are limited to up to five authors. List style. §3.2.3 Structure of Distribution Summary §2.5 The review and publishing process A template is available for download at https://goo.gl/BpQWxx. We The corresponding author will normally act as the liaison between ask that authors to use it when preparing their manuscript for the Check List editorial staff and all authors. It is the responsibility of submission to assure adherence to journal’s format and to facilitate the corresponding author to reach agreement and approval from all review and copy editing/layout after acceptance. other authors at all stages of the review and publishing process. §3.2.4 Structure of Book Reviews On receipt of a manuscript and if the manuscript is within the scope A template is available for download at https://goo.gl/H1U3Ig. We of Check List and conforms to the journal’s instructions to authors, ask that authors to use it when preparing their manuscript for the Editor-in-Chief assign an appropriate Section Editor to manage submission to assure adherence to journal’s format and to facilitate the review process. review and copy editing/layout after acceptance. The Section Editor will pre-evaluate the manuscript to ensure that it §3.2.5 Structure of Forum Papers is ready for review. If there are many obvious errors or problems, A template is available for download at https://goo.gl/PmcU4J. We the Section Editor will reject the manuscript immediately, or more ask that authors to use it when preparing their manuscript for usually, ask authors to make revisions. If the manuscript is submission to assure adherence to journal’s format and to facilitate acceptable for review, the Section Editor will solicit at least two review and copy editing/layout after acceptance. reviewers to assess and comment on the manuscript (about four §3.3 Further information on the parts of a manuscript weeks). Reviews will be returned to the authors with a §3.3.1 Running title recommendation to publish (accept, revisions required, resubmit for This is the abbreviated version of the title, along with the name(s) of review, or decline submission). Authors of manuscripts requiring the authors(s) that appears in the final publication on every revision should return their revised manuscript to the Section Editor subsequent page after the first. Please add surnames of author(s) to within four weeks. the running title separated by a vertical bar (|). The running title Once accepted, manuscripts are sent to the Copy Editor, who should be upper and lower case, with “sentence case” capitalization ensures that manuscripts conform to the Check List style and (see examples). Examples: prepares the text for the next step. At this time, authors are asked Smith | Herpetofauna of Ataúro Island, Timor-Leste to pay the article publication fee (see §2.2). The Copy Editor will Smith and Jones | First record of Euborlasia nigrocincta in return the edited manuscript to authors for final corrections and the Western Pacific acceptance of edits. This is the last opportunity for authors to make Smith et al. | Herpetofauna of Ataúro Island, Timor-Leste stylistic changes not requiring further review. At this time, all figures §3.3.2 Title must be sent to the Graphic Editor (see §6). Once the final text is The title is left to the discretion of the authors, but it should be clear ready and figures have been received, the Graphic Editor layout the and descriptive. Basic taxonomic information of the studied taxa pages and provide a galley proof to authors. Authors will read the and geographic area are necessary. Please ensure that the title proof carefully for all errors and omissions and promptly return it to makes sense, is not ambiguous, and provides enough information to the Graphic Editor. All content should be reviewed, including allow readers to understand the topic and significance of the figures, tables, headers, and footers. Once the manuscript manuscript. The title should be upper and lower case, with publication is authorized by authors for publication, further “sentence case” capitalization (see examples). modification will not normally be allowed and, once published, will Because the journal is international, it may be necessary to include require an erratum to the manuscript. the country or other prominent, well-known geographic area or Approved and paid manuscripts will be published online, as feature. completed. Authors will not receive printed reprints. A printable, First report on the herpetofauna of Ataúro Island, Timor- high-resolution PDF will be available to authors and readers on the Leste journal’s website, www.biotaxa.org/cl. First record of Euborlasia nigrocincta Coe, 1940 §2.6 Copyright (Nemertea: Heteronemertea) from the Western Pacific Text copyrights belong to Check List, whereas images (including Species- and genus-level taxonomic names in titles of manuscripts maps) copyrights are both property of Check List and authors. should include the authority (and year for animals). 81

Include family (for plants), class, order, and/or family class for  Key literature consulted for identification, expert animals to indicate to readers the higher classification of the verification, methods used in identifications (for ALS and taxon/taxa e.g.: DS — for NGD this is covered in the section Brachycephalus pitanga Alves, Sawaya, Reis & Haddad, [Identification]) 2009 (Anura: Brachycephalidae), to. §3.3.3 Author(s)  Deposition of voucher material, if applicable (§4.1) Use superscripts to denote affiliations that follow. An asterisk (*) is  Methods of data analysis, if applicable used to indicate the corresponding author. Authors’ names must be  Source(s) of information used to gather the distributional in bold type; superscripts, commas and “and” are not bold. Use the data word “and” and not “&”. Example: 3.3.9 [Identification] Daniel C. M. Scott1, Milo E. Garcia2 and Francisco D. For NGD only, include a section called [Identification]; this heading Costa3* will not appear in the final publication. This section does not appear If all authors share the same affiliation, do not use superscript in other types of manuscripts. numbers. If only one author, do not use an asterisk nor superscript Authors should provide enough information to ascertain species numbers. identification. Specimen verification should be done by an expert in §3.3.4 Affiliations and corresponding author the taxon, which may or may not be the author. Include here: The university, department, institution, etc., of the author(s), along with the full addresses. Examples:  A diagnosis, description and/or comparative remarks (i.e., genetics, species-specific behaviour, and other 1. Universidade […], Instituto de […], Departamento de […], traits) with similar species Rua das Acácias, CEP 12345-000, São Paulo, SP, Brazil  Literature consulted for identification and expert 2. University of […], Department of […], 100 University verification Drive, San Diego, CA, USA 98777 Refer to the mandatory, high-resolution photographs or 3. Museum of […], 100 Main Street, City, State, County  123456 illustrations of specimens highlighting diagnostic features, and any other figures (phylogenetic trees,  Corresponding author. E-mail: [email protected] drawings of internal anatomy, etc.) that help to confirm identifications. If all authors share the same affiliation, or there is only one author, do not use numbers.  Refer to tables (e.g., a comparison with similar species; Country name should be spelled as in English (regardless of the measurements of specimens examined), as needed. language used for the rest of the address); e.g., Brazil not Brasil. Try §3.3.10 Results to follow the form (and punctuation) of the examples shown above. ALS and DS only. Brazilian and U.S. state names (and other countries’ provincial/state  This section must not be combined with Discussion. names) should be abbreviated to the 2-letter code if such codes are  The annotated list of species, itself, must be presented in in general use; e.g., SP (São Paulo); CA (California) the Results (not as a simple table or appendix as Check If there is only one author, do not use the asterisk or include the List authors have done in the past). words “Corresponding author”.  The species-level taxa should at least be grouped by §3.3.5 Abstract family, although a fuller outline of the classification may Up to 150 words for ALS and DS; up to 90 words for NGD. In-text be used (with the inclusion of additional suprageneric literature citations should not be present. Avoid or explain taxa; e.g. orders, superfamilies, subfamilies, etc.). In your acronyms and abbreviations. Include authority (and year for Materials and Methods, cite the source(s) for the animals) of publication of species- or genus-level taxa. classification used. §3.3.6 Key words  New requirements of diagnoses/descriptions and Up to seven (7) key words (not “keywords”) should be included in photographs/illustrations: These are meant to the text following the abstract. Key words should be different than demonstrate to the editors, reviewers, and readers that what already appears in your manuscript’s title. Consider including: authors have the technical understanding needed to The particular geographic region, biogeographic unit, or biome; e.g., correctly determine the species (subspecies, and in Mato Grosso; western Nearctic; semi-arid Neotropics; Adriatic Sea; botany, varieties). These requirements are in addition to Atlantic Forest; Caatinga Species and other taxa (including common the deposition of voucher specimens. Figures should name); e.g., Mollusca; Coilopus vellus; Blue Crab. allow for the unambiguous identification of taxa. Not The type of study; e.g., species’ inventory; checklist; range including these figures with the submission will delay the extension; new records. consideration of the manuscript; authors will be asked to Other concepts; e.g., conservation monitoring; climate change; add figures prior before the manuscript is assigned to a invasive species. Section Editor. §3.3.7 Introduction or [Introduction] §3.3.10.1 Information included for each species-level taxon in the Be brief. For NGD, include a section called [Introduction]; this ALS or DS header will not appear in the final publication. For each taxon listed: §3.3.8 Materials and Methods or [Materials and Methods]  Currently accepted name, authority (in the form used by For NGD, include a section called [Materials and Methods]; this the appropriate nomenclatural code for the kingdom). heading will not appear in the final publication. ALS may include subheads: Study site, Data collection and Data analysis (if  Reference to the original description (must include in the applicable). DS should include: Data collection and Data analysis (if Literature Cited). applicable).  Synonyms and citations to literature used in Examples of what can/should be included: identification and as the source for the accepted name  Where (study site), when (date or dates), and how (include in the Literature Cited). In particular, include specimens and data were collected (collecting synonyms used in the most accessible or most-used equipment and methodologies, fixation, devices used to literature for the taxon or the geographic area that is the measure or record data). Refer to the mandatory map of focus of your ALS. Synonymies need not be complete (for the study site. manuscripts that are biogeographically focussed), and long lists of synonyms copied from other sources are not  Applicable permits 82

usually necessary or wanted. However, well-researched  The species is rare or rarely figured or described. synonymies are acceptable.  The species is relatively recently described and does not  Literature consulted for identification (can be combined have a lot of published information. with synonyms, above). 3.3.11 Discussion or [Discussion]  Material examined (refer to the mandatory table of data, For NGD, include a section called [Discussion]; this heading will not as well as any maps that plot these records). appear in the final publication.  Brief diagnoses, comparative remarks, or descriptions for This is the most important part of any manuscript and must be all or a portion of the species-level taxa (see §3.3.10.2). included for NGD, ALS, and DS. What is the significance of your The minimum requirement is for the inclusion of a research? It is simply not enough to say that your research is diagnosis, a short description, often including significant because, for example, it adds to the knowledge of the comparisons with other species, that highlights the major biodiversity within some region or is important for conservation distinguishing characters and may directly compare measures. How do your results relate to the previous publications or certain morphological characters with those of other knowledge on the taxa (NGD, DS) or the study area or faunas (ALS, species. A description is longer than a diagnosis and NGD, DS)? describes all morphological characters. In addition to For NGD, why is your find significant? Compare to §1.4.2; is it: morphological characters, molecular data, taxon-specific  A range extension? By how much and in which behaviour, and other traits may be included. Add direction(s)? comments on differing taxonomic opinions if it is  A new national or subnational (state/provincial) record? relevant to the identification (e.g., “lumping” vs. “splitting” of taxa).  A new record for a rare, at-risk, or not recently found species?  High-resolution photographs or illustrations of specimens Include figures or tables as needed. highlighting diagnostic features (e.g., drawings of internal anatomy) that help confirm identifications for all or a §3.3.12 Acknowledgements portion of the species-level taxa (see §3.3.10.2). Optional. Please note that permits or authorizations to collect  Outside experts who verified identifications, if not the specimens or data should appear in Materials and Methods, author and not included in Materials and Methods although here you can still thank persons involved in obtaining (maybe just one species was identified by an expert those permits. Note the spelling of “Acknowledgements.” rather than all species). §3.3.13 Author contributions  Additional information, and new observations, if This is required if your manuscript has more than one author. The available: habit, habitat, prey, predators, previous contribution of each other should be explicitly, but succinctly stated. records from the study area, seasonality, etc. For ALS, For example: whatever is included should focus on the new data, new JS collected the data, ED and MD identified the specimens, JS, ED observations and simply not repeat previously published and JB wrote the text, and MD made the analysis. information. DS will summarize both old and new data. §3.3.14 Literature Cited §3.3.10.2 Guidelines for when to include figures and Not called “References”. See §7 of these instructions. Citations to diagnoses/descriptions of species the original descriptions of species-level taxa (see §7.2) must be in How many species should be figured and diagnosed/described? the Literature Cited (and referred to in the text).  For DS, figures and diagnoses/descriptions should be §3.3.15 Publication data provided for all species. If the target taxon is above This gives additional data about your manuscript, including how genus level or has more than 50 species, the following each author (if more than one) contributed to its preparation, as rules apply. well as when it was received by the journal, when it was accepted, and who the Section Editor was. Only author contributions need to  For ALS, it is preferable to figure and provide be completed by the author(s). diagnoses/descriptions for all species, but species that Example: are very common or well known and there is no Author contributions: JS collected the data, JS, ED and JB wrote the likelihood for confusion with other species (e.g., text, and MD made the analysis. Taraxacum officinale, Dandelion) need not have the Please include these three lines of text, which will be completed same treatment as others. It may be enough to cite after the manuscript is approved: voucher specimens and the literature used to identify Received: them. Accepted:  ALS ≤200 species should minimally have ≥25% of the Section Editor: species (but see below) with figures and diagnoses/descriptions. §3.3.16 Appendix  ALS with >200 species should minimally have ≥10% of the Optional. This may be the place to include a very long table (if it species with figures and diagnoses/ descriptions spans more than a few pages), a long list of specimens examined or other long data lists, or a large number of figures showing species Which species must be figured and diagnosed/described? Provide included in a ALS. What is to be included as appendix is left to the figures and diagnoses/ descriptions when: discretion of the author and Section Editor. Figures and tables in the appendix must be numbered sequentially,  The species’ identification is provisional or there is but separately from those used in the main part of the manuscript: uncertainty (tell/show why). e.g., Figure A1, Table A1, Table A2, etc.  Previously unknown characters or character states are §3.3.17 Figures, captions, and maps found that provide taxonomic insight (e.g., five serrations See also §6, preparing figures and maps rather than the previously described four; an §3.3.17.1 Numbering figures undescribed pigmentation pattern). Every figure should be referred to in the text. If a figure is not  Previous authors have misconstrued, overlooked or referred to in the text, then it cannot be published. Figures must be misidentified the species. numbered in the order that they first appear in the text. Figures should be identified using Arabic numerals (1, 2, 3, etc.), The species is newly recorded from an area (country,  preferably not 1a, 1b, 2a, 2b, 2c, etc., and never Plate 1, Figure 1, state/province/region, or if well known, study area). 83

etc. In the text figures should be referred to as “Figure 1”, “Figures 2  It is recommended to state if tissue samples for DNA and 3”, or “Figures 4–6”, not “Fig.” or “figure”. analysis were taken from the vouchers. §3.3.17.2 Figure captions (legends) Figure captions (or legends) should be concise and stand alone, §5 FORMAT OF IN-TEXT CITATIONS, CITING OF SPECIES-LEVEL without referring to the text. For example: TAXA, AND LITERATURE CITED Figures 1–4. Specimens of Pseudoboa coronata used in this study. 1 The Literature Cited of manuscripts accepted for publication must and 2: FUNED 213 (Luiz Gonzaga Hydroelectric Power Plant, be formatted correctly before work can begin on production of Bahia/Pernambuco). 3 and 4: FUNED 902 (Cachoeira Alta, Goiás). galley proofs. Scale bars = 20 mm. Photos by H.C. Costa. §3.3.18 Tables §5.1 In-text citations Use tables to present and allow comparison of data. Very large In-text citations must be in the following pattern: One author: Lutz tables spanning multiple pages may be submitted as Excel files (.xls, (1973) or (Lutz 1973). Two authors: Lima and Pimenta (2008) or .xlsx). (Lima and Pimenta 2008). Three or more authors: Wilson et al. Every table should be referred to in the text. If a table is not referred (2006) or (Wilson et al. 2006). Notice that et al. is in not italicized. to in the text, then it cannot be published. Tables must be Multiple citations must be in ascending chronological and separated numbered in the order that they first appear in the text. by semicolons. For example: §3.3.18.1 Table legends (Lutz 1973; Wilson et al. 2006; Lima and Pimenta 2008). Table legends should be concise and stand alone, without referring Two or more citations from the same author must be separated by to the text. For example: comma. For example: Table 1. List of fish species recorded in each stream, with (Baggins 1956a, 1956b; Sazima 1974a, 1974b, 1975, occurrence of taxa per stream. The streams are represented by A = 1976). Arareau, E = Escondidinho, LA = Lajeadinho, Q = Queixada, LO = Do not include a comma between author and the year. Do not Lourencinho, M = Macaco. confuse long form of animal names (species, genera, etc.; for §3.3.18.2 Table body example: Ba humbugi Solem, 1982) with in-text citations that must Tables should be created in Word using the program’s Insert Table not have a comma (and which use “and” rather than “&” (see feature (not tabs or spaces and not inserted as an image) to set up §5.8.1). columns and rows, or created and saved as a separate file (see §3.3.17). Do not add shading or modify/remove table lines. Do not §5.2 Citation of taxonomic works and Authority of Taxa apply any formatting to the table (other than bold and italic fonts, Include the full citation to the original publications, and important where necessary). Avoid merging cells and never vertically merge subsequent publications containing descriptions of species. Include cells. the pages in which the descriptions are contained, and include these §3.3.18.3 Table footnotes publications in the Literature Cited. Pay special attention to the Footnotes within tables may be included but avoid them if the table cases where the species author names do not exactly match the is long and likely to span more than one page. publication authors. Follow this example (in the text): … Alysicarpus ovalifolius (Schumach. & Thonn.) J.Léonard §4 VOUCHER SPECIMENS AND EXTERNAL DATA (Schumacher 1827: 359–360; Léonard 1954: 88–92) …  Manuscripts must be in accordance with the Check List … and in the Literature Cited: voucher policy. Information below applies to all taxa, Léonard, J. 1954. Notulae systematicae XV: except when otherwise noted. Papilionaceae–Hedysareae africanae (Aeschynomene,  Specimens collected in the context of the study must be Alysicarpus, Ormocarpum). Bulletin du Jardin Botanique in accordance with the respective national and de l'État à Bruxelles 24(1): 63–106. international laws and agreements. http://www.jstor.org/stable/3667146  In order to be published, manuscripts submitted to Check Schumacher, H.C.F. 1827. Beskrivelse af guineiske Planter List must include a list of voucher specimens, which must som ere fundne af danske Botanikere, især af Etatsraad have been legally collected (where applicable, the Thonning. Copenhagen: Hartv. Frid. Popp. 466 pp. doi: collecting permit numbers and issuing agency should be http://dx.doi.org/10.5962/bhl.title.51454 mentioned). When applicable, a statement that specimens were euthanized using §5.2.1 Authority (and year of publication, if applicable) of names approved/accepted/standard methods is recommended. Cite the authority (and year if an animal or “protozoan”) in the title  Vouchers will only be accepted when deposited in and on its first use in the text (not in the abstract). Include this scientific collections open to the public. Vouchers must information in tables if it is its first mention in the text. be deposited before submission to Check List, and the When needed, taxon authorities must be cited in Check List using an institutional catalog number of the vouchers must be ampersand (&) instead of “and”. For animals and “protozoans”, included in the manuscript (in the main text or tables). include a comma between the authority and date, and proper use of  For plants, collector’s number and herbarium numbers parentheses, as required. Examples: must be cited. Vallonia pulchella (Müller, 1774)  For insects deposited in museums that do not use catalog Teratohyla midas (Lynch & Duellman, 1973) numbers, an author’s number will be accepted if a label Tapecomys primus Anderson & Yates, 2000 containing this unique and individual information is Thamnophilus divisorius Whitney, Oren & Brumfield, 2004 attached to each specimen. Adiantum tetraphyllum Humb. & Bonpl. ex Willd.  When voucher specimens are not available (e.g., species Mansoa difficilis (Cham.) Bureau & K.Schum. threatened by extinction; protected by law; collecting Example of (hypothetical) taxon authorship and in-text citations in not allowed), evidence other than voucher specimens the same sentence: (e.g., photos, voice records) will be accepted only if it Fladang nurosa (Reuel, Bratt & Morgan, 1889) and F. kilonet Niggle allows an unambiguous identification of the taxon & Giles, 1937 are endemic to coastal regions of the country (Baggins (decision made by the Editors). and Gamgi 1954; Baggins et al. 1955).  For ALS concerning birds and mammals, observational records will only be accepted if standard procedures for §5.2.2 Abbreviated genus this taxon were followed, and if the species are easily Write out the genus in full the first time it is used in the abstract, discernible. the first time it appears in the text, and in all tables and table captions. You may abbreviate the genus thereafter (although strictly 84

speaking, it could be written in full for the first instance for each Article with hyperlink (not doi) to on-line source: Use only “official” paragraph). Do not, however, abbreviate it if the name begins a journal repositories or major, stable repositories (e.g., Biodiversity sentence, e.g., subsequent usage in the text, “The distribution of P. Heritage Library); do not link to authors’ sites, file up/download arcticum includes …”, but at the beginning of any sentence sites, etc. Note that if a doi were available, you would use that “Pristiloma arcticum is distributed ….” instead of the hyperlink (url) to the PDF. Clapp, W.F. 1912. Carychium minimum Mull. The Nautilus §5.3 Literature Cited 26(1): 24. http://biodiversitylibrary.org/page/1738223 Italics: use only for names of genera and species and other Özbek, F., M.U. Özbek and M. Ekici. 2014. Morphological, situations where italics are normally used, but not for book and anatomical, pollen and seed morphological properties of journal titles. Melilotus bicolor Boiss. & Balansa (Fabaceae) endemic to Capitalization: use sparingly and use the rules of the language. Turkey. Australian Journal of Crop Science 8(4): 543–549. As a service to authors, an EndNote™ output style is available here: http://www.cropj.com/ozbek_8_4_2014_509_514.pdf https://goo.gl/Vhqv3U. However, please remove the field codes (“convert to plain text”) §5.3.3 Chapter in an edited book and ensure that the format is correct and all bibliographic details are Format (bold font = minimum required; normal font = include if properly included. applicable): When available, include doi (digital object identifiers) for journal Author(s). Year. Chapter title; pp. 00–00, in: Editor. Book_title, articles. Use the long form and precede with “doi:”, e.g.: doi: edition, Series_title, Series_volume. City: Publisher. http://dx.doi.org/10.15560/11.3.1619 If no doi is available, but the journal article is published on-line in an Davies, R.W. 1991. Annelida: leeches, polychaetes and “official” journal repositories or major, stable repositories (e.g., acanthobdellids; pp. 437–479, in: J.H. Thorp and A.P. Biodiversity Heritage Library), include this instead. The url link Covich (eds.). Ecology and classification of North should begin with http:// in most cases (do not include “doi:”). American freshwater invertebrates. New York: Academic Never link to authors’ sites, file up/download sites, etc. Note that if Press. a doi were available, you would always use that instead of the Tyrberg, T. 2009. Holocene avian extinctions; pp. 63‒106, hyperlink (url). in: S.T. Turvey (ed.). Holocene extinctions. New York: Oxford University Press. §5.3.1 Books Format (bold font = minimum required; normal font = include if §5.3.4 Article in a larger publication published in a journal applicable): Format (bold font = minimum required; normal font = include if Author(s). Year. Book_title, edition. Series_title, Series_volume, applicable): Editor. City: Publisher. Book_volume_number. Number_of_pages. Author(s). Year. Article title; pp. 00–00, in: Editor. Main_article_title. Journal_title Journal_volume(issue_ number). Standard book: doi/url Nelson, J.S. 2006. Fishes of the world. Hoboken: John Wiley & Sons. 601 pp. Bouchet, P., J. Frýda, B. Hausdorf, W. Ponder, Á. Valdés Book with separate volumes: and A. Warén. 2005. Working classification of the Morelet, A. 1849. Testacea novissima Insulæ Cubæ et Gastropoda; pp. 240–284, in: Bouchet, P. and J.-P. Rocroi Americæ Centralis 1: 1–92. Paris: J.B. Ballière. (eds.). Classification and nomenclator of gastropod German language book (note capitalization of all nouns): families. Malacologia 47(1). Bauernfeind, E. and U.H. Humpesch. 2001. Die http://biodiversitylibraary.org/page/2512740 Eintagsfliegen Zentraleuropas (Insecta: Ephemeroptera): Bestimmung und Ökologie. Wien: Naturhistorisches §5.3.5 On-line database Museum. 239 pp. Book in later edition: Format (bold font = minimum required; normal font = include if Book in a later edition, with multiple authors: applicable): Hussey, B.M.J., G.J. Keighery, J. Dodd, S.G. Lloyd and R.D. Author(s). Year. Database_name, Version. Publisher_ Cousens. 2007. Western weeds, a guide to the weeds of website_name. Accessed at url, Date_accessed. Western Australia, 2nd edition. Perth: The Weeds Society of Western Australia. 312 pp. Replace Year with [Year] (year accessed in square brackets) if no date is given in the work itself. §5.3.2 Journal articles If no author is given, use the publisher or organizational name. Format (bold font = minimum required; normal font = include if Use acronym for long organizational names (when citing in text). applicable): Author(s). Year. Article_title. Journal_name Journal_ Thiers, B. [2015]. Index herbariorum: A global directory of volume(issue_number): Pages. doi/url public herbaria and associated staff. The New York Botanical Garden. Accessed at Article with doi: http://sciweb.nybg.org/science2/IndexHerbariorum.asp, Alvarez, F., T.M. Iliffe and J.L. Villalobos. 2005. New 9 January 2015. species of the genus Typhlatya (Decapoda: Atyidae) from IUCN. 2013. The IUCN Red List of threatened species. anchialine caves in Mexico, the Bahamas and Honduras. Version 2014.3. International Union for Conservation of 2005. Journal of Crustacean Biology 25(1): 81–94. doi: Nature. Accessed at http://www.iucnredlist.org, 9 http://dx.doi.org/10.1651/C-2516 January 2015. Amin, O.M. 2013. Classification of the Acanthocephala. Leary, T., L. Seri, T. Flannery, D. Wright, S. Hamilton, K. Folia Parasitologica 60(4): 273–305. doi: Helgen, R. Singadan, J. Menzies, A. Allison, R. James, K. http://dx.doi.org/10.14411/fp.2013.031 Aplin, L. Salas and C. Dickman. 2008. Zaglossus bruijnii. Dutta, A.K., P. Pradhan, A. Roy and K. Acharya. 2015. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2014.3. Crinipellis cupreostipes (Marasmiaceae, Agaricales, Accessed at http://www.iucnredlist.org, 9 January 2015. Basidiomycota): a new distributional record from India. Check List 11(6): 1819. doi: §5.3.6 Maps http://dx.doi.org/10.15560/11.6.1819 Format (bold font = minimum required; normal font = include if applicable): 85

Mapping_organization. Year. Mapsheet_name [map], edition. PDF—use to resave any of the other formats, but if using all fonts Map_series, Scale, Map_number. City: Publisher. must be embedded and image quality must not be downsized; i.e., PDF must be high-quality, “print quality” or “press quality”. Unless Centre for Topographic Information. 2000. Trenton, you know what you are doing, it is best to avoid this file type. Ontario [map], 7th edition. National Topographic System §6.1.3 Data file formats of Canada, 1:50,000, 31 C/04. Ottawa: Natural Resources It may be easier to send your figures created in Excel (.xls, .xlsx) in Canada. their native format. The graphic editor will convert to a format most suitable for best possible quality. §5.3.7 “Gray literature” §6.1.4 Visual efficiency Avoid. “Gray Literature” is scientific or technical literature not Each figure should transmit clearly its information, with legible font available through the usual bibliographic sources such as databases sizes and with only one font family used (bold, italic, regular/Roman or indexes; i.e., it cannot be found easily through conventional are acceptable within the same figure). Do not use Times, Times channels such as journals and on-line databases. New Roman, or any other font where fine lines can lead to legibility Technical reports, pre-prints, committee reports, proceedings problems. A sans-serif font, such as Arial or Helvetica is best. (conference, congress, and symposia), as well as unpublished works Lines and text labels in maps and other figures must be sharp (not (Monographs, Dissertations, and Theses), are usually considered blurry) and text must be easily legible. gray literature. If strictly necessary, appropriateness of these types Figures should have a consistent look throughout the manuscript. of documents will be considered on a case-by-case basis by the Design figures so as not to needlessly take up space; avoid awkward Section Editor and referees. It is especially important to provide as spaces and neatly align edges and borders of maps and inset maps. much bibliographic information as possible with gray literature. In most cases, text labels and scale bars should be either black or If a gray literature citation is acceptable to the Section Editor, it white (which ever provides the best contrast). must be cited as follows: If figures are a composite of separate images, please ensure that there is a gap of 1–2 mm between images, that all gaps are equal, Authors. Year. Title [type of unpublished work], edition. Report or and that these component images are neatly aligned. project number. City: organization. Number_of_ pages. Accessed at §6.2 Maps URL, date_accessed. Quality maps are encouraged as they can show the relative Kalas, L. 1981. Land snails (Mollusca: Gastropoda) from positions of new to previous records, habitat type, elevation, etc. northern Alaska and northwestern Canada [unpublished (whatever is important). report]. Burlington, ON: National Water Research Poor quality maps, instead of contributing to a better Institute, Canada Centre for Inland Waters. 173 + [133] understanding, can hamper the transmission of the desired pp. information. To maintain a high standard quality of all maps Costa, H.C. 2010. Revisão Taxonômica de Drymoluber published in Check List, we set the following minimum requirements Amaral, 1930 (Serpentes, Colubridae) [M.Sc. that each map should follow: dissertation]. Viçosa: Universidade Federal de Viçosa. 72 §6.2.1 Scale bar pp. Maps should have a scale bar (and maps should be of an appropriate scale for the geographic region and species being §5.3.8 In press/accepted articles discussed). Numerical scales are not accepted. Articles “in press/accepted” should be referred to only if the author §6.2.2 North arrow has already received the formal/final acceptance from the editor. A north arrow needs to be included in all maps. Do not use a compass rose, a simple north arrow is enough. §6 PREPARING FIGURES AND MAPS §6.2.3 Legend and map symbols §6.1 Figure file types Color maps depicting quantitative data (such as changes in relief, Check List can accept a number of file formats, including: JPEG (.jpg), variation in elevation, depth), should include a clear legend for each Tagged Image File Format (TIFF, .tif), Encapsulated Postscript (EPS, color. Each symbol on map should also be listed on the legend, or .eps), Adobe Illustrator (AI, .ai), PDF (.pdf), Photoshop (PSD, .psd), explained in the Figure caption. Symbols should be easily and Excel (.xls, .xlsx). Color figures should be in RGB, not CMYK, differentiated from one another and be reproducible using a color mode. Black-and-white figures should either be grayscale standard font (e.g., Times New Roman), if included in the Figure (grays) or black and white (no grays). caption. In cases of many occurrence spots, they should be numbered with Arabic numerals, and each number listed in the The minimum resolution for JPEG, TIFF, PSD, and any embedded Figure caption with name of the locality. The title “Legend” (or raster images within EPS, AI or PDF files is 300 dpi (600 dpi is “Key”) is unnecessary. strongly encouraged). Accepted file types Include: §6.2.4 Location map Maps depicting small or regional areas should include one or two §6.1.1 Raster file formats nested inset maps showing the country and/ or continental location JPEG, JPG—use for photographic images from digital cameras (300– of the area. These smaller nested location maps don’t need scale 600 dpi minimum), with JPG compression off or set so the file size is bar, graticule, and legend. large §6.2.5 Border TIFF, TIF—use for pixel-based map images and similar situations Each map should be separated from the text area by a fine (0.5 where there are text labels and the file cannot be saved in one of point), neat, line acting as border around the map. Alternatively, the vector file formats; minimum 300 dpi. this can be added during layout by the Graphic Editor. §6.1.2 Vector (and mixed) file formats §6.2.6 Geographic coordinates AI—use for illustrations created electronically by a drawing Should be included as latitude/longitude markings. They can be applications (e.g., Adobe Illustrator); any embedded bitmapped presented by a few graticule lines all over the map (but just one images should be minimum 300 dpi. Convert all text to outlines parallel or one meridian are not enough), or just located as markings (required!) on the border. UTM is not recommended. EPS—use for illustrations created electronically by a drawing §6.2.7 Datum applications (e.g., Adobe Illustrator); any embedded bitmapped The datum used for geographic coordinates should be cited on the images should be minimum 300 dpi. Convert all text to outlines map (and/or in text). The most common is WGS84 (default used in (required!) PSD—use for pixel-based map images and similar most GPS equipment). Other frequently used are the South situations where there are text labels; minimum 300 dpi. American Datum (SAD69), the North American Datum (NAD83) or (NAD27), and the European Terrestrial Reference System (ETRS89). 86

§6.2.8 Visual efficiency N-dash: – (used where “to” is meant, e.g., 2–5; also used to denote Finally, each map should transmit clearly its information, with minus, e.g., –20°C); do not add spaces around it (Windows: legible font sizes and with only one font family used (bold, italic, Alt+0150 on numeric keyboard; in Word, Ctrl+- on numeric regular/Roman are acceptable within the same map). Do not use keyboard; Mac: Option+-) M-dash: — (often used instead of Times, Times New Roman, or any other font where fine lines can parentheses) (Windows: Alt+0151 on numeric keyboard; in Word, lead to legibility problems. A sans-serif font, such as Arial or Ctrl+Shift+- on numeric keyboard; Mac: Option+Shift+-) Helvetica is best. All text and lines must be clear, not blurry. Maps §7.4 The inappropriate use of the ampersand (&) made by using imagery and tools within Google Earth™ or Google There is almost no place in formal writing for the ampersand (note Maps™ imagery are not a replacement for a quality map. If using the Check List style relating to citations, §7). An exception is a few satellite imagery, the resolution must be sufficient (see §6.1.1). journal titles (and companies) that use it as part of their names (e.g., Design the map so as not to needlessly take up space; avoid Aquatic Ecosystem Health & Management [a journal], John Wiley & awkward spaces and neatly align edges and borders of maps and Sons [a publisher]). inset maps. §7.5 Geographic coordinates §6.2.9 Saving/exporting the file Use decimal degrees, avoid degrees-minutes, degrees-minutes- Maps must be saved in the highest resolution possible and it is best seconds, or UTM. Include geodetic datum (see §6.2.7). if maps can be saved or exported to a vector file format or high- Use leading zeros, so that degrees latitude, minutes and seconds resolution TIF file (see §6.1). Low resolution maps will be returned always have two digits and degrees longitude always have three by the graphics editor and not accepted. digits: 00°00′00″ N, 000°00′00″ W; e.g., 09°08′04.3″ N, 003°00′08.9″ §7 ADDITIONAL POINTS OF STYLE W Latitude (N/S) always comes before longitude (E/W). §7.1 Italics and non-italicized text Italicized: Put space before N/S and E/W. sensu, sensu lato, sensu stricto, per se, n (as in n = 12) Non-italicized: Separate latitudes and longitudes with a comma (and space). e.g., i.e., et al., ca., etc., ca. (circa), pers. comm., pers. obs., unpubl. §7.6 Dates and times data Dates should follow these patterns: 1 January 1900, not 01 January §7.2 Numbers 1900, 1st January 1900, January 1, 1900, 01-01-1900, or anything §7.2.1 When to spell out numbers else. Do not abbreviate the month. However, in long lists of material Spell out integers one through nine: “We found eight species …” examined, this form is acceptable: 12-III-1900; 23-XI-1900, where Do not spell out numbers followed by a unit: “5 mm” Roman numerals are substituted for the month. Do not spell out numbers in a telegraphic styled description or list of Decades: 1970s (not 1970’s, 70’s, ‘70s, nor ‘70’s). materials examined Centuries: 19th century (century is not capitalized). Do not spell out numbers used as part of an adjective: “3-toothed Time should follow this pattern: 12:00–13:30 h (i.e., 12 noon to 1:30 leaf”, “2-year study” p.m.) Avoid numbers at the start of a sentence, or spell out numbers §7.7 Abbreviations beginning a sentence: “Twenty-two species were found …”, “One Spell out abbreviations on first use; this includes common hundred twenty-two species …” (no “and” is needed after abbreviations: 1,040 m above sea level (a.s.l.). However, if the “hundred”; but this would be best avoided!) abbreviation is used few times, then do not use it. Avoid §7.2.2 Commas and periods in numbers abbreviations in the abstract (which must stand alone from the The comma is used as a thousands separator and the period (dot) is entire manuscript). used as a decimal separator: 1,230 species 12,231.4 ha 0.5 mg/L §7.3 Measurements and symbols Use SI units. Do not omit the space between the number and unit symbol: 4 km not 4km Do not spell out the unit: 4 km not 4 kilometers Do not include a period: 5 km not 4 km. Examples:  Distance: 430 μm; 4.0–4.5 mm; 60 km; 1,245 km  Area: 15.5 km2; 20,765 ha  Mass: 34 g; 1.32 kg  Volume 1.23 L; 0.4 m3  Temperature: 23°C (do not insert a space before the degree symbol; Use the degree symbol (Windows: Alt+0176 on numeric keyboard; Mac: Shift+Option+8)

Percent: 12.3% (do not spell out “percent”; do not insert a space between the value and %)

§7.3 Special typographic symbols These may not all be available in all fonts; use Times New Roman. Times: × (not the letter x) (Windows: Alt+0215) Degrees: ° (not a superscript letter o nor the ordinal indicator o) Windows: Alt+0176 on numeric keyboard; Mac: Shift+Option+8) Prime (minutes): ′ (not a single-quotation mark ’) (Windows: type 2032 then alt-x) Double prime (seconds): ″ (not a double-quotation mark ”) (Windows: type 2033 then alt-x) Hyphens and dashes: Hyphen: - (used in compound words and names); found on standard keyboards.