Instituto Nacional De Pesquisas Da Amazônia – Inpa Programa De Pós-Graduação Em Ciências Biólogicas (Botânica)

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIÓLOGICAS (BOTÂNICA)

EFEITOS DOS COMPOSTOS QUÍMICOS DE DEFESA, TEOR DE NITROGÊNIO, DUREZA FOLIAR E HABITAT NA ABUNDÂNCIA E RIQUEZA DE INSETOS FITÓFAGOS EM ESPÉCIES DO GÊNERO PROTIUM BURM f. (BURSERACEAE) NA AMAZÔNIA CENTRAL

MAGNO LUIS VÁSQUEZ PILCO

Manaus-Amazonas Agosto 2017

MAGNO LUIS VÁSQUEZ PILCO

Orientador: Dr. Paul V. A. Fine

Co-orientador: Dr. Alberto Vicentini

Dissertação apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Botânica.

Manaus-Amazonas Agosto, 2017

INSERIR ATA DE DEFESA PÚBLICA

XX Vásquez Pilco, Magno Luis Efeitos dos compostos químicos de defesa, teor de nitrogênio, dureza foliar e habitat na abundância e riqueza de insetos fitófagos em espécies do gênero Protium Burm f. (Burseraceae) na Amazônia central/ Magno Luis Vásquez Pilco. - Manaus: [s.n.], 2017, x f.: il.

Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2017.

Orientador: Paul V. A., Fine Área de concentração: Botânica

1. Interações planta-inseto. 2. Herbivoría. 3. Nutrientes. 4. Metabolitos secundários. I. Título.

CDD xxxxx

Sinopse:

iii

AGRADECIMENTOS

Primeiramente agradeço a Deus por ter me abençoado enormemente ao ter me permitido conhecer lugares e pessoas legais demais.

A minha família, por todo o apoio e a força para atingir minhas metas professionais e pessoais. Sem vocês não poderia ter conseguido nada nesta vida.

Ao governo do Brasil, a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES pela bolsa de estudos, e ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, pela oportunidade de aprendizagem e desenvolvimento profissional.

Aos meus orientadores por todos os ensinamentos, paciência e a grande vontade de me ajudar não só academicamente senão em todas as formas possíveis.

Aos colegas e ao mesmo tempo amigos do programa de Botânica e do INPA em geral por mostrar-me que uma pessoa que não nasceu no Brasil, também pode se sentir "Brasileiro" por todo o calor humano que sabem oferecer tão naturalmente.

Aos professores que deixam um pouco deles em cada um de nós, compartilhando seu tempo e conhecimento.

Aos professores membros da banca na minha aula de qualificação pelas contribuições e dicas para melhorar meu projeto de mestrado.

As pessoas maravilhosas que conheci durante o tempo de trabalho de campo e outras viagens.

Aos meus amigos e colegas do programa de pós-graduação de Entomologia pela grande ajuda na identificação das minhas coletas de insetos, Milagros, Talitha e Jandenson.

A minha companheira de vida e aventuras, por todo seu apoio incondicional, confiança e amor. Muito obrigado Juliana.

A todas as pessoas que me ajudaram direta ou indiretamente na realização deste sonho. Muito obrigado a todos e me perdoam se esqueci de alguém.

RESUMO

As interações entre plantas e insetos representa a maior interação biológica conhecida até hoje e o entendimento da complexidade destas é fundamental para a conservação e a manutenção dos ecossistemas. Neste estudo objetivou se avaliar os efeitos dos compostos químicos de defesa, do nitrogênio conteúdo nas folhas, da dureza foliar e dos tipos de habitat sobre abundância e diversidade dos insetos herbivoros de vida livre associado às espécies do gênero Protium Burm f. (Burseraceae) em dois locais diferentes (Reserva Florestal Adolpho Ducke e Paleocanal do rio Cuieras). Em cada habitat foram estabelecidas três parcelas e em cada parcela foram selecionadas plantas juvenis de 1,30 a 2,00 m de altura, que foram monitoradas a cada duas semanas de julho até dezembro de 2016. Durante o monitoramento foram coletados insetos que se alimentavam de diversas partes (aéreas) das plantas. Foram encontradas 115 morfoespécies de insetos das ordens Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Orthoptera associados a 30 espécies de Protium. A diversidade de compostos químicos de defesa (metabolitos secundários) mostrou uma relação negativamente significativa com a abundância e riqueza de insetos. Já para as variáveis de dureza das folhas e tipo de habitat, a relação não foi significativa, no entanto, quando estas variáveis foram relacionadas com a abundância de insetos, além da relação significativa com riqueza de metabolitos secundários, também teve significância com teor de nitrogênio.

Palavras-chave: interações planta-inseto, herbivoría, defesas químicas e mecânicas, nutrientes, esclerofilia.

ABSTRACT

The interactions between plants and insects represent the greatest biological interaction known to date and the understanding of their complexity is fundamental for the conservation and maintenance of ecosystems. The present study aimed to evaluate the effects of chemical defense compounds, leaf nitrogen content, leaf toughness, and habitat type on the abundance and diversity of herbivorous insects associated with species of the genus Protium Burm. f. (Burseraceae) in two different sites in the Brazilian Amazon (Adolpho Ducke Forest Reserve and Cuieras River Paleocanal). In each habitat, two plots

were established and juvenile plants between 1.3 and 2m tall were monitored every two weeks from July to December 2016. Insects found feeding on aboveground leaves and stems were collected and identified. 115 different insect morphospecies from five orders (Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera, and Orthoptera) were associated with 30 different Protium species. However, of all of the factors, only chemical defense diversity was significantly and negatively correlated with insect abundance and richness. The other variables (nitrogen content, leaf toughness, and habitat type) did not show significant correlations with insect abundance and richness, although nitrogen content did show a significant interaction with chemical richness.

Keywords: plant-insect interactions, herbivory, chemical and mechanical defenses, nutrients, sclerophyllia.

SUMÁRIO

LISTA DE TABELAS ...... viii

LISTA DE FIGURAS ...... x

APÊNDICES...... xi

INTRODUÇÃO GERAL ...... 1

OBJETIVOS ...... 4

CAPÍTULO 1 ...... 5

Introdução ...... 8 Material e Métodos ...... 11 Locais de estudo ...... 11 Parcelas de amostragem ...... 13 Seleção das plantas para coleta de insetos herbívoros ...... 13 Coleta da fauna entomológica ...... 14 Análises de metabolitos secundários ...... 15 Análises de nitrogênio foliar ...... 15 Teste de dureza foliar ...... 15 Análises de dados ...... 16 Resultados ...... 16 Insetos herbívoros associados à Protium ...... 16 Dureza foliar ...... 17 Metabolitos secundários ...... 17 Nitrogênio nas folhas ...... 18 Discussão ...... 18 Conclusões ...... 22

Referências ...... 23

vii

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Coeficientes da Regressão de modelo linear generalizado relacionando a riqueza de insetos herbívoros com a riqueza de compostos secundários, dureza foliar e teor de nitrogênio. Usando distribuição log-normal...... 29

Tabela 2. Coeficientes da Regressão de modelo linear generalizado relacionando a abundância de insetos herbívoros com a riqueza de compostos secundários, dureza foliar e teor de nitrogênio. Usando distribuição log-normal...... 29

Tabela 3. Valores dos coeficientes da regressão de modelo linear generalizado misto usando distribuição log-normal, relacionando a riqueza de herbívoros com riqueza de compostos químicos, dureza foliar e teor de nitrogênio considerando os sítios de amostragem...... 29

Tabela 4. Valores dos coeficientes da regressão de modelo linear generalizado misto usando distribuição log-normal, relacionando a abundância de herbívoros com riqueza de compostos químicos, dureza foliar e teor de nitrogênio considerando os sítios de amostragem...... 30

Tabela 5. Coeficientes da regressão de modelo linear generalizado misto relacionando riqueza de insetos herbívoros com riqueza de compostos secundários, dureza foliar e teor de nitrogênio considerando os tipos de habitat e os locais de amostragem (distribuição log-normal)...... 30

Tabela 6. Coeficientes da regressão de modelo linear generalizado misto relacionando abundancia de insetos herbívoros com riqueza de compostos secundários, dureza foliar e teor de nitrogênio considerando os locais de amostragem (distribuição log- normal)...... 30

Tabela 7. Coeficientes da regressão de modelo linear generalizado misto relacionando abundancia de insetos herbívoros com riqueza de compostos secundários, dureza foliar e teor de nitrogênio por tipos de habitat (distribuição log- normal)...... 31

Tabela 8. Regressão de modelo linear generalizado usando distribuição Log-Normal, relacionando a riqueza de insetos herbívoros com os diferentes tipos de metabolitos secundarios...... 31

viii

Tabela 9. Regressão de modelo linear generalizado usando distribuição Log-Normal, relacionando a riqueza de insetos herbívoros com os compostos fenólicos nas folhas jovens e folhas maduras...... 31

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Mapa mostrando as áreas de estudo que são Reserva Florestal Adolpho Ducke e Paleocanal do rio Cuieras...... 32

Figura 2. Modelo de parcela. As dimensões da parcela são de 180 m de comprimento e 20 m de largura...... 33

Figura 3. Boxplot representando os valores da dureza foliar de todos os 621 indivíduos das 30 espécies de Protium, em 12 parcelas nos dois locais de amostragem (Reserva Florestal Adolpho Ducke e Paleocanal do rio Cuieras). As partes superior e inferior da caixa representam o desvio padrão, a linha no meio da caixa representa a média, as linhas superior e inferior representam os valores extremos...... 33

Figura 4. Gráficos de regressão linear simples. 4A, relação entre dureza foliar com riqueza de insetos herbívoros. 4B, relação entre dureza foliar e abundância de insetos. 4C, relação entre diversidade de compostos químicos e riqueza de herbívoros. 4D, relação entre diversidade de compostos químicos e abundancia de insetos herbívoros. 4E, relação entre porcentagem de nitrogênio nas folhas e riqueza de insetos herbívoros. 4F, relação entre porcentagem de nitrogênio nas folhas e abundância de herbívoros...... 34

APÊNDICES

Apêndice A. Planilha de indivíduos de Protium selecionados para monitoramento e coletas de insetos por local, tipos de habitats, com dados de altura e dureza foliar para cada planta...... 36

Apêndice B. Planilha com dados das coordenadas geográficas para cada parcela de amostragem...... 51

Apêndice C. Planilha de dados das morfoespécies (um representante para cada morfoespécie) de insetos herbívoros associados a espécies de Protium...... 52

Apêndice D. Planilha contemdo os valores de Nitrogênio foliar para cada espécie de Protium estudada...... 57

Apêndice E. Planilha de dados de compostos químicos de defesa nas espécies de Protium...... 58

INTRODUÇÃO GERAL

Em geral, as florestas tropicais foram moldadas por fortes interações ecológicas e evolutivas entre plantas e herbívoros (Coley e Barone, 1996). O estudo dos fatores que determinam as interações entre as espécies é um dos campos mais importantes nas Ciências Biológicas e Agrícolas e historicamente o estudo das interações planta-inseto tem sido componente muito importante neste campo de pesquisa (Araújo et al., 2005; Silva et al., 2012; Neves et al., 2013).

Diversos fatores inerentes à planta podem influenciar a riqueza de insetos fitófagos, como abundância local das plantas, suas características morfológicas e estruturais, presença de compostos secundários e a disponibilidade e distribuição dos recursos oferecidos pelas plantas hospedeiras (Costa et al., 2010; Monteiro et al., 2007). Em termos gerais, todos os fatores que podem determinar a abundância e diversidade de insetos herbívoros em plantas hospedeiras podem ser divididos em dois grandes grupos: fatores ambientais e fatores biológicos.

Todos os organismos vivos são limitados, de uma forma ou de outra, por fatores ambientais, como temperatura, disponibilidade de água, radiação solar e sazonalidade (Novotny et al., 2002; Grimbacher e Stork, 2007; Neves et al., 2013). Para insetos herbívoros da Amazônia, especificamente, têm sido verificados que existe um forte intercâmbio na composição das comunidades entre habitats de terra firme e campinarana (Fine et al., 2006, 2013; Lamarre et al., 2015). No entanto, dado que as variáveis ambientais também podem afetar a abundância, diversidade e distribuição das plantas que esses herbívoros usam como alimento, ainda não está claro se o efeito dos fatores ambientais sobre os herbívoros é direto, ou é uma consequência dos efeitos sobre as espécies de plantas que esses herbívoros consomem (Fine et al., 2013). Para superar este problema, e ter um melhor entendimento do impacto direto que os fatores ambientais têm na abundância e diversidade dos herbívoros, é necessário estudar um grupo de plantas com características similares e a comunidade de insetos herbívoros associados a essas plantas (Salazar et al., 2017 em revisão).

Fatores biológicos também são susceptíveis de desempenhar um papel importante na determinação da diversidade de herbívoros em plantas hospedeiras e entre esses fatores, a qualidade nutricional da folha e as defesas das plantas são consideradas as duas características mais importantes que poderiam afetar as seleções das plantas hospedeiras por herbívoros (Basset, 1991; Coley e Barone, 1996).

A qualidade nutricional é muito importante para os herbívoros já que folhas com um conteúdo maior de recursos oferecem uma recompensa maior para estes, incrementando suas possibilidades de crescer e reproduzir-se com maior sucesso, portanto, espécies de plantas com um conteúdo nutricional foliar elevado são mais susceptíveis aos herbívoros (Silva e Batalha, 2011; Silva et al., 2015). Num estudo feito por Basset (1991), correlacionou-se positivamente a quantidade de folhas novas, ricas em conteúdo de nitrogênio e água, com abundância de herbívoros. O conteúdo de nitrogênio e água nas folhas jovens são um indicativo da qualidade nutricional da folha (Coley, 1987). Porém, os conteúdos de compostos químicos responsável pelas defensas são mais elevados nestas (Salazar et al., 2017 em revisão).

As espécies de plantas de habitats pobres em nutrientes e pouca luz possuem mais investimentos de energia em componentes de defesa contra os herbívoros, principalmente altas concentrações de metabolitos secundários (Chapin et al., 1993). Espécies com mais compostos químicos secundários são provavelmente menos atraentes para os herbívoros (Bryant et al., 1988). Apesar do fato de que, os químicos produzidos pelas plantas foram anteriormente considerados inúteis, hoje os mesmos são considerados uma defesa eficaz contra inimigos naturais (Hartmann, 2007). Agora, a teoria ecológica clássica prevê que os produtos químicos de defesa das plantas desempenham um papel fundamental na co- evolução de plantas e insetos (Ehrlich e Raven, 1964; Berenbaum e Zangerl, 1996). Porém, há poucos estudos que investigam a relação entre as diferenças do conteúdo químico ou nutricional nos tecidos de distintas espécies de plantas e a diferença na diversidade e abundância dos herbívoros.

Por outro lado, as defesas físicas das plantas também representam outra barreira a ser superada por os herbívoros. Entre essas defesas, a dureza foliar tem sido reconhecida

como uma defesa efetiva para reduzir a herbivoría (Coley, 1983; Fine et al., 2004). As folhas das plantas nas florestas, severamente limitadas por nutrientes, como as campinaranas, são duas vezes mais duras que as folhas dos sítios mais ricos em nutrientes como as florestas de terra firme o que provavelmente seja uma adaptação para conservação de água e dos poucos nutrientes disponíveis (Coley, 1987; Turner, 1994; Andersen et al., 2014).

O gênero Protium é o mais heterogêneo da familia Burseraceae, está conformado por 137 especies conhecidas ate hoje (Ribeiro et al., 1999) e encontra-se entre os dez gêneros dominantes mais diversificados na Amazônia Central (Ribeiro et al., 1999) e treinta especies do gênero Protium ocorrem na Reserva Florestal Adolpho Ducke em Manaos (Ribeiro et al., 1999). Protium carateriza-se por ter folhas compostas alternas, imparipinadas, têm resina com odor forte em quase toda as partes das plantas (Harley e Daly, 1995) possui uma grande quantidade e diversidade de compostos químicos com importância medicinal e cultural nas comunidades amazônicos (Rudiger et al., 2007) e alguns destes compostos químicos representan uma barreira defensiva contra os insetos herbivoros (Fine et al., 2013; Salazar et al., 2017 em revisão). O gênero Protium têm interações espécie-especificas particulares com insetos galhadores que facilitam a identificação taxonômica (Ribeiro et al., 1999).

No entanto, estudos insuficientes foram feitos na Amazônia brasileira no que tange interação planta-inseto, uma vez que se trata de uma região mega diversa e ainda pouco explorada. Por esta razão, muito pouco se sabe sobre os fatores que determinam os padrões de interações entre plantas e seus inimigos naturais nestes ecossistemas. Adicionalmente, apesar de toda pesquisa desenvolvida até hoje, ainda não entendemos bem quais os fatores que determinam o número e abundância de espécies herbívoras nas plantas tropicais (Lamarre et al., 2012).

Atualmente não há estudos que determinem os efeitos conjuntos dos fatores bióticos e abióticos sobre a diversidade e abundância de insetos herbívoros (Lamarre et al., 2015). Considerando todo o exposto, nesta pesquisa investigamos o efeito que os compostos químicos de defesa, dureza foliar e teor de nitrogênio têm sobre a riqueza e

abundância de insetos herbívoros associados às espécies do gênero Protium Burm f. (Burseraceae) em ambientes de solos de areia branca (campinaranas) e solo argiloso (terra firme) na Amazônia Central.

OBJETIVOS

Geral

Determinar o efeito que os metabolitos secundários, o conteúdo de nitrogênio, a dureza foliar e os tipos de habitat exercem sobre a diversidade e abundância de insetos herbívoros associados às espécies do gênero Protium Burm f. (Burseraceae).

Específicos

Identificar quão ou quais dos fatores avaliados e como estes influenciam na diversidade de insetos associados às espécies de Protium nos locais amostrados.

Identificar que ordens e famílias de insetos estão associadas às espécies de Protium nos locais de amostragem.

CAPÍTULO 1

Vásquez, M.; Fine, P.V.A.; Salazar, D.; Vicentini, A.

Efeitos dos compostos químicos de defesa, teor de nitrogênio, dureza foliar e habitat na abundância e riqueza de insetos fitófagos em espécies do gênero

Protium Burm f. (Burseraceae) na Amazônia central..

Manuscrito formatado para Acta Amazônica. *

Efeitos dos compostos químicos de defesa, teor de nitrogênio, dureza foliar e habitat na abundância e riqueza de insetos fitófagos em plantas do gênero Protium Burm.f.

(Burseraceae) na Amazônia central.

Effects of chemical defense compounds, nitrogen content, foliar hardness and habitat in the abundance and richness of herbivores insects in genus species Protium

Burm f. (Burseraceae) in the central Amazon.

Magno Vásquez Pilco¹*; Paul V. A. Fine²; Diego Salazar Amoretti². Alberto vicentini¹

1. Programa em Botânica, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André

Araújo, 2936, Petrópolis, CEP 69060-001, Manaus Amazonas, Brazil.

2. Department of Integrative Biology, University of California, Berkeley, CA 94720,

USA.

Abstract: The present study aimed to evaluate the effects of chemical defense compounds, nitrogen content, leaf toughness, and habitat type on the abundance and diversity of herbivorous insects associated with species of the genus Protium Burm. f. (Burseraceae) in two habitat types (white-sand forest and terra firme) in two different sites in the Brazilian Amazon (Adolpho Ducke Forest Reserve and Cuieras river Paleocanal). In each habitat, two plots were established and juvenile plants between 1.3 and 2m tall were monitored every two weeks from July to December 2016. Insects found feeding on aboveground leaves and stems were collected and identified. 115 different insect morphospecies from five orders (Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera, and Orthoptera) were associated with 30 different Protium species. However, of all of the factors, only chemical defense diversity was significantly and negatively correlated with insect abundance and richness. The other variables (nitrogen content, leaf toughness, and habitat type) did not show significant correlations with insect

abundance and richness, although nitrogen content did show a significant interaction with chemical richness.

Keywords: Plant-insect interactions, herbivory, chemicals and mechanical defences, nutrients, sclerophylly.

Resumo: O presente estudo objetivou avaliar os efeitos dos compostos químicos de defesa, teor de Nitrogênio, dureza e tipo de habitat sobre abundância e diversidade dos insetos fitófagos de vida livre associado às espécies do gênero Protium Burm f. (Burseraceae) em dois tipos de habitat (campinarana e terra firme) em dois locais diferentes (Reserva Florestal Adolpho Ducke e Paleocanal do rio Cuieras). Em cada habitat foram estabelecidas três parcelas e em cada parcela foram selecionadas plantas juvenis de 1,30 a 2,00 m de altura, que foram monitoradas a cada duas semanas de julho até dezembro de 2016. Durante o monitoramento foram coletados insetos que se alimentavam de diversas partes (aéreas) das plantas. Foram encontradas 115 morfoespécies de insetos das ordens Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Orthoptera associados a 30 espécies de Protium. Contudo, apenas a diversidade de compostos químicos de defesa (metabolitos secundários) mostrou uma relação negativamente significativa com a abundância e riqueza de insetos. Já para as outras variáveis (teor de Nitrogênio, dureza e tipo de habitat) a relação não foi significativa, porém quando estas variáveis foram relacionadas com a abundância de insetos, além de ter relação significativa com riqueza de metabolitos secundários, também teve significância com teor de nitrogênio.

Palavras-chave: interações planta-inseto, herbivoría, defesas químicas e mecânicas, nutrientes, esclerofilia.

INTRODUÇÃO

Ciências Biológicas e Agrícolas e historicamente o estudo das interações planta-inseto tem sido componente muito importante neste campo de pesquisa (Araújo et al., 2005;

Silva et al., 2012; Neves et al., 2013).

Em termos gerais, todos os fatores que podem determinar a abundância e diversidade de insetos herbívoros em plantas hospedeiras podem ser divididos em dois grandes grupos: fatores ambientais e fatores biológicos.

Todos os organismos vivos são limitados, de uma forma ou de outra, por fatores ambientais, como temperatura, disponibilidade de água, radiação solar e sazonalidade

(Novotny et al., 2002; Grimbacher e Stork, 2007; Neves et al., 2013). Para insetos herbívoros da Amazônia, especificamente, têm sido comprovado que existe um forte intercâmbio na composição das comunidades entre habitats de terra firme e campinarana

(Fine et al., 2006,2013; Lamarre et al., 2015). No entanto, dado que as variáveis ambientais também podem afetar a abundância, diversidade e distribuição das plantas que esses herbívoros usam como alimento, ainda não está claro se o efeito dos fatores

ambientais sobre os herbívoros é direto, ou é uma consequência dos efeitos sobre as espécies de plantas que esses herbívoros consomem (Fine et al., 2013). Para superar este problema, e ter um melhor entendimento do impacto direto que os fatores ambientais têm na abundância e diversidade dos herbívoros, é necessário estudar um grupo de plantas com características similares e a comunidade de insetos herbívoros associados a essas plantas (Salazar et al., 2017 em revisaõ).

Fatores biológicos também são susceptíveis de desempenhar um papel importante na determinação da diversidade de herbívoros em plantas hospedeiras. Entre esses fatores, a qualidade nutricional da folha e as defesas das plantas são consideradas as duas características mais importantes que poderiam afetar as seleções das plantas hospedeiras por herbívoros (Basset, 1991; Coley e Barone, 1996).

A qualidade nutricional é muito importante para os herbívoros já que folhas com um conteúdo maior de recursos oferecem uma recompensa maior para estes, incrementando suas possibilidades de crescer e reproduzir-se com maior sucesso, portanto, espécies de plantas com um conteúdo nutricional foliar elevado são mais susceptíveis aos herbívoros (Silva e Batalha 2011; Silva et al., 2015). Num estudo feito por Basset (1991), correlacionou-se positivamente a quantidade de folhas novas, ricas em conteúdo de nitrogênio e água, com abundância de herbívoros. O conteúdo de nitrogênio e água nas folhas jovens são um indicativo da qualidade nutricional da folha (Coley,

1987). Porém, os conteúdos de compostos químicos responsável pelas defensas são mais elevados nestas (Salazar et al., 2017 em revisão).

(Bryant et al., 1988). Apesar do fato de que, os químicos produzidos pelas plantas foram anteriormente considerados inúteis, hoje os mesmos são considerados uma defesa eficaz contra inimigos naturais (Hartmann, 2007). Agora, a teoria ecológica clássica prevê que os produtos químicos de defesa das plantas desempenham um papel fundamental na co- evolução de plantas e insetos (Ehrlich e Raven, 1964; Berenbaum e Zangerl, 1996).

Porém, há poucos estudos que investigam a relação entre as diferenças do conteúdo químico ou nutricional nos tecidos de distintas espécies de plantas e a diferença na diversidade e abundância dos herbívoros.

Por outro lado, as defesas físicas das plantas também representam outra barreira a ser superada por os herbívoros. Entre essas defesas, a dureza foliar tem sido reconhecida como uma defesa efetiva para reduzir a herbivoría (Coley, 1983; Fine et al., 2004). As folhas das plantas nas florestas, severamente limitadas por nutrientes, como as campinaranas, são duas vezes mais duras que as folhas dos sítios mais ricos em nutrientes como as florestas de terra firme o que provavelmente seja uma adaptação para conservação de água e dos poucos nutrientes disponíveis (Coley, 1987; Turner, 1994;

Andersen et al., 2014).

padrões de interações entre plantas e seus inimigos naturais nestes ecossistemas.

Adicionalmente, apesar de toda pesquisa desenvolvida até hoje, ainda não entendemos bem quais os fatores que determinam o número e abundância de espécies herbívoras nas plantas tropicais (Lamarre et al., 2012).

Atualmente não há estudos que determinem os efeitos conjuntos dos fatores bióticos e abióticos sobre a diversidade e abundância de insetos herbívoros (Lamarre et al., 2016). Considerando todo o exposto, nesta pesquisa investigamos o efeito que os compostos químicos de defesa, dureza foliar e teor de nitrogênio têm sobre a riqueza e abundância de insetos herbívoros associados às espécies do gênero Protium Burm f.

(Burseraceae) em ambientes de solos de areia branca (campinaranas) e solo argiloso

(terra firme) na Amazônia Central.

MATERIAL E MÉTODOS

Locais de estudo

Reserva Florestal Adolpho Ducke. Administrada pelo Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA foi criada por meio da Lei Estadual nº 41, de 16 de fevereiro de

1963. Localiza-se ao norte da cidade de Manaus, no km 26 da rodovia AM-010, nas coordenadas 02°44’60” S, 59°33’36” W (Figura 01). Possui uma área de 10 000 ha de floresta de terra firme. O clima da reserva é classificado como tropical úmido, com umidade relativa de 75-86% e precipitação anual de 2300 mm. A estação chuvosa ocorre de novembro a maio, sendo os meses de março e abril os de maior precipitação. A

estação seca ocorre de junho a outubro, sendo setembro normalmente o mês mais seco. A temperatura média anual é de 26 ºC existindo pouca variação térmica durante o ano

(Sombroek, 2001)

Toda a região está coberta pela floresta tropical úmida de baixa altitude (Terra Firme), com dossel bastante fechado e sub-bosque com pouca luminosidade. A flora é extremamente diversificada, com aproximadamente 1.000 espécies de árvores com altura entre 30 e 35 m, com árvores emergentes alcançando 45 a 50 m (Ribeiro et al., 1999).

A topografia é um importante fator na formação de solos na região da Amazônia Central.

Nos platôs da reserva, os solos são argilosos e nas vertentes, a fração de argila vai gradativamente diminuindo até predominar a fração de areia branca nas áreas de campinarana e areia misturada com material orgânico nos baixios. (Ribeiro et al., 1999)

Paleocanal do rio Cuieras. O segundo local de estudo foi na região do igarapé do

Tarumã-Mirim, na bacia do rio Negro, situado no município de Manaus (Figura 01). A precipitação anual varia de 1750 a 2500 mm. A umidade relativa é bastante elevada, com isohigras em torno de 85% a 95%. As temperaturas médias anuais têm variações isotermas em torno de 24 e 26 °C (Nascimento, 2010).

A geologia desta região compreende principalmente a Formação Alter-do-Chão e suas divisões (Formação Novo Remanso; Rozo, 2005), que são representadas por uma grande variedade de rochas de arenitos e argilitos (Chauvel, 1982; Carneiro, 2004). Atualmente, o igarapé do Tarumã- Mirim se localiza em um paleocanal do rio Cuieras que sofreu uma

‘captura’ para o rio Negro por eventos neotectônicos e seu antigo curso é ocupado atualmente por grandes áreas de solos arenosas com floresta de Campinarana florestada e arborizadas (Rossetti, 2012), vegetação que também ocorre ao longo dos pequenos

igarapés encaixados no relevo erodido dos platôs argilosos (terra firme) da Formação

Alter do Chão.

Parcelas de amostragem

A área que compreende as parcelas de amostragem é de 180 m de comprimento por 20 m de largura (0.36 ha) cada uma (Figura 02). Na Reserva Florestal Adolpho

Ducke foram estabelecidas 03 parcelas em ambientes de campinarana (solo arenoso) e 03 parcelas em ambientes de terra firme (solo argiloso) com distanciamento mínimo de um quilômetro entre cada parcela. No Paleocanal do rio Cuieras, a mesma quantidade de parcelas em ambos os tipos de ambiente considerando um distanciamento mínimo de um quilometro, sendo feitas 12 parcelas para este experimento. Cada parcela foi georefenrençada (apêndice B).

Seleção das plantas para coleta dos insetos herbívoros

Foram selecionados 621 indivíduos juvenis pertencentes a 30 espécies de Protium

(Apêndice A) com alturas que variaram entre 1,30 a 2,00 m de altura. A escolha dos indivíduos foi de forma arbitrária, considerando uma distância mínima de 5 m entre cada planta com a finalidade de evitar a perturbação dos insetos da planta mais próxima no momento da coleta (Fine et al., 2013). Foram selecionados todos os indivíduos de

Protium disponíveis dentro das parcelas que cumpriam com os critérios de escolha, considerando a maior representatividade de espécies dentro do gênero (plantas de todas as espécies dentro da área da parcela).

Todas as plantas escolhidas foram marcadas com fita e anotado um número de individuo único e consecutivo. Logo depois das últimas coletas de insetos, foram coletadas amostras das plantas para material testemunha (exsicatas). Posteriormente foi feita a identificação das espécies por comparação no Herbário do Instituto Nacional de

Pesquisas da Amazônia (INPA) e consulta aos especialistas. Dessas amostras foliares, separou-se um ou mais folíolos que não apresentaram sinais de dano por herbivoría e que não continham fungos ou musgos, sendo colocados em envelopes com sílica gel

(aproximadamente 5 g de folha) para serem feitas as análises de concentração de

Nitrogênio foliar e de metabolitos secundários.

Coleta da fauna entomológica

A coleta dos insetos associados às espécies de Protium foi feita entre os meses de julho e dezembro de 2016. Cada planta foi visitada a cada duas semanas e coletaram-se todos os insetos herbívoros de vida livre que estivam-se alimentando das diferentes partes da planta, com exceção das partes subterrâneas. Cada planta foi observada detalhadamente durante um tempo de 2 a 5 minutos e as coletas foram feitas manualmente e com ajuda de um aspirador ou sacola, onde imediatamente cada inseto foi colocado em micro tubo eppendorf com álcool 96° e rotulado in situ com dados de data, número da planta e ordem do inseto (Fine et al., 2013; Salazar et al., 2017 em revisão). A triagem dos insetos foi feita com auxílio de uma estereoscópio e separados em morfoespécies. Para identificação, procurou-se ajuda de profissionais e/ou alunos do

Programa de Pós-Graduação em Entomologia (INPA) e, sempre que possível, os insetos foram identificados ao menor nível taxonômico.

Análises de metabolitos secundários

As análises dos compostos químicos secundários foram realizadas nos laboratórios da Universidade de Berkeley (Califórnia-EE UU). Foram realizadas

Cromatografia de gases e espectrometria de massas como método de quantificação e qualificação dos químicos (Lokvam et al., 2015; Salazar, Jaramillo e Marquis, 2016).

Foram usadas entre 6-9 amostras foliares maduras e jovens de indivíduos para cada espécie e foi atribuído o valor médio dos compostos químicos para representar a espécie.

Análises de nitrogênio foliar

Para as análises do teor de Nitrogênio foliar das 30 espécies de Protium, foi usado o método de semi-micro Kendhal (Carmo et al., 2000) no Laboratório Temático de Solos e Plantas (LTSP) do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). O material vegetal para estas análises foram provenientes de 3-6 indivíduos por cada espécie, oriundas dos dois locais e de ambos os tipos de ambientes estudados. Usaram-se aproximadamente 2 g de folhas maduras previamente secadas com sílica gel para determinação do conteúdo desse nutriente.

Teste de dureza foliar

Para medir a dureza das folhas das espécies de Protium, foram coletadas folhas totalmente expandidas (maduras) de todas as 621 plantas depois da época de coleta dos insetos. O teste foi feito usando folhas frescas com a finalidade de manter a resistência ao nível mais normal possível. Selecionaram-se três folíolos por planta e foi usado um penetrômetro modelo Wagner Force Dial (FDK 32, Wagner Instruments) que mede a força necessária para perfurar um orifício de 0,5 cm de diâmetro na parte central do

folíolo evitando, na medida do possível a nervura principal e as secundárias (Salazar e

Marquis, 2012).

Análises de dados

Foram feitas análise de regressão linear simples para testar individualmente o efeito dos metabolitos secundários, teor de nitrogênio e da dureza foliar com a riqueza e com a abundância de insetos herbívoros. Modelos Lineares Generalizados (GLM, siglas em inglês) foram usados para avaliar em conjunto, os efeitos dos metabolitos secundários, teor de nitrogênio e da dureza foliar sobre a riqueza e abundância da entomofauna associada às espécies de Protium. Para investigar a influência das variáveis antes mencionadas em relação aos insetos, incluindo o efeito dos tipos de habitat

(campinarana e terra firme) nos dois locais de amostragem, usaram-se Modelos Lineares

Generalizados Mistos (GLMM, siglas em inglês). Os dados foram discretos e não tiveram distribuição normal, portanto, o modelo de distribuição usado nas análises foi o de distribuição log-normal. As análises foram feitas no programa R versão 3.3.1 (R

Development Core Team, 2016) e os pacotes usados foram: ‘broom’ (Robinson et al.,

2016), ‘car’ (Fox e Weisberg, 2011) e ‘MASS’ (Venables e Ripley, 2002).

RESULTADOS

Insetos herbívoros associados ao Protium

Durante o período de monitoramento, um total de 522 insetos pertencentes às ordens Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Orthoptera foram coletados.

A diversidade de insetos foi representada por 116 morfoespécies (Apêndice C) das quais

62,06% pertenceram à ordem Hemiptera, 20,69% foram Coleoptera, 14,18% foram

Lepidoptera, 2,30% foram Hymenoptera e 0,77% corresponderam à ordem Orthoptera.

Cabe mencionar que todos os Lepidoptera foram lagartas, já que os insetos neste estádio possuem peças bucais mastigadoras e causou perda considerável de área foliar nas plantas, a grande maioria destes tiveram preferências por folhas jovens. Já para as outras quatro ordens, coletaram-se insetos em estádio de ninfa até adultos.

Dureza foliar

Foi medida a dureza foliar de 621 indivíduos pertencentes a 30 espécies de

Protium (Apêndice A). A média para a espécie com maior valor de dureza foliar foi de

667 (gr/0,5 cm²) em habitat de terra firme no paleocanal do Cuieras e o valor médio para espécie com a menor dureza foi de 238 (gr/0,5 cm²) em ambiente de campinarana da

Reserva Ducke. Em geral, as espécies de Protium não mostraram diferença significativa em dureza média entre ambientes e locais. Porém, existe uma tendência em média de maior dureza para as plantas de areia e argila no Paleocanal do rio Cuieras em comparação com as plantas na Reserva Ducke, onde as espécies de argila mostraram valores levemente superiores em média que as espécies de areia branca (Figura 03). A dureza não teve correlação com a abundância e riqueza de inimigos naturais (figura 4a e

4b).

Metabolitos secundários

A diversidade química das espécies de Protium atingiu quase 600 diferentes metabolitos secundários, constituída principalmente por compostos fenólicos

(procianidinas, flavona glicosídeos e ácidos clorogênicos) e terpenoides (saponinas,

triterpenos e sesquiterpenos) (Apêndice E), atingindo em média 40% do peso seco da folha (22%-58%). A diversidade de compostos secundários correlacionou-se negativamente com a abundância e riqueza de insetos e representou a barreira defensiva mais eficiente contra os inimigos naturais (figura 4c e 4d). Entre todo esse grande número de compostos químicos, os triterpenos foram identificados como os mais importantes contra os herbívoros (Tabela 8) e os compostos fenólicos (não voláteis) mostraram correlação negativa com diversidade e abundância de insetos fitófagos quando se considerou as folhas jovens (Tabela 9).

Nitrogênio nas folhas

Nas 30 espécies de Protium, o teor de nitrogênio foliar variou desde 1,42 % até

3,11% e os valores foram inferidos em nível de espécie ao igual que os metabolitos secundários. Em geral, o teor de nitrogênio não esteve correlacionado com a comunidade de insetos associada às espécies de Protium (Figura 4e e 4f). No entanto, quando se relacionou a concentração deste nutriente com abundância de insetos herbívoros, a correlação foi negativa com resultado significativo com valor de P=0.045 (Tabela 7).

DISCUSSÃO

Nosso trabalho registra uma diversidade de 115 morfoespécies, onde 62,06% pertenceram à ordem Hemiptera, e 14,18 % para Coleoptera em seis meses de monitoreamento, concordando substancialmente em parte com os trabalhos realizados na

Amazônia peruana onde o tempo de estudo foi de um ano a diversidade de insetos também esteve conformada por 115 morfoespecies, no entanto a diversidade para insetos da ordem coleóptera foi 61% Chrysomelidae (besouros) e 16% foram hemípteros do

grupo Cicadellidae (Fine et al., 2013), em nosso trabalho demostramos claramente que o fator mais importante na determinação da abundância e diversidade de insetos herbívoros em espécies do gênero Protium é a riqueza de compostos químicos de defesa (metabolitos secundários).

Apesar de que outros estudos têm demostrado que várias características das plantas (e.g. arquitetura, nutrientes e tricomas) podem afetar seus inimigos naturais

(Costa et al., 2010; Fine et al., 2006), o nosso estudo demostrou que ao considerar e avaliar em conjunto alguns desses fatores, a diversidade de compostos secundários é evidentemente mais relevante. Isto faz muito sentido, ao passo que não importa o tipo de herbívoro que ataca a planta ou como este consome os tecidos, é impossível para qualquer espécie de fitófago, consumir os tecidos sem ingerir ao mesmo tempo os compostos secundários presentes na planta.

Protium possui uma grande diversidade de químicos secundários incluindo taninos, terpenoides e triterpenos (Rudiguer et al., 2007; Fine et al., 2013; Salazar et al.,

2017 em revisão). Os compostos secundários em Protium subserratum constituem 20-

30% da massa seca de tecido foliar e em nosso trabalho também as espécies de Protium tem compostos secundários como compostos fenólicos e terpenoides que atingem em média 40% do peso seco da folha (22%-58%). Estes compostos químicos secundários não só proporcionam características aromáticas às espécies de Protium, bem como representam também eficientes defesas contra herbívoros (Siani et al., 2012, Langenheim,

1994).

Apesar de que alguns herbívoros possuem adaptações que os permitem consumir alguns de estes compostos químicos, é pouco provável que algum herbívoro esteja adaptado para consumir todos os compostos químicos produzidos por Protium (Salazar et al., 2017 em revisão). Além disso, processar ou digerir estes químicos provavelmente requer uma quantidade importante de energia de parte dos insetos. Portanto, no momento de escolher o hospedeiro, as espécies de herbívoros vão preferir se alimentar de plantas com menor conteúdo de compostos químicos.

Outra razão pela qual as plantas com maior número de compostos químicos têm menos herbívoros é por efeito dos parasitoides. Muitos estudos têm demostrado que as plantas usam químicos para atrair inimigos naturais dos herbívoros como alguns artrópodes predadores, aves e parasitoides (Turlings et al., 1990; Amo et al., 2013;

Fritzsche Hoballah et al., 2002), especialmente parasitoides dos grupos Braconidae

(Hymenoptera) (Fritzsche Hoballah et al., 2002) e Tachinidae (Diptera). Quando um herbívoro mastiga uma folha, compostos altamente voláteis viajam grandes distâncias atraindo estes parasitoides (Paré e Tumlinson, 1999). Protium tem muitos destes compostos, notavelmente o composto alpha-amerim (Rudiger et al.,2007) que proporcionam a muitas espécies de Burseraceae seu característico odor de incenso

(Zapata e Fine, 2013).

As folhas com grande conteúdo nutricional deveriam ser mais atraentes para os herbívoros, uma vez que esses nutrientes são transferidos diretamente ao organismo que as consomem e aumentam as probabilidades de desenvolvimento ótimo dos insetos herbívoros, facilitando a chegada na idade adulta e até mesmo reprodução (Wint, 1983;

Ohmart et al., 1985). Essas premissas nos fazem pensar que as espécies de Protium com

teores de nitrogênio mais elevados deveriam ter maior número de espécies de herbívoros.

Neste estudo não foi possível encontrar este padrão. O conteúdo de nitrogênio nas folhas não determinou quais das espécies de Protium foram as mais procuradas e consequentemente tiverem maiores abundâncias ou diversidades de herbívoros, contrariamente a resultados obtidos em outros estudos (White, 1984; Basset, 1991). Isto sugere que o arsenal químico das espécies de Protium representa uma barreira muito importante para os herbívoros. Portanto, os resultados deste estudo sugerem que evitar os efeitos negativos dos químicos da planta é mais importante para os insetos herbívoros do que consumir tecidos com valores nutricionais mais altos.

A dureza das folhas é considerada por alguns autores, como uma adaptação das plantas contra a pressão da herbivoría (Coley, 1983; Fine et al., 2006; Onoda, 2011).

Contudo, neste estudo esta característica das folhas não mostrou efeito significativo sobre abundância e diversidade de insetos herbívoros em Protium independentemente do tipo de habitat ou do local de amostragem. Isto sugere que, a grande maioria de espécies de

Protium não usam a dureza como estratégia defensiva contra seus inimigos naturais e provavelmente esta característica esteja mais relacionada com fatores ambientais como estresse hídrico (Onoda et al., 2008) ou disponibilidade de nutrientes (Medina e

Francisco, 1994; Gonçalves-Alvim et al., 2006). Sendo que a significância funcional da dureza das folhas é ainda muito controversa (Edwards et al., 2000).

No entanto, achamos possível que se explorarmos a relação da dureza com os grupos funcionais (guildas) em particular talvez seja possível achar um padrão. Baseado nos dados das coletas é evidente que a grande maioria de insetos mastigadores

(Lepidoptera, Coleoptera, Hymenoptera e Orthoptera) preferiram comer as folhas novas que são menos duras que as folhas maduras.

CONCLUSÕES

Os nossos resultados sugerem que a riqueza de compostos químicos de defesa

(metabolitos secundários) das espécies de Protium é o fator mais importante na determinação da riqueza e abundância de insetos herbívoros associados a este gênero nas

áreas de estudo. Conseguimos identificar com clareza quais das categorias de metabolitos secundários, de fato, exerceram efeito sobre a riqueza e abundância dos herbívoros, sendo que os triterpenos funcionam como repelentes em forma geral e os compostos fenólicos mostraram ter efeito anti-herbívoros apenas em folhas jovens. Além da forte influência dos metabolitos secundários, o teor de nitrogênio mostrou ter efeito significativo unicamente em relação à abundância de insetos. Já a dureza foliar não evidenciou ter influência positiva ou negativa em relação à riqueza e abundância de insetos no gênero

Protium. O nosso enfoque em nível do gênero permitiu identificar com confiabilidade a característica defensiva mais eficiente que possuem as espécies pertencentes a este grupo vegetal mesmo que existem variações interespecíficas inerentes. Porém, acreditamos que

é importante explorar as interações destas espécies e seus inimigos naturais a longa data, com a finalidade de detectar outros padrões de comportamento útil para a ciência e conservação.

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Tabela 1. Regressão de modelo linear generalizado usando distribuição Log-Normal, relacionando a riqueza de insetos herbívoros com a riqueza de compostos químicos, dureza foliar e conteúdo de nitrogênio.

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 1.5240030 3.799 0.000306 Riqueza química total -0.0080513 -2.914 0.004785 ** Dureza da folha -0.0002112 -0.439 0.662124 Conteúdo de nitrogênio -0.2434966 -1.906 0.060782

Tabela 2. Regressão de modelo linear generalizado relacionando a abundância de insetos com riqueza de compostos químicos, dureza das folhas e teor de nitrogênio usando distribuição Log-Normal.

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 1.4346742 3.238 0.00184 Riqueza química total -0.0096173 -3.100 0.00279** Dureza da folha 0.0005258 1.045 0.29964 Conteúdo de nitrogênio -0.2710847 -1.889 0.06305

Tabela 3. Coeficientes da regressão múltipla da riqueza de herbívoros com relação à riqueza química, dureza das folhas e conteúdo de nitrogênio. Regressão de modelo linear generalizado misto considerando os sítios de amostragem (Reserva Ducke e Paleocanal do Cuieras) com distribuição Log-Normal.

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 1.5239907 3.799 0.0003 Riqueza química total -0.0080513 -2.914 0.0048** Dureza da folha -0.0002112 -0.438 0.6621 Conteúdo de nitrogênio -0.2434966 -1.905 0.0608

Tabela 4: Coeficientes da regressão múltipla da abundância de herbívoros com relação à riqueza química, dureza das folhas e conteúdo de nitrogênio. Regressão de modelo linear generalizado misto considerando os sítios de amostragem (Reserva Ducke e Paleocanal do Cuieras) com distribuição Log-Normal.

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 1. 5239907 3.799 0.0003 Riqueza química total -0.0080513 -2.914 0.0048** Dureza da folha -0.0002112 -0.438 0.6621 Conteúdo de nitrogênio -0.2434966 -1.905 0.0608

Tabela 5: Coeficientes da regressão múltipla da riqueza de herbívoros com relação à riqueza química, dureza das folhas e conteúdo de nitrogênio. Regressão de modelo linear generalizado misto considerando os tipos de habitat (campinarana e terra firme) e os locais de amostragem (Ducke e Paleocanal do Cuieras) com distribuição Log-Normal.

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 1. 5239907 3.799 0.0003 Riqueza química total -0.0080513 -2.914 0.0048** Dureza da folha -0.0002112 -0.438 0.6622 Conteúdo de nitrogênio -0.2434966 -1.905 0.0610

Tabela 6: Coeficientes da regressão múltipla da abundância de herbívoros com relação à riqueza química, dureza das folhas e conteúdo de nitrogênio. Regressão de modelo linear generalizado misto considerando os locais de amostragem (Reserva Ducke e Paleocanal do Cuieras) com distribuição Log-Normal.

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 1.4346657 3.238077 0.0019 Riqueza química total -0.0096173 -3.099803 0.0028** Dureza da folha 0.0005258 1.044971 0.2997 Conteúdo de nitrogênio -0.2710826 -1.888850 0.0631

Tabela 7: Coeficientes da regressão múltipla da abundância de herbívoros com relação à riqueza química, dureza das folhas e conteúdo de nitrogênio. Regressão de modelo linear generalizado misto consideram do os tipos de habitat locais (campiarana e terra firme) com distribuição Log-Normal. Note-se que os valores de P são significativos para riqueza química e teor de nitrogênio, o padrão é diferente das tabelas anteriores.

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 1.4815607 3.369985 0.0012 Riqueza química total -0.0097842 -3.186662 0.0022** Dureza da folha 0.0005315 1.065197 0.2905 Conteúdo de nitrogênio -0.2900479 -2.035689 0.0456*

Tabela 8. Regressão de modelo linear generalizado usando distribuição Log-Normal, relacionando a riqueza de insetos herbívoros com os diferentes tipos de metabolitos secundários. Note-se que o valor de P é significativo unicamente para os triterpenos.

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 0.71347 5.820 1.63e-05 Saponinas -0.04330 -0.347 0.73250 Terpenos volatiles -0.01976 -0.576 0.57181 Esteroles -0.01403 -0.191 0.85064 Triterpenos -0.15142 -3.068 0.00663 **

Variável Efeito estimado Valor-t P Intercepção 0.973401 7.819 1.66e-07

Riqueza de fenólicos f. madura -0.011270 -2.080 0.05060 Riqueza de fenólicos f. jovem -0.011238 -3.441 0.00258**

Figura 01. Mapa mostrando as áreas de estudo. Quadrado com contorno roxo é a Reserva Florestal Adolpho Ducke. Retângulo com contorno amarelo é o Paleocanal do rio Cuieras e o ponto vermelho é Manaus (modificado de Ribeyro et al., 1999).

Figura 02. Modelo de parcela. As dimensões da parcela são de 180 m de comprimento e 20 m de largura. Cada ponto representa um indivíduo e cada cor representa a uma espécie de Protium.

Figura 03. Boxplot representando a dureza foliar de todos os 621 indivíduos das 30 espécies de Protium, em 12 parcelas nos dois locais de amostragem (Reserva Florestal Adolpho Ducke e Paleocanal do rio Cuieras). As partes superior e inferior da caixa representam o desvio padrão, a linha no meio da caixa representa a média, as linhas superior e inferior representam os valores extremos.

Figura 04. Gráficos de regressão linear simples. 4A, relação entre dureza foliar com riqueza de insetos herbívoros. 4B, relação entre dureza foliar e abundância de insetos. 4C, relação entre diversidade de compostos químicos e riqueza de herbívoros. 4D, relação entre diversidade de compostos químicos e abundancia de insetos herbívoros. 4E, relação entre porcentagem de nitrogênio nas folhas e riqueza de insetos herbívoros. 4F, relação entre porcentagem de nitrogênio nas folhas e abundância de herbívoros. Cada ponto negro representa a cada uma das espécies de Protium. a linha azul é a linha de regressão.

Apêndice A. Planilha de indivíduos de Protium selecionados para monitoramento e coletas de insetos por local, tipos de habitats, com dados de altura e dureza foliar para cada planta. Na coluna de código das parcelas, a letra P significa parcela, o número é a numeração para cada uma das parcelas (desde 1 até 12), AB significa areia branca (tipo de solo nas campinaranas) e TF significa terra firme (ambientes com solo argiloso).

Código Número Dureza da da Altura foliar Local Habitat parcela planta Familia Gênero Espêcie (cm) media Paleocanal Campinarana P1AB 01 Burseraceae Protium paniculatum 180 670 Paleocanal Campinarana P1AB 02 Burseraceae Protium altsonii 157 397 Paleocanal Campinarana P1AB 03 Burseraceae Protium decandrum 182 488 Paleocanal Campinarana P1AB 04 Burseraceae Protium heptaphyllum 160 453 Paleocanal Campinarana P1AB 05 Burseraceae Protium altsonii 151 405 Paleocanal Campinarana P1AB 06 Burseraceae Protium altsonii 156 413 Paleocanal Campinarana P1AB 07 Burseraceae Protium subserratum msp1 132 443 Paleocanal Campinarana P1AB 08 Burseraceae Protium altsonii 184 292 Paleocanal Campinarana P1AB 09 Burseraceae Protium paniculatum 173 687 Paleocanal Campinarana P1AB 10 Burseraceae Protium hebetatum 131 407 Paleocanal Campinarana P1AB 11 Burseraceae Protium paniculatum 170 672 Paleocanal Campinarana P1AB 12 Burseraceae Protium hebetatum 145 430 Paleocanal Campinarana P1AB 13 Burseraceae Protium paniculatum 146 755 Paleocanal Campinarana P1AB 14 Burseraceae Protium subserratum msp1 134 353 Paleocanal Campinarana P1AB 15 Burseraceae Protium altsonii 147 350 Paleocanal Campinarana P1AB 16 Burseraceae Protium paniculatum 162 697 Paleocanal Campinarana P1AB 17 Burseraceae Protium decandrum 152 617 Paleocanal Campinarana P1AB 18 Burseraceae Protium calanense 168 345 Paleocanal Campinarana P1AB 19 Burseraceae Protium calanense 159 350 Paleocanal Campinarana P1AB 20 Burseraceae Protium altsonii 175 325 Paleocanal Campinarana P1AB 21 Burseraceae Protium altsonii 148 373 Paleocanal Campinarana P1AB 22 Burseraceae Protium paniculatum 186 695 Paleocanal Campinarana P1AB 23 Burseraceae Protium calanense 181 407 Paleocanal Campinarana P1AB 24 Burseraceae Protium pilosissimum 157 383 Paleocanal Campinarana P1AB 25 Burseraceae Protium hebetatum 158 425 Paleocanal Campinarana P1AB 26 Burseraceae Protium decandrum 145 620 Paleocanal Campinarana P1AB 27 Burseraceae Protium pilosissimum 179 402 Paleocanal Campinarana P1AB 28 Burseraceae Protium decandrum 142 628 Paleocanal Campinarana P1AB 29 Burseraceae Protium hebetatum 133 407 Paleocanal Campinarana P1AB 30 Burseraceae Protium hebetatum 144 402 Paleocanal Campinarana P1AB 31 Burseraceae Protium crassipetalum 156 507 Paleocanal Campinarana P1AB 32 Burseraceae Protium decandrum 169 477

Paleocanal Campinarana P1AB 33 Burseraceae Protium calanense 142 403 Paleocanal Campinarana P1AB 34 Burseraceae Protium calanense 157 415 Paleocanal Campinarana P1AB 35 Burseraceae Protium paniculatum 134 693 Paleocanal Campinarana P1AB 36 Burseraceae Protium grandifolium 153 473 Paleocanal Campinarana P1AB 37 Burseraceae Protium subserratum msp1 153 492 Paleocanal Campinarana P1AB 38 Burseraceae Protium grandifolium 174 483 Paleocanal Campinarana P1AB 39 Burseraceae Protium decandrum 162 583 Paleocanal Campinarana P1AB 40 Burseraceae Protium crassipetalum 156 450 Paleocanal Campinarana P1AB 41 Burseraceae Protium decandrum 178 602 Paleocanal Campinarana P1AB 42 Burseraceae Protium divaricatum 165 612 Paleocanal Campinarana P1AB 43 Burseraceae Protium klugii 132 443 Paleocanal Campinarana P1AB 44 Burseraceae Protium subserratum msp2 182 417 Paleocanal Campinarana P1AB 45 Burseraceae Protium crassipetalum 151 437 Paleocanal Campinarana P1AB 46 Burseraceae Protium opacum 146 375 Paleocanal Campinarana P1AB 47 Burseraceae Protium hebetatum 162 433 Paleocanal Campinarana P1AB 48 Burseraceae Protium subserratum msp2 181 394 Paleocanal Campinarana P1AB 49 Burseraceae Protium grandifolium 162 488 Paleocanal Campinarana P1AB 50 Burseraceae Protium grandifolium 171 488 Paleocanal Campinarana P1AB 51 Burseraceae Protium calanense 154 397 Paleocanal Campinarana P1AB 52 Burseraceae Protium subserratum msp1 156 422 Paleocanal Campinarana P1AB 53 Burseraceae Protium altsonii 181 375 Paleocanal Campinarana P1AB 54 Burseraceae Protium altsonii 173 353 Paleocanal Campinarana P1AB 55 Burseraceae Protium subserratum msp2 135 424 Paleocanal Campinarana P1AB 56 Burseraceae Protium grandifolium 166 460 Paleocanal Campinarana P1AB 57 Burseraceae Protium altsonii 168 380 Paleocanal Campinarana P1AB 58 Burseraceae Protium altsonii 181 370 Paleocanal Campinarana P1AB 59 Burseraceae Protium pilosissimum 178 353 Paleocanal Campinarana P1AB 60 Burseraceae Protium grandifolium 172 416 Paleocanal Campinarana P1AB 61 Burseraceae Protium subserratum msp1 144 377 Paleocanal Campinarana P1AB 62 Burseraceae Protium pilosissimum 148 363 Paleocanal Campinarana P1AB 63 Burseraceae Protium subserratum msp1 178 385 Paleocanal Campinarana P1AB 64 Burseraceae Protium calanense 162 392 Paleocanal Campinarana P1AB 65 Burseraceae Protium paniculatum 160 693 Paleocanal Campinarana P1AB 66 Burseraceae Protium subserratum msp1 167 387 Paleocanal Campinarana P1AB 67 Burseraceae Protium spruceanum 142 463 Paleocanal Campinarana P1AB 68 Burseraceae Protium subserratum msp1 132 438 Paleocanal Campinarana P1AB 69 Burseraceae Protium paniculatum 146 593 Paleocanal Campinarana P1AB 70 Burseraceae Protium altsonii 172 365 Paleocanal Campinarana P1AB 71 Burseraceae Protium hebetatum 179 438 Paleocanal Campinarana P1AB 72 Burseraceae Protium paniculatum 161 800 Paleocanal Campinarana P1AB 73 Burseraceae Protium subserratum msp1 147 347

Paleocanal Campinarana P1AB 74 Burseraceae Protium hebetatum 136 465 Paleocanal Campinarana P1AB 75 Burseraceae Protium heptaphyllum 180 585 Paleocanal Campinarana P1AB 76 Burseraceae Protium heptaphyllum 132 437 Paleocanal Campinarana P1AB 77 Burseraceae Protium calanense 160 392 Paleocanal Campinarana P1AB 78 Burseraceae Protium subserratum msp1 164 458 Paleocanal Campinarana P2AB 79 Burseraceae Protium heptaphyllum 182 400 Paleocanal Campinarana P2AB 80 Burseraceae Protium opacum 143 425 Paleocanal Campinarana P2AB 81 Burseraceae Protium heptaphyllum 180 338 Paleocanal Campinarana P2AB 82 Burseraceae Protium altsonii 148 342 Paleocanal Campinarana P2AB 83 Burseraceae Protium calanense 146 392 Paleocanal Campinarana P2AB 84 Burseraceae Protium sp1 145 432 Paleocanal Campinarana P2AB 85 Burseraceae Protium subserratum msp1 178 487 Paleocanal Campinarana P2AB 86 Burseraceae Protium sp1 178 532 Paleocanal Campinarana P2AB 87 Burseraceae Protium crassipetalum 179 423 Paleocanal Campinarana P2AB 88 Burseraceae Protium klugii 148 360 Paleocanal Campinarana P2AB 89 Burseraceae Protium heptaphyllum 170 365 Paleocanal Campinarana P2AB 90 Burseraceae Protium calanense 180 343 Paleocanal Campinarana P2AB 91 Burseraceae Protium calanense 157 337 Paleocanal Campinarana P2AB 92 Burseraceae Protium heptaphyllum 177 365 Paleocanal Campinarana P2AB 93 Burseraceae Protium heptaphyllum 168 386 Paleocanal Campinarana P2AB 94 Burseraceae Protium opacum 181 427 Paleocanal Campinarana P2AB 95 Burseraceae Protium heptaphyllum 179 377 Paleocanal Campinarana P2AB 96 Burseraceae Protium calanense 182 342 Paleocanal Campinarana P2AB 97 Burseraceae Protium opacum 177 417 Paleocanal Campinarana P2AB 98 Burseraceae Protium sp1 152 475 Paleocanal Campinarana P2AB 99 Burseraceae Protium klugii 135 430 Paleocanal Campinarana P2AB 100 Burseraceae Protium sp1 130 480 Paleocanal Campinarana P2AB 101 Burseraceae Protium calanense 181 382 Paleocanal Campinarana P2AB 102 Burseraceae Protium sp1 137 535 Paleocanal Campinarana P2AB 103 Burseraceae Protium heptaphyllum 182 375 Paleocanal Campinarana P2AB 104 Burseraceae Protium heptaphyllum 180 377 Paleocanal Campinarana P2AB 105 Burseraceae Protium grandifolium 182 418 Paleocanal Campinarana P2AB 106 Burseraceae Protium hebetatum 136 357 Paleocanal Campinarana P2AB 107 Burseraceae Protium hebetatum 135 342 Paleocanal Campinarana P2AB 108 Burseraceae Protium hebetatum 166 370 Paleocanal Campinarana P2AB 109 Burseraceae Protium altsonii 152 337 Paleocanal Campinarana P2AB 110 Burseraceae Protium crassipetalum 152 389 Paleocanal Campinarana P2AB 111 Burseraceae Protium calanense 160 337 Paleocanal Campinarana P2AB 112 Burseraceae Protium decandrum 144 437 Paleocanal Campinarana P2AB 113 Burseraceae Protium grandifolium 160 410 Paleocanal Campinarana P2AB 114 Burseraceae Protium paniculatum 176 620

Paleocanal Campinarana P2AB 115 Burseraceae Protium crassipetalum 161 423 Paleocanal Campinarana P2AB 116 Burseraceae Protium sp1 177 770 Paleocanal Campinarana P2AB 117 Burseraceae Protium heptaphyllum 181 395 Paleocanal Campinarana P2AB 118 Burseraceae Protium paniculatum 137 525 Paleocanal Campinarana P2AB 119 Burseraceae Protium sp1 158 698 Paleocanal Campinarana P2AB 120 Burseraceae Protium sp1 167 648 Paleocanal Campinarana P2AB 121 Burseraceae Protium crassipetalum 168 382 Paleocanal Campinarana P2AB 122 Burseraceae Protium heptaphyllum 179 393 Paleocanal Campinarana P2AB 123 Burseraceae Protium heptaphyllum 181 383 Paleocanal Campinarana P2AB 124 Burseraceae Protium paniculatum 136 465 Paleocanal Campinarana P2AB 125 Burseraceae Protium heptaphyllum 165 515 Paleocanal Campinarana P2AB 126 Burseraceae Protium calanense 151 337 Paleocanal Campinarana P2AB 127 Burseraceae Protium sp1 153 695 Paleocanal Campinarana P2AB 128 Burseraceae Protium decandrum 160 405 Paleocanal Campinarana P2AB 129 Burseraceae Protium paniculatum 179 580 Paleocanal Campinarana P2AB 130 Burseraceae Protium calanense 178 353 Paleocanal Campinarana P2AB 131 Burseraceae Protium sp1 148 720 Paleocanal Campinarana P2AB 132 Burseraceae Protium calanense 159 354 Paleocanal Campinarana P2AB 133 Burseraceae Protium heptaphyllum 177 365 Paleocanal Platô P3TF 134 Burseraceae Protium divaricatum 139 503 Paleocanal Platô P3TF 135 Burseraceae Protium paniculatum 152 537 Paleocanal Platô P3TF 136 Burseraceae Protium subserratum msp2 156 371 Paleocanal Platô P3TF 137 Burseraceae Protium paniculatum 159 712 Paleocanal Platô P3TF 138 Burseraceae Protium hebetatum 168 602 Paleocanal Platô P3TF 139 Burseraceae Protium hebetatum 162 437 Paleocanal Platô P3TF 140 Burseraceae Protium paniculatum 134 502 Paleocanal Platô P3TF 141 Burseraceae Protium paniculatum 171 502 Paleocanal Platô P3TF 142 Burseraceae Protium hebetatum 129 467 Paleocanal Platô P3TF 143 Burseraceae Protium paniculatum 140 648 Paleocanal Platô P3TF 144 Burseraceae Protium apiculatum 133 415 Paleocanal Platô P3TF 145 Burseraceae Protium paniculatum 140 743 Paleocanal Platô P3TF 146 Burseraceae Protium apiculatum 141 347 Paleocanal Platô P3TF 147 Burseraceae Protium divaricatum 178 367 Paleocanal Platô P3TF 148 Burseraceae Protium hebetatum 176 483 Paleocanal Platô P3TF 149 Burseraceae Protium divaricatum 141 493 Paleocanal Platô P3TF 150 Burseraceae Protium paniculatum 133 643 Paleocanal Platô P3TF 151 Burseraceae Protium hebetatum 159 657 Paleocanal Platô P3TF 152 Burseraceae Protium divaricatum 174 397 Paleocanal Platô P3TF 153 Burseraceae Protium crassipetalum 182 388 Paleocanal Platô P3TF 154 Burseraceae Protium hebetatum 159 397 Paleocanal Platô P3TF 155 Burseraceae Protium paniculatum 165 517

Paleocanal Platô P3TF 156 Burseraceae Protium divaricatum 179 427 Paleocanal Platô P3TF 157 Burseraceae Protium hebetatum 179 517 Paleocanal Platô P3TF 158 Burseraceae Protium paniculatum 161 667 Paleocanal Platô P3TF 159 Burseraceae Protium paniculatum 180 568 Paleocanal Platô P3TF 160 Burseraceae Protium paniculatum 155 698 Paleocanal Platô P3TF 161 Burseraceae Protium paniculatum 182 508 Paleocanal Platô P3TF 162 Burseraceae Protium hebetatum 146 408 Paleocanal Platô P3TF 163 Burseraceae Protium nitidifolium 180 563 Paleocanal Platô P3TF 164 Burseraceae Protium paniculatum 161 545 Paleocanal Platô P3TF 165 Burseraceae Protium decandrum 182 377 Paleocanal Platô P3TF 166 Burseraceae Protium tenuifolium 133 457 Paleocanal Platô P3TF 167 Burseraceae Protium decandrum 138 393 Paleocanal Platô P3TF 168 Burseraceae Protium hebetatum 145 593 Paleocanal Platô P3TF 169 Burseraceae Protium nitidifolium 134 587 Paleocanal Platô P3TF 170 Burseraceae Protium hebetatum 131 632 Paleocanal Platô P3TF 171 Burseraceae Protium altsonii 174 367 Paleocanal Platô P3TF 172 Burseraceae Protium hebetatum 171 323 Paleocanal Platô P3TF 173 Burseraceae Protium grandifolium 132 452 Paleocanal Platô P3TF 174 Burseraceae Protium nitidifolium 159 437 Paleocanal Platô P3TF 175 Burseraceae Protium hebetatum 182 340 Paleocanal Platô P3TF 176 Burseraceae Protium decandrum 132 387 Paleocanal Platô P3TF 177 Burseraceae Protium calanense 157 420 Paleocanal Platô P3TF 178 Burseraceae Protium hebetatum 179 415 Paleocanal Platô P3TF 179 Burseraceae Protium apiculatum 134 427 Paleocanal Platô P3TF 180 Burseraceae Protium calendulinum 131 360 Paleocanal Platô P3TF 181 Burseraceae Protium hebetatum 135 453 Paleocanal Platô P3TF 182 Burseraceae Protium spruceanum 153 520 Paleocanal Platô P3TF 183 Burseraceae Protium decandrum 132 353 Paleocanal Platô P3TF 184 Burseraceae Protium grandifolium 135 435 Paleocanal Platô P3TF 185 Burseraceae Protium paniculatum 179 628 Paleocanal Platô P3TF 186 Burseraceae Protium crassipetalum 160 415 Paleocanal Platô P3TF 187 Burseraceae Protium gallosum 179 412 Paleocanal Platô P3TF 188 Burseraceae Protium hebetatum 164 478 Paleocanal Platô P3TF 189 Burseraceae Protium divaricatum 132 478 Paleocanal Platô P3TF 190 Burseraceae Protium divaricatum 180 485 Paleocanal Platô P3TF 191 Burseraceae Protium calanense 134 429 Paleocanal Platô P3TF 192 Burseraceae Protium paniculatum 180 578 Paleocanal Platô P3TF 193 Burseraceae Protium paniculatum 132 593 Paleocanal Platô P3TF 194 Burseraceae Protium calendulinum 131 303 Paleocanal Platô P3TF 195 Burseraceae Protium divaricatum 182 432 Paleocanal Platô P3TF 196 Burseraceae Protium spruceanum 143 450

Paleocanal Platô P3TF 197 Burseraceae Protium calendulinum 151 408 Paleocanal Platô P3TF 198 Burseraceae Protium ferrugineum 135 372 Paleocanal Platô P3TF 199 Burseraceae Protium calendulinum 181 360 Paleocanal Platô P3TF 200 Burseraceae Protium hebetatum 172 417 Paleocanal Platô P4TF 201 Burseraceae Protium strumosum 136 376 Paleocanal Platô P4TF 202 Burseraceae Protium hebetatum 172 383 Paleocanal Platô P4TF 203 Burseraceae Protium divaricatum 147 392 Paleocanal Platô P4TF 204 Burseraceae Protium grandifolium 131 379 Paleocanal Platô P4TF 205 Burseraceae Protium nitidifolium 167 452 Paleocanal Platô P4TF 206 Burseraceae Protium calendulinum 140 315 Paleocanal Platô P4TF 207 Burseraceae Protium hebetatum 180 390 Paleocanal Platô P4TF 208 Burseraceae Protium hebetatum 133 443 Paleocanal Platô P4TF 209 Burseraceae Protium nitidifolium 138 417 Paleocanal Platô P4TF 210 Burseraceae Protium amazonicum 135 368 Paleocanal Platô P4TF 211 Burseraceae Protium hebetatum 168 486 Paleocanal Platô P4TF 212 Burseraceae Protium nitidifolium 178 398 Paleocanal Platô P4TF 213 Burseraceae Protium calanense 180 361 Paleocanal Platô P4TF 214 Burseraceae Protium divaricatum 165 488 Paleocanal Platô P4TF 215 Burseraceae Protium paniculatum 181 687 Paleocanal Platô P4TF 216 Burseraceae Protium crassipetalum 163 434 Paleocanal Platô P4TF 217 Burseraceae Protium amazonicum 141 314 Paleocanal Platô P4TF 218 Burseraceae Protium panamensis 181 710 Paleocanal Platô P4TF 219 Burseraceae Protium hebetatum 180 463 Paleocanal Platô P4TF 220 Burseraceae Protium trifoliolatum 178 348 Paleocanal Platô P4TF 221 Burseraceae Protium hebetatum 164 337 Paleocanal Platô P4TF 222 Burseraceae Protium divaricatum 147 445 Paleocanal Platô P4TF 223 Burseraceae Protium divaricatum 180 347 Paleocanal Platô P4TF 224 Burseraceae Protium crassipetalum 156 535 Paleocanal Platô P4TF 225 Burseraceae Protium trifoliolatum 178 643 Paleocanal Platô P4TF 226 Burseraceae Protium gallosum 181 351 Paleocanal Platô P4TF 227 Burseraceae Protium panamensis 153 558 Paleocanal Platô P4TF 228 Burseraceae Protium paniculatum 132 618 Paleocanal Platô P4TF 229 Burseraceae Protium grandifolium 130 391 Paleocanal Platô P4TF 230 Burseraceae Protium hebetatum 171 378 Paleocanal Platô P4TF 231 Burseraceae Protium panamensis 157 598 Paleocanal Platô P4TF 232 Burseraceae Protium gallosum 133 390 Paleocanal Platô P4TF 233 Burseraceae Protium decandrum 144 483 Paleocanal Platô P4TF 234 Burseraceae Protium gallosum 130 358 Paleocanal Platô P4TF 235 Burseraceae Protium decandrum 180 518 Paleocanal Platô P4TF 236 Burseraceae Protium calanense 169 328 Paleocanal Platô P4TF 237 Burseraceae Protium grandifolium 179 358

Paleocanal Platô P4TF 238 Burseraceae Protium apiculatum 159 358 Paleocanal Platô P4TF 239 Burseraceae Protium calanense 181 358 Paleocanal Platô P4TF 240 Burseraceae Protium hebetatum 170 333 Paleocanal Platô P4TF 241 Burseraceae Protium grandifolium 132 413 Paleocanal Platô P4TF 242 Burseraceae Protium hebetatum 130 363 Paleocanal Platô P4TF 243 Burseraceae Protium hebetatum 159 498 Paleocanal Platô P4TF 244 Burseraceae Protium hebetatum 152 497 Paleocanal Platô P4TF 245 Burseraceae Protium gallosum 144 360 Paleocanal Platô P4TF 246 Burseraceae Protium paniculatum 152 642 Paleocanal Platô P4TF 247 Burseraceae Protium pilosissimum 137 343 Paleocanal Platô P4TF 248 Burseraceae Protium grandifolium 143 360 Paleocanal Platô P4TF 249 Burseraceae Protium gallosum 131 347 Paleocanal Campinarana P5AB 250 Burseraceae Protium subserratum msp1 152 403 Paleocanal Campinarana P5AB 251 Burseraceae Protium paniculatum 166 493 Paleocanal Campinarana P5AB 252 Burseraceae Protium paniculatum 162 558 Paleocanal Campinarana P5AB 253 Burseraceae Protium sp1 181 540 Paleocanal Campinarana P5AB 254 Burseraceae Protium altsonii 182 380 Paleocanal Campinarana P5AB 255 Burseraceae Protium altsonii 152 327 Paleocanal Campinarana P5AB 256 Burseraceae Protium klugii 169 482 Paleocanal Campinarana P5AB 257 Burseraceae Protium paniculatum 180 582 Paleocanal Campinarana P5AB 258 Burseraceae Protium sp1 133 495 Paleocanal Campinarana P5AB 259 Burseraceae Protium heptaphyllum 182 357 Paleocanal Campinarana P5AB 260 Burseraceae Protium paniculatum 173 520 Paleocanal Campinarana P5AB 261 Burseraceae Protium paniculatum 157 627 Paleocanal Campinarana P5AB 262 Burseraceae Protium heptaphyllum 182 370 Paleocanal Campinarana P5AB 263 Burseraceae Protium heptaphyllum 173 452 Paleocanal Campinarana P5AB 264 Burseraceae Protium heptaphyllum 139 347 Paleocanal Campinarana P5AB 265 Burseraceae Protium heptaphyllum 181 392 Paleocanal Campinarana P5AB 266 Burseraceae Protium heptaphyllum 165 422 Paleocanal Campinarana P5AB 267 Burseraceae Protium paniculatum 144 560 Paleocanal Campinarana P5AB 268 Burseraceae Protium paniculatum 134 537 Paleocanal Campinarana P5AB 269 Burseraceae Protium heptaphyllum 145 400 Paleocanal Campinarana P5AB 270 Burseraceae Protium sp1 170 529 Paleocanal Campinarana P5AB 271 Burseraceae Protium heptaphyllum 173 350 Paleocanal Campinarana P5AB 272 Burseraceae Protium paniculatum 166 635 Paleocanal Campinarana P5AB 273 Burseraceae Protium sp1 170 485 Paleocanal Campinarana P5AB 274 Burseraceae Protium sp1 180 494 Paleocanal Campinarana P5AB 275 Burseraceae Protium sp1 181 552 Paleocanal Platô P6TF 276 Burseraceae Protium gallosum 163 400 Paleocanal Platô P6TF 277 Burseraceae Protium strumosum 177 360 Paleocanal Platô P6TF 278 Burseraceae Protium gallosum 167 427

Paleocanal Platô P6TF 279 Burseraceae Protium gallosum 179 410 Paleocanal Platô P6TF 280 Burseraceae Protium nitidifolium 133 668 Paleocanal Platô P6TF 281 Burseraceae Protium calendulinum 180 343 Paleocanal Platô P6TF 282 Burseraceae Protium calanense 179 398 Paleocanal Platô P6TF 283 Burseraceae Protium gallosum 161 393 Paleocanal Platô P6TF 284 Burseraceae Protium calendulinum 147 355 Paleocanal Platô P6TF 285 Burseraceae Protium grandifolium 174 365 Paleocanal Platô P6TF 286 Burseraceae Protium hebetatum 162 713 Paleocanal Platô P6TF 287 Burseraceae Protium altsonii 174 325 Paleocanal Platô P6TF 288 Burseraceae Protium trifoliolatum 182 368 Paleocanal Platô P6TF 289 Burseraceae Protium trifoliolatum 168 462 Paleocanal Platô P6TF 290 Burseraceae Protium crassipetalum 146 438 Paleocanal Platô P6TF 291 Burseraceae Protium trifoliolatum 181 543 Paleocanal Platô P6TF 292 Burseraceae Protium apiculatum 143 375 Paleocanal Platô P6TF 293 Burseraceae Protium calanense 148 378 Paleocanal Platô P6TF 294 Burseraceae Protium gallosum 182 405 Paleocanal Platô P6TF 295 Burseraceae Protium hebetatum 164 628 Paleocanal Platô P6TF 296 Burseraceae Protium nitidifolium 145 593 Paleocanal Platô P6TF 297 Burseraceae Protium calanense 182 375 Paleocanal Platô P6TF 298 Burseraceae Protium ferrugineum 167 402 Paleocanal Platô P6TF 299 Burseraceae Protium divaricatum 167 432 Paleocanal Platô P6TF 300 Burseraceae Protium gallosum 141 380 Paleocanal Platô P6TF 301 Burseraceae Protium calendulinum 152 357 Paleocanal Platô P6TF 302 Burseraceae Protium nitidifolium 159 590 Paleocanal Platô P6TF 303 Burseraceae Protium gallosum 175 403 Paleocanal Platô P6TF 304 Burseraceae Protium gallosum 133 425 Paleocanal Platô P6TF 305 Burseraceae Protium trifoliolatum 180 409 Paleocanal Platô P6TF 306 Burseraceae Protium pilosissimum 182 300 Paleocanal Platô P6TF 307 Burseraceae Protium divaricatum 177 340 Paleocanal Platô P6TF 308 Burseraceae Protium calanense 168 390 Paleocanal Platô P6TF 309 Burseraceae Protium gallosum 130 438 Paleocanal Platô P6TF 310 Burseraceae Protium gallosum 135 403 Paleocanal Platô P6TF 311 Burseraceae Protium subserratum msp2 166 333 Paleocanal Platô P6TF 312 Burseraceae Protium trifoliolatum 179 487 Paleocanal Platô P6TF 313 Burseraceae Protium opacum 169 502 Paleocanal Platô P6TF 314 Burseraceae Protium altsonii 173 343 Paleocanal Platô P6TF 315 Burseraceae Protium strumosum 180 410 Paleocanal Platô P6TF 316 Burseraceae Protium subserratum msp2 133 253 Paleocanal Platô P6TF 317 Burseraceae Protium calendulinum 144 337 Paleocanal Platô P6TF 318 Burseraceae Protium hebetatum 175 583 Paleocanal Platô P6TF 319 Burseraceae Protium gallosum 172 412

Paleocanal Platô P6TF 320 Burseraceae Protium decandrum 181 528 Paleocanal Platô P6TF 321 Burseraceae Protium hebetatum 152 480 Paleocanal Platô P6TF 322 Burseraceae Protium calendulinum 174 357 Paleocanal Platô P6TF 323 Burseraceae Protium hebetatum 136 475 Ducke Platô P7TF 324 Burseraceae Protium crassipetalum 140 387 Ducke Platô P7TF 325 Burseraceae Protium opacum 179 373 Ducke Platô P7TF 326 Burseraceae Protium apiculatum 175 367 Ducke Platô P7TF 327 Burseraceae Protium crassipetalum 182 408 Ducke Platô P7TF 328 Burseraceae Protium strumosum 130 388 Ducke Platô P7TF 329 Burseraceae Protium tenuifolium 133 368 Ducke Platô P7TF 330 Burseraceae Protium paniculatum 173 690 Ducke Platô P7TF 331 Burseraceae Protium apiculatum 170 380 Ducke Platô P7TF 332 Burseraceae Protium decandrum 179 477 Ducke Platô P7TF 333 Burseraceae Protium decandrum 160 457 Ducke Platô P7TF 334 Burseraceae Protium gallosum 160 432 Ducke Platô P7TF 335 Burseraceae Protium laxiflorum 146 353 Ducke Platô P7TF 336 Burseraceae Protium hebetatum 141 390 Ducke Platô P7TF 337 Burseraceae Protium pilosissimum 164 413 Ducke Platô P7TF 338 Burseraceae Protium paniculatum 180 663 Ducke Platô P7TF 339 Burseraceae Protium ferrugineum 180 393 Ducke Platô P7TF 340 Burseraceae Protium subserratum msp2 169 335 Ducke Platô P7TF 341 Burseraceae Protium pilosum 178 353 Ducke Platô P7TF 342 Burseraceae Protium strumosum 182 533 Ducke Platô P7TF 343 Burseraceae Protium pilosum 173 362 Ducke Platô P7TF 344 Burseraceae Protium decandrum 162 397 Ducke Platô P7TF 345 Burseraceae Protium crassipetalum 135 443 Ducke Platô P7TF 346 Burseraceae Protium gallosum 142 387 Ducke Platô P7TF 347 Burseraceae Protium hebetatum 168 483 Ducke Platô P7TF 348 Burseraceae Protium paniculatum 182 710 Ducke Platô P7TF 349 Burseraceae Protium laxiflorum 181 417 Ducke Platô P7TF 350 Burseraceae Protium gallosum 172 520 Ducke Platô P7TF 351 Burseraceae Protium trifoliolatum 140 430 Ducke Platô P7TF 352 Burseraceae Protium hebetatum 168 388 Ducke Platô P7TF 353 Burseraceae Protium hebetatum 170 380 Ducke Platô P7TF 354 Burseraceae Protium hebetatum 163 358 Ducke Platô P7TF 355 Burseraceae Protium gallosum 139 398 Ducke Platô P7TF 356 Burseraceae Protium gallosum 130 473 Ducke Platô P7TF 357 Burseraceae Protium decandrum 157 450 Ducke Platô P7TF 358 Burseraceae Protium decandrum 140 437 Ducke Campinarana P8AB 359 Burseraceae Protium paniculatum 155 503 Ducke Campinarana P8AB 360 Burseraceae Protium subserratum msp2 130 355

Ducke Campinarana P8AB 361 Burseraceae Protium ferrugineum 130 348 Ducke Campinarana P8AB 362 Burseraceae Protium grandifolium 132 467 Ducke Campinarana P8AB 363 Burseraceae Protium altsonii 136 340 Ducke Campinarana P8AB 364 Burseraceae Protium decandrum 148 670 Ducke Campinarana P8AB 365 Burseraceae Protium altsonii 151 403 Ducke Campinarana P8AB 366 Burseraceae Protium altsonii 172 380 Ducke Campinarana P8AB 367 Burseraceae Protium grandifolium 184 443 Ducke Campinarana P8AB 368 Burseraceae Protium subserratum msp2 141 348 Ducke Campinarana P8AB 369 Burseraceae Protium grandifolium 166 415 Ducke Campinarana P8AB 370 Burseraceae Protium elegans 165 257 Ducke Campinarana P8AB 371 Burseraceae Protium hebetatum 175 425 Ducke Campinarana P8AB 372 Burseraceae Protium elegans 167 218 Ducke Campinarana P8AB 373 Burseraceae Protium hebetatum 142 423 Ducke Campinarana P8AB 374 Burseraceae Protium amazonicum 141 407 Ducke Campinarana P8AB 375 Burseraceae Protium hebetatum 142 435 Ducke Campinarana P8AB 376 Burseraceae Protium opacum 132 407 Ducke Campinarana P8AB 377 Burseraceae Protium ferrugineum 134 318 Ducke Campinarana P8AB 378 Burseraceae Protium divaricatum 164 467 Ducke Campinarana P8AB 379 Burseraceae Protium opacum 150 383 Ducke Campinarana P8AB 380 Burseraceae Protium subserratum msp2 130 337 Ducke Campinarana P8AB 381 Burseraceae Protium altsonii 180 375 Ducke Campinarana P8AB 382 Burseraceae Protium hebetatum 157 412 Ducke Campinarana P8AB 383 Burseraceae Protium altsonii 170 375 Ducke Campinarana P8AB 384 Burseraceae Protium altsonii 180 368 Ducke Campinarana P8AB 385 Burseraceae Protium crassipetalum 151 422 Ducke Campinarana P8AB 386 Burseraceae Protium altsonii 169 277 Ducke Campinarana P8AB 387 Burseraceae Protium ferrugineum 166 392 Ducke Campinarana P8AB 388 Burseraceae Protium paniculatum 182 490 Ducke Campinarana P8AB 389 Burseraceae Protium divaricatum 133 543 Ducke Campinarana P8AB 390 Burseraceae Protium opacum 167 403 Ducke Campinarana P8AB 391 Burseraceae Protium ferrugineum 142 392 Ducke Campinarana P8AB 392 Burseraceae Protium calendulinum 142 404 Ducke Platô P9TF 393 Burseraceae Protium hebetatum 170 472 Ducke Platô P9TF 394 Burseraceae Protium hebetatum 174 362 Ducke Platô P9TF 395 Burseraceae Protium paniculatum 159 445 Ducke Platô P9TF 396 Burseraceae Protium laxiflorum 147 408 Ducke Platô P9TF 397 Burseraceae Protium calendulinum 136 366 Ducke Platô P9TF 398 Burseraceae Protium spruceanum 151 365 Ducke Platô P9TF 399 Burseraceae Protium laxiflorum 144 420 Ducke Platô P9TF 400 Burseraceae Protium gallosum 160 313 Ducke Platô P9TF 401 Burseraceae Protium apiculatum 145 342

Ducke Platô P9TF 402 Burseraceae Protium laxiflorum 147 417 Ducke Platô P9TF 403 Burseraceae Protium pilosissimum 182 361 Ducke Platô P9TF 404 Burseraceae Protium strumosum 132 410 Ducke Platô P9TF 405 Burseraceae Protium paniculatum 158 698 Ducke Platô P9TF 406 Burseraceae Protium paniculatum 176 412 Ducke Platô P9TF 407 Burseraceae Protium pilosissimum 180 392 Ducke Platô P9TF 408 Burseraceae Protium hebetatum 151 360 Ducke Platô P9TF 409 Burseraceae Protium nitidifolium 146 457 Ducke Platô P9TF 410 Burseraceae Protium amazonicum 130 333 Ducke Platô P9TF 411 Burseraceae Protium amazonicum 132 363 Ducke Platô P9TF 412 Burseraceae Protium apiculatum 173 372 Ducke Platô P9TF 413 Burseraceae Protium panamensis 180 467 Ducke Platô P9TF 414 Burseraceae Protium paniculatum 172 433 Ducke Platô P9TF 415 Burseraceae Protium strumosum 171 397 Ducke Platô P9TF 416 Burseraceae Protium nitidifolium 150 383 Ducke Platô P9TF 417 Burseraceae Protium panamensis 141 428 Ducke Platô P9TF 418 Burseraceae Protium hebetatum 151 387 Ducke Platô P9TF 419 Burseraceae Protium laxiflorum 156 422 Ducke Platô P9TF 420 Burseraceae Protium paniculatum 145 417 Ducke Platô P9TF 421 Burseraceae Protium divaricatum 166 398 Ducke Platô P9TF 422 Burseraceae Protium panamensis 146 353 Ducke Platô P9TF 423 Burseraceae Protium apiculatum 145 357 Ducke Platô P9TF 424 Burseraceae Protium paniculatum 152 493 Ducke Platô P9TF 425 Burseraceae Protium paniculatum 148 407 Ducke Platô P9TF 426 Burseraceae Protium heptaphyllum 167 358 Ducke Platô P9TF 427 Burseraceae Protium subserratum msp2 134 328 Ducke Platô P9TF 428 Burseraceae Protium decandrum 181 410 Ducke Platô P9TF 429 Burseraceae Protium paniculatum 135 395 Ducke Platô P9TF 430 Burseraceae Protium hebetatum 170 532 Ducke Platô P9TF 431 Burseraceae Protium laxiflorum 136 423 Ducke Platô P9TF 432 Burseraceae Protium hebetatum 154 412 Ducke Platô P9TF 433 Burseraceae Protium decandrum 175 442 Ducke Platô P9TF 434 Burseraceae Protium trifoliolatum 180 427 Ducke Platô P9TF 435 Burseraceae Protium laxiflorum 183 337 Ducke Platô P9TF 436 Burseraceae Protium gallosum 153 354 Ducke Campinarana P10AB 437 Burseraceae Protium grandifolium 142 413 Ducke Campinarana P10AB 438 Burseraceae Protium subserratum msp2 141 293 Ducke Campinarana P10AB 439 Burseraceae Protium calanense 153 308 Ducke Campinarana P10AB 440 Burseraceae Protium subserratum msp2 151 386 Ducke Campinarana P10AB 441 Burseraceae Protium grandifolium 173 413 Ducke Campinarana P10AB 442 Burseraceae Protium crassipetalum 137 458

Ducke Campinarana P10AB 443 Burseraceae Protium paniculatum 144 503 Ducke Campinarana P10AB 444 Burseraceae Protium altsonii 180 397 Ducke Campinarana P10AB 445 Burseraceae Protium calanense 181 315 Ducke Campinarana P10AB 446 Burseraceae Protium subserratum msp2 166 368 Ducke Campinarana P10AB 447 Burseraceae Protium altsonii 160 323 Ducke Campinarana P10AB 448 Burseraceae Protium altsonii 162 352 Ducke Campinarana P10AB 449 Burseraceae Protium subserratum msp2 156 362 Ducke Campinarana P10AB 450 Burseraceae Protium altsonii 141 333 Ducke Campinarana P10AB 451 Burseraceae Protium altsonii 179 357 Ducke Campinarana P10AB 452 Burseraceae Protium hebetatum 175 387 Ducke Campinarana P10AB 453 Burseraceae Protium altsonii 179 323 Ducke Campinarana P10AB 454 Burseraceae Protium grandifolium 158 413 Ducke Campinarana P10AB 455 Burseraceae Protium altsonii 173 343 Ducke Campinarana P10AB 456 Burseraceae Protium grandifolium 180 353 Ducke Campinarana P10AB 457 Burseraceae Protium altsonii 148 331 Ducke Campinarana P10AB 458 Burseraceae Protium altsonii 178 367 Ducke Campinarana P10AB 459 Burseraceae Protium subserratum msp2 178 372 Ducke Campinarana P10AB 460 Burseraceae Protium altsonii 155 290 Ducke Campinarana P10AB 461 Burseraceae Protium subserratum msp2 152 349 Ducke Campinarana P10AB 462 Burseraceae Protium altsonii 150 342 Ducke Campinarana P10AB 463 Burseraceae Protium altsonii 157 350 Ducke Campinarana P10AB 464 Burseraceae Protium altsonii 180 332 Ducke Campinarana P10AB 465 Burseraceae Protium calanense 175 400 Ducke Campinarana P10AB 466 Burseraceae Protium paniculatum 145 455 Ducke Campinarana P10AB 467 Burseraceae Protium subserratum msp2 179 300 Ducke Campinarana P10AB 468 Burseraceae Protium subserratum msp2 154 307 Ducke Campinarana P10AB 469 Burseraceae Protium grandifolium 178 393 Ducke Campinarana P10AB 470 Burseraceae Protium altsonii 160 287 Ducke Campinarana P10AB 471 Burseraceae Protium hebetatum 179 453 Ducke Campinarana P10AB 472 Burseraceae Protium strumosum 181 387 Ducke Campinarana P10AB 473 Burseraceae Protium altsonii 152 208 Ducke Campinarana P10AB 474 Burseraceae Protium hebetatum 147 505 Ducke Campinarana P10AB 475 Burseraceae Protium spruceanum 180 353 Ducke Campinarana P10AB 476 Burseraceae Protium grandifolium 160 390 Ducke Campinarana P10AB 477 Burseraceae Protium hebetatum 138 367 Ducke Campinarana P10AB 478 Burseraceae Protium hebetatum 162 372 Ducke Campinarana P10AB 479 Burseraceae Protium grandifolium 145 385 Ducke Campinarana P10AB 480 Burseraceae Protium hebetatum 145 458 Ducke Campinarana P10AB 481 Burseraceae Protium grandifolium 181 407 Ducke Campinarana P10AB 482 Burseraceae Protium grandifolium 182 448 Ducke Campinarana P10AB 483 Burseraceae Protium subserratum msp2 157 390

Ducke Campinarana P10AB 484 Burseraceae Protium crassipetalum 152 403 Ducke Campinarana P10AB 485 Burseraceae Protium calanense 175 372 Ducke Campinarana P10AB 486 Burseraceae Protium subserratum msp2 162 363 Ducke Campinarana P10AB 487 Burseraceae Protium subserratum msp2 153 350 Ducke Campinarana P10AB 488 Burseraceae Protium altsonii 160 378 Ducke Campinarana P10AB 489 Burseraceae Protium altsonii 172 345 Ducke Campinarana P10AB 490 Burseraceae Protium subserratum msp2 140 357 Ducke Campinarana P10AB 491 Burseraceae Protium altsonii 151 353 Ducke Campinarana P10AB 492 Burseraceae Protium altsonii 162 320 Ducke Campinarana P10AB 493 Burseraceae Protium hebetatum 168 378 Ducke Campinarana P10AB 494 Burseraceae Protium decandrum 150 435 Ducke Campinarana P10AB 495 Burseraceae Protium hebetatum 145 453 Ducke Campinarana P10AB 496 Burseraceae Protium subserratum msp2 155 362 Ducke Campinarana P10AB 497 Burseraceae Protium subserratum msp2 175 358 Ducke Campinarana P10AB 498 Burseraceae Protium grandifolium 163 392 Ducke Campinarana P10AB 499 Burseraceae Protium grandifolium 161 378 Ducke Campinarana P10AB 500 Burseraceae Protium grandifolium 144 403 Ducke Campinarana P10AB 501 Burseraceae Protium altsonii 190 357 Ducke Campinarana P10AB 502 Burseraceae Protium subserratum msp2 132 378 Ducke Campinarana P10AB 503 Burseraceae Protium paniculatum 178 427 Ducke Campinarana P10AB 504 Burseraceae Protium subserratum msp2 165 318 Ducke Campinarana P10AB 505 Burseraceae Protium altsonii 170 292 Ducke Campinarana P10AB 506 Burseraceae Protium grandifolium 136 378 Ducke Campinarana P10AB 507 Burseraceae Protium crassipetalum 180 452 Ducke Campinarana P10AB 508 Burseraceae Protium crassipetalum 171 380 Ducke Campinarana P10AB 509 Burseraceae Protium crassipetalum 181 440 Ducke Campinarana P10AB 510 Burseraceae Protium subserratum msp2 148 362 Ducke Campinarana P10AB 511 Burseraceae Protium calanense 180 380 Ducke Platô P11TF 512 Burseraceae Protium trifoliolatum 144 343 Ducke Platô P11TF 513 Burseraceae Protium paniculatum 139 407 Ducke Platô P11TF 514 Burseraceae Protium pilosissimum 160 455 Ducke Platô P11TF 515 Burseraceae Protium calendulinum 179 347 Ducke Platô P11TF 516 Burseraceae Protium hebetatum 145 372 Ducke Platô P11TF 517 Burseraceae Protium laxiflorum 153 420 Ducke Platô P11TF 518 Burseraceae Protium paniculatum 138 522 Ducke Platô P11TF 519 Burseraceae Protium strumosum 162 418 Ducke Platô P11TF 520 Burseraceae Protium hebetatum 161 433 Ducke Platô P11TF 521 Burseraceae Protium pilosissimum 165 382 Ducke Platô P11TF 522 Burseraceae Protium apiculatum 137 365 Ducke Platô P11TF 523 Burseraceae Protium gallosum 147 423 Ducke Platô P11TF 524 Burseraceae Protium calendulinum 166 363

Ducke Platô P11TF 525 Burseraceae Protium hebetatum 154 388 Ducke Platô P11TF 526 Burseraceae Protium nitidifolium 152 465 Ducke Platô P11TF 527 Burseraceae Protium calanense 176 357 Ducke Platô P11TF 528 Burseraceae Protium hebetatum 166 423 Ducke Platô P11TF 529 Burseraceae Protium hebetatum 165 438 Ducke Platô P11TF 530 Burseraceae Protium hebetatum 152 387 Ducke Platô P11TF 531 Burseraceae Protium trifoliolatum 168 415 Ducke Platô P11TF 532 Burseraceae Protium pilosissimum 158 370 Ducke Platô P11TF 533 Burseraceae Protium hebetatum 171 400 Ducke Platô P11TF 534 Burseraceae Protium paniculatum 151 502 Ducke Platô P11TF 535 Burseraceae Protium paniculatum 156 407 Ducke Platô P11TF 536 Burseraceae Protium strumosum 169 402 Ducke Platô P11TF 537 Burseraceae Protium gallosum 132 372 Ducke Platô P11TF 538 Burseraceae Protium paniculatum 163 408 Ducke Platô P11TF 539 Burseraceae Protium paniculatum 142 415 Ducke Platô P11TF 540 Burseraceae Protium hebetatum 137 380 Ducke Platô P11TF 541 Burseraceae Protium paniculatum 159 487 Ducke Platô P11TF 542 Burseraceae Protium hebetatum 157 377 Ducke Platô P11TF 543 Burseraceae Protium hebetatum 140 382 Ducke Platô P11TF 544 Burseraceae Protium calendulinum 169 367 Ducke Platô P11TF 545 Burseraceae Protium panamensis 178 468 Ducke Platô P11TF 546 Burseraceae Protium hebetatum 130 367 Ducke Platô P11TF 547 Burseraceae Protium gallosum 140 383 Ducke Platô P11TF 548 Burseraceae Protium pilosissimum 165 398 Ducke Platô P11TF 549 Burseraceae Protium trifoliolatum 178 362 Ducke Platô P11TF 550 Burseraceae Protium divaricatum 160 453 Ducke Campinarana P12AB 551 Burseraceae Protium altsonii 180 278 Ducke Campinarana P12AB 552 Burseraceae Protium strumosum 159 345 Ducke Campinarana P12AB 553 Burseraceae Protium paniculatum 176 557 Ducke Campinarana P12AB 554 Burseraceae Protium divaricatum 157 422 Ducke Campinarana P12AB 555 Burseraceae Protium altsonii 179 333 Ducke Campinarana P12AB 556 Burseraceae Protium paniculatum 180 447 Ducke Campinarana P12AB 557 Burseraceae Protium crassipetalum 181 408 Ducke Campinarana P12AB 558 Burseraceae Protium paniculatum 181 400 Ducke Campinarana P12AB 559 Burseraceae Protium altsonii 145 307 Ducke Campinarana P12AB 560 Burseraceae Protium altsonii 182 372 Ducke Campinarana P12AB 561 Burseraceae Protium calanense 178 370 Ducke Campinarana P12AB 562 Burseraceae Protium calanense 176 288 Ducke Campinarana P12AB 563 Burseraceae Protium subserratum msp2 144 370 Ducke Campinarana P12AB 564 Burseraceae Protium altsonii 173 292 Ducke Campinarana P12AB 565 Burseraceae Protium grandifolium 174 377

Ducke Campinarana P12AB 566 Burseraceae Protium strumosum 183 345 Ducke Campinarana P12AB 567 Burseraceae Protium decandrum 162 440 Ducke Campinarana P12AB 568 Burseraceae Protium subserratum msp2 133 342 Ducke Campinarana P12AB 569 Burseraceae Protium ferrugineum 161 353 Ducke Campinarana P12AB 570 Burseraceae Protium grandifolium 179 385 Ducke Campinarana P12AB 571 Burseraceae Protium paniculatum 177 377 Ducke Campinarana P12AB 572 Burseraceae Protium paniculatum 173 423 Ducke Campinarana P12AB 573 Burseraceae Protium trifoliolatum 180 372 Ducke Campinarana P12AB 574 Burseraceae Protium altsonii 162 298 Ducke Campinarana P12AB 575 Burseraceae Protium grandifolium 150 388 Ducke Campinarana P12AB 576 Burseraceae Protium crassipetalum 158 407 Ducke Campinarana P12AB 577 Burseraceae Protium altsonii 145 363 Ducke Campinarana P12AB 578 Burseraceae Protium calanense 158 348 Ducke Campinarana P12AB 579 Burseraceae Protium heptaphyllum 180 384 Ducke Campinarana P12AB 580 Burseraceae Protium heptaphyllum 182 362 Ducke Campinarana P12AB 581 Burseraceae Protium heptaphyllum 155 357 Ducke Campinarana P12AB 582 Burseraceae Protium klugii 177 335 Ducke Campinarana P12AB 583 Burseraceae Protium altsonii 166 310 Ducke Campinarana P12AB 584 Burseraceae Protium calanense 173 422 Ducke Campinarana P12AB 585 Burseraceae Protium altsonii 137 313 Ducke Campinarana P12AB 586 Burseraceae Protium altsonii 154 358 Ducke Campinarana P12AB 587 Burseraceae Protium heptaphyllum 157 355 Ducke Campinarana P12AB 588 Burseraceae Protium calanense 180 387 Ducke Campinarana P12AB 589 Burseraceae Protium calanense 142 397 Ducke Campinarana P12AB 590 Burseraceae Protium calanense 176 323 Ducke Campinarana P12AB 591 Burseraceae Protium altsonii 181 263 Ducke Campinarana P12AB 592 Burseraceae Protium altsonii 180 297 Ducke Campinarana P12AB 593 Burseraceae Protium grandifolium 171 412 Ducke Campinarana P12AB 594 Burseraceae Protium altsonii 176 315 Ducke Campinarana P12AB 595 Burseraceae Protium calanense 144 363 Ducke Campinarana P12AB 596 Burseraceae Protium divaricatum 176 403 Ducke Campinarana P12AB 597 Burseraceae Protium calanense 177 347 Ducke Campinarana P12AB 598 Burseraceae Protium grandifolium 152 428 Ducke Campinarana P12AB 599 Burseraceae Protium subserratum msp2 142 322 Ducke Campinarana P12AB 600 Burseraceae Protium altsonii 181 293 Ducke Campinarana P12AB 601 Burseraceae Protium strumosum 150 360 Ducke Campinarana P12AB 602 Burseraceae Protium grandifolium 130 433 Ducke Campinarana P12AB 603 Burseraceae Protium subserratum msp2 130 343 Ducke Campinarana P12AB 604 Burseraceae Protium calanense 159 342 Ducke Campinarana P12AB 605 Burseraceae Protium subserratum msp2 139 353 Ducke Campinarana P12AB 606 Burseraceae Protium decandrum 131 383

Ducke Campinarana P12AB 607 Burseraceae Protium ferrugineum 132 367 Ducke Campinarana P12AB 608 Burseraceae Protium altsonii 159 288 Ducke Campinarana P12AB 609 Burseraceae Protium altsonii 173 278 Ducke Campinarana P12AB 610 Burseraceae Protium altsonii 175 335 Paleocanal Campinarana P1AB 611 Burseraceae Protium hebetatum 162 333 Paleocanal Campinarana P2AB 612 Burseraceae Protium grandifolium 174 351 Ducke Platô P7TF 613 Burseraceae Protium amazonicum 150 380 Ducke Platô P7TF 614 Burseraceae Protium subserratum msp2 159 380 Ducke Platô P7TF 615 Burseraceae Protium amazonicum 153 387 Paleocanal Platô P6TF 616 Burseraceae Protium gallosum 132 350 Paleocanal Platô P6TF 617 Burseraceae Protium grandifolium 130 392 Paleocanal Platô P6TF 618 Burseraceae Protium decandrum 134 453 Paleocanal Campinarana P5AB 619 Burseraceae Protium decandrum 179 510 Paleocanal Campinarana P12AB 620 Burseraceae Protium grandifolium 173 435 Paleocanal Platô P6TF 621 Burseraceae Protium paniculatum 166 605

Apêndice B. Planilha com dados das coordenadas geográficas para cada parcela de amostragem.

Local Parcela Coordenadas Paleocanal do Rio Cuieras P1AB 02.84957°S 060.24149°W Paleocanal do Rio Cuieras P2AB 02.85244°S 060.24819°W Paleocanal do Rio Cuieras P3TF 02.85371°S 060.25554°W Paleocanal do Rio Cuieras P4TF 02.86964°S 060.20952°W Paleocanal do Rio Cuieras P5AB 02.86976°S 060.21575°W Paleocanal do Rio Cuieras P6TF 02.85289°S 060.21453°W Reserva Ducke P7TF 02.92689°S 059.96092°W Reserva Ducke P8AB 02.92920°S 059.96663°W Reserva Ducke P9TF 02.93586°S 059.95943°W Reserva Ducke P10AB 02.95132°S 059.95947°W Reserva Ducke P11TF 02.95997°S 059.95553°W Reserva Ducke P12AB 02.95469°S 059.96334°W

Apêndice C. Planilha de dados das morfoespécies (um representante para cada morfoespécie, em total 116) de insetos herbívoros associados a espécies de Protium. Mostram-se detalhes de ordem (Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Orthoptera), morfoespécies (representadas maiormente por familias e subfamílias), data de coleta, lugar onde foram coletados, espécies hospedeiras e coletor. Na coluna, código de morfoespécie, as primeiras letras são a inicial de cada ordem taxonômica, as letras seguintes representam ao estádio do inseto (A=adulto e J=juvenil) e os números representam a cada mosrfoespécie.

Número de Codigo de Data de Codigo morfoespécies Ordem Morfoespécie morfoespécie coleta Parcela Local da planta Espécie da planta hopedeira Coordenadas Coletor

01 Coleoptera Chrysomelidae sp1 C.A.01 05.VIII.16 P3TF Palecocanal 141 Protium paniculatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

02 Coleoptera Chrysomelidae sp2 C.A.02 17.VII.16 P2AB Palecocanal 88 Protium klugii 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

03 Coleoptera Chrysomelidae sp3 C.A.03 21.VIII.16 P2AB Palecocanal 85 Protium subserratum msp1 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

04 Coleoptera Chrysomelidae sp4 C.A.04 21.VIII.16 P2AB Palecocanal 85 Protium subserratum msp1 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

05 Coleoptera Chrysomelidae sp5 C.A.05 06.XI.16 P2AB Palecocanal 83 Protium calanense 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

06 Coleoptera Chrysomelidae sp6 C.A.06 07.IX.16 P5AB Palecocanal 267 Protium paniculatum 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

07 Coleoptera Chrysomelidae sp7 C.A.07 27.VII.16 P7TF Ducke 334 Protium gallosum 02.92689°S 059.96092°W M. V. Pilco

08 Coleoptera Chrysomelidae sp8 C.A.08 30.IX.16 P3TF Palecocanal 165 Protium decandrum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

09 Coleoptera Chrysomelidae sp9 C.A.09 02.XII.16 P4TF Palecocanal 202 Protium hebetatum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

10 Coleoptera Chrysomelidae sp10 C.A.10 02.XII.16 P4TF Palecocanal 237 Protium grandifolium 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

11 Coleoptera Chrysomelidae sp11 C.A.11 14.X.16 P12AB Ducke 547 Protium gallosum 02.95469°S 059.96334°W M. V. Pilco

12 Coleoptera Cerambycidae sp1 C.A.12 10.IX.16 P3TF Palecocanal 156 Protium divaricatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

13 Coleoptera Curculionidae sp1 C.A.13 20.VIII.16 P4TF Palecocanal 248 Protium grandifolium 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

14 Coleoptera Curculionidae sp2 C.A.14 07.IX.16 P5AB Palecocanal 261 Protium paniculatum 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

15 Coleoptera Curculionidae sp3 C.A.15 11.IX.16 P1AB Palecocanal 611 Protium hebetatum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

16 Coleoptera Curculionidae sp4 C.A.16 02.XII.16 P4TF Palecocanal 248 Protium grandifolium 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

17 Coleoptera Scolytinae sp1 C.A.17 18.VII.16 P4TF Palecocanal 237 Protium grandifolium 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

18 Coleoptera Scolytinae sp2 C.A.18 17.VIII.16 P7TF Ducke 614 Protium subserratum msp2 02.92689°S 059.96092°W M. V. Pilco

19 Coleoptera Scolytinae sp3 C.A.19 18.VIII.16 P9TF Ducke 428 Protium decandrum 02.93586°S 059.95943°W M. V. Pilco

20 Coleoptera Scolytinae sp4 C.A.20 31.VIII.16 P9TF Ducke 428 Protium decandrum 02.93586°S 059.95943°W M. V. Pilco

21 Coleoptera Scolytinae sp5 C.A.21 18.VIII.16 P10AB Ducke 490 Protium subserratum msp2 02.95132°S 059.95947°W M. V. Pilco

22 Coleoptera Scolytinae sp6 C.A.22 30.XI.16 P1AB Palecocanal 39 Protium decandrum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

23 Coleoptera Scolytinae sp7 C.A.23 22.XI.16 P12AB Ducke 568 Protium subserratum msp2 02.95469°S 059.96334°W M. Ayarza

24 Coleoptera Coleoptera sp1 C.A.24 10.IX.16 P3TF Palecocanal 180 Protium calendulinum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

25 Hemiptera Cicadellidade sp1 H.A.01 17.VII.16 P2AB Palecocanal 114 Protium paniculatum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

26 Hemiptera Cicadellidae sp3 H.A.02 17.VII.16 P2AB Palecocanal 88 Protium klugii 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

27 Hemiptera Derbidae sp1 H.A.03 18.VII.16 P5AB Palecocanal 268 Protium paniculatum 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

28 Hemiptera Fulgoromorpha sp2 H.A.04 17.VII.16 P2AB Palecocanal 110 Protium crassipetalum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

29 Hemiptera Fulgoromorpha sp4 H.A.05 19.VII.16 P6TF Palecocanal 319 Protium gallosum 02.85289°S 060.21453°W M. V. Pilco

30 Hemiptera Cicadellidae sp 7 H.A.06 04.VIII.16 P4TF Palecocanal 201 Protium strumosum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

31 Hemiptera Cicadellidae sp4 H.A.07 12.VIII.16 P11TF Ducke 539 Protium paniculatum 02.95997°S 059.95553°W M. V. Pilco

32 Hemiptera Cicadellidae sp 10 H.A.08 07.IX.16 P5AB Palecocanal 255 Protium altsonii 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

33 Hemiptera Cicadellidae sp12 H.A.09 05.VIII.16 P3TF Palecocanal 150 Protium paniculatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

34 Hemiptera Cicadellidae sp13 H.A.10 23.XI.16 P10AB Ducke 471 Protium hebetatum 02.95132°S 059.95947°W M. Ayarza

35 Hemiptera Cicadellidae sp 9 H.A.11 17.VII.16 P3TF Palecocanal 155 Protium paniculatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

36 Hemiptera Cicadellidae sp8 H.A.12 18.VII.16 P4TF Palecocanal 249 Protium gallosum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

37 Hemiptera Cicadellidae sp11 H.A.13 31.VIII.16 P9TF Ducke 414 Protium paniculatum 02.93586°S 059.95943°W M. V. Pilco

38 Hemiptera Cicadellidae sp2 H.A.14 18.VII.16 P5AB Palecocanal 272 Protium paniculatum 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

39 Hemiptera Cicadellidae sp6 H.A.15 04.VIII.16 P4TF Palecocanal 232 Protium gallosum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

40 Hemiptera Cercopidae sp1 H.A.16 11.IX.16 P1AB Palecocanal 1 Protium paniculatum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

41 Hemiptera Achilidae sp2 H.A.17 16.VII.16 P1AB Palecocanal 46 Protium opacum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

42 Hemiptera Coreidae sp1 H.A.18 21.VIII.16 P2AB Palecocanal 100 Protium sp1 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

43 Hemiptera Achilidae sp1 H.A.19 24.IX.16 P4TF Palecocanal 204 Protium grandifolium 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

44 Hemiptera Achilidae sp6 H.A.20 06.XI.16 P3TF Palecocanal 170 Protium hebetatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

45 Hemiptera Fulgoromorpha sp3 H.A.21 17.VIII.16 P7TF Ducke 342 Protium strumosum 02.92689°S 059.96092°W M. V. Pilco

46 Hemiptera Achilidae sp4 H.A.22 04.VIII.16 P6TF Palecocanal 276 Protium gallosum 02.85289°S 060.21453°W M. V. Pilco

47 Hemiptera Achilixiidae sp1 H.A.23 01.X.16 P6TF Palecocanal 298 Protium ferrugineum 02.85289°S 060.21453°W M. V. Pilco

48 Hemiptera Cicadellidae sp26 H.A.24 05.XI.16 P5AB Palecocanal 274 Protium sp1 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

49 Hemiptera Fulgoromorpha sp8 H.A.25 16.VII.16 P1AB Palecocanal 20 Protium altsonii 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

50 Hemiptera Cicadellidae sp19 H.A.26 20.VIII.16 P4TF Palecocanal 216 Protium crassipetalum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

51 Hemiptera Fulgoromorpha sp1 H.A.27 04.VIII.16 P4TF Palecocanal 242 Protium hebetatum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

52 Hemiptera Nogodinidae sp1 H.A.28 03.VIII.16 P1AB Palecocanal 3 Protium decandrum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

53 Hemiptera Dictyopharidae sp2 H.A.29 22.XI.16 P11TF Ducke 535 Protium paniculatum 02.95997°S 059.95553°W M. V. Pilco

54 Hemiptera Fulgoromorpha sp10 H.A.30 25.IX.16 P1AB Palecocanal 23 Protium calanense 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

55 Hemiptera Cicadellidae sp16 H.A.31 31.VIII.16 P9TF Ducke 432 Protium hebetatum 02.93586°S 059.95943°W M. V. Pilco

56 Hemiptera Achilidae sp3 H.A.32 15.X.16 P8AB Ducke 366 Protium altsonii 02.92920°S 059.96663°W M. V. Pilco

57 Hemiptera Cicadellidae sp 17 H.A.33 17.VIII.16 P7TF Ducke 335 Protium laxiflorum 02.92689°S 059.96092°W M. V. Pilco

58 Hemiptera Cicadellidae sp22 H.A.34 23.XI.16 P10AB Ducke 437 Protium grandifolium 02.95132°S 059.95947°W M. V. Pilco

59 Hemiptera Cicadellidae sp14 H.A.35 17.VIII.16 P7TF Ducke 341 Protium pilosum 02.92689°S 059.96092°W M. V. Pilco

60 Hemiptera Cicadellidae sp32 H.A.36 10.IX.16 P2AB Palecocanal 105 Protium grandifolium 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

61 Hemiptera Cicadellidae sp35 H.A.37 10.IX.16 P2AB Palecocanal 79 Protium heptaphyllum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

62 Hemiptera Dictyopharidae sp1 H.A.38 18.VIII.16 P10AB Ducke 464 Protium altsonii 02.95132°S 059.95947°W M. V. Pilco

63 Hemiptera Fulgoromorpha sp9 H.A.39 20.VIII.16 P4TF Palecocanal 206 Protium calendulinum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

64 Hemiptera Membracidae sp1 H.A.40 06.XI.16 P3TF Palecocanal 184 Protium decandrum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

65 Hemiptera Cicadellidae sp15 H.A.41 05.XI.16 P5AB Palecocanal 275 Protium sp1 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

66 Hemiptera Cicadellidae sp25 H.A.42 21.VIII.16 P2AB Palecocanal 131 Protium sp1 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

67 Hemiptera Achilidae sp5 H.A.43 24.XI.16 P7TF Ducke 343 Protium pilosum 02.92689°S 059.96092°W M. V. Pilco

68 Hemiptera Cicadellidae sp29 H.A.44 11.IX.16 P1AB Palecocanal 64 Protium calanense 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

69 Hemiptera Cercopidae sp2 H.A.45 02.XII.16 P4TF Palecocanal 237 Protium grandifolium 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

70 Hemiptera Cicadellidae sp21 H.A.46 05.XI.16 P5AB Palecocanal 619 Protium decandrum 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

71 Hemiptera Issidae sp1 H.A.47 05.VIII.16 P2AB Palecocanal 122 Protium heptaphyllum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

72 Hemiptera Issidae sp2 H.A.48 07.IX.16 P5AB Palecocanal 261 Protium paniculatum 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

73 Hemiptera Issidae sp3 H.A.49 10.IX.16 P2AB Palecocanal 87 Protium crassipetalum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

74 Hemiptera Cicadellidae sp28 H.A.50 08.IX.16 P4TF Palecocanal 213 Protium calanense 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

75 Hemiptera Dictyopharidae sp3 H.A.51 21.VIII.16 P2AB Palecocanal 93 Protium heptaphyllum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

76 Hemiptera Fulgoromorpha sp7 H.A.52 24.XI.16 P7TF Ducke 327 Protium crassipetalum 02.92689°S 059.96092°W M. Ayarza

77 Hemiptera Psylloidea sp1 H.A.53 06.XI.16 P3TF Palecocanal 178 Protium hebetatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

78 Hemiptera Cicadellidae sp5 H.J.01 27.VII.16 P7TF Ducke 338 Protium paniculatum 02.92689°S 059.96092°W M. V. Pilco

79 Hemiptera Heteroptera sp 1 H.J.02 17.VII.16 P2AB Palecocanal 88 Protium klugii 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

80 Hemiptera Heteroptera sp2 H.J.03 17.VII.16 P3TF Palecocanal 188 Protium hebetatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

81 Hemiptera Heteroptera sp4 H.J.04 10.IX.16 P2AB Palecocanal 133 Protium heptaphyllum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

82 Hemiptera Cicadellidae sp27 H.J.05 04.VIII.16 P4TF Palecocanal 219 Protium hebetatum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

83 Hemiptera Fulgoromorpha sp16 H.J.06 01.XII.16 P2AB Palecocanal 133 Protium heptaphyllum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

84 Hemiptera Cicadellidae sp33 H.J.07 10.IX.16 P2AB Palecocanal 105 Protium grandifolium 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

85 Hemiptera Cicadellidae sp23 H.J.08 06.XI.16 P3TF Palecocanal 153 Protium crassipetalum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

86 Hemiptera Heteroptera sp 3 H.J.09 10.IX.16 P2AB Palecocanal 114 Protium paniculatum 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

87 Hemiptera Fulgoromorpha sp13 H.J.10 11.IX.16 P1AB Palecocanal 15 Protium altsonii 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

88 Hemiptera Fulgoromorpha sp14 H.J.11 13.X.16 P10AB Ducke 458 Protium altsonii 02.95132°S 059.95947°W M. V. Pilco

89 Hemiptera Membracidae sp 2 H.J.12 15.X.16 P9TF Ducke 432 Protium hebetatum 02.93586°S 059.95943°W M. V. Pilco

90 Hemiptera Fulgoromorpha sp6 H.J.13 06.XI.16 P2AB Palecocanal 109 Protium altsonii 02.85244°S 060.24819°W M. V. Pilco

91 Hemiptera Fulgoromorpha sp15 H.J.14 22.XI.16 P12AB Ducke 582 Protium klugii 02.95469°S 059.96334°W M. V. Pilco

92 Hemiptera Cicadellidae sp24 H.J.15 24.XI.16 P8AB Ducke 365 Protium altsonii 02.92920°S 059.96663°W M. Ayarza

93 Lepidoptera Crambidae sp1 L.J.01 01.X.16 P6TF Palecocanal 314 Protium altsonii 02.85289°S 060.21453°W M. V. Pilco

94 Lepidoptera Depressariidae sp1 L.J.02 11.IX.16 P1AB Palecocanal 61 Protium subserratum msp1 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

95 Lepidoptera Depressariidae sp2 L.J.03 14.X.16 P11TF Ducke 521 Protium pilosissimum 02.95997°S 059.95553°W M. V. Pilco

96 Lepidoptera Depressariidae sp3 L.J.04 05.XI.16 P5AB Palecocanal 259 Protium heptaphyllum 02.86976°S 060.21575°W M. V. Pilco

97 Lepidoptera Depressariidae sp4 L.J.05 11.IX.16 P1AB Palecocanal 59 Protium pilosissimum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

98 Lepidoptera Depressariidae sp5 L.J.06 18.VIII.16 P10AB Ducke 486 Protium subserratum msp2 02.95132°S 059.95947°W M. V. Pilco

99 Lepidoptera Notodontidae sp1 L.J.07 30.IX.16 P3TF Palecocanal 180 Protium calendulinum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

100 Lepidoptera Geometridae sp1 L.J.08 30.IX.16 P3TF Palecocanal 168 Protium hebetatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

101 Lepidoptera Geometridae sp2 L.J.09 17.VIII.16 P8AB Ducke 375 Protium hebetatum 02.92920°S 059.96663°W M. V. Pilco

102 Lepidoptera Geometridae sp3 L.J.10 12.VIII.16 P10AB Ducke 471 Protium hebetatum 02.95132°S 059.95947°W M. V. Pilco

103 Lepidoptera Lepidoptera sp1 L.J.11 17.VII.16 P3TF Palecocanal 147 Protium divaricatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

104 Lepidoptera Lepidoptera sp2 L.J.12 04.VIII.16 P4TF Palecocanal 244 Protium hebetatum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

105 Lepidoptera Lepidoptera sp3 L.J.13 18.VIII.16 P9TF Ducke 408 Protium hebetatum 02.93586°S 059.95943°W M. V. Pilco

106 Lepidoptera Lepidoptera sp4 L.J.14 31.VIII.16 P9TF Ducke 413 Tetragastris panamensis 02.93586°S 059.95943°W M. V. Pilco

107 Lepidoptera Lepidoptera sp5 L.J.15 08.IX.16 P4TF Palecocanal 216 Protium crassipetalum 02.86964°S 060.20952°W M. V. Pilco

108 Lepidoptera Lepidoptera sp6 L.J.16 15.X.16 P8AB Ducke 370 Protium elegans 02.92920°S 059.96663°W M. V. Pilco

109 Lepidoptera Lepidoptera sp7 L.J.17 22.XI.16 P11TF Ducke 519 Protium strumosum 02.95997°S 059.95553°W M. V. Pilco

110 Lepidoptera Lepidoptera sp8 L.J.18 30.XI.16 P1AB Palecocanal 26 Protium decandrum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

111 Hymenoptera Trachymyrmex diversus HY.A.01 21.VIII.16 P3TF Palecocanal 183 Protium decandrum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

112 Hymenoptera Trachymyrmex sp1 HY.A.02 07.XI.16 P1AB Palecocanal 22 Protium paniculatum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

113 Orthoptera Acridoidea sp1 O.J.01 04.VIII.16 P6TF Palecocanal 291 Protium trifoliolatum 02.85289°S 060.21453°W M. V. Pilco

114 Orthoptera Ensifera sp1 O.J.02 11.IX.16 P1AB Palecocanal 24 Protium pilosissimum 02.84957°S 060.24149°W M. V. Pilco

115 Orthoptera Orthoptera sp1 O.J.03 24.XI.16 P7TF Ducke 337 Protium pilosissimum 02.92689°S 059.96092°W M. V. Pilco

116 Orthoptera Orthoptera sp2 O.J.04 01.XII.16 P3TF Palecocanal 142 Protium hebetatum 02.85371°S 060.25554°W M. V. Pilco

Apêndice D. Planilha contemdo os dados de Nitrogênio foliar para cada espécie de Protium estudada.

Nitrogênio Nitrogênio Familia Gênero Espécie (gr/Kg) (%) Burseraceae Protium altsonii 21.83 2.18 Burseraceae Protium amazonicum 23.41 2.34 Burseraceae Protium apiculatum 26.76 2.68 Burseraceae Protium calanense 19.74 1.86 Burseraceae Protium calendulinum 25.34 2.53 Burseraceae Protium crassipetalum 17.33 1.73 Burseraceae Protium decandrum 19.70 1.97 Burseraceae Protium divaricatum 21.67 2.17 Burseraceae Protium elegans 14.16 1.42 Burseraceae Protium ferrugineum 21.09 2.11 Burseraceae Protium gallosum 21.60 2.16 Burseraceae Protium grandifolium 18.82 1.88 Burseraceae Protium hebetatum 18.77 1.88 Burseraceae Protium heptaphyllum 18.70 1.87 Burseraceae Protium klugii 24.26 2.43 Burseraceae Protium laxiflorum 17.25 1.73 Burseraceae Protium nitidifolium 31.13 3.11 Burseraceae Protium opacum 20.38 2.04 Burseraceae Protium paniculatum 20.43 2.04 Burseraceae Protium pilosum 17.43 1.74 Burseraceae Protium pilosissimum 17.26 1.73 Burseraceae Protium sp1 20.51 2.05 Burseraceae Protium spruceanum 23.01 2.30 Burseraceae Protium strumosum 19.00 1.90 Burseraceae Protium subserratum msp1 22.25 2.23 Burseraceae Protium subserratum msp2 23.74 2.37 Burseraceae Protium tenuifolium 21.06 2.11 Burseraceae Protium trifoliolatum 20.07 2.01 Burseraceae Tetragastris panamensis 17.93 1.79

Apêndice E. Planilha de dados de compostos químicos de defesa nas espécies de Protium.

Compostos químicos Compostos media de Não voláteis químicos Não compostos Terpenos nas folhas voláteis nas químicos do latex Número de jovens folhas maduras não voláteis nas folhas media de media de Número de Compostos Compostos Espécie (ng/mg) (ng/mg) (ng/mg) (ng/mg) Fenóis Taninos não volateis volateis Protium altsonii 0.318750046 0.471019159 0.394884603 0.002 143.805 57.52 34 39 Protium amazonicum 0.297431936 0.449601042 0.373516489 0.0033 106.0773333 41.45466667 23 21 Protium apiculatum 0.339431158 0.498830302 0.41913073 0.0067 135.81 55.48 25 13 Protium calanense 0.22259325 0.397895545 0.310244397 0.0021 36 Protium calendulinum 0.332890714 0.480502672 0.406696693 0.0038 205.3775 88.7325 32 45 Protium crassipetalum 0.339448608 0.422327078 0.380887843 0.0017 40 20 Protium decandrum 0.240734662 0.513981298 0.37735798 0.00465 116.1433333 44.3 40 34 Protium divaricatum 0.26221218 0.472087253 0.367149716 0.0041 86.57 44.81 25 46 Protium ferrugineum 0.265095574 0.297414556 0.281255065 0.0032 132.84 66.31 33 4 Protium gallosum 0.301232549 0.478158662 0.389695606 0.0019 13 Protium grandifolium 0.314069805 0.421979542 0.368024673 0.0013 131.32 45.21 34 36 Protium hebetatum 0.29290087 0.450582462 0.371741666 0.0091 122.36 40.06 29 47 Protium heptaphyllum 0.394660113 0.46695365 0.435970705 0.0012 32 44 Protium klugii 0.346479724 0.422077722 0.384278723 0.00485 27 27 Protium nitidifolium 0.252540748 0.480029472 0.36628511 0.003 22 37 Protium opacum 0.247096339 0.51679831 0.381947325 0.0015 138.0575 46.2175 38 48 Protium paniculatum 0.219482633 0.359481286 0.289481959 0.0013 102.24 43.74333333 45 Protium spruceanum 0.279635399 0.354889855 0.317262627 0.001 123.71 44.635 35 17 Protium subserratum msp1 0.351663598 0.476879397 0.414271497 0.0035 127.4275 44.3825 24 25 Protium subserratum msp2 0.331717517 0.446304319 0.389010918 0.0044 143.8133333 54.67333333 30 25

Protium tenuifolium 0.348832825 0.585939564 0.467386195 0.0088 Protium trifoliolatum 0.292605162 0.347269005 0.319937084 0.0014 133.5066667 42.25666667 38 Tetragastris panamensis 0.364073755 0.503291648 0.433682701 162.949 68.90733333 47 48