BOLETÍN DE MALARIOLOGÍA Y SALUD AMBIENTAL ISSN: 1690 - 4648 Enero-Julio 2019, Vol. LIX (1): 68-83

Inventario de especies de (Diptera: Culicidae) del Municipio Casacoima, estado Delta Amacuro, Inventory of (Diptera: Culicidae) of Casacoima municipality, Delta Amacuro state, Venezuela Jesús Berti1*, Yadira Rangel2, Hernán Guzmán1 & Yarys Estrada1

RESUMEN SUMMARY

El presente estudio constituye el primer inventario This is the first inventory related to mosquito de mosquitos de la familia Culicidae del municipio Casacoima, species of Culicidae family (Diptera) in the Casacoima estado Delta Amacuro, Venezuela. Un total de 28 especies fueron identificadas en las doce localidades muestreadas Municipality, Delta Amacuro State, Venezuela. A total of en este municipio. En la lista de las especies reportadas, se 28 mosquito species (Diptera: Culicidae) was collected registran por primera vez 16 nuevas especies de mosquitos in 12 localities sampled in the Municipality. First records (Diptera: Culicidae) para el estado Delta Amacuro, lo cual of 16 new mosquito species (57,14 % of total) for the representa un 57,14 % de total de especies registrado. Se Delta Amacuro State are made. Their medical and comentan algunos aspectos sobre su importancia médica y epidemiological importance is commented, and some epidemiológica y se discuten aspectos sobre la ecología de las especies reportadas, haciendo énfasis en los principales ecological aspects are discussed. A checklist of the vectores de enfermedades del país. Finalmente, se proporciona mosquito species reported in the Casacoima County is una lista del total de 28 especies registradas en el municipio given. This is the first part of a series of studies related Casacoima. El estudio forma parte de la primera etapa de to mosquito ecological and biogeographic aspects of una serie de estudios sobre la ecología y biogeografía de los Culicidae family in Venezuela. mosquitos de la familia Culicidae en Venezuela.

Palabras clave: Diversidad, inventario, mosquitos, nuevos Key words: ,Diversity inventory, new records, mosquitoes, registros, Delta Amacuro, Venezuela. Delta Amacuro State, Venezuela.

INTRODUCCIÓN dengue, filariasis, fiebre amarilla, Chikungunya, Zika, Mayaro y otras enfermedades tropicales La familia Culicidae (Diptera: emergentes (Berti et al., 2015). El paludismo se Nematocera) incluye cerca de 3.546 especies en el transmite al ser humano exclusivamente a través mundo (Harbach & Kitching, 2016; Navarro et al., de la picada de hembras del género Anopheles, las 2007). De éstas, una parte importante actúan como cuales son hematófagas y las únicas que transmiten vectores principales o potenciales de patógenos a la malaria al humano; aunque hay especies de los humanos (arbovirus, protozoos, nemátodos), Anopheles del subgénero Kerteszia, que también transmitiendo enfermedades de importancia en la pueden transmitir la malaria de los simios (Deane Salud Pública, tales como: malaria o paludismo, et al., 1970; Wilkerson & Peyton, 1991). La

1 Centro de Estudios de Enfermedades Endémicas y Salud Ambiental (CEEESA), adscrito al Servicio Autónomo Instituto de Altos Estudios “Dr. Arnoldo Gabaldon” (IAE-MPPS), Maracay- Aragua. 2 Instituto de Zoología Tropical. Laboratorio de Biología de Vectores, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela (UCV). Caracas, Venezuela.

* Autor de Correspondencia: [email protected]

68 Berti J. et al. enfermedad es causada por parásitos del género MATERIALES Y MÉTODOS Plasmodium (Apicomplexa: Plasmodidae). Área de estudio El municipio Casacoima, puede ser considerado como un foco caliente de malaria, El municipio de Casacoima, ubicado entre ya que es un área geográfica con transmisión las coordenadas: 8° 22′ 43.87″ N, y 62° 10′ 7.88″ W; activa y una alta agregación de casos producto es uno de los 4 municipios que integran el estado Delta de condiciones epidemiológicas locales que Amacuro (Fig. 1). Posee una superficie de 2.920,69 promueven una continua transmisión del parásito km², limita al norte con el municipio Tucupita y el Plasmodium (Grillet et al., 2009). El municipio estado Monagas, al sur con el estado Bolívar, al este para la semana epidemiológica Nº 36 de 2015, con el municipio Antonio Díaz y al oeste con los presentó la mayor incidencia de malaria del estados Bolívar y Monagas (Fig. 1). Su población estado Delta Amacuro (MPPS, 2015). No existen es de 29.555 habitantes (Censo, 2011). La capital estudios previos sobre la distribución espacial del municipio es la población de Sierra Imataca. Su y temporal de mosquitos en esta región del país. altura o altitud varía desde los 250 msnm hasta los Todo lo anterior justifica la realización del estudio. 750 msnm. La altiplanicie de Nuria alcanza los 600 Este estudio, se realizó con el objetivo de tener msnm. El clima en Sierra Imataca, oscila entre los el inventario preliminar de la fauna de mosquitos 18º y 28º C (Vila, 1960). El municipio está dividido (Diptera: Culicidae) presentes en el municipio en 5 parroquias: Imataca, Cinco de Julio, Juan Casacoima, con énfasis en los principales vectores Bautista Arismendi, Manuel Piar y Rómulo Gallegos. de enfermedades (ETV). Entre sus principales actividades económicas está la

Fig. 1. Municipios del estado Delta Amacuro, Venezuela con sus capitales y límites geográficos.

Vol. LIX, Nº 1; Enero-Julio, 2019 69 Inventario de especies de mosquitos (Diptera: Culicidae) ganadería, la pesca y la agricultura; recientemente, resto del Escudo de Guayana una de las formaciones viene destacándose el turismo ecológico orientado geológicas del país (región Guayanesa) más antigua principalmente a la Reserva Forestal de Imataca, sobre el Planeta, con origen en el periodo Precámbrico donde se encuentran hermosos balnearios, refugios de y con aproximadamente 3.500 millones de años fauna y centros de endemismo de especies autóctonas (Weidmann & Huber, 1998). La Sierra se ubica desde de flora y fauna (Fig. 2). el centro este hasta el extremo este del Estado Bolívar y del Estado Delta Amacuro (Fig. 2); la misma se Esta Reserva es una formación montañosa extiende desde el límite con el estado Bolívar hasta de la Región Guayanesa Venezolana, ubicada hacia la frontera con la Guayana Esequiba y hasta el vértice la margen izquierda del Orinoco y paralela al mismo del Delta del Orinoco (Fig. 2). Los principales centros en la mayor parte de su recorrido por la región del poblados del municipio Casacoima son: Sierra Delta (Vila, 1960); en la región se concentra una Imataca, la capital del municipio que se comunica gran porción de minerales estratégicos como hierro, con Ciudad Guayana por carretera pavimentada bauxita, oro y/o piedras preciosas; la misma forma y con Tucupita por vía fluvial, cruzando el puerto un conjunto con el Macizo Guayanés y es junto al de chalana pasando por el estado Monagas; ésta

Fig. 2. Áreas protegidas de Venezuela, ubicación y límites geográficos de la Reserva Forestal de Imataca, en estados Delta Amacuro y Bolívar.

70 Bol. Mal. Salud Amb. Berti J. et al. capital cuenta con ambulatorios, escuelas, liceos, tanto en la periferia de las casas, como en bosques y canchas deportivas, transporte público, terminal otras zonas aledañas a quebradas o lagunas situadas de pasajeros, sede de la policía estadal, sedes de la entre 1 y 2 Km de las zonas pobladas. Asimismo, en Alcaldía, la Cámara Municipal y de la Gobernación. las comunidades de La Fe, El Triunfo, Los Castillos, El Triunfo: comunidad que se encuentra a 10 Los Algarrobos, Sierra Imataca, Cuya, Manacales, minutos aproximadamente de Sierra Imataca, con Piacoa, Marivaca, Casacoimita y sectores de Rio la que se comunica vía carretera pavimentada, de Piedra y la Masa del Moriche se inspeccionaron ésta cuenta con el mayor número de pobladores las vaqueras, los gallineros y/o cochineras, donde del municipio, tiene una actividad económica los mosquitos adultos fueron capturados durante el pujante con abastos, supermercados, piscinas, club reposo post hematofágico, durante las dos primeras privados para recreación, así como: escuelas, liceos, horas de la noche (18:30 a 20:30); ya que éstos colegios privados, varios bancos y la sede local de prefieren reposar en las alambradas y paredes de Malariología. Los Castillos: comunidad ubicada en el los corrales de animales. Luego se procedió, al margen derecho del Río Orinoco dentro de la Reserva montaje de todos los mosquitos capturados en Forestal Imataca a 39 km de Ciudad Guayana y a 22 alfileres entomológicos, colocándoles su respectiva km de la capital Sierra Imataca, sus habitantes viven identificación, actividad que fue realizada en la de la pesca, la agricultura y venta de platos típicos sede de la Demarcación de Malariología, ubicada de la zona. En el área de Los Castillos, se encuentran en la población de El Triunfo. Todas las muestras dos hermosas lagunas: Laguna la Ceiba y Laguna del de adultos, fueron trasladadas al Laboratorio de Baratillo; y también están: Los Castillos de Guayana, Entomología del CEEESA-IAE "Dr. Arnoldo que son dos soberbias y sólidas fortalezas coloniales Gabaldon" en Maracay y al Instituto de Zoología y de gran interés arquitectónico, que se alzan a poca Ecología Tropical de la UCV en Caracas, Venezuela. distancia de la comunidad; en la época colonial éstos Estas muestras fueron identificadas y registradas en la estaban destinadas a la protección y defensa de áreas base de datos; estos mosquitos están depositados en estratégicas de la geografía nacional (Vila, 1960); la colección referencial correspondiente. Colección de éstos el castillo de San Francisco de Asís, fue que pertenece al Laboratorio de Entomología del el primero que se construyó entre los años de 1676 CEEESA-IAE "Dr. Arnoldo Gabaldon" ubicado en y 1682, y luego el castillo de San Diego a Alcalá Las Delicias, Maracay, estado Aragua. o fuerte de Campo Elías, que fue levantado en la cúspide del cerro denominado “El Padrastro”; dicha Recolección de larvas y pupas de mosquitos fortaleza vino a reforzar la defensa de Santo Tomé de Guayana (Vila, 1960). Piacoa: comunidad que Recolección de larvas y pupas en humedales, se encuentra a 63 km de Sierra Imataca, cuenta con hábitats naturales y criaderos del tipo Phytothelmata embarcadero, por medio del cual se comunica con las (conchas de cacao, huecos de árboles, brácteas distintas comunidades fluviales del municipio; este florales, bromeliáceas, espatas de palma, conchas de embarcadero, todos los fines de semana es utilizado copoazú, etc.). Así como también, su recolección en como mercado libre, donde los diferentes pescadores, recipientes artificiales (envases plásticos, cauchos, productores y pobladores traen sus productos para latas, botellas, pipotes, tanques, cuñetes, tobos, etc.). la venta. Además cuenta con servicios púbicos, Las muestras de estadios inmaduros se almacenaron ambulatorio, escuelas, liceo, transporte terrestre y en bolsas plásticas herméticas para su traslado a la fluvial. base de campo (El Triunfo), donde las larvas del IV estadio fueron fijadas en solución AGA, guardadas Captura de mosquitos adultos picando o en reposo en frasquitos y etiquetadas para ser enviadas al post-hematofágico Laboratorio de Entomología del CEEESA-IAE. Las larvas del primer al tercer estadio y las pupas fueron La captura de mosquitos adultos por medio de mantenidas en agua de su mismo criadero para lograr la exposición de las piernas del investigador a la picada su desarrollo hasta la fase adulta, esto fue realizado de las hembras, capturándolas de forma inmediata en la misma sede de Malariología de El Triunfo. En con un cilindro de plástico alargado, especialmente las comunidades de El Triunfo, Los Castillos, Los diseñado para atrapar mosquitos. Estas capturas Algarrobos, La Fe, Sierra Imataca, Cuya, Manacales, fueron realizadas durante el día y a la intemperie, Piacoa, Marivaca, Casacoimita y sectores de Rio

Vol. LIX, Nº 1; Enero-Julio, 2019 71 Inventario de especies de mosquitos (Diptera: Culicidae) de Piedra y Masa del Moriche se inspeccionaron anofelinas, tales como: Chagasia bonneae Root, todos los hábitats potenciales de larvas de mosquitos Chagasia ablusa Harbach, Anopheles squamifemur (Diptera: Culicidae) presentes. Antunes, Anopheles darlingi Root, Anopheles nimbus (Theobald, 1902) y Anopheles eiseni Coquillet, Identificación del material biológico entre otros anofelinos (Fauran 1961; Berti et al., 1998, 2008, 2015). Las especies Chagasia ablusa y Para la identificación de larvas y adultos Chagasia bonneae, recientemente fueron señaladas capturados, se utilizaron claves taxonómicas por primera vez en Venezuela en el municipio Gran dicotómicas o pictóricas y descripciones de nuevas Sabana, donde fueron capturadas picando al ser especies de los autores: Cova-García (1951), Cova- humano, tanto durante el día como en la noche (Berti García et al. (1966), Cova-García & Sutil (1977), et al., 2015). Ambas especies tienen el mismo hábitat Gorham et al. (1967), Foratini (1962), Harbach & larval que Anopheles squamifemur, pero a diferencia Howard (2009), Lane (1953), Navarro (1996), Liria de ésta sus hembras pueden picar al ser humano & Navarro (2009), Stojanovich et al. (1966a, 1966b), (Fauran 1961; Berti et al., 2015). Las especies del Wilkerson & Strickman (1990), Wilkerson & Peyton género Chagasia, no han sido involucradas en la (1990) y Wilkerson et al. (1993). transmisión de enfermedades al hombre, ya que éstas son preferiblemente de hábitos zoofílicos (Fauran, RESULTADOS 1961). Sus larvas habitan en las márgenes de caños, quebradas y ríos, asociadas a la vegetación flotante y Los resultados obtenidos se presentan en las la hojarasca (Berti et al., 1998; 2008; 2015). Tablas I, II, III y IV. En las mismas, pueden observarse las listas de especies de mosquitos presentes en las Es importante señalar, que en un caño de localidades del municipio Casacoima. En la Tabla II, carácter permanente (Fig. 3) del sector poblado se señala la lista de 16 nuevos registros de especies conocido como Manacales de la Parroquia Imataca, de Culicidae para el estado Delta Amacuro, lo cual fueron recolectadas larvas de Anopheles triannulatus representa un 57,14 % del total de especies registrado s.l. Neiva and Pinto, Anopheles darlingi Root, en el presente estudio. Los resultados sobre capturas Anopheles strodei Root, Anopheles rangeli Cova- de mosquitos en reposo realizadas dentro de corrales García y López y Anopheles nuneztovari s.l. de vaqueras, gallineros o cochineras se señalan en Gabaldon. En este sentido, es resaltante la presencia la Tabla III. En la Tabla IV, se presenta la identidad de An. darlingi en ese hábitat (caños), un importante taxonómica de todas las especies de la familia vector de malaria en Suramérica (Fleming, 1986; Culicidae reportadas en el inventario del municipio Zimmerman, 1992; Galardo et al., 2009). Según la Casacoima, estado Delta Amacuro, Venezuela. clasificación de Morenoet al. (2015), los caños están constituidos por corrientes de agua lenta a moderada DISCUSIÓN de origen natural, cuyo caudal depende de la época

Hábitats de los estadios inmaduros de Anofelinos y Fig. 3. Caño del sector poblado de Manacales, en captura de adultos la época seca (Febrero de 2016).

En cuanto a los hábitats de los anofelinos en sus estadios inmaduros, se han logrado identificar en el municipio a varios tipos de humedales relevantes, estos son: 1. Cursos permanentes de agua de manantiales, caños y quebradas; destacándose en el área de estudio, numerosas quebradas y caños como son: Río de Piedra, Río de Cuya, quebrada El Supamo, quebrada Paso del Muerto, quebrada de Laguna Verde, quebrada Manacales, entre otros. Estos caños y quebradas de carácter permanente, generalmente son un hábitat larvario característico de especies

72 Bol. Mal. Salud Amb. Berti J. et al.

Tabla I. Lista de especies del municipio Casacoima, estado Delta Amacuro, Venezuela, ordenadas según hábitats larvales y método de captura de adultos. Especies de Tipo de captura de Fases de desarrollo Tipos de hábitat mosquitos adultos An. rangeli Larvas y adultos Caños Reposo en vaquera Reposo en vaquera An. triannulatus Adultos, larvas, pupas Laguna, caño, hueco en piedra Reposo en cochinera An nuneztovari Larvas y pupas Caño, hueco en piedra An. darlingi Adultos y larvas Laguna, caño, hueco en piedra Reposo en vaquera Reposo en vaquera An. albitarsis Adultos y larvas Hueco en piedra Reposo en cochinera An. oswaldoi Larvas y pupas Caños An. argyritarsis Larvas y pupas Hueco en piedra An. strodei Larvas y pupas Caño, hueco en piedra Reposo en vaquera An. matogrosensis Adultos Reposo en cochinera Hueco de árbol Ae. scapularis Adultos y larvas Reposo en vaquera Hueco en piedra Tanque de plástico Picando sobre cebo Ae. albopictus Adultos y larvas Pote de margarina humano en bosque Tanque de plástico Picando sobre cebo Ae. aegypti Adultos y larvas Pote de margarina humano en bosque Picando al humano, Psorophora Adultos Reposo en gallinero, albipes vaquera y cochinera Picando al humano Ps. cingulata Adultos Reposo en gallinero, vaquera y cochinera Picando al humano, Hueco de árbol Mansonia titillans Adultos, larvas, pupas Reposo en gallinero, Hueco en piedra vaquera y cochinera Reposo en vaquera Cq. venezuelensis Adultos Reposo en cochinera Cq. juxtamansonia Adultos Reposo en vaquera Cq. nigricans Adultos Reposo en vaquera Pote de margarina Culex spissipes Larvas y pupas Hueco en piedra Hueco de árbol Cx. declarator Larvas y pupas Tanque de concreto Pote de margarina Cx. corniger Larvas y pupas Hueco en piedra Tanque de concreto Cx. coronator Larvas y pupas Hueco en piedra Tanque de concreto Cx. nigripalpus Larvas y pupas Hueco en piedra Haemagogus Picando sobre cebo Adultos celeste humano en bosque

sigue en pág. 38... Vol. LIX, Nº 1; Enero-Julio, 2019 73 Inventario de especies de mosquitos (Diptera: Culicidae)

...viene de pág. 37 Picando sobre cebo Limatus asulleptus Adultos humano en bosque Pote de margarina Limatus durhami Larvas y pupas Espatas de palma Wyeomyia Picando sobre cebo Adultos celaenocephala humano en bosque Toxorhynchites Larvas y pupas Pote de margarina haemorroidalis

Tabla II. Lista de nuevos registros de especies para el estado Delta Amacuro, Venezuela. Especies de Fases de Tipo de captura de Importancia Tipos de hábitat mosquitos desarrollo adultos epidemiológica An nuneztovari Larvas y pupas Caño, hueco en piedra Vector de malaria Tanque plástico Picando sobre cebo Vector de dengue y Ae. albopictus Adultos y larvas Pote margarina humano en bosque Chikungunya Picando a humanos Psorophora Vector de encefalitis Adultos Reposo gallinero, albipes equina venezolana vaquera y cochinera Picando a humanos Vector de encefalitis Ps. cingulata Adultos Reposo gallinero, equina venezolana vaquera y cochinera Picando a humanos Mansonia Adultos, larvas, Hueco de árbol Vector de encefalitis Reposo gallinero, titillans pupas Hueco en piedra equina venezolana vaquera y cochinera Coquilletidia Reposo en vaquera Virus del Oeste del Adultos venezuelensis** y cochinera Nilo Cq. Virus del Oeste del Adultos Reposo en vaquera juxtamansonia Nilo Virus del Oeste del Cq. nigricans Adultos Reposo en vaquera Nilo Pote de margarina Vector de encefalitis Culex spissipes Larvas y pupas Hueco en piedra equina venezolana Hueco de árbol Cx. declarator Larvas y pupas Tanque de concreto Hueco en piedra Cx. coronator Larvas y pupas Tanque de concreto Hueco en piedra Cx. nigripalpus Larvas y pupas Tanque de concreto Vector de la Fiebre Haemagogus Picando humanos Adultos amarilla y virus celeste en bosques Mayaro Limatus Picando humanos Adultos asulleptus en bosques Wyeomyia Picando humanos Adultos celaenocephala en bosques Toxorhynchites Enemigo natural Larvas y pupas Pote de margarina haemorroidalis Depredador ** Se sospecha que las especies del género están involucradas como vectores del Virus del Oeste del Nilo en el oriente de Venezuela (Velázquez et al., 2010).

74 Bol. Mal. Salud Amb. Berti J. et al.

Tabla III. Resultados sobre capturas de mosquitos Tabla IV. Identidad taxonómica de las especies en reposo realizadas dentro de corrales de de la familia Culicidae reportadas en el inventario vaqueras, gallineros o cochineras en el estado del municipio Casacoima, estado Delta Amacuro, Delta Amacuro , Venezuela (Julio-Agosto de 2015). Venezuela. A. Cochinera en el sector la Masa del Moriche Culicidae: Sub-Familia Anophelinae Anopheles (Nyssorhynchus) triannulatus Neiva and Anopheles (Nyssorhynchus) nuneztovari Gabaldon s.l. Pinto s.l Anopheles (Nyssorhynchus) rangeli Cova-García Anopheles (Nyssorhynchus) oswaldoi Peryassu s.l. & López Anopheles (Nyssorhynchus) albitarsis Lynch Anopheles (Nyssorhynchus) triannulatus Neiva Arribalzaga s.l. and Pinto s.l. Anopheles (Anopheles) matogrosensis Lutz & Neiva Anopheles (Nyssorhynchus) albitarsis Lynch- Psorophora (Janthinosoma) albipes Theobald Arribálzaga s.l. Psorophora (Grabhamia) cingulata Fabricius Anopheles (Nyssorhynchus) darlingi Root Mansonia (Mansonia) titillans Walker Anopheles (Nyssorhynchus) oswaldoi Peryassu s.l. Coquilletidia (Rhynchotaenia) juxtamansonia Anopheles (Nyssorhynchus) argyritarsis Robineau- (Chagas) Desvoidy Coquilletidia (Rhynchotaenia) venezuelensis Anopheles (Nyssorhynchus) strodei Root Theobald Anopheles (Anopheles) matogrosensis Lutz & B. Cochinera y vaquera en el sector Manacales Neiva Coquilletidia (Rhynchotaenia) venezuelensis Sub-Familia Culicinae Theobald Culex (Phenacomyia) corniger Theobald Psorophora (Grabhamia) cingulata Culex(Culex) coronator coronator Dyar & Knab Mansonia (Mansonia) titillans Walker Culex (Culex) nigripalpus Theobald C. Vaquera en el sector de El Triunfo Culex (Culex) declarator Dyar & Knab Anopheles (Nyssorhynchus) albitarsis Lynch Culex (Melanoconion) spissipes Theobald Arribalzaga s.l. Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus Mansonia (Mansonia) titillans Walker Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) D. Vaquera en el sector de Marivaca Aedes (Ochlerotatus) scapularis Rondani Aedes (Ochlerotatus) scapularis Rondani Psorophora (Janthinosoma) albipes Theobald Psorophora (Janthinosoma) albipes Theobald Psorophora (Grabhamia) cingulata Fabricius Psorophora (Grabhamia) cingulata Fabricius Mansonia (Mansonia) titillans Walker Mansonia (Mansonia) titillans Walker Coquilletidia (Rhynchotaenia) venezuelensis E. Gallinero en la vía hacia “Rio de Piedra” Theobald Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus Coquilletidia (Rhynchotaenia) juxtamansonia Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) (Chagas) Psorophora (Janthinosoma) albipes Theobald Coquilletidia (Rhynchotaenia) nigricans Coquillet Psorophora (Grabhamia) cingulata Fabricius Haemagogus celeste Dyar & Nuñez-Tovar Mansonia (Mansonia) titillans Walker Sub-Familia Culicinae. Tribu: Sabethini Limatus durhami Theobald Limatus asulleptus Theobald Wyeomyia (Wyeomyia) celaenocephala Dyar & Knab Sub-Familia Toxorhynchitinae Toxorhynchites haemorroidalis haemorroidalis (Fabricius)

Vol. LIX, Nº 1; Enero-Julio, 2019 75 Inventario de especies de mosquitos (Diptera: Culicidae) del año y las precipitaciones, con aguas cristalinas y ya señalados (Fig. 3), representan los únicos hábitats por lo general de más o menos tres metros de ancho larvarios presentes cerca de la comunidad; por lo que y de poca profundidad, que transcurren por áreas las especies de Anopheles, terminan tomando ventaja boscosas sombreadas y poco intervenidas (Moreno et de dichos reservorios temporales y de los caños al., 2015). Estos caños, en algunos casos pasan cerca (hábitats permanentes), contribuyendo prácticamente de los centros poblados, por lo que son usados por los durante todo el año con la transmisión de la malaria. pobladores para lavar su ropa y/o recoger agua para En el presente estudio, es registrada por primera vez el consumo humano (Berti et al., 2008; 2015), lo cual la especie Anopheles nuneztovari s.l. en el estado representa un riesgo de transmisión de la malaria al Delta Amacuro (Tabla II). Esta fue encontrada, tanto quedar las personas expuestas a las picadas de An. en hábitats tipo “caños” (Manacales), como en pozos darlingi, Anopheles triannulatus s.l. y Anopheles temporales, formados en época seca en depresiones nuneztovari s. l. de las rocas del “Río de Piedra” (Fig. 5a, 5b). En temporada lluviosa (Julio-Agosto 2015), no se logró 2. Cursos estacionales de agua de quebradas o caños capturar como adulto a diferencia de An. albitarsis s. y pozos temporales en quebradas o caños en sabanas l. que se logró capturar en reposo, dentro de corrales abiertas inundables o en bosques deciduos (Fig. 4a, de vaqueras y cochineras (Tablas I y III). 4b), donde también se encuentran las especies de Anopheles ya señaladas; sin embargo, en temporada 3. Lagunas permanentes de gran extensión y seca muchos de estos hábitats prácticamente profundidad que permanecen todo el año inundadas, desaparecen junto con las especies allí presentes que tienen una considerable profundidad y abundante (Fig. 4b). En algunos casos, pueden permanecer vegetación flotante (Pistia sp., Nymphaea sp, Mayaca temporalmente depósitos de agua en las orillas o sobre sp. y Eichornia sp.) concentrada principalmente depresiones en las rocas. Al respecto, es relevante la en las orillas, donde la profundidad es menor. La presencia de Anopheles darlingi, Anopheles albitarsis característica principal que diferencia las lagunas s.l., Anopheles strodei, Anopheles argyritarsis del resto de los humedales señalados, es que en su Robineau-Desvoidy, Anopheles triannulatus s.l. y superficie hay zonas abiertas desprovistas de toda Anopheles nuneztovari s.l., en los pozos temporales vegetación y que a poca distancia de las orillas, ya no formados en época seca en huecos o depresiones de las se encuentran plantas emergentes o adheridas al suelo, rocas o lajas de la quebrada “Río de Piedra” (Fig. 5a, sino solamente plantas flotantes (Berti et al., 2008). 5b), la quebrada mencionada, también está ubicada en Entre estas, hay que resaltar las siguientes lagunas: 1. la comunidad de Manacales de la Parroquia Imataca. Laguna del Baratillo: ubicada en la comunidad de los En ésta población se presentó un brote activo de Castillos de Guayana en las cercanías del Castillo de malaria, justamente durante la época más seca del año, San Diego o Fuerte Campo Elías. 2. Laguna la Ceiba: cuando son inexistentes las precipitaciones y cuando ubicada en la comunidad de los Castillos, entre las los pozos temporales (Fig. 5a, 5b) junto con los caños dos fortalezas; en la cual abundan numerosas especies

Fig. 4a. Quebrada Río de Piedra, en la época seca Fig. 4b. Quebrada Río de Piedra en temporada (Febrero de 2016). lluviosa (Julio de 2015).

76 Bol. Mal. Salud Amb. Berti J. et al. de peces y se practica la pesca. 3. Laguna de la Masa humedades caracterizados por estar en pastizales del Moriche: ubicada muy cerca de la vía principal anegadizos o en terrenos bajos inundados, originados pavimentada que comunica la vecina ciudad de San por acumulación de agua de lluvia en suelos limosos Félix con el caserío El Triunfo, específicamente en poco permeables. Los herbazales presentan una el sector conocido como Masa del Moriche y donde lámina de agua poco profunda, de aproximadamente también se practica la pesca. 60 a 70 cm, en los lugares de mayor profundidad. Más de 90% de su superficie está cubierta por vegetación En ese sentido, es resaltante señalar la herbácea homogénea de la familia Cyperaceae, presencia de larvas del vector An. darlingi, asociadas con predominio de plantas del género Eleocharis, con la vegetación flotante (Pistia sp. y Eichornia entremezcladas con Typha (familia Typhaceae) y otros sp.) de la Laguna del Baratillo. Esta especie es géneros de plantas herbáceas emergentes. Hacia las considerada como el principal vector de malaria orillas, la densidad de herbáceas es menor. La anterior en Suramérica (Fleming 1986; Zimmerman 1992, descripción, coincide totalmente con la de Moreno et Galardo et al. 2009). La complejidad de esta especie, al. (2015). Estos cuerpos de agua se encuentran en radica en que explota una gran diversidad de hábitats paisajes de sabana, en áreas completamente expuestas (Berti et al., 2008; Moreno et al., 2000; Moreno et al sol, aunque durante las intensas sequías, el agua al., 2015), con o sin corriente, lo que le da una gran prácticamente desaparece junto con las especies allí capacidad de adaptación a los cambios estacionales presentes. Estos hábitats larvales, también fueron de la precipitación, garantizándole durante todo el explorados durante una visita realizada en época seca año una población más o menos estable y por ende, y en los mismos no se encontraron larvas. contribuyendo con la transmisión de malaria. Lo anterior, queda demostrado en este estudio, ya que la Hasta el año 2004, se pensó que la especie especie está presente tanto en hábitats permanentes An. nuneztovari s.l. estaba confinada a las regiones con o sin corriente (Caño en Manacales, Laguna del del oeste de Venezuela, donde se consideraba como Baratillo), como en hábitats temporales o estacionales un vector principal de malaria en la región occidental (huecos o depresiones en las rocas). Asimismo, hay y asociada al piedemonte andino y ocasionalmente a que resaltar la presencia de un brote activo de malaria llanos y bosques de la región (Osborn et al., 2004). Sin en la población de Los Castillos, comunidad situada embargo, Moreno et al. (2004) recolectó la especie en muy cerca de Laguna del Baratillo. el municipio Sifontes, estado Bolívar. Asimismo, Berti et al. (2015) recolectó adultos An. nuneztovari s.l. en la 4. Herbazales estacionales o temporales en sabanas Gran Sabana, estado Bolívar y es señalada por primera abiertas y/o en bosques deciduos, que son los vez en el estado Delta Amacuro, en el presente estudio. hábitats característicos de mosquitos de los géneros Anopheles, Uranotaenia, Psorophora, Mansonia, Según Rozendaal (1990 a, 1990 b) en Aedeomyia y Coquilletidia. Los herbazales son Surinam, An. nuneztovari fue más abundante durante

Fig. 5a. Pozos temporales en depresiones o Fig. 5b. Pozos temporales en depresiones o huecos de rocas. huecos de rocas.

Vol. LIX, Nº 1; Enero-Julio, 2019 77 Inventario de especies de mosquitos (Diptera: Culicidae) la época de sequía, encontrándose en charcas soleadas Cabe señalar, que en publicaciones formadas en el lecho del río; mientras que, Galardo posteriores al año 2007, se refieren a esta especie et al. (2009) señalan que la especie, incrementó su como Anopheles albitarsis Lynch Arribalzaga s.l. (An. abundancia inmediatamente después del inicio de las albitarsis s.l.), ya que debe ser dilucidada su verdadera lluvias, tomando ventaja de las charcas temporales. situación sistemática y taxonómica por tratarse de De manera similar, Scorza et al. (1981) en el un complejo de especies (Complejo Albitarsis). En piedemonte andino de Venezuela, recolectó larvas de publicaciones anteriores al año 2005 (Lounibos and An. nuneztovari en charcas a pleno sol; encontrando Conn, 2000; Rubio-Palis, 2005), se refieren a este que eran más abundantes durante el periodo de complejo de especies, como un grupo conformado transición lluvia-sequía o en la época de sequía. por al menos cuatro especies (An. marajoara Galvão & Damasceno, An. albitarsis Lynch Arribalzaga En cuanto a An. albitarsis s.l., la especie s.s, An. albitarsis sp. B y An. deaneorum Rosa- fue capturada como adulto en temporada lluviosa Freitas). En base a estudios moleculares, ya se había (Julio-Agosto 2015) con una marcada preferencia señalado para entonces, que An. marajoara Galvão hacia animales criados en vaqueras y cochineras, & Damasceno, sería la única especie del Complejo donde fue recolectada en sus sitios de reposo (Tablas presente en Venezuela (Rubio-Palis, 2005); ya que I y III); también se encontró en pozos temporales los estudios morfométricos, no reportaron diferencias formados en época seca (Enero-Febrero 2016) en las significativas entre 12 poblaciones estudiadas, depresiones de las rocas o lajas de la quebrada “Río mientras que, los análisis moleculares confirmaron la de Piedra”, pero no logró ser capturada como adulto presencia de An. marajoara, con base a especímenes en temporada seca. Algunos autores, han reportado de la población de Calabozo, estado Guárico. que su rango de distribución espacial en temporada lluviosa, está restringido a hábitats estancados Estudios más recientes, concluyeron a pleno sol o parcialmente sombreados del tipo afirmando que este “Complejo” (Rubio-Palis et lagunas y herbazales (Moreno et al., 2000; Moreno al., 2013) por ahora incluye ocho especies, cinco et al., 2015). Sin embargo, Galardo et al. (2009), especies formalmente descritas: An. albitarsis sugieren que ésta especie explota un amplio rango Lynch-Arribálzaga, An. deaneorum Rosa-Freitas, An. de hábitats, lo cual le permite soportar dramáticos marajoara Galvão & Damasceno, An. oryzalimnetes cambios estacionales y le confiere ventajas sobre Wilkerson & Motoki y An. janconnae Wilkerson & las demás especies. Esta condición determinaría que Sallum y otras 3 especies recientemente postuladas, pueda colonizar gran número de hábitats similares y basadas en estudios moleculares (ADNm y ADNr) que estables durante todo el año, en vez de explotar una son: An. albitarsis F, An. albitarsis G, An. albitarsis I; gran variedad de hábitats distintos, tal como ha sido además de un linaje mitocondrial, que es An. albitarsis sugerido, para explicar la gran abundancia de An. H (Rubio-Palis et al., 2013). Recientemente, se aquasalis Curry en el oriente de Venezuela (Berti señala por primera vez en Venezuela la presencia de et al., 1993; Berti et al., 2004; Berti et al., 2010; Anopheles albitarsis F en la cuenca del río Caura, Grillet et al., 1998; 2010). En cuanto a la fluctuación estado Bolívar (Rubio-Palis et al., 2013), sin embargo, estacional del adulto, Galardo et al. (2009) en Amapá está por confirmarse su presencia en otras regiones de (Brasil) reportan que An. albitarsis s.l., incrementa Venezuela, incluyendo al Delta del Orinoco. Por tal su abundancia durante el periodo de transición motivo, es indudable que los estudios filogenéticos y lluvia-sequía. Por el contrario, Moreno et al. (2007) moleculares son una prioridad para dilucidar el status en Bolívar, Venezuela señalan el incremento en la de las especies del Complejo Albitarsis y resolver su abundancia de adultos de An. albitarsis s.l. durante el situación taxonómica en Venezuela. periodo de transición sequía-lluvia, manteniendo su abundancia durante todo el periodo de lluvias; todo Hábitats de los estadios inmaduros de Culicinos y lo cual, puede ser un reflejo de la gran variabilidad captura de adultos que presenta la especie en Suramérica, donde es considerada junto con An. darlingi, como los dos Hay otras especies y géneros de culícidos principales vectores de la malaria en la región que prefieren hábitats naturales permanentes y semi- (Fleming, 1986; Zimmerman, 1992, Galardo et al., permanentes del tipo Phytothelmata, tal como ocurre 2009). con algunos géneros (Culicidae: Culicinae) de la Tribu

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Sabethini (Sabethes, Runchomyia, Trichoprosopon, machos de la especie. Esta especie, al igual que Ae. Limatus y Wyeomyia) e igualmente con especies de albopictus, puede establecer un puente o enlace entre Anopheles del subgénero Kerteszia (Bromeliáceas) y formas selváticas y urbanas de varias enfermedades, las especies del género Haemagogus o de Sabethes incluidas, la fiebre amarilla, la encefalitis del Oeste (huecos de árboles) e incluso algunas especies del del Nilo, la encefalitis Equina Venezolana y la fiebre género Aedes, como Aedes albopictus (Skuse), Aedes Mayaro (Berti et al., 2015). Podría presentarse scapularis Rondani y Aedes terrens Walker (huecos la exportación del virus fuera de áreas selváticas, de árboles). debido a la creciente ocupación humana de áreas boscosas cercanas a zonas rurales-periurbanas, en las Por otro lado, también están las especies de cuales coexisten en una misma localidad las espécies culícidos que generalmente se crían en recipientes selváticas enzoóticas como Haemagogus o Sabethes artificiales permanentes o semi-permanentes y las especies rurales-selváticas como Ae. scapularis (tanques, tanquillas, alcantarillas, pipotes, envases y Ae. albopictus (Berti et al., 2015). El mosquito Ae. plásticos, cauchos, etc.), tales como: Aedes aegypti L., albopictus, es un vector competente del virus Dengue Aedes albopictus (Skuse), Culex corniger Theobald, (4 serotipos), virus del Oeste del Nilo, virus de la Culex quinquefasciatus, Culex bigoti, Limatus encefalitis Equina Venezolana, encefalitis Equina asulleptus, Limatus durhami y Toxorhynchites spp. de Oeste, encefalitis Equina de Este, encefalitis la Al respecto en este estudio, larvas de Culex corniger, Crosse, virus Mayaro, entre otros arbovirus; además Aedes aegypti L. y Aedes albopictus (Skuse) fueron se ha logrado su infección experimental con otros recolectadas en recipientes artificiales de plástico de 13 arbovirus; también es un vector muy competente carácter transitorio (Tabla I). Por su parte, Limatus del virus Chikungunya, sobre todo en Asia y zonas durhami Theobald, habita tanto en espatas de palma del Océano Índico, donde no hay Ae. aegypti. caídas (Phytothelmata), como en envases artificiales La enfermedad, puede ocurrir en sitios que no se de plástico de carácter transitorio (Tabla I), en los consideran endémicos o donde el virus Chikungunya cuales se logró recolectar, junto a larvas de Ae. no ocurre normalmente (Ej. Islas del Océano Indico), albopictus (potes plásticos desechados). Las larvas para ello solo es necesaria la presencia de sus de Ae. albopictus también fueron recolectadas dentro vectores principales Ae. aegypti y/o Ae. albopictus y de un tanque de plástico de carácter permanente de las condiciones climáticas favorables. 2000 lts (Tablas I y II). El vector Ae. albopictus, se registra por primera vez para el estado Delta Amacuro La fiebre amarilla es ocasionada por cepas (Tabla II). En cuanto a Limatus asulleptus Theobald, de Flavivirus (Flaviviridae) que afectan a humanos la especie también coloniza esos hábitats, pero en y vertebrados silvestres. Esta ocurre en regiones este estudio fue capturada posándose sobre cebo tropicales de África (principalmente Nigeria, Camerún, humano durante el día, en la zona boscosa adyacente Liberia, Gabón, Uganda, Senegal y Kenia) y América a la laguna del Baratillo y en el bosque adyacente a del Sur (Brasil, , , Perú y Venezuela). la quebrada “Río de Piedra” (Figs. 4 y 5; Tabla II). La fiebre Mayaro, es una zoonosis producida por un Igualmente ocurrió en ese bosque (Figs. 4 y 5), con Alphavirus (Togaviridae) denominado virus Mayaro hembras de Wyeomyia celaenocephala Dyar & Knab, (Liria & Navarro, 2010; Berti et al., 2014). Este virus Psorophora albipes Theobald, Psorophora cingulata es endémico de los bosques húmedos de la región Fabricius, Mansonia titillans Walker, Haemagogus tropical y amazónica de América del Sur (Trinidad, celeste Dyar & Nuñez-Tovar y Ae. albopictus, ya , Surinam, Guayana Francesa, Brasil, Perú, que las mismas fueron capturadas durante el día, al Bolivia y Venezuela). El género Haemagogus, ha sido posarse sobre cebo humano (Tabla II). La especie involucrado en la transmisión de éstos dos virus (Liria Wyeomyia celaenocephala, habita generalmente & Navarro, 2010; Berti et al., 2014). En el estado en brácteas florales de heliconias, pero aquí fue Delta Amacuro, hasta la fecha no estaba registrada capturada posándose sobre cebo humano, cerca de la especie Haemagogus celeste Dyar & Núñez- la quebrada “Río de Piedra” (Figs. 4 y 5; Tabla Tovar (Tabla II). Recientemente fueron señaladas por II). La especie Ae. scapularis Rondani fue primera vez, Hg. anastasionis Dyar y Hg. janthinomys recolectada en un hueco de árbol, cerca de la Dyar para el estado Bolívar (Berti et al., 2014). La quebrada mencionada (Tabla I) y sus larvas fueron presencia de la especie Hg. celeste, constituye sin desarrolladas hasta la fase adulta, permitiendo duda, un riesgo potencial de transmisión de éstos obtener nueve hembras y tres 79 Vol. LIX, Nº 1; Enero-Julio, 2019 Inventario de especies de mosquitos (Diptera: Culicidae) virus (Tabla II), ya que el área mencionada es muy Finalmente también tenemos nuevos dinámica y tiene la influencia del factor turismo que registros de especies del género Coquilletidia fomenta la movilización de muchas personas hacia (Tablas II y III); entre éstas la especie Coquilletidia los balnearios, la Sierra Imataca o los Castillos de venezuelensis que ha sido señalada como vector Guayana. Las especies de los géneros Haemagogus potencial del ciclo enzoótico del virus del Oeste del y Sabethes son arborícolas y tienen hábitos similares, Nilo en el oriente de Venezuela (Velázquez et al., son de actividad de picada diurna y se alimentan en 2010). Sin embargo, se requieren más estudios de las partes altas del bosque donde pican generalmente competencia vectorial para llegar a conclusiones más a monos; sus larvas se crían en huecos de árboles y definitivas sobre el papel de las especies del género en bambú (Harbach, 2007). Lamentablemente, no se Coquilletidia como vectores del virus del Oeste del logró ubicar los hábitats larvarios de los mismos a fin Nilo en Venezuela. de disponer del material para realizar crías asociadas. Sin embargo, en las futuras investigaciones se Conflicto de Intereses intensificará la búsqueda del hábitat larval de las especies involucradas en la transmisión de fiebre Los autores declaramos que no se presentó amarilla selvática y virus mayaro. ningún conflicto de intereses durante la realización del presente trabajo. Por otro lado, Mansonia titillans (Walker) y Psorophora albipes Theobald, que también son AGRADECIMIENTOS nuevos registros para el estado (Tabla II) han sido señaladas como vectores de la Encefalitis Equina Al Servicio Autónomo Instituto de Altos Venezolana en Argentina (Oscherov et al., 2007). Estudios "Dr. Arnoldo Gabaldon". Dirección de Sin embargo, en Venezuela, se señala a mosquitos Investigación. A la Dra. María Naranjo Ex-Directora del género Culex subgénero Melanoconion como de Investigación por su constante colaboración vectores principales de la Encefalitis Equina y apoyo logístico. A todo el personal adscrito a Venezolana en su ciclo selvático o enzoótico (Medina la Demarcación de Malariología del municipio et al., 2000) y también a especies de Psorophora Casacoima, especialmente al Jefe de Demarcación y Aedes como vectores de los ciclos epizoótico y Inspector Jacinto, por brindarnos su amistad y epizoodémico (Navarro, 2007). En cuanto al género permitirnos el uso del laboratorio y las instalaciones Culex, subgénero Melanoconion, sus larvas fueron de la institución. capturadas en un hueco de árbol y dentro de envases de plástico (Tablas I y II) y desarrolladas hasta la fase REFERENCIAS adulta, permitiendo obtener nueve (9) hembras de la especie Culex (Melanoconion) spissipes Theobald, Berti J, González J, Navarro-Bueno E, Zoppi E, que está señalada en Venezuela como vector principal Gordon E. & Delgado L. (2010). Estacionalidad de la Encefalitis Equina Venezolana (Medina et al., de la densidad larval del mosquito Anopheles 2000; Berti et al., 2015) y también representa un aquasalis (Diptera: Culicidae) y otros insectos nuevo registro para el estado Delta Amacuro (Tabla asociados a su hábitat en Sucre, Venezuela. Rev. II). Biol. Trop. 58: 777-787.

La especie Toxorhynchites (Lynchiella) Berti J., Zimmerman R. & Amarista J. (1993). Spatial haemorroidalis, es considerada un importante and temporal distribution of anopheline larvae in depredador de mosquitos que habitan en huecos de two malarious areas in Sucre state, Venezuela. árbol y recipientes artificiales (Tabla II), al igual que Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 88: 353-362 ocurre con Toxorhynchites (Lynchiella) theobaldi Dyar and Knab (Berti et al., 2015). En investigaciones Berti J., Vanegas C., Amarista J., Gonzalez J., sobre control biológico realizadas en Florida (USA) Montañéz H., Castillo M., et al. (1998). Inventario se pudo demostrar que la reducción en la densidad Preliminar y observaciones biológicas sobre los de mosquitos en huecos de árbol fue atribuible a la anofelinos (Díptera: Culicidae) de una región depredación de la especie Toxorhynchites rutilus minera del estado Bolívar, Venezuela. Bol. (Lounibos & Campos, 2002). Entomol. Venez. 13: 17-26.

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Recibido el 29/06/2019 Aceptado el 16/08/2019

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