Ospina-López et al. Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010
MARIPOSAS PIERIDAE (LEPIDOPTERA: PAPILIONOIDEA) DE LA CUENCA DEL RÍO COELLO (TOLIMA), COLOMBIA
PIERIDAE BUTTERFLIES (LEPIDOPTERA: PAPILIONOIDEA) OF THE COELLO RIVER BASIN (TOLIMA), COLOMBIA
Leonardo A. Ospina-López1, 2, Jack F. García-Pérez1, 3, Francisco A. Villa-Navarro1, 4, Gladys Reinoso-Flórez1, 5
Resumen
Este estudio analiza la composición, riqueza, diversidad y estructura de la familia Pieridae en la cuenca del río Coello, cordillera Central de los Andes, departamento de Tolima (Colombia). Se establecieron 11 estaciones de muestreo localizadas entre los 433 y 3.600 m de altitud, que fueron muestreadas entre marzo y octubre de 2003, teniendo en cuenta tres tipos de hábitat (pradera, borde y bosque), mediante transectos de longitud no definida, entre las 08:00 y las 16:00 h, empleando para ello redes entomológicas. Se calculó el porcentaje de abundancia relativa para subfamilias y especies, además de estimar la riqueza (ICE, Chao1, Jack2 y Bootstrap) y la curva de rarefacción. Se determinó la estructura de la comunidad y se valoró la diversidad por unidad de muestreo. Se registran 42 especies ampliamente distribuidas en todo el gradiente altitudinal. Los estimadores evidenciaron que 44 muestras no son suficientes y se hacen necesarios más muestreos. La comunidad se ajusta a una distribución de serie-log y, la mayor riqueza y diversidad está representada en zonas por debajo de los 2.000 m e influenciada por el período de sequía.
Palabras clave: Colombia, diversidad, estructura, mariposas, Pieridae
Abstract
This study analyzed the composition, richness, diversity, and structure of Pieridae butterflies in the Coello river basin (Tolima), Colombia, located in the Central mountain chain of the Colombian Andes. 11 sampling stations were established, ranging in altitude from 433 to 3600 m. Samples were collected in March and October 2003 using three different habitats for sampling (meadow, edge, and forest). Collections were made from 08:00 to 16:00 h in variable length transects, using entomological nets. Data analyses for determining community structure included calculation of relative abundance percentage for subfamilies and species, richness (ICE, Chao1, Jack2, and Bootstrap), rarefaction curve estimation and diversity valued by sampling unit. 42 butterfly species in this study exhibited a wide altitudinal distribution along the established gradient. The estimators pointed out the 44 samples were insufficient, thus demonstrating the need for increased sampling. The community fit a log-series distribution and it was apparent that the highest richness and diversity was affected by the dry season and existed in zones located below 2.000 m.
Keys words: butterflies, Colombia, diversity, Pieridae, structure
INTRODUCCIÓN cambios de temperatura, humedad, radiación solar y disturbios de sus hábitats, representan Las mariposas diurnas bioindicadoras de la una herramienta válida de evaluación del grado calidad de los ecosistemas y sensibles a los de conservación o alteración del medio natural
Recibido: marzo 2010; aceptado: noviembre 2010. 1 Grupo de Investigación en Zoología (GIZ). Facultad de Ciencias, Universidad de Tolima. A. A. 546. Altos de Santa Elena, Ibagué (Tolima), Colombia. Correos electrónicos: 2
173 Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 Ospina-López et al.
(Kremen et al. 1993). En nuestro país, este familia Pieridae en la cuenca del río Coello, grupo ha sido estudiado por Adams (1986), en el departamento de Tolima. Andrade-C. (1993, 1995), Andrade-C. y Amat (1996), Callaghan (1983), Constantino (1995), MATERIALES Y MÉTODOS Salazar (1991a, b, 1995) y, Salazar y Cons- tantino (1995), quienes analizaron aspectos Área de estudio. La cuenca del río Coello se sobre distribución, comportamiento y riqueza encuentra localizada en el centro del departa- de especies. Además, cabe resaltar los trabajos mento de Tolima, flanco oriental de la cordillera realizados por Álvarez (1993) de un inventario Central (04º 17’ 08” N y 74º 5’ 36” O), posee un de mariposas diurnas en dos localidades del área de 1.899,31 km2 y exhibe gran variabilidad departamento de Risaralda; Fagua et al. (1999), fisiográfica, variados pisos térmicos, compren- quienes estudiaron la variación de la riqueza didos entre los 280-4.700 m. Las zonas bajas y diversidad en un gradiente altitudinal de la (< 1.000 m) comprenden áreas de bosque de cordillera Oriental; Tobar (2000) analizó la com- aproximadamente 575 hectáreas (ha), las zo- posición regional y local en diferentes relictos nas medias (1.000-2.000 m) 1.325 ha y las zonas de bosque y áreas abiertas en la parte alta de la montanas y de páramo (> 2.000 m) superiores a cuenca del río Roble (Quindío); García-Robledo 9.545 ha (figura 1). et al. (2002) realizaron un inventario, incluyendo aspectos de distribución y ecológicos de las Metodología. Se establecieron 11 estaciones mariposas comunes de la cordillera Central; de muestreo entre los 433-3.600 m (tabla 1, García-Pérez y Ospina-López (2004), un tra- figura 1). La recolección de ejemplares se bajo de diversidad y distribución de mariposas efectuó entre los meses de marzo y octubre de diurnas en la cuenca del río Coello; y, finalmente, 2003, correspondió a las siguientes épocas o Peña-Cerpa (2007) estudió la diversidad y períodos climáticos: lluvia (marzo), transición distribución del grupo en la cuenca del río lluvia-sequía (mayo), sequía (julio) y transición Prado (Tolima). sequía-lluvia (octubre), de acuerdo con el ciclo hidrológico anual para el alto Magdalena (Cor- Cabe mencionar que son pocos los estudios que tolima 1998). Cada estación de muestreo fue tienen en cuenta la familia Pieridae; sin embargo, visitada en cuatro ocasiones, excepto Laureles son notables los realizados por De Vries (1987) con un solo muestreo. Los datos de una esta- en Costa Rica y Le Crom et al. (2004) en Co- ción adicional, Jardín Botánico Alejandro von lombia, los cuales ofrecen una fuente importante Humboldt (JBAvH) corresponden a muestreos de información sobre este grupo. Esta familia se adicionales realizados durante el primer se- encuentra ampliamente distribuida en el mundo mestre del año 2004 (Ospina-López 2004), los y contiene 71 géneros y 1.220 especies entre las cuales no hacen parte del análisis de datos y solo subfamilias Pierinae, Coliadinae, Dismorphiinae y reflejan la distribución del grupo en la cuenca. Pseudopontiinae, las tres primeras con distribución La recolección de los individuos fue al azar en neotropical y la última exclusivamente africana transectos de longitud no definida (tipo sende- (De Vries 1987). Para Colombia se han reportado ro), en tres tipos de hábitat (interior de bosque, 102 especies (Le Crom et al. 2004) y para la cordi- borde de bosque y pradera), entre las 08:00 y las llera Central se han reportado 27 especies comunes 16:00 h, empleando para ello red entomológica. (García-Robledo et al. 2002). Los ejemplares capturados fueron sacrificados por presión digital al tórax y se guardaron en En este estudio se describen aspectos de riqueza, sobres de papel milano para su posterior montaje diversidad, distribución y estructura de la y determinación en el Laboratorio de Investiga-
174 Ospina-López et al. Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010
Figura 1. Cuenca del río Coello, departamento de Tolima, Colombia, con las estaciones de muestreo (puntos negros) en el gradiente altitudinal: Potrerillo (PO), Buenos Aires (BA), Martínez (MA), Jardín Botánico Alejandro von Humboldt (JB), Planadas (PL), Laureles (LA), Cay (CA), La Leona (LL), Toche (TO), Dantas (DA), Cristales (CR) y Semillas de Agua (SA) ción en Zoología de la Universidad de Tolima porcentaje de abundancia relativa (AR, %) de (Labinzo). La determinación taxonómica se subfamilias y especies, estimando igualmente la realizó siguiendo las claves e ilustraciones de riqueza a partir del número de especies obser- Andrade-C. (1990), Le Crom et al. (2004) y Ehr- vadas y sus abundancias en muestras de tamaño lich y Ehrlich (1961). Adicionalmente, se realizó uniforme, empleando el Estimador de Conver- una confrontación con registros fotográficos de gencia Incidente (ICE), Chao de primer orden De la Maza (1987), De Vries (1987), Fundación (Chao1), Jacknife de segundo orden (Jack2) Renaser (1987) y García-Robledo et al. (2002). y Bootstrap. También se empleó una curva de Para el ordenamiento sistemático se empleó la rarefacción para realizar una comparación es- propuesta de Lamas (2004). tándar con la prueba de Chi-cuadrado entre las curvas de acumulación observada y esperada, Los especímenes fueron depositados en la Co- usando intervalos de confianza del 95% para lección Zoológica de la Universidad del Tolima, la curva de rarefacción, calculada como ± 2 Sección Lepidópteros diurnos, CZUT-Ld 929- desviaciones estándar alrededor de los valores 1109, 1268-1277, 1322-1323. esperados. Teniendo en cuenta que solo se reali- zaron cuatro muestreos durante un ciclo anual, la Análisis de datos. El análisis de la diversidad sigue toma de datos cuantitativos sobre la abundancia los procedimientos de Magurran (1988) y Moreno de las especies se vio limitada; por esta razón (2001) y fueron desarrollados con los programas se empleó una clasificación semicuantitativa EstimateS 8.0 (Colwell 2006) y Pastprogram 1.18 basada en la frecuencia de detección (Stiles y (Hammer et al. 2001). Para los análisis estadísticos Bohórquez 2000). Vale la pena aclarar que tal se utilizaron las metodologías de Sokal y Rohlf categorización solo es aplicable a esta comu- (2001) y fueron realizados mediante el uso de los nidad, pues está basada en las abundancias programas Statgraphics Plus 4.0 y Pastprogram relativas de sus poblaciones constitutivas. Las 1.18 18 (Hammer et al. 2001). Se calculó el categorías utilizadas fueron: especies raras
175 Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 Ospina-López et al.
Tabla 1. Estaciones de muestreo en la cuenca del río Coello (Tolima), Colombia [estaciones de muestreo: Potrerillo (PO), Buenos Aires (BA), Martínez (MA), Jardín Botánico Alejandro von Humboldt (JB), Planadas (PL), Laureles (LA), Cay (CA), La Leona (LL), Toche (TO), Dantas (DA), Cristales (CR) y Semillas de Agua (SA); Zonas de vida = ZV: bms-T = bosque muy seco tropical, bs-T = bosque seco tropical, bh-ST = bosque húmedo subtropical, bh-MB = bosque húmedo montano bajo, bmh-M = bosque muy húmedo montano]
Estaciones Z V Cobertura vegetal Localización Altitud (m) Algodón, frutales, sorgo, relicto bosque 04º 14’ 44” N 74º PO Bms-T 433 secundario < 100 ha 28’ 32’’ O Pasto manejado, rastrojo, relicto bosque 04º 18’ 30” N 75º BA bs-T 685 secundario < 100 ha 03’ 33” O Café, plátano, caña panelera, relicto bosque 04º 17’ 22” N 75º MA bs-T 905 secundario 300 ha 12’ 53” O Café, caña panelera, frutales, bosque secundario 04° 25’ 45” N 75° JB bh-ST 1.170 < 100 ha 13’ 03” O Café, plátano, hortalizas, relicto bosque 04º 25’ 33” N 75º PL bh-ST 1.641 secundario 525 ha 22’ 11” O Pasto con rastrojo y enmalezado, hortalizas, 04º 22’ 24” N 75º LA bh-ST 1.661 bosque secundario 100 ha 22’ 01” O Frutales, pasto manejado, café, relicto bosque 04º 29’ 26” N 75º CA bh-ST 1.714 primario 100 ha 14’ 05” O Hortalizas, rastrojo, relicto bosque secundario 04º 23’ 19” N 75º LL bh-MB 2.072 150 ha 30’ 50” O Fríjol, pasto natural, rastrojo, relicto bosque 04º 32’ 56” N 75º TO bh-MB 2.152 primario 100 ha 24’ 44” O Pasto natural y manejado, bosque secundario 04º 20’ 07” N 75º DA bmh-M 2.441 175 ha 26’ 13” O Pasto con rastrojo y enmalezado, relicto bosque 04º 25’ 42” N 75º CR bmh-M 2.640 primario 200 ha 22’ 32” O Vegetación de páramo, pasto natural, bosque 04º 15’ 28” N 75º SA Páramo 3.600 primario 125 ha 33’ 35” O
(1-2 individuos), escasas (3-5), poco comunes cuenta solo para el análisis de distribución y (7-10), comunes (12-15) y abundantes (> 15). abundancia relativa de las subfamilias y especies en la cuenca. Para determinar la estructura de la comunidad y comparar las distribuciones serie-log y log- RESULTADOS normal, se utilizó la prueba de Chi-cuadrado. La diversidad por unidad de muestreo (esta- Se recolectaron 213 ejemplares de mariposas, ción, hábitat) se analizó utilizando el índice de agrupados en 3 subfamilias (Dismorphiinae, Shannon-Wiener con su respectiva prueba Coliadinae y Pierinae), 17 géneros y 42 especies. de bondad de ajuste (t) (Magurran 1988). La subfamilia Coliadinae fue la más abundante Los datos de la estación JBAvH se tiene en (52,11%), seguida por Pierinae (42,72%)
176 Ospina-López et al. Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 y Dismorphiinae (5,16%). La especie más representan el 28,57% y las poco comunes el abundante Leptophobia aripa aripa (Boisduval, 7,14%; el 14,29% restante corresponde a espe- 1836) representa el 19% de los ejemplares cap- cies comunes (11,9%) y especies abundantes turados, mientras que las especies poco abun- (2,38%). Los resultados obtenidos sugieren que dantes se encuentran representadas por 0,46% gran número de especies de esta comunidad cada una (tabla 2; anexo 1). fueron capturadas, pero la mayor proporción corresponde a especies raras. La familia Pieridae se distribuyó ampliamente en todo el gradiente altitudinal (433-3.600 m), Coliadinae evidenció el rango de distribución más amplio (433-3.600 m), seguido de Pierinae (433-2.640 m) y Dismorphiinae (1.170-2.441 m) (tabla 2).
El número total de especies observadas (Sobs) en toda el área de estudio fue 42, menor al estimado con los diferentes índices, representando el 84,08% del valor esperado según Bootstrap (que debería ser de 49 especies), el 67,57% con el ICE (62 es- pecies), el 73,68% según Chao1 (57 especies) y el 57,44% con Jack2 (73 especies). El número de especies únicas (Uniques) fue 19, diferente al que corresponde a especies con un solo indi- viduo (Singletons) (15 especies); el número de especies duplicadas (Duplicates) y de especies con dos individuos (Doubletons) fue de 6 para cada uno. Los estimadores, en términos gene- Figura 2. A. Rangos de abundancia. B. Curva de acumu- rales, muestran una baja representatividad (los lación de especies observadas (círculos), curva de rarefac- valores encontrados oscilan entre 57 y 84% de ción (línea continua) e intervalos de confianza 95%(líneas los valores esperados). No obstante, ni Sobs discontinuas) para la comunidad de mariposas Pieridae en la cuenca del río Coello, departamento de Tolima (Colombia) ni ninguno de los estimadores han llegado a la asíntota; tampoco las especies únicas y las duplicadas (y sus equivalentes: Singletons y La curva de acumulación de especies observada Doubletons) han comenzado a reducir sus va- en función del número de individuos muestrea- lores. Esto implica que el esfuerzo de muestreo dos se ajusta perfectamente a la curva de acumula- (44 muestras contabilizadas) no fue suficiente ción esperada basada en la curva de rarefacción y que son necesarios más muestreos. (figura 2B). No hay diferencias significativas entre la distribución observada y la distribución La distribución del rango de abundancia de teórica; en efecto, las dos distribuciones son la comunidad (figura 2A), muestra que gran muy simétricas (χ2 = 8,966, gl = 42, p > 0,99). proporción de las mariposas capturadas son especies raras (50% del total de especies); La estructura de la comunidad, en términos de de las cuales, el 28,57% son especies con un la abundancia proporcional de cada especie, solo individuo (singletons) y el 21,42% con dos indica que se agrupan en clases en función de individuos (doubletons). Las especies escasas sus abundancias y designan el número de indi-
177 Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 Ospina-López et al. ); ); BS 905 433 685 3.600 2.072 1.714 1.170 2.441 1.714 2.441 2.072- 1.714- 1.714- 1.170- MA, Da (m) 433-685 2.072 m), 433-3.600 LL, ) y bosque ( bosque y ) BB P BS BS BB BB P, BS P, P, BB P, P, BB P, BB, BS Hábitats P, BB, BS P, P, BB, BS P, 685 m), Martínez ( BA, AR 1.714 m), La Leona ( ), borde de bosque ( bosque de borde ), 7,04 1,40 0,46 0,46 0,46 0,93 4,69 1,40 0,93 5,16 P 52,11 CA, 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 SA pradera ( pradera 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 CR 334 m), BuenosAires ( 1.661 m), Cay ( PO, LA, 2 2 0 0 0 0 0 0 1 0 1 DA 3.660 m); hábitats: m); 3.660 SA, 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 TO AR % ) por estaciones de muestreo y distribución altitudinal y por tipos de 2 0 0 0 0 0 0 0 2 LL 21 12 (altitud): Potrerillo(altitud): ( 1.641 m), Laureles ( Estaciones de muestreo PL, 0 1 1 0 0 0 0 2 1 5 CA 16 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 LA 2.640 m) y Semillas de Agua ( Agua de Semillas y m) 2.640 CR, estaciones de muestreo de estaciones 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 PL 18 1.170 m), Planadas ( 5 0 0 0 0 0 2 0 0 1 3 JB, JB 9 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 MA 2.441 m), Cristales ( DA, 0 0 0 0 1 0 9 0 0 0 BA 24 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 PO 14 2.152 m), Dantas ( TO, Taxones = distribución altitudinal] distribución = Coliadinae Colias dimera Lieinix nemesis Enantia citrinella citrinella Aphrissa statira Aphrissa boisduvalii Dismorphia amphione beroe Anteos clorinde Dismorphia zathoe demeter Dismorphia crisia foedora Dismorphiinae hábitats en la cuenca del río Coello (Tolima), Colombia [ Colombia (Tolima), Coello río del cuenca la en hábitats m), Jardín BotánicoAlejandro von Humboldt ( Tabla 2. Lista de especies Tabla de mariposas Pieridae ( ver anexo ) 1 y su abundancia relativa ( Toche ( D a D
178 Ospina-López et al. Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 2.152 2.640 2.072 1.174 1.641 1.641 1.641- 1.641- 433-685 Da (m) 685-1.714 685-1.641 905-1.641 433-1.714 433-2.072 BS BS BB P, BS P, P, BS P, P, BB P, BB, BS Hábitats P, BB, BS P, P, BB, BS P, P, BB, BS P, P, BB, BS P, P, BB, BS P, AR 5,63 0,46 2,34 1,40 0,93 0,93 1,40 0,93 2,34 6,57 4,69 2,34 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 SA 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 CR 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 DA 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 TO 0 5 0 3 0 0 0 0 0 0 0 1 LL Estaciones de muestreo 0 5 0 0 1 0 0 0 0 0 5 0 CA 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 LA 0 2 0 2 1 0 2 1 2 2 0 2 PL 0 0 0 0 0 2 0 0 0 2 0 1 JB 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 2 2 MA 4 0 0 0 1 0 0 1 0 0 6 1 BA 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 3 PO Tabla 2) Tabla Taxones Phoebis agarithe agarithe Eurema Eurema xanthochlora Eurema Eurema salome gaugamela Eurema phiale Eurema columbia Eurema Eurema elathea vitellina Phoebis sennae marcellina Phoebis philea píela Eurema daira Eurema lydia Phoebis neocypris rurina Eurema arbela Eurema graciosa Phoebis larra argante Eurema albula Eurema (Continuación
179 Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 Ospina-López et al. 685 433 433 2.441 2.640 1.714 2.152 2.640 2.640 2.640 2.152 2.072- 1.714- 1.641- Da (m) 433-2.072 433-2.640 433-1.714 P BS BS BB BB BB BB P, BS P, P, BB P, P, BB P, Hábitats P, BB, BS P, P, BB, BS P, P, BB, BS P, P, BB, BS P, AR 1,40 1,40 0,46 3,28 0,46 0,46 7,04 0,46 0,46 0,93 0,93 0,93 19,24 42,72 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 SA 0 0 0 7 0 0 1 0 0 1 2 0 0 11 CR 2 0 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0 0 0 DA 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 14 TO 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 18 21 LL Estaciones de muestreo 0 2 1 0 0 0 5 0 0 0 0 0 12 17 CA 0 0 0 2 4 0 6 0 0 0 0 0 0 0 LA 0 0 0 2 0 0 2 0 4 0 0 0 0 0 PL 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 JB 0 0 0 0 0 0 3 0 3 0 0 0 0 0 MA 0 0 0 0 1 0 9 0 0 1 0 0 0 0 BA 0 0 0 0 1 0 4 0 3 0 0 0 2 2 PO Tabla 2) Tabla Taxones Leptophobia eleusis Catasticta flisa dilutior Catasticta apaturina Leptophobia aripa Ascia monuste Leodonta tellane Pierinae Leodonta tagaste Pyrisitia venusta venusta Pyrisitia proterpia Catasticta philone philone Catasticta lanceolata lanceolata Pyrisitia leuce athalia Pyrisitia dina (Continuación
180 Ospina-López et al. Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 1.714 2.152 2.152 1.714 2.152 1.170 2.441 2.072- 433-905 Da (m) P BS BS BS BB BB Hábitats P, BB, BS P, P, BB, BS P, AR 0,46 1,40 6,57 1,87 0,46 2,34 0,93 0,46 0 0 0 0 0 0 0 0 SA 0 0 0 0 0 0 0 0 CR 0 0 0 0 0 0 1 0 DA 0 0 3 0 4 0 5 0 TO 0 0 0 0 0 0 0 1 LL Estaciones de muestreo 0 1 0 0 0 1 0 0 CA 0 0 0 0 0 0 0 0 LA 0 0 0 0 0 0 0 0 PL 1 0 0 0 0 0 0 0 JB 0 0 0 3 0 0 0 0 MA 0 0 0 8 0 0 0 0 BA 0 0 0 3 0 0 0 0 PO Tabla 2) Tabla Taxones Archonias Archonias brassolis critias Pieriballia viardi Pereute Pereute callinice callinice Melete lycimnia Leptophobia tovaria Leptophobia philoma Leptophobia penthica penthica Leptophobia helena smithii (Continuación
181 Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 Ospina-López et al. viduos en una serie-log. Los parámetros de la bajas (Potrerillo con Buenos Aires: tc = 0,78, serie logarítmica son α = 2,634 y x = 0,931. En p = 0,43; Potrerillo con Martínez: tc = 1,86; p = la distribución sobre una escala logarítmica, las 0,073; Buenos Aires con Martínez: tc = 1,15; especies raras representan el mayor porcentaje p = 0,257); en zonas medias, Laureles es esta- en la distribución observada, evidenciándose dísticamente diferente de las demás (Planadas nuevamente el gran peso que tienen las especies con Laureles: tc = 6,51; p < 0,001; Planadas con con 1 y 2 individuos. La distribución obser- Cay: tc = 0,10362; p = 0,917; Laureles con Cay: vada se ajusta bien a la distribución serie-log tc = 6,018; p < 0,001), zonas montanas (La 2 (χ = 2,63, p = 0,99). Leona con Toche: tc = 1,11; p = 0,273; La Leona con Dantas: tc = 1,625; p = 0,132; La Leona con La mayor riqueza y diversidad se registró en Cristales: tc = 1,534; p = 0,14; Toche con Dan- estaciones localizadas a menos de 2.000 m, exis- tas: tc = 0,702; p = 0,495; Toche con Cristales: tiendo valores conspicuos para las localidades tc = 0,6882; p = 0,498; Dantas con Cristales: tc = Planadas (S = 10; H’ = 2,01) y Cay (S = 13, 0,032; p = 0,974) y la localidad de Páramo (Se- H’ = 1,99); a partir de esta franja altitudinal se millas de Agua) mostró diferencias con la localidad observó el descenso hasta 3.600 m, donde la más cercana (Cristales con Semillas de Agua: tc = estación Semillas de Agua está representada por 3,91; p = 0,002). un solo individuo de Colias dimera Doubleday, 1847 (figura 3A). El hábitat “borde” presentó el mayor número de especies (26) seguido por “pradera” y “bosque” con 22 cada uno. El valor más alto del índice de Shannon-Wiener fue para el borde de bosque, pero no se encontraron diferencias estadísticamente sig- nificativas entre dichas unidades de muestreo (Pra-
dera con Borde: tc = 1,31; p = 0,189; Pradera con Bosque: tc = 0,28; p = 0,774 y Borde con Bosque: tc = 0,856; p = 0,393). La variación en el número de especies e individuos se encuentra influenciada por el período climático, evidenciando ascenso a medida que se presentan cambios favorables en el ambiente (época de sequía) (figura 3B).
En cuanto al índice de diversidad, el período de se- quía evidenció el mayor valor (H’ = 2,65), seguido por transición sequía-lluvia (H’ = 2,56), lluvia (H’ = 2,54) y transición lluvia-sequía (H’ = 2,24). Solo se evidenciaron diferencias estadísticamente Figura 3. A. Riqueza específica(S) y diversidad de Shannon- significativas entre la transición lluvia-sequía Wiener (H’). B. variación temporal del número de especies y la época de sequía (lluvia con lluvia-sequía: e individuos de mariposas Pieridae en distintas épocas tc = 1,478; p = 0,14; lluvia con sequía: tc = 0,579; climáticas en la cuenca del río Coello, departamento de p = 0,563; lluvia con sequía-lluvia: t = 0,126; Tolima (Colombia) c p = 0,899; lluvia-sequía con sequía: tc = 2,007; p = 0,048; lluvia-sequía con sequía-
No se encontraron diferencias estadísticamen- lluvia: tc = 1,728; p = 0,088 y sequía con te significativas entre las estaciones de zonas sequía-lluvia: tc = 0,514; p = 0,608). 182 Ospina-López et al. Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010
DISCUSIÓN abundancia, podría explicarse a que esta especie como otras del género Leptophobia y al igual En este estudio se reportan 15 especies más de las que C. dimera y Ascia monuste han sido repor- registradas por García-Robledo et al. (2002) para tadas como plagas en crucíferas (Brassicacea) la cordillera Central colombiana, lo que representa (Bustillo y Gutiérrez 1975); además, Chew el 41% de las especies colombianas que habían (1995) menciona que algunas características re- sido registradas por Le Crom et al. (2004); lo que lacionadas con historias de vida, tales como alta podría considerarse como un buen número de es- fecundidad y multivoltinismo son encontradas pecies si se tiene en cuenta que el área geográfica en muchos piéridos y son relevantes para que de la cuenca estudiada representa solo el 1,6% sean considerados en el estatus de plagas. del territorio nacional colombiano. Esta riqueza podría explicarse por la gran variedad de zonas La amplia distribución altitudinal que presenta la de vida, variación altitudinal y extensiones de familia Pieridae, es debida a que muchas espe- bosque y áreas abiertas (praderas) que posee la cies son euriecas (Vargas-Fernández et al. 1992), cuenca del río Coello (Cortolima 1998). Es posi- taxones que pueden ser encontrados desde zonas ble que la amplitud altitudinal del área de estudio muy perturbadas hasta más o menos conservadas presente un mosaico climático-vegetacional, que y que además poseen complejos mecanismos permita alto número de especies, lo cual está de termorregulación (Clench 1966). Estas res- de acuerdo con la teoría de la heterogeneidad puestas permiten mayor flexibilidad y respuesta espacial (Pianka 1966). adaptativa frente a restricciones ambientales que aparecen a medida que se incrementa la altitud, Partiendo de la idea de que la diversidad local como aumento de precipitación, humedad, vien- de mariposas se encuentra correlacionada con la tos y descenso de la temperatura, todos estos riqueza de especies vegetales de un área deter- factores que influyen en la distribución de las minada (Slansky 1973) y que los lepidópteros mariposas (Dennis 1993). presentan una relativa especialización sobre un taxón vegetal, el cual es utilizado como recurso Especies de Pieridae en Colombia han sido o alimento larval, es de esperarse que el área reportadas en regiones montanas y páramos al- de estudio de la cuenca del río Coello presente toandinos (Andrade-C. y Amat 1996), en donde la alta riqueza de especies de Pieridae, familia posible alteración de los hábitats, siguiendo la se- de mariposas que posee la mayor diversidad de cuencia sucesional de frailejonal-pajonal-pastizal plantas hospederas y se alimenta de crucíferas joven-pastizal maduro, estimula la aparición de y leguminosas que son plantas abundantes en la especies del género Colias, que aunque son pro- zona cafetera (Gil y Posada 2002). pias de ambientes de menor altitud y consideradas como colonizadoras (Andrade-C. y Amat 1996) Aunque García-Robledo et al. (2002) mencio- fueron encontradas a 3.600 m de altitud. nan que la subfamilia Pierinae es más rica y abundante que Coliadinae y Dismorphiinae, Las especies de la subfamilia Dismorphiinae, para la cuenca del río Coello encontramos que que son características de la región neotropical Coliadinae cumple con la particularidad de (Klots 1933, Lamas 1979), evidenciaron la me- registrar el mayor número de especies e indivi- nor distribución altitudinal, que puede deberse duos (47 y 52%, respectivamente). Del total de posiblemente a que Pieridae sigue dos patrones especies encontradas, L. aripa aripa fue la más de distribución, uno por tierras bajas hasta abundante con más de 40 registros, aunque fue 600 m (respondiendo a este comportamiento) observada tan solo en cinco localidades. Dicha y otro en áreas submontanas hasta los 2.000 m
183 Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 Ospina-López et al.
(Halffer 1978); además de que estas especies pueden ser mantenidos por niveles intermedios se encuentran vinculadas estrechamente a las de perturbación (natural o antrópica), los cuales condiciones de sus microhábitats en el interior varían en cuanto a frecuencia e intensidad para de las selvas perennifolias y subperennifolias, una zona. Esta perturbación permite una hetero- no sobrepasando los 2.000 m (Llorente-Bous- geneidad en el paisaje influyendo mayor dispo- quets 1983). Cabe aclarar, que en este grupo nibilidad de hábitats, flores para libar, presencia existe una estrecha relación con géneros de la de plantas hospederas asociadas a vegetación familia Mimosaceae como Acacia, Calliandra de crecimiento secundario (sucesión temprana) e Inga y muchas especies de Enantia, Lieinix y al aumento en la disponibilidad de luz solar y Dismorphia en México, Colombia y Costa en zonas abiertas que benefician los procesos de Rica se han visto sobre estas plantas (Llorente- termorregulación presentes en estos insectos. En Bousquets 1983) de distribución estrictamente Colombia, este tipo de perturbación ha sido re- neotropical (Esquivel 1993). gistrada en las formaciones vegetales de bosque húmedo subtropical (bh-ST) y bosque húmedo Altos valores de riqueza y diversidad registrados montano bajo (bh-MB), los cuales presentan a menos de 2.000 m y a partir del cual se genera un alto nivel de intervención antrópica, debido un descenso hasta 3.600 m también ha sido re- a factores como mayor conglomeración de ha- portado por Acosta-Bastidas et al. (2002), quienes bitantes, sobrepastoreo, tala indiscriminada y determinaron que la riqueza y diversidad de cultivos suplementados por riego que modifican especies disminuye a medida que el gradiente su vegetación natural (IGAC 1963). altitudinal aumenta, debido a la reducción de hábitat, diversidad de recursos y productividad Las localidades de estudio más diversas presentan primaria. La mayor riqueza registrada a 1.714 m amplia gama de unidades paisajísticas (desde puede ser explicada a partir de la hipótesis del zonas abiertas (cultivos y pastizales) hasta frag- “dominio intermedio” (Colwell y Hurtt 1994), mentos de bosque primario y secundario) que donde se propone que los picos de riqueza en permiten mayor disponibilidad de hábitats para alturas intermedias son generados por el solapa- el establecimiento de una mayor diversidad de miento de los rangos altitudinales de las especies mariposas; de esta manera, se asume que dicha de zonas bajas y altas de una región en un punto complejidad paisajística puede suministrar determinado (dominio). Es probable que en la más nichos y diversas formas de explotar las cuenca del río Coello a 1.700 m se presente fuentes ambientales (McArthur y Wilson 1967), mayor convergencia de especies representantes incrementando la diversidad de especies. En de zonas bajas y altas, relacionadas con forma- muchos hábitats, la comunidad de plantas de- ciones vegetales subtropicales y montanas. Los termina la estructura física del ambiente y tiene picos de riqueza en alturas intermedias han sido considerable influencia sobre la distribución e registrados por Fleishman et al. (1998), y el interacciones de las especies animales (Lawton comportamiento de disminución de la riqueza 1983); por tanto, existe relación positiva entre la a medida que incrementa la altitud (conocido heterogeneidad del hábitat moldeada por la vege- como “regla o efecto Rapoport’s”) (Stevens tación y la diversidad de mariposas al existir es- 1992) a partir de esta cota altitudinal ha sido trechas relaciones de herbivoría y polinización. registrado en Colombia por Fagua (1999). La La disminución de la diversidad por encima de mayor diversidad entre 1.600 y 1.700 m, es de- 2.000 m puede obedecer a factores ecológicos bida posiblemente a un efecto de perturbación tales como disminución de plantas hospederas, intermedia propuesto por Connell (1978), quien recursos nectarios y factores ambientales (baja menciona que valores elevados de diversidad temperatura, radiación solar y presión atmos- 184 Ospina-López et al. Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 férica) que restringen la fisiología de este tipo de temente influenciada por las épocas de lluvia organismos y, por tanto, solo pueden establecerse y transición lluvia-sequía, donde el número de grupos particulares de especies con respuestas especies e individuos muestra reducción, a di- biológicas (melanismo alar, talla corporal redu- ferencia de períodos más favorables como son cida, mecanismos de termorregulación) a estas las épocas de sequía y transición sequía-lluvia. barreras medioambientales (Andrade-C. y Amat Hill (1988) indicó que la abundancia estacional 1996, Clench 1966). de mariposas es un fenómeno complejo, ligado a factores ambientales como la precipitación Aunque no se evidenciaron diferencias estadís- que reduce la temperatura ambiental, influyen- ticas significativas entre los distintos hábitats do en sus ciclos de vida (Dennis 1993). En los evaluados, el hábitat “borde” exhibió la mayor períodos de sequía, las subfamilias Pierinae y riqueza y diversidad. Partiendo del concepto de Coliadinae son abundantes porque muchas espe- borde (Odum 1971), esta zona “híbrida” presenta cies son altamente heliofílicas (Emmel y Austin gran variedad de microclimas y condiciones 1990) y, además, algunos géneros pueden ser físicas (régimen de luz, temperatura, humedad beneficiados por el incremento de la tempera- y factores estructurales como la composición tura que reduce el tiempo de desarrollo larval y vegetal) que influyen en la comunidad de le- aumenta las tasas de fecundidad (Chew 1995). pidópteros diurnos. Según Brown y Hutchings (1997), la abundancia y riqueza de especies CONCLUSIONES de mariposas puede ser favorecida debido al efecto de borde; además, puede incidir en la La cuenca del río Coello presenta más del 40% abundancia y distribución de especies por con- de las especies de Pieridae reportadas para diciones físicas, por la tolerancia fisiológica de Colombia, donde la subfamilia Coliadinae las especies y las interacciones ecológicas como es la más abundante y con mayor número de depredación y competencia (Murcia 1995). especies, contrario a lo reportado por otros autores. El grupo se encuentra ampliamente Si la altura define cambios ambientales en distribuido en el gradiente altitudinal de la cuen- temperatura, humedad y régimen de luz (Ca- ca y puede ser encontrado desde zonas muy llaghan 1986), los cuales a su vez, establecen la perturbadas hasta áreas con cierto grado de estructura y composición vegetal, es probable conservación. La mayor riqueza y diversidad que el “borde”, al ser una zona de convergencia se evidencian en aquellas áreas donde existe entre hábitats adyacentes, se encuentre influen- mayor heterogeneidad espacial; además, ciado por variables físicas y estructurales pro- la variación en el número de especies y la pias de los hábitats que interactúan, permitiendo abundancia se encuentran influenciados por el mayor contraste, lo cual aumenta su complejidad período climático, evidenciándose ascenso a respecto a los hábitat participantes y beneficia el medida que se presentan cambios favorables establecimiento de mayor número de especies. en el ambiente (época de sequía). Este comportamiento ha sido reportado por Simonson et al. (2001), quienes sugirieron AGRADECIMIENTOS que la variación microclimática y complejidad del hábitat favorece la composición y diversidad Los autores agradecen a Cortolima y al Comité de mariposas. Central de Investigaciones de la Universidad de Tolima por la financiación del proyecto. A La variación estacional de la familia Pieridae Carolina Gutiérrez por la revisión del resumen en la cuenca del río Coello se encuentra fuer- en inglés.
185 Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 Ospina-López et al.
REFERENCIAS Clench H. 1966. Behavioural thermoregulation in butterflies. Ecology, 47: 1024-1034. Acosta-Bastidas R, Rivadeneira PA y Castillo G. 2002. Colwell RK [Internet]. 2006. EstimateS: Statistical esti- Variación de la diversidad de Lepidoptera Rhopalocera mation of species richness and shared species from según gradientes altitudinales en el Santuario de Flora samples. Version 8.0 [Internet]. Fecha de acceso: 17 de y Fauna Galeras (Nariño, Colombia). En: Hernández D, diciembre de 2010. Disponible en:
186 Ospina-López et al. Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010
Fundación Renaser. 1987. El encanto de las mariposas de al género Enantia Hübner (Lepidoptera: Pieridae). Folia Colombia. Bogotá (Colombia): Fundación Renaser. Entomológica Mexicana, 58: 205. Témpora Impresores, Eticar S. A. p. 64. Magurran AE. 1988. Ecological diversity and its García-Pérez JF, Ospina-López LA. 2004. Lepidoptera: meassuring. Princeton (New Jersey): Princeton Rhopalocera: Diversidad y distribución en la cuenca University Press. p. 185. del río Coello (Tolima, Colombia) [Tesis de grado]. McArthur RH, Wilson EO. 1967. The theory of island [Ibagué (Tolima, Colombia)]: Facultad de Ciencias, biogeography. Princeton (New Jersey): Princeton Universidad del Tolima. p. 405. University Press. p. 224. García-Robledo L, Constantino M, Dolores M, Kattan G. 2002. Moreno CE. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. M & Mariposas comunes de la cordillera Central de Colombia. T Manuales y Tesis SEA. Zaragoza (España): Sociedad Cali (Colombia): Programa de Colombia de Widlife Aragonesa de Entomología (SEA). p. 84. Consevation Society y los autores. Feriva. p. 122. Murcia C. 1995. Edge effects in fragmented forests: Gil PN, Posada FF. 2002. La cría de mariposas en cautiverio: implications for conservation. Trends in Ecology and una alternativa para el estudio de la biodiversidad en Evolution, 10: 58-62. la zona cafetera colombiana. Revista Colombiana de Odum E. 1971. Fundamentals of ecology. Philadelphia Entomología, 28 (1): 61-68. (Pennsylvania): W. B. Saunders Company. p. 574. Halffer G. 1978. El Mesoamericano, un nuevo patrón Ospina-López LA. 2004. Mantenimiento, ampliación, de dispersión de la zona de transición mexicana. determinación y sistematización de la Colección Descripción y análisis de un grupo ejemplo 1. Folia Zoológica de Referencia de Lepidópteros diurnos Entomológica Mexicana, 39-40: 219-226. (CZUT-Ld) del Laboratorio de Investigación en Hammer Ø, Harper DA, Ryan PD [Internet]. 2001. PAST: Zoología (Labinzo) de la Universidad de Tolima [Trabajo Paleontological Statistics Software Package for de pasantía]. [Ibagué (Tolima, Colombia)]: Facultad de Education and Data Analysis. Paleontología Electrónica Ciencias Básicas, Universidad de Tolima. p. 45. [Internet], 4 (1): 9. Fecha de acceso: 15 de agosto Peña-Cerpa JM. 2007. Diversidad y distribución de de 2010. Disponible en:
187 Actual Biol 32 (93): 173-188, 2010 Ospina-López et al.
Sokal R, Rohlf J. 2001. Biometry. The principles and practice Tobar L. 2000. Diversidad de mariposas (Lepidoptera: of statistics in biological research. New York: W. H. Rhopalocera) en la parte alta de la cuenca del río el Freeman and Company. p. 887. Roble (Quindío) y sus hábitos de polinización [Tesis Stevens GC. 1992. The elevational gradient in altitudinal de grado]. [Bogotá (Colombia)]: Facultad de Ciencias, range: an extension of Rapoport’s latitudinal rule to Pontificia Universidad Javeriana. p. 180. altitude. American Naturalist, 140: 893-911. Vargas-Fernández J, Llorente-Bousquest J, Martínez AL. Stiles G, Bohórquez C. 2000. Evaluando el estado de la 1992. Listado lepidopterofaunístico de la Sierra biodiversidad: el caso de la avifauna de la serranía de Las de Atoyac de Álvarez en el estado de Guerrero: Quinchas, Boyacá, Colombia. Caldasia, 22 (1): 61-92. notas acerca de su distribución local y estacional (Rhopalocera: Papilionoidae). Folia Entomológica Mexicana, 86: 41-178.
Anexo 1. Lista de especies de mariposas Pieridae colectadas durante el período de estudio en la cuenca del río Coello (Tolima), Colombia
Dismorphiinae Pyrisitia dina (Poey, 1832)
Dismorphia crisia foedora (Lucas, 1852) Pyrisitia leuce athalia (C. y R. Felder, 1865) Dismorphia zathoe demeter Röber, 1909 Pyrisitia proterpia (Fabricius, 1775) Dismorphia amphione beroe (Lucas, 1852) Pyrisitia venusta venusta (Boisduval, 1836) Enantia citrinella citrinella (C. y R. Felder, 1861) Pierinae Lieinix nemesis (Latreille, [1813]) Ascia monuste (Linnaeus, 1764) Coliadinae Catasticta apaturina Butler, 1901
Anteos clorinde (Godart, [1824]) Catasticta flisa dilutiorAvinoff, 1926 Aphrissa boisduvalii (C. y R. Felder, 1861) Catasticta lanceolata lanceolata Lathy y Rosen- berg, 1912 Aphrissa statira statira (Cramer, 1777) Catasticta philone philone (C. y R. Felder, 1865) Colias dimera Doubleday, 1847 Leodonta tagaste (C. y R. Felder, 1859) Eurema albula (Cramer, 1775) Leodonta tellane (Hewitson, 1860) Eurema arbela gratiosa (Doubleday, 1847) Leptophobia aripa aripa (Boisduval, 1836) Eurema daira lydia (C. y R. Felder, 1861) Leptophobia eleusis (Lucas, 1852) Eurema elathea vitellina (C. y R. Felder, 1861) Leptophobia helena smithii (W. F. Kirby, 1881) Eurema phiale columbia (C. y R. Felder, 1861) Leptophobia penthica penthica (Kollar, 1850) Eurema salome gaugamela (C. y R. Felder, 1865) Leptophobia philoma (Hewitson, 1870) Eurema xanthochlora (Kollar, 1850) Leptophobia tovaria (C. y R. Felder, 1861) Phoebis agarithe agarithe (Boisduval, 1836) Melete lycimnia (Cramer, 1777) Phoebis argante larra (Fabricius, 1798) Pereute callinice callinice (C. y R. Felder, 1861) Phoebis neocypris rurina (C. y R. Felder, 1861) Pieriballia viardi (Boisduval, 1836) Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763) Archonias brassolis critias (C. y R. Felder, 1859) Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777)
188