Cienc. Tecnol. Mar, Alteración26 (2): 97-107, de la sexualidad2003 de monodon en el litoral central de Chile 97

ALTERACIÓN DE LA SEXUALIDAD DE Acanthina monodon (PALLAS, 1774) (: ) EN EL LITORAL DE CHILE CENTRAL, INDUCIDA POR COMPUESTOS ORGANOESTAÑOSOS

SEXUAL CHANGES IN Acanthina monodon (PALLAS, 1774) (GASTROPODA: MURICIDAE) IN THE CENTRAL COAST OF CHILE, INDUCED BY ORGANOTINIC COMPOUNDS

CECILIA OSORIO 1 LAURA G. HUAQUÍN 2

1Departamento de Ciencias Ecológicas, Facultad de Ciencias, Universidad de Chile. E-mail: [email protected]. 2Departamento de Ciencias Biológicas Animales, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad de Chile. E-mail: [email protected].

RESUMEN

Este trabajo analiza la incidencia de “imposex” sobre las poblaciones de Acanthina monodon. El estudio se realizó en el intermareal de Playa Amarilla, Las Salinas, Valparaíso, El Tabo y Las Cruces (32o 55' S y 33o 30' S) en diciembre 1998, enero, marzo, octubre y diciembre 2000. Se determinó el sexo por la presencia de pene, y por frotis gonadal. En los machos y las hembras con imposex se midió la longitud del pene. De 319 ejemplares analizados, el porcentaje de machos fue de 62,8% y de hembras 35,3%, el porcentaje de hembras con imposex en todas las localidades, con excepción de Valparaíso, fue superior al 77%, llegando al 100% en El Tabo y Las Salinas.

La longitud promedio del pene de machos de A. monodon en El Tabo (9,18 mm) y en Las Cruces (5,4 mm) fue siempre mayor que la de las hembras, la cual varió entre 0,67 mm en ejemplares de El Tabo y 1,8 mm en ejemplares de Las Cruces. El índice de la longitud relativa del pene (RPL) varió entre 5,6% y 47,3%.

Se controló densidad, presencia de ovicápsulas y de juveniles. Las densidades por localidad variaron entre 0,5 y 21 indiv/m2. Se observó ovicápsulas de A. monodon sólo en una ocasión en la localidad de Las Cruces.

Las poblaciones presentan síntomas generales de declinación, al detectarse mayores proporcio- nes de machos que hembras, ausencia de ovicápsulas y en algunos casos las poblaciones dominadas por individuos viejos. El desarrollo holobentónico de A. monodon hace teóricamente difícil la recuperación de las poblaciones en las zonas afectadas debido a la ausencia de fase larvaria libre.

Palabras claves: Imposex, Acanthina monodon, densidad de la población, TBT, Chile Central.

ABSTRACT

The ocurrence of “imposex” or superimposition of sex in population of Acanthina monodon on the coast of central Chile is analysed. Surveys were carried out in the intertidal zones at Playa Amarilla, Las Salinas, Valparaíso, El Tabo and Las Cruces (32o 55’ S and 33o 30' S) in December 1998 and January, March, October, December 2000. Sex was determined by the presence or absence of a penis and by means of gonadal smears. The size of the penis was measured in males and in imposex females. From 319 individuals analysed, 62.8% were males and 35.3% females; the percentage of imposex females was over 77%, at all sites except Valparaíso, and reached 100% in El Tabo and Las Salinas. 98 Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 26 (2) - 2003

The mean size of the penis of male A. monodon at El Tabo (9.18 mm) and at Las Cruces (5.4 mm) was always longer than that of females, which varied between 0.67 mm at El Tabo and 1.8 mm at Las Cruces. The relative penis length (RPL) varied between 5.6% and 47.3%.

Density, presence of ovicapsules and juveniles were recorded. Density by location varied between 0.5 and 21 individuals per m2. Ovicapsules of A. monodon were observed only once, at Las Cruces.

The study population due to general symptoms of decreasing when compared with historical observations done previously, a larger proportion of males than females as well as lower reproductive activity or absence of ovicapsules and, in some cases, population dominated by old individuals, as it was the case of El Tabo. The holobenthic development of A. monodon makes difficult to recover the populations in the affected areas, due to the absence of a free larval stage.

Key words: Imposex, Acanthina monodon, population density, TBT, Central Chile.

INTRODUCCIÓN Resultado de la esterilización de las hembras y su transformación en machos, algunas poblaciones Durante las últimas tres décadas se han dado de moluscos se han visto disminuidas y en ciertas a conocer numerosos antecedentes acerca de los áreas muy contaminadas incluso se han llegado a efectos subletales por toxicidad crónica, que tie- extinguir (Ritzema et al., 1991, Huet et al., 1995). nen algunos compuestos químicos y metales pe- Se ha realizado una gran cantidad de estudios en sados sobre poblaciones de especies de Nucella lapillus (L), especie considerada como moluscos con sexos separados o gonocóricos. bioindicadora de contaminación por TBT en el He- Gran parte de estos efectos corresponden a alte- misferio Norte (Bailey & Davis 1989, Bryan et al., raciones morfológicas y fisiológicas que afectan 1986, 1987, 1988, 1989, Gibbs & Bryan 1986, la sexualidad de las especies (Blaber 1970, Gibbs Gibbs et al., 1987, 1991 a, 1991 b, Ruiz et al., & Bryan 1986, Bryan et al., 1988, Gibbs et al., 1998), sin embargo, las especies afectadas por 1988, Curtis & Barse 1990, Gibbs et al., 1990, imposex son más de 120 en el mundo (Oehlmann Oehlmann et al., 1991). La mayor parte de la lite- et al., 1996). Existen poblaciones de N. lapillus ratura respalda o apunta a compuestos menos afectadas, considerándose esta situación organoestañosos tales como el Tributilestaño debida a diferencias genéticas (Gibbs & Bryan 1996, (TBT), el dibutilestaño (DBT) o el monobutilestaño Oehlmann et al., 1996). Estudios realizados por Ruiz (MBT) contenido en las pinturas “antifouling” o et al., (1998) señalan que N. lapillus está afectada antiincrustantes de efecto biocida para organis- en menor grado por imposex en las costas de Galicia mos incrustantes, como la causal de estos cam- (España) que en latitudes más septentrionales de bios (Bryan et al., 1988, Bailey & Davis 1989, Europa, disminuyendo el temor y riesgo de desapa- Bryan et al., 1987, Bryan et al., 1989, Gibbs & rición de estas poblaciones. Bryan 1986, Gibbs et al., 1987, 1990, 1991a, 1991b, Féral & Le Gall 1982, Ritzema et al., 1991, De Mora (2000) indica que la contaminación Gibbs 1993, Wilson et al., 1993). Los cambios con compuestos organoestañosos que a la vez morfológicos en las especies se traducen en una actúan como pesticidas y herbicidas de amplio neoformación de un pene en las hembras y espectro, inducen a una pérdida importante de en casos más graves en una transformación recursos potenciales por sus efectos letales y a nivel de las vías reproductoras denominado subletales. Davies et al. (1998) señalan la posi- sexo impuesto o “imposex” (Smith, 1971), o bilidad que otros factores (ácido acético por ejem- “pseudohermafroditismo” (Jenner, 1979), fenó- plo) desencadenen el fenómeno de imposex y no meno común que se ha detectado en varias es- solamente el TBT. Por otro lado, este fenómeno pecies de neogastrópodos marinos en el planeta, ha demostrado ser dosis dependiente, a mayor con diferentes grados de afectación. Los cambios concentración del compuesto contaminante hay fisiológicos se traducen en una disrupción de la efectos crecientes de imposex (Gibbs et al., 1988, función endocrina normal de las hembras gene- Ide et al., 1997). La relación existente con altos rando imposex (Horigushi et al., 1994, 1997) niveles de TBT está clara, no así, la que existe a debido a la producción de niveles anormales de bajos niveles (Davies et al., 1998). Además el hormonas masculinas por alteración de las vías fenómeno, es especie dependiente, debido a que metabólicas que inhiben los sistemas enzimáticos existen especies más sensibles que otras a de- responsables de la conversión de testosterona a terminados contaminantes (Oehlmann et al., estradiol 17-B (Kannan et al., 1997). 1996, Ide et al., 1997). Alteración de la sexualidad de Acanthina monodon en el litoral central de Chile 99

En el sur de Chile, Gooding et al., (1998) de- gonadal. En los machos y en hembras con imposex tectaron imposex en tres especies de interés co- se midió la longitud del pene desde su base al mercial y potencialmente cultivables: Chorus extremo distal mediante un ocular graduado bajo giganteus (Lesson 1830), Xanthochorus lupa Leitz con precisión de 0,01 mm. cassidiformis (Blainville,1832) y Nucella crassilabrum (Lamarck, 1815). Este estudio se En el análisis de los tamaños se considera- realizó en áreas destinadas al cultivo de diferen- ron los datos obtenidos de todos los ejemplares tes especies. Posteriormente Cocas (2000) reali- muestreados es decir los indeterminados, vacíos za inducción experimental de imposex por el TBT y ejemplares “in situ”. Para los otros análisis se sobre ejemplares de Concholepas concholepas incluyó sólo los ejemplares determinados (Bruguière, 1789) de Montemar y de Los Molles. sexualmente. Por otro lado, la costa de la zona central del país tiene importantes áreas portuarias donde recalan El análisis de la longitud relativa del pene (RPL) y transitan barcos de gran calado, con un prome- se realizó aplicando el índice de Oehlman (1991), dio de 1.742 barcos anuales durante los últimos que corresponde a los valores promedio de la lon- 10 años (SHOA, 2001). gitud del pene de las hembras, dividido por el pro- medio de los valores de la longitud del pene obte- Considerando a A. monodon como un nido en los machos, multiplicado por 100. La neogastrópodo susceptible de ser afectado por cuantificación de los datos y los gráficos se reali- imposex, el objetivo de este estudio es determinar zaron aplicando el programa Microsoft Excel. Para el grado de imposex que afecta a poblaciones na- el cálculo del grado de significancia y asegurar la turales de esta especie, ubicadas a distintas dis- normalidad y homogeneidad de la varianza los tancias de áreas portuarias en la V Región de Chi- datos fueron transformados a logaritmo natural. le: en el mismo puerto, cercanas y más alejadas de los puertos. Adicionalmente se analizó la con- El control de densidad, se realizó mediante el centración de compuestos organoestañosos en un recuento de ejemplares en cuadrantes de 1 m área cercana a uno de los puertos en muestras por lado, aplicado en las áreas del hábitat de la biológicas y de sedimento. Se consideró a especie seleccionada. Se realizaron a lo menos Perumytilus purpuratus (Lamarck, 1819), especie tres recuentos por localidad. Simultáneamente se presa de A. monodon (Zagal & Hermosilla, 2001). observó y registró la presencia de ovicápsulas y de juveniles. Cada situación se consideró como una visión instantánea de la población local. MATERIALES Y MÉTODOS Para determinar las concentraciones de TBT, Los muestreos de A. monodon se efectuaron DBT y MBT se extrajeron dos muestras una del aperiódicamente durante 1998 y 2000 en el bivalvo P. purpuratus y una de sedimento, en un intermareal, sobre sustrato rocoso, en períodos área cercana al puerto de Valparaíso, siguiendo de baja marea en el litoral central de Chile, área el método de Tolosa et al., (1996). El análisis comprendida entre 32o 55' S y 33o 30' S, en 5 químico de cada muestra se realizó en el Marine localidades: Playa Amarilla, Las Salinas, Environment Laboratory, International Atomic Valparaíso, El Tabo y Las Cruces. Se utilizó un Energy Agency Mónaco. muestreo aleatorio simple basado en la observa- ción directa de las poblaciones ubicadas en áreas definidas del intermareal rocoso, con presencia RESULTADOS de Perumytilus purpuratus (Lamarck, 1819), al- gas y otros organismos. El número total de ejemplares analizados fue de 342, distribuidos en 7 muestras y 5 locali- Los ejemplares recolectados manualmente fue- dades donde se encontraron animales. En las ron depositados en bolsas plásticas debidamente tres localidades del sector Puerto de Valparaíso, etiquetadas y fijados en formalina al 10% en agua los resultados fueron negativos. En Las Sali- de mar, para posteriormente ser transportados al nas y El Tabo el número registrado fue inferior laboratorio y almacenados en alcohol de 70o. Para a 30 ejemplares, mientras que en Playa Amari- determinar las tallas, cada ejemplar fue medido lla y Las Cruces se encontraron 50 o más ejem- en su longitud y ancho con un calibre milimetrado. plares (Tabla I). El número total de ejemplares Posteriormente se rompió la concha por presión, en los cuales se determinó sexo, fue de 319, utilizando un tornillo mecánico. El sexo se determi- el 62,7% corresponde a machos y el 35,4% a nó por la presencia o ausencia de pene, presencia hembras, mientras que el 1,9% resultaron in- de glándula de la cápsula en las hembras y frotis determinados. 100 Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 26 (2) - 2003

Tabla I. Datos de las muestras analizadas por localidad y fecha. Table I. Samples analyzed by locality and date.

LOCALIDAD Latitud S Longitud W Fecha Total Machos Hembras Imposex Indet. Nº Nº Nº Nº Nº P. Amarilla 32.55.16 71.31.25 01.12.98 60 49 7 6 3 P. Amarilla 32.55.16 71.31.25 19.01.00 50 26 24 21 0 Las Salinas 32.59.24 71.32.51 09.12.00 18 15 2 2 1 Valparaíso a. Caleta Portales 33.01.11 71.45.42 1.12.98 0 0 0 0 0 b.Caleta El Membrillo 33.01.16 71.37.58 1.12.98 0 0 0 0 0 c. Playa San Mateo 33.01.38 71.37.45 1.12.98 0 0 0 0 0 El Tabo 33.27.50 71.39.93 14.10.00 10 5 4 4 1 Las Cruces 33.29.93 71.38.07 01.12.98 51 34 16 15 0 Las Cruces 33.29.93 71.38.07 20.03.00 67 32 35 35 2 Las Cruces 33.29.93 71.38.07 14.10.00 64 39 25 16 0

Estructura de la población por tallas Estructura de la población por sexos

La talla mínima de machos fue 7,4 mm y la de La estructura de la población en porcentaje hembras 17,5 mm. Las tallas máximas para ma- por sexos, sin considerar los ejemplares de sexo chos y hembras fueron 48,6 mm y 44,4 mm res- indeterminado se muestra en la Fig. 2. Los datos pectivamente. totales por localidad revelan que el número de hembras es inferior al de machos. Las poblacio- El tamaño promedio de individuos por mues- nes que presentan las mayores diferencias entre tra varió entre 22,1 y 28,48 mm de longitud, machos y hembras se observan en las Salinas con leves oscilaciones en las localidades de Pla- (95,9 y 11,8% respectivamente) y en Playa Amari- ya Amarilla, Las Salinas y Las Cruces en la pri- lla (29,5 y 70,4%). En las localidades de mayor mera muestra. La presencia de juveniles en Pla- latitud estas diferencias son menores. ya Amarilla primera muestra y Las Cruces, se- gunda y tercera muestra, se manifiesta en ma- Hembras con imposex yores desviaciones estándar del promedio en esas localidades. Un caso especial se observó El resultado de las determinaciones de pre- en El Tabo donde los escasos ejemplares pre- sencia de pene en las hembras indican que el sentaron tallas promedio de 41,9 mm de longi- número de hembras con imposex en todas las tud. (Tabla II). localidades fue superior al 77% en los años 1998 y 2000, llegando al 100% en las localida- des de Las Salinas y El Tabo. En las playas Tabla II. Tamaño promedio, desviación estándar y número total de las muestras analizadas de A. monodon, por localidad. adyacentes al puerto de Valparaíso consti- Table II. Average length, standard deviation and total number of tuye una situación particular ya que no se A. monodon samples by locality. registraron ejemplares de la especie en esa localidad.

Localidad Fecha Longitud (mm). DS Nº Total Otra observación fue que las hembras Playa Amarilla 01.12.98 22,1 6,18 60 con imposex de tallas menores, entre 17 y 23 mm, no presentaban glándula de la cáp- 25.01.00 23,46 4,93 65 sula y en caso de estar presente se encon- Las Salinas 09.12.00 24 5,5 26 traba muy reducida. Las Cruces 01.12.98 25,75 4,03 50 20.03.00 25,32 9,03 80 Tamaño del pene de machos y de hembras con imposex 14.10.00 28,48 6,64 50 El Tabo 14.10.00 41,9 6,81 11 La longitud promedio del pene de los machos es superior a valores registrados Alteración de la sexualidad de Acanthina monodon en el litoral central de Chile 101

cuentos en Las Cruces, fluctuaron entre 9 y 16 ind./m2. Para las otras localidades, por la escasa presencia de organismos, se aumentó el número de réplicas como en Las Salinas donde se obtuvo un promedio de 0,5 ind./m2; El análisis de la muestra de El Tabo con 5 replicas, mostró una densidad de 1 ind/m2. En los muestreos realizados en Valparaíso (Caleta El Membrillo, Playas San Pedro y San Mateo), no se encontraron ejemplares.

Oviposturas y juveniles

Conjuntamente con la determinación de densidad se controló la presencia de oviposturas y juveniles considerando la épo- ca reproductiva de la especie, primavera- verano en el hemisferio Sur (Gallardo, Fig. 1: Proporción de sexos en Acanthina monodon distribuidos por 1980). De las 7 salidas a terreno solamen- localidad. te en la localidad de Las Cruces (14 oct Fig. 1: Sex percentage by localities in Acanthina monodon. 2000) se observó la presencia cápsulas de A. monodon adheridas al sustrato rocoso en el nivel inferior del intermareal. Las cáp- para las hembras con imposex, los que son sulas presentaban pedúnculos cortos agrupados significativamente diferentes (Andeva F 1,153 en un solo estrato. Se consideraron juveniles los = 50,57 p<0,001) en todas las localidades es- ejemplares en los cuales no fue posible determi- tudiadas (Tabla III). Las longitudes promedios nar el sexo por presencia de pene y/o por no de- son acentuadamente mayores en El Tabo (9,2 tectarse gónadas ni gametos. Estos fueron esca- mm) según Tukey P< 0,05 y secundariamente sos (6 ejemplares), registrados en las localida- en Las Cruces (5,4 mm). En las hembras, por des de Playa Amarilla (3 ejemplares), Las Salinas otra parte, la longitud del pene se manifiesta (1) y Las Cruces (2). Las tallas de estos ejempla- con tallas similares, variando entre un mínimo res variaron entre 10,5 y 18,4 mm de longitud de de 0,67 mm en El Tabo a un máximo de 1,8 mm la concha. En fecha reciente también encontra- en las Cruces.

El análisis de la longitud re- lativa del pene (RPL) en las di- ferentes localidades muestra valores extremos que variaron entre 5,6% y 47,3%. Los valo- res más bajos se observaron en El Tabo y Las Cruces. Los valores máximos se registraron en Las Salinas y Playa Amarilla (Tabla III).

Densidad de las poblaciones

El registro de la densidad por localidad y fecha de muestreo (Fig. 3), indica que los valores promedios de densidad varían entre 0,5 y 21 ind./ m2. En un análisis por localidad se observó que los dos recuentos en Playa Amarilla tienen valores Fig. 2: Distribución de hembras con imposex por año y localidad, de A. monodon. Fig. 2: Distribution of female with imposex by year and locality, of A. monodon. sobre 15 ind./ m2 y los tres re- 102 Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 26 (2) - 2003

Tabla III. Tamaño del pene de machos y hembras con imposex e índice con pene ya desarrollado también sería un relativo de la longitud del pene (RPL) en A. monodon. síntoma de los efectos del TBT que estaría Table III. Penis lenght in male and female imposex and relative penis estimulando la sexualidad masculina tem- length (RPL) in A. monodon. prana, como fue observado en Nassarius vivex (Say, 1822), los machos desarrollan LOCALIDAD Long Promedio Pene RPL Grado de precozmente maduración gonádica y la for- mación de espermioducto y pene Machos Hembras Significancia (Demaintenon, 2001). Similar observación (mm) (mm) % indica Stickle et al. (1990) para Nucella Pl. Amarilla 2,525 1,09 36 ns lima (Gmelin, 1798) especie que muestra Las Salinas 2,6 1 39 ns una correlación directa entre la longitud del pene y el porcentaje de ocurrencia de El Tabo 9,18 0,67 7,41 ** imposex los cuales se incrementan con la Las Cruces 5,38 1,845 14,3 ** concentración de TBT y la duración de la ** muy significativo exposición al contaminante. mos ejemplares juveniles en Las Cruces (Sept. En la revisión del género Acanthina que hizo 2002, datos no publicados). Wu (1985), señaló que en A. monodon crassilabrum (Lamarck, 1789) (= A. monodon de Análisis químico este estudio), el macho tiene un pene notoria- mente aplanado en el lado derecho de la cabeza Los resultados de los análisis químicos para que termina abruptamente en un extremo puntia- los compuestos organoestañosos en arenas de gudo y que todas las hembras de la localidad de la localidad de Playa Negra, próxima y al sur de Coquimbo, Chile, tienen un pseudopene vestigial, Playa Amarilla, indicó un contenido de MBT<0,53, haciendo notar que esta característica es similar DBT<0,39, TBT<0,39 (ng/g como Sn). El análisis a la presentada por Acanthina spirata (Blainville, químico de partes blandas de P. purpuratus indi- 1832) de California. Es lícito preguntarse: ¿Será có una concentración de MBT<1,1, DBT<1,8, ésta la primera observación de imposex realiza- TBT=30 (ng/g como Sn). da para los gastrópodos de Chile?, o ¿el fenóme- no de imposex ya estaba presente antes del tra- bajo de Wu en el año 1985?. El Puerto de DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES Coquimbo tiene un tráfico no despreciable de

En todas las localidades ana- lizadas en este estudio hay evi- dencias del desarrollo de una al- teración en la sexualidad de A. monodon, reflejada en un pseudopene observado sobre el tentáculo derecho de las hembras de esta especie. El alto porcen- taje de hembras con imposex, ma- yor al 80%, estaría demostrando de igual forma que las poblacio- nes se encuentran fuertemente afectadas por el TBT.

Por otro lado, el número significativamente mayor de los ma- chos respecto a las hembras su- giere una mortalidad diferenciada que afecta a las hembras. Cocas

(2000) registra que machos de C. Fig. 3. Densidad promedio por localidad, muestra y número de recuentos de las poblaciones de A. monodon. P. A. =Playa Amarilla, L.S. = Las Sali- concholepas tienen un 70% de su- nas, V = Valparaíso, L.C. =Las Cruces. pervivencia a los 90 días de inicia- Fig. 3. Average density by locality and number of samples of Achantina dos los ensayos con TBT para in- monodon, into each locality. P.A. = Playa Amarilla, L.S. = Las Salinas, ducir experimentalmente imposex. V = Valparaíso, L.C. = Las Cruces. El registro de machos pequeños Alteración de la sexualidad de Acanthina monodon en el litoral central de Chile 103 embarcaciones y son varios los contaminantes Con respecto a talla del pene de machos y que allí son vertidos, por cierto, aún cuando el hembras, Bryan et al. (1988) demostraron expe- fenómeno de imposex se ha enlazado rimentalmente que las hembras de N. lapillus afec- consistentemente con el TBT de las pinturas tadas débilmente por TBT incrementaron rápida- antiincrustantes que con seguridad hay en esta mente la longitud del pene al exponerlas durante zona portuaria, también no es excluyente la con- 14 días al TBT, en concentraciones de 200 ng taminación con otro tipo de organometálicos. Sn/l. Oehlmann et al. (1991) mostraron que la longitud peneana en la población de Nucella A pesar del alto porcentaje de hembras con lapillus de isla Verte en Roscoff, Francia, presen- imposex, aún hay una pequeña porción de la po- taban variaciones estacionales, pero siempre la blación afectada que logra reproducirse y mante- longitud promedio mensual del pene de machos nerse aparentemente viable, como se observa en fue superior al tamaño del pene de las hembras la localidad de Las Cruces. La pregunta es ¿has- con imposex, situación similar a la registrada en ta cuándo ésto será posible? Especialmente si A. monodon en este estudio. observamos que A. monodon tiene un ciclo de vida holobentónico y con desarrollo directo (Ga- Los valores de RPL en A. monodon de Las Sa- llardo, 1980) podría llevar al igual que en linas y Playa Amarilla fluctuaron entre 30 y 40%, Valparaíso a la extinción local de la especie. siendo menores en las otras localidades. Compa- rado con los valores obtenidos por Oehlmann En general, esta especie era común en todo et al., (1996b), en N. lapillus (33,3% ± 9,11) de el rango de distribución en la costa chilena. Aún isla Verte, se obtienen resultados similares o equi- cuando no se realizaron estudios anteriores de valentes sugiriendo también un grado similar de densidad en la costa central, en El Tabo (1961- afectación en ambas especies. Valores superiores 62) en muestreos docentes, se observó con fre- al 25% indicarían que la población tiene altos ries- cuencia que la especie era abundante en ejem- gos de ser disminuida (Oehlmann et al., 1996a). plares y en la presencia de cápsulas reproductivas (Osorio datos no publicados). En Niebla (Valdivia) De acuerdo a Evans et al. (1991) las pobla- el 16 de febrero 1999 se realizó un muestreo ciones que muestran síntomas generales de de- dirigido para analizar la densidad de la población clinación, son las que presentan proporciones ma- de A. monodon obteniéndose valores promedios yores de machos que de hembras, baja actividad de 43 ind/m2, muy superiores a los registrados reproductiva o ausencia total de huevos, como en la costa central. Del mismo modo A. monodon también las poblaciones que están dominadas por es una especie frecuente y abundante en el individuos viejos. Este sería el caso de la pobla- intermareal rocoso del estero Elefantes en la re- ción de El Tabo. Además, debemos considerar que gión de Aysén (Reid & Osorio, 2000). A. monodon tiene desarrollo holobentónico (Ga- llardo, 1980) por lo cual el potencial de disper- El número de ejemplares de A. monodon anali- sión es limitado, de modo que la recuperación de zados es representativo para las localidades las poblaciones es difícil debido a niveles de re- muestreadas de Chile central considerando la alta producción bajos o mínimos y de mortalidad ele- incidencia de imposex observado. La época de vados. De esta manera la recuperación de estas muestreo y la metodología utilizada, no debería poblaciones en forma natural es teóricamente influir mayormente en el bajo número de ejempla- complicada, por cuanto la especie carece de es- res controlados. La especie se alimenta y reprodu- tados de larva de nado libre. ce en el intermareal, (Gallardo, 1980; Zagal y Hermosilla, 2001), lugares donde se realizaron los En Chile la normativa de calidad de agua (De- estudios de su densidad. Similar situación indican creto Supremo Nº 90/2000) indica que los lími- los trabajos realizados en Nucella lapillus (L), tes máximos permitidos para el estaño es de 1,0 Ocenebra erinacea (L) y Nassarius reticulata (L) en mg/l para descargas que estén fuera de la zona zonas contaminadas con TBT del hemisferio norte de protección litoral y, en las zonas de protección (Gibbs & Bryan, 1986, Gibbs et al., 1987,1988, litoral son aceptados vertidos de 0,5 mg/l. Estos 1990, 1991), donde el número de ejemplares es- valores permitidos sobrepasan 1.000 a 10.000 tudiados por localidad varió entre 1 y 30 individuos veces las concentraciones que son ya peligrosas y, en escasas ocasiones fueron superiores, alcan- para la fauna. Los metales de alta masa molecular zando excepcionalmente a 142 ejemplares en un como el estaño son contaminantes de alta toxici- muestreo (Gibbs, 1993). De este modo es posible dad al estar asociados a compuestos orgánicos considerar que las cantidades de individuos de la simples constituyendo moléculas pequeñas muestra estarían reflejando el efecto de la conta- (Solomons, 1988), al constituir este tipo de mo- minación en las localidades de estudio. léculas podrían ser más difusibles y de fácil trans- 104 Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 26 (2) - 2003 porte en la célula. Aun cuando la sensibilidad al al respecto, con la finalidad de que estos com- TBT es diferente para cada especie se conoce puestos sean eliminados de cualquier uso que algunos moluscos reaccionan a bajos nive- antrópico en los medios ambientes acuáticos. les del contaminante. El imposex se inicia para N. lapillus a concentraciones < 0,5ng TBT l-1 (Gibbs et al., 1988) en cambio para O. erinacea (Gibbs AGRADECIMIENTOS et al., 1990) y para I. obsoleta (Bryan et al., 1989) el imposex es iniciado a concentraciones de 1 ng Los autores agradecen la colaboración en los TBT l-1. Cocas (2000) provocó experimentalmente análisis químicos a los Drs. Stephen de Mora, e imposex al 31% de hembras de C. concholepas Imma Tolosa, del International Atomic Energy- Marine mediante una inyección de 1,5 µg de TBTCl g-1. Environment Laboratory, de Mónaco. La ayuda en las diferentes etapas del estudio a la Dra. Vivian Finalmente es posible concluir que en las loca- Montecino, a las Sras. A. Nazar y M. Bustos a los lidades del puerto de Valparaíso o más cercanas Sres. R. Pardo, M. Vega, H. Díaz y G. Olivares de la (Las Salinas) las poblaciones han disminuido a tal Facultad de Ciencias. A los Drs. Marcos Galleguillos, punto que es difícil encontrar ejemplares de la es- Héctor Adarmes y Ema González y a los alumnos pecie, o se presentan en baja densidad, siendo del curso de Moluscos (2000) de la Facultad de posiblemente la población más afectada. En pun- Ciencias Veterinarias y Pecuarias. A la revisión críti- tos cercanos a esta localidad recala todo tipo de ca del manuscrito al Sr. Gonzalo Collado. También embarcaciones desde botes menores que forman al Programa de Ciencias del Mar del Departamento parte de la pesquería artesanal hasta buques co- de Investigación y Desarrollo de la Universidad de merciales de mayor calado y los de la Armada de Chile. Los autores agradecen sinceramente las co- Chile, que mantienen los niveles de TBT en el am- rrecciones de los revisores ya que sus criticas per- biente por lixiviación de sus pinturas. En Playa mitieron mejorar el trabajo. Amarilla, la población podría estar variando tem- pranamente su sexo, esto podría explicar que las tallas más pequeñas de la población de hembras REFERENCIAS estén adquiriendo características masculinas como es la formación de un pequeño pene, por lo cual • Bayley, S. K. & I. M. Davis. 1989. The effects vienen a ser hembras con imposex. En El Tabo en of tributyltin on dog whelks (Nucella lapillus) cambio, se analizó individuos cuyos tamaños son from Scottish coastal waters. J. Mar. Biol. Ass. los más grandes de todos los observados. Sin UK. 69: 335-354. embargo, no se detectó la presencia de juveniles ni ovicápsulas, a pesar que en esa localidad se • Blaber, S. J. M. 1970. The occurrence of a empleó un mayor número de personas por penis-like outgrowth behind the right tentacle muestreo, y un mayor número de réplicas. in spent females of Nucella lapillus (L.). Proc. Oehlmann et al. (1996) considera que también son Malac. Soc. London, 39: 231-233. áreas afectadas aquellas localidades con ausen- cia de ovicápsulas y juveniles, dominadas por adul- • Bryan, G. W., P. E. Gibbs, L. G. Hummerstone tos viejos, sexualmente maduros, la mayor parte & G. Burt. 1986. The decline of the gastropod de ellos incapaces de reproducirse. Esta situación Nucella lapillus around south west England: sugiere la existencia de altas concentraciones de evidence for the effect of tributyltin from contaminantes en las localidades de El Tabo y Las antifouling paints. J. Mar. Biol. Ass. U.K. 66: Salinas. Swennen et al. (1997) encuentran que to- 611-640. das las especies de meso y neogastropodos colec- tados dentro de 25 millas de las rutas de navega- • Bryan, G., P. E. Gibbs, G. Burt, & L. G. ción exhiben imposex en diferentes niveles de de- Hummerstone. 1987. The effect of Tributyltin sarrollo. Ten Hallers-Tjabbes et al. (1994) hallan que (TBT) accumulation on adult dog-whelks, poblaciones de undatum Lineo, 1758 ubi- Nucella lapillus: long term field and laboratory cadas a 120 - 200 Km. de las rutas de navegación Experiments. J. Mar. Biol. Ass. U.K., 67: 525- de grandes embarcaciones en el Atlántico Norte tie- 544. nen entre el 5 y 12% de hembras con imposex. • Bryan, G., P. E. Gibbs & G. Burt. 1988. A La alta toxicidad demostrada por el TBT como comparison of the effectiveness of tri-n-butyltin biocida, la capacidad de bio-acumulación en chloride and five other organotin compounds bivalvos (Roman et al., 1992) y su transferencia in promoting the development of imposex in en las cadenas tróficas que estos sustentan (De the dog-whelk, Nucella lapillus. J. Mar. Biol. Mora, 2000), requieren de una nueva legislación Ass. U.K. 68: 733-744. Alteración de la sexualidad de Acanthina monodon en el litoral central de Chile 105

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