Helmintos Intestinais De Tayassuidae E Suidae (Mammalia

“Helmintos intestinais de Tayassuidae e Suidae (Mammalia: Artiodactyla) no Pantanal: um estudo sobre a circulação de espécies na Reserva Particular do Patrimônio Nacional SESC Pantanal e seu entorno, Barão de Melgaço, Mato Grosso, Brasil”

por

Hugo Costa de Souza

Dissertação apresentada com vistas à obtenção do título de Mestre em Ciências na área de Saúde Pública.

Orientadora: Prof.ª Dr.ª Marcia Chame dos Santos

Rio de Janeiro, setembro de 2014.

Esta dissertação, intitulada

apresentada por

Hugo Costa de Souza

foi avaliada pela Banca Examinadora composta pelos seguintes membros:

Prof.ª Dr.ª Celeste da Silva Freitas de Souza Prof. Dr. Valmir Laurentino Silva

Prof.ª Dr.ª Marcia Chame dos Santos – Orientadora

Dissertação defendida e aprovada em 29 de setembro de 2014.

Catalogação na fonte Instituto de Comunicação e Informação Científica e Tecnológica Biblioteca de Saúde Pública

S729h Souza, Hugo Costa de Helmintos intestinais de tayassuidae e suidae (mammalia : artiodactyla) no Pantanal: um estudo sobre a circulação de espécies na Reserva Particular do Patrimonio Nacional SESC Pantanal e seu entorno, Barão de Melgaço, Mato Grosso, Brasil. / Hugo Costa de Souza. -- 2014. xiv,109 f. : il. color. ; tab. ; graf. ; mapas

Orientador: Marcia Chame Dissertação (Mestrado) – Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca, Rio de Janeiro, 2014.

1. Helmintos - parasitologia. 2. Biodiversidade. 3. Suínos. 4. Artiodáctilos. I. Título.

CDD – 22.ed. – 616.962

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PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SAÚDE PÚBLICA MESTRADO ACADÊMICO EM SAÚDE PÚBLICA SUBÁREA: ABORDAGEM ECOLÓGICA DAS DOENÇAS TRANSMISSÍVEIS

HELMINTOS INTESTINAIS DE TAYASSUIDAE E SUIDAE (MAMMALIA : ARTIODACTYLA) NO PANTANAL: UM ESTUDO SOBRE A CIRCULAÇÃO DE ESPÉCIES NA RESERVA PARTICULAR DO PATRIMONIO NACIONAL SESC PANTANAL E SEU ENTORNO, BARÃO DE MELGAÇO, MATO GROSSO, BRASIL

Hugo Costa de Souza

Dissertação apresentada à Escola Nacional de Saúde Pública, como parte das exigências do Programa de Pós- graduação em Saúde Pública, subárea Abordagem Ecológica das Doenças Transmissíveis, para a obtenção do título de Magister Scientiae

Orientadora Marcia Chame ENSP/DENSP – FIOCRUZ

Rio de Janeiro 2014

Dedicatória

Por me trazer à vida lucidez Por me dar gosto ao bom gosto Por me apoiar, sempre, nas minhas caminhadas Por me fazer feliz Por me amar, incondicionalmente!

Por todos os momentos vividos contigo

Pai, essa dissertação é dedicada a você!

AGRADECIMENTOS

À minha orientadora, mestra e amiga Marcia, meus mais sinceros agradecimentos por deixar fazer parte de sua história. Por me proporcionar momentos marcantes quer no abraços, quer na vida acadêmica. Este furacão intelectual, dententora de uma sabedoria diferenciada que me deu o privilégio de vivenciar experiências de vida tão intensa e me apresentou um outro Brasil diferente de tudo que jamais pudesse imaginar. Obrigado Marcia, foi uma honra ser seu orientado! Ao meu Pai, João Pedro de Souza Neto (In Memoriam), grande colaborador dessa Dissertação, e que partiu antes de sua conclusão. Paizão, sempre em cima, atento a todos os detalhes da minha vida. Não foi possível terminar de escrever estas linhas sem lembrar das diárias ligações que fazia a mim durante a produção do texto da qualificação: “Hugão, e ai filhoca? Quantas páginas já escreveu?” Saudades tua Jacaré, Obrigado por tudo, te amo! A minha mãe, Warley da Costa, Super Ley, carinhosa e amorosa que por vezes assume o papel de orientadora me ajudando, estimulando e também puxando minha orelha. Amo minha Ley, sem ela certamente esta dissertação não estaria finalizada. Ao meu irmão, Tiago Costa de Souza, amigo fiel hà mais de 30 anos. Passamos por um último ano bem difícil, mas a rotina da dor só nos fortaleceu e estreitou cada vez mais o nosso amor. Obrigada irmão, valeu Ti, te amo! Ao meu amor, Ana Carolina Figueiredo, paixão nascida nos corredores da Escola Nacional de Saúde Pública que se transformou em todo esse amor e companherismo. Ao meu lado nos momentos bons e nos momentos difíceis. Sem ela seria muito mais difícil essa caminhada pois me deu todo apoio necessário para que eu enfrentasse as dificuldades. Espero tê-la sempre ao meu lado. Te amo morena! Às minhas famílias, seja os Costas ou Souzas, representadas por suas matriarcas Maria José da Costa e Marina de Carvalho Souza, queridas avós. Certamente parte do que sou é reflexo de todo amor que me ofereceram, moldando meu caráter e toda minha forma de pensar. Sinto-me um privilegiado por ter nascido nestas famílias. Por passarem das centenas, não é possível citar individualmente cada familiar, mas um agradecimento especial deve ser feito ao um núcleo duro que está sempre do meu lado: Agradeço ao meu tio Washington Costa (In Memoriam) por fazer de sua vida uma fonte de inspiração para mim, saudades! Agradeço aos “Coisinhas” Zé Luis, Rui, Flávia e Nayara por toda vida vividos juntos com companherismo, amizade e muitas, mas muitas risadas. Agradeço a minha madrinha Viviane Grace que amo em demasia. Agradeço a minha Tia

Fátima, esposa de meu pai, sempre do seu lado até o fim estendendo seu carinho a mim e a meu irmão nos momentos mais difíceis. Agradeço ainda a uma terceira família, que ganhei junto com a Carol, e não pretendo abandonar jamais: os Alves Figueiredo, em especial a Mônica, minha sogra, e Adriane. Sem vocês meu caminho certamente seria bem mais árduo, obrigado! Agradeço ao Professor Adauto Araújo, Luciana Sianto e Gleisse Nunes por toda ajuda e incentivo dado a minha pesquisa. Sem suas conversas e bate papos acadêmicos este trabalho não se desenvolveria. Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Saúde Pública que muito me inspiraram para construção deste projeto: Joseli Nogueira, Rosemere Duarte, Sheila Mendonça, Valmir Laurentino, André Perissé e Sonia Bittencourt. À Drª Norma Labarthe, por estar comigo sempre me ajudando nesta longa caminhada pela graduação, mestrado, congressos, trabalhos de campo e também, porque não, nos bares da vida. Obrigado Professora! À todos os mestres que passaram por minha vida e foram fontes de inspiração para que seguisse a carreira científica: Beatriz Brener, Adriana Sodré, Cathia Serra, Teresinha Ferreira, Flávio Moutinho, Wildeberg Càl Moreira e Lenira Zancan. A todos do Centro de Controle de Zoonoses de Niterói pelo apoio e suporte dado para que minha dissertação se concretizasse, em especial Vânia São Paio, Jonas Quieroz, Maria Cristina, Rosani Loureiro e Rodolfo Teixeira, grandes companheiros de trabalho e, acima de tudo, grandes amigos! Obrigado. Agradeço também aos bolsistas e estudantes do Laboratório de Paleoparasitologia e de Ecologia da Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca (ENSP), pela ajuda técnica na minha empiria, aos cafés sempre quentes na sala de entrada, às risadas na sala de microscopia e as cervejas às sextas na Pedra do Sal, obrigado Juliana, Priscila, Mônica, Morgana, Bruna, Érika, Sérgio, Shênia, Thaila e Victor. Aos meus amigos João Daniel, peça importante na construção deste trabalho, Edison Amarante, companheiro Veterinário na Saúde Pública, por compartilhar ótimos momentos no laboratório e Ricardo França, pela força, companheirismo e estímulo nessa caminhada. Valeu amigos! Aos meus companheiros de turma de mestrado da ENSP Thaís, Jeferson, Maíra, Denise, Carol e Ricardo, pelos bons momentos vividos no dia-a-dia da Escola Nacional de Saúde Pública. Obrigado.

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À todos amigos que agreguei em minha longa jornada acadêmica: Aos companheiros Veterinários da UFRRJ Diego Medeiros, Amanda Codeço, Alan Kardec, Leandro Ferreira, Rafael Scherer, Bruno Pena, Claudio Gouveia, Lucila Malosa e Adriana Froes. Aos companheiros Veterinários da UFF Amanda Codeço, Rodrigo Lee, Dani Santos, Neusa Amboni, Aline Melloni e os MAPS Gabriel Almeida, Simone Monteiro e Janaína Rei. Aos companheiros Sanitaristas da Especialização em saúde Pública da ENSP Amanda Codeço, Hugo Almeida e Fábio Rebouças. Ao agradecer meus amigos, seria injustiça não dedicar um parágrafo especial a minha grande amiga Amanda Codeço. Companheira que sempre esteve do meu lado nesta jornada acadêmica, profissional e boêmia e que, apesar da distância, continua sempre conectada comigo. Obrigado amiga! Ao Serviço Social do Comércio (SESC) e a Fundação para o Desenvolvimento Científico e Tecnológico em Saúde (FIOTEC) pela oportunidade e apoio nas pesqusias realizadas na RPPN SESC Pantanal. A Fundação Oswaldo Cruz e à Coordenação do Programa de Pós-Graduação pelo suporte financeiro e investimento em minha pesquisa de dissertação.

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RESUMO

A convivência de mais de dez mil anos fez com que homens e porcos compartilhassem parasitos, frutos da coevolução. Neste cenário inserem-se os taiassuídeos, porcos americanos que também participam desta complexa relação. Além da via filogenética, a perda de habitats decorrentes da ação humana gera alterações nos ecossistemas naturais, modificando as interações parasito/hospedeiro e provocando a emergência e reemergência de doenças nas populações animais e humanas. E é neste contexto que a Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) SESC Pantanal, MT surge como cenário para o estudo da convivência homem-parasito-suíno/taiassuídeo, no qual porcos selvagens, domésticos, asselvajados, homens e outros animais coabitamesta área. Com objetivo de identificar os helmintos intestinais em suínos e catetos da RPPN SESC Pantanal, o presente estudo buscou correlacionar a biodiversidade e a similaridade da fauna helmíntica com sua importância epidemiológica e suas possíveis consequências com a sanidade animal e saúde pública local. Para isso, foram utilizados índices de Shannon (H’), de Simpson (Ds) e equitabilidade (J), além do índice de similaridade de Sorensen. A coleta de amostras de fezes dos animais em estudo foi realizada em quatro expedições entre os anos de 2009 a 2012 na RPPN SESC Pantanal. As amostras foram coletadas oportunísticamente e diretamente do solo, identificadas, analisadas microscopicamente por meio de sedimentação espontânea e os ovos de helmintos foram medidos e fotografados digitalmente. Das 109 amostras de fezes de suiniformes coletadas, 53 foram de catetos e 56 de porcos/porcos Monteiros com positividade para ovos de helmintos intestinais em 67,93% (36/53) e 73,21% (41/56) das amostras, respectivamente. Onze morfoespécies de ovos de helmintos foram encontradas, 9 pertencem ao Filo Nemathelminthes Classe Nematoda: Ascaris suum, Strongylida 1, Strongylida 2, Metastrongylus sp., Oxyuridae, Spiruridae, Trichostrongylidae, Nematoda, Trichurissp., uma pertence ao Filo Platyhelminthes Classe Cestoda (Anaplocephalidae) e uma ao Filo Acanthocephala, Macracanthorhynchushirudinaceus. Nota para novos registros de Trichuris sp. e Anaplocephalidae em P. tajacu na região do Pantanal. As prevalências das morfoespécies em S. scrofa foram 30,36% (n=17/56) de Strongylida 1; 28,57%, (n=16/56) de Metastrongylus sp. e A. suum; 14,29% (n=8/56); de M. hirudinaceus, 5,36% (n=3/56); de Strongylida 2 e Oxyuridae; 3,57% (n=2/56);de Spiruridae e Trichuris .sp. 7,9% (n=1/56). Nas amostras de fezes de P. tajacu a prevalência foi de 66,04% (n=35/53) para M. hirudinaceus; ; 15,09% (n=8/53) para Metastrongylus sp.; 9,43% (n=5) para Nematoda; 5,66% (n=3/53) para Spiruridae; 3,77% (n=2/53) para Strongylida 1, Strongylida 2 e Trichonstrongylidae e 1,89% (n=1/53) para Trichurissp. e Anaplocephalidae. A similaridade entre os helmintos nas duas espécies de hospedeiros foi de 71%, e entre o grupo de helmintos de importância zootécnica observou-se o compartilhamento de 83% das morfoespécies encontradas e 80% do compartilhamento de espécies do grupo de importância médica. As morfoespécies mais encontradas em ambientes silvestres foram Nematoda, Trichostrongilidae e Anaplocephalidae, com 100% de suas presenças na área da Reserva e o M. hirudinaceuscom 83,72%. As morfoespécies encontradas com maior frequência nas comunidades humanas do entorno da Reserva foram o A. suum, Trichuris sp. Oxyuridae com 100% de presença neste ambiente antropizado e o Strongilida 1, Metastrongylus sp. e o Strongylida 2 com 89,47%, 70,83% e 60% de presença nesta área, respectivamente. Esta distribuição de helmintos por área antropizada e área silvestre sugerea favorabilidade destes ambientes à transmissão dos parasitos a fatores do ambientes e não necessariamente ao seu hospedeiro. Uma melhor compreensão destes mecanismos e fluxos no futuro poderá possibilitar a indicação de boas práticas para a saúde humana, a criação de suínos na região e o manejo de taiassuídeos na Reserva. Palavras-Chave: helmintos, biodiversidade, pantanal, suídeos, taiassuídeos

ABSTRACT

The coexistence of over ten thousand years has made men and pigs share parasites, fruits of coevolution. In this scenario are inserted the taiassuídeos, american pigs that also participate in this complex relationship. Besides the phylogenetic pathway, the habitat loss resulting from human action generates changes in the natural ecosystems, modifying the parasite/host interactions and triggering the emergence and reemergence of diseases in animal and human populations. And it’s in this context that the Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) SESC Pantanal, MT appears as a setting for a study ofcoexistence between man- parasite-pig / taiassuídeo in which naturalized swines and wild and domestic pigs cohabit with men and other animals. To identify intestinal helminths in pigs and collared peccary of RPPN SESC Pantanal, this study sought to correlate the biodiversity and the similarity of helminth fauna with their epidemiologic relevance and their possible consequences to animal health and to the local public health. For this, Shannon (H'), Simpson (Ds) and evenness (J) index were used, in addition to the Sorensen similarity index. The collection of stool samples from the animals under study ocurred in four expeditions between the years of 2009 and 2012 to RPPN SESC Pantanal. Samples were collected opportunistically and directly from the ground, identified, microscopically examined by the Lutz's spontaneous sedimentation technique and the helminth eggs were measured and digitally photographed. Among the 109 suiniformes feces samples collected , 53 were from collared pecary and 56 were from pigs/feral hogs tested positive for eggs of intestinal helminths in 67.93% (36/53) and 73.21% (41/56) of the samples, respectively. Eleven morphospecies of helminth eggs were found, nine belong to the Phylum Nematoda Nemathelminthes Class: Nematode: Ascaris suum, Strongylida 1, Strongylida 2, Metastrongylussp, Oxyuridae, Spiruridae, Trichostrongylidae, nematode, Trichuris sp,; one belongs to the Phylum Platyhelminthes Class Cestoda (Anaplocephalidae) and another one to the Phylum Acanthocephala, Macracanthorhynchus hirudinaceus. Note to new records of Trichuris sp. and Anaplocephalidae in P. Tajacu in the Pantanal region. The prevalence of morphospecies in S. scrofawas 30.36% (n = 17/56); in Strongylida1 was 28.57% (n = 16/56); in Metastrongylus spp. and A. suum; 14.29% (n = 8/56); in M. hirudinaceus, 5.36% (n = 3/56); in Strongylida 2 and Oxyuridae; 3.57% (n = 2/56); in Spiruridae Trichuris .sp. was 7.9% (n = 1/56). In stool specimens of P. Tajacu the prevalence was 66.04% (n = 35/53); for M. hirudinaceus; 15.09% (n = 8/53); to Metastrongylus spp.; 9.43% (n = 5); for Nematoda; 5.66% (n = 3/53); to Spiruridae; 3.77% (n = 2/53); to Strongylida 1, Strongylida 2 and Trichonstrongylidae and 1.89% (n = 1/53) for Trichuris spp. and Anaplocephalidae. The similarity between helminths in the two host species was 71%, and among the group of helminths of zootechnical importance was observed the sharing of 83% of the morphospecies found and 80% of the species sharing from the group of medical importance. The most frquent Morphospecies found in forest environments were Nematoda, and Trichostrongilidae Anaplocephalidae, with 100% of their presence in the area of the Reserve and the M. hirudinaceuswith 83.72%. The most frequent morphospecies found in human communities around the reserve were A. suum, Trichuris sp. Oxyuridae had 100% of attendance in this anthropic environment and the Strongilida 1, Metastrongylus sp. and Strongylida 2 with 89.47%, 70.83% and 60% presence in this area, respectively. This distribution of helminths in disturbed areas and wild area suggests the favorability of these environments for the transmission of parasites to environment factors and not necessarily to their host. A better understanding of these mechanisms and flows in the future may allow the indication of good practice for human health, pig farming in the region and the management of the taiassuídeos in the reserve. Keywords: helminthes, biodiversity, pantanal, suids, taiassuids

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. O Pantanal e suas respectivas sub-regiões delimitadas...... 22

Figura 2. A) Suínos criados de forma extensiva em íntimo contato com a população humana e livre acesso aos ambientes domésticos e silvestre, Retiro; Barão de Melgaço, MT. B) Caça ao porco Monteiro, uma tradição pantaneira. C) Catetos em contato com humanos no Pantanal sul matogrossense, Miranda-MS. D) Grupo de queixadas usufruindo de um barreiro, ponto de encontro comum de animais da região pantaneira, Miranda-MS...... 25

Figura 3. Porco Monteiro...... 26

Figura 4. Tayassu pecari – Queixada...... 27

Figura 5. Pecari tajacu – Cateto...... 28

Figura 6. A) Localização da RPPN SESC Pantanal, Município Barão de Melgaço, a partir do Google Earth. B) Vista aérea do Hotel SESC em Porto Cercado, Poconé, à margem do Rio Cuiabá...... 36

Figura 7. Mata de acurizal caracterizada pela presença das Palmeiras de Acuris (Scheelea phalerata), RPPN SESC Pantanal – MT...... 37

Figura 8. Mapa da RPPN SESC Pantanal indicando os pontos de coleta permanentes...... 39

Figura 9. Acondicionamento das amostras e anotação da localidade, data da coleta e possível espécie...... 40

Figura 10. Identificação das fezes a campo podem ser realizadas com auxílio: A) da coleta próximo aos animais. Foto: Marcia Chame; B) características morfometricas das fezes. .. 41

Figura 11. Fezes de Pecari tajacu - Coleção de Fezes de Animais Brasileiros do Laboratório de Ecologia do Departamento de Endemias da Escola Nacional de Saúde Pública...... 42

Figura 12. Fezes de Porco Monteiro (Sus scrofa) - Coleção de Fezes de Animais Brasileiros do Laboratório de Ecologia do Departamento de Endemias da Escola Nacional de Saúde Pública...... 42

Figura 13. Ovo larvado de Ascaris suum (58,311 µm x 52,994 µm) em fezes de porcos domésticos do entorno da RPPN SESC Pantanal...... 51

Figura 14. Ovo de Strongylida 1 (73,506 µm x 45,13 µm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno...... 52

Figura 15. Ovo de Strongylida 2 (104,557 µm x 50,802 µm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno...... 52

Figura 16. Ovo de Metastrongylus sp. (33,186 μm x 22,988 μm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno...... 53

Figura 17. Ovo de Oxiiuridae (80,02 μm x 30,523 μm) encontrado em fezes de Sus scrofa no entorno da RPPN SESC do Pantanal ...... 54

Figura 18. Ovo de Spiruridae (40,113 µm x 23,323 µm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno...... 54

Figura 19. Ovo de Trichostrongylidae (57,5 µm x 22,5 µm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno...... 55

Figura 20. Ovo de Trichuris sp. (59,375 μm x 30,471 μm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno...... 56

Figura 21. Ovo de Nematoda (40,22 µm x 21,25 µm) encontrado em fezes de Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal...... 56

Figura 22. Ovo de Anaplocephalidae (57,5 μm x 47,5 μm) encontrado em fezes de Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal...... 57

Figura 23. Ovo de Macracanthorhynchus hirudinaceus (100,432 μm x 54,494 μm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno...... 58

Figura 24. Prevalência de helmintos em porcos (Sus scrofa) e catetos (Pecari tajacu) na RPPN Sesc Pantanal e área de entorno com comunidades humanas no período de 2009 a 2012...... 59

Figura 25. Curva de acumulação de espécies de ovos de helmintos encontrados em fezes de Pecari tajacu no SESC Pantanal, de 2010 a 2012...... 63

Figura 26. Curva de acumulação de espécies de ovos de helmintos encontrados em fezes de Sus Scrofa no SESC Pantanal, de 2010 a 2012...... 63

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LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Sinopse dos helmintos relatados para porco doméstico (Sus scrofa) no Brasil. . 30

Tabela 2. Sinopse dos helmintos relatados para catetos (Pecari tajacu) nas Américas, no Brasil e no Pantanal...... 32

Tabela 3. Resultado das análises parasitológicas de fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN Sesc Pantanal, MT de 2009 a 2012...... 48

Tabela 4. Ovos de helmintos identificados em amostras de fezes de suídeos e taiassuídeos na RPPN SESC Pantanal, MT de 2009 a 2012...... 50

Tabela 5. Prevalência de morfoespécies de ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu no SESC Pantanal, de 2010 a 2012...... 58

Tabela 6. Distribuição de amostras positivas para ovos de helmintos em porcos (Sus scrofa) e catetos (Pecari tajacu) na RPPN Sesc do Pantanal e seu entorno...... 61

Tabela 7. Índices de biodiversidade de morfoespécies de ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de S. scrofa e P. tajacu...... 64

Tabela 8. Prevalência de morfoespécies de importância epidemiológica encontrados em amostras de fezes de S. scrofa e P. tajacu...... 65

Tabela 9. Índice de Similaridade de Sorensen entre as morfoespécies de ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de S. scrofa e P. tajacu no SESC Pantanal, de 2010 a 2012...... 66

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Sumário

1. Introdução ...... 17 2. Objetivos ...... 21 2.1 Objetivos Específicos ...... 21 2.2 Objetivos Específicos ...... 21 3. Referêncial Teórico ...... 22 3.1. O Pantanal ...... 22 3.2. Os porcos e taiassuídeos ...... 24 3.2.1. Família Suidae ...... 25 3.2.2. Família Tayassuidae ...... 26 3.3. Helmintíases intestinais de suídeos e taiassuídeos no Pantanal ...... 28 4. Metodologia ...... 35 4.1. Área de estudo ...... 35 4.2. Metodologia de coleta de campo ...... 38 4.3. Suficiência amostral ...... 40 4.4. Identificação das fezes ...... 41 4.5. Análise parasitológica...... 41 4.6. Análise dos resultados parasitológicos ...... 43 4.6.1. Diversidade de espécies de helmintos a partir do encontro de ovos e larvas em fezes...... 44 4.6.2. Critérios para classificação de helmintos de importância epidemiológica ...... 46 4.6.3. Similaridade da diversidade de helmintos em Sus scrofa e Pecari tajacu ...... 46 5. Resultados ...... 48 5.1. Análises parasitológicas ...... 48 5.1.1. Morfoespécies de ovos de helmintos ...... 51 5.1.2. Prevalência de morfoespécies de ovos de helmintos nas amostras de fezes de suídeos e taiassuídeos ...... 58 5.2. Avaliação das curvas de acumulação de espécies e suficiência amostral ...... 62 5.3. Diversidade de helmintos em Sus scrofa e Pecari tajacu ...... 64 5.4. Morfoespécies de importância epidemiológica para a saúde pública ...... 64 5.5. Similaridade de morfoespécies de ovos de helmintos encontrados nas fezes deSus scrofa e Pecari tajacu ...... 65 6. Discussão ...... 67 6.1. Ovos de helmintos encontrados nas análises parasitológicas de fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu ...... 68 6.1.1. Ascaris suum ...... 68 6.1.2. Strongilida 1 e Strongilida 2 ...... 69

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6.1.3. Metastrongylus sp...... 71 6.1.4. Oxyuridae ...... 72 6.1.4. Spiruridae ...... 72 6.1.5. Trichostrongylidae ...... 73 6.1.6. Trichuris sp...... 74 6.1.7. Nematoda ...... 75 6.1.8. Anaplocephalidae ...... 75 6.1.9. Macracanthorhynchus hirudinaceus ...... 76 6.2. Curvas de acumulação de morfoespécies e esforço amostral ...... 77 6.3. Diversidade de helmintos em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu ...... 78 6.4. Similaridadeda fauna de helmintos entre Sus scrofa e Pecari tajacu...... 78 6.5. Importância epidemiológica da fauna de helmintos entre Sus scrofa e Pecari tajacu ...... 79 6.6 Distribuição dos helmintos na RPPN SESC Pantanal ...... 81 7. Conclusões ...... 83 8. Complementação de proposta ...... 85 Referências Bibliográficas ...... 86 Anexo 1 ...... 98 Anexo 2 ...... 104 Anexo 3 ...... 107 Anexo 4 ...... 107 Anexo 5 ...... 108

“A zona que servio de campo às nossas pesquisas é o chamado «Pantanal». É a interminável área absolutamente plana, que margeia os grandes rios tributários do Prata e que no período das cheias é inundada por uma camada de água variavel decrescendo à proporção que sobe o curso dos rios (...). São centenas de leguas quadradas que ficam durante seis mezes innundadas. Nos outros seis mezes a água d’esaparece o sólo argiloso torna-se d’uro (...) cortado aqui e acolá pelos Corichos (...) onde milhares e milhares de aves aquaticas fazem as suas abundantes pescarias e servem de caça ás jaguatiricas e sucurys.

(...) A vida do homem no pantanal segue o rithmo das cheias. Durante estas vão para o Alto gastar as economias feitas no tempo da secca. Na secca é a occasião das vaqueiadas; são seis mezes de vida intensa bohemia, esportiva e violenta.

Neste paiz onde tudo é grande a unidade de medida de terreno é a legua, o homem está de accordo com as condições locaes é forte, resoluto, intelligente e de uma resistencia sem limites.

A Fauna embora não tenha a riqueza especifica das zonas de mattas, tem a riqueza numérica como em nenhuma outra parte. Pequenos mammiferos e pequenas aves quasi não se vêm. (...) A quantidade de peixes é formidável e sobretudo a feroz piranha (Pxjgocíen- tras piraija) a terrivel mutiladora das tetas das vaccas e ás vezes da ponta da cauda. As capivaras (...) constituem praga terrivel, não só por destruirem as limitadas lavouras como por facilitarem a disseminação do mal de cadeiras.”

Trecho retirado do artigo de Lauro Travassos, Cesar Pinto e Julio Muniz: “Excursão scientífica ao estado de Mato Grosso na zona do Pantanal (margens dos Rios S. Lourenço e Cuyaba) realisada em 1922”.

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1. Introdução

Com mais de dez milênios de convivência o homem e o porco do velho mundo (Sus scrofa Linnaeus, 1758) compartilham patógenos fruto da coevolução interespecífica1 A Taenia solium Linnaeus, 1758 é exemplo desta interação quando o Cestoda originalmente humano se adapta ao porco, que passa a ser seu hospedeiro intermediário, a partir de sua domesticação pelo homem2. Corroborando estes caminhos evolutivos, estudos recentes apontam história semelhante para gênero Ascaris3,4,5,6,7, sugerem a hipótese, em artigo de revisão, que o Ascaris lumbricoides (Linnaeu,1758), Nematoda descrito para humanos, e o Ascaris suum (Goeze, 1782) de porco, são a mesma espécie. O compartilhamento teria se dado também a partir da domesticação dos porcos, uma vez que a semelhança genética entre as espécies, em torno de 98,1%8,9 não resulta em distinções morfológicas relevantes entre os adultos e praticamente nenhuma nos ovos10,11. Ainda, o adulto do A. lumbricoides possui um tempo de vida maior no humano quando comparado ao tempo de vida do A. suum nos suínos12,13, sugerindo uma melhor adaptação do A. lumbricoides ao seu hospedeiro7. Somam-se a isso, os achados de ovos de Ascaris em coprólitos humanos, anteriores ao início da interação homem-porco há 10 mil anos, apontando painel sugestivo de direcionamento do fluxo parasitário do homem para porco7. Da mesma forma, os tricurídeos também compartilharam desta história evolutiva. Kliks14 cita que o Trichuris trichiura (Owen 1835), parasita de humanos, e o Trichuris suis, parasitas de porcos, estão estreitamente relacionados. O T. trichiura foi, provavelmente, o precursor, visto o maior tempo de vida do helminto adulto, sugerindo uma melhor adaptação ao hospedeiro humano. A presença de Trichuris trichiura na família Hominidae, incluindo o Homo Sapiens, mostra exemplarmente como os parasitas espelham a filogenia de seus hospedeiros e os achados paleoparasitológicos de ovos de Trichuris em coprólitos humanos antes da domesticação do suíno fortalecem a hipótese da transmissão do Trichuris de humanos para o porco, favorecida pelo compartilhamento de habitats e a proximidade do convívio7. Desta forma, observam-se dois caminhos evolutivos imbricados na distribuição de parasitos nas espécies hospedeiras. Aquele originado do processo filogenético, no qual as espécies de parasitas se mantêm nas espécies sucessoras de seu ramo evolutivo, e a via ecológica do parasitismo, quando mudanças ambientais, de hábitos e da composição e estrutura de espécies nas comunidades biológicas promovem novos contatos entre agentes etiológicos, vetores e hospedeiros15,16. Embora estes arranjos sejam dinâmicos, observa-se a persistência de helmintos intestinais nos grupos taxonômicos próximos explicitando a história de hospedeiros 17

e parasitos ao longo dos tempos e das mudanças ambientais pelas quais passaram. Entretanto, os impactos antrópicos determinados pelo crescimento populacional humano exponencial, a mobilidade de pessoas e de mercadorias e a perda da biodiversidade imprime ritmo, amplitude e intensidade de modificações tanto na paisagem, quanto na composição e estrutura das comunidades biológicas17,18. Uma das questões centrais, mas raramente explícita como consequência dos impactos ambientais, é o surgimento de novas doenças nas áreas de fronteira ecológica entre ambientes naturais e antropizados19. Diversos mecanismos contribuem para isso, entre eles, as alterações na cadeia trófica, provocando sobreposição de nichos e novas interações interespecíficas entre agentes etiológicos, vetores e hospedeiros20,21. Ostfeld e Keesing22, por exemplo, destacam que a manutenção da diversidade das espécies em um ecossistema é de vital importância para a manutenção do efeito de diluição de doenças que ocorre quando diversas espécies hospedeiras de determinado patógeno são mantidas na comunidade, entre elas boas e más mantenedoras de agentes etiológicos. A diversidade destas espécies diminui a chance do contato entre espécies de parasitos, hospedeiro e vetores, e, portanto, da transmissão do parasito para hospedeiros competentes na manutenção do agente patogênico. Outros fatores ainda controlam a transmissão dessas espécies como, por exemplo, a presença de predadores e a competição que regulam a densidade populacional de hospedeiros e mesmo a oferta de alimento, como é o caso do repasto de vetores em diversas espécies, muitas, incompetentes na dispersão e manutenção do parasito23. Neste cenário histórico e evolutivo se deu o encontro entre humanos e porcos em tempos muito mais recentes do que os de origem desses grupos. Os porcos das Américas, da família Tayassuidae, surgem há cerca de 34 milhões de anos, ao final do Eoceno, enquanto que os porcos da família Suidae se diversificaram pela Europa, Ásia e África no final do Oligoceno, há cerca de 23 milhões de anos. No velho mundo, porcos, pré-hominídeos e hominídeos ocupam o mesmo ambiente, o que certamente facilitou o fluxo de parasitos entre eles já desde antes da domesticação3,24,25. Nas Américas há relatos de contatos próximos de tayassuídeos com tribos indígenas7,26 e é possível que o processo de domesticação estivesse em curso quando da chegada dos europeus ao continente americano*. Além disso, a introdução de porcos e de outras espécies de animais de criação do velho mundo nas Américas faz com que hoje haja infecções por nematódeos e outros helmintos compartilhadas entre as espécies autóctones e alóctones, inclusive humanos, como o Ascaris sp.7, Stichorchis giganteus27 e o Macracanthorhynchus hirudinaceus28.

* Comunicação Pessoal de Luiz Flamarion de Oliveira em 2010 . 18

Neste contexto, o Pantanal do Brasil oferece uma situação peculiar para o estudo da diversidade de helmintos intestinais entre porcos nativos e domésticos e as pequenas comunidades humanas. Como um dos mais importantes biomas brasileiros, o Pantanal vive uma intensa ação antrópica e compartilha constante tensão entre conservação, ocupação humana, impactos ambientais e atividades sustentáveis. Considerado a maior planície inundável do mundo, ocupa 38% da área da Bacia do Alto Paraguai, o que corresponde a 138.183 km2, e guarda o aquífero Guarani, uma das maiores reservas de água do mundo29. Abrange parte dos Estados do Mato Grosso e Mato Grosso do Sul, no Brasil, e se estende para a Bolívia e o Paraguai30. É considerado um dos 200 locais mais importantes para a conservação da biodiversidade mundial pela alta diversidade e densidade populacional das espécies31. A ocupação humana do Pantanal se intensificou há dois séculos e desde então, mostrou- se particularmente agressiva com a pecuária extensiva, mas, sobretudo recentemente com a destruição da cobertura vegetal e do manejo incorreto dos solos para a monocultura de grãos nos planaltos ao entorno do bioma32. A comunidade humana dispersa no Pantanal traz consigo expressões culturais características do isolamento ocasionado pelas cheias e vazantes dos corixos pantaneiros33. As cheias obrigam os longos e enormes deslocamentos das comitivas de gado para as áreas secas e de venda do gado e as populações isoladas sobrevivem de pequenas plantações e criações de pequenos animais de subsistência e da pesca ou como barqueiros. Recentemente parte desta população foi alocada em um ramo econômico crescente na região, o ecoturismo. A rodovia Transpantaneira, parcialmente completa, assim como a estrada Miranda-Corumbá, facilita o acesso de milhares de turistas e possibilitam o acesso ao Pantanal. O crescente número de fazendas turísticas e de pousadas reflete bem a força do crescimento deste ramo nessa região34. É nesta perspectiva que foi construída a relação homem-porco no Pantanal. Com papel privilegiado na mesa do pantaneiro, este animal é criado em quase todas as residências e, frequentemente, em condições sanitárias inadequadas. Quando não criados, os suínos participam da dieta da população, por meio da carne de caça do porco Monteiro, grupos de porcos asselvajados há mais de duzentos anos, costume tradicional do povo pantaneiro35. Adicionado a este contexto encontram-se os porcos do mato nativos, taiassuídeos que vivem em simpatria com suínos domésticos ou ferais36. No conjunto dos parques e reservas de proteção ambiental no Pantanal insere-se a Reserva Particular do Patrimônio Natural do Serviço Social do Comércio (RPPN SESC Pantanal), com área em torno de 107.000 hectares, criada em 1998, e formada por antigas

fazendas de gado situadas entre os rios Cuiabá e São Lourenço. O SESC realiza no local ações que associam a conservação da natureza ao ecoturismo como alternativa econômica às populações pantaneiras, apoiando-se em base de dados coletados cientificamente na própria Reserva e entorno. Nas pequenas comunidades do entorno a renda provem dos empregos gerados pelo SESC na Reserva e no Hotel do SESC, da pesca, da agricultura e pecuária de subsistência. Nestas áreas as criações de suínos são privilegiadas, mas também sem adequadas condições higiênico-sanitária. O modelo de convivência entre porcos domésticos e nativos também se repete nesta região. Em meados de 2008, a Fundação Oswaldo Cruz (FIOCRUZ) foi convidada a estruturar um projeto para a RPPN SESC Pantanal na expectativa de subsidiar ações do SESC para a melhoria da qualidade de vida humana na região e para a conservação da biodiversidade local. O convite foi realizado em resposta à pressão de alguns setores regionais que atribuíam à fauna silvestre da Reserva o surgimento de diversas doenças na região. Assim, elaborou-se projeto multidisciplinar chamado “Projetos Integrados em Saúde e Ambiente SESC Pantanal/FIOCRUZ” com intuito inicial de identificar a ocorrência de patógenos e contaminações no interior e no entorno da Reserva e a partir dos resultados, apoiar o planejamento de ações tanto para a conservação da biodiversidade na Reserva quanto para a assistência às comunidades do entorno, de modo a auxiliar o planejamento de modelo de desenvolvimento local, de uso da Reserva para o turismo e para conservação. É essa dinâmica tão peculiar do Pantanal que propicia estudos como o proposto, que pretende, além de contribuir para o conjunto dos resultados do projeto, identificar os parasitos de importância epidemiológica compartilhados entre porcos domésticos e silvestres e sua relação com a saúde pública local. Os resultados possibilitarão a indicação de boas práticas para a saúde humana, a criação de suínos na região e o manejo de taiassuídeos na Reserva.

2. Objetivos

2.1 Objetivos Gerais

Aprofundar o conhecimento a cerca das espécies de helmintos intestinais que parasitam taiassuídeos e suídeos na RPPN SESC Pantanal, de modo a contribuir para o entendimento da dinâmica da diversidade destes parasitas no Pantanal brasileiro e suas relações com a saúde das comunidades humanas locais.

2.2 Objetivos Específicos

 Identificar, por microscopia óptica de ovos e larvas de helmintos encontrados em fezes coletadas no solo, os helmintos intestinais presentes nas populações de taiassuídeos silvestres e suídeos domésticos na RPPN SESC Pantanal e seu entorno e dentre eles, identificar as espécies de importância epidemiológica;  Analisar a diversidade de helmintos nas amostras de fezes de taiassuídeos e suídeos e identificar os helmintos compartilhados entre estes hospedeiros;  Estudar as relações entre os helmintos encontrados e as condições ambientais observadas que contribuem para agravos à saúde humana e comprometem a conservação.

3. Referêncial Teórico

3.1. O Pantanal

O Pantanal é uma planície aluvial que se torna extensivamente alagada durante a estação chuvosa. Localizada entre os paralelos 16° e 22° de latitude Sul e os meridianos 55° e 58° de longitude Oeste, fica situada a apenas 80m a 150m sobre o nível do mar e estende-se por três países, Brasil, Bolívia e Paraguai, com estimativas de tamanho variando entre 140.000 km2 e 210.000 km2. A porção brasileira situa-se no extremo centro-oeste de território nacional, ocupando parte dos estados de Mato Grosso e de Mato Grosso do Sul. O Brasil abriga em torno de 90% do Pantanal, o restante do território pertence ao Paraguai e à Bolívia37. A planície do Pantanal pode ser dividida em onze sub-regiões de acordo com aspectos relacionados à inundação, relevo, solo e vegetação30 (Figura 1).

Figura 1. O Pantanal brasileiro e suas respectivas sub-regiões delimitadas38.

O clima do Pantanal se caracteriza por invernos secos (maio a setembro) e verões úmidos, como o do cerrado. A temperatura anual média é de 25°C. Em janeiro a temperatura média varia segundo a localidade no Pantanal, de 27° a 29°C e, em julho, de 18° a 23°C. A umidade relativa do ar se mantém numa média de 70%39.

A planície pantaneira é uma depressão no interior da América do Sul, com altitude média de 100 metros em relação ao nível do mar, cercada por serras e planaltos ao redor de 800 metros de altura (alguns picos próximos a 1.000 metros, ou mesmo um pouco acima). O entorno possui relevo considerado dos mais antigos na história da Terra, formada por depósitos do período Quaternário e muitas de suas fisionomias geomorfológicas atuais são resquícios de uma complexa história de mudanças paleoclimáticas e paleogeográficas que vêm ocorrendo desde o Pleistoceno40. O pulso de inundação da região é relativamente previsível, correspondendo a um ciclo hidrológico anual influenciado por águas do rio Paraguai e de seus principais tributários e águas das chuvas41. De Norte a Sul, no eixo do rio Paraguai, o Pantanal tem uma declividade de apenas 37cm/km. Este declive diminui ligeiramente ao sul do Pantanal e eleva-se um pouco perto de Porto Mortinho. No eixo leste-oeste, a declividade é da ordem de 13,6 a 35cm/km42. O escoamento é tão lento que os rios costumam extravasar seu leito quando recebem a contribuição da estação chuvosa nas cabeceiras, o que explica a complexidade e permanente mudança dos deltas na margem esquerda do Rio Paraguai. O regime de enchentes caracteriza as estações pantaneiras como “enchente” (outubro a dezembro), “cheia” (janeiro a março), “vazante” (abril a junho) e “estiagem” (julho a setembro)39. A paisagem do Pantanal se caracteriza pelo mosaico composto de três distintos biomas (Cerrado, Floresta Amazônica e Chaco) influenciados por regime sazonal de enchentes43 Abriga alta diversidade de animais, incluindo 656 espécies de aves, 263 de peixes, 95 de mamíferos e 162 de répteis, a densidade de vida silvestre mais alta dos neotrópicos37. A ocupação humana na região teve início com grupos indígenas a cerca de 8000 anos e entre 3000 e 2000 anos atrás toda a planície já estava ocupada por diferentes grupos étnicos44. Até meados do século XIX são mencionados aproximadamente 70 nações pertencentes aos grupos linguísticos Tupi-Guarani e Arawak39. Com os constantes conflitos no processo de colonização do interior brasileiro, a população indígena foi bastante reduzida. Hoje se estima que residam na Bacia do Alto Paraguai entre 25 a 40 mil indígenas39. Os índios foram quase que totalmente substituídos pela população proveniente da colonização como os brancos e negros. Esta miscigenação, tipicamente brasileira, caracteriza uma população bem adaptada às condições ecológicas locais de forte identidade cultural resultado de mais de um século de ocupação. Os principais personagens deste cenário são os “ribeirinhos”, habitantes das margens dos rios com maior proporção de “sangue indígena” e dedicados à pesca, e os “pantaneiros”, população dedicada a pecuária, também chamada de “boiadeiros” ou “vaqueiros”45.

A fixação humana na região está intimamente correlacionada com as questões político- econômicas que marcaram cada período da ocupação. Inicialmente no século XVIII, com as bandeiras e a descoberta de ouro, foi necessário que se criasse uma “fronteira viva” que delimitasse o novo território e assim surgiram as primeiras fazendas. Nestes estabelecimentos eram criados bovinos, suínos e equinos onde muitos se tornaram ferais em razão ao péssimo manejo feito pelos colonos. A pecuária continuou a ser o grande propulsor da economia local, principalmente após a introdução do gado nelore em fins do século XIX, animal mais resistente e rústico que permitiu ampliar a atividade pecuária na planície pantaneira. Após a construção de Brasília, houve o “boom” populacional na região e com a intensificação do uso do solo pela monocultura tipo exportação, principalmente a soja, o perfil econômico e de ocupação vem se alterando. Hoje o Pantanal sofre de intensa interferência antrópica direta, mas também indiretamente, visto que é fortemente dependente do fluxo de água proveniente dos planaltos adjacentes. O desmatamento e a alteração do uso do solo nessas regiões aumentam a erosão nos planaltos e sedimentação dos cursos d’água da planície, modificando fluxo de água em todo o sistema, incidindo negativamente na biodiversidade32.

3.2. Os porcos e taiassuídeos

Porcos são ungulados da Ordem Artiodactylae Subordem Suiformes. O porco doméstico, Sus scrofa (Linnaeus,1758) pertence a família Suidae e é oriundo do velho mundo. Está distribuído quase de maneira cosmopolita em razão da colonização do homem e em algumas regiões podem ser encontrados em estado feral. As espécies americanas pertencem à família Tayassuidae e são o Tayassu pecari Link 1795 (Queixada), o Pecari tajacu Linnaeus 1758 (Cateto) e o Catagonus wagneri Rusconi 1930 (Taguá)46. Os catetos são amplamente distribuídos desde o Sul dos Estados Unidos até o Norte da Argentina, as queixadas vivem do sul do México ao nordeste da Argentina, Equador, Peru, leste da Bolívia, Paraguai até o Atlântico brasileiro pelas Américas, já o Taguá é endêmico no Chaco americano e sua distribuição é restrita ao norte da Argentina, Paraguai e sul da Bolívia47. Estes animais além de apresentarem similaridades fisioanatômicas são considerados equivalentes ecológicos. Na região Centro-oeste do Brasil e na área deste estudo (Figura 2), tem se especulado sobre as possíveis interações competitivas entre os porcos nativos e os porcos ferais, visto a relação de simpatria entre as espécies a partir da colonização e a introdução de porcos domésticos35,36,48.

A B

C D

Figura 2. A) Suínos criados de forma extensiva em íntimo contato com a população humana e livre acesso aos ambientes domésticos e silvestre, Retiro; Barão de Melgaço, MT. Fonte: Marcia Chame B) Caça ao porco Monteiro, uma tradição pantaneira35. C) Catetos em contato com humanos no Pantanal sul matogrossense, Miranda-MS49. D) Grupo de queixadas usufruindo de um barreiro, ponto de encontro comum de animais da região pantaneira, Miranda-MS50. acima + (49) bordas do brasil + (50) granville

3.2.1. Família Suidae

A interação de porcos do velho mundo com espécie humana data de mais de 10.000 anos51. A caracterização da espécie Sus scrofa Linnaeus, 1758 é controversa e passa por constantes modificações. Wilson e Reeder46, por exemplo, consideram a existência de 16 subespécies enquanto Groves¹ elenca 17 subespécies todas, entretanto, próximas a espécie única e original dos porcos selvagens (Javali ou Wild Boar), e ainda afirma que todas elas podem voltar ao estado selvagem, readquirindo características fenotípicas perdidas com a domesticação. O porco em estado feral é uma das espécies invasoras de mamíferos de maior sucesso no mundo. Na região do Pantanal encontra-se o porco Monteiro, animal descendente dos porcos domésticos trazidos para o Brasil pelos colonizadores que fundaram Albuquerque (atual Corumbá), em 177835. Os animais escaparam ao manejo tradicional exercido pelo homem e encontraram condições propícias para se reproduzirem, transformando-se em animais selvagens.

Fisicamente se assemelham aos javalis, de perfil afilado, membros fortes e ágeis e focinho longo (Figura 3). Vivem aproximadamente 20 anos, sempre em grupos e são agressivos35.

Figura 3. Porco Monteiro52.

Os porcos Monteiro, assim como os porcos domésticos, são geralmente onívoros, alimentando-se de folhas, sementes, raízes, frutos, insetos, ovos de pássaros, lagartos e pequenos mamíferos. São mais ativos à noite e apresentam olfato extremamente sensível o que facilita a localização de alimentos escondidos sob a vegetação. O focinho e as presas são utilizadas para cavar e cortar raízes53.

3.2.2. Família Tayassuidae

Chamados também de porcos-do-mato ou porcos americanos, os taiassuídeos são membros da ordem Artiodactyla, Subordem Suiformes, assim como os suínos, e divergiram do seu ancestral comum no início do Oligoceno, há cerca de 23 milhões de anos54. Os taiassuídeos apresentam os caninos superiores pequenos voltados para baixo, três dedos e estômago com quatro câmaras gástricas. Facilmente adaptável a diferentes ambientes, estão presentes em diferentes biomas americanos como a Caatinga, florestas tropicais, Chaco, Pantanal e Pampas. Geralmente são onívoros e alimentam-se de folhas, sementes, raízes, frutos, flores, insetos, ovos de pássaros, lagartos e pequenos mamíferos. São mais ativos à noite e apresentam também um olfato extremamente sensível facilitando a localização de alimentos

escondidos sob a vegetação e da mesma forma utilizam o focinho e as presas para cavar e cortar raízes47. A queixada (Tayassu pecari Link, 1795) é o maior dos taiassuídeos, atingindo 1,10 m de comprimento47. Apresenta pelagem das costas muito longa de coloração negro pardacenta. A grande quantidade de pelos brancos na mandíbula e focinho lhe confere o apelido de pecari do lábio branco (White-lipped pecari) (Figura 4). Vive em grandes grupos, geralmente de 50 a 100 indivíduos, compostos por fêmeas e machos de todas as idades e em uma grande variedade de habitats. Com comportamento agressivo, os animais reverberam através movimentos mandibulares um alto som bem característico da espécie, o que lhe confere a alcunha de queixada55.

Figura 4. Tayassu pecari – Queixada56.

Os catetos (Pecari tajacu Linnaeus, 1758) apresentam atividade diurna e crepuscular, alimentando-se, geralmente, nas primeiras horas da noite. A pelagem varia de marrom a negra, salpicada de branca; possui uma crina de pelos mais longos que se estende até as ancas e possui um colar branco sobre o pescoço, disposta de forma oblíqua desde o dorso até os ombros, o que lhe confere a alcunha de pecari de colar (Collared Peccary)47 (Figura 5). São animais altamente sociais, mas que formam bandos menores, geralmente, entre dois e 50 indivíduos57.

Figura 5. Pecari tajacu – Cateto. Foto: Marcia Chame.

Essas duas espécies vivem em simpatria na maior parte da área de sua ocorrência. Suas características comportamentais distintas permitem essa coexistência. Os catetos possuem hábito mais forrageiro que as queixadas, animais com estrutura mandibular mais densa capaz de se alimentar de elementos mais rígidos como sementes e outros animais36. O comportamento gregário, com maiores grupos nos queixadas e o horário de atividade, com os catetos mais diurnos e queixadas de hábitos mais noturnos58, também permitem o uso de mesmos ambientes.

3.3. Helmintíases intestinais de suídeos e taiassuídeos no Pantanal

Apesar da crescente preocupação mundial com a conservação das espécies, comunidades e ecossistemas, poucos são os trabalhos que relacionam os parasitos ao status das populações silvestres59. No Pantanal a situação não é diferente, embora a criação de porcos domésticos seja muito comum nas casas e povoados pantaneiros, e dos estudos com estas espécies serem nos últimos anos mais intensificadas, as informações relativas à helmintofauna de mamíferos na região do Pantanal são poucas. O primeiro relato data da primeira metade do século XIX, quando o naturalista Natterer coletou endoparasitos de répteis, mamíferos, aves e peixes na região de Cuiabá, MT. Esse material originou algumas das primeiras descrições de parasitas no Brasil por Diesing e Rudolphi60. Travassos e colaboradores61 realizaram uma excursão científica ao norte do Pantanal, às margens do rio Cuiabá no município de Poconé, MT, e em 43 dias necropsiaram 455 aves, 62 mamíferos, 63 peixes, 25 répteis e dois batráquios. Dos mamíferos examinados nesta excursão, sete eram suídeos, doméstico ou asselvajado. Dois animais estavam parasitados com o cestoda

Stirchochis giganteus, dois com helmintos do gênero Ascaris sp. e espécie não identificada da ordem Strongylida e dois suídeos com Trichuris sp. Posteriormente, entre 1938 e 1942, sete outras excursões científicas foram realizadas ao atual estado de Mato Grosso do Sul, mas sem resultados para suídeos e taiassuídeos62. Em 2005, Nascimento e colaboradores63,64,65 realizaram um extenso trabalho no Pantanal de Paiaguás, município de Corumbá, Mato grosso do Sul. Nesta pesquisa realizaram necropsia de 10 suídeos asselvajados (porcos Monteiro) e 20 taiassuídeos (10 queixadas e 10 catetos). Nos porcos Monteiro encontraram Oesophagostomum dentatum, Physocephalus sexalatus, Stephanurus dentatus, Metastrongylus salmie e Stichorchis giganteus, enquanto nos taissuídeos encontraram indivíduos de P. sexalatus, Ascarops strongylina, Parabronema pecarie, Texicospirura turki, Trichostrongylus axei, T. colubriformis, Spiculopteragia tayassui, Cooperia spatulata, C. punctata, Parostertagia heterospiculum, Strongyloides ransomi, Monodontus aguiari, M. semicircularis, Macracanthorhynchus hirudinaceus, O. dentatum, Eucyathostomum dentatum, Stichorchis giganteus, Metastrongylus salmi, Dirofilaria acutiuscula. Parte das espécies que encontraram são inéditas para os hospedeiros não só no Pantanal, mas também no Brasil e nas Américas, demonstrando a carência de estudos das helmintíases destes animais. Com relação aos porcos domésticos criados em cativeiro as descrições para helmintíases no Pantanal não fogem muito ao que se encontra nos registros para criações intensivas e extensivas, visto que não possuem padrão básico de qualidade higiênico sanitário exigido em propriedades com boas práticas de manejo66. Por questões sanitárias e econômicas os parasitos de porcos são estudados de modo a gerar medidas de controle que atendam as regras de mercado. Desta forma, são fartos os relatos das parasitoses nos compêndios veterinários, ainda que muitas vezes restritos aos estudos realizados em criações intensivas e semi-intensivas. As pesquisas que buscam helmintos em suínos asselvajados também não conseguem ir muito aquém dos achados já descritos para os animais de cativeiro (Tabela 1).

Tabela 1. Sinopse dos helmintos relatados para porco doméstico (Sus scrofa) no Brasil. Helmintos Autor Nematoda Spirurida Spirocercidae Physocephalus sexalatus Pinto & Almeida, 1935 Ascarops strongylina Pinto & Almeida, 1935 Gongylonematidae Gongylonema pulchrum Unti, 1940 Strongylida Metastrongylidae Metastrongylus pudendotectus Freire, 1948 Metastrongylus enlongatus Areias & Figueiredo, 1939 Metastrongylus salmi Pinto & Almeida, 1935 Ancylostomatidae Ancylostoma caninum Gordon, 1922 Necator americanus Travassos, 1915. Globocephalus urosubulatus Cameron, 1924 Trichostrongylidae Trichostrongylus colubriformis Travassos, 1926 Trichostrongylus axei Travassos, 1921 Hyostrongylus rubidus Pinto & Almeida, 1935 Haemonchus contortus Costa & Freitas, 1959 Chabertiidae Oesophagostomum dentatum Travassos, 1914 Oesophagostomum longicaudatum Costa & Freitas, 1966 Oesophagostomumquadrispinulatum Brito et al., 1981 / Duarte, 1981 Bourgelatia diducata Neveu-Lemaire, 1936 / Costa & Freitas, 1966 Syngamidae Stephanurus dentatus Pinto, 1935 / Pinto & Almeida, 1935 Ascaridida Ascarididae Ascaris summ Carvalho, 1940 Kathlaniidae Cruzia brasiliensis Costa, 1965 Trichurida Trichinellidae Trichuris suis Freitas & Costa, 1959 Trichuris trichiura Pinto & Almeida, 1935 Rhabditida Strongyloididae Strongyloides ransomi Schwartz & Alicata, 1930 Strongyloides stercoralis Pinto & Almeida, 1935 Cestoda Anoplocephalidae Moniezia benedeni Taylor et al., 2010 Taeniidae Taenia hydatigena Ribeiro, 1951 Taenia solium Pardi et al., 1952 Echinococcus granulosus Ribeiro, 1951 Trematoda Fasciolidae Fasciola hepatica Ribeiro, 1951 Echinostomatidae

Echinostoma revolutum Kohn et al., 1972a Echinocasmussp. Travassos et al., 1969 Stephanoprora denticulata Kohn et al., 1972b Cladorchiidae Stichorchis giganteus Travassos et al., 1927 Acantocephala Oligacanthorhynchidae Macracanthorhynchus hirudinaceus Travassos, 1926 *Todas as fontes se encontram referenciadas em Anexo 1.

Além do trabalho de Nascimento e colaboradores64, somente mais dois trabalhos foram encontrados com relatos de helmintos em porcos Monteiro no Pantanal. Ovando e Ribeiro67 em trabalho realizado com porcos Monteiro da região do Pantanal encontraram em exame histopatológico presença de Macracanthorhynchus hirudinaceus, Stephanurus dentatus e ovos de Metastrongylus sp., em exames de fezes encontraram ovos de Trichuris suis e Strongyloidea sp. e em achado macroscópico observaram helmintos do gênero Strongyloides sp. Paes e colaboradores68 observaram em necropsias realizadas a partir de uma amostragem constituída de 193 porcos Monteiro capturados no Pantanal de Mato Grosso do Sul, dos quais 62 da região de Nhecolândia e 131 da região de Rio Negro, no período de 2002 a 2007, a presença de Macracanthorhynchus hirudinaceus, Stephanurus dentatus e Metastrongylus sp. Os relatos de helmintíases intestinais em taiassuídeos na região do Pantanal ainda são insipientes. Travassos e colaboradores61 foram os primeiros a realizar esta pesquisa, mas desde então pouco se acrescentou. Grande parte da bibliografia sobre helmintofauna de pecarídeos está relacionada a criações mantidas em cativeiro destes animais ou em trabalhos realizados fora do país (Tabela 2).

Tabela 2. Sinopse dos helmintos relatados para catetos (Pecari tajacu) nas Américas, no Brasil e no Pantanal.

Presença confirmada (Autor/data) Helmintos Américas Brasil Pantanal Nematoda Spirurida Spirocercidae Texicospiura cesticillus --- Lopez-Neyra, 1951 --- Chitwood & Cordero de Texicospirura turki Neto & Thatcher, 1986 Nascimento et al., 2005 Campillo, 1966 Physocephalus sexalatus Schwartz & Alicata, 1933 Neto & Thatcher, 1986 Nascimento et al., 2005 Ascarops strongylina --- Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 *Todas as fontes se encontram referenciadas em Anexo 2. Gongylonematidae Gongylonema pulchrum Corn, 1983 ------Gongylonema baylisi Samuel & Low, 1970 Freitas & Lent, 1937 Onchocercidae Dirofilaria acutiuscula Samuel & Low, 1970 Lent & Freitas, 1937 Nascimento et al., 2005 Habronematidae --- Parabronema pecariae Schwartz & Alicata, 1933 Neto & Thatcher, 1986 Nascimento et al., 2005 Strongylida Metastrongylidae Metastrongylus salmi --- Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Strongylidae Eucyathostomum dentatum --- Travassos, 1937a Nascimento et al., 2005 Ancylostomatidae Globocephalus urosubulatus Romero-Castañón et al., 2008 ------Trichostrongylidae Parostertagia heterospiculum Schwartz & Alicata, 1933 Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Trichostrongylus colubriformis Samson & Donaldson, 1968 Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Trichostrongylus axei --- Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Cooperia punctata --- Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Cooperia spatulata --- Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Mazamastrongylus (Spiculopteragia) tayassui --- Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Molineidae

Monodontus semicircularis --- Travassos,1929 Nascimento et al., 2005 Monodontus aguiari --- Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Nematodirus molini --- Travassos, 1937b --- Chabertiidae Oesophagostomum sp. Romero-Castañón et al., 2008 Travassos, 1914 --- Oesophagostomum dentatum --- Travassos, 1914 Nascimento et al., 2005 Syngamidae Stephanurus dentatus Harwell et al., 1997 ------Rhabditida Strongyloididae Strongyloides ransomi --- Nascimento et al., 2005 Nascimento et al., 2005 Ascaridida Ascarididae Toxocara alienata Sprent, 1982 ------Ascaris suum Hellgreen, 1984 ------Kathlaniidae Cruzia brasiliensis --- Oliveira & Almeida, 2013 --- Trichurida Trichuridae Trichuris sp. --- Neto & Thatcher, 1986 --- Trichinellidae Capillaria hepatica Mandorino & Rebouças, 1991 Olsen, 1974, apud Sowls, 1997 --- Trematoda Fasciolidae Fascioloides magna Samuel & Low, 1970 ------Cladorchiidae Stichorchis giganteus --- Vaz, 1935 Nascimento et al., 2005 Paramphistomidae Paramphistomum sp. Romero-Castañón et al., 2008 ------Paragonimidae Paragonimus sp. Carlos et al., 2008 ------Cestoda

Anoplocephalidae Moniezia benedeni Alicata, 1932 Rego, 1961 --- Cladorchiidae Schizotaenia descrescens Wright, 1932 apud Sowls, ------1997 Acantocephala Oligacanthorhynchidae Macracanthorhynchus hirudinaceus --- Travassos, 1926 Nascimento et al., 2005 Oligacanthorhynchus major --- Machado-Filho, 1963 ---

4. Metodologia

4.1. Área de estudo

O Brasil possui um conjunto de áreas naturais protegidas por lei, de usos distintos e denominadas Unidades de Conservação (UC) com o fim de conservar a rica biodiversidade do País. Somente o Instituto Chico Mendes de Biodiversidade (ICMBio) gere 310 UC federais, além das unidades sob gestão estadual, municipal e particular69. Comparada aos demais biomas brasileiros, o Pantanal possui poucas UCs e estas estão distribuídas em 11 Parques, duas Estações Ecológicas, duas Áreas de Proteção Ambiental e 11 Reservas Particulares do Patrimônio Natural, totalizando 900 mil hectares70. A Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) é uma categoria de unidade de conservação privada71 criada com objetivo de conservar a diversidade biológica e, na qual seus proprietários podem desenvolver atividades de ecoturismo, educação ambiental e pesquisa científica. A iniciativa para criação da RPPN é ato voluntário do proprietário e não acarreta perda do direito de propriedade. O título de RPPN dado a uma área particular é de caráter perpétuo. O alto grau de fragmentação dos biomas tornam as RPPNs importante instrumento de conservação da natureza aliado aos esforços de criação de unidades de conservação de domínio público72. A RPPN SESC Pantanal, com seus 106.644 ha, é uma das maiores do País e representativa do bioma pantaneiro e das ações positivas que podem gerar para as comunidades presente no entorno da Reserva. É administrada pelo SESC, Serviço Social do Comércio, instituição de direito privado, sem fins lucrativos, mantida por empresários do comércio de bens e serviços com finalidade de proporcionar o bem-estar e qualidade de vida do comerciário, sua família e da sociedade. A Reserva situa-se no Município de Barão de Melgaço, ao sul de Cuiabá. Os limites terrestres a sul são estabelecidos com a Reserva Indígena Perigara, da nação indígena Bororo, a oeste por fazendas tradicionais de criação de gado, cujas dimensões variam entre grande e médio porte, a nordeste se limita com as pequenas e médias propriedades rurais das comunidades de São Pedro de Joselândia e Pimenteiras e ao norte com o rio Cuiabá e a leste com o rio São Lourenço. Nas margens opostas dos dois grandes rios, confronta-se com propriedades médias e grandes de criação de gado. Na margem do rio São Lourenço a reserva é vizinha a uma das

maiores fazendas pantaneiras, a Santa Lúcia e no rio Cuiabá, é vizinha ao Hotel SESC Porto Cercado (Figura 6).

Figura 6. A) Localização da RPPN SESC Pantanal, Município Barão de Melgaço, a partir do Google Earth. B) Vista aérea do Hotel SESC em Porto Cercado, Poconé, à margem do Rio Cuiabá.

A RPPN SESC Pantanal destina-se preservação das espécies, ao turismo ecológico, à pesquisa científica e ao desenvolvimento sustentável das comunidades em seu entorno73. Sob influência do regime de cheias e vazantes dos rios Cuiabá (ao norte e a oeste) e São Lourenço (a leste), as cheias na região da RPPN não difere muito do contexto pantaneiro que possui médias históricas entorno de 4 metros. O pico das cheias ocorre no período de março a início de abril, para logo haver uma queda acentuada no nível dos rios em junho e julho até a subida das águas a partir de outubro74. O clima é caracterizado basicamente por duas estações, a estação da seca no meio do ano e chuvas concentradas no fim e no início de cada ano75. As quedas de temperatura com a chegada de friagens são, geralmente, muito bruscas: em menos de 12 horas o termômetro pode alcançar 30° C e chegar a menos de 10° C nas madrugadas. Os períodos anteriores ao início da estação chuvosa apresentam elevações da temperatura, quando as máximas diárias ficam em torno de 40° C. O mês mais chuvoso é janeiro, com variações entre 150 milímetros e 250 milímetros. O de menor precipitação é julho, com média entre 10 a 40mm73.

Já foram descritas 189 espécies de plantas, entre aquáticas e terrestres, englobando as ervas, arbustos e árvores76. As principais fitofisionomias presentes são as matas ciliares, densamente ocupadas por palmeiras de acuris (Scheelea phalerata) (Figura 7), os Cambarazais ocorrendo em vários pontos da Reserva com predomínio do cambará (Vochysia divergens); os cerrados e cerradões dominando a região central e norte com vegetação típica de cerrado; a mata seca caracterizada pela presença de grandes árvores como o jatobeiro-mirim (Hymenaea courbari) e a ximbuva (Enterolobium contortisiliquum); os campos inundáveis, onde a presença de gramíneas reforça a dificuldade que outras plantas possuem em fixar-se nesta região estacionalmente alagada e, por fim, o brejo, área alagada ou úmida de forma perene onde se instalam plantas típicas desse ambiente como o piri (Cyperus sp.) e a cruz-de-malta (Ludwigia sp.)73.

Figura 7. Mata de acurizal caracterizada pela presença das Palmeiras de Acuris (Scheelea phalerata), RPPN SESC Pantanal – MT.

A fauna da RPPN está parcialmente inventariada para alguns grupos e já bastante aprofundada para outros. Dentre os insetos foram identificadas 28 espécies de borboletas, com estudos de pelo menos oito ordens e 103 famílias. 157 espécies de peixes são encontradas nos cursos d’água da Reserva, diversidade que representa 60% do total da bacia do alto Rio Paraguai. O primeiro Plano de Manejo da RPPN76 lista 27 espécies de répteis e 23 de anfíbios. Entre as aves estão descritas 340 espécies77 e entre os mamíferos 83 espécies, das quais 10 espécies estão

ameaçadas de extinção no Brasil, reforçando a importância do caráter conservacionista da RPPN73. A ocupação humana na área do Pantanal de Barão de Melgaço se deu pelos índios Bororo, grupo do tronco linguístico Jê, que habitava as partes mais secas do Pantanal e suas bordas, e na margem da Reserva permanecem até hoje. Há registro de moradores em Barão de Melgaço de 1750 e do nascimento de Poconé, na margem direita do Rio Cuiabá, em frente à RPPN, em 1777 a partir das minas de ouro do Beripoconé. Atualmente Barão de Melgaço possui população pequena, em torno de 7591 habitantes, onde mais da metade se encontra em área rural78. Poconé, entretanto, é uma cidade bem maior, com população mensurada pelo Censo de 2010 de 31.779 habitantes78. As principais atividades econômicas nas duas cidades antes da implantação da RPPN era a pecuária extensiva. Atualmente grande parte da receita dos municípios advém do ICMS ecológico gerado com a criação da Reserva. A implantação da RPPN SESC Pantanal implicou de imediato, na ampliação dos investimentos em preservação ambiental, no acesso das populações locais a novas tecnologias, na expansão do emprego direto e indireto e na capacitação dos recursos humanos locais, com reflexos diretos na melhoria da qualidade de vida da população dos dois municípios. Programas articulados de aproveitamento dos recursos extrativistas com envolvimento direto de segmentos sociais mais carentes vêm estimulando o surgimento de novas propostas, com ênfase no aproveitamento racional das potencialidades regionais sem prejuízo de sua maior riqueza, a biodiversidade do Pantanal73. As comunidades do entorno imediato da RPNN são pequenas, situadas no munícipio de Barão de Melgaço, e se restringem ao Retiro de São Bento, Colônia de Santa Isabel na margem do Rio São Lourenço e Pimenteira e São Pedro de Joselândia, esta última a maior delas. Boa parte das pessoas trabalham na Reserva, como guardas-parque ou ainda em serviços temporários.

4.2. Metodologia de coleta de campo

Para a coleta de amostras de fezes de catetos e porcos buscou-se cobrir todas as fitofisionomias da reserva, assim como nas vilas do entorno e as comunidades ribeirinhas. Contou-se com a infraestrutura dos postos de apoio para pernoites e o processamento adequado das amostras e com a logística da RPPN para acesso e deslocamento entre os postos de apoio e demais áreas. Desta forma, foram utilizados no interior da RPPN seis áreas de coleta permanentes, os postos de São Joaquim, Santo André, São Luiz, Santa Maria, Espírito Santo, Estirão e ainda outros exploratórios. Nas comunidades do entorno as coletas foram realizadas

em São Pedro de Joselândia, Pimenteiras, Retiro, Colônia de Santa Isabel e ainda em Porto Cercado (Figura 8).

Figura 8. Mapa da RPPN SESC Pantanal indicando os pontos de coleta permanentes.

Todos pontos de coleta foram georrefenciados com auxílio de GPS (Garmin e-trex®) em UTM Datum South American Data 69. A cada coleta os pontos eram identificados com, além da localidade, a data, nome do coletor e a possível espécie (Figura 9). Em razão da complexa sazonalidade da região, foram realizadas duas coletas durante a estação seca e duas na estação chuvosa.

Figura 9. Acondicionamento das amostras e anotação da localidade, data da coleta e possível espécie. Foto: Norma Labarthe.

As áreas de coleta foram percorridas à pé, à cavalo ou de quadriciclo. As coletas de fezes foram feitas de forma oportunística ao longo de trilhas, estradas e aceiros entre os postos de apoio da Reserva e nas comunidades percorridas, nas margens de lagoas, baías, barreiros, rios e corixos e ao redor dos quintais e ruas das comunidades e eventualmente em chiqueiros. Buscou-se obter amostras representativas das espécies de interesse no mosaico da paisagem e no gradiente de presença humana. As fezes coletadas no campo foram secas naturalmente no ambiente, embaladas em sacos plásticos e identificadas quanto à localização e sua possível origem. Fezes úmidas para as quais não foi possível realizar a secagem foram acondicionadas em saco plástico e conservadas em solução de Railliet & Henry, a fim de impedir crescimento de fungos e bactérias e garantir a conservação de ovos e larvas de helmintos.

4.3. Suficiência amostral

Uma das questões levantadas nos estudos de comunidades biológicas em que se busca descobrir a riqueza e composição de espécies numa determinada região é se o número amostral coletado é suficientemente representativo para gerar as respostas pretendidas. Considerando esta problemática foi realizada a construção de curvas de acumulação de espécies para, assim, avaliar a suficiência amostral do estudo, como descrito em Krebs79. O resultado gráfico mostra duas curvas, uma na qual se observa o número de espécies de morfoespécies de ovos de helmintos registradas versus o número cumulativo de amostras

analisadas e a outra (mais fina) que descreve a média da distância (Sorensen) entre as amostras e o conjunto amostral, como uma função do tamanho amostral. A curva projetada permite identificar se o número de morfoespécies de ovos helmintos se estabiliza com o aumento amostral e com isso novas coletas não garantiriam o encontro de novas espécies.

4.4. Identificação das fezes

A identificação das amostras foi realizada em campo pela observação da morfologia e métricas das fezes e ainda, quando existente, pela associação com vestígios, tais como buracos no solo escavados pelos porcos, pegadas e rastros ou ainda a observação direta do animal80 (Figura 10).

Figura 10. Identificação das fezes a campo podem ser realizadas com auxílio: A) da coleta próximo aos animais. Foto: Marcia Chame; B) características morfometricas das fezes. Foto: Hugo Costa.

4.5. Análise parasitológica

No Laboratório as amostras foram tombadas no banco de dados da Coleção de Fezes de Animais Brasileiros do Laboratório de Ecologia do Departamento de Endemias da Escola Nacional de Saúde Pública. As amostras íntegras foram medidas, comprimento e maior diâmetro em milímetros e escaneadas em tamanho real para arquivo digital das imagens (Figura 11 e 12). Todas as informações das amostras estão registradas em banco de dados em EXCEL®.

Figura 11. Fezes de Pecari tajacu - Coleção de Fezes de Animais Brasileiros do Laboratório de Ecologia do Departamento de Endemias da Escola Nacional de Saúde Pública.

Figura 12. Fezes de Porco Monteiro (Sus scrofa) - Coleção de Fezes de Animais Brasileiros do Laboratório de Ecologia do Departamento de Endemias da Escola Nacional de Saúde Pública.

Para análise parasitológica, cerca de 5g de fezes secas foram reidratadas em solução aquosa de fosfato trissódico a 0,5%81, por 72hs. Tanto as amostras que em campo foram acondicionadas em meio líquido conservante, quanto as que foram reidratadas em laboratório, foram homogeneizadas com auxílio de bastão de vidro em um Becker. Essa mistura foi então coada em gaze dupla colocadas sobre funil para que os restos alimentares macroscópicos pudessem ser triados do meio líquido a ser sedimentado em cálice, de acordo com a técnica de sedimentação espontânea de Lutz82. Em todas as etapas as amostras foram mantidas em formol acético (solução de Railliet & Henry), para conservação em recipientes fechados e devidamente etiquetados para análise microscópica. Com o sedimento obtido depois de 48h, foram confeccionadas lâminas para leitura microscópica. O material retido na gaze foi acondicionado em recipientes contendo também solução de Railliet & Henry, etiquetados e adicionados à Coleção de Fezes de Animais Brasileiros do Laboratório de Ecologia do Departamento de Endemias da Escola Nacional de Saúde Pública. Foram confeccionadas 15 lâminas, com 20μl cada, com o sedimento de cada amostra, para a identificação e registro morfológico e métrico dos ovos, comprimento e largura em micrômetros, além do registro digital das imagens, com o uso do Software IMAGEPRO®. Todos os ovos encontrados foram medidos em aumento de 400 x. A identificação dos ovos e larvas dos helmintos encontrados nas fezes foi baseada na morfologia, tamanho e estruturas características como opérculos, espessura, ornamentos e tipos de membranas, acúleos, organização de massa embrionária, bainha, entre outras. Estas foram comparadas às descrições disponíveis na literatura. Ovos distintos identificados de uma família, mas sem identificação de gênero ou espécie, foram tratados como morfoespécie de modo a distingui-los e não prejudicar o cálculo de riqueza e diversidade da helmintofauna.

4.6. Análise dos resultados parasitológicos

Ovos encontrados foram identificados em microscopia de luz ao menor taxa possível, considerando as restrições de identificação existentes, de acordo com a literatura específica. As medidas dos ovos foram realizadas com auxílio do software IMAGEPRO® e registradas em planilhas para possibilitar o cálculo das médias, desvios padrão e valores máximos e mínimos do

comprimento e largura, de forma a subsidiar a identificação taxonômica e registrar a morfometria destes na região. Para detalhamento da morfologia e métricas dos ovos as médias, desvio padrão e amplitude do comprimento e largura dos ovos foram calculadas. Análises estatísticas simples de frequência de ocorrência de ovos foram obtidas para cada espécie ou morfoespécie de helminto identificada nos dois hospedeiros estudados, com intuito de conhecer as espécies de maior prevalência na região.

4.6.1. Diversidade de espécies de helmintos a partir do encontro de ovos e larvas em fezes

Diversos são os índices disponíveis para o cálculo de diversidade de espécies. Hubálek83, por exemplo, lista e avalia 24 índices e é fato não existe um único capaz de fornecer em apenas um valor a real diversidade de uma determinada comunidade ecológica. Hurlbert84 critica o uso dos índices per se e ressalta que o ideal é conhecer as características dos índices existentes, avaliando seus prós e contras. Idealmente os valores obtidos devem estabilizar a partir de um tamanho relativamente pequeno do universo amostral e devem também ter sensibilidade quanto à adição de espécies e à presença de espécies raras, ou seja, deve ser capaz de distinguir comunidades com maior número destas espécies. O índice de riqueza é mensurado pela simples contagem do número de espécies presente na comunidade. É um índice, simples, claro e direto, entretanto é importante ressaltar que para a contagem ser representativa é necessária uma amostra significativa, que consiga contabilizar inclusive espécies raras20. No entanto, a utilização apenas do índice de riqueza como indicador de diversidade biológica não é suficiente uma vez que ele não apresenta relação linear da área amostrada com o número de indivíduos amostrados e a presença de espécies raras têm o mesmo peso que as espécies abundantes. Desta forma, para o cálculo de diversidade de ovos de espécies de helmintos encontradas nas fezes das espécies hospedeiras estudadas foram escolhidos os índices de Shannon (H’) e Simpson (Ds) por serem os índices classicamente utilizados e por isso, possíveis de serem comparados com outros estudos. Estes foram calculados com auxílio do Software PC- ORD®versão6.185. Os resultados foram confrontados por testes estatísticos clássicos de significância de diferenças. O índice de Shannon (H’) foi utilizado por estimar diversidade de espécies da helmintofauna nos dois hospedeiros pois é incrementado tanto pelo adicionamento de uma nova

espécie quanto pela equitabilidade da ocorrência destas. Considera portanto, as espécies raras em relação aos hospedeiros. Para este estudo os elementos da fórmula foram adequados para o cálculo da diversidade de ovos encontrados em amostras de fezes, uma vez que a ocorrência da espécie está vinculada a presença dela ou não às amostra. Sendo assim, o índice de diversidade de Shannon foi calculado por meio da fórmula:

Onde: Pi é originalmente a proporção da espécie em relação ao número total de espécimes encontrados nos levantamentos realizados, neste caso, consideramos a proporção de amostras positivas para determinada espécie/morfoespécie de helminto em relação ao total de amostras analisadas. i = o número de indivíduos de cada espécie (abundância da espécie), neste caso consideramos o número de amostras nas quais cada espécie/morfoespécie de helminto foi encontrada. S = o número de espécie/morfoespécies (riqueza). n = número total de espécies, neste caso equivalente ao número total de amostras.

A abundância relativa de cada espécie (pi) é calculada pela proporção dos indivíduos de uma espécie pelo número total dos indivíduos da comunidade. No caso deste estudo, a abundância relativa pi foi calculada pela proporção de amostras positivas para cada espécie/morfoespécie de helminto relativizada pelo número total de amostras. O índice de Simpson (Ds) foi usado para estimar a dominância das diferentes espécies de helmintos em relação aos hospedeiros. Este índice, diferentemente, mas complementar ao índice de Shannon, considera além do número de espécies/morfoespécies (s) e o total de números de indivíduos (N), a proporção do total de ocorrência de cada espécie/morfoespécie. Por isso gera, além da riqueza e abundância, a indicação de dominância de espécies numa comunidade. Para cálculo do índice de Simpson utiliza-se a fórmula:

Onde: S = o número de espécies/morfoespécies N = número total de espécies presentes/morfoespécies n = o número de exemplares por espécies No caso deste estudo, n foi considerado como o número de amostras positivas para a espécie/morfoespécie de helmintos. Este Índice varia de 0 a 1 e quanto mais próximo de 1, maior a chance das espécies serem iguais, portanto a biodiversidade ser menor. As diferenças da significância da diversidade de espécies/morfoespécies de helmintos entre os hospedeiros foram verificadas pelo teste T proposto por Poole86. Índices de heterogeneidade levam em consideração a riqueza e a equitabilidade. O índice de Simpson considera também a abundância de cada espécie e indica a probabilidade de dois indivíduos sorteados de uma comunidade pertencerem à mesma espécie. O índice de Shannon, bem sensível a espécies raras e a variações na abundância, complementa as informações trazidas pelo índice de Shannon.

4.6.2. Critérios para classificação de helmintos de importância epidemiológica

Para o presente trabalho foram definidos dois grupos de importância epidemiológica, um de importância zootécnica e outro grupo de importância médica. O grupo de helmintos de importância zootécnica compreende as espécies mais importantes no que tange a sanidade suína no Brasil relatadas nos principais compêndios veterinários66,87,88,89,90. Esta informação levanta outras preocupações, além da sanidade produtiva do rebanho suino local, pois acometem também a saúde dos animais silvestres, visto que pecarídeos podem compartilhar com suínos domésticos os mesmos helmintos. Os helmintos de importância médica são as espécies zoonóticas de importância epidemiológica para a saúde humana. Para isso foi estabelecido como critério a presença de relato científico de caso descrito no Brasil.

4.6.3. Similaridade da diversidade de helmintos em Sus scrofa e Pecari tajacu

Para calcular a similaridade da fauna helmíntica entre S. scrofa e P. tajacu utilizou-se o Índice de Similaridade de Sorensen (IS)91. A partir dele é possível fazer inferências sobre a sobreposição de habitats, hábitos e fluxos de helmintos entre elas. O índice de Sorensen se adéqua muito bem ao estudo de comunidades uma vez que é semimétrico e é calculado pela razão do número de espécies de helmintos compartilhadas entre suínos e taiassuídeos sobre o somatório do número total de morfoespécies de ovos de helmintos encontrados nas duas espécies de hospedeiros. Para cálculo do índice de Sorensen utiliza-se a fórmula: IS = 2 W / (A+B) Onde: W = espécies de helmintos compartilhadas entre S. scrofa e P. tajacu A = espécies de helmintos que ocorrem em S. scrofa B = espécies de helmintos que ocorrem em P. tajacu Foram testados três grupos diferentes de parasitos, para comparar o quanto cada grupo compartilha de helmintos, definidos por: A- Helmintos parasitos em geral, incluindo os possíveis falsos parasitos B - Helmintos de importância zootécnica C- Helmintos de importância médica

5. Resultados

5.1. Análises parasitológicas

Nas quatro expedições ao SESC Pantanal foram coletadas 803 amostras de fezes de mamíferos sendo 118 amostras de suiniformes, dentre as quais nove amostras de fezes de queixadas, 53 de catetos e 56 de porcos/porcos Monteiros. Pelo pequeno número amostral frente a outras espécies, as amostras de queixadas não foram analisadas no presente trabalho evitando possíveis viéses de interpretações. Nas 56 amostras de fezes de Sus scrofa analisadas a prevalência de amostras positivas para ovos e larvas de helmintos intestinais foi de 73,214% (41/56), enquanto que para as 53 amostras de fezes de Pecari tajacu a prevalência foi de 67,925% (36/53). Observou-se o poliparasitismo em 83,01% (n=44) das amostras de catetos e 85,71% (n=48) nas amostras de porcos. Das amostras de fezes analisadas de catetos, 33,96% (n=18) apresentaram apenas uma morfoespécie de ovo, 26,41% (n=14) apresentaram ovos de duas morfoespecies, 5,66% (n=3) três e 7,54% (n=4) quatro morfoespécies de ovos em uma mesma amostra. Nas amostras de fezes de porcos, 46,85% (n=24) apresentaram apenas uma morfoespécie de ovo, 16,07% (n=9) apresentaram ovos de duas morfoespecies, 14,28 % (n=8) de três e não foi encontrada nenhuma amostra com 4 ou mais morfoespécies de ovos (Tabela 3).

Tabela 3. Resultado das análises parasitológicas de fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN Sesc Pantanal, MT de 2009 a 2012.

Sus scrofa Pecari tajacu N amostras positivas para helmintos 41/56 (73,214%) 36/53 (67,925%)

N especie de helmintos (S) 8 9

N amostras positivas para 1 parasito 24 18

N amostras positivas para 2 parasitos 9 14

N amostras positivas para 3 parasitos 8 3

N amostras positivas para 4 parasitos 0 4

Onze morfoespécies de ovos de helmintos foram encontradas no conjunto de amostras analisadas de fezes de porcos e taiassuídeos. Nove morfoespécies pertencem ao Filo Nemathelminthes Classe Nematoda: Ascaris suum, Strongylida 1, Strongylida 2, Metastrongylus sp., Oxyuridae, Spiruridae, Trichostrongylidae, Nematoda, Trichuris sp., um pertence ao Filo Platyhelminthes Classe Cestoda (Anaplocephalidae) e uma ao Filo Acanthocephala, Macracanthorhynchus hirudinaceus (Tabela 4). Dentre os ovos dos helmintos encontrados, ovos de Nematoda não identificados foram presentes somente em amostras de P. tajacu, assim como os ovos de Trichostrongilidae e Anaplocephalidae. Ascaris suum e ovos de Oxyuridae foram encontrados somente em amostras de S. scrofa (Tabela 4).

Tabela 4. Ovos de helmintos identificados em amostras de fezes de suídeos e taiassuídeos na RPPN SESC Pantanal, MT de 2009 a 2012.

Sus scrofa (n total = 56) Pecari tajacu (n total = 53) Amplitude medidas ovos (µm) Helmintos Média Desvio padrão N positivas Frequência N (ovos) N positivas Frequência N (ovos) Comprimento Largura Nematoda Ascaridida Ascarididae Ascaris suum 16 28,571 899 ------78,292 - 40,796 65,258 - 32,500 64,663 X 52,489 5,512 x 4,872 Strongylida Strongylida 1 17 30,357 1845 2 3,773 3 41,388 - 79,541 21,762 - 49,779 67,824 x 40,023 6,842 x 3,959 Strongylida 2 3 5,357 148 2 3,773 6 62,93 - 117,151 27,066 - 75,29 94,959 x 51,337 8,244 x 6,199 Metastrongylidae Metastrongylus sp. 16 28,571 326 8 15,094 115 61,675 - 28,551 47,5 - 21,189 45,698 x 33,652 6,538 x 4,491 Oxyuridae 3 5,357 437 ------104,391 - 75,549 42,68 - 11,111 87,888 x 31,569 6,765 x 4,023 Spiruridae 2 3,571 5 3 5,66 9 51,418 - 21,644 32,191 - 21,644 37,071 - 19,549 6,882 - 5,159 Trichostrongylidae ------2 3,773 7 57,5 - 42,5* 27,5 – 15* 49,643 x 22,857 6,026 x 4,190 Trichurida Trichuris sp. 1 1,786 1 1 1,887 5 62,911 - 54,385 32,717 - 27,489 60,094 x 30,309 3.036 x 1,889 Nematoda ------5 9,434 10 54,323 - 37-335 30,798 - 45,335 44,829 x 25,645 5,467 x 4,428 Cestoda Anaplocephalidae ------1 1,887 21 67,5 – 45* 65 – 40* 52,262 X 49,286 6,016 X 6,574 Acantocephala

Oligacanthorhynchidae Macracanthorhynchus 8 14,286 144 35 66,038 1399 121,347 - 64,358 68,415 - 32,5 98,715 X 54,899 9,133 X 5,633 hirudinaceus *Ovos medidos com régua ótica milimétrica.

5.1.1. Morfoespécies de ovos de helmintos

Filo Nemathelminthes Classe Nematoda Família Ascarididae Ascaris suum Linnaeus 1758 Ovos ligeiramente ovais ou quase redondos de cor castanha, com dupla membrana. A membrana externa é albuminosa e mamilonada e a membrana interna é espessa. De tamanho médio de comprimento 64,663 µm e 52,489 µm de largura o ovo em seu interior ou é larvado ou possui uma célula germinativa não segmentada. Para diferenciá-los da espécie A. lumbricoides foi utilizado critérios epidemiológicos como hospedeiro, abundância e local de coleta, visto que à microscopia ótica o A. suum é de difícil diferenciação para A. lumbricoides. Ovos encontrados em amostras suínos.

Figura 13. Ovo larvado de Ascaris suum (58,311 µm x 52,994 µm) em fezes de porcos domésticos do entorno da RPPN SESC Pantanal.

Strongylida 1 Ovos de tamanho médio com amplitudes variando entre 41,388 µm e 79,541 µm de comprimento e entre 21,762 µm e 49,779 µm de largura, com tamanho médio de 67,824 µm de comprimento e 40,023µm de largura e desvio padrão de 6,842µm de comprimento e 3,959µm de largura. Possui casca delgada e lisa contendo em seu interior massa embrionada morulada. Estes ovos foram encontrados nos catetos e porcos domésticos. Ovos com tamanho e aparência dos da

família Trichostrongylidae, entretanto ainda semelhantes aos da família Ancylostomatidae o que não permitiu sua distinção.

Figura 14. Ovo de Strongylida 1 (73,506 µm x 45,13 µm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno.

Strongylida 2 Ovos de estrongilídeos grandes encontrados em suínos e taiassuídeos, de casca fina e lisa com massa embrionária ou larva em seu interior. A média do comprimento foi de 94,959 µm e 51,337 µm de largura, com um desvio padrão de 8,244 µm e 6,199 µm para comprimento e largura respectivamente. A amplitude variou de 62,93 µm a 117,151 µm de comprimento e 27,066 µm a 75,29 µm de largura. Ovos semelhantes aos do gênero Trichostongylus sp.

Figura 15. Ovo de Strongylida 2 (104,557 µm x 50,802 µm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno.

Família: Metastrongylidae Metastrongylus sp. Molin, 1861 Ovos arredondados de casca dupla rugosa, bem definida e interior larvado. A amplitude observada foi 61,675 µm e 28,551 µm para o comprimento e 47,5 µm e 21,189 µm para a largura. A média dos tamanhos dos ovos foi de 45,698 µm de comprimento e 33,652 µm de largura, com desvios padrão 6,538 µm e 4,491 µm, respectivamente. Ovos encontrados em amostras de suínos e taiassuídeos.

Figura 16. Ovo de Metastrongylus sp. (33,186 μm x 22,988 μm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno.

Oxyuridae Ovos castanhos, grandes e alongados, elipsoides e assimétricos com dupla casca, sendo a externa bem espessa. Em seu interior observou-se massa embrionada e envaginação polar para saída da larva. A amplitude do comprimento variou de 104,391 μm a 75,549 μm e a da largura de 42,68 μm a 11,111 μm. A média dos tamanhos dos ovos foi de 87,888 μm de comprimento por 31,569 μm de largura, desvio padrão de 6,765 μm e 4,023 μm, respectivamente. Ovos encontrados em amostras de suínos. Esta morfoespécie de oxiurídeo é comum em lagartos e roedores, caracterizando assim um provável falso parasitismo.

Figura 17. Ovo de Oxiiuridae (80,02 μm x 30,523 μm) encontrado em fezes de Sus scrofa no entorno da RPPN SESC do Pantanal

Spiruridae Ovo pequeno com dupla casca lisa e larva em seu interior. Presença em sua região polar uma estrutura semelhante a um opérculo. Possui amplitude de tamanho variando em entre 51,418 μm e 21,644 μm de comprimento e entre 32,191 μm e 21,644 μm de largura. A média dos tamanhos dos ovos foi de 37,071 μm de comprimento por 19,549 μm de largura, com desvio padrão de 6,882 μm para o comprimento e de 5,159 μm para a largura. Encontrado em amostras de suínos e taiassuídeos.

Figura 18. Ovo de Spiruridae (40,113 µm x 23,323 µm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno.

Trichostrongylidae Ovos de tamanho pequeno, delgados, elipsoides de casca fina e larva em seu interior circundada de espaço hialino. A amplitude dos ovos medidos foi de 57,5 µm a 42,5 µm para o comprimento e de 27,5 µm a 15 µm para largura, com tamanho médio dos ovos de 49,643 µm de comprimento e 22,857 µm de largura e desvios padrão de 6,026 µm para o comprimento e 4,190 µm para a largura. Ovos encontrados em amostras de taiassuídeos.

Figura 19. Ovo de Trichostrongylidae (57,5 µm x 22,5 µm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno.

Família Trichuridae Trichuris sp. Roederer, 1761 Ovos escuros com dois opérculos polares salientes de coloração transparente em formato característico de barril. Interior com massa embrionária distinta. A amplitude dos tamanhos variou de 62,911 μm a 54,385 μm de comprimento e de 32,717 μm a 27,489 μm de largura. A média dos tamanhos dos ovos foi de 60,094 μm de comprimento por 30,309 μm de largura, com desvio padrão de 3.036 μm para o comprimento e 4,023 μm para a largura. Encontrado em amostras de suínos e taiassuídeos.

Figura 20. Ovo de Trichuris sp. (59,375 μm x 30,471 μm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno.

Nematoda Ovos encontrados em amostras de taiassuídeos somente. Apresentam formato elipsoidal, extremidades polares simétricas e uma casca espessa, com as superfícies interna e externa rugosas e aderentes. Ovos de tamanho médio com amplitudes entre 54,323 µm e 37 µm a 33,5 µm de comprimento e entre 30,798 µm e 45,335 µm de largura. Tamanho médio de 44,829 µm de comprimento e 25,645 µm de largura e desvio padrão de 5,467 µm de comprimento e 4,428 µm de largura.

Figura 21. Ovo de Nematoda (40,22 µm x 21,25 µm) encontrado em fezes de Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal.

Filo Platyhelminthes Classe Cestoda Anaplocephalidae Ovo com formato quadrangular, dupla camada espessa e presença de aparelho piriforme caracterizado pela invaginação da terceira membrana envolta no embrião hexacanto. A amplitude dos tamanhos encontrada foi de 67,5 µm a 45 µm de comprimento e entre 65 µm e 40 µm de largura, com tamanho médio de 52,262 µm de comprimento e 49,286 µm de largura, desvios padrão 6,016 µm e 6,574 µm, respectivamente. Pelas características morfológicas e epidemiológicas é um possível ovo de Moniezia sp. encontrados somente em amostras de fezes de taiassuídeos.

Figura 22. Ovo de Anaplocephalidae (57,5 μm x 47,5 μm) encontrado em fezes de Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal.

Filo Acanthocephala Família Oligacanthorhynchidae Macracanthorhynchus hirudinaceus Pallas, 1781 Grandes ovos escuros e fusiformes com três espessas e rugosas cascas de cor castanha escura. Presença em seu interior de uma larva acanthor. A amplitude dos ovos variou entre 121,347 μm e 64,358 μm de comprimento e entre 68,415 μm e 32,5 μm de largura. A média do tamanho dos ovos foi de 98,715 μm de comprimento por 54,899 μm de largura, e desvio padrão de 9,133 μm para o comprimento e 5,633 μm para a largura. Encontrado em amostras de suínos e taiassuídeos.

Figura 23. Ovo de Macracanthorhynchus hirudinaceus (100,432 μm x 54,494 μm) encontrado em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu na RPPN SESC do Pantanal e seu entorno.

5.1.2. Prevalência de morfoespécies de ovos de helmintos nas amostras de fezes de suídeos e taiassuídeos

Das 56 amostras de fezes coletadasde Sus scrofa, a morfoespécie Strongylida 1 foi a de maior prevalência, 30,36% (n=17/56); seguida por Metastrongylus sp. e Ascaris suum, 28,57%, (n=16/56), Macracanthorhynchus hirudinaceus,14,29% (n=8/56), Strongylida 2 e Oxyuridae 5,36%, (n=3/56); Spiruridae, 3,57% (n=2/56); e Trichuris sp., 7,9% (n=1/56) (Tabela 5). Nas amostras de fezes de Pecari tajacu a morfoespécie de maior frequência foi o Macracanthorhynchus hirudinaceus (n=35; 66,04%) seguida por Metastrongylus sp. (n=8; 15,09%), Nematoda (n=5; 9,43%), Spiruridae (n=3; 5,66%), Strongylida 1, Strongylida 2 e Trichonstrongylida (n=2; 3,77%) e Trichuris sp. e Anaplocephalidae (n=1; 1,89%) (Tabela 5). A morfoespécie de ovos de Oxyuridae observada em três amostras de fezes de Sus scrofa, é provavelmente um falso parasito de origem de répteis.

Tabela 5. Prevalência de morfoespécies de ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu no SESC Pantanal, de 2010 a 2012.

Morfoespécies de helmintos Sus scrofa (N=56) Pecari tajacu (N=53)

% N amostras N amostras entre % positivas positivas total Nematoda --- 5 9,43 Ascaris suum 16 28,57 ------Strongylida 1 17 30,36 2 3,77 Strongylida 2 3 5,36 2 3,77 Metastrongylus sp. 16 28,57 8 15,09 Oxyuridae 3 5,36 ------Spiruridae 2 3,57 3 5,66 Trichostrongylidae ------2 3,77 Trichuris sp. 1 1,79 1 1,89 Anaplocephalidae ------1 1,89 Macracanthorhynchus hirudinaceus 8 14,29 35 66,04 Total de ovos encontrados 41 36

Considerando a prevalência de ovos de helmintos presentes nas amostras de porcos e catetos, em relação às localidades de coleta, observou-se a prevalência exclusiva em fezes de P. tajacu dos ovos não identificados de Nematoda, Trichostrogylidae e Anaplocephalidae na área da reserva. Ascaris suum, Trichuris sp. e Oxyuridae foram observados exclusivamente nas amostras de fezes de porcos das comunidades humanas (Figura 24 e Tabela 6).

100,00

50,00 Prevalência Prevalência 0,00

Ovos de helmintos

Aréa Silvestre Entorno da Reserva

Figura 24. Prevalência de helmintos em porcos (Sus scrofa) e catetos (Pecari tajacu) na RPPN Sesc Pantanal e área de entorno com comunidades humanas no período de 2009 a 2012.

Considerando as amostras de fezes positivas para cada morfoespécie de ovos de helmintos encontrados, observou-se 65 ocorrências de morfoespécies de ovos em amostras do entorno contra 58 ocorrências de morfoespécies em amostras da Reserva. As localidades que apresentaram o maior número de amostras positivas para ovos de morfoespécies de helmintos foram São Pedro de Joselândia, com 38 morfoespécies, Santa Maria com 24, Santo André com 14 e Colônia de Santa Isabel com 12 aparições (Tabela 6). Cabe relatar que São Pedro de Joselândia é a maior comunidade do entorno e contígua a Reserva e que Santa Maria e Santo André são postos de apoio da Reserva. Santa Maria fica na margem do rio São Lourenço de onde se acessa por barco a Colônia de Santa Isabel, na outra margem do rio a cerca de 1 hora a montante.

Tabela 6. Distribuição de amostras positivas para ovos de helmintos em porcos (Sus scrofa) e catetos (Pecari tajacu) na RPPN Sesc do Pantanal e seu entorno.

Sub Total Ascaris Strongylida Strongylida Metastrongylus Trichuris Nematoda Oxyuridae Spiruridae 2 Trichostrongylidae Anaplocephalidae 2 M. hirudinaceus1;2 Amostras suum 1;2 1 2 2 2 sp.2 sp.1;2 Localidade positivas N % N % N % N % N % N % N % N % N % N % N % RESERVA Santa Maria 2 40 5 20,83 3 60 1 50 1 100 12 27,91 24 São Joaquim 1 20 1 4,17 6 13,95 8 Santo André 1 20 1 5,26 1 20 1 4,17 1 50 9 20,93 14 Baia das Pedras 0,00 4 9,30 4 Estrada nova sul 1 20 1 5,26 2 4,65 4 São Luiz 0,00 1 20 2 4,65 3 Aceiro Bodoque 0,00 1 2,33 1 Sub-total 5 100 0 0 2 10,53 2 40 7 29,17 0 0 3 60,00 2 100 0 0 1 100 36 83,72 58 COMUNIDADES HUMANAS E ENTORNO Barreiro do Sal 1 2,33 1 Retiro São Bento 2 12,5 4 21,05 2 8,33 3 100 11 Pimenteira 1 6,25 1 5,26 1 4,17 2 100 5 Colônia Santa Isabel 2 12,5 1 20 2 8,33 2 40 5 11,63 12 São Pedro de Joselândia 11 68,75 12 63,16 2 40 12 50 1 2,33 38 Sub-total 0 0 16 100 17 89,47 3 60 17 70,83 3 100 2 40 0 0 2 100 0 0 7 16,28 67 Total 5 16 19 5 24 3 5 2 2 1 43 125 1Helmintos de importância médica 2 Helmintos de importância zootécnica * Devem ser consideradas amostras com poliparasitismo.

A distribuição dos ovos de helmintos encontrados nas amostras de fezes coletadas na Reserva mostra Santa Maria com maior parte das amostras positivas (n=24) dentro da Reserva e São Pedro de Joselândia (n=38) no entorno. A espécie Macracanthorhynchus hirudinaceus prevaleceu em toda a região (83,72%) e esteve presente em todas as localidades de coleta no interior da Reserva e também em São Pedro de Joselândia e na Colônia Santa Isabel (Tabela 6). Observou-se também a presença de ovos de Nematoda não identificados e Trichostrongylidae, dois dos três prováveis falsos parasitos, exclusivamente na área da Reserva. Nas comunidades humanas e entorno da Reserva as morfoespécies mais prevalentes foram as de importância zootécnica. Das 67 ocorrências de morfoespécies de ovos em amostras positivas nas regiões antropizadas, 64 foram de importância zootécnica (Tabela 6). Tendo São Pedro de Joselândia 68,75% das aparições de Ascaris suum, Strongylida 1 (63,16%) e Metarstrongylus sp. (70,83%) apontam para o estabelecimento destas parasitoses de importância zootécnica na região. Acrescenta-se às comunidades do entorno a presença das três morfoespécies de importância médica, Ascaris suum e Trichuris sp., exclusivamente nestas regiões e ainda M. hirudinaceus (Tabela 6).

5.2. Avaliação das curvas de acumulação de espécies e suficiência amostral

A avaliação de suficiência amostral calculada pelas curvas de acumulação de espécies de helmintos (Species Areas Curves) não se estabilizou para os taiassuídeos como pode ser visualizado na Figura 25, enquanto que para as amostras de porcos ela estabiliza já com 40º. amostra analisada (Figura 26).

Figura 25. Curva de acumulação de espécies de ovos de helmintos encontrados em fezes de Pecari tajacu no SESC Pantanal, de 2010 a 2012.

Figura 26. Curva de acumulação de espécies de ovos de helmintos encontrados em fezes de Sus Scrofa no SESC Pantanal, de 2010 a 2012.

5.3. Diversidade de helmintos em Sus scrofa e Pecari tajacu

A riqueza de espécies de helmintos encontrados em fezes de cateto (S=9) e porcos (S=8) diferiu apenas por uma espécie em termos númericos (Tabela 3), no entanto, observou-se diferenças na composição da fauna helmintológica entre as duas espécies e também na prevalência dos ovos encontrados em ambas (Tabela 7), como já tratado anteriormente. Os resultados obtidos para os índices de diversidade utilizados apontam valores do índice de Shannon maiores para suínos, H’ =1,491, do que para os taiassuídeos, H’ =0,5115, sem diferença significativa entre eles (p-valor>0,001). Da mesma forma, a dominância (Ds) explicitada pelo índice de Simpson também foram maiores para os suínos (Ds=0,7151, J=0,717) do que para os taiassuídeos (Ds=0,2152, J=0,2328) (p-valor >0,001).

Tabela 7. Índices de biodiversidade de morfoespécies de ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de S. scrofa e P. tajacu.

Índices de biodiversidade Helmintos de Sus scrofa Helmintos de Pecari tajacu Riqueza de sp. (R) 8 9 Shannon (H') 1,491 0,5115 Simpson (Ds) 0,7151 0,2152 Equitabilidade (J) 0.717 0.2328 p-valor>0,001 (H’, Ds)

5.4. Morfoespécies de importância epidemiológica para a saúde pública

Considerando os dois grupos de helmintos de importância epidemiológica, ovos de oito espécies de importância zootécnica foram encontrados nas amostras de fezes, tanto de porcos como de catetos (Tabela 8 e 9). Destas oito, cinco foram encontradas em fezes de ambos hospedeiros, a saber, Strongilida 1, Strongilida 2, Metastrongylus sp., Trichuris sp., Spiruridae e Macracanthorhynchus hirudinaceus. Ovos de Trichuris sp. e Macracanthorhynchus hirudinaceus, helmintos com importância médica foram encontrados em fezes dos dois hospedeiros estudados, enquanto que Ascaris suum foi encontrado somente em S. scrofa e ovos de Anaplocephalidae apenas em P. tajacu (Tabelas 8 e 9). As maiores prevalências foram de Macracanthorhynchus hirudinaceus em fezes de P. tajacu (66,04%) coletadas de todas as localidades, exceto na comunidade do Retiro de São Bento; Strongylida 1 encontrado em 30,35% das amostras de ambas as espécies também em localidades da reserva e entorno; Ascaris suum (28,57%), somente nas amostras de fezes de 64

porcos coletadas exclusivamente nas comunidades do entorno (Retiro de São Bento, Pimenteira, Colônia Santa Isabel e São Pedro de Joselândia) e ainda Metastrongylus sp (28,57%) observados também em amostras de ambas espécies, dentro e fora da reserva (Tabelas 8 e 9). Interessante apontar que das 30,35 % das amostras positivas para Ascaris suum, 63,16% foram coletadas em São Pedro de Joselândia, assim como 68,75% das 28,57% amostras positivas para Metastrongylus sp. Trichuris sp. foi observado em somente uma amostra coletada em Pimenteira (1,89%).

Tabela 8. Prevalência de morfoespécies de importância epidemiológica encontrados em amostras de fezes de S. scrofa e P. tajacu.

Hospedeiro Morfoespécies Importância S. scrofa P. tajacu Doenças Relacionadas (n=56) (n=53) Zootécnica 28,57 % Ascaris suum --- Ascaridíase Médica (n=16) Macracanthorhynchus Zootécnica 14,28 % 66,04 % Macracantorrincose hirudinaceus Médica (n=8) (n=35) Zootécnica 1,78 % 1,89 % Trichuris sp. Tricuríase Médica (n=1) (n=1) 28,57 % 15,09 % Metastrongylus sp. Zootécnica Metastrongilose (n=16) (n=8) 3,6% 5,7% Spiruridae Zootécnica Espiruridiose (n=2) (n=3) 30,35 % 3,77 % Strongilida 1 Zootécnica Esfogaostomíase (n=17) (n=2) 5,35 % 3,77 % Strongilida 2 Zootécnica Tricosntrongilose (n=3) (n=2) 1,89 % Anaplocephalidae Zootécnica --- Monieziose (n=1)

5.5. Similaridade de morfoespécies de ovos de helmintos encontrados nas fezes deSus scrofa e Pecari tajacu

Os resultados obtidos do Índice de Sorensen, considerando o cálculo grupo a grupo, indicam o compartilhamento de 71% do total de morfoespécies de ovos de helmintos encontrados nas amostras de fezes das duas espécies de hospedeiros. Dentre o grupo de helmintos de importância zootécnica observou-se o compartilhamento de 83% das morfoespécies encontradas e 80% do compartilhamento de espécies do grupo de importância médica (Tabela 9).

Tabela 9. Índice de Similaridade de Sorensen entre as morfoespécies de ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de S. scrofa e P. tajacu no SESC Pantanal, de 2010 a 2012.

Helmintos em Helmintos de importância Helmintos de Geral zootécnica importância médica Helmintos compartilhados (w) 6 5 2 Helmintos de S. scrofa (a) 8 6 3 Helmintos de P. tajacu (b) 9 6 2 Índice de Sorensen (IS) 0,71 0,83 0,80

6. Discussão

Os trabalhos anteriores realizados para estudos de helmintos em suídeos e taiassuídeos no Pantanal foram feitos a partir de necropsias dos animais e descrição dos vermes adultos, sem qualquer referência a morfologia ou métricas dos ovos encontrados. Comparando o universo de espécies de helmintos já descritas para P. tajacu e Sus scrofa nestes estudos, o número de morfoespécies encontradas neste estudo, a partir do estudos dos ovos nas fezes, foi de menos da metade das espécies descritas (Tabelas 1 e 2). Este fato pode ser reflexo das limitações do método de estudo92, mas também e provavelmente, das condições de vida livre que os animais ainda mantém na região, o que garante a baixa transmissão de parasitos93. Deve-se ainda considerar que apesar das limitações, o estudo permitiu a coleta e a análise de número considerável de amostras e que se utilizado os métodos clássicos exigiria o sacrifício de dezenas de animais na natureza. Dentre os ovos das 19 espécies de helmintos já descritas para Pecari tajacu no Pantanal65 (Tabelas 1 e 2), somente Trichuris sp. e ovos do Cestoda Anaplocephalidae não haviam sido registradas para este bioma, embora já tenham sido descritas para outros, como a Amazônia94 e São Paulo95 respectivamente. Os ovos de helmintos encontrados nas amostras de Sus scrofa, certamente são de espécies conhecidas. Diversas espécies de parasitos relatados e encontrados neste estudo são comuns aos dois hospedeiros e, provavelmente, já existiam antes da separação das espécies no Oligoceno. Outras coevoluiram com as espécies nos seus processos de especiação e se adaptaram aos novos hospedeiros após a introdução dos suídeos no Novo Mundo, como o Ascaris suum7. Há ainda aquelas especificas, como Parabronema pecariae96 e o Mazamastrongylus tayassui97, exclusivos de tayassuídeos. Entretanto, aquém todas as diferenças morfológicas entre os hospedeiros, o compartilhamento de helmintos entre taiassuídeos e suídeos parece ser mais regra do que exceção. Na região, o mosaico de fisionomias e o regime de seca e cheia dos rios determinam a distribuição das espécies e também das comunidades humanas que entre si compartilham diversos ambientes. Desbiez e colaboradores35 citam como habitats de preferência do P. tajacu no Pantanal as áreas de cerrado, floresta e, principalmente, as bordas de floresta, em contraposição aos suínos asselvajados que dão preferências às planícies alagadas. O uso de ecótones pelos catetos favorece o contato deste hospedeiro com diversas outras espécies, inclusive as domésticas e o contato com parasitos e vetores dessas áreas.

Outro fator importante na região é uso de barreiros por parte dos catetos. Na RPPN SESC Pantanal existem áreas de depressões com solos úmidos e escassa cobertura vegetal, denominadas barreiros, que são importantes unidades componentes do hábitat para diversas espécies que buscam não só suplementação hídrica, mas também de minerais (geofagia) e alimentar, já que forrageam à procura de presas, sementes, gramíneas e fruto sem suas bordas. Estes locais funcionam como uma verdadeira interseção no nicho de diversos vertebrados existentes no local, fazendo com que sejam também uma interseção no nicho de diversas espécies de parasitas que acompanham seus hospedeiros. Em trabalho na RPPN SESC Pantanal, Coelho43 relata que os barreiros locais são compartilhados por 37 espécies de vertebrados distintas e, entre as espécies aqui estudadas, os catetos utilizam mais frequentemente os barreiros que porcos Monteiros. A população no entorno da reserva, como em todo o Pantanal, cria suínos de forma semi-extensiva. Estes animais têm acesso tanto à área antropizada do peridomicílio quanto às bordas das áreas silvestres. O máximo de confinamento que esta vara pode chegar é a criação em pocilgas, mas ainda assim as mesmas apresentam baixíssimo grau de salubridade em razão da manutenção de antigas práticas de manejo que incluem criação dos animais junto a lama e seus excrementos e alimentação com restos alimentares. Tais ambientes facilitam a dispersão e manutenção de diversos parasitas circulantes na população e ainda de parasitos resistentes98.

6.1. Ovos de helmintos encontrados nas análises parasitológicas de fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu

6.1.1. Ascaris suum

Presente em amostras de S. scrofa com prevalência de 28,571% (n=16), o A. suum é uma das parasitoses mais comuns na produção suinícola mundial, seja qual for o seu modo de organização99. Estudos sobre a prevalência de ascaridíase em rebanhos de Javalis oriundos de criadouros semi-extensivos no triangulo mineiro e noroeste de São Paulo mostraram-se bem distintas, 46,9% e 3%, respectivamente100,101. Em criações suínas domésticas infectadas naturalmente por A. suum, os índices de positividades foram de 14,52% - 22% no estado da Bahia102,103, 3% em Goiânia, estado de Goiás104, 33,3% no estado do Rio de Janeiro105, 36,92% no Distrito Federal106, 64,3% no Município de Jabotical, Estado de São Paulo107 e 65,8% no Município de Selvíria, Mato Grosso do Sul108.

Ainda, Nishi e colaboradores109 em Minas Gerais e São Paulo e D’Alencar e colaboradores110 na região Nordeste do Brasil encontraram prevalência de A. suum em granjas de suínos de sistema de confinamento de 1,6%, 3,5% e 0.09% respectivamente, locais que preditivamente teriam níveis de salubridade suficientemente elevada para evitar a ascaridíase suína. Esses resultados mostram a variação das condições epidemiológicas e da distribuição do parasito em todo o Brasil, independentemente do tipo de produção empreendida na criação de porcos. Nota relevante neste estudo foi a presença de A. suum em suínos asselvajados no Pantanal, dado inédito na literatura sobre helmintofauna destes animais. Este primeiro relato de ascaridíase em porcos Monteiro no Pantanal Matogrossense, aponta o risco de transmissão desta parasitose para os taiassuídeos e também para os suídeos de criação semi-extensiva, uma vez que se observa nos últimos anos a expansão das áreas de uso desse grupo de animais111. A ausência de ascarídeos em P. tajacu no presente trabalho é condizente com a literatura. No Brasil não há relatos de catetos parasitados por A. suum e nas Américas há apenas dois relatos no Texas, Estados Unidos112,113 e um em Iquitos, Peru114. Todos esses relatos são referentes a criações em cativeiros, nas quais uma nova dinâmica entre parasito e hospedeiro foi criada e possibilitou a transmissão. Leles e colaboradores7, em recente revisão, sugerem com aporte de diversas evidências que o Ascaris suum é o próprio Ascaris lumbricoides, parasito de humanos, em processo de adaptação a um novo hospedeiro, neste caso os suínos. Analisando sob esta ótica é possível inferir que o A. suum ainda não é um helminto bem estabelecido em suídeos quando comparado ao A. lumbricoides em humanos, vide seu menor período pré-patente e de sobrevivência no organismo parasitado115. Com isso é razoável deduzir que o A. suum ainda não dispõe dos meios adequados para manter esta nova relação com os pecarídeos, resultando, por enquanto, em poucos relatos desta nova associação.

6.1.2. Strongilida 1 e Strongilida 2

A morfoespécie Strongilida 1 esteve presente nos dois hospedeiros com maior prevalência em suínos (n=17; 30,36%) que em taiassuídeo (n=2; 3,77%). Não foi possível chegar a táxons menores visto que nesta ordem a identificação apenas por ovos ficou comprometida tamanha a semelhança deles entre as famílias. O mais próximo que se poderia chegar, de acordo com dados da literatura, seriam ovos da família Trichostrongylidae, que se assemelham muito aos ovos encontrados desta morfoespécie, e ainda com relatos destes na

região61,64,65. Entretanto a semelhança dos ovos também com ovos da famila Ancylostomatidae, ainda que não relatados na região do Pantanal parasitando suínos e taiassuídeos, impossibilitou a aproximação da identificação desta morfoespécie como Trichostrongylidae. A prevalência de Strongilida 2 foi bem menor que a da Strongilida 1 em porcos e catetos, 5,36% (n=3) e 3,77% (n=2) respectivamente. No entanto convém ressaltar que ambas morfoespécies apresentaram maior prevalência em amostras de fezes de suínos. Da mesma forma, não se pode chegar a táxons menores para a morfoespécie Strongilida 2 em razão da semelhança dos ovos aos de diversas outras famílias da Ordem Strongylida. Entretanto, os ovos desta morfoespécie que apresentou média de 94,959 µm x 51,337 µm (SD 8,244 x 6,199) diferiu dos de Strongilida 1 com 67,176 µm x 39,658 µm - SD 7,516 x4,319 - e em relação ao tamanho superior do ovo e do estágio de maturação da mórula já ganhando contornos de larvas. Os estrongilídeos mais comuns em suínos e pecarídeos são os ancilostomatídeos como o Globocephalus urosubulatus, e os trichostrongilídeos, como o Oesophagostomum sp., Hyostrongylus rubidus, Trichostrongyluls axei e T. colubriformis, todas já descritas para estes hospedeiros64,65,116,117,118,119,120, com exceção do H. rubidus que nunca foi relatado para P. tajacu. As características morfológicas dos ovos da morfoespécie Strongilida 1 (média de tamanho de 67,176 μm x 39,658 μm, casca fina, mórula bem definida e formato elipsoidal) são compatíveis com os ovos de G. urosubulatus, Oesophagostomum sp. e H. rubidus (tamanho dos ovos descrito na literatura 50μm x 30 μm; 75-70 μm x 40-35 μm; 75-70 μm x 40-35 μm, respectivamente). Já a morfoespécie Strongilida 2, por possuir um tamanho maior, casca fina e larva pré formada (média de tamanho de 94,959 μm x 51,337 μm) se assemelha a outras espécies do gênero Trichostrongylus sp. como T. colubiformes e o T. axei (ovos, de acordo com a literatura, medindo 80 μm x 45 μm e 110 μm x 60 μm respectivamente). É importante destacar que os estrongilídeos compatíveis com os ovos das morfoespécies Strongilida 1 e Strongilda 2 deste estudo não são parasitas espécie específicos e são comuns a diversos animais de criação como bovinos, equinos e pequenos ruminantes. Bowman90 relata em seu compêndio a problemática da caracterização de espécies de estrongilídeos pela inspeção microscópica ou micrometria, abordando ao tema a frase “Um dilema diagnóstico”. Ainda, Indre e colaboradores122 expõem a dificuldade de se diferenciar ovos de estrongilídeos em trabalho realizado com ovos de helmintos de ovelhas, apresentando algumas contradições nos tamanhos de ovos encontrados com os descritos na literatura. Tais referências vêm a corroborar com a real dificuldade encontrada no presente trabalho para a

classificação de estrongilídeos presumindo um diagnóstico por microscopia óptica de seus ovos.

6.1.3. Metastrongylus sp.

Os ovos da morfoespécie Metastrongylus sp. apresentaram prevalência considerável, se comparada aos demais, tanto em suínos como em pecarídeos (n=16; 28,57% e n=8; 15,09% respectivamente). As principais espécies que acometem os dois hospedeiros são M. enlongatus, M. salmi, e o M. pudendotectus com nota de relevância ao M. salmi que já foi descrito no Pantanal parasitando P. tajacu e S. scrofa, neste segundo caso, porcos Monteiro64,65. A prevalência deste parasita nas populações de suínos varia muito. Em Selvíria, Mato Grosso do Sul, Zocoller e colaboradores108 encontraram uma prevalência de 34,2% de Metastrongylus sp. em suínos oriundos de abatedouros clandestinos, enquanto na mesma cidade, Theil e colaboradores123 não encontraram o helminto nas análises de fezes em porcos criados de forma semi-intesiva. Pinto e colaboradores103 obtiveram prevalência de 14% em suínos domésticos criados na periferia de Itabuna, sul da Bahia, mesmo estado onde Costa102, em amplo trabalho sobre helmintíases em suínos descreveu prevalência de 43,6%, de metastrongilíase. Já Aguiar106 encontrou uma prevalência pequena, 3,79%, de metastrongiliose em suínos de criações familiares em Brasília, Distrito Federal. Por fim, Nascimento e colaboradores64 encontraram prevalência de 50% de Metastrongylus salmi em porcos Monteiro naturalmente infectados, capturados no período de 1994 a 1997 nos municípios de Pedro Gomes e Corumbá (Pantanal de Paiaguás), resultados mais elevados do que o encontrado neste trabalho. Em pecarídeos, apenas um estudo encontrado na literatura estima a frequência de Metastrogylus sp. em P. tajacu. Nascimento e colaboradores65 encontraram uma frequência de 50 % de Metastrongylus salmi em catetos oriundos dos municípios de Pedro Gomes e Corumbá (Pantanal de Paiaguás). É importante ressaltar que o universo amostral deste estudo limitou-se a 10 animais de cada uma dessas espécies e que não há muitos estudos que relatam a espécie e sua prevalência na região estudada. Nota-se que a variação de prevalência deste parasito provavelmente se mantém em função da resistência dos ovos no ambiente, da presença ou ausência de seu hospedeiro intermediário, que são anelídeos ou moluscos, e o acesso do hospedeiro definitivo ao mesmo. Os ovos, assim como as larvas, podem sobreviver por vários meses em solo úmido e quando enterrados mantém-se viáveis por até mais que um ano, e por período superior nos tecidos dos

hospedeiros intermediários124. Este dado epidemiológico traz a tona questões como a circulação integrada deste parasito nos seus hospedeiros, com S. scrofa e P. tajacu se infectando com a ingestão de anelídeos ou moluscos presentes nas áreas de uso e convivência destes animais.

6.1.4. Oxyuridae

Ovos da morfoespécie Oxyuridae foram encontrados em amostras de fezes de S. scrofa (n=3, 5,36%), somente. Oxiurídeos são parasitos comuns de roedores, lagartos e pássaros, e o fato de que a maior parte dessas espécies compartilham suas áreas de uso com suídeos e taiassuídeos levanta a hipótese deste parasita ser um falso parasita ou um parasita acidental, uma vez que não há relatos na literatura de espécies desta família em suínos. Somente três amostras de fezes de porcos da localidade Retiro de São Bento foram positivas para ovos de Oxyuridae e é provável que sejam fruto da ingestão de algum animal por eles infectados.

6.1.4. Spiruridae

Espirurídeos são helmintos com ciclo dixênico tendo os coleópteros escarabeídeos coprófagos como seus hospedeiros intermediários, responsáveis por dar continuidade ao ciclo biológico. Dentre as espécies com relatos frequentes no Pantanal em S. scrofa e P. tajacu, estão o Physocephalus sexalatus e o Ascarops strongylina64,65,94 e ainda, somente para os pecarídeos, a Dirofilaria acutiuscula65. Esta última é um filarídeo e por não ser um helminto intestinal não possui importância para o presente trabalho125. Os ovos da morfoespécie Spiruridae apresentaram média de comprimento e largura de 37,071 µm e 19,549 µm, respectivamente. Tais valores se assemelham a média dos valores dos ovos de P. sexalatus (31-45 µm x 12-26 µm) e de A. strongylina (30-37 µm x 18-21 µm), entretanto, assim como os estrongilídeos, a diferenciação morfológica dos ovos à microscopia ótica destes dois espirurídeos é irrealizável126. A prevalência do ovo desta morfoespécie em fezes de porcos e catetos no presente estudo de 3,571% (n=2) e de 5,66% (n=3) respectivamente, é baixa e reflete a vida livre e o hábito alimentar especialmente herbívoro dos catetos em liberdade, embora nestas condições também possam consumir moluscos e artrópodes47. O encontro de espirurídeos em porcos domésticos, asselvajados ou não, relaciona-se às condições de criação que oferecem a oportunidade destes animais ingerirem coleopteros. Ao

abordar espirurídeos em suínos, a literatura científica explicita que quanto mais a criação for se “extensivando”, maior será a infestação destes helmintos na vara. A prevalência de P. sexalatus encontrada por Nascimento e colaboradores64 em porcos Monteiros oriundos do Pantanal sul mato-grossense foi de 80%. Porcos criados de maneira extensiva em Minas e na Bahia apresentaram prevalência, respectivamente, de 83,87% e 30,8% para A. strongylina e, em Minas, 85,5% para o P. sexalatus102,127. Em criações mais controladas os índices de prevalência foram menores para os helmintos desta família. Em javalis criados sob regime semi-intensivo no noroeste de São Paulo, Gomes e colaboradores101 apontaram para P. sexalatus e A. strongylina, as prevalências de 5,6% e 27,8%, respectivamente. Da mesma forma, Kasai e colaboradores107 publicam prevalências de 3,6% para P. sexalatus e 21,4% para o A. strongylina em suínos de criação doméstica de Jaboticabal (SP), assim como Jesus e Muller128 que anotam a prevalência de 30% para A. strongylina em Pelotas (RS). Constata-se então, que mudanças no sistema de criação interferem nas taxa de infecção por esse grupo de parasitas, com o controle 100% possível como relatado por Nishi e colaboradores109 e D’Alencar e colaboradores110, que estudaram a helmintofauna de suínos em sistema fechado e não encontraram espirurídeos.

6.1.5. Trichostrongylidae

Ovos da morfoespécie Trichostrongylidae foram encontrados em apenas duas amostras de fezes de pecarídeos (3,77%). A morfologia alongada dos ovos encontrados (Figura 17) não se assemelha às das espécies desta família de Nematoda descritas para as famílias Suidae e Taiassuidae pois apresentam formato elipsoide regular como por exemplo o gênero Molineus129. Esta diferença, além de outras obviamente, já levou a alguns autores a incluir estes últimos em um nova família, Molineidae, dentro da superfamília Trichostrongyloidea130,131,132. A morfologia dos ovos encontrados são comparáveis aos ovos de Trichostrongylidae encontrados em carnívoros silvestrese domésticos133,134,135. Levando-se em conta a presença de diversos carnívoros na região do SESC Pantanal e o encontro somente de sete ovos em apenas duas amostras de P. tajacu (Tabela 4), é possível considerar este achado como um falso parasitismo.

6.1.6. Trichuris sp.

A tricuríase é uma afecção parasitária comum em suídeos e teve presença confirmada nos dois hospedeiros pesquisados, embora em somente uma das amostras de cada um dos hospedeiros estudados. De grande importância nas criações de suínos, o Trichuris suis apresenta prevalência significativa nos estudos realizados em porcos domésticos e asselvajados. Carneiro e colaboradores104, Francis e colaboradores105, Pinto e colaboradores103 e Aguiar106 citam prevalências de 10%, 40%, 8%, 14,39%, respectivamente, em suínos criados de forma semi- extensiva. Ainda, Mundim e colaboradores100 relatam a prevalência de 29% e Gomes e colaboradores101 de 30,3% em javalis criados em cativeiro. A baixa prevalência desta morfoespécie em suínos no presente trabalho pode ser justificada pela biologia do parasita e a própria dinâmica climática e pluvial do Pantanal. O Trichuris suis é transmitido pela ingestão de ovos infectantes que são altamente resistentes e podem permanecer infecciosos por 11 anos em condições externas99. No entanto, os ovos dos parasitas desenvolvem-se muito lentamente136 e isso pode dificultar sua transmissão em um ambiente marcado pela distinções climáticas abruptas e constante modificação do espaço físico35. Ainda, Larsen e Roepstorff137 observaram que ovos de T. suis reduzem significamente sua infectividade no verão pois são bem sensíveis a altas temperaturas e umidade, característica esta constante do clima do Pantanal. Estes motivos foram também, provavelmente, a explicação de Ribeiro e Ovando67 terem achado apenas poucos ovos (+) em uma amostra de fezes de porco Monteiro no pantanal sul matogrossense. Em pecarídeos a tricuríase já não é tão comum. A literatura relata apenas a presença de Trichuris sp. parasitando Pecari tajacu na Venezuela138 e na Amazônia brasileira94. Em ambos os casos não foram confirmados se estas espécies eram de fato T. suis visto a dificuldade de diferenciação de ovos deste gênero3,139,140. O presente trabalho relata o primeiro caso de Trichuris sp. em catetos no Pantanal.

6.1.7. Nematoda

Os ovos da morfoespécie Nematoda foram encontrados apenas em pecarídeos com frequência de 9,43% (n=5) nas amostras analisadas. Se assemelham aos ovos de estrongilóides pelo aspecto elipsóide e presença de larva bem formada, entretanto são menores (média de 44,829 µm x 25,645 µm), mais alongados e de aspecto bem menos robustos que os estrongilóides em geral. Apesar do tamanho e aspecto também se assemelharem aos de ovos de espirurídeos, são maiores que estes e apresentaram casca rugosa, incompatível com os ovos descritos para esta família. Assim, por não se assemelharem a nenhum ovo de helminto já relatado para o hospedeiro estudado, tão pouco aos conhecidos que pudessem ser a ele relacionado, está morfoespécie foi classificada somente quanto ao Filo. Da mesma forma que outros ovos, é possível que estes também sejam falsos parasitos, cuja transmissão se dá pela sobreposição de áreas de uso com outros animais. Corrobora com essa suspeita o fato de as amostras positivas para estes ovos terem sido coletadas no entorno dos barreiros de Santo André e do Barreiro do Sal. Como já elucidou anteriormente Coelho43, os barreiros são locais comuns a várias espécies o que facilita o fluxo de parasitas entre diferentes hospedeiros.

6.1.8. Anaplocephalidae

Encontrada em apenas uma amostra de cateto (1,89%) os ovos desta morfoespécie (já foram descritos neste hospedeiro no Brasil95 como Moniezia benedeni. Os ovos encontrados apresentaram aparelho piriforme rodeado por um claustro quadrangular, característico do gênero Moniezia. Entretanto, não se pode descartar outro gênero desta família, o Anaplocephala, que também possui aparelho piriforme rodeado por camada globular que em algum momento pode se tornar quadrada. Comum em animais de criação, os helmintos da família Anaplocephalidae causam parasitose de prevalência incrementada com os períodos de maior atividade dos ácaros oribatídeos, hospedeiro intermediário dos ciclos biológicos deste grupo de vermes. Os ácaros de vida livre são microscópicos (0,5 a 1,5 mm), coprófagos, vivem no solo e abundam nos estratos ricos em húmus e portam larvas cisticercóides destes platelmintos141. A maior atividade destes ectoparasitas, nos períodos da primavera e outono, pode ser relacionada com o encontro deste trabalho, já que a amostra positiva foi coletada no início da primavera de 2009. Entretanto a limitação do número amostral não permite maiores estrapolações quanto a esta relação, ficando a proposta para futuras pesquisas. 75

6.1.9. Macracanthorhynchus hirudinaceus

Os ovos do acantocéfalo M. hirudinaceus foram os de maior prevalência em catetos (n=35; 66,04%) com diferença importante da prevalência registrada em amostras de fezes de suínos (n=8; 14,29%). Da mesma forma que o helmintos espirurídeos, a transmissão desta espécie de acantocéfalo varia de acordo com o acesso dos hospedeiros aos besouros coprófagos que a transmite e assim, amostras oriundas de animais livres, asselvajados ou criados em sistemas semi-extensivos ou extensivos tendem a possuir maior prevalência deste parasito. Pinto e colaboradores103 relatam prevalência de 12% em suínos domésticos criados em precárias condições de manejo higiênico-sanitário e Nascimento e colaboradores65 encontraram prevalência de 10% do acantocefalo em necropsias feita com 10 catetos proveniente do Pantanal Sul-matogrossense. As criações de suinos confinadas e intensificadas com o sistema de criação apresentam prevalência menor ou nula de M. hirudinaceus66,142. Desta forma, a ausência da parasitose parece estar mais relacionada ao confinamento e, portanto, ao impedimento do contato dos porcos com elementos do ambiente natural do que das condições sanitárias que possam estar presentes nas criações intensivas. No ciclo deste acantocéfalo, a fêmea presente no intestino delgado dos mamíferos libera ovos para o ambiente que só se tornam infectantes se forem ingeridos pelos besouros escarabeídeos coprófitos. A forma larvar (a acanthella) se desenvolve durante três meses na cavidade geral das larvas dos escarabeídeos143,144. Assim, o besouro pertencente a família Scarabaeidae é parte fundamental do ciclo deste parasita e diversas espécies tem sua existência confirmada no inventário da RPPN SESC Pantanal73. A alta prevalência de M. hirudinaceus em catetos deve-se provavelmente aos seus hábitos alimentares com o forrageamento e fussamento do solo em busca de raízes, pequenos vertebrados e insetos, que incluem escarabeídeos fimícolas36,47. Suínos criados de forma extensiva também podem ter acesso aos besouros, pois, assim como os catetos, possuem hábito alimentar onívoro e de forrageamento. Entretanto as amostras de fezes de suínos coletadas nas comunidades de entorno da RPPN SESC Pantanal foram em sua maioria de suínos domésticos criados de forma semi-extensiva, com acesso controlado ao ambiente externo, justificando de certa forma a menor prevalência de M. hirudinaceus nestes hospedeiros. Ainda, esta relação entre o M. hirudinaceus e besouros coprófagos no pantanal podem servir como base para futuros estudos sobre a influência da composição das comunidades biológicas e das redes tróficas na transmissão de doenças parasitárias. Nichols e Gomez145 sugerem que, assim como outros estudos onde a diversidade de espécies hospedeiras podem 76

estar inversamente correlacionadas com sucesso a transmissão de patógenos23,146,147, a diversidade de escarabeídeos podem influenciar diretamente a transmissão de parasitas que tem seu ciclo biológico atrelado a estes. É nesta perspectiva que o Pantanal e suas complexas comunidades biológicas, se transforma em cenário ideal para pesquisa futuras que podem correlacionar a transmissão da macracantorricose à diversidade de escarabeídeos.

6.2. Curvas de acumulação de morfoespécies e esforço amostral

Os resultados obtidos com a curva de acumulação demonstraram que o número de morfoespécies de ovos em fezes de S. scrofa tende a se estabilizar na 40ª, com o encontro de oito morfoespécies. Entretanto, embora a curva plotada para os resultados de P. tajacu também tenha apresentado inflexão na 40ª amostra, ela ainda tendeu ao crescimento mesmo ao final da 53ª. amostra analisada. Segundo McCune e Colaboradores91, a não estabilização da curva de acumulação de espécies se dá ou pelo baixo número amostral analisado em relação a área de ocupação da espécie e seu tamanho populacional, pela ocorrência frequente de espécies raras registradas ou ainda, daquelas não relacionadas ao objeto de estudo. No caso deste trabalho é possível considerar que os três argumentos sejam pertinentes. Considerando a amplitude da distribuição geográfica de P. tajacu no território nacional e as variações populacionais e dos grupos, a sobreposição de habitats aos de outros hospedeiros, a dieta herbívora com forte componente onívoro e oportunista da espécie148 é compreensível o encontro crescente de espécies raras, a medida que se analisa mais amostras, e ainda, de falsos parasitos que indicam conquistas de novos espaços e novos contatos. Desta forma, para se estabelecer com mais acurácia o panorama epidemiológico desses animais na região a ampliação de análises parasitológicas devem ser feitas. Cabe no entanto considerar, como mostra a inclinação da curva construída, que os esforços de coleta em tão vasta área de acesso difícil e de análise deverão ser exaustivos e com baixo retorno imediato. A tendência de estabilidade da curva de acumulação de espécies em fezes de S. scrofa quando comparada a do P. tajacu, pode refletir também de certa forma e ainda de modo incipiente, o ambiente mais restrito e controlado em que vivem suínos. Geralmente em ambientes de criação, ou ao redor a áreas de ocupação humana, estes animais não conseguem se expor às diversidade de vias de transmissão que existem nas áreas naturaias. Por isso tendem a ter menor diversidade de parasitos nestas áreas, mas com a preponderância de espécies de alta prevalência e potencial epidemiológico quando comparados à fauna helmintológica de animais

de vida livre. Estes normalmente apresentam alta diversidade e baixa prevalênciade parasitas, especialmente os de importância epidemiológica93. Incertezas na identificação das espécies contidas nas amostras de fezes também podem ser considerados motivos que levam a não estabilização das curvas de acumulação, mas que só serão superados com esforços continuados de pesquisa e o investimento de novas técnicas de identificação, como as moleculares, para espécies ainda desconhecidas.

6.3. Diversidade de helmintos em fezes de Sus scrofa e Pecari tajacu

Os índices de diversidade de Shannon (H’) e de Simpson (Ds) foram baixos para porcos (H’=1,491 e Ds = 0,7151) e catetos (H’=0,5115, Ds= 0,2152), considerando outras comunidades de parasitas em outras espécies135,149. Os valores superiores para porcos, deve-se a maior equitabilidade (J=0,717) de morfoespécies como Strongylida 1, Metastrongylus, A. suum e M. hirudinaceus para esta espécie, do que acalculada para P. tajacu (J=0,2328). Ainda assim, as diferenças entre eles não foram estatisticamente significativas (p-valor>0,001). A presença de espécies raras ou falsos parasitos em poucas amostras de fezes de taiassuídeos e a alta prevalência de M. hirudinaceus nas amostras (66,0%) explicam em parte a os índices baixos para os catetos.

6.4. Similaridade da fauna de helmintos entre Sus scrofa e Pecari tajacu

A similaridadede 71% da fauna helmintológica evidenciada pelo índice de Sorensen corroboram com a proximidade filogenética51 e semelhanças fisioanatômicas47 entre as espécies estudadas. O compartilhamento das espécies de importância médica (86%) e de zootécnica (83%) reflete também a baixa especificidade destes helmintos, capazes de circular não só entre os suínos e taiassuídeos, mas também entre outros ungulados silvestres e de criação e eventualmente também entre animais de outras ordens. O alto índice de similaridade de helmintos de importância médica nas duas espécies, mostra a importância que o compartilhamento de helmintos destes hospedeiros ganham nas questões pertinentes a saúde pública e suas interrelações com as comunidades silvestres. O aprofundamento de estudos a respeito de parasitos de animais de vida livre se faz necessário vide o pequeno número de trabalhos relacionados à helmintofauna destes animais na região do Pantanal e da potencialidade do rompimento de novas barreiras biológicas e acometimento de novas espécies por estes parasitos. Da mesma forma, a circulação de porcos em estado

doméstico e asselvajado por amplas áreas contribui para a dispersão das parasitoses entre eles, os taiassuídeos e entre outros animais silvestres, com potencial ainda não estudado de dispersão para outras regiões. No Pantanal, os fatores ambientais parecem exercer importância na determinação da similaridade da fauna helmíntica de porcos e catetos. A coabitação das áreas de uso entre porcos e taiassuídeos é um fator relevante, ainda mais quando estes possuem um elo que reduz o hiato entre o ambiente antrópico e o silvestre, representado pelo porco Monteiro. Este animal circula livremente pelas planícies de charcos, bordas de florestas e áreas de pasto podendo carrear helmintos antes restritos ao ambiente silvestre para as comunidades humanas e ainda pela ingesta de sua carne, oriunda da caça, tradição comum na cultura pantaneira. A dinâmica de cheias e vazantes do Pantanal é outro fator ambiental crucial na dispersão de patógenos por veiculação hídrica. As morfoespécies encontradas neste estudo são extremamente resistentes à dessecação e a hiperosmolaridade tônicae ainda podem ser carreadas pelos seus hospedeiros intermediários/paratênicos por diversos quilômetros144,150,151,152,153. Essas características facilitam a não só a dispersão como a manutenção destes helmintos no ambiente. Recentemente os rios afluentes das principais artérias da Bacia do Alto-Paraguai vem passando por sucecessivos represamentos por conta do setor energético para construção de pequenas hidrelétricas. Esta intervenção antrópica altera o pulso das cheias e reduz a velocidade dos meandros pantaneiros154. Ainda não se sabe ao certo até quando esta transformação pode resultar em emergência de doenças na região, mas o que se pode teorizar, pelo que foi visto na presente pesquisa, é que uma menor velocidade no escoamento dos rios facilita a perpetuação de patógenos de veiculação hídrica, no caso as helmintíases. O corrente trabalho exercita uma reflexão a respeito da importância da manutenção da biodiversidade como proteção à emergência de doenças. A função ecológica mais importante no Pantanal é o pulso das cheias, assim a conservação da naturalidade deste pulso é alvo de conservação para o Pantanal como um todo.

6.5. Importância epidemiológica da fauna de helmintos entre Sus scrofa e Pecari tajacu

As morfoespécies de parasitos encontrados foram classificadas de acordo com a importância zootécnica para as criações de suínos e taiassuídeos e enfermidades que mais acometem animais silvestres66,87,88,89,90.

Seis morfoespécies puderam ser suficientemente identificadas para caracterizar parasitoses de importância zootécnicas, são elas: Metastrongylus sp., Trichuris sp., Macracanthorhynchus hirudinaceus Ascaris suum Anaplocephalida e Spiruridae. As duas morfoespécies de estrongilídeos encontradas, Strongilida 1 e Strongilida 2, foram adicionados à lista em razão da importância que helmintos desta ordem possuem para estes hospedeiros155. As doenças também foram relacionadas aos gêneros mais comuns encontrados parasitando estes animais no Brasil98,106. Assim, uma das morfoespécies mais comuns neste estudo, o Metastrongylus, causa a metastrongilose que se caracteriza por causar lesões nos pulmões, restritas ao bordo ventral diafragmático, próximo à extremidade caudal causando distúrbios respiratórios e pneumonias em suínos156. Mesmo as infecções leves podem afetar adversamente o crescimento e a taxa de conversão alimentar dos animais87. Interessante ressaltar, que durante a coleta de campo muitos criadores de suínos queixavam-se de seus animais estarem com “verme nos pulmões”, coincidindo assim com a prevalência considerável do helminto na presente pesquisa. A tricuríase, ascaridíase, macracantorrincose, esfogaostomíase e a monieziose são enfermidades que acometem o intestino delgado dos animais causando, basicamente, sintomatologias parecidas como destruição dos enterócitos, dos capilares sanguíneos e ulceração da mucosa157, resultando em hipoxia tecidual, diarréia mucosa sanguinolenta, anemia, hipoalbuminemia, anorexia e desidratação158. Competem ainda com hospedeiro pelo o alimento presente no trato digestivo como ferro e vitamina B12159. A espiruridiose e a tricosntrongilose são enfermidades que acometem o estômago de suinos e podem ocasionar gastrite catarral, por vezes diftérica, com ulceração e secreção de um muco viscoso, podendo o animal apresentar como sinais clínicos anemia, inapetência e melena ocasional160. Como se pode notar, em todas as doenças ocorre um comprometimento no desenvolvimento do animal e em alguns casos a intensa parasitose pode levar a morte. Este aspecto de perda produtiva deve ser considerado quanto à importância do suíno na alimentação da população pantaneira residente no entorno da RPPN. Tendo o porco como uma das principais fontes proteicas, esta população depende do animal não somente como fonte alimentar, mas também como fonte de renda39. A sua depreciação resulta em perda significativas para uma comunidade já bem carente. Importante frisar também o aspecto silvestre da doença. Populações de taiassuídeos e suínos asselvajados parasitados tendem a ser menos competitivos em razão da morbidade

resultante das enfermidades89. Mais debilitados, os animais perdem mobilidade, acesso a alimento e a reprodução. As morfoespécies encontradas de importância médica foram assim classificdas por possuírem relações com humanos bem relatadas na literatura, como o caso do Macracanthorhynchus hirudinaceus. Diversos casos deste parasita já foram descrito em humanos na Ásia161,162,163,164,165,166, na Oceania167,168, Europa169, na África170, na América do Norte171, na América do Sul172 e até no Brasil, onde Gonzaga173, em pesquisa de parasitos em fezes humanas em Natal, Rio Grande do Norte, encontrou duas amostras positivas para M. hirudinaceus em um universo de 1236 amostras. As maiores incidências deste parasitismo em humanos na Ásia podem ser explicadas pelo hábito da população naquela região de se alimentar de artrópodes, entre eles hospedeiros do M. hirudinaceus como besouros e escaravelhos174, diferente das demais regiões citadas onde a contaminação acidental pode ser o principal motivo atribuído às infecções. A macracantorricose humana é uma doença gastroentérica responsável por uma enterite eosinofílica, causando muita dor abdominal podendo evoluir até a quadros mais graves como perfuração intestinal165,166. A tricuríase e a ascaridíase humana fazem parte das doenças negligencidas de importância médica mais por causa de suas relações filogenéticas entre humanos e suínos do que o fato de serem helmintos característicos de animais e infectarem humanos acidentalmente, como o caso do M. hirudinaceus. Os dois gêneros de parasitos possuem uma longa história de interação com humanos5,175 e a hipótese corrente é de que ambos iniciaram suas relações com os suínos a partir da domesticação destes animais há 10,000 anos7,51. Observou-se neste estudo, dois helmintos específicos de suínos (Ascaris suum e Trichuris suum) mas com certa aptidão de infectar humanos, visto suas ligações filogenéticas139,175. A fisiopatologia destas helmintíases se assemelham com a de espécies correlatas em humanos. A. lumbricoides e T. trichuria provocam infecção intestinal, em geral assintomática ou com poucos sintomas, como dor abdominal, diarréia, vômitos e anorexia. Em infecções maciças podem causar importantes complicações, como deficiência nutricional, pneumonite, obstrução intestinal e dos ductos pancreático e biliar, entre outras, algumas vezes fatais176.

6.6 Distribuição dos helmintos na RPPN SESC Pantanal

Como relata Coelho43 os barreiros tem papel importante na dinâmica da fauna regional, especialmente na seca onde todos os animais compartilham o acesso a água. Pelo menos cinco

barreiros principais estão no perímetro de Santa Maria: o do Farofa, da Figueira, da Catraca, do Acuã e do Sal, e neles foram registradas 24 espécies de mamíferos, 11 de aves e duas de répteis. Justamente neste posto, a maior parte das amostras positivas foram encontradas. Cabe lembrar que este posto também é o que dá apoio e acesso a Colônia de Santa Isabel e permite o embarque e desembarque de pessoas e materiais. Todos essse fatores parecem contribuir para o número de amostras positivas na localidade e a elevada diversidade de morfoespécies encontradas que, junto com Santo André, apresentaram as maiores riquezas de espécies e prevalências. A dispersão de Macracanthorhynchus hirudinaceus em porcos e catetos e em todas as localidades amostradas relaciona-se ao ciclo biológico do parasito e a presença dos besouros coprófagos abundantes na região e ao inevitável encontro de vetores, parasitas e hospedeiros. Apesar dos porcos serem os principais hospedeiros deste acantocéfalo, o parasito tem relato na literatura em tamanduás177, cavalos178, carnívoros179 e ungulados silvestres180, o que reforça a presença elevada deste parasita em um local onde diversas espécies convivem, como é Santa Maria. São Pedro de Joselândia é a maior comunidade do entorno da reserva e sua população, basicamente rural, cria animais domésticos para sustento próprio ou captação de renda. Por conta deste fato é visível a presença de morfoespécies características de criações suínas como Ascaris suum, Strongylida 1 e Metarstrongylus sp., nesta comunidade. Tal fato traz preocupações quanto a sanidade sunícola destas criações visto que as citadas morfoespécies são de importância zootécnicas, e sua alta prevalência pode trazer graves consequências a esta comunidade como a perda produtiva do rebanho e prejuízo financeiro. Outra nota importante é a presença das três morfoespécies de importância médica nas comunidades do entorno, e ainda, duas delas, Ascaris suum e Trichuris sp., exclusivamente nestas regiões. A hipótese que se levanta é que estas parasitoses se perpetuam nestas comunidades que as mantém muito em conta de seus inadequados esgotamento doméstico e manejo sanitário de suas criações suínas, não sofrendo interferência do ambiente silvestre na sua propagação. Esta suposição leva a reflexão quanto ao fluxo de parasitoses entre os diferentes ambientes estudados e as preocupações da população do entorno, que corriqueiramente acusam a Reserva de trazer problemas à saúde da comunidade e seus animais.

7. Conclusões

 Foram encontradas ovos de 11 morfoespécies de helmintos em fezes de suídeos e taiassuídeos na RPPN SESC Pantanal, das quais oito em Sus scrofa e nove em Pecari tajacu.

 Trichuris sp. e Anaplocephalidae em P. tajacu constituem novos registros de helmintos para catetos na região do Pantanal.

 Não houve diferença dos índices de diversidade de Shannon e Simpson calculada para os helmintos de suinos e catetos no universo amostral estudado e os valores encontrados foram baixos comparados aos da fauna helmintológica de outras espécies de outras regiões.

 Foram identificadas oito morfoespécies de importância zootécnica na região: Ascaris suum, Macracanthorhynchus hirudinaceus, Trichuris sp., Metastrongylus sp., Spiruridae, Strongilida 1, Strongilida 2 e Anaplocephalidae.

 Foram identificadas três morfoespécies de importância médica: Ascaris suum, Macracanthorhynchus hirudinaceus, Trichuris sp.

 Sus scrofa e Pecari tajacu compartilham 71% das espécies de helmintos na RPPN SESC Pantanal e dentre estas 83% das espécies compartilhadas são de importância zootécnica e 80% são de importância médica.

 Macracanthorhynchus hirudinaceus apresentou distribuição mais ampliada estando presente em todas as localidades pesquisadas, sugerindo maior adaptabilidade do parasita as diferentes nuances climáticas e ecológicas do Pantanal.

 As morfoespécies mais encontradas em ambientes silvestres foram Nematoda, Trichostrongilidae e Anaplocephalidae, com 100% de suas presenças na área da Reserva e o Macracanthorhynchus hirudinaceus com 83,72%. As morfoespécies de helmintos encontradas com maior prevalência nas comunidades humanas do entorno da Reserva foram o Ascaris suum, Trichuris sp. Oxyuridae com 100% de presença nestes ambientes antropizados e o Strongilida 1, Metastrongylus sp. e o Strongylida 2 com 89,47%, 70,83% e 60% de presença nesta área, respectivamente.

 As curvas de acumulação de espécies indicam a necessidade de aumentar o universo amostral em futuras pesquisas na região, especialmente para P. tajacu, visto a notória presença de espécies raras e falsos parasitas.

 A distribuição dos parasitas na Reserva e seu entorno parecem estar determinada mais pelos fatores ambientais, antrópicos e ecológicos que criam condições favoráveis a transmissão do parasita, do que a estrutura fisiológica ou filogenética do parasita com seu hospedeiro, fato que pode ser observado pela distribuição de Macracanthorhynchus hirudinaceus mais prevalente na área da Reserva e de Ascaris summ totalmente prevalente nas comunidades humanas.

 O fluxo parasitário parece estar apontando a transmissão de helmintos de porcos domésticos para os catetos, visto a presença de parasitos característicos de suínos parasitando taiassuídeos como Macracanthorhynchus hirudinaceus, Trichuris sp. Strongilida 1 e Strongilida 2 e não ao contrário.

8. Complementação de proposta

O presente trabalho foi parte integrante de um conjunto maior de pesquisas realizadas na RPPN SESC Pantanal e gerou, antes mesmo de sua conclusão, produção bibibliográfica pertinente às questões da ocorrência dos parasitas e suas relações com as comunidades do entorno. Estes resumos, apresentados em Congressos pelo Brasil (Anexo 3, 4 e 5), mostraram a importância do estudo da diversidade de helmintos intestinais em animais silvestres e domésticos no escopo da saúde pública e suas implicações para saúde humana. Embora este estudo esteja direcionado à avaliação das parasitoses intestinais de porcos domésticos e nativos é importante que estes resultados gerem ações para a qualidade da saúde ambiental local e se aproxime da vida das pessoas. Desta forma, pretende-se expandir as atividades para o levantamento das parasitoses nas populações humanas do entorno, especialmente, São Pedro de Joselândia, Pimenteira, Porto Cercado e Retiro, com o objetivo exploratório de identificar a presença e prevalência das helmintíases nestas populações e suas relações com os porcos.

Referências Bibliográficas

1. Groves C. Current views on taxonomy and zoogeography of the genus Sus. In: Albarella U, Dobney KM, Ervynck A, Rowley-Conwy P, editors Pigs and humans : 10,000 years of interaction. New York: Oxford University Press; 2007. p. 15–29.

2. García HH, Gonzalez AE, Evans CA, Gilman RH. Taenia solium cysticercosis. The Lancet. 2003;362(9383):547–56.

3. Acha PN, Szyfres B. Zoonoses and communicable diseases common to man and animals. Pan American Health Organization, Pan American Sanitary Bureau, Regional Office of the World Health Organization; 2005.

4. Gonçalves MLC, Araújo A, Ferreira LF. Human intestinal parasites in the past: new findings and a review. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2003;98 Suppl 1:103–18.

5. Loreille O, Bouchet F. Evolution of ascariasis in humans and pigs: a multi-disciplinary approach. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2003;98 Suppl 1:39–46.

6. Leles D, Reinhard KJ, Fugassa M, Ferreira LF, Iñiguez AM, Araújo A. A parasitological paradox: Why is ascarid infection so rare in the prehistoric Americas? J Archaeol Sci. 2010;37(7):1510–20.

7. Leles D, Gardner SL, Reinhard K, Iñiguez A, Araujo A. Are Ascaris lumbricoides and Ascaris suum a single species? Parasit Vectors. 2012;5(1):42.

8. Liu G-H, Wu C-Y, Song H-Q, Wei S-J, Xu M-J, Lin R-Q, et al. Comparative analyses of the complete mitochondrial genomes of Ascaris lumbricoides and Ascaris suum from humans and pigs. Gene. 2012;492(1):110–6.

9. Shao C-C, Xu M-J, Alasaad S, Song H-Q, Peng L, Tao J-P, et al. Comparative analysis of microRNA profiles between adult Ascaris lumbricoides and Ascaris suum. BMC Vet Res. 2014 Apr 27;10(1):1–6.

10. Sprent JFA. Anatomical distinction between human and pig strains of Ascaris. Nature. 1952;170(4328):627–8.

11. Ansel M, Thibaut M. Value of the specific distinction between tascaris lumbricoïdes Linnè 1758 and Ascaris suum Goeze 1782. Int J Parasitol. 1973 May;3(3):317–9.

12. Rey L. Parasitologia parasitos e doenças parasitárias do homem nos trópicos ocidentais. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan; 2008.

13. Taylor MA, Coop RL, Wall RL. Parasitologia veterinária. Rio de Janeiro (RJ): Guanabara Koogan; 2010.

14. Kliks MM. Helminths as heirlooms and souvenirs: a review of new world paleoparasitology. Parasitol Today Pers Ed. 1990 Apr;6(4):93–100.

15. Araújo A, Jansen AM, Bouchet F, Reinhard K, Ferreira LF. Parasitism, the diversity of life, and paleoparasitology. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2003;98 Suppl 1:5–11.

16. Ferreira L, Reinhard K, Araújo A. Paleoparasitologia. Temas em Saúde.Editora Fiocruz, Rio de Janeiro. 128 p.

17. Millennium Ecosystem Assessment (Program). Ecosystems and human well-being: synthesis. Washington, DC: Island Press; 2005. 137 p.

18. Halliday J, Daborn C, Auty H, Mtema Z, Lembo T, Bronsvoort BM d., et al. Bringing together emerging and endemic zoonoses surveillance: shared challenges and a common solution. Philos Trans R Soc B Biol Sci. 2012;367(1604):2872–80.

19. Estrada-Peña A, Ostfeld RS, Peterson AT, Poulin R, de la Fuente J. Effects of environmental change on zoonotic disease risk: an ecological primer. Trends Parasitol. 2014 Apr;30(4):205–14.

20. Begon M, Townsend CR, Harper, John L, Melo AS. Ecologia de indivíduos a ecossistemas. Porto Alegre: Artmed; 2007.

21. Keesing F, Belden LK, Daszak P, Dobson A, Harvell CD, Holt RD, et al. Impacts of biodiversity on the emergence and transmission of infectious diseases. Nature. 2010;468(7324):647–52.

22. Ostfeld RS, Keesing F. Biodiversity series: the function of biodiversity in the ecology of vector-borne zoonotic diseases. Can J Zool. 2000;78(12):2061–78.

23. Keesing F, Holt RD, Ostfeld RS. Effects of species diversity on disease risk: Effects of species diversity on disease risk. Ecol Lett. 2006;9(4):485–98.

24. Dobney K, Rowley-Conwy P. Wild boar and domestic pigs in Mesolithc and Neolithc southern Scandinavia. Pigs and Humans, 10000 Years of Interactions. Oxford University Press; 2007.

25. Larson G, Albarella U, Dobney K, Rowley-Conwy P. Current views on Sus phylogeography and pig domestication as seen though modern mtDNA studies. In: Albarella U, Dobney KM, Ervynck A, Rowley-Conwy P, editors Pigs and humans : 10,000 years of interaction. New York: Oxford University Press; 2007. p. 30–41.

26. Donkin RA. The peccary--with observations on the introduction of pigs to the New World. Philadelphia: American Philosophical Society; 1985. 152 p.

27. Vaz Z. Adaptação ao porco domestico do Stichorchis giganteus, parasita de porcos selvagens, redescrição. Arq Inst Biológico. 1935;6:45–52.

28. Souza M, Sobestiansky J, Linhares G, Oliveira W, Araujo J. Surto de macracantorrincose em queixada (tayassu pecari) criado extensivamente nos arredores de goiânia–estado de goiás, brasil: uma zoonose em potencial. Rev Patol Trop. 2005;34(3):213–20.

29. Caubet CG. O aqüífero guarani e seus parâmetros jurídicos: perspectivas e lógicas da escassez de água doce. GEOUSP Espaço E Tempo. 2012;31(31Especial):146–60.

30. Silva J dos SV, Abdon MM. Delimitação do Pantanal brasileiro e suas sub-regiões. Pesqui Agropecuária Bras. 1998;33(13):1703–11.

31. Olson D, Dinerstein E. The Global 200: A representation approach to conserving the earth´s most biologically valuable ecoregions. Conserv Biol. 1998;12:502–15.

32. Junk WJ, Cunha CN, Wantzen KM, Petermann P, Strüssmann C, Marques MI, et al. Biodiversity and its conservation in the Pantanal of Mato Grosso, Brazil. Aquat Sci. 2006;68(3):278–309.

33. Silva R, Sato M. Territórios e identidades: mapeamento dos grupos sociais do Estado de Mato Grosso–Brasil. Ambiente Soc. 2010;13(2):261–81.

34. Motta M, Carvalho V, Ribeiro Z. Os arranjos produtivos locais como ferramenta de desenvolvimento do turismo em Mato Grosso. 2o Simpósio de Geotecnologias no Pantanal. Corumbá: Embrapa Informática Agropecuária/INPE; 2009. p. 905–15.

35. Desbiez ALJ, Bodmer RE, Santos SA, others. Wi,,,,,1ldlife habitat selection and sustainable resources management in a Neotropical wetland. Int J Biodivers Conserv. 2009;1(1):11–20.

36. Sicuro F, Oliveira L. Coexistence of peccaries and feral hogs in the brazilian Pantanal wetland: an ecomorphological view. J Mammal. 2002;83(1):207–17.

37. Fontana I. Avaliação do papel do porco Monteiro na cadeia epidemiológica da leptospirose em sub-regiões do Pantanal sul-mato-grossense. [Dissertação]. [Brasília]: Universidade de Brasília; 2011.

38. EMBRAPA-CPAP. Empresa Brasileira de Pesquisas Agorpecuárias - Centro de Pesquisas Agropecuárias do Pantanal [Internet]. Available from: http://www.cpap.embrapa.br/agencia/fazendas/fazesub.htm.

39. Dourojeanni MJ, Serviço Social do Comércio. Construindo o futuro do Pantanal. Rio de Janeiro, Brasil: SESC; 2006. 303 p.

40. Assine ML, Soares PC. Quaternary of the Pantanal, west-central Brazil. Adv Quat Plata River Basin. 2004;114(1):23–34.

41. Resende E. Pulso de Inundação – Processo Ecológico Essencial à Vida no Pantanal. Embrapa; 2008.

42. Souza C, Lani J, Sousa J. Origem e evolução do pantanal mato-grossense. Anais do VI Simpósio Nacional de Geomorfologia. Goiânia: UFG; 2006.

43. Coelho IP. Relações entre barreiros e a fauna de vertebrados no nordeste do Pantanal, Brasil. [Dissertação]. [Rio Grande do Sul]: Universidade Federal do Rio Grande do Sul; 2006.

44. Oliveira J. Os primeiros passos em direção a uma arqueologia pantaneira: de Max Schmidt e Branka Susnik a outras interpretações sobre os povos indígenas nas terras baixas do Pantanal. Rev Arqueol. 2007;20:83–115.

45. Ribeiro MA, Moretti EC. Processo de ressignificação da geografia do pantanal. Mercator. 2012;11(24):43–51.

46. Wilson DE, Reeder DM, editors. Mammal species of the world: a taxonomic and geographic reference. 3rd ed. Baltimore: Johns Hopkins University Press; 2005. 2 p.

47. Sowls LK. Javelinas and other peccaries: their biology, management, and use. 2nd ed. College Station: Texas A&M University Press; 1997. 325 p.

48. Mourão G. Levantamento aéreos de espécies introduzidas no Pantanal: porco ferais (porco Monteiro), gado bovino e búfalos.

49. Bordas do brasil. Fazenda Cacimba de Pedra Reino Selvagem. [Internet]. Available from: http://www.bordasdobrasil.com.br/teste/arquivo/2/159/fazenda-cacimba-de-pedra- reino-selvagem

50. Granville D. Amigos da Onça [Internet]. Available from: http://blog.photoinnatura.com/2007/10/amigos-da-ona.html

51. Albarella U, editor. Pigs and humans: 10,000 years of interaction. Oxford ; New York: Oxford University Press; 2007. 454 p.

52. Rural centro. “Sobre o Pantanal: o homem pantaneiro”. [Internet]. 2013. Available from: http://cdn.ruralcentro.com.br/1/2011/12/13/porco-monteiro-no-pantanal-full.jpg

53. Oliver W. Introduction. In: Oliver WRL (org) Pigs, peccaries and hippos. Gland, Swtzerland: IUCN; 1993. p. 3–10.

54. Theimer T. C., Keim P. Phylogenetic relationships of peccaries based on mitochondrial cytochrome b DNA sequences. J Mammal. 1998;79:566–72.

55. Silva R. Avaliação da variabilidade genética em Tayassu tajacu (Cateto) e Tayassu pecari (Queixada) por meio da utilização de marcadores microssatélites. [Dissertação]. [Paraná]: Universidade Federal do Paraná; 2006.

56. ProProfs. Id species Tayassuidae [Internet]. [cited 2012 Nov 25]. Available from: http://www.proprofs.com/quiz-school/story.php?title=id-species-tayassuidae

57. Keuroghlian A, Eaton DP. Fruit Availability and Peccary Frugivory in an Isolated Atlantic Forest Fragment: Effects on Peccary Ranging Behavior and Habitat Use. Biotropica. 2007;40(1):62–70.

58. Dalla Vecchia AC. Variação genética em Tayassu pecari (Link, 1795) e em Pecari tajacu (Linnaeus, 1758) : uma contribuição para a conservação dessas espécies. [Dissertação]. [São Carlos]: Universidade Federal de São Carlos; 2011.

59. Poulin R. The functional importance of parasites in animal communities: many roles at many levels? Int J Parasitol. 1999;29(6):903–14.

60. Rego A, Vicente J. Excursão científica ao Pantanal, Estado de Mato Grosso, para coletas de helmintos. Ciênc Cult. 1988;40(1):65–8.

61. Travassos L, Pinto C, Muniz J. Excursão scientífica ao estado de Mato Grosso na zona do pantanal (margens do rio São lourenço e Cuyaba) realizada em 1922. Mem Inst Oswaldo Cruz. 1927;20(2):249–69.

62. Catto J. Endoparasitos de animais domésticos e silvestres do Pantanal: helmintos, acantocéfalos, pentastomídeos e protozoários. III Simpósio sobre Recursos Naturais e Sócioeconômicos do Pantanal – Os Desafios do Novo Milênio. Corumbá: EMBRAPA - Gado de Corte; 2000. p. 1–17.

63. Nascimento A, Hoppe E, Mapeli E. Infecões naturais por helmintos parasitas em queixadas (tayassu pecari) no pantanal de paiaguás, MS, Brasil. Rev Parasitol Trop. 2005;34(Suppl. Esp.).

64. Nascimento A, Hoppe E, Gomes R, Almeida K. Helmintofauna de porcos-monteiros (sus scrofa domesticus linnaeus, 1758) provenientes do pantanal de paiagauais, Mato grosso do sul, Brasil. Rev Patol Trop. 2005;34.

65. Nascimento A, Hoppe E, Mapeli E. Helmintos parasitas de catetos (pecari tajacu) provenientes do pantanal de paiaguás, Mato grosso do sul, brasil. Rev Patol Trop. 2005;34.

66. Roepstorff A, Nansen P. Epidemiology and control of helminth infections in pigs under intensive and non-intensive production systems. Vet Parasitol. 1994;54(1-3):69–85.

67. Ovando TM, Ribeiro OC. Endoparasitas em porco-monteiro do pantanal do rio negro de mato grosso do sul. Ens E Ciênc Ciênc Biológicas Agrár E Saúde. 2007;11(1):73–9.

68. Paes R, Ribeiro O, Caneiro-Monteiro L, Figueiredo A, Neto A, Oliveira J, et al. Enfermidades de ocorrência no porco monteiro (Sus scrofa) no Pantanal sul-matogrossense, Brasil. Anais do 35o Congresso Brasileiro de Medicina Veterinária – CONBRAVET. 2008.

69. ICMBIO. Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade [Internet]. Available from: http://www.icmbio.gov.br/portal/biodiversidade/unidades-de- conservacao/biomas-brasileiros.html

70. Conservação Internacional. Pantanal – Unidades de conservação [Internet]. Available from: http://www.conservation.org.br/onde/pantanal/index.php?id=252

71. Brasil. Institui o Sistema Nacional de Unidades de Conservação da Natureza. Diário Oficial da União. 9.985 Jul 18, 2000.

72. Souza J, Côrte D, Ferreira L. Perguntas e Respostas sobre reserva particular do patrimônio natural. Brasília: : Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade, ICMBio, Coordenação Geral de Criação, Planejamento e Avaliação de Unidades de Conservação; 2012. 75 p.

73. Brandão L, Antas P de TZ, Oliveira L, Pádua M, Pereira N, Valukty W. Plano de manejo da Reserva Particular de Patrimônio Natural do SESC Pantanal. 2nd ed. Rio de Janeiro: Serviço Social do Comércio; 2011. 148 p.

74. Collischonn W, Tucci CEM, Clarke RT. Further evidence of changes in the hydrological regime of the River Paraguay: part of a wider phenomenon of climate change? J Hydrol. 2001 May;245(1-4):218–38.

75. Hasenack H, Cordeiro J, Hofmann G. O clima da RPPN SESC Pantanal.

76. Alho C. Plano de manejo, Estância Ecológica SESC Pantanal. Brasília: Funatura; 1998.

77. Antas P. Pantanal - Guia de Aves: espécies de aves da Reserva do Patrimônio Natural do SESC Pantanal. Rio de Janeiro: Serviço Social do Comércio; 2004. 246 p.

78. IBGE. População residente [Internet]. Available from: http://www.censo2010.ibge.gov.br

79. Krebs CJ. Ecological methodology. 2nd ed. Menlo Park, Calif: Benjamin/Cummings; 1999. 620 p.

80. Chame M. Terrestrial mammal feces: a morphometric summary and description. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2003;98(Suppl 1):71–94.

81. Callen EO, Cameron TWM. A prehistoric diet revealed in coprolites. New Sci. 1960;8(190):35–40.

82. Lutz A. O Schistosomun mansoni e a schistosomatose segundo observações feitas no Brasil. Mem Inst Oswaldo Cruz. 1919;19:121–55.

83. Hubalek Z. Measures of species diversity in ecology: an evaluation. Folia Zool. 2000;49(4):241–60.

84. Hurlbert SH. The Nonconcept of Species Diversity: A Critique and Alternative Parameters. Ecology. 1971;52(4):577–86.

85. McCune B, Mefford M. Multivariate analysi of ecological data. Gleneden Beach: MJM Software Design; 1999.

86. Poole RW. An introduction to quantitative ecology. New York: McGraw-Hill; 1974. 532 p.

87. Soulsby EJL. Parasitologia y Enfermidades Parasitárias en lós Animales Domésticos. 7th ed. Mexico: Nueva Editorial Interamericana; 1987. 825 p.

88. Urquhart GM, Quintanilha AMNP, Bressan MCRV, Pereira M de C. Parasitologia veterinária. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan; 1998.

89. Cubas ZS, Silva JCR, Catão-Dias JL. Tratado de animais selvagens medicina veterinária. São Paulo: Roca; 2007. 1376 p.

90. Bowman DD. Georgis’ parasitology for veterinarians. 9th ed. St. Louis, Mo: Saunders/Elsevier; 2009. 451 p.

91. McCune B, Grace JB, Urban DL. Analysis of ecological communities. Gleneden Beach, OR: MjM Software Design; 2002. 300 p.

92. Poulin R, Leung TLF. Taxonomic resolution in parasite community studies: are things getting worse? Parasitology. 2010 Nov;137(13):1967–73.

93. Zargar UR, Chishti MZ, Tantray MA. Parasite with Multiple Roles: Are They Really Beneficial? Proc Natl Acad Sci India Sect B Biol Sci [Internet]. 2013 Sep 20 [cited 2014 Sep 10]; Available from: http://link.springer.com/10.1007/s40011-013-0241-3

94. Neto J, Thatcher V. Estudos parasitológicos preliminares em tayassuídeos (Tayassu tajacu) na Amazônia Central. Rev Bras Med Vet. 1986;8:175–84.

95. Rego A. Revisão do gênero monoecocestus beddard, 1914 (cestoda, anoplocephalidae). Mem Inst Oswaldo Cruz. 1961;59(3):325–54.

96. Vicente JJ, Muniz-Pereira LC, Noronha D, Pinto RM. Description of males of Parabronema pecariae Ivaschkin, 1960 (Nematoda, Habronematoidea) parasitizing peccaries (Mammalia, Tayassuidae) in Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2000;95(6):849–51.

97. Hoppe E, Pereira L, Tebaldi J, Barquero G, Lopez R. Descriptors of helminthic infection in captive Tayassu pecari and Pecari tajacu (Artyodactyla: Tayassuidae). XVII Congresso de Parasitologia Veterinária. São Luiz: Colégio Brasileiro de Parasitologia Veterinária.; 2012. p. 1–138.

98. Dalla Costa O, Morés N, Pedroso-de-Paiva D, Silva R, Sobestiansky J. Acompanhamento parasitário de rebanhos suínos no sistema intensivo de suínos criados ao ar livre - SISCAL. Concórdia: Embrapa Suínos e Aves, 2000.; 2000.

99. Roepstorff A, Murrell KD. Transmission dynamics of helminth parasites of pigs on continuous pasture: Ascaris suum and Trichuris suis. Int J Parasitol. 1997;27(5):563–72.

100. Mundim MJS, Mundim AV, Santos ALQ, Cabral DD, Faria ESM, Moraes FM. Helminths and protozoa in wild boars (Sus scrofa scrofa) feces raised in captivity. Arq Bras Med Veterinária E Zootec. 2004;56(6):792–5.

101. Gomes R, Bonuti M, Almeida K, Nascimento A. Infecções por helmintos em Javalis (Sus scrofa scrofa) criados em cativeiro na região Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Cienc Rural. 2005;35(3):625–8.

102. Costa H. Alguns aspectos sobre helmintos parasitos de Sus domesticus Linnaeus, 1758, procedentes do Estado da Bahia, Brasil. Arq Esc Veterinária Universidade Fed Minas Gerais. 1965;8:12–44.

103. Pinto JM da S, Costa JO, Souza JC de A. Ocorrência de endoparasitos em suínos criados em Itabuna, Bahia, Brasil. Ciênc Vet Tróp. 2007;10(2/3):79–85.

104. Carneiro J, Pereira E, Lustosa ES, Campos D. Helmintos gastrointestinais de suínos no município de Goiânia. Rev Patol Trop. 1979;8(3/4):135–6.

105. Francis M, Brito DB, Gomes DC, Freire NM da S. Helmintofauna de Sus scrofa L., 1758, no estado do Rio de Janeiro. Rev Bras Med Vet. 1986;8(2):44–54.

106. Aguiar P. Aspectos epidemiológicos das parasitoses gastrintestinais de suínos naturalizados de criações familiares do distrito federal. [Dissertação]. [Brasília]: Universidade de Brasília; 2009.

107. Kasai N, Rodrigues AJ, Costa AJ, Machado RZ. Endoparasitos de Sus scrofa domesticus Linnaeus, 1758 do Município de Jaboticabal, Estado de São Paulo, Brasil. Científica São Paulo. 1979;Especial:97–102.

108. Zocoller MC, Starke WA, Turco JLT, Isepon JS. Helmintofauna de suínos procedentes do município de Selvíria, Mato Grosso do Sul, Brasil. Arq Bras Med Veterinária E Zootec. 1987;39(3):431–43.

109. Nishi SM, Gennari SM, Lisboa M, Silvestrim A, Junior LC, Umehara O. Parasitas intestinais em suínos confinados nos estados de São Paulo e Minas Gerais. Arq Inst Biológico. 2000;67(2):199–203.

110. D’Alencar AS, Faustino MAG, Sousa DP, Lima MM, Alves LC. Infecção por helmintos e coccídios em criação de suínos de sistema confinado localizada no município de Camaragibe-Pe. Ciênc Veterinária Nos Tróp. 2006;9:79–86.

111. Castro S, Albuquerque MSM, Germano J. Census of Brazilian naturalized swine breeds. Arch Zootec. 2002;51(193):27.

112. Harwell GM, Davis DS, Robinson RM, Galvin TJ. Experimental infection of collared peccary (dicotyles tajacu angulatus) with swine kidney worm (stephanurus dentatus). J Wildl Dis. 1977;13(4):445–7.

113. Hellgren EC, Lochmiller RL, Grant WE. Infection of captive adult collared peccaries, Dicotyles tajacu (Woodburne, 1968), with the nematode Ascaris suum (Goeze, 1782). Proc Helminthol Soc Wash. 1984;51(1):160–1.

114. Mayor Aparicio PG. Fisiología reproductiva y desarrollo de métodos diagnósticos del estado reproductivo de la hembra de pécari de collar (Tayassu tajacu, Linnaeus 1758) de la Amazonía. [Tese de Doutorado]. [Espanha]: Universidad Autónoma de Barcelona; 2004.

115. Anderson TJC. Ascaris infections in humans from North America: molecular evidence for cross-infection. Parasitology. 1995 Feb;110(2):215.

116. Travassos L. Contribuição para o conhecimento da fauna helmintológica brasileira. Mem Inst Oswaldo Cruz. 1914;6(2):3–7.

117. Travassos L. Notas helmintológicas. Braz Méd. 1921;35(2):67.

118. Cameron T. On the genus lobocephalus Molin, 1861. Helminth. 1924;2(2):65–76.

119. Travassos L. Ascaris retusa (Rud., 1819). BoI Biol. 1926;4:87–93.

120. Pinto C, Almeida J. Sinopse dos helmintos dos animais domésticos do Brasil. O Campo. 1935;6(8):54–63.

121. Romero-Castañón S, Ferguson BG, Güiris D, González D, López S, Paredes A, et al. Comparative parasitology of wild and domestic ungulates in the Selva Lacandona, Chiapas, Mexico. Comp Parasitol. 2008;75(1):115–26.

122. Indre D, DĂRĂBUŞ G, OPRESCU I, MORARIU S, MEDERLE N, ILIE M, et al. MORPHOMETRICAL STUDIES ON SOME EGGS OF GASTROINTESTINAL NEMATODES FROM SHEEP. Lucr Ştiinłifice Med Vet Vol XLIII [Internet]. 2010 [cited 2014 Aug 6];1. Available from: http://usab-tm.ro/vol10MV/5_vol10.pdf

123. Theil P, Memrava FK, Videira LML, Videira ALL, Pereira TF, Filardi RS. Estudo preliminar da incidência de nematódeos em fêmeas suínas da raça moura mantidas em sistema de criação semi-intensivo. IV ENCIVI. UNESP; 2010.

124. Freitas MG. Helmintologia Veterinária. 6th ed. BeloHorizonte: Copiadora e Editora Rabelo & Brasil Ltda; 1976. 396 p.

125. Euzéby J. Grand dictionnaire illustré de parasitologie médicale et vétérinaire. [Paris]; Cachan: Lavoisier : Éditions Tec & Doc ; Éditions médicales internationales; 2008.

126. Olsen OW. Animal parasites: their life cycles and ecology. New York: Dover; 1986. 562 p.

127. Freitas M. Notas sobre a incidência de helmintos em suínos de Minas Gerais. II Congr Bras Vet. Porto Alegre; 1946. p. 259–62.

128. Jesus LP, Müller G. Helmintos parasitos do estômago de suínos na região de Pelotas, RS. Rev Bras Agrocienc. 2000;6(2):181–7.

129. Hoberg EP, Lichtenfels JR. Phylogenetic systematic analysis of the Trichostrongylidae (Nematoda), with an initial assessment of coevolution and biogeography. J Parasitol. 1994;80(6):976–96.

130. Durette-Desset M. Nematodes trichostrongyles du genre Molineus Cameron 1923, parasites d’insectiviores malagaches. Ann Parasitol. 1973;48:677–98.

131. Vieira FM, Luque JL, Muniz-Pereira LC. Checklist of helminth parasites in wild carnivore mammals from Brazil. Zootaxa. 2008;1721:1–23.

132. FAUNA EUROPAEA. European Commission under the Fifth Framework Programme [Internet]. 2014. Available from: http://www.faunaeur.org/full_results.php?id=392873

133. Ruas J. Caracterização da fauna parasitária do Pseudalopex gymnocercus (graxaim-do- campo) e do Cerdocyon thous (graxaim-do-mato) na região sul do Rio Grande do Sul. [Tese de Doutorado]. [Porto Alegre]: Universidade Federal do Rio Grande do Sul; 2005.

134. Lima R. Helmintos gastrintestinais de Cerdocyon thous (Linnaeus 1766) Smith, 1839 provenientes da área da caatinga do Estado da Paraíba. [Dissertação de Mestrado]. [São Paulo]: Universidade Estadual Paulista; 2009.

135. Oliveira-Santos J. Diversidade de helmintos intestinais em cães domésticos (Canis familiaris Linnaeus, 1758) e de raposas (Cerdocyon thous Linnaeus, 1766) no semiárido do Nordeste do Brasil e implicações para a saúde. [Dissertação de Mestrado]. [Rio de Janeiro]: Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca - FIOCRUZ; 2013.

136. Alicata J. Early developmental stages of nematodes occurring in swine. U.S. Washington: U.S. Dept. of Agriculture, 1935.; 1935 p. 1–96. Report No.: 489.

137. Larsen MN, Roepstorff A. Seasonal variation in development and survival of Ascaris suum and Trichuris suis eggs on pastures. Parasitology. 1999;119 ( Pt 2):209–20.

138. Cañizales I, Guerrero R. Parásitos y otras enfermedades transmisibles de la fauna cinegética en Venezuela. Simposio Investigación y Manejo de Fauna Silvestre en Venezuela. Caracas, Venezuela; 2008. p. 16–7.

139. Beer RJ. The relationship between Trichuris trichiura (Linnaeus 1758) of man and Trichuris suis (Schrank 1788) of the pig. Res Vet Sci. 1976 Jan;20(1):47–54.

140. Yoshikawa H, Yamada M, Matsumoto Y, Yoshida Y. Variations in egg size of Trichuris trichiura. Parasitol Res. 1989;75(8):649–54.

141. Flechtmann CHW. Ácaros de importância veterinária. 3rd ed. Nobel; 1990. 192 p.

142. Lignon GB, Formiga D das N, Rubin O, Mocelin I, Freitas AR, Protas JF da S. Macracanthorhynchus hirudinaceus: prevalencia e avaliacao dos prejuizos economicos em suinos abatidos em Erechim-RS. Congresso brasileiro de medicina veterinaria. Balneario Camboriu: Abraves; 1982. p. 137.

143. Stumpf IVK. Hospedeiros intermediários de Macracanthorynchus hirudinaceus (Pallas, 1781)(Acanthocephala) em Mandirituba, Paraná, Brasil. Acta Biol Parana. 1986;15(1-2- 3-4):87–124.

144. Nansen P, Roepstorff A. Parasitic helminths of the pig: factors influencing transmission and infection levels. Int J Parasitol. 1999 Jun;29(6):877–91.

145. Nichols E, Gómez A. Dung beetles and fecal helminth transmission: patterns, mechanisms and questions. Parasitology. 2014;141(5):614–23.

146. Ezenwa VO, Godsey MS, King RJ, Guptill SC. Avian diversity and West Nile virus: testing associations between biodiversity and infectious disease risk. Proc R Soc B Biol Sci. 2006 Jan 7;273(1582):109–17.

147. Suzán G, Marcé E, Giermakowski JT, Mills JN, Ceballos G, Ostfeld RS, et al. Experimental Evidence for Reduced Rodent Diversity Causing Increased Hantavirus Prevalence. Wilby A, editor. PLoS ONE. 2009 May 6;4(5):e5461.

148. Hofmann G. Taiassuídeos simpátricos no norte do Pantanal brasileiro: implicações da estacionalidade climática, do uso da terra e da presença de uma espécie invasora nas interações competitivas entre caititus (Pecari tajacu) e queixadas (Tayassu pecari). [Tese de Doutorado]. Universidade Federal do Rio Grande do Sul; 2013.

149. Brandão M. Helmintos de mamíferos da região do Parque Nacional Serra da Capivara, Sudeste do Piauí: Diversidade e influências antrópicas. [Dissertação de Mestrado]. [Rio de Janeiro]: Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca - FIOCRUZ; 2007.

150. Yoshida S. On the Resistance of Ascaris Eggs. J Parasitol. 1920 Mar 1;6(3):132–9.

151. Brown H. Studies on the Rate of Development and Viability of the Eggs of Ascaris lumbricoides and Trichuris trichiura under Field Conditions. J Parasitol. 1927;14(1):1– 15.

152. Stunkard H. The development of Moniezia expansa in the intermediate host. Parasitology. 1938;30(4):491–501.

153. Kates K. Survival on pasture of free-living stages of some common gastrointestinal nematodes of sheep. Proc Helminthol Soc Wash. 1950;17:39–58.

154. Girard P. Efeito cumulativo das barragens no Pantanal. Inst Cent Vida. 2002;28.

155. Chilton NB, Huby-Chilton F, Gasser RB, Beveridge I. The evolutionary origins of nematodes within the order Strongylida are related to predilection sites within hosts. Mol Phylogenet Evol. 2006 Jul;40(1):118–28.

156. Das Neves Formiga D, Lignon GB, Ueno H. Prevalência de verminose pulmonar em suínos, em regiões do estado de Santa Catarina, Brasil. Pesqui Agropecu Bras. 1982;17(7):1071–8.

157. Mansfield LS, Urban JF. The pathogenesis of necrotic proliferative colitis in swine is linked to whipworm induced suppression of mucosal immunity to resident bacteria. Vet Immunol Immunopathol. 1996 Mar;50(1-2):1–17.

158. Batte EG, McLamb RD, Muse KE, Tally SD, Vestal TJ. Pathophysiology of swine trichuriasis. Am J Vet Res. 1977 Jul;38(7):1075–9.

159. Pedersen S, Saeed I, Friis H, Michaelsen KF. Effect of iron deficiency on Trichuris suis and Ascaris suum infections in pigs. Parasitology. 2001 May;122(Pt 5):589–98.

160. Kendall SB, Thurley DC, Peirce MA. The biology of Hyostrongylus rubidus. I. Primary infection in young pigs. J Comp Pathol. 1969 Jan;79(1):87–95.

161. Pradatsundarasar A, Pechranond K. Human infection with the acanthocephalan Macracanthorhynchus hirudinaceus in Bangkok: report of a case. Am J Trop Med Hyg. 1965 Sep;14(5):774–6.

162. Kliks M, Tantachamrun T, Chaiyaporn V. Human infection by an acanthocephalan Macracanthorhynchus hirudinaceus in Thailand: new light on a previous case. Southeast Asian J Trop Med Public Health. 1974 Jun;5(2):303–9.

163. Tesana S, Mitrchai J, Chunsuttwat S. Acute abdominal pain due to Macracanthorhynchus hirudinaceus infection: a case report. Southeast Asian J Trop Med Public Health. 1982 Jun;13(2):262–4.

164. Leng YJ, Huang WD, Liang PN. Human infection with Macracanthorhynchus hirudinaceus Travassos, 1916 in Guangdong Province, with notes on its prevalence in China. Ann Trop Med Parasitol. 1983 Feb;77(1):107–9.

165. Hemsrichart V, Pichyangkura C, Chitchang S, Vutichamnong U. Eosinophilic enteritis due to Macracanthorhynchus hirudinaceus infection: report of 3 cases. J Med Assoc Thail Chotmaihet Thangphaet. 1983 May;66(5):303–10.

166. Radomyos P, Chobchuanchom A, Tungtrongchitr A. Intestinal perforation due to Macracanthorhynchus hirudinaceus infection in Thailand. Trop Med Parasitol Off Organ Dtsch Tropenmedizinische Ges Dtsch Ges Für Tech Zusammenarbeit GTZ. 1989 Dec;40(4):476–7.

167. Prociv P, Walker J, Crompton LJ, Tristram SG. First record of human acanthocephalan infections in Australia. Med J Aust. 1990 Feb 19;152(4):215–6.

168. Owen IL. Parasitic zoonoses in Papua New Guinea. J Helminthol. 2005 Mar;79(1):1–14.

169. Schmidt GD. Acanthocephalan infections of man, with two new records. J Parasitol. 1971 Jun;57(3):582–4.

170. Voelckel J, Cathalan G. [Parasitism in humans due to Macracanthorhynchus hirudinaceus (Pallas 1781) on Madagascar]. Médecine Trop Rev Corps Santé Colon. 1968 Apr;28(2):139–42.

171. Dingley D, Beaver PC. Macracanthorhynchus ingens from a child in Texas. Am J Trop Med Hyg. 1985 Sep;34(5):918–20.

172. Estrada B. Presentación del primer caso humano de parasitismo por Macracanthorhynchus hirudinaceus en el Perú y breve revisión. Rev Perú Med Exp Salud Publica. 1997;14(2):47–50.

173. Gonzaga A. Assumptos de Actualidade. Contribuição ao saneamento do Nordeste. Bras Med. 1921;35:134–5.

174. Meyer-Rochow V. Entomophagy and its impact on world cultures: the need for a multidisciplinary approach. Forest insects as food: humans bite back Proceedings of a workshop on Asia-Pacific resources and their potential for development. Bangkok, Thailand: Food and Agriculture Organization of the United Nations, Regional Office for Asia and the Pacific; 2010.

175. Nejsum P, Bertelsen MF, Betson M, Stothard JR, Murrell KD. Molecular evidence for sustained transmission of zoonotic Ascaris suum among zoo chimpanzees (Pan troglodytes). Vet Parasitol. 2010 Aug 4;171(3-4):273–6.

176. Bethony J, Brooker S, Albonico M, Geiger SM, Loukas A, Diemert D, et al. Soil- transmitted helminth infections: ascariasis, trichuriasis, and hookworm. Lancet. 2006 May 6;367(9521):1521–32.

177. Souza M. Parasitos em coprólitos do Parque Nacional da Serra das Confusões, Piauí, Brasil [Dissertação de Mestrado]. [Rio de Janeiro]: Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca - FIOCRUZ; 2013.

178. Cameron T. Helminth Parasites of Stock in the British West Indies. J Helminthol. 1930;8(2):77–84.

179. Dalimi A, Sattari A, Motamedi G. A study on intestinal helminthes of dogs, foxes and jackals in the western part of Iran. Vet Parasitol. 2006 Nov;142(1-2):129–33.

180. García-Romero C, Valcárcel F, Corchero J, Olmeda A, Pérez-Jiménez J. Contribución al estudio de las parasitosis del ciervo (Cervus elaphus) en las provincias de Toledo y Ciudad Real (Castilla-La Mancha, España). J Ecol. 2000;14:235–49.

Anexo 1

Bibliografia da sinopse de helmintos que parasitam Sus scrofa no Brasil.

Physocephalus sexalatus PINTO, C & J.L. ALMEIDA. 1935. Sinopse dos helmintos dos Ascarops strongylina animais domésticos do Brasil. O Campo, Rio de Janeiro, 6 (8): 54-63.

UNTI, O. 1940. Informes sobre parasitos de cães e ratos da Gongylonema pulchrum cidade de Curitiba (Est. Paraná). Rev. Biol. Hyg. São Paulo 10 (2): 109-111.

AREIAS, A. & A. FIGUEIREDO. 1939. Do Metastrongylus Metastrongylus elongatus (Dujardin,1845). Rev. Med. Pernambuco 9 (3): 69- enlongatus 74.

PINTO, C & J.L. ALMEIDA. 1935. Sinopse dos helmintos dos Metastrongylus salmi animais domésticos do Brasil. O Campo, Rio de Janeiro, 6 (8): 54-63.

FREIRE, J.J. 1948. Incidência helmíntica em suínos do Rio Grande do Sul. BIol. Dir. Prod. Animal, Porto Alegre, 5 (7): 7- Metastrongylus 10. pudendotectus

FREIRE, J.J. & R.A. DI PRIMIO. 1948. Fauna zooparasitária riograndense. Veterinária, Rio de Janeiro, 2 (1): 36-44.

GORDON, R.M., 1922. The occurrence of Ancylostomes resembling Necator americanus amongst domestic pigs in Ancylostoma caninum Amazonas. Ann. Trop. Med. Parasit., Liverpool, 16 (3): 295- 296.

TRAVASSOS, L. 1915. Uncinaria carinii Il.sp. (nota prévia). Necator americanos Brazil Med. 29 (10):79-80.

Globocephalus CAMERON, T.W.M., 1924. On the genus lobocephalus Molin, urosubulatus 1861. Jour. Helminth. 2 (2): 65-76.

TRAVASSOS, L. 1926. Ascaris retusa (Rud. 1819). BoI. Biol. São Paulo 4: 87-93.

Trichostrongylus colubriformis FREITAS, M.G. 1951. Ocorrência de nematóides do gênero "Trichostrongylus" nos animais domésticos de Minas Gerais. Ciência e Cultura, São Paulo, 3 (4): 265.

TRAVASSOS, L. 1921. Notas helmintológicas. Brazil Méd. 35 Trichostrongylus axei (2): 67.

PINTO, C & J.L. ALMEIDA. 1935. Sinopse dos helmintos dos Hyostrongylus rubidus animais domésticos do Brasil. O Campo, Rio de Janeiro, 6 (8): 54-63.

Haemonchus contortus COSTA, H.M.A. & FREITAS, M.G. 1959. Novos achados helmintológicos em animais domésticos de minas Gerais. Arq. Esc. Sup. Vet., Belo Horizonte, 12: 293-7

TRAVASSOS, L. 1914. Contribuição para o conhecimento da Oesophagostomum fauna helmintológica brasileira. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 6 dentatum (2): 3-7

COSTA, H.M.A. & M.G. FREITAS. 1966. Nota sobre Bourgelalia diducta, Oesophagostomum longicaudum e Oesophagostomum Globocephalus urosubulatus (Nematoda-Strongyloidea) em longicaudum suíno de Minas Gerais, Brasil. Arq. Esc. Vet. U.F.M.G., Belo Horizonte, 18: 53-57.

BRITO, D.B.; M. FRANCIS; N.M.S. FREIRE & D.C. GOMES. 1981. Primeira citação de G. urosubulatus, o. quadrispinulatum e A. strongylina parasitando suínos no Rio de Janeiro. Rev. Brasil. Med. Vet 4 (2): 9-10

Oesophagostomum quadrispinulatum

DUARTE, M.J.F. 1981. Helmintos parasitas dos animais domésticos no Estado do Rio de Janeiro. Arq. Esc. Vet. U.F.M.G., Belo Horizonte, 33 (1): 67-98

NEVEU-LEMAIRE, M. 1936. Traité D'Helmintologie Bourgelatia diducta Médicale et Veterinaire. Paris, Vigot Fréres Ed., 1514pp

100

COSTA, H.M.A. & M.G. FREITAS. 1966. Nota sobre Bourgelalia diducta, Oesophagostomum longicaudum e Globocephalus urosubulatus (Nematoda-Strongyloidea) em suíno de Minas Gerais, Brasil. Arq. Esc. Vet. U.F.M.G., Belo Horizonte, 18: 53-57.

PINTO, C. 1935a. Contribuição ao estudo do "Stephanurus dentatus" Diesing, 1839, agente etiológico da estefanurose dos suínos. "Strongylata: Stephanuridae". O Campo, Rio de Janeiro, 6 (lI): 27-30

Stephanurus dentatus

PINTO, C & J.L. ALMEIDA. 1935. Sinopse dos helmintos dos animais domésticos do Brasil. O Campo, Rio de Janeiro, 6 (8): 54-63.

CARVALHO, J.C. 1940. Contribuição para o conhecimento da Ascaris suum fauna helmintológica de Minas Gerais. Ceres, Viçosa, 5 (I): 411-423.

COSTA, H.M.A. 1965. Alguns aspectos sobre helmintos parasitos de Sus domesticus Linnaeus, 1758, procedentes do Estado da Bahia, Brasil. Arq. Esc.Vet. U.F.M.G., Belo Horizonte, 17: 11-14.

Cruzia brasiliensis

COSTA, H.M.A. 1965. Cnda brasiliensis sp.n. (Nematoda- Cruziidae) parasita de Sus domesticus. Arq. Esc. Vet. U.F.M.G., Belo Horizonte, 17: 61-69.

101

FREITAS, M.G. & H.M.A. COSTA. 1959b. Lista de helmintos Trichuris suis parasitos dos animais domésticos do Brasil. Arq. Esc. Vet U.F.M.G., Belo Horizonte, 12: 443-510.

PINTO, C & J.L. ALMEIDA. 1935. Sinopse dos helmintos dos Trichuris trichiura animais domésticos do Brasil. O Campo, Rio de Janeiro, 6 (8): 54-63.

SCHWARTZ, B. & J.E. ALICATA . 1930. Species ofthe Strongyloides ransomi nematode genus Strongyloides parasitic domestic swine. Jour. Agric. Res. U.S. Dept. Agric. 40 (1): 11-23.

PINTO, C & J.L. ALMEIDA. 1935. Sinopse dos helmintos dos Strongyloides stercoralis animais domésticos do Brasil. O Campo, Rio de Janeiro, 6 (8): 54-63.

TRAVASSOS, LAURO PEREIRA; PINTO, CESAR Stichorchis giganteus FERREIRA; MUNIZ, JULIO. - Excursäo scientifica ao estado de Mato Grosso na zona do Pantanal (margens dos rios S. Lourenco e Cuyabá) realisada em 1922. Mem. Inst. Oswaldo Cruz; 20(2):249-69, 1927.

Fasciola hepática

RIBEIRO, P.A. Causas de rejeição de suínos abatidos no Brasil Taenia hydatigena Central nos anos 1936/49. Rev. Fac. Med. Vet. São Paulo, 4(3): 421-68, 1951

Echinococcus granulosus

102

KOHN, A., BUHMHEIM, U., COSTA, HMA. Infestação natural de Echinostoma revolutum (Froelich, 1802) Echinostoma revolutum (Trematoda, Echinostomatidae) em porco doméstico. Atas Soc.Biol. Rio de Janeiro 16(1): 5-6, 1972(a).

TRAVASSOS, LAURO PEREIRA; FREITAS, J. F. Echinochasmus TEIXEIRA DE; KOHN, ANNA. - Trematódeos do Brasil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz; 67(Unico):1-886, 1969.

KOHN, A., BUHMHEIM, U., COSTA, HMA.Ocorrencia de Stephanoprora Stephanoprora denticulata (Rudolphi, 1802) Odhner, 1911 denticulata (Trematoda, Echinostomatidae) em porco domestico no Brasil. Atas Soc.Biol. Rio de Janeiro 15(3): 121-3, 1972(b).

PARDI, M.C.; DUARTE, G.G.; ROCHA, U.F. Cisticercose em bovinos e suínos.

Taenia solium (Análise estatística de dados colhidos pelo S.I.F. nº 2, do D.I.P.O.A., do Ministério da Agricultura, junto ao Frigorífico Anglo de Barretos, Estado de São Paulo, Brasil). Revista da Faculdade de Medicina Veterinária. v.4, p.613-28, 1952

MELO, H.J.H., RIBEIRO, H.S. Helmintos parasitas dos Macracanthorhynchus animais domésticos no Estado de Mato Grosso. Arq. Esc. Vet. hirudinaceus U.F.M.G. v.29, n.2, p.161-164, 1977.

103

Anexo 2

Bibliografia da sinopse de helmintos que parasitam Pecari tajacu nas Américas e no Brasil.

LENT & FREITAS. 1937. Contribuição ao estudo do gênero Dirofilaria acutiuscula Dirojilaria Railliet & Henry, 1911. Mem.Inst. Oswaldo Cruz 32 (1): 37-54.

TRAVASSOS, L. 1937a. Eucyathostomum dentatum Molin, Eucyathostomum dentatum 1861 (Nematoda: Strongyloidea). Mem. Inst. Oswaldo Cruz 32 (I): 95-100.

FREITAS, J.F.T. & H. LENT. 1937. Notas sobre Gongylonema baylisi Gongyloneminae Hall, 1916 (Nematoda: Spiruroidea). Mem. Inst. Oswaldo Cruz 32 (2): 299-304.

TRAVASSOS, L. 1914. Contribuição para o conhecimento da Oesophagostomum dentatum fauna helmintológica brasileira. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 6 (2): 3-7.

TRAVASSOS, L. 1929. Sobre o Monodontus circularis (Molin, Monodontus semicircularis 1861). Rev. Mus. Paulista 16: 3-15.

Nematodirus molini TRAVASSOS, L. 1937c. Revisão da família Trichostrongylidae Leiper, 1912. Monografia Inst. Oswaldo Cruz 1: VII+512p.

104

CHITWOOD, M. B.; CORDERO DE CAMPILLO, M., 1966: Texicospirura turki gen. et sp.n. Nematoda: Texicospirura turki Spiruroidea from the stomach of the peccary in the United States, and a key to the genera of Ascaropsinae. J. Parasit, 52: 2, 307-310.

Texicospirura Cesticillus LOPEZ-NEYRA, C.R. 1951. Los Ascaropsinae (Nematoda- Spirurata). Rev. Ibér. Parasitol. *11 *(2): 89-223.

SPRENT, J.F.A. 1982. Ascaroid nematodes of South Americn Toxocara Alienata mammals, with a definition of a new genus. J. Helminth. 56:275- 95

HELLGREEN, E.C.R.L. LOCHMILLER, AND W.E. GRANT. Ascaris Summ 1984. Infection of captive adult collared peccaries, Dicotyles tajacu (Woodburne 1968) with the nematode Ascaris sum (Goeze, 1782). Proc. Helminthol. Soc. Wash. 51:160-61

MANDORINO, I.; REBOUÇAS (1991): Capilaríase hepática Capillaria hepatica em caititu - Tayassu tajacu (L.). Arquivos do Instituto Biologico 58, 61-62

Moniezia benedeni ALICATA, J. E. 1932. The occurrence of Moniezia benedeni in a peccary. J. Parasitol. 19(1): 83

105

REGO, A A. 1961. Tayassus albirostris (Illig.) novo hospedeiro de Moniezia benedeni (Moniez, 1879) (Cestoda, Anoplocephalidae). Rev. Brasil. Biol., 21 (2): 139-141. Revista Brasileira de Biologia, 21 (2): 139-141

MACHADO-FILHO, D. A. 1963. Nova espeécie do gênero

‘‘Macracanthorhynchus’’ Travassos, 1916, parasito de ‘‘Tayassu Oligacanthorhynchus major Tajacu’’ (L., 1758) (Archiacanthocephala Oligacanthorhynchidae). Revista Brasileira de Biologia

23:409–412.

TRAVASSOS, L. Contribuicoes para o conhecimento da fauna Macracanthorhynchus helminthologica brasileira. XX. Revisäo dos Acanthocephalos hirudinaceus brasileiros. Parte II. Família Echinorhynchidae Hamann, 1892, sub-fam. Centrorhynchinae Travassos, 1919. Mem. Inst. Oswaldo Cruz; 19(1):31-125, 1926..

106

Anexo 3

ENCONTRO NACIONAL DE EPIDEMIOLOGIA VETERINÁRIA FMVZ/USP – SÃO PAULO-SP (Março 2012)

HELMINTOS INTESTINAIS DE SUÍDEOS DOMÉSTICOS E TAYASSUÍDEOSSILVESTRES NA RESERVA PARTICULAR DO PATRIMÔNIO NATURAL SESC PANTANAL, MATO GROSSO, BRASIL João Daniel Oliveira Santos1 ([email protected]); Hugo Costa de Souza1; Marcia Chame12 ([email protected]), 1Programa de Pós-Graduação em Saúde Pública -Escola Nacional de Saúde Pública, Fiocruz 2 Programa Institucional Biodiversidade & Saúde – Presidência, Fundação Oswaldo Cruz Agência de fomento: SESC Pantanal/ FIOCRUZ/FIOTEC A fragmentação e a perda de habitats decorrentes das mudanças ambientais globais operam alterações em ecossistemas naturais e antropizados, modificam as interações parasito/hospedeiro podendo provocar a emergência e reemergência de doenças nas populações animais e humanas. A Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) SESC Pantanal e seu entorno é um exemplo da convivência entre animais domésticos e silvestres. O objetivo deste trabalho é estudara distribuição e o fluxo parasitário interespecífico entre os Tayassuídeos, caititu (Pecari tajacu Linnaeus, 1758) e qu eixada (Tayassu pecari Linnaeus, 1758) e suídeo, porco doméstico (Sus scorfa Linnaeus, 1758), e suas implicações para a saúde do ecossistema da Reserva e as populações humanas em seu entorno. Para isso foram coletadas diretamente do solo amostras de fezes destas espécies. As análises parasitológicas foramrealizadas por sedimentação espontânea de Lutz (1919). De cada amostra, um volume de 20 µl de sedimento foi acondicionado em lâmina para observação em microscopia óptica (400X), em busca da presença de ovos e larvas de helmintos. Estes foram registrados por fotografia digital e suas medidas mensuradas. Foram lidas 10 lâminas por amostra. Os resultados preliminares de 10 amostras de fezes de caititus foram positivos (100%) nas quais observaram-se quatro morfoespécies distintas de ovos de helmintos: Acantocephala,possivelmente Macracanthorhynchus hirudinaceus (Pallas, 1781) em 100%; Cestoda, Anaplocephalidae em 10% eNematoda, Trichonstrongylidae em 20%, possivelmente Molineus semicircularis(Molin, 1761), Ascarididae em 60% e Spirurida em 30%. Quatro morfoespécies de Nematoda em fezes de tayassuídeo não foram identificados. Das quatro amostras de fezes de porcos domésticos, três foram positivas (75%) paraduas morfoespécies:um Cestoda não identificado (25%) e um Nematoda, Ascarididae (75%). As espécies encontradas podem parasitar diferentes hospedeiros da fauna silvestre, doméstica e humanos como o Macracanthorhynchus hirudinaceus de ciclo biológico zoonótico. A prevalência de helmintos generalistas e zoonóticos traz à saúde pública preocupações inerentes aos fluxos parasitários entre as populações humanas e a ocupação dos ambientes naturais e sua antropização.

Anexo 4 107

XVIII CONGRESSO BRASILEIRO DE PARASITOLOGIA VETERINÁRIA SÃO LUIZ – MA (Outubro 2012)

HELMINTOS INTESTINAIS DE ANTAS NA RESERVA PARTICULAR DO PATRIMÔNIO NATURAL SESC PANTANAL, MATO GROSSO, BRASIL

João Daniel Oliveira Santos1; Hugo Costa de Souza1; Marcia Chame1,2

1 Programa de Pós-Graduação em Saúde Pública - Escola Nacional de Saúde Pública, Fiocruz, Rio de Janeiro, RJ, [email protected] 2 Programa Institucional Biodiversidade & Saúde – Presidência, Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, RJ

A relação parasito-hospedeiro é fruto de processo coevolutivo que reflete não só a filogenia, mas as relações ambientais e suas mudanças. Estudos sobre a diversidade de helmintos em uma comunidade biológica permitem assim, a observação de fluxos migratórios, a chegada de espécies exóticas, alterações de dieta e disponibilidade de recursos e impactos antrópicos. A Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) SESC Pantanal está localizada na planície sedimentar dos rios da Bacia do Alto Paraguai com regime hidrológico de cheias e secas. A flutuação sazonal do nível da água regula os processos ecológicos locais, compartilhados por animais domésticos e pelo homem, e faz com que o fluxo parasitário entre as espécies seja facilitado nas épocas de cheia. O objetivo do presente trabalho é estudar a distribuição de helmintos intestinais em antas (Tapirus terrestris Linnaeus, 1758) e suas implicações para a saúde dos ecossistemas da Reserva e as populações humanas em seu entorno. Para isso, fezes de antas foram coletadas diretamente no solo. No laboratório, as fezes foram sedimentadas para a preparação de lâminas de acordo com o método de sedimentação espontânea de Lutz (1919). De cada amostra, fez-se a leitura de 15 lâminas contendo 20μl de sedimento, em busca de ovos e larvas de helmintos. Estes foram observados e fotografados em microscopia óptica (400x) e os ovos tiveram suas medidas mensuradas. Os resultados preliminares de dez amostras indicam que metade (n=5) foi positiva, nas quais se observaram seis morfoespécies distintas de ovos de helmintos: Strongylidade (30%), Ancylostomatidae (20%), Trichostrongylidae (20%), Spirocercidae (10%), Trematoda (10%) e uma morfoespécie não identificada (10%). Das espécies identificadas, todas são parasitas descritaspara anta, exceto ada Familia Trichostrongylidae, não relatada para este hospedeiro. Isto pode indicar o compartilhamento de parasitos deste hospedeiro com outros animais, inclusive os domésticos e de criação. A continuidade dos trabalhos permitirá aprimorar o diagnóstico ao menor taxa possível, assim como identificar a coocorrência destes helmintos entre espécies, de modo que se avalie o potencial zoonótico dos parasitas encontrados e se compreenda o fluxo de parasitoses na região.

Palavras-chave: Tapirus terrestris; helmintos intestinais, Pantanal,

Órgão de financiamento: SESC Pantanal/FIOCRUZ/FIOTEC

Anexo 5

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XXIII CONGRESSO BRASILEIRO DE PARASITOLOGIA. FLORIANÓPOLIS - SC / (Outubro 2013)

MACRACANTHORHYNCHUS HIRUDINACEUS, (ACANTOCEPHALA: OLIGACANTHORHYNCHIDAE) EM SUÍDEOS E TAIASSUÍDEOS NA RPPN SESC PANTANAL, MATO GROSSO, BRASIL

Hugo Costa de Souza1; João Daniel Oliveira Santos1; Marcia Chame2 1 Programa de Pós-Graduação em Saúde Pública - Escola Nacional de Saúde Pública, Fiocruz, Rio de Janeiro, RJ, [email protected] 2 Programa Institucional Biodiversidade & Saúde – Presidência, Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, RJ, [email protected]

A fragmentação e a perda de habitats decorrentes das mudanças ambientais globais operam alterações em ecossistemas naturais e antropizados, modificam as interações parasito/hospedeiro podendo provocar a emergência e reemergência de doenças nas populações animais e humanas. A Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) SESC Pantanal, MT e seu entorno é um bom exemplo de ambientes onde patógenos podem circular em diferentes hospedeiros muito pela convivência entre animais domésticos e silvestres. Esta característica torna-a cenário ideal para o estudo de espécies potencialmente reemergentes como o Macracanthorhynchus hirudinaceus, um endoparasito de suínos zoonótico. O objetivo do presente trabalho é estudar a frequência de ocorrência deste acantocéfalo em populações silvestres de caititu (Pecari tajacu) e porcos monteiro (Sus scrofa) de modo que levante reflexões quanto ao surgimento de novas doenças nas áreas de fronteira ecológica entre ambientes naturais e antropizados. Para isso foram coletadas diretamentedo solo amostras de fezes destas espécies. As análises parasitológicas foram realizadas por sedimentação espontâneade Lutz (1919). De cada amostra, um volume de 20 μl de sedimento foi acondicionado em lâmina para observação emmicroscopia óptica (400X), em busca da presença de ovos e larvas de helmintos. Estes foram registrados por fotografia digital e suas medidas mensuradas. Foram lidas 10 lâminas por amostra. Os resultados preliminares de 56 amostras de fezes de caititus mostraram positividade em 21(37,5%) para o acantocéfalo e nas 12 amostras de porco monteiro a positividade foi de 3 (25%). A frequência do helminto nestes animais traz preocupações quanto ao transito destes em populações animais domésticos e humanas. O posterior estudo deste fluxo parasitário entre os diferentes hospedeiros pode trazer uma melhor compreensão de como a ocupação dos ambientes naturais e sua antropização pode vir a trazer implicações para a saúde do ecossistema da Reserva e as populações humanas em seu entorno.

Macracanthorhynchus hirudinaceus; Pecari tajacu; Sus scrofa; Pantanal

Órgão de financiamento: SESC Pantanal; FIOCRUZ/FIOTEC

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