Caracterización de los recursos tróficos utilizados por Apis mellifera L. en un área de las Yungas en el norte de Salta ()

Characterization of the trophic resources used by Apis mellifera L. in an area of the Yungas in the north of Salta (Argentina)

Magali Verónica Méndez1* , Ana Carina Sánchez1 y Liliana Concepción Lupo1

Summary 1. Instituto de Ecorregiones Andinas Background and aims: The main trophic resources used by honeybees are nectar (INECOA), Universidad Nacional and pollen, being the source of carbohydrates and protein for the hive, respectively. de Jujuy - CONICET, Facultad de In this context, to determine the relationship between bees and floral resources, Ciencias Agrarias, Laboratorio de melisopalynological studies are carried out to identify the different that Palinología. Alberdi 47, C. P. 4 600, contribute to the bees’ diet. S. S. de Jujuy, Argentina. M&M: The samples were obtained from beehives of producers in the locality of Los Toldos (Salta): immature honey samples were extracted with 10 ml sterilized syringes *[email protected] and corbicular pollen samples were extracted through pollen hunting traps placed in the taphole of the beehives for 24 hours. All samples were processed by standard Citar este artículo techniques for melisopalynology and then acetolyzed. Frequency classes, frequency of MÉNDEZ, M. V., A. C. SÁNCHEZ & occurrence, pollen richness, importance indexes and pollen diagrams were determined. L. C. LUPO. 2021. Caracterización Results and conclusions: A total of 53 pollen types were counted at different levels de los recursos tróficos utilizados of identification. The best represented families in both immature honey and corbicular por Apis mellifera L. en un área pollen from family and species importance index values are: Asteraceae (3.6; 39.2) de las Yungas en el norte de Salta and Myrtaceae (15.9; 26.6), while the resources of highest importance in honeys (Argentina). Bol. Soc. Argent. Bot. are: Allophylus edulis (13.4), Solanaceae (12.3), Eupatorium type (11.8). In the case 56: 171-185. of polliniferous resources are: Eupatorium type (30.2), native Myrtaceae type (17.8), Poaceae (8.3). The knowledge generated can be used to value the resource offered by DOI: https://doi. the forest, allowing beekeepers in the area to know and value the dynamics of nectar org/10.31055/1851.2372.v56. and pollen flow to the hives. n2.29926 Key words Honey, honeybee, melissopalynology, pollen, Yungas

Resumen Introducción y objetivos: Los principales recursos tróficos empleados por las abejas melíferas son el néctar y el polen, siendo la fuente de carbohidratos y proteína de la colmena respectivamente. En ese contexto, para determinar la relación entre las abejas y los recursos florales, se realizan estudios melisopalinológicos, que permiten identificar las diferentes plantas que contribuyen a la dieta de las abejas. M&M: Las muestras se obtuvieron de colmenas de productores de la localidad de Los Toldos (Salta): las de miel inmadura se extrajeron con jeringas esterilizadas de 10 ml y las de polen corbicular a través de trampas caza polen colocadas en la piquera de las colmenas por 24 horas. Todas ellas se procesaron mediante técnicas estándar para melisopalinología con posterior acetólisis. Se determinaron las clases de frecuencia, frecuencia de ocurrencia, riqueza polínica, índices de importancia y diagramas polínicos. Resultados y conclusión: Se contabilizó un total de 53 tipos polínicos a diferentes niveles de identificación. Las familias mejor representadas tanto en miel inmadura como en polen corbicular a partir de los valores de índice de importancia de familia y especie son: Asteraceae (3,6; 39,2) y Myrtaceae (15,9; 26,6), mientras que los recursos de mayor importancia en mieles son: Allophylus edulis (13,4), Solanaceae (12,3), Tipo Eupatorium (11,8). En el caso de los recursos poliníferos se Recibido: 28 May 2020 encuentran: Tipo Eupatorium (30,2), Tipo Myrtaceae nativas (17,8), Poaceae (8,3). Aceptado: 28 Abr 2021 El conocimiento generado, podrá ser utilizado para valorar el recurso ofrecido por el Publicado en línea: 10 Jun 2021 bosque, permitiendo que los apicultores de la zona conozcan y valoren la dinámica Publicado impreso: 30 Jun 2021 del ingreso de néctar y polen a las colmenas. Editor: Gonzalo Márquez Palabras claves ISSN versión impresa 0373-580X ISSN versión on-line 1851-2372 Abeja melífera, Melisopalinología, miel, polen, Yungas

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Introducción de la flora apícola de una región puede ser usada para determinar el origen botánico y/o geográfico Los principales recursos tróficos empleados de la miel y polen (Andrada, 2003; Forcone, et por las abejas melíferas son el néctar y el polen, al., 2011). Esta información puede ser usada para siendo la fuente de carbohidratos y proteínas de destacar las especies vegetales significativas para el la colmena, respectivamente. El néctar y el polen desarrollo y mantenimiento de la colmena. Existen son las recompensas más importantes ofrecida por antecedentes previos en el Noroeste Argentino las plantas con flor a los animales que las visitan (Sánchez, 2013; Sánchez & Lupo 2011; 2016; (Gressler et al., 2006; Nicolson, 2007). El néctar, se 2017; Méndez et al., 2014; 2016) para la provincia define como una solución acuosa y concentrada de de Jujuy y en Salta solo se reportan estudios azúcares principalmente, además de aminoácidos, realizados en meliponas, “abejas sin aguijón” iones minerales, sustancias aromáticas, entre otras, (Flores & Sánchez, 2010; Flores et al., 2015). secretado por un órgano vegetal especializado En este contexto, el presente trabajo tiene como llamado nectario, que según la ubicación en la objetivos identificar los recursos alimentarios planta puede ser floral o extra floral (Bernardello utilizados por A. mellifera en un área del Bosque & Galetto, 1995). A partir de su recolección, las subtropical de las Yungas en la provincia de Salta abejas lo transforman originando la miel, producto (Argentina) y analizar sus variaciones temporales. biológico muy complejo que varía notablemente en su composición como consecuencia de la flora de origen. Desde su recolección hasta la maduración, Materiales y Métodos el néctar transformado, almacenado y sin opercular, recibe el nombre de miel inmadura (Polaino, 2006). Área de estudio El polen es el gametofito masculino cubierto por El Valle de Los Toldos se encuentra en el Dpto. dos paredes, una externa denominada exina (de Santa Victoria Oeste, ubicado en el norte de la esporopolenina) y otra interna, la intina (constituida Provincia de Salta entre los 22° 14’ a 22° 21’ S y de celulosa y pectina); y se encuentra en el interior los 64° 39’ a 64° 45’ W aproximadamente. Es una de las anteras (microsporangios; Font Quer, 2000). planicie que se encuentra entre los 1500 y 2000 m Las flores lo ofrecen como recompensa a los s.n.m. En términos fitogeográficos la vegetación visitantes, entre los que se encuentran las abejas representa el piso altitudinal de los Bosques melíferas (Apis mellifera L), que lo colectan Montanos y su transición hacia los Pastizales removiéndolo de las anteras de las flores, lo acopian de Neblina, distribuidos en parches de bosques en sus corbículas (cargas corbiculares) y almacenan mixtos maduros rodeados de bosques secundarios de en celdas especiales donde se desarrolla un proceso distinto origen y edad (Brown & Graw, 1999). de ensilado para su posterior consumo (Thorp, Por encima de los 2000 m s.n.m. el paisaje 2000; De Sá-Otero et al., 2002; Baldi-Coronel et está dominado por pastizales naturales junto a al., 2004; Ramírez & Montenegro, 2004). bosques de alisos (Brown & Graw, 1999). El clima Los bosques subtropicales como las Yungas, son es marcadamente estacional con una media de una importante fuente de recursos utilizados como precipitaciones anuales de 1300 mm concentradas bienes y servicios ecosistémicos. En este contexto, entre los meses de noviembre y abril. La temperatura la apicultura cumple un doble rol, ya que contribuye media anual es de 11,7° C, la media del mes más frío por un lado a la polinización de numerosas especies (julio) es de 5,2° C y en el mes más cálido (enero) y a su vez obtiene productos diferenciados como es de 16,4° C. Los suelos del área son de desarrollo miel, polen, cera, propóleos, entre otros (Quijas et joven (Brown & Graw, 1999). al., 2010; Balvanera, 2012). La comunidad de Los Toldos representa una Para determinar la relación entre las abejas cultura campesina tradicional con una economía y los recursos florales, se realizan estudios básicamente de subsistencia dedicada a la ganadería melisopalinológicos, que permiten identificar las de trashumancia y la agricultura en las montañas y diferentes especies botánicas que contribuyen a la fondos de valle. Allí se cultiva principalmente maíz dieta de las abejas (Basilio, 2000; Saya-Rivera & y papa, junto a otros productos como maní, ajíes, Huamán Mesía, 2009). En efecto, la caracterización batata, cayote y yacón (Brown, 2016). En las últimas

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décadas incrementaron los cultivos de cítricos total), y con el uso de un mortero se disgregaron, (naranjas, pomelos, limas) principalmente dirigidos homogeneizaron, y tomó una alícuota de 0,5 g del al autoconsumo y mercado local, plantaciones total (Burgos et al., 2015), las que se diluyeron en 10 forestales de rápido crecimiento para madera, postes cm3 de agua destilada a temperatura ambiente y se y vigas, entre otros productos. Además, durante los concentró nuevamente a partir de centrifugaciones últimos años a través de diferentes programas, se ha a 2500 rpm para proceder a realizar acetólisis buscado desarrollar y fortalecer la economía regional (Erdtman, 1960). Cuando fue necesario separar a través de asistencia técnica en diversas áreas, entre cargas corbiculares aglutinadas a restos vegetales, ellas la apicultura (Brown & Graw, 1999). propóleos, cera y segmentos de abejas, las muestras se diluyeron en alcohol etílico 96 % previamente al Obtención y procesamiento de las muestras de miel proceso de acetólisis. inmadura Las muestras de miel inmadura se obtuvieron a Análisis microscópico del polen contenido en las partir de visitas a tres apiarios situados en el área muestras de estudio (para uno de ellos solo se cuenta con una Las observaciones se realizaron con microscopio muestra correspondiente al mes de octubre 2014). óptico Zeiss ISC KS2, con una magnificación Las mismas fueron colectadas en cinco colmenas por de 400x y las microfotografías fueron obtenidas apiario, seleccionadas a partir de la observación de mediante el empleo de una cámara digital Leica entrada de néctar y la recomendación del apicultor, ICC50 incorporada al microscopio Leica DM 500 a lo largo de los meses de octubre 2014 (cuatro con 1000x de magnificación. La identificación muestras), diciembre 2014 (2), octubre 2016 (2), de los tipos polínicos se efectuó con el empleo noviembre 2016 (1) y diciembre 2016 (2), con el de atlas palinológicos (Markgraf & D´ Antoni, uso de jeringas esterilizadas de 10 cm3 (una por 1978; Heusser, 1971 y Pire et al., 1998; 2002; colmena). De esta forma, se obtuvieron un total de 11 2006; 2013) y la confrontación con la Palinoteca muestras, cada una correspondiente a un mes y a un de referencia del Laboratorio de Palinología, apiario, mediante la homogeneización del contenido Facultad de Ciencias Agrarias, UNJu (PAL-JUA). de las cinco jeringas en cada uno. Cada muestra tuvo Se aclara que el término “tipo polínico” se refiere un volumen total de 50 cm3. a los granos de pólen que por sus características El procesamiento de las mieles inmaduras se morfológicas difieren entre sí y que, a partir realizó según la técnica propuesta por Louveaux, et de atlas palinológicos, publicaciones afines y al. (1978) para mieles maduras. Se realizó la dilución principalmente la confrontación con la Palinoteca de 10 g de miel en 20 ml de agua destilada a 40º C de referencia del área de estudio se le asignó para remover los azucares presentes, con posteriores una categoría de identificación (especie, género, centrifugaciones a 2000-2500 rpm para concentrar familia, clase). En aquellos casos en los que no el sedimento polínico y continuar con el proceso de fue posible determinar una categoría, se utilizó acetólisis (Erdtman, 1960). el término “tipo” para indicar que el polen tiene semejanza con una especie, género o familia Obtención y procesamiento de las muestras de botánica. En el caso del tipo Eupatorium, por sus cargas corbiculares características palinológicas, reúne a las especies Para la obtención del polen corbicular, se Austroeupatorium inulifolium (Kunth) R.M. King utilizaron trampas caza polen colocadas en la & H. Rob. y Campovassouria cruciata (Vell.) R.M. piquera de cinco colmenas seleccionadas al azar del King & H. Rob., dos especies representativas de las total existente en el apiario, durante 24 horas, una Yungas. Otro caso es el del tipo Myrtaceae nativas, vez al mes durante los meses de diciembre 2014 que corresponde a las especies de origen nativo (2 muestras), enero 2015 (2), octubre 2016 (1), de esta familia presentes en las Yungas (Sánchez, noviembre 2016 (1) y diciembre de 2016 (2) en dos 2013). Un caso particular corresponde al tipo apiarios del área de estudio (Louveaux, 1958; Sayas Scutia-Condalia que reúne a las especies Scutia Rivera & Huaman Mesía, 2009). buxifolia Reissek y Condalia buxifolia Reissek, Las muestras cosechadas en cada trampa se también presente en estas áreas boscosas (Sánchez unificaron para cada mes y por apiario (ocho en & Lupo, 2011).

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La nomenclatura de los tipos polínicos se IEj= Σ Promedio AR especies de j * estableció de acuerdo a Joosten & De Klerk (2002) N° de muestras / N° total de muestras y De Klerk & Joosten (2007). Para establecer Donde j representa la especie. la riqueza polínica de cada muestra se adaptó el índice de riqueza específica (S) propuesto por Tratamiento estadístico Moreno (2001). Por otro lado, para cada tipo A partir del programa RStudio (R Core Team, polínico identificado, se corroboró el estatus según 2016), se comparó la riqueza polínica utilizada en el Catálogo de Plantas Vasculares del Conosur ambos recursos estudiados a través de una prueba de (Zuloaga et al., 2008). test de Student para muestras independientes. Con el fin de indagar sobre la frecuencia, Análisis de los datos variabilidad, abundancia y variaciones de los Determinación de las clases de frecuencias y recursos tróficos en las muestras tanto de miel frecuencia de ocurrencia: inmadura como de polen corbicular a lo largo de los De cada tipo polínico identificado, tanto en meses muestreados, se elaboró un diagrama polínico mieles inmaduras como en polen corbicular, se y se aplicó un análisis de agrupamiento usando el determinaron las clases de frecuencia propuestas por coeficiente de disimilitud de Edwards & Cavalli- Louveaux et al. (1978), excluyendo en las muestras Sforza. Para ello, utilizando el programa Tilia 2.0.41 de miel inmadura aquellos que corresponden a (Grimm, 2015), en primera instancia se confeccionó especies de polinización anemófila y sin nectarios. una matriz de datos ingresando en orden cronológico Para ello se contabilizaron por muestra alrededor las muestras de miel correspondientes y la variable de 600 granos de polen; con excepción de algunas recursos tróficos identificados. Se retiraron del muestras que presentaron muy bajo contenido análisis aquellos tipos con valores inferiores al 3%, polínico y aun contabilizando los pólenes presentes cuya procedencia se considera ocasional en las en un nuevo preparado realizado, no se logró muestras, provenientes del aire, de residuos polínicos reunir esa cantidad. Las clases de frecuencia son de las celdas de almacenamiento, entre otros. las siguientes: Polen predominante (D) >45%, Polen secundario (S) 16 – 45%, Polen de menor importancia (M) 3 - 15% y Polen traza (T) <3 %. Resultados Por otro lado, también se clasificaron a los recursos identificados en 4 categorías de acuerdo Se contabilizaron un total de 19 muestras, 11 a la frecuencia de ocurrencia en el total de las correspondientes a cosechas de miel inmadura y muestras analizadas, según Feller-Demalsy et al. ocho a polen corbicular. Se identificaron un total de (1987): Muy Frecuente MF >50%, Frecuente F 20- 53 diferentes tipos polínicos: 13 a nivel de categoría 50%, Poco Frecuente PF 10-20%, Raro R <10%. especie, 20 a nivel de género, 3 a nivel de tipos, 17 a nivel de familia, uno a nivel de clase botánica Índices de importancia (Liliopsida) y un tipo polínico indeterminado (Tabla Con el objetivo de cuantificar la utilización 1). Del total, el 59 % pertenece a la flora nativa, el y/o preferencia de los recursos nectaríferos y 9 % a la flora exótica y el 31 % a flora de origen poliníferos en el área de estudio, se calcularon indeterminado, es decir aquellos recursos que por su los valores de importancia de las familias (IFi) y nivel de identificación y diversidad no fue posible de especies (IEj) propuestas en Nates-Parra et al. asignarles un determinado origen (Fig. 1). (2013), partir de la abundancia relativa (AR) (valor Desde el punto de vista estadístico, la riqueza obtenido de la relación entre el conteo del tipo polínica no presentó diferencias significativas entre polínico y el total identificado en cada muestra) y la los dos recursos estudiados (miel inmadura y polen frecuencia de aparición (FA) (número de veces que corbicular) (Prueba de t, t(16) = 0.22, P > 0.05). (Fig. aparece el tipo polínico en el total de muestras), a 2). Sin embargo, se puede mencionar que, en los través de las siguientes fórmulas: recursos nectaríferos, la riqueza varió entre 4 y 20 I F i = Σ P r o m e d i o A R e s p e c i e s d e i * tipos polínicos por muestra con un promedio de 12, N° de muestras i / N° total de muestras y en los poliníferos, entre 6 y 15 tipos polínicos por Donde i representa la familia botánica. muestra con un valor promedio igual a 10.

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Tabla 1. Clases de Frecuencia y Frecuencias de Ocurrencia de los recursos polínicos identificados en miel inmadura y polen corbicular en Los Toldos, Salta Argentina. Refencias: D: Dominante, S: Secundario, M: Menor Importancia y T: Traza, FO%: Frecuencia de ocurrencia.

Miel inmadura Polen corbicular

Tipos polinicos FO% FO% DIC14 DIC14 DIC16 DIC16 ENE15 ENE15 OCT16 NOV16 DIC16To DIC14To OCT14To OCT16To OCT14To NOV16To DIC16ToAr DIC14ToAr OCT14ToAr OCT16ToAr OCT14ToCo

Amaranthaceae Amaranthus M 12,5 Anacardiaceae T 12,5 Apiaceae T M T M 36,3 Aquifoliaceae Ilex argentina T M M T T 45,4 Asteraceae M T T 27,2 Baccharis M M T T 36,3 S M M 25 Elephatopus mollis T T 25 Tipo Eupatorium T M S S D 45,4 S S T T T D D S 100 Gnaphalium T 9,1 Senecio T M T 37,5 Berberidaceae Berberis T T T 27,2 T T T 37,5 Betulaceae Alnus acuminata + + + + 36,3 Bignoniaceae T 9,1 Handroanthus D T 18,1 Tecoma T 9,1 Boraginaceae S T T M T T M 63,6 Brassicaceae T 9,1 Buddlejaceae Buddleja M M M T 50 Cannabaceae Celtis + + + 27,2 Euphorbiaceae Croton T T 18,1 M M Y M M T T 75 Sapium T 9,1 haematospermum Sebastiania D T T 36,3 Fabaceae M T M T T M T 63,6 T 12,5 Acacia T 12,5 Anadenanthera T M 18,1 M 12,5 colubrina Mimosa T M 18,1 Parapiptadenia T T S T 36,3 M 12,5 excelsa

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Miel inmadura Polen corbicular

Tipos polinicos FO% FO% DIC14 DIC14 DIC16 DIC16 ENE15 ENE15 OCT16 NOV16 DIC16To DIC14To OCT14To OCT16To OCT14To NOV16To DIC16ToAr DIC14ToAr OCT14ToAr OCT16ToAr OCT14ToCo

Juglandaceae australis + + + 27,2 Lamiaceae M T T 27,2 T 12,5 Cantinoa M 12,5 Liliopsida T T 18,1 T 12,5 Malpighiaceae T 12,5 Malvaceae T 12,5 Moraceae Morus T Myrtaceae Blepharocalyx M M S 27,2 M S S 37,5 salicifolius Eucalyptus T D M 27,2 S T 25 tipo Myrtaceae T M M S D 45,4 D T D 37,5 nativas Oleaceae Ligustrum T T T T 50 Plantaginaceae Plantago T T 25 Poaceae S S T T T T 75 Zea mays S M T 37,5 Rhamnaceae T M S 27,2 M 12,5 Tipo Scutia- S 9,1 Condalia Rosaceae M T M T M S S S 72,7 Rutaceae Zanthoxylum T M M T T T T M 72,7 T 12,5 Salicaceae Salix humboldtiana T T T T T T 54,5 Solanaceae S S T M T S M S S 81,8 T M T 37,5 Vassobia breviflora T S 25 Sapindaceae Allophylus edulis M M S M M D S S 72,7 T 12,5 Verbenaceae M 9,1 Clerodendrum T 12,5 foetide Vitaceae Cissus S M M T T T 75 Indeterminados T T 18,1 Riqueza Polínica 19 20 14 16 10 14 14 10 6 4 4 6 9 14 10 10 15 10 9

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Fig. 1. Distribución por estatus de los recursos usados por A. mellifera en Los Toldos, Salta Argentina.

Fig. 3. Índice de importancia de Familias (IEi) usadas por A. mellifera en Los Toldos, Salta Argentina. En cuanto al índice de importancia de familia

(IFi) (Fig. 3), se identifican como relevantes en la dieta, tanto nectarífera como polinífera a Asteraceae (13,6; 39,2) y Myrtaceae (15,9; 26,6). En el caso de Entre los recursos nectaríferos de relevancia a

los recursos nectaríferos se destacan también las partir de sus mayores valores de IEj se encuentran: familias Sapindaceae (13,4) y Solanaceae (12,3), Allophylus edulis (13,4), Solanaceae (12,3), tipo mientras que en los poliníferos la familia Poaceae Eupatorium (11,8), tipo Myrtaceae nativas (8,3), (12,9). Rosaceae (7,8), Sebastiania (6,3), Handroanthus (5,1) entre otros. En el caso de los recursos poliníferos se encuentra con el mayor índice a tipo Eupatorium (30,2), seguido de tipo Myrtaceae nativas (17,8), Poaceae (8,3), Baccharis (6,8) y Blepharocalyx salicifolius (6,2) (Fig. 4). En la figura 5 se ilustran los principales tipos polinicos identificados. De acuerdo al análisis de agrupamiento efectuado para el ingreso de los recursos poliníferos, se identificaron dos grupos principales, A y B. El grupo A contiene a los meses de diciembre 2014 y enero 2015, caracterizado por el ingreso frecuente de polen de Blepharocalyx salicifolius, Baccharis, Poaceae y Buddleja. Mientras que el grupo B (octubre, noviembre y diciembre de 2016) lo definen la frecuencia y abundancia del recurso tipo Eupatorium y Myrtaceae nativas Fig. 2. Boxplot de Riqueza polínica de los recursos (Fig. 6). usados por A. mellifera en Los Toldos, Salta En el caso del ingreso nectarífero se identificaron Argentina. dos grupos C y D. El primero se define por los

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Fig. 4. Índice de importancia de Especies (IEj) usadas por A. mellifera en Los Toldos, Salta Argentina.

Fig. 5. Tipos polínicos identificados en las muestras de miel inmadura y polen corbicular de A. mellifera en la localidad de Los Toldos, Salta (Argentina). A: Solanaceae. B: Poaceae. C: Handroanthus. D: Croton. E: Parapiptadenia excelsa. F: Blepharocalyx salicifolius. G: Baccharis. H: tipo Eupatorium. I: Allophylus edulis. J: Malvaceae. K: Elephantopus mollis: L: Sebastiania. Escalas = 5 µm.

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Fig. 6. Diagrama polínico y Análisis de agrupamiento de los recursos poliníferos utilizados por A. mellifera en la localidad de Los Toldos, Salta (Argentina) en los meses de diciembre 2014, enero 2015 y octubre-diciembre 2016.

siguientes tipos polínicos, Allophylus edulis, registraron dos muestras uniflorales, una de Rosaceae, Fabaceae, Solanaceae y Zanthoxylum, Handroanthus y otra de Sebastiania. El subgrupo reconociéndose dos subgrupos: C1, que C2 presenta, además de aquellos que definen corresponde a las muestras de los meses de el grupo C, a B. salicifolius, Baccharis, Ilex diciembre 2014 y enero 2015 y C2 pertenecientes argentina y Rhamnaceae y no se registraron tipos a la campaña 2016-2017. El subgrupo C1 se polínicos dominantes en este subgrupo. Al grupo caracteriza, además de los tipos antes mencionados D, le corresponde una única muestra la del mes para el grupo, por Boraginaceae, Myrtaceae, de diciembre del 2016 y la caracteriza el tipo Eupatorium, Asteraceae e Ilex argentina y se Eupatorium como dominante (Fig. 7).

Fig. 7. Diagrama polínico y Análisis de agrupamiento de los recursos nectaríferos utilizados por A. mellifera en la localidad de Los Toldos, Salta (Argentina) en los meses de octubre, noviembre y diciembre de 2014 y 2016.

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Discusión (capítulos). Así, el néctar y el polen ofrecido a los visitantes florales están reunidos en un espacio A partir de la clasificación según su origen, de reducido, facilitando la tarea y optimizando los tipos polínicos identificados, se observó que el consumo energético (Del Vitto & Petenatti, los recursos nativos son los más utilizados (Fig. 2015). Los recursos de importancia identificados 1). Esta preferencia se ve reflejada en otras áreas en esta familia corresponden a tipo Eupatorium subtropicales de Yungas en el noroeste argentino (IEj= 11,8; 30,2) y Baccharis (6,8). En relación (Méndez et al., 2016; 2018) y en otras zonas del a ello, la presencia y abundancia del tipo país (Burgos & Sánchez 2014; Naab & Tamame, Eupatorium, que abarca a dos especies arbustivas 2007; Salgado et al., 2014;), a diferencia de lo (Austroeupatorium inulifolium y Campovassouria registrado en mieles del Delta inferior del Paraná cruciata) se encuentran formando parte del (Basilio & Romero, 2002) y el valle inferior del Río sotobosque y áreas disturbadas cercanas a los Chubut (Forcone et al., 2003), donde existe mayor apiarios estudiados (obs pers.). Su importancia uso de especies de origen exótico. La preferencia reside en la selección de estos recursos por por las especies nativas, estaría relacionada con parte de las colmenas que responden a una su abundancia y disponibilidad, que hace que, en oferta de fuentes accesibles y abundantes en el lugares como las Yungas, con alta diversidad de ambiente (Fagúndez, 2011; Montoya Pfeiffer, especies nativas, las abejas realicen un mayor uso 2011). Asimismo, se destaca su importancia como de éstas (Montoya Pfeiffer, 2011). un recurso nectarífero para A. mellifera en otros En el caso de las variaciones en la riqueza sectores de las Yungas, (Sánchez, 2013; Méndez polínica de los recursos estudiados, podrían et al., 2016; Sánchez & Lupo, 2017). deberse, en el caso del polen corbicular a variables La importancia de la familia Myrtaceae (15,9; como la oferta de floración donde se encuentran las 26,6), representada por los recursos Blepharocalyx colmenas y su accesibilidad a ellos determinada salicifolius y tipo Mirtacaea nativa, podría por la disposición de las anteras y cantidad del explicarse a partir de los siguientes aspectos: 1) polen en la flor (McLellan, 1976; Pernal & Currie Es una familia muy diversa en América del Sur 2002; Steffan-Dewenter & Kuhn, 2003). En el caso (Wilson et al., 2001), formando parte importante de la miel inmadura, la variabilidad en la riqueza de las Yungas, ya que junto con las Lauraceae polínica podría ser explicada por las diferencias definen la Selva Montana en las Yungas (Cabrera, en la productividad de néctar, dado que las 1976; Brown et al., 2002). 2) Por su estructura abejas reconocen aquellas de mayor producción floral son muy atractivas a los polinizadores y/o concentración a partir de su disponibilidad (Gressler et al., 2006), siendo visitadas tanto para (Greggers & Menzel 1993, Wainselboim & Farina, la obtención de polen, como de néctar, según 2003). A su vez estas variantes en la producción lo demuestran los análisis melisopalinológicos de néctar de las distintas especies dependen de realizados en mieles de A. mellifera (Méndez, factores ambientales como las precipitaciones y la 2014; Méndez et al., 2018; Sánchez, 2013; temperatura que influencian la humedad del suelo Sánchez & Lupo, 2017). También son recursos (Sandoval, 2020). de importancia para las “abejas sin aguijón” En cuanto al índice de importancia de familia (Meliponini) en las Yungas en Salta (Flores &

(IFi) (Fig. 3), las más relevantes en la dieta, tanto Sánchez, 2010; Flores et al., 2015) y para otras nectarífera como polinífera son Asteraceae (3,6; zonas neotropicales (Ramalho et al., 1990), 39,2) y Myrtaceae (15,9; 26,6). En el caso de los confirmando según los planteado por Ramalho recursos pertenecientes a la familia Asteracea (2004) la preferencia de las abejas por los son importantes proveedores de recursos apícolas recursos arbóreos de floración masiva, condición no solo por la gran diversidad de especies y característica de esta familia botánica. distribución cosmopolita (Del Vitto & Petenatti En relación a los recursos nectaríferos, otra 2009), sino particularmente porque presentan una de las familias de importancia es Sapindaceae unidad ecológica que atrae polinizadores, sobre (12,9), que presenta una distribución tropical y todo por el efecto visual producido por flores subtropical en el mundo (Acevedo-Rodríguez reunidas en densas y conspicuas inflorescencias et al., 2011) y en el noroeste de Argentina se

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encuentran en los bosques de Yungas siendo numerosos cultivos de maíz a pequeña de escala el principal representante Allophylus edulis para autoabastecimiento o comercialización local (A. St.-Hil., A. Juss. & Cambess.) Hieron. ex (Brown, 2016). Mientras que en la miel inmadura Niederl. (Cabrera, 1976; Brown et al., 2002). correspondería a una contaminación con el polen Esta especie arbórea se caracteriza por ser unos corbicular almacenado en las colmenas.

de los principales aportes (IEj = 13,4) para las En este estudio se observa la importancia colmenas en estudio. Resultados similares se nectarífera y polinífera de la familia Euphorbiaceae observan en los inicios de la temporada apícola (6,4; 3,5) para la zona de estudio, coincidiendo para los bosques de Yungas en el sector Oeste con lo hallado por Sánchez (2013) y Méndez et al. de Jujuy (Méndez et al., 2016); registrándose su (2016), quienes destacan su importancia en mieles presencia también en mieles maduras uniflorales madura e inmaduras de Jujuy. En áreas tropicales de A. mellifera (Sánchez, 2013; Sánchez & Lupo, de Bolivia esta familia es de uso muy frecuente 2017) y de Plebeia intermedia en la localidad por Tetragonisca angustula (Saravia-Nava et al., de Baritú (Flores et al., 2015). Esta especie 2018). Posiblemente su relevancia reside en la cumple con las características de floración masiva gran diversidad de especies presentes en hábitats propuesta por Ramalho (2004), debido a que neotropicales (Ramalho et al., 1990) como en presenta inflorescencias con alta densidad de el norte de Argentina (Zuloaga, 1999), donde se flores, considerado como un aspecto de selección encuentran especies de los géneros Acalypha, del recurso melífero por parte de las abejas. Croton, Euphorbia, Jatropha, Sebastiania y Además, en otras áreas tropicales como el sureste Manihot, entre otras, como fuentes de polen y de Brasil, otras especies de este género, también néctar accesibles para las colmenas. son importantes recursos melíferos (Almeida Se cita por primera vez la importancia Braga et al., 2012). nectarífera del recurso Handroanthus, este género La familia Solanaceae (13,4) se caracteriza arbóreo es ampliamente distribuido desde el por su amplia distribución cosmopolita (Barboza, noroeste de México al noroeste de Argentina. 2013). En el área de estudio durante la época estival Exhibe una fenología de floración en masa los representantes herbáceos principalmente común en los bosques estacionales (Souza et colonizan el sotobosque de los ambientes más al., 2004) característica de preferencia en los prístinos o bien en áreas disturbadas cercanas a las apidos (Ramalho, 2004). Si bien los legítimos colmenas (obs. pers.). Es por ello que la presencia polinizadores de este género corresponden de estos recursos polínicos se relacionaría con principalmente a especies de las tribus Centridini la abundante disponibilidad del recurso floral y Euglossini, la presencia de este recurso en (Montoya Pfeiffer, 2011). mieles inmaduras para la región en estudio podría En relación a Poaceae (12,9), corresponde relacionarse con un efecto oportunista al igual a una familia cosmopolita que normalmente es que otros polinizadores que roban el néctar de considerada como anemófila. Sin embargo, en sus flores cortadas en la base (Schlindwein et al., estudios recientes se han registrado insectos 2014) visitantes, entre ellos abejas (Wolowski & Freitas, De acuerdo al análisis de agrupamiento 2015; Saunders, 2018) y se ha identificado a los efectuado tanto para el ingreso de los recursos recursos de esta familia, como una importante poliníferos como nectaríferos, se identificaron fuente de proteínas (polen) para las colmenas grupos y sub grupos que responden a los en Chile (De Sá-Otero et al., 2009). Entre los años donde se recolectaron las muestras. Esta recursos poliníferos identificados en el área de diferenciación en general coincide con los estudio se encuentran Poaceae y Zea mays. Su periodos de floración de las especies identificadas. presencia en las cargas corbiculares, se podría A su vez es importante tener en cuenta que relacionar, además de la calidad nutricional, con la fenología reproductiva depende de una la gran producción de polen por inflorescencia compleja interacción entre factores endógenos y que permite tener recursos disponibles para el exógenos, donde los factores climáticos de mayor forrajeo (Prieto-Baena et al., 2003). Además, influencia son el fotoperiodo, la temperatura y la en los alrededores de Los Toldos, se encuentran precipitación (Smith-Ramirez & Armesto, 1994)

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Conclusiones Bibliografía

En el trabajo realizado, se caracterizan por ACEVEDO-RODRÍGUEZ P., VAN WELZEN primera vez los recursos tróficos utilizados por A. PC, ADEMA F., VAN DER HAM RWJM. 2010 mellifera en este sector de las Yungas, donde los Sapindaceae. En: KUBITZKI K. (eds) Flowering pequeños productores tienen la posibilidad de obtener Plants. . The Families and Genera of Vascular mieles diferenciadas para el mercado regional. Plants, vol 10, pp 357-407. Springer, Berlín, Heidelberg. Del análisis realizado en este trabajo, se observa https://doi.org/10.1007/978-3-642-14397-7_17 tanto en mieles inmadura como en polen corbicular, ALMEIDA BRAGA, J., É. OLIVEIRA SALES, J. la influencia de la flora nativa perteneciente al distrito SOARES NETO, M. MENEZES CONDE, de la Selva Montana de las Yungas. O. M BARTH, O. M., & LORENZON, M. C. Entre los recursos tróficos identificados en la 2012. Floral sources to Tetragonisca angustula zona, se destacan: tipo Eupatorium, Myrtaceae (Hymenoptera: Apidae) and their pollen morphology nativas, Allophylus edulis, Solanaceae, Baccharis, in a Southeastern Brazilian Atlantic Forest. Rev. Blepharocalyx salicifolius, Poaceae y Handroanthus, Biol. Trop. 60: 1491-1501 constituyendo la asociación polínica característica del ANDRADA A. C. 2003. Flora utilizada por Apis mellifera área de estudio. L. en el sur del Caldenal (Provincia Fitogeográfica El conocimiento generado, podrá ser utilizado del Espinal), Argentina. Rev. Mus. Argent. Cs. Nat., para valorar el recurso ofrecido por el bosque, N. S. 5: 329-336. permitiendo comprender a los apicultores del sector BALDI-CORONEL, B., D. GRASSO, S. CHAVES las variaciones del ingreso nectarífero y polinífero a PEREIRA & G. FERNÁNDEZ. 2004. las colmenas. Caracterización bromatológica del polen apícola La identificación de los recursos poliníferos y sus argentino. Ciencia, Docencia y Tecnología 15: 145- variaciones durante la temporada apícola sientan 181. las bases para la realización de estudios de índole BALVANERA, P. 2012. Los servicios ecosistémicos que nutricional y sanitario de las colmenas. ofrecen los bosques subtropicales. Ecosistemas. 21: 136 – 147. BARBOZA, G. 2013. Dicotyledoneae-Solanaceae. En: Contribución de los autores ZULOAGA F. O. & M. J. BELGRANO (eds.). Flora vascular de la República Argentina. Instituto de El trabajo corresponde a uno de los sitios trabajados Botánica Darwinion. República Argentina. en el marco de una Tesis Doctoral dirigida por la Dra. BARTH, M.O. & M. C. LORENZON. 2012. Floral Ana Carina Sánchez y Co dirigida por la Dra. Liliana sources to Tetragonisca angustula (Hymenoptera: Concepción Lupo. Todos los autores contribuyeron Apidae) and their pollen morphology in a en la colecta de datos, su interpretación y redacción Southeastern Brazilian Atlantic Forest. Rev. Biol. del manuscrito. Trop. 60: 1491-1501. BASILIO, A. M. 2000. Cosecha polínica por Apis mellifera (Hymenoptera) en el bajo Delta del Paraná: Agradecimientos comportamiento de las abejas y diversidad del polen. Rev. Mus. Argent. Cs. Nat., N. S. 2: 111-121. Las autoras agradecen al Consejo Nacional BASILIO, A. M. & E. J. ROMERO. 2002. Variaciones de Investigaciones Científicas y Tecnológicas anuales y estacionales en el contenido polínico de la (CONICET) y a la Universidad Nacional de Jujuy por miel de un colmenar. RIA 31: 41 - 58. el financiamiento para el desarrollo de las actividades BERNARDELLO, L., & GALETTO, L. 1995. Néctar: la de investigación, a la fundación Pro Yungas por el realidad del mito. Ciencia hoy 5: 35-40. contacto con productores apícolas de la localidad de BROWN A. D. & GRAW A. G. 1999. Fortalecimiento Los Toldos (Salta, Argentina) y particularmente a de la diversidad productiva bajo condiciones de los productores por la buena predisposición para la sustentabilidad (municipio de Los Toldos, Salta, toma de muestras y la capacitación en el manejo de Argentina). Programa Estratégico de acción para la la actividad. cuenca del rio Bermejo. 138 pp.

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