Estudo Da Relação Entre a Comunidade Parasitária

Estudo da relação entre a comunidade parasitária, meio ambiente e dinâmica da população de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) e Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000, na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil.

Item Type Thesis/Dissertation

Authors Perez Lizama, Maria de los Angeles

Publisher Universidade Estadual de Maringá. Departamento de Biologia. Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais.

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ESTUDO DA RELAÇÃO ENTRE A COMUNIDADE PARASITÁRIA, MEIO AMBIENTE E DINÂMICA DA POPULAÇÃO DE Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) e Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000, NA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL

MARIA DE LOS ANGELES PEREZ LIZAMA

Maringá/Paraná 2003 Maria de los Angeles Perez Lizama

Tese apresentada ao Curso de Pós- Graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais da Universidade Estadual de Maringá, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Doutor em Ciências Ambientais

Orientador: Prof. Dr. Gilberto Cezar Pavanelli

Maringá 2003

“Dados Internacionais de Catalogação-na-Publicação (CIP)” (Biblioteca Setorial – UEM. Nupélia, Maringá, PR, Brasil)

Perez Lizama, Maria de los Angeles, 1965- P438e Estudo da relação entre a comunidade parasitária, meio ambiente e dinâmica da população de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) e Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000, na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil / Maria de los Angeles Perez Lizama. – 2003 68 f. : il.. + anexos

Tese (doutorado em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais) - Departamento de Biologia, Universidade Estadual de Maringá, 2003. Orientados: Prof. Dr. Gilberto Cezar Pavanelli.

1. Prochilodus lineatus (Prochilodontidae, Characiformes) - Parasitismo - Planície de inundação - Alto rio Paraná. 2. Astyanax altiparanae (Teleostei, Characidae) “tambiú” - Parasitismo - Planície de inundação - Alto rio Paraná. 3. Parasitos-hospedeiros - Relações - Planície de inundação - Alto rio Paraná. 4. - Parasitismo - Peixes - Planície de inundação - Alto rio Paraná. 5. Parasitos de água doce - Comunidades - Fatores abióticos. I. Universidade Estadual de Maringá. Departamento de Biologia. Programa de Pós-Graduação em “Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais”.

CDD 21 ed. -597.481785709816 NBR/CIP – 12899 AACR/2 Maria Salete Ribelatto Arita CRB 9/858 Márcia Regina Paiva CRB 9/1267

Tese defendida e aprovada em 08 de julho de 2003, pela Comissão Julgadora constituída pelos professores:

Prof. Dr. Gilberto Cezar Pavanelli

Profª Drª Maria José Ranzani Paiva

Prof. Dr. José Luiz Fernando Luque

Profª Drª Maria Luiza Gaspar Goulart Dias

Prof. Dr. Carmino Hayashi UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MARINGÁ CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE AMBIENTES AQUÁTICOS CONTINENTAIS

Maria de los Angeles Perez Lizama

Maringá, PR Julho/2003

“O riacho que teme obstáculos, jamais se transformará em rio e nunca atingirá o mar”

Joana de Ângelis Dedicatória

A meus pais pelo ensinamento contínuo da vida e pela presença constante mesmo que a distância;

Ao meu marido Ricardo e ao meu filho Gustavo pelo amor incondicional e constante;

As minhas filhas Mariana e Natalia (In memoriam) que apesar de não estarem ao nosso lado, não deixaram de estar em nossos corações.

Amo todos Vocês Agradecimentos

A Deus acima de todas as coisas, por me carregar nos momentos mais difíceis e andar ao meu lado em todos os outros momentos de minha vida; Ao Dr. Gilberto Cezar Pavanelli, pela confiança em mim depositada, pela orientação, amizade e apoio; Ao Dr. Ricardo Massato Takemoto, que além de meu esposo, é um grande mestre, que com paciência e boa vontade passa seus conhecimentos a todos que desejem saber mais; À minha amiga do coração Dra Maria José Tavares Ranzani Paiva, que ao longo de nossa trajetória juntas, passamos por muitos momentos agradáveis juntas. A leitura e sugestões foram bem vindas; Ao amigo Dr. José Luis Luque, a quem podemos contar em todos os momentos, pelas sugestões do manuscrito; À amiga Harumi irene Suzuki pela leitura e sugestões do manuscrito; À minha querida e eterna mestra Dra Anna Emilia Amato de M. Vazzoler (In memorian) que além do conhecimento, me ensinou que sempre se ter objetivos, sem medir esforços para atingí-los; Às colegas e amigas do laboratório: Gislaine M. Guidelli, Patricia M. Machado, Silvia C. de Almeida, Geza T. R. de Souza, Jakeline Galvão de França, Solange de Carvalho, Sara Tatiana Moreira, Kennya Fernanda Ito e Ana Carolina Figueiredo Lacerda pelos agradáveis momentos passados; Às Secretárias do Curso Claudia Aparecida Cavalheiro Francisco e Aldenir Cruz Oliveira, pelos incansáveis auxílios prestados À Marcia Helena Leonel pela amizade e carinho durante esta longa estrada; Ao Prof. Erasmo Renesto que, mesmo sem saber, me incentivou nesta última etapa; A Maria Salete R. Arita pela amizade, profissionalismo e competência; À amiga Angela M. Ambrósio pela paciência e carinho durante estes anos de convívio; Às Pós-Graduandas Josimeire Aparecida Leandrini e Renata Ribeiro de Araújo Rocha por ceder dados importantes para a confecção deste trabalho; Ao Nupélia pelo apoio logístico; À Agência Nacional de Águas (ANA) pelas informações cedidas; À todos os colegas e amigos que passaram pela minha vida; À todas as pessoas que de alguma maneira auxiliaram no desenvolvimento destes trabalhos; Aos professores que de alguma forma me fizeram mudar meu caminho e chegar até aqui.

SUMÁRIO

I. Aspectos Ecológicos dos Metazoários Parasitos de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (Prochilodontidae) da Planície de Inundação do Alto Rio Paraná, Brasil. I. Estrutura e Influência da Idade e Sexo do Hospedeiro Resumo ...... 1 Abstract...... 1 Introdução...... 2 Material e Métodos...... 3 Resultados...... 5 Discussão...... 12 Referências ...... 17

II. Aspectos Ecológicos dos Metazoários Parasitos de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (Prochilodontidae) da Planície de Inundação do Alto Rio Paraná, Brasil. II. Influencia dos Padrões Sazonais, Ambientais e da Reprodução do Hospedeiro Resumo ...... 22 Abstract...... 22 Introdução...... 23 Material e Métodos...... 24 Resultados...... 26 Discussão...... 33 Referências ...... 39

III. Aspectos Ecológicos dos Metazoários Parasitos de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (Prochilodontidae) da Planície de Inundação do Alto Rio Paraná, Brasil. III. Influencia do Parasitismo sobre as Relações Peso/Comprimento, Hepato e Esplenossomática e Fator de Condição Resumo ...... 43 Abstract...... 43 Introdução...... 44 Material e Métodos...... 45 Resultados...... 46 Discussão...... 50 Referências ...... 53

IV. Aspectos Ecológicos dos Metazoários Parasitos de Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 (Characidae) da Planície de Inundação do Alto Rio Paraná, Brasil Resumo ...... 56 Abstract...... 56 Introdução...... 57 Material e Métodos...... 57 Resultados...... 59 Discussão...... 63 Referências ...... 65

ANEXOS ...... 69 RESUMO

Um total de 149 espécimes de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) e 190 espécimes de Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 foram coletados na planície de inundação do alto rio Paraná. Para analisar as relações ecológicas entre os parasitos e seus respectivos hospedeiros, foram utilizadas diversas ferramentas estatísticas. O conhecimento das espécies abordadas, promoveu importante ferramenta para o conhecimento das relações parasito-hospedeiro-meio ambiente. Dentre os resultados, foi observado para ambas as espécies o típico padrão de distribuição superdispersa; também foi observada a predominância de endoparasitos em relação aos ectoparasitos. Foi possível observar que o amplo padrão de migração de P. lineatus pode ser responsável pela grande diversidade de espécies, embora sem a presença de nenhuma dominante. A presença de parasitos em estágios larvais e adultos faz do curimba um hospedeiro definitivo e intermediário dos metazoários parasitos. A reprodução deste hospedeiro está diretamente relacionada com os níveis fluviométricos da planície e, indiretamente, com algumas espécies de parasitos. Também foi possível observar a influência dos ambientes na abundância de parasitismo. Das diferentes relações analisadas, o fator de condição foi melhor para os espécimes mais velhos, sugerindo que esses peixes suportem níveis de parasitismo mais elevados. Para A. altiparanae as espécies de parasitos apresentam correlação entre a abundância e/ou prevalência e o comprimento. Somente Quadrigyrus sp. não apresentou a mesma tendência. Para o sexo do hospedeiro não foram observadas diferenças significativas. Este padrão sugere que as relações ecológicas entre os hospedeiros dos dois sexos são similares. A ocorrência de várias espécies em estágio larval em A. altiparanae confirma a sua característica forrageira. ASPECTOS ECOLÓGICOS DOS METAZOÁRIOS PARASITOS DE Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (PROCHILODONTIDAE) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL. I. ESTRUTURA DA FAUNA PARASITÁRIA E INFLUÊNCIA DA IDADE E SEXO DO HOSPEDEIRO

RESUMO Foram coletados 149 espécimes de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (curimba) na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil, destes 121 (82,1%) estavam parasitados. Trinta e três espécies de metazoários parasitos foram registradas. Rhinonastes pseudocapsaloideum foi a única espécie considerada secundária, enquanto que as demais espécies foram consideradas satélites. A comunidade de metazoários parasitos de P. lineatus apresentou o padrão típico de distribuição superdispersa. O par de espécies de ectoparasitos Ergasilus sp.-Tereancistrum curimba sp. n. mostraram-se associadas positivamente, e com sua abundância também positivamente correlacionada. Entre os endoparasitos, o par Saccocoelioides magnorchis-S. nanii apresentou-se positivamente associado e com a abundância positivamente correlacionada. A comunidade de metazoários parasitos de P. lineatus apresentou diversidade média de H = 0,6875 ± 0,4398. Com relação à riqueza de espécies da comunidade, houve a predominância de quatro espécies por hospedeiro. O comprimento padrão do hospedeiro não se apresentou correlacionado com a diversidade (rs = 0,1726; p = 0,0533). Os monogenéticos T. curimba sp. n. e Kritskya boegeri, e os digenéticos S. magnorchis e S. nanii apresentaram correlação significativa entre o comprimento padrão e a abundância de parasitismo. Nenhuma espécie de metazoário apresentou correlação entre a idade do peixe e a prevalência do parasito. As espécies Amplexibranchius sp., K. boegeri e S. magnorchis apresentaram diferenças significativas na abundância parasitária de acordo com a classe etária do hospedeiro. Para Amplexibranchius sp., a classe mais intensamente parasitada foi a de 3 anos de idade. Já em K. boegeri as classes etárias intermediárias 3, 4 e 5 anos foram as mais parasitadas. Para S. magnorchis, os peixes com sete anos de idade estavam mais parasitados. Somente T. curimba sp. n. mostrou diferença significativa na prevalência entre hospedeiros machos e fêmeas onde as fêmeas apresentaram-se mais parasitadas. Não foi observada nenhuma diferença significativa da abundância de parasitismo entre os sexos dos hospedeiros.

ABSTRACT Ecological aspects of metazoan parasites of Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (Prochilodontidae) of the upper Paraná river floodplain, Brazil. I. Structure and influence of the age and sex. One hundred and forty-nine fish were collected in the high Paraná river floodplain, Brazil, of these 121 (82.1%) were parasited. Thirty-three species of metazoan parasite specie were recorded. Only Rhinonastes pseudocapsaloideum was classified as secondary, while that the other species were 2 classified like satellites. The metazoan parasite community of P. lineatus show the typical pattern of distribution overdisperse. The pair of species of ectoparasite Ergasilus sp.-Tereancistrum curimba n. sp. showed associated positively, being theirs abundance also positively correlated. Among the endoparasites, the pair Saccocoelioides magnorchis-S. nanii presented positively associated and with the abundance positively correlated. The mean diversity in the infracommunities of P. lineatus was H= 0.6875 ± 0.4398. Regarding the richness of species from the community, had the predominance of 4 species by host. The standard length of the host did not present correlated with the diversity (rs = 0.1726; p = 0.0533). The monogenean T. curimba n. sp. and Kritskya boegeri, and the digenean S. magnorchis and S. nanii presented significant correlation between the standard length and the abundance of parasitism. Correlation between the age of the fish and to prevalence was not observed. The species Amplexibranchius sp, K. boegeri and S. magnorchis presented significant differences in the parasite abundance according to the age class of the hosts. For Amplexibranchius sp., the class more intensely parasited was 3 years. Already for K. boegeri the intermediate age classes 3, 4 and 5 years went the more parasited. Only Tereancistrum curimba n. sp. showed significant difference in the prevalence between hosts male and female where the female presented themselves more parasited. It was not observed significant difference from the abundance of parasitism between the sexes of the hosts.

INTRODUÇÃO

De grande atrativo comercial, Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836), o curimba, é uma das espécies de peixes mais abundantes na planície de inundação do alto rio

Paraná. Espécie de grande porte, o curimba realiza extensas migrações alimentares e reprodutivas. De hábito alimentar iliófago, sua dieta é composta basicamente de detritos e sedimento (Agostinho et al., 1997).

Estudos sobre esta espécie têm abordado aspectos relevantes ao conhecimento de sua estrutura e biologia, como em Terraes et al. (1999), Lizama (2000) e Ranzani-Paiva et al

(2000). Recentemente têm-se dado destaque a informações importantes acerca da fauna parasitária deste hospedeiro, destacando-se: Takemoto et al. (2002) os quais descreveram uma espécie nova de monogenético localizado na bexiga urinária e Lizama et al. (no prelo) que descrevem mais duas espécies de monogenéticos de brânquias. Do ponto de vista 3 ecológico Martins et al. (2001), estudando o acantocéfalo Neoechinorhynchus curemai, se referiu apenas à variação sazonal dos níveis de parasitismo.

Este trabalho tem por objetivo avaliar as relações entre o hospedeiro Prochilodus lineatus e a fauna de metazoários parasitos, abordando aspectos estruturais da fauna parasitária, bem como a influência do sexo e do comprimento/idade do hospedeiro nestas infrapopulações.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram examinados 149 espécimes de Prochilodus lineatus entre fevereiro de

2000 e junho de 2001 na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil (Figura 1). As capturas dos peixes foram realizadas com redes de diferentes malhagens. O peso total, comprimento padrão, idade e sexo de cada peixe foram registrados. A coleta dos parasitos foi realizada sob estereomicroscópio de acordo com Eiras et al. (2000). Os metazoários parasitos foram identificados segundo Thatcher (1978, 1979, 1981 e 1993), Thatcher &

Boeger (1984a, 1984b); Thatcher & Varella (1981), Moravec (1998) e Takemoto et al.

(2002). A idade de cada espécime de curimba foi estabelecida através dos parâmetros de crescimento estimados em Lizama (2000), desta forma foi possível obter os dados de comprimento médio por classe etária, utilizada em diferentes análises estatísticas.

A análise dos dados foi feita usando-se os seguintes testes estatísticos: teste “U” de Mann-Whitney com aproximação normal “Z”, para determinar o efeito do sexo dos hospedeiros na abundância de infecção/infestação de cada espécie de parasito; Teste “G” de

Log-likelihood, com o uso da tabela de contingência 2x2 para determinar o efeito do sexo do hospedeiro na prevalência de cada espécie de parasito; Coeficiente de correlação de Pearson

“r” com prévia transformação angular dos valores de prevalência, para determinar as possíveis correlações entre a prevalência de infecção/infestação e a idade do hospedeiro

(Zar, 1996); Coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs” para determinar 4 possíveis correlações entre a abundância de infecção/infestação e o comprimento padrão do hospedeiro. O Teste de Kruskall-Wallis “H” foi utilizado para observar as diferenças na abundância de parasitismo entre as diferentes classes etárias. O teste do Qui-quadrado com a correção de Yates para verificar as possíveis associações entre os pares de espécies co- ocorrentes (para esta análise as espécies de parasitos foram separadas de acordo com o local de infecção/infestação). Os testes foram aplicados para as espécies que apresentaram prevalência maior que 10% (Bush et al., 1990). O nível de significância estatístico adotado foi p < 0,05.

53o 30’ 53o 15’ SÃO AMÉRICA DO SUL PAULO a m e n a p a n ra ru a C P o o e i l R Ó BRASIL 18 o d ía a a lh ná B I ra io Pa MATO GROSSO DO SUL R 17 R. 16 10 15 14

12 a tub o Curu 13 22 45’ m utu Canal a M 11 Ilh á ran Pa io 8 R a es on Jap PORTO RICO 7 a Ilh 6 9 3 5 4 2 á an sta ar re P lo 1 a F io Ilh R

PA RANÁ

i e

h Legenda

i Estações de coletas R

0 2,5 5,0 7,5km Base avançada do NUPELIA

23o 00’ 23o 00’ Escala Direção de fluxo

o 53 30’

Figura 1. Planície de inundação do alto rio Paraná. Pontos de coletas de Prochilodus lineatus durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. 1. Lagoa Peroba, 2. Lagoa Ventura, 3 Lagoa do Zé do Paco, 4. Canal do Ipoitã, 5. Lagoa dos Patos, 6. Lagoa Capivara, 7. Rio Ivinheima, 8. Lagoa Sumida, 9. Canal Cortado, 10. Lagoa do Guaraná, 11. Ressaco do Leopoldo, 12. Ressaco do Pau Veio, 13. Rio Paraná, 14. Lagoa das Garças, 15. Lagoa Fechada, 16. Lagoa Pousada das Garças, 17. Baía Canal, 18. Lagoa da Onça, 19. Canal Corutuba e 20. Rio Baia.

5 O índice de dispersão e o índice de Green, foram calculados para verificar o padrão de dispersão e agregação das espécies de parasitos. O índice de dispersão foi testado pela estatística d (Ludwig & Reynolds, 1988). A diversidade parasitária de cada infracomunidade de metazoários foi calculada pelo índice de Brillouin (H). O valor de importância de Caswell (1978) e Hanski (1982) citados por Bush & Holmes (1986) foi utilizado para verificar o grau de importância de cada espécie na comunidade de metazoários parasitos (centrais, secundárias e satélites).

A terminologia relacionada com a ecologia parasitária foi baseada em Bush et al. (1997).

RESULTADOS

Do total de 149 peixes examinados, 121 (82,1%) estavam parasitados por pelo menos uma espécie de parasito. Trinta e três espécies de metazoários parasitos foram registradas, sendo que o grupo com o maior número de espécimes coletados foram os digenéticos (Tabela 1).

Os peixes variaram entre 4,2-44,0 (média = 25,6 ± 6,9 cm) no comprimento padrão e 2,1-2.602,2 (média = 566,3 ± 403,4 g) em relação ao peso total.

6 Tabela 1. Valores de Prevalência (P %), Intensidade Média (IM), Abundância Média (AM), Amplitude (Amplit.), Classificação das espécies (Classif.), segundo o grau de importância para a comunidade (Caswell, 1978 e Hanski, 1982 citados por Bush & Holmes, 1986) (Central (Ce) = espécie presente em mais de 66,66% do total de peixes examinados; Secundária (Se) = presentes entre 33,33% e 66,6% da amostra; Satélite (Sa) = inferior a 33,3% da amostra) e o local de infecção/infestação da fauna parasitária de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (N=149 hospedeiros)

Local de Parasito P IM AM Amplit. Classif. Infecção/infestação Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 43,62 3,02 1,31 1-15 Se Narina Kritskyia boegeri 28,85 5,37 1,55 1-17 Sa Bexiga urinária Tereancistrum curimba sp. n. 22,80 3,29 0,75 1-20 Sa Brânquias Tereancistrum toksonum sp. n. 5,30 4,37 0,23 1-13 Sa Brânquias Gyrodactylus sp.1 3,35 1,40 0,05 1-3 Sa Narina Gyrodactylus sp.2 3,35 1,60 0,05 1-3 Sa Brânquias Tereancistrum sp. 0,67 1,00 0,01 1 Sa Brânquias Anacanthoroides sp. 2,01 2,67 0,05 1-4 Sa Brânquias Ancyrocephalinae 6,04 3,77 0,23 1-9 Sa Brânquias Digenea Intestino, estômago; Saccocoelioides magnorchis 26,84 13,52 3,63 1-114 Sa cecos pilóricos Intestino, estômago; Saccocoelioides nanii 26,84 33,42 8,973 1-200 Sa cecos pilóricos Unicoelium prochilodorum 5,37 3,75 0,20 1-2 Sa Intestino Megacoelium sp. 5,37 2,25 0,12 1-6 Sa Intestino, estômago Saccocoelioides leporinodus 2,68 2,50 0,07 1-5 Sa Intestino Saccocoelioides saccodontis 0,67 2,00 0,01 2 Sa Intestino Tylodelphis sp. (metacercaria) 10,74 1,56 0,17 1-9 Sa Brânquias Colocladorchis sp. 8,05 3,58 0,29 1-29 Sa Intestino Sphinterodiplostomum sp. 0,67 1,00 0,01 1 Sa Brânquias (metacercária) Saccocoelioides sp. 0,67 6,00 0,04 6 Sa Intestino Lecitobothrioides sp. 0,67 2,00 0,01 2 Sa Intestino Intestino; estômago; Digenea 1 (metacercária) 2,01 2,67 0,05 1-6 Sa cecos pilóricos; cavidade Digenea 2 (metacercária) 0,67 3,00 0,02 3 Sa Coração Cestoda Intestino; cecos Proteocephalidea (plerocercoide) 5,36 4,63 0,25 1-10 Sa pilóricos; mesentério Valipora campylancristrota 5,37 1,62 0,09 1-6 Sa Vesícula biliar Nematoda Raphidascaris sp. 2,01 1,00 0,02 1 Sa Intestino, estômago Acanthocephala Intestino; cecos Neoechinorhynchus curemai 20,13 3,56 0,72 1-15 Sa pilóricos Intestino; cecos Quadrigyrus sp. 3,35 1,40 0,05 1-3 Sa pilóricos; estômago Copepoda Gamidactylus jaraquensis 15,43 3,74 0,58 1-12 Sa Narina Gamispatulus sp. 15,43 2,39 0,37 1-9 Sa Narina Amplexibranchius sp. 16,10 4,87 0,78 1-48 Sa Brânquias Ergasilus sp. 15,43 2,65 0,41 1-14 Sa Brânquias Branchiura Superfície; Dolops sp. 2,68 5,00 0,03 1-2 Sa Brânquias Hirudinea 2,01 1,00 0,02 1 Sa Superfície 7 Estrutura da comunidade parasitária

Um total de 2.662 espécimes de parasitos pertencentes a 33 espécies foram coletados. Os endoparasitos corresponderam a 63,35% do total da fauna de metazoários parasitos. Os digenéticos Saccocoelioides magnorchis e S. nanii foram os mais abundantes e os ectoparasitos Rhinonastes pseudocapsaloideum e Kritskyia boegeri as espécies mais prevalentes dentre todas as espécies de parasitos. De acordo com o grau de importância, R. pseudocapsaloideum foi a única espécie considerada secundária, enquanto que as demais espécies foram consideradas satélites (Tabela 1).

A comunidade de metazoários parasitos de P. lineatus apresentou típico padrão de distribuição superdispersa. De acordo com o índice de Green (IG) todas as espécies apresentaram-se pouco agregadas, com o copépode Amplexibranchius sp. apresentando o maior valor (Tabela 2).

Tabela 2. Valores dos índices de dispersão (ID), o estatístico d e o índice de agregação de Green (IG) dos metazoários parasitos de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001.

Parasito ID d IG Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 4,303 18,390* 0,018 Kritskyia boegeri 8,037 31,583* 0,030 Tereancistrum curimba sp. n. 7,980 31,427* 0,063 Digenea Saccocoelioides magnorchis 38,568 88,758* 0,078 Saccocoelioides nanii 102,643 157,130* 0,076 Tylodelphis sp. (metacercária) 3,818 16,441* 0,117 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 7,148 28,724* 0,058 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 5,869 24,510* 0,066 Gamispatulus sp. 3,464 14,895* 0,043 Amplexibranchius sp. 25,578 69,836* 0,227 Ergasilus sp. 5,678 23,820* 0,078 * Valores significativos

Das três possíveis associações entre os ectoparasitos da cavidade nasal, nenhum par de espécies mostrou-se associado (Tabela 3). Para os ectoparasitos de brânquias somente o par Ergasilus sp.-Tereancistrum curimba sp. n. mostrou-se associado positivamente, sendo suas abundâncias também positivamente correlacionadas (Tabela 4). Das 4 possíveis 8 associações entre os endoparasitos, o par Saccocoelioides magnorchis-S. nanii apresentaram positivamente associados e com a abundância positivamente correlacionada (Tabela 5).

Tabela 3. Associações de espécies co-ocorrentes de ectoparasitos de narina de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (χ2 = Qui-quadrado para as associações entre os pares; rs = coeficiente de correlação por postos de Spearman entre as abundâncias das espécies de cada par)

rs R. pseudocapsaloideum G. jaraquensis Gamispatulus sp. Rhinonastes pseudocapsaloideum - - 0,038 0,107 Gamidactylus jaraquensis - 0,060 - - 0,132 Gamispatulus sp. 1,272 - 1,656 - χ2

Tabela 4. Associações de espécies co-ocorrentes de ectoparasitos de brânquias de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (χ2 = Qui-quadrado para as associações entre os pares; rs = coeficiente de correlação por postos de Spearman entre as abundâncias das espécies de cada par).

rs T. curimba sp.n. Amplexibranchius sp. Ergasilus sp. Tereancistrum curimba sp.n. - 0,087 0,215* Amplexibranchius sp. 1,434 - 0,077 Ergasilus sp. 3,667* 0,476 - χ2 * Valores significativos

Tabela 5. Associações de espécies co-ocorrentes de endoparasitos de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (χ2 = Qui- quadrado para as associações entre os pares; rs = coeficiente de correlação por postos de Spearman entre as abundâncias das espécies de cada par).

rs S. magnorchis S. nanii Tylodelphys sp. N. curemai Saccocoelioides magnorchis - 0,353* 0,069 -0,028 Saccocoelioides nanii 13,359* - 0,022 0,096 Tylodelphys sp. 0,819 0,085 - Neoechinorhynchus curemai - 0,173 0,984 -0,173 - χ2 * Valores significativos

A comunidade de metazoários parasitos de P. lineatus apresentou diversidade média de H = 0,6875 ± 0,4398. O comprimento total do hospedeiro não apresentou-se correlacionado com a diversidade (rs = 0,1726; p = 0,0533). Com relação à riqueza de espécies da comunidade, houve a predominância de 4 espécies por hospedeiro, seguidas de 2 e 5 espécies de parasito (Figura 2).

Riqueza de espécies 32

8 Número de hospedeiros Número

0 01234567891011 Número de espécies de metazoários parasitos Figura 2. Riqueza da comunidade de metazoários parasitos Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001.

Comprimento padrão/idade

Entre as 11 espécies mais prevalentes de parasitos, os monogenéticos T. curimba sp. n. e K. boegeri, e os digenéticos S. magnorchis e S. nanii apresentaram correlação significativa entre o comprimento padrão e a abundância de parasitismo em P. lineatus.

Nenhuma espécie de metazoário apresentou correlação entre a idade do peixe e a prevalência (Tabela 6).

Tabela 6. Resultados das análises estatísticas do coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs”, correlacionando o comprimento padrão com a abundância de parasitismo e coeficiente de correlação de Pearson “r” entre a idade e a prevalência de parasitismo para Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância)

Parasito rs p r p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 0,101 0,218 0,093 0,832 Kritskyia boegeri 0,223 0,006* 0,245 0,566 Tereancistrum curimba sp.n. 0,253 0,001* 0,421 0,290 Digenea Saccocoelioides magnorchis 0,190 0,020* 0,040 0,916 Saccocoelioides nanii 0,252 0,019* 0,258 0,538 Tylodelphis sp. (metacercária) 0,158 0,054 - 0,077 0,857 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 0,014 0,862 - 0,396 0,332 Copepoda Gamidactylus jaraquensis - 0,011 0,894 - 0,191 0,65 Gamispatulus sp. 0,085 0,304 - 0,203 0,630 Amplexibranchius sp. - 0,029 0,725 - 0,374 0,361 Ergasilus sp. - 0,034 0,676 - 0,388 0,341 * Valores significativos

10 Há evidencias de que até completar 1 ano de vida o peixe não é parasitado, após este período, o peixe fica susceptível ao parasitismo com uma freqüência alta (73,69%)

(Tabela 7). Não há diferenças entre os comprimentos médios por classe etária entre os peixes parasitados e não parasitados.

Tabela 7. Freqüência de parasitismo para cada classe de idade, com os respectivos comprimentos padrão médios em Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (Ls = comprimento padrão; N = número de peixes examinados)

Idade (anos) Não Parasitados Parasitado N (%) Ls médio N (%) Ls médio 0 2 100,00 4,20 - - - 1 4 21,01 14,00 15 78,90 14,07 2 4 16,70 20,37 19 83,30 21,23 3 9 15,80 26,77 48 84,20 26,48 4 6 17,20 30,35 27 82,8 30,96 5 1 12,50 35,20 9 87,50 34,73 6 ------7 - - - 4 100,00 42,95

Dentre as espécies de parasitos mais prevalentes de Prochilodus lineatus as espécies Amplexibranchius sp., K. boegeri e S. magnorchis apresentaram diferenças significativas na abundância parasitária de acordo com a classe etária do hospedeiro (Tabela

8). Para Amplexibranchius sp., a classe mais intensamente parasitada foi a de 3 anos de idade. Já para K. boegeri as classes etárias intermediárias 3, 4 e 5 anos foram as mais parasitadas. Os peixes com 7 anos de idade estavam mais parasitados por S. magnorchis.

Apesar da abundância de infecção/infestação pela espécie S. nanii não apresentar diferenças significativas foi possível observar que três classes etárias se destacaram: em primeiro lugar a classe com 7 anos de idade (média de indivíduos de 60,5) e em menor intensidade as classes 4 e 3.

11 Tabela 8. Resultados das análises estatísticas do teste de Kruskal-Wallis “H” comparando as abundâncias de parasitismo dentre as classes etárias de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância)

Parasite H p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 7,873 0,2476 Kritskyia boegeri 12,646 0,0490* Tereancistrum curimba sp.n. 8,563 0,1997 Digenea Saccocoelioides magnorchis 17,402 0,0079* Saccocoelioides nanii 12,290 0,0577 Tylodelphis sp. (metacercária) 7,983 0,2393 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 7,643 0,3169 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 3,399 0,7574 Gamispatulus sp. 6,735 0,3460 Amplexibranchius sp. 14,348 0,0257* Ergasilus sp. 5,668 0,4614 * Valores significativos

Sexo

Do total de peixes examinados, 77 eram fêmeas (51,7%); 70 machos (47%) e 2

(1,3%) indeterminados. Entre estes, 68 fêmeas (45,61%), 53 machos (35,6%) e 1 com sexo indeterminado (0,7%) estavam parasitados por uma ou mais espécies de parasitos.

O teste “G” mostrou que houve diferença significativa na prevalência do monogenético Tereancistrum curimba sp. n. entre hospedeiros machos e fêmeas, onde as fêmeas apresentaram-se mais parasitadas. As demais espécies não apresentaram diferenças significativas. Não foi observada nenhuma diferença significativa da abundância de parasitismo entre os sexos dos hospedeiros, através da aproximação normal “Z” do teste de

Mann-Whitney (Tabela 9).

12 Tabela 9. Resultados das análises estatísticas do teste “G” log likelihood e do teste “U” de Mann Whitney, com aproximação normal de “Z”, entre o sexo dos hospedeiros e a prevalência e abundância de parasitismo, respectivamente, para Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância)

Parasite G p Z p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 0,446 0,504 0,930 0,328 Kritskyia boegeri 0,036 0,849 0,493 0,693 Tereancistrum curimba sp. n. 0,4216 0,040* 2,196 0,104 Digenea Saccocoelioides magnorchis 0,579 0,447 0,426 0,738 Saccocoelioides nanii 2,277 0,131 1,584 0,216 Tylodelphis sp. (metacercária) 0,006 0,938 0,066 0,972 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 0,883 0,347 1,000 0,481 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 0,000 0,983 0,134 0,933 Gamispatulus sp. 0,188 0,646 0,430 0,785 Amplexibranchius sp. 0,409 0,522 0,573 0,711 Ergasilus sp. 0,794 0,373 1,078 0,481 * Values significatives

DISCUSSÃO

Estructure of the parasitary community

Os resultados obtidos neste trabalho indicam a predominância de endoparasitos na comunidade de metazoários parasitos de Prochilodus lineatus. A predominância dos endoparasitos de acordo com Pearson (1968), Kuperman (1973), Cannon (1977), Williams

& Jones (1994) e Luque et al. (1996a) está relacionada com os hábitos alimentares de seus hospedeiros. No caso de P. lineatus, o alimento preferencial é o detrito e o sedimento, o qual contém muitos organismos invertebrados (principalmente copépodas e ostracodas) (Hahn et al., 1997) que podem servir de hospedeiros intermediários para os endoparasitos.

A ausência de espécies centrais e a presença de apenas uma espécie secundária

(R. pseudocapsaloideum) dentre a 33 espécies encontradas, pode ser justificada pelo hábito alimentar, que inclui além de sedimento e detrito, vários invertebrados. Como não existem itens alimentares específicos, permitem portanto, a infecção por várias espécies de parasitos.

Porém, a diversidade parasitária foi baixa e não apresentou correlação com o tamanho do hospedeiro. 13 O padrão superdisperso da distribuição do parasito de P. lineatus está de acordo com o padrão típico de distribuição encontrada em parasitos de peixes e se deve às dimensões dos nichos e às diferenças entre as populações de hospedeiros. Este padrão também pode estar relacionado ao fato de que o curimba apresenta amplo padrão de migração, permitindo que o peixe explore inúmeros ambientes da planície de inundação do alto rio Paraná, aumentando as chances de parasitismo por diversas espécies de parasitos.

A ocorrência de apenas dois pares de espécies associadas e a ausência de associações negativas (competição entre as espécies) pode ser explicado pelos baixos níveis de parasitismo e ausência de espécies dominantes (centrais). No caso de P. lineatus as espécies positivamente associadas foram o copépode Ergasilus sp. e o monogenético T. curimba sp. n. e os digenéticos Saccocoelioides magnorchis e S. nanii que encontram nas brânquias e no intestino, espaços disponíveis, não necessitando haver interações entre elas.

Comprimento/idade

O comprimento do hospedeiro, considerado como expressão de sua idade, é um dos fatores mais importantes na variação das infrapopulações parasitárias.

Os monogenéticos T. curimba sp. n. e K. boegeri, e os digenéticos S. magnorchis e S. nanii apresentaram relação positiva, aumentando a abundância de parasitismo à medida que aumenta o comprimento do peixe. Segundo Rohde (1993) este padrão pode ser devido ao efeito cumulativo que ocorre em espécies de parasitos de vida longa. Este processo é mais comum em ectoparasitos nos quais a transmissão é direta, e em grandes peixes, os quais apresentam cavidade branquial e superfície do corpo maior, podendo abrigar mais parasitos. Porém, diversos estudos observaram este processo também para endoparasitos, estando estes ligados a mudanças no comportamento e fisiologia do hospedeiro durante seu desenvolvimento ontogenético, bem como a sua dieta, através do aumento do volume ingerido e a sua composição, além do aumento no tempo de contato que 14 aumenta as chances de entrar em contato com estágios infectantes (Luque et al., 1996b;

Almeida, 1998; Takemoto & Pavanelli, 2000; Machado et al. 2000). Não se conhece o ciclo de vida desses parasitos nesta região para se estimar o tempo de vida dos mesmos, porém, sabe-se que o curimba pode viver mais de 7 anos de idade (Castagnolli, 1971, Carozza &

Cordiviola-de-Yuan, 1991). Os estudos realizados na planície de inundação levam a crer que a espécie pode ter uma expectativa de vida maior do que a observada por outros autores

(Lizama, 2000).

Em seus estudos, Nascimento & Iriarte, (1989); Buchmann (1989) e Machado et al. (1994) também demonstraram que a magnitude do parasitismo está relacionada com o tamanho do hospedeiro, aumentando ao longo de sua ontogenia. Este mesmo resultado foi obtido para algumas espécies de endoparasitos da planície de inundação do alto Rio Paraná, como é o caso de Proteocephalus microscopicus, P. macrophallus e Sciadocephalus megalodiscus por Machado et al. (2000); de Spatullifer maringaensis e Nupelia portoriquensis por Takemoto & Pavanelli (2000) e Goezeella paranaensis por Guidelli

(2003).

Dzulinsky, et al. (1994) e Zelmer & Arai (1998) relacionam o tamanho e a idade dos hospedeiros com o padrão de distribuição dos parasitos em percas amarelas, Perca flavescens. Estes trabalhos mostram que os efeitos da idade do hospedeiro e o tamanho do recrutamento do parasito contribuem para o padrão de agregação dos parasitos.

O fato de que somente a partir de 1 ano e meio de vida P. lineatus fica susceptível ao parasitismo, coincide com o período em que eles estão saindo das lagoas, locais que servem de berçário e alimentação da população jovem de curimbas (Vazzoler et al., 1997). Este período de transição e a adaptação ao novo ambiente acabam tornando os peixes mais vulneráveis ao parasitismo.

A classe etária de 3 anos foi a que prevaleceu entre as classes mais parasitadas. O menor comprimento padrão desta classe é de 23,7 cm para as fêmeas. Isto significa que a 15 maior intensidade de parasitismo ocorre quando os hospedeiros se tornam adultos. A prevalência de parasitismo para as classes etárias menores não é significativa. A preferência por uma classe de idade já foi descrita por diversos autores. Winch (1983) em estudos realizados com Atrispinum labracis em Dicentrarchus labrax observou que os peixes somente eram infectados a partir dos 3 anos de idade. O mesmo resultado obteve Odening &

Bockhardt (1976) para Azygia lucii em Esox lucius. Llewellyn (1962) observou que

Gastrocotyle trachuri e Pseudaxine trachuri eram mais comuns em jovens do que em peixes com 2 ou 3 anos de idade, sendo muito raro em peixes mais velhos. Lemly (1980) observou em jovens peixes de “bluegill”, Lepomis macrochrirus, que a infecção por metacercárias de

Uvulifer ambloplitis apresentavam maior intensidade na classe etária de 1 ano de vida. Neste trabalho também foram verificadas diferenças significativas entre o peso e as taxas de crescimento para classes com mais de três anos de idade.

Lawrence (1970), Muzzall (1980) e Conneely & Mccarthy (1986), observaram que além da idade, o sexo do hospedeiro e o período de cheias influenciavam na abundância dos parasitos. Estes fatores atuam de forma considerável na fauna parasitária, principalmente àqueles que tem vários organismos como hospedeiros intermediários.

Sexo

Alguns fatores bióticos merecem destaque quando se trata da relação parasito- hospedeiro, sendo o sexo um deles. Diferenças entre os sexos e as mudanças na infestação por ectoparasitos, provavelmente estão relacionados com as mudanças sazonais na composição do tegumento (Pickering, 1977). Em se tratando de endoparasitos, estes podem infectar os dois sexos de forma diferente, isto porque algumas espécies de peixes apresentam diferentes habitats alimentares entre os sexos (Rohde, 1993). O comportamento migratório e estresse decorrente do período reprodutivo também podem ser fatores que podem estar relacionado com as diferenças entre os sexos. 16 No presente trabalho foi observado que praticamente não houve influencia do sexo sobre os níveis de parasitismo. Somente o monogenético T. curimba sp. n. apresentou diferenças significativas com relação ao sexo, sendo as fêmeas mais parasitadas. Isto demonstra que existem poucas diferenças comportamentais e fisiológicas entre os hospedeiros machos e fêmeas, mesmo considerando que P. lineatus tem como principal característica as migrações alimentares e reprodutivas.

Paling (1965) observou diferenças na infestação por Discocotyle sagittata em

Salmo trutta. Os machos estavam mais infestados do que as fêmeas. William (1965) observou que Calicotyle kroyeri nunca estava presente em fêmeas grávidas de Raja radiata, enquanto que as fêmeas não-grávidas apresentavam este parasito. Este fato provavelmente de deva ao efeito dos hormônios neste período.

Thomas (1964) postulou que os machos apresentariam maior parasitismo pela presença de hormônio masculino, que favoreceria o crescimento e sobrevivência dos parasitos. Este fator se deveria a diferença fisiológica e comportamental de ambos os sexos.

Na planície de inundação do alto rio Paraná, Machado et al. (2000) observaram que os machos de Cichla monoculus, parasitados pelo cestóide Proteocephalus macrophallus, apresentavam intensidades de infecção significativamente mais altas do que as fêmeas. Takemoto & Pavanelli (2000) também observaram influencia do sexo do hospedeiro na intensidade de parasitismo do Sorubim lima, mas não foram observadas influências significativas com relação à prevalência do parasitismo.

Este estudo vêm demonstrar que todos os fatores comportamentais e fisiológicos do hospedeiro, bem como os fatores ambientais que regem as mudanças na planície de inundação do alto rio Paraná, estão associados direta e/ou indiretamente na estrutura da comunidade de metazoários parasitos de Prochilodus lineatus.

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ASPECTOS ECOLÓGICOS DOS METAZOÁRIOS PARASITOS DE Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (PROCHILODONTIDAE) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL. II. INFLUÊNCIA DOS PADRÕES SAZONAIS, AMBIENTAIS E DA REPRODUÇÃO DO HOSPEDEIRO

RESUMO Foram coletados 149 Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil. Os peixes em reprodução ocorreram a partir de outubro de 2000 até fevereiro de 2001, com pico em dezembro. O monogenético Kritskyia boegeri apresentou diferenças significativas dos valores de abundância entre os estádios de maturidade gonadal, com a maior média observada nos estádios maturação e reprodução. Os maiores valores da relação gonadossomática média mensal (RGS) das fêmeas ocorreram entre os meses de outubro- fevereiro, com pico no mês de dezembro. Os machos apresentam a mesma tendência. O copépode Ergasilus sp. apresentou correlação negativa significativa entre o RGS das fêmeas e a sua abundância parasitária. K. boegeri apresentou correlação negativa significativa entre RGS de machos e a abundância. O monogenético Tereancistrum curimba sp. n. e o digenético Saccocoelioides magnorchis ocorreram em maior abundância nas lagoas abertas em relação aos demais ambientes amostrados. O monogenético Rhinonastes pseudocapsaloideum e o digenético S. nanii apresentaram uma maior abundância nos canais e a metacercária Tylodelphis sp. apresentou maior abundância nas lagoas fechadas e nos rios. O acantocéfalo Neoechinorhynchus curemai apresentou maior abundância nos canais e nas lagoas fechadas. Dentre os ectoparasitos, T. curimba sp. n., R. pseudocapsaloideum e K. boegeri e Gamispatulus sp. apresentaram diferenças significativas de suas abundâncias entre os meses do ano. Entre os endoparasitos, somente S. magnorchis apresentou diferenças significativas, com maiores abundâncias em setembro de 2000. Somente esta espécie apresentou correlação positiva significativa entre o nível fluviométrico e a abundância parasitária. S. nanii (digenético) e o Ergasilus sp. (copépode) apresentaram correlação positiva significativa entre o nível fluviométrico e a prevalência de parasitismo. Nenhuma espécie de parasito apresentou sua abundância média mensal correlacionada com a temperatura da água.

ABSTRACT Ecological aspects of the of metazoan parasites of Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (Prochilodontidae) of the upper Paraná river floodplain, Brazil. II. Influence of the sazonal and environmental patterns and host reproduction. One hundred and forty-nine specimens Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) were collected in the floodplain of the high Paraná river, Brazil. Fishes in reproduction occurred from October 2000 to February 2001, with a peak in December. The monogenean Kritskyia boegeri presented significant differences of the values of abundance between the stage of gonadal 23 maturation, with the biggest values observed in the stages maturation and reproduction. The biggest values of the mean of gonadossomatic relation monthly (GSR) of the females occurred between October and February, with peak in December. The males present to same tendency. The copepod Ergasilus sp presented significant negative correlation between the GSR of the females and its parasite abundance. K. boegeri presented significant negative correlation between GSR of males and the abundance. The monogenean Tereancistrum curimba sp. n. and the digenean Saccocoelioides magnorchis occurred in higher abundance in the open ponds regarding the others environments. The monogenean Rhinonastes pseudocapsaloideum and the digenean S. nanii presented a higher abundance in the channel and the metacercariae Tylodelphis sp. presented higher abundance in the closed ponds and in the rivers The acantocephalan Neoechinorhynchus curemai presented a higher abundance in the channels and in the closed ponds. Between the ectoparasites, T. curimba sp. n., R. pseudocapsaloideum and K. boegeri and Gamispatulus sp. presented significant differences of theirs abundances between the months of the year. Between the endoparasites, only Saccocoelioides magnorchis presented significant differences, with higher abundances in September/2000. Only this species presented significant positive correlation between the level fluviometric and the parasite abundance. S. nanii (digenean) and Ergasilus sp. (copepod) presented significant positive correlation between the fluviometric level and prevalence of parasitism. No species of parasite show correlation between the water temperature and abundance of parasite.

INTRODUÇÃO

Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836), é uma espécie que sempre apresentou elevada biomassa na planície de inundação do alto Rio Paraná. Após o fechamento do reservatório da UHE de Sergio Mota, no município de Porto Primavera,

SP, em novembro de 1998, que ocasionou a interrupção da fase crítica de cheia nesta planície (Veríssimo, 1999), a espécie sofreu grande impacto sobre seu ciclo de vida

(Agostinho & Júlio Jr, 1999). Isto pode ter acarretado alterações em sua reprodução ou deslocamento dos indivíduos em reprodução para outros locais de desova, com conseqüente desaparecimento de indivíduos jovens das áreas antes amostradas. Este impacto que a espécie sofreu, provavelmente tenha influenciado a comunidade de metazoários parasitos, alterando sua estrutura. Existem poucos registros de estudos anteriores relacionados à ecologia parasitária desta espécie na planície de inundação do 24 alto rio Paraná (Ranzani-Paiva, et al., 2000). Outro trabalho relacionado à ecologia parasitária nesta espécie foi desenvolvido por Martins et al. (2001), relacionado com o acantocéfalo Neoechinorhynchus curemai no reservatório de Volta Grande, MG.

Portanto, o estudo da dinâmica sazonal dos níveis de parasitismo serve de ferramenta para entender amplos aspectos que determinam a biologia da população do sistema hospedeiro-parasita (Chubb, 1982). Neste sentido, este trabalho tem por objetivo avaliar as relações entre os hospedeiros, Prochilodus lineatus, e sua comunidade de metazoários parasitos em relação à dinâmica sazonal, bem como aos aspectos referentes à sua reprodução.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram examinados 149 exemplares de Prochilodus lineatus entre fevereiro de

2000 e junho de 2001 coletados na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil

(Figura 1). As capturas dos peixes foram realizadas com redes de espera de diferentes malhagens. O peso total, comprimento padrão, peso da gônada, sexo e estádio de maturidade gonadal de cada peixe foram registrados. A coleta de ectoparasitos foi realizada sob estereomicroscópio e para a coleta dos endoparasitos, os órgãos internos e a cavidade visceral foram analisadas sob estereomicroscópio. A coleta dos parasitos foi realizada de acordo com Eiras et al. (2000).

Os metazoários parasitos foram identificados segundo Thatcher (1978, 1979, 1991 e 1993), Thatcher & Boeger (1984a, 1984b); Thatcher & Varella (1981), Moravec

(1998) e Takemoto et al. (2002).

Os ambientes foram divididos em: Lagoas Abertas, que compreendem os locais .

Lagoa da Onça, Lagoa Peroba, Lagoa das Garças, Lagoa do Guaraná, Lagoa dos Patos,

Lagoa Sumida, Ressaco do Leopoldo e Ressaco do Pau Veio; Lagoas Fechadas, compreendendo a Lagoa Capivara, Lagoa Ventura, Lagoa Fechada, Lagoa do Zé do 25 Paco e Lagoa Pousada das Garças; Canais, com o Canal do Ipoitã, Baía Canal, Canal

Cortado, Canal Corutuba; e Rios Ivinheima, Paraná e Baia.

53o 30’ 53o 15’ SÃO AMÉRICA DO SUL PAULO a m e n a p a n ra ru a C P o o e i l R Ó BRASIL 18 o d ía a a lh ná B I ra io Pa MATO GROSSO DO SUL R 17 R. 16 10 15 14

12 a tub o Curu 13 22 45’ m utu Canal a M 11 Ilh á ran Pa io 8 R a es on Jap PORTO RICO 7 a Ilh 6 9 3 5 4 2 á an sta ar re P lo 1 a F io Ilh R

PA RANÁ

i e

h Legenda

i Estações de coletas R

0 2,5 5,0 7,5km Base avançada do NUPELIA

23o 00’ 23o 00’ Escala Direção de fluxo

o 53 30’

Os dados de freqüência mensal dos estádios de maturidade gonadal bem como a relação gonadossomática média mensal, ou RGS (que é expressão entre o peso da gônada e o peso do corpo do peixe), foram utilizados como ferramenta para o conhecimento da época de reprodução do curimba. Foram anotados os dados mensais de temperatura da água. Os dados de níveis fluviométricos médios mensais foram cedidos pela Agência Nacional das Águas (ANA). 26 A análise dos dados foi realizada usando-se o coeficiente de correlação de

Pearson “r” com prévia transformação angular dos valores de prevalência, para determinar sua possível correlação com a temperatura da água e o nível fluviométrico, além do coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs” utilizado para determinar possíveis correlações entre a abundância de infecção/infestação e o RGS, a temperatura da água e o nível fluviométrico. O Teste de Kruskall-Wallis “H” foi utilizado para observar as diferenças na abundância de parasitismo entre os diferentes estágios de maturidade gonadal (imaturo, maturação, reprodução, esgotado e repouso), segundo

Vazzoler (1996), para observar as diferenças entre os diversos ambientes da planície de inundação, bem como as diferenças nos meses do ano (Zar, 1996). Os testes foram aplicados para as espécies de parasitos que apresentaram prevalência maior que 10%

(Bush, et al., 1990). O nível de significância estatístico adotado foi p < 0,05.

A terminologia relacionada com a ecologia parasitária foi baseada em Bush et al. (1997).

RESULTADOS

Reprodução

Do total de 149 peixes examinados, 121 espécimes estavam parasitados por pelo menos uma espécie de parasito. Foram registradas 33 espécies de metazoários parasitos, num total de 2.662 parasitos, sendo que a maioria dos espécimes coletados foram os digenéticos. Destes, somente 11 apresentaram prevalência maior que 10%.

O estudo dos estádios de maturidade gonadal demonstrou que os espécimes de P. lineatus em reprodução ocorreram a partir de outubro de 2000 até fevereiro de

2001, com pico em dezembro (Figura 2). Foram observados também no mês de março e abril de 2000, apesar de ter sido coletado apenas um espécime em reprodução. Os peixes esgotados foram observados a partir de dezembro. 27

6 16 3 17 3 0 26 1 11 18 6 0 14 9 11 7 1 e 100%

a 80%

i 60%

e 40%

e 20%

r F 0% F/00M A M J J A S O N DJ/01F M A M J Meses de coleta Imaturo Repouso Maturação Reprodução Esgotado Não Identificado

Figura 2. Estádios de maturidade gonadal de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (Números na parte superior do gráfico se referem ao número de peixes analisados)

Kristkyia boegeri apresentou diferenças significativas dos valores de abundância entre os estádios de maturidade gonadal (Tabela 1), com as menores médias no estádio imaturo (0,43) e a maior média observada nos estádios maturação e reprodução (2,17 e 2,15, respectivamente).

Tabela 1. Valores do teste de Kruskal-Wallis “H” para verificar a influência do estádio de maturidade gonadal sobre a abundância de parasitismo em Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro a 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância).

Parasito H p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 5,193 0,2680 Kritskyia boegeri 9,964 0,0410* Tereancistrum curimba sp. n. 6,224 0,1830 Digenea Saccocoelioides magnorchis 3,163 0,5309 Saccocoelioides nanii 5,637 0,2279 Tylodelphis sp. (metacercária) 6,830 0,1452 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 4,472 0,3459 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 3,300 0,5090 Amplexibranchius sp. 3,440 0,4870 Gamispatulus sp. 2,337 0,6741 Ergasilus sp. 8,813 0,0659 * Valores significativos

Os maiores valores da relação gonadossomática média mensal (RGS) das fêmeas ocorreram entre os meses de outubro e fevereiro, com pico de RGS no mês de 28 dezembro. Nos machos, apesar de apresentar valores de RGS bem mais baixos que os das fêmeas, mostraram a mesma tendência. O período em que ocorreram os maiores valores de RGS coincidiram com os valores ascendentes da temperatura da água e o início do período de águas altas (Figura 3).

30 4

N í

3 v

a e

s l

20 f l

u v

i o

i m

d 15 2 é

t r

c o

S 10 (

G m

R 1 ) 5

0 0 F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J Meses de coletas

RGS fêmeas Nível fluviométrico RGS machos Temperatura ºC

Figura 3. Relação gonadossomática (RGS) de Prochilodus lineatus, temperatura da água (oC) e o nível fluviométrico (m) da planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001

O copépode Ergasilus sp. apresentou correlação negativa significativa entre o RGS das fêmeas e a sua abundância parasitária. Nos hospedeiros machos, o monogenético Kritskyia boegeri apresentou correlação negativa significativa entre RGS e a abundância. O monogenético Tereancistrum curimba sp. n. também apresentou correlação negativa, porém pouco significativa nos machos (Tabela 2). 29 Tabela 2. Resultados da análise do coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs” para verificar a correlação entre a RGS de peixes fêmeas e machos e a abundância de parasitismo em Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância).

Fêmeas Machos Parasito rs p rs p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum - 0,0552 0,6450 - 0,2165 0,1122 Kritskyia boegeri 0,0818 0,4944 - 0,3258 0,0152* Tereancistrum curimba sp. n. 0,0067 0,9557 - 0,2624 0,0529 Digenea Saccocoelioides magnorchis 0,0155 0,8969 - 0,1453 0,2897 Saccocoelioides nanii 0,1915 0,1070 - 0,1159 0,3992 Tylodelphis sp. (metacercária) 0,0343 0,7721 0,1345 0,3275 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 0,2137 0,0714 - 0,1911 0,1622 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 0,0306 0,7987 - 0,1992 0,1447 Amplexibranchius sp. - 0,1468 0,2186 - 0,0957 0,4871 Gamispatulus sp. - 0,1665 0,1621 - 0,0947 0,4917 Ergasilus sp. - 0,2754 0,0191* - 0,2200 0,1064 * Valores significativos

Influência do ambiente

Várias espécies de parasitos apresentaram diferenças significativas entre suas abundâncias nos diferentes ambientes da planície de inundação do alto rio Paraná. O monogenético T. curimba sp. n. e o digenético S. magnorchis ocorreram em maior abundância nos hospedeiros capturados nas lagoas abertas (abundância média = 1,31 e

5,57 respectivamente) em relação aos demais ambientes amostrados. O monogenético

R. pseudocapsaloideum e o digenético S. nanii apresentaram maior abundância nos canais (abundância média = 2,00 e 28,75, respectivamente). Já a metacercária

Tylodelphys sp. apresentou maior abundância nas lagoas fechadas e nos rios

(abundância média = 0,26 e 0,25, respectivamente). O acantocéfalo N. curemai apresentou abundância maior nos canais e nas lagoas fechadas (abundância média =

1,06 e 1,32, respectivamente) (Tabela 3). 30 Tabela 3. Valores do teste de Kruskall-Wallis “H” para comparar a abundância de parasitismo de Prochilodus lineatus capturados nos diferentes ambientes (lagoas abertas, lagoas fechadas, canais e rios) na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância).

Parasito H p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 9,910 0,0193* Kritskyia boegeri 2,9012 0,4054 Tereancistrum curimba sp. n. 8,526 0,0363* Digenea Saccocoelioides magnorchis 10,207 0,0169* Saccocoelioides nanii 8,582 0,0354* Tylodelphis sp. (metacercária) 9,175 0,0271* Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 7,995 0,0461* Copepoda Gamidactylus jaraquensis 0,5548 0,967 Amplexibranchius sp. 2,096 0,5528 Gamispatulus sp. 6,746 0,0805 Ergasilus sp. 1,042 0,7912 * Valores significativos

Sazonalidade

Dentre os ectoparasitos, os monogenéticos T. curimba sp. n., R. pseudocapsaloideum e K. boegeri e o copépode Gamispatulus sp apresentaram diferenças significativas de suas abundâncias entre os meses do ano. Os meses mais abundantes foram: novembro/2000 para T. curimba sp. n.; março e junho/2000 e abril/2001 para R. pseudocapsaloideum; dezembro/2000 para K. boegeri e setembro/2000 para Gamispatulus sp. Entre os endoparasitos, somente Saccocoelioides magnorchis apresentou diferenças significativas entre os meses do ano e a abundância de parasitos, com maiores abundâncias em setembro de 2000 (Figura 4 e Tabela 4). 31

Gamidactylus jaraquensis Gamispatulus sp. 2 100 2,5 100

80 2 80

a a Prevalência (%) Prevalência (%) i 1,5 i

d d

é é

M M 60 1,5 60

a a

c c

n 1 n

â â

d 40 d 1 40

n n

u u

b b

A 0,5 A 20 0,5 20

0 0 0 0 F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J Meses de Coletas Meses de Coletas Ergasilus sp. Amplexibranchius sp. 2,5 100 20 100

2 80 80

a Prevalência (%) Prevalência (%) i i 15

d d

é é

M M 1,5 60 60

a a

i i

n n 10

d d 1 40 40

A A 5 0,5 20 20

0 0 0 0 F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J Meses de Coletas Meses de Coletas Rhinonastes pseudocapsaloideum Tereancistrum curimba sp. n. 5 100 3 100

2,5 4 80 80

a Prevalência (%) Prevalência (%)

é é 2

3 60 60

n 1,5

d d 2 40 40

u u 1

A 20 1 20 0,5

0 0 0 0 F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J Meses de Coletas Meses de Coletas Kritskyia boegeri Tylodelphys sp. 8 100 1,6 100 7 1,4 80 80

a a Prevalência (%) Prevalência (%) i 6 i 1,2

d d

M M 5 60 1 60

a a

i i

c c

n 4 n 0,8

d 40 d 40 n 3 n 0,6

u u

b b

A 2 A 0,4 20 20 1 0,2 0 0 0 0 F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J Meses de Coletas Meses de Coletas Saccocoelioides magnorchis Saccocoelioides nanii 50 100 25 100

40 80 20 80

a Prevalência (%)

i Prevalência (%)

30 60 15 60

d 20 40 d 10 40

A 10 20 5 20

0 0 0 0 F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J F/00 M A M J J A S O N D J/01 F M A M J Meses de Coletas Meses de Coletas Neoechinorhynchus curemai 3,5 100

3 80

a Prevalência (%)

d 2,5

M 60

i 2

â 1,5 d 40

b 1

A 20 0,5

0 0 F/00M A M J J A S O N DJ/01F M A M J Meses de Coletas Abundância Média Prevalência (%)

Figura 4. Valores mensais da Abundância Média e Prevalência dos metazoários parasitos de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto rio Paraná, no período de fevereiro de 2000 e junho de 2001 32 Tabela 4. Valores da análise do teste de Kruskall-Wallis “H” para verificar a sazonalidade da abundância de parasitismo em Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância).

Parasito H p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 25,152 0,0331* Tereancistrum curimba sp. n. 26,105 0,0251* Kritskyia boegeri 38,203 0,0005* Digenea Saccocoelioides magnorchis 28,288 0,0130* Saccocoelioides nanii 16,885 0,2623 Tylodelphis sp. (metacercaria) 23,221 0,0568 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 16,885 0,2623 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 19,821 0,1359 Amplexibranchius sp. 21,179 0,0971 Gamispatulus sp. 29,105 0,0101* Ergasilus sp. 17,335 0,2388 * Valores significativos

Somente o digenético S. magnorchis apresentou correlação positiva significativa entre o nível fluviométrico e a abundância parasitária. O digenético S. nanii e o copépode Ergasilus sp apresentaram correlação positiva significativa entre o nível fluviométrico e a prevalência de parasitismo. Nenhuma espécie de parasito apresentou sua abundância média mensal correlacionada com a temperatura da água (Tabelas 5 e 6).

Tabela 5. Valores do coeficiente da correlação por postos de Spearman "rs" para verificar a possível correlação entre o nível fluviométrico e a abundância de parasitismo e o coeficiente de correlação de Pearson “r” entre o nível fluviométrico e a prevalência de parasitismo em Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância).

Nível fluviométrico Parasito rs p r p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 0,3584 0,1895 - 0,2746 0,3220 Tereancistrum curimba sp. n. 0,1591 0,5712 0,2305 0,4086 Kritskyia boegeri 0,3400 0,2120 0,909 0,1496 Digenea Saccocoelioides magnorchis 0,5533 0,0323* 0,2409 0,3871 Saccocoelioides nanii 0,2919 0,2911 0,5511 0,0332* Tylodelphis sp. (metacercária) 0,3701 0,1744 0,4487 0,0933 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai - 0,0513 0,8513 - 0,0139 0,9608 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 0,3433 0,2102 - 0,3476 0,2041 Gamispatulus sp. 0,4634 0,0818 0,2608 0,3477 Amplexibranchius sp. 0,2956 0,2848 0,4555 0,0879 Ergasilus sp. 0,4707 0,0765 0,6655 0,0067* * Valores significativos 33 Tabela 6. Valores do coeficiente da correlação por postos de Spearman “rs” para verificar a correlação entre a temperatura da água e a abundância e o coeficiente de correlação de Pearson “r” entre a temperatura da água prevalência de parasitismo em Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância).

Temperatura da água Parasito rs p r p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum - 0,2453 0,3782 - 0,2310 0,4158 Tereancistrum curimba sp. n. - 0,2550 0,3590 - 0,4384 0,1021 Kritskyia boegeri - 0,1367 0,6271 - 0,2917 0,2915 Digenea Saccocoelioides magnorchis - 0,2522 0,3644 - 0,1803 0,4861 Saccocoelioides nanii 0,3166 0,2501 - 0,3261 0,2355 Tylodelphis sp. (metacercária) 0,2068 0,4595 - 0,1803 0,5202 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 0,2154 0,4407 0,2141 0,4436 Copepoda Gamidactylus jaraquensis - 0,3077 0,2465 - 0,3464 0,2058 Gamispatulus sp. - 0,0380 0,8931 - 0,2834 0,3060 Amplexibranchius sp. 0,0056 0,9843 - 0,2270 0,4158 Ergasilus sp. - 0,4999 0,0577 - 0,4255 0,1138 * Valores significativos

DISCUSSÃO

Reprodução

Os resultados do estudo da freqüência de estádios de maturidade gonadal e de RGS médio mensal mostraram que a reprodução de Prochilodus lineatus na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil, se dá entre os meses de outubro a fevereiro com pico em dezembro. Apesar da ausência de amostragem no mês de janeiro, os resultados coincidiram com os encontrados por Vazzoler (1996) e Agostinho & Júlio Jr. (1999) na planície de inundação do alto rio Paraná e por Terraes et al. (1999) na Argentina.

O gráfico de freqüência de estádios de maturidade gonadal mostra a presença de espécimes esgotados a partir do mês de dezembro. Estes dados vêm reforçar que o período reprodutivo da espécie compreende os meses entre outubro e fevereiro. A presença de peixes em reprodução nos meses de março e abril de 2000 pode indicar que no ano anterior, o período reprodutivo da espécie tenha sido alterado por mudanças ambientais ocorridas na planície. 34 A maior abundância do monogenético K. boegeri coincidiu com o período reprodutivo do hospedeiro, isto provavelmente ocorreu porque este período provocou estresse no peixe, deixando-o mais susceptível ao parasitismo. Estes dados podem ser corroborados por Zaman & Seng (1989), os quais demonstraram que o aumento da abundância de parasitismo de Clarias batrachus e C. macrocephalus coincidia com o aumento do nível fluviométrico e com o aumento dos índices gonadossomáticos, que são indicadores do período reprodutivo do hospedeiro.

O estudo da relação gonadossomática é amplamente usado como ferramenta para o conhecimento da biologia reprodutiva de uma população de peixes. Gil de

Pertierra & Ostrowski de Nuñez (1990) utilizaram este índice para relacioná-lo com o ciclo de vida do parasito, uma vez que este é intimamente relacionado com o ciclo de vida do hospedeiro. Seus resultados mostraram que o pico de IGS, característico da fase reprodutiva do peixe Rhamdia sapo, coincidia com a produção máxima de ovos do cestóide Proteocephalus jandia, enquanto que a produção de gonadotropina pelo peixe estava em sincronia com o pico de ovoposição do parasito.

A ocorrência de correlação negativa entre o RGS dos hospedeiros e a abundância de parasitismo, como observado para Ergasilus sp. em fêmeas e K. boegeri em machos de P. lineatus, também foram observados por Zaman & Seng (1989) para os parasitos de C. batrachus e C. macrocephalus. Thomas (1964) e Pennicuick (1971a e b) sugeriram que a baixa infecção pelos parasitos durante o período de desova, que coincide com o período de chuvas, ocorreria por causa da presença de estrogênio, um hormônio que aparece no sangue do peixe durante a maturação. Após a desova, este hormônio decai, e o efeito inverso acontece. 35 Influência do ambiente

Segundo Yañes & Canaris (1988) o padrão de migração reprodutiva de um hospedeiro pode ser um fator determinante para compor e estruturar a comunidade de parasitos. Os jovens de curimba com até 1 ano de idade, permanecem exclusivamente nas lagoas. A partir do primeiro, até o segundo ano, o curimba faz pequenas migrações para os riachos e pequenos rios no período de vazante em busca de abrigo e alimentação. A partir do segundo ano de vida, P. lineatus começa a realizar as grandes migrações ascendentes para a reprodução e descendentes para a alimentação e/ou recuperação (Resende et al., 1996). Jovens de curimbas entre 7-12 cm de comprimento, junto com os adultos entre 40-50 cm de comprimento são encontrados em lagoas laterais (lagoas rasas que enchem no período de cheias) e canais. Durante a cheia, quando o rio atinge inúmeras lagoas e ilhas da planície de inundação, os peixes então migram para os rios ou as lagoas. No final da vazante, as lagoas rasas secam aprisionando um grande número de peixes, ocorrendo uma elevada mortalidade nestes locais (Agostinho & Júlio Jr, 1999).

Os ectoparasitos podem ser considerados típicos de ambientes lênticos, pois nestes ambientes as formas larvais livre-natantes podem encontram com maior facilidade o seu hospedeiro. Tereancistrum curimba sp. n. e Rhinonastes pseudocapsaloideum são exemplos disso. Estas espécies apresentam ovos sem filamentos, típicos de habitats com pouco fluxo de água. Entretanto, estas espécies supracitadas foram encontradas com maior abundância em ambientes semi-lóticos e lóticos (canais e rios). Isto pode ter ocorrido devido ao padrão de migração do hospedeiro. As grandes e pequenas migrações que esta espécie realiza ao longo de sua vida permitem que o peixe explore diversos ambientes, aumentando a possibilidade de infecção/infestação por diversas espécies de parasitos. Desta forma, o curimba pode se 36 tornar portador e disseminador de parasitos nos vários ambientes da planície de inundação.

Com relação aos endoparasitos, a presença destes em maior abundância nas lagoas abertas e canais pode ser evidência da presença dos hospedeiros intermediários invertebrados que servem de alimento para os curimbas, além dos itens detrito e sedimento que compõem a sua dieta (Hahn et al., 1997). Takeda et al. (2000) afirmam que nos diversos sub-sistemas da planície de inundação do alto rio Paraná, muitas lagoas e ressacos se interligam ao canal principal, sofrendo influência da flutuação fluviométrica do rio, o que muitas vezes torna o ambiente lêntico em lótico, favorecendo o estabelecimento destas espécies de hospedeiros intermediários e conseqüentemente dos parasitos, nestes ambientes. Esta interligação dos subsistemas pode explicar também a disseminação dos ectoparasitos.

Sazonalidade

Não foi observado um mesmo padrão sazonal para todas as espécies de parasitos de P. lineatus na planície de inundação do alto rio Paraná. Das espécies que apresentam variação sazonal significativa, Gamispatulus sp. e S. magnorchis apresentaram a maior abundância no mês de setembro, período em que os hospedeiros saem das lagoas para o rio, para formar os cardumes e após, iniciar a migração reprodutiva (Agostinho & Júlio Jr., 1999). Já Tereancistrum curimba sp. n. e Kritskya boegeri são mais abundantes no mês de novembro, época em que o hospedeiro já começou o período reprodutivo. Para R. pseudocapsaloideum a maior abundância ocorre no mês de junho, período de seca, quando os peixes ficam aglomerados facilitando a transmissão do parasito.

Inúmeros fatores abióticos afetam a abundância e a prevalência dos parasitos.

Dentre os principais fatores abióticos, a temperatura é um dos mais importantes na 37 relação parasita-hospedeiro-meio ambiente (Kennedy, 1982). Williams & Jones (1994) observaram que o desenvolvimento e a reprodução do peixe está diretamente relacionado com a temperatura. Vazzoler et al. (1997) afirmam que há um sincronismo entre os fatores abióticos, os quais funcionam como gatilhos promovendo o amadurecimento dos gametas e consequentemente a reprodução das espécies de peixes, entre estes gatilhos, a temperatura, o nível fluviométricos e o fotoperíodo são os mais importantes. Thomas (1964) concluiu que a desova de Salmo truta estava diretamente relacionada com o período de cheias e com os níveis hormonais do peixe, e os níveis de parasitismo estavam relacionados com ambos. Trabalhos semelhantes a estes foram realizados por Pennicuick (1971a e b) e Nie & Kennedy (1991).

Alguns estudos demonstram que para a maioria das espécies de peixes, a elevação da temperatura aumenta a intensidade de infecção pelos parasitos (Hanzelová

& Zitnan, 1982, 1983; Gelnar, 1987). Porém, os resultados obtidos neste trabalho mostraram que a temperatura da água na planície de inundação não apresentou correlações com os níveis de parasitismo.

Gil de Pertierra & Ostrowski de Nuñes (1995) sugeriram que cada espécie de parasito utiliza uma faixa de temperatura específica ideal, a qual desencadeia processos fisiológicos de desenvolvimento do parasito. Estes padrões além de serem influenciados pela temperatura, são também por fatores ligados ao ciclo de vida do parasito

(disponibilidade de cercárias, metacercárias e hospedeiro final), pela biologia do hospedeiro (dieta ao longo de seu desenvolvimento e ao longo das estações, migrações) e outros possíveis hospedeiros finais.

Bauer (1959) realizou significativo trabalho demonstrando que fatores como idade, condição fisiológica, migração do hospedeiro e estação do ano são muito importantes nos níveis de parasitismo. 38 Os resultados obtidos neste trabalho sugerem que o nível fluviométrico influencia diretamente a população de P. lineatus e podem influenciar indiretamente a comunidade de metazoários parasitos, como é o caso de Saccocoelioides magnorchis que apresentou correlação positiva da abundância com o nível fluviométrico.

Saccocoelioides nanii e Ergasilus sp. apresentaram correlação positiva e significativa das suas prevalências com o nível fluviométrico. Estes resultados estão de acordo com os observados por Stromberg & Crites (1974) os quais sugeriram que mais do que a temperatura, o nível fluviométrico influenciava na população de copépodes, hospedeiros intermediários dos nematóides, objeto daquele estudo. Zaman & Seng (1989) também sugeriram que os picos extras de abundância podem ser explicados pelo fato de que no período de seca, os hospedeiros intermediários estão mais congregados, aumentando assim as chances de infecção.

Segundo Veríssimo (1999), a intensidade e a duração do período de cheia exercem grande influência sobre o sucesso reprodutivo das espécies de peixes. Em anos em que o período de cheia é intenso e duradouro, a prole de espécies migradoras, como

é o caso do curimba, atinge as lagoas em busca de alimento e refúgio, ocorrendo grande abundância de espécimes. Em anos em que o período de cheias é curto, as espécies migradoras apresentam densidades mais baixas.

Com o fechamento da barragem de Sergio Motta em 1998, as cheias foram interrompidas, acarretando falhas no recrutamento das espécies migradoras, entre elas

P. lineatus (Júlio, Jr. et al., 2000). Estas falhas acarretaram na diminuição da população existente na região, ou ainda, influenciando na saída de parte da população de curimbas para se estabelecer em outros ambientes, o que pode ter interferido na comunidade de metazoários parasitos da planície de inundação do alto rio Paraná.

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ASPECTOS ECOLÓGICOS DOS METAZOÁRIOS PARASITOS DE Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (PROCHILODONTIDAE) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL. III. INFLUENCIA DO PARASITISMO SOBRE AS RELAÇÕES PESO/COMPRIMENTO HEPATO E ESPLENOSSOMÁTICA E FATOR DE CONDIÇÃO RELATIVO

RESUMO Foram coletados 149 espécimes de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil, no período de fevereiro de 2000 a junho de 2001. Ambos os grupos de peixes, parasitados e não parasitados, apresentaram incrementos alométricos. Os peixes parasitados apresentaram um fator de condição relativo (Kn) significativamente maior que os peixes não parasitados. Nas classes etárias onde ocorreram peixes não parasitados, o fator de condição relativo médio foi sempre menor. A partir de 2 anos de idade, os valores de Kn são mais elevados nos hospedeiros parasitados. O monogenético Rhinonastes pseudocapsaloideum, o copépode Gamispatulus sp. e o digenético Saccocoelioides magnorchis apresentaram correlação positiva significativa entre sua abundância e o fator de condição relativo do hospedeiro. Nenhuma espécie apresentou correlação da abundância com a relação hepatossomática. O acantocéfalo Neoechinorhynchus curemai apresentou correlação positiva e a metacercária Tylodelphys sp. apresentou correlação negativa entre a relação esplenossomática e a abundância de parasitismo.

ABSTRACT Ecological aspects of the metazoan parasites of Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) (Prochilodontidae) from the upper Paraná river floodplain, Brazil. III. Parasitism influence on the relation hepato and splenosomatic, weight/lenght and condition factor One hundred and forty-nine specimens of Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) were collected in the floodplain of the upper Paraná river, Brazil during period from February 2000 to june 2001. Both groups of fishes, parasited and not parasited show alometric developments. The parasited fishes presented a significantly higher values of condition factor than the fishes not parasited. On the age classes where the fishes were not parasited, the mean of relative condition factor always was lower. About two years old the values of Kn are more elevated in parasited hosts. The monogenean Rhinonastes pseudocapsaloideum, the copepod Gamispatulus sp. and the digenean Saccocoelioides magnorchis presented positive correlation between theirs abundance and the relative condition factor of the host. No species presented correlated with the relation hepatossomatic. The acanthocephalan Neoechinorhynchus curemai presented positive correlation and the metacercariae Tylodelphys sp. presented negative correlation between the relation splenosomatic and the abundance of parasites. 44

INTRODUÇÃO

O uso de indicadores que utilizam relações entre os órgãos como fígado, rim, baço, gônadas, ou medidas de comprimento e peso, bem como o estudo do fator de condição relativo do peixe relacionado com os níveis de parasitismo, têm sido utilizados nas últimas décadas, podendo ser uma importante ferramenta para o estudo das relações ecológicas entre os parasitos e seus hospedeiros.

O baço dos peixes têm a função de filtrar o sangue (Ellis et al., 1976), sendo também um importante órgão eritro e leucopoiético (Quentel & Obach, 1992). Já o fígado é formado por tecido hematopoiético (Matushima, 1995) que consegue estocar grande quantidade de gordura e glicogênio (Hoar & Randall, 1971). Em algumas infecções parasitárias, pode ocorrer um aumento do volume do fígado, com baixos valores de glicogênio (Quentel & Obach, 1992), com possíveis alterações dos tecidos eritro e leucopoiéticos. Estudos realizados por Kurovskaya & Osadchaya (1993) confirmaram a redução do peso do fígado e do fator de condição em peixes infectados por Icthyophthirius multifiliis. Também já foram descritas alterações das relações hepato e esplenossomáticas em infestações por Cryptobia salmosistica (Lowe-Jinde,

1980).

De acordo com Tavares-Dias et al. (2000a), o estudo das diversas relações em peixes de ambientes naturais e seus parasitos são importantes ferramentas para o entendimento de diversas patologias que ocorrem nestes hospedeiros quando estão em ambientes confinados. Neste sentido, este estudo buscou ampliar o conhecimento destas relações ecológicas entre os metazoários parasitos e o seu hospedeiro Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836), o curimba.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram examinados 149 espécimes de Prochilodus lineatus entre fevereiro de

2000 e junho de 2001 coletados na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil. As capturas dos peixes foram realizadas com redes de diferentes malhagens. O peso total, comprimento padrão, peso do fígado e peso do baço de cada peixe foram registrados. A análise de ecto e endoparasitos foram realizadas sob estereomicroscópio. Para a coleta dos endoparasitos, os órgãos internos e a cavidade visceral foram individualizados. A coleta dos parasitos foi realizada de acordo com Eiras et al. (2000).

Os metazoários parasitos foram identificados segundo Thatcher (1978, 1979,

1991 e 1993), Thatcher & Boeger (1984a, 1984b); Thatcher & Varella (1981), Moravec

(1998) e Takemoto et al. (2002).

Para a estimativa dos parâmetros da relação peso-comprimento para o grupos de hospedeiros parasitados e não parasitados, após a inspeção visual das nuvens de pontos resultantes do lançamento em gráficos dos valores de peso-comprimento, foram ajustadas a esses valores a expressão do tipo Wt=aLsb (Le Cren, 1951). Para estabelecer se os incrementos em peso de cada grupo foram isométricos ou alométricos, os valores da constante angular b das regressões foram testados através do t=(b-3)/Sb, em nível de

5% de probabilidade. Com os valores de a e b desta relação, foi calculado o fator de condição relativo (Kn) que leva em consideração o quociente entre o peso observado e o peso teoricamente esperado para um dado comprimento (Le Cren, 1951). O teste “U” de

Mann-Whitney, com aproximação normal “Z” foi utilizado para verificar a existência de diferenças nos valores de Kn entre os grupos de hospedeiros parasitados e não parasitados.

As relações hepatossomática e esplenossomática foram calculadas através das expressões: relação hepatossomática (RHS%) = peso do fígado (g)/ peso corporal 46

(g) x 100; relação esplenossomática (RES%) = peso do baço (g)/ peso corporal (g) x

100. Para cada espécie de parasito foi calculado o coeficiente de correlação por postos de Spearman "rs" entre a abundância e a RHS, RES e o Kn (Zar, 1996). Os testes foram aplicados para as espécies que apresentaram prevalência maior que 10% (Bush et al.,

1990). O nível de significância estatístico adotado foi p < 0,05.

A terminologia relacionada com a ecologia parasitária foi baseada em Bush et al. (1997).

RESULTADOS

A relação peso-comprimento em Prochilodus lineatus mostrou que ambos os grupos (parasitados e não parasitados) apresentaram incrementos alométricos. Porém, foi possível distinguir diferenças entre os dois grupos. Os peixes não parasitados apresentaram incremento mais acelerado em relação aos hospedeiros parasitados, alcançando pesos maiores em relação a um mesmo comprimento padrão (Figura 1).

Não parasitados Parasitados

2400 2400

1800 1800

1200 1200 Peso total (g) Peso total (g) Peso

600 600

0 0 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 Comprimento padrão (cm) Comprimento padrão (cm)

Figura 1. Relação peso-comprimento entre os grupos de peixes não parasitados e parasitados em Prochilodus lineatus, coletados entre fevereiro de 2000 e junho de 2001, na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil

Em relação ao fator de condição relativo, foi possível observar que existiram diferenças entre os grupos de hospedeiros, onde os peixes parasitados apresentaram fator de condição relativo significativamente maior que os peixes não parasitados (Z =

2,045, p = 0,0408) (Figura 2). 47

Não parasitados Parasitados 3,0 3,0

2,5 2,5

2,0 2,0

1,5 1,5

1,0 1,0

Fator de Condição Relativo (Kn) 0,5 Fator de Condição Relativo (Kn) 0,5

0,0 0,0 0 5 10 15 20 25 30 35 40 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 Comprimento padrão (cm) Comprimento padrão (cm)

Figura 2. Fator de condição relativo (Kn) entre os grupos de peixes não parasitados e parasitados em Prochilodus lineatus, coletados entre fevereiro de 2000 e junho de 2001, na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil

Nas classes etárias onde ocorreram peixes não parasitados (0 a 5 anos de idade), o fator de condição relativo médio foi sempre menor. A partir de 2 anos de idade, os valores de Kn são mais elevados no grupo de hospedeiros parasitados. Com 7 anos de idade, somente os parasitados são encontrados (Figura 3).

Figura 3. Fator de condição médio (Kn) por classes etárias, entre os grupos de peixes não parasitados e parasitados em Prochilodus lineatus, coletados entre fevereiro de 2000 e junho de 2001, na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil

O monogenético Rhinonastes pseudocapsaloideum, o copépode

Gamispatulus sp. e o digenético Saccocoelioides magnorchis apresentaram correlação positiva entre sua abundância e o fator de condição relativo do hospedeiro (Tabela 1). 48

Tabela 1. Valores da análise do coeficiente de correlação por postos de Spearman "rs" entre o fator de condição relativo e a abundância de parasitismo de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância)

Parasito rs p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 0,2006 0,0141* Kritskyia boegeri 0,1580 0,0542 Tereancistrum curimba sp. n. 0,0980 0,2344 Digenea Saccocoelioides magnorchis 0,2221 0,0065* Saccocoelioides nanii - 0,0292 0,7238 Tylodelphis sp. (metacercária) - 0,0198 0,8110 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 0,1126 0,1714 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 0,0857 0,2989 Amplexibranchius sp. 0,0762 0,3553 Gamispatulus sp. 0,2029 0,0130* Ergasilus sp. - 0,1594 0,0521 * Valores significativos

Em P. lineatus, das espécies de parasitos mais prevalentes (acima de 10%), nenhuma apresentou-se correlacionada com a relação hepatossomática (RHS)

(Tabela 2). 49

Tabela 2. Valores da análise do coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs” entre a RHS (Relação hepatossomática) e a abundância de parasitismo de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância)

Parasito rs p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 0,1386 0,1711 Kritskyia boegeri 0,1532 0,1300 Tereancistrum curimba sp. n. - 0,0022 0,9831 Digenea Saccocoelioides magnorchis 0,1551 0,1252 Saccocoelioides nanii 0,0466 0,6472 Tylodelphis sp. (metacercária) - 0,0851 0,4024 Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai - 0,0355 0,7269 Copepoda Gamidactylus jaraquensis 0,1084 0,2853 Amplexibranchius sp. 0,1553 0,1248 Gamispatulus sp. 0,1553 0,1248 Ergasilus sp. 0,0108 0,9156 * Valores significativos

O acantocéfalo Neoechinorhynchus curemai apresentou correlação positiva e a metacercária Tylodelphis sp. apresentou correlação negativa entre a relação esplenossomática e a abundância de parasitismo (Tabela 3).

Tabela 3. Valores da análise do coeficiente de correlação por postos de Spearman "rs" entre a RES (Relação esplenossomática) e a abundância de parasitismo de Prochilodus lineatus capturados na planície de inundação do alto Rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. (p = nível de significância) (N = 190 hospedeiros)

Parasito rs p Monogenea Rhinonastes pseudocapsaloideum 0,0611 0,5650 Tereancistrum curimba sp. n. - 0,1700 0,1070 Kritskyia boegeri - 0,0354 0,7390 Digenea Saccocoelioides magnorchis - 0,1373 0,1945 Saccocoelioides nanii - 0,1673 0,1130 Tylodelphis sp. (metacercária) - 0,2281 0,0296* Acanthocephala Neoechinorhynchus curemai 0,2354 0,0246* Copepoda Gamidactylus jaraquensis 0,0094 0,9299 Amplexibranchius sp. - 0,1981 0,0597 Gamispatulus sp. - 0,0335 0,7524 Ergasilus sp. - 0,1416 0,1805 * Valores significativos

DISCUSSÃO

Considera-se os parasitos como indivíduos que compartilham mecanismos fisiológicos com outras espécies, em um contínuo dinâmico de interações com o hospedeiro, desde prejudicial até benéfica (Aeby, 1992), as quais são difíceis de quantificar.

Existem controvérsias entre os autores quanto a relação parasito-hospedeiro.

Bauer (1970) afirmou que a atividade patogênica dos parasitos necessariamente afeta de forma negativa a condição do hospedeiro. Já Moore (1987), afirma que mesmo os parasitos mais patogênicos podem ter influências benéficas em seus hospedeiros. Aeby

(1992) demonstrou que o parasitismo pelo digenético Plagioporus leva a um aumento da capacidade de regeneração da colônia de pólipos saudáveis, devido a predação dos pólipos parasitados, pelo seu hospedeiro definitivo dos digenéticos (peixe-borboleta).

O estudo da relação peso-comprimento mostrou relações interessantes entre os grupos de hospedeiros parasitados e não parasitados, já que ambos os grupos apresentaram incrementos alométricos, evidenciando diferenças comportamentais entre os grupos.

Segundo Le Cren (1951), o fator de condição é um indicador quantitativo do grau de higidez ou de bem estar dos peixes, refletindo condições alimentares recentes. É dado pela relação peso/comprimento do indivíduo. Já o fator de condição relativo como leva em consideração o peso esperado e o peso observado, os eventos reprodutivos ou de construção das gônadas são minimizados, uma vez que a relação entre os dois é igual a um (1) em condições normais. Qualquer alteração nesta relação provocará variações neste cálculo. Estas variações podem ser provocadas por influência do meio ambiente, falta de alimento ou mesmo por parasitismo. 51

Lemly (1980) trabalhando com o “bluegill” constatou correlação negativa entre intensidade de parasitismo e fator de condição nas fases jovens deste hospedeiro.

Dados usando a mesma idade e classes de comprimento indicaram que o fator de condição e o peso podem ser úteis para quantificar os efeitos do parasito sobre o pequeno peixe.

Para P. lineatus os resultados demonstraram que o grupo dos peixes parasitados apresentou um fator de condição relativo significativamente mais alto do que os peixes não parasitados. Este resultado é confirmado quando se analisa as espécies separadamente onde R. pseudocapsaloideum, S. magnorchis e Gamispatulus sp. apresentaram correlações positivas significativas entre Kn e a abundância parasitária. Considerando que os parasitos são patogênicos aos hospedeiros, esperava-se que ocorresse uma correlação negativa, isto é, os peixes mais parasitados apresentariam um Kn menor. Porém, em P. lineatus a abundância de parasitismo é relativamente baixa em relação a outras espécies, o que permite que os peixes maiores e com Kn melhor suportem (abriguem) níveis de parasitismo mais elevados. Este resultado está de acordo com o proposto por Moore (1987) e Cone (1995). Porém, em estudos anteriores com P. lineatus, na planície de inundação do alto rio Paraná, Ranzani-Paiva et al (2000), não encontraram diferenças significativas no fator de condição relativo entre hospedeiros parasitados e não parasitados. Esta diferença pode ser devida ao fato da amostragem ter sido realizada anteriormente (fevereiro de 1994 e março de 1995) ao fechamento da

UHE de Sergio Motta, no município de Porto Primavera, que ocorreu em 1998 e que provocou mudanças na flutuação do nível fluviométrico, afetando principalmente as espécies migradoras, como é o caso de P. lineatus (Júlio Jr. et al. 2000).

Takemoto et al. (1998) em estudos com endoparasitos de Prochilodus scrofa (=lineatus) realizados na planície de inundação do alto rio Paraná, demonstraram 52 não haver diferença significativa entre o grupo dos peixes parasitados e não parasitados, ambos os grupos apresentando incremento isométrico. Esta diferença com os resultados obtidos no presente trabalho, também pode ser justificada pelo fato de terem sido amostrados os hospedeiros antes do fechamento da UHE de Porto Primavera.

Paperna (1963), observou que peixes de cultivo que cresciam rapidamente toleravam intensas infestações de Dactylogyrus vastator, através da rápida regeneração do tecido epitelial. Em peixes jovens que cresciam mais lentamente, a regeneração do epitélio era mais lenta, sendo freqüentemente letal para os peixes. Cone (1995) afirmou que peixes maiores e com melhor condição podem suportar maior intensidades de infestação por monogenéticos. Para P. lineatus foi possível observar que os peixes mais velhos apresentaram fator de condição relativo maior que os peixes mais jovens, estando de acordo com o descrito acima por Cone (1995).

Para as espécies brasileiras, a relação hepatossomática foi discutida por diversos autores, relacionando-a sempre com o ciclo de vida do peixe, destacando-se:

Vieira (1984); Saint-Paul (1984); Agostinho et al. (1990) e Barbieri & Afonso-Marins

(1995). Um dos primeiros trabahos a tratar das relações hepatossomáticas foi Kuperman

(1973) estudando jovens percas, Perca fluviatilis, parasitadas por cestóides. O autor observou apenas diferenças significativas entre as dimensões e o peso do hospedeiro em infecções maciças, onde o parasito pesava entre 20 a 60% do peso do fígado.

Tavares-Dias et al. (2000a) analisaram as relações hepatossomáticas e esplenossomáticas em peixes de cultivo intenso, demonstrando que existia correlação entre o peso do fígado e baço e o peso do corpo, e o peso do fígado e o comprimento dos hospedeiros sadios. Tavares-Dias et al. (2000b) não observaram diferenças significativas da RHS entre os hospedeiros parasitados e os não parasitados para

Oreochromis niloticus, Leporinus macrocephalus e o híbrido tambacu. Somente a 53 espécie Piaractus mesopotamicus apresentou valores médios mais baixos para os hospedeiros parasitados. Para P. lineatus também não foram observadas correlações significativas entre a RHS e a abundância de parasitismo.

Neste estudo foi observado que a presença da metacercária Tylodelphis sp. provoca a diminuição da RES, e o acantocéfalo Neoechinorhynchus curemai provoca um aumento da RES. Segundo Lowe-Jinde (1980), a esplenomegalia ocorre devido ao desenvolvimento de reações leucocitárias provocadas pelo parasitismo, e também para o aumento da produção de eritrócitos em casos de anemia. Alterações ambientais, bem como as infecções parasitárias podem levar ao aumento do volume do baço para permitir ao organismo manter as funções orgânicas em equilíbrio, o que pode explicar o ocorrido com P. lineatus parasitado por N. curemai. O fato de Tylodelphys sp. haver apresentado correlação negativa com RES, o que não seria o esperado, pode ser explicado pela baixa intensidade de infecção (IM = 1,56) com uma amplitude de 1-9 espécimes por hospedeiro, o que poderia estar mascarando os resultados, apesar deste parasito apresentar prevalência maior que 10%.

REFERÊNCIAS

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ASPECTOS ECOLÓGICOS DOS METAZOÁRIOS PARASITOS DE Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 (CHARACIDAE) DA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO DO ALTO RIO PARANÁ, BRASIL

RESUMO No período de fevereiro de 2000 a novembro de 2001, foram examinados 190 exemplares de Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil. Um total de 3.908 espécimes de parasitos pertencentes a 23 espécies foram coletados. A metacercária Ascocotyle sp. foi a mais abundante e o acantocéfalo Quadrigyrus sp. foi a espécie mais prevalente. De acordo com o grau de importância, todas as espécies foram consideradas satélites. A comunidade de metazoários parasitos de A. altiparanae apresentou padrão típico de distribuição superdispersa e com diversidade média de H = 0,1492 ± 0,2406. Ascocotyle sp. apresentou correlação significativa entre o comprimento padrão e a abundância e prevalência de parasitismo. Amphytecium sp. apresentou correlação significativa somente entre a prevalência de parasitismo e as classes de comprimento. Não foram observadas diferenças significativas na abundância e prevalência em hospedeiros de acordo com o sexo.

ABSTRACT Ecological aspects of Metazoan Parasites of Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 (Characidae) of the upper Paraná River flooddplain, Brazil One hundred and ninety specimens of Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 were colected in the floodplain of the upper Paraná river, Brazil between February 2000 and November 2001. A total of 3,908 specimens of parasites of 23 species were collected. The metacercariae Ascocotyle sp. was the most abundant and the acantocefalan Quadrigyrus sp. was the most prevalente. According to the value of importance, all species were classified as satellites. The community of metazoan parasites of A. altiparanae presented the typical overdispersion pattern. The diversity mean was H = 0.1492 ± 0.2406. Ascocotyle sp. presented significant correlation between the standard length and the abundance and prevalence of parasitism. Amphytecium sp. presented significant correlation only between the prevalence of parasitism and the length class. It was not observed significant differences in the abundance and prevalence in differents sexes.

INTRODUÇÃO

O tambiú, Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 foi por muito tempo identificada como Astyanax bimaculatus na planície de inundação do alto Rio Paraná,

Brasil. Espécie de pequeno porte (menos de 20 cm de comprimento) é encontrada em todos os ambientes, sendo mais abundante em rios e canais (Agostinho et al., 1997).

Peixe de hábito alimentar insetívoro, se alimenta predominantemente de quironomídeos

(Hahn, et al., 1997). Considerada forrageira, serve de alimento para as espécies de peixes de grande porte, além de mamíferos, répteis e aves piscívoras que habitam a planície de inundação dos rios em geral (Hahn et al., 1997).

O estudo da comunidade de metazoários parasitos deste peixe é de grande importância, já que o tambiú é hospedeiro intermediário de várias espécies de parasitos que completam seu ciclo em seus predadores naturais. O conhecimento de aspectos ecológicos entre estes hospedeiros, pode elucidar o ciclo de vida de muitas espécies de parasitos.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram examinados 190 exemplares de Astyanax altiparanae entre fevereiro de 2000 e novembro de 2001 na planície de inundação do alto rio Paraná (Figura 1). As capturas dos peixes foram realizadas com redes de arrastos e de espera, padronizadas. O peso total, comprimento padrão e sexo de cada peixe foram registrados. A coleta dos parasitos foi realizada sob microscópio estereomicroscópio de acordo com Eiras et al.

(2000).

Os metazoários parasitos foram identificados segundo Coleman (1993); Ostrowski de Nuñez (1993); Thatcher (1991 e 1993) e Moravec (1998).

53o 30’ 53o 15’ SÃO AMÉRICA DO SUL PAULO a m e n a p a n ra ru a C P 15 o o 14 e i l R Ó BRASIL o d ía a a lh ná B I ra io Pa MATO GROSSO DO SUL R R. 13 12 11 10

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ha 3 Il

2 1 á an sta ar re P lo a F io Ilh R

PA RANÁ

i e

h Legenda

i Estações de coletas R

0 2,5 5,0 7,5km Base avançada do NUPELIA

23o 00’ 23o 00’ Escala Direção de fluxo

o 53 30’

Figura 1. Planície de inundação do alto rio Paraná. Pontos de coletas de Astyanax altiparanae durante o período de fevereiro de 2000 e junho de 2001. 1. Lagoa Ventura, 2. Canal do Ipoitã, 3. Lagoa Capivara, 4. Lagoa do finado Raimundo, 5. Lagoa do Jacaré, 6. Canal Corutuba, 7. Lagoa da Traíra, 8. Ressaco do Leopoldo, 9. Rio Paraná, 10. Lagoa das Garças, 11. Lagoa Fechada, 12. Lagoa Pousada das Garças, 13. Lagoa dos Porcos, 14 Lagoa Maria Luiza, 15. Lagoa do Gavião

O índice de dispersão e índice de Green, foram calculados para verificar o padrão de dispersão e agregação das espécies de parasitos. O índice de dispersão foi testado pela estatística d (Ludwig & Reynolds, 1988). A diversidade parasitária de cada infracomunidade de metazoários foi calculada pelo índice de Brillouin (H). O valor de importância de Caswell (1978) e Hanski (1982) citados por Bush & Holmes (1986) foi utilizado para verificar o grau de importância de cada espécie na comunidade de metazoários parasitos (Central, Secundárias e Satélites).

Os seguintes testes estatísticos foram utilizados: Teste “U” de Mann-

Whitney com aproximação normal “Z”, para determinar o efeito do sexo dos hospedeiros na abundância de infecção/infestação de cada espécie de parasito; Teste

“G” Log-Likelihood, com o uso da tabela de contingência 2x2 para determinar o efeito do sexo do hospedeiro na prevalência; Coeficiente de correlação por postos de

Spearman “rs” para determinar possíveis correlações do tamanho do hospedeiro com a abundância de parasitismo e a diversidade parasitária. O coeficiente de correlação de

Pearson “r” foi utilizado para determinar as possíveis correlações entre o comprimento padrão e a prevalência com transformação angular dos valores de prevalência (Zar,

1996).

Os testes foram aplicados para as espécies que apresentaram prevalência maior que 10% (Bush et al., 1990). O nível de significância estatístico adotado foi p ≤ 0,05.

A terminologia relacionada com a ecologia parasitária foi baseada em Bush et al. (1997).

RESULTADOS

Estrutura da comunidade parasitária

Foram coletados um total de 3.908 espécimes de parasitos pertencentes a 23 espécies. Os endoparasitos corresponderam a 97,42% do total da fauna de metazoários parasitos. A metacercária Ascocotyle sp. foi a espécie mais abundante e o acantocéfalo

Quadrigyrus sp. foi o mais prevalente. De acordo com o grau de importância, todas as espécies foram consideradas satélites (Tabela 1).

Tabela 1. Valores de Prevalência (P %), Intensidade Média (IM), Abundância Média (AM), Amplitude (Amplit.), Classificação das espécies (Classif.), segundo o grau de importância para a comunidade (Caswell, 1978 e Hanski, 1982 citados por Bush & Holmes, 1986) (Central (Ce) = espécie presente em mais de 66,6% do total de peixes examinados; Secundária (Se) = presentes entre 33,3% e 66,6% da amostra; Satélite (Sa) = inferior a 33,3% da amostra) e o local de infecção/infestação da fauna parasitária de Astyanax altiparanae capturados na planície de inundação do alto rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e novembro de 2001

Local de Parasito P IM AM. Amplit. Classif. infecção/infestação Monogenea Urocleidoides sp. 1,05 2,00 0,02 1-3 Sa Brânquias Amphytecium sp. 10,53 1,45 0,15 1-7 Sa Brânquias Monogenea sp.1 5,79 2,36 0,14 1-5 Sa Brânquias Monogenea sp.2 2,10 1,5 0,67 1-2 Sa Narina Digenea Clinostomum sp. (metacercária) 0,52 1,00 0,01 1 Sa Olhos Herpetodiplostomum sp. (metacercária) 5,26 3,80 0,20 1-15 Sa Olhos Tylodelphys sp.(metacercária) 3,16 2,00 0,06 1 Sa Olhos Ascocotyle sp. (metacercária) 12,10 148,04 18,70 20-387 Sa Coração Antorchis sp. (metacercária) 1,05 2,00 0.05 1-2 Sa Mesentério Bucephalidae sp.1 (metacercária) 1,05 3,00 0,03 1-5 Sa Mesentério Bucephalidae sp.2 (metacercária) 1,05 2,00 0,02 2 Sa Mesentério Metacercária sp.1 0,52 1,00 0,01 1 Sa Olhos Metacercária sp.2 0,52 1,00 0,01 1 Sa Gônadas Cestoda Larva 2,10 14,50 0,30 1-40 Sa Mesentério Nematoda Spiroxys sp. (larva) 0,52 1,00 0,01 1 Sa Mesentério Procamallanus sp. (larva) 2,63 1,25 0,03 1-2 Sa Mesentério Contracaecum sp. (larva) 2,63 2,00 0,02 Sa Mesentério Larva não identificada 1,05 1,50 0,02 3 Sa Mesentério Acanthocephala Intestino; Quadrigyrus sp. 26,31 2,08 0,54 1-7 Sa Mesentério Copepoda Brasergasilus sp. 1,05 5,50 0,06 2-10 Sa Narinas Ergasilus sp. 1,58 2,67 0,04 1-6 Sa Brânquias Vaigamus sp. 0,53 1,00 0,01 1 Sa Brânquias Acusicola sp. 1,05 2,00 0,08 4-6 Sa Brânquias

A comunidade de metazoários parasitos de A. altiparanae apresentou típico padrão de distribuição superdispersa. De acordo com o índice de Green (IG) todas as espécies apresentaram-se pouco agregadas (Tabela 2).

Tabela 2. Resultados dos índices de dispersão (ID), o estatístico d e o índice de agregação de Green (IG) estimado para as principais espécies de parasitos em Astyanax altiparanae capturados na planície de inundação do alto rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e novembro de 2001

Parasito ID d IG Monogenea Amphytecium sp. 2,516 11,421* 0,054 Digenea Ascocotyle sp. 183,285 243,152* 0,0515 Acanthocephala Quadrigyrus sp. 2,495 11,299* 0,014 * Valores significativos

A comunidade de metazoários parasitos de A. altiparanae apresentou diversidade média de H = 0,1492 ± 0,2406. O comprimento padrão do hospedeiro não se apresentou correlacionado com a diversidade (rs = 0,0595; p = 0,5424). Com relação

à riqueza de espécies da comunidade, houve predominância de hospedeiros que não apresentaram-se parasitados, seguidas de hospedeiros com 1 espécie de parasito. Com 4 parasitos, o número de hospedeiros foi menor. O tambiú alberga no máximo 5 espécies de parasitos por hospedeiros (Figura 2).

Riqueza de espécies 100

40 Número de hospedeiros 20

0 012345 Número de espécies de metazoários parasitas Figura 2. Riqueza da comunidade de metazoários parasitos de Astyanax altiparanae capturados na planície de inundação do alto rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e novembro de 2001. (N= 190 hospedeiros)

Comprimento padrão

Entre as 3 espécies de parasitos de A. altiparanae mais prevalentes, o digenético Ascocotyle sp. apresentou correlação significativa entre o comprimento

62 padrão do hospedeiro e a abundância e do comprimento padrão com a prevalência de parasitismo (Tabela 3). A espécie Amphytecium sp. apresentou correlação significativa somente entre a prevalência de parasitismo e as classes de comprimento do hospedeiro.

Tabela 3. Resultados das análises estatísticas do coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs”, entre o comprimento padrão e a abundância de parasitismo e coeficiente de correlação “r” entre o tamanho e a prevalência de parasitismo para Astyanax altiparanae capturados na planície de inundação do alto rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 a novembro de 2001. (p = nível de significância)

Parasito rs P r p Monogenea Amphytecium sp. 0,06063 0,4060 0,8768 0,0095* Digenea Ascocotyle sp. 0,1661 0,0220* 0,8062 0,0285* Acanthocephala Quadrigyrus sp. 0,1254 0,088 0,0897 0,8483 * Valores significativos

Sexo

Do total de peixes examinados, 111 eram fêmeas (58,42%); 75 machos

(39,47%) e 4 (2,10%) indeterminados. Dos 190 peixes, 63 fêmeas (35,26%), 41 machos

(21,58%). estavam parasitados por uma ou mais espécies de parasitos. Todos os 4 espécimes com sexo indeterminado foram negativos para o parasitismo.

Não foram observadas diferenças significativas entre machos e fêmeas com a prevalência de parasitismo, bem como em relação a sua abundância (Tabela 4).

Tabela 4. Resultados das análises estatísticas do teste “G” log-likelihood e do teste “U” de Mann Whitney, com aproximação normal “Z”, entre o sexo dos hospedeiros e a prevalência e abundância de parasitismo, respectivamente, para Astyanax altiparanae capturados na planície de inundação do alto rio Paraná, durante o período de fevereiro de 2000 e novembro de 2001. (p = nível de significância)

Parasitos G p Z p Monogenea Amphytecium sp. 0,4307 0,5116 0,1484 0,7296 Digenea Ascocotyle sp. 2,8357 0,0922 0,1368 0,3203 Acanthocephala Quadrigyrus sp. 0,0485 0,8258 0,2137 0,8732

DISCUSSÃO

Estrutura da comunidade parasitária

A comunidade de metazoários parasitos de Astyanax altiparanae, formada quase em sua totalidade por endoparasitos, provavelmente está relacionada com o ambiente em que ela ocorre e com o hábito alimentar do peixe. Segundo Hahn (Com.

Pessoal) esta espécie é generalista trófica, alimentando-se tanto de vegetais superiores, quanto de insetos, zooplâncton, escamas e pedaços de peixes em decomposição

(Cassemiro et al., 2002; Luiz et al., 1998; Abes, 1998; Castro & Casatti, 1997;

Agostinho et al., 1997; Hahn et al., 1998), promovendo assim, inúmeras formas de transmissão de parasitos.

Espécie forrageira, que serve de alimento para inúmeras espécies de peixes piscívoros da planície de inundação do alto rio Paraná, o tambiú, tem importante papel tanto na teia alimentar como para as espécies de metazoários parasitos alcançarem os hospedeiros definitivos. O fato de estarem todos os endoparasitos em estágio larval, como Quadrigyrus sp. que é encontrado no tambiú e a fase adulta em Phalacrocorax brasilianus (Dias, 2002), reforça a característica forrageira da espécie.

A presença somente de espécies satélites (Prevalência menor que 33%) demonstra que não existe dominância de nenhuma espécie de parasito, embora apresentem um grande número de espécies (23 espécies coletadas).

O padrão superdisperso da distribuição de parasitos na amostra, é típico do parasitismo, como é demonstrado em Luque et al. (1996) e Alves et al. (2002) para ambientes marinhos e também para parasitos de peixes de água doce como já foi registrado na planície de inundação do alto rio Paraná para Cichla monoculus por

Machado et al. (2000), em Hoplias malabaricus por Almeida (1998), em Pimelodus maculatus por Brasil-Sato (1999) e em Hemisorubim platyrhynchos por Guidelli (2003).

A riqueza parasitária refere-se ao número de espécies de parasitos que estão presentes na comunidade. Para A. altiparanae, a maioria dos hospedeiros estava parasitado por apenas 1 espécie de metazoário parasito. Holmes (1990) aponta que a riqueza parasitária é maior em peixes de níveis tróficos intermediários, pois abrigam parasitos em estágios adultos sendo também infectados por várias formas larvais, cujos hospedeiros definitivos neste caso são os peixes. No caso do tambiú, as formas adultas encontradas foram apenas os ectoparasitos, pois os endoparasitos estavam todos na fase larval. As formas larvais podem ser adquiridas por penetração ativa, pela natação de algumas espécies, através da ingestão de ovos e/ou larvas aderidos ao substrato litorâneo ou pela ingestão direta de algumas formas larvais destes metazoários.

Não houve competição entre as espécies de parasitos mais prevalentes já que habitam locais diferentes: Amphytecium sp. é um monogenético que habita as brânquias; Ascocotyle sp. é uma metacercária que vive no coração e Quadrigyrus sp. localiza-se no intestino e mesentério.

Comprimento padrão

O comprimento padrão de A. altiparanae apresentou correlação significativa com a prevalência para a espécie do monogenético Amphytecium sp.. Este padrão é típico de ectoparasitos, podendo ocorrer devido ao efeito cumulativo (Rhode, 1993). O aumento no número de peixes parasitados pode ser refletido pela estratégia de vida deste hospedeiro que vive em cardumes. A metacerária Ascocotyle sp. apresentou correlação significativa tanto com a abundância de parasitismo quanto com a prevalência. O efeito cumulativo também pode explicar esta correlação. As metacercárias se localizam no bulbo arterioso do coração, onde permanecem encapsuladas até que o peixe sirva de alimento ao seu predador e possível hospedeiro

65 definitivo, completando assim seu ciclo. Foi possível observar que a infecção por esta metacercária se restringiu ao mês de agosto de 2000, somente nas lagoas fechadas.

Sexo

Esch et al. (1988) aponta o sexo dos hospedeiros como um dos fatores que influencia os níveis de parasitismo. Para algumas espécies de peixes, os espécimes tornam-se mais susceptíveis nas estações que compreendem o período reprodutivo através de mudanças fisiológicas e comportamentais, como é o caso de Cichla monoculus demostrado por Machado et al. (2000). Entretanto, estudos que não observam relação entre os níveis de parasitismo e os sexos dos hospedeiros para espécies da planície de inundação do alto rio Paraná já foram realizados, como é o caso de Takemoto & Pavanelli (1994) e Machado et al. (1994). Nestes trabalhos, bem como para A. altiparanae, como não foram observadas diferenças significativas entre os níveis de parasitismo de acordo com o sexo, é possível sugerir portanto, que as relações ecológicas (habitat, comportamento, dieta) entre os hospedeiros machos e as fêmeas são similares.

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ANEXOS

58 59

59 New species of Tereancistrum Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980 (Monogenea: Dactylogyridae: Ancyrocephalinae) from the gills of Prochilodus lineatus (Osteichthyes: Prochilodontidae) from the upper Paraná River floodplain, Brazil

Maria de los Angeles P. Lizama1, Ricardo M. Takemoto2 & Gilberto C. Pavanelli1, 2 1 State University of Maringá - Postgraduate Course in Ecology of Continental Aquatic Environments (PEA), ), Bloco G-90, Av. Colombo, 5790, 87020-900, Maringá, PR, Brazil. 2 State University of Maringá – Nupélia (Nucleus of Research in Limnology, Ichthyology and Aquaculture), Bloco G-90, Av. Colombo, 5790, 87020-900, Maringá, PR, Brazil.

Abstract

Two new species of Tereancistrum Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980 are described from the gills of Prochilodus lineatus (Prochilodontidae), collected from the upper Paraná River floodplain, Brazil. T. toksonum n. sp. is characterised by a slim ventral bar with a sclerotised membrane along the anterior margin. Another characteristic is the dorsal anchor with an elongated deep root. T. curimba n. sp. is similar to T. ornatus Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980 but possesses a sclerotised structure between the accessory sclerites of the ventral anchors. Moreover, the accessory anchor sclerites of the new species are longer than those described for T. ornatus.

Introduction

Tereancistrum was proposed by Kritsky et al. (1980), for parasites collected in Colombia. The type-species, T. kerri Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980, was collected on Brycon melanopterus (Cope) and two other species were described: T. ornatus Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980 from Prochilodus reticulatus Steindachner and T. parvus Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980 from Leporinus fasciatus (Bloch). In the present study, two new species of Tereancistrum are described from Prochilodus lineatus (Valenciennes) from the upper Paraná River floodplain, Brazil.

Materials and methods

One hundred and fifty Prochilodus lineatus (Valenciennes) were collected by net from the floodplain of the upper Paraná River. Parasites were removed from the gills with the 2 aid of a stereoscopic microscope, killed in a 1:4,000 formalin solution and preserved in 5% formalin. Some specimens were mounted unstained in Hoyer’s medium for study of the sclerotised structures. Other specimens, stained with Gomori’s trichrome, were used to determine internal organs (see Eiras et al., 2000). Measurements, all in micromet, are expressed as the mean followed by the range and number of specimens measured in parentheses. Illustrations were prepared with the aid of a drawing tube and a Nikon YS 2 microscope. The holotype and paratypes are deposited in the Instituto Oswaldo Cruz Collection (CHIOC), Rio de Janeiro, Brazil, and paratypes are deposited in the United States National Parasite Collection (USNPC). The terminology related to parasite ecology is based on Margolis et al. (1982) as modified by Bush et al. (1997), that of the haptoral sclerites follows that of Kritsky & Mizelle (1968) and the description of the coils of the male copulatory organs follows that of Kritsky et al. (1985).

Tereancistrum toksonum n. sp.

Description (Figure 1)

[Based on 16 specimens] Body elongate, fusiform, 511 (300-664; n=15) long; greatest width 116 (79-156; n=15) near middle or in anterior half. Cephalic lobes poorly developed; head organs well developed, 2 in apical, one in each lateral lobe; cephalic glands distinct. Eyes 4; those of each pair equidistant; posterior pair larger; component granules, subspherical. Pharynx subovate, 41 (27-78; n=13) wide; oesophagus short. Peduncle elongate, moderate in width; haptor subhexagonal, 82 (63-103; n=14) wide, 62 (29-84; n=14) long. Hook 13 (11-17; n=15) long, with erect thumb, slightly curved shaft and point, small proximal enlargement of shank; FH loop about 3/4 shank length. Ventral anchor robust, 37 (27-48; n=15) long, with well-developed roots, short shaft, recurved point; base 22 (20-23; n=5) wide. Accessory anchor sclerite 32 (20-64; n=16) long, robust, with well-developed spatulate end. Dorsal anchor 34 (21-40; n=13) long, with long divergent roots, short shaft and straight point; base 23 (15-35; n=6) wide. Ventral bar 52 (36-99; n=14) long, formed by a thin sclerotised membrane with thick posterior margin. Dorsal bar 46 (29-69; n=14) long, Y-shaped. Gonads slightly overlapping. Male copulatory organ tapered, coiled with 1¼ counterclockwise rings; ring diameter 19 (16-21; n=8). Accessory piece 17 (11-25; n=9) long, variable, not

2 3 articulated to the male copulatory organ. Vagina sinistral, sinuous, sclerotised, tubular. Vitelline follicles throughout trunk except absent in regions of gonads and copulatory complex. Egg spherical, filament not observed.

Type-host: Prochilodus lineatus (Valenciennes), Prochilodontidae. Type-locality: Upper Paraná River floodplain, Brazil (22º43’S; 53º10’W). Site: Gills. Infestation: Prevalence: 4% (6 of 150 fishes examined). Mean intensity: 1.67 Specimens deposited: CHIOC no xxxxxxxx (holotype); nos xxxxxxx (paratypes) and USNPC xxxxxx (paratypes). Etymology: The specific name is from Greek (tokson = bow) and refers to the shape of ventral bar.

Remarks

The new species closely resembles the other three members of Tereancistrum by having a distinctly spatulated accessory sclerite associated with the ventral anchor and by the shape of the male copulatory organ. The main characteristic that differentiates this species from the other species of the genus is the shape of the ventral bar. In the new species, the ventral bar is formed by a thin sclerotised membrane with thick posterior margin. Another important characteristic is the dorsal anchor with an elongated deep root.

Tereancistrum curimba n. sp.

Description (Figure 2)

[Based on 22 specimens] Body elongate, fusiform, length 825 (560-1,178; n=20); greatest width 133 (44-199; n=22) near middle or in anterior half. Cephalic lobes poorly developed; head organs well developed. Eyes 4, 1 or both of anterior pair sometimes absent; posterior pair larger, equidistant to eyes of anterior pair; component granules subspherical. Pharynx subovate, 28 (16-39; n=19) wide; oesophagus long. Peduncule long; haptor subhexagonal, 87 (69-122; n=19) wide, 74 (54-100; n=19) long. Hook 14 (12-19; n=16) long, with erect thumb, slightly curved shaft, point, small proximal

3 4 enlargement of shank; FH loop about ½ shank length. Ventral anchor robust, 41 (29-51; n=20) long, with well-developed roots, short shaft and recurved point; base 25 (19-35; n=15) wide. Accessory anchor sclerite 32 (25-48; n=19) long, robust, with spathulate end, connected to well-developed musculature. Sclerotized intermuscular structure 19 (15-29; n=15) wide, joining 2 muscular bundle. Dorsal anchor 41 (29-55; n=19) long, with widely divergent roots, short shaft and straight point; base 35 (15-50; n=13) wide. Ventral bar 52 (33-83; n=19) long, with reniform terminations. Dorsal bar 45 (36-62; n=14) long, Y-shaped; ends modified for attachment to dorsal anchors. Gonads overlapping. Male copulatory organ tapered, tubular, coiled, with 1¼ counterclockwise rings; ring diameter 22 (14-29; n=18). Accessory piece 29 (14-37; n=15) long, variable, not articulated to cirrus base. Vagina sinistral, forming simple sclerotised tube. Vitelline follicles random throughout trunk except absent in regions of gonads and copulatory complex.

Type-host: Prochilodus lineatus (Valenciennes), Prochilodontidae. Type-locality: Upper Paraná River floodplain, Brazil (22º43’S; 53º10’W). Site: Gills. Infestation: Prevalence: 24.7% (37 of 150 fishes examined). Mean intensity: 3.89 Specimens deposited: CHIOC no xxxxxxxx (holotype); nos xxxxxxx (paratypes) and USNPC xxxxxx (paratypes). Etymology: The specific name refers to the popular name of the host.

Remarks

This species is similar to T. ornatus Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980. It differs from this species by having a sclerotised intermuscular structure between the accessory sclerites of the ventral anchors. We examined the holotype and paratypes of T. ornatus [INPA PLATY 016 (holotype), 017a, 017b and 017c (paratypes)] deposited in the Collection of invertebrates of the INPA (Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia) but did not observe this structure in this species. Moreover, the accessory anchor sclerites of the new species are longer than those described for T. ornatus.

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Acknowledgements

The authors wish to thank to Nupélia/UEM, Nucleus of Research in Limnology, Ichthyology and Aquaculture, for logistic and financial support. Our thanks are also due to Dr Delane C. Kritsky, Idaho State University, Pocatello, USA for the suggestions and reading of the draft manuscript and to Dr Thomas Bonnici for the aid in the elaboration of the scientific name.

References

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Margolis, L., Esch, G.W., Holmes, J.C., Kuris, A.M. & Schad, G.A. (1982) The use of ecological terms in parasitology (Report of an ad hoc committee of the American Society of Parasitologists). Journal of Parasitology, 68, 131-133.

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Figures Legends

Figure 1. Tereancistrum toksonum n. sp. A. Composite drawing of whole mount (ventral view); B. Hook; C. Copulatory complex; D. Ventral anchor and accessory anchor sclerite; E. Dorsal anchor; F. Dorsal bar; G. Ventral bar.

Figure 2. Tereancistrum curimba n. sp. A. Composite drawing of whole mount (ventral view); B. Haptor; C. Copulatory complex; D. Ventral anchor and accessory anchor sclerite; E. Ventral bar; F Dorsal bar; G. Dorsal anchor; H. Hook; I. Intermuscular structure (a. frontal view, b. ventral view).