UNIVERSIDAD PEDAGÓGICA Y TECNOLÓGICA DE COLOMBIA FACULTAD DE CIENCIAS ESCUELA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS-POSGRADO MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS
ANÁLISIS DE LA IMPORTANCIA DEL CARBONO ORGÁNICO DISUELTO EN LAGOS ANDINOS TROPICALES
Requisito para optar el título de Magister en Ciencias Biológicas
ADRIANA PEDROZA RAMOS
Tunja Enero, 2021
UNIVERSIDAD PEDAGÓGICA Y TECNOLÓGICA DE COLOMBIA FACULTAD DE CIENCIAS ESCUELA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS-POSGRADO MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS
ANÁLISIS DE LA IMPORTANCIA DEL CARBONO ORGÁNICO DISUELTO EN LAGOS ANDINOS TROPICALES
Requisito para optar el título de Magister en Ciencias Biológicas
ADRIANA PEDROZA RAMOS
Director: Ph.D. NELSON JAVIER ARANGUREN RIAÑO Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia Unidad de Ecología en Sistemas Acuáticos
Tunja Enero, 2021
CERTIFICADO DE ORIGINALIDAD
Nelson Javier Aranguren Riaño, Doctor en Ciencias-Biología con énfasis en ecología de ecosistemas continentales, Docente asociado, UPTC.
CERTIFICA:
Que el trabajo de grado realizado bajo mi dirección por Adriana Pedroza Ramos titulado “ANÁLISIS DE LA IMPORTANCIA DEL CARBONO ORGÁNICO DISUELTO EN LAGOS ANDINOS TROPICALES”, reúne las condiciones de originalidad requeridas para optar al título de Magister en Ciencias Biológicas otorgado por la UPTC.
Y para que así conste, firmo la siguiente certificación en Tunja, a los dieciocho días del mes de enero de 2021.
______PhD. Nelson Javier Aranguren Riaño Director Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia Unidad de Ecología en Sistemas Acuáticos
I
______Ph.D. Nelson Javier Aranguren Riaño Director
______Ph.D. Silvia Lucía Villabona González Ph.D.Camilo Andrés Roa Fuentes Jurado 1 Jurado 2
(Original con firmas)
II
Por el aliento perdido y los latidos en las sienes por los colores, por el silencio y por la música por los ojos cerrados y el soplo del viento por las estrellas y la soledad la libertad y la ausencia de tiempo! Erwin Kraus (1996)
III
AGRADECIMIENTOS
A mi mami, hermanas y sobrinos por su apoyo y compañía incondicional.
Al Dr. Nelson Aranguren a quien admiro por ser un gran académico y una persona invaluable, sus enseñanzas, paciencia y consejos, han sido la base para sacar adelante este proyecto y etapa en mi vida.
Al Dr. Jon Shurin, por su divertida compañía en campo, por la gestión en el análisis de laboratorio y por sus siempre apreciadas recomendaciones, ganas de trabajar y colaborar!
A la Dra. Silvia Villabona y al Dr. Camilo Roa por su tiempo y valiosos aportes en la revisión de este documento.
Al Dr. Andrés Gómez, Viviana Hernández y Nicolás Forero por hacer parte de las aventuras de campo. A Viviana por su valiosa ayuda en el procesamiento y obtención de datos del plancton, principalmente por la información taxonómica del fitoplancton. A Nico junto con el profe Andrés por la información metagenómica de la comunidad microbiana.
A todas las personas (Tati, Nicolas, Nestor, Don Pedro, Alci, Oscar Ju, Marce, Dianita, Don Walter, Mottis…) aquellas que se me escapan, por su compañía en las jornadas de campo.
A mis amigas y amigos de vida que me paladearon y aguantaron en este proceso.
A mis compañeros de la VI Cohorte por las trasnochadas, risas, apoyo y compañía, nada hubiese sido igual sin ustedes!
A todas las personas del grupo de investigación UDESA, quienes en diferentes etapas del proyecto se vincularon e hicieron ameno el camino.
A La dirección de Investigaciones de la UPTC, por el financiamiento, a través de la convocatoria DIN 03-2018- Sostenibilidad, del proyecto “Incidencia de la vía heterotrófica sobre aspectos funcionales de lagos andinos en un gradiente altitudinal”, en el cual se vincula esta investigación.
A todos quienes no menciono, pero saben que están en mi corazón… Gracias totales!
IV
Tabla de contenido
Índice de Figuras ...... VII Índice de Tablas...... VIII Índice de Anexos ...... VIII Lista de abreviaciones y símbolos ...... IX ESTRUCTURA GENERAL Y ENFOQUE ...... X 1 CAPÍTULO I: INTRODUCCIÓN GENERAL ...... 12 1.1. INTRODUCCIÓN ...... 13 1.2 ÁREA DE ESTUDIO ...... 16 1.3 DISEÑO METOLÓGICO ...... 22 1.4 REFERENCIAS ...... 22 2 CAPITULO II: CARACTERIZACIÓN FÍSICA Y QUÍMICA DE LOS LAGOS .....25 2.1 INTRODUCCIÓN ...... 26 2.2 MATERIALES Y MÉTODOS ...... 30 2.2.1 Procedimientos para la recolección de la información: ...... 30 2.2.2 Tratamiento de la información ...... 32 2.3 RESULTADOS ...... 34 2.4 DISCUSIÓN ...... 39 2.5 CONCLUSIONES ...... 42 2.6 REFERENCIAS ...... 43 3 CAPITULO III: DIVERSIDAD PLANCTÓNICA EN LOS LAGOS...... 47 3.1 INTRODUCCIÓN ...... 48 3.2 MATERIALES Y MÉTODOS ...... 51 3.2.1 Variables ambientales ...... 51 3.2.2 Comunidad de fitoplancton ...... 51 3.2.3 Comunidad de zooplancton ...... 52 3.2.4 Comunidad microbiana ...... 53 3.2.5 Tratamiento de la información ...... 53 3.3 RESULTADOS ...... 55 3.3.1 Comunidad de Fitoplancton ...... 55 3.3.2 Comunidad de Zooplancton ...... 61 3.3.3 Comunidad Microbiana ...... 67 3.4 DISCUSIÓN ...... 68 3.5 CONCLUSIONES ...... 73 3.6 REFERENCIAS ...... 74 4 CAPITULO IV: CARBONO ORGÁNICO DISUELTO EN LAGOS ANDINOS: INCIDENCIAS ECOLÓGICAS ...... 84 4.2 INTRODUCCIÓN ...... 85 4.3 MATERIALES Y MÉTODOS ...... 87 4.3.1 Tratamiento de la información ...... 87 1.2.1 Microbioma del Lago de Tota ...... 88 4.4 RESULTADOS ...... 89 4.4.1 Ordenación de lagos criterio: altitud ...... 89
V
4.4.2 Ordenación de lagos criterio: estado trófico ...... 92 4.4.3 Microbioma Lago de Tota ...... 96 4.5 DISCUSIÓN ...... 97 4.5.1 Microbioma del Lago de Tota ...... 102 4.6 CONCLUSIONES ...... 103 4.7 REFERENCIAS ...... 104 5 CONCLUSIONES GENERALES ...... 109 6 RECOMENDACIONES ...... 111 ANEXOS ...... 112
VI
Índice de Figuras
Fig. I - 1. Ubicación espacial de los sistemas lénticos seleccionados...... 16 Fig. I - 2. Sistemas lénticos muestreados pertenecientes a la provincia de Alta Montaña. (A) Laguna de Siscunsí; (B) Laguna Negra; (C) Laguna la Calderona y (D) Lago de Tota...... 18 Fig. I - 3. Sistemas lénticos muestreados pertenecientes a la provincia Andina-Alta. (A) Laguna de Fúquene; (B) Laguna las Coloradas; (C) Laguna Güitoque; (D) Laguna el Encanto; (E) Laguna de Chirimoyo ...... 19 Fig. I - 4. Sistemas lénticos muestreados pertenecientes a la provincia Andina-Baja. (A) Laguna el Morro; (B) Laguna Peña Blanca (C) Laguna Bocatoma (D) Laguna Leticia; (E) Laguna los Fríos; (F) Laguna Tabacal ...... 20 Fig. I - 5. Sistemas lénticos muestreados pertenecientes a la provincia de Tierras Bajas. (A) Laguna la Graciela; (B) La Charca de Guarinocito; (C) Laguna Bocachico y (D) Tres Moriches ...... 21 Fig. II - 1. PCA para las variables ambientales...... 36 Fig. II - 2. Modelo vara quebrada y peso de las variables en cada uno de los ejes del ACP...... 37 Fig. II - 3. Índice de estado trófico modificado por Toledo et al.(1983) aplicado a cada uno de los lagos estudiados...... 38 Fig. II - 4. Ordenación de los sistemas lénticos según agrupación UPGMA- 4 grupos ...... 39 Fig. III - 1. Riqueza de géneros fitoplanctónicos para cada uno de los lagos y provincias estudiados...... 56 Fig. III - 2. Clases fitoplanctónicas para cada uno de los lagos y provincias estudiadas...... 57 Fig. III - 3. Proporción de géneros de algas exclusivos por provincia limnológica...... 57 Fig. III - 4. Abundancia total de individuos del fitoplancton por lago y provincia limnológica. ...58 Fig. III - 5. Ordenación nMDS usando distancia Bray-Curtis para la comunidad fitoplanctónica. 59 Fig. III - 6. Ordenación RDA para la comunidad fitoplanctónica...... 61 Fig. III - 7. Riqueza de géneros zooplanctónicos para cada uno de los lagos y provincias estudiadas ...... 62 Fig. III - 8. Porcentaje de contribución a la riqueza por grupo zooplanctónico en los lagos...... 63 Fig. III - 9. Exclusividad de géneros zooplanctónicos por provincia limnológica...... 63 Fig. III - 10. Abundancia total de individuos zooplanctónicos por lago y provincia limnológica. .64 Fig. III - 11. Ordenación nMDS usando distancia Bray-Curtis para la comunidad zooplanctónica...... 65 Fig. III - 12. Ordenación RDA para la comunidad zooplanctónica...... 66 Fig. III - 13. Porcentaje de contribución a la abundancia por clase del microbioma en el Lago de Tota...... 67 Fig. IV - 1. Asignación hipotética de la ubicación de los lagos por provincias limnológicas, según δ13C y DOC...... 88 Fig. IV - 2. Relación entre temperatura y COD para los 19 sistemas estudiados...... 90 Fig. IV - 3. Relación entre δ13C y COD para los 19 sistemas estudiados...... 91 Fig. IV - 4. Relación entre δ13C y Clorofila-a para los 19 sistemas estudiados...... 92 Fig. IV - 5. Relación entre COD y clorofila-a para los 19 sistemas estudiados...... 94 Fig. IV - 6. Relación entre COD y la transparencia Secchi (m) para los 19 sistemas estudiado .....95 Fig. IV - 7. Predicción funcional de genes del microbioma para el Lago de Tota...... 97
VII
Índice de Tablas
Tabla I - 1. Rango altitudinal y provincia limnológica de los sistemas lénticos en este estudio. ...17 Tabla II - 1. Valores máximos, mínimos y media aritmética de cada una de las variables según las provincias limnológicas...... 34 Tabla IV - 1. Índice de estado trófico modificado por Toledo (IETm) para los 19 sistemas lénticos, a partir de valores de clorofila-a...... 93 Tabla IV - 2. Clasificación de lagos según concentración de COD...... 101
Índice de Anexos
Anexo 1. Datos de las variables físicas y químicas medidas para cada uno de los lagos estudiados. * Los valores de PT no fueron detectables (<0.10) con la técnica utilizada. ** Vínculo probable establecido en este estudio...... 113 Anexo 2. Diagrama de histogramas y curvas suavizadas de variables físicas y químicas de los sistemas lénticos muestreados...... 114 Anexo 3. Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lénticos estudiados. * incertae sedis...... 115 Anexo 4. Riqueza taxonómica del total de la comunidad de zooplancton de los 19 sistemas lénticos estudiados...... 125 Anexo 5. Riqueza taxonómica de zoobentos encontrados en este estudio...... 128 Anexo 6. Calidad y concentración de las extracciones de ADN para la comunidad microbiana...... 129 Anexo 7. Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota...... 130 Anexo 8. Análisis de redundancia para géneros fitoplanctónicos y zooplanctónicos de 19 sistemas lénticos...... 142 Anexo 9. Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota...... 143
VIII
Lista de abreviaciones y símbolos
COD: Carbono orgánico disuelto, su sigla en inglés DOC (Dissolved organic carbon) MOP: Materia orgánica particulada NT: Nitrógeno total PT: Fósforo total TSI: Índice de estado trófico TSIm: Índice de estado trófico modificado, en este caso se toma la modificación realizada por Toledo (1983) OTUs: Unidades Taxonómicas Operacionales δ15N: La tasa entre 15N y 14N en una muestra, normalizada bajo un estándar externo (nitrógeno atmosférico). Típicamente expresado en partes por mil, así: δ15N = {[(15N /14N) muestra/ (15N /14N) estándar]-1} *1000(‰) δ13C: La tasa entre 13C y 12C en una muestra, normalizada bajo un estándar externo (Vienna Pee Dee Belemnite). Típicamente expresado en partes por mil, así: δ13C = {[(13C /12C) muestra/ (13C /12C) estándar]-1} *1000(‰)
IX
ESTRUCTURA GENERAL Y ENFOQUE
El manuscrito se organizó según modelo de registro para trabajo de grado final (versión 2) en formato de libro por capítulos, como se menciona abajo. Los capítulos II, III y IV se presentan como artículo de investigación con normas APA 6ta edición.
Capítulo I: Se muestra un marco general sobre el tema central y motivación de la tesis. Adicionalmente, se realiza una descripción detallada del área de estudio, la cual es transversal a todos los capítulos. Por último, se describe el diseño y métodos globales del trabajo.
Capitulo II: Se describen las variables físicas y químicas de cada sistema y su variabilidad y sincronía entre los 19 lagos. Ésta se analizó desde dos enfoques, por un lado, el altitudinal en donde se describe su relación con los datos obtenidos en las variables ambientales y, por otro lado, el enfoque metabólico donde se analizó la distribución de las variables en relación con su estado trófico. Una vez analizadas estas relaciones, se realizó un agrupamiento proyectado en un espacio de ordenación para los sistemas muestreados. Para este capítulo se planteó la siguiente hipótesis: la ordenación de los lagos estará influenciada por la variación altitudinal, ya que esta condición genera una relativa homogeneidad en el comportamiento de las variables físicas y químicas, teniendo en cuenta la propuesta de Donato, González, & Rodríguez, (1996) para sistemas lénticos de Colombia y los cambios en la vegetación a través del continuo altitudinal (Cuatrecasas, 1958).
Capítulo III: Se estudió la relación de la estructura taxonómica de las comunidades de fitoplancton, zooplancton y bacterioplancton, a partir del ordenamiento de las variables físicas y químicas, donde se espera que la diversidad presente un comportamiento inverso con el gradiente altitudinal, es decir, a medida que este aumente la riqueza de las comunidades disminuirá, según lo planteado en la teoría de gradientes altitudinales (Regla altitudinal de Rapoport).
X
Capítulo IV: Se analiza la variabilidad en las concentraciones de COD y su relación con variables relacionadas con metabolismo como: temperatura, clorofila, C13 y transparencia. En este capítulo se busca generar información de base que permita comprender a nivel local y regional el rol del COD en lagos del norte de los Andes, y su posible incidencia en aspectos estructurales y funcionales de estos. Se espera una relación inversa del gradiente altitudinal y la concentración de COD. Adicionalmente, se muestra el potencial funcional del microbioma del Lago de Tota.
Conclusiones Generales: Finalmente, se presenta un apartado con las conclusiones generadas en esta investigación.
XI
1 CAPÍTULO I: INTRODUCCIÓN GENERAL
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1.1. INTRODUCCIÓN
Los sistemas lénticos corresponden a cuerpos de agua continentales que se caracterizan por poseer una baja concentración de iones disueltos en relación a las aguas oceánicas (Esteves, 2011). El auge de investigación de estos sistemas se concentró en altas latitudes (Lewis, 1987), donde han sido considerados como pequeños “teatros” en el que el juego de las interacciones ecológicas, entre organismos y su entorno, puede ser estudiado más “fácilmente” que en cualquier otro lugar (Lampert & Sommer, 2007).
Estos sistemas no son elementos permanentes del paisaje, ya que en escala geológica corresponden a fenómenos de corta duración, que aparecen y desaparecen dadas las características propias de su génesis y evolución, que los lleva hacia un estado de eutrofización como resultado directo del incremento en las cargas de nutrientes (Esteves, 2011; Wetzel, 2001). Proceso que se ha visto acelerado por las modificaciones y los cambios derivados de los impactos antropogénicos tales como eutroficación, fragmentación, afectando no solo su estado ecológico y biota, sino también generando efectos negativos sobre los servicios ecosistémicos que estos brindan, a mediano y largo plazo, tales como alimento, calidad y disponibilidad de agua (Søndergaard & Jeppesen, 2007). Así mismo, repercute sobre el desarrollo social y económico de las naciones, razón por la cual se requieren esfuerzos gubernamentales en pro del desarrollo de estrategias y acuerdos que los identifique como elementos primordiales en conservación (Brönmark & Hansson, 2002).
En los últimos años, la sociedad se ha visto inclinada hacia una corriente de consciencia ambiental, reflejada en el creciente interés por los ejes ambientales en las políticas a nivel mundial, enmarcados bajo el eslogan de un “desarrollo sostenible”, que en palabras de Ormerod & Watkinson (2000) junto con el enfoque espacial a gran escala, constituyen las dos caras de la misma “moneda ecológica”, logrando así vincularse como eje principal de la agenda internacional a través de acuerdos como el de París (COP21) y la Agenda 2030 de Naciones Unidas, en su dimensión ambiental a través de los objetivos 13 “acción por el clima”, 14 “vida submarina”, 15 “vida de ecosistemas terrestres” y el objetivo 6 “agua limpia
13 y saneamiento”, el cual debe garantizar la disponibilidad y gestión sostenible del agua y el saneamiento para todos. Sin embargo, la inclusión de estrategias optimas de manejo y gestión no es tarea sencilla, y menos para sistemas lénticos tropicales, ya que la información que serviría como línea base en su mayoría es netamente descriptiva, difusa y fragmentada, por tanto, difícil de usar (Lewis, 1987; Melack, 1996; Sobek, Tranvik, Prairie, Kortelainen, & Cole, 2007).
Dentro de estos sistemas, los lagos andinos no son la excepción, aún requieren de estudios integrales que incluyan parámetros de tipo físico, químico y biológico, principalmente en la alta montaña (Barta et al., 2017). Para los lagos colombianos, se posee un conocimiento aceptable acerca de su físico-química al igual que de su fauna y flora (Roldán-Pérez, 2009). A pesar de ello, faltan estudios que involucren procesos y valoración de estado ecosistémico, lo que permitiría comprender el comportamiento y la respuesta ante disturbios p.ej. la niña y el niño, y así generar políticas funcionales de manejo y conservación que aborden estos eventos climáticos, entre otros disturbios (Ricaurte et al., 2019; Roldán-Pérez, 2009).
El desarrollo del conocimiento y comprensión de los lagos se fundamenta en principios establecidos para zonas templadas y aunque en muchas ocasiones estos son transferibles entre sistemas de diferente latitud, no son universales (Margalef, 1983a). Muchos conceptos ampliamente usados necesitan ser revisados (Williams, 1988) y por tanto, la equivalencia con la que es aplicable no siempre es clara (Lewis, 2000). Por esto, se debe procurar realizar estudios regionales, que además de incluir al lago como una unidad individual de estudio, siendo está la escala más común en los trabajos de limnología (Magnuson & Kratz, 2000), abarquen también una perspectiva a gran-escala espacial (Ormerod & Watkinson, 2000). Esta integridad del ecosistema se puede abordar a través de gradientes como el altitudinal, considerado eje ambiental de primer orden, donde la forma en que el continuo altitudinal es segmentado por la vegetación tiene implicaciones fundamentales sobre los sistemas lénticos que deben ser estudiadas a fondo (Catalan & Donato, 2016).
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Los lagos, considerados colectores de eventos, brindan información integral de la cuenca hidrográfica, producto de la interacción entre flujos de materia orgánica autóctona proveniente en su mayoría del fitoplancton y de materia alóctona derivada del carbono orgánico terrestre, que sirven como subsidio para los procesos de productividad, degradación y transferencia de energía, traducidos en el balance metabólico del sistema (Bocaniov & Smith, 2009). En regiones templadas de Norteamérica se ha demostrado que el equilibrio metabólico en sistemas lénticos guarda estrecha relación con el carbono orgánico disuelto COD, variando lineal y continuamente con sus concentraciones (Prairie & Cole, 2002), por consiguiente se hace necesaria la inclusión de este tipo de parámetros ambientales.
EL COD está constituido por una mezcla heterogénea de moléculas que pueden ser de origen autóctono (fitoplancton, zooplancton, perifíton, macrófitas) o de origen alóctono (vegetación circundante, cuenca hidrográfica, acuíferos) (Esteves, 2011). Su importancia relativa, fluctúa dependiendo la ubicación geográfica y la hidrología de cada lago, reflejando el clima, la geoquímica y usos del suelo (Tranvik et al., 2009).
El COD refleja la influencia del metabolismo autotrófico o heterotrófico, jugando un rol central en muchos procesos ecosistémicos (Williamson, Morris, Pace, & Olson, 1999), ya que está directamente involucrado en la expresión de productividad y de mineralización (Esteves, 2011). Tiene incidencia directa en la red microbiana, sirviendo como recurso para otros organismos, tanto procariotas como eucariotas, que incluyen al fitoplancton y zooplancton que luego participarán en el reintegro a través del proceso de descomposición de materia orgánica y la mineralización de los nutrientes (Hobbie, 1991; Lindeman, 1942).
Dada la importancia de este componente como estructurador de sistemas lénticos y como variable sensible ante perturbaciones, principalmente de tipo antrópico como alteraciones en las características de la cuenca hidrográfica, variabilidad en los tipos y concentración de contaminantes (Williamson et al., 1999); y de tipo climático como cambios en los patrones de temperatura, radiación UV y concentración de gases de efecto invernadero (Tranvik et al., 2009), este estudio busca cuantificar y describir la incidencia en las variaciones del COD,
15 junto con otras variables ambientales, sobre la estructura de comunidades planctónicas, para comprender procesos funcionales en algunos lagos neotropicales localizados en diferente rango altitudinal y las causas que promueven su diferenciación.
1.2 ÁREA DE ESTUDIO
Los lagos se seleccionaron partiendo de la clasificación altitudinal, basada en los cambios en el continuo de vegetación cada 1000m de (Cuatrecasas, 1958) y la de provincias geográficas propuesta por Donato, González, & Rodríguez (1996), para los ecosistemas acuáticos de Colombia. Estos se encuentran distribuidos en provincias organizadas según su altitud y sus aspectos geográficos, biológicos y limnológicos. Para este estudio se tuvieron en cuenta las provincias de alta montaña, andina, subdivida en alta y baja y la provincia de tierras bajas. El estudio se desarrolló en 19 sistemas lénticos distribuidos entre los 122 m y 3699 m de altitud (Fig. I – 1; Tabla I-1).
Fig. I - 1. Ubicación espacial de los sistemas lénticos seleccionados.
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Tabla I - 1. Rango altitudinal y provincia limnológica de los sistemas lénticos en este estudio.
Provincia Departamento Lago Altitud (m) Clima
Boyacá Siscunsí 3699 Bimodal Boyacá Negra 3521 Bimodal Alta Monaña Tropical Boyacá Calderona 3143 Monomodal Boyacá Tota 3015 Bimodal-Monomodal Cundinamarca Fúquene 2568 Bimodal Boyacá Colorados 2430 Bimodal Andina - Alta Boyacá Güitoque 2352 Bimodal Boyacá Encanto 2178 Bimodal Boyacá Chirimoyo 1984 Bimodal Boyacá El Morro 1883 Bimodal Boyacá Peña Blanca 1679 Bimodal Boyacá Bocatoma 1546 Bimodal Andina - Baja Boyacá Leticia 1514 Bimodal Boyacá Los fríos 1499 Bimodal Cundinamarca Tabacal 1392 Bimodal Casanare La Graciela 216 Monomodal Caldas Guarinocito 202 Bimodal Tierras Bajas Casanare Bocachico 194 Monomodal Casanare Tres moriches 122 Monomodal Según Donato et al (1996), los sistemas lénticos ubicados en la provincia de alta montaña tropical se caracterizan por presentar ecosistemas de tipo páramo, con cuencas poco alteradas y en su mayoría ubicadas en áreas protegidas; sus aguas se caracterizan por tener bajas concentraciones de nutrientes, por lo tanto, condiciones de oligotrofia con valores bajos de conductividad, alcalinidad y dureza. En este estudio, los sistemas > 3000 m s.n.m. se ubicaron dentro de esta provincia Fig. I - 2, estos son: Laguna de Siscunsí, la cual presenta ecosistema de páramo circundante, siendo el frailejonal-pajonal el tipo de vegetación más representativo. La laguna Negra y la Calderona rodeadas de bosque alto andino con algunas pequeñas zonas de vegetación herbácea. Por último, el lago de Tota, el cual se encuentra entre una matriz de pastizal, mono cultivos y especies arbóreas introducidas. Las descripciones de vegetación para cada uno de los sistemas se basan en observación personal de la matriz circundante a cada cuerpo de agua.
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A B
C D
Fig. I - 2. Sistemas lénticos muestreados pertenecientes a la provincia de Alta Montaña. (A) Laguna de Siscunsí; (B) Laguna Negra; (C) Laguna la Calderona y (D) Lago de Tota.
La provincia andina agrupa sistemas que por lo general poseen cuencas alteradas y de gran importancia social y económica, con ecosistemas eutróficos y proliferación de plantas acuáticas (Donato et al., 1996). En la Fig.I - 3 se muestran los sistemas ubicados en la provincia Andina – Alta entre los 1900 - 2900 m s.n.m. El área circundante a la laguna de Fúquene presenta una matriz de cultivos y pastizales, el cuerpo de agua se encuentra cubierto por plantas acuáticas con predominio de Eichhornia crassipes. La laguna Las Coloradas se caracteriza por la presencia de bosque andino con vía carreteable aledaña a un costado de esta. La laguna Güitoque presenta vegetación secundaria, aunque en su mayoría se encuentra desprovista de cobertura vegetal. Por último, las lagunas El Encanto y Chirimoyo presentan cuencas sin intervención, con presencia de bosque andino conservado.
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A B
C D
E
Fig. I - 3. Sistemas lénticos muestreados pertenecientes a la provincia Andina-Alta. (A) Laguna de Fúquene; (B) Laguna las Coloradas; (C) Laguna Güitoque; (D) Laguna el Encanto; (E) Laguna de Chirimoyo
Continuando con la provincia andina, pero en su parte baja entre los 1000 – 1900 m s.n.m. se muestrearon los sistemas que se observan en la Fig. I - 4. La laguna el Morro presenta un herbazal denso con fines de pastoreo y presencia de árboles nativos e introducidos. La laguna Peña Blanca presenta vegetación arbórea andina en un 70% y en la proporción restante
19 pastizal. La Laguna Bocatoma presenta bosque secundario y en un costado presenta vía carreteable intermunicipal. La laguna Leticia presenta una cobertura mixta entre pastizal y bosque secundario. La laguna los Fríos se encuentra en una matriz de especies herbáceas y la laguna de Tabacal se encuentra en su mayoría rodeada de bosque secundario.
Fig. I - 4. Sistemas lénticos muestreados pertenecientes a la provincia Andina-Baja. (A) Laguna el Morro; (B) Laguna Peña Blanca (C) Laguna Bocatoma (D) Laguna Leticia; (E) Laguna los Fríos; (F) Laguna Tabacal
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La provincia de tierras bajas se caracteriza por agrupar ecosistemas con una estacionalidad marcada, que genera variaciones en su estado trófico (alotrofía) como respuesta al patrón de precipitación de la cuenca (Donato et al., 1996). La laguna La Graciela se encuentra rodeada por pastizal de sabana y presenta algunos fragmentos de bosque de galería; se destaca la presencia del moriche (Mauritia flexuosa) en el espejo de agua. La laguna Bocachico con influencia de bosque de galería y estrato herbáceo de gran porte. La laguna Tres Moriches igualmente con bosque de galería. Por último, la laguna Guarinocito presenta en un costado bosque seco continuo y su espejo de agua se caracteriza por la presencia de abundante buchón de agua (Eichhornia crassipes.).
A B
C D
Fig. I - 5. Sistemas lénticos muestreados pertenecientes a la provincia de Tierras Bajas. (A) Laguna la Graciela; (B) La Charca de Guarinocito; (C) Laguna Bocachico y (D) Tres Moriches
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1.3 DISEÑO METOLÓGICO
Esta investigación se enmarca en un diseño de sustitución espacio por tiempo (Pickett, 1989). Se desarrolló en 19 sistemas lagunares de carácter permanente, ubicados entre los 122 y 3800 m de altitud. El muestreo se realizó en época seca, durante el mes de diciembre de 2018, para el total de lagos. En cada sistema se tomaron muestras puntales en la zona limnética que incluyeron fitoplancton, zooplancton y dependiendo de la capacidad logística y de financiamiento, se incluyó bacterioplancton. Se tomaron las siguientes medidas (in situ) de variables físicas y químicas: profundidad, transparencia Secchi, pH, conductividad eléctrica, oxígeno disuelto, temperatura, dureza y alcalinidad. Simultáneamente, se obtuvieron muestras de agua para análisis en laboratorio de: nitrógeno total, fósforo total, COD y MOP. Además, se incluye un ítem sobre el origen de cada lago; aproximación realizada con base a la teoría expuesta por Hutchinson (1957) y retomada por Wetzel (2001). Con esta información se analizó la relación entre las variables ambientales, el COD y los procesos funcionales que involucran a las comunidades muestreadas. La metodología específica para obtención de información biológica, física y química se detalla en cada capítulo a continuación, igualmente el tratamiento de datos y análisis de la información.
1.4 REFERENCIAS
Barta, B., Mouillet, C., Espinosa, R., Andino, P., Jacobsen, D., & Christoffersen, K. S. (2017). Glacial-fed and páramo lake ecosystems in the tropical high Andes.Hydrobiologia, 813, 19–32. https://doi.org/10.1007/s10750-017-3428-4. Bocaniov, S. A., & Smith, R. E. H. (2009). Plankton metabolic balance at the margins of very large lakes: temporal variability and evidence for dominance of autochthonous processes. Freshwater Biology, 54, 345–362. https://doi.org/10.1111/j.1365 2427.2008.02120.x. Brönmark, C., & Hansson, L. (2002). Environmental issues in lakes and ponds: current state and perspectives. Environmental Conservation, 29(3), 290–306. https://doi.org/10.1017/S0376892902000218. Catalan, J., & Donato, J. C. (2016). Perspectives for an integrated understanding of tropical
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and temperate high-mountain lakes. Journal of Limnology, 75(1S), 215–234. https://doi.org/10.4081/jlimnol.2016.1372. Donato, J., González, L., & Rodríguez, C. (1996). Ecología de dos sistemas acuáticos de páramo (Guadalupe). Bogotá: Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales. Esteves, F. (2011). Fundamentos de Limnología. (E. Interciencia, Ed.) (3 edição). Hobbie, J. E. (1991). Microbial control of dissolved organic carbon in lakes: research for the future. Hydrobiologia, 229, 169–180. Hutchinson, G. E. (1957). A Treatise on Limnology. Geography, Physics and Chemistry. New York: Wiley. Lampert, W., & Sommer, U. (2007). Limnoecology (Second Edi). Oxfford University Press. Lewis, W. (1987). Tropical Limnology. Annual Review of Ecology and Systematics, 18, 159–184. https://doi.org/10.1146/annurev.es.18.110187.001111. Lewis, W. (2000). Basis for the protection and management of tropical lakes. Lakes & Reservoirs: Reserarch and Management, 5, 35–48. https://doi.org/10.1046/j.1440- 1770.2000.00091.x. Lindeman, R. L. (1942). The trophic-dynamic aspect o f ecology. Ecology, 23(4), 399–417. https://doi.org/10.2307/1930126. Magnuson, J. J., & Kratz, T. K. (2000). Lakes in the landscape: approaches to regional limnology. Verh. Internat. Verein. Limnol., 27(April), 74–87. https://doi.org/0368- 0770/00/0027-0074. Margalef, R. (1983). Limnología (Ediciones). Barcelona. Melack, J. M. (1996). Recent developments in tropical limnology. Internationale Vereinigung Für Theoretische Und Angewandte Limnologie: Verhandlungen, 26(0368–0770), 211–217. https://doi.org/10.1080/03680770.1995.11900704. Ormerod, S. J., & Watkinson, A. R. (2000). Large-scale ecology and hydrology: an introductory perspective from the editors of the Journal of Applied Ecology. Journal of Applied Ecology, 37, 1–5. https://doi.org//10.1046/j.1365-2664.2000.00560.x. Pickett, S. (1989). Space-for-Time Substitution as an Alternative to Long-Term Studies. In G. Likens (Ed.), Long-Term Studies in Ecology (pp. 110–135). New York.
23
https://doi.org/10.1007/978-1-4615-7358-6. Prairie, Y. T., & Cole, J. (2002). The Summer Metabolic Balance in the Epilimnion of Southeastern Quebec Lakes. Limnology and Oceanography, 47(1), 316–321. https://doi.org/10.2307/3069145. Ricaurte, L. F., Patiño, J. E., Restrepo, D., Arias-G, J. C., Acevedo, O., Aponte, C., … Junk, W. (2019). A Classification System for Colombian Wetlands: an Essential Step Forward in Open Environmental Policy-Making. Wetlands, 1–20. https://doi.org//10.1007/s13157-019-01149-8. Roldán-Pérez, G. (2009). Desarrollo de la limnología en Colombia: cuatro décadas de avances progresivos. Actualidades Biológicas, 31(91), 227–237. Sobek, S., Tranvik, L. J., Prairie, Y. T., Kortelainen, P., & Cole, J. J. (2007). Patterns and regulation of dissolved organic carbon: An analysis of 7,500 widely distributed lakes. Limnology and Oceanography, 52(3), 1208–1219. https://doi.org/10.4319/lo.2007.52.3.1208. Søndergaard, M., & Jeppesen, E. (2007). Anthropogenic impacts on lake and stream ecosystems, and approaches to restoration. Journal of Applied Ecology, 44(6), 1089– 1094. https://doi.org/10.1111/j.1365-2664.2007.01426.x.
Tranvik, L. J., Downing, J. A., Cotner, J. B., Loiselle, S. A., Striegl, R. G., Ballatore, T. J., … Weyhenmeyer, G. A. (2009). Lakes and reservoirs as regulators of carbon cycling and climate. Limnology and Oceanography, 54(6part2), 2298–2314. https://doi.org/10.4319/lo.2009.54.6_part_2.2298. Wetzel, R. (2001). Limnology, Lakes and River (Third Edit). San Diego: Academic Press. Williams, W. D. (1988). Limnological imbalances: an antipodean viewpoint. Freshwater Biology, 20, 407–420. https://doi.org//10.1111/j.1365-2427.1988.tb00466.x. Williamson, C. E., Morris, D. P., Pace, M. L., & Olson, O. G. (1999). Dissolved organic carbon and nutrients as regulators of lake ecosystems: Resurrection of a more integrated paradigm. Limnology and Oceanography, 44(3_part_2), 795–803. https://doi.org/10.4319/lo.1999.44.3_part_2.0795.
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2 CAPITULO II: Caracterización física y química de los lagos
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2.1 INTRODUCCIÓN
Los Andes tropicales representan la región más larga y fría dentro de los trópicos, extendiéndose por 1.5 millones km2 y alcanzando elevaciones de hasta 6000 m. En relación con los Andes centrales, los del norte son relativamente pequeños (Josse et al., 2011). En Colombia, están divididos en tres cordilleras (Oriental, Occidental y Central) separadas por dos valles que van de sur a norte, el valle del Magdalena y el del Cauca (Josse et al., 2011). Estos sistemas montañosos muestran un complejo mosaico de ecosistemas como resultado de la diversidad de factores ambientales, que dan lugar a una elevada heterogeneidad y originan un amplio conjunto de fauna y flora; razón por la cual son considerados como ecosistemas únicos, frágiles y estratégicos (Rodríguez, Armenteras, Morales, & Romero, 2006).
Para Colombia, José Cuatrecasas (1958) definió por primera vez los límites altitudinales apoyado en su amplio conocimiento y estudios sobre la flora del país. Su división abarca 8 tipos de formación vegetal según pisos altitudinales desde los 0 m pasando por selva inferior, manglares y enclaves xerofíticos hasta los 4700 m de superpáramo justo antes de las nieves perpetuas. Basados en los tipos de vegetación como integradores de hábitat y en aspectos geográficos, biológicos y limnológicos, Donato et al., (1996) establecieron cuatro provincias limnológicas (descritas en el capítulo I), para los ecosistemas acuáticos de Colombia.
El enfoque de gradientes altitudinales nos permite reconocer que los sistemas leníticos no se encuentran distribuidos aleatoriamente en el paisaje, sino que su posición es producto de un legado geomórfico y por tanto puede ser considerada como factor determinante sobre su estructura y metabolismo englobando procesos fundamentales como las tasas de productividad, la disponibilidad de recursos y los balances de evapotranspiración, producto de la combinación de factores como: clima, características edáficas, topográficas, morfométricas e incluso sociales que repercuten sobre los mismos (Magnuson & Kratz, 2000), constituyendo así una poderosa herramienta para probar teorías ecológicas y evolutivas, que permiten evaluar y comprender las diferentes respuestas de las comunidades
26 y de los ecosistemas a los cambios del ambiente (Dodds et al., 2019; Körner, 2007; Sundqvist, Sanders, & Wardle, 2013).
La génesis de estos sistemas fue descrita por Hutchinson (1957), quien presentó la clasificación más completa sobre el origen de lagos, describiendo 11 procesos geológicos en detalle, que engloban 76 tipos diferentes. Dentro de esta gran variedad, para los lagos tropicales se resaltan los siguientes orígenes: El más común es el origen fluvial, donde los lagos se forman por la acción erosiva de la corriente a lo largo del curso del río, por la deposición de un segmento, o por la inundación de su plano inundable para zonas donde la pendiente es menor (recapitalado por: Branstrator, 2009; Wetzel, 2001). Como elemento constituyente básico de estos planos de inundación se encuentran las ciénagas, las cuales varían en forma y tamaño según el régimen hidrológico (Arias, 1985).
En las regiones de alta montaña que presentan una pronunciada topografía, las fuerzas geomorfológicas que operan son usualmente fuertes, acompañadas de eventos catastróficos, donde los procesos glaciares (retracción, derretimiento, lavado), tectónicos (fallas o fosas), volcánicos (cráter o calderas) o la combinación de ellos, son usuales en la formación de lagos los cuales suelen ser antiguos y profundos (Jacobsen & Dangles, 2017). En esta misma región es común la formación de turberas, que se caracterizan por su poca profundidad y suelos compuestos de musgos y material en descomposición (Jaramillo, Cortés-Duque, & Flórez- Ayala, 2015). Por último, se encuentran los lagos de origen orgánico, generalmente en zonas más bajas como producto del crecimiento y caída de plantas o acumulación de detritus, que pueden formar barreras y cuerpos de agua aislados (Hutchinson, 1957; Wetzel, 2001).
La ontogenia y ubicación de cada uno de estos sistemas controla la expresión de variables como la temperatura, la cual es considerada de primer orden sobre la regulación del metabolismo del sistema, ya que afecta tanto procesos catabólicos como anabólicos (W. Lewis, 2010; William M Lewis, 2000). Las diferencias térmicas dentro del sistema inciden sobre la estructura vertical, generando en algunos casos estratificación de la columna de agua. Aunque en los trópicos las diferencias entre el estrato superior e inferior no sean tan
27 grandes y prolongadas como en la zonas templadas, suelen ocurrir en un ciclo de 24 h e incidir en diferencias de densidad (Roldán & Ramírez, 2008; Wetzel, 2001).
Como variable de segundo orden se encuentra el oxígeno disuelto (OD). Su concentración obedece a diferentes factores que incluyen la precipitación, difusión del aire en agua, tasas metabólicas, afluentes y mezclas. Su solubilidad depende de la temperatura y de la presión (Ley de Henry), consecuentemente está relacionado con la variación en el gradiente altitudinal, a medida que se ganan metros de elevación la presión disminuye y por ende la concentración de gases disueltos, mientras la temperatura disminuye la capacidad de retención de oxígeno aumenta (Dodds et al., 2019; William M Lewis, 2000; Roldán & Ramírez, 2008). A su vez, juega un rol fundamental en la activación de reacciones de reducción y oxidación que disponibilizan elementos esenciales para el metabolismo de comunidades planctónicas, ej. la concentración de O2 se encuentra positivamente correlacionada con las razones de N: P, en especial en lagos, donde su magnitud es hasta seis veces mayor que en otros ecosistemas acuáticos (Quan & Falkowski, 2009).
Ciclos como el de nitrógeno, se relacionan con la concentración de O2 para la activación de reacciones redox que involucran su fijación (N2 ej. Cianobacterias), nitrificación (NH3 a NO2 y NO3) y desnitrificación (NO3 y NO2 a N2 gas); estos constituyen compuestos esenciales de procesos biológicos como la productividad (Quan & Falkowski, 2009). Otros elementos como el hierro (Fe) también se ven favorecidos por la concentración de oxígeno que, junto con pH neutros facilitan y aumentan su velocidad de oxidación (Fe3+); momento en el cual queda biodisponible para ser aprovechado por células eucariotas como algas (Emmenegger, Schönenberger, Sigg, & Sulzberger, 2001).
Transversalmente se encuentra el COD, factor integrador considerado como uno de los mayores determinantes sobre la estructura y función de los sistemas lénticos, su concentración provee información de las características de la cuenca y tiene efecto en procesos como absorción de radiación y atenuación de luz, por tanto determina en parte el
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potencial de autotrofía-heterotrofia y la estructura vertical de la temperatura y el oxígeno (Prairie, 2008; Williamson et al., 1999).
Estas variables constituyen un componente esencial de los ecosistemas acuáticos con incidencias sobre el grado de trofía propia de cada sistema, entendido como la tasa en que la materia orgánica es incorporada en el sistema por unidad de tiempo (Wetzel, 2001), variables como la temperatura inciden sobre las tasas de nitrificación, mineralización de nutrientes, respiración y producción (Sundqvist, Sanders, & Wardle, 2013; Wetzel, 2001), a su vez, el oxígeno disuelto determina el tipo de organismos que pueden vivir bajo determinadas condiciones (ej. anoxia). El oxígeno es consumido principalmente por la oxidación de materia orgánica (incrementa con el aumento de temperatura) y por la respiración de microorganismos (Dodds, 2002; Roldán & Ramírez, 2008).
Es así, como el enfoque espacial, en un contexto geográfico amplio en los estudios limnológicos permite incrementar la comprensión sobre la ecología regional de los lagos, reconociéndolos como sistemas dinámicos e integradores de factores tanto internos (metabolismo) como externos (cuenca), y no, como elementos aislados del paisaje. Esta perspectiva permite definir patrones de funcionamiento y eventualmente de respuesta ante perturbaciones entre los sistemas, que a su vez generan estrategias de manejo y conservación más reales y responsables dentro de un marco regional (Magnuson & Kratz, 2000).
En este capítulo se busca describir las características físicas y químicas de 19 sistemas lénticos de los Andes Colombianos ubicados en diferente rango altitudinal, bajo la siguiente hipótesis: las condiciones físicas y químicas de los lagos estarán influenciadas por patrones regionales donde estos se agruparán con base a su rango altitudinal, ya que esta condición genera una relativa homogeneidad en el comportamiento y expresión de estas variables.
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2.2 MATERIALES Y MÉTODOS
2.2.1 Procedimientos para la recolección de la información:
Todos los lagos considerados en este estudio son de carácter permanente, definidos como aquellos sistemas en donde la precipitación es frecuente y/o donde la geología permite la retención de agua dentro de la cubeta durante todo el año (Dodds, 2002).
En cada lago se ubicó el sector de colecta en la zona limnética seleccionando la región más profunda. Allí, y a la profundidad de transparencia Secchi, se obtuvo una muestra de agua siguiendo la metodología propuesta por Symons, Schulhof, Cavalheri, & Shurin (2018). Mediante una botella tipo Van Dorn (2.2 L) se extrajeron 10 litros de agua y de ésta se filtraron seis litros a través de una malla de 63-μm de poro con el fin de remover el material particulado grueso y el zooplancton del agua producto de esta filtración. Se depositaron 20 ml en viales HDPE para análisis posterior de nitrógeno y fósforo total, conservados con
165 μL de H2SO4 o hasta pH < 2. Para el material orgánico particulado (MOP) se filtró un volumen conocido de agua usando filtros de vidrio (Whatman GF/F 0.7 μm) pre-quemados a 500 °C durante siete horas. El filtro se almacenó en bolsas de aluminio y se congeló hasta su procesamiento en laboratorio. Del agua que se filtró para MOP se tomaron 20 ml para el carbono orgánico disuelto (COD) que se depositaron en viales de vidrio a los que se les adicionaron dos gotas de HCL. Las muestras de NT, PT, COD se mantuvieron refrigeradas a ~ 4 ° C hasta su análisis en laboratorio. El NT y PT se analizaron en el laboratorio analítico de la Universidad de California- Davis (UC-Davis), el NT se analizó siguiendo el método de combustión y el PT por el método de elementos totales a través de espectrometría (ICP-AES). El COD se analizó en el laboratorio Stable Isotope Facility de la UC-Davis, utilizando un sistema de análisis de Carbono Orgánico Total acoplado a un Espectrómetro de Masas de Relaciones Isotópicas (TOC-IRMS).
Adicionalmente, para cada punto de muestreo, se midieron in-situ a partir de una muestra puntual a profundidad secchi las siguientes variables: profundidad (ecosonda -ECOTEST),
30 oxígeno disuelto (método Winkler), conductividad eléctrica y temperatura (conductímetro YSI 85), pH (pHmetro portátil Schott 11), trasparencia (disco Secchi), alcalinidad y dureza (Kit Aquamerck).
El procesamiento de las muestras de MOP siguió el protocolo establecido por Stable Isotope Facility (SIF)- UC-Davis: los filtros se secaron en horno (Memmert UNB-400) entre 50-60 oC durante 12 h. Posteriormente, se almacenó la porción central del filtro con mayor carga de material. Se pesaron entre 18 – 60 mg de cada filtro usando una balanza analítica (Boeco BAS 31 plus). Este material se depositó en capsulas de estaño de 9*10 mm. Las muestras se almacenaron en bandejas para PCR de 24 pozos, las cuales fueron etiquetadas y enviadas al SIF para análisis de δ15N y δ13C, a través de espectrofotometría de masas (Analizador elemental PDZ Europa ANCA-GLS y GmbH, Hanau, Germany) con relación de isótopos 20-20.
Para la obtención de la clorofila-a se filtró un volumen conocido de agua utilizando una bomba de vacío y filtros de fibra de vidrio (Advantec -0.47 μm – 47 mm). Los filtros se congelaron a - 20 oC y se procesaron en laboratorio siguiendo el procedimiento propuesto por Aminot & Rey (2000). Se realizó una extracción en condiciones de luz tenue, sobre un baño de hielo, degradando los filtros en unos mililitros de acetona al 90 % con ayuda de un mortero durante un minuto. El material se almacenó en tubos de centrifuga graduados y con tapa, se completó el volumen del extracto a 10 ml con acetona al 90 %. Los tubos se centrifugaron por 15 minutos a 5000 rpm. Para la estimación de clorofila-a se usó el método monocromático en espectrofotómetro (UNICO UV2150) con un ancho de banda de 2 nm y cubetas con trayectoria de longitud de 5 cm. Se utilizó como blanco acetona al 90 %; se midió la absorbancia del extracto a 750 nm y a 665 nm. Se añadieron 0,2 ml de ácido clorhídrico al 1 % v/v a las celdas y se mezcló con el fin de controlar los productos de degradación. Luego de unos minutos (2 - 5), se midió nuevamente la absorbancia para cada ancho de banda.
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Finalmente, se calculó la concentración de clorofila-a mediante la ecuación propuesta por Lorenzen (1967) y modificada por Aminot & Rey (2000), que incluye la corrección de feopigmentos y el ancho de banda de 750 nm; los valores se expresan en mg.m3: 푉 Clorofila − 푎 = 11.4 ∗ 푘 ∗ ((퐸 퐸 ) − (퐸 퐸 )) ∗ 푒 ∗ 푉 665표− 750표 665푎− 750푎 퐿 푓 Dónde: 푘 = R / (R - 1) = 2.43
푉푒 = volumen de extracción en mililitros. 퐿 = trayectoria de la luz de la cubeta en centímetro.
푉푓 = volumen filtrado en litros.
푅 = relación de absorbancia máxima de 퐸665표 / 퐸665푎 en ausencia de feopigmentos = 1.7.
2.2.2 Tratamiento de la información
La información de las variables físicas y químicas inicialmente se trató mediante estadística descriptiva con los valores máximos, mínimos y la media (Tabla II - 1). Se realizó un análisis exploratorio de datos (AED) para cada una de las variables con el fin de observar su distribución, identificar la existencia de valores atípicos, posible colinealidad y verificación de supuestos, siguiendo el protocolo propuesto por Zuur, Ieno, & Elphick (2010).
Para cada una de las variables registradas, se verificó el supuesto de normalidad usando el test de Shapiro-Wilk, bajo la Ho = p valor > 0.05 = normalidad. Aquellas que rechazaron este supuesto, se transformaron así: por logaritmo, la profundidad, dureza, NT, DOC, clorofila-a; y por raíz cuadrada, la transparencia, alcalinidad y conductividad.
Con el fin de identificar problemas de colinealidad y garantizar la independencia entre las variables seleccionadas se realizó una correlación de Pearson. Se consideró como indicador apropiado un coeficiente de correlación |r| > 0.7, momento donde la colinealidad comienza a tener implicaciones en análisis y en modelos posteriores que conllevaría a errores de interpretación y conclusiones sesgadas (Dormann et al., 2013).
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Para observar la tendencia de las variables físicas y químicas en función de la altitud e identificar aquellas de mayor relevancia, se realizó un Análisis de Componentes Principales tipo correlacional (ACP). Técnica multivariada que permite resumir en pocas dimensiones la mayor parte de la variabilidad de una gran cantidad de descriptores. Adicionalmente, se realizó una prueba de vara quebrada “brocken-stick model” (Fig. II - 2), la cual compara los auto valores decrecientes resultantes del ACP con los valores decrecientes de la distribución vara quebrada, con el fin de establecer el número óptimo de ejes interpretables en el ACP (Legendre & Legendre, 2012). Todos los análisis se realizaron utilizando el software R, para este caso el paquete “Vegan” (Oksanen et al., 2019).
De forma complementaria, se realizó un análisis de agrupamiento jerárquico por aglomeración a través del método UPGMA, conocido como método de grupo por pares no ponderados, usando promedios aritméticos. Este método permite conservar las propiedades métricas del espacio de referencia al otorgarle el mismo peso a todos los objetos en los cálculos, adicionalmente se realizó una correlación para establecer el grado de asociación entre la matriz original y la matriz cofenética (Legendre & Legendre, 2012). Para establecer el número de grupos óptimos se utilizó la partición ancho de silueta o “silhouette” utilizando el paquete “cluster” (Rousseeuw, 1987). Finalmente, esta información se integró con el análisis de ordenación previo para obtener un nuevo gráfico con la información consolidada.
El estado trófico de los lagos se calculó utilizando el índice de estado trófico (TSI – trophic state index) propuesto por Carlson (1977) y modificado por Toledo et al.(1983) para sistemas tropicales de Brasil.
El índice fue calculado con los valores de clorofila-a, a partir de la siguiente ecuación: 2.04 − 0.695 푙푛퐶ℎ푙 퐼퐸푇푚(퐶ℎ푙) = 10 (6 − ) 푙푛2 Dónde: - Chl corresponde al valor de clorofila-a en µg * L.
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2.3 RESULTADOS
Las variables físicas y químicas mostraron alta variación entre los diferentes lagos estudiados, reflejando así la heterogeneidad de las cuencas y masas de agua. Los valores obtenidos para cada uno de los lagos se muestran en el Anexo 1.
En la Tabla II - 1 se puede observar que algunas variables expresaron un comportamiento acorde a lo esperado según la altitud. La temperatura evidenció un decrecimiento con relación al aumento en el gradiente altitudinal, oscilando entre 12 oC para zonas de alta montaña hasta los 31oC para zonas bajas. La profundidad, la transparencia Secchi y el pH registraron sus valores más altos en la zona de alta montaña, mientras que zonas por debajo de los 2000 m presentaron bajas profundidades y transparencias, con concentraciones relativamente más altas de NT y asumiendo también alta concentración de PT, variable que no fue detectable para las zonas andina y de alta montaña.
Otras variables como la conductividad eléctrica, la dureza y la alcalinidad no exhibieron un patrón relacionado con el cambio altitudinal, estas variables pueden estar evidenciando otro tipo de procesos explicativos dentro de los sistemas
Tabla II - 1. Valores máximos, mínimos y media aritmética de cada una de las variables según las provincias limnológicas.
ALTA MONTAÑA ANDINA-ALTA ANDINA-BAJA TIERRAS BAJAS TROPICAL VARIABLE Media Media Media Media Min-Máx Min-Máx Min-Máx Min-Máx Temperatura 15.4 20.0 22.6 30.1 (oC) 12.8-18.0 16.8-22.1 21.2-24.1 29.0-31.5 Oxígeno 3.8 5.9 6.9 6.3 (mg/L) 3.1-5.9 3.6-7.5 3.6-96.0 4.7-9.0 Conductividad 57.3 46.6 74.9 57.02 (us/cm) 5.6-94.1 10.3-159.2 15.8-211.7 13.1-168.9 Dureza 3.4 1.9 3.8 2.12 (mg/L) 0.4-4.7 0.3-6.9 0.9-10.8 0.3-6.6 Alcalinidad 0.8 0.5 0.8 0.8 (mmol/L) 0.5-1.0 0.3-0.9 0.5-1.3 0.4-1.7
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Tabla II - 1. (Continuación) Valores máximos, mínimos y media aritmética de cada una de las variables según las provincias limnológicas. ALTA MONTAÑA ANDINA-ALTA ANDINA-BAJA TIERRAS BAJAS TROPICAL VARIABLE Media Media Media Media Min-Máx Min-Máx Min-Máx Min-Máx NT 0.4 0.6 0.44 0.9 (mg/L) 0.2-0.6 0.2-1.4 0.2-0.7 0.3-1.8 PT <0.1 0.1 <0.1 0.4 (mg/L) <0.1 0.4-0.5 DOC 3.4 8.8 3.7 7.8 (mg/L) 2.4-3.9 1.9-13.2 1.5-9.2 2.2-12.1 Clorofila-a 4.5 9.6 10.8 8.4 (mg.m3) 1.6-8.0 1.9-24.5 4.1-26.0 0.4-24.7 δ13C -28.1 -29.3 -32.2 -27.2 -33.8/-21.7 -34.8/-19.3 -37.3/-23.6 -35.7/-20.2 δ15N 2.5 1.9 2.0 1.9 2.2-2.9 1.5-44.0 0.9-3.0 1.8-1.9
Con base en la correlación de Pearson (Anexo 2) las variables altamente correlacionadas fueron, la profundidad y transparencia con un valor de 0.73, dureza y conductividad con un valor de 0.93 y altitud junto a temperatura con un valor de -0.93. Se seleccionaron la trasparencia, la conductividad y la temperatura como variables ecológicamente más informativas, sin olvidar que la altura se incorpora en la organización de las provincias limnológicas.
Se realizó un ACP utilizando las 11 variables seleccionadas y con estos resultados se construyó un gráfico biplot, el cual explica el 54 % de la varianza en sus dos primeros componentes (Fig. II -1). El primer componente explica el 30% donde las variables más relevantes en la ordenación de los lagos son la transparencia, el NT y la temperatura. El segundo componente explica el 24 % en el cual la conductividad eléctrica, alcalinidad y clorofila-a cobran relevancia. Se evidencia al COD como elemento importante en la diferenciación de los lagos, siendo relevante en la explicación de la varianza tanto del PC1 como el PC2. El COD se correlacionó positivamente con la temperatura y el δ13C agrupando los lagos Bocachico, La Graciela, Güitoque y los Colorados de las provincias andina alta y tierras bajas y negativamente con la transparencia, variable que agrupó a Siscunsí, Tota y
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Negra de la provincia de alta montaña. Por otro lado, la conductividad, alcalinidad, clorofila-a y pH se correlacionaron positivamente y agruparon a los lagos Tabacal, Guarinocito, El Morro y Fúquene, de las provinicas andina alta, baja y tierras bajas. El oxígeno y el δ15N se correlacionaron negativamente, esta última agrupó a Bocatoma y El Encanto.
Fig. II - 1. PCA para las variables ambientales. alc_t: alcalinidad; C13: δ13C, clorof_t: clorofila a, cond_t: conductividad eléctrica, doc_t: carbono orgánico disuelto, N15: δ15N, Oxig: oxígeno disuelto, pH, Temp: temperatura, TN_t: nitrógeno total, trans_t: transparencia secchi.
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Fig. II - 2. Modelo vara quebrada y peso de las variables en cada uno de los ejes del ACP.
Los valores de clorofila-a, se usaron para calcular el IETm, los resultados se encuentran representados en la Fig. II - 3 junto a la distribución de cada lago conforme a las provincias limnológicas. El IET varía en una escala de 0 - 100 y se divide en cinco categorías; en este caso constituidas de la siguiente forma: los sistemas eutróficos albergaron el 21% de los sistemas, representado en rosado para lagos que obtuvieron un valor entre 54 – 74, correspondieron con sistemas lénticos de las provincias andina-alta (Fúquene y El Encanto), andina-baja (El Morro y Tabacal) y tierras bajas (Guarinocito). El estado mesotrófico albergó el 52 %, representado en verde por los lagos con puntaje entre 44 - 54, con lagos ubicados en todas las provincias. Categorizados dentro del estado oligotrófico con un 16% de representatividad y puntajes entre los 30 - 44, se encontraron lagos de la provincia de alta montaña (La Calderona y Tota) y de la provincia andina-alta (Güitoque). Únicamente con puntaje < 30 como ultra-oligotrófico (5%) se registró el lago Bocachico de la provincia de tierras bajas, sistema que se caracterizó por una baja transparencia y valores elevados de: NT, PT y COD; existe un quinto estado, el hipertrófico (>74) no se encuentra representado en este estudio.
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Categoría
60 Eutrófico Mesotrófico Oligotrófico 50 Ultraoligotrófico
40 Provincia
TSIm_Chl Alta montaña
30 Andina-Alta Andina-Baja Tierras-Bajas
Tota Fríos Leticia Morro Negra Encanto Fúquene Graciela Peña_B Siscunsí Tabacal Tres_M BocachicoBocatoma Colorados Güitoque CalderonaChirimoyo Guarinocito
Lago Fig. II - 3. Índice de estado trófico modificado por Toledo et al.(1983) aplicado a cada uno de los lagos estudiados.
A posteriori se realizó un análisis de agrupamiento jerárquico con el método UPGMA, el cual obtuvo un valor de correlación cofenética de 0.73, indicando una correcta asignación y vinculación de los grupos. El punto de corte se definió con base en el método de silueta “silhouette” y en el criterio altitudinal, definiendo así un total de 4 grupos. Estos se integraron con el ACP (Fig. II - 4), donde se puede observar en algunos casos existe afinidad con el gradiente altitudinal y en otros con el estado trófico. El grupo rojo concentra la mayoría de los sistemas muestreados (58 %), con representación de todas las provincias, asociados a un estado mesotrófico, exceptuando Tota y La Calderona con valores medios de clorofila-a de 6.3 μg/L y de COD de 5.02. En este grupo se observa mayor proximidad entre los lagos Siscunsí, Negra y Tota sistemas de alta montaña, quienes presentaron concentraciones de carbono orgánico disuelto bajas, conductividad media y bajas temperaturas. El grupo aguamarina representado por los lagos Tabacal y el Morro se asociaron con un estado eutrófico al igual que los lagos Guarinocito y Fúquene del grupo verde, con la diferencia que estos sistemas presentaron valores más altos de clorofila- a (24-25 mg.m3), PT, COD, δ15N y baja transparencia (0.5m). Por último, el grupo azul integra a los sistemas: Colorados,
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Güitoque, La Graciela y Bocachico con valores bajos de transparencia < 0.6, bajas conductividades < 36, concentraciones de COD por encima de la media (5.84).
Fig. II - 4. Ordenación de los sistemas lénticos según agrupación UPGMA- 4 grupos
2.4 DISCUSIÓN
Los resultados muestran un ajuste muy general a algunas expresiones de las variables físicas y químicas por provincias limnológicas propuesta por Donato et al., (1996). Sin embargo, no todas las variables ambientales ni los sistemas estudiados se ajustan en un sentido estricto a esta clasificación. Si bien, la altitud se presume como uno de los factores más importantes que junto a patrones climáticos, constituyen el primer mecanismo que opera sobre la expresión de las variables químicas del agua (Gibbs, 1970). Recientemente se han incorporado variables relacionadas con el paisaje, la geomorfología y geofísica que operan sobre el sistema, como el segundo mecanismo que controla el carácter químico del agua, o más conocido como “contexto de parche” (Soranno et al., 2010); haciendo relación a la caracterización de la matriz circundante al sistema, involucrando aspectos históricos,
39 geológicos, morfológicos y sociales, que incluso son considerados de mayor importancia para la expresión y variabilidad de los parámetros físicos y químicos de los sistemas acuáticos.
En este estudio se evidenció el efecto altitudinal a través de variables como la profundidad y la transparencia, que mostraron una correlación positiva con la elevación; variables que usualmente covarían con el gradiente, aunque no siempre de igual manera (Soranno et al., 2010; Sundqvist et al., 2013). Dentro de este conjunto, la temperatura se mostró como importante en la explicación de la varianza del PC1, la cual juega un rol fundamental para la regulación de la actividad biológica y de los procesos químicos, ya que controla el metabolismo, incide sobre factores físicos de hábitat y sobre la disponibilidad de oxígeno dentro de la columna de agua, (Dodds et al., 2019; Jacobsen & Dangles, 2017; Sundqvist et al., 2013). Igualmente, ha sido catalogada como variable heurística por sí sola, que permite predecir respuestas ecosistémicas ante fenómenos de cambio climático, incluso sobre efectos latitudinales/altitudinales (Kraemer et al., 2016).
La condición de los lagos localizados en la provincia de alta montaña tropical > 3000 m fue quizás la que más se acercó a lo esperado, lo cual se encuentra íntimamente relacionado con los procesos geomorfológicos que dieron origen a estos sistemas, corresponde con los lagos que tienen como origen común tectónico y glaciar, les otorga particularidades como una mayor profundidad, baja temperatura, baja concentración de oxígeno disuelto, de carácter oligotrófico a mesotrófico; características que han sido descritas en una amplia gama de investigaciones (Aguilera, Lazzaro, & Coronel, 2013; Barta et al., 2018; Jacobsen & Dangles, 2017).
Si bien la altitud contribuyó en la ordenación de los lagos objeto de estudio, en función de variables como la temperatura y trasparencia, otras variables no mostraron esta tendencia. Esto se debe a que la expresión de las condiciones físicas y químicas son el reflejo de la interacción de una amplia gama de factores, donde los efectos y respuestas no son unidireccionales y por tanto, constituyen elementos complejos y difíciles de evaluar
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(Ormerod & Watkinson, 2000). Como bien lo ha expresado (Körner, 2007), no existe ninguna montaña estándar en el mundo y por tanto cualquier dato que se colecta a lo largo de un gradiente altitudinal, refleja la interacción tanto de peculiaridades locales como de los fenómenos globales.
Este estudio sugiere que los mecanismos 2 (relacionados con la matriz) tienen mayor importancia en la expresión de las variables físicas y químicas y por tanto, en la ordenación de los lagos, principalmente las variables relacionadas a un carácter geológico y a las características de la matriz circundante al cuerpo de agua. Por ejemplo, los lagos Tabacal, El Morro, Guarinocito y Fúquene, son sistemas que no se encuentran ubicados en la misma provincia limnológica, variando de los 202 m (tierras bajas) con Guarinocito hasta los 2568 m (andina-alta) de Fúquene. Estos sistemas mostraron valores altos de conductividad y alcalinidad, coincidentes con alta concentración de nutrientes como el fósforo y nitrógeno y una elevada concentración de clorofila a relacionados con un estado eutrófico. Estas variables podrían reflejar las condiciones de origen y de interacción con la matriz circundante, al ser sistemas que comparten un origen de tipo tectónico y/o fluvial y cuencas altamente alteradas, con alto aporte de material alóctono proveniente de los afluentes y de los procesos de ganadería y agricultura en las zonas de ladera, con desarrollo exuberante de vegetación acuática, principalmente en Fúquene (Castillo & Rodríguez, 2017) y Guarinocito (Corpocaldas-Corporación Aldea Global, 2008).
Finalmente, el estudio evidencia al COD como elemento importante en la diferenciación de los lagos, siendo relevante para la explicación de la varianza tanto del PC1 como el PC2. Este es quizás uno de los resultados más interesantes, ya que el COD se muestra como potencial integrador, permitiendo asociar tanto el gradiente altitudinal (mecanismo 1) como factores asociados al paisaje (mecanismo 2). Bajas concentraciones de COD agruparon a los lagos de zonas altas como Siscunsí, Tota y Negra, mientras que altas concentraciones se relacionaron con sistemas con estado trófico que varió desde ultra-oligotrófico hasta mesotrófico, en general con bajas concentraciones de clorofila–a con los lagos Güitoque, Graciela y Bocachico.
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2.5 CONCLUSIONES
Las condiciones de los 19 sistemas lénticos estudiados están determinadas, por un lado, por factores regionales asociados con la variación altitudinal, especialmente reflejados en la temperatura y transparencia. Por otro lado, por factores asociados a procesos locales como estado de la matriz circundante al cuerpo de agua, evidenciado en el estado trófico e independiente de la altitud. Tal es el caso de Fúquene, Guarinocito, Tabacal y El Morro como sistemas eutróficos y fuertemente transformados, o La Calderona, Leticia, Tres Moriches y Chirimoyo con condición mesotrófica, rodeadas de bosque propio de cada región.
Aunque la altitud constituye un factor importante en la expresión de variables que están involucradas en procesos metabólicos como la temperatura, se muestra una relación más importante con la concentración de clorofila y conductividad, relacionados con procesos de mineralización de los sistemas.
Se evidencia la importancia de factores locales (mecanismo 2) como mayores estructuradores de la expresión y variación de los parámetros ambientales (mecanismo 1) en los cuerpos de agua.
Se provee una línea base de variables físicas y químicas para el monitoreo e investigación de estos sistemas que incluyen una primera aproximación de origen y concentraciones de COD.
Se destaca al COD como variable indicadora de la condición de los lagos, la cual relaciona tanto el efecto altitudinal, como las características locales de los cuerpos de agua. Por esto, se sugiere incorporar al COD dentro de los parámetros ambientales que usualmente se abordan en las investigaciones, para mejorar el entendimiento sobre las variaciones de las condiciones físicas y químicas en los ecosistemas lénticos.
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2.6 REFERENCIAS
Aguilera, X., Lazzaro, X., & Coronel, J. S. (2013). Tropical high-altitude Andean lakes located above the tree line attenuate UV-A radiation more strongly than typical temperate alpine lakes. Photochemical & Photobiological Sciences, 12(9), 1649. https://doi.org/10.1039/c3pp25285j. Aminot, A., & Rey, F. (2000). Standard procedure for the determination of chlorophyll a by spectroscopic methods. (Internatio). Arias, P. (1985). Las cienagas de Colombia. Revista Divulgación Pesquera, 22(4), 39–70. Barta, B., Mouillet, C., Espinosa, R., Andino, P., Jacobsen, D., & Christoffersen, K. S. (2018). Glacial-fed and páramo lake ecosystems in the tropical high Andes. Hydrobiologia, 813, 19–32. https://doi.org/10.1007/s10750-017-3428-4. Branstrator, D. K. (2009). Origins of Types of Lake Basins. In G. Likens (Ed.), Encyclopedia of Iland Waters (pp. 613–624). Academic Press. https://doi.org//10.1016/B978 012370626-3.00023-5. Carlson, R. E. (1977). A trophic state index for lakes. Limnology and Oceanography, 22(2),361–369. Carlson, R. E. (1977). A trophic state index for lakes. Limnology and Oceanography, 22(2), 361–369. Castillo, I. M., & Rodríguez, M. Á. (2017). Dinámica multitemporal de las coberturas y el espejo de agua en la laguna de Fúquene. MUTIS, 7(1), 20–33. https://doi.org//10.21789/22561498.1183. Corpocaldas. (2008). Plan de acción inmediato Cuenca del Río Guarino y Charca de Guarinocito. Manizales. Dodds, W. K. (2002). Freshwater Ecology Concepts and Environmental Applications. United States of America: Academic Press. Dodds, W. K., Bruckerhoff, L., Batzer, D., Schechner, A., Pennock, C., Renner, E., … Grieger, S. (2019). The freshwater biome gradient framework: predicting macroscale properties based on latitude, altitude, and precipitation. Ecosphere, 10, 1–33. https://doi.org/10.1002/ecs2.2786. Donato, J., González, L., & Rodríguez, C. (1996). Ecología de dos sistemas acuáticos de
43
páramo (Guadalupe). Bogotá: Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales. Dormann, C. F., Elith, J., Bacher, S., Buchmann, C., Carl, G., Carr, G., … Lautenbach, S. (2013). Collinearity: a review of methods to deal with it and a simulation study evaluating their performance. Ecography, 36, 27–46.https://doi.org/10.1111/j.1600 -0587.2012.07348.x. Emmenegger, L., Schönenberger, R., Sigg, L., & Sulzberger, B. (2001). Light-induced redox cycling of iron in circumneutral lakes. Limnology and Oceanography, 46(1), 49–61. https://doi.org/10.4319/lo.2001.46.1.0049. Gibbs, R. (1970). Mechanisms Controlling World Water Chemistry. Science, 170(3962), 1088–1090. https://doi.org/10.1126/science.170.3962.1088. Hutchinson, G. E. (1957). A Treatise on Limnology. I. Geography, Physics and Chemistry. New York: Wiley.1015p. Jacobsen, D., & Dangles, O. (2017). Ecology of High Altitude Waters (First Edit). New York: Oxfford University Press. https://doi.org/10.1093/oso/9780198736868.001.0001. Jaramillo, Ú., Cortés-Duque, J., & Flórez-Ayala, C. (Eds.). (2015). Colombia Anfibia, Un país de humedales. Colombia Anfibia. Un país de humedales (Vol. 1). Bogotá: Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. https://doi.org/10.1017/CBO9781107415324.004. Josse, C., Cuesta, F., Navarro, G., Barrena, V., Becerra, M. T., Cabrera, E., … Naranjo, L. (2011). Physical Geography and Ecosystems in the Tropical Andes. In S. K. Herzog, R. Martínez, P. Jørgensen, & H. Tiessen (Eds.), Climate Change and Biodiversity in the Tropical Andes (pp. 152–169). Körner, C. (2007). The use of ‘altitude’ in ecological research. Trends in Ecology and Evolution, 22(11), 569–574. https://doi.org/10.1016/j.tree.2007.09.006. Kraemer, B. M., Chandra, S., Dell, A. I., Dix, M., Kuusisto, E., Livingstone, D. M., … McIntyre, P. B. (2016). Global patterns in lake ecosystem responses to warming based on the temperature dependence of metabolism. Global Change Biology, 23(5), 1881–1890. https://doi.org/10.1111/gcb.13459. Legendre, P., & Legendre, L. (2012). Numerical Ecology (Third Engl). Elsevier.
44
Lewis, W. (2000). Basis for the protection and management of tropical lakes. Lakes & Reservoirs: Reserarch and Management, 5, 35–48. https://doi.org/10.1046/j.1440- 1770.2000.00091.x. Lewis, W. (2010). Biogeochemistry of tropical lakes. Internationale Vereinigung Für Theoretische Und Angewandte Limnologie: Verhandlungen, 30(10), 1595–1603. https://doi.org/10.1080/03680770.2009.11902383. Magnuson, J. J., & Kratz, T. K. (2000). Lakes in the landscape: approaches to regional limnology. Verh. Internat. Verein. Limnol., 27,74–87. https://doi.org/0368- 0770/00/0027-0074. Oksanen, A. J., Blanchet, F. G., Friendly, M., Kindt, R., Legendre, P., Mcglinn, D., … Szoecs, E. (2019). Package ‘vegan.’ Ormerod, S. J., & Watkinson, A. R. (2000). Large-scale ecology and hydrology: an introductory perspective from the editors of the Journal of Applied Ecology. Journal of Applied Ecology, 37, 1–5. https://doi.org//10.1046/j.1365-2664.2000.00560.x. Prairie, Y. T. (2008). Carbocentric limnology: looking back, looking forward 1. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 65(3), 543–548. https://doi.org/10.1139/F08- 011. Quan, T. M., & Falkowski, P. G. (2009). Redox control of N:P ratios in aquatic ecosystems. Geobiology, 7(2), 124–139. https://doi.org/10.1111/j.1472-4669.2008.00182.x. Rodríguez, N., Armenteras, D., Morales, M., & Romero, M. (2006). Ecosistemas de los andes Colombianos. Bogotá: Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Roldán, G., & Ramírez, J. (2008). Fundamentos de limnología neotropical (Universida). Rousseeuw, P. (1987). Silhouttes: a graphical aid to the interpretation and validation of cluster analysis. Journal of Computational and Applied Mathematics, 20, 53–65. Soranno, P. A., Cheruvelil, K. S., Webster, K. E., Bremigan, M., Wagner, T., & Stow, C. (2010). Using Landscape Limnology to Classify Freshwater Ecosystems for Multi- ecosystem Management and Conservation. BioScience, 60, 440–454. https://doi.org/10.1525/bio.2010.60.6.8 Sundqvist, M. K., Sanders, N. J., & Wardle, D. A. (2013). Community and Ecosystem
45
Responses to Elevational Gradients: Processes, Mechanisms, and Insights for Global Change. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 44, 261–280. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-110512-135750 Symons, C. C., Schulhof, M. A., Cavalheri, H. B., & Shurin, J. B. (2018). Antagonistic effects of temperature and dissolved organic carbon on fish growth in California mountain lakes. Oecologia, 189, 231–241. https://doi.org/10.1007/s00442-018-4298-9 Wetzel, R. (2001). Limnology, Lakes and River (Third Edit). San Diego: Academic Press. Williamson, C. E., Morris, D. P., Pace, M. L., & Olson, O. G. (1999). Dissolved organic carbon and nutrients as regulators of lake ecosystems: Resurrection of a more integrated paradigm. Limnology and Oceanography, 44(3_part_2), 795–803. https://doi.org/10.4319/lo.1999.44.3_part_2.0795 Zuur, A. F., Ieno, E. N., & Elphick, C. S. (2010). A protocol for data exploration to avoid common statistical problems. Methods in Ecology and Evolution, 1, 3–14. https://doi.org/10.1111/j.2041-210X.2009.00001.x
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3 CAPITULO III: Diversidad planctónica en los lagos
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3.1 INTRODUCCIÓN
El cambio en la expresión de la riqueza de especies puede ser explicado por patrones latitudinales (Rapoport latitude rule) (Rapoport, 1982) análogos a los cambios asociados con gradientes altitudinales (Rapoport elevation rule) (Stevens, 1992), en donde la diversidad disminuye hacia altas latitudes (Hillebrand, 2004) y conforme aumenta la elevación, influenciada por variaciones no aleatorias en las condiciones ambientales (Lomolino, 2001) tales como: humedad, precipitación, evapotranspiración y temperatura. Estos cambios en los factores ambientales a lo largo del gradiente, inciden sobre procesos ecológicos, evolutivos y biogeográficos (Dodds et al., 2019) reflejados en diferentes expresiones de estructura taxonómica y diversidad funcional de las comunidades en escala local y de paisaje (Borges, Teresa, Ludgero, Huszar, & Nabout, 2016).
La variación en la estructura de las comunidades es direccionada principalmente por cambios en la temperatura, que junto con la disponibilidad de área, constituyen los dos factores que más influyen sobre el establecimiento y ciclo de vida de los organismos, ya que tienen implicaciones en la capacidad adaptativa, determinando los límites de distribución de muchas especies (Körner, 2007; Sundqvist et al., 2013). Dichas variaciones han sido ampliamente descritas y estudiadas ampliamente en ecosistemas terrestres y marinos principalmente en especies de plantas, aves y mamíferos (Brown & Brian, 1989; Hillebrand, 2004; Rahbek, 2005).
Sin embargo, los estudios para ecosistemas acuáticos continentales son escasos y se enfocan particularmente en grupos como peces, diatomeas y algunos crustáceos (Bhatt, Manish, & Pandit, 2012; Henriques-Silva, Pinel-Alloul, & Peres-Neto, 2016; Külköylüglu, Sari, Akdemir, Yavuzatmaca, & Altinbag, 2012; Vyverman et al., 2007). Los Andes tropicales no son la excepción, la información disponible es aún limitada, con vacíos geográficos y restricciones de resolución e incertidumbre taxonómica (Maldonado et al., 2012), enfocados de igual forma en grupos particulares que restringen la interpretación de la diversidad
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acuática a escala regional (Donato-Rondon, 2001; Gaviria & Aranguren-Riaño, 2019; Maldonado-Ocampo et al., 2005; Rumrich, Lange-Bertalot, & Rumrich, 2000).
Estudios que integran al contexto regional un enfoque funcional, incluyen la relación entre la diversidad de especies y la productividad del ecosistema, explicada principalmente por la eficiencia y uso de recursos, es decir, complementariedad y amplitud de nicho (Hipótesis multivariada de Productividad-Diversidad -PDR) (N. J. Aranguren-Riaño et al., 2018; Hessen, Faafeng, Smith, Bakkestuen, & Walseng, 2006; Korhonen, Wang, & Soininen, 2011). U otros procesos como la mineralización y el incremento en las cargas de materia orgánica, afectan tanto la composición como la fenología y función de las comunidades, principalmente fitoplanctónicas y bacterianas y por tanto la dinámica del sistema (Rasconi, Gall, Winter, & Kainz, 2015; Urrutia-Cordero et al., 2017).
No obstante, en los últimos años ha resurgido el interés por el estudio de clinas de elevación con relación a gradientes altitudinales (Lomolino, 2001), reabriendo el debate alrededor de los microorganismos, tradicionalmente referenciados con la expresión “todo está en todas partes y es el ambiente el que los selecciona”, dado su carácter ubicuo, pequeño tamaño, alta abundancia y rápido crecimiento, características que podrían suavizar cualquier gradiente de diversidad, y por tanto la posible presencia de patrones biogeográficos en estos organismos, es aún desconocida (Astorga et al., 2012; Korhonen et al., 2011; Stomp, Huisman, Mittelbach, Litchman, & Klausmeier, 2011).
Es imprescindible conocer si estos organismos exhiben patrones diferenciales de los macroorganismos. En este sentido, los ecosistemas acuáticos de carácter léntico, al estar incrustados en una matriz terrestre, donde sus límites (espaciales) pueden ser definidos, brindan una oportunidad sin igual para evaluar los efectos de factores relacionados con la variación tanto altitudinal como latitudinal, sobre la composición de especies, incluso sobre la estructura de metacomunidades, especialmente planctónicas, ya que la composición y coexistencia de especies locales puede ser determinada con relativa confiabilidad y el
49 conjunto de atributos ambientales inequívocamente medible (Dallas & Drake, 2014; Jankowski & Weyhenmeyer, 2006; Korhonen et al., 2011).
La comunidad planctónica, es decir aquellos organismos generalmente microscópicos que se encuentran suspendidos en la columna de agua, está constituida por el fitoplancton, que representa la fracción fotoautotrófica y es el principal productor de materia orgánica en la región pelágica, integrado por un colectivo polifilético de microorganismos fotosintéticos (C. Reynolds, 2006); por el zooplancton, metazoarios consumidores, como rotíferos, cladóceros y copépodos, quienes ocupan diversidad de nichos ecológicos incidiendo de diferentes maneras sobre la organización del ecosistema (Margalef, 1983b); y por el bacterioplancton, representado por organismos procariotas, de gran interés como dinamizadores de los flujos de materia y energía en los ecosistemas acuáticos (Rejas, Muylaert, & De Meester, 2005), además de contribuir en el proceso de descomposición de materia orgánica y mineralización de nutrientes, reintegrando el carbono orgánico disuelto (COD) liberado por el fitoplancton en forma de materia particulada (Caraballo, Forsberg, & Leite, 2012; Lindeman, 1942).
En este aparte, el estudio busca, en primer lugar, describir la estructura taxonómica de las comunidades planctónicas, el grado de exclusividad de las especies y la variación de estos descriptores en lagos localizados en diferente rango de altitud, se espera que la riqueza sea mayor en lagos de zonas bajas y menor en los de zonas altas, mientras la exclusividad (géneros únicos por provincia limnológica) presente un patrón inverso, confirmando la teoría de gradientes altitudinales (Rapoport elevation rule). En segundo lugar, evaluar la relación entre las condiciones del hábitat de los lagos y la composición taxonómica, mediante análisis multiescala.
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3.2 MATERIALES Y MÉTODOS
Los procedimientos para la recolección de la información se fundamentaron en un diseño de sustitución espacio por tiempo (Pickett, 1989), bastante útil en la búsqueda de tendencias, y variabilidad regional en composición y estructura de comunidades.
Las muestras biológicas colectadas y que se describen en los procedimientos a continuación, se encuentran cubiertas en el Permiso Marco de recolección de especímenes de especies silvestres de la diversidad biológica con fines de investigación científica no comercial en la Resolución No 01744, del 29 de diciembre de 2017 - Autoridad Nacional de Licencias Ambientales (ANLA), estas muestras serán depositadas en la colección de Limnología de la UPTC. 3.2.1 Variables ambientales
Las variables físicas y químicas siguieron el protocolo descrito en el capítulo II, al igual que la clasificación por provincias limnológicas descrita en el capítulo I.
3.2.2 Comunidad de fitoplancton
Se tomaron muestras de 200 ml de agua utilizando una botella de tipo Van Dorn, a profundidad de transparencia Secchi para cada lago, en el mismo punto donde se midieron las variables físicas y químicas. Las muestras se almacenaron en botellas plásticas color ámbar y se fijaron con Lugol (Solución de Yoduro de Potasio), en proporción 1:100, adicionando 1 ml por cada 100 ml de muestra (Wetzel & Likens, 2000).
La estructura taxonómica se determinó bajo observación en microscopio óptico (Nikon Eclipse E200), a nivel de género y en los casos que fue posible a especie, siguiendo claves y literatura especializada (Bellinger & Sigee, 2015; Bicudo & Menezes, 2017; Echenique, Nuñez-Avellaneda, & Duque, 2004; Parra, Gonzales, DellaRossa, Rivera, & Orellana, 1982; Prescott, Croasdale, & Vinyard, 1977; Streble & Krauter, 1985).
51
Para la evaluación cuantitativa, se trabajó en términos de abundancia, utilizando el método de sedimentación en cámaras tubulares (Utermöhl, 1958); de la muestra original se tomó, previa homogeneización, una alícuota de 10 ml (exceptuando la muestra del lago Bocachico, de la cual se tomó e 2 ml, dada su alta concentración), se dejó sedimentar durante un período de 1 a 4 horas por cada centímetro de altura de la columna de agua en la cámara; el material depositado en el fondo fue observado bajo microscopio invertido Olympus CKX41, con magnificación de 200X. El conteo se realizó siguiendo el método de campos al azar, el número de campos se estableció a través de una curva de acumulación de especies para cada lago, y así garantizar que la mayoría de las especies se contaran por lo menos una vez (Ramírez, 2000).
3.2.3 Comunidad de zooplancton
Se tomaron muestras por filtración a través de red de 45 μm de diámetro de poro y 10 metros de longitud de línea, mediante arrastres oblicuos durante 5 minutos como unidad de esfuerzo de muestreo. Estas se preservaron con solución Transeau: 6:3:1 agua destilada, etanol al 90% y formol al 40%, añadida en proporción 1:1 (Boltovskoy, 1995).
La identificación taxonómica de los crustáceos se realizó a nivel de género y/o de especie, a través de micro-disecciones bajo estereoscopio óptico (Stemi 305) y montajes en placas semipermanentes preservadas en glicerina-alcohol. Todas las muestras fueron observadas bajo microscopio óptico (Nikon Eclipse E200). Se siguieron las claves taxonómicas y literatura especializada por grupo. Para rotíferos: (de Paggi & Koste, 1995; Koste, 1978a, 1978b; Pennak, 1989; Zoppi de Roa, Pardo, & Vásquez, 1993); para cladóceros: (El Moor- Lourerio, 1997; Kotov & Fuentes-Reinés, 2015) y para copépodos (Boxshall & Halsey, 2004; Gaviria & Aranguren-Riaño, 2003, 2019; Reid, 1985).
Para la evaluación cuantitativa, se trabajó en términos de abundancia, se emplearon láminas de Sedgewick-Rafter; previa homogeneización de la muestra, se tomaron 1,5 ml y se observaron en un microscopio invertido Olympus CKX41, con una magnificación de 100X. Para cada lago se contaron tres láminas, realizando un conteo completo de la lámina y
52 verificación de un coeficiente de variación no superior al 10% en la abundancia de la especie dominante. 3.2.4 Comunidad microbiana
En cada lago, se colectó agua de la zona limnética (profundidad 1 DS en la columna) en recipientes preesterilizados (lavados con hipoclorito al 5% durante 10 minutos), el agua se filtró utilizando Sterivex de 0,22 μm (Millipore) hasta volumen de saturación, para concentrar el material microbiano. Las muestras se refrigeraron durante el transporte y posteriormente se congelaron a -40 ° C (Spens et al., 2017) hasta realizar la extracción de ADN en los laboratorios de la UPTC. El ADN total de cada sitio de muestreo se extrajo usando un kit comercial de ADN, siguiendo el protocolo del mismo. Posteriormente el ADN extraído se cuantifico y las muestras con una concentración <10ng/ul se descartaron. La preparación de la librería enriquecida para el gen ARN r16s como el secuenciamiento se realizó en el laboratorio Humanizing Genomics MACROGEN en Seúl - Corea del Sur.
3.2.5 Tratamiento de la información
Una vez sistematizada la información, se realizó un listado taxonómico. Para la comunidad de fitoplancton (Anexo 3) se siguió el orden sistemático de AlgaeBase (https://www.algaebase.org/). Para el zooplancton (Anexo 4 y 5), el orden sistemático de WORMS (http://www.marinespecies.org/).
Para el tratamiento de la información metagenómica de la comunidad microbiana los datos de la secuencia en bruto se procesaron utilizando el paquete de software QIIME 2 (Caporaso et al., 2010). Las lecturas hacia adelante y hacia atrás se fusionaron y se asignaron a las muestras en función del código de barras y se truncaron cortando el código de barras y la secuencia de cebadores. Se realizó un filtrado de calidad en las secuencias fusionadas y se descartaron las secuencias que no cumplían los siguientes criterios: longitud de la secuencia < 200 pb, bases no ambiguas y puntuación media de calidad ≥ 20. Las secuencias se agruparon después utilizando UCLUST (Edgar, 2010) para la posterior identificación y
53 eliminación de las secuencias quiméricas utilizando UCHIME (Edgar, Haas, Clemente, Quince, & Knight, 2011). Las secuencias efectivas se agruparon y clasificaron en Unidades Taxonómicas Operacionales (OTUs) utilizando VSEARCH y Classify-sklearn (Caporaso et al., 2010) contra la base de datos pre-concentrada Silva 123 a un nivel de identidad de secuencia del 97%. Se presenta la composición de bacterioplancton (Anexo 7) únicamente para el lago de Tota, ya que no fue posible realizar la secuenciación de los demás lagos, los cuales no alcanzaron los criterios de calidad establecidos por MACROGEN (gADN 30-50ng) con una calidad mayor a 1.8) para el secuenciamiento de ADN (Anexo 6).
La información de riqueza a nivel de géneros del fitoplancton y zooplancton se muestra en diagramas de barras, la abundancia total en diagramas de puntos y la exclusividad en diagrama de pastel para cada una de las provincias limnológicas.
Posteriormente los géneros fueron clasificados entre comunes y raros, esta diferenciación se realizó atendiendo el criterio de cuartil (Gaston, 1994; Segovia et al., 2017), en donde, las especies se organizan de mayor a menor teniendo en cuenta su abundancia y aquellas que ocuparon el primer cuartil (Q1=25% superior) fueron consideradas como comunes y aquellas que ocuparon los cuartiles restantes (Q3= 75%) fueron consideradas como raras, para cada lago.
Teniendo en cuenta la clasificación obtenida, se construyó una nueva matriz, donde las especies “raras” no se tuvieron en cuenta para los análisis multivariados debido a la naturaleza “ruidosa” de frecuencias y distribución (Moreira, Huising, & Bignell, 2012). A partir de esta matriz se realizaron los siguientes análisis:
Se utilizó el método de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) descrito por (Legendre & Legendre, 2012), el cual busca representar en un espacio geométrico la proximidad entre objetos, con la ventaja de no estar limitado por una matriz de distancia euclidiana, se construyó utilizando distancia Bray-Curtis, con un total de 10000 iteraciones y 2 dimensiones, determinadas por el valor de estrés, el cual indica el grado de ajuste de la
54 ordenación con relación a los datos originales, estas fluctúan entre 0 a 1, valores cercanos a 0 indican un buen ajuste y valores >0.3 indican una pobre representación, por lo cual se requeriría aumentar el número de dimensiones. Complementariamente se realizó un análisis de agrupamiento, usando el método de Ward –D ideal para la formación de grupos pequeños donde se busca minimizar la varianza entre los cuadrados (Legendre & Legendre, 2012).
Para testar la relación entre las variables físicas y químicas con la composición de fitoplancton y zooplancton, se realizó un análisis de redundancia (RDA) considerada como una técnica multivariada ampliamente utilizada para análisis en ecología de comunidades, relacionando la composición de especies con las variables ambientales, combinando análisis de regresión y componentes principales en un espacio de ordenación canónica (Legendre & Andersson, 1999). Se utilizó la transformación de Hellinger para las variables biológicas (Legendre & Gallagher, 2001) y las variables previamente transformadas y seleccionadas en el ACP (Capitulo II). Se seleccionó el mejor modelo (función ordistep) por pruebas de permutaciones, a partir de un modelo saturado (Oksanen et al., 2019). Se realizaron 10000 permutaciones, adicionalmente el R2 se ajustó basado en la fórmula clásica de Ezequiel (1930), para evitar su inflación y errores tipo I (Legendre, Oksanen, & Braak, 2011).
Todos los análisis y gráficos fueron realizados en el software libre R. Versión (3.5.3), RStudio Team (2020): Integrated Development for R. RStudio, PBC, Boston http://www.rstudio.com/.
3.3 RESULTADOS
3.3.1 Comunidad de Fitoplancton
Se identificó un total de 201 morfotipos, distribuidos en 12 clases, 25 órdenes, 44 familias y 74 géneros (Anexo 3). Las clases que albergaron la mayor riqueza fueron: Euglenophyceae con 49 morfos, donde los géneros Trachelomonas y Lepocinclis fueron los más representativos; y Zygnematophyceae con 44 morfotipos, Staurastrum y Staurodesmus expresaron la mayor riqueza. Klebsormidiophycea, Trebouxiophyceae y Trebouxiophyceae
55 se encontraron representadas por dos morfotipos cada una, mientras clases como Trebouxiophyceae y Xanthophyceae únicamente por un morfo.
La distribución de la riqueza de géneros en los diferentes lagos estudiados a través de las provincias limnológicas, puede observarse en la Fig. III - 1. Se observa a la laguna de Fúquene como el sistema que albergó la mayor riqueza con 27 géneros, seguido por Guarinocito con 25. En contraste una baja riqueza en Los Fríos con 5, Chirimoyo y la Graciela con 6 géneros.
20
10
Riqueza de Géneros de Riqueza
0
TOTA FRÍOS NEGRA MORRO PEÑA_B LETICIA TABACAL TRES_M SISCUNSÍ FÚQUENE ENCANTO GRACIELA GÜITOQUE CHIRIMOYO BOCATOMA CALDERONA COLORADOS BOCACHICO GUARINOCITO
Lagos
PROVINCIA Alta montaña Andina alta Andina baja Tierras bajas
Fig. III - 1. Riqueza de géneros fitoplanctónicos para cada uno de los lagos y provincias estudiados.
En la Fig. III – 2 se muestra la contribución de las clases algales en los sistemas estudiados, la clase Bacillariophyceae se encontró en todos los lagos (exceptuando Chirimoyo), en baja proporción para la alta montaña y con más del 50% para Güitoque y Bocatoma. Las Chlorophyceas y Zygnematophyceas, fueron algas ampliamente distribuidas a lo largo de las provincias, siendo dominantes en las de alta montaña y andina alta. En las provincias andina baja y tierras bajas las clases Cyanophyceae y Dinophyceae se destacan. Por otro lado, y de forma generalizada, las clases Chrysophyceae, Klebsomidiophyceae y Xanthophyceae, mostraron una proporción mínima.
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Fig. III - 2. Clases fitoplanctónicas para cada uno de los lagos y provincias estudiadas.
En la Fig. III – 3 se observa la exclusividad de géneros fitoplanctónicos para cada una de las provincias limnológicas, las provincias andina baja, alta y tierras bajas presentan alrededor de 4 géneros c/u, mientras que la provincia de alta montaña alberga el mayor porcentaje con 9 géneros exclusivos para lagos ubicados por encima de los 3000 m.
Fig. III – 3. Proporción de géneros de algas exclusivos por provincia limnológica.
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En la Fig. III - 4 se identifica una tendencia de menor abundancia total de algas planctónicas en los lagos de la provincia de alta montaña ( =364.25), a diferencia de lo observado para los lagos de la provincia andina baja ( = 1198.5). Sin embargo, en esta última se registra mayor grado de dispersión en los valores de abundancia, con un mínimo de 456 células para Los Fríos y un máximo de 2547 para Tabacal. En los lagos ubicados en otras provincias se expresan valores intermedios, con excepción de Guarinocito de la provincia de tierras bajas que expreso un valor alto de abundancia.
Fig. III - 4. Abundancia total de individuos del fitoplancton por lago y provincia limnológica.
El nMDS para el fitoplancton presentó un valor de stress = 0.17, para dos dimensiones, indicando una asignación aceptable, con una bondad de ajuste R2=0.971. En la ordenación los puntos representan a la comunidad fitoplanctónica para cada lago, se observan 4 grupos que no evidencian un patrón estrictamente asociado al rango altitudinal (Fig. III - 5). El grupo
58 verde integra lagos de alta montaña desde los 3142m (3) pasando por lagos de la región andina alta y baja hasta los 1514m (13), este grupo presentó altas abundancias de Cosmarium, Staurastrum, Staurodesmus, el grupo aguamarina integrado por lagos de la provincia andina mostró afinidad con Nitzschia y Monoraphidium, en el grupo azul oscuro conformado por lagos de la provincia andina y tierras bajas, presentó alta abundancia de Trachelomonas y Scenedesmus y el grupo rojo integró lagos de alta montaña Siscunsí y laguna Negara con el lago La Graciela de tieras bajas por alta abundancia de Chlamydomonas.
Fig. III - 5. Ordenación nMDS usando distancia Bray-Curtis para la comunidad fitoplanctónica.
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En la Fig. III – 6 se observa la distribución de los lagos, teniendo en cuenta la comunidad fitoplanctonica como matriz respuesta y los parámetros ambientales como matriz explicativa. El modelo seleccionado con la opción “backward” explico el 38% de la varianza, un p=3e-04***, con las variables: δ15N, conductividad eléctrica, transparencia, alcalinidad y temperatura. La RDA arrojo 5 ejes canónicos y 13 ejes sin restricción para los residuos, con un R2=0.14. Los valores de contribución de cada variable se pueden observar en el Anexo 8.
La Fig. III – 6 muestra una contribución importante de la transparencia, δ15N y conductividad eléctrica en los dos primeros ejes, la alcalinidad se correlaciona positivamente con la temperatura y negativamente con la transparencia. La abundancia de Sphaerocystis en Tota y El Encanto se relacionó con valores altos de transparencia y bajos en alcalinidad. Altas abundancias de Oocystis y Staurastrum con valores altos de δ15N y bajos valores de conductividad para la Calderona, Peña Blanca y Leticia. Los lagos Siscunsí y La Graciela mostraron mayor abundancia de Chlamydomonas. Las abundancias de Tetraedron y Cylindroermopsis se asociaron con altos valores de conductividad para los lagos El Morro y Tabacal de la provincia Andina-baja. Gran cantidad de géneros como Scenedesmus, Trachelomonas, entre otros, mostraron una relación positiva con la temperatura y la alcalinidad y negativa con la transparencia.
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Fig. III - 6. Ordenación RDA para la comunidad fitoplanctónica.
3.3.2 Comunidad de Zooplancton
Se identificó un total de 70 morfotipos, distribuidos en 4 clases, 6 órdenes, 23 familias y 34 géneros (Anexo 4). El grupo que expresó la mayor riqueza fue rotíferos con 49 morfos, la familia Brachionidae fue la más representativa con 6 morfotipos del género Brachionus y 6 de Keratella. En los copépodos el orden Cyclopoida albergo 8 especies de las cuales 3 pertenecen al género Metacyclops y el orden Calanoida con 5 especies siendo el género Notodiaptomus el más representativo con 3 especies. Los cladóceros fueron los que presentaron menor riqueza con 8 especies de las cuales el género Daphnia fue el que expresó mayor riqueza con 3 especies.
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La distribución de la riqueza de géneros en los diferentes lagos estudiados a través de las provincias limnológicas puede observarse en la Fig. III – 7. La riqueza se incrementa a partir de los 1679 m s.n.m en la provincia andina baja y en tierras bajas, los lagos de Peña blanca, Guarinocito y Tres Moriches albergaron la mayor riqueza con 13 géneros c/u. Mientras la provincia andina baja y de alta montaña presentaron menor riqueza con únicamente 3 géneros para los lagos Siscunsí y el Encanto y un máximo de 8 para la Calderona y Güitoque.
Fig. III - 7. Riqueza de géneros zooplanctónicos para cada uno de los lagos y provincias estudiadas En la Fig. III – 8 se muestra la contribución con relación a su abundancia de los grupos zooplanctónicos en los sistemas estudiados, se observa un dominio por parte de los rotíferos a lo largo del rango altitudinal, mostrando una ligera semejanza con una distribución multinomial. Los copépodos muestran una tendencia a incrementar inversamente a la elevación, el lago Tabacal obtuvo una dominancia del 94 % con Thermocyclops. Los cladóceros fueron más representativos en la alta montaña y en tierras bajas, el lago Bocachico fue el único en el que este grupo tuvo una dominancia superior al 50% con el género Moina.
62
Fig. III - 8. Porcentaje de contribución a la riqueza por grupo zooplanctónico en los lagos.
En la Fig. III – 9 se muestra que existe un aumento en la proporción de géneros exclusivos inverso al gradiente altitudinal. En la provincia de alta montaña únicamente se registró a Boeckella, la provincia andina-alta no presentó ningún género exclusivo. Se muestra un incremento a partir de los 1500 m s.n.m. para la provincia andina-baja y tierras bajas, las cuales albergaron el mayor porcentaje con 4 géneros c/u, representados principalmente por rotíferos.
Fig. III – 9. Exclusividad de géneros zooplanctónicos por provincia limnológica.
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En la Fig. III – 10 se identifica una tendencia positiva de la abundancia total con la elevación, la provincia de alta montaña concentró la mayor abundancia ( =1486.25) y registra mayor grado de dispersión en sus valores de abundancia, con un máximo de 3462 individuos para laguna Negra y un mínimo de 431 para La Calderona, mientras que en lagos ubicados en otras provincias se expresan valores intermedios, siendo la provincia de tierras bajas la que registro menor dispersión y valores de abundancia bajos ( =227.5).
Fig. III - 10. Abundancia total de individuos zooplanctónicos por lago y provincia limnológica.
El nMDS de la comunidad zooplanctónica presentó un valor de stress = 0.15, para dos dimensiones, indicando una asignación aceptable, con una bondad de ajuste R2=0.974. En la ordenación los puntos representan la composición de los géneros más abundantes para cada lago (Fig. III - 11). El grupo el grupo rojo, conformado por Sicunsí y el Morro de la provincia
64 de alta montaña y andina baja respectivamente con alta abundancia de Keratella, dentro de este grupo, Siscunsí además presentó alta abundancia de Bosmina. El grupo verde, conformado por lagos de la provincia de alta montaña, andina alta y baja las cuales mostraron altas abundancias de Polyarthra. El grupo azul oscuro lo conforman lagos de todas las provincias, con presencia de Keratella y Polyarthra, la cercanía entre La Calderona y Fúquene se da por Trichocerca, entre Los Fríos y Tres Moriches por Ascomorpha. Por último, el grupo azul claro con lagos de la provincia andina-baja y tierras bajas, se muestran distanciados por altas abundancias en géneros como Ascomorpha para Leticia, Thermocyclops para Tabacal y Moina para Bocachico.
Fig. III - 11. Ordenación nMDS usando distancia Bray-Curtis para la comunidad zooplanctónica.
En la Fig. III - 12 se observa la distribución de los lagos, teniendo en cuenta la comunidad zooplanctónica como matriz respuesta y los parámetros ambientales como matriz explicativa. El modelo seleccionado con la opción “backward” explico el 63% de la varianza, un p=0.018*, con las variables: δ13C, δ15N, conductividad, clorofila, nitrógeno total, oxígeno,
65 temperatura, pH, se incluyó además el COD como variable de interés en este estudio. La RDA arrojo 9 ejes canónicos y 9 ejes sin restricción para los residuos, con un R2ajustado=0.26. Los valores de contribución de cada variable se pueden observar en el Anexo 8.
La Fig. III - 12 muestra a rotíferos como Keratella y Trichocerca y el cladócero Bosmina, relacionados positivamente por la clorofila a y el pH, representados en los lagos Siscunsí, El morro, Fúquene y Chirimoyo. Mientras rotíferos como Ascomorpha, Hexarthra, Lecane mostraron un comportamiento inverso, reportado para lagos de la provincia andina baja. Géneros como Moina y Thermocyclops se asociaron positivamente con el oxígeno y la temperatura y negativamente con el δ15N, contrario a ocurrencia del rotífero Polyarthra. Los géneros Boeckella y Gastropus mostraron una asociación negativa con la conductividad, el COD y el NT, relacionadas con la concentración de nutrientes.
Fig. III - 12. Ordenación RDA para la comunidad zooplanctónica.
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3.3.3 Comunidad Microbiana
Para el Lago de Tota se asignó un total de 147,221 lecturas a 440 OTUs en la librería 16s, distribuidos en 21 filos 50 clases, 124 órdenes (3 taxas ambiguos y 18 no cultivados) y 441 morfotipos. Las clases que expresaron la mayor riqueza fueron Gammaproteobacteria con 20 órdenes (Betaproteobacteriales mayor riqueza) y 96 morfotipos, Bacteroidia con 5 órdenes (Flavobacteriales mayor riqueza) y 79 morfotipos, Alphaproteobacteria con 16 órdenes (Rhizobiales mayor riqueza) y 74 morfotipos. Con una riqueza intermedia se encuentra las Deltaproteobacteria con 8 órdenes y 37 morfotipos y las Verrucomicrobiae con 6 órdenes y 22 morfotipos. Por último, las clases que expresaron baja riqueza con un único morfotipo fueron 22, como Aminicenantia, Anaerolineae, Armatimonadia, entre otras.
Los OTU más abundantes (frecuencia >1%) pertenecen a Actinobacteria (51%), con abundancias intermedias Gammaproteobacteria (12%), Bacteroidia (11%) y bajas abundancias Acidimicrobia (8%), Verrucomicrobiae (7%) y Alphaproteobacteria (4%) (Fig. III - 13).
Fig. III – 13. Porcentaje de contribución a la abundancia por clase del microbioma en el Lago de Tota.
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3.4 DISCUSIÓN
Es posible observar algunas tendencias en la composición de las comunidades planctónicas con relación al rango altitudinal estudiado. Por un lado, la expresión de la riqueza (número de géneros registrados) fitoplanctónica fue equivalente para las provincias de alta montaña, andina baja y tierras bajas con 43 géneros c/u y un aumento en 3 para la provincia andina alta (46), y por otro, la riqueza de zooplancton aumentó inversamente a la altitud, siendo la provincia andina-baja la que mayor riqueza mostro con 24 géneros, seguido de tierras bajas con 20. Consistentemente con la riqueza, la exclusividad de géneros incrementó para el fitoplancton en la alta montaña y para el zooplancton en las zonas bajas.
En la composición de algas se registraron clases como las clorofitas, grupo cosmopolita, que presenta especial diversificación en lagos tropicales (William M Lewis & Wendula, 1982), como se puede observar en la (Fig. III - 2), siendo registrada en todas las provincias limnológicas principalmente en lagos de mayor altitud, como Siscunsí y La Negra, congruente con lo reportado por Barta et al., (2017) para lagunas de páramo.
En las provincias de menor altitud se resalta la presencia de algas Cianofíceas, donde su presencia se puede asociar con aspectos regionales (temperatura) combinados con condiciones locales (conductividad, transparencia, pH), p.ej Cylindrospermopsis se encontró en los lagos El Morro y Tabacal de la provincia andina baja, este género posee una amplia distribución a nivel mundial, común para regiones tropicales y subtropicales, usualmente estudiadas por su potencial tóxico (Molica et al., 2002), asociadas a sistemas eutróficos, con alta turbidez y desarrollo óptimo entre los 25-35 oC (Briand, Leboulanger, Humbert, Bernard, & Dufour, 2004; Kokociński & Soininen, 2012), características que también se reflejaron en este estudio, correlacionadas positivamente con la conductividad, bajas trasparencias y temperatura 22-24 oC (Fig. III - 6), además, estos lagos presentaron una composición taxonómica similar (Fig. III - 5), donde Cylindrospermosis fue el género que expreso la mayor abundancia. Igualmente géneros como Merismopedia para Guarinocito, relacionado con sistemas meso a eutróficos, cálidos, con tolerancia a bajas concentraciones
68 de nutrientes (Burford & O’Donohue, 2006; C. S. Reynolds, Huszar, Kruk, Naselli-Flores, & Melo, 2002).
La expresión de abundancia de las algas, se relacionó con condiciones de tipo local, independientemente del rango altitudinal, principalmente con el grado de eutroficación de los sistemas, teniendo como característica común cuencas fuertemente alteradas, Tabacal y Guarinocito presentaron los valores de abundancias más altos propio de aguas eutróficas (Margalef, 1983a).
La exclusividad se puede relacionar teóricamente con las tasas de inmigración, las cuales disminuyen con la elevación y por tanto la exclusividad de especies muestra picos en altitudes intermedias a altas (Lomolino, 2001), junto con factores de tipo histórico, que convierten a estas regiones en puntos de alta endemicidad y especiación, particularmente en la alta montaña andina, planteamientos que hasta ahora han sido testados para grupos de plantas y vertebrados (Myers, Mittermeier, Mittermeier, da Fonseca, & Kent, 2000; Nevado, Contreras-Ortiz, Hughes, & Filatov, 2018).
Para el fitoplancton los mecanismos de dispersión son pasivos, relacionados con el transporte aéreo forético, por aves en grandes distancias o insectos en cuerpos de agua cercanos, o dispersión local por deriva (De Bie et al., 2012; Oyanedel, Vega-Retter, Scott, Hinojosa, & Ramos-Jiliberto, 2008), junto con el origen tectónico-glaciar en el cual se encuentran enmarcados los lagos de la provincia de alta montaña, donde la exclusividad algal mostro un alto porcentaje (45%), tienen implicaciones en términos filogeográficos sobre esta comunidad.
Géneros de diatomeas como Cymbella, Eutonia, Frustulia y Tabellaria son típicos de zonas de alta montaña (Donato et al., 1996; G. Pinilla, 2000), otros géneros como Pleurotaenium, previamente registrado en Tota, cuentan con una distribución Pantropical (G. Pinilla, 2000), sin embargo, posee un área restringida en sus distribuciones locales, convirtiéndolo en grupo importante en la definición de áreas de endemismos y conservación (Oyanedel et al., 2008),
69 por último Westellopsis encontrado en Tota y Siscunsí, constituye una observación particular. Este género se registró por primera y única vez para el Neotrópico en un humedal de la Chapada Diamantina en Brasil, con condiciones de transparencia (2.1m) y pH (7.1), similares a los obtenidos en esta provincia (Anexo 1), pero con grandes diferencias en temperatura, siendo registrada en sistemas cálidos (22oC) (Ramos, Bicudo, Góes-Neto, & Moura, 2014).
La composición del zooplancton como característica común para sistemas lénticos, obtuvo una alta representatividad de rotíferos y cladóceros, ligada directamente a sus ciclos de vida. Ambos constituyen organismos capaces de reproducirse asexualmente (partenogénesis) y con fases de latencia, lo cual aumenta su capacidad de dispersión y éxito en la colonización de nuevos ambientes, evadiendo procesos como el efecto Alle (disminución de tasas reproductivas y de supervivencia por bajas densidades poblacionales) y las cargas de migración, a los cuales se enfrentan los copépodos, quienes al ser organismos con reproducción sexual obligada, presentan una distribución más restringida (Henriques-Silva et al., 2016). En Colombia el 74% de los registros de copépodos corresponden a especies distribuidas en cuerpos de agua en zonas bajas, frente a un 17% para las zonas de alta montaña (Gaviria & Aranguren-Riaño, 2019), igualmente reflejado en este estudio.
Lagos como Chirimoyo y el Encanto mostraron una baja riqueza dominada por rotíferos, a su vez mostraron la abundancia más baja en la provincia andina alta y en el gradiente altitudinal. Esto puede ser explicado por factores espaciales relacionados con el aislamiento y la dificultad de las especies de mantener sus poblaciones en estos ambientes (Hobæk, Manca, & Andersen, 2002), estos sistemas, en particular, se encuentran incrustados en una matriz de bosque alto andino (Cap. 1), regulados únicamente por los regímenes de lluvia propios de la región, y es allí donde los organismos que tienden a ser dominantes, presentan características como las de los rotíferos o cladóceros, anteriormente mencionadas.
La expresión de abundancia del zooplancton, se relaciona con cambios en las condiciones ambientales, principalmente por temperatura. Para cladóceros se reportan rangos estrechos de temperatura con disminuciones importantes en su abundancia cuando esta supera los 20oC
70
(Gillooly & Dodson, 2000) como en el caso de Chirimoyo, Tabacal y Bocachico, mientras que en lagos con condiciones de baja temperatura en la provincia de alta montaña se registraron los valores más altos en abundancia, donde Laguna Negra alcanzo el valor más alto, con un aporte significativo de Bosmina.
Al igual que en el fitoplancton los mecanismos de dispersión del zooplancton se dan por acción del viento, transporte forético y deriva, con la particularidad de la presencia de huevos “ephippia” para cladóceros, con diapausa para rotíferos y criptobiosis en nauplios de copépodos (Oyanedel et al., 2008). La exclusividad de la comunidad zooplanctónica mostró una tendencia inversa al rango altitudinal. Como especie exclusiva de la provincia de alta montaña únicamente se reporta Boeckella gracilis. En Colombia la distribución de esta especie se limita a ecosistemas lénticos, principalmente páramos de la Cordillera Oriental (González, Aranguren- Riaño, & Gaviria, 2008).
Para las provincias andina baja y tierras bajas, que en este estudio abarcan de los 100 hasta los 1900m de altitud, la riqueza y la exclusividad aumentó, representada en su mayoría por rotíferos de los géneros Synchaeta, Wierzejskiella, Cephalodella, Lepadella y Macrochaetus, copépodos como Mycrocyclops típicos de zonas bajas con un rango reportado hasta 2600m (Gaviria & Aranguren-Riaño, 2019) y cladóceros como Ilyocryptus y Diaphanosoma distribuidos en el Neotrópico, reportados para la región andina, caribe y algunas especies amazónicas (Kotov & Fuentes-Reinés, 2015).
Con relación al bacterioplancton, el filo que presentó la mayor riqueza (OTUs) fue el de las Proteobacterias, por otro lado, las Actinobacterias presentaron la mayor abundancia. Este es un grupo cosmopolita, con amplia distribución, abundancia y biomasa en ecosistemas de agua dulce (Glockner et al., 2000), aun así, continúa siendo un grupo de bacterias en su gran mayoría no cultivables (Newton, Jones, Helmus, & McMahon, 2007), en concordancia con nuestros resultados (Anexo 7), donde la gran mayoría de morfotipos son bacterias no cultivables. Dentro de estos morfotipos se resalta la presencia del grupo hgcI quienes se caracterizan por utilizar de manera eficiente bajas concentraciones de carbono orgánico
71 disuelto a bajas temperaturas (Glockner et al., 2000), como es el caso del lago de Tota. Esta eficiencia se refleja en sus altas abundancias, con hasta 66370 individuos para un único taxón. Se resalta además la presencia del grupo CL500-29 de la clase Acidimicrobiia, por ser de origen marino, aunque su distribución actualmente incluye algunos sistemas continentales (Yu et al., 2019).
Efectos significativos de la altitud sobre la estructura de comunidades como el zooplancton han sido demostrados en estudios con un rango altitudinal más estrecho y direccionado a ambientes extremos de alta montaña (Quenta Herrera, Jacobsen, Casas, & Dangles, 2018), mientras que en estudios con un espectro más amplio a nivel espacial, las variables ambientales locales cobran mayor relevancia, evidenciando así las particularidades de las matrices circundantes a los cuerpos de agua y de las características de hábitat, las cuales juegan un papel clave en la estructura de sus comunidades. Como se mostró en este estudio, también reportado por Borges et al., (2016); Fraisse, Bormans, & Lagadeuc, (2013); para el fitoplancton y por Dallas & Drake, (2014); para el zooplancton e incluso en comunidades microbianas que forman parte del picoplancton por Burns & Galbraith, (2007).
Las variables ambientales que contribuyeron significativamente sobre la estructura de la comunidad fitoplanctónica (Fig. III – 6) se relacionaron con los recursos y patrones geológicos δ15N, transparencia y conductividad. Igualmente, las variables más importantes sobre la estructura del zooplancton (Fig. III – 12) relacionaron recursos, patrones geológicos con metabolismo: δ13C, δ15N, TN, conductividad y clorofila. Sin embargo, se reconoce la necesidad de incluir otras variables de tipo espacial-geográfico como el tamaño y distancia entre lagos, que pueden potencialmente aportar a la explicación de la varianza obtenida con los modelos RDA, en especial para el fitoplancton.
Los valores de isótopos (δ13C, δ15N) posicionan a la materia orgánica particulada (MOP) como fuerte estructurador de las comunidades planctónicas, este recurso constituye una fuente indispensable de alimento para el zooplancton, que junto con el fitoplancton (Clorofila_a), suplen las demandas energéticas de esta comunidad, la cual tiene un amplio
72 espectro que varía entre grupos taxonómicos y en la ontogenia propia de cada especie. Estos resultados son equivalentes con la investigación de Kibirige, Perissinotto, & Nozais (2002).
Por último, se piensa que la ausencia de un patrón altitudinal (regional) per se significativo en los lagos muestreados, tanto en sus propiedades ambientales como en sus comunidades planctónicas, se relaciona con la complejidad misma de los sistemas, los cuales se encuentran enmarcados en una red de efectos combinados y/o redundantes y procesos convergentes, en lugar de efectos independientes de una fuerza dominante o un “patrón maestro” como la altitud o la temperatura (Lomolino, 2001; Stomp et al., 2011).
3.5 CONCLUSIONES
Este estudio presenta uno de los primeros reportes de las variaciones en la estructura taxonómica de las comunidades planctónicas (fitoplancton y zooplancton) a lo largo de un rango altitudinal en Colombia.
La hipótesis sobre el comportamiento de estas comunidades basado en la teoría de gradientes altitudinales (Regla altitudinal Rapoport), se ajustó con los cambios observados en la riqueza de géneros para la comunidad zooplanctónica, mientras que el fitoplancton no evidenció una tendencia clara con relación a la riqueza y la altitud.
La exclusividad de géneros obtuvo un comportamiento inverso para estas comunidades, en el zooplancton incrementó hacia la provincia de tierras bajas y para el fitoplancton hacia la provincia de alta montaña.
No se evidenció un patrón altitudinal (regional) per se significativo, que opere directamente sobre la estructura de las comunidades planctónicas.
Se mostró que las variables ambientales de tipo local actúan como filtros, incidiendo fuertemente en la estructuración de estas comunidades planctónicas.
73
Los cambios en la estructura de las comunidades se relacionaron principalmente con variables de carácter geológico, recursos y de metabolismo como conductividad, δ13C, δ15N, TN, y clorofila.
Los isótopos de δ13C y δ15N se identificaron como variables importantes que permiten identificar flujos de materia a nivel local y regional, como fuentes importantes sobre la estructuración de las comunidades planctónicas.
Se registra el primer listado de bacterioplancton basado en OTUs para el Lago de Tota y para el país.
Finalmente queremos resaltar el aporte de información de tipo taxonómico de las comunidades planctónicas con 504 morfotipos, geográfico con un amplio espectro altitudinal y ambiental con 14 variables testadas, como información base fundamental para el desarrollo de estrategias de manejo y conservación acertadas, en torno al recurso hídrico del país.
3.6 REFERENCIAS
Aranguren-Riaño, N. J., Guisande, C., Shurin, J. B., Jones, N. T., Barreiro, A., & Duque, S. R. (2018). Amino acid composition reveals functional diversity of zooplankton in tropical lakes related to geography, taxonomy and productivity. Oecologia, 187(3), 719– 730. https://doi.org/10.1007/s00442-018-4130-6 Astorga, A., Oksanen, J., Luoto, M., Soininen, J., Virtanene, R., & Muotka, T. (2012). Distance decay of similarity in freshwater communities : do macro- and microorganisms follow the same rules ? Global Ecology and Biogeography, 21, 365–375. https://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2011.00681.x Barta, B., Mouillet, C., Espinosa, R., Andino, P., Jacobsen, D., & Christoffersen, K. S. (2017). Glacial-fed and páramo lake ecosystems in the tropical high Andes. Hydrobiologia, 813, 19–32. https://doi.org/10.1007/s10750-017-3428-4 Bellinger, E. G., & Sigee, D. C. (2015). Freshwater Algae: Identification and Use as
74
Bioindicators. (J. Wiley & S. Inc, Eds.) (Second Edi). Bhatt, J. P., Manish, K., & Pandit, M. K. (2012). Elevational Gradients in Fish Diversity in the Himalaya : Water Discharge Is the Key Driver of Distribution Patterns. PLoS ONE, 7(9), 1–11. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0046237 Bicudo, C. E. de M., & Menezes, M. (2017). Gêneros de algas de águas continentais do Brasil: chave de identificação e descrições (Terceira E). São Carlos: RiMa. Boltovskoy, D. (1995). Colección de plancton. In E. . Lopretto & G. Tell (Eds.), Ecosistemas de aguas continentales: metodologías para su estudio (Ediciones, pp. 271–295). Borges, K., Teresa, F. B., Ludgero, G., Huszar, V., & Nabout, J. (2016). Comparing the effects of landscape and local environmental variables on taxonomic and functional composition of phytoplankton communities. Journal of Plankton Research, 38(5), 1334–1346. https://doi.org/10.1093/plankt/fbw062.
Boxshall, G. A., & Halsey, S. h. (2004). An Introduction to Copepod Diversity. London: Ray Society. Briand, J. F., Leboulanger, C., Humbert, J. F., Bernard, C., & Dufour, P. (2004). Cylindrospermopsis raciborskii (Cyanobacteria) invasion at mid-latitudes: Selection, wide physiological tolerance, or global warming? Journal of Phycology, 40(2), 231– 238. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2004.03118.x Brown, J. H., & Brian, A. M. (1989). Macroecology : The Division of Food and Space Among Species on Continents. Science, 243(4895), 1145–1150. https://doi.org/10.1126/science.243.4895.1145 Burford, M. A., & O’Donohue, M. J. (2006). A comparison of phytoplankton community assemblages in artificially and naturally mixed subtropical water reservoirs. Freshwater Biology, 51(5), 973–982. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2006.01536.x Burns, C. W., & Galbraith, L. M. (2007). Relating planktonic microbial food web structure in lentic freshwater ecosystems to water quality and land use. Journal of Plankton Research, 29(2), 127–139. https://doi.org/10.1093/plankt/fbm001 Caporaso, J. G., Kuczynski, J., Stombaugh, J., Bittinger, K., Bushman, F. D., Costello, E. K., … Knight, R. (2010). QIIME allows analysis of high-throughput community
75
sequencing data. Nature Methods, 7(5), 335–336. https://doi.org/10.1038/nmeth.f.303.QIIME Caraballo, P., Forsberg, B. R., & Leite, R. G. (2012). Papel trófico del microbial loop en un lago de inundación en la amazonía central. Acta Biológica Colombiana, 17(1), 103–116. Dallas, T., & Drake, J. M. (2014). Relative importance of environmental, geographic, and spatial variables on zooplankton metacommunities. Ecosphere, 5(9), Article 104. https://doi.org/10.1890/ES14-00071.1 De Bie, T., De Meester, L., Brendonck, L., Martens, K., Goddeeris, B., Ercken, D., … Declerck, S. A. J. (2012). Body size and dispersal mode as key traits determining metacommunity structure of aquatic organisms. Ecology Letters, 15(7), 740–747. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2012.01794.x de Paggi, S. J., & Koste, W. (1995). Additions to the Checklist of Rotifers of the Superorder Monogononta Recorded from Neotropis. Internationale Revue Der Gesamten Hydrobiologie Und Hydrographie, 80(1), 133–140. https://doi.org/10.1002/iroh.19950800116 Dodds, W. K., Bruckerhoff, L., Batzer, D., Schechner, A., Pennock, C., Renner, E., … Grieger, S. (2019). The freshwater biome gradient framework : predicting macroscale properties based on latitude , altitude , and precipitation. Ecosphere, 10, 1–33. https://doi.org/10.1002/ecs2.2786 Donato-Rondon, J. C. (2001). Fitoplancton de los Lagos Andinos del Norte de Sudamérica (Colombia) (Editora Gu). Bogotá: Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales. Donato, J., González, L., & Rodríguez, C. (1996). Ecología de dos sistemas acuáticos de páramo (Guadalupe). Bogotá: Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales. Echenique, R. O., Nuñez-Avellaneda, M., & Duque, S. R. (2004). CHLOROCOCCALES DE LA AMAZONIA COLOMBIANA I : Chlorellaceae y Scenedesmaceae Chlorococcales of the Colombia Amazonia I : Chlorellaceae and Scenedesmaceae. Caldasia, 26(1), 37–51. Edgar, R. C. (2010). Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST.
76
Bioinformatics, 26(19), 2460–2461. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq461 Edgar, R. C., Haas, B. J., Clemente, J. C., Quince, C., & Knight, R. (2011). UCHIME improves sensitivity and speed of chimera detection. Bioinformatics, 27(16), 2194– 2200. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btr381 El Moor-Lourerio, L. M. A. (1997). Manual de identificação de cladóceros límnicos do Brasil (EDITORA UN). Universidade Católica de Brasília. Fraisse, S., Bormans, M., & Lagadeuc, Y. (2013). Morphofunctional traits reflect differences in phytoplankton community between rivers of contrasting flow regime. Aquatic Ecology, 47(3), 315–327. https://doi.org/10.1007/s10452-013-9446-z Gaston, K. J. (1994). Rarity (Population). London: Chapman & Hall. Gaviria, S., & Aranguren-Riaño, N. (2003). Guia de laboratorio para identificación de Cladóceros (Anomopoda y Ctenopoda) y Copépodos (Calanoida y Cyclopoida). Tunja. Gaviria, S., & Aranguren-Riaño, N. (2019). Continental copepods ( Crustacea : Hexanauplia ) of Colombia : revision and additions to the inventory. Biota Colombiana, 20(1), 50– 74. https://doi.org/10.21068/c2019.v20n01a04 Gillooly, J., & Dodson, S. (2000). Latitudinal patterns in the size distribution and seasonal dynamics of new world, freshwater cladocerans. Limnology and Oceanography, 45(1), 22–30. https://doi.org/10.4319/lo.2000.45.1.0022 Glockner, F. O., Zaichikov, E., Belkova, N., Denissova, L., Pernthaler, J., Pernthaler, A., & Amann, R. (2000). Comparative 16S rRNA analysis of lake bacterioplankton reveals globally distributed phylogenetic clusters including an abundant group of Actinobacteria. Applied and Environmental Microbiology, 66(11), 5053–5065. https://doi.org/10.1128/AEM.66.11.5053-5065.2000 González, A. del P., Aranguren- Riaño, N., & Gaviria, S. (2008). Cambios en la estructura de Boeckella gracilis (Crustacea, Centropagidae) en el plancton del Lago de Tota, Boyacá-Colombia. Acta Biologica Colombiana, 13(2), 61–72. Henriques-Silva, R., Pinel-Alloul, B., & Peres-Neto, P. (2016). Climate , history and life- history strategies interact in explaining differential macroecological patterns in freshwater zooplankton. Global Ecology and Biogeography, 25(12), 1454–1465. https://doi.org/10.1111/geb.12505
77
Hessen, D., Faafeng, B., Smith, V., Bakkestuen, V., & Walseng, B. (2006). Extrinsic and intrinsic controls of zooplankton diversity in lakes. Ecology, 87(2), 433–443. https://doi.org/10.1890/05-0352 Hillebrand, H. (2004). On the generality of the latitudinal diversity gradient. The American Naturalist, 163(2), 192–211. https://doi.org/10.1086/381004 Hobæk, A., Manca, M., & Andersen, T. (2002). Factors influencing species richness in lacustrine zooplankton. Acta Oecologia, 23, 155–163. https://doi.org//10.1016/S1146- 609X(02)01147-5 Jankowski, T., & Weyhenmeyer, G. A. (2006). The role of spatial scale and area in determining richness-altitude gradients in Swedish lake phytoplankton communities. OIKOS, 115(3), 433–442. https://doi.org//10.1111/j.2006.0030-1299.15295.x Kibirige, I., Perissinotto, R., & Nozais, C. (2002). Alternative food sources of zooplankton in a temporarily-open estuary: evidence from δ13C and δ15N. Journal of Plankton Research, 24(10), 1089–1095. https://doi.org/10.1093/plankt/24.10.1089 Kokociński, M., & Soininen, J. (2012). Environmental factors related to the occurrence of Cylindrospermopsis raciborskii (Nostocales, Cyanophyta) at the north-eastern limit of its geographical range. European Journal of Phycology, 47(1), 12–21. https://doi.org/10.1080/09670262.2011.645216 Korhonen, J. J., Wang, J., & Soininen, J. (2011). Productivity-Diversity Relationships in Lake Plankton Communities. PLoS ONE, 6(8), e22041. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0022041 Körner, C. (2007). The use of ‘ altitude ’ in ecological research. Trends in Ecology and Evolution, 22(11), 569–574. https://doi.org/10.1016/j.tree.2007.09.006 Koste, W. (1978a). Rotatoria, Die Rädertiere Mitteleuropas (I. Texband). Berlin: Gebrüder Borntraeger. Koste, W. (1978b). Rotatoria, Die Rädertiere Mitteleuropas (II. Textba). Berlin: Gebrüder Borntraeger. Kotov, A. A., & Fuentes-Reinés, J. M. (2015). An annotated checklist of the Cladocera (Crustacea: Branchiopoda) of Colombia. Zootaxa, 4044(4), 493–510. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4044.4.2
78
Külköylüglu, O., Sari, N., Akdemir, D., Yavuzatmaca, M., & Altinbag, C. (2012). Distribution of Sexual and Asexual Ostracoda (Crustacea) from Different Altitudinal Ranges in the Ordu Region. High Altitude Medicine & Biology, 13(2), 126–137. https://doi.org/10.1089/ham.2011.1111 Legendre, P., & Andersson, M. J. (1999). Distance-based redundancy analysis: Testing multispecies responses in multifactorial ecological experiments. Ecological Monographs, 69(1), 1–24. https://doi.org/10.1890/0012- 9615(1999)069[0001:DBRATM]2.0.CO;2 Legendre, P., & Gallagher, E. D. (2001). Ecologically meaningful transformations for ordination of species data, 2001(July), 271–280. https://doi.org/10.1007/s004420100716 Legendre, P., & Legendre, L. (2012). Numerical Ecology (Third Engl). Elsevier. Legendre, P., Oksanen, J., & Braak, C. J. F. (2011). Testing the significance of canonical axes in redundancy analysis. Methods in Ecology and Evolution, 2, 269–277. https://doi.org/10.1111/j.2041-210X.2010.00078.x Leibold, M. A., Holyoak, M., Mouquet, N., Amarasekare, P., Chase, J. M., Hoopes, M. F., … Gonzalez, A. (2004). The metacommunity concept: A framework for multi-scale community ecology. Ecology Letters, 7(7), 601–613. https://doi.org/10.1111/j.1461- 0248.2004.00608.x Lewis, W. M., & Wendula, R. (1982). Phytoplankton composition and morphology in Lake Valencia, Venezuela. Int. Revue Ges. Hydrobiol., 67(3), 297–322. Lindeman, R. L. (1942). The trophic-dynamic aspect o f ecology. Ecology, 23(4), 399–417. https://doi.org/10.2307/1930126 Lomolino, M. (2001). Elevation gradients of species-density : historical and prospective views. Global Ecology and Biogeography, 10(1), 3–13. https://doi.org//10.1046/j.1466- 822x.2001.00229.x Maldonado-Ocampo, A., Ortega-Lara, J. S., Usma Oviedo, G., Galvis Vergara, Francisco Antonio Villa-Navarro, L., Vásquez Gamboa, S., Prada-Pedreros, C., & Ardila Rodríguez. (2005). Peces De Los Andes De Colombia Colombia. Bogotá: Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Retrieved from
79
http://awsassets.panda.org/downloads/peces_de_los_andes_de_colombia.pdf Maldonado, M., Maldonado-Ocampo, J., Ortega, H., Encalada, A., Carvajal-Vallejos, F., Rivadeneira, J., … Rivera-Róndon, C. (2012). Diversidad en los Sistemas Acuáticos. In S. Herzog, R. Martinez, P. Jørgensen, & H. Tiessen (Eds.), Cambio Climático y Biodiversidad en los Andes Tropicales (pp. 325–347). Paris: Instituto Interamericano para la Investigación del Cambio Global. Margalef, R. (1983a). Limnología (Ediciones). Barcelona. Molica, R., Onodera, H., García, C., Rivas, M., Andrinolo, D., Nascimento, S., … Lagos, N. (2002). Toxins in the freshwater cyanobacterium Cylindrospermopsis raciborskii (Cyanophyceae) isolated from Tabocas reservoir in Caruaru, Brazil, including demonstration of a new saxitoxin analogue. Phycologia, 41(6), 606–611. Moreira, F. M. S., Huising, J., & Bignell, D. E. (Eds.). (2012). Manual de biología de suelos tropicales. Muestreo y caracterización de la biodiversidad bajo suelo. México: Instituto Nacional de Ecología. Myers, N., Mittermeier, R., Mittermeier, C., da Fonseca, G., & Kent, J. (2000). Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403(7326), 853–858. https://doi.org/10.1038/468895a Nevado, B., Contreras-Ortiz, N., Hughes, C., & Filatov, D. A. (2018). Pleistocene glacial cycles drive isolation, gene flow and speciation in the high-elevation Andes. New Phytologist, 219(2), 779–793. https://doi.org/10.1111/nph.15243 Newton, R. J., Jones, S. E., Helmus, M. R., & McMahon, K. D. (2007). Phylogenetic ecology of the freshwater Actinobacteria acI lineage. Applied and Environmental Microbiology, 73(22), 7169–7176. https://doi.org/10.1128/AEM.00794-07 Oksanen, A. J., Blanchet, F. G., Friendly, M., Kindt, R., Legendre, P., Mcglinn, D., … Szoecs, E. (2019). Package ‘ vegan .’ Oyanedel, J. P., Vega-Retter, C., Scott, S., Hinojosa, L. F., & Ramos-Jiliberto, R. (2008). Finding patterns of distribution for freshwater phytoplankton, zooplankton and fish, by means of parsimony analysis of endemicity. Revista Chilena de Historia Natural, 81(2), 185–203. https://doi.org/10.4067/S0716-078X2008000200004 Parra, O., Gonzales, M., DellaRossa, V., Rivera, P., & Orellana, M. (1982). Manual
80
taxonomico del Fitoplancton de aguas continentales (Volumen I:). Universidad de Concepción. Pennak, R. (1989). Fresh-Water invertebrates of the United States: Protozoa to Mollusca (3rd ed.). John Wiley & Sons, INC. Pickett, S. (1989). Space-for-Time Substitution as an Alternative to Long-Term Studies. In G. Likens (Ed.), Long-Term Studies in Ecology (pp. 110–135). New York. https://doi.org/10.1007/978-1-4615-7358-6 Pinilla, G. (2000). Indicadores biológicos en ecosistemas acuáticos continentales de Colombia: compilación bibliográfica. Fundación Universitaria de Bogotá JORGE TADEO LOZANO. https://doi.org/10.1017/CBO9781107415324.004 Prescott, G. W., Croasdale, H. T., & Vinyard, W. C. (1977). A Synopsis of North America Desmids (Part II: D). United States of America: University of Nebraska. Quenta Herrera, E., Jacobsen, D., Casas, J., & Dangles, O. (2018). Environmental and spatial filters of zooplankton metacommunities in shallow pools in high-elevation peatlands in the tropical Andes. Freshwater Biology, 63(5), 432–442. https://doi.org/10.1111/fwb.13079 Rahbek, C. (2005). The role of spatial scale and the perception of large-scale species-richness patterns. Ecology Letters, 8, 224–239. https://doi.org/10.1111/j.1461- 0248.2004.00701.x Ramírez, J. J. (2000). Fitoplancton de agua dulce: aspectos ecológicos, taxonómicos y sanitarios. Medellín: Universidad de Antioquia. Ramos, G. J., Bicudo, C. E. de M., Góes-Neto, A., & Moura, C. W. do N. (2014). New additions of coccoid green algae to the phycoflora of Brazil and the Neotropics. Acta Botanica Brasilica, 28(1), 8–16. https://doi.org/10.1590/S0102-33062014000100002 Rapoport, E. H. (1982). Areography: geographical strategies of species. New York: Pergamon Press. Rasconi, S., Gall, A., Winter, K., & Kainz, M. J. (2015). Increasing Water Temperature Triggers Dominance of Small Freshwater Plankton. PLoS ONE, 10(10), e0140449. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0140449 Reid, J. W. (1985). Chave de identificação e lista de referências bibliográficas para as
81
espécies continentais sulamericanas de vida livre da ordem Cyclopoida (Crustacea, Copepoda). Boletim de Zoologia, 9, 17–143. https://doi.org/10.11606/issn.2526- 3358.bolzoo.1985.122293 Rejas, D., Muylaert, K., & De Meester, L. (2005). Trophic interactions within the microbial food web in a tropical floodplain lake (Laguna Bufeos, Bolivia). Revista de Biologia Tropical, 53(1–2), 85–96. Resolución N 01744, 29 de diciembre. (2017). Autoridad Nacional de Licencias Ambientales ANLA. Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible. Colombia. Reynolds, C. (2006). The Ecology of Phytoplankton (Ecology, B). Cambridge University Press. Reynolds, C. S., Huszar, V., Kruk, C., Naselli-Flores, L., & Melo, S. (2002). Towards a functional classification of the freshwater phytoplankton. Journal of Plankton Research, 24(5), 417–428. https://doi.org/10.1093/plankt/24.5.417 Rumrich, U., Lange-Bertalot, H., & Rumrich, M. (2000). Diatoms of the Andes from Venezuela to Patagonia/Tierra del Fuego. (H. Lange-Bertalot, Ed.), Iconographia Diatomologica (9th ed.). Königstein: Koeltz Scientific Books. Segovia, B. T., Dias, J. D., Cabral, A. F., Meira, B. R., Lansac-tôha, F., Lansac-tôha, F. A., … Machado, L. F. (2017). Common and Rare Taxa of Planktonic Ciliates : Influence of Flood Events and Biogeographic Patterns in Neotropical Floodplains. Microbiology of Aquatic Systems, 74(3), 522–533. https://doi.org/10.1007/s00248-017-0974-2 Spens, J., Evans, A. R., Halfmaerten, D., Knudsen, S. W., Sengupta, M. E., Mak, S. S. T., … Hellström, M. (2017). Comparison of capture and storage methods for aqueous macrobial eDNA using an optimized extraction protocol: advantage of enclosed filter. Methods in Ecology and Evolution, 8(5), 635–645. https://doi.org/10.1111/2041- 210X.12683 Stevens, G. C. (1992). The elevational gradient in altitudinal range: an extension of rapoport’s latitudinal rule to altitude. The American Naturalist, 140(6), 893–911. Stomp, M., Huisman, J., Mittelbach, G. G., Litchman, E., & Klausmeier, C. A. (2011). Large- scale biodiversity patterns in freshwater phytoplankton. Ecology, 92(11), 2096–2107. https://doi.org/10.1890/10-1023.1
82
Streble, H., & Krauter, D. (1985). Atlas de los Microorganismos de Agua Dulce. Barcelona: Ediciones Omega, S.A. Sundqvist, M. K., Sanders, N. J., & Wardle, D. A. (2013). Community and Ecosystem Responses to Elevational Gradients : Processes , Mechanisms , and Insights for Global Change. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 44, 261–280. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-110512-135750 Urrutia-Cordero, P., Ekvall, M. K., Ratcovich, J., Soares, M., Wilken, S., Zhang, H., & Lars- Anders, H. (2017). Phytoplankton diversity loss along a gradient of future warming and brownification in freshwater mesocosms. Freshwater Biology, 62(11), 1869–1878. https://doi.org/10.1111/fwb.13027 Vyverman, W., Verleyen, E., Sabre, K., Odgson, D. O. A. H., Ann, D. A. G. M., Uggins, S. T. J., … Lower, R. O. F. (2007). Historical processes constrain patterns in global Diatom diversity. Ecology, 88(8), 1924–1931. https://doi.org/0.1890/06-1564.1 Wetzel, R., & Likens, G. (2000). Limnological Analyses (3rd ed.). New York: Springer. Yu, S., He, R., Song, A., Huang, Y., Jin, Z., Liang, Y., … Cao, J. (2019). Spatial and temporal dynamics of bacterioplankton community composition in a subtropical dammed karst river of southwestern China. MicrobiologyOpen, 8(9), 1–18. https://doi.org/10.1002/mbo3.849 Yuan, L. L., & Pollard, A. I. (2018). Changes in the relationship between zooplankton and phytoplankton biomasses across a eutrophication gradient. Limnology and Oceanography, 63(6), 2493–2507. https://doi.org/10.1002/lno.10955 Zoppi de Roa, E., Pardo, M. J., & Vásquez, W. (1993). Nuevas adiciones a la fauna de rotíferos de Venezuela. Review of Hydrobiology Tropical, 26(3), 165–173.
83
4 CAPITULO IV: Carbono orgánico disuelto en lagos andinos: incidencias ecológicas
84
4.2 INTRODUCCIÓN
El carbono constituye uno de los elementos más importantes en los ecosistemas. En sistemas lénticos ha sido estudiado en su mayoría en términos de cantidad, en donde sus concentraciones oscilan entre 1 y 30 mg C 1-1, convencionalmente lo podemos encontrar como: carbono inorgánico disuelto (CID), carbono orgánico particulado (COP) y carbono orgánico disuelto (COD) (Wetzel, 2001), delimitados principalmente por su naturaleza y tamaño. Para el COD, la distinción se hace en relación a la fracción de partículas <0.45 um (Eaton, Clesceri, Rice, & Greenberg, 2005), siendo este incluso de 6 a 10 veces más abundante que otras formas de carbono (Margalef, 1983b). En los cuerpos de agua continentales, los compuestos orgánicos de carbono sufren una serie de reducciones y transformaciones bioquímicas, las cuales son reguladas por las condiciones físicas y químicas propias de cada ambiente (Margalef, 1983b).
La manera en la que el COD es metabolizado depende de las características de esta naturaleza y cómo pueda ser aprovechada por diferentes organismos o transformada por procesos de oxidación y reducción. Cuando el COD proviene de fuentes autóctonas generalmente es lábil, conformado por compuestos como carbohidratos, proteínas, péptidos, aminoácidos, y otras sustancias orgánicas generalmente de bajo peso molecular, las cuales son fácilmente utilizadas y degradas por microorganismos; mientras las fuentes alóctonas tienden a ser más recalcitrantes y refractarias, constituidas principalmente por materiales húmicos polifenólicos y compuestos químicamente estables, de baja solubilidad, que por lo general son lentamente degradados por microorganismos (Margalef, 1983b; Wetzel, 1992, 2001).
En sistemas lénticos el COD posee propiedades relacionadas con la atenuación y absorción de luz solar, regulando así los procesos productivos, determinando en parte, la dinámica de las vías autótrofa y heterótrofa que se expresan en estos ecosistemas, a su vez, el COD se conoce por ser la fuente más importante de carbono para las comunidades microbianas con incidencia en las comunidades planctónicas, usado como sustrato y fuente de recursos como azúcares y aminoácidos, esenciales para el crecimiento y la reproducción; por tanto,
85 contribuye en el proceso de descomposición y remineralización de nutrientes, (Caraballo et al., 2012; Lindeman, 1942), convirtiéndose así, en un agente modulador de la estructura, función y flujos de materia y energía de estos ecosistemas (Farjalla, Amado, Suhett, & Meirelles-Pereira, 2009; Sobek et al., 2007; Williamson et al., 1999). Consecuentemente, un cambio o alteración en su composición generaría grandes impactos sobre el metabolismo y los flujos de carbono en el sistema (Prairie, 2008).
Los estudios de COD, se han concentrado en regiones templadas y boreales, como lo muestran Sobek, Tranvik, Prairie, Kortelainen & Cole (2007), quienes recopilan información sobre COD de 7514 lagos de los 6 continentes, resaltando grandes vacíos en la zona tropical de Sur América, África y Asia. Para Sur América se resaltan las investigaciones de Caraballo, Forsberg, & Leite (2012); Farjalla, Amado, Suhett, & Meirelles-Pereira (2009); Rejas, Muylaert, & De Meester (2005); Torres-Bejarano, Duque, & Caraballo (2014), quienes estudiaron interacciones tróficas entre bacterias y microzooplanton, con relación a la disponibilidad y concentración de nutrientes y COD, en lagos inundables de la amazonia brasilera, boliviana y colombiana y lagunas costeras brasileras. Para la región Andina, se destaca el estudio de Aguilera, Lazzaro, & Coronel (2013), que estudió la relación entre la atenuación de la radiación UV con el COD para 26 lagos de alta montaña en la cordillera oriental de los andes bolivianos.
Para Colombia no se conocen estudios que hayan incluido el COD de forma directa, aunque algunos reconocen su importancia como estructurador de la comunidad bacteriana en lagunas y embalses de la cordillera oriental, no lo incorporan dentro de los parámetros medidos (Canosa & Pinilla (2007); Hakspiel-Segura, Canosa-Torrado, & Niño-García (2015); Meneses-Ortegón & Herrera-Martínez (2015)).
Finalmente, en este aparte, el estudio busca generar información de base que permita comprender a nivel local y regional el rol del COD en lagos del norte de los Andes, y su posible incidencia en aspectos estructurales y funcionales de estos. Adicionalmente, se muestra el potencial funcional del microbioma del Lago de Tota.
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4.3 MATERIALES Y MÉTODOS
En este capítulo se integra información obtenida en los anteriores. La metodología para obtener la información de las variables físicas y químicas, incluido el COD, así como el tratamiento parcial de datos (AED y normalización para variables ambientales) se describen en el capítulo dos. La información taxonómica de las comunidades planctónicas corresponde a los procedimientos descritos en el capítulo 3.
Se abordará en un aparte de este capítulo el nivel funcional de la comunidad bacteriana, información que se obtuvo de las muestras de agua colectadas en la zona limnética de los lagos, procedimiento que se detalló en el capítulo 3.
4.3.1 Tratamiento de la información
Se realizaron gráficos de interacción en búsqueda de patrones de asociación entre las variables indicadoras de metabolismo, como COD, temperatura, clorofila, transparencia y δ13C. En la Figura IV - 1, a modo de ejemplo se observan cuatro escenarios hipotéticos, el primer escenario corresponde a condiciones de señales enriquecidas de δ13C y altas concentraciones de COD donde se ubicarían los lagos correspondiente a las zonas bajas, tercer escenario corresponde a señales empobrecidas de δ13C y bajas concentraciones de COD donde se ubicarían los lagos de la provincia de alta montaña y el 2do y 4to escenario correspondería a valores intermedios y se ubicarían los lagos de la provincia andina. Posteriormente se describe la relación entre los objetos y los diferentes escenarios, para evaluar así la importancia de los atributos. El grado de asociación entre cada par de variables se calculó por medio de una correlación de Pearson (Anexo 2) y para establecer si dicho coeficiente fue estadísticamente significativo se realizó un contraste de hipótesis por medio de la función cor.test en R, el grado de asociación entre las variables no fue significativo, exceptuando la relación entre el COD y la transparencia Secchi.
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Fig. IV - 1. Asignación hipotética de la ubicación de los lagos por provincias limnológicas, según δ13C y DOC.
1.2.1 Microbioma del Lago de Tota
Se seleccionó este sistema, por ser el lago del que se obtuvo información taxonómica (detallado en el capítulo 3) y funcional de la comunidad bacteriana.
El potencial funcional del microbioma se predijo utilizando PICRUSt 1.1.0 (Langille et al., 2013). Las secuencias utilizadas para la predicción de PICRUSt se agruparon en OTUs (97% de similitud) contra la base de datos de Greengenes 13.5 utilizando Vsearch de QIIME 2. La tabla OTU enrarecida se utilizó entonces para la predicción de la normalización del número de copias del gen 16S rRNA. La tabla OTU normalizada se utilizó para predecir los genes funcionales, y la exactitud de la predicción del metagenoma se evaluó utilizando el índice de
88 secuenciación del taxón más cercano. Por último, la predicción del metagenoma se clasificó además en la Enciclopedia de Genes y Genomas de Kyoto (KEGG) Orthologs (KO) en diferentes niveles (niveles 1-3) (Forero -Pineda, Pedroza-Ramos, Marin-Suarez, Aranguren- Riaño, & Gómez-Palacio, 2020).
Esta información se encuentra detallada en el Anexo 9 y se resume mediante un diagrama de área polar o diagrama de la rosa Nightingale en la Figura IV - 7.
4.4 RESULTADOS
4.4.1 Ordenación de lagos criterio: altitud
En la Figura IV - 2, se observa la relación entre el COD y la temperatura, como variable de importancia ecológica tradicional en el contexto de rangos altitudinales, la cual se encuentra directamente correlacionada con la altitud (pvalor = 4.405e-11). Se observa a la derecha de la figura los lagos con altas temperaturas, todos ellos ubicados en la provincia de tierras bajas, separando a Tres Moriches en el escenario cuatro por su baja concentración de COD, mientas del lado izquierdo se ubican los lagos con valores medios a bajos de temperatura, el escenario dos agrupó en su mayoría a lagos ubicados en la provincia andina alta, junto con Leticia de la provincia andina baja y el escenario tres integro todos los lagos ubicados en la provincia de alta montaña y andina baja.
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Fúquene
Bocachico Güitoque
Graciela
10 Leticia
Chirimoyo Colorados
DOC Guarinocito
5
Calderona Fríos Negra
SiscunsÍ Tabacal Tota Bocatoma Tres_M
Morro Encanto Peña_B
15 20 25 30 Temperatura
Provincia Alta-montaña Andina-alta Andina-baja Tierras-bajas
Fig. IV - 2. Relación entre temperatura y COD para los 19 sistemas estudiados.
En la Figura IV - 3, se muestra la relación entre δ13C y COD para los 19 lagos estudiados. El espacio se dividió en 4 escenarios teniendo en cuenta el valor medio de cada variable. Se observa una alta heterogeneidad en la ubicación de los lagos con relación a las provincias limnológicas en los cuatro escenarios, los lagos que se encuentran por encima de la media de COD, con valores altos se conforman por lagos ubicados por debajo de los 3000 m correspondientes a las provincias andina alta, baja y tierras bajas, y los que presentan bajos valores de concentración de COD integran lagos ubicados en todas las provincias, con la particularidad de agrupar todos los lagos de la provincia de alta montaña. Estos dos grupos se dividen en aquellos con valores enriquecidos de δ13C a la derecha de la figura,
90 relacionando a estos sistemas con fuentes de carbono mixtas (terrestres y/o acuáticas) y los escenarios 2 y 3 con señales empobrecidas de δ13C relacionada con fuentes de carbono de tipo autóctono.
Fig. IV - 3. Relación entre δ13C y COD para los 19 sistemas estudiados.
En la Figura IV - 4 se observa a la mayor parte de lagos (80%) agrupados alrededor de valores medios (línea gris) a bajos de clorofila, con excepción de los lagos Guarinocito y Fúquene de la provincia de tierras bajas y andina alta que conforman el escenario dos relacionado con valores altos de clorofila pero bajos de δ13C y el lago El Morro de la
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provincia andina baja en el primer escenario, relacionado con altas concentraciones de clorofila y carbono 13.
Morro Guarinocito
Fúquene
20
Clorofila.a Encanto Tabacal
10 Fríos Peña_B
Negra Leticia SiscunsÍ Colorados Chirimoyo Graciela Tres_M Calderona Bocatoma Güitoque
Tota 0 Bocachico
-35 -30 -25 -20 C13
Provincia Alta-montaña Andina-alta Andina-baja Tierras-bajas
Fig. IV - 4. Relación entre δ13C y Clorofila-a para los 19 sistemas estudiados.
4.4.2 Ordenación de lagos criterio: estado trófico
A continuación, se muestra la ordenación de los lagos y su distribución con relación al índice de estado trófico.
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Tabla IV - 1. Índice de estado trófico modificado por Toledo (IETm) para los 19 sistemas lénticos, a partir de valores de clorofila-a.
IETm Lagos
Ultraoligotrófico Bocachico
Oligotrófico Calderona, Güitoque, Tota Bocatoma, Chirimoyo, Colorados, Encanto, La Graciela, La Negra, Leticia, Mesotrófico Los Fríos, Peña Blanca, Siscunsí, Tres Moriches Eutrófico Fúquene, Guarinocito, El Morro, Tabacal
En la Figura IV - 5 se observa una relación inversa de la concentración de COD con la clorofila para el grupo de lagos ubicados a la derecha de la figura y una relación directa para los lagos ubicados al lado izquierdo. Al igual que en la distribución de la Fig. IV - 3, un grupo se encuentra conformado por los lagos Fúquene y Guarinocito con altas concentraciones de COD y altos valores de Clorofila, en el escenario dos El Morro con bajos valores de COD, todos ellos con estado de eutrofia. En el escenario tres se observan lagos de diferentes provincias limnológicas, con variedad de estados tróficos, de eutróficos hasta oligotróficos y a su vez con bajas concentraciones de COD. Por último, se encuentra un grupo de lagos que van desde mesotrófico hasta ultra oligotróficos, pero con altas concentraciones de COD.
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Morro Fúquene Guarinocito
20
Tabacal
Clorofila.a
10 Encanto Fríos
Peña_B Negra Colorados Leticia
Tres_M SiscunsÍ Chirimoyo Bocatoma Graciela Güitoque Calderona Tota 0 Bocachico
5 10 DOC
TSI Eutrófico Mesotrófico Oligotrófico Ultraoligotrófico
Fig. IV - 5. Relación entre COD y clorofila-a para los 19 sistemas estudiados.
En la Figura IV - 6 se observa la relación entre la concentración de COD y transparencia Secchi (m), relacionando así los procesos de productividad primaria a través del TSI. Se observan tres grupos, en el escenario dos se observan lagos con altos valores de transparencia y bajas concentraciones de COD, lagos oligotróficos y mesotrófico de la provincia andina y de alta montaña. En el escenario tres se ubican lagos con bajas transparencias y bajas concentraciones de COD, en su mayoría meso a eutróficos y el último escenario ubica lagos que incluyen todos los estados de trofía y se asocian con altas concentraciones de COD y baja transparencia. Finalmente, se observa que ningún
94
lago se ajustó al primer escenario que corresponde con valores altos de COD y de transparencia.
5 Tota
Encanto 4
3 Negra
Transparencia 2 Calderona Peña_B Leticia SiscunsÍ Chirimoyo Bocatoma
1 Morro Fríos Colorados Güitoque Tres_M Tabacal Guarinocito Graciela Fúquene
0 Bocachico
5 10 DOC
TSI Eutrófico Mesotrófico Oligotrófico Ultraoligotrófico
Fig. IV - 6. Relación entre COD y la transparencia Secchi (m) para los 19 sistemas estudiado
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4.4.3 Microbioma Lago de Tota
Las clases que expresaron la mayor riqueza fueron Gammaproteobacteria, Bacteroidia y Alphaproteobacteria y la más abundante fueron las Actinobacteria con el 51%, seguido por Gammaproteobacteria con un 12% y Bacteroidia con 11% (Capítulo 3).
De este microbioma, se logró identificar un total de 281 OTUs de 26 clases que contribuyen a procesos funcionales, estos se organizaron en tres niveles, el primero englobó 7 macroprocesos celulares, ambientales, genéticos, enfermedades humanas, metabolismo, sistémicos y algunos que en este nivel no se lograron relacionar con ningún proceso; el segundo nivel permitió identificar 39 tipos de procesos más específicos relacionados con el nivel uno y el tercero detalla la función o ruta particularmente involucrada en cada proceso (Anexo 9). Cada gen se encuentra relacionado con un proceso, por ejemplo, un gen que se asoció con procesos celulares para el nivel uno, a su vez se relacionó con procesos de crecimiento y muerte celular en el segundo nivel y con una ruta específicamente vinculada con la meiosis para el último nivel.
La representatividad de cada una de estas funciones (Nivel I) se pueden observar en la Fig. 7, se muestra un predominio (54,1%) de genes involucrados en procesos de metabolismo, seguidos del procesamiento genético (16,2%), y procesamiento de información ambiental (13,5%), por otro lado con color verde como otros (4%), se encuentran integrados los procesos celulares (2.3%), enfermedades humanas (0.8) y sistémicos (0.9), con muy baja representatividad.
Los procesos metabólicos fueron quienes obtuvieron la mayor representatividad (es decir, presentaron una abundancia relativa de genes predichos> 10%) dentro de ellos, se identificaron cuatro procesos metabólicos representativos: metabolismo de carbohidratos, metabolismo de aminoácidos, biodegradación xenobiótica y metabolismo energético.
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Fig. IV - 7. Predicción funcional de genes del microbioma para el Lago de Tota.
4.5 DISCUSIÓN
Teniendo en cuenta el COD los lagos se organizaron en dos grandes grupos, con altas y bajas concentraciones, a su vez estos se subdividen entre lagos con diferentes grados de intervención reflejada en diferente estado trófico, independientemente del factor altitudinal.
Escenario 1: Lagos que se caracterizaron por presentar altas concentraciones de COD y de clorofila como Fúquene y Guarinocito, aunque ubicados en diferente rango altitudinal (2568m provincia andina alta y 202m provincia de tierras bajas) con temperaturas muy distantes (31.5 y 18.7oC), ambos, son sistemas poco profundos, de origen fluvial con un área o espejo de agua considerable, atributos hidrológicos que influencian la calidad de agua (Franco Vidal, Delgado, & Andrade, 2013).
Fúquene se encuentra sometida a presiones como ganadería y agricultura (principalmente papa) en las zonas de ladera, así como vertimientos de aguas residuales de poblaciones e
97 industrias aledañas (Castillo & Rodríguez, 2017), y Guarinocito, afectada por deforestación, potrerización, monocultivos y vertimiento de aguas servidas (Corpocaldas-Corporación Aldea Global, 2008). Ambos sistemas presentan un crecimiento exuberante de vegetación acuática, principalmente de buchón (Eichornia crassipes), favoreciendo la reducción y colmatación del espejo de agua, disminuyendo la entrada de luz, creando ambientes anóxicos, alta demanda de oxígeno y baja calidad del agua (Corpocaldas-Corporación Aldea Global, 2008; Franco Vidal et al., 2013).
Por estas razones, estos sistemas presentan un acelerado proceso de degradación, con cuencas altamente intervenidas, reflejado a su vez en su estado trófico (eutrófico). Las altas concentraciones de COD en lagos eutróficos e hipereutróficos se deben principalmente a los aportes fotosintéticos de la biomasa procedente de la flora litoral y pelágica, en este caso influenciadas por el crecimiento de macrófitas como Eichornia crassipes y microalgas principalmente Cyanophyceae y Chlorophyceae (Nürnberg & Shaw, 1999; Pacheco, Roland, & Downing, 2014; Wetzel, 2001). A su vez, la alta concentración de COD limita los procesos de productividad primaria por atenuación de la radiación ultravioleta (Aguilera et al., 2013), generando baja transparencia (Fig. 6), debido a que la energía solar es absorbida por las moléculas de COD, a través de cromóforos (Farjalla et al., 2009). Se asume que la fuente principal de COD para estos lagos es de carácter autóctono, reflejado en las señales empobrecidas de δ13C (-34.48 y -35-65 ‰). Distinción que se ha realizado tradicionalmente entre lagos que derivan su materia orgánica de fuentes internas y los que la derivan en gran parte de materia orgánica del drenaje de la cuenca (alotróficos) (del Giorgio & Peters, 1994).
Escenario 2: Lagos que presentaron baja concentración de COD, dentro de este grupo, se encuentra el Morro un cuerpo de agua pequeño, ubicado a 1883m en la provincia andina baja, de origen tectónico, también considerado como eutrófico, con altas concentraciones de clorofila, e intervención de las zonas aledañas, principalmente por ganadería y perdida de cobertura vegetal. Este lago se diferencia del grupo ubicado en el primer escenario por la naturaleza de las señales de δ13C, con valores enriquecidos (-23.59‰) en relación a Fúquene y Guarinocito, igualmente se asume un metabolismo con prevalencia por la vía metabólica
98 autotrófica, ya que su señal isotópica se encuentra dentro del rango de plantas C3 (fitoplancton) (Santiago, Silvera, Andrade, & Dawson, 2005), sin embargo, posee una composición fitoplanctónica diferencial, dominada por Cylindrospermopsis, sumado a las características biogeoquímicas propias del sistema deriva en diferente composición isotópica (Gu, Schelske, & Waters, 2011).
Escenario 2: Lagos que presentan alta concentración de COD, pero baja concentración de clorofila y en su mayoría mesotróficos, se encuentran Los Colorados, Leticia, Chirimoyo, Graciela, Güitoque y Bocachico, ubicados en las provincias andina alta, baja y tierras bajas, de origen tectónico y/o fluvial. De estos lagos, Güitoque y Bocachico (oligotrófico y ultraoligotrófico, respectivamente), muestran un metabolismo asociado a vías heterotróficas, se caracterizaron por ser lagos pandos, con transparencias casi nulas, la zona limnética se encuentran en estrecho contacto tanto con el sedimento, como con la ladera del sistema, a su vez, ninguno de estos sistemas presenta desarrollo de zona litoral, por tanto, se asume que la alta concentración de COD proviene de fuentes alóctonas y de material orgánico resuspendido.
Escenario 3: lagos con baja concentración de COD y de clorofila se encuentran La Calderona, Tota, Siscunsí, La Negra, lagos de la provincia de alta montaña, todos ellos de origen tectónico y/o glaciar, afectados por pérdidas y transformación en las coberturas vegetales naturales de páramo y bosque alto-andino, degradas para ganadería y agricultura (Franco Vidal et al., 2013). Estos lagos presentaron concentraciones de COD en un rango de 2.4 a 3.9 mg L−1, distante de lo reportado para lagos alpinos templados con concentraciones inferiores a 2.6 mg L−1, (Aguilera et al., 2013; Mladenov et al., 2008; Sommaruga, Psenner, Schafferer, Koinig, & Sommaruga-Wögrath, 1999), pero consistente con los resultados obtenidos por (Aguilera et al., 2013) para lagos alto-andinos tropicales en Bolivia, quienes reportan altas concentraciones de COD, para este tipo de lagos (Alta montaña), con un rango 1.04–5.4 mg L−1, producto de la intensa y constante radiación solar y la ausencia de hielo estacional.
99
En este mismo grupo de lagos se encuentran Los Fríos, El encanto, Tabacal, Peña Blanca, Bocatoma y Tres moriches. Para este grupo de lagos, se asume un metabolismo mixto, es decir, con influencia tanto de fuentes autóctonas como alóctonas, vinculadas al drenaje de la cuenca, siendo sistemas poco productivos, al presentar bajas concentraciones tanto de clorofila como de COD.
Escenario 4: Lagos que presentan alta concentración de COD, pero baja concentración de clorofila y en su mayoría mesotróficos, se encuentran Los Colorados, Leticia, Chirimoyo, Graciela, Güitoque y Bocachico, ubicados en las provincias andina alta, baja y tierras bajas, de origen tectónico y/o fluvial. De estos lagos, Güitoque y Bocachico (oligotrófico y ultraoligotrófico, respectivamente), muestran un metabolismo asociado a vías heterotróficas, se caracterizaron por ser lagos pandos, con transparencias casi nulas, la zona limnética se encuentran en estrecho contacto tanto con el sedimento, como con la ladera del sistema, a su vez, ninguno de estos sistemas presenta desarrollo de zona litoral, por tanto, se asume que la alta concentración de COD proviene de fuentes alóctonas y de material orgánico resuspendido.
Si bien el COD no mostró una relación lineal entre su concentración y rango altitudinal, quizás por baja concentración de datos y sistemas, esta no linealidad ha sido igualmente reportada por (Schulhof et al., 2020) no solo entre elevación y concentración, sino también asociada a su calidad (fuente de COD), explicado en parte por las deposiciones atmosféricas de polvo. Sin embargo, el COD muestra una tendencia de asociación entre el incremento en su concentración y el grado de intervención de la cuenca, independientemente de la altitud, proporcionando señales del estado de conservación de la cuenca, relación que se ha evidenciado en diversidad de estudios (France, Steedman, Lehmann, & Peters, 2000; Williamson et al., 1999), y que además ayuda en el entendimiento de cómo estos sistemas responderían a estresores
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Tabla IV - 2. Clasificación de lagos según concentración de COD. Concentración Lagos Condiciones estructurales COD
Bocatoma, Calderona, En general se encontraron lagos con temperaturas El Encanto, El Morro, bajas, profundos, alta transparencia, estado trófico de La Negra, Los Fríos, oligo a mesotrófico. Procesos metabólicos lentos. Baja < 6 Peña Blanca, Siscunsí, Cuencas medianamente intervenidas. Bacteria: Baja Tabacal, Tres actividad, por limitación de su crecimiento (Karlsson, Moriches, Tota Jonsson, & Jansson, 2001). Lagos con alta temperatura, pandos y baja Bocatoma, Chirimoyo, transparencia. Procesos metabólicos rápidos. Cuencas Colorados, La altamente intervenidas. Bacterias: Altas tasas de Alta > 6 Graciela, Güitoque, crecimiento, principalmente si el aumento en la Guarinocito, Fúquene y concentración de COD es de origen alóctono Leticia (Drakare, Blomqvist, Bergström, & Jansson, 2002; Karlsson et al., 2001; Tranvik, 1988).
Se puede concluir que el criterio de provincia y/o altitudinal para los lagos andinos, por su generalidad, enmascara procesos y la dinámica de dichos sistemas no se ajusta estrictamente a este criterio. Se sugiere incursionar en lo que se conoce como “distrito lacustre”, conocido como aquel conjunto de lagos, caracterizado por presentar una geomorfología relativamente homogénea (Webster et al., 2000), criterio que recientemente ha sido incursionado por Ricaurte et al., (2019) en el sistema de clasificación de humedales para Colombia, además de integrar una visión socio-ecológica regional, donde se incluya la dinámica de los ecosistemas (hidrología, biogeoquímica y biota), las políticas y prácticas (uso de tierra, agricultura, pesquerías, calidad de agua y especies invasoras), los usos humanos (agricultura, industria, recreación) y las dinámicas sociales (demografía, economía y demanda de recursos) (Carpenter et al., 2007). Proponemos adoptar la visión de sistemas socio-ecológicos, en donde la matriz biofísica guarda una estrecha relación con el componente social, en variedad de servicios ecosistémicos y productivos (Franco-Vidal, Ruiz-Agudelo, Delgado, Andrade, & Guzmán, 2015).
101
4.5.1 Microbioma del Lago de Tota
El lago de Tota hace parte de la provincia de alta montaña, es un sistema, históricamente oligotrófico, por su origen tectónico-glaciar y sus características morfométricas En este estudio, se reportaron condiciones de baja concentración de COD (2.4 mg L−1) y de clorofila (1.66 μg/L), lo cual corresponde con sistemas poco productivos, sin embargo, se ha reportado una tendencia a cambios es su estado hacia la mesotrófia, alcanzando valores de hasta 9.9 μg/L de clorofila, condiciones que fluctúan espacial y temporalmente (N. Aranguren-Riaño et al., 2018), como resultado de distintos factores estresantes a los que se ha visto sometido por décadas, relacionados con el cultivo intensivo de cebolla junca (Allium fistulosum), vertimiento de aguas residuales y cultivo de trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss) en jaulas flotantes dentro del lago.
Los cambios en las cargas y naturaleza de los nutrientes influyen y modifican la dinámica y roles potenciales de la comunidad bacteriana, por tanto los flujos de materia y energía en el cuerpo de agua (Judd, Crump, & Kling, 2006; Schulhof et al., 2020). Estos roles se visibilizan en las rutas metabólicas (Fig. 7) utilizadas por esta comunidad, donde el porcentaje relativo de genes involucrados en vías metabólicas fueron los más abundantes (54.1%), asociados a metabolismo de carbohidratos, lípidos, aminoácidos, biodegradación xenobiótica y metabolismo energético. Se explica por la presencia de una mezcla heterogénea de compuestos que circulan en la columna de agua, asociado a un metabolismo mixto, con tendencia a la heterotrofia con una señal isotópica δ13C de -21.72‰, que puede fluctuar entre -24‰ - 19‰ (N. Aranguren-Riaño et al., 2018). Los genes involucrados en estas vías metabólicas, en especial con la degradación xenobiótica, evidencian la presencia de contaminantes dentro de la columna de agua, asociados a la presencia de plaguicidas, y a procesos de degradación de materia orgánica vegetal constituida por compuestos aromáticos provenientes de la cuenca (Chèvre et al., 2006; Debroas et al., 2009).
102
4.6 CONCLUSIONES
Se evidenció una alta heterogeneidad de los lagos, si bien, la clasificación por provincias limnológicas adopta el criterio altitudinal, los lagos seleccionados muestran que este criterio de clasificación es muy amplio y no es suficiente para comprender por completo, en nuestro caso, la concentración y dinámica del carbono orgánico en los lagos.
Las concentraciones de COD no mostraron una relación lineal negativa con relación al rango altitudinal.
La concentración de COD permitió ordenar los lagos entre altas y bajas concentraciones, relacionándolos principalmente con las características geológicas y uso e intervención de la cuenca.
Se evidencia la importancia de los factores locales sobre los regionales en la expresión de las variables físicas y químicas que estructuran los sistemas lénticos estudiados.
Las señales isotópicas de δ13C indican que el 53% de los lagos se encuentra vinculados a vías autotróficas y el 47% con vías mixtas (autotrófica y/o heterotrófica), a su vez se reconoce como herramienta práctica en el estudio de fuentes y procesos biogeoquímicos de materia orgánica en ecosistemas lénticos.
Los lagos andinos estudiados mostraron una alta heterogeneidad, dada por la complejidad en su relieve, que deriva en un amplio mosaico de paisajes, generando diferentes grados de intervención y uso en las cuencas y laderas de los sistemas, incrementando así la dificultad e incertidumbre en predicciones asociados a patrones en escalas globales.
La información tanto de concentración de COD como del bacterioma (funcional) provee una aproximación a la condición y salud del ecosistema.
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4.7 REFERENCIAS
Aguilera, X., Lazzaro, X., & Coronel, J. S. (2013). Tropical high-altitude Andean lakes located above the tree line attenuate UV-A radiation more strongly than typical temperate alpine lakes. Photochemical & Photobiological Sciences, 12(9), 1649. https://doi.org/10.1039/c3pp25285j Aranguren-Riaño, N., Shurin, J. B., Pedroza-Ramos, A., Muñoz, C., López, R., & Cely, O. (2018). Sources of nutrients behind recent eutrophication of Lago de Tota, a high mountain Andean lake. Aquatic Sciences, 0(0), 80:39. https://doi.org/10.1007/s00027- 018-0588-x Canosa, A., & Pinilla, G. (2007). Relaciones entre las abundancias del bacterioplancton y del fitoplancton en tres ecosistemas lénticos de los Andes Colombianos. Revista de Biologia Tropical, 55(1), 135–146. Caraballo, P., Forsberg, B. R., & Leite, R. G. (2012). Papel trófico del microbial loop en un lago de inundación en la amazonía central. Acta Biológica Colombiana, 17(1), 103–116. Carpenter, S. R., Benson, B. J., Biggs, R., Chipman, J. W., Foley, J. A., Golding, S. A., … Zanden, M. J. Vander. (2007). Understanding Regional Change : A Comparison of Two Lake Districts. BioScience, 57(4), 323–335. https://doi.org//10.1641/B570407 Castillo, I. M., & Rodríguez, M. Á. (2017). Dinámica multitemporal de las coberturas y el espejo de agua en la laguna de Fúquene. MUTIS, 7(1), 20–33. https://doi.org//10.21789/22561498.1183 Chèvre, N., Loepfe, C., Singer, H., Stamm, C., Fenner, K., & Escher, B. I. (2006). Including mixtures in the determination of water quality criteria for herbicides in surface water. Environmental Science and Technology, 40(2), 426–435. https://doi.org/10.1021/es050239l Corpocaldas-Corporación Aldea Global. (2008). Plan de acción inmediato Cuenca del Río Guarino y Charca de Guarinocito. Manizales. Debroas, D., Humbert, J. F., Enault, F., Bronner, G., Faubladier, M., & Cornillot, E. (2009). Metagenomic approach studying the taxonomic and functional diversity of the bacterial community in a mesotrophic lake (Lac du Bourget - France). Environmental
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Microbiology, 11(9), 2412–2424. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2009.01969.x del Giorgio, P. A., & Peters, R. H. (1994). Patterns in planktonic P:R ratios in lakes: Influence of lake trophy and dissolved organic carbon. Limnology and Oceanography, 39(4), 772– 787. https://doi.org/10.4319/lo.1994.39.4.0772 Drakare, S., Blomqvist, P., Bergström, A. K., & Jansson, M. (2002). Primary production and phytoplankton composition in relation to DOC input and bacterioplankton production in humic Lake Örträsket. Freshwater Biology, 47(1), 41–52. https://doi.org/10.1046/j.1365-2427.2002.00779.x Eaton, A., Clesceri, L., Rice, E., & Greenberg, A. (2005). Standard Methods For the examination of water & wastewater (21st Editi). American Public Health Association. Farjalla, V. F., Amado, A. M., Suhett, A. L., & Meirelles-Pereira, F. (2009). DOC removal paradigms in highly humic aquatic ecosystems. Environmental Science and Pollution Research, 16(5), 531–538. https://doi.org/10.1007/s11356-009-0165-x Fellman, J. B., Hood, E., & Spencer, R. G. M. (2010). Fluorescence spectroscopy opens new windows into dissolved organic matter dynamics in freshwater ecosystems: A review. Limnology and Oceanography, 55(6), 2452–2462. https://doi.org/10.4319/lo.2010.55.6.2452 Forero -Pineda, N., Pedroza-Ramos, A., Marin-Suarez, J., Aranguren-Riaño, N., & Gómez- Palacio, A. (2020). Microbiome depiction and its relationship with the trophic status of the largest northern highland lake from Andes system: Lago de Tota, Boyacá, Colombia. Artículo en preparación. France, R., Steedman, R., Lehmann, R., & Peters, R. (2000). Landscape Modification of DOC Concentration in Boreal Lakes. Water, Air, and Soil Pollution, 122, 153–162. Franco-Vidal, L., Ruiz-Agudelo, C. A., Delgado, J., Andrade, G., & Guzmán, A. (2015). Interacciones socioecológicas que perpetúan la degradación de la laguna de Fúquene, Andes orientales de Colombia. Ambiente y Desarrollo, 19(37), 49–66. https://doi.org/10.11144/javeriana.ayd19-37.ispd Franco Vidal, L., Delgado, J., & Andrade, G. I. (2013). Factores de la vulnerabilidad de los humedales altoandinos de Colombia al cambio climático global. Cuadernos de Geografía: Revista Colombiana de Geografía, 22(2), 69–85.
105
https://doi.org/10.15446/rcdg.v22n2.37018 Gu, B., Schelske, C. L., & Waters, M. N. (2011). Patterns and controls of seasonal variability of carbon stable isotopes of particulate organic matter in lakes. Oecologia, 165(4), 1083–1094. https://doi.org/10.1007/s00442-010-1888-6 Hakspiel-Segura, C., Canosa-Torrado, A., & Niño-García, J. P. (2015). Variación espacial y temporal del bacterioplancton en un reservorio de alta montaña en los Andes Colombianos. Hidrobiologica, 25(1), 62–73. Hobbie, J. E. (1991). Microbial control of dissolved organic carbon in lakes: research for the future. Hydrobiologia., 229, 169–180. Judd, K., Crump, B., & Kling, G. (2006). Variation in dissolved organic matter controls bacterial production and community composition. Ecology, 87(8), 2068–2079. Karlsson, J., Jonsson, A., & Jansson, M. (2001). Bacterioplankton production in lakes along an altitude gradient in the Subarctic North of Sweden. Microbial Ecology, 42(3), 372– 382. https://doi.org/10.1007/s00248-001-0009-9 Langille, M. G. I., Zaneveld, J., Caporaso, J. G., McDonald, D., Knights, D., Reyes, J. A., … Huttenhower, C. (2013). Predictive functional profiling of microbial communities using 16S rRNA marker gene sequences. Nature Biotechnology, 31(9), 814–821. https://doi.org/10.1038/nbt.2676 Lindeman, R. L. (1942). The trophic-dynamic aspect o f ecology. Ecology, 23(4), 399–417. https://doi.org/10.2307/1930126 Margalef, R. (1983). Limnología (Ediciones). Barcelona. Meneses-Ortegón, L., & Herrera-Martínez, Y. (2015). Bacterioplancton de tres humedales altoandinos de la cordillera Oriental de Colombia. Biota Colombiana, 16(1), 1–10. Mladenov, N., Pulido-Villena, E., Morales-Baquero, R., Ortega-Retuerta, E., Sommaruga, R., & Reche, I. (2008). Spatiotemporal drivers of dissolved organic matter in high alpine lakes: Role of Saharan dust inputs and bacterial activity. Journal of Geophysical Research: Biogeosciences, 113(G00D1), 2-1O. https://doi.org/10.1029/2008jg000699 Nürnberg, G. K., & Shaw, M. (1999). Productivity of clear and humic lakes: Nutrients, phytoplankton, bacteria. Hydrobiologia, 382(1–3), 97–112. Pacheco, F. S., Roland, F., & Downing, J. A. (2014). Eutrophication reverses whole-lake
106
carbon budgets. Inland Waters, 4(1), 41–48. https://doi.org/10.5268/IW-4.1.614 Pinilla, G. A., Canosa, A., Vargas, A., Gavilán, M., & López, L. (2007). Acoplamiento entre las comunidades planctonicas de un lago amazonico de aguas claras (lago Boa, Colombia). Limnetica, 26(1), 53–65. Prairie, Y. T. (2008). Carbocentric limnology : looking back , looking forward 1. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 65(3), 543–548. https://doi.org/10.1139/F08- 011 Rejas, D., Muylaert, K., & De Meester, L. (2005). Trophic interactions within the microbial food web in a tropical floodplain lake (Laguna Bufeos, Bolivia). Revista de Biologia Tropical, 53(1–2), 85–96. Ricaurte, L. F., Patiño, J. E., Restrepo, D., Arias-G, J. C., Acevedo, O., Aponte, C., … Junk, W. (2019). A Classification System for Colombian Wetlands : an Essential Step Forward in Open Environmental Policy-Making. Wetlands, 1–20. https://doi.org//10.1007/s13157-019-01149-8 GENERAL WETLAND SCIENCE A Santiago, L. S., Silvera, K., Andrade, L. J., & Dawson, T. E. (2005). El uso de isótopos estables en biología tropical. Interciencia, 30(9), 536–542. Schulhof, M. A., Allen, A. E., Allen, E. E., Mladenov, N., McCrow, J. P., Jones, N. T., … Shurin, J. B. (2020). Sierra Nevada mountain lake microbial communities are structured by temperature, resources and geographic location. Molecular Ecology, 29(11), 2080– 2093. https://doi.org/10.1111/mec.15469 Sobek, S., Tranvik, L. J., Prairie, Y. T., Kortelainen, P., & Cole, J. J. (2007). Patterns and regulation of dissolved organic carbon: An analysis of 7,500 widely distributed lakes. Limnology and Oceanography, 52(3), 1208–1219. https://doi.org/10.4319/lo.2007.52.3.1208 Sommaruga, R., Psenner, R., Schafferer, E., Koinig, K. A., & Sommaruga-Wögrath, S. (1999). Dissolved Organic Carbon Concentration and Phytoplankton Biomass in High- mountain Lakes of the Austrian Alps: Potential Effect of Climatic Warming on UV Underwater Attenuation. Arctic, Antarctic, and Alpine Research, 31(3), 247–253. https://doi.org/10.1080/15230430.1999.12003305 Torres-Bejarano, A. M., Duque, S. R., & Caraballo, P. (2014). The trophic role of
107
zooplankton in a floodplain lake of Colombian amazon, through stable isotopes analysis. Caldasia, 36(2), 331–344. https://doi.org/10.15446/caldasia/v36n2.47488 Webster, K. E., Soranno, P. A., Baines, S. B., Kratz, T. K., Bowser, C. J., Dillon, P. J., … Hecky, R. E. (2000). Structuring features of lake districts: landscape controls on lake chemical responses to drought. Freshwater Biology, 43(3), 499–515. https://doi.org/10.1046/j.1365-2427.2000.00571.x Wetzel, R. (1992). Gradient-dominated ecosystems: sources and regulatory functions of dissolved organic matter in freshwater ecosystems. Hydrobiologia, 229(1), 181–198. https://doi.org/10.1007/BF00007000 Wetzel, R. (2001). Limnology, Lakes and River (Third Edit). San Diego: Academic Press. Williamson, C. E., Morris, D. P., Pace, M. L., & Olson, O. G. (1999). Dissolved organic carbon and nutrients as regulators of lake ecosystems: Resurrection of a more integrated paradigm. Limnology and Oceanography, 44(3_part_2), 795–803. https://doi.org/10.4319/lo.1999.44.3_part_2.0795
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5 CONCLUSIONES GENERALES
En esta tesis se presenta información de variables ambientales y de las comunidades de fitoplancton y zooplancton para 19 lagos, ubicados en un rango altitudinal de los 122 a los 3700 msnm.
La expresión de las variables físicas y químicas de los 19 sistemas lénticos estudiados, se relacionaron con procesos locales como estado de la matriz circundante al cuerpo de agua, evidenciado en el estado trófico y en menor proporción por factores regionales asociados con la variación altitudinal, especialmente reflejados en la temperatura y transparencia.
Con relación a la riqueza zooplanctónica para los lagos estudiados, se reporta un total de 70 morfotipos, distribuidos en 4 clases, 6 órdenes, 23 familias y 34 géneros. Los rotíferos con 49 morfotipos expresaron la mayor riqueza, donde la familia Brachionidae fue la más representativa. Seguido por los copépodos con Metacyclops como los más diversos. Por último, los cladóceros con menor riqueza representada principalmente por el género Daphnia.
Para la comunidad fitoplanctónica se registraron un total de 201 morfotipos, distribuidos en 12 clases, 25 órdenes, 44 familias y 74 géneros. Las clases más representativas fueron: Euglenophyceae, representadas en su mayoría por los géneros Trachelomonas y Lepocinclis y Zygnematophyceae por Staurastrum y Staurodesmus.
El microbioma del Lago de Tota presentó 21 filos, 50 clases, 124 órdenes y 441 morfotipos. Las clases que expresaron la mayor riqueza fueron Gammaproteobacteria, Bacteroidia y Alphaproteobacteria.
La riqueza de la comunidad de zooplancton fue mayor en lagos ubicados en las provincias andina baja y tierras bajas con 24 y 20 géneros c/u, y menor en las provincias andina alta y
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alta montaña con 15 y 10 géneros c/u, mientras que el fitoplancton no mostro ninguna tendencia con relación a la riqueza, se reporta un promedio de 43 géneros para cada provincia.
La exclusividad de géneros obtuvo un comportamiento inverso para estas comunidades, en el zooplancton incrementó hacia la provincia de tierras bajas con un 44% frente a un 11% en alta montaña, mientras el fitoplancton obtuvo un 20% en tierras bajas frente a un 45% en la alta montaña.
No se evidenció un patrón altitudinal (regional) per se significativo, que opere sobre la estructura de las comunidades planctónicas, pero se mostró que las variables ambientales locales, actúan como filtros, incidiendo fuertemente en la estructuración de estas comunidades planctónicas.
El estudio sugiere que los mecanismos asociados al paisaje tienen mayor importancia en la expresión de las variables físicas y químicas y por tanto, en la ordenación de los lagos, principalmente las variables relacionadas a un carácter geológico y a las características de la matriz circundante al cuerpo de agua.
El COD se muestra como potencial integrador de características locales y regionales, su concentración permitió ordenar los lagos en dos categorías (altas y bajas concentraciones), relacionándolos principalmente con las características geológicas y de uso de la cuenca.
Se evidenció una alta heterogeneidad de los lagos, si bien, la clasificación por provincias limnológicas adopta el criterio altitudinal, los lagos seleccionados muestran que este criterio de clasificación es muy amplio y no es suficiente para comprender por completo su estructura y dinámica, por tanto, se propone abordarlos desde una visión de sistemas socio- ecológicos, en donde la matriz biofísica guarda una estrecha relación con el componente social.
110
6 RECOMENDACIONES
Incorporar medidas rutinarias del origen y de calidad de COD (Fellman, Hood, & Spencer, 2010; Hobbie, 1991), es decir, abordarlo en términos cualitativos, acerca de su naturaleza y composición química específica, información que puede tener efectos diferenciales sobre el metabolismo del sistema, incorporando las fuentes y características particulares de la cuenca de drenaje.
Inclusión permanente de isótopos de δ13C y δ15N en el monitoreo de ecosistemas acuáticos, como herramienta potencial, no solo para describir cambios en las comunidades, sino como elementos claves en la comprensión de ciclos biogeoquímicos y por tanto de funcionamiento de los sistemas
Inclusión de variables de tipo morfométricas, como el tamaño del lago, es necesaria, como factor importante en la expresión de variables tanto biológicas como ambientales.
Realizar muestreos que incorporen la variabilidad temporal, como posible factor de ordenamiento sobre la composición de las comunidades planctónicas y de los parámetros ambientales, y su vez como medida para evaluar la estabilidad de los mismos.
Ampliar el número de lagos muestreados, de tal forma que la presencia de un posible patrón se haga evidente.
Incorporar análisis funcionales con todas las comunidades planctónicas, que permitan mejorar la interpretación de los procesos metabólicos de los sistemas lénticos en los Andes.
111
ANEXOS
112
Anexo 1. Datos de las variables físicas y químicas medidas para cada uno de los lagos estudiados. * Los valores de PT no fueron detectables (<0.10) con la técnica utilizada. ** Vínculo probable establecido en este estudio.
Prof TS Temp O2 Cod Dur Alcal NT PT COD Clorofila_a Origen pH (m) (m) (oC) (mg/l) (us/cm) (mg/l) (mmol/l) (mg/l) (mg/l) (mg/l) (mg.m3) ALTA MONTAÑA Tectónico (Falla- Anticlinal) Siscunsí 3.1 1.5 7.5 13.4 3.05 57.7 4.3 1 0.55 <0.10* 3.6 5.54 y glaciar (Temoltzin, 2018) Negra Tectónico** 8.9 2.5 7.5 12.8 5.9 71.7 4.7 0.8 0.32 <0.10* 3.7 8.033 Calderona Tectónico y glaciar ** 27 2.2 6.9 18 3.2 5.6 0.4 0.5 0.22 <0.10* 3.9 2.77 Tectónico(Fallas) y glaciar Tota (fluvioglaciar) (Fonseca & 44 5 8.4 17.5 3.2 94.1 4.2 0.8 0.45 <0.10* 2.4 1.662 Reyes, 2016) ANDINA - ALTA Glaciar (Erosión, fluvioglaciar) Fúquene y fluvial (Depósitos) 2.3 0.5 7.1 18.7 6.6 159.2 6.9 0.6 1.35 0.11 13.2 24.528 (Sarmiento., et al. 2008)
Colorados Tectónico ** 4 0.6 6.7 20.6 7.5 10.3 0.5 0.3 0.41 <0.10* 8.2 5.817 Güitoque Desconocido 1.6 0.5 7.1 21.9 5.7 35.9 0.9 0.4 0.56 <0.10* 11.9 1.987 Encanto Tectónico ** 6.2 4 6.1 16.8 6.5 15.4 0.9 0.3 0.20 <0.10* 1.9 10.526 Chirimoyo Tectónico ** 5.6 1.3 4.7 22.1 3.6 12.2 0.3 0.9 0.47 <0.10* 8.6 4.986 ANDINA – BAJA El Morro Tectónico ** 10 0.75 8.8 22.3 8.5 82.2 4 0.8 0.72 <0.10* 2.1 26.038 Peña Blanca Tectónico ** 4.2 1.6 5.9 21.2 8.8 16.4 0.9 0.8 0.35 <0.10* 1.5 8.864 Bocatoma Fluvial ** 3.2 1.5 6.4 21.9 3.6 60.5 2.8 0.5 0.17 <0.10* 2.2 7.949 Leticia Fluvial y Tectónico ** 13.4 1.93 6.1 23 7 15.8 0.9 0.5 0.29 <0.10* 9.2 5.817 Los fríos Manantial o naciente* * 5.1 1 6.4 22.9 4.2 63.3 3.3 0.7 0.40 <0.10* 3.9 12.232 Tabacal Tectónico ** 16.1 0.5 8 24.1 9.6 211.7 10.8 1.3 0.75 0.10* 3.5 4.130 TIERRAS BAJAS La Graciela Fluvial ** 1.5 0.1 5.2 29 9 28 0.9 0.7 1.82 0.38 10.3 4.155 Guarinocito Fluvial (Plano Inundable) 2.1 0.5 7.1 31.5 4.9 168.9 6.6 1.7 0.49 0.35 6.7 24.680 Bocachico Fluvial ** 0.5 0 6.6 29.8 6.6 13.1 0.7 0.5 1.27 0.49 12.1 4.155 Tres moriches Manantial o naciente ** 0.6 0.6 6.2 30.2 4.7 18.1 0.3 0.4 0.34 <0.10* 2.2 0.4709 113
Anexo 2. Diagrama de histogramas y curvas suavizadas de variables físicas y químicas de los sistemas lénticos muestreados.
114
Anexo 3. Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lénticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Tota, Encanto, Aulacoseira Aulacoseirales Aulacoseiraceae Aulacoseira Guarinocito, Bocachico, granulata Graciela Bacillariaceae Nitzschia cf. Nitzschia sp. Bocatoma Siscunsí, Morro, Nitzschia cf. Bacillariaceae Nitzschia Fúquene, Güitoque, acicularis Bacillariales Graciela, Moriches Bacillariaceae Nitzschia Nitzschia sp1. Bocachico Bacillariaceae Nitzschia Nitzschia sp2. Encanto Bacillariaceae Nitzschia Nitzschia sp3. Colorados Bacillariaceae Nitzschia Nitzschia sp4. Siscunsí Cymbella cf. Cymbellaceae Cymbella Siscunsí Cymbellales helvetica Cymbellaceae Cymbella Cymbella sp. Siscunsí, Negra Bacillariophyta Bacillariophyceae Gomphonemataceae Gomphonema Gomphonema sp. Siscunsí Siscunsí, Chirimoyo, Eunotiaceae Eunotia cf. Eunotia sp. Eunotiales Tabacal Eunotiaceae Eunotia Eunotia sp. Negra Mastogloiales Achnanthaceae Achnanthes Achnanthes sp. Encanto Amphipleuraceae Frustulia Frustulia sp. Calderona Diadesmidaceae Luticola cf. Luticola. sp. Peña Naviculales Diadesmidaceae Diadesmis Diadesmis sp. Leticia Naviculaceae Navicula Navicula sp. Bocatoma, Moriches Stauroneidaceae Stauroneis Stauroneis sp. Moriches Guarinocito, Negra, Stephanodiscales Stephanodiscaceae Cyclotella Cyclotella sp. Fúquene Tabellariales Tabellariaceae Asterionella Asterionella formosa Calderona, Fúquene Tabellariales Tabellariaceae Tabellaria Tabellaria sp. Calderona, Negra
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Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lénticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Calderona, Tota, Klebsormidiophyceae Klebsormidiales Elakatotrichaceae Elakatothrix Elakatothrix sp. Colorados, Negra, Fúquene Klebsormidiaceae Klebsormidium Klebsormidium sp. Leticia, Güitoque Closteriaceae Closterium cf. Closterium sp. Negra, Fúquene Closteriaceae Closterium Closterium sp1. Guarinocito Closteriaceae Closterium Closterium sp2. Guarinocito Closteriaceae Closterium Closterium sp3. Peña Closteriaceae Closterium Closterium sp4. Siscunsí Closteriaceae Closterium Closterium sp5. Moriches Calderona, Peña, Desmidiaceae Cosmarium Cosmarium sp1. Tabacal Desmidiaceae Cosmarium Cosmarium sp2. Leticia Desmidiaceae Cosmarium Cosmarium sp3. Morro, Moriches Charophyta Desmidiaceae Cosmarium Cosmarium sp4. Tota Desmidiaceae Euastrum Euastrum sp1. Tabacal Zygnematophyceae Desmidiales Desmidiaceae Euastrum Euastrum sp2. Calderona Desmidiaceae Euastrum Euastrum sp3. Moriches Desmidiaceae Euastrum Euastrum sp4. Moriches Desmidiaceae Hyalotheca Hyalotheca sp. Moriches Desmidiaceae Micrasterias Micrasterias Moriches Desmidiaceae Micrasterias Micrasterias sp1. Moriches Desmidiaceae Micrasterias Micrasterias sp2. Moriches Desmidiaceae Pleurotaenium Pleurotaenium sp. Tota Staurastrum cf. Desmidiaceae Staurastrum Peña bacillare Staurastrum Colorados, Leticia, Desmidiaceae Staurastrum cuspidatum Güitoque Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp1. Peña Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp2. Peña, Fúquene 116
Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lenticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp3. Morro Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp4. Negra Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp5. Tota, Moriches Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp6. Tota Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp7. Tota Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp8. Calderona Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp9. Calderona Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp10. Bocachico Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp11. Bocatoma Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp12. Moriches Charophyta Zygnematophyceae Desmidiales Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum sp13. Moriches Desmidiaceae Staurastrum Staurastrum Colorados, Peña Desmidiaceae Staurodesmus Staurodesmus sp1. Peña Desmidiaceae Staurodesmus Staurodesmus sp2. Peña Desmidiaceae Staurodesmus Staurodesmus sp3. Morro Desmidiaceae Staurodesmus Staurodesmus sp4. Calderona Desmidiaceae Staurodesmus Staurodesmus sp5. Calderona Desmidiaceae Staurodesmus Staurodesmus sp6. Bocatoma Desmidiaceae Staurodesmus Staurodesmus sp7. Moriches Desmidiaceae Staurodesmus Staurodesmus sp8. Moriches Desmidiaceae Xanthidium Xanthidium sp. Peña, Moriches Trebouxiophyceae Chlorellales Chlorellaceae Actinastrum Actinastrum sp. Guarinocito, Fúquene Siscunsí, Negra, Chlamydomonadales Chlamydomonadaceae Chlamydomonas Chlamydomonas sp. Fúquene Radiococcaceae Eutetramorus cf. Eutetramorus sp. Tabacal Chlorophyta Chlorophyceae Colorados, Morro, Sphaeropleales Peña, Tabacal, Scenedesmaceae Acutodesmus Acutodesmus sp1. Guarinocito, Güitoque, Bocatoma 117
Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lenticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Colorados, Peña, Scenedesmaceae Acutodesmus Acutodesmus sp2. Guarinocito, Bocatoma
Tota, Encanto, Tabacal, Scenedesmaceae Coelastrum Coelastrum sp. Guarinocito, Bocachico, Negra, Fúquene Desmodesmus Leticia, Tabacal, Scenedesmaceae Desmodesmus bicaudatus mf1. Güitoque Desmodesmus Leticia, Tabacal, Scenedesmaceae Desmodesmus Sphaeropleales bicaudatus mf2. Güitoque Desmodesmus Scenedesmaceae Desmodesmus Guarinocito, Fúquene bicaudatus mf3. Siscunsí, Tota, Chlorophyta Chlorophyceae Colorados, Morro, Desmodesmus Scenedesmaceae Desmodesmus Peña, Tabacal, quadricauda Guarinocito, Fúquene, Güitoque, Bocatoma Siscunsí, Peña, Tabacal, Scenedesmaceae Desmodesmus Desmodesmus sp1. Bocatoma, Graciela Morro, Bocachico, Selenastraceae Ankistrodesmus Ankistrodesmus sp. Güitoque Trebouxiophyceae* Crucigenia Crucigenia sp1. Encanto, Guarinocito
Tabacal, Guarinocito, Trebouxiophyceae* Crucigenia Crucigenia sp2. Trebouxiophyceae* Fúquene, Güitoque Calderona, Encanto, Trebouxiophyceae* Crucigenia Crucigenia sp3. Leticia, Guarinocito, Fúquene, Güitoque
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Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lenticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Encanto, Fúquene, Chlorellaceae Diacanthos Diacanthos sp. Trebouxiophyceae Chlorellales Bocatoma Morro, Guarinocito, Chlorellaceae DictyosphaeriumDictyosphaerium sp. Fúquene, Gúitoque Chlamydomonadales Volvocaceae Eudorina Eudorina sp. Fúquene Lacunastrum Hydrodictyaceae Lacunastrum Peña, Bocatoma Sphaeropleales gracillimum Selenastraceae Drephanochloris Drephanochloris sp. Siscunsí, Colorados Selenastraceae Kirchneriella Kirchneriella sp. Tota, Colorados, Peña Siscunsí, Colorados, Morro, Peña, Tabacal, Sphaeropleales Selenastraceae Monoraphidium Monoraphidium sp. Guarinocito, Negra, Fúquene, Güitoque, Bocatoma, Moriches Chlorophyta Chlamydomonadales Sphaerocystidaceae Sphaerocystis Sphaerocystis sp. Tota, Encanto Oedogoniales Oedogoniaceae Oedogonium Oedogonium sp. Siscunsí Chlorophyceae Pediastrum simplex Hydrodictyaceae Pediastrum Morro mf1. Pediastrum simplex Hydrodictyaceae Pediastrum Morro mf2. Hydrodictyaceae Pediastrum Pediastrum sturmii Morro Pediastrum tetras Hydrodictyaceae Pediastrum Morro Sphaeropleales mf1. Pediastrum tetras Guarinocito, Fúquene, Hydrodictyaceae Pediastrum mf2. Bocatoma Hydrodictyaceae Tetraedron Tetraedron gracile Bocachico, Güitoque Morro, Tabacal, Hydrodictyaceae Tetraedron Tetraedron minimum Guarinocito Hydrodictyaceae Tetraedron Tetraedron muticum Guarinocito 119
Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lenticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Morro, Guarinocito, Hydrodictyaceae Tetraedron Tetraedron trigonum Güitoque Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus cf. Guarinocito Calderona, Colorados, Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp1. Leticia, Tabacal, Guarinocito, Fúquene Colorados, Morro, Peña, Tabacal, Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp2. Guarinocito, Bocachico, Fúquene, Güitoque, Bocatoma, Moriches Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp3. Guarinocito Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp4. Tabacal Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp5. Tabacal Chlorophyta Chlorophyceae Sphaeropleales Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp6. Tabacal Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp7. Tabacal Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp8. Peña Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp9. Colorados Scenedesmaceae Scenedesmus Scenedesmus sp10. Colorados Tetrallantos Scenedesmaceae Tetrallantos Colorados, Güitoque lagerheimii Scenedesmaceae Westellopsis Westellopsis sp. Siscunsí, Tota Guarinocito, Fúquene, Schroederiaceae Schroederia Schroederia sp. Bocatoma Siscunsí, Colorados, Chirimoyo, Morro, Selenastraceae Selenastrum Selenastrum sp. Leticia, Guarinocito, Fúquene, Güitoque, Bocatoma 120
Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lenticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Tota, Tabacal, Oocystaceae Nephrocytium Nephrocytium sp. Guarinocito Trebouxiophyceae Chlorellales Siscunsí, Tota, Peña, Oocystaceae Oocystis Oocystis sp. Leticia, Negra, Fúquene, Güitoque Colorados, Encanto, Chromulinales Dinobryaceae Dinobryon Dinobryon sp. Leticia, Fúquene, Bocatoma Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp1. Siscunsí Calderona, Chiromoyo, Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp2. Negra Cryptophyta Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp3. Tota Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp4. Colorados Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp5. Encanto Cryptophyceae Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp6. Leticia Cryptomonadales Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp7. Tabacal Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp8. Guarinocito Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp9. Peña Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp10. Fúquene Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp11. Güitoque Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp12. Fríos Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp13. Graciela Cryptomonadaceae Cryptomonas Cryptomonas sp14. Moriches Hemiselmidaceae Chroomonas Chroomonas sp. Colorados Microcystaceae Gloeocapsa Gloeocapsa sp. Tota Tota, Colorados, Peña, Chroococcales Microcystaceae Microcystis Microcystis sp. Cyanobacteria Cyanophyceae Guarinocito Stichosiphonaceae Stichosiphon Stichosiphon sp. Encanto Siscunsí, Bocachico, Nostocales Nostocaceae Anabaena Anabaena sp. Güitoque 121
Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lenticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Cylindrospermopsi Aphanizomenonacea Cylindrospermopsis sp. Nostocales s Morro, Tabacal Oscillatoriales Oscillatoriaceae Oscillatoria Oscillatoria sp. Siscunsí, Moriches Oscillatoriaceae Phormidium Phormidium sp. Siscunsí, Bocacico Leptolyngbyaceae Leptolyngbya Leptolyngbya sp. Bocachico Leptolyngbyaceae Planktolyngbya Planktolyngbya sp. Tabacal, Guarinocito Cyanobacteria Cyanophyceae Merismopediaceae Merismopedia Merismopedia sp. Guarinocito, Güitoque Synechococcales Chirimoyo, Tabacal, Merismopediaceae Synechocystis Synechocystis sp. Guarinocito Siscunsí, Chirimoyo, PseudanabaenaceaePseudanabaena Pseudanabaena sp. Moriches Euglenidae Euglena Euglena sp1. Siscunsí Euglenidae Euglena Euglena sp2. Colorados Euglenidae Euglena Euglena sp3. Leticia Euglenidae Euglena Euglena sp4. Tabacal Euglenidae Euglena Euglena sp5. Bocachico Strombomonas Euglenidae Strombomonas Guarinocito berrucosa Euglenidae Strombomonas Strombomonas sp1. Bocachico Euglenidae Strombomonas Strombomonas sp2. Fúquene Euglenozoa Euglenophyceae Euglenida Euglenidae Strombomonas Strombomonas sp3. Fúquene Euglenidae Strombomonas Strombomonas sp4. Fúquene Euglenidae Strombomonas Strombomonas sp5. Fúquene Trachelomonas Euglenidae Trachelomonas Leticia armata Trachelomonas Euglenidae Trachelomonas Colorados gracilima Trachelomonas Euglenidae Trachelomonas Guarinocito raciborskii Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp1. Tabacal
122
Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lenticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp2. Calderona Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp3. Calderona Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp4. Tota Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp5. Encanto Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp6. Fúquene Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp7. Güitoque Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp8. Fríos Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp9. Bocatoma Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp10. Graciela Euglenidae Trachelomonas Trachelomonas sp11. Graciela Trachelomonas Euglenidae Trachelomonas Tabacal varians Siscunsí, Colorados, Chirimoyo, Morro, Trachelomonas Peña, Leticia, Euglenozoa Euglenophyceae Euglenida Euglenidae Trachelomonas volvocina Guainocito, Bocachico, Negra, Güitoque, Fríos, Moriches Phacidae Lepocinclis Lepocinclis caudata Guarinocito Phacidae Lepocinclis Lepocinclis fusiformis Colorados Phacidae Lepocinclis Lepocinclis oxyuris Guarinocito, Güitoque Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp1. Guarinocito Guarinocito, Fúquene, Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp2. Fríos Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp3. Guarinocito Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp4. Guarinocito Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp5. Fúquene Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp6. Fúquene, Bocatoma Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp7. Güitoque Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp8. Fríos 123
Anexo 3. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de fitoplancton de los 19 sistemas lenticos estudiados. * incertae sedis.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp9. Graciela Phacidae Lepocinclis Lepocinclis sp10. Moriches Phacidae Phacus Phacus cf. pyrum Leticia Phacidae Phacus Phacus horridus Guarinocito, Güitoque Phacidae Phacus Phacus longicauda Guarinocito, Fúquene Euglenozoa Euglenophyceae Euglenida Phacidae Phacus Phacus sp1. Guarinocito, Negra Phacidae Phacus Phacus sp2. Colorados Phacidae Phacus Phacus sp3. Colorados Phacidae Phacus Phacus sp4. Fúquene, Fríos, Phacidae Phacus Phacus sp5. Güitoque Phacidae Phacus Phacus sp6. Moriches Gonyaulacales Ceratiaceae Ceratium Ceratium sp. Tota Colorados, Peña, Peridiniaceae Peridinium Peridinium sp1. Bocachico Peridiniaceae Peridinium Peridinium sp2. Calderona, Colorados Miozoa Dinophyceae Peridiniaceae Peridinium Peridinium sp3. Tabacal Peridiniales Siscunsí, Encanto, Peridiniaceae Peridinium Peridinium sp4. Leticia, Güitoque, Bocatoma, Moriches Peridiniaceae Peridinium Peridinium sp5. Fúquene Peridiniaceae Peridinium Peridinium sp6. Fríos Ochrophyta Xanthophyceae Mischococcales Pleurochloridaceae Isthmochloron Isthmochloron sp. Tabacal
124
Anexo 4. Riqueza taxonómica del total de la comunidad de zooplancton de los 19 sistemas lénticos estudiados.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Hexarthridae Hexarthra Hexarthra sp1. Colorados, Leticia Flosculariaceae Trochosphaeridae Filinia Filinia sp1. Fúquene, Guarinocito Trochosphaeridae Filinia Filinia cf. longiseta Graciela Calderona, Tota, Colorados, Peña_B, Leticia, Guarinocito, Asplanchnidae Asplanchna Asplanchna sp1. Bocatoma, Güitoque, Negra, Tres_M Brachionidae Anuraeopsis Anuraeopsis sp. Bocatoma, Fríos, Güitoque Brachionidae Brachionus Brachionus sp1. Fúquene, Guarinocito Brachionidae Brachionus Brachionus sp2. Tabacal, Guarinocito Brachionidae Brachionus Brachionus sp3. Tabacal, Guarinocito Brachionidae Brachionus Brachionus sp4. Guarinocito Brachionidae Brachionus Brachionus sp5. Fúquene Brachionidae Brachionus Brachionus cf. mirus Graciela Siscunsí, Calderona, Tota, Rotíferos Eurotatoria Colorados, Chirimoyo, Morro, Brachionidae Keratella Keratella sp. Ploima Peña Blanca, Leticia, Guarinocito, Güitoque Brachionidae Keratella Keratella sp3. Fríos Brachionidae Keratella Keratella sp4. Bocatoma Brachionidae Keratella Keratella sp5. Bocatoma Brachionidae Keratella Keratella cf. cochlearis Negra Brachionidae Keratella Keratella cf. americana Fúquene, Graciela, Bocatoma Dicranophoridae Wierzejskiella Wierzejskiella sp1. Peña_B Epiphanidae Epiphanes Epiphanes sp1. Negra Euchlanidae Euchlanis Euchlanis sp1. Guarinocito, Tres_M Gastropodidae Ascomorpha Ascomorpha sp1. Calderona, Bocatoma Gastropodidae Ascomorpha Ascomorpha sp2. Leticia Gastropodidae Ascomorpha Ascomorpha sp3. Tabacal Gastropodidae Gastropus Gastropus sp1. Chirimoyo, Peña_B
125
Anexo 4. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de zooplancton de los 19 sistemas lénticos estudiados.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Lecanidae Lecane Lecane cf. leontina Bocatoma, Fríos, Tres_M Colorados, Peña_B, Leticia, Lecanidae Lecane Lecane lunaris Guarinocito, Bocatoma, Tres_M Lecanidae Lecane Lecane monostyla cf. acus Tres_M Lecanidae Lecane Lecane sp1. Guarinocito Lecanidae Lecane Lecane sp2. Tres_M Lecanidae Lecane Lecane sp3. Bocatoma Lepadellidae Lepadella Lepadell a cf. rhomboides Tres_M Notommatidae Cephalodella Cephalodel la sp1. Tres_M Notommatidae Enteroplea Enteroplea sp1. Peña_B, Guarinocito Notommatidae Monommata Monomma ta sp1. Peña_B, Leticia, Tres_M Proalidae Proales Proales sp1. Peña_B Proalidae Proales Proales sp2. Tabacal, Tres_M Proalidae Proales Proales sp3. Guarinocito Rotíferos Eurotatoria Ploima Proalidae Proales Proales sp4. Bocachico Synchaetidae Polyarthra Polyarthra cf. minor Negra, Graciela Calderona, Tota, Colorados, Encanto, Peña_B, Leticia, Synchaetidae Polyarthra Polyarthra cf. vulgaris Tabacal, Guarinocito, Graciela, Bocatoma, Fríos, Güitoque, Fúquene, Negra, Tres_M Synchaetidae Polyarthra Polyarthra sp2. Encanto, Bocatoma Synchaetidae Polyarthra Polyarthra sp3. Bocatoma Synchaetidae Synchaeta Synchaeta sp1. Peña_B Calderona, Tota, Peña_B, Trichocercidae Trichocerca Trichocerca sp1. Guarinocito, Fríos Trichocercidae Trichocerca Trichocerca sp2. Tota, Peña_B Trichocercidae Trichocerca Trichocerca sp3. Chirimoyo Trichocercidae Trichocerca Trichocerca sp4. Morro Trichocercidae Trichocerca Trichocerca sp5. Leticia 126
Anexo 4. (Continuación) Riqueza taxonómica del total de la comunidad de zooplancton de los 19 sistemas lénticos estudiados.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Rotíferos Eurotatoria Ploima Trichocercidae Trichocerca Trichocerca sp6. Leticia, Tabacal, Bocatoma Trichotriidae Macrochaetus Macrochaetus sp1. Tres_M Bosminidae Bosmina Bosmina freyi Siscunsí Calderona, Tota, Colorados, Bosminidae Bosmina Bosmina sp1. Tabacal, Bocatoma, Negra Daphniidae Daphnia Daphnia ambigua Fúquene Anomopoda Daphniidae Daphnia Daphnia laevis Negra, Calderona Cladóceros Branchiopoda Daphniidae Daphnia Daphnia sp1. Tota, Encanto, Peña_B Ilyocryptidae Ilyocryptus Ilyocryptus sp1. Leticia Morro, Guarinocito, Bocachico, Moinidae Moina Moina sp1. Graciela Ctenopoda Sididae Diaphanosoma Diaphanosoma sp1. Tres_M Centropagidae Boeckella Boeckella gracilis Tota Diaptomidae Notodiaptomus Notodiaptomus cf. henseni Graciela Calanoida Diaptomidae Notodiaptomus Notodiaptomus cf. echinatus Tres_M Hexanauplia Diaptomidae Notodiaptomus Notodiaptomus maracaibensis Bocachico Diaptomidae PrionodiaptomusPrionodiaptomus colombiensisChirimoyo Cyclopidae Thermocyclops Thermocyclops sp1. Tabacal, Guarinocito, Fríos Copépodos Cyclopidae Tropocyclops Tropocyclops prasinus Encanto, Güitoque Cyclopidae Tropocyclops Tropocyclops sp1. Colorados Cyclopidae Mesocyclops Mesocyclops sp1. Morro, Guarinocito, Bocachico Cyclopoida Cyclopidae Metacyclops Metacyclops leptopus Siscunsí, Calderona Maxillopoda Cyclopidae Metacyclops Metacyclops sp1. Leticia, Güitoque Cyclopidae Metacyclops Metacyclops mendocinus Negra Cyclopidae Microcyclops Microcyclops sp1. Peña_B
127
Anexo 5. Riqueza taxonómica de zoobentos encontrados en este estudio.
GRUPO CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE LAGO
Chydoridae Alona Alona sp. T. moriches Eurycercidae Alonella Alonella sp. T. moriches Cladóceros Branchiopoda Anomopoda Chydoridae Chydorus Chydorus sp. Leticia Chydoridae Graptoleberis Graptoleberis cf. T. moriches Chydoridae Leydigia Leydigia cf. T. moriches
128
Anexo 6. Calidad y concentración de las extracciones de ADN para la comunidad microbiana.
Sample Calidad Concentrcion Lago Read# (260/280) (ng/µL) 1 Siscunsí 5.448 153.79 replica 7.077 140.837 1 Calderona 4.692 45.638 replica 4.029 131.477 1 Tota 2.467 289.574 replica 2.42 265.011 1 Fúquene 2.145 347.225 replica 2.278 344.132 1 Colorados 1.944 377.014 replica 1.925 368.387 1 Chirimoyo 8.846 159.756 replica 8.997 160.082 1 El morro 3.337 168.129 replica 3.324 190.891 2 Peña Blanca 9.289 158.462 replica 5.578 172.76 2 Leticia 3.608 138.162 replica 4.61 140.345 2 Tabacal 3.286 111.368 replica 1.617 48.606 2 Guarinocito 2.685 188.849 replica 2.425 173.168
129
Anexo 7. Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
IMCC26256 Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa CL500-29 marine Ilumatobacteraceae Ambiguous_taxa group CL500-29 marine Ilumatobacteraceae uncultured actinobacterium group Acidimicrobiia Microtrichales CL500-29 marine Ilumatobacteraceae uncultured bacterium group Ilumatobacteraceae uncultured uncultured bacterium uncultured uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured bacterium Corynebacteriaceae Corynebacterium uncultured bacterium Corynebacteriales Mycobacteriaceae Mycobacterium uncultured Mycobacterium sp. Mycobacteriaceae Mycobacterium uncultured bacterium Actinobacteria Acidothermaceae Acidothermus uncultured soil bacterium Sporichthyaceae Ambiguous_taxa uncultured bacterium Candidatus Sporichthyaceae uncultured actinobacterium Planktophila Sporichthyaceae hgcI clade Ambiguous_taxa Actinobacteria uncultured Actinomycetales Sporichthyaceae hgcI clade Frankiales bacterium uncultured Frankineae Sporichthyaceae hgcI clade bacterium Sporichthyaceae hgcI clade uncultured actinobacterium Sporichthyaceae hgcI clade uncultured bacterium uncultured Sporichthyaceae uncultured bacterium bacterium uncultured Micrococcales AKAU3644 uncultured bacterium bacterium 130
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
Candidatus Microbacteriaceae uncultured bacterium Limnoluna Micrococcales Microbacteriaceae Leucobacter uncultured bacterium Microbacteriaceae Microbacterium uncultured bacterium Actinobacteria PeM15 uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured bacterium Actinobacteria Propionibacteriales Nocardioidaceae Nocardioides Ambiguous_taxa Streptomycetales Streptomycetaceae E1B-B3-114 Ambiguous_taxa uncultured Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa uncultured Gaiellales uncultured uncultured actinobacterium Thermoleophilia actinobacterium uncultured uncultured bacterium uncultured bacterium Solirubrobacterales Solirubrobacteraceae Conexibacter uncultured actinobacterium Acetobacteraceae Rhodopila uncultured bacterium Acetobacteraceae Rhodovastum uncultured bacterium Acetobacterales Acetobacteraceae Roseococcus uncultured bacterium Acetobacteraceae Roseomonas metagenome Acetobacteraceae uncultured uncultured bacterium Azospirillales Azospirillaceae Azospirillum uncultured bacterium Proteobacteria Alphaproteobacteria Caulobacteraceae Brevundimonas uncultured Brevundimonas sp. Caulobacteraceae Brevundimonas uncultured Caulobacterales Caulobacteraceae Brevundimonas uncultured bacterium Caulobacterales Caulobacteraceae Brevundimonas uncultured organism Caulobacteraceae Caulobacter uncultured bacterium Caulobacteraceae uncultured uncultured bacterium Hyphomonadaceae Hirschia Ambiguous_taxa 131
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
Hyphomonadaceae UKL13-1 Ambiguous_taxa Caulobacterales Hyphomonadaceae uncultured uncultured bacterium Elsteraceae uncultured uncultured bacterium Elsterales uncultured Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa uncultured metagenome metagenome uncultured uncultured bacterium uncultured bacterium Micavibrionales uncultured uncultured eubacterium uncultured eubacterium WD2107 WD2107 Micropepsales Micropepsaceae uncultured Ambiguous_taxa Paracaedibacteraceae Candidatus Finniella Candidatus Finniella inopinata Paracaedibacteraceae uncultured Ambiguous_taxa Paracaedibacterales Paracaedibacteraceae uncultured Dinobryon sp. FU22KAK uncultured alpha Proteobacteria Alphaproteobacteria Paracaedibacteraceae uncultured proteobacterium Reyranellaceae Reyranella Ambiguous_taxa Reyranellales uncultured alpha Reyranellaceae uncultured proteobacterium bacterium enrichment culture Beijerinckiaceae FukuN57 clone B17(2011) Beijerinckiaceae FukuN57 uncultured bacterium Beijerinckiaceae Methylobacterium Ambiguous_taxa Beijerinckiaceae Methylobacterium Methylobacterium sp. PB138 Rhizobiales Beijerinckiaceae Methylobacterium Methylobacterium sp. PC30.38 Beijerinckiaceae Methylobacterium uncultured Methylobacterium Beijerinckiaceae Methylobacterium uncultured bacterium Beijerinckiaceae Methylocystis Ambiguous_taxa Beijerinckiaceae Methylorosula Ambiguous_taxa 132
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
uncultured alpha Beijerinckiaceae uncultured proteobacterium Devosiaceae Devosia uncultured bacterium Labraceae Labrys Ambiguous_taxa Rhizobiales Rhizobiaceae Phyllobacterium Phyllobacterium sp. STM1417 Rhizobiales Incertae uncultured Ambiguous_taxa Sedis Rhizobiales Incertae uncultured uncultured bacterium Sedis Xanthobacteraceae Bradyrhizobium Bradyrhizobium elkanii Rhodobacteraceae Ketogulonicigenium metagenome Rhodobacterales Rhodobacteraceae Rhodobacter Ambiguous_taxa Rhodobacteraceae Rhodobacter uncultured bacterium Proteobacteria Alphaproteobacteria Rhodospirillaceae uncultured metagenome Rhodospirillaceae uncultured uncultured bacterium Rhodospirillales uncultured Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa uncultured metagenome metagenome uncultured uncultured bacterium uncultured bacterium AB1 Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa Midichloriaceae MD3-55 uncultured bacterium Mitochondria metagenome metagenome Mitochondria uncultured bacterium uncultured bacterium Rickettsiales Candidatus Rickettsiaceae uncultured bacterium Cryptoprodotis Rickettsiaceae Candidatus Megaira uncultured bacterium Rickettsiaceae uncultured uncultured bacterium 133
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
SM2D12 uncultured bacterium uncultured bacterium bac2nit3 metagenome metagenome Rickettsiales Grylloblatta uncultured Grylloblatta bifratrilecta bifratrilecta SAR11 clade Clade III uncultured bacterium uncultured bacterium Sneathiellales Sneathiellaceae Taonella alpha proteobacterium OR-84 Sneathiellaceae Taonella uncultured bacterium Sphingomonadaceae Novosphingobium Ambiguous_taxa Sphingomonadaceae Novosphingobium uncultured bacterium Alphaproteobacteria Sphingomonadaceae Sandaracinobacter uncultured bacterium Sphingomonadaceae Sandarakinorhabdus Ambiguous_taxa Sandarakinorhabdus sp. Sphingomonadales Sphingomonadaceae Sandarakinorhabdus Proteobacteria IMCC25606 uncultured alpha Sphingomonadaceae Sphingomonas proteobacterium Sphingomonadaceae Sphingorhabdus Ambiguous_taxa Sphingomonadaceae Sphingorhabdus uncultured bacterium uncultured Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa uncultured uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured bacterium Bacteriovoracaceae Bacteriovorax metagenome Bacteriovoracaceae Peredibacter Ambiguous_taxa Bacteriovoracaceae Peredibacter Bacteriovorax sp. EPC3 Deltaproteobacteria Bdellovibrionales Bacteriovoracaceae Peredibacter uncultured bacterium Bdellovibrionaceae Bdellovibrio metagenome Bdellovibrionaceae Bdellovibrio uncultured bacterium
134
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
Bdellovibrionaceae Bdellovibrio unidentified Bdellovibrionaceae OM27 clade metagenome Bdellovibrionales Bdellovibrionaceae OM27 clade uncultured bacterium uncultured delta Bdellovibrionaceae OM27 clade proteobacterium Bradymonadales uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured bacterium Desulfobacterales Desulfobulbaceae Desulfobulbus uncultured bacterium Desulfuromonadales Geobacteraceae Geobacter uncultured bacterium Archangiaceae Anaeromyxobacter uncultured bacterium BIrii41 uncultured bacterium uncultured bacterium Blfdi19 uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured Blfdi19 uncultured prokaryote Proteobacteria Deltaproteobacteria prokaryote Eel-36e1D6 uncultured bacterium uncultured bacterium Myxococcales P3OB-42 uncultured bacterium uncultured bacterium Phaselicystidaceae Phaselicystis uncultured bacterium Polyangiaceae Pajaroellobacter uncultured bacterium Sandaracinaceae Sandaracinus uncultured bacterium VHS-B3-70 uncultured bacterium uncultured bacterium mle1-27 Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa mle1-27 uncultured bacterium uncultured bacterium 0319-6G20 metagenome metagenome Oligoflexales 0319-6G20 uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured delta uncultured delta 0319-6G20 proteobacterium proteobacterium
135
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
053A03-B-DI-P58 uncultured bacterium uncultured bacterium
Oligoflexales Oligoflexaceae Silvanigrella metagenome Oligoflexaceae uncultured metagenome Oligoflexaceae uncultured uncultured bacterium uncultured uncultured uncultured Desulfuromonadales Desulfuromonadales Desulfuromonadales bacterium Deltaproteobacteria bacterium bacterium PB19 uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured bacterium
uncultured delta uncultured delta uncultured delta proteobacterium proteobacterium proteobacterium SAR324 clade uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured bacterium Proteobacteria (Marine group B) Syntrophobacterales Syntrophaceae uncultured Uncultured Smithella sp. Aeromonadaceae Aeromonas Aeromonas salmonicida Aeromonadales uncultured gamma Aeromonadaceae Aeromonas proteobacterium Alteromonadaceae Rheinheimera Spumella vulgaris Alteromonadales Alteromonadaceae Rheinheimera uncultured bacterium Gammaproteobacteria Colwelliaceae uncultured Spumella-like flagellate JBM08 Aquaspirillum Aquaspirillaceae Aquaspirillum putridiconchylium Betaproteobacteriales uncultured soil B1-7BS uncultured soil bacterium bacterium Burkholderiaceae Ambiguous_taxa Ambiguous_taxa
136
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
iron-reducing bacterium Burkholderiaceae Acidovorax enrichment culture clone FeC_1_F4 Burkholderiaceae Acidovorax uncultured Acidovorax sp. Burkholderia- Burkholderiaceae Caballeronia- Ambiguous_taxa Paraburkholderia Burkholderiaceae Comamonas uncultured bacterium Burkholderiaceae Cupriavidus Ambiguous_taxa GKS98 freshwater uncultured beta Burkholderiaceae group proteobacterium Burkholderiaceae Hydrogenophaga uncultured bacterium Burkholderiaceae Inhella uncultured bacterium Proteobacteria Gammaproteobacteria Betaproteobacteriales Burkholderiaceae Lautropia uncultured bacterium Burkholderiaceae Limnobacter uncultured bacterium Burkholderiaceae Limnohabitans Ambiguous_taxa Burkholderiaceae Limnohabitans uncultured Limnohabitans sp. Burkholderiaceae Limnohabitans uncultured bacterium Burkholderiaceae Massilia uncultured bacterium Burkholderiaceae Noviherbaspirillum Herbaspirillum sp. 1NM-18 Burkholderiaceae Noviherbaspirillum uncultured bacterium Burkholderiaceae Ottowia uncultured bacterium Burkholderiaceae Pelomonas Ambiguous_taxa Burkholderiaceae Polaromonas uncultured Polaromonas sp. Burkholderiaceae Polaromonas unidentified Burkholderiaceae Polynucleobacter Ambiguous_taxa 137
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
Burkholderiaceae Polynucleobacter uncultured bacterium uncultured beta Burkholderiaceae Ralstonia proteobacterium Burkholderiaceae Rhizobacter Bragasellus peltatus Burkholderiaceae Rhodoferax Ambiguous_taxa Burkholderiaceae Rhodoferax uncultured bacterium Burkholderiaceae Simplicispira uncultured bacterium Burkholderiaceae Sphaerotilus uncultured bacterium uncultured beta Burkholderiaceae Sphaerotilus proteobacterium Burkholderiaceae Undibacterium beta proteobacterium HTCC525
Burkholderiaceae Undibacterium uncultured bacterium Proteobacteria Gammaproteobacteria Betaproteobacteriales Burkholderiaceae uncultured uncultured bacterium uncultured beta Burkholderiaceae uncultured proteobacterium Chitinibacteraceae Deefgea Deefgea sp. Chromobacteriaceae Vogesella Ambiguous_taxa Gallionellaceae Gallionella uncultured bacterium Candidatus Methylophilaceae uncultured bacterium Methylopumilus Methylophilaceae Methylotenera freshwater sediment metagenome
Methylophilaceae OM43 clade uncultured bacterium Neisseriaceae Neisseria Ambiguous_taxa bacterium enrichment culture Neisseriaceae uncultured clone B214(2011) 138
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
Nitrosomonadaceae 966-1 metagenome Nitrosomonadaceae Ellin6067 Ambiguous_taxa Nitrosomonadaceae MND1 Ambiguous_taxa Rhodocyclaceae Azospira Azospira oryzae uncultured uncultured Rhodocyclaceae SC-I-84 Rhodocyclaceae bacterium Betaproteobacteriales bacterium uncultured uncultured Burkholderiales T34 Burkholderiales bacterium bacterium uncultured beta uncultured beta T34 proteobacterium proteobacterium TRA3-20 uncultured bacterium uncultured bacterium Proteobacteria Gammaproteobacteria Cellvibrionaceae Cellvibrio uncultured bacterium Cellvibrionales Cellvibrionaceae uncultured uncultured bacterium Spongiibacteraceae BD1-7 clade metagenome Coxiellaceae Coxiella uncultured Legionella sp. Coxiellales Coxiellaceae Coxiella uncultured bacterium Coxiellaceae Coxiella uncultured marine bacterium Diplorickettsiales Diplorickettsiaceae Rickettsiella Ambiguous_taxa Enterobacteriaceae Citrobacter Citrobacter freundii Enterobacteriaceae Enterobacter uncultured bacterium Enterobacteriales Enterobacteriaceae Escherichia-Shigella uncultured bacterium Enterobacteriaceae Klebsiella uncultured Klebsiella sp. uncultured gamma uncultured gamma uncultured gamma Ga0077536 proteobacterium proteobacterium proteobacterium 139
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
uncultured uncultured Ga0077536 uncultured proteobacterium proteobacterium proteobacterium Gammaproteobacteria Unknown Family Acidibacter uncultured bacterium Incertae Sedis KI89A clade uncultured bacterium uncultured bacterium uncultured bacterium Legionellaceae Legionella uncultured bacterium Legionellales Legionellaceae uncultured uncultured bacterium Methylococcaceae Methyloparacoccus metagenome Methylococcales Methylomonaceae Methylomonas Ambiguous_taxa Proteobacteria Gammaproteobacteria Methylomonaceae Methylomonas uncultured bacterium uncultured gamma Nitrosococcales Nitrosococcaceae AqS1 proteobacterium Halomonadaceae Halomonas Ambiguous_taxa Oceanospirillales Pseudohongiellaceae Pseudohongiella metagenome uncultured uncultured PLTA13 uncultured proteobacterium proteobacterium proteobacterium Pasteurellales Pasteurellaceae Haemophilus uncultured bacterium Pseudomonadales Moraxellaceae Acinetobacter uncultured bacterium
140
Anexo 7. (Continuación) Riqueza taxonómica (OTUs) de bacterias para el Lago de Tota.
PHYLUM CLASE ORDEN FAMILIA GÉNERO MORFOESPECIE
Moraxellaceae Alkanindiges Ambiguous_taxa Moraxellaceae Alkanindiges uncultured bacterium Moraxellaceae Enhydrobacter Hydra vulgaris Moraxellaceae Enhydrobacter metagenome Pseudomonadales Moraxellaceae Enhydrobacter unidentified Pseudomonadaceae Pseudomonas Ambiguous_taxa Pseudomonadaceae Pseudomonas Pseudomonas oryzihabitans Proteobacteria Gammaproteobacteria Pseudomonadaceae Pseudomonas uncultured bacterium Thiotrichaceae Thiothrix uncultured bacterium Thiotrichales Thiotrichaceae uncultured uncultured bacterium Rhodanobacteraceae Dyella Dyella sp. DHG54 uncultured Xanthomonadaceae Xanthomonadales Xanthomonadaceae Lysobacter bacterium Xanthomonadaceae Thermomonas metagenome
141
Anexo 8. Análisis de redundancia para géneros fitoplanctónicos y zooplanctónicos de 19 sistemas lénticos. Puntajes para los autovalores restringidos (λ) indican la proporción explicada por cada factor. Estadistica F basada en el procedimiento “backward”, p-valor estimado a partir de test con 10000 permutaciones, RDA1 y RDA 2 para cada variable.
FITOPLANCTON Variable λ F P RDA1 RDA2 Temperatura 0.358 1.262 0.190 0.3588 0.009402 Alcalinidad 0.382 1.262 0.070 0.3824 -0.070171 Conductividad 0.533 1.572 0.039 * 0.5339 0.259104 δ15N 0.762 1.675 0.025 * -0.7620 -0.412167 Transparencia 0.769 1.921 0.006 ** -0.7699 0.359837 ZOOPLANCTON DOC -0.31 0.582 0.793 -0.31091 -0.14214 Oxígeno -0.233 1.667 0.113 -0.04307 -0.34426 Temperatura -0.095 1.842 0.09 -0.09544 -0.69058 pH -0.043 2.07 0.056 -0.23300 -0.10940 Clorofila -0.566 2.241 0.042 * -0.09120 0.27384 Conductividad -0.091 2.306 0.037 * -0.23965 -0.09581 TN -0.239 2.565 0.021 * -0.55687 -0.10180 δ15N 0.046 2.529 0.02 * -0.50365 0.15371 13 δ C 0.503 3.033 0.007 ** -0.04631 0.04979
142
Anexo 9. Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Cell Growth and Death Apoptosis Cell Growth and Death Cell cycle - Caulobacter Cell Growth and Death Meiosis - yeast Cell Growth and Death p53 signaling pathway Cell Motility Bacterial chemotaxis CellularProcesses Cell Motility Bacterial motility proteins Cell Motility Cytoskeleton proteins Cell Motility Flagellar assembly Transport and Catabolism Endocytosis Transport and Catabolism Lysosome Transport and Catabolism Peroxisome Membrane Transport ABC transporters Membrane Transport Bacterial secretion system Membrane Transport Phosphotransferase system (PTS) Membrane Transport Secretion system Membrane Transport Transporters Signal Transduction Calcium signaling pathway Signal Transduction MAPK signaling pathway - yeast Environmental Information Processing Signal Transduction Notch signaling pathway Signal Transduction Phosphatidylinositol signaling system Signal Transduction Two-component system Signal Transduction VEGF signaling pathway Signal Transduction Wnt signaling pathway Signaling Molecules and Interaction Bacterial toxins Signaling Molecules and Interaction Cellular antigens 143
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Signaling Molecules and Interaction G protein-coupled receptors Environmental Information Processing Signaling Molecules and Interaction Ion channels Folding, Sorting and Degradation Chaperones and folding catalysts Folding, Sorting and Degradation Proteasome Folding, Sorting and Degradation Protein export Folding, Sorting and Degradation Protein processing in endoplasmic Folding, Sorting and Degradation RNA degradation Folding, Sorting and Degradation Sulfur relay system Folding, Sorting and Degradation Ubiquitin system Replication and Repair Base excision repair Replication and Repair Chromosome Replication and Repair DNA repair and recombination proteins Replication and Repair DNA replication Replication and Repair DNA replication proteins Genetic Information Processing Replication and Repair Homologous recombination Replication and Repair Mismatch repair Replication and Repair Non-homologous end-joining Replication and Repair Nucleotide excision repair Transcription Basal transcription factors Transcription RNA polymerase Transcription Transcription factors Transcription Transcription machinery Translation Aminoacyl-tRNA biosynthesis Translation mRNA surveillance pathway Translation Ribosome Translation Ribosome Biogenesis
144
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Translation Ribosome biogenesis in eukaryotes Translation RNA transport Genetic Information Processing Translation Translation factors Cancers Bladder cancer Cancers Chronic myeloid leukemia Cancers Colorectal cancer Cancers Pathways in cancer Cancers Prostate cancer Cancers Renal cell carcinoma Cancers Small cell lung cancer Cardiovascular Diseases Hypertrophic cardiomyopathy (HCM) Cardiovascular Diseases Viral myocarditis Immune System Diseases Primary immunodeficiency Immune System Diseases Systemic lupus erythematosus Human Diseases Infectious Diseases African trypanosomiasis Infectious Diseases Amoebiasis Infectious Diseases Bacterial invasion of epithelial cells Infectious Diseases Chagas disease (American Epithelial cell signaling in Helicobacter Infectious Diseases pylori infection Infectious Diseases Influenza A Infectious Diseases Leishmaniasis Infectious Diseases Pertussis Infectious Diseases Staphylococcus aureus infection Infectious Diseases Toxoplasmosis
145
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Infectious Diseases Tuberculosis Infectious Diseases Vibrio cholerae infection Infectious Diseases Vibrio cholerae pathogenic cycle Metabolic Diseases Type I diabetes mellitus Metabolic Diseases Type II diabetes mellitus Human Diseases Neurodegenerative Diseases Alzheimer's disease Neurodegenerative Diseases Amyotrophic lateral sclerosis (ALS) Neurodegenerative Diseases Huntington's disease Neurodegenerative Diseases Parkinson's disease Neurodegenerative Diseases Prion diseases Alanine, aspartate and glutamate Amino Acid Metabolism metabolism Amino Acid Metabolism Amino acid related enzymes Amino Acid Metabolism Arginine and proline metabolism Amino Acid Metabolism Cysteine and methionine metabolism Amino Acid Metabolism Glycine, serine and threonine metabolism Amino Acid Metabolism Histidine metabolism Metabolism Amino Acid Metabolism Lysine biosynthesis Amino Acid Metabolism Lysine degradation Amino Acid Metabolism Phenylalanine metabolism Phenylalanine, tyrosine and tryptophan Amino Acid Metabolism biosynthesis Amino Acid Metabolism Tryptophan metabolism Amino Acid Metabolism Tyrosine metabolism Amino Acid Metabolism Valine, leucine and isoleucine
146
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Amino Acid Metabolism Valine, leucine and isoleucine Biosynthesis of Other Secondary beta-Lactam resistance Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Betalain biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Butirosin and neomycin biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Caffeine metabolism Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Clavulanic acid biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Flavone and flavonol biosynthesis Metabolism Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Flavonoid biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Indole alkaloid biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Isoflavonoid biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Isoquinoline alkaloid biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Novobiocin biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Penicillin and cephalosporin biosynthesis Metabolites
147
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Biosynthesis of Other Secondary Phenylpropanoid biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Stilbenoid, diarylheptanoid and gingerol Metabolites biosynthesis Biosynthesis of Other Secondary Streptomycin biosynthesis Metabolites Biosynthesis of Other Secondary Tropane, piperidine and pyridine alkaloid Metabolites biosynthesis Amino sugar and nucleotide sugar Carbohydrate Metabolism metabolism Carbohydrate Metabolism Ascorbate and aldarate metabolism Carbohydrate Metabolism Butanoate metabolism Carbohydrate Metabolism C5-Branched dibasic acid metabolism Metabolism Carbohydrate Metabolism Citrate cycle (TCA cycle) Carbohydrate Metabolism Fructose and mannose metabolism Carbohydrate Metabolism Galactose metabolism Carbohydrate Metabolism Glycolysis / Gluconeogenesis Carbohydrate Metabolism Glyoxylate and dicarboxylate metabolism Carbohydrate Metabolism Inositol phosphate metabolism Carbohydrate Metabolism Pentose and glucuronate Carbohydrate Metabolism Pentose phosphate pathway Carbohydrate Metabolism Propanoate metabolism Carbohydrate Metabolism Pyruvate metabolism Carbohydrate Metabolism Starch and sucrose metabolism Energy Metabolism Carbon fixation in photosynthetic Energy Metabolism Carbon fixation pathways in prokaryotes 148
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Energy Metabolism Methane metabolism Energy Metabolism Nitrogen metabolism Energy Metabolism Oxidative phosphorylation Energy Metabolism Photosynthesis Energy Metabolism Photosynthesis - antenna proteins Energy Metabolism Photosynthesis proteins Energy Metabolism Sulfur metabolism Enzyme Families Cytochrome P450 Enzyme Families Peptidases Enzyme Families Protein kinases Glycan Biosynthesis and Metabolism Glycosaminoglycan degradation Glycosphingolipid biosynthesis - ganglio Glycan Biosynthesis and Metabolism Metabolism series Glycosphingolipid biosynthesis - globo Glycan Biosynthesis and Metabolism series Glycosphingolipid biosynthesis - lacto Glycan Biosynthesis and Metabolism and neolacto series Glycan Biosynthesis and Metabolism Glycosyltransferases Glycan Biosynthesis and Metabolism Lipopolysaccharide biosynthesis Glycan Biosynthesis and Metabolism Lipopolysaccharide biosynthesis proteins Glycan Biosynthesis and Metabolism N-Glycan biosynthesis Glycan Biosynthesis and Metabolism Other glycan degradation Glycan Biosynthesis and Metabolism Peptidoglycan biosynthesis Glycan Biosynthesis and Metabolism Various types of N-glycan biosynthesis Lipid Metabolism alpha-Linolenic acid metabolism
149
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Lipid Metabolism Arachidonic acid metabolism Lipid Metabolism Biosynthesis of unsaturated fatty acids Lipid Metabolism Ether lipid metabolism Lipid Metabolism Fatty acid biosynthesis Lipid Metabolism Fatty acid elongation in mitochondria Lipid Metabolism Fatty acid metabolism Lipid Metabolism Glycerolipid metabolism Lipid Metabolism Glycerophospholipid metabolism Lipid Metabolism Linoleic acid metabolism Lipid Metabolism Lipid biosynthesis proteins Lipid Metabolism Primary bile acid biosynthesis Lipid Metabolism Secondary bile acid biosynthesis Metabolism Lipid Metabolism Sphingolipid metabolism Lipid Metabolism Steroid biosynthesis Lipid Metabolism Steroid hormone biosynthesis Lipid Metabolism Synthesis and degradation of ketone Metabolism of Cofactors and Vitamins Biotin metabolism Metabolism of Cofactors and Vitamins Folate biosynthesis Metabolism of Cofactors and Vitamins Lipoic acid metabolism Metabolism of Cofactors and Vitamins Nicotinate and nicotinamide metabolism Metabolism of Cofactors and Vitamins One carbon pool by folate Metabolism of Cofactors and Vitamins Pantothenate and CoA biosynthesis Metabolism of Cofactors and Vitamins Porphyrin and chlorophyll metabolism Metabolism of Cofactors and Vitamins Retinol metabolism Metabolism of Cofactors and Vitamins Riboflavin metabolism 150
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Metabolism of Cofactors and Vitamins Thiamine metabolism Ubiquinone and other terpenoid-quinone Metabolism of Cofactors and Vitamins biosynthesis Metabolism of Cofactors and Vitamins Vitamin B6 metabolism Metabolism of Other Amino Acids beta-Alanine metabolism Metabolism of Other Amino Acids Cyanoamino acid metabolism Metabolism of Other Amino Acids D-Alanine metabolism Metabolism of Other Amino Acids D-Arginine and D-ornithine metabolism Metabolism of Other Amino Acids D-Glutamine and D-glutamate Metabolism of Other Amino Acids Glutathione metabolism Metabolism of Other Amino Acids Phosphonate and phosphinate Metabolism of Other Amino Acids Selenocompound metabolism Metabolism Metabolism of Other Amino Acids Taurine and hypotaurine metabolism Metabolism of Terpenoids and Biosynthesis of 12-, 14- and 16- Polyketides membered macrolides Metabolism of Terpenoids and Biosynthesis of ansamycins Metabolism of Terpenoids and Biosynthesis of siderophore group Polyketides nonribosomal peptides Metabolism of Terpenoids and Biosynthesis of type II polyketide Metabolism of Terpenoids and Biosynthesis of vancomycin group Polyketides antibiotics Metabolism of Terpenoids and Carotenoid biosynthesis Metabolism of Terpenoids and Geraniol degradation Metabolism of Terpenoids and Limonene and pinene degradation Metabolism of Terpenoids and Polyketide sugar unit biosynthesis Metabolism of Terpenoids and Prenyltransferases 151
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Metabolism of Terpenoids and Terpenoid backbone biosynthesis Metabolism of Terpenoids and Tetracycline biosynthesis Metabolism of Terpenoids and Zeatin biosynthesis Nucleotide Metabolism Purine metabolism Nucleotide Metabolism Pyrimidine metabolism Xenobiotics Biodegradation and 1,1,1-Trichloro-2,2-bis(4- Metabolism chlorophenyl)ethane (DDT) degradation Xenobiotics Biodegradation and Aminobenzoate degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Atrazine degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Benzoate degradation Metabolism Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Bisphenol degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Caprolactam degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Chloroalkane and chloroalkene Metabolism degradation Xenobiotics Biodegradation and Chlorocyclohexane and chlorobenzene Metabolism degradation Xenobiotics Biodegradation and Dioxin degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Drug metabolism - cytochrome P450 Metabolism
152
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Xenobiotics Biodegradation and Drug metabolism - other enzymes Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Ethylbenzene degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Fluorobenzoate degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Metabolism of xenobiotics by Metabolism cytochrome P450 Xenobiotics Biodegradation and Naphthalene degradation Metabolism Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Nitrotoluene degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Polycyclic aromatic hydrocarbon Metabolism degradation Xenobiotics Biodegradation and Styrene degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Toluene degradation Metabolism Xenobiotics Biodegradation and Xylene degradation Metabolism Circulatory System Cardiac muscle contraction Digestive System Bile secretion Digestive System Carbohydrate digestion and absorption Organismal Systems Digestive System Gastric acid secretion Digestive System Mineral absorption Digestive System Pancreatic secretion 153
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Digestive System Protein digestion and absorption Digestive System Salivary secretion Endocrine System Adipocytokine signaling pathway Endocrine System GnRH signaling pathway Endocrine System Insulin signaling pathway Endocrine System Melanogenesis Endocrine System PPAR signaling pathway Endocrine System Progesterone-mediated oocyte Endocrine System Renin-angiotensin system Environmental Adaptation Circadian rhythm - plant Environmental Adaptation Plant-pathogen interaction Organismal Systems Excretory System Aldosterone-regulated sodium Endocrine and other factor-regulated Excretory System calcium reabsorption Excretory System Proximal tubule bicarbonate reclamation Excretory System Vasopressin-regulated water Immune System Antigen processing and presentation Immune System Fc gamma R-mediated phagocytosis Immune System Hematopoietic cell lineage Immune System NOD-like receptor signaling pathway Immune System RIG-I-like receptor signaling pathway Nervous System Glutamatergic synapse Cellular Processes and Signaling Cell division Unclassified Cellular Processes and Signaling Cell motility and secretion Cellular Processes and Signaling Electron transfer carriers
154
Anexo 9. (Continuación) Niveles funcionales basados en genes para el microbioma del Lago de Tota.
LEVEL 1 LEVEL 2 LEVEL 3 Cellular Processes and Signaling Germination Cellular Processes and Signaling Inorganic ion transport and metabolism Cellular Processes and Signaling Membrane and intracellular structural molecules Cellular Processes and Signaling Other ion-coupled transporters Cellular Processes and Signaling Other transporters Cellular Processes and Signaling Pores ion channels Cellular Processes and Signaling Signal transduction mechanisms Cellular Processes and Signaling Sporulation Genetic Information Processing Protein folding and associated Replication, recombination and repair Genetic Information Processing proteins Genetic Information Processing Restriction enzyme Genetic Information Processing Transcription related proteins Unclassified Genetic Information Processing Translation proteins Metabolism Amino acid metabolism Biosynthesis and biodegradation of Metabolism secondary metabolites Metabolism Carbohydrate metabolism Metabolism Energy metabolism Metabolism Glycan biosynthesis and metabolism Metabolism Lipid metabolism Metabolism Metabolism of cofactors and vitamins Metabolism Nucleotide metabolism Metabolism Others Poorly Characterized Function unknown Poorly Characterized General function prediction only 155