años de la Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología, UNAM

Aportaciones al Conocimiento y Conservación de los Mamíferos Mexicanos

años de la Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología, UNAM

Aportaciones al Conocimiento y Conservación de los Mamíferos Mexicanos

Editores: Fernando A. Cervantes Yolanda Hortelano Moncada Julieta Vargas Cuenca

INSTITUTO DE BIOLOGÍA UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO

México, D.F. 2009 Primera edición: 17 de Agosto de 2009

D.R.©2009 Universidad Nacional Autónoma de México Ciudad Universitaria, Delegación Coyoacán, C. P. 04510, México, Distrito Federal

Instituto de Biología www.ibiologia.unam.mx

ISBN 978-607-02-1676-3

60 años de la Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología, UNAM Aportaciones al Conocimiento y Conservación de los Mamíferos Mexicanos

Fotografía: Colección Nacional de Mamíferos, Instituto de Biología, UNAM Diseño de portada y contraportada: Julio C. Montero Rojas Editor responsable: Oscar F. Francke Ballvé

Prohibida la reproducción total o parcial por cualquier medio sin la autorización escrita del titular de los derechos patrimoniales.

Impreso y hecho en México “Más allá de la ley, más allá del honor, más allá de la patria, está la verdad que debe prevalecer por encima de todo”

Justo Sierra Méndez, “el Maestro de las Américas”

Fundador de la Universidad Nacional de México, 1910

Introducción

La Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) fue fundada el 22 de sep- tiembre de 1910 con el nombre de Universidad Nacional de México, cuyo antece- dente, a su vez, fué la Real y Pontificia Universidad de México, fundada el 21 de septiembre de 1551. La UNAM ha sido, sin duda, uno de los logros educativos de mayor fortaleza para México, que se basa en los principios de libertad de cátedra y de investigación y se inspira en todas las corrientes del pensamiento. Además de ser reconocida actualmente como una de las mejores universidades de Iberoamérica, para México forma parte indisoluble de su proyecto de nación.

Por lo tanto, el desarrollo de las celebraciones del centenario del nacimiento de la Universidad Nacional de México, sin duda, llenan de júbilo a la comunidad univer- sitaria y al país. Asimismo, este marco de festividades genera ecos que recuerdan otros logros que han dado forma y dirección al importante papel académico que ha desempeñado la UNAM. Tal es el caso de la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) del Instituto de Biología, UNAM, que en el 2009 cumple 62 años de trabajo ininte- rrumpido desde su fundación por el Dr. Bernardo Villa Ramírez en marzo de 1947.

La CNMA es un acervo científico que proporciona apoyo a la comunidad académica nacional e internacional en materia de investigación científica, docencia, formación de profesionistas y extensión de la cultura, cumpliendo así las funciones sustantivas de nuestra máxima casa de estudios en beneficio de la sociedad. La CNMA resguarda los acervos de mamíferos más importantes del país, en calidad y cantidad, los cus- todia ordenadamente para su preservación adecuada y los pone a disposición de los interesados para su estudio científico.

Por sus altos estándares de funcionamiento, la CNMA tiene reconocimiento interna- cional y, por la información que alberga, se ha convertido en una fuente de consulta obligada para todo aquel interesado en el estudio y conservación de los mamíferos mexicanos. Asimismo, es común encontrar que en la mayoría de las publicaciones científicas y proyectos en desarrollo sobre mamíferos mexicanos invariablemente se encuentran comentarios que involucran ejemplares depositados en el acervo de la CNMA.

Esta colección biológica surgió oficialmente en las instalaciones universitarias de la Casa del Lago en Chapultepec, a poco tiempo del fin de la última guerra mundial. En ese entonces nadie se imaginaba el papel fundamental que la CNMA iba a desempe- ñar en las siguientes décadas como líder y vanguardista en el conocimiento mastozoológico en México. Después de crecer y mantenerse en diversos recintos, las instalaciones actuales de la CNMA han sido modernizadas y están alojadas en el corazón de Ciudad Universitaria, en la Ciudad de México, Distrito Federal.

Por lo tanto, el objetivo de preparar esta obra, una compilación de artículos sobre temas mastozoológicos, fue el de incorporarse a los festejos universitarios del cen- tenario de la Universidad Nacional y, en particular, celebrar el 60 aniversario de la fundación de la CNMA y brindar reconocimiento a todas aquellas personas que han estado involucradas con ella desde su origen hasta la actualidad y que han sido motor de su crecimiento y fortalecimiento. Volteando la mirada al pasado, se puede apre- ciar que la CNMA ha efectuado aportaciones relevantes al conocimiento y conserva- ción de la biodiversidad del país en temas mastozoológicos. El trabajo científico de alto nivel desempeñado a lo largo de los años en la CNMA ha impactado favorable-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •9 mente el conocimiento científico de los mamíferos silvestres mexicanos, las eviden- cias de su presencia y la conciencia de su importancia. Sin duda, es una gran respon- sabilidad preservar, incrementar y fortalecer este patrimonio, pero también, es un or- gullo pertenecer al personal académico de la CNMA y trabajar para heredarlo a las siguientes generaciones de jóvenes mexicanos.

Fue propósito de los editores que los artículos aquí reunidos compartieran el común denominador de que fueron elaborados con información derivada de ejemplares depo- sitados en la CNMA y con algunos de los personajes que han formado parte de ella. Además de presentar artículos que ilustran hechos históricos que marcaron a nuestro país y a la Mastozoología mexicana, los artículos fueron agrupados en secciones que reflejan los diversos temas en los que la CNMA apoya a los estudios científicos. Por ejemplo, se encuentran contribuciones que abordan temas básicos como nuevos taxa y bases de datos, pasando por los clásicos estudios anatómicos, además de las aportacio- nes típicas en ecología, hasta los análisis moleculares y las implicaciones en conser- vación.

Los editores esperan no solo que esta obra sea de utilidad para estudiantes y profesionistas de diversas áreas del conocimiento, sino que sirva como una aportación más de la CNMA al conocimiento y conservación de los mamíferos mexicanos.

Los Editores

10• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Dedicatoria

El acervo biológico que constituye la CNMA es un patrimonio de incalculable valor científico y cultural, pero su gente siempre ha sido el componente de mayor valor, tanto por su calidad humana como por su talento académico. Esta condición fue jus- tamente lo que permitió y catalizó el nacimiento, crecimiento y fortalecimiento de la CNMA, matizado por el trabajo de muchas generaciones de mexicanos.

Por lo tanto, dedicamos esta obra como homenaje y reconocimiento especial a Bernar- do Villa Ramírez y a todos los demás académicos, estudiantes y personal asociado que han formado parte de la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) del Instituto de Biología, UNAM, a lo largo de sus 60 años de existencia, quienes han dedicado sus esfuerzos de trabajo al fascinante mundo de los mamíferos o han hecho de esto un proyecto de vida.

“Por mi raza hablará el espíritu”

Los Editores

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •11 Agradecimientos

La elaboración de la presente obra fue posible gracias al esfuerzo y apoyo de muchas personas e instituciones. A todos ellos, agradecemos su colaboración desinteresada. Sin embargo, deseamos agradecer principalmente a:

• los autores de los artículos, por haber aceptado compartir el fruto de su traba- jo científico y por haber tenido la paciencia para ver aterrizada su producción.

• los revisores de los artículos, cuyo trabajo mejoró la presentación y el conte- nido de los resultados de investigación de los artículos presentados aquí.

• Berenice Brito Brito y Nalleli Lara Díaz, por su intensa, eficaz y desinteresada participación en labores esenciales de trabajo de gabinete y logística necesa- rios para la elaboración de esta obra.

• la Directora del Instituto de Biología, UNAM, Dra. Tila M. Pérez Ortiz, por haber apoyado ampliamente la publicación de esta obra desde sus inicios.

• nuestros familiares, por brindarnos su apoyo y paciencia incondicionales para la elaboración de este trabajo.

• nuestra alma matter, la UNAM, por la formación académica y la oportunidad de canalizar nuestras inquietudes profesionales en el descubrimiento de las maravillas de la naturaleza.

Julieta, Fernando y Yolanda

12• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Prólogo

Al principio del Siglo XX, como consecuencia del desarrollo de distintas escuelas de pensamiento científico en biología, algunas ideas clave iban fusionándose en nuevas disciplinas. Esto dio origen a un nuevo escenario mundial para la investigación, en el cual ocurrieron avances significativos tanto en el enfoque filosófico como en los métodos, que pronto requirieron ir mucho más allá de la descripción de los seres vivos y de la narrativa de su historia natural.

Mientras tanto, en México, la segunda década de ese mismo siglo atestiguó la declinación de los violentos conflictos de la Revolución Mexicana, lo que permitió que el tejido social fuera reconstruyéndose paulatinamente. Esta situación resultó favorable para la mayor independencia y avance de la ciencia nacional, cuyos logros en el Siglo XIX habían sido principalmente producto de la actividad de intelectuales europeos –y algunos norteameri- canos– avecindados en el país. En este contexto histórico nacional y en buena parte gracias a que en 1929 la Universidad Nacional obtuvo su autonomía, la investigación científica en esta casa de estudios recibió un vigoroso impulso.

El significado de ese hecho para el avance de la biología mexicana fue que la flamante Universidad Nacional Autónoma de México mostró gran apertura hacia las nuevas corrientes de pensamiento, con lo cual se fueron consolidando y diversificando muchos grupos de investigación. Parte de la perspectiva de trabajo de la biología de esa época se cimentó en la entonces creciente noción de que México albergaba una incalculable riqueza de especies y esto generó, entre otras cosas, un poderoso estímulo para multiplicar los viajes de exploración biológica, especialmente hacia sitios espectaculares y remotos del país.

Asimismo, el interés por conservar y acrecentar antiguas colecciones de plantas y animales resurgió en forma notoria. Particularmente respecto a los vertebrados, el estudio de los mamíferos fue objeto de un renovado impulso científico, el cual motivó que tan pronto como la Universidad Nacional obtuvo su autonomía, los acervos mastozoológicos previamente reunidos por algunas comisiones de gobierno y por el Museo Nacional de Historia Natural (“Museo del Chopo”) fueran transferidos a la UNAM bajo la responsabilidad definitiva de esta institución.

En publicaciones previas se ha descrito ampliamente el desarrollo histórico de las colecciones mastozoológicas en México, pero aquí me parece oportuno apuntar que, a semejanza de otras colecciones que le fueron depositadas a la UNAM, la de mamíferos silvestres tuvo que peregrinar por algún tiempo entre distintas instalaciones univer- sitarias (no precisamente idóneas) y sin que se hubiera formalizado su existencia. Pero felizmente su institucionalización ocurrió el 20 de marzo de 1947, reconociéndose así el esfuerzo del Dr. Bernardo Villa Ramírez (entonces Maestro, recién egresado de la Universidad de Kansas), quien ya había dado pasos muy firmes en una labor curatorial de gran rigor científico con los especimenes de mamíferos existentes. Aun cuando el reconocimiento oficial no libró a la colección de algunas otras vicisitudes a lo largo de los siguientes 30 años, éstas se superaron. Así, para mediados de la década de 1970-1980, la colección mastozoológica del Instituto de Biología de la UNAM quedó ubicada en un edificio universitario del hermoso (y en esos años relativamente poco urbanizado) paisaje del sur de Coyoacán, donde la negra y rizada lava del volcán Xitle acariciaba los bosques de pie de monte del Ajusco.

Respecto a la labor mastozoológica desarrollada en el Instituto de Biología, entre los años 1950 y 1977 varios alumnos del fundador de la colección de la UNAM formaron un primer núcleo de investigadores, claramente aglutinado en torno a la colección y enfocado esencialmente a la sistemática y la taxonomía. Un hecho histórica- mente relevante es que a partir de ese primer grupo se generó una gran diáspora de mastozoólogos, los cuales en distintas universidades y otros centros de muchas regiones del país hoy han fundado ya cerca de 30 grupos, cada uno de los cuales ha establecido una colección científica formal. De esa forma, hoy se ha alcanzado una importante cobertura geográfica y taxonómica respecto a la representación de los mamíferos silvestres en distin-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •13 tas instituciones de México. Por lo que toca a la colección mastozoológica del Instituto de Biología de la UNAM, en la cual se originó este impulso que ya ha alcanzado a todo el país, ésta tiene el mérito de contener el más amplio acervo de taxones y localidades de México por lo cual con justicia se le ha designado como Colección Nacional de Mamíferos (CNMA-UNAM).

La utilidad y las expectativas de la CNMA para el futuro siguen incrementándose, especialmente por su oportuna respuesta al advenimiento de nuevas técnicas para la investigación en sistemática y taxonomía. En adición a los ejemplares en preparaciones convencionales (pieles y esqueletos, ejemplares completos en alcohol) la CNMA ha puesto énfasis en la inclusión de muestras de tejidos preservados en temperaturas extremadamente bajas, lo cual facilita su conservación a largo plazo para análisis basados en técnicas de biología molecular y otras. Y no ha escatimado esfuerzos para conservar muestras de tipo alternativo como moldes de huellas, registros fotográficos y otros. De este cada vez más amplio acervo se benefician numerosas especialidades de investigación como la genética y la sistemática molecular, la evolución, la ecología, la paleozoología y la arqueozoología, la conserva- ción y el manejo de especies silvestres, la salud pública y la medicina veterinaria, sólo como ejemplos entre muchas más.

Debe reconocerse el mérito del fundador y de los varios curadores, de los académicos y de los estudiantes asociados con la CNMA en distintos momentos, quienes, con dedicación y talento científico, a lo largo de ya seis décadas han venido construyendo este acervo hoy insustituible para el mejor conocimiento de la diversidad de mamíferos de México. Una colección como la CNMA, con excelente representación de taxones y áreas, con ejemplares preparados en forma adecuada y pulcra, cada uno de ellos asociado con datos de campo exactos, ordenados y asegurados en bases de información confiables, es un recurso de incalculable valor para la ciencia a escala mundial. Prueba de ello es el alto prestigio internacional del que la CNMA goza desde hace años, el cual ha sido reconocido de manera continua y formal por la Association of Systematics Collections. El trabajo en la CNMA continúa siendo vigoroso; tanto así que, por su crecimiento, junto con otros acervos biológicos de la UNAM recientemente ha tenido que mudarse una vez más de edificio. Pero a diferencia del pasado, hoy habrá que decir que este nuevo movimiento no implicó incertidumbre sino, por el contrario, mucha mayor certeza; las actuales instalaciones –en el mismo campo universitario de Coyoacán– cuentan con recursos museológicos de frontera.

Resulta muy afortunado que al cumplirse los primeros 60 años de la CNMA el actual curador de ésta, Dr. Fernando A. Cervantes, se haya propuesto encabezar la preparación de este volumen conmemorativo. Los distintos capítulos que componen esta obra dan amplio testimonio de la enorme utilidad que alcanza una colección mastozoológica, debidamente atendida y en permanente actualización, para una extensa variedad de especialidades de investiga- ción científica tanto básica como aplicada.

No puedo dejar de lado afirmar que el paso de un biólogo por el trabajo curatorial en una colección científica es una experiencia única, extraordinaria, que por fortuna tiene la inevitable consecuencia de favorecer una formación sólida en sistemática, taxonomía, evolución y biogeografía, todo lo cual resulta esencial para cualquier área de aplicación profesional. Es muy afortunado que México cuente con excelentes recursos para formar nuevos mastozoólogos, tales como la propia CNMA y las múltiples colecciones a que ésta ha dado inspiración.

En términos de la reflexión hecha en el párrafo anterior, es claro que los primeros 60 años de la Colección Mastozoológica del Instituto de Biología significan, además de un formidable logro de la Universidad Nacional Autónoma de México y en particular de su Instituto de Biología, un desafío vigente para nuevas generaciones de mastozoólogos, a quienes toca asegurar el trabajo continuo que permita a esta colección existir –y trascender– mucho más allá de su primer siglo de vida.

Óscar Sánchez Herrera

14• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Lista de Autores

ROGELIO A. ALONSO MORALES GERARDO CARBOT CHANONA Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM Instituto de Historia Natural y Ecología México, Distrito Federal Tuxtla Gutiérrez, Chiapas

SERGIO TICUL ÁLVAREZ-CASTAÑEDA FERNANDO A. CERVANTES Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste Instituto de Biología, UNAM La Paz, Baja California Sur México, Distrito Federal

CECILIA ARANA ACOSTA EDITH CIENFUEGOS ALVARADO Instituto de Biología, UNAM Instituto de Geología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

MARCELO ARANDA SÁNCHEZ TANIA ESCALANTE Reserva de la Biosfera Sierra de Manantlán Facultad de Ciencias, UNAM Autlán de Navarro, Jalisco México, Distrito Federal

JÉSICA ARCANGELI ELVA ESCOBAR-BRIONES Instituto de Biología, UNAM Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

ELIZABETH ARELLANO ARENAS EDUARDO E. ESPINOZA MEDINILLA Universidad Autónoma del Estado de Morelos El Colegio de la Frontera Sur Cuernavaca, Morelos San Cristóbal de las Casas, Chiapas

HÉCTOR ARITA WATANABE JUAN PABLO GALLO REYNOSO Instituto de Ecología, UNAM Centro de Investigación en Alimentación México, Distrito Federal y Desarrollo, A. C. Guaymas, Sonora ITZEL I. BACA IBARRA Instituto de Biología, UNAM MARICELA GARCÍA México, Distrito Federal El Colegio de la Frontera Sur San Cristóbal de las Casas, Chiapas CHARLES SCOTT BAKER University of Auckland LUIS GARCÍA-PRIETO Auckland, New Zealand Instituto de Biología, UNAM México, Distrito Federal

BERENICE BRITO BRITO Instituto de Biología, UNAM FRANCISCO X. GONZÁLEZ-CÓZATL México, Distrito Federal Universidad Autónoma del Estado de Morelos Cuernavaca, Morelos

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •15 ROSA MA. GONZÁLEZ MONROY JUAN HOMERO LÓPEZ SOTO Benemérita Universidad Autónoma de Puebla Universidad Autónoma de Nuevo León Puebla, Puebla San Nicolás de los Garza, Nuevo León

DAVID J. HAFNER CONSUELO LORENZO New Mexico Museum of Natural History El Colegio de la Frontera Sur Albuquerque, New Mexico, USA San Cristóbal de las Casas, Chiapas

MARK S. HAFNER MAHINDA MARTÍNEZ Louisiana State University Universidad Autónoma de Querétaro Baton Rouge, Louisiana, USA Querétaro, Querétaro

J. DELTON HANSON JESÚS MARTÍNEZ VÁZQUEZ Texas Tech University Benemérita Universidad Autónoma de Puebla Lubbock, Texas, USA Puebla, Puebla

DANIEL K. HARDY LUIS MEDRANO GONZÁLEZ Brigham Young University Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM Provo Utah, USA México, Distrito Federal

PATRICIA ILLOLDI-RANGEL ANAHÍ MEJÍA-PUENTE University of Texas at Austin Instituto de Biología, UNAM Austin, Texas México, Distrito Federal

ARTURO JIMÉNEZ GUZMÁN MARISOL MONTELLANO BALLESTEROS Universidad Autónoma de Nuevo León Instituto de Geología, UNAM San Nicolás de los Garza, Nuevo León México, Distrito Federal

LUIS ANTONIO JUÁREZ CASILLAS GRISELDA MONTIEL-PARRA Instituto de Biología, UNAM Instituto de Biología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

NICOLE LEWIS-ROGERS PEDRO MORALES PUENTE Brigham Young University Instituto de Geología, UNAM Provo, Utah, USA México, Distrito Federal

MIGUEL LINAJE BENJAMÍN MORALES VELA Instituto de Biología, UNAM El Colegio de la Frontera Sur México, Distrito Federal Chetumal, Quintana Roo

IRELIA LÓPEZ-HERNÁNDEZ SANDRA MOTE-HERRERA Instituto de Biología, UNAM Instituto de Biología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

16• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS JOSÉ ANTONIO NIÑO RAMÍREZ MARÍA ROSALBA ROBLES SAAVEDRA Universidad Autónoma de Nuevo León University of Auckland San Nicolás de los Garza, Nuevo León Auckland, New Zealand

DAVID ORTIZ-RAMÍREZ GERARDO RODRÍGUEZ Instituto de Ecología, UNAM Instituto de Ecología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

DAVID OSORIO-SARABIA BERNARDO RODRÍGUEZ GALICIA Instituto de Biología, UNAM Instituto de Investigaciones Antropológicas, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal.

GERARDO PÉREZ-PONCE DE LEÓN MÓNICA YANIRA RODRÍGUEZ PÉREZ Instituto de Biología, UNAM Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

GILBERTO PÉREZ ROLDÁN DUKE S. ROGERS Instituto de Investigaciones Antropológicas, UNAM Brigham Young University México, Distrito Federal Prov, Utah, USA

SANDRA POMPA MANSILLA SUSANA RUBIO-HERNÁNDEZ Facultad de Ciencias, UNAM Instituto de Biología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

GLORIA LUZ PORTALES-BETANCOURT VÍCTOR SÁNCHEZ-CORDERO Instituto de Biología, UNAM Instituto de Biología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

MARCELA RAMÍREZ-ESCOTO KATHERYN E. STONER Facultad de Medicina, UNAM Centro de Investigaciones en Ecosistemas, UNAM México, Distrito Federal Morelia, Michoacán

JOSÉ RAMÍREZ-PULIDO MARÍA DEL CARMEN URIBE Universidad Autónoma Metropolitana, Facultad de Ciencias, UNAM Unidad Iztapalapa México, Distrito Federal México, Distrito Federal RAÚL VALADEZ AZÚA MIGUEL RIVAS Instituto de Investigaciones Antropológicas, UNAM Instituto de Biología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal MARGARITA VARGAS PATRICIA ROBLES Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, IPN Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas México, Distrito Federal Tuxtla Gutiérrez, Chiapas

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •17 JULIETA VARGAS CUENCA RODRIGO VEGA Instituto de Biología, UNAM Instituto de Ecología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

MARÍA DE JESÚS VÁZQUEZ CUEVAS FABRICIO VILLALOBOS Facultad de Ciencias, UNAM Instituto de Ecología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

ELLA VÁZQUEZ-DOMÍNGUEZ MIGUEL ÁNGEL ZÚÑIGA RAMOS Instituto de Ecología, UNAM Universidad Autónoma de Nuevo León México, Distrito Federal San Nicolás de los Garza, Nuevo León

18• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Lista de Revisores

MARÍA DE LOS ÁNGELES AGUILAR SERGIO GUERRERO VÁZQUEZ SANTAMARÍA Universidad de Guadalajara Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa Guadalajara, Jalisco México, Distrito Federal YOLANDA HORTELANO MONCADA JÉSICA ARCANGELI Instituto de Biología, UNAM Instituto de Biología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal CELIA LÓPEZ GONZÁLEZ JOAQUÍN ARROYO CABRALES Centro Interdisciplinario de Investigación para el Instituto Nacional de Antropología e Historia Desarrollo Integral Regional, IPN, Durango, Durango México, Distrito Federal JUAN CARLOS LÓPEZ VIDAL DAVID AURIOLES GAMBOA Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, IPN Universidad Autónoma de Baja California México, Distrito Federal Ensenada, Baja California ENRIQUE MARTÍNEZ MEYER IRENE BARRIGA SOSA Instituto de Biología, UNAM Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa México, Distrito Federal México, Distrito Federal OCTAVIO MONROY VILCHIS JOAQUÍN BELLO GUTIÉRREZ Universidad Autónoma del Estado de México Universidad Juárez Autónoma de Tabasco Toluca, Estado de México Villahermosa, Tabasco CAROLINA MÜDESPACHER ZIEHL MARIO CASTAÑEDA SÁNCHEZ Universidad Autónoma Metropolitana, Comisión Nacional para el Conocimiento y Unidad Iztapalapa México, Distrito Federal Uso de la Biodiversidad México, Distrito Federal JOEL ORTEGA ORTIZ Hatfield Marine Science Center ROBERTO CORIA ORTEGA Newport, Oregon, USA Instituto de Fisiología Celular, UNAM México, Distrito Federal. ROSARIO ORTÍZ-HERNÁNDEZ Facultad de Ciencias, UNAM CRISTINA CRAMER HEMKES México, Distrito Federal Facultad de Ciencias, UNAM México, Distrito Federal GABRIELA PARRA OLEA Instituto de Biología, UNAM JOSÉ ANTONIO GUERRERO ENRÍQUEZ México, Distrito Federal Universidad Autónoma del Estado de Morelos Cuernavaca, Morelos HÉCTOR PÉREZ-CORTÉS MORENO The School for Field Studies Puerto San Carlos, Baja California Sur

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •19 OSCAR JORGE POLACO RAMOS † GUILLERMINA URBANO VIDALES Instituto Nacional de Antropología e Historia Secretaría de Educación Pública México, Distrito Federal México, Distrito Federal

PATRICIA RIVAS MANZANO GÉMINIS VARGAS JARAMILLO Facultad de Ciencias, UNAM Instituto de Biología, UNAM México, Distrito Federal México, Distrito Federal

GERARDO SÁNCHEZ ROJAS SILVIA S. ZALAPA Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo Universidad de Guadalajara Pachuca, Hidalgo Guadalajara, Jalisco

ROBERT M. TIMM ALEJANDRO ZALDÍVAR RIBERÓN The University of Kansas Instituto de Biología, UNAM Lawrence, Kansas, USA México, Distrito Federal

20• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Contenido

INTRODUCCIÓN ...... 9

DEDICATORIA ...... 11

AGRADECIMIENTOS ...... 12

PRÓLOGO ...... 13

LISTA DE AUTORES ...... 15

LISTA DE REVISORES ...... 19

SECCIÓN * HISTORIA 1. El personal de la Colección Nacional de Mamíferos durante el período 1964 – 1973 (José Ramírez-Pulido) ...... 25 2. Ejemplares recolectados en el Estado de Nuevo León y depositados en la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) (Arturo Jiménez Guzmán, José Antonio Niño Ramírez, Miguel Ángel Zúñiga Ramos y Juan Homero López Soto) ...... 35

SECCIÓN * MATERIAL TIPO 3. Análisis morfológico y morfométrico de ratas arborícolas del género Tylomys (Eduardo E. Espinoza Medinilla y Mahinda Martínez) ...... 43 4. Diversidad críptica en la CNMA: descubriendo nuevas especies de roedores mexicanos (Francisco X. González-Cózatl, Duke S. Rogers y Elizabeth Arellano Arenas) ...... 55

SECCIÓN * BASES DE DATOS 5. Diagnóstico del conocimiento de los mamíferos marinos de México a través del análisis del material depositado en colecciones científicas y trabajos publicados (Sandra Mote-Herrera e Irelia López-Hernández) ...... 67 6. Representación de especies de roedores mexicanos del género Reithrodontomys en colecciones biológicas de Norteamérica (Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Julieta Vargas Cuenca y Fernando A. Cervantes) ...... 77

SECCIÓN * MORFOLOGÍA 7. Morfología del pelo en mamíferos terrestres (Itzel I. Baca Ibarra, Víctor Sánchez-Cordero y Katheryn E. Stoner) ...... 89 8. La morfología alar en cuatro especies de murciélagos insectívoros de Yucatán. Comparación de dos métodos de obtención de parámetros morfológicos (David Ortiz-Ramírez, Fabricio Villalobos y Héctor Arita Watanabe)...... 103 9. Distancia geográfica y variación craneométrica de Delphinus spp. en el Pacífico Oriental tropical (Sandra Pompa Mansilla, María de Jesús Vázquez Cuevas y Luis Medrano González) ...... 109

SECCIÓN * HISTOLOGÍA 10. Estudio histológico comparado del ovario de lagomorfos mexicanos (Sylvilagus y Lepus) (Gloria Luz Portales-Betancourt, Fernando A. Cervantes y María del Carmen Uribe) ...... 125 11. Patrón reproductivo del murciélago Pteronotus parnellii. Correlación con aspectos histológicos del ovario (Luis Antonio Juárez Casillas y Marcela Ramírez-Escoto) ...... 139

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •21 SECCIÓN * FISIOLOGÍA 12. Composición elemental e isotópica estable de δ13C y δ15N en Phocoena sinus (Mónica Yanira Rodríguez Pérez, Elva Escobar-Briones, Juan Pablo Gallo Reynoso, Pedro Morales Puente y Edith Cienfuegos Alvarado) ...... 147 13. Grasa corporal del ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) de una selva alta perennifolia de Veracruz, México (Fernando A. Cervantes y Berenice Brito Brito)...... 155

SECCIÓN * GENÉTICA 14. Genic variation in populations of Peromyscus (Rodentia: Muridae) in Chiapas, México (Consuelo Lorenzo, Maricela García and Patricia Robles) ...... 165 15. Comparación cromosómica y aloenzimática entre poblaciones del roedor Chaetodipus spinatus (Heteromyidae) de Baja California Sur, México (Rosa Ma. González Monroy, Fernando A. Cervantes, Jesús Martínez Vázquez y Sergio Ticul Álvarez-Castañeda) ...... 179

SECCIÓN * ECOLOGÍA 16. Colección de huellas de mamíferos silvestres. Propuesta para su creación y manejo (Marcelo Aranda Sánchez) ...... 191 17. Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas (Ella Vázquez-Domínguez, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega) ...... 197

SECCION * BIOGEOGRAFÍA 18. Molecular phylogenetics of Oligoryzomys fulvescens based on cytochrome b gene sequences, with comments on the evolution of the genus Oligoryzomys (Duke S. Rogers, Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Daniel K. Hardy, J. Delton Hanson and Nicole Lewis-Rogers) ...... 215 19. Descubriendo patrones biogeográficos a partir de datos de ejemplares en el Estado de Oaxaca, México (Tania Escalante, Patricia Illoldi-Rangel, Gerardo Rodríguez, Miguel Linaje y Miguel Rivas) ...... 229

SECCIÓN * BIOLOGÍA MOLECULAR 20. Identidad genética de los manatíes (Trichechus manatus) de México y un modelo simple de dispersión y diferenciación poblacional (María Rosalba Robles Saavedra, Benjamín Morales Vela, Charles Scott Baker y Luis Medrano González)...... 243 21. Identificación molecular de dos especies de tlacuache: Didelphis virginiana y D. marsupialis, utilizando enzimas de restricción (Jésica Arcangeli y Fernando A. Cervantes) ...... 251

Sección * PARÁSITOS 22. Ectosimbiontes de la musaraña Sorex saussurei veraecrucis (Mammalia: Soricomorpha) del Estado de Veracruz, México (Margarita Vargas, Fernando A. Cervantes, Griselda Montiel-Parra y Susana Rubio-Hernández) ...... 265 23. Helmintos y sus huéspedes mamíferos en la Colección Nacional de Mamíferos (Luis García-Prieto, Gerardo Pérez-Ponce de León y David Osorio-Sarabia) ...... 271

SECCIÓN * PALEONTOLOGÍA 24. Restos arqueozoológicos de Thomomys umbrinus del Valle de Teotihuacan y reconstrucción de su historia en el centro de México (Raúl Valadez Azúa, Bernardo Rodríguez Galicia y Gilberto Pérez Roldán) ...... 279 25. Presencia de Odocoileus (Artiodactyla, Cervidae) en el Pleistoceno de Chiapas, México (Marisol Montellano Ballesteros y Gerardo Carbot Chanona) ...... 291

SECCIÓN * CONSERVACIÓN 26. Systematics and conservation status of the pocket gophers of México (Mark S. Hafner and David J. Hafner) ...... 301 27. Identificación molecular del sexo utilizando ADN fecal y la conservación del conejo zacatuche (Romerolagus diazi) (Fernando A. Cervantes, Cecilia Arana Acosta y Rogelio A. Alonso Morales) .... 309

Los Editores ...... 317

22• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

El personal de la Colección Nacional de Mamíferos durante el período 1964 – 1973

Staff of the Colección Nacional de Mamíferos during the period 1964 – 1973

José Ramírez-Pulido

Resumen. Este trabajo presenta una reseña de even- Mi relación con la Colección Nacional de Mamíferos tos y personajes que participaron en la curación y otro comenzó en febrero de 1963 cuando era estudiante del trabajo académico de la Colección Nacional de Mamí- Dr. Bernardo Villa Ramírez †, en el curso de Anatomía feros (CNMA) del Instituto de Biología, UNAM, en- Animal Comparada que él impartía en la Facultad tre 1964 y 1973. Se destaca la participación de José de Ciencias de la Universidad Nacional Autónoma de Ramírez-Pulido y su interacción con Bernardo Villa México. A finales de ese año, me invitó a trabajar Ramírez, fundador de la CNMA. Antes de su cambio en el Laboratorio de Mastozoología del Instituto de de ubicación en 1969, la CNMA ocupaba menos de Biología de la UNAM (cuando la persona a quien había 65 m2 y contaba con solo dos miembros de personal invitado originalmente no estaba en posibilidad de ocupar académico. El estilo peculiar de llevar a cabo proyec- la plaza entonces disponible); el nombramiento se tos de investigación científica que prevalecía en aquel formalizó en la segunda mitad de 1964, en esa época tiempo imprimió un sello particular a las actividades la Dirección del Instituto de Biología la ocupaba el de campo, laboratorio y gabinete que se desarrollaban Dr. Roberto Llamas † y la Secretaría, que entonces cubría en la CNMA. A partir de 1971 se incorporaron a la funciones tanto académicas como administrativas, CNMA más académicos que promovieron su crecimiento el Sr. García. y fortalecimiento. Por esa época el Maestro Villa, como familiarmente lo Palabras clave: historia, Colección Nacional de llamábamos, estaba profundamente involucrado en dos Mamíferos, Mastozoología, México. proyectos: uno era la redacción de un libro con base en la información de su tesis doctoral, que a la Abstract. This paper describes historical events and postre se publicó en 1967 (Villa-Ramírez, 1967) y el people involved with the daily curatorial and research otro, “Los hábitos migratorios de los murciélagos de tasks at Colección Nacional de Mamíferos (CNMA), México”, proyecto financiado por el NIH (National Instituto de Biología, UNAM, during 1964 - 1973. The Institute of Health, U. S. A.), cuyo objetivo central fue actions of José Ramírez-Pulido and his collaboration el estudio del virus de la rabia en los murciélagos de with Bernardo Villa Ramírez, founder of CNMA, are México. Este proyecto disponía de un importante highlighted. Before its relocation in 1969 CNMA was financiamiento en dólares, que, entre paréntesis, era 65 m2 large and its associated faculty members were el único proyecto financiado con recursos externos just two. The fashion to do research projects that prevailed que tenía el Instituto de Biología en esa época y que, in the 60’s largely influenced the procedures CNMA además de otros rubros, cubría los honorarios de todo followed to conduct field work and curatorial activities. el personal que trabajaba en el Laboratorio de As of 1971 other mammalogists joined the CNMA that Mastozoología, excepto los de Ismael Ferrusquía helped increase the number of holdings and its facilities. Villafranca y los míos. A Ismael no se le pagaba porque hacía su tesis de licenciatura y a mí porque Key words: history, Colección Nacional de Mamífe- era empleado del Instituto de Biología. Como esos pro- ros, Mammalogy, México. yectos demandaban toda su atención, en Ticul

Departamento de Biología, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa. Apartado Postal 55-535, C.P. 09340 México, Distrito Federal Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •25 José Ramírez-Pulido

Álvarez †, quien trabajaba medio tiempo con turno pequeños y medianos que había recolectado en los matutino tres días a la semana, recaía la responsabili- alrededores de Huitzuco, Guerrero. Otro colaborador dad del manejo y mantenimiento de la Colección de del proyecto de virología fue Carmelo López Ortega Mamíferos. En realidad desempeñaba las funciones cuya función era la limpieza y esterilización de la cris- de un curador, y como sucede todavía hoy en día talería y Gela García, que fungía como la secretaria del en muchas instituciones del país, sin nombramiento Maestro. oficial. Formábamos un grupo al que, aún cuando heterogé- En ese tiempo, la entonces Q. F. B. Graciela Meza Ruíz neo por los gustos y aficiones personales, unían tenía a su cargo el Laboratorio de Virología, y para elementos comunes, el deseo de aprender de nuestros hablar sin subterfugios, era la verdadera responsable maestros y la posibilidad de trabajar en el campo de del proyecto; con ella trabajaba la también Q. F. B. la Mastozoología y al final, aunque no lo menos Bertha Ortiz Bonilla. Hay que destacar que pese a su importante, la amistad. juventud, Graciela desde el primer momento demostró gran competencia profesional y liderazgo. Parte de los La personalidad e influencia académica de Ticul Álvarez resultados de esa actividad aparecieron en el trabajo en el grupo se plasmó en las publicaciones que realizó de Villa-Ramírez et al. (1967). con Clemencia Aviña (Álvarez y Aviña, 1963; 1964; 1965), con Antonio Martínez Guerrero (Álvarez y Como el proyecto se basaba en la búsqueda del virus Martínez Guerrero, 1967) y con el suscrito (Álvarez de la rabia en murciélagos, la acción de recolección, y Ramírez-Pulido, 1968; 1972; Ramírez-Pulido y Álvarez, no sólo de murciélagos, fue intensa y como resultado 1972). la actividad en el laboratorio fue grande y variada. Al mismo tiempo que se hacía trabajo de campo, otra parte A este pequeño grupo se agregaba Arturo Jiménez del personal preparaba el material, todos participamos Guzmán, de la Universidad Autónoma de Nuevo León, en la identificación del mismo y en la numeración que junto con el Dr. Villa en la UNAM y Ticul Álvarez del material óseo, pero en la catalogación el único en la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto responsable fue Ticul Álvarez. Politécnico Nacional, eran los tres mastozoólogos profesionales del país y curiosamente, los tres egresados En ese tiempo compartíamos el mismo espacio físico, de la Universidad de Kansas, donde realizaron sus un laboratorio en el segundo piso del viejo Instituto de estudios de posgrado. Eufemísticamente hablando, Biología (Fig. 1); es decir, el primer inmueble que ocupó ese conjunto formaba la comunidad mastozoológica de en la Ciudad Universitaria, cuando se mudó de la Casa México. del Lago del Bosque de Chapultepec. El Laboratorio de Mastozoología tenía unos 100 m2 y la tercera parte Hoy que paso revista de aquellos tiempos es preciso de ellos los ocupaba la oficina del Maestro, con un cuarto resaltar la labor señera de distinguidos mastozoólogos, adicional que inicialmente fue bodega y posteriormen- así Ticul Álvarez en la Escuela Nacional de Ciencias te el cubículo de William López-Forment. El otro Biológicas del IPN, artista notable con el lápiz y el espacio y a la postre el mayor, de unos 65 ó 70 m2 pincel, dejó huella en la Colección del IPN y en sus lo ocupaban la Colección de Mamíferos, el laborato- alumnos como hombre serio y formal, trabajador exi- rio de Virología, el área de limpieza y esterilización de gente y crítico severo con el trabajo propio y el ajeno. la cristalería y el cubículo de la colección de pieles Arturo Jiménez Guzmán de la Facultad de Ciencias (Fig. 1). Biológicas de la UANL motor y guía de la mastozoología del noreste del país (Jiménez-Guzmán et al., 1996, 1999), En el espacio de la Colección de Mamíferos propia- trabajador infatigable (Jiménez-Guzmán, 1968a, mente, aunque realizando tareas diferentes, laboraban 1968b), hombre de simpatía singular, generoso para los recién egresados de la carrera de Biología compartir, enemigo del halago y la solemnidad, Ismael Ferrusquía Villafranca, Eliézer Martín Frías, profesor muy estimado y ampliamente reconocido Clemencia Aviña Luna, Laura Guzmán, William López por su comunidad, fue un destacado cocinero en el Forment Conradt, Martha Villa Cornejo y Eulalia campo para hacer de ese trabajo un disfrute adicional. González Rodríguez, grupo al que se unían Beatriz Villa Cornejo, estudiante de Veterinaria, Armando Si bien era un grupo pequeño, vivíamos la época Butanda Cervera, egresado de la carrera de Biblio- romántica de la mastozoología, con presupuestos teconomía, Antonio Martínez Guerrero, que entonces universitarios limitados y siempre por debajo de las trabajaba con el Dr. Biagi en la Facultad de Medicina necesidades reales; las carencias económicas eran de la UNAM y cuyas visitas ocasionales tenían por evidentes, y las palabras “gastos de inversión finalidad llevar el material, principalmente carnívoros y de operación” no estaban en el léxico cotidiano.

26• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS El personal de la Colección Nacional de Mamíferos durante el período 1964 - 1973

Figura 1. Plano del Laboratorio de Mastozoología en donde se albergó la Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología de la UNAM en el periodo 1964 – 1969 (ilustración de José Ramírez-Pulido); el dibujo no está a escala. Las medidas y el número de columnas de soporte y el de las ventanas son aproximados.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •27 José Ramírez-Pulido

Los ejercicios de planeación, presupuestación y si alguien lo miraba así, no eran motivo de mayores asignación de prioridades tampoco. No existían socie- comentarios ni de una preocupación aldeana. En dades o asociaciones de especialidades, los sistemas ese ambiente de franca camaradería nació una de evaluación eran ausentes, no existía el SNI, y las relación afectiva de amistad sincera entre todos los becas, los estímulos, los reconocimientos a la carrera componentes de ese grupo, hoy vigente todavía. académica, muy lejos estaban de su génesis. Tampoco había fuentes de financiamiento externas a nuestras En la década de los años 60, en el Instituto de Biolo- instituciones; en realidad, esta terminología aún no gía había un almacén modestamente surtido y como el se incorporaba en la nomenclatura profesional. El papel y lápiz se consideraban artículos de trabajo, la único estímulo económico consistía en el salario que institución los proveía pero con mesura, se raciona- percibíamos y tal como ahora, era magro. ban como si fueran artículos de lujo o viviéramos en economía de guerra. Sin embargo, no había queja, Pero, también eran tiempos gratos, relajados, la hora tal vez porque pertenecíamos a una generación del café era un ritual sagrado, en ese momento se que consideraba que ciertos utensilios de trabajo hablaba de todo menos de trabajo, se fomentaba la eran bienes estrictamente personales y por ello, era relación humana y se fortalecían los vínculos de amistad. menester adquirirlos con recursos propios, o porque En esa época no afloraba la necesidad patológica de carecíamos de patrones de comparación, o sencillamente publicar los resultados. No se hablaba de “papers”, porque había el convencimiento de que no había más. tampoco del impacto del trabajo realizado, ni de índices de citación, la arrogancia no enraizaba Desde hace tiempo y hoy que paso revista de esa todavía. Tampoco existía la carrera desbocada por época, cómo no recordar a todas aquellas personas que llegar, quizás a ninguna parte; así como tampoco ha- con su trabajo cotidiano siempre demostraron ser bía la necesidad obsesiva de reconocimiento, de fama universitarios de pura cepa, y en ese orden de ideas, y fortuna a cualquier precio. Había gusto, como aho- desfilan Don Lupito, el Sr. Guzmán, Juanito y Gerardo. ra, por el trabajo paciente pero bien elaborado y la única Agustina Lara León y Martín Bautista Carrillo diligentes recompensa adicional era verlo terminado. bibliotecarios, ¡cuántas horas de búsqueda nos ahorraron!, conocían la ubicación de cada libro y de Una regla no escrita, pero de observancia colectiva, cada revista a la perfección, su información era era que en el laboratorio no se estudiaban las mate- precisa. Armando Altamira, artista de la fotografía, rias de las clases, fueran de licenciatura o de posgrado, quien de cada trabajo hacía varias tomas con las tampoco se hacían tareas y menos todavía otro tipo impresiones o copias respectivas y junto con el de trabajos personales. Era lugar de trabajo y punto. usuario seleccionaban la mejor de la serie. Había mucho material para preparar, otro tanto para iden- tificar y catalogar, numerar las piezas óseas y Con el cambio de la estructura orgánica del Instituto escribir las etiquetas de los cráneos, y finalmente de Biología, los servicios profesionales del L.A.E. Fran- acomodar y reacomodar los ejemplares dentro de cisco Garibay Valencia en calidad de Jefe de la las gavetas; además se tenía que mantener al día Unidad Administrativa, fueron altamente apreciados. el catálogo sistemático y alguna vez se empezó el María Esther Macín, secretaria particular del Director, geográfico. Pero también eran tiempos del orgullo Dr. Agustín Ayala Castañares y Martha Díaz de Cas- juvenil, nos recompensaba con largueza la vanidad de tro secretaria de apoyo a los investigadores, siempre trabajar en una institución cuyo nombre y prestigio tuvieron el tiempo y la disposición para atender y abrumadores, era meta inalcanzable para muchos. resolver los problemas que les presentamos. En ese escenario nadie reclamaba y ni se preguntaba Es de suponer que gracias a la influencia y a los por cubículos personales o al menos compartidos, tam- recursos económicos que en esa época tenía el poco percibíamos la ausencia de teléfono en el labo- Maestro, en 1964 se celebró la cuadragésima cuarta ratorio, o por la carencia de escritorios y de sillas có- reunión anual de la American Society of Mammalogists modas, por archiveros y gabinetes, aunque fuera para en la Ciudad de México, concretamente en la Ciudad guardar de manera temporal parte del atuendo perso- Universitaria, evento que seguí a distancia. Como nal, baste observar la Figura 1 para darse una idea del cabría suponer, esa actividad demandó la participación espacio y condiciones que teníamos. Que lejos está- de todo el personal del laboratorio y de algunos bamos de la jerarquía real o jactanciosa que da ahora estudiantes voluntarios; los pocos que tenían o se demanda con el usufructo de esos bienes. automóvil tuvieron el encargo de ir al aeropuerto para recibir a tan ilustres visitantes, entre los cuales cabe Tampoco se medía la importancia del profesor en mencionar a Sydney Anderson, Karl F. Koopman †, relación al número de estudiantes en su entorno y Charles O. Handley, Jr. †, Richard Van Gelder †,

28• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS El personal de la Colección Nacional de Mamíferos durante el período 1964 - 1973

E. Raymond Hall †, Rollin H. Baker, y Donald F. Con la partida de Graciela Meza Ruiz a la Universidad Hoffmeister †, entre otros muchos. de Illinois en 1965, donde realizó estudios de posgrado, y al agotarse el donativo de la NIH, el personal Recuerdo que una parte del evento académico se antes mencionado se dispersó y para 1966-1967 sólo celebró en el Auditorio de la Facultad de Ciencias, quedamos en el laboratorio el Dr. Villa y el que y como todas las reuniones de esta sociedad, se escribe. La función secretarial para el Maestro la distinguió por la calidad y cantidad de trabajos que se cubrió de manera temporal una hija de don Guadalupe presentaron. Al final del evento académico, en el “don Lupito” como cariñosamente lo llamábamos, banquete de clausura en uno de los restaurantes de posteriormente se incorporó Margarita Islas Luna a quién moda de la ciudad, Clemencia Aviña tuvo la feliz idea el Maestro le pagó un tiempo de su pecunio personal, de que se organizara un desfile de trajes típicos; dado para que le arreglara su bibliografía y escribiera las que su familia tenía amistad cercana con el Mtro. Luis referencias correspondientes; al año siguiente ella ocupó Márquez †, medió para que prestara su colección una plaza definitiva en la institución. personal de más de 40 finos trajes regionales. Partici- paron como modelos todo el personal femenino del El paleontólogo uruguayo Álvaro Mones Sibillote laboratorio y algunas de sus hermanas. Por supuesto (Mones, 1968), muy joven en esos años, gozó de una que el evento fue un éxito rotundo y por varios años beca de intercambio que la Secretaría de Relaciones se comentó ampliamente en círculos del extranjero, Exteriores de México otorgaba a extranjeros para mientras que aquí en México pasó completamente hacer estancias de un año en alguna institución del país. inadvertido. El Mtro. Márquez †, dueño de la colec- Álvaro seleccionó la Colección de Mamíferos del ción, la donó en 1978 a la Universidad del Claustro de Instituto de Biología, y fue gratificante y enriquecedor Sor Juana, y en esta institución está depositada en el tenerlo como compañero un año y amigo toda la vida. Museo de la Indumentaria Mexicana. Llegó soltero y regresó casado a su país.

Desde luego, habría que recordar la memorable excur- En 1968 William López Forment se fue a trabajar al sión o día de campo a Tlamacas, que fue un verdadero Instituto Nacional de Investigaciones Pecuarias en Palo éxito. Graciela recuerda que “hasta aparecieron por Alto, D. F., en un proyecto del virus de la rabia y ahí unos Romerolagus en honor a los invitados”. Otro su relación con los murciélagos, principalmente hecho notable de esa reunión la marcó el Dr. Handley, con los vampiros del género Desmodus. El grupo de cuando revisó el material de la Colección de los géne- investigación en distintos momentos lo integraron Arthur ros Chiroderma y Artibeus y como resultado describió M. Greenhall, Raúl Flores Crespo, R. J. Burns, Üwe las subespecies: Schmidt, Samuel B. Linhart, G. C. Mitchell y por supuesto William López Forment, quien fue el 1966. Chiroderma salvini scopaeum Handley, An. Inst. puente que favoreció la interacción profesional con Biol., Univ. Nal. Autón. México, 36: 297. Localidad el Instituto de Biología. El material que recolectaron Tipo: Pueblo Juárez, Colima. en “Rancho Las Margaritas”, “Don Agustín”, y en “Playa 1966. Artibeus jamaicensis triomylus Handley, An. Inst. Vicente” dan testimonio de ello. Biol., Univ. Nal. Autón. México, 36: 299. Localidad En 1969, el Dr. Allan Phillips, del laboratorio de Tipo: Papayo, Guerrero. Ornitología, tuvo como invitado al ornitólogo húnga- Otros visitantes que al menos una vez al año teníamos ro, Miklos Udvardy, que hablaba un castellano perfecto, en el Laboratorio fueron los doctores Robert W. que dos o tres meses antes había publicado su libro Dickerman, William A. Wimsatt †, Roy Horst, Rollin de zoogeografía (Udvardy, 1969). H. Baker y Robert D. Bratz. Entre 1966 y 1969 visita- En 1970 William López Forment se fue a hacer estu- ron la Colección de Mamíferos los entonces estudian- dios de posgrado a la Universidad de Cornell en Ithaca, tes del doctorado Richard K. Laval (Laval, 1973a; 1973b), NY y durante su estancia en el extranjero, fue nuestro Raúl Valdez, Hugh H. Genoways (Genoways, 1973), proveedor oficial de libros, sobretiros, plumas, tinta, Carleton J. Phillips, Jerry R. Choate (Choate, 1970), papel y demás artículos para satisfacer las necesidades Elmer C. Birney † (Birney, 1973), Larry C. Watkins de la Colección. A su regreso en 1973, retomamos algunos (Watkins et al., 1972) y James D. Smith (Smith, 1972), proyectos pendientes con material de la Colección que entre otros. Todas las tesis se publicaron y en la sec- habíamos revisado con anterioridad (Ramírez–Pulido ción de ejemplares examinados de cada una de ellas, y López–Forment, 1977; 1979). aparecen los ejemplares de la Colección, con el núme- ro de catálogo respectivo. De 1967 a 1971, como éramos sólo dos en el laborato- rio, la relación de amistad con el Maestro fue intensa,

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •29 José Ramírez-Pulido

fuimos al campo, a conferencias académicas y de otros dirigían a un rancho del rumbo a aprehender a campos de la cultura, en 1968 a asambleas y a un individuo; no obstante que nos identificamos con- mítines. Recuerdo uno en especial en la explanada de vincentemente, no valieron los argumentos y nos la Rectoría, en el que uno de los oradores fue el recogieron el rifle, con la promesa de que en la tarde- Lic. Alberto Trueba Urbina, maestro de la Facultad noche nos lo regresarían, pero en la comandancia de de Derecho, orador de prosa vehemente y contenido Novillero. Hecho que el comandante cumplió fielmente, brillante. Asistimos a la marcha de la Dignidad que y además, nos entregó varios pájaros que había cazado encabezó el Rector Javier Barros Sierra, entre otras con esa arma. Menciono esta anécdota sólo con el único marchas. El Maestro Villa fue el primero que llamó a afán de que el lector tenga idea de las condiciones mi casa para saber si no me había detenido el ejército de seguridad que había en diversas regiones del país. cuando tomó la Ciudad Universitaria, ya que conocía El trabajo de campo en esa época tenía los mismos ries- mi tendencia a salir tarde del Instituto de Biología. Por gos que cualquier otra actividad. fortuna, tenía pocos días de inaugurada la circulación por la avenida Cerro del Agua, ruta que utilicé desde En 1969 el Maestro ocupó la Dirección General de Fauna el primer día y era poco conocida. Curiosamente, la Silvestre, dependiente de la Secretaría de Agricultura noche del 18 de septiembre a las 22:00 h cuando salía y Ganadería y con ello, su asistencia al Laboratorio se por esa calle, el ejército entraba a la Ciudad Universi- dio por las tardes. La hora del café continuó, pero en el taria en operación de pinzas, una columna lo hacía por Laboratorio de Ictiología con Andrés Reséndez Medina †, la Avenida de los Insurgentes y otra por la puerta de tiempo al que se sumaba Alfonso N. García Aldrete, la Avenida Universidad. Como mi domicilio distaba recién llegado al Instituto después de haber obtenido un par de kilómetros, el tiempo de recorrido en carro un doctorado en Entomología en la Illinois State no rebasaba los tres minutos. El anuncio del Secreta- University, en Estados Unidos. En cambio, cuando el rio de Gobernación de la toma de la Universidad lo café se tomaba en Mastozoología, desde hacía años lo vi por televisión. Pero la llamada del Maestro siempre compartíamos con el Dr. Allan R. Phillips † (Ramírez- la agradeció mi familia. Esas eran las relaciones Pulido y Phillips, 1968) de Ornitología. humanas que se construían. El trabajo se hacía como en años anteriores, nos El 17 de marzo de 1967, el Dr. Agustín Ayala ocupábamos de aquellas labores, sin reparar que Castañares ocupó la dirección del Instituto y empezó fueran propias o no de las obligaciones y responsabi- a trabajar en la organización del mismo para cambiar lidades de un investigador, no había el sentimiento de laboratorios a una estructura departamental y con de pérdida de dignidad por la realización de algunas ello en 1972 formalmente se creó el Departamento de tareas, en realidad no habíamos adoptado la cultura de Zoología. El Dr. Carlos Márquez Mayaudón ocupó la “no corresponde a mis funciones”, en ocasiones jefatura del mismo. cada investigador se convertía en un factotum real o potencial. En mayo de 1968 una persona le llevó al Maestro cinco ejemplares de Diclidurus albus (Villa-Ramírez En 1968, el Dr. Ayala Castañares dispuso que el y Ramírez-Pulido, 1968) que había recolectado días acervo del Museo del Chopo se trasladara a la Ciudad antes en Playa Novillero, Nayarit y como los había Universitaria. Los datos sobresalientes se consignan conservado en hielo ya empezaban a descomponerse; en el trabajo de Ramírez-Pulido y González-Ruiz (2006). rápidamente los preparamos de la manera convencio- En 1969, se cambió la Colección de Mamíferos a las nal y al Maestro se le ocurrió la idea de que debíamos instalaciones del primer piso del nuevo Instituto de visitar esa localidad. Como él no pudo asistir en la fecha Biología. El primer movimiento se hizo a lo que sería convenida, me solicitó que hiciera el viaje con la el Departamento de Ciencias del Mar y Limnología, condición de que buscara compañía. Invité a un que en 1973 se convirtió en el Centro de Ciencias del amigo, José Roberto Gutiérrez Galera, que entonces Mar y Limnología. Para ello se contó con la valiosa terminaba su tesis profesional en el Instituto de colaboración de los entonces estudiantes Ricardo López Geología; él no concebía que los mastozoólogos no Wilchis, Mauro Ramos Moreno, Mario Ramos Olmos †, llevaran armas de fuego al campo para la recolección Fabián y Socorro Lozano, Emilia Velázquez e Isabel de mamíferos pequeños y medianos, no lo pude Castillo, actualmente distinguidos profesionales en convencer de lo contrario y llevó un rifle muy fino que diversas instituciones del país y del extranjero. Ellos era propiedad de su tío. empacaron cada charola de cada gabinete y lo sellaron apropiadamente con objeto de evitar el movi- Acampamos en Playa Novillero y un día que trabajá- miento y que los ejemplares pudieran perder el orden bamos entre la población de Novillero y el Estero Cuautla original. Por supuesto que todo el trabajo que cerca de un camino de terracería, nos sorprendió la hicieron fue ad honorem. Policía Judicial del Estado, que en dos vehículos se

30• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS El personal de la Colección Nacional de Mamíferos durante el período 1964 - 1973

Como el cambio fue todo un éxito, pues no se realizarse con éxito. Siempre que fuimos a Guerrero perdió el orden de piel y cráneo de ningún ejemplar, lo para nuestras familias fue una actividad minada de celebramos con una espléndida cena en el restaurante desastres potenciales; pero a fuer de ser sincero, “San Remo” de Rafael Copellino y Carlos Arcángelis; jamás he sentido mayor seguridad que cuando trabajé que además era el único que había en la Avenida en esa región. Insurgentes entre el Monumento a Obregón y la Ciudad Universitaria. Casi un año después, traslada- En 1971 ya en las instalaciones del Departamento de mos la Colección a la planta baja del Departamento Zoología, una tarde llegó Rodrigo Medellín Legorreta de Zoología, donde permaneció hasta el cambio que entonces era un joven estudiante de secundaria; definitivo a las nuevas instalaciones, en donde ahora había participado en un concurso de televisión se encuentra. (“El Premio de los 64,000 Pesos” de Aurrerá) que perdió en el último programa, por alguna pregunta muy En 1971 se fundó la Estación de Investigación, elaborada acerca del nombre de un mamífero en Experimentación y Difusión “Chamela”, en Jalisco. particular. Llegó al Instituto de Biología en busca Cornelio Sánchez Hernández, quien había ingresado del Maestro para resolver su duda, y a partir de ahí al Instituto un año antes, de inmediato quedó adscrito nos unió una fuerte amistad. En sus visitas cada vez a la misma, aunque ya había antecedentes de su más frecuentes, rápidamente se incorporó a las labo- trabajo en la Colección (Ramírez-Pulido y Sánchez- res cotidianas, participó en el trabajo de campo, Hernández, 1972). en la preparación y en la identificación de ejemplares y desde entonces percibimos que Rodrigo estaba Para dar una idea del escenario en el vivíamos, el llamado para cosas grandes y llegar lejos en su vida presupuesto que tuvimos en 1971 para gastos genera- profesional. También, pronto descubrí que compartía- les, excluyendo el de inversión, fue de $5,000.00 mos la afición por la música, y junto con Alfonso (M. N.). Para ese año, con Cornelio Sánchez Hernández N. García Aldrete, el vecino más cercano a la ya éramos tres los que cobrábamos en la nómina Colección, en diversas ocasiones nos invitó a los de la institución. Los viáticos institucionales eran recitales familiares en donde su mamá, distinguida de $125.00 pesos diarios por persona. Con ese presu- soprano wagneriana, nos deleitó con arias y “lieder”. puesto, se podían costear los viáticos para trabajo Recuerdo que algunas veces anunció el estreno de campo, no más de 10 días cada uno, pero al año, mundial de una obra que incorporaba a su amplio porque había que pagar el costo de la gasolina y los repertorio musical. otros gastos de viaje. En 1973, el Dr. Agustín Ayala Castañares † ocupó la En este tiempo ya se habían incorporado al Laborato- Coordinación de la Investigación Científica de la UNAM rio de Mastozoología Guillermina Urbano Vidales y y por ello, la Junta de Gobierno nombró al Dr. Carlos Antonio Martínez Guerrero, grandes y entrañables Márquez Mayaudón como Director del Instituto de amigos; de inmediato Guillermina se encargó de Biología, que hasta entonces fue el Jefe del Departa- preparar el material que Antonio y yo recolectábamos mento de Zoología, hecho que le permitió invitar a Antonio en Guerrero, como parte del convenio que el Instituto Martínez Guerrero como Secretario Académico del de Biología firmó con la Comisión del Balsas, Instituto, actividad que de inmediato le impidió conti- dependiente de la Secretaría de Agricultura y Recur- nuar con el trabajo que hacíamos en la Costa Grande sos Hidráulicos. de Guerrero. Con todos estos cambios, la Jefatura del El trabajo en el estado de Guerrero merece comenta- Departamento de Zoología la ocupó el Dr. Raúl rios aparte; qué fortuna contar con la amistad y la ayuda McGregor Loaeza †, con quién varias veces fuimos a de Armando Ramírez (“El Colorado”), Ildefonso, Iñigo la Costa Grande de Guerrero. y Carlos Rosas Antolino, Técpan de Galeana; Ramiro Consta en los catálogos correspondientes que duran- Mena Alejandre †, Tenexpa; José María Ramos (“Chema”) te mi paso por la Colección Nacional de Mamíferos, y doña Aurora vda. de Ramos, Cayaquito. Era la preparé 1319 pequeños y medianos mamíferos, catalo- época de actividad de la guerrilla de Genaro Vázquez gué 1672 ejemplares, participé en las diversas comisiones y Lucio Cabañas en la Sierra de Guerrero. Los ejem- y trabajos que la institución me encargó por ejemplo, plares del “Aguacatoso” en la Colección (Ramírez-Pulido en 1971 fui mastozoólogo corresponsable por parte de et al., 1977) dan testimonio de nuestra presencia en la la UNAM (SAG, IMSS, ISSSTE, SSA) en la Campaña Sierra de Guerrero, la cual, gracias a que “El Colora- contra la Encefalitis Equina, en el trabajo que se hizo do” se encargó de que nuestro trabajo contara con la en los estados de Coahuila y Nuevo León. seguridad y simpatía de los lugareños y pudo

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •31 José Ramírez-Pulido

A principios de 1974 Carlos Beyer y Eucario López Álvarez, T. y C. E. Aviña. 1965. Baeodon alleni, Ochoterena me invitaron a participar en el diseño Rhogeessa tumida major and R. p. parvula newly curricular de la Licenciatura en Biología, carrera que reported for Michoacan with notes on the se impartiría cuando iniciara sus labores la Unidad qualitative differentiation of the two rhogeessas. Iztapalapa de la Universidad Autónoma Metropolita- Southwestern Naturalist 10: 75–76. na, lo que sucedería en septiembre de ese año. Como esto implicaba a la postre un cambio definitivo, Álvarez, T. y A. Martínez Guerrero. 1967. New records después de analizarlo cuidadosamente acepté, of Cryptotis mayensis from the Yucatan peninsula, por considerar que se trataba de un evento tras- México. Southwestern Naturalist 12: 204–205. cendente. Abandoné el Instituto de Biología con la Álvarez, T. y J. Ramírez–Pulido. 1968. Descripción de profunda convicción que dejaba buenos amigos y que una nueva subespecie de Spermophilus adocetus todos mis compañeros de labor, fueron los mejores (Rodentia, Sciuridae) de Michoacán, México y que pude tener. estado taxonómico de S. a. arceliae (Villa R., 1942). Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural 29: 181–190.

AGRADECIMIENTOS Álvarez, T. y J. Ramírez–Pulido. 1972. Notas acerca de murciélagos mexicanos. Anales de la Escuela Agradezco de la manera más atenta y cumplida la Nacional de Ciencias Biológicas, México 19: 167– invitación que me hizo el Dr. Fernando A. Cervantes 178. para participar en el libro con motivo del sexagésimo cumpleaños de la Colección Nacional de Mamíferos Birney, E. C. 1973. Systematics of three species of del Instituto de Biología de la UNAM. Nada más woodrats (genus Neotoma) in central North placentero que tener la oportunidad de compartir mis America. Miscellaneous Publications of the vivencias de cuando trabajé en la Colección Nacional Museum of Natural History, University of Kansas de Mamíferos; la gente que conocí; los afectos que 58: 1–173. dejé y de lo valioso para las instituciones importantes el dejar testimonio escrito de su historia. Choate, J. R. 1970. Systematics and zoogeography of Middle American shrews of the genus Cryptotis. Un agradecimiento muy especial para María Teresa University of Kansas Publications, Museum Miaja y Alfonso N. García Aldrete de cuya paciencia of Natural History 19: 195–317. y amistad abusé, leyeron el manuscrito y con sus observaciones y comentarios, sin duda alguna lo Genoways, H. H. 1973. Systematics and evolutionary enriquecieron. Como la memoria es flaca y traicione- relationships of spiny pocket mice, genus Liomys. ra, recurrí a varias fuentes para verificar ciertos datos, Special Publications. The Museum, Texas Tech nombres y fechas y en este sentido, Graciela Meza Ruiz, University 5: 1–368. Ana María Ramos Márquez, Yolanda Hortelano Moncada Handley, C. O., Jr. 1966. Descriptions of new bats y Ricardo López Wilchis fueron de gran ayuda. (Chiroderma and Artibeus) from Mexico. Anales del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Serie Zoología 36: 297–301. LITERATURA CITADA Jiménez Guzmán, A. 1968a. Nuevos registros de mur- ciélagos para Nuevo León, México. Anales Álvarez, T. y C. E. Aviña. 1963. Notas acerca de algu- del Instituto de Biología, Universidad Nacional nas especies mexicanas de ardillas del género Autónoma de México, Serie Zoología 39: 133–144. Sciurus (Rodentia: Sciuridae). Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural 24: 33–39. Jiménez Guzmán, A. 1968b. Hiperparasitosis en Pipistrellus hesperus (Chiroptera). Anales del Álvarez, T. y C. E. Aviña. 1964. Nuevos registros Instituto de Biología, Universidad Nacional en México de la familia Molossidae. Revista Autónoma de México, Serie Zoología 39: 165–166. de la Sociedad Mexicana de Historia Natural 25: 243–254.

32• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS El personal de la Colección Nacional de Mamíferos durante el período 1964 - 1973

Jiménez Guzmán, A., J. A. Niño Ramírez y M. A. Zúñiga– Ramírez–Pulido, J., A. Martínez G. y G. Urbano Vidales. Ramos. 1996. Estado Actual de la Colección 1977. Mamíferos de la Costa Grande de Guerrero, de Mamíferos, Facultad de Ciencias Biológicas, México. Anales del Instituto de Biología, Uni- Universidad Autónoma de Nuevo León, México. versidad Nacional Autónoma de México, Serie Publicaciones Biológicas, Facultad de Ciencias Zoología 48: 243–292. Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, México, Suplemento 3: 1–30. Ramírez–Pulido, J. y A. R. Phillips. 1968. Primer regis- tro de comadreja (Mustela) en Quintana Roo, Jiménez Guzmán, A., M. A. Zúñiga–Ramos y Niño México. Anales del Instituto de Biología, Univer- Ramírez. 1999. Mamíferos de Nuevo León, sidad Nacional Autónoma de México, Serie México. Universidad Autónoma de Nuevo León. Zoología 39: 145–148. San Nicolás de los Garza, Nuevo León 178 p. Ramírez–Pulido, J. y C. Sánchez-Hernández. 1972. Laval, R. K. 1973a. A Revision of the Neotropical bats Regurgitaciones de lechuza, procedentes de la of the Genus Myotis. Natural History Museum of “Cueva del Cañón del Zopilote”, Guerrero, México. Los Angeles County, Science Bulletin 15: 1–54. Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural 33: 107–112. Laval, R. K. 1973b. Systematics of the genus Rhogeessa (Chiroptera: Vespertilionidae). Occasional Papers Smith, J. D. 1972. Systematics of the chiropteran Family of The Museum of Natural History, University of Mormoopidae. Miscellaneous Publications of the Kansas 19: 1–47. Museum of Natural History, University of Kansas 56: 1–132. Mones, A. 1968. Restos óseos de mamíferos conteni- dos en regurgitaciones de lechuza del estado de Udvardy, M. D. F. 1969. Dynamic zoogeography with Oaxaca, México. Anales del Insitito de Biología, special reference to land mammals. Van Nostrand Universidad Nacional Autónoma de México, Reinhold Co., New York, USA. 445 p. Serie Zoología 39: 169–172. Villa–Ramírez, B. 1967. Los murciélagos de México. Ramírez–Pulido, J. Y T. Álvarez. 1972. Notas sobre Su importancia en la economía y la salubridad. los murciélagos del Género Leptonycteris Su clasificación sistemática. Instituto de Biolo- en México, con la designación del lectotipo gía, Universidad Nacional Autónoma de México de L. yerbabuenae Martínez y Villa, 1940. xvi+491 p. Southwestern Naturalist 16: 249–259. Villa–Ramírez, B., G. Meza Ruiz, B. Ortiz Bonilla y Ramírez–Pulido, J. y N. González–Ruíz. 2006. B. Villa Cornejo. 1967. Rabia en dos especies de Capítulo 3. Las Colecciones de Mamíferos de murciélagos insectívoros, género Pteronotus, en México: Origen y Destino. In Colecciones condiciones naturales, colectados en Jalisco, Mastozoológicas de México (C. Lorenzo, México. Anales del Instituto de Biología, E. Espinoza, M. Briones y F. A. Cervantes, eds.). Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, UNAM y Asociación Mexi- Serie Zoología 38: 9-16. cana de Mastozoología, A. C. p. 73-110. Villa–Ramírez, B. y J. Ramírez–Pulido. 1968. Diclidurus Ramírez–Pulido, J. y W. López–Forment. 1977. Daños virgo Thomas, el murciélago blanco en la costa de la ardilla arborícola Sciurus aureogaster de Nayarit, México. Anales del Instituto de Bio- en los cocoteros de la Costa Grande de Guerre- logía, Universidad Nacional Autónoma de ro, México. Anales del Instituto de Biología, México, Serie Zoología 39: 155–158. Universidad Nacional Autónoma de México, Serie Zoología 47: 67–74. Watkins, L. C., J. K. Jones, Jr. y H. H. Genoways. 1972. Bats of Jalisco, Mexico. Special Publications. Ramírez–Pulido, J. y W. López–Forment. 1979. Additional The Museum, Texas Tech University 1: 1–44. records of some Mexican bats. Southwestern Naturalist 24: 541–544.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •33 Ejemplares recolectados en el Estado de Nuevo León y depositados en la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA)

Specimens collected in Nuevo León and deposited at Colección Nacional de Mamíferos (CNMA)

Arturo Jiménez Guzmán*, José Antonio Niño Ramírez, Miguel Ángel Zúñiga Ramos y Juan Homero López Soto

Resumen. La influencia de Bernardo Villa Ramírez fue Key words: Mammalian collection, database, inventory, decisiva para el nacimiento y desarrollo de la Mastozoo- Mammalogy, Monterrey, México. logía en Nuevo León. Su relación académica con Arturo Jiménez Guzmán fue productiva y desembocó en El proceso histórico se remonta hasta los orígenes de diversas publicaciones sobre mamíferos mexicanos que la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad fueron documentadas con numerosos ejemplares de Autónoma de Nuevo León. El Dr. Bernardo Villa Ramírez museo. Parte del material colectado se depositó en la fue pionero en la vida académica de la Escuela de Bio- Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) del Insti- logía de aquel entonces, institución que nació como tuto de Biología, UNAM y representa un acervo una sección de la Escuela de Matemáticas. El Dr. Eduardo biológico de incalculable valor, que sigue siendo uti- Aguirre Pequeño en 1944, funda el Instituto de Inves- lizado para la documentación bibliográfica y digital de tigaciones Científicas de la Universidad de Nuevo León. la mastofauna de Nuevo León. Colectas adicionales por Con gran visión, el Dr. Aguirre establece el primer otros mastozoólogos nacionales y extranjeros han Museo Regional en el norte de México (Fig. 1), de suma incrementado dicho acervo. importancia, ya que fue base para los estudios de los diferentes investigadores. El Dr. Villa, sin lugar a duda, Palabras clave: Colección mastozoológica, base de fue uno de los primeros maestros que visitó la recién datos, inventario, Mastozoología, Monterrey, México. fundada Escuela de Biología, en 1952 (Fig. 2). Esta estrecha relación del Dr. Villa y la Escuela de Abstract. Bernardo Villa Ramírez greatly influenced Ciencias Biológicas, permitió a muchos alumnos the origin and growth of Mammalogy in Nuevo León. de Nuevo León, tener bases sólidas sobre preparación He and Arturo Jiménez Guzmán collaborated in joint científica de ejemplares, de gran trascendencia para la projects where field collecting was priority and produced formación de alumnos en su especialidad, importancia many museum specimens and publications. Numerous reconocida en la placa alusiva al Dr. Villa a la entrada specimens were deposited at Colección Nacional de del laboratorio que lleva su nombre (Fig. 3). Mamíferos (CNMA) del Instituto de Biología, UNAM that represent an important and valuable collection Fueron múltiples las estancias de investigación del resource that is continuously consulted for research Dr. Villa en Nuevo León. Destaca su excursión a la “Cueva through printed documentation and data bases. Further Envenenada” en Sabinas Hidalgo, en compañía de la field work by domestic and foreign mammalogists has segunda generación de Biólogos, donde se bandaron produced additional museum specimens from Nuevo más de 1000 ejemplares de Tadarida brasiliensis mexi- León. cana, estudios que dejaron claro por primera vez por un mexicano, la migración de esta especie.

Laboratorio de Mastozoología “Dr. Bernardo Villa Ramírez”, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León. Av. Pedro de Alba s/n, Cd. Universitaria, C.P. 66450 San Nicolás de los Garza, Nuevo León, México. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •35 Arturo Jiménez Guzmán, José Antonio Niño Ramírez, Miguel Ángel Zúñiga Ramos y Juan Homero López Soto

Figura 1. En aquella época, al mismo tiempo que se preparaba el material para la colección científica y una parte se enviaba a otros museos, también se construían diversos dioramas. Aquí se muestra al fondo, un diorama con castores, diseñado por el Dr. Bernardo Villa en el Museo Regional de Historia Natural (Jiménez, 1966).

Figura 2. El Dr. Bernardo Villa muestra el material colectado y preparado para la colección científica. Estas primeras generaciones recibieron del Dr. Villa una sólida formación en la colecta, montaje, intercambio e importancia de los museos naturales. De izquierda a derecha, José J. Ortíz Hernández, Jesús Nagao Guzmán, J. L. Cantú Chapa, Plácido Cantú González, Bernardo Villa Ramírez, Emilio Balli T., Xóchitl Cazares M., José Luís Pérez Sauceda, Irene Mir Araujo, Micaela González y la Srita. Fraustro.

36• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Ejemplares recolectados en el Estado de Nuevo León y depositados en la Colección Nacional de Mamíferos

ción integrada fue publicada por Jiménez et al. en 1996 y 1997; el primero en la descripción de la Colección de Mamíferos y el segundo como una lista anotada de mamíferos del Estado, respectivamente. La relación de ejemplares se muestra en el Apéndice 1. Los colecto- res de estos ejemplares son: Arturo Jiménez Guzmán, A. de la Garza B., A. Portales R., Bernardo Villa Ramírez, C. P. Harris, D. A. McCullough, D. E. Wilson, Eduardo Aguirre Pequeño, E. A. A., E. J. Koestner, E. V. Miller, G. K., Héctor Arita Watanabe, H. J. Renmorato, Jack Dan Webster, James H. Shaw, José Ramírez Pulido, J. A. Logan, J. R. Winkelman, L. García L., L. Villarreal A., L. W. Robbins, M. J. Hamilton, M. Luna Z., Ocaña Figura 3. El Dr. Bernardo Villa realizó un profundo esfuerzo de A., O. Lozano, Ponciano Luna Moreno, P. L. Clifton, formación en varias de nuestras generaciones, reconocimiento que Ray Bander, Rogelio Portales Ramos, R. A. Medellín es patente en esta placa en su honor a la entrada del Laboratorio de Mastozoología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad L., R. R. Peterson, Seth B. Benson, V. Tipton, Autónoma de Nuevo León. W. B. Richardson, W. J. Wren y W. López-Forment.

Otro producto fue la base de datos del inventario citado, junto con la información de los ejemplares La relación académica que el primer autor sostuvo depositados en la Colección de Mamíferos (UANL), de con el Dr. Villa, se inició con la participación en nuestra institución. La información fue proporcionada las colectas como alumno de primer año en 1956, bajo convenio a la Comisión Nacional para el Conoci- posteriormente en 1959 con la invitación a formar par- miento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) y está te del Instituto de Biología de la UNAM, colaborando descrita en Jiménez et al. (1996). y realizando la tesis “Contribución al conocimiento de la rabia en los murciélagos de México”. El trabajo La síntesis de la información sobre Nuevo León, fue de campo cristalizó en varias publicaciones, tales como reunida en un libro (Jiménez et al., 1999) e incluye además las de Villa (1954, 1955a, 1955b, 1956 y 1966), Villa y para cada especie, ejemplares depositados en colec- Jiménez (1961 y 1962) y Villa y Cockrum (1962). ciones nacionales y extranjeras. La situación taxonómica de la información procedente de la CNMA, tal y como En total, Jiménez (1966a) cita que en 1952, 1955 y 1956, fue incluida, se desglosa en el Apéndice 1. Mayor el Dr. Villa realizó colectas de material de diferentes partes información de la CNMA también es considerada en de Nuevo León, que fue depositado en la Colección la ficha técnica de la colección, publicada en el libro Nacional de Mamíferos (CNMA), del Instituto de Bio- Colecciones Mastozoológicas de México (Jiménez logía, Sección de Mastozoología de la Universidad et al., 2006). Autónoma de México; en la colecta de más de 100 ejemplares participaron Seth B. Benson, R. Bander, Arturo Tenemos como meta completar la versión corregida y Jiménez Guzmán, Ponciano Luna Moreno, E. W. Miller, aumentada del libro “Mamíferos de Nuevo León”, así Rogelio Portales Ramos, Juan Rendón G., Bernardo Villa como la “Guía de campo de los mamíferos de Nuevo R. y Douglas B. Webster. Los ejemplares antes men- León”, ya mencionada en Jiménez et al. (2006), donde cionados, entre otros, formaron parte de los estudios el material de la CNMA formará parte importante. para la tesis de posgrado de Arturo Jiménez Guzmán en la Universidad de Kansas, USA, bajo la dirección de E. Raymond Hall y Bernardo Villa Ramírez. La in- vestigación fue finalizada en 1966 y lleva por título AGRADECIMIENTOS “Mammals from Nuevo Leon” (Jiménez, 1966b). Agradecemos a la CONABIO por su apoyo al proyec- Más recientemente, como parte del estudio “Mamífe- to FB001/P008/93 y a los curadores que nos propor- ros de Nuevo León, México: Distribución y Taxono- cionaron información de sus colecciones: Fernando A. mía”, en 1993 realizamos el inventario de material pro- Cervantes, Robert M. Timm, Yar Petryszyn, Frederick cedente de Nuevo León y depositado en colecciones B. Stangl Jr., Carla Cicero, John Rozdilsky, Karen Cebra, nacionales y extranjeras. El Dr. Fernando A. Cervantes, Suzanne B. McLaren, Duane A. Schlitter, Bruce D. curador de la CNMA, Instituto de Biología, Universi- Patterson, Steven D. Stroka, Leanna Good y Geffery dad Nacional Autónoma de México, nos reportó 267 R. Luttrell. ejemplares procedentes de Nuevo León. La informa-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •37 Arturo Jiménez Guzmán, José Antonio Niño Ramírez, Miguel Ángel Zúñiga Ramos y Juan Homero López Soto

LITERATURA CITADA Villa Ramírez, B. 1954. Distribución actual de los castores en México. Anales del Instituto de Bio- Jiménez Guzmán, A. 1966a. Historia de la Mastozoología logía, Universidad Nacional Autónoma de en Nuevo León. Boletín de la Sociedad Nuevoleo- México, Serie Zoología 25: 443-450. nesa de Historia Natural Dr. J. Eleuterio González 1(1): 16-24. Villa Ramírez, B. 1955a. El murciélago colorado de Seminola, Lasiurus boreales seminolus (Rhoads), Jiménez Guzmán, A. 1966b. Mammals from Nuevo León. en México. Anales del Instituto de Biología, MA Thesis, Kansas University, Lawrence, USA. 247 p. Universidad Nacional Autónoma de México, Serie Zoología 26(1): 237-238. Jiménez Guzmán, A., J. A. Niño Ramírez y M. A. Zúñiga Ramos. 1996. Estado actual de la Colección de Villa Ramírez, B. 1955b. Una extraña y severa mortan- Mamíferos, Facultad de Ciencias Biológicas, dad de murciélagos Mormoops megalophylla Universidad Autónoma de Nuevo León, México. en el norte de México. Anales del Instituto Publicaciones Biológicas – F. C. B./U. A. N. L., de Biología, Universidad Nacional Autónoma de Suplemento 3: 1-30. México, Serie Zoología 26: 547-552.

Jiménez Guzmán, A., M. A. Zúñiga Ramos y J. A. Niño Villa Ramírez, B. 1956. Tadarida brasiliensis mexica- Ramírez. 1997. Lista anotada de Mamíferos na (Saussure), el murciélago guanero, es una de Nuevo León, México. Revista Mexicana de subespecie migratoria. Acta Zoológica Mexicana Mastozoología 2: 132-141. 1(11):1-11.

Jiménez Guzmán, A., M. A. Zúñiga Ramos y J. A. Niño Villa Ramírez, B. 1966. Los murciélagos de México. Ramírez. 1999. Mamíferos de Nuevo León, Instituto de Biología, Universidad Nacional México. Universidad Autónoma de Nuevo León. Autónoma de México, México D. F. 491 p. San Nicolás de los Garza, Nuevo León, México. 178 p. Villa Ramírez, B. y A. Jiménez Guzmán. 1961. Acerca de la posición taxonómica de Mormoops megalophylla Jiménez Guzmán, A., J. A. Niño Ramírez; M. A. Zúñiga senicula Rehn y la presencia del virus rábico en Ramos y J. H. López Soto. 2006. Capítulo 33. estos murciélagos insectívoros. Anales del Ins- Colección de Mamíferos. Laboratorio de Mastozoo- tituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma logía “Dr. Bernardo Villa Ramírez”, Facultad de de México, Serie Zoología 31 (1-2): 501-509. Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León. In Colecciones Mastozoológicas Villa Ramírez, B. y E. L. Cockrum. 1962. Migration in de México. (C. Lorenzo, E. Espinoza, M. Briones the guano bat, Tadarida brasiliensis mexicana y F. A. Cervantes, eds.). Instituto de Biología, (Saussure). Journal of Mammalogy 43(1): 43-64. UNAM y Asociación Mexicana de Mastozoología, Villa Ramírez, B y A. Jiménez Guzmán. 1962. Tres A.C. México, D.F. p. 437 - 445. casos más de rabia en los murciélagos de Méxi- Ramírez Pulido, J., J. Arroyo Cabrales y A. Castro co. Anales del Instituto de Biología, Universidad Campillo. 2005. Estado actual y relación nomen- Nacional Autónoma de México, Serie Zoología clatural de los mamíferos terrestres de México. 32(1-2): 391-395. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 21(1): 21-82.

38• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Ejemplares recolectados en el Estado de Nuevo León y depositados en la Colección Nacional de Mamíferos

Apéndice 1. Relación de 267 ejemplares colectados en el estado de Nuevo León, México, depositados en la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) del Instituto de Biología, UNAM y registrados en la Universidad Autónoma de Nuevo León (UANL). El nombre de la especie va seguido del número total de registros y la clave curatorial de la UANL. Los números entre paréntesis corresponden al número de catálogo de la CNMA. La nomenclatura científica y el orden filogenético es de acuerdo a Ramírez-Pulido et al., 2005.

Orden Lagomorpha Familia Leporidae • Lepus californicus asellus. 3 registros: 3034 (6801), 3035 (6802), 3062 (15365). • Sylvilagus audubonii parvulus. 1 registro: 3054 (12420). • Sylvilagus floridanus chapmani. 2 registros: 2930 (1192), 3036 (6880).

Orden Rodentia Familia Sciuridae • Sciurus alleni. 1 registro: 2929 (1191). • Spermophilus mexicanus parvidens. 5 registros: 2892 (1151), 2985 (4461), 2986 (4463), 2987 (4464), 2988 (4465). • Spermophilus variegatus couchii. 4 registros: 2984 (4454), 3057 (13601), 3100 (26149), 3101 (26150). • Cynomys mexicanus. 9 registros: 2968 (1940), 2969 (1941), 3046 (9048), 3047 (9049), 3058 (14878), 3063 (15366), 3064 (15369), 3102 (26154), 3125 (31608).

Familia Castoridae • Castor canadensis mexicanus. 2 registros: 2934 (1230), 2937 (1343).

Familia Muridae • Neotoma. 3 registros: 3055 (12446), 3056 (12448), 3059 (15139). • Neotoma leucodon subsolana. 2 registros: 3066 (15377), 3067 (15378). • Neotoma mexicana navus. 1 registro: 3106 (27170). • Neotoma micropus. 2 registros: 2901 (1162), 3032 (5071). • Peromyscus. 2 registros: 2918 (1179), 3068 (15654). • Peromyscus difficilis petricola. 4 registros: 2982 (3502), 3040 (7211), 3118 (31123), 3119 (31124). • Peromyscus eremicus eremicus. 7 registros: 2902 (1163), 2903 (1164), 2904 (1165), 2906 (1167), 2907 (1168), 2909 (1170), 2912 (1173). • Peromyscus eremicus phaeurus. 2 registros: 3117 (31098), 3126 (31624). • Peromyscus gratus gentilis. 2 registros: 3037 (7208), 3038 (7209). • Peromyscus leucopus texanus. 5 registros: 2910 (1171), 2911 (1172), 2913 (1174), 2931 (1198), 3124 (31235). • Peromyscus levipes ambiguus. 13 registros: 2933 (1207), 3131 (32938), 3132 (32939), 3133 (32940), 3134 (32941), 3135 (32942), 3136 (32943), 3137 (32944), 3138 (32945), 3139 (32946), 3140 (32947), 3150 (33222), 3151 (33246). • Peromyscus maniculatus blandus. 7 registros: 3039 (7210), 3122 (31221), 3123 (31227), 3152 (33974), 3153 (33975), 3154 (33976), 3155 (33977). • Peromyscus melanotis. 1 registro: 3156 (34014). • Peromyscus pectoralis laceianus. 13 registros: 2905 (1166), 2908 (1169), 2932 (1199), 3141 (32948), 3142 (32949), 3143 (32950), 3144 (32951), 3145 (32952), 3146 (32954), 3147 (32955), 3148 (32956), 3149 (32957), 3157 (34088). • Reithrodontomys fulvescens intermedius. 2 registros: 3120 (31163), 3121 (31166). • Onychomys leucogaster longipes. 11 registros: 2919 (1180), 2920 (1181), 2921 (1182), 2922 (1183), 2923 (1184), 2924 (1185), 2925 (1186), 2926 (1188), 2927 (1189), 2928 (1190), 3111 (27804). • Onychomys arenicola surrufus. 1 registro: 3128 (31626). • Sigmodon hispidus berlandieri. 3 registros: 2916 (1177), 2917 (1178), 2981 (3182). • Microtus mexicanus subsimus. 4 registros: 3107 (27464), 3108 (27465), 3109 (27466), 3110 (27467). • Rattus rattus. 1 registro: 2891 (799).

Familia Geomyidae • Cratogeomys castanops. 1 registro: 3065 (15376). • Thomomys bottae analogus. 1 registro: 3103 (26199). • Liomys irroratus alleni. 1 registro: 3105 (26575). • Perognathus merriami. 3 registros: 2914 (1175), 2915 (1176), 3127 (31625). • Chaetodipus nelsoni nelsoni. 1 registro: 3129 (32741). • Dipodomys merriami ambiguus. 8 registros: 2893 (1154), 2894 (1155), 2895 (1156), 2896 (1157), 2897 (1158), 2898 (1159), 2899 (1160), 2900 (1161).

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •39 Arturo Jiménez Guzmán, José Antonio Niño Ramírez, Miguel Ángel Zúñiga Ramos y Juan Homero López Soto

Orden Carnivora Familia Canidae • Urocyon cinereoargenteus scottii. 1 registro: 2936 (1238).

Orden Soricomorpha Familia Soricidae • Sorex milleri. 1 registro: 3104 (26549).

Orden Chiroptera Familia Mormoopidae • Mormoops megalophylla megalophylla. 21 registros: 3012 (4810), 3015 (4866), 3016 (4867), 3017 (4868), 3018 (4870), 3019 (4871), 3020 (4872), 3021 (4873), 3022 (4874), 3023 (4874), 3024 (4875), 3025 (4876), 3026 (4880), 3027 (4885), 3028 (4886), 3029 (4887), 3030 (4888), 3031 (4889), 3041 (7262), 3042 (7263), 3043 (7264).

Familia Phyllostomidae • Desmodus rotundus murinus. 10 registros: 3048 (12404), 3049 (12405), 3050 (12406), 3051 (12407), 3052 (12408), 3053 (12409), 3069 (22471), 3085 (25487), 3086 (25488), 3087 (25489). • Leptonycteris curasoae yerbabuenae. 8 registros: 2990 (4715), 2991 (4716), 2992 (4717), 2993 (4718), 2994 (4719), 2995 (4720), 2996 (4730), 2997 (4732). • Leptonycteris nivalis. 3 registros: 3082 (25254), 3083 (25255), 3084 (25256). • Choeronycteris mexicana. 2 registros: 3080 (25237), 3081 (25238).

Familia Molossidae • Tadarida. 10 registros: 2998 (4768), 2999 (4769), 3000 (4770), 3001 (4771), 3002 (4772), 3003 (4773), 3013 (4864), 3014 (4865), 3044 (7359), 3045 (7360). • Tadarida brasiliensis mexicana. 34 registros: 2945 (1597), 2946 (1598), 2947 (1599), 2948 (1600), 2954 (1921), 2955 (1922), 2956 (1923), 2957 (1924), 2958 (1925), 2959 (1926), 2960 (1927), 2961 (1928), 2962 (1929), 2963 (1930), 2964 (1931), 2965 (1932), 2966 (1933), 2967 (1934), 2971 (2160), 2972 (2161), 2973 (2162), 2974 (2163), 2975 (2164), 2976 (2165), 2989 (4591), 3006 (4802), 3007 (4803), 3008 (4804), 3009 (4805), 3010 (4806), 3011 (4807), 3033 (5555), 3079 (22488), 3099 (25698).

Familia Vespertilionidae • Parastrellus hesperus maximus. 3 registros: 3076 (22478), 3077 (22479), 3113 (28358). • Antrozous pallidus pallidus. 2 registros: 2944 (1596), 2977 (2567). • Lasiurus borealis. 3 registros: 2938 (1531), 2949 (1621), 2983 (3575). • Lasiurus cinereus cinereus. 1 registro: 3130 (32907). • Lasiurus intermedius intermedius. 2 registros: 2978 (2568), 2979 (2569). • Corynorhinus townsendii australis. 9 registros: 3090 (25670), 3091 (25671), 3092 (25672), 3093 (25673), 3094 (25674), 3095 (25675), 3096 (25676), 3097 (25677), 3098 (25678). • Eptesicus fuscus fuscus. 2 registros: 3078 (22480), 3112 (27973). • Myotis. 2 registros: 3060 (15142), 3061 (15143). • Myotis ciliolabrum melanorhinaus. 1 registro: 2939 (1566). • Myotis occultus. 4 registros: 2940 (1590), 2941 (1591), 2942 (1592), 2943 (1593). • Myotis thysanodes thysanodes. 5 registros: 3070 (22472), 3071 (22473), 3072 (22474), 3089 (25622), 3114 (28886). • Myotis velifer incautus. 14 registros: 2950 (1804), 2951 (1805), 2952 (1806), 2953 (1807), 2970 (1957), 2980 (2570), 3004 (4774), 3005 (4775), 3073 (22475), 3074 (22476), 3075 (22477), 3088 (25593), 3115 (28890), 3116 (28891).

Orden Artiodactyla Familia Tayassuidae • Pecari tajacu angulatus. 1 registro: 2935 (1237).

40• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Análisis morfológico y morfométrico de ratas arborícolas del género Tylomys

Morphometrical and morphological analyses of tree rats of the genus Tylomys

Eduardo E. Espinoza Medinilla1, 2* y Mahinda Martínez2

Resumen. Las 3 especies de rata arborícola del géne- length. However, the coloration of the body fur is highly ro Tylomys de México no han sido revisadas taxo- variable even within a same locality. Therefore, the aim nómicamente de manera apropiada desde su descrip- of this research was to identify metric and non-metric ción original en 1866, por lo que actualmente es difícil unique characters to characterize these taxa. Pelage su determinación. Estos taxa se han intentado distin- coloration, skull morphology and 16 measurements were guir por la longitud de los molares y su distribución assessed in 58 tree rats genus Tylomys from México geográfica, sin embargo, el color del pelaje varía has- and Central America. Results showed that there are no ta en ejemplares de la misma localidad. Por lo tanto, el patterns of fur coloration, skull features, and morphometric objetivo del presente trabajo fué distinguir taxonómi- variables that may characterize any of the species camente a estos taxa. Se analizaron morfológicamente examined. It is proposed, therefore, that T. nudicaudus 58 ejemplares de Tylomys de México y Centroamérica be recognized as the only species of tree rat genus Tylomys además de 16 variables craneales. Los resultados in- in México until further specimens are taken into account dicaron que no existen diferencias significativas entre and new approaches to understand better the taxonomy la morfología de los ejemplares examinados ni entre las of the genus are undertaken. variables craneales de las tres especies de Tylomys analizadas. Por lo tanto, se propone que se reconozca Key words: México, Central America, Tylomys bullaris, exclusivamente a T. nudicaudus como la única espe- T. nudicaudus, T. tumbalensis, Rodentia. cie de México hasta que se cuente con un tamaño de muestra mayor y se explore nuevamente el límite de especies en el género. INTRODUCCIÓN Palabras clave: México, Centroamérica, Tylomys bullaris, T. nudicaudus, T. tumbalensis, Rodentia. La subfamilia de roedores Sigmodontinae (Rodentia: Muridae) es la más diversa en el trópico de América Abstract. The taxonomy of the 3 species of tree rats Central (Ferrusquía-Villafranca, 1978). En ella están genus Tylomys occurring in México has been poorly incluidos géneros complejos, donde la relación ancestro addressed and remains unclear since their original descendiente no está resuelta del todo, como Oryzomys, descriptions in 1866. Usual criteria to tell apart these Peromyscus y Reithrodontomys (Braun, 1993; Carlenton taxa have been geographical distribution and check teeth y Musser, 1984; Voss, 1988) por lo que se encuentran

1 Laboratorio de Genética, El Colegio de la Frontera Sur. Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n. C.P. 29290 San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México 2 Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Avenida de las Ciencias s/n, Col. Juriquilla. C.P. 76010 Querétaro, México * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •43 Eduardo E. Espinoza Medinilla y Mahinda Martínez

bajo revisiones taxonómicas y filogenéticas. Sin em- MATERIALES Y MÉTODOS bargo, el género Tylomys no ha sido suficientemente tratado desde el punto de vista taxonómico. Ninguna Se revisaron ejemplares de museo de Tylomys bullaris de las 7 especies que comprende el género ha sido (1), T. nudicaudus (56) y T. tumbalensis (1) de las estudiada desde su descripción original (Cabrera, 1961; siguientes colecciones biológicas: El Colegio de la Emmons y Ferr, 1997; Hall, 1981; Honacki et al., 1982; Frontera Sur (ECOSUR, 4); Colección Nacional de Nowak, 1991; Reid, 1997). Mamíferos (CNMA), Instituto de Biología, Universi- dad Nacional Autónoma de México (23); Instituto de Cuatro especies son endémicas de una sola localidad, Historia Natural (IHNMASTO), Tuxtla Gutiérrez, Chiapas 2 de México y 2 de Panamá; las 3 especies restantes se (8); Instituto de Investigaciones Biológicas, Universi- encuentran distribuidas en México, Centroamérica y dad de Veracruz (IIBUV, 4); Colección de Cordados, el noreste de Sudamérica (Colombia y Ecuador). Las Instituto Politécnico Nacional (IPNCB, 2); Colección 3 especies con distribución en México son T. bullaris, de Mamíferos, Universidad Autónoma Metropolitana T. nudicaudus y T. tumbalensis. Su clasificación se (UAM-I, 1) y Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas basa en límites geográficos, coloración del pelaje y la (UNICAH) Tuxtla Gutiérrez, Chiapas (3) y United medida de algunas características craneales como el States Nacional Museum (USNM), Washington, D. C. tamaño de la bula timpánica y la longitud de los molares (13). Además, se examinaron 8 ejemplares colectados maxilares (Hall, 1981). Desafortunadamente, la iden- en campo, y 2 que estaban en cautiverio en el Institu- tificación de las especies se dificulta debido a que el to de Investigaciones Biológicas de la Universidad de patrón de coloración de los taxa mexicanos varía hasta Veracruz. Las localidades de colecta de los ejemplares en ejemplares de la misma localidad; además, la lon- (Fig. 1) son Chiapas: Rancho Bélgica, 4 km N Finca gitud de los molares y la bula timpánica están estre- Santa Cruz, La Concordia (L1); Alrededores de Oxchuc chamente relacionadas con la edad de los individuos. (L2); Zoológico Miguel Álvarez del Toro, 2 km S Tuxtla Adicionalmente, no existen suficientes ejemplares de Gutiérrez (L3); Reserva El Ocote Río la Venta, La referencia en las colecciones mexicanas, además de que Palmita, Ocozocoautla (L6); cascadas Agua Azul resguardan una sola especie (T. nudicaudus), siendo Chiquito, Tumbala (L7); Rancho Alejandría, 4 km N que en realidad se reconocen tres (Arita y Ceballos, Estación Juárez (L9); Reserva de la Biósfera Montes 1997; Hall, 1981; Ramírez-Pulido y Castro-Campillo, Azules, Estación Chajul, Cueva, 4 km W Ocosingo (L12); 1990; Ramírez-Pulido, et al., 1983). alrededores de Tumbalá (L19); alrededores de Existe poca información disponible sobre la biología Huehuetán (L20); Río Pichucalco, Pichucalco (L13). de Tylomys, entre la que destaca datos aislados sobre Guerrero: 11 km S Valerio Trujano (L11). Oaxaca: su historia natural y biología reproductiva (Baker y San Gabriel Mixtepec (L14); 11 km S La Esperanza, Petersen, 1965; Helm, 1975). Asimismo, el género Santiago Comaltepec (L15); 20 km N Putla de Guerre- Tylomys se ha utilizado como grupo comparativo en ro, San Isidro (L16). Puebla: Yancuictlalpan, Yaonahuac estudios filogenéticos de otros roedores como Neotoma (L4); 6 km NW Rancho las Margaritas, Hueytamalco (Bradley, et al., 2004; Hooper, 1960). La única (L10). Veracruz: 2 km S Suchilapa, Suchilapa (L5); Los información taxonómica disponible sobre Tylomys Amates, Catemaco (L8); Ejido Monte Blanco, Tlaltetela mexicanos indica que T. nudicaudus tiene 4 subespecies: (L17); Reserva de la Biósfera Los Tuxtlas, Soteapan T. n. gymmnurus, T. n. microdon, T. n. nudicaudus y T. n. villai (Ceballos y Oliva, 2005; Goodwin, 1969; Hall, 1981). Por otro lado, sobre T. bullaris y T. tumbalensis desafortunadamente no existe informa- ción biológica disponible en la literatura, lo cual pueden ser el motivo de que el gobierno de México las consideraba como raras (SEDESOL, 1994). Por lo tanto, es necesario aportar información sobre Tylomys de México para incrementar su conocimiento biológico.

El objetivo del presente trabajo fué entonces, deter- minar con morfología y morfometría la diferencia en- tre las especies del género Tylomys en México y Centroamérica. Figura 1. Localización geográfica de las 23 localidades de colecta de los 58 ejemplares examinados de la rata arborícola Tylomys. En el texto se da la información de cada localidad.

44• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Análisis morfológico y morfométrico de ratas arborícolas del género Tylomys

(L18). Guatemala: El Recreo (L21); Finca Río Frío, Las hasta un color canela amarillento. El color general pre- Nubes, Izabal (L22). Nicaragua: 4 km N Aldea Puerto senta una gran variedad de acuerdo con la edad. En de Golpe, San Agustín, El Progreso (L23). contraste, en dos de las tres descripciones originales de las especies, los autores establecen el patrón “ro- Para cada ejemplar se anotaron los datos de colecta jizo” del pelo en la región dorsal, lo que no se aprecia (Apéndice 1) y cada uno de los siguientes parámetros: en T. bullaris porque se trata de un individuo juvenil. patrón de coloración dorsal, lateral y ventral; tamaño, El pecho blanco es otro caracter que se distingue en forma y coloración de la cola; largo del pelo, color de las tres descripciones. En cuanto a características la base a la punta, sedosidad y abundancia. Del cráneo craneales, las descripciones son imprecisas y poco se observó su estructura, grado de osificación de las definidas para establecer una verdadera identidad de suturas, así como forma y características de los molares. las especies. Sin embargo, con la información anterior Para los análisis morfométricos se consideraron 16 se pudieron identificar 3 estadios morfológicos de medidas craneales convencionales (Apéndice 2) las cuales acuerdo con la edad, definidos por el patrón de colo- fueron obtenidas con vernier digital marca Mitutoyo ración y el desgaste de la dentina: jóvenes, maduros con aproximación de 0.01 mm. Se evaluó también su y seniles. normalidad y la probabilidad de que fueron tomadas Jóvenes. Todos los jóvenes de Tylomys son muy si- bajo las mismas condiciones de error con el programa milares en su coloración, el pelaje es denso de color JUMP ver. 4.2.2. Para las medidas bilaterales siempre gris oxford oscuro, pecho muy blanco, el patrón bicolor se midió el lado izquierdo para evitar efectos de asi- de la cola es poco notable, aunque llegan a diferen- metría. Cada ejemplar se ubicó en alguna categoría de ciarse el blanco y el gris oscuro lustroso. El cráneo es edad, con base en el desgaste de los molares, bajo el frágil (poco osificado) y el puente supraorbital es muy método propuesto por Hoffmeister (1951) y Cervantes pequeño o, en algunos casos, no se distingue con fa- et al. (1993). De las especies T. bullaris y T. tumbalensis cilidad (0.5 a 0.9 mm). Los molares presentan la denti- sólo se tienen las medidas del ejemplar tipo, pues no na bien desarrollada en forma de cúspides, el tercero existe ningún otro ejemplar en colecciones científicas. se encuentra emergiendo o a la mitad de su salida en Adicionalmente, se llevó a cabo un análisis de agrupa- la mandíbula. La bula timpánica es muy frágil, obser- miento (cluster) por promedio con todos los ejempla- vándola a contra luz es opaca claro. res, sin importar edad ni sexo, para observar la tendencia del grupo en conjunto, esperando una po- Maduros. Los ejemplares maduros dejan de tener el sible diferenciación entre los ejemplares. Posteriormente pelo gris para ser invadidos por pelos un poco más se realizaron análisis de componentes principales: largos, y que hacia la región distal cambian de tonali- 1) a todo el conjunto sin importar sexo ni categoría de dad a color ocre canela. Dichos pelos se concentran edad, 2) considerando sólo los machos, 3) sólo hem- en la línea media dorsal, cambio que define la colora- bras y 4) uno por cada grupo de edades. Esto se hizo ción adulta, pues entre mayor edad aumenta la canti- con la finalidad de elegir aquellas variables más dad de pelos, los que se tornan aún más amarillentos. informativas y con ellas aplicar otro análisis de agru- Esto se relaciona directamente con el grado de madu- pamiento para determinar el grado de afinidad entre rez haciendo fácil distinguir el cambio de inmaduro hacia los ejemplares de distintas localidades. adulto. El patrón de la cola bicolor es más acentuado, pues los colores son más intensos entre el blanco y el gris oscuro lustroso. El cráneo es más fuerte y RESULTADOS sólido, el puente supraorbital se desarrolla desde 1.0 hasta 1.9 mm de ancho. El tercer molar está completa- Los ejemplares examinados corresponden a 29 locali- mente fuera; la dentina empieza a mostrar desgaste, dades que incluyen cinco ejemplares de Guatemala y que se observa porque las cúspides no presentan Nicaragua que pertenecen a la distribución reconoci- ángulos piramidales. La bula timpánica es fuerte y da de T. nudicaudus. osificada a contraluz, por lo que ya no ofrece un color opaco, sino que tiende al color crema característico de estos huesos. Morfología Seniles. Los ejemplares seniles se caracterizan por tener En este análisis se usaron pieles de 52 ejemplares, debido el pelo ocre amarillento, que le da un aspecto general a que 6 eran solamente cráneo. Entre las especies del canela rojizo, hasta un tono amarillento; los pelos gri- género, se encuentra un patrón de coloración poco ses son de menor tamaño y muchas de sus puntas se definido, algunos ejemplares son gris oxford oscuro tornan canela amarillento aumentando el ancho de la

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •45 Eduardo E. Espinoza Medinilla y Mahinda Martínez

banda de color en la línea media que, incluso, llega a rías 4 y 5. Los valores obtenidos para los análisis de invadir toda la región dorsal. El patrón bicolor de la normalidad y la probabilidad de cada una de las varia- cola se mantiene, pero el blanco disminuye en inten- bles demuestran que todas las medidas se ajustan a sidad hasta un color crema grisáceo. El cráneo es bas- una distribución normal (Cuadro 1). tante osificado, con suturas muy bien osificadas, lo que Hall (1981) denota como “ornamentado”. La bula Para los análisis de agrupamiento (con 16 variables) timpánica es fuertemente osificada, los molares con todos los individuos (sin considerar sexo y edad), presentan un desgaste amplio, donde la dentina no el dendrograma resultante por agrupamiento de unión presenta ningún tipo de cúspide, por el contrario, el completa (Figura 2), muestra tres grupos en una pro- esmalte se observa en forma de pequeñas islas. En ejem- porción de 95%. En la primer rama (A) se agrupan la plares mayores, estas islas ya no existen, mostrando mayoría de individuos de talla mediana, considerando desgaste total; el puente supraorbital es muy grande que la longitud total del cráneo se encuentra entre los (1.9 a 3.7 mm), lo que ofrece también ese caracter valores de 46.4 mm a 54.6 mm. La segunda rama (B) “ornamentado”. la conforman los ejemplares de mayor tamaño y su intervalo en la longitud total del cráneo es de 52.3 mm a 56.4; la última rama (C) esta comprendida por los Morfometría de talla pequeña, pues los valores van de 36.8 mm a Este análisis considero solamente medidas craneales 50 mm. (Apéndice 2) debido a que las medidas somáticas no El dendrograma resultado del análisis para hembras son regulares y dependen del colector (Santos, 1994). muestra dos ramas (Fig. 3). La superior, A, la compo- El total de ejemplares para este análisis fue de 49 y nen 14 ejemplares en donde la longitud del cráneo presenta únicamente fue posible conocer el sexo de 46 ejemplares valores de entre 42 mm a 54.3 mm y la rama B (25 machos y 21 hembras) debido a que algunos ejem- la conforman siete individuos con longitud del cráneo plares no contaban con dicha información. de 54.6 mm a 57.7 mm. En el caso de los machos Se propusieron 5 categorías de edad y debido a que (n = 25), al igual que las hembras, únicamente se solo se encontró un individuo de la 5, se fusionó con forman dos ramas (Fig. 4). La primera, A, consta de los de la categoría 4. Los ejemplares con el cráneo dañado 14 ejemplares con medidas en la longitud del cráneo no se incluyeron. De tal forma, que los ejemplares se de 36.8 mm a 47.2 mm, y la rama B con 11 especimenes agruparon así: 8 jóvenes en las categorías 1 y 2; 26 con valores de 48.3 mm y de 56.2 mm en la longitud maduros en la categoría 3, y 15 seniles en las catego- total del cráneo.

Cuadro 1. Promedio y variación de las medidas del cráneo y dentario de los ejemplares de ratas arborícolas Tylomys y probabilidad de su distribución normal.

Medida Media Desviación Error Coeficiente Normalidad Probabilidad estándar estándar de Variación (W) (

LOCR 47.09 5.53 0.60 11.74 0.95 0.0082 LOFI 8.36 1.04 0.11 12.4 0.94 0.0016 MOLAM 8.87 0.58 0.06 6.5 0.95 0.0242 LOMA 23.65 3.60 0.38 15.23 0.91 < 0.0001 ANIN 9.04 1.10 0.11 12.22 0.92 < 0.0001 ANCC 16.19 1.33 0.14 8.26 0.97 0.2645 LOBU 6.66 0.72 0.07 10.85 0.95 0.0369 LOPA 7.8 0.92 0.10 11.89 0.94 0.0010 MOLAX 8.46 0.52 0.05 6.14 0.94 0.0025 LONA 16.18 2.50 0.27 15.48 0.96 0.1242 M3M3 8.63 0.69 0.07 8.08 0.94 0.0028 ANRO 8.55 1.00 0.10 11.79 0.96 0.0692 ALCR 11.54 0.93 0.10 8.06 0.93 0.0006 ALMA 12.75 2.04 0.22 16.00 0.95 0.0275 SUOR 1.82 0.71 0.07 39.29 0.97 0.1913

46• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Análisis morfológico y morfométrico de ratas arborícolas del género Tylomys

Figura 3. Dendrograma del análisis de agrupamiento con 16 varia- bles con las 21 hembras de Tylomys . El ejemplar tipo de T. bullaris esta marcado en el recuadro. A y B representan ramas, el resto de claves pueden observarse en el Apéndice 1.

presenta 15 individuos (Fig. 6) donde el de mayor ta- lla en longitud del cráneo es de 57. 4 mm. En la rama B, con 11 ejemplares, el valor más alto encontrado es de 47.2 mm.

El grupo de 15 especimenes de la edad senil, catego- rías 4 y 5, está igualmente conformado por dos ramas (Fig. 7). La A presenta seis ejemplares donde la talla mayor en longitud total del cráneo es de 52.3 mm y la rama B, los individuos de mayor talla, con 57.7 mm como valor máximo.

Los resultados de los análisis de componentes princi- pales muestran que el factor 1 y 2 explican el 95% de la variación de los datos craneales (Fig. 8) en todos los casos. Esto es, que se presenta el mismo patrón de variación morfológica tanto si se considera a todos los Figura 2. Agrupamiento de los ejemplares de la rata arborícola especímenes como una sola muestra, sin importar edad Tylomys basado en 16 variables del cráneo y dentario sin considerar y sexo, como si los datos se examinan por cada uno de sexo y edad. Los ejemplares tipo de T. bullaris y T. tumbalensis los grupos de edades y de ambos sexos. Las variables corresponden a los recuadros superior e inferior, respectivamente. responsables de esta patrón de variación en el espacio A, B y C representan ramas; el significado de las claves se indican en el Apéndice 1. multivariado son MOLAM (Longitud de los molares mandibulares en línea), MOLAX (Longitud de los molares maxilares en línea) y ANCC (Anchura de caja craneal), LOPA (Longitud del paladar), LOFI (Longitud del Los dendrogramas por grupos de edades (Figs. 5, 6 y foramen incisivo), ALCR (Altura caja craneana), SUOR 7) demuestran la misma tendencia en la formación de (Anchura del puente supraorbital), ALMA (Altura de dos ramas A y B. En el caso de los ejemplares de las la mandíbula) y ANIN (Anchura interorbital). categorías de edad 1 y 2 (Fig. 5) la rama A ofrece los valores más altos con tres individuos con respecto a Por lo tanto, con estas nueve variables se llevó a cabo la rama B. Con respecto a la categoría de edad 3, un nuevo análisis de agrupamiento (Fig. 9) formando ejemplares considerados como maduros, la rama A dos grupos en una proporción de 95%. La rama A del

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •47 Eduardo E. Espinoza Medinilla y Mahinda Martínez

Figura 4. Dendrograma del análisis de agrupamiento con 16 varia- bles con los 25 machos de Tylomys . El ejemplar tipo de T. Figura 6. Dendrograma del análisis de agrupamiento con 16 varia- tumbalensis esta marcado en el recuadro. A y B representan ramas, bles con los 26 individuos edad 3 (maduros) de Tylomys . El ejem- el resto de claves pueden observarse en el Apéndice 1. plar tipo de T. tumbalensis esta marcado en el recuadro. A y B representan ramas, el resto de claves pueden observarse en el Apén- dice 1.

Figura 5. Dendrograma del análisis de agrupamiento con 16 varia- bles con los ocho individuos edad 1 y 2 (juveniles) de Tylomys. El ejemplar tipo de T. bullaris esta marcado en el recuadro. A y B representan ramas, el resto de claves pueden observarse en el Apén- dice 1.

dendrograma está conformada por 33 individuos, donde los valores de la longitud total del cráneo varía entre Figura 7. Dendrograma del análisis de agrupamiento con 16 varia- bles con los 15 individuos edad 4 y 5 (seniles) de Tylomys. A y B 37.9 a 50 mm; mientras que la rama B cuenta con representan ramas, el resto de claves pueden observarse en el Apén- 16 individuos, donde la talla va de 46.1 a 57.7 mm. dice 1.

DISCUSIÓN de T. bullaris, que fue recolectado por Nelson y Goldman en Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, en septiembre de 1895; Del análisis morfológico de los ejemplares encontra- es un individuo inmaduro que el presente estudio de- dos, no fue posible establecer diferencias notorias terminó como individuo joven, con un patrón de colo- entre las especies T. bullaris, T. nudicaudus, y T. ración propio de su categoría de edad según nuestros tumbalensis con distribución en México. La variación resultados. Además, este ejemplar presenta una pieza del patrón de coloración y la influencia de la edad de dental emergiendo, el molar superior 3, la dentina sin los ejemplares generan inconsistencias para distinguir desgaste con las cúspides prominentes, pero con una a los taxa. Asimismo, sólo se cuenta con un ejemplar longitud total del cuerpo de 324 mm. En un roedor

48• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Análisis morfológico y morfométrico de ratas arborícolas del género Tylomys

Figura 8. Análisis de componentes principales de las variables del cráneo y dentario de ejemplares de rata arborícola Tylomys. A, machos y hembras de todas las edades; B, jóvenes; C, hembras; D, maduros; E, machos; F, seniles.

múrido, estas características pueden asignar a este En general, los patrones morfológicos de las tres ejemplar como un adulto joven, por lo que se le con- especies del género son muy similares entre sí. Las sideró como una especie distinta, pero que nosotros diferencias más importantes están dadas por los dife- consideramos como sinónimo de T. nudicaudus. rentes patrones de coloración debido a las edades de los individuos, esto se ha podido observar en las mismas En el caso de T. tumbalensis, también fue recolectado localidades donde las poblaciones son abundantes por Nelson y Goldman en Tumbalá, Chiapas, en octu- como las Reservas de la Biosfera El Triunfo y El Ocote, bre de 1895. En este trabajo fue clasificado dentro del en Chiapas (E. E. Espinoza y M. Martínez, observa- patrón de adulto, es decir, un individuo maduro joven ción personal). con el patrón de coloración descrito en los resultados. Presenta, además, una longitud total de 448 mm (124 mm En cuanto a las observaciones de morfometría del pre- más que T. bullaris), características que lo hacen dife- sente estudio, destaca que no fué posible encontrar en rente de los inmaduros y los adultos de T. nudicaudus los dendrogramas elaborados parámetros que distin- que seguramente utilizó C. Hart Merriam en 1901 para gan a las especies de Tylomys examinadas. A pesar de sus descripciones; incluso en el detalle del color del que T. bullaris fue comparado con nueve especimenes pelaje hace una referencia a la edad del ejemplar seña- provenientes de la localidad tipo de Tuxtla Gutiérrez, landolo con un símbolo de interrogación (Merriam, 1901). mientras que en el caso de T. tumbalensis, se incorpo-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •49 Eduardo E. Espinoza Medinilla y Mahinda Martínez

tratados los individuos eran agrupados por tamaño en dos y hasta tres grupos coincidiendo con lo encon- trado para las tres categorías de edad.

CONCLUSIONES

En conclusión, los patrones de coloración y la estructu- ra del cráneo de las ratas arborícolas Tylomys exami- nadas varían de acuerdo con la edad de los individuos. Estos atributos, probablemente combinados con el gran tamaño que presentan para ser roedores de la familia Muridae, podrían explicar las confusiones para su determinación como especies que carecen de una mues- tra adecuada en calidad y cantidad. Cabe señalar que algunos de estos taxa fueron determinados por inves- tigadores europeos y otros americanos, lo que ocasionó que los ejemplares tipo de las especies no estuvieran disponibles para la época en que se describieron (1866- 1901).

Por lo tanto, proponemos unir a T. bullaris, T. nudicaudus y T. tumbalensis en una sola especie que, de acuerdo con el artículo 23 del Código Internacio- nal de Nomenclatura Zoológica, correspondería a T. nudicaudus, por ser la primera descrita. Dado que se eliminarían dos especies consideradas como raras en la Norma Oficial Mexicana, se sugiere que Tylomys nudicaudus se considere dentro de la categoría de amenazada.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen profundamente al Dr. Fernan- do A. Cervantes, del Instituto de Biología de la UNAM; a la Dra. Consuelo Lorenzo y a Anna Horvath del Co- legio de la Frontera Sur; al Biól. Gustavo Rivera, de la Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas; al M. en Figura 9. Dendrograma del análisis de agrupamiento con las nueve C. Alvar González, del Instituto de Investigaciones variables determindas por componentes principales, con todos los Biológicas de la Universidad de Veracruz; al Dr. Alfred individuos de Tylomys sin considerar sexo y edad. Los ejemplares tipo de T. bullaris y T. tumbalensis están marcados en recuadro. Gardner y Dr. Don Wilson del Museo Smithsoniano; A y B representan ramas, el resto de claves pueden observarse en al Dr. José Ramírez-Pulido de la Universidad Autóno- el Apéndice 1. ma Metropolitana Iztapalapa; al Maestro Ticul Álvarez (Q.E.P.D) del Instituto Politécnico Nacional; y al Instituto de Historia Natural del estado de Chiapas por permitir la revisión y préstamo de ejemplares de raron tres ejemplares provenientes de Tumbalá (loca- las colecciones científicas a su cargo. Al Dr. Ricardo lidad tipo), las muestras lucen morfométricamente López-Wilchis y a la Dra. Ella Vázquez por su valiosa similares. ayuda. A los revisores anónimos agradezco también sus comentarios, que sin duda enriquecieron el En los diferentes análisis estadísticos no se encontra- contenido de este trabajo. Por último, al Consejo ron diferencias significativas entre los individuos de Ciencia y Tecnología del estado de Querétaro por comparados entre sexo y edades, en todos los casos el apoyo otorgado.

50• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Análisis morfológico y morfométrico de ratas arborícolas del género Tylomys

LITERATURA CITADA Helm, J. D., III. 1975. Reproductive biology of Ototylomys (Cricetidae). Journal of Mammalogy 56: 575-90. Arita, T. H. y G. Ceballos. 1997. Los mamíferos de México: Hoffmeister, D.F. 1951. A taxonomic and evolutionary Distribución y estado de conservación. Revista study of the piñon mouse, Peromyscus truei. Mexicana de Mastozoología 2: 33-71. Illinois Biological Monograph 21(4): 1-104. Baker, R. H. y K. Petersen. 1965. Notes on a climbing Honacki, H.J., K.E. Kinman y J.W. Koeppi. 1982. Mammal rat, Tylomys, from Oaxaca, Mexico. Journal of species of the world. Joint Venture Allen Press, Mammalogy 46: 694-95. Inc and The Association of Systematics Bradley, D. R., C. Edwards, D. Carroll y C. Kilpatrick. Collections. Kansas USA. 694 p. 2004. Phylogenetic relationships of Neotominae Hooper, E.T. 1960. The glands penis in Neotoma – Peromyscine rodents: Base don DNA sequences (Rodentia) and allied genera. Occasional Papers from the mitochondrial cytochrome- b gene. Journal of the museum of zoology. University of Michigan of Mammalogy 85(3): 389-395. 618: 1-20. Braun, K.J. 1993. Systematic Relationships of the Tribe Phyllotini (Muridae: Sigmodontinae) of South Merriam, H. 1901. Seven new mammals from México, America. Special Publication of Oklahoma Museum including a new genus of rodents. Proceddings of Natural History. 1- 50 p. of the Washington academy of sciences. Vol. III, 559-563 p. Cabrera, A. 1961. Catálogo de los mamíferos de Amé- rica del Sur. Revista del Museo Argentino de Cien- Nowak, R.M. 1991. Mammals of the World. Fifth Edition, cias Naturales Bernardino Rivadavia. Instituto Vol. II. The Johns Hopkins University Press. Nacional de Ciencias Zoológicas (4) 2: 309–732 1629 p. Carlenton, M.D. y G. G. Musser. 1984. Muroid Rodents. Ramírez-Pulido J. y A. Castro-Campillo. 1990. Bibliografía In Orders and families of Recent mammals of the Reciente de los Mamíferos de México. 1983/1988. world. S. Anderson and J.K. Jones, Jr. (eds.). John Universidad Autónoma Metropolitana. México, Wiley and Sons, New York. 289 – 380 p. D.F. 127 p. Cervantes, R. F., M. Martínez y Y. Hortelano. 1993. Ramírez-Pulido, J. López-Wilchis, R. Müdespacher, Variación morfométrica intrapoblacional de C. e I. Lira. 1983. Lista y bibliografía reciente Peromyscus melanocarpus (Rodentia: Muridae) de los mamíferos de México. Universidad Autó- de Oaxaca, México. Anales del Instituto de Bio- noma Metropolitana - Iztapalapa, México, D. F. logía, Universidad Nacional Autónoma de México, 287 p. Serie Zoología 64(2): 153-165. Reid, A.F. 1997. A fiel guide to the mammals of Central Ceballos G. y Oliva G. (Coordinadores). 2005. Los America and southeast Mexico. Oxford University mamíferos silvestres de México. Fondo de Press. 334 p. Cultura Económica, CONABIO. UNAM. México, Santos. M.A. 1994. Evaluación del uso de las medidas D. F. 988 p. externas estandar en los análisis morfométricos Emmons, H. L. y F. Ferr. 1997. Neotropical rainforest de mamíferos. Anales del Instituto de Biología, mammals. A fiel guide. second. The University Serie Zoología 65(2): 275-285. Chicago Press. 307 p. SEDESOL (Secretaría de Desarrollo Social). 1994. Ferrusquía -Villafranca, I. 1978. Distribution of Cenozoic Norma Oficial Mexicana NOM-ECOL-1994, que vertebrate fauna in Middle America and problems determina las especies y subespecies de flora y of migration between North and South America. fauna silvestres terrestres y acuáticas en peligro In Conexiones terrestres entre Norte y Sudamérica. de extinción, amenazadas, raras y las sujetas a (V. Ferrsuquia, ed.). Boletin 101, Instituto de Geo- protección especial, y que establece especifica- logía, UNAM, México. 93-329 p. ciones para su protección. Diario Oficial de la Goodwin, G.G. 1969. Mammals from the state of Oaxaca, Federación, 438: 2-60. Mexico, in the American Museum of Natural Voss, R.S. 1988. Systematics and ecology of ichthyomyne History, Bulletin of the American Museum of Natural rodents (Muroidea): patterns of morphological History, New York 141: 1–269. evolution in a small adaptative radiation. Bulletin Hall, E.R. 1981. The Mammals of Noth America. Second of the American Museum of Natural History edition. New York, John Wiley & Sons. 1181 p. 188: 259-493.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •51 Eduardo E. Espinoza Medinilla y Mahinda Martínez

Apéndice 1. Ejemplares de museo (58) de ratas arborícolas del género Tylomys examinados para su análisis taxonómico. ? = sin dato. * Holotipo de T. tumbalensis. ** Holotipo de T. bullaris. A cada uno de los ejemplares se le asignó una clave que consistió de cuatro letras y un número progresivo. Las dos primeras letras se asignaron por el estado origen y las dos restantes de la localidad según lo descrito en materiales y métodos. Loto = longitud total (mm).

Clave1 Sexo Loto Cola Pata Oreja Peso Colecta Reproducción Colección No. Cat. T001chtr F 460 220 35 30 262 04-Jul-95 4 Pezones ECOSUR 387 T002chox M 463 243 41 30 290 27-Nov-99 T. escrotados ECOSUR 807 T003chtx F 203 33 26 128 06-Jul-95 Juvenil ECOSUR 388 T004puya ? ? ? ? ? ? ? ? UAM-I 4132 T005vesu M 440 226 38 28.5 ? 07-May-62 T.24X11 CNMA 7715 T006chtx F 497 238 40 27 ? 22-Dic-81 Mamas CNMA 19333 T007chtx ? 495 ? ? ? ? 16-May-72 ? CNMA 12226 T008chtx F 460 230 35 28 ? 02-Abr-82 ? CNMA 19334 T009choc F 458 235 35 27 212 05-May-94 ? IHNMASTO 1248 T010chaa M 485 223 42 240 ? 14-May-85 ? IHNMASTO 1245 T011chtx M 405 213 39 30 182 22-Abr-87 T. escrotados UNICACH 115 T012chaa M 413 191 35 26 183.7 13-Mar-85 T. no escrotados UNICACH 334 T013chtr M 336 159 27.8 23 99 05-Jul-95 Juveniles IHNMASTO 1250 T014choc M 422 211 38.2 24 207 04-Nov-94 ? IHNMASTO 1249 T015choc F 491 257 40 31 370 ? 2 embriones IHNMASTO 693 T016chtx M 320 190 38 28 ? 1989 ? UNICACH 224 T017chtr M 311 147 32.2 22.8 93 06-Jul-95 Juvenil IHNMASTO 1252 T018chtr F 431 208 29 38 258 11-May-94 Preñada IHNMASTO 1247 T019chaa ? 435 220 40 28 250 13-Jun-85 ? IHNMASTO 1246 T020chtx F 408 189 40 29 ? 18-May-62 No embriones CNMA 7179 T021vela M 450 220 40 30 ? 04-Mar-72 ? CNMA 15395 T022chej F ? 226 40 26 ? 17-May-70 4 mamas CNMA 12222 T023purm M ? ? ? ? ? 30-Oct-69 ? CNMA 12221 T024chtx M 470 238 41 30 ? 26-Abr-55 T. escrotados CNMA 3096 T025guvt ? ? ? ? ? ? 19-Nov-69 ? CNMA 12220 T026chsl M 363 188 35 26 152 25-Jul-90 Juvenil CNMA 34771 T027chpi F 373 132 38 33 ? 10-Ene-62 ? CNMA 7180 T028oagm M 420 213 39 29.5 ? 07-Dic-64 T.17 CNMA 8515 T029oala F 419 201 40 26 165 07-Dic-89 ? CNMA 29534 T030vrlt F 459 239 44 32 294.6 23-Mar-94 3 embriones 45 CNMA 13920 T031puga ? ? ? ? ? ? 08-Jun-76 ? CNMA 16486 T032oapu M 417 204 35 23 250 19-Mar-91 ? CNMA 39302 T033oapu M 249 117 27 19 54 27-Jul-91 T. abdominales CNMA 39304 T034oapu M 381 194 35 26 180 29-Mar-91 T. escrotados CNMA 39303 T035choc F 542 282 44 31 ? 31-Oct-86 ? CNMA 24483 T036choc F 549 282 44 31 ? 31-Oct-86 ? CNMA 24442 T037choc M 478 238 41 31 ? 31-Oct-86 No visibles CNMA 24481 T038choc M 381 175 40 30 ? ? ? CNMA 24480 T039vemb F 453 189 40 32 422 ? ? IIBUV 2431 T040velt M 383 188 38 27 ? 30-May-87 ? IIBUV 704 T041velt M 277 130 34 23 ? 21-Jun-87 ? IIBUV 705 T042velt M 284 133 34 23 ? ? ? IIBUV 706 T043chtx M 478 237 42 29 279.7 15-Ago-95 T. 20 mm IPNCB 39572 T044chaa F 470 225 38 28 ? 14- May- 1985 Mamas IPNCB 37982 T045chtr M 400 210 37 27 220 18- Mar- 1999 T.38 mm ECOSUR 910 T046chTTT* M 448 234 46 ? ? 23-Oct-1896 ? USNM 76059 T047chBBT** F 324 158 37.5 ? ? 7-Sept-1895 ? USNM 76058 T083Chtx H 425 216 40 ? ? 25-May.-1904 ? USNM 132929 T084Chhu M 452 228 40 ? ? Mar.-1896 ? USNM 77918 T085Chhu M 290 143 34.5 ? ? 02-Mar.-1896 ? USNM 77684 T086Chhu M 303 152 37 ? ? Mar.-1896 ? USNM 77683 T087Chhu M 400 212 40 ? ? 01-Mar.-1896 ? USNM 77919 T088NiER H 465 262 41 16 326 07-May.-1963 ? USNM 337785 T089GuIZ M 278 155 37 22 71.4 11-Nov.-1983 T.9 USNM 565144 T090GuIZ M 335 165 35 25 106 03-Mar.-1984 T.10 USNM 565145 T091GuIZ H 435 212 39 28 261 13-Mar.-1984 Embarazada USNM 565146 T092GuEP M ? ? ? ? ? 05-Jun.-1984 ? USNM 565147 T093GuEP H ? ? ? ? ? 05-Jun.-1985 ? USNM 565148

52• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Análisis morfológico y morfométrico de ratas arborícolas del género Tylomys SUOR ALMA ANRO ALCR OLAM, Longitud de los molares mandibulares en , ya fuera por las malas condiciones de los cráneos BU, Longitud de bula timpánica; LOPA, Longitud del BU, Longitud de bula timpánica; LOPA, s (M3); ANRO Anchura del rostro; ALCR, Altura del cráneo; LONA M3M3 MOLAX LOBU LOPA ANCC ANCI 29.1 11 29 18 6.7 8.7 8.8 19.3 9.5 10.7 15.4 14.6 2.4 LOMA ANIN 10.1 ?10.5 22.8 ? ? ? ? ? ? ? ? 9.3 ? 8.5 9.3 20.6 8.9 ? 9.3 8 ? ? ? ? ? ? 2.2 LOFI MOLAM 7.02 9.2 19.8 8.7 22 17.1 7 7.5 8.5 13.9 7.7 5.9 12 11.5 1.5 51.150.7 9.3 9.357.4 ?48.3 9.6 9.455.7 8.9 9.7 25.954.9 9.7 9.352.8 8.9 7.9 10 1050.7 9.3 9.5 8.9 27 26 27 9.2 25.9 9.7 852.3 9.2 18.545.4 29.2 17.5 10 10 29 9.1 26.340.5 10 8.3 8.3 7.4 1140.9 26 18.7 9.2 28 9.2 24.7 6.954.6 8.7 8.7 16.8 7.5 28 6.5 7.1 27.446.1 18.4 26 9.9 8.5 9.5 23.248.4 6.2 8.9 9.2 6.6 18 11 8.3 8.5 9.5 20.4 17.250.8 25 9.8 9.3 7.9 20.7 17.7 7.6 9.4 16.5 8 27 8.2 7 16.9 8.8 8.8 9.152.7 26 24 9.5 9.4 8 22.6 9.152.3 18.2 7.2 21 8.9 8.7 20.3 8.8 24.9 16.6 8.6 9 10 9 9.3 8.1 7.3 8.6 7.7 25.8 21 16.3 10 9.1 6.9 9.3 8.8 9.3 16.2 20.4 13.150.8 27 13.5 24 8.9 16.5 7 11 9.2 8.7 26.3 8.5 8.5 19.4 25 9.4 13.5 7.2 9.5 13.7 16.8 8.7 26.1 17.1 6.9 17.7 27 13.4 10 9.4 8.9 16.5 7.1 7.1 7.3 10.1 2.7 17 ? 7.1 9.1 8.2 9.7 9.3 16.7 6.9 16.9 7.1 10.6 12.6 18.2 13.2 26 25.5 9.3 14.7 9.3 27 8 8.8 6.1 12.3 14.7 9.9 3 9.6 15 16.6 8.8 9.4 8.5 9 10.2 15.5 15.4 11.3 9.4 14.1 2.2 9.2 7.3 8.6 10 14 3 26 12 6.8 14.3 8.3 2.9 8.1 20.1 8.8 14.6 12.3 8.7 8.4 7.8 16.8 14.2 11.2 2.9 7.8 9.4 9.1 7.9 15.1 16.7 13.1 6.5 16.8 2.1 8.5 8.8 10.5 10.7 9.2 8.5 8.8 2 9.3 1.5 10.4 18.8 12.3 8.3 10.6 11.7 8.6 18.1 10.9 15.5 9.1 9.5 2.2 12.2 8.6 12.2 9.4 1.7 11.6 3.1 9.2 13.8 2.3 17.5 10.2 13.2 11.9 11.5 2 9 2.8 15.7 14.1 9.5 2.3 3 12.6 13.9 2.3 SEXO LOCR . Medidas craneales y clave otorgada a los ejemplares. LOCR, Longitud máxima del cráneo; LOFI, foramen incisivo; M línea; LOMA, Longitud de la mandíbula; ANIN, Anchura interorbital; ANCI, Anchura cigomática; ANCC, Anchura de caja craneana; LO ANCC, Anchura cigomática; ANCI, Anchura interorbital; ANIN, línea; LOMA, Longitud de la mandíbula; paladar; MOLAX, Longitud de los molares maxilares en línea; LONA, Longitud de los nasales; M3M3, Anchura a través de los molare paladar; MOLAX, Longitud de los molares maxilares en línea; LONA, nasales; M3M3, Altura mandíbula; SUOR, Puente supraorbital. Los signos de interrogación denotan que no fue posible medir esos parámetros ALMA, Apéndice 2 Clave1 (fragmentados) o porque sólo se contaba con la piel en colección. T002choxT003chtx M T004puya FT005vesu ? T006chtx M 42 T007chtx F T008chtx ? T009choc F T010chaa F T011chtx MT012chaa M T013chtr M ?T014choc M T015choc M T016chtx ? F T017chtr M T018chtr ? M T019chaa F T020chtx ? ?T021vela F T022chej M ? ? FT025guvt ? ? 55 ? ? 10 ? ? 9 ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? T001chtr F T023purmT024chtx M M ? 8.9

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •53

Eduardo E. Espinoza Medinilla y Mahinda Martínez

SUOR

ALMA

ANRO ALCR

LONA M3M3

MOLAX

LOBU LOPA

ANCC

ANCI

21.4 8.1 22 12.5 6.4 8 8.9 15.3 7.9 8 12.7 11 1.6

LOMA ANIN

10.1 27.7 9.1 25 16.6 7.1 9 9.1 17.7 8.9 9.2 12.4 14.4 2.4

LOFI MOLAM

46.1 7.9 8.7 23.3 8.8 23 15.6 7.2 7.7 8.1 15.7 8.3 8.5 11 12.6 0.9

47.2 8.8 8.7 23.1 9.2 24 16.2 7.2 7.5 8.3 16 8.2 9 11.8 13 1.8

49.2 9.2 8.5 25.1 10 26 16.5 7.4 7.4 8.1 16.3 9.4 9.5 11.4 13.6 1.9

42.3 8.1 8.2 21.5 8.5 22 15.6 6.7 6.6 8 13.8 8.1 7.9 10.8 11.5 0.9

40.3 7.2 8.1 20.7 8.3 21 15 6.5 6.5 7.8 13.3 7.6 7.6 10.9 10 1.2

49.1 9.1 8.9 26.1 9.3 24 16.8 6.2 7 8.5 14.9 9.1 8.9 11.9 13.8 2.2

45.5 8 8.9 23.7 8.2 24 15.5 7 7.8 8.7 15.1 8.6 7.6 11.5 12.6 1.9

50.1 9.9 8.3 26.1 9.9 28 16.7 7.7 7 8.3 17.2 9.5 9.8 11.8 15.6 2.1

45.6 8.5 8.7 23.4 8.5 24 16.2 7.1 6.8 8.4 15.8 8.4 8.7 10.8 12.1 1.7

39.8 7.1 9.2 21.8 7.4 21 14.6 6.3 7.9 8.5 12.6 8 7.6 11.2 10.6 1.2

48.9 8.9 9.8 24.9 8.5 24 17.5 6.7 8.1 9.4 15.9 9 8.5 11.8 12.4 1.7

46.6 8 9 23.5 8.9 28 16.1 7.3 6.9 8.5 15.5 8.7 8.4 11.3 13 1.8

54.6 10 10 33 9.2 31 19.4 8.2 9.7 8.1 21.8 8.4 8.1 11.3 16.8 1.9

56.2 9.5 9.2 30.3 11 31 18.9 7.9 8.12 8.6 22 9.3 8.6 12.1 16.9 3

36.8 6.9 8.7 19.5 7.7 18 15.6 6.1 6.9 8.1 11.5 7.4 6.9 10.3 10 1.2

37.9 6.6 8.9 18.5 7.3 19 15.4 5.6 7.4 8.1 12.2 7.6 7.2 10.1 9.7 0.8

44.7 7.6 8.4 21.4 8 22 17.6 7.3 7 8.2 16.1 8 7.8 12.4 11.9 1.6

57.7 9.7 9.9 26.2 11 29 17.5 8 10.1 9.7 20.6 10 10.4 13.7 16.8 3.7

44.7 8 9.6 22.5 8.3 22 16 6.6 7.9 9.2 14.8 9.3 8.2 10.5 11.8 1.9

51.8 8.7 9.7 26.2 9.7 26 17.3 7.3 8.7 9.5 19 9.2 8.9 11.5 14.5 2.5

56.4 9.8 10.1 28.3 8.9 28 17.2 7.8 9.2 9.6 21.1 10.3 10.1 12.2 16 3.2

55.7 9.7 10 28.1 9 28 16.9 7.2 9.1 9.7 20.6 10.1 10.1 11.9 15.6 3

56.1 9.9 10 27.5 9 29 18.7 8 9.6 9.4 19.9 9.9 9.5 13.1 15.9 2.9

46.7 7.2 8.6 23.1 8 23 16.3 7 8.2 8.1 16.4 8.4 8 11.3 12.7 1.9

46.4 8.1 9 23.9 9.2 25 16.7 6.2 8.2 8.9 15.6 9.1 8.3 11.5 13.2 2

54.3 8.7 9.5 27.9 10 28 16.6 6.5 9 8.7 19.3 9.2 9.9 12.1 16.1 3

SEXO LOCR

T093GuEP H

T092GuEP M

T091GuIZ H

T090GuIZ M

T089GuIZ M

T088NiER H

T087Chhu M

T086Chhu M ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?

T085Chhu M ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?

T084Chhu M

T083Chtx H

T047chBBT F

T046chTTT M

T045chtr M

T044chaa F

T043chtx M

T042velt M

T041velt M

T040velt M

T039vemb F

T038choc M

T037choc M

T036choc F

T035choc F

T034oapu M ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?

T033oapu M ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?

T032oapu M ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?

T031puga ?

T030vrlt F 51 7.7

T029oala F

T028oagm M

T027chpi F

T026chsl M 50 7 9.2 Clave1

54• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diversidad críptica en la CNMA: descubriendo nuevas especies de roedores mexicanos

Cryptic diversity at the CNMA: discovering new species of Mexican rodents

Francisco X. González-Cózatl1*, Duke S. Rogers2 y Elizabeth Arellano Arenas1

Resumen. En este trabajo se demuestra que la CNMA absence of apparent morphological variation, were posee una diversidad importante de formas crípticas regarded as conspecific populations. These results show de roedores que están siendo descubiertas como nuevas that Mexican mammal diversity is underestimated, and especies gracias al empleo de marcadores moleculares. that further studies will undoubtedly continue to reveal Estudios recientes en los que se evalúa la sistemática the existence of new forms that now remain concealed de cinco especies de roedores, utilizando principalmente under the shelter of cryptic species. The recognition secuencias del gen citocromo b, reportan o sugieren of new specific entities will consolidate México’s la existencia de siete nuevas formas de mamíferos status as holder of one of the most diverse mammal mexicanos que, en virtud de la ausencia de variación fauna of our planet. morfológica aparente, eran consideradas como pobla- ciones con-específicas. Estos resultados demuestran Key words: Systematics, biodiversity, molecular markers, que la diversidad de mamíferos en nuestro país está cytochrome b. subestimada y que, seguramente, en los próximos años, se seguirá revelando la existencia de formas nuevas que ahora permanecen ocultas bajo el cobijo de espe- cies crípticas. El reconocimiento de nuevas entidades INTRODUCCIÓN específicas permitirá que nuestro país consolide su El descubrimiento y reconocimiento de especies de posición privilegiada, como poseedor de una de las mamíferos en México se puede dividir en varios perio- mastofaunas más diversas del planeta. dos históricos (Ramírez-Pulido y Britton, 1981). Es- Palabras clave: Sistemática, biodiversidad, marca- tos se han caracterizado porque la descripción de nue- dores moleculares, citocromo b. vas formas biológicas se basó, fundamentalmente, en la evaluación de atributos morfológicos. Sin embargo, Abstract. This paper demonstrates that CNMA holds cada vez es más evidente que el proceso de especiación an important diversity of cryptic forms of rodents that no siempre va acompañado de cambios morfológicos are being uncovered as new species thanks to the use significativos, lo que complica la delimitación precisa of molecular markers. Recent studies on the systematics de entidades taxonómicas. Por lo tanto no es difícil of five species of rodents, based mainly on cytochrome pensar que el número real de especies es seguramente b sequence data, report or suggest the existence of mayor al que se ha estimado con base en atributos seven new forms of Mexican mammals that, in the morfológicos.

1 Centro de Educación Ambiental e Investigación Sierra de Huautla, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Chamilpa. C.P. 62209 Cuernavaca, Morelos, México. 2 Department of Biology and M. L. Bean Life Science Museum, Brigham Young University, Provo, UT 84602, USA * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •55 Francisco X. González-Cózatl, Duke S. Rogers y Elizabeth Arellano Arenas

Actualmente estamos ante otro momento histórico en canos en los que se describen nuevas especies o se el que estudios recientes están demostrando que existe sugiere la existencia de especies crípticas empleando un número importante de especies crípticas en la marcadores moleculares. Esta búsqueda incluyó revistas mastofauna mexicana que no habían sido descubiertas que se especializan en documentar estudios de siste- (Sullivan et al., 1997; 2000; Peppers y Bradley, 2000; mática de diversos grupos de organismos. Asimismo, Edwards et al., 2001; 2002a; 2002b; Carleton et al., se revisaron trabajos de tesis sobre el tema en cues- 2002; Matocq, 2002; Riddle et al., 2000a; 2000b; Amman tión. Posteriormente, se seleccionaron solo aquellos y Bradley, 2004; Bradley et al., 2004; Arellano et al., estudios en los que se emplearon ejemplares o tejidos 2005; Villalba, 2006). El término “especies crípticas” se resguardados en la CNMA. Para fines taxonómicos, la refiere a la existencia de dos o más especies distintas información obtenida se presenta haciendo referencia clasificadas como una sola entidad taxonómica en vir- a cada una de las especies originales (crípticas) y tud de que aparentemente son indistinguibles destacando la evidencia que sustenta el reconocimiento morfológicamente (Bickford et al., 2007), aunque el de dos o más formas específicas dentro de las mismas. término “especies hermanas” es también usado para referirse a estas entidades (Mayr, 1942; Sáez y Loza- Aunque la delimitación de especies se puede basar en no, 2005; Bickford et al., 2007). una gran variedad de conceptos, en este estudio las especies son reconocidas, en primera instancia, en función El descubrimiento de nuevas formas en nuestra del concepto filogenético de especie (CFE; Cracraft, mastofauna radica, principalmente, en el creciente empleo 1983; Nixon y Wheeler, 1990). Particularmente, la de marcadores moleculares que han permitido detec- demarcación de éstas se fundamenta en el principio de tar niveles importantes de variación genética en monofilia recíproca, establecida en la propuesta de poblaciones con-específicas que aparentemente son exclusividad genealógica (Baum y Shaw, 1995), y en similares en morfología. Este avance en el conocimiento la diagnosticabilidad de linajes, que es inherente al CFE. de nuestra diversidad es resultado también de la cre- ciente práctica para la preservación de distintos tipos Adicionalmente, la delimitación de especies se apoya de tejidos animales que constituyen la materia prima en el grado de diferenciación genética entre linajes, el para los análisis con marcadores moleculares. En este cual se evalúa bajo el contexto del concepto genético sentido, la Colección Nacional de Mamíferos del Ins- de especie aplicado a datos de secuencias del gen tituto de Biología, UNAM (CNMA) se ha constituido citocromo b (Bradley y Baker, 2001; Baker y Bradley, como un entidad pionera y promotora en el estudio 2006). de la sistemática de mamíferos en México, estableciendo como una prioridad, la creación de una colección de tejidos que ha servido para el desarrollo de diversos RESULTADOS trabajos sobre la sistemática molecular de distintos grupos de mamíferos. Se encontró información de 5 especies crípticas de roe- En este trabajo, se presentan varios estudios de caso dores mexicanos que están restringidas en su distri- en los cuales se demuestra que la CNMA posee bución, a las tierras altas de varios sistemas monta- una diversidad significativa de formas crípticas de roe- ñosos de nuestro país. El Cuadro 1 muestra las espe- dores que están emergiendo como nuevas especies cies que fueron estudiadas, el área de distribución de gracias al empleo de marcadores moleculares, princi- las poblaciones que representan especies válidas y el palmente secuencias de ADN, que han sido analiza- nombre asignado o que le correspondería a las mis- das con métodos de detección de variación genética mas. En el Apéndice 1 se indican los números de catá- y análisis filogenéticos rigurosos. logo de los ejemplares y/o tejidos que alberga la CNMA y que fueron utilizados en cada uno de los estudios. Aunque existe un número importante de trabajos que describen nuevas especies de roedores mexicanos, solo Reithrodontomys microdon se hace referencia a aquellos que utilizaron ejempla- res o tejidos albergados en la CNMA. Esta especie, que habita bosques fríos y húmedos por arriba de los 2500 m, es poco conocida en virtud de sus hábitos arborícolas que la hacen difícil de colectar (Hooper, 1952). Por mucho tiempo R. microdon fue MATERIALES Y MÉTODOS reconocida como una especie formada por tres pobla- ciones alopátricas distribuidas en Chiapas y Guatema- Se realizó una búsqueda bibliográfica de trabajos pu- la (R. m. microdon), Oaxaca (R. m. albilabris) y el Eje blicados sobre sistemática de grupos de roedores mexi-

56• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diversidad críptica en la CNMA: descubriendo nuevas especies de roedores mexicanos

Cuadro 1. Lista de especies crípticas con ejemplares resguardados en la CNMA, indicando aquellas poblaciones que representan especies válidas y el nombre de las especies resultantes. 1 = nuevas especies y 2 = especies que aún no han sido descritas formalmente, pero que de acuerdo al principio de prioridad en nomenclatura, sería el que se le asignaría. A las especies designadas como sp. se les deberá asignar un nombre específico.

ESPECIES CRÍPTICAS POBLACIONES DE ESPECIES VÁLIDAS ESPECIES RESULTANTES Reithrodontomys microdon Guerrero Reithrodontomys bakeri1 Chiapas Reithrodontomys microdon Oaxaca Reithrodontomys albilabris 1, 2 Reithrodontomys mexicanus Veracruz, Norte de Oaxaca y Chiapas Reithrodontomys mexicanus Hidalgo y Norte de Oaxaca Reithrodontomys sp1. Reithrodontomys sumichrasti Oeste del Istmo de Tehuantepec Reithrodontomys sumichrasti Este del Istmo de Tehuantepec Reithrodontomys australis 1, 2 Peromyscus furvus Sierra Madre Oriental Peromyscus furvus Norte de Oaxaca Peromyscus sp.1 Cratogeomys merriami Edo. México, Norte de Morelos, Cratogeomys merriami Centro-poniente de Puebla y Distrito Federal Sur de Tlaxcala, Centro-oriente de Puebla Cratogeomys fulvescens1 y Centro-poniente de Veracruz Sur de Hidalgo, Norte de Tlaxcala, Cratogeomys perotensis1 Centro-norte de Puebla y Oeste de Veracruz

Volcánico Transversal (R. m. wagneri; Hooper, 1952; aminoácidos diagnósticos para las muestras de Gue- Hall, 1981). En el trabajo comparativo más completo sobre rrero. En función de lo anterior, Bradley et al. (2004) la sistemática del género Reithrodontomys, Hooper concluyeron que los especimenes de Guerrero repre- (1952:170) menciona que, aunque las tres formas es- sentaban una nueva especie, a la que se describió como tán reproductivamente aisladas, las diferencias R. bakeri. morfológicas entre ellas no tienen mayor valor que el que corresponde a subespecies. Posteriormente, en un estudio en el que se estimó la filogenia del género Reithrodontomys, empleando también Recientemente, Bradley et al. (2004) reportaron la co- secuencias del gen mitocondrial citocromo b, Arellano lecta de algunos especimenes de Reithrodontomys cerca et al. (2005) demostraron que las poblaciones de de Filo de Caballo, Guerrero, que, morfológicamente se R. microdon, de Oaxaca y Chiapas, no constituían un ajustaban a la descripción de R. microdon. Sin embar- grupo monofilético (clados II-A y II-B; Fig. 1). Ade- go, al analizar datos de secuencias del gen mitocondrial más, se encontró que estas poblaciones mostraban altos citocromo b de estos especimenes, junto con ejempla- niveles de divergencia genética entre sí (entre 9 y 10% res adicionales colectados en las inmediaciones de de distancia sin corregir). Adicionalmente, de acuerdo Omiltemi, Guerrero y compararlos con los de otras con Bradley et al. (2004), existen al menos cuatro dife- poblaciones de R. microdon (Oaxaca y Chiapas), se rencias en aminoácidos entre estos grupos. Esto per- observó que los niveles de divergencia genética entre mitió sugerir que las poblaciones de Oaxaca y Chiapas los especimenes de Guerrero y los representantes de representan especies distintas (Arellano et al., 2005). R. microdon de otras poblaciones eran de una magni- En este mismo trabajo se confirmó que R. bakeri re- tud mayor a la reportada para distintas especies de presenta un linaje distinto a las poblaciones de Oaxaca Reithrodontomys (distancia > 11.2% corregida con el y Chiapas (clado II-C; Fig. 1). Desafortunadamente, modelo de dos parámetros de Kimura; Kimura, 1980). en los trabajos de Arellano et al. (2005) y Bradley et En los análisis filogenéticos, todos los ejemplares de al. (2004) no se incluyeron representantes de las Guerrero se posicionaron como una entidad monofilética poblaciones de R. microdon wagneri por lo que se separada de otras poblaciones de R. microdon (Fig. desconoce la afinidad de este grupo con el resto de 1; clado II-C). Además, se identificaron cuatro las poblaciones de R. microdon y con R. bakeri.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •57 Francisco X. González-Cózatl, Duke S. Rogers y Elizabeth Arellano Arenas

Reithrodontomys mexicanus En nuestro país, este grupo se distribuye en las tie- rras altas de la Sierra Madre Oriental, Michoacán, Oaxaca y Chiapas (Hall, 1981). Aunque no se ha reportado variación morfológica aparente entre las poblaciones de esta especie, al estimar la filogenia del género Reithrodontomys usando secuencias del gen citocromo b, Arellano et al. (2005) encontraron que esta especie constituye un grupo polifilético. Las distintas mues- tras de México incluidas en su estudio, formaron dos grupos independientes perfectamente diferenciados, sin que existiera una relación hermana entre ellos (clados I y III; Fig. 1). Uno de estos linajes incluye ejemplares restringidos a la Sierra Madre Oriental y Norte de Oaxaca (clado III, Fig. 1), mientras que el segundo grupo co- rresponde a muestras que incluyen la distribución histórica de R. mexicanus sensu stricto, desde Tamaulipas hasta Suramérica (clado I, Fig. 1).

Sorprendentemente, a pesar de que individuos de am- bos clados son simpátricos en Oaxaca, la distancia genética entre estos grupos fue significativamente alta (> 11% sin corregir), que es de una magnitud semejante a la reportada para distintas especies de Reithrodontomys. Estos altos niveles de divergencia son apoyados por otro tipo de datos moleculares; los individuos del clado III poseen seis diferencias alozímicas fijadas (Arellano et al., 2003) y tienen un complemen- Figura 1. Filogenia del género Reithrodontomys derivada de se- to cromosómico distinto (Urbina-Sánchez et al., 2006), cuencias del gen mitocondrial citocromo b. Valores de probabilidad posterior se muestran sobre las ramas, mientras que valores de con respecto a representantes del clado I. Por lo bootstrap se encuentran por debajo de ellas. (modificado de Arellano tanto, es claro que las poblaciones incluidas en el clado et al., 2005). * Señala las muestras resguardadas en la CNMA. III (Sierra Madre Oriental y Norte de Oaxaca) representan una nueva especie. de Tehuantepec forman un grupo monofilético bien di- ferenciado (clado A; Fig. 2), en relación a las pobla- Reithrodontomys sumichrasti ciones que se distribuyen hacia el oeste del Istmo, y que a su vez, también constituyen una entidad Esta especie tiene una distribución amplia en México monofilética (clado B; Fig. 2). Estos resultados son que incluye dos segmentos alopátricos separados por apoyados por evidencia cromosómica en la cual se las tierras bajas del Istmo de Tehuantepec. Hooper (1952) observa que los cariotipos de poblaciones de Michoacán hace alusión a la gran variabilidad repartida a lo largo y Chiapas son distintos (Engstrom et al., 1981; Urbina- de la distribución de la especie, sin embargo resalta el Sánchez et al., 2006). En este sentido, Sullivan et al. cuidado que debe haber al evaluar a las poblaciones ya (2000) sugieren que R. sumichrasti, como es recono- que si se consideran los extremos no sería difícil sos- cida actualmente, está constituida por dos especies pechar la presencia de más de una especie. Aunque distintas, cuyos rangos de distribución estarían deli- Hall (1981) ha señalado que se pueden reconocer dos mitados por el Istmo de Tehuantepec. grupos en función de su patrón de coloración, este no parece corresponder a los dos segmentos alopátricos arriba señalados. No obstante, al analizar secuencias Peromyscus furvus del gen mitocondrial citocromo b, Sullivan et al. (2000) Esta especie es endémica de México y se distribuye demostraron que existe una profunda separación genética exclusivamente en regiones de bosque mesófilo de la entre las poblaciones a ambos lados del Istmo de Sierra Madre Oriental, desde San Luis Potosí hasta el Tehuantepec (hasta 7.7% en distancias sin corregir). Norte de Oaxaca. Aunque históricamente sus pobla- Al reconstruir la historia evolutiva de representantes ciones han sido consideradas como especies distintas, de R. sumichrasti, las poblaciones al este del Istmo actualmente todas ellas son incluidas en una sola

58• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diversidad críptica en la CNMA: descubriendo nuevas especies de roedores mexicanos

Figura 2. Filogenia intraespecífica de Reithrodontomys sumichrasti obtenida de secuencias del gen mitocondrial citocromo b. Los núme- ros sobre las ramas representan valores de bootstrap. El clado A co- Figura 3. Filogenia de Peromyscus furvus basada en secuencias del rresponde a las poblaciones de R. sumichrasti al este del Istmo de gen mitocondrial citocromo b. Los valores sobre las ramas repre- Tehuantepec, mientras que el clado B representa a las poblaciones al sentan el número de sustituciones, mientras que debajo de cada oeste del mismo (modificado de Sullivan et al., 2000). * Señala las nodo se muestran valores de bootstrap. Las muestras incluidas en el muestras resguardadas en la CNMA. clado B están restringidas al Norte de Oaxaca, mientras que clado A corresponde a las poblaciones de la Sierra Madre Oriental (modifi- cado de Harris et al., 2000). * Señala las muestras resguardadas en la CNMA. especie (Hall, 1968; Huckaby, 1980; Carleton, 1989). Re- cientemente, Harris et al. (2000), analizando datos de Cratogeomys merriami secuencias del gen mitocondrial citocromo b, encon- traron que la población de P. furvus localizada en el Esta especie constituye una tuza endémica del Eje extremo sur de su distribución (en el Norte de Oaxaca), Neovolcánico Transversal distribuida en los estados de presentaba un grado de diferenciación genética alto México, Morelos, Puebla, Tlaxcala, Hidalgo, Veracruz con respecto al resto de las poblaciones (distancia pro- y el Distrito Federal. Aunque históricamente algunas medio de 7.1% corregida con el modelo Tamura y Nei de sus poblaciones fueron reconocidas como especies (Tamura y Nei, 1993). Además, esta población se ubi- (C. estor, C. fulvescens, C. oreocetes, C. peregrinus y có de manera basal como un clado monofilético dis- C. perotensis; Merriam, 1895), en la revisión taxonómica tinto (clado B; Fig. 3), claramente divergente de las otras de este grupo Russell (1968) pone en sinonimia a poblaciones (clado A; Fig. 3). Adicionalmente, en un C. estor, C. fulvescens y C. perotensis, considerándo- trabajo previo en donde se analizó la variación los como subespecies de C. merriami. Recientemen- aloenzimática en esta especie, Harris y Rogers (1999) te, un estudio de variación cromosómica en este taxón, reportan que la población de P. furvus del Norte de Oaxaca reveló la existencia de tres grupos con distinto núme- presenta un alelo prácticamente fijado en el locus PGHD. ro diploide (2n=36; 2n=38; 2n=40; Hafner et al., 2005). Con base en lo anterior, Harris et al. (2000) sugieren En el mismo estudio, este patrón de variación que esta población representa una especie distinta. intraespecífica se contrastó utilizando datos de secuen-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •59 Francisco X. González-Cózatl, Duke S. Rogers y Elizabeth Arellano Arenas

cias de ADN mitocondrial (de los genes citocromo b y citocromo oxidasa) y atributos morfométricos y morfológicos. El análisis filogenético de las secuencias de ADN confirmó la existencia de tres linajes genéticamente diferenciados que correspondían a los tres grupos con distinto cariotipo (Fig. 4). Los valo- res de divergencia genética sin corregir entre los tres grupos oscilaron entre 4.5 – 5.4 % para el citocromo b y entre 4.4 – 4.5 % para el citocromo oxidasa. Adicionalmente, análisis multivariados de caracteres craneales también permitieron discriminar entre los tres grupos. En este contexto, Hafner et al. (2005), restrin- gen el nombre C. merriami a las poblaciones de los estados de México, norte de Morelos, centro- poniente de Puebla y el Distrito Federal. Además, retoman el nombre C. fulvescens para referirse a los miembros de este género del sur de Tlaxcala, centro-oriente de Puebla y la región centro-poniente de Veracruz. Finalmente, retoman el nombre C. perotensis para aquellas poblaciones distribuidas en el sur de Hi- dalgo, norte de Tlaxcala, centro-norte de Puebla y oeste de Veracruz.

DISCUSIÓN

Los trabajos mencionados reportan o sugieren la exis- tencia de siete nuevas especies de mamíferos mexica- nos que, en virtud de la ausencia de variación morfológica aparente, habían permanecido relegados a un estatus conespecífico. Si bien en varios casos aún no se hace la descripción formal de las nuevas especies, la mag- nitud de la evidencia, particularmente de los datos moleculares, permite apoyar que todos estos grupos son Figura 4. Filogenia de Cratogeomys merriami basada en secuen- especies válidas. cias de los genes mitocondriales citocromo b y citocromo oxidasa. Los valores sobre las ramas representan valores de bootstrap obte- Todos los grupos reportados en este trabajo fueron nidos por el criterio de máxima verosimilitud, mientras que debajo de cada nodo se muestran valores de bootstrap para máxima parsi- analizados usando datos de secuencias del gen monia. El número diploide se indica para los tres principales linajes citocromo b, un marcador mitocondrial que ha sido am- obtenidos (modificado de Hafner et al., 2005).* Señala las mues- pliamente utilizado en la evaluación de variación genética tras resguardadas en la CNMA. Los resultados mostrados en esta figura a niveles inter e intraespecíficos. Empleando este gen, están basados en el análisis de un número mayor de muestras, se ha reportado que especies morfológicamente dis- aunque no todas aparecen en esta figura (ver Apéndice 1). tintas de roedores (Habromys ixtlani y H. lepturus; Carleton et al., 2002) pueden presentar niveles de di- vergencia genética tan bajos como 3.3% (Rogers et al., R. sumichrasti y P. furvus, albergan más de una enti- 2007). En el caso del las tres especies encontradas en dad específica. Este grado importante de variación Cratogeomys merriami (C. merriami, C. fulvescens y genética intraespecífica, invariablemente coincide con C. perotensis; Hafner et al., 2005), que también pue- el reconocimiento de linajes monofiléticos perfectamente den diferenciarse en función de atributos morfológicos acotados en los análisis filogenéticos. Además, y cromosómicos, se registró una distancia genética entre cada uno de estos linajes poseen atributos únicos los linajes que oscila entre 4.5 – 5.4 %. Por lo tanto, que los hace diagnosticablemente distintos. En todos resulta lógico suponer que aquellos grupos que pre- los casos de estudio se muestra que existen claras sentan niveles de diferenciación genética intraespecífica diferencias entre linajes, ya sea en aminoácidos, mayor, como en el caso de R. microdon, R. mexicanus, número cromosómico diploide o aloenzimas.

60• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diversidad críptica en la CNMA: descubriendo nuevas especies de roedores mexicanos

Por lo tanto, bajo el concepto filogenético de especie, biodiversidad para fines de conservación (Soltis y estos linajes representarían especies válidas ya que se Gitzendanner, 1999). Aunque ciertamente, las técnicas ajustan al principio de diagnosticabilidad de los moleculares no son la panacea para la delimitación de mismos y su delimitación como grupos monofiléticos especies, los datos moleculares pueden marcar la pauta en la filogenia. No obstante, varios de los autores para la detección de variación genética intraespecífica de los trabajos revisados señalan la conveniencia de y de patrones filogenéticos de diversidad, que poste- confrontar los resultados de sus estudios con otro tipo riormente puede ser contrastados con otro tipo de datos de información, como datos morfológicos finos o (Witt et al., 2006). secuencias de genes nucleares, antes de hacer la descripción formal de estas nuevas formas (Harris et al., 2000; Sullivan et al., 2000; Arellano et al., 2005). CONCLUSIONES

Cabe destacar que todos los ejemplos mencionados Es evidente que la diversidad de especies de mamífe- corresponden a grupos de roedores cuya distribución ros mexicanos esta subestimada y, seguramente, en los se restringe a las partes altas de varios sistemas mon- próximos años, se seguirá revelando la existencia de tañosos de nuestro país, cuyas características constitu- formas nuevas, que ahora permanecen ocultas bajo el yen un escenario físico-geográfico muy heterogéneo cobijo de especies crípticas. Aunque en algunos casos que alberga una de las biotas más diversas de nuestro estos descubrimientos serán resultado de futuras co- planeta (Ferrusquía-Villafranca, 1993). En consecuencia, lectas en campo, en otros, nuevas especies serán reco- no debe sorprendernos que las distintas poblaciones nocidas a partir de la revisión y análisis de material de grupos de organismos que ocurren en estas regio- resguardado en colecciones biológicas (Patterson, 1996; nes, puedan representar formas que, aunque en algún 2001). Indudablemente, el reconocimiento de nuevas momento pudieron constituir una única población entidades específicas permitirá que nuestro país con- panmíctica, actualmente se encuentran aisladas y dife- solide su posición privilegiada como poseedor de una renciadas genéticamente. Este patrón de aislamiento y de las mastofaunas más diversas del planeta (Mittermeier diferenciación de grupos de organismos restringidos a et al., 1997; Ceballos et al., 2002). Sin embargo, tam- las tierras altas de nuestro país no es exclusivo de los bién es cierto que el reconocimiento de especies crípticas mamíferos y existen muchos ejemplos de esto en otros resultará en la reducción de las áreas de distribución y taxa (Nieto-Montes de Oca et al., 2001; Parra-Olea y el tamaño poblacional de las especies, como se reco- Wake, 2001; Canseco-Márquez et al., 2002; Canseco- nocen actualmente. Esta situación indudablemente tie- Márquez y Parra-Olea, 2003; Nieto-Montes de Oca, ne implicaciones muy importantes en la toma de deci- 2003; Parra-Olea et al., 2005). siones en conservación (Agapow et al., 2004).

El reto taxonómico que representan las especies crípticas ha sido reconocido por sistématas a lo largo de la his- toria (Bickford et al., 2007). Estas formas, que AGRADECIMIENTOS morfológicamente pueden ser indistinguibles, son ge- neralmente clasificadas como una sola especie, aun- Los comentarios de un revisor anónimo contribuyeron que en muchos casos representan distintos linajes evo- a mejorar varios aspectos del trabajo. lutivos. Al revisar los estudios descritos anteriormen- te, resulta evidente que el uso de marcadores moleculares (principalmente el análisis de secuencias de ADN) ha enriquecido la habilidad de los sistématas para detec- LITERATURA CITADA tar y diferenciar especies crípticas, y en consecuen- cia, ha permitido refinar el conocimiento de nuestra di- Agapow, P., O. R. P. Bininda-Emonds, K. A. Crandall, versidad biológica. Casos como los anteriores han sido J. L. Gittleman, G. M. Mace, J. C. Marshall y A. presentados frecuentemente en los últimos años al Purvis. 2004. The Impact of Species Concept on reevaluar la sistemática de una gran variedad de Biodiversity Studies. The Quarterly Review of grupos biológicos usando herramientas moleculares Biology 79: 161-179. (Sáez y Lozano, 2005; Witt et al., 2006; Bickford et al., Amman, B. R. y R. D. Bradley. 2004. Molecular evolution 2007). Adicionalmente, el reconocimiento de nuevas in Baiomys (Rodentia: Sigmodontinae): evidence formas biológicas es acompañado del uso, cada vez for a genetic subdivision in B. musculus. Journal mayor, del concepto filogenético de especie, el cual es of Mammalogy 85: 162-165 considerado más objetivo y un mejor indicador de

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •61 Francisco X. González-Cózatl, Duke S. Rogers y Elizabeth Arellano Arenas

Arellano, E., D. S. Rogers y F. A. Cervantes. 2003. Genic Carleton, M. D., O. Sánchez y G. Urbano-Vidales. 2002. differentiation and phylogenetic relationships A new species of Habromys (Muroidea: among tropical harvest mice (Reithrodontomys: Neotominae) from Mexico. With generic review subgenus Aporodon). Journal of Mammalogy of species definitions and remarks on diversity 84: 129-143. patterns among Mesoamerican small mammals restricted to humid montane forest. Proceedings Arellano E., F. X. González-Cózatl y D. S. Rogers. 2005. of the Biological Society of Washington 115: Molecular systematics of Middle American 488-533. harvest mice subgenus Aporodon, genus Reithrodontomys, estimated by mitochondrial Ceballos, G., J. Arroyo-Cabrales y R. A. Medellín. cytochrome b gene sequences. Molecular 2002. The Mammals of Mexico: Composition, Phylogenetics and Evolution 37: 529-540. Distribution, and Conservation Status. Occasional Papers, Museum of Texas Tech University 218: Baker, R. J. y R. D. Bradley. 2006. Speciation in mammals 1-27. and the genetic species concept. Journal of Mammalogy 87: 643-662. Cracraft, J. 1983. Species concepts and speciation analysis. Current Ornithology 1: 159-187. Baum, D. A. y K. L. Shaw. 1995. Genealogical perspectives on the species problem. In Experi- Edwards, C. W., C. F. Fulhorst y R. D. Bradley. 2001. mental and molecular approaches to plant Molecular phylogenetics of the Neotoma albigula biosystematics, P. C. Hock y A. G. Stevenson (eds.). species group: further evidence of a paraphyletic Missouri Botanical Garden, St. Louis. p. 289-303. assemblage. Journal of Mammalogy 82: 267-279.

Bickford, D., D. J. Lohman, N. S. Sodhi, P. K. L. Ng, R. Edwards, C. W. y R. D. Bradley. 2002a. Molecular Meier, K. Winker, K. K. Ingram e I. Das. 2007. systematics and of the genus Neotoma. Molecular Cryptic species as a window on diversity and Phylogenetics and Evolution 25: 489-500. conservation. Trends in Ecology and Evolution 22: 148-155. Edwards, C. W. y R. D. Bradley. 2002b. Molecular systematics and the historical phylobiogeography Bradley, R. D. y R. J. Baker. 2001. A test of the genetic of the Neotoma mexicana species group. Journal species concept: cytochrome-b sequences and of Mammalogy 83: 20-30. mammals. Journal of Mammalogy 82: 960-973. Engstrom, M. D., R. C. Dowler, D. S. Rogers, D. J. Bradley, R. D., F. Menendez-Harclerode, M. J. Hamilton Schmidly y J. W. Bickham.1981. Chromosomal y G. Ceballos. 2004. A new species of Reithro- variation within four species of harvest mice dontomys from Guerrero México. Occasional (Reithrodontomys). Journal of Mammalogy 62: 159- Papers, Museum of Texas Tech University 164. 231: 1-12. Ferrusquía-Villafranca. 1993. Geology of Mexico: Canseco-Márquez, L., J. R. Mendelson III y G. Gutiérrez- A synopsis. In Biological Diversity of Mexico: Mayén. 2002. A new species of large Tantilla Origins and Distribution, T. P. Ramamoorthy, (Squamata: Colubridae) from the Sierra R. Byr, A. Lot y J. Fa (eds.). Oxford University Madre Oriental of Puebla, México. Herpetologica Press. p. 3-107. 58: 492-49. Hafner, M, S., J, E. Light, D. J. Hafner, S. V. Brant, Canseco-Marquez L. y G. Parra-Olea. 2003. A new species T. A. Spradling y J. W. Demastes. 2005. Cryptic of Pseudoeurycea (Caudata: Pletodonthidae) species in the Mexican pocket gopher Crato- from northern Oaxaca, Mexico. Herpetological geomys merriami. Journal of Mammalogy Journal 13: 21-26. 86: 1095-1108.

Carleton, M. D. 1989. Systematics and evolution. In Harris, D. J. y D. S. Rogers. 1999. Species limits and Advances in the study of Peromyscus (Rodentia), phylogenetic relationships among populations G. L. Kirkland, Jr. y J. N. Layne (eds.). Texas Tech of Peromyscus furvus. Journal of Mammalogy University Press. p. 7-141. 80: 530–544.

62• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diversidad críptica en la CNMA: descubriendo nuevas especies de roedores mexicanos

Harris D. J., D. S. Rogers y J. Sullivan. 2000. Nixon, K. C. y Q. D. Wheeler. 1990. An amplification Phylogeography of Peromyscus furvus (Rodentia: of the phylogenetic species concept. Cladistics Muridae) based on cytochrome b sequence data. 6: 211-223. Molecular Ecology 9: 2129–2135. Parra-Olea, G. y D. B. Wake. 2001. Extreme morphological Hall, E. R. 1968. Variation in the blackish deer mouse, and ecological homoplasy in tropical salamanders. Peromyscus furvus. Anales del Instituto de Proceedings of the National Academy of Science Biología, Serie Zoología 39: 149-154. 98: 7888-7891.

Hall, E. R. 1981. The Mammals of North America 2nd Parra-Olea, G., M. García-París, J. Hanken y D. B. Wake ed. John Wiley and Sons, New York. Vol. 2. p. 601– 2005. Two new species of Pseudoeurycea (Caudata: 1181, +90. Plethodontidae) from the Mountains of Northern Oaxaca, Mexico. Copeia 3: 461–469. Hooper, E. T. 1952. A systematic review of harvest mice (Genus Reithrodontomys) of Latin America. Patterson, B. D. 1996. The ‘species alias’ problem. Nature Miscellaneous Publications Museum of Zoology 380: 589. University of Michigan 77: 1–255. Patterson, B. D. 2001. Fathoming tropical biodiversity: Huckaby, D. G. 1980. Species limits in the Peromyscus the continuing discovery of Neotropical mammals. mexicanus species group (Mammalia: Rodentia: Diversity and Distributions 7: 191-196. Muroidea). Contributions in Science, Natural History Museum of Los Angeles County 326: Peppers, L. L. y R. D. Bradley. 2000. Cryptic species in 1-24. Sigmodon hispidus: Evidence from DNA sequences. Journal of Mammalogy 81: 332-343. Kimura, M. 1980. A simple method for estimating evolutionary rate of base substitutions through Ramírez-Pulido, J. y M. C. Britton. 1981. An historical comparative studies of nucleotide sequences. synthesis of Mexican Mammalian taxonomy. Journal of Molecular Evolution 16: 111-120. Proceedings of the Biological Society of Washing- ton 94: 1-17. Matocq, M. D. 2002. Morphological and molecular analysis of a contact zone in the Neotoma fuscipes Riddle, B. R., D. J. Hafner y L. F. Alexander. 2000a. species complex. Journal of Mammalogy 83: 866- Comparative phylogeography of Bailey’s pocket 883. mouse (Chaetodipus bailey) and the Peromyscus eremicus species group: historical vicariance of Mayr, E. 1942. Systematics and the Origin of Species the Baja California Peninsular desert. Molecular from the Viewpoint of a Zoologist. Columbia Phylogenetics and Evolution 17: 161-172. University Press. 334 p. Riddle, B. R., D. J. Haffner y L. F. Alexander. 2000b. Merriam, C. H. 1895. Monographic revision of the pocket Phylogeography and systematics of Peromyscus gophers, family Geomyidae (exclusive of the species eremicus species group and historical biogeo- of Thomomys). North American Fauna 8: 1–220. graphy of North American warm regional deserts. Molecular Phylogenetics and Evolution Mittermeier, R. A., P. Robles-G. y C. Goettsch de M. 17: 145-160. 1997. Megadiversidad. Los países biológicamente más ricos del mundo. Agrupación Sierra Madre, Rogers, D. S., C. C. Funk, J. R. Miller y M.D. Engstrom. S. C. y CEMEX, México, D. F. 501 p. 2007. Molecular phylogenetic relationships among crested-tailed mice (Genus Habromys). Journal Nieto-Montes de Oca, A. 2003. A new species of the of Mammalian Evolution 14: 37-55. Geophis dubius group (Squamata: Colubridae) from the Sierra de Juárez of Oaxaca, Mexico. Russell, R. J. 1968. Revision of pocket gophers of the Herpetologica 59: 572-585. genus Pappogeomys. University of Kansas Publications, Museum of Natural History Nieto-Montes de Oca, A., J. A. Campbell y O. Flores- 16: 581-776. Villela. 2001. A new species of Xenosaurus (Squamata: Xenosauridae) from the Sierra Madre Sáez, A. G. y E. Lozano. 2005. Body doubles. Nature del Sur of Oaxaca, México. Herpetologica 433: 111. 57: 32-47.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •63 Francisco X. González-Cózatl, Duke S. Rogers y Elizabeth Arellano Arenas

Soltis, P. S. y M. A. Gitzendanner. 1999. Molecular Urbina-Sánchez, I., M. A. Aguilar-Santamaría, E. Arellano, systematics and the conservation of rare species. F. X. González-Cozátl, y D. S. Rogers. 2006. Conservation Biology 13: 471-483. Karyotypes of three species of Reithrodontomys (Rodentia: Muridae). The Southwestern Naturalist Sullivan, J., J. A. Markert y W. C. Kilpatrick. 1997. 51: 564-568. Phylogeography and molecular systematics of the Peromyscus aztecus species group (Rodentia: Villalba, A. L 2006. Filogeografía de Oryzomys chapmani Muridae) inferred using parsimony and likelihood. utilizando secuencias del gen mitocondrial Systematic Biology 46: 426-440. citocromo b. Tesis de Licenciatura. Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del Sullivan, J. E. Arellano y D. S. Rogers. 2000. Comparative Estado de Morelos. 71 p. phylogeography of Mesoamerican highland rodents: Concerted versus independent responses Witt, J. D. S., D. L. Threloff y P. D. N. Hebert. 2006. to past climatic fluctuations. The American DNA barcoding reveals extraordinary cryptic Naturalist 155: 755-768. diversity in an amphipod genus: implications for desert spring conservation. Molecular Ecology Tamura, K. y M. Nei. 1993. Estimation of the number 15: 3073-3082. of nucleotide substitutions in the control region of mitochondrial DNA in humans and chimpanzees. Molecular Biology and Evolution 10: 512–526.

Apéndice 1. Ejemplares resguardados en la CNMA cuyos tejidos fueron utilizados en los estudios mencionados en este trabajo. Para cada grupo se indica el área geográfica en donde se colectaron los ejemplares. En aquellos casos en los que en la publicación original solo se hace referencia al número de catálogo del colector, además de éste, se proporciona el número de catálogo de la CNMA correspondiente.

Reithrodontomys bakeri. Guerrero: CNMA40380, CNMA40381

Reithrodontomys microdon. Oaxaca: CNMA35252, CNMA42282; Chiapas: CNMA35488, CNMA35493, CNMA35394, CNMA35395, CNMA42280, CNMA42281

Reithrodontomys mexicanus. Oaxaca: CNMA33895; Chiapas: CNMA42279

Reithrodontomys sumichrasti. Este del Istmo de Tehuantepec: JMV1571 = CNMA35508, JMV1640 = CNMA35514, JMV1524 = CNMA35506, JMV1523 = CNMA35505

Peromyscus furvus. Sierra Madre Oriental: EAA645 = CNMA39687, EAA682 = CNMA39688, YHM244 = CNMA34263, YHM291 = CNMA35296, YHM293 = CNMA35297, YHM298 = CNMA35298; Norte de Oaxaca: EAA340 = CNMA39888, EAA321 = CNMA39884, EAA341 = CNMA39889, DSR4930 = CNMA39894

Cratogeomys perotensis. Hidalgo: CNMA37206, CNMA41904; Tlaxcala: CNMA41905; Puebla: CNMA42510, CNMA41906; Veracruz: CNMA42508, CNMA41909, CNMA41910, CNMA41911

Cratogeomys fulvescens. Veracruz: CNMA41824, CNMA41825; Puebla: CNMA41907, CNMA41823; Tlaxcala: CNMA41908

Cratogeomys merriami. Puebla: CNMA41826; Estado de México: CNMA41819

64• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Diagnóstico del conocimiento de los mamíferos marinos de México a través del análisis del material depositado en colecciones científicas y trabajos publicados

State of knowledge on the marine mammals of México assessed through analysis of specimens in scientific collections and publications

Sandra Mote-Herrera* e Irelia López-Hernández

Resumen. El material óseo de mamíferos marinos de- specimens were requested in order to create a general positado en colecciones mexicanas ha sido escasamente database. On the other hand, a bibliographical revision utilizado en investigación científica. Por tanto, el ob- of the marine mammals studies carried out in México jetivo del trabajo fue conocer el acervo existente de was done and the results were classified by topics. ejemplares en las colecciones mastozoológicas del país Information from 15 different institutions was received y en bases de datos bibliográficas. Se solicitó a los and a total of 1455 data on the specimens were acervos la información de los ejemplares y se elaboró compiled. This information includes 36 species of una base de datos. Por otro lado, se llevó a cabo una marine mammals which represent 76.6% of the total. búsqueda bibliográfica de los trabajos realizados en Outstanding researches carried out on charismatic or México sobre mamíferos marinos y se clasificaron por endangered species which are mainly distributed in the temas. Se recibió información de 15 instituciones y se Gulf of México and in the Gulf of California were found recopilaron un total de 1455 datos de los ejemplares, during the bibliographical revision. This paper que incluyen a 36 especies de mamíferos marinos, el contributes with information on poorly studied species 76.6% del total. En la revisión bibliográfica sobresa- of marine mammals and their area of distribution and len trabajos realizados con especies carismáticas o en suggests new lines of research. alguna categoría de riesgo distribuidas principalmen- te en el Golfo de México y el Golfo de California. Key words: Biological collection, databases, publi- Este trabajo aporta información sobre las especies de cations, marine mammals. mamíferos marinos y áreas de distribución poco estudiadas y plantea nuevas líneas de investigación.

Palabras clave: Colección biológica, bases de INTRODUCCIÓN datos, publicaciones, mamíferos marinos. Tradicionalmente se ha hablado mucho sobre la impor- Abstract. The osteological material of the marine tancia que tiene la posición geográfica de México mammals in Mexican scientific collections has been sobre la diversidad de flora y fauna marinas (Salinas scarcely used for research. Therefore, the objective of y Ladrón de Guevara, 1993). El país cuenta con una this research was to document the marine mammal gran influencia oceánica tanto del Pacífico como del species housed in mammal collections of México as Atlántico; en ambos casos se lleva a cabo una mezcla well as in the bibliographical databases. Data from the de diferentes masas de agua que propician la forma-

Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado postal 70-153, C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •67 Sandra Mote-Herrera e Irelia López-Hernández

ción de zonas altamente productivas y de gran diver- Otro aspecto de gran importancia para el conocimien- sidad, de ambientes con características morfológicas to de los organismos es contar con la literatura refe- y climáticas propias (De la Lanza, 1991), así como rente a trabajos realizados con éstos para tener una actividades económicas que en ellas se realizan (in- visión más amplia de lo que se está llevando a cabo a dustria gasera y petrolera, pesquerías, acuicultura, nivel nacional, tanto con ejemplares de colecciones como turismo, transportación marítima y puertos, industria con las especies en vida libre. química y minera; Rivera-Arriaga y Villalobos, 2001). Por tanto, este trabajo tuvo como objetivo conocer Estas variables se han utilizado para considerar cinco el acervo existente de ejemplares en los acervos regiones marinas en las costas mexicanas: Pacífico Norte, mastozoológicos de algunas instituciones del país y Golfo de California o Mar de Cortés, Pacífico Tropical en bases de datos bibliográficas. Sur, Golfo de México y Mar Caribe (Rivera-Arriaga y Villalobos, 2001). En todas ellas se distribuyen los mamíferos marinos que existen en México (Salinas y Ladrón de Guevara, 1993) con una mayor riqueza MATERIALES Y MÉTODOS de especies en el Pacífico Norte, seguida del Golfo de A través de una búsqueda en el catálogo osteológico California, el Golfo de México, Mar Caribe y finalmen- de Vidal (1991) y una exploración en internet se te el Pacífico Sur Mexicano (Torres et al., 1995). identificaron a las colecciones mexicanas, redes En la zona económica exclusiva (ZEE) mexicana de varamientos y acuarios que albergan ejemplares de se distribuyen un total de 47 especies de mamíferos mamíferos marinos. Se localizaron 15 instituciones marinos, esto es el 35% del total de las especies del nacionales: Universidad Autónoma de Baja California mundo. Se tienen representantes de los tres taxa que Sur (UABCS); Centro de Investigaciones Biológicas existen en la actualidad: el orden Cetacea (ballenas, del- del Noroeste (CIBNOR); Centro Interdisciplinario de fines y marsopas); el orden Sirenia (manatíes) y el or- Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN); Centro Intercultural den Carnivora, suborden Pinnipedia (lobos marinos para el Estudio de Desiertos y Océanos (CEDO); Ins- y focas; Salinas y Ladrón de Guevara, 1993; Torres tituto Nacional de Ecología, La Paz (INE-SEMARNAT); et al., 1995). Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo (CIAD); Instituto Tecnológico y de Estudios Superio- Las colecciones científicas juegan un papel de suma res de Monterrey-Campus Guaymas (ITESM); Colec- importancia para el estudio y conocimiento de estos ción Nacional de Mamíferos, Instituto de Biología, mamíferos a nivel sistemático, taxonómico e inclusive (CNMA-UNAM); Colección de Mamíferos Marinos, para los organismos que se encuentran en vida libre. Facultad de Ciencias, (FCMM-UNAM); Acuario de En las colecciones mastozoológicas se almacenan Veracruz (ACUAVER); Red de Varamientos de Tabasco ejemplares biológicos preservados generalmente en (REVAT); Universidad Autónoma del Carmen forma de piel y esqueleto, además de tejidos, órganos (UNACAR); Red de Varamientos de Yucatán (REVAY); y parásitos. En el caso de los mamíferos marinos se El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal conserva el cráneo y si es posible el esqueleto postcraneal (Winker, 2004), los cuales generalmente (ECOSUR-QROO) y Grupo Vía Delphi (VÍA DELPHI). son producto de varamientos individuales o masivos A cada institución se le solicitaron datos de los ejem- de las especies (Vázquez-Cuevas y Medrano, 2006). plares vía correo electrónico, por medio de una carta La información de colecta asociada a los ejemplares, dirigida al curador de la colección. Los datos solicita- se almacena en bancos de información computari- dos para conformar la base de datos fueron: nombre zados, lo cual es uno de los aspectos importantes en de la especie, número de catálogo de la colección, la modernización de las colecciones biológicas nombre del colector, número de colecta, fecha de co- (Cervantes y Villa-Ramírez, 1997; Cervantes et al., 2003). lecta, localidad de colecta (latitud y longitud), sexo y Tradicionalmente, la localidad de colecta de campo de estructura preservada (cráneo, esqueleto y tejidos en un ejemplar solamente incluía datos de distancia y alcohol). Estos campos son utilizados por la Unidad dirección geográfica con referencia a un poblado. de Informática para la Biodiversidad (UNIBIO) del Actualmente, con el uso de Sistemas de Posicionamiento Instituto de Biología, UNAM, para el manejo de Global (GPS, por sus siglas en inglés) se añaden las grandes cantidades de información relacionadas con coordenadas geográficas. Este enfoque permite que con las colecciones biológicas alojadas en la UNAM. La el conocimiento de las coordenadas geográficas de la información se capturó en MS ACCESS ver. 2000. localidad de colecta se elaboren, mapas de distribu- ción computarizados, entre otras cosas (Cervantes Debido a que la mayoría de las Colecciones no cuen- et al., 2003). tan con las coordenadas de las localidades, fue nece-

68• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diagnóstico del conocimiento de los mamíferos marinos de México a través del análisis del material depositado en colecciones científicas y trabajos publicados

sario buscar la ubicación geográfica de los poblados Unidad Académica de los Ciclos Profesional y de al igual que el nombre del municipio al que pertene- Posgrado del Colegio de Ciencias y Humanidades, cen, utilizando el listado de Iter-Estados y cartas UNAM: UACPyP-CCH-UNAM; Universidad Autóno- topográficas 1:250 000 del Instituto Nacional de Esta- ma de Baja California Sur: UABCS; Escuela de dística Geografía e Informática, INEGI y el gacetero del Biología, Universidad Autónoma de Guadalajara; sitio de Internet Alexandria Digital Library. (http:// Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo: clients.alexandria.ucsb.edu/globetrotter). Se conside- UMSNH. ró la dirección (Norte, Sur, Este y Oeste) y la distancia (km y mi) del punto de colecta para establecer las A partir de esta información se hizo la selección y cla- coordenadas correctas. sificación de temas, se especificó la zona marítima donde se realizó el estudio así como el tema desarro- Por otra parte, se realizó una búsqueda en los bancos llado y se capturó en una base de datos en MS ACCESS de información específicos sobre mamíferos marinos, ver. 2000, a manera de ficha bibliográfica. a partir de 1970 y hasta el mes de febrero de 2006, para conocer el material existente en bibliotecas (abstracts y tesis) de cualquier tópico referente a estos organis- mos en México. La búsqueda de artículos en revistas RESULTADOS especializadas se realizó en la base de datos Aquatic Sciences & Fisheries Abstracts (ASFA, 2006). Así mismo, De acuerdo con la información recopilada, se la revisión de tesis (licenciatura y posgrado) de la UNAM encontraron un total de 1455 registros de varamientos se hizo por medio de TESIUNAM (2005) y la búsque- de mamíferos marinos en aguas patrimoniales mexi- da nacional se realizó a través de la biblioteca digital canas (Cuadro 1). La institución que alberga un de cada una de las universidades de cada estado. mayor número de ejemplares es la CNMA con 454, seguida del CICIMAR con 364, FCMM con 256 e Se encontraron referencias en las 26 Instituciones que ITESM con 166. El resto de las 11 colecciones suman se listan a continuación: Centro de Investigación Científica un total de 217 muestras. La colección con un mayor y Superior de Ensenada: CICESE; Centro de Investi- número de especies registradas es la CNMA con un gación y Estudios Avanzados, Instituto Politécnico total de 25, le sigue la FCMM con 17 y el ITESM con Nacional, Mérida: CINVESTAV-Mérida; Centro de 13 especies. El resto de las instituciones tienen menos Investigaciones Biológicas del Noroeste: CIBNOR; de 10 especies representadas. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Institu- to Politécnico Nacional: CICIMAR-IPN; Colección Entre todas las colecciones en México se tiene Nacional de Mamíferos, Instituto de Biología, Univer- representado el 76.6% del total de las 47 especies de sidad Nacional Autónoma de México (UNAM): CNMA; mamíferos marinos distribuidas en aguas mexicanas, El Colegio de la Frontera Sur: ECOSUR; Escuela tomando en cuenta el listado de Villa-Ramírez y Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Cervantes (2003). Solo 5 géneros (Delphinus, Phocoena, Nacional: ENCB-IPN; Facultad de Arquitectura, UNAM: Stenella, Tursiops y Zalophus) tienen muestras FA-UNAM; Facultad de Biología de la Universidad mayores a 50 ejemplares. Veracruzana; Facultad de Ciencias Marinas, Universi- El tipo de preservación más común fue el de cráneo dad Autónoma de Baja California: FCM-UABC; con el 51%, seguido de sólo esqueleto con el 9%, mientras Facultad de Ciencias Políticas y Sociales, UNAM: que cráneo con partes de esqueleto se encontró un FCPyS-UNAM; Facultad de Ciencias, UNAM: 2% y sólo el 1% fueron muestras en alcohol. Desafor- FC-UNAM; Facultad de Derecho, UNAM: FD-UNAM; tunadamente, del 37% de las muestras no se especifi- Facultad de Estudio Superiores Iztacala, UNAM: FES- có su tipo de preservación y en ninguna colección Iztacala-UNAM; Facultad de Estudios Superiores existen registros de muestras de tejido. Únicamente el Acatlán, UNAM: FES-Acatlán-UNAM; Facultad de 45% de los ejemplares presentaron el dato de sexo, Estudios Superiores Aragón, UNAM: FES-Aragón- correspondiéndole a los machos el 28% y a las hem- UNAM; Facultad de Estudios Superiores-Cuautitlán, bras el 16.76%. En cuanto a los sitios de colecta, UNAM: FES-Cuautitlán-UNAM; Facultad de Filosofía el Golfo de California es el mejor representado (792 ejem- y Letras, UNAM: FFyL-UNAM; Facultad de Medici- plares), seguido del Pacífico Norte (237), el Golfo na Veterinaria y Zootecnia, UNAM: FMVZ-UNAM; de México con 61 registros, 56 para el Mar Caribe y Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, finalmente 12 en el Pacífico Tropical Sur. Del total de Universidad Autónoma de Yucatán: FMVZ-UADY; localidades, 297 (20%) no fue posible georreferenciarlas Facultad de Química, UNAM: FQ-UNAM; Instituto de debido a la poca exactitud del sitio de colecta. Ciencias de Mar y Limnología, UNAM: ICMyL-UNAM;

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •69 Sandra Mote-Herrera e Irelia López-Hernández

Cuadro 1. Relación de las especies depositadas en las colecciones mastozoológicas. *Acrónimos explicados en el texto. **Sin distribución en México. † Especie extinta. Especie Estructura preservada Institución* No. Ejemplares Orden Carnivora Familia Phocidae Mirounga angustirostris Cráneo CNMA, FCMM 5 Monachus tropicalis† Vértebras CNMA 1 Phoca vitulina cráneo, piel CNMA, FCMM 11 Familia Otariidae Arctocephalus townsendi Cráneo, esqueleto, piel CNMA, FCMM 5 Arctocephalus gazella** Cráneo FCMM 5 Zalophus californianus Cráneo, esqueleto, no determinado CNMA, CEDO, CIBNOR, 599 CICIMAR, FCMM, ITESM, UABCS Orden Cetacea Famlia Balaenidae Balaena mysticetus Barba CNMA 1 Familia Balaenopteridae Balaenoptera acutorostrata Esqueleto CNMA, UABCS, ITESM, CIBNOR 7 Balaenoptera edeni Cráneo ITESM 2 Balaenoptera physalus Cráneo CNMA, ITESM, CEDO, FCMM, 12 Balaenoptera sp No determinado ITESM 6 Megaptera novaeangliae Premaxila CNMA 8 Familia Eschrichtidae Eschrichtius robustus Cráneo, esqueleto CNMA, ITESM 25 Familia Delphinidae Delphinus capensis Cráneo, esqueleto, no determinado FCMM, CNMA 82 Delphinus delphis Cráneo, esqueleto, no determinado CNMA, ITESM, FCMM, CEDO, UABCS, 148 Delphinus sp Cráneo, esqueleto CNMA 38 Feresa attenuata Esqueleto CNMA 1 Globicephala macrorhynchus Cráneo, esqueleto ECOSUR-QROO, ITESM, FCMM, CNMA 31 Grampus griseus Esqueleto CNMA, ACUAVER, REVAY 3 Lagenorhynchus obliquidens Cráneo, esqueleto CNMA, ITESM 6 Peponocephala electra Esqueleto ACUAVER, UABCS 2 Pseudorca crassidens Cráneo, esqueleto REVAY, UNACAR, ITESM 46 Orcinus orca Esqueleto CNMA 2 Stenella attenuata Cráneo FCMM, UABCS, CNMA 60 Stenella clymene Cráneo, esqueleto VIA DELPHI 2 Stenella coeruleoalba Cráneo FCMM 2 Stenella frontalis Cráneo VIA DELPHI 1 Stenella longirostris Cráneo, esqueleto ECOSUR-QROO, FCMM, ITESM, REVAY 38 Stenella sp Esqueleto CIBNOR 3 Steno bredanensis Cráneo, esqueleto VIA DELPHI, CNMA 25 Tursiops truncatus Cráneo, esqueleto, no determinado ACUAVER, CNMA, CEDO, ECOSUR-QROO, FCMM, ITESM, REVAY, UABCS, UNACAR, VIA DELPHI 143 Familia Phocoenidae Phocoena sinus Cráneo, esqueleto, tejidos en alcohol CEDO, CNMA, FCMM, ITESM 60 Familia Physeteridae Physeter macrocephalus Esqueleto, no determinado CIBNOR, CNMA, ECOSUR-QROO, ITESM, UNACAR 5 Familia Kogiidae Kogia breviceps Cráneo, esqueleto ACUAVER, CNMA, FCMM, ITESM 7 Kogia simus Esqueleto CEDO, CNMA, REVAY, UABCS 7 Kogia sp Esqueleto REVAT 1 Familia Ziphiidae Berardius bairdii Cráneo CEDO, UABCS 3 Mesoplodon densirostris Cráneo REVAY 1 Mesoplodon europaeus Cráneo CNMA 1 Mesoplodon peruvianus Cráneo INE-SEMARNAT 2 Ziphius cavirostris Cráneo CNMA, INE-SEMARNAT, FCMM 6 Orden Sirenia Familia Trichechidae Trichechus manatus Cráneo, esqueleto, tejidos en alcohol CNMA, ECOSUR-QROO, FCMM, REVAY 42

70• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diagnóstico del conocimiento de los mamíferos marinos de México a través del análisis del material depositado en colecciones científicas y trabajos publicados

Durante la búsqueda bibliográfica se recopilaron un Tursiops truncatus, Megaptera novaeangliae, total de 159 artículos científicos en revistas especiali- Eschrichtius robustus y Trichechus manatus manatus. zadas y 243 trabajos de tesis realizados en institutos Las zonas marítimas con un mayor número de estudios de investigación y facultades. La mayor cantidad de fueron el Golfo de California, el Golfo de México y el artículos publicados se encuentran en los Anales del Pacífico Norte, mientras que el Pacífico Tropical Sur Instituto de Biología, UNAM, Serie Zoología (ahora así como el Mar Caribe son las zonas que presentan Revista Mexicana de Biodiversidad) y Ciencias Mari- un mayor rezago científico. nas, como revistas nacionales y en Marine Mammal Science y Journal of Cetacean Research and Management, como revistas internacionales. El mayor número de tesis se han realizado en dependencias de la UNAM y en el DISCUSIÓN CICIMAR, La Paz (Cuadro 2). Las bases de datos generadas en este estudio (de ejem- Los temas que más sobresalen en los artículos cientí- plares y bibliográficas) constituyen hasta el momento ficos son: distribución y abundancia, avistamientos las más completas y actualizadas acerca de los mamí- especiales y comportamiento. Por otro lado, los traba- feros marinos en México, aún considerando el catálo- jos de tesis más abordados son: aspectos generales, go osteológico de Vidal (1991), el cual no incluye relación con actividades humanas, distribución-abun- información bibliográfica y se publicó hace 15 años. dancia y craneometría-morfometría-morfología (Fig. 1). Dentro de los acervos científicos existe una buena Con relación a la búsqueda realizada, se encontró que representación de ejemplares de mamíferos marinos, de las 47 especies que se distribuyen en aguas mexicanas, aunque no completa, por lo que hace falta fomentar sólo 32 se han estudiado. Las especies Eschrichtius más su estudio sistemático (Espinoza et al., 2006). robustus, Phocoena sinus y Zalophus californianus han sido objeto de estudio en artículos; mientras que En las colecciones científicas registradas se encuen- en trabajos de tesis destacan Zalophus californianus, tran depositadas cinco especies de las seis de

Temas

Figura 1. Comparación entre el número de publicaciones científicas y trabajos de tesis. 1. Alimentación 2. Aspectos generales 3. Avistamientos especiales 4. Bioacústica 5. Biología 6. Cautiverio 7. Comportamiento 8. Craneometría y morfometría 9. Distribución y abundancia 10. Ecología 11. Efectos de la Contaminación 12. Fotoidentificación 13. Genética molecular 14. Legislación 15. Listados y guías 16. Parasitología 17. Relación con actividades humanas 18. Reproducción 19. Sistemática y taxonomía 20. Telemetría 21. Uso de hábitat 22. Varamientos.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •71 Sandra Mote-Herrera e Irelia López-Hernández

Cuadro 2. Relación de temas abordados en artículos y tesis. *Acrónimos explicados en el texto.

Tema Revistas de artículos científicos Dependencia en la que No. de se elaboró la tesis artículos-tesis

Alimentación Marine Mammal Science; Aquatic Mammals; FC-UNAM;CICIMAR-IPN;FCM-UABC, Revista de Investigación Científica de la CIBNOR; FES-Iztacala- UNAM; UABCS 6 - 22 Universidad Autónoma de Baja California

Aspectos CICIMAR-IPN; FMVZ- UNAM; FQ-UNAM; generales FCM-UABC; UMSNH; FA-UNAM;FC, UNAM; FES-Cuautitlán-UNAM; UABCS 0 - 20

Avistamientos Anales del Instituto de Biología, UNAM, UABCS 28 - 1 especiales Serie Zoología; Marine Mammal Science; Conservation Biology; Aquatic Mammals; Ciencia y Mar; Southwestern Naturalist; Science Report Whales Research Institute; Bulletin South California Academic Science

Bioacústica LEADING EDGE; Coastal and FC-UNAM; UACPyP-CCH-UNAM; 7 - 5 Estuarine Studies 58; Continental shelf research; FES-Cuautitlán-UNAM Journal of the Acoustical Society of America; Marine Mammal Science; National Marine Fisheries Service, La Jolla, CA. Southwest Fisheries Science

Biología Marine Mammal Science; Ciencia y Mar CICIMAR-IPN; FC-UNAM; FMVZ, UNAM; UABC; 3 - 30 FMVZ-UADY; FES-Iztacala-UNAM; UABCS; Escuela de Biología-Universidad Autónoma de Guadalajara

Cautiverio FES-Cuautitlán-UNAM; FMVZ-UNAM; 0 - 14 FES-Aragón-UNAM; FC-UNAM

Comportamiento Journal of Cetacean Research and Management; CICIMAR-IPN; FC-UNAM; 15 - 15 Revista de investigación científica de la FCM-UABC; UABCS Universidad Autónoma de Baja California; Marine Mammal Science; Aquatic Mammals; Journal of Mammalogy; Pacific Discovery; Aquatic Mammals; Forty-Eighth Report of the International Whaling Commission; Ciencias marinas; Anales del Instituto de Biologia, UNAM, Serie Zoología; Ciencia y Mar

Craneometría/ Aquatic Mammals; Texas Journal of Science; CICIMAR-IPN; FES-Iztacala-UNAM; 6 - 21 morfometría/ Gulf Research Reports; Journal of Mammalogy; FC-UNAM; UABCS; FCM-UABC morfología Ciencias Marinas; Revista de Investigación Científica de la Universidad Autónoma de Baja California;

Distribución Fishery Bulletin; Marine Biology; Marine Mammal FC, UNAM; FCM-UABC; CICIMAR-IPN; UABCS 36 - 24 y abundancia Science; Dissertation Abstracts International Part B: Science and Engineering; Gulf of Mexico Science; Anales del Instituto de Biología, UNAM, Serie Zoología; Journal of Cetacean Research and Management; Ciencia Pesquera; Mammal Review; Annual Report. International Whaling Commission; Bulletin of the Southern California Academy of Sciences; The Gulf of Mexico large marine ecosystem: assessment, sustainability, and management. Blackwell Science, Malden, Oxford; North Atlantic Killer Whales; Ciencias Marinas

Ecología UABCS; FC-UNAM; ENCB-IPN 0 - 4

72• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diagnóstico del conocimiento de los mamíferos marinos de México a través del análisis del material depositado en colecciones científicas y trabajos publicados

Tema Revistas de artículos científicos Dependencia en la que No. de se elaboró la tesis artículos-tesis

Educación ambiental FES-Iztacala-UNAM 0 - 1

Efectos de Marine Pollution Bulletin; Environmental FES-Cuautitlán-UNAM; CICESE; FMVZ-UNAM; 11 - 12 la contaminación Health Perspectives; Archives of Environmental ECOSUR; UACPyP-CCH-UNAM; FC-UNAM; Contamination and Toxicology; Journal of ICMyL-UNAM; FCM-UABC Wildlife Diseases; Anales del Instituto de Biología, UNAM, Serie Zoología; Marine Mammal Science; Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology; Ciencias Marinas; Gulf of Mexico Science

Fotoidentificación UABCS; FC-UNAM 0 - 6

Genética-molecular Canadian Journal of Zoology;Revue Canadien ECOSUR; UABCS; FCM-UABC 7 - 6 de Zoologie; Journal of Wildlife Diseases; Revista de investigación científica de la Universidad Autónoma de Baja California; Marine Mammal Science; Marine Pollution Bulletin; Ciencias Marinas

Legislación FD-UNAM; FCPyS-UNAM; FES-Aragón-UNAM; 0 - 11 FES-Acatlán-UNAM; FC-UNAM

Listados-guías Journal of Mammalogy; Natural History Series 26; 5 - 0 Rhode Island Sea Gran; Proceedings of the San Diego Society of Natural History

Parasitología Journal of Wildlife Diseases; Anales del CICESE; FC-UNAM; FMVZ-UNAM 5 - 6 Instituto de Biología, UNAM, Serie Zoología; Marine Mammal Science; Coastal Management; Annual Report.

Relación con International Whaling Comission; Dissertation FCPy-UNAM; FC-UNAM; FES-Cuautitlán-UNAM; 13 - 25 actividades Abstracts International Part B: Science and FFyL-UNAM; FCM-UABC; Escuela de Biología- humanas Engineering; Dissertation Abstracts International Universidad de Guadalajara Part B: Science and Engineering; Proceedings of the Gulf and Caribbean Fisheries Institute; 14th Annual Meeting (SETAC) - Ecological Risk Assessment: Lessons; Anales del Instituto de Biología, UNAM, Serie Zoología; Aquatic Mammals; Fishery Bulletin; Journal of Cetacean Research and Management

Reproducción CICIMAR-IPN; UABCS; FMVZ-UNAM; FC-UNAM 0 - 8

Sistemática- NOAA Technical Report NMFS; Journal of taxonomía Cetacean Research and Managemen; FC-UNAM 3 - 3 Complete Record Telemetría Aquatic Mammals 1 - 0

Uso de hábitat Revista de Biología Tropical; Marine Mammal Facultad de Biología- Universidad Veracruzana; 9 - 7 Science; Gulf of Mexico Science; Fishery Bulletin; UABCS; CICIMAR-IPN; FCM-UABC; FC-UNAM Deep-Sea Research (Part I, Oceanographic Research Papers); Journal of Mammalogy; Journal of Cetacean

Varamientos Research and Management; CINVESTAV-Mérida; FMVZ-UADY 4 - 2 NOAA Technical Memorandum NMFS NE; Revista de investigación científica de la Universidad Autónoma de Baja California; Anales del Instituto de Biología UNAM, Serie Zoología

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •73 Sandra Mote-Herrera e Irelia López-Hernández

carnívoros marinos, cinco de las ocho de misticetos y para dar un mayor impulso hacia la investigación de 25 de las 32 de odontocetos que se distribuyen en México, las especies relacionadas con las actividades huma- además de la única especie de sirenio (Trichechus nas. Sin embargo, no se cuenta con suficientes manatus manatus) en el país, la cual está representa- instituciones que alberguen material óseo de estos da en colecciones pero no existe una muestra repre- organismos que se distribuyen en la zona. sentativa de ésta. Al comparar el mapa de falta de conocimiento publi- La gran mayoría de las bases de datos consultadas no cado por la CONABIO (Vázquez-Domínguez et al., 1998) cuentan con la información completa de localidades con los datos de la distribución de las localidades de de colecta, provocando que no puedan ser utilizadas colecta, se corrobora la restricción de la información para la producción de estudios científicos y de divul- tanto bibliográfica como de colecciones, que se tiene gación. Sólo el ubicar las coordenadas geográficas (latitud de los mamíferos marinos en aguas del Pacífico Tropi- y longitud) de estos datos es de gran utilidad para modelar cal Sur y el Mar Caribe. Respecto a la distribución de y predecir patrones de distribución geográfica, los diferentes grupos de las localidades de colecta y relacionados con características del ambiente abiótico a la presencia en la literatura, falta estudiar a los car- que son susceptibles de ser manejados como capas nívoros del Pacífico Norte; a los misticetos de todos de modelos de sistemas de información geográfica los litorales excepto el Golfo de California, a los (Cervantes et al., 2003; López-Vidal y Elizalde-Arellano, odontocetos del Pacífico Tropical y ampliar el número 2006; Rodríguez-Tapia y Escalante, 2006). de estudios de la única especie de sirenio ubicada en la parte sur del Golfo de México. El mantener un buen estado curatorial en las colecciones científicas, con datos y ejemplares completos, es de De acuerdo con esta información, se encontró que existe gran importancia científica para contribuir al conoci- un sesgo tanto en los sitios de colecta como en el es- miento general y específico de los organismos, al tudio hacia las especies más carismáticas o en alguna realizar estudios de la biología de éstos a partir del categoría de riesgo. La poca representación en colec- material depositado en estas instituciones (Rodríguez- ciones y estudios científicos de ejemplares de familias Tapia y Escalante, 2006). Por otro lado, resulta alar- como Ziphiidae, Kogiidae, Physeteridae y Balaenidae mante que las colecciones de los estados costeros res- (Ceballos y Oliva, 2005) puede deberse a sus hábitos guarden tan pocos ejemplares, a pesar de que en los oceánicos, su gran tamaño o al acceso restringido a últimos años se ha incrementado el esfuerzo de reco- su hábitat. Por lo tanto, es necesario fomentar el apo- rridos en las playas para recuperar ejemplares varados. yo a investigaciones científicas que incluyan no solo la colecta de ejemplares sino también estudios de campo. La mejor representación de ejemplares en las zonas del También es importante tener una buena representación Pacífico Norte y principalmente el Golfo de California de ejemplares bien curados en las colecciones, que per- puede deberse, entre otros factores a la alta producti- mita participar en proyectos internacionales, como vidad primaria de la zona (Aguirre-Gómez, 2002), es- es el caso de algunas colecciones nacionales que ya pecialmente en el período invierno-primavera, ocasio- colaboran en el portal MaNIS y en el REMIB a nivel nada por las surgencias y la complejidad en el fondo nacional (Martínez-Meyer y Sánchez-Cordero, 2006; marino (De la Lanza, 1991), lo que propicia una gran Vargas y Fuentes-Moreno, 2006). riqueza de especies de mamíferos marinos. Se genera así un sitio atractivo para los investigadores lo cual La investigación de los mamíferos marinos en México se refleja en la presencia de varias instituciones cien- ha experimentado un incremento sostenido desde tíficas dedicadas a la exploración marina. Además existe mediados de los años setentas a la fecha, lo cual se una intensa actividad pesquera que ocasiona muertes ha debido en gran parte al surgimiento de la Sociedad incidentales de los organismos en las redes (Salinas y Mexicana de Mastozoología Marina A. C. (SOMEMMA). Ladrón de Guevara, 1993), los cuales son abandona- Como producto de la investigación realizada tanto por dos y muchas veces llegan a las playas. Esta informa- investigadores nacionales como extranjeros, el cono- ción también es comparable con el número de estu- cimiento de la biodiversidad de los mamíferos marinos dios tanto de tesis como científicos, donde se obser- en México está cercanamente completo, pero no así va que la mayor cantidad de éstos se han realizado en la información básica sobre la historia natural de la aguas del Golfo de California. Mientras que en el Gol- mayoría de las especies (Aurioles, 1993). fo de México existe una buena representación de la literatura especializada que puede deberse al mayor La elaboración de estudios taxonómicos puede interés comercial (pesquerías y explotación petrolera) apoyarse en estudios de distribución, abundancia y que se tiene en la región, lo cual podría aprovecharse de avistamientos de especies poco comunes o en nuevas

74• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Diagnóstico del conocimiento de los mamíferos marinos de México a través del análisis del material depositado en colecciones científicas y trabajos publicados

localidades. Dichos temas han estado bien represen- rados en programas institucionales federales o tados en la literatura especializada. Sin duda alguna estatales. Además, en este trabajo se encontró que es es alarmante que existan pocas publicaciones acerca indispensable mejorar el estado curatorial de los ejem- de trabajos de craneometría y por lo tanto una falta plares de los acervos científicos del país, así como de uso del material de las colecciones científicas. En impulsar el trabajo de investigación en aquellas zonas contraste, hay una numerosa cantidad de estudios poco estudiadas y examinar una mayor variedad de de tesis al respecto que pueden servir para valorar el especies, y no solo las más carismáticas. También, efecto de las actividades humanas en los mamíferos es imperante ampliar la gama de temas de estudio. marinos, para evaluar el impacto por pesquerías y por Aumentar el conocimiento sobre mamíferos marinos y el ecoturismo en las especies afectadas (Espinoza et su valor científico, permitirá que la información sea al., 2006). considerada en la toma de decisiones de programas de gobierno, de políticas de conservación, de manejo Sin embargo, los proyectos de tesis a pesar de ser más de fauna marina y legislación en México y en tratados numerosos, no en todos los casos se han publicado en internacionales. revistas especializadas o en sitios de reconocimiento científico; las causas pueden ser muy diversas. La publicación de esta información puede incrementar su difusión a nivel nacional e internacional y aumentar AGRADECIMIENTOS su valor científico en la toma de decisiones de programas de gobierno y políticas de conservación. Los A las siguientes personas e instituciones por los estudios moleculares bien podrían incrementarse si se datos proporcionados: Sergio Ticul, CIBNOR; David impulsara la creación de colecciones de muestras de Aurioles, CICIMAR; Juan Pablo Gallo, ITESM-Guaymas; tejidos en óptimo estado curatorial en las diferentes Héctor Pérez-Cortéz, INE-SEMARNAT; Fernando A. instituciones (Rodríguez-Tapia y Escalante, 2006) y se Cervantes, Yolanda Hortelano y Julieta Vargas, CNMA, trabajara en conjunto con las redes de varamiento en Instituto de Biología, UNAM; Ma. de Jesús Vázquez la colecta de tejidos frescos. y Luis Medrano, FCMM, UNAM; Fabián F. Vanoye, Acuario de Veracruz; Darwin Jiménez, REVAT; Gerardo Resulta asombroso que algunos temas estén tan limi- Rivas, UNACAR; Diana M. Antochiw, REVAY; Benja- tados en la literatura, como es el caso de bioacústica, mín Morales, ECOSUR-Chetumal y Alberto Delgado, efectos de la contaminación, parasitología, telemetría Grupo Vía Delphi. y legislación, cuestiones estrechamente relacionadas con el efecto de las actividades humanas sobre los animales, por lo que resulta necesario darle un mayor impulso a la investigación científica en estos temas. LITERATURA CITADA Los estudios de mamíferos marinos en general han sido poco considerados en programas institucionales Alexandria Digital Library Gazetteer Server Client. 2006. federales o estatales, por lo tanto, seguir desarrollán- http://clients.alexandria.ucsb.edu/globetrotter dolos en las áreas ya experimentadas e incrementarlos en temas poco explorados deberá servir de apoyo en Aguirre-Gómez, R. 2002. Los mares mexicanos a través la toma de decisiones sobre conservación, manejo de de la percepción remota. Textos selectos de Geo- fauna marina y legislación en México y en tratados grafía de México. México. 95 p. internacionales. Aquatic Sciences & Fisheries Abstracts (ASFA). 2006. http://ca1.csa.com/ids70/quick_search.php

Aurioles, D. 1993. Biodiversidad y estado actual de los CONCLUSIONES mamíferos marinos en México. Revista de la So- ciedad Mexicana de Historia Natural. XLIV: 397-412. La base de datos de registros de colección y trabajos publicados sobre mamíferos marinos compilada en este Ceballos, G. y G. Oliva (coord). 2005. Los mamíferos trabajo, es la más completa y actualizada hasta la fe- silvestres de México. FCE-CONABIO. México. 986 p. cha. Esta información permite deducir que la falta de difusión nacional e internacional a través de publica- Cervantes, F. A. y B. Villa-Ramírez. 1997. 50 años de ciones formales ha ocasionado que los estudios de la Colección Nacional de Mamíferos. Ciencia y mamíferos marinos hayan sido escasamente conside- Desarrollo 22(133-134): 64-71.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •75 Sandra Mote-Herrera e Irelia López-Hernández

Cervantes, F. A., Y. Hortelano-Moncada y J. Vargas- Salinas, M. y P. Ladrón de Guevara. 1993. Riqueza Cuenca. 2003. Modernización de la Colección y diversidad de los mamíferos marinos. Ciencias, Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología, No. Especial, 7: 85-94. UNAM. Revista Especializada en Ciencias Quí- mico- Biológicas 6(1): 25-29. TESIUNAM. 2005. http://www.dgbiblio.unam.mx

De la Lanza, G. (comp.) 1991. Oceanografía de mares Torres, A. G., C. M. Esquivel y G. Ceballos. 1995. mexicanos. AGT. Editor, S.A. México. 569 p. Diversidad y conservación de los mamíferos marinos de México. Revista Mexicana de Mastozoo- Espinoza, E., C. Lorenzo y M. Briones-Salas. 2006. logía 1: 22-43. Capítulo 41. Integración del conocimiento de las colecciones mastozoológicas de México. In Vargas, J. y H. Fuentes-Moreno. 2006. Capítulo 8. Pro- Colecciones mastozoológicas de México. Lorenzo, cesos curatoriales en colecciones mastozoológicas. C., E. Espinoza, M. Briones y F. A. Cervantes (eds). In Colecciones mastozoológicas de México. Instituto de Biología, UNAM y Asociación Mexi- Lorenzo, C., E. Espinoza, M. Briones y F. A. cana de Mastozoología, AC. México. p. 537-548. Cervantes (eds). Instituto de Biología, UNAM y Asociación Mexicana de Mastozoología, AC. López-Vidal, J. C. y C. Elizalde-Arellano. 2006. Capítu- México. p. 163-175. lo 5. Las colecciones mastozoológicas en la formación de recursos humanos en taxonomía Vázquez-Cuevas, M. J. y L. Medrano. 2006. Capítulo y docencia. In Colecciones mastozoológicas de 25. Colección osteológica de mamíferos marinos México. Lorenzo, C., E. Espinoza, M. Briones y de la Faculta de Ciencias, UNAM. In Coleccio- F. A. Cervantes (eds). Instituto de Biología, UNAM nes mastozoológicas de México. Lorenzo, C., E. y Asociación Mexicana de Mastozoología, A.C. Espinoza, M. Briones y F. A. Cervantes (eds). Ins- México. p. 123-132. tituto de Biología, UNAM y Asociación Mexica- na de Mastozoología, AC. México. p. 359-370. Martínez-Meyer, E. y V. Sánchez-Cordero. 2006. Capítulo 9. Uso de datos de colecciones Vázquez-Domínguez, E., L. Arriaga, J. González Cano, mastozoológicas. In Colecciones mastozoológicas V. Aguilar, C. Aguilar, R. M. Olvera, H. Beraldi y de México. Lorenzo, C., E. Espinoza, M. Briones J. Alarcón (comps). 1998. Capítulo 1: La y F. A. Cervantes (eds). Instituto de Biología, regionalización. In Arriaga Cabrera, L., E. Vázquez- UNAM y Asociación Mexicana de Mastozoología, Domínguez, J. González-Cano, R. Jiménez A.C. México. p. 177-186. Rosenberg, E. Muñoz López y V. Aguilar Sierra (coords). Regiones prioritarias marinas de Méxi- Rivera-Arriaga, E. and G. Villalobos. 2001. The coast co. Comisión Nacional para el Conocimiento y of Mexico: approaches for its management. Ocean Uso de la Biodiversidad, México. p. 25-108. & Coastal Management 44: 729-756. Vidal, O. 1991. Catalog of Osteological Collections of Rodríguez-Tapia, G. y T. Escalante. 2006. Capítulo 6. Aquatic Mammals from Mexico. NOAA Technical Manejo e importancia de las bases de datos en Report NMFS 97: 1-45. colecciones biológicas. In Colecciones mastozoo- lógicas de México. Lorenzo, C., E. Espinoza, M. Villa-Ramírez, B. y F. A. Cervantes. 2003. Los Mamífe- Briones y F. A. Cervantes (eds). Instituto de Bio- ros de México. Grupo Editorial Iberoamérica, logía, UNAM y Asociación Mexicana de Instituto de Biología, UNAM. México. 115 p. Mastozoología, A.C. México. p. 133-150. Incluye CD. Winker, K. 2004. Natural history museums in a postbiodiversity era. BioScience 54(5): 455-459.

76• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Representación de especies de roedores mexicanos del género Reithrodontomys en colecciones biológicas de Norteamérica

Holdings of Mexican rodent species of the genus Reithrodontomys in North American museums

Elizabeth Arellano Arenas1*, Francisco X. González-Cózatl1, Julieta Vargas Cuenca2 y Fernando A. Cervantes2

Resumen. Este trabajo evaluó la representación de Abstract. This study evaluates the representation of especies mexicanas del género Reithrodontomys en Mexican species of the genus Reithrodontomys in colecciones mastozoológicas de Canadá, Estados Uni- mammal collections from Canada, United States and dos y México. La base de datos incluyó registros de México. The database included records of 9126 9126 ejemplares depositados en 49 colecciones, seis specimens from 49 museums, six of them from México. de ellas mexicanas. Se hizo un análisis del número de We analyzed the number of specimens and species ejemplares y la diversidad de especies por colección. diversity for each collection. Also, we evaluated what Además, se evaluó qué especies han sido más colec- species have been better collected at the country level tadas en todo el país y por entidad federativa. Los and by state. Results show that most of the specimens resultados indican que la mayoría de los ejemplares están are hold by United States museums, including depositados en colecciones de Estados Unidos, inclu- representatives of Mexican endemic species. With respect yendo representantes de especies endémicas mexicanas. to Mexican collections, the Colección Nacional de De las colecciones mexicanas, la Colección Nacional Mamíferos (CNMA) is among the ones with the highest de Mamíferos (CNMA) del Instituto de Biología, UNAM, number of specimens and holds the highest number es una de las que poseen mayor número de ejempla- of species. The best represented taxa are res, y además, alberga al mayor número de especies. R. fulvescens, R. megalotis and R. sumichrasti, while Los taxa mejor representados son R. fulvescens, R. the least are R. bakeri, R. tenuirostris y R. zacatecae. megalotis y R. sumichrasti, y los de menor represen- The State of México, Puebla, Oaxaca, Chiapas, Jalisco tación son R. bakeri, R. tenuirostris y R. zacatecae. and Veracruz are the states with the highest number El Estado de México, Puebla, Oaxaca, Chiapas, Jalisco of collected specimens, whereas Michoacán possesses y Veracruz son las entidades con el mayor número de more species. These results open new questions about ejemplares colectados, mientras que Michoacán tiene the biology of these mammals and highlight the más especies representadas. Estos resultados permi- importance of the information contained in biological ten plantear nuevas preguntas sobre la biología de estos collections. mamíferos y resaltan la importancia de la información contenida en las colecciones biológicas. Key words: México, mammal collections, databases, records, endemic species. Palabras clave: México, colecciones mastozoológicas, bases de datos, registros, especies endémicas.

1 Centro de Educación Ambiental e Investigación Sierra de Huautla, Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Av. Universidad No.1001 Col. Chamilpa, C.P. 62209 Cuernavaca, Morelos, México. 2 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •77 Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Julieta Vargas Cuenca y Fernando A. Cervantes

INTRODUCCIÓN a distintos niveles (interespecífica, interpoblacional e intrapoblacional), que se hace más evidente cuando El género Reithrodontomys es un grupo de roedores se cuenta con grandes grupos de individuos de una que habita exclusivamente en el continente americano misma población. Gracias a las colecciones, los inves- y se caracteriza por poseer gran diversidad morfológica, tigadores en sistemática y otras áreas de la biología ecológica y genética (Howell, 1914; Hooper, 1952; podemos observar y analizar la diversidad biológica Carleton y Meyer, 1979; Carleton, 1980; Robins y Baker, en el espacio y en el tiempo (Baker, 1998). Estas co- 1980; Engstrom et al., 1981; Sánchez, 1993; Sullivan lecciones, que habían ido perdiendo el reconocimien- et al., 2000; Arellano et al., 2003; 2005; 2006; Urbina to de la comunidad científica, han reconquistado la et al., 2006). La primera revisión taxonómica de las atención de los investigadores desde finales del siglo especies dentro del género fue hecha por Allen (1895). XX, gracias, entre otras cosas, al avance en los méto- Posteriormente Howell (1914) estableció una división dos de estudio en biología de la conservación, biolo- subgenérica (Aporodon y Reithrodontomys) basada gía molecular (Baker, 1994) y bioinformática (Baker, 1998; principalmente en características molares. Sin embar- Martínez-Meyer y Sánchez-Cordero, 2006). Ahora, con go, el trabajo más completo sobre su sistemática fue mayor frecuencia, se reportan casos de especies crípticas realizado por Hooper (1952), quien propuso la exis- que no habían sido descritas (González-Cózatl et al., tencia de cuatro grupos de especies, además de plan- en esta misma obra), y en esto, las colecciones bioló- tear posibles tendencias en la evolución del género. gicas han jugado un papel fundamental. Por otro lado, En el trabajo de Hooper (1952), y en algunos poste- dado el reconocimiento a la importancia de los acer- riores, se ha hecho especial énfasis en la existencia de vos en las colecciones biológicas, en los últimos años altos niveles de variabilidad inter e intraespecífica, los se han hecho esfuerzos para compilar la información cuales en ocasiones han cuestionado la delimitación de su contenido (Hafner et al., 1997, López-Wilchis de algunas especies (Hooper, 1952; Carleton, 1973; y López-Jardines, 1998; Ramírez-Pulido et al., 2005; Carleton y Meyer, 1979; Nelson et al., 1984; Hamilton Lorenzo et al., 2006). et al., 1990; Sullivan et al., 2000; Arellano et al., 2003; 2005; 2006). En virtud de la diversidad taxonómica y amplia distri- bución del género en nuestro país, no es difícil que Actualmente se reconocen 21 especies en el género existan ejemplares de Reithrodontomys en colecciones Reithrodontomys, 14 de ellas se distribuyen en Méxi- mastozoológicas, tanto nacionales como extranjeras. co y, de éstas, 5 son endémicas (Bradley et al., 2004; Las especies más comunes y abundantes, por lo regu- Musser y Carleton, 2005). En México, estos roedores lar son fácilmente colectadas aún cuando no sean el habitan en prácticamente todos los ecosistemas y en objetivo de algún estudio específico. Sin embargo, los un amplio intervalo altitudinal (Hooper, 1952; Hall, registros de las formas menos comunes, generalmente 1981; Bradley et al., 2004). Algunas especies como R. están representados por series pequeñas. Por otro lado, megalotis, R. fulvescens, R. sumichrasti, R. mexicanus el hecho de que muchos de los trabajos sean de índole y R. gracilis tienen distribución geográfica amplia tras- local o regional hace que en ocasiones se cuente con pasando los límites de nuestro país. En contraste, representaciones geográficas muy limitadas de algu- R. burti, R. chrysopsis, R. zacatecae, que son endémi- nas especies (Ramírez-Pulido et al., 2005). A partir de cas, tienen distribución más restringida, lo mismo que estos antecedentes, en este trabajo se integró informa- R. microdon, aunque ésta última con un patrón disyunto. ción sobre la presencia de ejemplares de este género Reithrodontomys montanus habita en una porción en colecciones mastozoológicas de Canadá, Estados relativamente pequeña en nuestro país pero el resto Unidos y México. Particularmente, se hizo un análisis de su distribución hacia el norte es más amplia. Final- del número de ejemplares y la diversidad de especies mente, R. bakeri, R. hirsutus y R. spectabilis, que por colección. Así mismo, se evaluó qué especies han también son endémicas, restringen su área de distri- sido más colectadas de manera global y por entidad bución a regiones extremadamente reducidas, siendo federativa. la última limitada a una isla (Hall, 1981; Bradley et al., 2004).

Los roedores de este género han sido estudiados por MATERIALES Y MÉTODOS más de un siglo. Como en la mayoría de los grupos de organismos, la evidencia más confiable de la existen- Se obtuvieron datos de registros de ejemplares mexi- cia de las especies descritas esta constituida por las canos de Reithrodontomys depositados en colecciones series de ejemplares depositados en colecciones bio- biológicas de Canadá, Estados Unidos y México a tra- lógicas. En estas series se representa su variabilidad vés de los listados solicitados a las mismas (Cuadro

78• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Representación de especies de roedores mexicanos del género Reithrodontomys en colecciones biológicas de Norteamérica

Cuadro 1. Ejemplares de roedores del género Reithrodontomys en colecciones mastozoológicas de Norteamérica.

Colección Siglas A B C Albertson College, Orma J. Smith Museum of Natural History CIMNH 2 1 1 American Museum of Natural History AMNH 374 8 16 Angelo State Natural History Collection ASNHC 72 7 11 Bemidji State University Vertebrate Collection BSUVC 1 1 1 Brigham Young University, Monte L. Bean Life Science Museum BYU 47 7 11 California Academy of Sciences CAS 166 5 11 California Politechnic State University CPSU 1 1 1 California State University Sacramento CSUS 14 2 3 Carnegie Museum of Natural History CM 68 6 9 Central State University CSU 12 2 2 Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste CIBNOR 29 5 9 Clevelan Museum of Natural History CMNH 6 2 2 Colección de Mamíferos del CEAMISH CMC 150 7 8 Colección de Mamíferos, Universidad Autónoma Metropolitana Iztapalapa UAMI 1218 7 13 Colección Mastozoológica, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas ENCB 590 5 1 Colección Nacional de Mamíferos CNMA 863 10 29 Cornell University Vertebrate Collection CUVC 4 1 1 El Colegio de la Frontera Sur ECOSUR 81 6 2 Field Museum of Natural History FMNH 190 6 17 Florida State University Museum FSUM 49 3 6 Fort Hays University Museum of the High Plains MHP 4 2 1 Harvard University Museum of Comparative Zoology MCZ 58 3 10 Louisiana State University Museum of Natural Sciences LSUMZ 66 4 4 Manitoba Museum of Man Nature MMMN 1 1 1 Michigan State University MSU 425 5 20 Nevada State Museum NSMC 36 4 2 New Mexico State University NMSU 1 1 1 Occidental College Moore Laboratory of Zoology MLZ 9 1 4 Ohio State University Museum of Zoology OSUMZ 1 1 1 Oklahoma Museum of Natural History OMNH 8 2 4 Oklahoma State University OSU 1 1 1 Royal Ontario Museum ROM 53 4 5 San Diego Natural History Museum SDNHM 79 1 1 Texas A&I University TAIU 1 1 1 Texas A&M University TCWC 357 6 23 Texas Tech University TTU 104 3 13 United States National Museum of Natural History USNM 717 9 29 University of California, Los Angeles, Dickey Collection UCLADC 21 3 2 University of Kansas KU 1290 9 27 University of Michigan Museum of Zoology UMMZ 1370 8 23 University of Minnesota Museum of Natural History MMNH 51 5 10 University of Nebraska State Museum UNSM 1 1 1 University of New Mexico Museum of Sowthwestern Biology MSB 25 3 5 University of North Dakota UND 4 1 2 University of Puget Sound, James R. Sleader Museum of Natural History PSM 6 2 2 University of Washington, Thomas Burke Memorial Washington State Museum UWBM 22 3 7 University of California, Berkeley, Museum of Vertebrate Zoology MVZ 470 9 19 Westfield State College, Museum and Herbarium WSC 1 1 1 Yale University, Peabody Museum of Natural History YPM 7 2 5

A = Número de ejemplares, B = Número de especies, C = Número de entidades. Siglas de acuerdo con Hafner et al. (1997).

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •79 Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Julieta Vargas Cuenca y Fernando A. Cervantes

1). Adicionalmente, se incluyó la información compi- de registros reportados en este trabajo, 6195 (67.88%) lada en diversos trabajos (López-Wilchis y López-Jar- se encuentran en colecciones extranjeras, mientras que dines, 1998; Ramírez-Pulido et al., 2005; Bradley et al., 2930 (32.1%) están albergados en instituciones mexicanas 2004; González-Ruiz et al., 2007). Con los datos de (Fig. 1; Cuadro 1). Del total de colecciones con ejem- colección biológica, entidad federativa y especie se plares de Reithrodontomys distribuidos en México, cuatro conformó una base de datos en Excel (2003 ®). A partir instituciones albergan el 51.9% de todos los ejempla- de dicha base se cuantificó el número de ejemplares, res: la UMMZ (15.01%), la KU (14.13%), la UAMI (13.34%) número de especies y de entidades federativas por y la CNMA (9.45%). No obstante, las colecciones más colección. Asimismo, se calculó el número de ejem- diversas, es decir con mayor número de especies, fueron plares depositados en colecciones mexicanas y extran- la CNMA con 10 especies, MVZ, KU y USNM con 9 jeras, y por entidad, de cada especie. Para evaluar la cada una, y AMNH y UMMZ con 8 cada una (Cuadro representatividad geográfica de los datos, se determi- 1). Las colecciones que tienen una mejor representa- nó el número de ejemplares por entidad federativa para ción geográfica de las especies son la CNMA y la USNM cada especie. Adicionalmente, se comparó el número con ejemplares provenientes de 29 estados, la KU con de especies por entidad con los registros históricos ejemplares de 27 estados y la TCWC y la UMMZ con publicados. ejemplares de 23 estados (Cuadro 1). En el total de registros incluidos (9126) se encuentran representadas todas las especies mexicanas de Reithrodontomys (Fig. 1; Cuadro 2). RESULTADOS Las especies que están mejor representadas en las Se constituyó una base de datos con 9126 registros colecciones son R. megalotis, R. fulvescens y R. de ejemplares depositados en 49 colecciones mastozoo- sumichrasti con 3318, 3308 y 1687 ejemplares, respec- lógicas (Cuadro 1). De estas colecciones, 2 son de tivamente. De las anteriores, solo 1416, 667 y 439 ejem- Canadá, 41 de Estados Unidos y 6 de México. Del total plares, respectivamente, se encuentran en colecciones

Figura 1. Número de ejemplares por especie de roedores del género Reithrodontomys depositados en colecciones extranjeras y mexicanas de Norteamérica.

80• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Representación de especies de roedores mexicanos del género Reithrodontomys en colecciones biológicas de Norteamérica

Cuadro 2. Número de ejemplares por entidad federativa recolectados para cada especie mexicana de roedores del género Reithrodontomys. Los números en paréntesis se refieren al número de ejemplares. Especies Número de ejemplares por Entidad Federativa Total R. bakeri Guerrero (5). 5 R. burti Sinaloa (3), Sonora (40). 43 R. chrysopsis Distrito Federal (57), Jalisco (37) Estado de México (89), Michoacán (19), Morelos (29), Puebla (39), Tlaxcala (2), Veracruz (6). 278 R. fulvescens Aguascalientes (33), Chihuahua (84), Chiapas (78), Coahuila (81), Colima (19), Distrito Federal (40), Durango (89), Guerrero (120), Guanajuato (24), Hidalgo (122), Jalisco (403), Estado de México (176), Michoacán (158), Morelos (16), Nayarit (119), Nuevo León (36), Oaxaca (156), Puebla (174), Querétaro (48), Sinaloa (163), San Luis Potosí (252), Sonora (75), Tamaulipas (208), Veracruz (197), Zacatecas (137). 3008 R. gracilis Campeche (90), Chiapas (8), Quintana Roo (2), Tabasco (3), Yucatán (32). 135 R. hirsutus Jalisco (14), Nayarit (16). 30 R. megalotis Aguascalientes (19), Baja California (299), Chihuahua (100), Coahuila (33), Distrito Federal (164), Durango (136), Guanajuato (4), Hidalgo (33), Jalisco (137), Estado de México (817), Michoacán (182), Morelos (47), Nayarit (36), Nuevo León (11), Oaxaca (147), Puebla (432), Querétaro (13), San Luis Potosí (22), Sonora (25), Tamaulipas (22), Tlaxcala (330), Veracruz (229), Zacatecas (116). 3318 R. mexicanus Chiapas (99), Hidalgo (3), Jalisco (4), Michoacán (6), Oaxaca (233), Puebla (15), San Luis Potosí (12), Tamaulipas (4), Veracruz (54). 430 R. microdon Chiapas (62), Distrito Federal (3), Guerrero (2), Estado de México (6), Michoacán (7), Oaxaca (20). 100 R. montanus Chihuahua (14), Durango (1), Sonora (3). 18 R. spectabilis Quintana Roo (64). 64 R. sumichrasti Chiapas (529), Distrito Federal (25), Guerrero (114), Hidalgo (77), Jalisco (149), Estado de México (44), Michoacán (126), Morelos (8), Oaxaca (268), Puebla (165), Querétaro (13), San Luis Potosí (2), Tlaxcala (13), Veracruz (154). 1687 R. tenuirostris Chiapas (6). 6 R. zacatecae Durango (1), Michoacán (3). 4

mexicanas (Fig. 1). Por otro lado, las especies con una especie. Baja California Sur no está representada puesto menor representación en colecciones son R. bakeri, que no es área de distribución natural del género R. tenuirostris y R. zacatecae con menos de 10 regis- Reithrodontomys. Asimismo, en ningún caso se registró tros cada una de ellas (Fig. 1; Cuadro 2). Para el caso una entidad con más especies en colecciones biológi- particular de colecciones nacionales, no se tienen cas que la indicada en Hall (1981), excepto Tabasco. depositados ejemplares de R. burti, R. hirsutus y R. montanus, y existen menos de 10 registros para R. spectabilis (Fig. 1). DISCUSIÓN Los Estados de la República con el mayor número de registros son el Estado de México (1132), Puebla (825), Los resultados de este trabajo permitieron observar que Oaxaca (824), Chiapas (782), Jalisco (744) y Veracruz las especies mexicanas del género Reithrodontomys se (640), mientras que las entidades con menor represen- encuentran representadas en colecciones mastozoológicas tación resultaron ser Aguascalientes, Colima, Guanajuato, de Norteamérica (Canadá, Estados Unidos y México) Nuevo León, Tabasco y Yucatán con menos de 50 ejem- por un número importante de ejemplares, con poco más plares cada una (Fig. 2). Adicionalmente, se observa de 9000 registros. Además de la información obtenida que Michoacán es el estado con mayor diversidad al de López- Wilchis y López-Jardines (1998), quienes contar con 7 especies registradas, seguido por Jalisco reportan información de 41 colecciones de Estados y Chiapas con 6 especies y el Distrito Federal, Estado Unidos y Canadá que albergan Reithrodontomys de México, Oaxaca, Puebla y Veracruz con 5 cada uno. de nuestro país, se obtuvieron registros adicionales Las entidades con menor diversidad son Baja California, de 2 colecciones de Estados Unidos y de 6 institucio- Campeche, Colima, Tabasco y Yucatán con solo una nes mexicanas. Aunque estas 6 colecciones solo cons-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •81 Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Julieta Vargas Cuenca y Fernando A. Cervantes

Entidad Federativa Figura 2. Número de ejemplares de roedores del género Reithrodontomys para cada entidad federativa. Los números sobre las barras indican el número de especies reportadas en este trabajo (izquierda de la diagonal) y el número de especies reportadas históricamente de acuerdo a Hall (1981; derecha de la diagonal).

tituyen el 30% de todas las colecciones del país (Hafner más numeroso de nuestro país (más de 43000 ejempla- et al., 1997), representan a las 3 más importantes en res; López y Elizalde, 2006), es indudable que el nú- términos de número de ejemplares y de especies (Lo- mero de registros totales de Reithrodontomys en esta renzo et al., 2006). Si bien en este trabajo no se inclu- colección sea mucho mayor y el lector debe estar cons- yó información de otras colecciones mexicanas que ciente de esto. Otra colección mexicana que no está seguramente albergan ejemplares de este género, el incluida en este trabajo y que seguramente tiene una número de registros reportados para instituciones na- buena representación de ejemplares de Reithrodontomys, cionales (2930), incrementa en casi el 50% la informa- es la Colección de Mamíferos del Museo de Zoología ción reportada por López- Wilchis y López-Jardines (1998) “Alfonso L. Herrera” de la Facultad de Ciencias de la para este género. Universidad Nacional Autónoma de México, la cual posee 9480 ejemplares, entre los que se reportan represen- Aunque las colecciones con el mayor número de ejem- tantes de 5 especies del género (León-Paniagua y Ávila, plares se encuentran en Estados Unidos (la UMMZ 2006). con 1370 y la KU con 1290), en nuestro país la UAMI y la CNMA cuentan con un número importante de re- A pesar de que la CNMA solo representa el 9.4% del gistros (1218 y 863, respectivamente). En conjunto, estas total de registros presentados en este trabajo, en tér- 4 colecciones que representan solo el 8% de todas las minos de diversidad es la colección con el mayor nú- instituciones incluidas, aglutinan a poco más del 50% mero de especies ya que cuenta con 10 de las 14 for- de todos los ejemplares reportados en este trabajo. mas de Reithrodontomys reconocidas en nuestro país. Las especies que no se encuentran representadas en Dentro de las colecciones nacionales, como ya se la CNMA son R. burti, R. hirsutus, R. montanus y R. mencionó, destacan la UAMI y la CNMA por su alto tenuirostris. Ejemplares de R. burti se encuentran de- número de ejemplares, sin embargo, la ENCB cuenta positados en las colecciones MVZ (37 ejemplares), también con un número importante de registros de USNM, y UCLADC (1 ejemplar); R. hirsutus está de- Reithrodontomys (590), considerando que para este positado en BYU (2), USNM (9), UMMZ (18) y MVZ trabajo solo se incluyeron los ejemplares de un solo (1); para R. montanus hay ejemplares en AMNH (1), estado de la República (Estado de México; González- NSMC (1), USNM (1), y KU (12); finalmente, R. Ruiz et al., 2007). En virtud de que la ENCB es reco- tenuirostris se encuentra en CMC (2), ECOSUR (1) y nocida por poseer uno de los acervos mastozoológicos UMMZ (3). Considerando que la CNMA constituye,

82• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Representación de especies de roedores mexicanos del género Reithrodontomys en colecciones biológicas de Norteamérica

institucionalmente, el acervo nacional para resguardar se cuentan con 64 ejemplares depositados en colec- ejemplares de mamíferos, sería deseable la repatriación ciones. En virtud de que existen registros de esta es- de ejemplares de las especies que no se encuentran pecie en 6 colecciones, se podría pensar que la buena representadas en la misma. Otras de las colecciones representación obedece a que ésta es una forma rela- más diversas son MVZ, KU y USNM con 9 especies tivamente común en su hábitat, más que asumir que cada una, y AMNH y UMMZ con 8. Todas estas últi- hubo una colecta puntual muy intensiva. En relación mas colecciones se caracterizan por haber realizado a la escasez de muestras de R. burti, es relevante importantes expediciones de colecta en nuestro país mencionar que los autores de este trabajo han inten- durante el siglo pasado. tado colectar esta especie en tres ocasiones mues- treando en localidades reportadas en la literatura, Desde una perspectiva geográfica, la CNMA, junto con incluyendo la localidad tipo, pero sin tener éxito. Este el USNM, se distinguen por tener la representación más hecho representa un llamado a realizar un intenso tra- amplia de ejemplares de Reithrodontomys ya que tie- bajo de búsqueda de esta especie, que aparentemente nen registros de 29 estados de la República Mexica- podría ya estar extinta. na. Solo cuatro colecciones más poseen ejemplares pro- venientes de al menos 20 estados (KU, TCWC, UMMZ La entidad mejor representada en las colecciones in- y MSU). La mayoría de las colecciones (58%) solo cluidas en este trabajo es el Estado de México con 1132 tienen representación de menos de 5 entidades del país. registros, aunque no es la más diversa ya que cuenta con 5 especies. Chiapas, Jalisco, Oaxaca y Puebla cuen- Aunque las 14 especies mexicanas tienen representa- tan también con una buena representación en número ción en las colecciones incluidas en conjunto, las es- de ejemplares con alrededor de 800 registros cada uno, pecies mejor representadas son R. megalotis, R. fulvescens aunque los dos primeros son más diversos con 6 espe- y R. sumichrasti. Esta situación es entendible consi- cies. La entidad con mayor diversidad es Michoacán derando que estas formas tienen una amplia área de con 7 especies, aunque solo cuenta 501 registros en distribución, tanto geográfico como altitudinal y que colecciones. Es importante mencionar que estados con están adaptadas a una gran variedad de ambientes un número de ejemplares alto, aunque con menor (Sánchez, 1993). No obstante, aunque R. mexicanus diversidad de especies, tales como Estado de México también tiene una extensa distribución en nuestro país, Oaxaca y Puebla, probablemente cuentan con grandes no tiene una representación tan amplia dentro de las series o más poblaciones por especie, lo que aumenta colecciones. Esta especie, al igual que R. microdon, su valor para su uso en estudios comparativos. Por ha sido considerada como una forma de hábitos otro lado, desde una perspectiva biogeográfica, es arborícolas (Hooper, 1952), lo que podría explicar la baja evidente que los estados más diversos son aquellos frecuencia de captura, asumiendo que generalmente los que se ubican a los largo de sistemas montañosos colectas involucran la colocación de trampas sobre el importantes como el Eje Neovolcánico Transverso, la suelo y no en árboles. Por otro lado, existen varias Sierra Madre Oriental, la Sierra Madre del Sur y la Sie- especies cuya representación en colecciones es muy rra Madre de Chiapas (Ferrusquía-Villafranca, 1993). Estos reducida (R. bakeri, R. tenuirostris y R. zacatecae) con elementos topográficos junto con la variedad de cli- menos de 10 ejemplares. En los casos de R. bakeri, y mas, constituyen un escenario físico y geográfico muy R. tenuirostris, la escasa representación en coleccio- heterogéneo que permite explicar la gran diversidad nes se pueden entender por su restringida distribución de especies de Reithrodontomys, y otros grupos, en geográfica y por una posible preferencia a estratos estas regiones (González-Cózatl et al., en esta misma arbóreos, como R. microdon, con quien están evolu- obra). Por el contrario, la mayoría de entidades con poca tivamente emparentados (Arellano et al., 2005). En el diversidad, se caracterizan por presentar escenarios muy caso de R. zacatecae, una especie cuya distribución homogéneos que no han permitido la diversificación es relativamente amplia, pero que fue elevada de ran- de formas en este grupo de roedores. Al comparar con go taxonómico hace poco más de 20 años (Hood et los registros históricos de la presencia de especies al., 1984), el bajo número de registros probablemente en cada una de las entidades del país (Hall, 1981), los se deba a que, en aquellas colecciones que tienen ejem- registros de este trabajo coinciden en su mayoría con plares de este grupo, aún no se han actualizado sus lo reportado anteriormente. Sin embargo, estados como registros taxonómicos y todavía se reconozcan a las Aguascalientes, Chihuahua, Colima, Sinaloa, Tlaxcala poblaciones de R. zacatecae como R. megalotis. Por y Zacatecas tienen una especie menos de las reporta- otro lado, es interesante que, a pesar de que R. spectabilis das. Solo Tabasco, para el que no existían registros es una especie con un alto grado de endemismo ya de Reithrodontomys, muestra la presencia de R. gracilis. que solo se encuentra en la Isla Cozumel, Quintana Roo, Esto es de suma importancia ya que por primera vez

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •83 Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Julieta Vargas Cuenca y Fernando A. Cervantes

se reporta la existencia de una especie del género LITERATURA CITADA para este estado. Los 3 ejemplares reportados están depositados en la ASNHC y LSUMZ, colecciones Allen, J. A. 1895. On the species of the genus reconocidas por su trayectoria en cuanto a mastozoología Reithrodontomys. Bulletin of the American se refiere. Museum of Natural History 7: 107-143. Dada la historia de la mastozoología en México, no Arellano, E., D. S. Rogers y F. A. Cervantes. 2003. Genic sorprende observar la gran cantidad de ejemplares que differentiation and phylogenetic relationships se encuentran depositados fuera de nuestro país. Sin among tropical harvest mice (Reithrodontomys: embargo, es preocupante que, en el caso de la mayoría subgenus Aporodon). Journal of Mammalogy 84: 129-143. de las especies endémicas, haya muy pocos o ningún ejemplar en colecciones mexicanas. En nuestro país, Arellano, E., F. X. González-Cózatl y D. S. Rogers. 2005. es evidente que el aumento en la representación de Molecular systematics of Middle American harvest especies mexicanas en colecciones mastozoológicas es mice Reithrodontomys (Muridae), estimated from el resultado de trabajos de investigación más bien mitochondrial cytochrome b gene sequences. recientes (Lorenzo et al., 2006). Sin embargo, la signi- Molecular Phylogenetics and Evolution 37: 529-540. ficativa alteración del hábitat de muchas especies hace Arellano, E., D. S. Rogers y F. X. González-Cózatl. que, desafortunadamente, cada vez sea más difícil 2006. Sistemática Molecular del género Reithro- encontrar muestras de poblaciones antes reportadas, lo dontomys. In Genética y mamíferos mexicanos: que ha impedido que nuestras colecciones cuenten con presente y futuro, E. Vázquez-Domínguez y D. J. representantes de estas formas, y menos aún, tener series Hafner (eds.). New Mexico Museum of Natural importantes de las mismas. History and Science Bulletin 32: 27-35. Baker, R. J. 1994. Some thoughts on conservation, biodiversity, museums, molecular characters, systematics, and basic research. Journal of CONCLUSIONES Mammalogy 75: 277-287.

El presente trabajo ofrece un panorama de la repre- Baker, R. J. 1998. Bioinformatics, museums, and society: sentación de especies mexicanas del género Reithro- Integrating biological data for knowledge-based decisions. Occasional Papers of the Museum of dontomys en colecciones mastozoológicas. Esta Texas Tech University 187: 1-4. información, en su conjunto, permite plantear nuevas preguntas sobre la biología de este grupo de mamífe- Bradley, R. D., F. Méndez-Harclerode, M. J. Hamilton ros mexicanos que pueden ser el punto de partida para y G. Ceballos. 2004. A new species of Reithro- diseñar futuros estudios que permitan ampliar el dontomys from Guerrero, México. Occasional conocimiento de este género. La relevancia de lo Papers of the Museum of Texas Tech University 231: 1-12. anterior se magnifica si se consideran reportes recien- tes que sugieren la existencia de niveles de variación Carleton, M. D. 1973. A survey of gross stomach intra e inter poblacional muy importantes dentro del morphology in New Worlds Cricetinae (Rodentia, género (Sullivan et al., 2000; Arellano et al., 2003; 2005; Muroidea), with comments on functional inter- 2006; Urbina et al., 2006). Finalmente, queda manifies- pretations. Miscellaneous Publications Museum ta la importancia de las colecciones científicas y la of Zoology, University of Michigan 146: 1-43. conveniencia de poner a disposición de la comunidad Carleton, M. D. 1980. Phylogenetic relationships in científica la información contenida en las mismas. neotomine-peromyscine rodents (Muroidea) and a reappraisal of the dichotomy within the New World Cricetinae. Miscellaneous Publications of the Museum of Zoology, University of Michigan AGRADECIMIENTOS 157: 1-146. Carleton, D. M. y P. Meyer. 1979. Karyotypes of some Agradecemos los comentarios de un revisor anónimo, harvest mice, genus Reithrodontomys. Journal of los cuales mejoraron sustancialmente la calidad de este Mammalogy 60: 307-313. trabajo. La Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, México apoyó parcialmente Engstrom, M. D., R. C. Dowler, D. S. Rogers, este estudio a través del proyecto L313 a Fernando A. D. J. Schmidly, J. W. Bickham. 1981. Chromosomal Cervantes. variation within four species of harvest mice (Reithrodontomys). Journal of Mammalogy 62: 159-162.

84• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Representación de especies de roedores mexicanos del género Reithrodontomys en colecciones biológicas de Norteamérica

Ferrusquía-Villafranca, I. 1993. Geology of México: López-Wilchis, R. y J. López-Jardines. 1998. Los a synopsis. In Biological diversity of México: mamíferos de México depositados en colecciones origins and distribution. T. P. Ramamoorthy, de los Estados Unidos y Canadá. Volumen 1. R. Bye, A. Lot & J. Fa (eds.). Oxford University Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. Press. p. 3-108. México, D.F. 323 p. Hafner M. S., W. L. Gannon J. Salazar-Bravo y S. T. Lorenzo, C., E. Espinoza, M. Briones y F A. Cervantes. Alvarez. 1997. Mammal collections in the western 2006. Colecciones mastozoológicas de México. hemisphere: a survey and directory of existing Instituto de Biología, UNAM y Asociación collections. Allen Press, Lawrence, Kansas. 93 p. Mexicana de Mastozoología, A.C. México. 572 p. González-Ruiz, N. J. Ramírez-Pulido y H. H. Genoways. Martínez-Meyer, E. y V. Sánchez-Cordero. 2006. 2007. Review of the harvest mice (genus Uso de datos de colecciones mastozoológicas. Reithrodontomys) in the Mexican State of In Colecciones mastozoológicas de México. México. Western North American Naturalist C. Lorenzo, E. Espinoza, M. Briones y F. A. 67: 238-250. Cervantes (eds.). Instituto de Biología, UNAM y Asociación Mexicana de Mastozoología, A.C. Hall, E. R. 1981. The Mammals of North America (vol. México. p. 177-186. 2). John Wiley and Sons, New York. 1181+90 p. Musser, G. G. y M. D. Carleton. 2005. Family Muridae. Hamilton, M. J., R. L. Honeycutt y R. J.Baker. 1990. In Mammal Species of the World: A Taxonomic Intergenomic movement, sequence amplification and Geographic Reference. D. E. Wilson y D. M. and concerted evolution in satellite DNA in harvest Reeder, (eds.). Smithsonian Institution Press, mice, Reithrodontomys: evidence from in situ Washington, DC. p. 501–756. hybridization. Chromosoma 99: 321-329. Nelson K., R. J. Baker, H. S. Shellhammer y R. K. Hood C. S., L. W. Robbins, R. J. Baker y H. S. Chesser. 1984. Test of alternative hypotheses Shellhammer. 1984. Chromosomal studies and concerning the origin of Reithrodontomys evolutionary relationships of an endangered raviventris: genetic analysis. Journal of Mamma- species, Reithrodontomys raviventris, Journal of logy 65: 668-673. Mammalogy 65: 655-667. Ramírez-Pulido, J., A. Castro-Campillo y A. Salame- Hooper, E.T. 1952. A systematic review of harvest mice Méndez. 2005. Relación de algunas especies del (Genus Reithrodontomys) of Latin America. género Reithrodontomys (Rodentia: Muridae) Miscellaneous Publications of the Museum of en la colección de mamíferos de la UAMI. Zoology, University of Michigan 77: 1-255. In Contribuciones mastozoológicas en homenaje Howell, A. H. 1914. Revision of the American harvest a Bernardo Villa. V. Sánchez-Cordero y R. A. mice mice (Genus Reithrodontomys). North America Medellín (eds.). Instituto de Biología, UNAM, Fauna 36: 1-97. Instituto de Ecología, UNAM, CONABIO. México, D. F. p. 399-422. León-Paniagua, L. y Z. A. Ávila. 2006. Colección Robbins, L. W. y R. J. Baker. 1980. G- and C-band studies de mamíferos del Museo de Zoología “Alfonso on the primitive karyotype for Reithrodontomys. L. Herrera” de la Facultad de Ciencias de la UNAM. Journal of Mammalogy 61: 708-714. In Colecciones mastozoológicas de México. C. Lorenzo, E. Espinoza, M. Briones y F A. Cervantes Sánchez, O. 1993. Evaluación de tendencias ecogeo- (eds.). Instituto de Biología, UNAM y Asociación gráficas del género Reithrodontomys (Rodentia: Mexicana de Mastozoología, A.C. México. Muridae) en México. In Avances en el estudio de p. 333-346. los mamíferos de México. R. A. Medellín y G. Cevallos (eds.). Asociación Mexicana de López, J. C. y C. Elizalde. 2006. Colección mastozoo- Mastozoología, A.C. México. p. 25-44. lógica de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional. In Sullivan, J., E. Arellano y D. S. Rogers. 2000. Comparative Colecciones mastozoológicas de México. C. phylogeography of Mesoamerican highland Lorenzo, E. Espinoza, M. Briones y F A. Cervantes rodents: concerted versus independent response (eds.). Instituto de Biología, UNAM y Asociación to past climatic fluctuations. American Naturalist Mexicana de Mastozoología, A.C. México. 155: 755-786. p. 291-300. Urbina, S. I., M. A. Aguilar S., E. Arellano, F. X. González- Cózatl y D. S. Rogers. 2006. Karyotypes of three species of harvest mice (Reithrodontomys). The Southwestern Naturalist 4: 564-568.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •85

Morfología del pelo en mamíferos terrestres

Hair morphology of terrestrial mammals

Itzel I. Baca Ibarra¹, Víctor Sánchez-Cordero1* y Katheryn E. Stoner2

Resumen. El pelo es una estructura característica Palabras clave: Mamíferos, México, médula, esca- diagnóstica de la Clase Mammalia, por lo que el estu- mas, patrones de coloración, hábitos alimenticios. dio de su estructura y función es relevante, no sólo en la identificación de especies, sino en inferir su pa- Abstract. The hair is a characteristic of diagnosis unique pel en aspectos de su ecología y fisiología. Aquí, se to mammals. The study of hair structure and function hace una breve descripción de conceptos básicos del is relevant for species identification as they possess pelo y se documenta la estructura de los pelos de guardia distinctive characteristics particular to these taxa. The dorsal de una proporción importante de los mamíferos aim of this study was to elaborate a hair catalogue of terrestres que se distribuyen en México. Las muestras the dorsal guardia region of the terrestrial (non volant de pelo de 130 especies fueron colectadas de ejemplares and volant) mammals distributed in Mexico. Hair de colecciones nacionales y de colectas de campo. Se samples of 130 species were collected from museum realizaron preparaciones permanentes para observar la specimens and recent field captures. We prepared médula en el microscopio óptico para observar las permanent preparations to observe the medulla in the escamas en el microscopio de barrido. Se proveen optical microscope, and permanent preparations to fotografías de médula y de escamas para estas espe- observe scales in the electron microscope. We obtained cies. Se contrastaron los patrones medulares, de cutí- photographs of medulla and scales for each species. cula, color y bandas de pigmentación. Algunas espe- Some species showed complex structure in medulla cies mostraron una arquitectura compleja en las estruc- morphology which can have important implication to turas de la cutícula que pueden tener implicaciones their ecology. We conclude by emphasizing the importantes en su ecología. Se concluye resaltando la importance of scientific mammal collections to importancia de las colecciones mastozoológicas en facilitate this type of studies, which can lead to (1) facilitar este tipo de estudios, cuya aportación puede a catalogue for species identification, (2) provide a resultar en (1) un catálogo de fácil utilización para iden- baseline for studies on food habits and predation tificación de especies, (2) proporcionar material de apoyo ecology, and (3) contribute to investigations of para estudios de hábitos alimenticios, contenidos es- geographic variation in hair morphology. Photographs tomacales y análisis de egagrópilas de algunos de los of medulla and scales of these mammals can be consulted principales depredadores de estos mamíferos, y (3) at www.ibiologia.unam.mx/unibio. contribuir a trabajos que tengan como objetivo estu- diar la variación geográfica de especies y atender la Key words: Mammals, México, medulla, scale, necesidad de una colección de referencia de pelos. Las coloration pattern, food habits. fotografías de médula y escamas de estas especies pueden consultarse en www.ibiologia.unam.mx/unibio.

1 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado postal 70-153, C.P. 04510 México, D. F. 2 Centro en Investigaciones en Ecosistemas, Universidad Nacional Autónoma de México. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701 Col. Ex-Hacienda de San José de La Huerta C.P. 58190 Morelia Michoacán. México. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •89 Itzel I. Baca Ibarra, Victor Sánchez-Cordero y Katheryn E. Stoner

INTRODUCCIÓN Clasificación del pelo Los pelos del cuerpo que se localizan en la parte El cuerpo de los mamíferos está cubierto típicamente externa y que a menudo se observan, son los llama- por pelo, hecho que no tiene homólogo estructural entre dos pelos de guardia dorsal, de protección o de los demás vertebrados; si bien es cierto que este tipo contorno (overhair). Generalmente, son pelos largos y de estructuras también pueden ser encontradas en aves, son lo que dan forma al animal. A su vez, los pelos de insectos y en algunas plantas, el pelo epidérmico ver- lana (underfur), se localizan por debajo de los dadero es exclusivo de los mamíferos (Deblase et al., pelos de guardia y su función principal es de aisla- 2000). El pelo tiene varias funciones, entre las que miento térmico. El color de un pelo individual es destacan, servir como aislante térmico, camuflaje y determinado por varios factores. Las diferencias en cla- protección, y para transferencia de agua (Kowalski, ses, cantidad y distribución de los gránulos de pigmentos 1981). El carácter térmico sirve para conservar el calor, en un pelo producen diferentes colores. En adición, la aunque también, como en algunos casos en mamífe- superficie de la textura de pelo, el grosor del pelo y ros diurnos, los protege del calor excesivo (Myers, 1997). la cantidad de espacios de aire en la médula pueden alterar el camino en el cual la luz es reflejada por el Características del pelo pelo y, por tanto, el cambio en la apariencia del color (Deblase et al., 2000). Existen dos tipos de pigmentos En un pelo típico se encuentra un tallo externo y una en el pelo de los mamíferos llamados melaninas; la raíz que ocupa una depresión de la dermis llamada feomelanina, que produce una combinación de varios folículo piloso. Su desarrollo comienza en el estrato germinativo de la epidermis, con la proyección hacia matices de rojo y amarillo y la eumelanina, que forma la dermis y, así, formar la raíz o papila, para posterior- varios matices de color negro y pardo. El blanco es la mente salir a las capas subcutáneas (Feldhamer, 1999); completa carencia de pigmento; las escamas cuticulares éstos son considerados derivados queratinizados de suelen ser transparentes (Romer y Parsons, 1981). la epidermis. Tanto el tallo como la raíz, están forma- dos por células epidérmicas muertas reforzadas por Aplicaciones del estudio del pelo queratina, que es un tejido córneo resistente formado por proteínas. Alrededor de la raíz está una vaina que Diversos estudios referentes al pelo en mamíferos han puede presentar una o varias capas de epidermis y tenido aplicaciones recientes en la disciplina de la his- dermis. En su base, el pelo se ensancha y forma toria natural y taxonomía. En particular, destacan aquellos un bulbo hueco, que incluye una papila dérmica con estudios en donde se requiere identificar a una espe- vasos sanguíneos y tejido conectivo; alrededor del bul- cie a partir de una muestra de pelo. Los pelos han sido bo, se encuentra una capa basal de células de origen incluidos dentro del concepto de “rastro” (Aranda, 1981) epidérmico llamada matriz del pelo, de la cual nacen y dentro de la categoría de restos orgánicos, sirvien- las células que han de formar la raíz y tallo (Romer y do como parte de un método indirecto para el estudio Parsons, 1981). Además, cerca del folículo se encuen- de los mamíferos silvestres (Arita y Aranda, 1987; tra una glándula sebácea. Cada pelo posee un peque- Deblase et al., 2000). En estudios de hábitos alimentarios, ño músculo cuya contracción puede levantarlo, lo que los estudios sobre el pelo han sido importantes ya que, confiere la propiedad de aislante, crucial en la ecología a partir del análisis de excrementos, surgió la necesi- y evolución de los mamíferos (Romer y Parsons, 1981; dad de contar con alguna metodología que permitiera Kowalski, 1981). identificar las especies presa a partir de los pelos pre- sentes en la muestra (Chehébar y Martin, 1989). Otros La estructura general del pelo incluye las siguientes secciones: raíz, proximal, intermedia, espátula y pun- estudios han tratado de encontrar una relación entre ta. A su vez, el tallo comprende de una médula, que el tipo pelo y los hábitos alimentarios, con relación a se localiza en la parte central del pelo, y consiste en la forma de la escama en murciélagos (Howell, 1976; células queratinizadas laxamente unidas, presentes Thomas et al., 1984), termoregulación y aislamiento en en pelos gruesos; luego, se da un espacio intercelular mamíferos terrestres no voladores (Meyer et al, 2002), lleno de aire. La médula esta rodeada de la corteza, que evitar la pérdida de agua cutánea con ayuda del pelo es el componente principal del tallo. Las células de la y relaciones filogenéticas en roedores y murciélagos corteza, están compactadas y queratinizadas fuertemente (Homan y Genoways, 1978; Miles,1965; Nason, 1948; adheridas entre sí; en esta capa se concentran la ma- Benedict,1957), relacionar los diferentes tipo de pelaje yoría de los gránulos de pigmento. En su superficie del cuerpo con funciones de aislamiento térmico se puede encontrar un grupo de células adheridas o (Bubenik,1996), así como hábitos alimentarios en car- separadas dispuestas en escamas a las que se deno- nívoros (Coman y Brunner, 1972; Garrott, 1983; Gamberg mina escama cuticular (Kowalski, 1981). y Atkinson, 1988; De Villa, 1998). Es por esto que las

90• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Morfología del pelo en mamíferos terrestres

preparaciones permanentes de pelo tienen importan- gía, UNAM; Colección de Mamíferos de la Universi- cia debido a que a partir de ellas, se pueden conocer dad Autónoma Metropolitana (UAM-I); Colección de las características estructurales de los pelos de los ma- Mamíferos, Museo de Zoología, Facultad de Ciencias, míferos, identificaciones por especie, estudios de cambios UNAM (MZFC); Colección de Mamíferos del Centro de color y pelaje, entre otros (Deblase et al., 2000). Interdisciplinario de Investigación y Desarrollo Regional de Oaxaca (CIIDIR). Se tomaron muestras de cuatro Técnicas para el estudio del pelo ejemplares por especie; con ayuda de pinzas se obtu- vo un mechón de pelos de guardia provenientes de la Además de la observación longitudinal del pelo, otra parte dorsal del ejemplar, teniendo especial cuidado en técnica utilizada es el corte transversal (Hausman, 1920; especies que presentan manchas o listas de color Williams, 1934; Mathiak, 1938). El realizar cortes trans- contrastante (p. ej., zorrillos). Se tomó en cuenta, para versales desde la base hasta la punta del pelo, permi- la selección de ejemplares, que tuvieran cráneo com- te observar diferencias en forma y tamaño (Deaborn, pleto, a fin de validar la identificación de la especie y 1939). Además de dichos cortes, la utilización de luz confirmar que fueran ejemplares adultos. UV ayuda a la identificación de especies de mamífe- ros (Latham, 1953). Este tipo de técnicas son fáciles Los pelos colectados se guardaron en bolsas de de utilizar, produciendo impresiones limpias y permi- plástico y fueron rotulados con los siguientes datos: tiendo que el pelo quede disponible para volverse nombre de la especie, sexo y número de catálogo a utilizar (Bowyer y Curry, 1983; Williamson, 1951). del ejemplar. Posteriormente, se realizó un lavado Técnicas más sofisticadas involucran el uso del micros- del material, para lo cual, el pelo se colocó, en cajas copio electrónico de barrido (MEB) y el microscopio de Petri con tetracloruro de carbono, por 20 minutos electrónico de transmisión (MET; Brunner y Coman, o por 24 horas en agua con jabón; ambos procedimientos 1974; Mathiak, 1938; Williams, 1938; Tumilson, 1938; se utilizaron para eliminar el exceso de grasa y partí- Mayer, 1952; Moore et al., 1974; Piantanida y Petriella, culas extrañas. Luego se sacaron las muestras de pelo 1976; Short, 1978; Faliu y Barrat, 1980; Moore y Braun, de las cajas de Petri, para que el tetracloruro de car- 1983; Hess et al., 1985; Arita, 1985; Chehébar y bono y el agua con jabón se evaporaran y, finalmente, Martín, 1989; Wallis, 1992; Chakraborty y Chakraborty, se colocaron en sus correspondientes bolsas de plás- 1996; Fernández y Rossi, 1998; Monroy Vilchis y Ru- tico. Se elaboraron preparaciones permanentes, utili- bio Rodríguez, 1999; Vázquez et al., 2000; De la Gala, zando la siguiente técnica (Arita y Aranda, 1987): (1) en prensa), para el análisis de las escamas de la cutí- lavado de los pelos, (2) aclaramiento con xilol; de- cula de los pelos, aunque su valor taxonómico es limi- pendiendo de la especie, se da el tiempo de expo- tado (Short, 1978). sición al xilol en cajas de Petri, que va desde 24 horas (musarañas) hasta 11 ó 15 días (roedores), Este estudio se realizó con el propósito de (1) elabo- (3) montado de preparaciones; se colocan en un rar un catálogo de identificación que sirva de apoyo portaobjetos, se añade bálsamo de Canadá y se co- para trabajos de taxonomía y ecología, abordando loca el cubreobjetos, (4) rotulación de muestras; cada aspectos sobre contenidos estomacales, hábitos preparación se rotula con los siguientes datos: sexo, alimentarios, análisis de egagrópilas, detección de número del catálogo del ejemplar y nombre de la es- pieles y animales de dudosa procedencia así como pecie, (5) toma de fotografías para cada especie. Ade- trabajos de variación geográfica entre otros, y (2) más, se utilizó la técnica del Microscopio Electrónico elaborar una colección de referencia de pelos para los de Barrido (MEB), con el fin de poder observar los mamíferos terrestres de México. En virtud de la gran detalles de las escamas que no son accesibles en otras riqueza mastofaunística y de especies endémicas que técnicas y poder lograr su diferenciación. La técnica se distribuyen en el país, es relevante contar con un consiste en (1) lavado de pelo y en el portamuestra catálogo que muestre y describa la morfología del pelo se pone un cinta adhesiva con pegamento en ambos por medio de técnicas usadas por vez primera en este lados y se coloca el pelo, (2) baño con oro para tipo de estudio en México. poder observar las escamas en el microscopio, (3) observación del pelo y (4) toma de fotografía para cada especie. Finalmente, para establecer los pa- trones medulares, se utilizaron las preparaciones MATERIALES Y MÉTODOS y la metodología propuesta por Arita y Aranda (1987); para establecer los patrones de bandas o Las muestras de pelo se obtuvieron de ejemplares de color, se utilizaron los pelos sobrantes, así como depositados en las siguientes colecciones: Colección la terminología para las bandas de color propues- Nacional de Mamíferos (CNMA), Instituto de Biolo- ta por Moore et al. (1974); para la observación de

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •91 Itzel I. Baca Ibarra, Victor Sánchez-Cordero y Katheryn E. Stoner

escamas y establecer patrones de cutícula, se utilizó RESULTADOS el MEB y la metodología propuesta por Arita y Aranda (1987) y Chehébar y Martín (1989). Se Se colectaron muestras de pelo de 130 especies (Cua- tomaron fotografías tanto de las preparaciones de dro 1) de mamíferos terrestres, de las cuales 4 fueron médula como de escamas, y se utilizó la parte de Didelphimorphia, 1 de Cingulata, 1 de Pilosa, 4 de de la estructura del pelo espatular (Chehébar y Soricomorpha, 64 de Chiroptera, 9 de Carnivora, Martín, 1989) para la identificación de especies 3 de Artiodactyla, 42 de Rodentia y 2 de Lagomorpha (Apéndice 1). (Apéndice 1; www.ibiologia.unam.mx/unibio).

Cuadro 1. Lista de especies y descripción de muestras de pelo.

Orden Didelphimorphia Familia Marmosidae Marmosa mexicana El pelo es bicolor, médula de tipo escalonada multiserial y escamas diamond petal. Familia Didelphidae Didelphis virginiana y Didelphis marsupialis presentan dos tipos de pelo uno blanco y otro bicolor, médula con intrusiones corticales y escamas ondulado irregular. Philander opossum presenta pelo bicolor, médula en celdillas y escamas ondulado irregular. Orden Cingulata Familia Dasypodidae Dasypus novemcinctus presenta pelo de color blanco, médula ausente y escamas ondulado irregular. Orden Pilosa Familia Myrmecophagidae Tamandua mexicana presenta pelo bicolor, médula ausente y escama ondulado irregular. Orden Soricomorpha Familia Soricidae Cryptotis magna se puede identificar ya que ésta presenta escama de tipo diamond petal a comparación de Cryptotis mexicana y Cryptotis parva, la cual es lanceolada. Las tres especies comparten médula de tipo escalo- nada uniserial y en la punta del pelo una acumulación de pigmento. Sorex saussurei en la punta del pelo presenta una pigmentación color café obscuro, médula escalonada uniserial y escama ondulado irregular. Orden Chiroptera Familia Emballonuridae Balantiopteryx io, Balantiopteryx plicata, Peropteryx kappleri, Peropteryx macrotis, Rhynchonycteris naso y Saccopteryx bilineata. La coloración que comparten todos los miembros de esta familia es bicolor y médula ausente, los cuales presentan dos tipos pelos uno claro y otro bicolor, médula ausente y escama de tipo coronal dentada. Familia Noctilionidae Noctilio leporinus presenta pelo claro, médula ausente y escama del tipo coronal hastada asimétrica. Familia Mormoopidae Mormoops megalophylla se puede identificar ya que presenta escama de tipo coronal denticulada a comparación de Pteronotus davyi y Pteronotus parnellii, cuya escama es coronal hastada asimétrica. Las tres especies comparten médula ausente y el pelo bicolor. Familia Phyllostomidae Macrotus waterhousii, Micronycteris megalotis, Glyphonycteris sylvestris, Desmodus rotundus, Trachops cirrhosus, Phyllostomus discolor, Choeronycteris mexicana, Glossophaga commissarisi, Glossophaga leachii, Glossophaga morenoi, Glossophaga soricina, Hylonycteris underwoodi, Carollia sowelli, Carollia perspicillata, Centurio senex, Chiroderma villosum, Sturnira lilium, Sturnira ludovici y Vampyrodes caraccioli comparten el tipo de escama coronal hastada asimétrica. Lonchorhina aurita, Leptonycteris curasoae, Leptonycteris nivalis, Artibeus intermedius, Artibeus jamaicensis, Artibeus lituratus, Dermanura azteca, Dermanura phaeotis, Dermanura tolteca, Dermanura watsoni, Enchisthenes hartii y Platyrrhinus helleri comparten el tipo de escama coronal denticulada. Anoura geoffroyi presenta escamas coronal erosas mientras que Carollia subrufa y Chiroderma salvini presentan escamas coronal dentada.

92• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Morfología del pelo en mamíferos terrestres

Familia Vespertilionidae Corynorhinus mexicanus, Corynorhinus townsendii, Eptesicus fuscus, Idionycteris phyllotis, Lasiurus borealis, Lasiurus blosevilli, Lasiurus cinereus, Lasiurus intermedius, Myotis californicus, Myotis fortidens, Myotis keaysi, Myotis nigricans, Myotis thysanodes, Myotis velifer, Myotis volans, Pipistrellus subflavus, Rhogeessa alleni y Rhogeessa parvula compar- ten el tipo de escama coronal hastada asimétrica y tipo de médula ausente. Corynorhinus mexicanus, Corynorhinus townsendii, Lasiurus borealis, Lasiurus blossevillii, Lasiurus cinereus, Lasiurus intermedius, Myotis californica, Myotis fortidens, Myotis keaysi, Myotis nigricans, Myotis thysanodes, Myotis velifera, Myotis volans, Rhogeessa alleni y Rhogeessa parvula comparten el mismo tipo de coloración bicolor, mientras que Eptesicus fuscus, Idionycteris phyllotis y Pipistrellus subflavus presentan una coloración obscura. Familia Molossidae Promops centralis y Tadarida brasiliensis presentan una coloración bicolor, médula ausente y escamas coronales dentadas. Orden Carnivora Familia Canidae Canis latrans presenta una coloración bicolor, médula amorfa continua y escamas imbricada ondulado irregular. Urocyon cinereoargenteus presenta una coloración bicolor, médula en celdillas y escamas ausentes. Familia Procyonidae Nasua narica, Procyon lotor y Potos flavus comparten una coloración bicolor, escamas tipo imbricadas ondulado irre- gular y médula vacuolada, excepto Potos flavus que es escalonada uniserial. Familia Mephitidae Spilogale pygmaea presenta dos tipos de pelo uno claro y otro bicolor, escama imbricada ondulado irregular y médula en celdillas. Familia Felidae Leopardus pardalis, Leopardus wiedii, Panthera onca y Puma concolor presentan un tipo de coloración bicolor, escamas imbricadas ondulado irregular y médula vacuolada. Orden Artiodactyla Familia Cervidae Odocoileus virginianus y Mazama americana el tipo de escama es ondulado irregular, médula en rejilla y tipo de coloración bicolor y clara respectivamente. Familia Tayassuidae Tayassu tajacu presenta una coloración tipo bicolor, escamas ausentes y médula en rejilla. Orden Rodentia Familia Sciuridae Sciurus deppei presenta una coloración bicolor, escama ondulado irregular y médula con intrusiones corticales. Familia Geomyidae Orthogeomys grandis presenta coloración obscura, escama ondulado irregular y médula con intrusiones corticales. Familia Heteromyidae Heteromys desmarestianus, Liomys pictus y Liomys irroratus presentan dos tipos de pelo, uno delgado con coloración bicolor, médula con intrusiones corticales y escama ondulado irregular. El más grueso en forma de aguja con la punta negra, escamas ausentes y médula con intrusiones corticales. Familia Muridae Microtus mexicanus, Microtus oaxacensis, Microtus quasiater, Microtus umbrosus, Baiomys musculus, Baiomys taylori, Habromys lepturus, Megadontomys cryophilus, Neotoma mexicana, Oligoryzomys fulvescens, Oryzomys melanotis, Peromyscus aztecus, Peromyscus difficilis, Peromyscus furvus, Peromyscus gratus, Peromyscus leucopus, Peromyscus levipes, Peromyscus megalops, Peromyscus melanocarpus, Peromyscus melanotis, Reithrodontomys megalotis, Reithrodontomys mexicanus, Reithrodontomys microdon, Reithrodontomys sumichrasti, Rheomys mexicanus y Sigmodon hispidus presentan dos tipos de coloración una bicolor y otra de una banda, médula con intrusiones corticales y escamas ondulado irregular. Oryzomys alfaroi, Oryzomys chapmani, Oryzomys couesi y Oryzomys rostratus presentan dos tipos de coloración una bicolor y una de una banda, médula con intrusiones corticales y escamas lanceolada. Peromyscus maniculatus, Peromyscus melanophrys y Peromyscus mexicanus presentan dos tipos de coloración una bicolor y una de una banda, médula con intrusiones corticales y escamas en “V” o lengua. Reithrodontomys fulvescens presenta dos tipos de coloración una bicolor y una de una banda, médula con intrusiones corticales y escamas diamond petal. Familia Cricetidae Mus musculus presenta dos tipos de coloración una bicolor y otra de una banda, médula con intrusiones corticales y escamas ondulado irregular Orden Lagomorpha Familia Leporidae Sylvilagus floridanus y Sylvilagus cunicularius presentan coloración bicolor, escamas imbricada ondulado irregular y médula escalonada multiserial.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •93 Itzel I. Baca Ibarra, Victor Sánchez-Cordero y Katheryn E. Stoner

DISCUSIÓN identificar a nivel de especie. Por su parte, en el Or- den Soricomorpha, la identificación de Cryptotis magna En este trabajo se analizaron 130 especies que repre- es a nivel de especie, por presentar escamas tipo diamond sentan cerca de un tercio del total de especies de petal; en contraste, Cryptotis mexicana y Cryptotis mamíferos terrestres registrados en México. Los órde- parva, comparten escamas tipo lanceoladas, en tanto nes mejor representados fueron el de los roedores que Sorex saussurei presenta escamas onduladas irre- y de quirópteros, respectivamente (Apéndice 1; gulares. Sin embargo, la característica distintiva entre www.ibiologia.unam.mx/unibio). Las características que Cryptotis y Sorex, es la presencia de una acumulación se seleccionaron del pelo fueron patrones medulares, de pigmento en la punta y una coloración pardo y oscuro. de escamas y tipo de coloración en virtud de que, el En este caso, tanto escamas como coloración, ayudan pelo, al ser sometido a cualquier clase de alteración a identificar a este grupo (Apéndice 1; www.ibiologia. en su morfología por procesos de digestión, taxider- unam. mx/unibio). mia y putrefacción, no causa un daño evidente en su estructura. Por lo tanto, es posible utilizar muestras de Las especies incluidas en el Orden Chiroptera comparten contenidos estomacales, heces y egagrópilas para efec- la ausencia de médula, y la identificación a nivel de tuar comparaciones con pelos frescos (Vázquez et al., familia es complicado, en virtud de que dichas espe- 2000; Quadros y Monteiro-Filho, 1998; Fernández y cies comparten los tipos de escamas, que van desde Rossi, 1998). Es importante resaltar la importancia que hastada asimétrica, denticulada, dentadas y erosas, lo tiene realizar un catálogo de referencia de pelos de guar- que dificulta una identificación directa; esto apunta a dia dorsal de mamíferos, pues sirve de apoyo para la idea de que el patrón de escamas en el pelo tiene investigaciones referentes a diferentes disciplinas, como valor taxonómico limitado en murciélagos (Miles, 1965; el estudio de los hábitos alimentarios de especies, de- Nason, 1948; Benedict, 1957). Por su parte, en el bido a que los pelos que se encuentran en las heces Orden Carnivora, la identificación de la familia Canidae fecales pueden ser comparados directamente con los puede llegar hasta nivel de especie. Por ejemplo, se pelos de colecciones de referencia (Kitsos et al., 1995). puede distinguir la zorra gris (Urocyon cinereoar- genteus) por carecer de escamas y el coyote (Canis Los datos obtenidos demuestran que la identificación latrans) que presenta médula tipo amorfa continua. En se puede realizar en una proporción importante hasta la familia Procyonidae, la martucha (Potos flavus) pre- nivel de género e incluso, especie. En el caso del senta médula escalonada uniserial, lo que permite dis- Orden Didelphimorphia, se observó que la familia tinguirla a nivel específico. Sin embargo, en el caso del Marmosidae, es factible de identificar a nivel de espe- tejón (Nasua nasua) y mapache (Procyon lotor), la cie al ratón tlacuache (Marmosa mexicana), por pre- identificación puede llegar hasta género, ya que am- sentar médula tipo escalonado multiserial y escamas bas especies presentan médula vacuolada y escamas de tipo diamond petal. En la familia Didelphidae, la tipo ondulado irregular. En la familia Mephitidae en el identificación del tlacuache común y tlacuache de cola zorrillo pigmeo manchado (Spilogale pygmaea), la iden- pelada (Didelphis marsupialis y Didelphis virginiana) tificación puede llegar hasta nivel de género, debido respectivamente, es hasta nivel de género, ya que ambas a que presenta escamas tipo ondulado irregular y médula presentan médula tipo intrusiones corticales. En el caso en celdillas que también se presentan en otras espe- del tlacuache cuatro ojos (Philander opossum) se puede cies. En la familia Felidae, que incluyó al ocelote identificar hasta especie, por presentar médula tipo en (Leopardus pardalis), tigrillo (Leopardus wiedii), ja- celdillas. A partir de estos resultados se puede con- guar (Panthera onca) y puma (Puma concolor), la iden- cluir que para el Orden Didelphimorphia, el tipo de médula tificación es a nivel de género, pues todas las espe- es la característica que ayuda a la determinación de cies mostraron escamas tipo ondulado irregular y mé- género y especie (Apéndice 1; www.ibiologia.unam.mx/ dula vacuolada (Apéndice 1; www.ibiologia.unam.mx/ unibio). unibio).

La característica exclusiva del pelo de las especies En el Orden Artiodactyla, la familia Cervidae que in- incluidas en el Orden Cingulata es la ausencia de mé- cluyó al venado cola blanca (Odocoileus virginiana) dula; lo que identifica a la familia Dasypodidae de la y venado temazate (Mazama americana), se pueden familia Myrmecophagidae del Orden Pilosa, es el pa- identificar hasta nivel de especie, por presentar trón de coloración, ya que el armadillo (Dasypus coloraciones bicolor y clara, respectivamente. En la novemcinctus) presenta pelo vestigial de color blan- familia Tayassuidae, el pecarí de collar (Tayasu tajacu) co, en tanto el oso hormiguero (Tamandua mexicana), se puede identificar a nivel de especie por carecer de pelo de coloración bicolor. Esta característica permite escamas, cuatro hileras longitudinales de médula en

94• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Morfología del pelo en mamíferos terrestres

celdillas y presentar un pelo grueso con coloración estudios intentan demostrar que la disposición de las bicolor. Por su parte, la característica que comparten escamas de los murciélagos facilita el transporte de polen las especies incluidas en el Orden Rodentia, es una (Howell y Hodgkin, 1976; Thomas et al., 1984), no obs- médula con intrusiones corticales y, casi todas las tante los resultados alcanzados difieren sobre esta re- familias, comparten escamas de tipo ondulado irregu- lación, lo cual permite establecer nuevas líneas de in- lar. Los heterómidos (Liomys pictus, Liomys irroratus vestigación. Otros intentan relacionar la estructura del y Heteromys desmarestianus), presentan dos tipos de pelo con implicaciones filogenéticas (Homan y Genoways, pelo; uno muy delgado con coloración bicolor y, otro, 1978), donde se plantea la posibilidad de que las es- en forma de aguja con la punta negra. En el caso de la tructuras que se presentan en el pelo de la familia familia Muridae, las especies presentan escamas Heteromyidae pudieran tener una implicación en la lanceoladas “V” o lengua, diamond petal y ondulado filogenia y la posible función del pelo en el grupo. irregular (Apéndice1; www.ibiologia.unam.mx/unibio). El trabajo realizado por Meyer et al. (2002) y Bubenik (1996), va enfocado a explicar las posibles funciones Finalmente, en el Orden Lagomorpha, la identificación del pelo en los mamíferos. se puede hacer a nivel de género, ya que el conejo mexicano Sylvilagus cunicularius y el conejo caste- llano Sylvilagus floridanus, comparten escamas ondulado irregular y médula escalonada multiserial. Por ende, CONCLUSIONES ninguna de las características consideradas proporciona información suficiente para la identificación total de El estudio de la morfología y estructura del pelo en la especie, por lo que se debe recurrir a las escamas, mamíferos debe ser la pauta para abrir nuevas investi- médula y patrones de coloración en conjunto (Fernández gaciones para demostrar o reafirmar las preguntas que y Rossi, 1998; Chehébar y Martín, 1989; Short, 1978; han surgido alrededor del pelo. Apéndice1; www.ibiologia.unam.mx/unibio).

En este trabajo, no se encontraron diferencias morfológicas del pelo en ambos sexos ni en la edad AGRADECIMIENTOS de los especimenes examinados, considerando el pa- trón medular, de escamas y pigmentación (Fernández Agradecemos a B. Mendoza Garfias por la ayuda para y Rossi, 1998; Short, 1978; Meyer et al; 2002; Nason, la elaboración de las fotografías de escamas tomadas 1948). Los factores hereditarios parecen ser los úni- en el microscopio electrónico de barrido del Instituto cos que determinan la estructura del pelo, no así los de Biología, UNAM, y a A. I. Bieler Antolin y A. Martínez factores ambientales, edad, y sexo (Nason, 1948). El MENA, de Microcine, Facultad de Ciencias, UNAM, considerar sólo adultos en este estudio se debió por- por la dedicación en la obtención de las fotografías que regularmente exhiben las mismas características que de médula. A M. Briones-Salas y A. Santos, por las los ejemplares juveniles. La única diferencia entre sugerencias y comentarios a este trabajo. A los curadores jóvenes y adultos es el color del pelaje (Meyer et al., de las colecciones consultadas y de donde se obtu- 2002; Nason, 1948). vieron muestras: Fernando A. Cervantes y Yolanda Hortelano Moncada, Colección Nacional de Mamífe- Existen algunos estudios referentes a la morfología del ros, Instituto de Biología, UNAM (CNMA); J. Ramírez- pelo que permiten establecer comparaciones prelimi- Pulido, Colección de Mamíferos en la UAM-I (UAM- nares con nuestros resultados. Por ejemplo, hay estu- I); L. León-Paniagua y Ada Alicia Ruiz Castillo, dios sobre la morfología del pelo en mamíferos que Colección de Mamíferos, Museo de Zoología, Facul- ocurren en Sudamérica (Piantanida y Petriella, 1976; tad de Ciencias, UNAM (MZFCUNAM). V. Sánchez- Chehébar y Martín, 1989; Fernández y Rossi, 1998; Cordero agradece el apoyo del Centro de Investiga- Vázquez, et al., 2000), donde se observan diferencias ciones Multidisciplinarias de la UNAM. La colección de tipo medular y de escamas en especies que com- de referencia se podrá consultar en la Colección Na- partimos como Lasiurus borealis, Mus musculus, Puma cional de Mamíferos del IBUNAM (CNMA) y Colec- concolor, Panthera onca y Leopardus wiedii. Es pro- ción de Mamíferos del CIIDIR Oaxaca, y las fotogra- bable que estas diferencias se deban a una variación fías, en la página de internet de la UNIBIO (http:// geográfica en la morfología del pelo, aunque se requieren www.ibiologia.unam.mx/unibio/). Este trabajo fue par- más datos para apoyar esta hipótesis. Otro aspecto es cialmente financiado por SEP-CONACyT otorgado a el de relacionar la estructura del pelo con los hábitos V. Sánchez-Cordero; Proyecto 51562. alimenticios en los mamíferos. Por ejemplo, algunos

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •95 Itzel I. Baca Ibarra, Victor Sánchez-Cordero y Katheryn E. Stoner

LITERATURA CITADA Deblase, A. F, R. E. Martin and P. H. Pine. 2000. A ma- nual of Mammalogy. McGraw-Hill Science Engineering. 333 p.

Aranda, J. M. 1981. Rastros de los mamíferos silves- De Villa, A. 1998. Análisis de los hábitos alimentarios tres de México. Instituto Nacional de Investigación del Ocelote (Leopardus pardalis) en la selva baja sobre Recursos Bióticos (INIREB). México.198 p. caducifolia de la región de Chamela, Jalisco, México. Tesis de Licenciatura, UNAM, Los Reyes Iztacala, Arita, H. 1985. Identificación de los pelos de guardia Estado de México. 60 p. dorsales de los mamíferos silvestres del Valle de México. Tesis de licenciatura, UNAM, Facultad Faliu, L. y L. J. Barrat. 1980. Identification des poils de Ciencias. 128 p. des mammiferes pyreneens. Donaña, Acta Vertebrata 1(2): 125-212. Arita, H. y M. Aranda. 1987. Técnicas para el estudio y clasificación de los pelos. Instituto Nacional de Feldhamer, G. A., L. C. Drickamer., S.H. Vessey y J. F. Investigaciones sobre Recursos Bióticos, Xalapa, Merritt. 1999. Mammalogy. WCB, McGraw-Hill, Veracruz, México. 21 p. USA. 563 p. Arita, H y L, León Paniagua.1993. Diversidad de ma- Fernández, G. J. y S. M. Rossi. 1998. Patrones de tipo míferos terrestres. Ciencias, No. Especial 7: 13-22. medular y escama cuticular de los roedores y pequeños marsupiales del arbustal del Monte Benedict, F. A. 1957. Hair structure as a generic character (San Luis, Argentina). Mastozoología Neotropical in bats. University of California publications in 5(2): 109-116. Zoology 59(8): 285-547. Gamberg, M. y J. L. Atkinson. 1988. Prey Hair and Bone Bowyer, R. T. y K.D. Curry. 1983. Use of a roller press Recovery in Ermine Scats. Journal of Wildlife to obtain cuticular impressions of guard hairs on Management 52(4): 657-660. acetate strips. Journal of Mammalogy 64: 531-532. Garrott, R. A. 1983. Summer Food Habits of Juvenile Briones-Salas, M. A, V. Sánchez-Cordero, y G. Quinte- Artic Foxes nin Northern Alaska. Journal of Wildlife ro. 2001. Lista de mamíferos terrestres del norte Management 47(2): 540-545. del estado de Oaxaca, México. Anales del Insti- tuto de Biología Universidad Nacional Autóno- Goodwin, G. G. 1969. Mammals from the state of ma de México, Serie Zoología 72(1): 125-161. Oaxaca, México. In The American Museum of Natural History. Bulletin of the American Brunner, H. y B. J. Coman. 1974. The identification of Museum of Natural History 141: 1-469. Mammalian Hair. Melbourne; Inkata Press.100 p. Grimstone, A. V. 1981. El Microscopio Electrónico en Bubenik, G. A.1996. Morphological investigations of the Biología. Omega, S.A. Barcelona, España. 63 p. winter coat in white-tailed deer: differences in skin, glands and hair estructure of various body Hausman, L. A. 1920. Structural characteristics of the hair regions. Acta Theriologica 41(1): 73-82. of mammals.The American Naturalist 54: 496-523. Chakraborty, R., J. K. De y S. Chakraborty. 1996. Hess, W. M., J. T. Flinders., C. L. Pritchett and J. V. Identification of dorsal guard hairs of Indian Allen. 1985. Characterization of hair morphology species of the genus Phantera Oken (Carnivora: on families Tayassuidae and Suidae with scanning Felidae). Mammalia 60(3): 473-480. electron microscopy. Journal of Mammalogy 66(1): 75-84. Chehébar, C y S. Martín. 1989. Guía para el reconoci- miento microscópico de los pelos de los mamífe- Homan, J. A. y H. H. Genoways. 1978. An analysis of ros de la Patagonia. Doñana. Acta Vertebrata 16(2): hair structure and its phylogenetic implications 247-291. among heteromyid rodents. Journal of Mammalogy 59: 740-760. Coman, B. J. y H. Brunner. 1972. Food habits of the feral house cat in victoria. Journal of Wildlife Howell, D.J. y N. Hodgkin.1976. Feeding adaptations Management 36(3): 848-853. in the hairs and tongues of nectar-feeding bats. Journal of Morphology 148(3): 329-336. Dearborn, N. 1939. Sections aid in identifying hair. Journal of Mammalogy 20: 346-348.

96• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Morfología del pelo en mamíferos terrestres

Kitsos, A. Jr, M. L. Hunter Jr, J. H. Sabins y A. Mentha. Nason, E. D.1948. Morphology of hairs of Eastern 1995. A guide to identification of some indian North America Bats. American Midland Naturalist mammal hairs. In Wildlife research and management 39: 345-361. Asian and American approaches. (Berwick,S. H. y V. B. Sahaira eds.). Oxford University Press. Delhi, Piantanida, M. J. y A. M. Petriella.1976. Estudio India. p. 123-128. morfológico de los pelos de algunas especies de roedores de la provincia de Buenos Aires con el Kowalski, K. 1981. Mamíferos: Manual de teriología. microscopio electrónico de barrido. Physis 35(90): Blume. Madrid. 532 p. 105-124. Latham, R.M.1953. Simple Method for identification of Quadros, J. y E. L.A.Monteiro-Filho. 1998. Effects of Least Weasel. Journal of Mammalogy 34(3): 385. digestion, putrefaction, and taxidermy processes on Didelphis albiventris hair morphology. Journal Mathiak, H. 1938. A rapid method of cross-sectioning of Zoology London 244: 331-334. mammalian hair. Journal of Wildlife Management. 2 ( 3):162-164. Romer, A. y T. Parsons. 1981. Anatomía comparada. Ed. Interamericana, México, D.F. 428 p. Mathiak, H. 1938. A key to hairs of the Mammals of Southern Michigan. Journal of Wildlife Short, H. H. 1978. Analysis of cuticular scales on hairs Management. 2 (4):251-268. using the scanning electron microscope. Journal of Mammalogy 59: 261-268. Mayer, W. 1952. The hair of California mammals with keys to the dorsal guard hairs of California Thomas, D. W.; B. Crawford; S. Eastman; R. mammals. The American Midland Naturalist 48(2): Gloefscheskie, y M. Heir. 1984. A reappraisal of 480-511. the feeding adaptations in the hairs of nectar- feeding bats. Journal of Mammalogy 65(3): 481-484. Meyer, W, A. Schnapper y G. Hülmann. 2002. The hair cuticle of mammals and its relationship to functions Tumilson, R .1938. An annotated key to the dorsal guard of the hair coat. Journal of Zoology London 256: hairs of Arkansas game mammals and furbearers. 489-494. The Southwestern Naturalist 28(3): 315-323. Miles, W.B. 1965. Studies of the cuticular structure Vázquez, D. E., P.G. Perovic y A. A. de Olsen. 2000. of the hairs of Kansas bats. Search, University of Patrones cuticulares y medulares de pelos de mamí- Kansas 5: 48-50. feros del Noreste Argentino (Carnivora y Artio- dactyla). Mastozoología Neotropical 7(2): 131-147. Monroy Vilchis., O y R. Rubio Rodríguez. 1999. Iden- tificación de mamíferos de la Sierra de Nanchititla Wallis, R.L. 1992. A key for the identification of guard a través de pelo. Universidad Autónoma del hairs of some Ontario mammals. Canadian Journal Estado de México, Toluca, México. 1-42 p. Zoology 71: 587-591. Moore,T. M., L. E.Spence, C. E. Dugnolle y W. G. Williams, C.S. 1934. A simple method for sectioning Hepworth.1974. Identification of the dorsal hairs mammalian hairs for identification purposes. of some mammals of Wyoming. Wyoming Game Journal of Mammalogy 15: 251-252. and Fish Department Cheyenne, Wyoming.175+ 10 p. Williams, C. S.1938. Aids to the identification of mole and shrew hairs with general comments Moore, D. W.,J. y K. Braun.1983. Key to hairs of on hair structure and hair determination. Journal the families Soricidae, Vespertilionidae and of Wildlife Management 2(4): 239-249. Muridae within Tennessee. Journal of the Tennessee Academy of Science 58(3): 40-43. Williamson, V. H. H. 1951. Determination of hairs by impressions. Journal of Mammalogy 32(1): 80 Myers, P.1997. Hair a uniquely mammalian characte- ristic. The University of Michigan (http:// animaldiversity.unmz.umich.edu/anat/hair.html).

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •97 Itzel I. Baca Ibarra, Victor Sánchez-Cordero y Katheryn E. Stoner

Apéndice 1. Descripción de la morfología de las escamas y fotografías selectas de especies de mamíferos terrestres que se distribuyen en México. Una lista más extensa de especies con sus respectivas muestras de pelo se puede obtener en www.ibiologia.unam/unibio DIDELPHIMORPHIA DIDELPHIMORPHIA MARMOSIDAE DIDELPHIDAE 1. Ratón tlacuache (Marmosa mexicana) 2. Tlacuache común (Didelphis marsupialis) Escama: diamond petal; divergencia: adpresa; margen: liso; Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: tipo de médula: escalonada uniserial; bandas: una banda; crenado; médula: intrusiones corticales; bandas: uniforme; color: claro-oscuro-claro. color: bicolor, blanco y claro-oscuro.

CINGULATA PILOSA DASYPODIDAE MYRMECOPHAGIDAE 3. Armadillo (Dasypus novemcinctus) 4. Oso Hormiguero (Tamandua mexicana) Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: crenado; crenado; tipo de médula: ausente; bandas: uniforme; color: tipo de médula: ausente; bandas: una banda; color: claro- blanco. oscuro-claro.

SORICOMORPHA SORICOMORPHA SORICIDAE SORICIDAE 5. Musaraña (Cryptotis magna) 6. Musaraña (Sorex saussurei) Escama: Diamond petal; divergencia: adpresa; margen: liso; Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: tipo de médula: escalonada uniserial; color: la punta del crenado; tipo de médula: escalonada uniserial; color: la punta pelo presenta una acumulación de pigmento. del pelo presenta una pigmentación color café oscuro.

98• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Morfología del pelo en mamíferos terrestres

CHIROPTERA CHIROPTERA EMBALLONURIDAE EMBALLONURIDAE 7. Murciélago (Balantiopteryx io) 8. Murciélago (Rhynchonycteris naso) Escama: coronal dentada; divergencia: divaricada; margen: Escama: coronal dentada; divergencia: divaricada; margen: crenado; crenado; tipo de médula: ausente; bandas: bicolor; color: tipo de médula: ausente; bandas: una banda; color: claro- claro-oscuro. oscuro-claro.

CHIROPTERA CHIROPTERA MORMOOPIDAE MORMOOPIDAE 9. Murciélago (Mormoops megalophylla) 10. Murciélago (Pteronotus parnellii) Escama: coronal denticulada; divergencia: divergente; margen: Escama: coronal hastada asimétrica; divergencia: adpresa; margen: crenado; tipo de médula: ausente; bandas: bicolor; color: liso; tipo de médula: ausente; bandas: bicolor uniforme; color: claro-oscuro. claro-oscuro.

CHIROPTERA CHIROPTERA PHYLLOSTOMIDAE PHYLLOSTOMIDAE 11. Murciélago (Macrotus waterhousii) 12. Murciélago (Enchisthenes hartii) Escama: coronal hastada asimétrica; divergencia: divergente; Escama: coronal denticulada; divergencia: divergente; margen: margen: liso; tipo de médula: ausente; bandas: bicolor; color: crenado; tipo de médula: ausente; bandas: bicolor; color: claro-oscuro. claro-oscuro.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •99 Itzel I. Baca Ibarra, Victor Sánchez-Cordero y Katheryn E. Stoner

CHIROPTERA CHIROPTERA VESPERTILIONIDAE MOLOSSIDAE 13. Murciélago (Myotis fortidens) 14. Murciélago (Tadarida brasiliensis) Escama: coronal hastada asimétrica; divergencia: adpresa; Escama: coronal dentada; divergencia: divaricada; margen: margen: liso; tipo de médula: ausente; bandas: bicolor; color: rizado; tipo de médula: ausente; bandas: bicolor; color: claro- claro-oscuro. oscuro.

CHIROPTERA CARNIVORA MOLOSSIDAE CANIDAE 15. Murciélago (Promops centralis) 16. Coyote (Canis latrans) Escama: coronal dentada; divergencia: divaricada; margen: Escama: imbricada ondulado irregular; divergencia: adpresa; crenado; tipo de médula: ausente; bandas: bicolor; color: margen: liso; tipo de médula: amorfa continua; bandas: bicolor; claro-oscuro. color: claro-oscuro.

CARNIVORA CARNIVORA PROCYONIDAE MEPHITIDAE 17. Mapache (Procyon lotor) 18. Zorrillo pigmeo manchado (Spilogale pygmaea) Escama: imbricada ondulado irregular; divergencia: adpresa; Escama: imbricada ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: rizado; tipo de médula: vacuolaza; bandas: bicolor. margen: crenado; tipo de médula: celdillas; bandas: uniforme bicolor; color: blanco claro-oscuro.

100• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Morfología del pelo en mamíferos terrestres

CARNIVORA CARNIVORA FELIDAE FELIDAE 19. Ocelote (Leopardus pardalis) 20. Jaguar o tigre (Panthera onca) Escama: imbricada ondulado irregular; divergencia: adpresa; Escama: imbricada ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: crenado; tipo de médula: vacuolaza; bandas: una ban- margen: crenado; tipo de médula: vacuolaza; bandas: bicolor; da bicolor; color: claro-oscuro-claro. color: claro-oscuro.

ARTIODACTYLA ARTIODACTYLA CERVIDAE TAYASSUIDAE 21. Venado cola blanca (Odocoileus virginianus) 22. Pecari de collar (Tayassu tajacu) Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: Escama: sin escamas; tipo de médula: rejilla; bandas: nueve rizado; tipo de médula: rejilla; bandas: dos bandas color: bandas; color: claro-oscuro. bicolor.

RODENTIA RODENTIA SCIURIDAE GEOMYIDAE 23. Ardilla selvática de Deppei (Sciurus deppei) 24. Orthogeomys grandis Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: crenado; crenado; tipo de médula: intrusiones corticales; bandas: una tipo de médula: intrusiones corticales; bandas: uniforme; banda; color: oscuro-claro-oscuro. color: oscuro.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •101 Itzel I. Baca Ibarra, Victor Sánchez-Cordero y Katheryn E. Stoner

RODENTIA RODENTIA HETEROMYIDAE HETEROMYIDAE 25. Ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) 26. Ratón de abazones (Liomys irroratus) Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: crenado; Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: crenado; tipo de médula: intrusiones corticales; bandas: bicolor; color: tipo de médula: intrusiones corticales; bandas: bicolor; color: claro-oscuro. claro-oscuro.

RODENTIA RODENTIA MURIDAE MURIDAE 27. Ratón de campo, metorito, chincolito (Microtus oaxacensis) 28. Ratón de campo (Peromyscus difficilis) Escama: ondulado irregular; divergencia: adpreso; margen: liso; Escama: ondulado irregular; divergencia: adpreso; margen: tipo de médula: intrusiones corticales; bandas: bicolor; una banda; liso; tipo de médula: intrusiones corticales; bandas: bicolor; color: oscuro-claro-oscuro. color: claro-oscuro.

LAGOMORPHA LAGOMORPHA LEPORIDAE LEPORIDAE 29. Conejo mexicano o montes (Sylvilagus cunicularius) 30. Conejo castellano (Sylvilagus floridanus) Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: Escama: ondulado irregular; divergencia: adpresa; margen: liso; liso; tipo de médula: escalonado multiserial; bandas: una tipo de médula: escalonado multiserial; bandas: una banda; color: banda; color: oscuro-claro-oscuro. oscuro-claro-oscuro.

102• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS La morfología alar en cuatro especies de murciélagos insectívoros de Yucatán. Comparación de dos métodos de obtención de parámetros morfológicos

Wing morphology of four insectivore bats from Yucatán. Comparison between two methods to obtain morphological parameters

David Ortiz-Ramírez*, Fabricio Villalobos y Héctor Arita Watanabe

Resumen. La morfología alar permite tener una visión four species from different functional groups; these were básica de las características ecológicas y conductuales captured in the field or measured in museums. Through de los murciélagos. En este trabajo comparamos dos a discriminant function analysis we could group the métodos para la obtención del área total del ala, por distinct morphologies of each species. Thanks to the lo que medimos 10 ejemplares de cuatro especies de comparison of methods we can say that the Norberg distintos grupos funcionales, los cuales fueron cap- and Rayner method (1987), in comparison to the one turados o medidos en colecciones. Al analizar las va- of the Blood and McFarlane (1988) method, displayed riables por medio del análisis de función discriminan- more information and allowed us to establish the quality te, se logró la clasificación de las distintas variables of the tip index; this in turn provided a better vision of que componen la morfología alar de cada una de las the ecological and behavioral characteristics of the especies, gracias a esta comparación podemos men- studied species. Museum specimens are particularly cionar que el método de Norberg y Rayner (1987) en important in this kind of studies; this emphasizes the comparación con el de Blood y McFarlane (1988), arrojó relevance of scientific collections in conducting mayor información y nos permitió establecer la cuali- thoroughly and well designed investigations. dad del índice de la punta del ala, obteniéndose con ello, una mejor visión de características ecológicas como Key words: wing load, maneuverability, ecomorphology, conductuales de las especies estudiadas. Gracias al Natalus, Molossus, Pteronotus, Mormoops. acceso de ejemplares de museo, este tipo de trabajos puede ser llevado a cabo, lo que renueva la importan- cia de las instituciones que se dedican a esta tarea. INTRODUCCIÓN Palabras clave: carga alar, maniobrabilidad, ecomorfología, Natalus, Molossus, Pteronotus, La relación causal entre forma y función en un orga- Mormoops. nismo implica que diferencias morfológicas pueden significar diferencias ecológicas (Wainwright y Reilly, Abstract. Wing morphology allows having a basic 1994). Dicha relación es la premisa fundamental del interpretation of the ecological and behavioral enfoque ecomorfológico para tratar de entender las characteristics of bats. In this work we compare two relaciones ecológicas entre especies. En los estudios methodologies designed to obtain the total wing area. ecológicos, los caracteres morfológicos presentan ciertas We did this by measuring 10 specimens belonging to ventajas para el análisis como son la definición no

1 Laboratorio de Macroecología, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-275, C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •103 David Ortiz-Ramírez, Fabricio Villalobos y Héctor Arita Watanabe

ambigua de los atributos considerados y la alta nerse en vuelo suspendido, casi detenidos. De igual repetibilidad de medición (Heller y Volleth, 1995), así manera, este mismo índice describe la proporción que como la obtención de información a partir de ejempla- el quiropatagio, por un lado, y el plagiopatagio junto res de museo o colecciones científicas (Ricklefs y Miles, con el propatagio por el otro, contribuyen a la forma 1994). y área del ala. (Aldridge y Rautenbach, 1987).

El enfoque ecomorfológico ha sido ampliamente utili- En estudios donde además se tomaron en cuenta los zado en el estudio de la organización ecológica de co- llamados de ecolocalización, se determinó la impor- munidades de murciélagos, pues los atributos tancia de la morfología alar y la estructura de las lla- morfológicos de éstos se consideran buenos indicadores madas, denominándolos indicadores de la ecología de de las características ecológicas de las especies (Aldridge forrajeo de los murciélagos. Esto debido a que pueden y Rautenbach, 1987; Norberg 1994), y por tanto pro- informar de cambios en los tipos de alimento que pue- veen una evidencia confiable del tipo de vida que lle- den obtener, los habitats de que pueden hacer uso y la van los murciélagos (Findley, 1993). Particularmente, forma en que perciben los recursos (Arita, 1997; la variabilidad en la morfología alar de los murciéla- Bognadowicz et al., 1999); esto podría estar afectando gos está ligada a diferencias ecológicas tales como la finalmente el área de distribución de las especies capacidad de búsqueda y obtención de alimento o la (Vaughan-Jennings et al., 2004). capacidad de dispersión para la colonización de otros espacios (Norberg, 1994; Norberg y Rayner, 1987). Esto En este trabajo trataremos de establecer la eficacia y se basa en la capacidad de colonizar nuevas regiones viabilidad de dos métodos de obtención de parámetros por el desplazamiento de las especies, el cual está de la morfología alar de los murciélagos, el de Norberg determinado por su tipo de locomoción, que en el caso y Rayner (1987) y el de Blood y McFarlane (1988). El de los murciélagos tiene su principal clave en las ca- primero se basa en la división del ala a partir del quin- racterísticas del ala (Binida-Emonds y Russel, 1993). to dígito, donde se obtiene el área de la mano al ala (S ) y el área del ala al brazo (S ), la envergadura (E) De esta manera podemos inferir algunos aspectos hw aw ecológicos de los murciélagos basándonos en la mor- es la distancia entre las puntas de las dos alas, o dos fología del ala en general y, en particular, en la posi- veces la distancia de un ala mas el 10% de esta distan- ción de las especies dentro de una gráfica del espacio cia. El área alar (S) es la combinación del área de ambas ecomorfológico (Findley, 1993; Ricklefs y Miles, 1994). alas y la porción del cuerpo entre las mismas. El co- ciente de aspecto (A) se obtiene al elevar al cuadrado Estas interacciones entre las diferentes dimensiones la envergadura y dividirla entre el área alar. Altos va- morfológicas y relaciones tales como la envergadura lores indican mayor eficiencia aerodinámica y menor (wing span), el área total (wing area), la relación en la gasto energético al volar. La carga alar (Mg/S) se ob- forma de la punta (tip shape index), la carga alar (wing tiene al dividir la masa corporal entre el área alar. Esta loading) y la relación de forma (aspect ratio), permiten se encuentra relacionada con la presión aerodinámica obtener algunos parámetros ecológicos. Por ejemplo, sobre las alas (Figs. 1 y 2). en el caso de la relación de la forma, ésta describe el perfil exterior del ala que engloba en un nivel básico, que altas relaciones corresponden a alas grandes y an- gostas y un vuelo energéticamente eficiente. Por otra parte una relación baja, corresponde a alas grandes y anchas y un vuelo menos eficiente (Vaughan-Jennigns et al., 2004).

La maniobrabilidad es otro aspecto que podemos infe- rir de estudios morfológicos en los murciélagos. To- mando como parámetro la carga alar y relacionándola con la masa corporal podemos establecer, si esta rela- ción es positiva, que existe una correlación directa con la velocidad mínima, y si es negativa, que disminuye la capacidad de cambiar de dirección abrupta o rápi- Figura 1. Definición de las variables obtenidas a partir del método damente. Además, la proporción en la forma de la punta de Sorber y Rainer (1983). Donde Shw = área mano-ala, áreas distales

cuantifica la agudeza del ángulo en el que el ala termi- al quinto dedo; Saw= área brazo-ala; área entre el quinto dedo, el

na, así murciélagos con puntas cortas, redondeadas y cuerpo y la pata. Lhw=largo de mano-ala; Law= largo brazo-ala, con un valor elevado de ésta relación podrán mante- distancias que son utilizadas para obtener la proporción área/ pun- ta, Tl= largo de punta y Ts= área de punta. I= índice de la punta.

104• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS La morfología alar en cuatro especies de murciélagos insectívoros de Yucatán. Comparación de dos métodos de obtención de parámetros morfológicos

En el caso del método de Blood y McFarlane (1988), en ejemplares preparados en seco y depositados en la éste es simple y puede obtenerse cuando al menos Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) del Insti- una de las extremidades del ejemplar es accesible. Con- tuto de Biología de la UNAM. En este caso se toma- sidera el ala como la unión de dos elementos, el ron las medidas del antebrazo (AB) y de las falanges plagiopatagio, un rectángulo que lo componen de los dedos II, III, IV y V. La masa corporal se obtu- el antebrazo y quinto dedo, y el quiropatagio como se- vo de la etiqueta así como también el sexo del ejem- gundo elemento, formado por un triángulo que tiene plar y su número de catálogo. Al igual que los ejem- como base el quinto dedo y como altura el tercer dedo. plares vivos, sólo ejemplares adultos fueron tomados Ambos serán evaluados por el análisis de función dis- en cuenta para el análisis. criminante (AFD; Fig. 2). Para ambos métodos comparamos los mismos ejemplares, con idéntica proporción de ejemplares vivos y taxidermizados. Los ejemplares seleccionados pertenecen MATERIALES Y MÉTODOS a cuatro especies de murciélagos insectívoros presentes en la península de Yucatán. Estas fueron, Natalus Los murciélagos en el campo fueron medidos al 0.01 stramineus, Molossus ater, Pteronotus parnellii y mm de precisión, además de que todos fueron adultos Mormoops megalophylla. Las dos primeras fueron (definidos a partir de la osificación de las falanges). escogidas por las claras diferencias morfológicas En un análisis previo no se encontraron diferencias entre ellas y las segundas porque, aún cuando son significativas entre sexos. Por lo tanto, se analizaron morfológicamente distintas, la forma de las alas no ejemplares de ambos sexos tomando en cuenta la va- difiere significativamente. riación intraespecífica. Para anular la posible variación geográfica se seleccionaron individuos de la misma Se utilizaron estos dos métodos con el objetivo de región. La masa fue registrada al 0.1 g de precisión comparar el sistema de obtención de parámetros y es- en el momento de la captura. Se dibujó el ala derecha tablecer su eficacia en la descripción de la morfología de cada murciélago siguiendo las recomendaciones de alar en murciélagos. Estos métodos plantean la Norberg (1976). De igual manera se tomaron medidas división del ala en componentes geométricos y fun- cionales. En el caso del método planteado por Norberg y Rayner (1987), se divide el cuerpo del murciélago partiendo del eje bilateral de simetría, a su vez, el ala es fraccionada en dos grandes regiones (Fig. 1). El método de Blood y McFarlane (1988) toma líneas rectas a lo largo de la anatomía alar del murciélago, permitiendo medidas precisas y áreas geométricas bien definidas (Fig. 2). En ambos casos se obtuvieron las medidas necesarias para conocer las áreas y cargas alares (Cuadro 1). Una vez obtenidas se comparó cada méto- do por medio del análisis de función discriminante Figura 2. Representación gráfica de una típica ala de murciélago. La obtención del área total con este método se calcula de la si- (AFC), el cual permitió observar si en ambos casos guiente manera: Área total del ala = (Antebrazo * Dedo 5) + 0.5 los parámetros morfológicos eran separados claramente (Dedo 5 * Dedo 3). Tomado de Blood y McFarlane (1988). o presentaban diferencias en su clasificación.

Cuadro 1. Promedios (± desviación estándar) de las variables que se incluyeron en el análisis. n Método de Norberg y Rayner (1983) Método de Blood y McFarlane (1988) Especie Envergadura Carga Alar Área total Relación de Índice de Envergadura Carga alar Área total Relación (m) (Nm-2)(m2) aspecto la punta de aspecto Natalus stramineus 10 0.221±0.009 0.082±0.011 0.566±0.026 0.086±0.005 -3.496±0.439 0.221±0.009 0.123±0.017 0.376±0.015 0.130±0.008 Pteronutus parnelli 10 0.290±0.010 0.153±0.017 0.908±0.102 0.093±0.006 -19.66±23.80 0.292±0.014 0.220±0.024 0.631±0.071 0.136±0.010 Mormoops megalophylla 10 0.288±0.012 0.154±0.013 0.874±0.050 0.095±0.005 -11.52±5.299 0.288±0.012 0.223±0.019 0.602±0.030 0.138±0.008 Molossus ater 10 0.253±0.007 0.485±0.048 0.630±0.047 0.102±0.003 6.119±99.845 0.253±0.007 0.685±0.065 0.446±0.031 0.143±0.003

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •105 David Ortiz-Ramírez, Fabricio Villalobos y Héctor Arita Watanabe

RESULTADOS Cuadro 2. Variables ordenadas resultado del análisis de función discriminante, en el que se observan diferencias en la clasificación de los parámetros por parte de los métodos utilizados. El método Por medio del análisis de función discriminante pudi- de Norberg y Rayner (1987) las clasifica con mayor independencia mos observar que las especies N. stramineus y M. ater y claridad. Variables ordenadas por su valor absoluto de correlación son las que más diferencias presentan en la forma del dentro de la función. * Valor absoluto mayor entre cada variable y ala, en comparación con las especies M. megalophylla la función correspondiente. y P. parnelii donde la separación no es clara en cuan- Análisis de Función Discriminante (Blood y McFarlane) to a la forma del ala. Sin embargo, como mencionamos, Función en estas dos especies existen claras diferencias 123 morfológicas (Fig. 3). Envergadura -.088 -.843(*) .167 Área total -.036 -.833(*) .528 Carga alar -.647 .666(*) .168 Cociente de Aspecto -.074 -.032 -.296(*) Análisis de Función Discriminante (Norberg y Rayner) Función 123 Carga alar -.666(*) .572 .185 Envergadura -.085 -.966(*) .079 Área total .003 -.811(*) .505 Cociente de aspecto -.139 -.068 -.471(*)

redondeada, a diferencia de M. megalophylla y de P. parnelii, que su índice de la punta revela que estas Figura 3. Análisis de función discriminante, para mostrar el agrupamiento de las cuatro especies, ambos métodos agruparon dos especies tienen la terminación de sus apéndices correctamente a las cuatro especies de murciélagos, incluso las en forma aguda (Norberg, 1994). especies estrechamente relacionadas fueron agrupadas con un mayor porcentaje de traslape.

DISCUSIÓN La eficacia en la separación de las especies con los dos métodos fue clara. Sin embargo, en el método de La morfología alar es un buen indicador de la ecología Norberg y Rayner (1987) es más evidente que en el de de los murciélagos pues refleja la conducta de vuelo Blood y McFarlane (1988). La categorización de las (Arita y Fenton, 1997), que a su vez indica uso de hábitat características alares, basada en el análisis de función y conducta de forrajeo (Rhodes, 2002; Weinbeer y Kalko, discriminante, en el caso del método de Norberg y 2004). Consecuentemente, las relaciones ecológicas Rayner (1987) es más clara. La variable carga alar tie- basadas en morfología alar pueden utilizarse para de- ne un peso mayor que el resto de las variables en la terminar el grado de limitación por hábitat y las función 1, a diferencia de la envergadura y área total interacciones ecológicas por el espacio (Villalobos, 2006). que tienen un peso considerable y significativo para De todas las variables morfológicas que se requieren la función 2 (Cuadro 2). para predecir el desempeño de vuelo en los murciéla- gos, el área alar (“wing area”) es el mas importante, Esto no ocurre con el método de Blood y McFarlane, ya que es un componente necesario para obtener en el cual las tres variables anteriores se correlacionan la relación de forma (“aspect ratio”) y la carga alar significativamente con la función 2. El traslape de las (“wing loading”). variables en las especies M. megalophylla y P. parnelii, indica que estas dos especies comparten rasgos Los métodos para obtener los parámetros han sido morfológicos importantes, posiblemente como resultado criticados por el alto consumo de tiempo y por el po- de su relación filogenética (especies pertenecientes a sible daño causado a los ejemplares de colección géneros hermanos de la familia Mormoopidae). Molossus (Bininda-Emonds y Russel, 1992), así como la existen- ater, presentó una carga alar mayor (0.48 Nm2), pero cia de un elevado índice de error (Blood y McFarlane, también es la que presenta menor índice de la punta 1988). Sin embargo, dichos métodos no dejan de tener al ser >1, que indica que la punta del ala tiende a ser relevancia en estudios morfométricos y ecológicos.

106• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS La morfología alar en cuatro especies de murciélagos insectívoros de Yucatán. Comparación de dos métodos de obtención de parámetros morfológicos

No sorprende que dos métodos distintos provean in- solución casi óptima que maximiza la respuesta formación diferente o resultados poco similares. Sin reproductiva y de supervivencia de los individuos. La embargo, en este caso ambos métodos resultaron ser forma del ala óptima, si es que existe, será resultado fiables y asequibles para realizar estudios morfométricos. de una combinación de factores tales como la conduc- Ambos métodos separaron a las cuatro especies en grupos ta de forrajeo, el hábitat y la selección del recurso bien definidos, además de agrupar juntas a dos de alimenticio (Norberg, 1994). las especies (M. megalophylla y P. parnelii), ambos mormópidos y con características de ecolocalización y ecológicas similares (Rydell et al., 2002). Más aún, la categorización basada en el análisis de función dis- AGRADECIMIENTOS criminante para el método de Norberg y Rayner (1987) resulta en una categorización de variables más inde- Los autores desean agradecer a Gerardo Rodríguez- pendiente y clara. Las tres variables más importantes Tapia y Paulina Trejo Barocio por las observaciones y se separan con respecto a su correlación dentro de cada comentarios que enriquecieron el manuscrito. Los dos función discriminante. Por otro lado, el método de Blood primeros autores agradecen al Consejo de Ciencia y McFarlane (1988) resulta en una categorización me- y Tecnología por el apoyo durante la realización de sus nos directa. Las mismas tres variables se agrupan por estudios de posgrado. su correlación significativa en la misma función 2. Por lo que la independencia de las variables no es tan cla- ra cuando se utiliza este método (Cuadro 2). De esta LITERATURA CITADA manera, un método que permita identificar distintas va- riables correlacionadas con funciones diferentes como Aldridge, H. D. y I. L. Rautenbach. 1987. Morphology, el de Norberg y Rayner facilitaría la clasificación de echolocation and resource partitioning in individuos de acuerdo a sus características morfológicas. insectivorous bats. Journal of Animal Ecology 58: 763-778.

Arita, H. 1997. Species composition and morphological CONCLUSIONES structure of the bat fauna of Yucatan, Mexico. The Journal of Animal Ecology 66: 83-97 La utilización de métodos para obtener los parámetros de la forma alar de manera directa y con mediciones Arita, H. y M. B. Fenton. 1997. Flight and echolocation viables en individuos vivos o ejemplares de museo, in the ecology and evolution of bats. Trends in permite contar con información acerca de las relacio- Ecology and Evolution 12: 53-58. nes morfológicas entre especies, a partir de las cuales es posible inferir relaciones ecológicas entre las espe- Bininda-Emonds, O. y A. Russel. 1992. Effects of cies, convirtiéndose así en herramientas poderosas. preservation on wing morphometry of the little brown bat (Myotis lucifugus). Journal of Zoology Aquí se resalta la importancia de poder obtener datos London 230: 141-158. a partir de ejemplares de museo. Sin embargo, estos datos se ven reducidos en relación con la accesibili- Blood, B. R. y D. A. McFarlane. 1988. A new method dad del ala en el ejemplar y la posibilidad de adquirir for calculating the wing area of bats. Mammalia una medida confiable. La repetibilidad y accesibilidad 52: 600-603. a datos morfológicos depende de la calidad de la fija- Bogdanowicz, W., M. B. Fenton y K. Daleszczyk. 1999. ción en líquido o de su taxidermia adecuada (Bininda- The relationships between echolocation calls, Emons y Rusel, 1992). Es por ello que la importancia morphology and diet in insectivorous bats. Journal de las colecciones científicas se incrementa, ya que en of Zoology London 247: 381-393. ellas se depositan ejemplares conservados de ambas maneras, lo que brinda una amplia posibilidad de re- Findley, J. S. 1993. Bats: a community perspective. gistrar y analizar datos morfológicos con precisión. Cambridge University Press. Cambridge 167 p.

La forma del ala es el resultado de demandas ecológicas Heller, K y M. Volleth. 1995. Community structure and e históricas que han moldeado la morfología de las evolution of insectivorous bats in the Paleotropics especies a lo largo de su historia evolutiva. Las com- and the Neotropics. Journal of Tropical Ecology binaciones de características observadas de morfolo- 11: 429-442. gía, conducta y ecología, representan generalmente la

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •107 David Ortiz-Ramírez, Fabricio Villalobos y Héctor Arita Watanabe

Norberg, U. M. 1976. Kinematics, aerodynamics, and Rydell, J., Arita, H., Santos, M. y J. Granados. 2002. energetics of horizontal flapping flight in the long- Acoustic identification of insectivorous bats (order eared bat Plecotus auritus. Journal of Experimental Chiroptera) of Yucatan, Mexico. Journal of Biology 65: 179-212. Zoology London. 257: 27-36.

Norberg, U. M. 1994. Wing design, flight performan- Vaughan-Jennings, N., S. Parsons; K. Barlow y ce, and habitat use in bats. In Ecological M. Gannon. 2004. Echolocation calls and wing morphology: integrative organismal biology, morphology of bats from the West Indies. Acta Wainwright, P. y Reilly, S. M. (eds.). The University Chiropterologica 6: 75–90. of Chicago Press. Chicago. p. 205-239. Villalobos Camacho, Fabricio. 2006. Estructura y efec- Norberg, U. M. y J. M. Rayner. 1987. Ecological to de escala en la comunidad de murciélagos del morphology and flight in bats (Mammalia: Istmo de Tehuantepec, un enfoque ecomorfoló- Chiroptera): wing adaptations, flight performan- gico. Tesis de Licenciatura. Facultad de Ciencias. ce, foraging strategy and echolocation. Universidad Nacional Autónoma de México. Philosophical transactions of the Royal Society 75 p. of London 316: 335-427. Wainwright, P. C. y S. M. Reilly. 1994. Ecological Rhodes, M. P. 2002. Assessment of sources of variance Morphology: Integrative organismal biology. and patterns of overlap in microchiropteran wing University of Chicago Press. Chicago. 357 p. morphology in southeast Queensland, Australia. Canadian Journal of Zoology 80: 450-460. Weinbeer M. y E. K.V. Kalko. 2004. Morphological characteristics predict alternate foraging strategy Ricklefs, R. E. y D. B. Miles. 1994. Ecological and and microhabitat selection in the orange-bellied evolutionary inferences from morphology: an bat, Lampronycteris brachyotis. Journal of ecological perspective. Ch. 2. In P. C. Wainwright Mammalogy 85: 1116-1123. and S.M. Reilly (eds). 1994. Ecological morphology: integrative organismal biology. University of Chicago Press. 367 p.

108• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Distancia geográfica y variación craneométrica de Delphinus spp. en el Pacífico Oriental tropical

Geographic distance and craniometric variation of Delphinus spp. in the east tropical Pacific

Sandra Pompa Mansilla1, María de Jesús Vázquez Cuevas1 y Luis Medrano González1, 2*

Resumen. Los delfines Delphinus delphis y D. capensis Abstract. Common dolphins Delphinus delphis and enfrentan problemas de conservación que reclaman D. capensis currently face several conservation problems estudiar la estructura geográfica de sus poblaciones. which claim investigation on the geographic structure Se examinaron 63 caracteres métricos de 20 cráneos of their populations. In this work, we examined 63 metric de D. delphis y 21 cráneos de D. capensis del Pacífico characters on 20 skulls of D. delphis and 21 skulls of Oriental tropical para contrastar grados de distancia D. capensis from different regions of the east tropical morfológica y geográfica e inferir procesos de disper- Pacific to contrast the degree of morphological sión. En ambas especies observamos poca diferencia- and geographical distances in order to infer dispersion ción morfológica asociada a la distancia geográfica y processes. In both species we found little morphological mayor diferenciación asociada a fronteras geográficas. differentiation associated to geographic distance and En D. delphis reconocimos la distinción ya conocida greater differentiation associated to geographic de los grupos del Sur, central y del Norte los cuales boundaries. In D. delphis, we recognized the already muestran poca pero variable diferenciación sexual. En known distinction between southern, central and northern D. capensis observamos un alto grado de dimorfismo groups which show little but variable sexual differen- sexual así como indicio de una separación entre el Golfo tiation. In D. capensis, we observed a high degree de California Norte y central que es similar a la del lobo of sexual dimorphism as well as indication of marino Zalophus californianus. La distribución limi- separation between the northern and central regions tada y el dimorfismo sexual en D. capensis parecen el of the Gulf of California, which is similar to that of the producto de adaptación a los ambientes localizados y sea lion Zalophus californianus. The restricted estacionales de las surgencias. En D. delphis, esta distribution and sexual dimorphism of D. capensis seem asociación entre diferenciación morfológica y sexual the result of adaptation to the localized and seasonal se observa gradual entre las poblaciones Norte y Sur, upwelling environments. In D. delphis, such association asociadas a surgencias y la población central que es between morphological and sexual differentiation de carácter más tropical y en la cual hay menor varia- is observed to be graded between the upwell-bound ción geográfica de su morfología, menor dimorfismo Northern and Southern populations and the central sexual y menor estacionalidad en su reproducción. population which has a more tropical character and which shows lesser degree of geographical variation Palabras clave: Delfín común de rostro corto, delfín in morphology, lesser sexual dimorphism and lesser común de rostro largo, cráneo, diferenciación pobla- seasonality in its reproduction. cional, aislamiento por distancia, dimorfismo sexual.

1 Departamento de Biología Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. C.P. 04510 México, Distrito Federal. 2 Unidad Académica de Ecología Marina, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-305, C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •109 Sandra Pompa Mansilla, María de Jesús Vázquez Cuevas y Luis Medrano González

Key words: Short-beaked common dolphin, long-beaked tura social y dispersión interactuando con la alimen- common dolphin, skull, population differentiation, tación y la reproducción. Por ejemplo, la variación geo- isolation by distance, sexual dimorphism. gráfica craneal de varios delfines ocurre especialmen- te en el número y tamaño de los dientes y elementos óseos relacionados con la alimentación posiblemente por diferencias en el tamaño y dureza de las especies INTRODUCCIÓN de las cuales los delfines se alimentan (Perrin, 1984). Los delfines comunes de rostro corto (Delphinus delphis) Los delfínidos son animales altamente gregarios y y de rostro largo (Delphinus capensis) en el Pacífico comúnmente epimeléticos. Eso les ha permitido adap- Oriental tropical enfrentan problemas de conservación tarse a una considerable diversidad de ambientes al ser al interactuar con las diversas pesquerías industriales capaces de formar diferentes estructuras sociales, y artesanales de la región, las cuales afectan estas es- dinámicas en el plazo de una vida y moldeables entre pecies en magnitud insuficientemente conocida aun- generaciones por la transmisión cultural de conduc- que aparentemente no grave (Forney et al., 2000). El tas aprendidas (Gygax, 2002). Muchos delfínidos, como creciente deterioro ambiental global por los humanos otros mamíferos marinos, viven asociados a zonas de parece disminuir la abundancia de este género, lo cual surgencias que son muy productivas, pero varias es- es más evidente en áreas muy perturbadas y/o cerra- pecies de delfines se han adaptado a la vida tropical das como las costas de Florida, el Mar Mediterráneo sobre termoclinas someras y otras estructuras y el Mar Negro (Reeves et al., 2002; Bearzi et al., 2003). oceanográficas superficiales (Lipps y Mitchell, 1976; La sistemática y la determinación de unidades Ballance, 2006), lo cual aparentemente ocurrió durante poblacionales para fines de manejo del género Delphinus el Pleistoceno (Rosel et al., 1995). Esto ha permitido a se han investigado intensivamente por cuatro déca- los delfines tropicales habitar regiones oceánicas ale- das y han resultado complicadas de resolver. En el jadas de la plataforma continental lo cual, en conjun- pasado se han asignado al género más de 20 especies to con su alta cohesión social, ha favorecido proce- nominales (Hershkovitz, 1966; Rice, 1998) y actualmente sos de especiación (p.ej. Wilson et al., 1975) que los se reconocen las especies D. delphis (rostro corto) han hecho la familia de cetáceos más diversa y con de distribución mundial, D. tropicalis (rostro largo) del más complicados problemas de clasificación, particu- Océano Índico y D. capensis (rostro largo) de distri- larmente en los géneros Delphinus, Stenella y Tursiops bución mundial (Heyning y Perrin, 1994; Rosel et al., (Dizon et al., 1994; Rice, 1998; LeDuc et al., 1999). 1994; Rice, 1998; Jefferson y Van Waerebeek, 2002). Algunos estudios de variación genética mitocondrial Durante el Pleistoceno, taxa asociados a surgencias, y nuclear (LeDuc et al., 1999; Natoli et al., 2006) han como los delfines comunes (Delphinus spp.), proba- mostrado que D. capensis no es una especie monofilética blemente fragmentaron su distribución durante los y esto sugiere la existencia de al menos otra especie periodos interglaciales favoreciendo la diferenciación de rostro largo y/o una sistemática incompleta de D. de taxa costeros como D. capensis. Durante las delphis que incluye formas de rostro corto y largo. D. glaciaciones, estas especies tal vez han tenido distri- delphis en el Pacífico Oriental tropical ha sido de in- buciones amplias, casi continuas, con la disminución terés por su interacción con la pesquería de redes de de la franja tropical, mientras que las especies tropi- deriva y con la pesquería del atún aleta amarilla (Thunnus cales (p.ej. el delfín moteado pantropical, Stenella albacares) con redes de cerco y sobre este grupo, Perrin attenuata) han restringido su distribución al ecuador et al. (1985) han propuesto la definición de los siguientes oceanográfico desde donde se dispersan nuevamente stocks: 1) delfín común del Sur, 2) delfín común cen- en el medio pelágico y establecen poblaciones locales tral, 3) delfín común de Guerrero y 4) delfín común del cerca de las costas durante los periodos interglaciales Norte el cual se traslapa al stock delfín común nerítico (Davies, 1963; Medrano González, 2006; Medrano de rostro largo de Baja identificado por Evans (1975). González et al., 2008). El establecimiento de taxa costeros de Delphinus en diferentes partes del mundo por eventos En este trabajo examinamos la morfometría craneal de independientes en los que hay convergencias D. delphis en el Pacífico Oriental tropical y de D. capensis morfológicas, como el desarrollo de un rostro largo, en el Golfo de California y costa pacífica de Baja explica que tal forma de rostro largo no sea monofilética California Sur, buscando analizar cómo la diferencia- (Natoli et al., 2006). ción morfológica por sexos se asocia a la distancia geográfica para identificar procesos de dispersión que La distribución y estructura geográfica poblacional contengan información sobre su ecología alimentaria contienen información sobre los procesos de estruc- y/o reproductiva.

110• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Distancia geográfica y variación craneométrica de Delphinus spp. en el Pacífico Oriental tropical

MATERIALES Y MÉTODOS cual se extrajo un diente de la sección media de la rama maxilar que se pulió longitudinalmente hasta tener una Se examinaron en total 33 cráneos de D. capensis y 25 lámina de grosor ca. 50 mm. Posteriormente, los dien- de D. delphis de los cuales 19 de D. capensis y tres tes se descalcificaron sumergiéndolos en ácido fórmico de D. delphis pertenecen a la Colección Nacional de al 10% por 5 - 12 min y se tiñeron con hematoxilina de Mamíferos (CNMA), del Instituto de Biología UNAM Mayor por 6 - 8 minutos. La tinción se viró con carbo- y 14 de D. capensis y 22 de D. delphis pertenecen a la nato de litio y se enjuagó con agua destilada. Una vez Colección Osteológica (FNMM), de la Facultad de secos, los dientes se montaron en preparaciones con Ciencias UNAM (Cuadro 1). Los especímenes se agru- resina sintética y se fotografiaron bajo un microscopio paron en las regiones geográficas Golfo de California óptico. Las bandas de dentina se contaron por triplica- Norte (GN), Golfo de California central (GC), Costa do en las fotografías y directamente en las preparacio- pacífica de Baja California Norte (PN), Costa pacífica nes bajo el microscopio pero las repeticiones de los de Baja California Sur (PB), Sur de Los Cabos (LC), conteos no fueron todas en sesiones independientes Pacífico Oriental (PO) y Costa Rica (CR; Fig. 1; (Fig. 3). En algunos individuos, las bandas de dentina Cuadro 2). El Golfo de California Norte se definió a no pudieron distinguirse. partir de la latitud 30° N considerando la menor profundidad y oceanografía particular de esta región Para cada especie se construyó una matriz de distan- (Hidalgo-González y Borrego, 2004). Para cada crá- cia geográfica y una matriz de distancia morfológica neo se hicieron 102 mediciones por duplicado, en se- entre todos los individuos. La distancia geográfica usada siones independientes, tomadas de Perrin (1975), Panecatl fue la distancia geodésica para la cual se determinó λ Urquiza (2003) y definidas ex profeso en este trabajo. una latitud media ( , en radianes) entre los especímenes a comparar. El radio terrestre (R ) se determinó enton- Las mediciones se hicieron utilizando escuadras de λ ces como una combinación lineal del radio polar (R ) acrílico, vernier electrónico, antropómetro de metal y p y el radio ecuatorial (R ), dependiente de la latitud, de una regla de aluminio graduada en milímetros. Las e medidas se agruparon por aparatos craneales de acuerdo la siguiente forma: a Perrin (1975) en caja craneana (C), aparato mastica- torio (M), aparato respiratorio (R), aparato visual (V) 2λ ⎛ 2λ ⎞ Rλ = Rp + ⎜1− ⎟Re y aparato auditivo (A; Fig. 2; Cuadro 3). Debido a que π ⎝ π ⎠ algunos cráneos estaban incompletos, no fue posible registrar 825 datos (13.8% de 5974 datos posibles) por con el radio terrestre en la latitud λ, se calculó un lo que primero se retiraron caracteres con datos faltantes coeficiente (a) para equivaler grados de longitud con y luego especímenes con datos faltantes. Después se la distancia en grados de latitud, esto es: retiraron especímenes de D. capensis sin región regis- trada y a los que no fue posible hacer conteo de ban- R das de dentina. Este orden de depuración de datos a = p maximizó la conservación de los especímenes y equi- R cos()λ libró el tamaño de muestra en ambas especies. La base λ final de datos utilizada consistió de 21 especímenes la distancia recta (DR ) entre los puntos analizados 1 de D. capensis, 20 de D. delphis y 63 caracteres lo que 12 y 2 con coordenadas respectivas de latitud, y e y , así arroja una retención de 2583 datos en una matriz com- 1 2 como de longitud, x y x , en grados, se calculó enton- pleta a partir de un total de 5149 datos registrados 1 2 ces como sigue: fragmentadamente (50.2%). En esta base no se inclu- yeron especímenes de la región PN ni medidas del aparato 2 2 auditivo. Asimismo, existe un ejemplar de D. capensis DR12 = 60 ()()()x 2 − x1 /a + y 2 − y1 sin dato de año de colecta así como dos de D. delphis sin dato de conteo de bandas de dentina. Todos los donde la multiplicación por 60 convierte la distancia ejemplares de la base final se consideran adultos al contar de grados a minutos de latitud (millas náuticas, mn). en sus dientes al menos siete bandas de dentina La distancia geodésica (DG ) se obtuvo finalmente como: (Pompa Mansilla, 2004). 12

Los datos de sexo se registraron durante la colecta y ⎛ DR ⎞ con base en la craneometría siguiendo a Heyning y Perrin ⎜ 12 ⎟ DG12 = 2Rλarcsen⎜ ⎟ (1994). La estimación de edad se realizó mediante el ⎝ 2Rλ ⎠ conteo de grupos de crecimiento de dentina, para lo

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •111 Sandra Pompa Mansilla, María de Jesús Vázquez Cuevas y Luis Medrano González

Cuadro 1. Cráneos de delfín (Delphinus) utilizados en el análisis de variación craneométrica. Número de catálogo Año Región* Latitud (° N) Longitud (° W) Sexo Edad (bd)** Uso final Delphinus capensis FCMM-C-Deca-1 - - M 23 FCMM-C-Deca-2 GC 27.900 110.800 M 15 1 FCMM-C-Deca-4 1983 GN 31.333 113.600 H 31 FCMM-C-Deca-5 1983 GC 28.817 112.967 H FCMM-C-Deca-6 1983 GC 28.833 111.917 H FCMM-C-Deca-7 1984 GN 30.300 114.667 M FCMM-C-Deca-8 1984 GN 30.300 114.667 M FCMM-C-Deca-9 1985 GC 28.967 112.500 H 32 1 FCMM-C-Deca-10 1985 GC 28.883 112.983 H 13 1 FCMM-C-Deca-11 1985 GC 28.883 112.983 M 14 FCMM-C-Deca-12 1985 GC 28.883 112.983 H 22 FCMM-C-Deca-13 1985 GC 28.883 112.983 H 21 1 FCMM-C-Deca-14 1985 GC 28.883 112.983 M 26 1 FCMM-C-Deca-16 1991 GC 29.500 113.450 M CNMA-3844 1982 GC 28.817 112.967 H 24 1 CNMA-3932 1985 GC 28.617 112.833 H 25 1 CNMA-3981 1986 GC 28.833 112.300 H 20 1 CNMA-3982 1986 GC 28.833 112.300 M CNMA-3984 1985 GC 28.833 112.300 H 26 CNMA-4013 1985 GC 28.833 112.300 M 18 1 CNMA-4057 1985 GC 28.833 112.300 H 15 1 CNMA-4062 1986 GC 28.833 112.300 H 12 1 CNMA-16569 1977 PB 24.500 112.033 H 7 1 CNMA-30980 1991 GN 31.683 114.500 M 7 1 CNMA-34832 1992 GN 31.685 114.550 H 27 1 CNMA-34835 1992 GN 31.283 113.500 M 9 1 CNMA-34837 1992 GN 31.267 113.430 M 19 1 CNMA-34838 1992 GN 31.270 113.450 M 17 1 CNMA-35167 1992 GN 31.270 113.400 H 8 1 CNMA-35170 1992 GN 31.680 114.480 M CNMA-36585 1993 GN 31.290 113.470 H 12 1 CNMA-36586 1993 GN 31.583 114.333 H 14 1 CNMA-36587 1993 GN 31.500 114.150 M 16 1 Delphinus delphis FCMM-C-Dede-1 1981 GN 31.333 113.600 H FCMM-C-Dede-2 1982 PN 31.340 116.575 H FCMM-C-Dede-3 1983 GC 28.817 112.967 M FCMM-C-Dede-5 1985 GC 28.883 112.983 H 1 FCMM-C-Dede-7 1986 GC 27.392 111.858 H FCMM-C-Dede-8 1987 PO 10.000 100.000 H 38 1 FCMM-C-Dede-10 1987 PO 10.000 100.000 H 25 1 FCMM-C-Dede-11 1987 PO 10.000 100.000 H 21 1 FCMM-C-Dede-12 1987 CR 8.383 93.500 M 28 1 FCMM-C-Dede-13 1987 CR 8.383 93.500 H 26 1 FCMM-C-Dede-14 1987 CR 8.383 93.500 H 28 1 FCMM-C-Dede-15 1987 CR 8.383 93.500 H 25 1 FCMM-C-Dede-16 1987 CR 8.383 93.500 H 1 FCMM-C-Dede-17 1988 LC 22.267 111.017 H 27 1 FCMM-C-Dede-18 1988 LC 22.267 111.017 M 21 1 FCMM-C-Dede-19 1988 LC 22.267 111.017 M 24 1 FCMM-C-Dede-20 1988 LC 22.267 111.017 H 30 1 FCMM-C-Dede-21 1988 LC 22.267 111.017 M 19 1 FCMM-C-Dede-22 1988 LC 22.267 111.017 H 17 1 FCMM-C-Dede-23 1988 LC 22.267 111.017 H 25 1 FCMM-C-Dede-24 1988 LC 22.900 108.883 H 30 1 FCMM-C-Dede-25 1988 LC 22.900 108.883 M 33 1 CNMA-3980 1986 GC 28.833 112.300 M 16 1 CNMA -34834 1992 GN 31.555 114.270 H 12 1

* GN: Golfo de California Norte; GC: Golfo de California central; PN: Costa pacífica de Baja California Norte; PB: Costa pacífica de Baja California Sur; LC: Sur de Los Cabos; PO: Pacífico Oriental; CR: Costa Rica. ** bd. Bandas de dentina. 1. Ejemplar utilizado para análisis.

112• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Distancia geográfica y variación craneométrica de Delphinus spp. en el Pacífico Oriental tropical

* A ic −Pc Aic = σc

donde Aic es la medición original del caracter c en el

individuo i. Los valores A*ic son adimensionales en una escala con valor de cero en el promedio y de unidad en la desviación estándar. La disimilitud morfológica entre

dos individuos i e j (DMij) se definió entonces como la distancia euclidiana media, esto es:

k 2 * * ∑()Aic − A jc DM = c=1 ij k

donde la suma es por el total de caracteres (k=63). Con el uso del programa Statistica 6.0, las disimilitudes entre todas las combinaciones de individuos ij, se resolvie- ron en dendrogramas por el método de agrupamiento con promedios ponderados (WPGMA por sus siglas en Inglés) así como en el plano de los primeros dos componentes principales de correlación entre variables Figura 1. Sitios de colecta de los cráneos de D. capensis (gris) y y entre individuos. La contribución de cada caracter

D. delphis (negro) examinados. morfológico (Mc) a la variación en el total de los ejes componentes se definió como sigue:

N−1 la distancia entre el Golfo de California y la costa Mc = ∑ WfcEf Pacífica de Baja California se calculó introduciendo f =1 los puntos intermedios con coordenadas (23.167 °N, donde N es el número de individuos, N-1 es el total 109.250 °W y 22.833 °N, 110.000 °W) los cuales corres- de ejes componentes, W es la contribución del caracter ponden a las esquinas Suroriental y Suroccidental, fc c al eje f y E es la fracción de varianza explicada del respectivamente, de la plataforma continental de la f eje f definida a partir de su autovalor cumpliéndose Península de Baja California. Σ que f=1. Los valores Mc se compararon mediante el Para calcular la distancia morfológica, primero los ca- promedio y desviación estándar de los cuatro apara- racteres se normalizaron con respecto a su distribu- tos craneales indicados arriba. ción estadística. Dado un caracter c con promedio Pc σ y varianza c, el valor normalizado de ese caracter en Las distancias geográficas y morfológicas pareadas entre un individuo i (A*ic) se obtuvo como: individuos se agruparon dentro y entre las seis regio-

Cuadro 2. Cráneos de delfín (Delphinus) completos analizados por especie, sexo y región. Las regiones se indican en el cuadro 1.

Región Delphinus capensis Delphinus delphis Machos Hembras Total Machos Hembras Total GN549 - 1 1 GC 3 8 11 1 1 2 PB - 1 1 - - - LC--- 4 5 9 PO--- - 3 3 CR--- 1 4 5 Total 8 13 21 6 14 20

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •113 Sandra Pompa Mansilla, María de Jesús Vázquez Cuevas y Luis Medrano González

Figura 2. Esquemas de las mediciones craneales utilizadas en el análisis final las cuales se identifican con números indicados en el Cuadro 3. Dibujos originales de Jerónimo Berruecos Frank.

nes indicadas arriba mediante su promedio y desvia- ción estándar. Por el dimorfismo sexual marcado en D. log()()()DMinter/DMintra =b0 +bGlogDG +bnlogntot capensis y bajo en D. delphis, los grupos de distan- cias se examinaron con comparaciones dentro de sexos La regresión de los logaritmos permite examinar por separado, entre sexos y entre individuos sin con- adimensionalmente la relación entre las tasas de cam- sideración de identidad sexual en D. delphis pero sólo bio de diferenciación morfológica y distancia geográ- dentro de sexos separados y entre sexos en D. capensis. fica, indicada por bG, la cual está mediada por el efecto Como las distancias geográficas entre los individuos del tamaño de muestra, bn, que es variable entre sexos dentro de las regiones fueron considerablemente me- y regiones. nores a las distancias entre regiones, no se hizo ningu- Luego de identificar tres grandes agrupaciones geo- na corrección a estas últimas. Las distancias morfológicas gráficas en D. delphis y dos posibles en D. capensis, entre regiones (DM ), en cambio, se corrigieron por inter en cada medida craneal de cada grupo geográfico se el promedio de las distancias intraregionales (DM ) intra determinó una medida de dimorfismo sexual (DS ) como DM /DM . Valores de esta proporción ma- c inter intra definida como: yores a la unidad indican un cierto grado de diferen- ciación geográfica cuya significancia estadística se probó comparando, por la prueba de t de dos colas y varianzas ⎛ A − A ⎞ DS = 2abs⎜ hc mc ⎟ distintas con el programa Excel, las distancias c ⎜ A + A ⎟ morfológicas interregionales con las distancias ⎝ hc mc ⎠ morfológicas intraregionales promedio de las zonas donde A y A son el promedio del carácter c no nor- examinadas. Se correlacionaron entonces los logaritmos hc mc de la distancia geográfica, del número total de compa- malizado en las hembras y en los machos respectiva- mente. El dimorfismo sexual de cada carácter se rela- raciones inter e intraregionales (ntot=nintra+ninter) y de DM /DM mediante una regresión, disponible con cionó entonces con su contribución a la variación en el inter intra total de los ejes componentes (M ) con una ley de el programa Sigmaplot 2001, que se ajustó a la siguiente c fórmula: potencias.

114• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Distancia geográfica y variación craneométrica de Delphinus spp. en el Pacífico Oriental tropical

RESULTADOS

En D. delphis casi no se observó dimorfismo sexual; sólo tres de 63 mediciones craneales muestran diferencias entre sexos evaluadas por la prueba de t con p(t)<0.05; éstas son APrm1/2der, APrm1/2izq y LintCC. En esta especie, la variación craneométrica entre regiones no se distinguió de la variación dentro de ellas y apenas se observa una leve y no sostenida tendencia de in- cremento con respecto a la distancia geográfica. La distancia morfológica de Costa Rica con otras regio- nes, excepto el Golfo de California Norte, es ligeramente mayor a otras comparaciones (Fig. 4). En D. capensis, el dimorfismo sexual es evidente; 36 de las 63 medi- ciones craneales mostraron diferencias entre sexos con p(t)<0.05. La distancia morfológica entre regiones también se traslapó a la variación dentro de ellas y no se ob- servó ningún incremento paralelo a la distancia ni dentro ni entre sexos. La diferenciación entre sexos fue la Figura 3. Cortes dentales de los individuos FCMM-C-Deca-9 variación más marcada (Fig. 5). (izquierda) y CNMA-35168 (derecha) que ejemplifican la técnica de conteo de bandas de dentina. En el dendrograma craneométrico de D. delphis, no se observó ningún patrón topológico entre sexos y re- giones pero en el dendrograma de D. capensis hubo una separación primaria de sexos con sólo tres indivi- duos erróneamente clasificados en los que se conta- ron al menos 14 bandas de dentina (Fig. 6). En el pla- no de los primeros dos componentes principales, se observó una diferenciación geográfica evidente en D. delphis en la que se separaron los conjuntos de

Figura 4. Comparaciones entre distancia geográfica (DG, millas náuticas) y morfológica (desviaciones estándar en el conjunto total Figura 5. Comparaciones entre distancia geográfica (DG, millas de la especie) de D. delphis entre hembras (H), entre machos (M), náuticas) y morfológica (desviaciones estándar en el conjunto to- entre machos y hembras (MH) así como entre individuos sin con- tal de la especie) de D. capensis entre hembras (H), entre machos sideración de identidad sexual (panel inferior) dentro y entre regio- (M) así como entre machos y hembras (MH) dentro y entre regio- nes geográficas. Las barras de incertidumbre representan la desvia- nes geográficas. Las barras de incertidumbre representan la desvia- ción estándar de cada conjunto. ción estándar de cada conjunto.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •115 Sandra Pompa Mansilla, María de Jesús Vázquez Cuevas y Luis Medrano González

Cuadro 3. Sesenta y tres medidas craneales utilizadas en el análisis de variación craneométrica de delfines (Delphinus) y su clasificación.

No. de medida Abreviatura Definición Aparato* 1 LCB Longitud cóndilobasal total M 2 LRder Longitud rostral derecha M 3 LmaxPrmder Longitud máxima del premaxilar derecho M 4 LmaxMaxder Longitud máxima del maxilar derecho M 5 LMaxbRder Longitud del maxilar a la base del rostro derecha M 6 LMaxbRizq Longitud del maxilar a la base del rostro izquierda M 7 ARb Ancho del rostro en la base M 8 AR1/2 Ancho del rostro a la mitad de la longitud total M 9 AR3/4 Ancho del rostro a ¾ de la longitud total M 10 AmaxPrmder Ancho máximo del premaxilar derecho M 11 AmaxPrmizq Ancho máximo del premaxilar izquierdo M 12 APrm60der Ancho del premaxilar derecho a 60 mm de la punta M 13 APrm1/2der Ancho del premaxilar derecho a la mitad de la longitud total M 14 APrm1/2izq Ancho del premaxilar izquierdo a la mitad de la longitud total M 15 AmaxMaxder Ancho máximo del maxilar derecho M 16 AmaxMaxizq Ancho máximo del maxilar izquierdo M 17 LmaxFTder Longitud máxima de la fosa temporal derecha M 18 LmaxFTizq Longitud máxima de la fosa temporal izquierda M 19 DmaxFTder Diámetro máximo de la fosa temporal derecha M 20 DmaxFTizq Diámetro máximo de la fosa temporal izquierda M 21 DminFTder Diámetro mínimo de la fosa temporal derecha M 22 DminFTizq Diámetro mínimo de la fosa temporal izquierda M 23 AmaxFTder Ancho máximo de la fosa temporal derecha M 24 AmaxFTizq Ancho máximo de la fosa temporal izquierda M 25 LRaDeizq Longitud de la rama dentaria izquierda M 26 LmaxDeizq Longitud máxima del dentario izquierdo M 27 LFoMander Longitud de la fosa mandibular derecha M 28 LFoManizq Longitud de la fosa mandibular izquierda M 29 AlmaxDeder Altura máxima del dentario derecho M 30 RNext Longitud del rostro a las narinas externas R 31 LmaxNader Longitud máxima del nasal derecho R 32 LmaxNaizq Longitud máxima del nasal izquierdo R 33 AmaxNader Ancho máximo del nasal derecho R 34 AmaxNaizq Ancho máximo del nasal izquierdo R 35 AmaxNext Ancho máximo de las narinas externas R 36 AmaxNintder Ancho máximo de la narina interna derecha R 37 AmaxNintizq Ancho máximo de la narina interna izquierda R 38 AprOmax Ancho preorbital máximo V 39 AprOmin Ancho preorbital mínimo V 40 AsuOmin Ancho supraorbital mínimo V 41 LOder Longitud de la órbita derecha V 42 LOizq Longitud de la órbita izquierda V 43 LFrder Longitud del frontal derecho C 44 LFrizq Longitud del frontal izquierdo C 45 AmaxPar Ancho máximo del parietal C 46 NaCSuOcc Distancia de la unión de los nasales a la cresta supraoccipital C 47 LvmaxBO Longitud ventral máxima del basioccipital C 48 LmaxExoder Longitud máxima del exoccipital derecho C 49 LmaxExoizq Longitud máxima del exoccipital izquierdo C 50 AmaxExoder Ancho máximo del exoccipital derecho C 51 AmaxExoizq Ancho máximo del exoccipital izquierdo C 52 AmaxEs Ancho máximo del escamoso C 53 AminBO Ancho mínimo del basioccipital C 54 AmaxBO Ancho máximo del basioccipital C 55 AlextCC Altura exterior de la caja craneana C 56 LEsCOder Longitud del escamoso al cóndilo occipital derecho C 57 LEsCOizq Longitud del escamoso al cóndilo occipital izquierdo C 58 LmaxCOder Longitud máxima del cóndilo occipital derecho C 59 LmaxCOizq Longitud máxima del cóndilo occipital izquierdo C 60 AmaxCOder Ancho máximo del cóndilo occipital derecho C 61 AmaxCOizq Ancho máximo del cóndilo occipital izquierdo C 62 AmaxFM Ancho máximo del foramen mágnum C 63 LintCC Longitud interna de la caja craneana C * Clasificación de variables: M = aparato masticatorio; R = aparato respiratorio; V = aparato visual; C = caja craneana.

116• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Distancia geográfica y variación craneométrica de Delphinus spp. en el Pacífico Oriental tropical

Figura 6. Dendrogramas craneométricos de Delphinus obtenidos por el algoritmo de agrupamiento por promedios ponderados (WPGMA). Las abreviaturas indican el sexo y la región, respecti- vamente, según el Cuadro 1. Figura 7. Distribución de los especímenes de D. capensis y D.delphis en el plano de los primeros dos componentes principales determinados para cada especie por separado. Las abreviaturas indican el sexo y Costa Rica, Golfo de California y regiones intermedias la región en D. capensis y sólo la región en D. delphis. en el Pacífico Oriental tropical. Las medidas AmaxPar, ARb, AsuOmin y LmaxDeizq fueron significativamente la variación fueron en D. delphis LmaxMaxder, RNext distintas (p(t)<0.05) entre todas las comparaciones de y LmaxPrmder y en D. capensis AprOmin, AprOmax y estos tres conjuntos y pueden usarse por tanto como LCB. En general, la caja craneana es el componente marcadores. La longitud cóndilobasal promedio de sexos craneal que menos contribuyó a la variación en am- mezclados en Costa Rica fue 422.8 mm, en el Golfo bas especies y en D. capensis los aparatos visual y de California central fue 429.0 mm y en las regiones masticatorio presentaron una contribución considera- intermedias fue 402.2 mm siendo esta última estadís- blemente mayor a los demás aparatos (Cuadro 4). ticamente distinta a las otras dos con el criterio p(t)<0.05. En D. capensis, la separación entre sexos fue eviden- La distancia geográfica media entre individuos de una te con una pequeña región en la que se traslaparon misma región tuvo un valor máximo de 100.8 mn para los tres ejemplares incorrectamente clasificados en el los machos del Golfo de California central de D. capensis análisis de cúmulos. La longitud cóndilobasal en esta y la distancia media mínima entre regiones diferentes especie fue en promedio 453.1 mm en las hembras y fue de 180.0 mn entre las hembras del Golfo de California 492.0 mm en los machos siendo esta diferencia Norte y central de D. capensis. Para examinar la rela- estadísticamente significativa con p(t)<0.05. En los ción entre la diferenciación morfológica (DMinter/DMintra), machos y hembras de D. capensis se observó una leve la distancia geográfica y el tamaño de muestra, se separación entre el Golfo de California norte y central. conjuntaron en una sola regresión los datos de sexo La única hembra del Pacífico de Baja California se y región de D. capensis y se hizo otra regresión para encontró enmedio y muy cercana de otras hembras del los datos regionales de D. delphis sin separar sexos. Golfo de California central (Fig. 7). Los primeros dos En D. capensis, la diferenciación morfológica correlacionó componentes principales contienen el 25.8% de la va- negativamente con la distancia geográfica y con el ta- riación en el caso de D. delphis y 35.8% en el caso de maño de muestra de forma marginalmente significati- D. capensis. Los caracteres que más contribuyeron a va (Fig. 8). La correlación negativa con el tamaño de

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •117 Sandra Pompa Mansilla, María de Jesús Vázquez Cuevas y Luis Medrano González

Cuadro 4. Promedio (M) y variación (desviación estándar, DE) de los caracteres morfológicos, agrupados por aparato craneal y categoría, de ambas especies de delfines (Delphinus) en los ejes componentes.

Aparato Delphinus delphis Delphinus capensis MDEMDE Masticatorio 0.03 0.02 0.14 0.05 Respiratorio 0.03 0.02 0.10 0.08 Visual 0.03 0.01 0.17 0.08 Caja craneana 0.02 0.01 0.10 0.07

Cuadro 5. Cociente de distancia morfológica inter e intraregional y error asociado de tipo I por la prueba de t, distancia geográfica (DG),

número total de comparaciones inter e intraregionales (ntot) y valores residuales del ajuste a la regresión de log(DMinter/DMintra) en función de

log(DG) y log(ntotal) que se muestra en la Figura 8.

DMinter/DMintra p(t) DG (mn) ntotal Residual D. capensis H-GN-GC 0.99 0.80 180 66 -0.003 H-GC-PB 0.93 0.02 608 36 0.006 H-GN-PB 0.90 0.67 784 10 -0.004 M-GN-GC 1.01 0.48 209 28 0.002 D. delphis H-LC-PO 1.01 0.30 986 28 -0.157 H-LC-CR 1.33 0.00 1338 36 0.075 H-PO-CR 1.28 0.24 403 21 0.250 M-LC-CR 1.26 0.14 1335 10 0.020

GC-LC 1.10 0.00 413 55 0.003 GC-PO 1.12 0.10 1374 10 -0.027 G C - C R 1.18 0.05 1702 21 0.026 LC-PO 1.00 0.57 985 66 -0.104 LC-CR 1.16 0.00 1337 91 0.056

muestra parece resultar de la mayor diferenciación positiva, log(DMinter/DMintra)>0, entre Costa Rica y otras observada entre los machos del Golfo de California Norte regiones de ambos sexos aunque sin significancia es- y central (Cuadro 5). La correlación negativa con la dis- tadística. La diferenciación morfológica sólo regional tancia parece reflejar una mayor diferenciación entre en D. delphis fue siempre positiva y estadísticamente el Golfo de California Norte y central que entre el Golfo significativa entre Costa Rica y otras regiones así como de California central y la costa pacífica de Baja California entre el Golfo de California central y Sur de Los Ca- (Fig. 8). La regresión de la diferenciación morfológica bos (Fig. 8; Cuadro 5). en D. delphis fue positiva con respecto a la distancia, Al reconocer tres agrupaciones geográficas primarias muy pequeña a juzgar por el parámetro bG y no fue estadísticamente significativa. El efecto del tamaño de en D. delphis y dos posibles en D. capensis, examina- mos en ellas el dimorfismo sexual (DS ) en relación con muestra, similar a D. capensis, fue negativo aparente- c la contribución de los caracteres (M ) a la variación mente por la poca diferenciación observada entre LC c y PO para la cual se tiene el mayor tamaño de muestra en el espacio de los componentes principales encon- (Fig. 8). En D. capensis, sólo la comparación entre el trándose una relación de potencias inversa en D. delphis de la forma DS =M M -ca.0.6 con r2 ca. 0.13. Golfo de California Norte y el Golfo de California cen- c 1c c En el caso de D. capensis, el exponente es cercano a tral entre los machos tuvo un cociente DMinter/DMintra mayor que la unidad y fue estadísticamente no signi- cero (-0.065 – 0.025). En D. delphis, el exponente fue ficativo. En D. delphis, se observó diferenciación más negativo en el grupo central (LC y PO; -0.70) y

118• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Distancia geográfica y variación craneométrica de Delphinus spp. en el Pacífico Oriental tropical

asimismo reproducen la estructura geográfica de D. delphis determinada por Perrin et al. (1985) consis- tente en una población del Sur, una central y una del Norte con la diferencia de que nuestra muestra más sureña (Costa Rica) parece un poco más distintiva pero se encuentra al norte (latitud 8 °N) del límite definido por Perrin et al. (1985) para la población del Sur (lati- tud 3 °N). Esto sugiere que la variación morfológica de D. delphis en estas latitudes puede ser gradual y/o dinámica en espacio y tiempo como se ha sugeri- do también a partir de observar incrementos de abun- dancia de Delphinus en las costas de California para- lelos al calentamiento del clima (Forney et al., 2000) así como cambios temporales en la craneometría de estos animales en el Atlántico Nororiental (Murphy et al.,

2006). La relación entre DMinter/DMintra, bG y bn, en ambas especies muestra poca diferenciación morfológica aso- ciada a la distancia y mayor diferenciación asociada a límites geográficos reconocibles alrededor de la zona de transición entre la Contracorriente Ecuatorial y la Corriente de California para D. delphis. Así, las pobla- ciones Sur y Norte de D. delphis en el Pacífico Orien- tal tropical parecen más asociadas a las surgencias del Domo de Costa Rica y de las costas de Baja California, respectivamente mientras que la población central pudiera estar más asociada a la productividad de la termoclina somera. En correspondencia, Perryman y Lynn (1993) encontraron una distribución bimodal de la na- talidad con picos en primavera y comienzos del vera- no para las poblaciones Norte y Sur mientras que, para Figura 8. Relación entre la diferenciación morfológica (DMinter/

DMintra), el número de comparaciones (ntotal) y la distancia geográ- la población central, los nacimientos se distribuyeron fica entre regiones y sexos de D. capensis (panel superior) así uniformemente a lo largo del año como es en S. attenuata como entre regiones de D. delphis (panel inferior). Se muestran los oceanica que ocupa una distribución similar a la de la planos de regresión con parámetros correspondientes al Cuadro 5. población central de D. delphis (Perrin et al., 1976). Nuestros datos asimismo sugieren diferenciación en D. capensis entre el Golfo de California Norte y el con- menos negativo en Costa Rica (-0.47). Los grupos CR junto Golfo de California central - costa pacífica de Baja en D. delphis y GN en D. capensis, tuvieron mayores California que es similar a la que ocurre en el lobo marino longitudes rostrales, dadas por la longitud máxima del de California (Zalophus californianus; Schramm maxilar derecho (LmaxMaxder; Fig. 9). Urrutia, 2002). Los caracteres craneales que menos contribuyen a la diferenciación geográfica de ambas especies y sexual DISCUSIÓN en D. capensis, son los de la bóveda craneana y los que más apoyan son los del aparato masticatorio y visual, Nuestra pequeña muestra reproduce los resultados de los cuales tienen una relación funcional y anatómica otros estudios en los que casi no se observa dimor- estrecha en el cráneo telescopizado de los cetáceos. fismo sexual en el cráneo de D. delphis así como un Esto es similar a la variación craneométrica geográfica evidente dimorfismo en D. capensis (Heyning y Perrin, y sexual analizada por Murphy (2006) y por Murphy 1994). Este bajo dimorfismo sexual contrasta con el et al. (2006) para D. delphis en el Atlántico Nororiental. marcado dimorfismo de D. delphis en el Atlántico Perrin (1984) ha explicado que procesos de diferencia- Nororiental (Murphy, 2006) el cual aparenta ser una ción sexual y/o geográfica en los cráneos de los forma intermedia entre D. delphis y D. capensis del delfínidos ocurren fundamentalmente en estructuras Pacífico Nororiental tanto en morfología externa como relacionadas con la alimentación como resultado de craneal (Murphy et al., 2006). Nuestros resultados procesos de adaptación a diferentes formas de alimen-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •119 Sandra Pompa Mansilla, María de Jesús Vázquez Cuevas y Luis Medrano González

tación. Niño-Torres et al. (2006) han observado dimor- su distribución adaptándose a condiciones locales fismo sexual en la alimentación de D. capensis mediante mientras que los machos se dispersan más en búsqueda el análisis de isótopos estables de carbono, nitróge- de alimento y pareja poco abundantes en relación no y azufre aunque la falta de potencia estadística ha a la competencia intraespecífica e intrasexual respec- limitado sus conclusiones. En D. delphis, nuestros datos tivamente (Greenwood, 1980). Un factor importante en muestran una ley de potencias negativa entre la va- restringir la distribución de las hembras es la

riación geográfica de los caracteres, medida por Mc y estacionalidad, en este caso, de las surgencias a las su dimorfismo sexual el cual a su vez es paralelo a que se asocian D. capensis y las poblaciones norte y la longitud rostral medida por LmaxMaxder. En sur de D. delphis en el Pacífico Oriental tropical y las D. capensis el dimorfismo sexual es muy uniforme entre cuales definen tanto la estabilidad como la predictibilidad los caracteres e inverso a la longitud rostral. Para ambas de la disposición de alimento (p.ej. Bartholomew, 1970). especies, la vida asociada a surgencias parece asocia- da también a una longitud rostral mayor y así, la Nuestros datos indican que D. capensis presenta una población central de D. delphis, aparentemente menos distribución limitada, fragmentada en al menos dos asociada a surgencias, presenta el menor tamaño rostral grandes grupos poblacionales muy similares a los de y el menor dimorfismo sexual (Fig. 9). Z. californianus y con un alto grado de dimorfismo sexual. En D. delphis, la relación entre estacionalidad, dimorfismo sexual y diferenciación geográfica se ob- serva entre las poblaciones norte y sur del Pacífico Orien- CONCLUSIONES tal tropical (asociadas a surgencias) y la población cen- tral que es de carácter más tropical y en la cual hay En el género Delphinus del Pacífico Oriental tropical menor estacionalidad en su reproducción (Perryman se observa en grados diferentes, desde D. delphis de y Lynn, 1993), menor dimorfismo sexual y menor dife- la población central hasta D. capensis del Golfo de renciación geográfica. California Norte, la asociación entre dispersión limita- da, dispersión diferencial por sexos y dimorfismo sexual Es importante investigar la biología del género Delphinus el cual a su vez consiste fundamentalmente de dife- para tener más información sobre el estado de conser- rentes adaptaciones alimentarias entre machos y hembras vación en que se encuentra este taxón. A diferencia y entre individuos de diferentes regiones. En los ma- de delfines, como Tursiops truncatus y S. attenuata, míferos, esta asociación comúnmente deriva de algu- en apariencia menos sensibles a efectos antropogénicos, na restricción alimentaria y/o reproductiva de las hembras del estudio de Delphinus también pueden obtenerse que, por ser el sexo cuya reproducción demanda ma- indicadores de cambios sutiles en la calidad ambiental yor energía y predictibilidad para obtenerla, restringen de los mares en que este grupo de delfines se distribuye.

Figura 9. Dimorfismo sexual y contribución de los caracteres a la variación en el espacio de componentes principales (Mc) en D. delphis (Dd) de las regiones GC y PB en conjunto, regiones LC y PO conjuntas y CR así como en D. capensis (Dc) de las regiones GN y GC. En el panel derecho se vinculan las pendientes de regresión a la longitud máxima del maxilar derecho (LmaxMaxder). Triángulos y líneas de regresión punteadas corresponden a D. capensis. Líneas continuas y círculos corresponden a D. delphis. Para D. capensis, los símbolos en el panel izquierdo y la barra en el panel derecho oscuros corresponden a las regiones GC y PB y los símbolos y barra blanca a la región GN. Para D. delphis, los símbolos y la barra oscura corresponden a la región CR; los símbolos y barra en gris medio a las regiones GC y GN y los símbolos y barra clara a las regiones LC y PO.

120• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Distancia geográfica y variación craneométrica de Delphinus spp. en el Pacífico Oriental tropical

AGRADECIMIENTOS Evans, W.E. 1975. Distribution, differentiation of populations and other aspects of the natural Agradecemos a Fernando A. Cervantes, Julieta Vargas history of Delphinus delphis Linnaeus in the y Yolanda Hortelano por su honrosa invitación a par- Northeastern Pacific. Tesis doctoral. University ticipar de esta obra, por su atención cuando hemos of California. Los Angeles. 145p. solicitado emplear la Colección Nacional de Mamífe- Forney, K. A., J. Barlow, M. M. Muto, M. Lowry, J. Baker, ros y porque su labor en ella ha sido fundamental para G. Cameron, J. Mobley, C. Stinchcomb y J. V. desarrollar este trabajo. Felicitamos a todos los que Carretta. 2000. U.S. Pacific marine mammal stock han contribuido a formar este importante acervo y assessments: 2000. NOAA-Technical Memoradum deseamos que se enriquezca para bien del conocimiento NNFS-SWFSC-300. Springfield, VA. 276p. y conservación de la mastofauna mexicana. Agradece- mos también a todos los que contribuyeron a formar la Greenwood, P. J. 1980. Mating systems, philopatry and Colección Osteológica de Mamíferos Marinos de la dispersal in birds and mammals. Animal Behaviour Facultad de Ciencias UNAM y en especial a Sergio 28: 1140-1162. Nolasco por su trabajo con Delphinus. Agradecemos Gygax, L. 2002. Evolution of group size in the dolphins a Ana I. Bieler del Laboratorio de Microcine de la and purpoises: interspecific consistency of Facultad de Ciencias UNAM por sus fotografías de cor- intraspecific patterns. Behavorial Ecology 13(5): tes de dientes, a Pilar Torres y Eva Muñóz del Labo- 583-590. ratorio de Invertebrados de la Facultad de Ciencias UNAM por su ayuda en el trabajo de histología, a Adolfo Hershkovitz, P. 1966. Catalog of living whales. Navarro, Luis Sánchez, Alejandro Gordillo y Raúl Smithsonian Institution Bulletin 246. Washington. González por su asesoría así como a un revisor anóni- 259 p. mo cuyo conocimiento y minuciosidad permitieron mejorar sustancialmente este trabajo. Agradecemos es- Heyning, J. E. y W. F. Perrin. 1994. Evidence for two pecialmente a Jerónimo Berruecos por su espléndido species of common dolphins (genus Delphinus) from the eastern North Pacific. Los Angeles County trabajo artístico para la Fig. 2. Esta investigación se Museum Contributions to Science, 442. Los originó de la tesis de licenciatura de Sandra Pompa Angeles. 35 p. (2004) y se desarrolló con apoyo del proyecto 38605- V del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología. Hidalgo-González, R. M. y S. A. Borrego. 2004. Total and new production in the Gulf of California estimated from ocean color data from the satellite sensor SeaWIFS. Deep-Sea Research II 51: 739- LITERATURA CITADA 752. Ballance, L. T., R. L. Pitman y P. C. Fiedler. 2006. Jefferson, T. A. y K. Van Waerebeek. 2002. The taxonomic Oceanographic influences on seabirds and status of the nominal dolphin species Delphinus cetaceans of the eastern tropical Pacific: A review. tropicalis Van Bree, 1971. Marine Mammal Science Progress in Oceanography 69: 360-390. 18(4): 787-818.

Bartholomew, G. A. 1970. A model for the evolution of LeDuc, R. G., W. F. Perrin y A. E. Dizon. 1999. pinniped polygyny. Evolution 24: 546-559. Phylogenetic relationships among the delphinid cetaceans based on full cytochrome b sequences. Bearzi, G., R. R. Reeves, G. Notobartolo-Di-Sciara, E. Politi, Marine Mammal Science 15 15(3): 619-648. A. Cañadas, A. Frantzis y B. Mussi. 2003. Ecology, status and conservation of short-beaked common Lipps, J. H. y E. Mitchell. 1976. Trophic model for the dolphins Delphinus delphis in the Mediterranean adaptive radiations and extinctions of pelagic Sea. Mammal Review 33(3/4): 224-252. marine mammals. Paleobiology 2(2): 147-155. Medrano González, L. 2006. Hacia una dinámica de la Davies, J. L. 1963. The antitropical factor in cetacean mastofauna marina mexicana: Análisis de compo- speciation. Evolution 17: 107-116. sición funcional y de algunas estructuras Dizon, A. E., W. F. Perrin y P. A. Akin. 1994. Stocks of genéticas poblacionales. In Genética y mamíferos dolphins (Stenella spp. and Delphinus delphis) mexicanos: Presente y futuro, E. Vázquez- in the eastern tropical Pacific: A phylogeographic Domínguez y D. J. Hafner (eds.). New Mexico classification. Reporte técnico a la NOAA NMFS- Museum of Natural History and Science Bulletin 119. La Jolla. 20 p. 32: 9-19.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •121 Sandra Pompa Mansilla, María de Jesús Vázquez Cuevas y Luis Medrano González

Medrano González, L., H. Rosales Nanduca, M. J. Perrin, W. F. 1984. Patterns of geographical variation Vázquez Cuevas, J. Urbán Ramírez, L. Rojas Bracho, in small cetaceans. Acta Zoologica Fennica 172: M. A. Salinas Zacarías, L. F.Bourillón Moreno, L. 173-140. Viloria Gómora, E. M. Peters Recagno y A. Aguayo Perrin, W. F., J. M. Coe y J. R. Zweifel. 1976. Growth Lobo. 2008. Diversidad, composiciones comuni- and reproduction of the spotted porpoise, Stenella tarias y estructuras poblacionales de la mastofauna attenuata, in the offshore eastern tropical Pacific. marina en el Pacífico mexicano y aguas adyacen- Fishery Bulletin 74(2): 229-269. tes. In Avances en el estudio de los mamíferos de México II, E. Espinoza Medinilla y C. Lorenzo Perrin, W. F., M. D. Scott, G. J. Walker y V. L. Cass. Monterrubio (eds.). Asociación Mexicana de 1985. Review of geographical stocks of tropical Mastozoología AC. 469-492. dolphins (Stenella spp. and Delphinus delphis) in the eastern Pacific. Reporte técnico a la NOAA Murphy, S. 2006. Sexual dimorphism in craneal NMFS-28. La Jolla. 28 p. measurements of Delphinus delphis in the eastern North Atlantic. Marine Mammal Science 22(2): Su- Pompa Mansilla, S. 2004. El cráneo del delfín común plemento en línea. 4 p. (Género Delphinus). Tesis profesional. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de Murphy, S., J. S. Herman, G. J. Pierce, E. Rogan y A. C. México. México. 74 p. Kitchener. 2006. Taxonomic status and geographical cranial variation of common dolphins Reeves R. R., B. S. Stewart, P. J. Clapham, J. A. Powell (Delphinus) in the eastern North Atlantic. Marine y P. A. Folkens. 2002. Guide to marine mammals Mammal Science 22(3): 573-599. of the world. National Audubon Society. Alfred A. Knopf. New York. 527 p. Natoli, A., A. Cañadas, V. M. Peddemors, A. Aguilar, C. Vaquero, P. Fernández-Piqueras y A. R. Hoelzel. Rice, D. W. 1998. Marine mammals of the world. 2006. Phylogeography and alpha taxonomy of the Systematics and distribution. The Society of common dolphin (Dephinus sp.) Journal of Marine Mammalogy. Special publication 4. Evolutionary Biology 19: 943-954. Lawrence. 231 p.

Niño-Torres, C.A., J.P. Gallo-Reynoso, F. Galván-Ma- Rosel, P. E., A. E. Dizon y J. E. Heyning. 1994. Genetic gaña, E. Escobar-Briones y S. A. Macko. 2006. analysis of morphotypes of common dolphins Isotopic análisis of d13C, d15N, and d34S “A feeding (Genus Delphinus). Marine Biology 119: 159-167. tale” in teeth of the longbeaked common dolphin, Rosel, P. E., M. G. Haygood y W. F. Perrin. 1995. Delphinus capensis. Marine Mammal Science 22(4): Phylogenetic relationships among the true 831-846. porpoises (Cetacea: Phocoenidae). Molecular Panecatl Urquiza, G. E. 2003. Desarrollo y asimetría en Phylogenetics and Evolution, 4(4): 463-474. el cráneo del delfín moteado partropical (Stenella Schramm Urrutia, Y. 2002. Estructura genética y attenuata Gray, 1846) Tesis de maestría. Facul- filogeográfica del lobo marino de California tad de Ciencias, Universidad Nacional Autóno- (Zalophus californianus californianus) en ma de México. México. 109 p. aguas adyacentes a la Península de Baja California, Perryman, W. L. y M. S. Lynn. 1993. Identification of México. Tesis doctoral. Facultad de Ciencias common dolphin (Delphinus delphis) stocks from Marinas, Universidad Autónoma de Baja California. aerial photographs. Marine Mammal Science 9: Ensenada. 146 p. 119-137. Wilson, A.C., G. L. Bush, S. M. Case y M.-C. King. 1975. Perrin, W. F. 1975. Variation of spotted and spinner Social structuring of mammalian populations and porpoise (genus Stenella) in the eastern tropi- rate of chromosomal evolution. Proceedings of cal Pacific and Hawaii. Bulletin of the Scripps the National Academy of Sciences USA. 72: 5061- Institution of Oceanography, University of 5065. California 21. La Jolla, 206 p.

122• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Estudio histológico comparado del ovario de lagomorfos mexicanos (Sylvilagus y Lepus)

Comparative histological study of the ovary of Mexican lagomorphs (Sylvilagus and Lepus)

Gloria Luz Portales-Betancourt1*, Fernando A. Cervantes1 y María del Carmen Uribe2.

Resumen. Se describe por primera vez la estructura Abstract. We describe at first time the ovarian histology histológica ovárica de cuatro especies de lagomorfos by four species of Mexican wildlife lagomorphs silvestres mexicanos Sylvilagus floridanus, Lepus Sylvilagus floridanus, Lepus californicus, L. callotis californicus, L. callotis y L. flavigularis en 4 condi- y L. flavigularis at four different reproductive conditions, ciones reproductoras: Hembras juveniles y adultas en as juvenile and adults anoestrus females; pregnant anestro; hembras preñadas; hembras preñadas/lactantes females; pregnant and lactating females and lactating. y hembras lactantes. Las principales características Mainly observed characteristics were Graafian follicles observadas fueron la presencia de folículos de Graaf (FG) and luteum corpus (CL). In a juvenile specimen (FG) y cuerpos lúteos (CL). En un ejemplar juvenil de of L. callotis it was observed clearly cortical and medullar L. callotis se observó con claridad la zona cortical y zone, with primaries follicles; whereas in a pregnant medular, sólo con folículos primarios; mientras que en female of S. floridanus with three embryos, presented una hembra preñada de S. floridanus con tres a secretory CL and a scar of recent ovulation, which embriones, presentaba un CL secretor y una cicatriz indicated estrous. In the four species we have collected de ovulación reciente, lo que indicaba estro. En las cuatro females pregnant and lactating simultaneously, which especies se colectaron hembras preñadas y lactando supports the capacity that has the females to be able simultáneamente, lo cual apoya la capacidad que to nurse a litter at the same time which they are pregnant. tienen de poder amamantar a una camada al mismo tiempo Also the interstitial gland was observed at the ovary que están preñadas. En los ovarios de las tres espe- of the three species of jackrabbits, as like it was described cies de liebres se observó la glándula intersticial, des- for S. floridanus, whose presence indicates sexual crita para S. floridanus, cuya presencia indica madu- maturity, because it is developed as a result of first rez sexual, ya que se desarrolla como consecuencia de ovulation. Finally, the histological study of ovary of la primera ovulación. El estudio histológico de ovario these lagomorphs is important because it contributes de estos lagomorfos es importante porque contribuye to show some aspects of his reproduction that can be a manifestar algunos aspectos de su reproducción, que used in conservation programs. pueden ser utilizados en programas de conservación. Key words: Wildlife lagomorphs, Sylvilagus, Lepus, Palabras clave: Lagomorfos silvestres, Sylvilagus, reproduction, ovary, histology. Lepus, reproducción, ovario, histología.

1 Departamento de Zoología, Instituto de Biología. Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, C.P. 04510 México, Distrito Federal. 2 Laboratorio de Biología de la Reproducción Animal. Departamento de Biología Comparada. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Autó- noma de México. C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •125 Gloria Luz Portales-Betancourt, Fernando A. Cervantes y María del Carmen Uribe

INTRODUCCIÓN concentraciones durante 30 a 32 días (Hilliard, 1973; Marcinkiewicz et al., 1992), por lo que su tamaño y peso El ovario de los lagomorfos se ubica en la región varían a lo largo de esta etapa, dependiendo de la can- mediolumbar; es de forma fusiforme y tiene un eje tidad de hormona secretada (Chapman et al.,1982; mesovárico largo por el que penetran la mayoría de los Rowlands y Weire, 1984). Dos días después de la ovu- vasos sanguíneos (Mossman y Duke 1973, citados por lación su diámetro es de 2 mm, al final de la segunda Chapman et al., 1977, 1980). Histológicamente está semana se incrementa a 5 mm, alcanzando su máximo formado por una corteza con epitelio germinal simple tamaño entre el día 32 al 40, comenzando su regresión columnar o cúbico, con folículos en diferentes etapas antes del parto; 5 días después llega a medir 4 mm de de desarrollo interrumpidos por el tejido de la glándu- diámetro (Chapman et al., 1982; Rowlands y Weire, 1984). la intersticial. Esta glándula se encuentra en ocasiones distribuida en casi todo el ovario de Oryctolagus cuniculus En el ovario de O. cuniculus, los CLs miden aproxima- y Sylvilagus floridanus (Chapman et al.,1977; Guraya damente 5 mm de diámetro y alcanzan su máximo peso y Grrenwald, 1964; Koering y Kirton, 1973). Los ova- entre los días 15 al 20, lo que se correlaciona con los rios de los lagomorfos poseen al nacimiento una gran elevados niveles de progesterona en el plasma (Hilliard, cantidad de ovocitos en folículos primarios (Bronson, 1973), mientras que en S. floridanus miden 2.48 mm y 1989). Una característica propia de este orden, es la en algunas liebres como en la liebre de cola negra, Lepus disposición central del cumulus oophorus en el folí- californicus se han descrito algunos de hasta 12 mm culo de Graaf (FG), rodeado por trabéculas de células (Chapman et al., 1982; Rowlands y Weire, 1984). Hacia de la granulosa, la membrana basal y células de la teca. el final de la preñez, cuando la placenta comienza a Esta característica se ha descrito, tanto en el conejo secretar progesterona, disminuye el suministro de castellano, S. floridanus (Chapman et al., 1977), como progesterona del CL, por lo cual este reduce su tama- en la liebre japonesa, Lepus brachyurus brachyurus y ño y la secreción de progesterona lo que permite la el pika, Ochotona princeps (Yamada et al., 1989). maduración folicular (Chapman et al., 1982). En con- secuencia, poco después del parto la hembra puede Los lagomorfos son animales poliéstricos de ovulación presentar estro y reproducirse nuevamente (Chapman inducida, principalmente por la cópula. Si la hembra et al., 1982). Si no hay fecundación, ocurre la regre- muestra signos de estro por largos períodos los folículos sión del CL, lo que a su vez permite la maduración de ováricos están en desarrollo y regresión continuos, man- otros folículos ováricos (Hafez, 1989). teniéndose un número casi constante disponible para la ovulación, lo que se traduce en niveles de estradiol En lagomorfos, la mayoría de los estudios de los cam- relativamente elevados durante la época reproductora bios morfológicos del aparato reproductor en diferen- (Bronson, 1989; Hafez, 1989). Los cambios morfológicos tes momentos del ciclo reproductor han sido realiza- en el folículo previos a la ovulación están relaciona- dos en O. cuniculus, que es utilizado ampliamente como dos con los efectos de los estrógenos producidos den- animal de laboratorio, y gracias al cual se conocen varios tro del mismo ovario (Cherney et al., 1975). El tiempo parámetros importantes sobre esta área. Sin embargo, promedio para que se produzca la ovulación es de todavía es poco lo que se sabe sobre aspectos básicos 10 horas posteriores al coito (pc); aunque varía entre de la reproducción de los lagomorfos silvestres mexi- los géneros, por ejemplo la liebre japonesa, L. b. canos, sobre todo desde un enfoque histológico, ya brachyurus ovula de 12 a 15 horas pc, el conejo que la literatura científica registra escasas referencias Oryctolagus cuniculus, variedad Nueva Zelanda, ovula sobre el tema, por lo que en este estudio se hace una de 8 a 13.5 horas pc, y el conejo S. floridanus de 10 a breve descripción de los aspectos reproductores mas 11 horas pc (Yamada et al., 1989). La fertilización su- sobresalientes de cuatro especies de lagomorfos mexi- cede en los oviductos, 4 días después el embrión lle- canos, Sylvilagus floridanus, Lepus flavigularis, Lepus ga al útero, donde se implanta 7 días después (Chapman callotis y Lepus californicus. et al., 1982; Cherney et al., 1975; van Tienhoven, 1983). El conejo castellano, Sylvilagus floridanus, tiene una Después de la ovulación, ocurre la formación de los amplia área de distribución desde el sur de Canadá cuerpos lúteos (CLs) a partir de la teca interna y de hasta el noroeste de Sudamérica. En México ocupa casi las células de la granulosa que quedaron como rema- todo el territorio, excepto la península de Baja California, nente de la ovulación. El CL muestra un crecimiento el norte de la Altiplanicie y la Península de Yucatán continuo hasta alcanzar su máximo tamaño el día 16 (Ceballos y Galindo, 1984). La reproducción ocurre de la gestación (Browning, 1973; Cherney et al., 1975) durante todo el año, con un promedio de 3 a 4 camadas y durante esta, el CL es el principal productor de por año, con 3 a 5 crías por camada (Jacobson et al., progesterona, manteniendo la producción de grandes 1978) y un periodo de gestación de 25 a 35 días

126• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Estudio histológico comparado del ovario de lagomorfos mexicanos (Sylvilagus y Lepus)

(Ceballos y Galindo, 1984; Chapman et al., 1982). de mayo de 1992 y diciembre de 1994: S. floridanus y La liebre de cola negra Lepus californicus, con una L. callotis se colectaron en la localidad de Paso Real, amplia distribución en América del Norte, puede repro- a 10 km N de San José de Gracia, Municipio Marcos ducirse durante todo el año, produciendo de 3 a 6 Castellanos, Michoacán a 1,800 m; y L. flavigularis se camadas por año, con un tamaño de camada de 2 a 6 colectó a 5 km W de Santa María del Mar, Municipio crías (Asdell, 1964; Best, 1996). El periodo de gesta- Juchitán, Oaxaca, a 50 m. Los ejemplares de L. ción se ha estimado en diferentes localidades en californicus se colectaron bimestralmente de julio de intervalos de 41 a 47 días, con un promedio de 40 días 1996 a noviembre de 1997 en la Reserva de la Biosfera (Best, 1996; Dunn et al., 1982). La liebre torda o de Mapimí, que se ubica en el vértice de los estados de costados blancos, L. callotis, es considerada prácti- Durango, Chihuahua y Coahuila, entre los 26º 20‘y 26º camente endémica de México (Ramírez-Pulido y 52’ de latitud norte, y los 103º 58’ y 103º 32’ de lon- Müdespacher, 1987), aunque existen algunos registros gitud oeste. La altitud oscila entre 1,000 y 1,480 m (García- en el sur de Nuevo México, E.U.A (Bednarz y Cook, Arévalo, 2002). Los organismos colectados fueron 1984). La estación de reproducción dura un mínimo de preparados y depositados en la Colección Nacional de 18 semanas, abarcando desde mediados de abril a Mamíferos (CNMA) del Instituto de Biología, de la mediados de agosto, sin embargo, se han encontrado Universidad Nacional Autónoma de México. De cada hembras preñadas a principios de marzo y juveniles hembra colectada se obtuvo el peso y sus medidas en octubre (Dunn et al., 1982; Cook, 1986, citado por corporales (Cuadro 1). De acuerdo a su condición Best y Hill, 1993), teniendo de 1 a 4 crías por camada, reproductora las hembras se clasificaron en no preña- con un promedio de 2.2 crías por camada y un perío- das/no lactantes (juveniles o adultas) y activas, éstas a do de gestación de 42 días (Chapman et al., 1982; Ceballos su vez divididas en tres categorías: preñadas, preña- y Galindo, 1984). La liebre tropical o de Tehuantepec, das-lactando y lactando solamente. Se usaron como Lepus flavigularis, es una especie endémica del sur criterios la apariencia de la glándula mamaria (turgen- de México, con distribución muy restringida sólo a al- te o con leche), del útero (con embriones o fetos, o con gunas localidades en Oaxaca, hasta el límite con Chiapas; estrías longitudinales que se forman por la involución el conocimiento de su biología es muy escaso, a del útero posterior al parto) y de los ovarios, con pre- pesar de que esta liebre está considerada entre las sencia o ausencia de protuberancias o FG; y depresio- especies de lagomorfos con mayor disminución de sus nes o CLs. Los ovarios se fijaron en el reactivo de Carnoy poblaciones. Ha sido catalogada en peligro de extin- (Bancroft y Stevens, 1977), se midieron (mm; Cuadro ción, debido, en gran medida, a la destrucción de su 1) y procesaron con la técnica histológica (Bancroft y hábitat y a su cacería inmoderada (Cervantes, 1993). Stevens, 1977) hasta su inclusión en parafina para obtener En consecuencia, urge implementar medidas para la con- cortes de 5 µm de grosor en un microtomo American- servación de su hábitat, así como investigaciones de Optical Modelo 820. Los cortes obtenidos se tiñeron su reproducción en cautiverio para su adecuado apro- con Hematoxilina-Eosina, que ofrece un panorama vechamiento (Cervantes, 1993). general de la estructura microscópica de cada órgano; Tricrómicos de Masson y de Gallego, para distinguir Por lo tanto, en virtud de la carencia de información los haces de colágena y las fibras musculares; la Reac- sobre la biología reproductora de estas especies de ción de Ácido Peryódico de Schiff (PAS) combinado mamíferos de importancia ecológica y económica, el con Azul Alciano, para observar los cambios en la pro- objetivo de este proyecto fue estudiar las principales ducción de mucopolisacáridos en los folículos en de- características histológicas de los ovarios de cuatro sarrollo y los folículos atrésicos al marcar la zona pelúcida especies de lagomorfos mexicanos, en diferentes de los mismos. Finalmente la observación de las es- condiciones reproductoras. tructuras histológicas se realizaron en un fotomicroscopio Carl Zeiss, observando en los ovarios la presencia de FG, glándula intersticial y el grado de desarrollo o MATERIALES Y MÉTODOS regresión de los CLs. Las medidas se realizaron con un ocular micrométrico y las fotomicrografías se tomaron El presente estudio incluyó hembras de Sylvilagus con película Kodak 100 Asa. floridanus, Lepus callotis, Lepus flavigularis y Lepus californicus. Los ejemplares se colectaron de manera aleatoria por medio de cacería, con un rifle calibre 0.22, RESULTADOS a lo largo de los meses de la época seca y húmeda, para abarcar su época reproductora. En el caso de las La forma de los ovarios de los lagomorfos es ovoide, tres primeras especies se colectaron entre los meses y su longitud varía en cada especie, y de acuerdo con

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •127 Gloria Luz Portales-Betancourt, Fernando A. Cervantes y María del Carmen Uribe

Cuadro 1. Promedio del peso corporal (g), y longitud (mm) de los ovarios y cuerpos lúteos (CL) en mm de las cuatro especies de lagomorfos mexicanos, de acuerdo a su condición reproductora.

No. ejemplares Especie Peso Corporal Ovario Ovario por Categoría derecho (CL) izquierdo (CL) No. preñadas/ no lactantes 8 L. californicus 2025 10 11 (2) 3 L. callotis 1750 9 8 1 L. flavigularis 2250 8 8 3 S. floridanus 55 Preñadas 13 L. californicus 2518 14 (8) 14 (5) 1 L. callotis 2750 9 (3) 9 (2) 2 L. flavigularis 3000 12 (7) 12 (9) 7 S. floridanus 7 (2) 6 (1.5) Preñadas/Lactantes 10 L. californicus 2595 18 (5) 18 (5) 1 L. callotis 3000 10 10 (5) 2 L. flavigularis 3250 14 (8) 12 (7) 3 S. floridanus 8 (1.5) 7 (1) Lactante 8 L. californicus 2554 12 (4) 12 (5) 1 L. flavigularis 3000 12 (7) 12 (5) 3 S. floridanus 7 (1) 7 (1)

la condición reproductora de cada ejemplar. En el cua- cortical que presentaba numerosos folículos primarios dro 1 se resumen los números de individuos colecta- y secundarios, y la zona medular sin desarrollo de glán- dos, sus pesos corporales y las medidas de las princi- dula intersticial ni presencia de CLs (Fig. 1c), mientras pales estructuras estudiadas en los ovarios, esto es, que los ovarios de las hembras adultas tenían FG y los Foliculos de Graaf (FG), con el ovocito en el cen- CLs en regresión (Fig. 1d). Se colectó una sola hem- tro del antro, rodeado por las células del cumulus bra inactiva y juvenil de L. flavigularis, que presentó oophorous, a manera de red, o de “tela de araña”, y ovarios de 8 mm de longitud en promedio, con folículos los Cuepos lúteos (CLs) recientes y en regresión en- primarios, secundarios y FG, los cuales midieron en tre la glándula intersticial en hembras adultas. Se pre- promedio 0.9 mm de diámetro, no se observaron CLs senta una descripción general para cada especie en cada ni desarrollo de glándula intersticial. estadio de reproducción, y haciendo énfasis en las características de CLs y FG. Hembras preñadas. Los ovarios de S. floridanus midieron 6.7 mm en promedio durante esta etapa. En Hembras no preñadas/no lactantes. En general todos los casos, se observaron folículos vesiculares todos los ovarios presentaron folículos en desarrollo y FG, que en promedio medían 0.93 mm así como CLs (primarios y secundarios), atresias foliculares y glán- secretores en uno o ambos ovarios de 1.6 mm en pro- dula intersticial. En un ejemplar de S. floridanus se en- medio. Fue frecuente observar atresias foliculares, vasos contraron 2 CLs secretores de 1.3 mm en promedio y sanguíneos grandes y glándula intersticial muy desa- un CL en regresión de 0.92 mm (Fig. 1a), y en otros rrollada. Como aspecto relevante, en el ejemplar CNMA fue frecuente observar la glándula intersticial (GI) bien 34345 en el ovario derecho se observó la cicatriz de desarrollada y numerosos FG y folículos (Figura 1b). una ovulación reciente, junto a un folículo maduro y En el caso de hembras no preñadas/no lactantes, pero un CL secretor (Fig. 2a). Los ovarios de hembras adultas de L. californicus se encontraron CLs avanza- preñadas de L. californicus midieron 14 mm en pro- dos (2 mm), producto de pasadas gestaciones y, en medio, y presentaron con frecuencia CLs recientes de ocasiones, FG. En las hembras no preñadas/no lactantes 5 a 8 mm en uno o ambos ovarios, así como folículos juveniles de L. callotis se distinguió claramente la zona terciarios y FG (Figs. 2b y 2c). Se colectó sólo una hembra

128• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Estudio histológico comparado del ovario de lagomorfos mexicanos (Sylvilagus y Lepus)

Figura 1. Ovarios de hembras adultas en anestro y estro, y juveniles: a) Ovario de Sylvilagus floridanus mostrando dos cuerpos lúteos secretores (CL), técnica de Tricrómico de Gallego, 31x; b) Ovario de S. floridanus mostrando numerosos folículos de Graaf (FG), folículos vesiculares (FV) y glándula intersticial (GI) bien desarrollada, técnica de PAS, 31x; c) Ovario de Lepus callotis con folículos primarios en la corteza (C) y trabéculas de tejido conjuntivo con vasos sanguíneos en la médula ovárica (M), técnica de Tricrómico de Gallego, 31x; d) Ovario de L. callotis mostrando FG, GI y FV, técnica de Schiff-Azul Alciano, 31x.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •129 Gloria Luz Portales-Betancourt, Fernando A. Cervantes y María del Carmen Uribe

Figura 2. Ovarios de hembras preñadas: a) Sylvilagus floridanus mostrando un cuerpo lúteo (CL) secretor junto a un folículo de Graaf (FG) y la cicatriz de una reciente ovulación (), técnica de H-E, 31x; b) Lepus californicus mostrando detalle de un CL secretor, técnica Tricrómico de Masson, 78x; c) L. californicus con CL, FG, GI y vaso sanguíneo (vs), técnica de Tricrómico de Masson, 31x.

130• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Estudio histológico comparado del ovario de lagomorfos mexicanos (Sylvilagus y Lepus)

preñada de L. callotis, cuyos ovarios midieron en pro- ovarios, folículos en diferentes etapas de desarrollo, medio 9 mm. El ovario derecho tenía un CL secretor, principalmente vesiculares y FG, que midieron en pro- de 2.8 mm y en el izquierdo uno de 1.6 mm, así medio 0.88 mm, así como CLs secretores y en regre- como un FG de 0.81 mm. Ambos ovarios presentaron sión (Fig. 5a). Particularmente, en el ovario izquierdo desarrollo de glándula intersticial, folículos en desa- del ejemplar CNMA 35214, había 3 CLs de reciente rrollo y algunos folículos atrésicos. Durante esta formación, de 1.2 mm de diámetro y uno mas avanza- etapa los ovarios de L. flavigularis midieron 12 mm do, en el que el citoplasma de las células lúteas estaba en promedio y presentaron grandes CLs secretores más vaculado (Fig. 5b). Los ovarios de las hembras de 7-9 mm y en regresión, además de folículos secun- lactantes de L. californicus midieron 12 mm de longi- darios, inmersos en la glándula intersticial muy desa- tud promedio y presentaron numerosos folículos en rrollada (Figs. 3a y 3b). desarrollo y maduros; la mayoría mostraron CLs avan- zados, y sólo dos ejemplares tenían CLs recientes de Hembras preñadas/lactantes. Los ovarios de 4 mm. No se colectó ninguna hembra lactante de S. floridanus midieron en promedio 7.1 mm y tuvieron L. callotis, y en el caso de L. flavigularis se colectó de 2 a 5 CLs por ovario. En esta etapa fue frecuente solamente una hembra cuyos ovarios midieron 12 mm observar desde folículos vesiculares hasta FG, de en promedio, con grandes CLs hemorrágicos de 5 a 0.85 mm en promedio, ubicados en su mayoría en la 7 mm de diámetro, que ocuparon casi todo el ovario, así corteza, así como algunas atresias próximas a los como FG, con un promedio de 1.8 mm (Figs. 5c y 5d). folículos vesiculares. Los CLs midieron 1.4 mm en prome- dio, la mayoría eran CLs secretores y algunos en re- gresión. Entre la glándula intersticial bien desarrolla- da también se observaron grandes vasos sanguíneos. DISCUSIÓN Como aspecto relevante, en el ovario derecho del ejem- plar CNMA 37824, se observaron FG con el ovocito La información que se obtiene después del estudio central rodeado por trabéculas del cumulus oophorus histológico de los ovarios de las especies estudiadas y 5 CLs, dos secretores y 3 en regresión (Fig.4a), mientras fue básica para definir detalladamente su etapa de que el ovario izquierdo tenía únicamente 3 CLs. Los reproducción. En ocasiones, la primera impresión y aún, ovarios de las hembras de L. californicus que esta- la primera clasificación de dicha etapa reproductora, ban preñadas y lactantes simultáneamente, midieron puede cambiar al observar la estructura histológica de 18 mm de longitud en promedio. En este caso fue fre- los ovarios. cuente observar tanto CLs de 5mm, junto con folículos terciarios y FG. Los CLs eran recientes en su mayoría, Hembras no preñadas/no lactantes. En este esta- pero en ocasiones se encontraron también CLs avan- dio se agruparon tanto hembras juveniles, en cuyos ovarios zados. También se observaron FG y folículos en esta- se encontraron principalmente, folículos primarios y dios más tempranos (Fig. 4b). Los ovarios de la única algunos vesiculares; así como hembras adultas con FG, hembra colectada de L. callotis midieron 10 mm en CLs secretores y presencia de glándula intersticial promedio, en el ovario derecho se observaron 3 FG con (Chapman et al., 1977; Champan et al., 1980), que fue un promedio de 1.5 mm de diámetro. La glándula descrita originalmente en hembras de O. cuniculus en intersticial estaba poco desarrollada, y no presentaba estro, ya que está relacionada con el proceso de la primera CLs; mientras que en el ovario izquierdo se observó ovulación de manera que en hembras inmaduras no se un CL reciente muy grande de 5.3 mm de diámetro, que observa esta estructura, mientras que en conejas gestantes abarcó casi la totalidad del ovario y no se observaron se distribuye a lo largo del todo el ovario (Koering y folículos terciarios (Fig. 4d). Los ovarios de L. flavigularis Sholl, 1978). Por lo que inicialmente está conformada midieron 13 mm en promedio y se distinguieron por por células pequeñas, que aumentan su tamaño y el presentar grandes CLs de 7 mm de longitud promedio, volumen en general de la glándula en hembras gestantes que abarcaron más de la mitad del ovario, así como (Koering y Sholl, 1978). La presencia de CLs en FG inmersos dentro de la glándula intersticial bien organismos donde la implantación no es visible pue- desarrollada (Fig. 4c). de deberse a que ésta era muy reciente y no se detectó debido a que no se realizó un lavado de los Hembras lactantes. En este estadio sin presencia oviductos para obtener el ovocito fecundado, o bien de crías, el útero presentó numerosas estriaciones, pudiera deberse a una monta infértil que haya provo- resultado de la involución posterior al parto. Los ova- cado una pseudopreñez (Chapman et al., 1982). rios de las hembras de S. floridanus midieron en pro- Del conejo castellano S. floridanus, se colectó sólo medio 7.5 mm de longitud, y presentaron de 1 a 4 CLs. un ejemplar juvenil; mientras que para L. californicus Durante esta etapa fue frecuente observar en ambos se colectaron 3 ejemplares juveniles, en los que no

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •131 Gloria Luz Portales-Betancourt, Fernando A. Cervantes y María del Carmen Uribe

Figura 3. Ovarios de hembras preñadas. a): Ovario de Lepus flavigularis con gran desarrollo de la glándula intersticial (GI), un folículo atrésico (FA) y folículos secundarios en la periferia (FS), técnica de Schiff-Azul Alciano, 31x; b) Ovario de L. flavigularis mostrando un acercamiento de la glándula intersticial y de la zona pelúcida (*) de un folículo secundario (FS), técnica de Schiff-Azul Alciano, 200x.

132• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Estudio histológico comparado del ovario de lagomorfos mexicanos (Sylvilagus y Lepus)

Figura 4. Ovarios de hembras preñadas lactantes. a) Sylvilagus floridanus con cuerpos lúteos (CL), folículos de Graaf (FG) y glándula intersticial (GI), técnica de Schiff-Azul Alciano, 31x; b) Lepus californicus con folículos primarios (FP) en hembra preñada-lactando, técnica de Masson, 31x; c) L. flavigularis, detalle del CL y Glándula Intersticial (GI) en el ovario izquierdo y vaso sanguíneo (vs), técnica de Tricrómico de Gallego, 200x; d) Ovario de L. callotis ocupado casi por completo por el CL rodeado de vs, técnica de PAS, 31x.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •133 Gloria Luz Portales-Betancourt, Fernando A. Cervantes y María del Carmen Uribe

Figura 5. Ovarios de hembras lactantes. a) Sylvilagus floridanus con un folículo de Graaf (FG) con el ovocito central sujeto por trabéculas del cumulus oophorus, junto a un cuerpo lúteo CL* en regresión, técnica de Schiff-Azul Alciano, 78x; b) Ovario de S. floridanus con un CL reciente, técnica de H-E, 78x; c) Lepus flavigularis con un gran CL secretor, con un vaso sanguíneo (vs) en el centro, técnica de H-E, 31x; d) Ovario de L. flavigularis, detalle de las células lúteas (CeL) con gránulos en el citoplasma, técnica de PAS, 1250x.

134• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Estudio histológico comparado del ovario de lagomorfos mexicanos (Sylvilagus y Lepus)

se observaron ni FG, ni CLs. Una de las hembras de amamantando la camada anterior. En lagomorfos se ha L. callotis se clasificó como subadulta porque aun- documentado la condición de mantener una gestación que no tenía CL presentó un FG. En el caso de mientras se amamanta a otra camada sin que se L. flavigularis sólo se observaron folículos en desa- provoque pérdida de los embriones, lo que puede rrollo, pero no FG ni CLs. reflejar una adaptación de las hembras a reproducirse inmediatamente después del parto, aprovechando asi Hembras preñadas. Los CLs siempre estuvieron factores ambientales favorables (Chapman et al., 1982; presentes durante la gestación, junto con folículos ter- Rowlands y Weire, 1984), ya que la lactancia no ciarios. El papel fisiológico del CL es muy importante incrementa la tasa de reabsorción de embriones (Asdell, ya que inhibe la maduración de folículos ováricos y 1964). Los ovarios de las hembras en esta etapa con ello la ovulación, pero al mismo tiempo, depende presentaron folículos en desarrollo y FG; y sobre todo de la presencia de folículos en crecimiento para se distinguieron varios CLs, tanto en regresión como desarrollarse y secretar progesterona (Hafez, 1989; recientes, los que en general eran de gran tamaño Miller y Keyes, 1978), hasta el final de la gestación (incluso en ocasiones sobresalían del ovario como cuando la placenta comienza a producirla y el CL protuberancias). Los CLs de pasadas gestaciones se comienza su regresión, lo que permite la maduración identificaron porque eran más obscuros y de forma irre- de los FG, el inicio del estro y la posibilidad de que gular, lo que se debe al proceso de regresión. En una comience otro ciclo reproductor (Chapman et al., 1982). hembra preñada/lactando de la liebre cola negra se En la liebre europea, L. europaeus, se ha observado observó un FG recién ovulado, lo que en este tipo de conducta de estro poco antes del parto o justo des- organismos de ovulación inducida significaría una monta pués del mismo, dando como resultado camadas de reciente, ya que se sabe que después de la cópula el mayor tamaño (Caillol y Martinet, 1979). En particular, folículo tarda aproximadamente de 12 a 14 horas para llamó la atención que en una hembra preñada de ovular (Yamada et al., 1989). S. floridanus con 3 embriones, se observó la cicatriz de una ovulación junto a un CL secretor en el ovario Hembras lactando. En L. flavigularis frecuentemente derecho lo que indicaba una cópula reciente. Esta se presentaron CLs secretores de gran tamaño en uno observación indica que durante la gestación la o ambos ovarios. La mayoría de las hembras de hembra puede estar en estro y permitir un apareamiento L. californicus que estaban lactando, no presentaron como se ha planteado en la liebre europea (Flux, 1981). CLs recientes probablemente porque se encontraban Considerando que ambos cuernos estaban ocupados, al final de la lactancia. En general, las medidas de los probablemente la monta podría ser infértil y no CLs en las cuatro especies es menor a lo descrito en resultar en la formación de otra camada. la literatura para L. californicus, en que llegan a medir 12 mm (Chapman et al.,1982; Rowlands y Weire, 1984 En las cuatro especies, el CL que se forma como con- y Dunn et al.,1982). En el caso de los lagomorfos es secuencia de la ovulación, estará presente durante toda muy importante la producción de la progesterona por la gestación y será la estructura que predominará en el el CL a lo largo de toda la gestación y hasta el final de ovario ya que su principal papel será la producción de la misma cuando la placenta comienza a producirla y progesterona para mantener la gestación. Pero también el CL comienza su regresión, lo que permite la madu- es frecuente observar folículos terciarios y FG. La única ración de los FG, el inicio del estro y la posibilidad de hembra gestando de L. callotis, se clasificó así porque que comience otro ciclo reproductivo. tenía el útero turgente y una implantación reciente en el cuerno derecho, y no presentó desarrollo de glándu- Finalmente, dentro de las liebres, las hembras de las mamarias que indicaran un parto reciente, pero sí L. flavigularis en los 4 estadios reproductores fueron se observaron CLs secretores en ambos ovarios, con las que tuvieron los CLs más grandes. En las cuatro desarrollo de tejido intersticial, varios folículos en de- especies estudiadas los FG presentan la distribución sarrollo y FG. En la liebre L. flavigularis se encontró del ovocito en el centro de la cavidad antral, rodeado que los CLs abarcaron casi totalmente el ovario y no por células de la granulosa a manera de “tela de ara- se observaron FG, solamente folículos en desarrollo. ña”, similar a lo que se ha descrito para otros lagomorfos y que es una característica distintiva de este orden. Hembras preñadas/lactando. De las cuatro espe- La presencia de una cicatriz de ovulación reciente junto cies se colectaron hembras preñadas al mismo tiempo a un CL secretor en el ovario de un ejemplar de que estaban lactando. Por el tamaño de las crías se S. floridanus gestante con 3 embriones indica que, consideró que el tamaño de las glándulas mamarias no en esta condición, las hembras pueden presentar era parte del desarrollo que ocurre cuando la hembra estro. En todas las especies se observó la glándula se aproxima al parto, sino que indicaba que estaba intersticial con características similares a las descritas

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •135 Gloria Luz Portales-Betancourt, Fernando A. Cervantes y María del Carmen Uribe

en O. cuniculus. La presencia de dicha estructura es LITERATURA CITADA una peculiaridad que permite distinguir ejemplares adultos de juveniles, ya que se desarrolla después de Asdell, S. A. 1964. Patterns of mammalian reproduction. la primera ovulación. 2a ed., New York: Cornell. University Press. 670 p.

Bancroft, J. D. y A. Stevens. 1977. Theory and practice of histological techniques. London. Churchill CONCLUSIONES Livingstone. 436 p.

El estudio de la histología del ovario de estas espe- Bednarz, J. C. y J.A. Cook, 1984. Distribution cies, es de especial importancia por las características and numbers of the white-sided jackrabbit (Lepus de los FG y CLs que están estrechamente relacionadas callotis gaillardi) in New Mexico. The con los cambios de los niveles hormonales a lo largo Southwestern Naturalist 29 (3): 358-360. de toda la gestación y la lactancia. En general, lo en- Best, T. L. 1996. Lepus californicus. Mammalian species contrado en este estudio referente a los FG y CLs, coincide 530: 1-10. con lo descrito en la literatura en algunas especies de lagomorfos. Aunque el ovario de los conejos se ha Best, T. L. y T. Hill H. 1993. Lepus callotis. Mammalian utilizado como modelo para describir muchos de los species 442: 1-6. procesos de la ovulación inducida, no existen trabajos que hayan hecho comparaciones entre sus diferentes Bronson, F. H. 1989. Mammalian Reproductive Biology. condiciones reproductoras. Por otra parte, la mayoría The University of Chicago Press. 325 p. de dichos estudios se han realizado principalmente utilizando ejemplares de laboratorio de la raza Nueva Browning, H. C. 1973 The Evolutionary History of the Zelanda y en algunas ocasiones se han usado liebres. Corpus Luteum. Biology of reproduction 8: 128- 157. En este aspecto para la realización de esta investiga- ción, de las cuatro especies de lagomorfos estudiadas, Caillol, M. y L. Martinet. 1979. Estrous behavior, se encontró más información para el conejo S. floridanus follicular growth and pattern of circulating sex y para la liebre cola negra L. californicus. Mientras steroids during pregnancy and pseudopregnancy que para las dos especies endémicas de México, in the captive brown hare. Proceedings of the World L. callotis y L. flavigularis, una de ellas en peligro de Lagomorphs Conference. (K. Myres y C. C. extinción, existen a la fecha pocos estudios sobre MacInnes, eds.) University of Guelph. Ontario, aspectos básicos de su reproducción o sobre los Canadá. p. 142-153. factores que pueden estar influyendo el inicio y la Ceballos, G G. y L C. Galindo. 1984. Mamíferos Silves- duración de la misma; pero no existían trabajos pre- tres de la Cuenca de México. Limusa, México. p. 299. vios sobre la morfología e histología del aparato reproductor. Eventualmente la información que se Cervantes, F. A. 1993. Lepus flavigularis. Mammalian genere sobre algunos aspectos de la biología repro- Species 423: 1-3. ductora de estas especies mexicanas puede ser impor- tante para utilizarla como parte de la implementación Chapman, J. A, A. L. Harman y D. E. Samuel. 1977. de programas encaminados a su conservación. Reproductive and physiological cycles in the cottontail complex in Western Maryland and nearby West Virginia. In Wildlife Monographs. No. 56. Supplement to the Journal of Wildlife AGRADECIMIENTOS Managment 41(3): 6-70.

Este trabajo fue parcialmente financiado como parte Chapman, J. A., J. G. Hockman y W. R. Edwards. 1982. del proyecto CONACYT 1843P-N9507, titulado “Efec- Cottontails. Sylvilagus floridanus and Allies. to de mamíferos nativos e introducidos sobre la com- In Wild mammals of North America (J.A. Chapman posición y estructura de dos comunidades vegetales y G. A. Feldhamen, eds.) Baltimore and London, en el Desierto Chihuahuense” bajo la responsabilidad The Johns Hopkins University Press. p. 83-123. de la Dra. Lucina Hernández García. Así mismo, los Chapman, J. A., J. G. Hockman y M.M. Ojeda C. 1980. autores agradecen a los revisores anónimos sus co- Sylvilagus floridanus. Mammalian Species 136: mentarios para mejorar la redacción de este manuscri- 1-8. to y al Dr. Oswaldo Téllez la revisión final del mismo.

136• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Patrón reproductivo del murciélago Pteronotus parnellii. Correlación con aspectos histológicos del ovario

Reproductive pattern of the Pteronotus parnellii bat. Correlation with histological traits of the ovary

Luis Antonio Juárez Casillas1* y Marcela Ramírez-Escoto2

Resumen. Los murciélagos constituyen el segundo essentially based on ecological aspects, with support orden más diverso de mamíferos y como un claro re- on the histological description of the ovary. The flejo de esta diversidad, presentan una amplia gama population inhabiting the Tzinacanostoc cave, located de estrategias reproductivas. El objetivo de este estu- in the state of Puebla, Mexico, was studied. Ecological dio es generar información sobre la biología data were collected during one year and 72 female reproductiva de Pteronotus parnellii, basada esencial- gonads were analyzed with an optical microscope. A mente en aspectos ecológicos y con apoyo en la des- correlation between the reproductive events described cripción histológica del ovario. Se estudió la población at the ecological level with the microscopic structural de la cueva Tzinacanostoc ubicada en el estado de organization of the ovary was found. This bat is a Puebla. Se tomaron datos ecológicos a lo largo de un monoestric seasonal species, which is sexually active año. Asímismo, se analizaron al microscopio óptico las during the first half of the year. Births occur during gónadas de 72 hembras, encontrándose una relación mid June, which is probably related to the environmental entre los eventos reproductivos observados a nivel factors that regulate the abundance and availability of ecológico con la organización estructural microscópi- food during its reproductive season. ca del ovario. Pteronotus parnellii es una especie monoéstrica estacional, siendo activa sexualmente Key words: Mexico, Puebla, histology, ovary, sexual durante la primera mitad del año, con nacimientos cycle, chiropterans, Pteronotus parnellii. a mediados de junio, lo que probablemente está correlacionado con los factores ambientales que regulan la abundancia y disponibilidad de alimento, en dicha INTRODUCCIÓN época del año.

Palabras clave: México, Puebla, histología, ovario, En el mundo existen aproximadamente 977 especies de ciclo sexual, quirópteros, Pteronotus parnellii. quirópteros agrupadas en 16 familias e incluidas en 128 géneros, por lo que constituyen cerca de una cuarta Abstract. Bats constitute the second most diverse order parte de todas las especies de mamíferos en el mun- of mammals. The presence of diverse reproductive do. En México, habitan 137 de estas especies integra- strategies is a clear sing of this diversity. The object das en 8 familias, por lo que es considerado como un of this study is to generate information about país con una alta riqueza en especies de murciélagos the reproductive biology of Pteronotus parnelli (Anderson y Knox, 1984; Ramírez-Pulido et al., 1996).

1 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, C.P. 04510 México, Distrito Federal. 2 Departamento de Biología Celular y Tisular, Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autónoma de México. C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •139 Luis Antonio Juárez Casillas y Marcela Ramírez-Escoto

Como un claro reflejo de esta diversidad, los quirópteros Trabajo de campo han desarrollado diversos patrones reproductivos que Para la captura de los organismos se utilizó una red se clasifican en: a) poliestro continuo, cuando las es- de nylon colocada en las proximidades de la entrada pecies se reproducen en cualquier época del año y no natural de la cueva, inmediatamente después del hay un pico en los nacimientos, b) poliestro bimodal, ocaso. Los especimenes se seleccionaron in situ, las especies presentan dos picos de nacimientos al año, liberando a los machos y a los individuos de otras el primero ocurre en la mitad de la época seca y el especies. Se colectaron en promedio cinco hembras por segundo en la mitad de la época de lluvia, y c) monoestro mes a lo largo de un ciclo anual de reproducción. Los estacional, lo presentan aquellas especies que tienen ejemplares colectados se trasladaron a la Colección un periodo de reproducción anual, sincronizado con la Nacional de Mamíferos (CNMA) del Instituto de temporada de mayor abundancia de alimento y coinci- Biología de la Universidad Nacional Autónoma de Méxi- de con la temporada de lluvias (Willig, 1985; Kunz, co, para realizar una comparación morfológica y 1987). Además de estas adaptaciones, los quirópteros asegurar la identificación de la especie. presentan especializaciones en la morfología y fisiolo- gía del aparato reproductor femenino. Por ejemplo algunas Para determinar la edad de los ejemplares capturados especies presentan atraso en la ovulación (Rhinolophus se proyectó una luz a través de las falanges del ala derecha, ferrumequinum, Scotophilus heathi), atraso en la im- para observar el grado de osificación (Racey, 1982). plantación del embrión (Glossophaga sorcina), atraso Se registró para cada ejemplar la presencia de embrio- en el desarrollo embrionario (diapausa; Macrotus nes por medio de palpación y el desarrollo de las glán- californicus) y en la menstruación (Carollia sp, Molossus dulas mamarias (activas o inactivas), con la finalidad ater; Jerrett, 1979; Racey, 1982; Oh et al., 1985; Crichton de verificar la existencia de gestación y lactancia. et al., 1990; 1991 y Bonilla, 1992; 1992; Abhilasha y Krishna, 1996). Trabajo de laboratorio En México el estudio de la reproducción en quirópteros, Se identificó el ciclo estral de P. parnellii con base en hasta la fecha, se ha restringido exclusivamente a as- el estado fisiológico de las hembras analizadas y los pectos ecológicos, sin considerar los aspectos histológicos. cambios marcados en la morfología del ovario según La propuesta del presente trabajo es la de obtener datos Hill y Smith (1988). Se disecaron y procesaron por ecológicos sobre la reproducción del murciélago separado los ovarios derecho e izquierdo. Se fijaron insectívoro Pteronotus parnellii y correlacionarlos con durante una hora en solución de Bouin, se deshidrataron los aspectos histológicos del ovario, con la finalidad en alcoholes de graduación creciente y se aclararon con de incrementar la información acerca de su biología xilol. Para la inclusión se utilizó parafina y posterior- reproductiva. mente se realizaron cortes en un micrótomo de rota- ción de 10 µm de grosor. Los cortes se tiñeron me- diante la técnica de hematoxilina-eosina y las prepara- MATERIALES Y MÉTODOS ciones se observaron en un microscopio óptico.

Área de estudio RESULTADOS El trabajo de campo se realizó en la cueva conocida localmente como Tzinacanostoc, en el municipio de Se colectaron un total de 72 hembras de P. parnellii. Jolalpan al suroeste del estado de Puebla, en la zona El conjunto de los datos de reproducción y el análisis límite de los estados de Morelos y Guerrero. cuidadoso de la osificación de los huesos, durante la Geográficamente se localiza en las coordenadas primera mitad del año, mostraron que todos los ejem- 18°19´30´´ de latitud norte y 98°50´30´´ de longitud plares analizados fueron adultos, no encontrándose crías oeste, a una altitud de 950 m. Esta cueva es una forma- o jóvenes. Esto sugiere que Pteronotus parnellii ción natural situada en la mitad del cerro del mismo alcanza la edad adulta durante la segunda mitad del nombre, la cual penetra en dirección horizontal (230 año (3-4 meses), como lo observaron Tuttle y Stevenson m de longitud). En esta zona predomina la Selva Baja (1990) en otras especies de murciélagos insectívoros. Caducifolia; las formas biológicas más comunes son las cactáceas columnares y calendriformes, así como El periodo de reproducción de P. parnellii en nuestra las plantas de las familias Burseraceae, Leguminosae zona y durante la época del estudio se restringió a la y Compositae (Rzedowski, 1978; INEGI, 1981). primera mitad del año. Aunque no se observó, se su- giere que el periodo de cópula corresponde a la segun-

140• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Patrón reproductivo del murciélago Pteronotus parnellii. Correlación con aspectos histológicos del ovario

da mitad de enero, ya que a partir del mes de febrero En el ovario derecho se observaron los folículos pri- y hasta la primera quincena de junio se observaron mordiales (Fig. 3b), que se caracterizan por tener una embriones implantados en el cuerno uterino derecho capa de células foliculares planas que rodean al ovocito. en el 100% de los casos. La gestación transcurrió en, En los folículos primarios el ovocito aumenta su tama- aproximadamente, un periodo de cuatro meses y el ño y es rodeado por la zona pelúcida; las células foliculares momento del parto se ubicó en la primera quincena de crecen volviéndose cúbicas. Posteriormente este tipo junio. celular prolifera y en los folículos secundarios se pre- sentaron varias capas de las ahora llamadas células de La lactancia se presentó desde la segunda quincena la granulosa. Aparecen las células tecales, dispuestas de junio hasta finales de julio, ya que las hembras cap- en dos capas envolviendo a las granulosas (Figs. 3b y turadas en este periodo, presentaron glándulas mamarias 5). El folículo antral, se caracterizó por la presencia bien desarrollas de color café oscuro, carentes de pelo, de un antro o cavidad folicular bien desarrollado, que que al oprimirlas expelían leche. A partir del mes de contiene líquido folicular y al ovocito incluido en el agosto y hasta diciembre no se observó ningún evento cumulus ooforo y rodeado por la corona radiada (Figs. reproductivo en las hembras colectadas, es decir exis- 4c y 5). También se observaron folículos atrésicos con tió inactividad sexual. Con base en lo anterior, se es- células granulosas principalmente (Fig. 4c). tableció que la cópula y la gestación ocurrieron en la primera mitad del año que corresponde a la época seca, El cuerpo lúteo (CL), ocupó la mayor parte del ovario, mientras que el parto y lactancia concuerdan con y presentó un tipo celular de tamaño homogéneo con la época de lluvia (Fig. 1). citoplasma abundante y con gotas de lípidos visibles en su interior, las cuales representan el principal tipo Los órganos sexuales internos de P. parnellii al igual celular y corresponden a las células granulosoluteínicas que en los mamíferos en general, están compuestos por descritas en otras especies. Estas se encontraron entre- los ovarios, las trompas uterinas, el útero bicorne y vagina mezcladas con vasos sanguíneos (Figs. 4a y 4b). (Fig. 2). Desde el punto de vista macroscópico, se observó que el tamaño del ovario derecho fue ligeramente mayor En la corteza del ovario izquierdo se presentaron folículos que el izquierdo, durante todo el año. con diferentes grados de desarrollo alcanzando sólo el estado de folículo secundario (Fig. 3b). Entre los folículos Descripción histológica de ambos ovarios se presentaron agrupaciones de cé- lulas con gotas de lípidos aparentes en su citoplasma, El ovario está organizado en dos partes principales: probablemente originadas de algunos de los tipos una corteza periférica y una médula central (Fig. 3a). celulares que existieron en los folículos que no com- Los cortes histológicos del ovario, revelaron una cu- pletaron su desarrollo quedando como folículos atrésicos bierta formada por epitelio cúbico simple (Fig. 3b). (Fig. 3c). La médula central fue poco prominente en la La corteza ocupó la mayor parte del ovario, conforma- mayoría de los casos analizados y estaba constituida do por un estroma de tejido conectivo laxo que en por tejido conectivo laxo con una gran cantidad de algunos sitios se visualizó arremolinado. Dentro de ésta elementos vasculares y carente de folículos ováricos se localizaron los folículos ováricos en sus diferentes (Fig. 3a). etapas de desarrollo.

Nov-Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago-Oct Inactividad sexual Cópula Gestación Lactancia Inactividad sexual

Época seca Época lluviosa

Figura 1. Representación esquemática del patrón de reproducción de la hembra de Pteronotus parnellii, residente de la cueva Tzinacanostoc, Municipio de Jolalpan, Puebla.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •141 Luis Antonio Juárez Casillas y Marcela Ramírez-Escoto

Figura 4. a). Ovario derecho de una hembra del murciélago Pteronotus parnellii en fase luteínica. La mayor parte del ovario Figura 2. Órganos internos del aparato genital femenino del está ocupada por el cuerpo lúteo (CL). 240X. b). Células murciélago Pteronotus parnellii. a) ovario, b) trompas uterinas granulosoluteínicas (gl) y vasos sanguíneos (v) 600X. c). Folículo y c) útero (vista parcial) 80X. antral con antro folicular (AF), ovocito (o) rodeado por corona radiada (cr), cumulus ooforo (co). 600X.

Figura 5. Folículo antral con antro folicular (AF) bien desarrolla- do con ovocito excéntrico (o). 600X. Figura 3. a). Ovario izquierdo de una hembra del murciélago Pteronotus parnellii en fase folicular (enero). Se distingue la cor- teza (C) y médula (M) ováricas. En la primera se aprecian varias etapas de la foliculogénesis y en la médula vasos sanguíneos pro- minentes. 240X. b). La periferia de la corteza, rodeada por el presencia del folículo antral y al CL. Éste se observó epitelio superficial del ovario (E). Folículos primordiales (FP), por primera vez en el mes de febrero. Se infiere que primarios (F1) y secundarios (F2). En estos últimos se aprecian el ovocito, rodeado por varias capas de células granulosas (cg) y previo a este periodo, se determina cual de los folículos células tecales (ct). 600X. c). Cuerpos apoptóticos en células en crecimiento alcanzará la madurez total y se conver- granulosas de folículos atrésicos (FA). 600X. tirá en el folículo dominante, mismo que será ovulado.

Con estos datos ecológicos e histológicos se puede Ciclo sexual establecer que la fase folicular del ciclo reproductivo Los datos obtenidos indican que a lo largo del ciclo en esta especie, se presenta de junio a finales de enero anual de reproducción, fue posible encontrar en am- o principios de febrero. La fase luteínica se ubicó desde bos ovarios folículos desde primordiales hasta secun- el inicio de febrero hasta los primeros días de junio, darios y atrésicos, limitándose al ovario derecho la tiempo que dura la preñez.

142• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Patrón reproductivo del murciélago Pteronotus parnellii. Correlación con aspectos histológicos del ovario

DISCUSIÓN dicho tejido se encuentra ausente en la médula a lo largo de toda la preñez (Mossman y Duke, 1973). Los folículos ováricos de P. parnellii son en esencia idénticos histológicamente a los descritos para otros Garrido et al., 1984, establecieron que P. parnellii es mamíferos, por lo que esta investigación contradice las una especie en la que se reconoce el patrón de asime- observaciones de Mossman y Duke, (1973), quienes tría tipo “Myotis”, en donde la ovulación ocurre al azar mencionan que en los microquirópteros, el antro folicular en cualquiera de los dos ovarios con igual frecuencia de los folículos terciarios, permanece muy pequeño, y sin evidencia de una alternancia regular de función el ovocito prácticamente no migra de su posición cen- y el blastocisto se implanta en el cuerno uterino dere- tral original, además de que las células de la teca es- cho en el 100% de los casos. Por su parte Wimsatt (1979), tán ausentes en algunas áreas del folículo ovárico, como indica que el ovario derecho de P. parnellii exhibe una es el caso de Tadarida sp. Por su parte, este estudio completa dominancia en el cual solamente se desarro- concuerda con lo observado por Chrichton y Krutzsch llan folículos antrales y un cuerpo lúteo sanos; esto (1985), quienes indican que en otras especies insectívoras, mismo se observa en P. personatus, otro miembro de incluyendo a Macrotus californicus, se aprecia una teca la familia Mormoopidae (Hill y Smith, 1988) y el em- interna con varias capas de grosor. brión se implanta en el cuerno uterino derecho, por lo que le corresponde un patrón de asimetría del tipo Se ha establecido que el ovario izquierdo de P. parnellii, “Molósido”. En nuestro estudio se encontró que en presenta un grado de atrofia, presentando gran canti- el 100% de los casos el embrión se implantó en el cuerno dad de tejido intersticial y nunca presenta CL (Wimsatt, uterino derecho, y el CL se presentó en el ovario de- 1979). Si bien es cierto que durante el año de estudio recho; sin embargo, no se puede descartar una posi- no se observó ningún CL en el ovario izquierdo de ble alternancia de ovulación, puesto que solo se es- Pteronotus parnellii, este ovario no puede considerar- tudió un año. se atrófico, ya que en él se apreciaron folículos secun- darios sanos y escasa cantidad de tejido intersticial. Los nacimientos se presentaron con el inicio de la época de lluvia, cuando hay un incremento en la disponibili- En el ovario de Carollia sp. se ha observado la presen- dad y abundancia de insectos voladores, como se ha cia de más de dos CL durante la preñez, esto debido a demostrado para otras especies de murciélagos que continúa el desarrollo folicular durante este perio- insectívoros (Medellín, 1993; Bronson y Heideman, do, lo cual posiblemente facilita el rápido reemplazo 1994). Parecería contradictoria la presencia de la pre- de otros ovocitos en el evento de una pérdida embrionaria ñez en la época de seca por el gasto energético que y consiguiente menstruación (Rasweiler y Bonilla, 1992). implica, no obstante el gasto requerido en la lactancia Esto probablemente no ocurra en nuestra especie de es mayor y por eso se presenta en la época de lluvia estudio, ya que en los ovarios estudiados nunca se (Bronson y Heideman, 1994). observaron dos CL.

Con lo que respecta al tejido glandular intersticial, se ha apreciado que no es constante entre las especies CONCLUSIONES de quirópteros. Por ejemplo, la mayor parte del ovario del murciélago Scotophilus heati, está ocupado por La población de Pteronotus parnellii residente de la tejido glandular intersticial; en el género Carollia, cueva de Tzinacanostoc presenta un patrón de repro- se localiza tanto en la corteza como en la médula, ducción monoéstrico estacional, siendo sexualmente mientras que en otras especies como Myotis sp., activos durante la primera mitad del año. Debido a que Eptesicus fuscus y Plecotus rafinesquii, dicho tejido la reproducción demanda un gran gasto energético y es abundante en la corteza y ausente en la médula. La en particular en los ambientes donde se encuentran abundancia del tejido glandular también depende de bien marcadas las estaciones como es el caso del Mu- la época del ciclo reproductivo. En los murciélagos nicipio de Jolalpan, Pteronotus parnellii presenta un vespertilionidos las células glandulares intersticiales pico de nacimientos que coincide con la época de llu- son más numerosas y altamente diferenciadas duran- vias, temporada en que existe una mayor disponibili- te los primeros meses de la preñez. En Plecotus sp., dad y abundancia de insectos. Los cortes histológicos se encuentran mejor desarrolladas durante el primer mes revelan que el sistema reproductor femenino de de postparto. En Tadarida sp., el tejido glandular es Pteronotus parnellii es en esencia similar a los des- escaso tanto en la médula como en la corteza a lo lar- critos para otras especies de mamíferos con sutiles go de todo su ciclo reproductivo. En Lasiurus cinereus, diferencias específicas de la especie.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •143 Luis Antonio Juárez Casillas y Marcela Ramírez-Escoto

AGRADECIMIENTOS Jerrett, D. P. 1979. Female reproductive patterns in nonhibernating bats. Journal of Reproduction and Se agradece de manera muy especial a la M. en C. Elsa Fertility 56: 369-378. González Cruz, por su colaboración en el trabajo de campo. Por su apoyo técnico se agradece a la señora Kunz, T. H. 1987. Roosting Ecology of Bats. In Ecology Verónica Rodríguez Mata y al Biól. Francisco Pasos of Bats. Kunz, T. H. (Ed.). Plenium Publishing Nájera. Corporation. p. 1-47. Medellin, R. A. 1993. Estructura y diversidad de una comunidad de murciélagos en el trópico húmedo LITERATURA CITADA mexicano. In Avances en el estudio de mamífe- ros de México, R. A. Medellín y G. Ceballos (eds.). Anderson, S. y J. Knox. 1984. Orders and Families of Asociación Mexicana de Mastozoología, A. C. Recent Mammals of the World. Edit.- John Wiley México. p. 333-350. y Sans. EUA. 168 p. Mossman, H. W. y K. L. Ducke. 1973. Comparative Abhilasha, A. y A. Krishna. 1996. High androgen morphology of the mammalian ovary. University production by ovarian thecal interstitial cells: a Wisconsin Press, Madison. p. 40-357. mechanism for delayed ovulation in a tropical Oh, Y. K., T. Mori y A. Uchida. 1985. Prolonged survival vespertilionid bat, Scotophilus heathi. Journal of of the Graafian follicle and fertilization in the Reproduction and Fertility 106: 207-211. Japanese greater horseshoe bat, Rhinolophus Bronson, F. y P. D. Heideman. 1994. Seasonal regulation ferrumequinum nipón. Journal of Reproduction of reproduction In mammals. In The physiology and Fertility 73: 121-126. of reproduction. E. Knobil y E. J. Nelly (eds.). Racey, P. A. 1982. Ecology of Bat Reproduction. In Reven Press. EUA. p. 541-573. Ecology of Bats. T. Kruz, ed. Plenum Press. New Crichton, E. G. y P. H. Krutzsch. 1985. Reproductive York. p. 57-93. biology of the female leaf-nosed bat, Macrotus Ramírez-Pulido, J., A. Castro-Campillo, J. Arrollo-Cabrales californicus in Southwestern United States: A y F. A. Cervantes. 1996. Lista taxonómica de los morphometric analysis of the annual ovarian cicle. mamíferos terrestres de México. Ocasional Paper American Journal of Anatomy 173: 69-87. the Museum Texas, Tech University 58: 1-62.

Crichton, E. G., P. B. Hoyer y P. H. Krutzsch. 1990. Rasweiler, J. J. IV. 1988. Ovarian function in the captive Cellular composition and steroidogenic capacity black mastiff bat, Molossus ater. Journal of of the ovary of Macrotus californicus (Chiroptera: Reproduction and Fertility 82: 97-111. Phyllostomatidae) during and alter delayed embryonic development. Cellular and Tissue Rasweiler, J. J. IV. 1991. Spontaneous decidual reactions Research 260: 355-366. and menstruation in the black mastiff bat, Molossus ater. American Journal of Anatomy 191: Garrido, R. D., P. Fuentes, M. Gasca y S. Juárez. 1984. 1-22. Patrón de reproducción del murciélago insectívoro, Pteronotus parnellii mexicanus, Millar, 1902 Rasweiler, J. J. IV y H. de Bonilla. 1992. Menstruation (Chiroptera:Mormoopidae). Revista de Biología in short-tailed fruit bats (Carollia spp.). Journal Tropical 32(2): 253-262. of Reproduction and Fertility 95: 231-248.

Hill, J. E. y J. D. Smith. 1988. Bats a natural history. Willig, M. R. 1985. Reproductive patterns of bats from University of Texas. Press Austin. EUA. p. 90- Caatingas and Cerrado Biomes Northeastern 102. Brazil. Journal of Mammalogy 66: 668-681.

Wimsatt, W. A. 1979. Reproductive asymmetry and unilateral pregnancy in chiroptera. Journal of Reproduction and Fertility 56: 305-357.

144• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Composición elemental e isotópica estable de δ13C y δ15N en Phocoena sinus

Elemental and stable isotopic composition of δ13C and δ15N in Phocoena sinus

Mónica Yanira Rodríguez Pérez1, Elva Escobar-Briones1*, Juan Pablo Gallo Reynoso2, Pedro Morales Puente3 y Edith Cienfuegos Alvarado3

Resumen. La proporción elemental y composición in teeth were 8.64% for carbon and 2.68% for nitrogen. δ13 δ15 The δ13C average values recorded were isotópica de CVPDB y NAir se determinó en denti- VPDB na y vértebras de Phocoena sinus. Los valores elemen- –11.99±1.59‰ (n=12) less enriched in vertebrae than δ15 tales promedio para dentina fueron de 8.64% para car- in teeth. The NAir average values were 21.98±2.04‰ bono y de 2.68% para nitrógeno. Los valores prome- (n=12), more enriched in vertebrae than in teeth. These δ13 values show that P. sinus feeds on prey that belongs dio de CVPDB en P. sinus fueron de –11.99±1.59‰ (n=12), menos enriquecidos en vértebras que en dien- to a photoautotrophic food web, the trophic position δ15 of vaquita being a carnivore. The origin of samples, tes. Los valores promedio de NAir fueron de 21.98±2.04‰ (n=12) más enriquecidos en vértebras que the preservation strategy and nature displayed no en dientes. Estos valores muestran que P. sinus se significant differences in values. The values of vaqui- alimenta de presas en una trama de tipo fotoautotrófica ta are significantly more enriched than those of its sister ubicándose tróficamente en el nivel de carnívoro. species P. phocoena. Comparing with other marine La procedencia, las estrategias de preservación y la mammals in the region the values are within the range naturaleza de las muestras no fueron significativamente recorded suggesting common elements in the diets. diferentes. Comparando con otros mamíferos marinos This type of biogeochemical analysis provides los valores de vaquita son significativamente knowledge on the feeding habits of vaquita by using más enriquecidos que los de la especie hermana the biological collections in the endeavor of the P. phocoena. Con respecto a otras especies de mamí- species conservation without having an impact on feros marinos en la región los valores son similares, the population. sugiriendo elementos comunes en la base de la trama trófica y en la dieta. Este tipo de análisis biogeoquímico Key words: Marine mammals, dentine, potential diet, permite generar conocimiento sobre los hábitos alimen- trophic level, vertebrae. ticios de la vaquita a partir de las muestras de las colecciones biológicas sin impactar las poblaciones que se encuentran en peligro de extinción. INTRODUCCIÓN Palabras clave: Mamíferos marinos, dentina, dieta potencial, nivel trófico, vértebras. La vaquita marina, Phocoena sinus, es una especie de mamífero marino endémica del Alto Golfo de California δ13 (Brownell, 1986; Silber, 1990; Villa et al., 1995) y, Abstract. The elemental composition and CVPDB and δ15 comparada con otras especies, posee el área de distri- NAir stable isotopic ratios were determined in teeth and vertebrae of Phocoena sinus. The elemental values bución más restringida del mundo (Brownell, 1986).

1 Laboratorio de Biodiversidad y Macroecología, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-305, C.P. 04510 México Distrito Federal. 2 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C., Unidad Guaymas Carretera a Varadero Nacional km 6.6, Col. Las Playitas, C.P. 85480 Guaymas, Sonora México. 3 Laboratorio de Isótopos Estables, Instituto de Geología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-296, C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •147 Mónica Yanira Rodríguez Pérez, Elva Escobar-Briones, Juan Pablo Gallo Reynoso, Pedro Morales Puente y Edith Cienfuegos Alvarado

Está catalogada en peligro de extinción (NOM-059-ECOL- La necesidad de una investigación integral sobre los 2001), debido a muerte incidental en redes agalleras y hábitos alimentarios de la vaquita es evidente dada su de pesca (Vidal, 1995). Los hábitos alimentarios de la rareza y desconocimiento, el cual se debe principal- vaquita se han documentado a partir de estudios de mente a las escasas observaciones atribuidas a la se- contenidos alimenticios en los pocos individuos va- vera disminución de la población y a su característica- rados o capturados, registrándose como presas entre mente pequeño tamaño de grupo y a su bajo perfil 20 a 21 especies en su mayoría demersales (Findley et superficial (Silber, 1988). El presente estudio tiene como al., 1995; Pérez-Cortés, 1996; Gallo-Reynoso, 1998). Sus objetivo establecer, mediante el uso de isótopos esta- presas primarias son peces, calamares y crustáceos bles, la dieta potencial de vaquita y definir el nivel trófico (Pérez- Cortés, 1996). que ocupa en el ecosistema.

Los estudios que se enfocan en la dieta de los orga- nismos y sus hábitos alimentarios son importantes porque contribuyen a establecer su posición en la trama MATERIALES Y MÉTODOS alimenticia y permiten establecer su papel en el ecosistema (Pauly et al., 1998). A pesar de esto, los análisis tróficos a δ13 δ15 Muestreo. El valor isotópico de CVPDB y NAIR se partir de observaciones directas y de contenido estomacal determinó en dentina y en vértebras de vaquita (Cua- en mamíferos marinos, proporcionan información dro 1), de cuatro muestras donadas por la Colección limitada (Pérez-Cortés, 1996), debido principalmente a Nacional de Mamíferos (CNMA) del Instituto de Bio- su característica propia de alimentarse bajo el agua logía de la UNAM, dos de la Colección Osteológica (Walker y Macko, 1999) y a los cortos tiempos de di- del Centro de Investigación en Alimentación y Desa- gestión (Lesage et al., 2001). Los estudios tróficos, sobre rrollo A.C., Guaymas (CIAD) en conjunto con el Ins- todo en especies raras, vulnerables o en peligro de ex- tituto Tecnológico de Monterrey Campus Guaymas tinción, son un gran reto dada la dificultad de obtener (ITESM) y cinco muestras donadas por la Facultad de muestras numerosas que permitan realizar análisis es- Ciencias (FCMM). Los dientes de mayor tamaño fue- tomacal de los organismos y observaciones directas ron los que se eligieron para este estudio. De cada cráneo estadísticamente sólidas, esto se hace evidente en la preservado en seco o congelado se empleó un diente. casi nula información sobre hábitos alimentarios de Se procesaron también fragmentos de vértebras. Úni- vaquita, debido al bajo número de individuos en su camente de los ejemplares con número de catalogo población. FCMM-0068 y FCMM-00123, se obtuvieron tanto diente como fragmento de vértebra (Cuadro 1). Las muestras 13 12 El análisis de isótopos estables de carbono ( C/ C) y se colocaron individualmente en viales de vidrio eti- 15 14 nitrógeno ( N/ N), es una técnica novedosa que se quetados con el número de catálogo, sexo [machos (M) utiliza cada vez con más frecuencia para el estudio de y hembras (H)] y categoría de edad [adultos (A), las relaciones tróficas de los organismos dado el frac- juveniles (J), crías (C) y no determinados (ND)]. cionamiento entre niveles tróficos (Muir et al. ,1995). Este fraccionamiento se observa en los isótopos de Procesamiento de la muestra. Las muestras se lim- carbono (δ13C) como un enriquecimiento de +2‰ de piaron por abrasión con ayuda de una hoja de bisturí, plantas a herbívoros y de +1‰ en los demás niveles se enjuagaron con agua destilada y se secaron a tem- (Trimble y Macko, 1997), y de 3 a 3.4‰ aproximadamen- peratura ambiente. Posteriormente se colocaron en un te para isótopos de nitrógeno (δ15N; Minagawa y Wada, desecador, en cajas Petri, para la desmineralización por 1984; Vander-Zanden y Rassmussen, 2001). La dieta se vapores con ácido clorhídrico (HCl) 0.1N. Cada dien- interpreta considerando los tejidos elegidos y la tasa te y cada fragmento de vértebra permanecieron en esta de renovación de éstos. La información de la ingesta de solución por un periodo de 48 horas, después de las alimento se reconoce en hígado pocos días, semanas en la cuales se enjuagaron con agua destilada y se secaron piel, meses en músculo, plumas, pelo y uñas. Huesos y dientes a 40°C en una estufa por 12 horas. Cada una de las ofrecen información de la dieta de años (Walker y Macko, muestras se trituró en mortero de ágata hasta obtener 1999; Unkovich et al., 2001). Los dientes se prestan como un polvo fino, con el propósito de homogenizar la un excelente tipo de muestra, ya que tienden a conservar muestra para su posterior análisis. El polvo se colocó las señales integradas desde el nacimiento de manera en viales de vidrio etiquetados, previamente lavados consecutiva y prácticamente inalterable, además de con jabón neutro y agua destilada. ofrecer la oportunidad de recolectarse de animales muertos o especímenes de colecciones científicas (Walker Composición elemental de carbono y nitrógeno. y Macko, 1999; Walker et al., 1999; Hobson y Sease, La determinación elemental de un diente de vaquita se 1998; Niño-Torres et al., 2006; Newsome et al., 2006). realizó mediante un analizador elemental modelo FISONS-

148• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Composición elemental e isotópica estable de δ13C y δ15N en Phocoena sinus

Cuadro 1. Características y procedencia de las muestras de dientes y vértebras de vaquita Phocoena sinus. Abreviaturas: Cría (C), Juvenil (J), Adulto (A), Hembra (H), Macho (M) y No determinado (ND), vértebra (V) y diente (D).

Acrónimo y No. De Catálogo Mes Año Categoría Sexo Localidad Preservación Tejido CIAD-ITESM-930502-A 05 93 J M El Quelele, Baja California Congelado D CIAD-ITESM-930502-B 05 93 J M El Quelele. Baja California Congelado D CNMA-19588 06 91 ND M Puerto Peñasco, Sonora Seco D CNMA-37901 05 93 A ND ND Seco D CNMA-3840 05 84 ND M Golfo de Santa Clara, Sonora Seco D CNMA-3839 ND A M ND Seco D FCMM-0068 ND A H ND Seco D-V FCMM-00123 ND C ND ND Seco D-V FCMM-0067 ND C ND ND Seco V FCMM-0045 ND J ND ND Seco V

EA1108 con una precisión analítica de ±0.3%. Este La comisión de pesos atómicos y abundancias isotópicas análisis se realizó con objeto de ajustar el espectrómetro de la Unión Internacional de Química Pura y Aplicada de masas que realiza la lectura de proporciones isotópicas (IUPAC) publicó sus recomendaciones en su reunión a partir de un voltaje determinado, el cual se aplica de de agosto de 1995 para reportar los análisis isotópicos acuerdo a la proporción de valores elementales de de carbono-13 deben ser relativos a VPDB (Vienna Pee carbono y nitrógeno en la muestra. La proporción C/ dee Belemnite). Los estándares usados para la calibra- N elemental obtenida en el diente de P. sinus se com- ción de la escala de carbono fueron NBS19, LSVEC, paró con la de lobo marino del Alto Golfo de California, IAEA-CH-7, NBS22, IAEA-CH-6 (Coplen et al., 2006) Zalophus caifornianus, cuyo valor fue proporciona- todos ellos referidos a la escala VPDB. do por Aurioles-Gamboa (Com. pers., 2007). De manera similar la δ15N está expresada por los co- δ13 δ15 cientes de los isótopos estables (15N/14N) de la muestra Composición isotópica estable de CVPDB y NAIR. Las muestras se analizaron en un Analizador Elemen- con respecto al patrón internacional, el cual es el aire. tal acoplado mediante una interfase ConFlo II a un Las unidades en las que se reporta δ15N, de acuerdo a Espectrómetro de Masas Delta Plus XL con una pre- la ecuación 2 que se presenta abajo, son partes por cisión de 0.2‰ para cada elemento en muestras am- mil (‰). Por definición δ15N del aire 0‰. bientales. Para el análisis isotópico se emplearon alícuotas δ 15N(‰)= [(15N/14N / 15N14N ) - 1 ] X 103 de aproximadamente 9 mg que se colocaron en cápsu- uestra stándar las de estaño. Los estándares usados para el nitrógeno fueron el La determinación de las relaciones isotópicas de Car- IAEAN1, USGS25 y USGS26 todos ellos referidos al nitrógeno atmosférico (δ15N ). bono (13C/ 12C) por Espectrometría de Masas de Isótopos AIR Estables se expresa por los cocientes de las abundan- Dieta. Con los valores de composición isotópica cias de los átomos estables de carbono 12 y 13 como estable determinados en dientes y vértebras se defi- (13C/12C) mediante el empleo de unidades δ13C (‰), VPDB nieron los límites en un polígono para δ13C y δ15N . los cuales están referidos a un patrón internacional, del VPDB AIR La dieta probable de P. sinus se estableció a partir del cual es físicamente un carbonato de calcio (CaCO ) de 3 fraccionamiento expresado en la ecuación 3 (abajo), origen marino proveniente de la formación cretácica siguiendo registros de la literatura de 1‰ para δ13C Peedee de Carolina del Sur, conocido como PDB (Pee VPDB y de 3.4‰ para el δ15N esperado del polígono de Dee Belemnite Limestone). La unidad de reporte es AIR los valores de composición isotópica estable: δ en partes por mil ‰. De acuerdo a la ecuación 1 que se muestra a continuación (Craig, 1957): por definición δproducto = δfuente – ∆ δ13 su CVPDB n=0‰ por ser la referencia para los análi- sis isotópicos de carbono del Organismo Internacio- donde ∆ es el factor de fraccionamiento en unidades nal de Energía Atómica. de partes por mil (‰) para la reacción más rápida de los isótopos ligeros con respecto a los pesados y δ 13 13 12 13 12 3 C(‰)= [( C/ Cmuestra/ C/ Cestándar) - 1 ] X 10 expresado en unidades positivas (Fry, 2006).

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •149 Mónica Yanira Rodríguez Pérez, Elva Escobar-Briones, Juan Pablo Gallo Reynoso, Pedro Morales Puente y Edith Cienfuegos Alvarado

Posición trófica. El nivel trófico de la vaquita se carbono y 2.68% para nitrógeno. La relación C/N pro- obtuvo a partir de la fórmula que se observa en la ecua- medio para todas las muestras fue de 1.74±0.66 (n=12). ción 4 (abajo) citada por Pinnegar et al. (2002) y Post Solamente una muestra presentó valores de C/N más (2002): altos que 3 (ITESM-930502-B= 3.03).

NT= ((δ15N - δ15N ) / 3.4)+1 v ref δ13 δ15 Variación isotópica ( CVPDB y NAIR) en donde NT es el nivel trófico que P. sinus ocupa en el P. sinus. ecosistema, δ15N es el valor promedio de la propor- v δ13 δ13 δ15 Carbono ( C). Los valores de C en P. sinus ción isotópica de vaquita, Nref es la proporción de la base de la trama trófica, en este caso se refiere al variaron de –15.39 a –10.55‰, con un valor promedio valor isotópico de la materia orgánica superficial (Cuadro de –11.99±1.59‰ (n=12). La procedencia de las 2; Aguíñiga, 1999), la cual de acuerdo a Sagerup et al. muestras y estrategias diferentes de preservación no (2002) se considera junto con los productores prima- mostraron diferencias significativas. Diez de los 12 valores de δ13C se agruparon entre -12.28 a –10.55‰, rios, como primer nivel trófico de la trama. El índice VPDB de fraccionamiento usado en este estudio fue de 3.4‰ solamente 2 muestras presentaron valores menos con base en Minegawa y Wada (1984), Post (2002) y enriquecidos. La diferencia máxima encontrada entre Niño-Torres et al. (2006). Se consideraron así mismo los valores isotópicos fue de 4.84‰ (Fig. 1; Cuadro δ13 valores de referencia de presas descritas en conteni- 1). Los valores de C en dentina variaron de –14.97 dos estomacales, calamares y peces. a –10.55‰ con un valor promedio de –11.70±1.41‰ (n=8), en contraste los valores de δ13C en vértebra va- riaron de –15.39 a –10.68‰ con un valor promedio Cuadro 2. Valores isotópicos de δ13C y δ15N para materia orgánica mayor de –12.58±2.00‰ (n=4). Las diferencias entre suspendida (mo) correspondientes al área de la Reserva de la Biosfera ambos tipos de material no fueron significativas del Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado (Aguíñiga, (Fig. 1). Cabe hacer notar que los valores isotópicos 1999). son muy diferentes y el número de las muestras Localidad δ13C (‰) δ15N (‰) Referencia reducido, además de que falta información sobre la localidad de origen de las muestras extremas. Sonora -19.7 10.9 Aguíñiga (1999) Baja California -20.8 8.5 Aguíñiga (1999) Nitrógeno (δ15N). Los valores de δ15N variaron de Delta -22.1 10.5 16.57 a 24.61‰ con un valor promedio de 21.98± 2.04‰ Golfo -20.3 8.2 (n=12). La diferencia máxima encontrada entre los va- Promedio -20.72 9.52 lores isotópicos fue de +8.04‰. De todos los valores solamente un valor registró una lectura menor a 20‰ (Fig. 1). Las muestras de procedencia distinta Análisis comparativo. Los valores de la composi- y con estrategias de preservación diferentes tampoco ción isotópica estable de δ13C y δ15N en P. sinus VPDB AIR mostraron diferencias significativas. Los valores de se analizaron comparativamente para establecer dife- d15N en dentina variaron de 16.57 a 23.45‰ con un rencias entre tipos de muestras (dientes, vértebras) y valor promedio de 21.47±2.25‰ (n=8), en contraste el tipo de preservación (congelada o seca). Así mismo los valores de d15N en vértebra variaron de 21.77 a se compararon los valores obtenidos con los de la es- 24.61‰ con un valor promedio mayor, 23.02±1.18‰ pecie hermana P. phocoena y con otros mamíferos en (n=4). Las diferencias entre ambos tipos de muestras la región (Das et al., 2003; Newsome et al., 2006; Niño- no fueron significativas (Fig. 1). Torres et al.,2006). La significancia de las diferencias encontradas se obtuvo con un análisis de varianza Dieta. La dieta de P. sinus se estimó en un polígono (ANOVA) de una vía y con una prueba de Wilks lambda. delimitado por valores entre -11.50 a -16.00‰ δ13C y 12.50 a 20.50‰ δ15N (Fig. 2).

Posición trófica. Con base en la ecuación 4 que se RESULTADOS presentó en la metodología, se encontró que a partir de los valores isotópicos, la vaquita ocupa un Valores elementales de carbono y nitrógeno en nivel trófico (NT) de 4.63 en promedio (Cuadro 3). Con un intervalo de valores que va de 4.23 a 5.02, si dientes de P. sinus. la trama tuviera su origen en la materia orgánica El valor elemental de carbono y nitrógeno orgánico en del área de Sonora, Baja California, así como de la los dientes de vaquita analizados fue de 8.64% para región del Delta o del Golfo.

150• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Composición elemental e isotópica estable de δ13C y δ15N en Phocoena sinus

Comparación con otros mamíferos marinos. Los valores de P. sinus fueron significativamente más enriquecidos tanto en δ13C como en δ15N (ANOVA 1 vía; Wilks lambda= 0.16270, F(6, 22)= 5.4236, p= 0.00143) que los de la especie hermana P. phocoena con valo- res promedio -17.35±2.11‰ δ13C y de 14.48±1.92‰ δ15N (n=4; Fig. 3). Los valores de P. sinus se presentaron en el intervalo a los valores de otras especies de ma- míferos marinos en la región (Fig. 4).

DISCUSIÓN

Figura 1. Variación isotópica estable de δ13C y δ15N en vértebras y Los valores elementales de vaquita son menos enri- dientes de Phocoena sinus. Al lado de cada marcador de las vérte- quecidos en carbono que los del lobo marino Zalophus bras se proporciona la clave correspondiente de cada muestra californianus que habita también en el Golfo Norte de que se relaciona con el cuadro 1. Los óvalos delimitan las mues- tras que se identifican con código de color por su naturaleza. California y cuyo valor fue proporcionado por Aurioles-

Figura 3. Comparación de la composición isotópica estable ä13C y δ15N de Phocoena sinus con la especie hermana P. phocoena. Cada grupo delimitado por óvalos.

Figura 2. La dieta potencial para Phocoena sinus delimitada por el polígono sombreado y determinada a partir de la fracción espe- rada de 1‰ para δ13C y 3.4‰ para δ15N. Los valores de las presas potenciales primarias (marcadores blancos = calamares y grises = peces), obtenidos de valores isotópicos estables de la literatura, se presentan delimitados por líneas punteadas.

Cuadro 3. Nivel trófico (NT) obtenido a partir del valor isotópico de P. sinus en conjunto con los valores obtenidos por Aguíñiga (1999) para la materia orgánica suspendida en el área de la Biósfera del Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado.

Localidad NTP. sinus Sonora 4.23 Baja California 4.93 Delta 4.35 13 Golfo 5.02 Figura 4. Comparación de la composición isotópica estable ä C y δ15N de Phocoena sinus con otras especies mamíferos marinos en Promedio 4.63 la región del Golfo de California.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •151 Mónica Yanira Rodríguez Pérez, Elva Escobar-Briones, Juan Pablo Gallo Reynoso, Pedro Morales Puente y Edith Cienfuegos Alvarado

Gamboa (Com. pers., 2007) . Estos valores pueden res de nitrógeno isotópico estable, son característicos tener varias interpretaciones, una de las cuales es el de otras especies de mamíferos en el Alto Golfo de reflejo de una tasa respiratoria más alta en vaquita, California y Delta del Río Colorado como es el caso

atribuida a una concentración mayor de CO2 liberado de Z. californianus (Fig. 4; Newsome et al., 2006). El (Valiela, 1995). La vaquita tiene una actividad de nado enriquecimiento observado en la vaquita refleja dos constante al vivir en un área tan dinámica como es el cuestiones, una posición elevada en la trama trófica Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado (Fig. 2; Steele y Daniel, 1978; DeNiro y Epstein, 1981; (Hernández-Áyon et al., 1993 y Santa María del Angel Kelly, 2000) y la naturaleza del hábitat que ocupa, cuyos et al., 1994), aunque esto es meramente especulativo valores son isotópicamente enriquecidos por el alto dada la nula información sobre fisiología en P. sinus. contenido de materia orgánica, sobre todo en la parte El origen del carbono en la base de la trama alimentaria oeste (Cuadro 2; Aguíñiga, 1999). Los valores se ubi- es probablemente común en ambas especies. can cerca del intervalo del delfín común (Delphinus capensis) el cual se ha considerado un depredador La proporción C/N es relativamente baja en P. sinus generalista en la zona costera del Golfo de California y en la proporción encontrada en Z. californianus (Fig. 3; Niño-Torres et al., 2006). La vaquita muestra (C/N=2.98) sugiriendo que los dientes de la vaquita son así mismo una dieta generalista en la cual se recono- enriquecidos en nitrógeno, con respecto a la propor- cen elementos correspondientes a especies demersales ción de carbono total. Con base en Newsome et al., (Hoefs, 2004). La dispersión de la señal isotópica es- (2006), al crecer los organismos y dejar de alimentarse table en la vaquita indica que además de presentar una con la leche de la madre rica en proteínas y éstas en dieta complejamente diversa, el tamaño de la muestra nitrógeno, presentan una disminución en la concen- estudiada es pequeña, reflejando solamente una parte tración de este elemento que probablemente maximice de la población como se ha visto en estudios con po- la señal de carbono de la dentina, lo cual no se pudo blaciones humanas (Fig. 1; Macko et al., 1999). comprobar, dado que no se contó con una muestra suficiente para obtener la edad de los individuos por conteo de capas de dentina. De igual manera, la dife- rencia en los valores de nitrógeno elemental entre CONCLUSIONES vaquita y lobo marino puede deberse a las diferencias encontradas en el metabolismo de cada una de éstas, Los valores elementales de carbono y nitrógeno en en el marco de la asimilación de proteínas. Lo anterior dientes de P. sinus reflejan hábitos alimenticios de un puede estar asociado al tipo de presas que cada una depredador. de las dos especies utiliza prioritariamente en la dieta La variación isotópica estable de δ13C y de δ15N fue y en la eficiencia de asimilación en el consumo de grande. Los resultados permitieron reconocer la ausencia proteína animal (Valiela, 1995). Ya que sólo se pudo de diferencias significativas en la procedencia, estra- realizar el análisis elemental de un diente, por no tegias de preservación y naturaleza de las muestras. contar con el material suficiente para llevar a cabo ambas Los valores reconocidos son característicos de espe- pruebas (análisis elemental e isótopos estables), no se cies costeras que se alimentan en una trama de origen pudo comprobar que el resto de los especimenes fotoautotrófica. Los valores de δ13C sugieren que los siguiera el mismo comportamiento y presentara calamares contribuyen de forma importante en la dieta valores en la relación C/N igualmente altos. de la vaquita que se ubica, con base en los valores de Los valores isotópicos estables reconocidos para la nitrógeno isotópico estable en nivel trófico 4. Los va- vaquita la ubican como una especie cuya dieta es ca- lores isotópicos muestran diferencias grandes que con racterística de ecosistemas costeros por sus valores el número de especimenes reducido requiere analizar- de carbono isotópico estable enriquecidos, cuyo ori- se en forma conservadora. gen es el de una trama de tipo fotoautotrófica (DeNiro Comparando con otros mamíferos marinos los valores y Epstein,1978; Díaz-Gamboa, 2003; Niño-Torres et al., de vaquita fueron significativamente más enriquecidos 2006). Estos valores son similares, aunque un poco que los de la especie hermana P. phocoena y fueron más enriquecidos en carbono isotópico estable, a los similares a los valores registrados para otras especies reconocidos en otros mamíferos de la región del Alto de mamíferos marinos en la región. Golfo de California (Díaz-Gamboa, 2003; Newsome et al., 2006; Niño-Torres et al., 2006), sugiriendo Una recomendación importante a las colecciones es la elementos comunes en el tipo de trama alimentaria incorporación de información detallada sobre la loca- (Fig. 3). La vaquita se ubica en un nivel trófico carac- lidad de origen de las muestras para la interpretación terístico de un carnívoro (Fig. 2), sus elevados valo- de los resultados.

152• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Composición elemental e isotópica estable de δ13C y δ15N en Phocoena sinus

AGRADECIMIENTOS DeNiro M., y S. Epstein. 1978. Influence of diet on the distribution of carbon isotopes in animals. A la Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Geochimica et Cosmochimica Acta 42: 495- 506. Biología de la UNAM, a la Colección Osteológica del DeNiro, M. y S. Epstein. 1981. Influence of diet on the Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo distribution of nitrogen isotopes in animal. A.C. –Guaymas, al Instituto Tecnológico de Monterrey Geochimica et Cosmochimica Acta 42: 495-506. –Campus Guaymas, y especialemente al M. en C. Janitzio Ejido Villareal por el apoyo prestado para la obtención Diario Oficial de la Federación (6 de marzo de 2002). de muestras, así como su ayuda y comentarios duran- NOM-059-ECOL-2001. Protección ambiental- te el desarrollo de los análisis; a la Colección de especies nativas de México de flora y fauna Mastozoología de la Facultad de Ciencias, por la do- silvestres-categoría de riesgo y especificaciones nación de dientes y vértebras para realizar este estu- para su inclusión, exclusión o cambio- lista de dio. Al Laboratorio de Análisis Elemental y Fluores- especies en riesgo. SEMARNAT. Estados Unidos cencia del Instituto de Química de la UNAM por el Mexicanos. http://www.ine.gob.mx/ueajei apoyo con el análisis de muestras. Al Laboratorio de norma59a.html. Isótopos Estables del Instituto de Geología, especial- Díaz-Gamboa, R. 2003. Diferenciación entre tursiones, mente al QFB Francisco Javier Otero Trujano, por su Tursiops truncatus, costeros y oceánicos en el ayuda y comentarios en la preparación y análisis de Golfo de California por medio de isótopos esta- muestras. Al Dr. Aurioles-Gamboa, por sus acertados bles de carbono y nitrógeno. Tesis de Maestría comentarios que ayudaron a mejorar el presente estu- CICIMAR-IPN. 62 p. dio, así como por facilitarnos valores elementales e isotópicos de lobo marino. Los comentarios de dos re- Findley, L., J. Nava. y J. Torre. 1995. Food habits of visores anónimos fueron de gran apoyo. Al Posgrado Phocoena sinus (Cetacea: Phocoeanidae). Resú- en Ciencias del Mar y Limnología, al CONACYT y al menes XI Conferencia Bienal Sobre Biología de PROYECTO IN-224503 por el apoyo con beca de maestría Los Mamíferos Marinos. E.U.A. 37 p. a la primera autora para el desarrollo de este estudio. Fry, B. 2006. Stable isotope ecology. Springer Science and Business Media, New York. 308 p. Gallo-Reynoso, J. P. 1998. La vaquita y su hábitat LITERATURA CITADA crítico en el Alto Golfo de California. Gaceta Ecológica. Instituto Nacional de Ecología. Aguíñiga, S. 1999. Geoquímica de la Cuenca Estuarina SEMARNAP. 47: 29-44. del Río Colorado: d13C, d15N y biomarcadores lipídicos en sedimentos superficiales. Tesis de Hernández-Ayon, M., S. Galindo-Bect, B. Flores-Báez, Doctorado. Instituto de Investigaciones Oceano- y S. Álvarez-Borrego, S. 1993. Nutrient lógicas. Universidad Autónoma de Baja California. concentrations are high in the turbid waters of Ensenada, B. C. 155 p. the Colorado river delta. Estuarine, Coastal and Shelf Science 37: 593- 602. Brownell, R. 1986. Distribution of the vaquita Phocoena sinus in Mexican waters. Marine Mammal Science Hobson, K. y J. Sease. 1998. Stable isotope analyses 2(4): 299-305. of thoot annuli reveal temporal dietary records: An example using Steller sea lions. Marine Coplen, T., W. Brand, M. Gehre, M. Gröning, H. Meijer, Mammal Science 14 (1): 116-129. B. Toman, y R. Verkouteren 2006. After two decades a second anchor for the VPDB δ13C scale. Hoefs, J. 2004. Stable Isotope Geochemistry. a Rapid Communications in Mass Spectrometry 5 . Ed. Springer. Alemania. p. 1-28. 20 (21): 3165-3166. Kelly, J. 2000. Stable Isotopes of carbon and nitrogen in the study of avian and mammalian trophic Das, K., C. Beaus, L. Holsbeek C, G. Mauger, S. D. Berrow, ecology. Canadian Journal of Zoology 78: 1-27. y E. Rogan. J. Bouquegneau. 2003. Marine mammals from northeast Atlantic: relationship Lesage, V., M. Hammill, M. y K. Kovacs. 2001. between their trophic status as determined by δ13C Marine mammals and the comunity structure of and δ15N measurement their trace metal the estuary and Gulf of St Lawrence, Canada: concentrations. Marine Environmental Research Evidence from stable isotope analysis. Marine 56: 349-365. Ecology Progress Series 210: 203-221.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •153 Mónica Yanira Rodríguez Pérez, Elva Escobar-Briones, Juan Pablo Gallo Reynoso, Pedro Morales Puente y Edith Cienfuegos Alvarado

Macko, S., M. Engel, V. Andrusevich, G. Lubec, T. Sagerup, K., E. Henriksen, J. Skaare y G. Gabrielsen. O’Connell, T. y R. Hedges. 1999. Documenting 2002. Intraspecific variation in trophic feeding the diet in ancient human population through levels and organochlorine concentration stable isotope analysis of hair. The Royal Society in Glaucous Gulls (Larus hyperboreus) from 354: 65-76. Bjornoya, the Barents Sea. Ecotoxicology 11: 119–125. Minagawa, M. y E. Wada. 1984. Stepwise enrichment of δ15N along food chains: further evidence and Silber, G. K.1988. Observations on the Behavior and the relation betwen δ15N and animal age. Geochimica ventilation cycles of the vaquita, Phocoena sinus. et Cosmochimica Acta 48: 1135- 1140. Marine Mammal Science 4 (1): 62-67. Morales-Zarate, M., F. Arreguín-Sánchez, J. López- Silber, G. 1990. Occurrence and distribution of the va- Martínez, J. y S. Lluch-Cota. 2004. Ecosystem quita, Phocoena sinus, in the northern Gulf of trophic structure and energy flux in the Northern California. Fishery Bulletin 88: 339-346. Gulf of California, México. Ecological Modelling 174: 331-345. Steele, K. y R. Daniel. 1978. Stable isotope analysis of human remains: a further complication to the use Muir, D., M. Segestro, K. Hobson, C. Ford, R. Stewart of variation in the natural abundance of δ15N for S. Olpinski, S. 1995. Can seal eating explain elevated tracer studies. Journal of Agricultural Sciences levels of PCBs and organochlorine pesticides in 90: 7-9. walrus blubber from eastern Hudson Bay (Canada). Environmental Pollution 96: 335-348. Trimble, C. y S. Macko. 1997. Stable isotope analysis of human remains: a tool for cave archaeology. Newsome, S., P. Koch, M. Etnier y D. Aurioles-Gamboa. Journal of Caves and Karst Studies 59(3): 2006. Using carbon and nitrogen isotope values 137-142. to investigate maternal strategies in northeast Pacific Otariids. Marine Mammal Science 22(3): Unkovich, M., J. Pate, A. Mc Neill, A. y D. Gibbs. 556-572. 2001. Stable isotope techniques in the study of biological processes and functioning Niño-Torres C., J. P. Gallo-Reynoso, F. Galván-Maga- of ecosystems. Kluwer Academic Publishers. ña, E. Escobar-Briones, E. y S. Macko. 2006. p. 1-18. Isotopic analysis of δ13C, δ15N y δ34S “a feeding tale” in teeth of the longbeaked common dolphin, Vander-Zanden, M. y J. Rassmusen. 2001. Variation in δ15 δ13 Delphinus capensis. Marine Mammal Science N and C trophic fractionation: implications 22(4): 831-846. for aquatic food web studies. Limnology and Oceanogrphy 46 (8): 2061-2066. Pauly, A., W. Trites E, Capuli, E. y V. Christensen. 1998. Diet composition and trophic levels of marine Valiela, I. 1995. Marine Ecological processes. New York. mammals. Journal of Marine Science 55: 467- 481. p. 203-245. Pérez-Cortés, H. 1996. Contribución al conocimiento de Vidal, O. 1995. Population biology and incidental la biología de la vaquita Phocoena sinus. Tesis mortality of the vaquita, Phocoena sinus. Report de Maestría. Instituto de Ciencias del Mar y International Whaling Commission. Special Issue Limnología. UNAM. 69 p. 16: 247-271. Pinnegar, J., S. Jennings, C. O’brien, y V. Polunin. 2002. Villa-Ramírez, B., A. Delgado-Estrella, A. y M. Peralta- Long-term changes in the trophic level of the Pérez. 1995. Aportaciones Recientes al conocimiento Celtic Sea fish community and fish market de la biología y distribución de Phocoena sinus price distribution. Journal of Applied Ecology 39: (Cetacea: Phocoenidae). Revista de la Sociedad 377–390. Mexicana de Historia Natural 46: 163-172. Post, M. D. 2002. Using stable isotopes to estimate Walker, J. y S. Macko. 1999. Dietary studies of marine trophic position: Models, methods, and mammals using stable C y Nisotopic ratios of assumptions. Ecology 83 (3): 703-718. teeth. Marine Mammal Science 15(2): 314-334. Rau, G. H., T. Takahashi y D. Marais. 1989. Latitudinal Walker, J., C. H. Potter y S. Macko. 1999. The diets of variations in plankton δ13C: Implications for CO2 modern and historic bottlenose dolphin popu- and productivity in past oceans. Nature 341: 516- 518. lations reflected through stable isotopes. Marine Mammal Science 15(2): 314-334.

154• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Grasa corporal del ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) de una selva alta perennifolia de Veracruz, México

Body fat of the Desmarest´s spiny pocket mouse (Heteromys desmarestianus) from a tropical rain forest in Veracruz, México

Fernando A. Cervantes1* y Berenice Brito Brito1, 2

Resumen. El ratón de abazones (Heteromys fat of spiny pocket mice from a tropical rain forest desmarestianus) habita en selvas húmedas del sures- of Los Tuxtlas, Veracruz. The conventional method of te de México y se alimenta principalmente de semillas, hexane was utilized to estimate body fat. Data showed pero se desconoce la cantidad de lípidos que almace- that 10% of the dry weight of adult spiny pocket mice na en su organismo y su posible relación con el is body fat, and this value lightly and negatively ambiente. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fué correlated to body size. Lipid deposition and utilization conocer la cantidad de grasa corporal que acumula este in this rodent may depend upon food hoarding, roedor durante la época seca en una selva alta seasonality and reproduction events. Further research perennifolia de Los Tuxtlas, Veracruz. Se utilizó el método is needed to know the lipid cycle of this rodent and convencional del hexano para estimar grasa corporal. how it is related to the environment. El 10% del peso seco del ratón de abazones adulto correspondió a grasa corporal, que se correlacionó Key words: lipids, reproduction, seasonal, tropical, ligera y negativamente con el tamaño del ejemplar. La Heteromyidae, Rodentia. acumulación y uso de lípidos de esta especie depen- de, al parecer, de la energía obtenida de las semillas que almacena y está relacionada con la precipitación estacional y la reproducción. Se requiere investigación INTRODUCCIÓN adicional para conocer el ciclo de lípidos de este roe- Los ratones con abazones externos de la familia dor y su relación con el ambiente. Heteromyidae habitan exclusivamente en el Continen- Palabras clave: lípidos, reproducción, estacional, tro- te Americano, entre los que destaca el género Heteromys pical, Heteromyidae, Rodentia. (Patton, 2005). Este taxón tiene tres especies en Méxi- co, H. gaumeri y H. nelsoni, que son endémicas, y Abstract. The spiny pocket Mouse (Heteromys H. desmarestianus cuya distribución abarca los desmarestianus) dwells the tropical rain forest of estados de Veracruz, Tabasco, Oaxaca y Chiapas, en southeastern México and feeds mainly upon seeds; it México (Villa-Ramírez y Cervantes, 2003), y continúa is unknown how much body fat accumulates and how su distribución hasta América del Sur. Esta especie this relates to environmental seasonality. Therefore, the habita principalmente en selvas húmedas y normalmente aim of this research was to quantify the amount of body es abundante en su habitat.

1 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, C. P. 04510 México, Distrito Federal 2 Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •155 Fernando A. Cervantes y Berenice Brito Brito

Heteromys desmarestianus (Fig. 1) es uno de los tienen tasas de supervivencia más altas y mejor repro- principales removedores de semillas y frutos del sue- ducción (Pitt et al., 2006). En latitudes norteñas la grasa lo de la selva (Martínez-Gallardo y Sánchez-Cordero, es el recurso metabólico primario durante la hiberna- 1997). Sin embargo, se desconoce la forma en que uti- ción de los murciélagos (Krulin y Sealander, 1972) y liza las semillas que consume, un alimento de alto con- también en el estado de torpor de roedores (Nestler et tenido energético, y la cantidad de energía que obtie- al., 1996). Estos reportes además concuerdan con ha- ne del mismo. Es probable que parte de esta energía llazgos en roedores como Microdipodops megacephalus la acumule como grasa corporal; inclusive, al efectuar y Peromyscus leucopus en que la abundancia de disecciones de este roedor se pueden observar acu- alimento influye en la cantidad de lípidos corporales mulaciones de grasa entre la piel y el cuerpo y en el almacenados (Harris, 1987; Judd et al., 1978). En estas interior de la cavidad abdominal, lo que coincide con especies se han registrado cambios en su contenido observaciones en otros roedores (Yabe et al., 1995); de grasa corporal en respuesta a la estacionalidad no obstante, se desconoce cuándo y cómo la utiliza. climática. Para organismos de zonas tropicales, donde la estacionalidad ambiental también puede ser intensa Se ha visto en otros mamíferos que la acumulación de debido a las sequías y elevadas temperaturas, existe lípidos, además de servir para soporte de órganos in- poca información al respecto. ternos, balance durante la locomoción y aislamiento térmico corporal (Tannenbaum y Pivorun, 1987), es una En cuanto a Heteromys desmarestianus no se ha fuente de energía para funciones esenciales del orga- reportado información sobre estos parámetros. Por ejem- nismo, tales como la reproducción y el metabolismo plo, en especies de ardilla y liebre que no almacenan basal (Wirsing et al., 2002). De tal manera que los cantidades grandes de lípidos, se han registrado va- mecanismos de almacenamiento de grasa corporal se lores menores al 5% de su masa corporal, mientras que llegan a convertir en estrategias para garantizar una en mamíferos que hibernan, se han calculado niveles fuente de energía durante períodos de estrés ocasio- de lípidos de más del 10% (Wirsing et al., 2002). Sin nados por escasez de alimento y cambios adversos de embargo, en el ratón de abazones se esperaría que temperatura ambiental (Yabe, 1994). la cantidad de grasa corporal almacenada para ser utilizada en reproducción y crecimiento fuera propor- La grasa puede ser un buen indicador del estado cionalmente menor que en especies de roedores de nutricional de las especies de mamíferos pequeños y latitudes más norteñas que habitan en ambientes es utilizada como una medida de sus reservas energé- altamente estacionales, independientemente de la can- ticas (Bailey, 1968). Los individuos con mayores reservas tidad de alimento que pueda tener a su disposición.

Figura 1. Ejemplar macho adulto del ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) de la Selva Alta Perennifolia de la Estación de Biología Los Tuxtlas, Instituto de Biología, UNAM, Veracruz, México. Fotografía de Berenice Brito Brito.

156• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Grasa corporal del ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) de una selva alta perennifolia de Veracruz, México

Para evaluar estas hipótesis en el ratón de abazones La determinación del contenido de grasa corporal se es necesario conocer las cantidades y dinámica del realizó mediante la técnica de extracción de lípidos de almacenamiento de lípidos en forma de grasa corporal Yabe (1992), la cual consiste en pesar al organismo recién que genera este roedor. Diversos aspectos ecológicos, sacrificado, sin cabeza ni vísceras (PC, peso corporal) morfométricos y genéticos (Ramírez Vite, 2009; con una balanza analítica (nivel de precisión 0.001). Reichman y Price, 1993) de H. desmarestianus han sido Se cortó el cuerpo en segmentos de aproximadamente estudiados. Sin embargo, no existen datos sobre esta 1.5 cm y se colocaron en papel aluminio previamente especie relacionados con este aspecto fisiológico que pesado (Yabe, 1992). Esta muestra se secó en un permitan entender la dinámica de los lípidos que horno a 80°C durante 48 h o más hasta alcanzar almacena. Por lo tanto, el propósito de este trabajo un peso seco (PS) constante. Posteriormente la mues- fue determinar el contenido de grasa corporal del tra se colocó en un matraz y se le agregó 80 ml ratón de abazones. de hexano; el primer lavado con hexano se torna ama- rillo por la presencia de los lípidos y se realizaron de tres a cinco lavados con el solvente hasta que cambió a color transparente. La muestra se volvió a secar en MATERIALES Y MÉTODOS el horno a 80°C hasta obtener un peso seco constan- te libre de grasa (PSLG). La cantidad (g) de grasa cor- Área de estudio. El área de estudio fué la Selva Alta poral de cada organismo se calculó como PS – PSLG. Perennifolia de La Estación de Biología Los Tuxtlas, Los cráneos de los roedores colectados se prepara- Instituto de Biología, Universidad Nacional Autóno- ron como ejemplares de museo y se examinaron sus ma de México (EBLT), colindante con el Municipio de dientes molariformes para determinar su categoría de San Andrés Tuxtla, Estado de Veracruz, México. Esta edad (Rogers y Schmidly, 1982). Asimismo, se midió la área se ubica dentro de la Reserva de la Biosfera Los longitud total del cráneo de cada individuo con un vernier Tuxtlas, a 33 km al noreste del poblado de Catemaco marca Mitutoyo de precisión 0.01 mm (Lira et al., 1994) (95° 04’ longitud W, 18° 35’ latitud N). El clima de la como un indicador de su tamaño. Posteriormente, se región es cálido-húmedo con una precipitación anual depositaron en la Colección Nacional de Mamíferos promedio de 4,560 mm, donde el mes con mayor preci- (CNMA) del Instituto de Biología, UNAM, para utili- pitación es octubre; la época seca es marzo-mayo, zarlos en otros proyectos en proceso. mientras que la húmeda es junio-febrero (Coates-Estrada y Estrada, 1986). La temperatura promedio anual es de Trabajo de gabinete. Se recopilaron y examinaron 23.7°C, con la temperatura más alta en mayo, que co- los datos de precipitación pluvial de los últimos 10 años rresponde al mes con menor precipitación (Soto y Gama, de la Estación Meteorológica de la EBLT para identifi- 1997). car el período que corresponde a la época seca. Las evaluaciones estadísticas se efectuaron utilizando el Trabajo de campo. Se realizó una visita cada mes software STATISTICA versión 8.0 (StatSoft, Inc. 2007). (abril, mayo y junio) a la EBLT durante la época seca del año 2008 para capturar roedores de abazones (Heteromys desmarestianus) bajo el permiso de colec- tor FAUT-0002 expedido por la Dirección General de RESULTADOS Vida Silvestre, SEMARNAT. Se utilizaron trampas tipo Sherman con un cebo compuesto de avena y vainilla Las fechas de colecta (abril-junio) de los ratones de y se colocaron cada 10 m en transectos de 400 m alre- abazones fueron durante parte de la época seca del dedor de las 18:00 horas; se revisaron al día siguiente área de estudio (Fig. 2); el tercer mes de colecta coin- al amanecer. cidió con la finalización de la época seca y, consecuen- temente, con el inicio de la de lluvia. La cantidad y Trabajo de laboratorio. Los ratones capturados distribución de precipitación pluvial durante la época fueron sacrificados en el laboratorio de la EBLT de acuer- seca del año 2008 coincide con el patrón de precipita- do con lineamientos convencionales internacionales ción de los 10 años previos a las fechas de colecta en (Gannon et al., 2007); para cada individuo se registró esa zona (Fig. 2). el sexo, se examinó su pelaje para asociarlo a una ca- tegoría de edad (Rogers y Schmidly, 1982) y se toma- Se colectaron 31 ejemplares del ratón de abazones: ron sus medidas merísticas convencionales (Romero 6 en abril, 2 en mayo y 23 en junio, de los que 15 fue- Almaraz et al., 2007). ron hembras (8 adultas y 7 jóvenes) y 16 machos (5 adultos y 11 jóvenes; Apéndice 1). No se registra- ron individuos subadultos.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •157 Fernando A. Cervantes y Berenice Brito Brito

Cuadro 1. Peso (promedio y desviación estandar) y porcentaje del contenido de grasa corporal del ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) durante la época seca del año 2008 en la Estación de Biología Los Tuxtlas, Instituto de Biología, UNAM, Veracruz, México.

Categoría de Adulto Joven total edad / sexo 1.44 ± 0.36 g 1.11 ± 0.57 g 1.28 ±0.48 g Hembra 10.8% 13.5% 12.0% (n = 8) (n = 7) (n = 15) 1.45 ± 0.36 g 0.84±0.43 g 1.03 ± 0.49 g Figura 2. Precipitación pluvial promedio en la Selva Alta Macho 8.9% 12.0% 11.0% Perennifolia de la Estación de Biología Los Tuxtlas, Instituto de (n = 5) (n = 11) (n = 16) Biología, UNAM, Veracruz, México. 1.44 ± 0.34 g 0.95 ± 0.49 g 1.15 ± 0.50 g total 10.1% 12.6% 11.5% Para conocer si un individuo pequeño o de menor ta- (n = 13) (n = 18) (n = 31) maño acumula la misma cantidad de lípidos que un individuo grande, se correlacionaron el tamaño del individuo, dado por la longitud total del cráneo, y el mayor que la cantidad registrada para los 18 jóvenes contenido de su grasa corporal. El resultado fue una (0.95 g; z de Wilcoxon = 2.69, P = 0.007; Cuadro 1). tendencia a que los ejemplares pequeños presentan En contraste, los jóvenes muestran un porcentaje de valores de lípidos acumulados mayores que los de lípidos mayor (12.6%) en relación al peso seco del in- los individuos grandes (m = -0.619, b = 33.43, Fig. 3; dividuo; sin embargo, esta diferencia porcentual no es Apéndice 1), lo que se traduce en una ligera pero estadísticamente significativa (x2 = 0.01, P = 0.93). significativa correlación negativa entre ambas variables (r = -0.453, P = 0.012). El promedio total de contenido En cuanto a los resultados por categoría de sexo, de grasa corporal considerando a todos los ejempla- encontramos que las 15 hembras concentraron un pro- res fue de 1.15 g, lo que equivale a un promedio de medio de 12.0% de lípidos corporales, mientras que los 11.5% del peso seco de cada organismo (Cuadro 1). 16 machos un poco menos, el 11.0%, diferencia que tampoco resultó ser significativa (x2 = 0.01, P = 0.93). Al separar a los 31 ejemplares por categorías de edad, En este caso, el peso seco de grasa corporal acumula- se observa que el peso promedio de la grasa corporal do por las hembras fue mayor que el de los machos acumulada de los 13 adultos (1.44 g) es un poco pero estadísticamente no significativo (1.28 y 1.03 g, respectivamente; z de Wilcoxon = 1.41, P = 0.15). Este mismo patrón se refleja en jóvenes y adultos.

DISCUSIÓN

De acuerdo con los registros de la EBLT, la precipita- ción pluvial de la época seca del año 2008 fue típica en ese lugar si se compara con la cantidad y distribu- ción de precipitación registrada ahí mismo durante los 10 años anteriores a este estudio. Por lo tanto, se confirma que nuestra colecta de ejemplares se efectuó durante el período de la época seca de la selva para el año 2008, particularmente en la segunda mitad del mismo, cuan- do se acumulan los efectos de la sequía, la produc- Figura 3. Variación del contenido de grasa corporal promedio del ción primaria es menor (Ibarra-Manríquez et al., 1997) ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) en función de su y se presenta el primero (mayo-junio) de dos picos tamaño durante la época seca del año 2008 en la Selva Alta Perennifolia de la Estación de Biología Los Tuxtlas, Instituto de reproductivos del ratón de abazones (Martínez-Gallar- Biología, UNAM, Veracruz, México. do y Sánchez-Cordero, 1997).

158• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Grasa corporal del ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) de una selva alta perennifolia de Veracruz, México

El ratón de abazones almacena semillas en sus madri- energía que difícilmente estaría acumulada en forma de gueras como reserva de alimento y fuente de energía lípidos desde el fin de la lactancia. Similarmente, la fuente (Reichman y Price, 1993), la cual podría utilizar en lu- de energía primaria de los adultos, que en ese momen- gar de acumular grasa corporal, como ha sido obser- to están activos reproductivamente, dependería tam- vado en roedores de latitudes norteñas (Tannenbaum bién de semillas almacenadas, de la caída de semillas y Pivorun, 1987). Si en la época seca el ratón de abazones que en ese momento se incrementa, o de ambas. utiliza como fuente de energía las semillas que alma- cenó durante los dos picos de caída de semillas: el inicio Los roedores que utilizan grasa corporal como reser- de la temporada de lluvias (junio) y durante la época va energética para sobrevivir la estación desfavorable de huracanes (noviembre-febrero; Ibarra-Manríquez et son los que habitan en latitudes norteñas con ambientes al., 1997), entonces es probable que no dependa de estacionales. Por ejemplo, los individuos adultos del la energía de grasa corporal acumulada. Por ejemplo, la ratón omnívoro Peromyscus maniculatus de las mon- rata Bandicota bengalensis de Nepal, quien almacena tañas de Carolina del Norte, USA, presentan en pro- cantidades notables de alimento en sus madrigueras medio 21% de grasa corporal durante el invierno, mientras (Yabe et al., 1995), no almacena grasa corporal para que durante el verano, época de su reproducción y sobrevivir el invierno ni habita como comensal cerca abundancia de alimento local, registran 15% (Tannebaum de habitaciones humanas. y Pivorum, 1987). De manera similar, la rata herbívora Sigmodon hispidus de Kansas, USA, muestra un pa- Nuestros resultados indican que aunque los ejempla- trón donde sus niveles de acumulación de lípidos durante res de tamaño grande del ratón de abazones presen- el invierno equivalen al doble de los del verano (Fleharty tan mayor cantidad de grasa corporal que la que se et al., 1973). Asimismo, algunos roedores de zonas registra en individuos de menor tamaño, un individuo desérticas, como Microdipodops megacephalus, de- de menor tamaño puede presentar valores mayores de positan grasa en la cola como una reserva de energía lípidos acumulados en proporción a su masa corporal. para utilizarla en períodos de escasez de alimento o de Esta tendencia se confirma cuando se comparan adul- temperaturas frías (Harris, 1987). En contraste, el ra- tos y jóvenes, ya que los primeros tienen más grasa que tón de abazones de la selva tropical, muestra un valor los segundos, pero porcentualmente tienen menos. promedio de lípidos de 10% durante la época seca (Cuadro 1). La literatura no contiene información sobre grasa cor- poral de organismos jóvenes que permita hacer com- En otras regiones tropicales y subtropicales se ha paraciones. No obstante, observaciones conductuales observado que más que el aislamiento térmico y el gasto de ratones de abazones en cautiverio revelaron que metabólico, la precipitación pluvial y la reproducción empiezan a consumir alimento sólido del tipo de semi- podrían explicar mejor la variación anual de los lípidos. llas y rebanadas de manzana a los 16 días de edad Por ejemplo, el nivel de grasa acumulada de los roe- (Fleming, 1977); a los 18, los jóvenes usan regularmente dores Lemniscomys striatus y Praomys natalensis de sus abazones para transportar semillas y son destetados Uganda, en Africa Ecuatorial, fue menor en el pico de entre las 3 y 4 semanas de edad, cuando en condicio- sus eventos reproductivos, que coincidió con una mayor nes silvestres ya son atrapables y apenas pesan el precipitación (Field, 1975). Similarmente, la acumulación 60 % de un individuo adulto de 120 días de edad (Fleming, de grasa corporal en el ratón Peromyscus leucopus en 1977). Es probable que si los ejemplares silvestres de una zona subtropical del sur de Texas, USA, depen- la selva de los Tuxtlas pasan por un patrón de desa- dió de la calidad y cantidad de alimento, varió con la rrollo similar, su demanda energética sea intensa des- precipitación y se consumió al utilizarla en la repro- de el destete. Si esta etapa se presenta durante la época ducción (Judd et al., 1978). Estos resultados son seca, entonces un factor limitante es la disponibiliad similares a los obtenidos en el presente estudio, en donde de fuentes de energía. el ratón de abazones se colectó durante el pico de su reproducción y en presencia de los valores menores Los ratones de abazones jóvenes colectados en junio de precipitación, por lo que sus niveles de lípidos podrían durante el presente estudio, que coincide con el fin también reflejar el gasto energético en ese período de la época seca e inicio de la de lluvia, cuyo peso del año. total por individuo equivale a no más del 50% de un adulto (Apéndice 1; Fleming, 1977), tuvieron que acu- Las hembras y machos adultos del ratón de abazones mular lípidos a lo largo de la época seca hasta alcan- no mostraron diferencias significativas en su grasa zar un promedio de 0.95 g (Cuadro 1). Por lo tanto, es corporal, pero los datos indican una tendencia a que factible que la transición de joven a adulto demande las hembras almacenen más que los machos, inclusive la utilización de semillas que permita la obtención de en proporción al peso seco del individuo (Cuadro 1).

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •159 Fernando A. Cervantes y Berenice Brito Brito

Esto podría estar relacionado con los costos energé- LITERATURA CITADA ticos de gestación y lactancia en donde se requiere de una mayor cantidad de reservas energéticas en las Bailey 1968. A weight-length relationship for evaluating hembras; este patrón fue observado también en po- physical condition of cottontails. Journal of blaciones subárticas del ratón Peromyscus maniculatus, Wildlife Management 32: 835-841. donde las hembras presentan una mayor cantidad de lípidos que los machos durante todo el año (Gyug y Coates-Estrada, R., y A. Estrada. 1986. Manual de iden- Millar, 1980). De forma similar, las hembras de murcié- tificación de campo de los mamíferos de la Esta- lagos insectívoros en Jamaica mostraron mayor canti- ción de Biología “Los Tuxtlas”. Instituto de Bio- dad de grasa hasta el inicio de la época seca (McNab, logía, UNAM, México. 151 p. 1976). Field, A. C. 1975. Seasonal changes in reproduction, diet and body composition of two equatorial rodents. East African Wildlife Journal 13: 221-235. CONCLUSIONES Fleharty, E.D., M. E. Krause y D. P. Stinnett. 1973. Body composition, energy content, and lipid cycles of El ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) de four species of rodents. Journal of Mammalogy la selva alta perennifolia presenta acumulación de grasa 54(2): 426-438. corporal durante la época seca del año, donde los in- dividuos grandes, básicamente adultos, presentan mayor Flemming, T. 1977. Growth and development of two cantidad de lípidos que los jóvenes, pero menor en species of tropical heteromyid rodents. The proporción a la masa corporal. Es probable que este American Midland Naturalist 98(1): 109-123. roedor utilice principalmente la energía que obtiene directamente de su alimento almacenado y no de los Gannon, W. L., R. S. Sikes and the Animal Care and lípidos que almacena en su cuerpo. La estacionalidad Use Committee of the American Society of de la precipitación pluvial y la caída de semillas pue- Mammalogists. 2007. Guidelines of the American den estar relacionados con la acumulación de lípidos, Society of Mammalogists for the use of wild mientras que su utilización podría estar influenciada mammals in research. Journal of Mammalogy por el gasto energético de su manutención corporal y 88(3): 809-823. reproducción. Gyug, L. W. and J. S. Millar. 1980. Fat levels in a subartic Es necesario obtener información completa sobre la populations of Peromyscus maniculatus. Journal variación estacional del almacenamiento de lípidos del of Zoology 58:1341-1346. ratón de abazones, su gasto energético y las variables ambientales de las selvas húmedas que influyen en estos Harris, H. J. 1987. Variation in the caudal fat deposit procesos. La interpretación de esta información será of Microdipodops megacephalus. Journal of útil para entender la importancia ecológica del ciclo de Mammalogy 68(1): 58-63. los lípidos de los mamíferos tropicales. Ibarra-Manríquez, G., M. Martínez-Ramos, R. Dirzo y J. Núñez-Farfán. 1997. La vegetación. In Historia Natural de Los Tuxtlas (E. González Soriano, R. AGRADECIMIENTOS Vogt y R. Dirzo, eds.). Instituto de Biología, UNAM, Instituto de Ecología, UNAM, y Comisión para El personal académico y administrativo de la Estación el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. México, de Biología Los Tuxtlas, Instituto de Biología, UNAM, Distrito Federal. p. 61-85. especialmente la Biól. Rosamond Coates, brindaron Judd, F. W., J. Herrera y M. Wagner. 1978. The facilidades para el desarrollo del trabajo de campo. relationship between lipid and reproductive cycles Diversos estudiantes brindaron auxilio durante el tra- of a subtropical population of Peromyscus bajo de campo y laboratorio en la Colección Nacional leucopus. Journal of Mammalogy 59: 669-676. de Mamíferos, Instituto de Biología, UNAM, particu- larmente Julieta Vargas Cuenca y Yolanda Hortelano Krulin, G. S., and J. A. Sealander. 1972. Annual lipid Moncada. Las recomendaciones de Géminis Vargas cycle of the gray bat, Myotis grisescens. Jaramillo mejoraron este escrito, que se derivó de la Comparative Biochemistry and Physiology 42A: participación de la tesis de licenciatura de Berenice Brito 537-549. Brito en el proyecto Mamíferos de Los Tuxtlas, Veracruz.

160• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Grasa corporal del ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) de una selva alta perennifolia de Veracruz, México

Lira, I. E., C. Mudespacher y B. García Guido. 1994. Romero Almaraz, M. L., C. Sánchez Hernández, C. García Theria. Diccionario de mamíferos. A. G. T. Editor. Estrada y R. D. Owen. 2007. Mamíferos peque- México, D. F. 174 p. ños, manual de técnicas de captura, preparación, preservación y estudio. Las prensas de ciencias. Martínez-Gallardo, R. y V. Sánchez-Cordero. 1997. His- Universidad Nacional Autónoma de México. toria natural de algunas especies de mamíferos México. 201 p. terrestres. In Historia Natural de Los Tuxtlas (E. González Soriano, R. Vogt y R. Dirzo, eds.). Soto, M. y L. Gama. 1997. Climas. In Historia Natural Instituto de Biología, UNAM, Instituto de Ecología, de Los Tuxtlas (E. González Soriano, R. Dirzo y UNAM, y Comisión para el Conocimiento y Uso R. C. Vogt, eds.). Instituto de Biología, UNAM, de la Biodiversidad. México, Distrito Federal. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso p. 591-609. de la Biodiversidad e Instituto de Ecología, UNAM. México, Distrito Federal. p. 7-23. McNab, B, K. 1976. Seasonal fat reserves of bats in two tropical environments. Ecology 57: 332-338. StatSoft, Inc. 2007. STATISTICA version 8.0. http// www.statsoft.com. Downloaded on 15 january Nestler, J. R., G. Dieter and B. Klokeid. 1996. Changes 2009. in total body fat during daily torpor in deer mice (Peromyscus maniculatus). Journal of Mammalogy Tannenbaum, M. y E. Pivorun. 1987. Seasonal changes 77(1): 147-154. in body fat in southeastern Peromyscus. Journal of Mammalogy 68(1): 154-157. Patton, J. L. 2005. Family Heteromyidae. In Mammal Species of the World. A Taxonomic and Geographic Villa-Ramírez, B. y F. A. Cervantes. 2003. Los mamífe- Reference, vol. II (D. E. Wilson, and D. M. A. Reeder, ros de México. Instituto de Biología, UNAM, y eds). 3rd ed., Johns Hopkins University Press. Grupo Editorial Iberoamericana. México, D.F. p. 884. 140 p. + disco compacto.

Pitt, J. A., S. Larivière y F. Messier. 2006. Condition Wirsing, A. J., T. D. Steury, and D. A. Murray. 2002. indices and bioelectrical impedance analysis to Noninvasive estimation of body composition in predict body condition of small carnivores. Journal small mammals: a comparison of conductive and of Mammalogy 87(4): 717-722. morphometric techniques. Physiological and Biochemical Zoology 75(5): 489-487. Ramírez Vite, S. 2009. Comparación morfométrica y cariotípica entre poblaciones de Heteromys Yabe, T. 1992. A simple method for determining fat desmarestianus (Rodentia: Heteromyidae) al su- deposits in rodents. Journal of the Mammalogical reste del estado de Veracruz. Tesis de Maestría. Society of Japan 16(2): 97-100. Instituto de Biología, UNAM. México, D. F. 118 p. Yabe, T. 1994. Fat deposits for wintering in the Norway Reichman, O. J. y M.V. Price. 1993. Ecological aspects rat, Rattus norvegicus. Journal of the Mamma- of the heteromyid foraging. In Biology of logical Society of Japan 19(2): 129-133. Heteromyidae. H. Genoways y J. Brown. Special publication No. 10 . The American Society of Yabe, T., R. C. Poudel, P. D. D. Shrestha, T. Kuwahata, Mammalogists. U. S. A. p. 539-574. and T. Kusano. 1995. Fat deposits in Rattus rattus, R. losea, Bandicota bengalensis, and B. indica. Rogers, D. S., and D. J. Schmidly. 1982. Systematics Journal of the Mammalogical Society of Japan of spiny pocket mice (Genus Heteromys) of the 20(2): 157-158. desmarestianus species group from México and Northern Central America. Journal of Mammalgy 63(3): 375-386.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •161 Fernando A. Cervantes y Berenice Brito Brito

Apéndice 1. Ejemplares del ratón de abazones (Heteromys desmarestianus) colectados durante la época seca del año 2008 en la Selva Alta Perennifolia de la Estación de Biología Los Tuxtlas, Instituto de Biología, UNAM, Veracruz, México. CATCO, número de catálogo de la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA), Instituto de Biología, UNAM; LTC, longitud total del cráneo; PT, peso total; PC, peso corporal; PS, peso seco; PSLG, peso seco libre de grasa; CGC, contenido de grasa corporal.

CATCO Sexo Fecha de Categoría LTC PT PC PS PSLG CGC Grasa Colecta de Edad (mm) (g) (g) (g) (g) (g) %

44902 27/05/2008 adulta 34.48 54.0 32.9 10.978 9.452 1.527 13.91 44922 26/06/2008 adulta 39.40 73.0 44.2 14.654 13.568 1.087 7.42 44917 25/06/2008 adulta 36.78 67.5 44.8 14.724 13.285 1.440 9.78 44916 25/06/2008 adulta 38.22 69.5 45.5 14.809 13.055 1.754 11.84 44910 25/06/2008 adulta 35.12 61.5 39.4 12.826 10.799 2.027 15.80 44898 09/04/2008 adulta 36.81 61.0 46.9 13.859 12.564 1.295 9.35 44899 09/04/2008 adulta 38.04 62.5 38.3 11.041 10.181 0.861 7.79 44921 26/06/2008 adulta 39.22 69.2 43.2 14.022 12.471 1.551 11.06 lactante 44896 08/04/2008 joven 34.93 50.2 31.9 9.534 7.612 1.922 20.15 44895 07/04/2008 joven 35.09 51.2 31.9 9.206 8.177 1.028 11.17 44907 24/06/2008 joven 33.76 53.0 33.0 10.286 8.879 1.407 13.68 44919 26/06/2008 joven 37.44 60.6 39.2 13.136 11.628 1.508 11.48 44900 09/04/2008 joven 30.24 30.2 17.3 4.108 3.544 0.564 13.73 44911 25/06/2008 joven 29.74 32.6 17.2 5.417 4.296 1.121 20.69 44908 24/06/2008 joven 33.10 38.0 25.9 6.853 6.605 0.249 3.63 44909 24/06/2008 adulto 37.83 81.1 52.9 17.412 16.078 1.334 7.66 44901 25/05/2008 adulto 36.70 78.9 47.6 13.758 11.852 1.905 13.85 44915 25/06/2008 adulto 37.15 76.0 48.8 16.342 14.716 1.627 9.95 escrotado 44920 26/06/2008 adulto 39.69 94.8 60.1 18.076 16.601 1.475 8.16 escrotado 44905 24/06/2008 adulto 39.60 94.2 59.4 18.357 17.424 0.933 5.08 escrotado 44906 24/06/2008 joven 31.94 39.8 21.6 6.089 5.339 0.750 12.31 44924 27/06/2008 joven 32.27 39.4 22.6 5.324 4.718 0.606 11.39 44925 27/06/2008 joven 32.48 44.1 30.0 6.652 5.408 1.244 18.70 44913 25/06/2008 joven 35.76 47.9 27.7 7.986 7.367 0.619 7.75 44903 24/06/2008 joven 32.01 39.6 23.7 6.654 5.773 0.881 13.23 44918 25/06/2008 joven 31.17 33.6 27.4 5.035 4.465 0.570 11.32 44904 24/06/2008 joven 33.70 41.1 23.8 6.894 6.071 0.823 11.94 44914 25/06/2008 joven 34.43 45.0 25.6 8.386 7.353 1.033 12.32 44912 25/06/2008 joven 31.30 31.9 17.3 4.803 4.379 0.424 8.83 44897 09/04/2008 joven 36.52 64.0 40.9 12.341 10.408 1.933 15.66 44923 25/06/2008 joven 31.24 30.0 16.2 4.668 4.239 0.429 9.18

162• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Genic variation in populations of Peromyscus (Rodentia: Muridae) in Chiapas, México

Variación genética en poblaciones de Peromyscus (Rodentia: Muridae) en Chiapas, México

Consuelo Lorenzo1*, Maricela García2 and Patricia Robles3

Abstract. We examined the allozymic variation of Resumen. Estimamos la variación aloenzimática de different populations of Peromyscus zarhynchus, diferentes poblaciones de Peromyscus zarhynchus, P. guatemalensis, and P. mexicanus from Chiapas, México, P. guatemalensis y P. mexicanus de Chiapas, México, and described their genic relationships. Samples of y describimos sus relaciones genéticas. Muestras de tissues were run in horizontal starch gel electrophoresis tejido se corrieron mediante electroforesis horizontal to assess the variation of 18 presumptive loci. The 79.6% en geles de almidón para estimar la variación de 18 pre- of loci examined were polymorphic in the three species suntos loci. El 79.6% de los loci examinados fueron examined. The species with the highest genetic variability polimórficos en las tres especies examinadas. La es- recorded was the widespread Guatemalan deer mouse, pecie más variable genéticamente fue el ampliamente P. guatemalensis, whereas the restricted Chiapan deer distribuido ratón guatemalteco, P. guatemalensis, mien- mouse, P. zarhynchus was the least variable genetically, tras que la especie de distribución restringida, el ra- with a high deficiency of heterozygotes. Peromyscus tón chiapaneco, P. zarhynchus fue la menos variable zarhynchus and P. mexicanus were genetically genéticamente, con una alta deficiencia de heterocigotos. characterized by the presence of unique alleles. The Peromyscus zarhynchus y P. mexicanus se caracteri- average of genetic differentiation (Wright´s FST) between zaron por la presencia de alelos únicos. El promedio populations of the three species was high and indicated de diferenciación genética (Wright´s FST) entre pobla- a high level of genetic diversity, and divergence among ciones de las tres especies fue alta e indica un alto populations. The estimated average number of migrants nivel de diversidad genética y divergencia entre po- exchanged (Nm) between all populations was indicative blaciones. El intercambio promedio de migrantes (Nm) of low potential gene flow. The values of genetic distance entre las poblaciones fue indicativo de un bajo potencial showed that P. guatemalensis and P. mexicanus are de flujo genético. Los valores de distancia genética genically closer to each other than any of them is to mostraron que P. guatemalensis y P. mexicanus están P. zarhynchus. The clustering procedure derived from genéticamente más relacionados entre sí que con the distance matrixes revealed clearly defined clusters, P. zarhynchus. El procedimiento de agrupamiento according to the geographic association of populations derivado de matrices de distancia reveló que la within the phenogram. distancia genética concuerda con la asociación geo- gráfica de las poblaciones dentro del fenograma. Key words: allozymes, electrophoresis, Peromyscus mexicanus, P. zarhynchus, P. guatemalensis, rodents. Palabras clave: aloenzimas, electroforesis, Peromyscus mexicanus, P. zarhynchus, P. guatemalensis, roedores.

1 El Colegio de la Frontera Sur, Departamento de Ecología y Sistemática Terrestres Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n. C.P. 29290 San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México. 2 El Colegio de la Frontera Sur, Departamento de Ecología y Sistemática Terrestres Laboratorio de Genética, Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n. C.P. 29290 San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México. 3 Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, 2a. Oriente Norte 227. Col. Centro. C.P. 29000 Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •165 Consuelo Lorenzo, Maricela García and Patricia Robles

INTRODUCTION distance between the collection localities considered in this study (Berriozabal and Maravilla Tenejapa) is The genus Peromyscus includes more than 50 species 226.48 km on straight line. and 200 subspecies, being one of the more representative mammals in North America (Gordon and Layne, 1989). The relationships among the species of Peromyscus The rodents Peromyscus zarhynchus, P. guatemalensis, of the mexicanus group are not clearly understood, due and P. mexicanus belong with other 11 species to the to the morphological conservatism (in external mexicanus group of the family Cricetidae (Hall, 1981; morphology, size and cranial shape, number of mammae, Wilson and Reeder, 2005). The Chiapan deer mouse, morphology of the stomach and baculum) in some P. zarhynchus is an endemic and monotypic species of their members, as in the Chiapan deer mouse from México, with special protection according to the P. zarhynchus and the Guatemalan deer mouse current Norma Oficial Mexicana (NOM-059-ECOL-2001, P. guatemalensis; although P. zarhynchus tends to be SEMARNAT, 2001). This species is located between larger in size in all measurements (Huckaby, 1980). This 1,500 and 2,900 meters of altitude, and restricted to relative morphological conservatism in the mexicanus the northern mountains of Chiapas and Lagunas group is paralleled by chromosomal conservatism; all de Montebello National Park in the eastern part of the species have identical G-band karyotypes, except state (Horváth and Navarrete, 1997; Retana and P. ochraventer, which differs from the other taxa by Lorenzo, 2002). one pericentric inversion (Rogers and Engstrom, 1992).

Peromyscus zarhynchus is associated to cloud forest, According with the enzyme variation in 28 genetic loci, secondary forest, pine forest, pine-oak-liquidambar forest the genetic distances (Roger´s distance coefficient 1972) and deforested areas (Huckaby, 1980; Hall, 1981; among some species of the mexicanus group (P. McClellan and Rogers, 1997). Although this species guatemalensis, P. gymnotis, P. mexicanus, P. nudipes, is locally common in wet highland forest (Reid, 1997), P. yucatanicus, and P. zarhynchus) were low. Distances field observations showed that it occurred in isolated values ranged from 0.02 between P. yucatanicus and populations (due to the presence of human settlements, P. mexicanus (from Vista Hermosa, Oaxaca) to 0.22 roads, and topography), and it is known only from eight between P. gymnotis and P. zarhynchus, but the localities in Chiapas (Huitepec Ecological Reserve, relationships between P. zarhynchus, P. guatemalensis Cerro Tzontehuitz, Oxchuc, Lagunas de Montebello and P. mexicanus were not clarified (Rogers and National Park, Coapilla, Rayón, Tumbalá, Solistahuacán; Engstrom, 1992). Lorenzo and García, 2007). The maximum distance It is probably that species with small geographic between the collection localities considered in this study distribution, like P. zarhynchus show genetic differences (Lagunas de Montebello National Park and Coapilla) to population level due to fast changes in allelic is 182.12 km on straight line. frequencies by genetic drift (Lorenzo et al., 2006a). The Guatemalan deer mouse, P. guatemalensis occurs Individuals examined from different populations of in the mountains of the Sierra Madre to the south of P. zarhynchus showed distinctive cranial characters Chiapas towards south and central Guatemala, located associated to their distribution (Lorenzo et al., 2006b). between 1,300 to 3,000 meters of altitude (Reid, 1997). We expected similar genetic characteristics in species This species is common to abundant in wet highland with wide distribution, like P. guatemalensis and oak forest and rare or absent from highly disturbed or P. mexicanus, due to the presence of gene flow between logged areas (Reid, 1997). Its distribution is continuous, their populations. On the other hand, we expected and the maximum distance between the collection that the genic distance between P. zarhynchus localities considered in this study (Cascadas Bellavista and P. guatemalensis was less than that between and El Triunfo Biosphere Reserve) is 59.54 km on P. mexicanus and two other species, because the first straight line. two show little variation in size and color pattern in their morphological characteristics. The Mexican deer mouse, P. mexicanus is a polytypic species widely distributed in México, associated to Therefore, the goal of this study was to assess the semideciduous, secondary forest and along streams. allozymic variation of P. zarhynchus, P. guatemalensis It has also been found in rocky thorn scrub, evergreen and P. mexicanus from several geographically separated and highland forest, and coffee groves. It is located localities in Chiapas. Particularly, our objectives were: usually between 600 and 1,500 meters of altitude (Reid, 1) to assess the genetic variation between populations, 1997). Its distribution is continuous, and the maximum and 2) to know the genetic variation between species.

166• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Genic variation in populations of Peromyscus (Rodentia: Muridae) in Chiapas, México

MATERIALS AND METHODS summarized in the form of individual genotypes by locus for each homozygote and heterozygote individual. The individuals of P. zarhynchus (n = 34), P. guatemalensis (n = 21), and P. mexicanus (n = 28) Allozymic data were analyzed as single individual were collected with Sherman traps. Samples of heart, genotypes with the BIOSYS-1 program of Swofford and kidney, and liver were obtained, immediately frozen in Selander (1981). The percentage of polymorphic loci liquid nitrogen, and transported to the laboratory. The (loci for which the dominant allele has a frequency less individuals collected were taxonomically compared with than 0.95) and average individual heterozygosity were specimens deposited in the Colección Nacional de determined by direct count for each population. Mamíferos (CNMA), Instituto de Biología, UNAM. The Genotypic frequencies were tested according to the specimens were preserved as standard museum vouchers Hardy-Weinberg equilibrium (chi-square test for and deposited in the Colección Mastozoológica of El goodness of fit, Sokal and Rohlf, 1969). F-statistics were Colegio de la Frontera Sur (ECO-SC-M), San Cristóbal calculated by the procedures of Nei (1977) to apportion de Las Casas, Chiapas, México, and the Colección the total genic variation into components attributable Nacional de Mamíferos (CNMA), Instituto de Biolo- to variation among individuals within localities (inbreeding coefficients, F ), among individuals within gía, UNAM, México, D. F. Collection localities in Chiapas IS are illustrated in Fig. 1, and the specimens examined the total population (overall inbreeding coefficients, F ), and between population samples (fixation indices, are listed by species, locality and museum acronym in IT F ). Starting from the fixation indices, F , the gene flow Appendix I. ST ST among populations of P. mexicanus, P. zarhynchus, and Homogenates of kidney, heart and liver were analyzed P. guatemalensis was assessed from estimates of the for electrophoretically detectable protein variation and average number of migrants exchanged between local prepared by the methods reported by Harris and populations (Nm), according to FST = 1/ (4Nm +1), where Hopkinson (1976). Procedures for horizontal starch-gel N = population size, and m = rates of gene flow electrophoresis also followed those of Selander et al. (Frankham et al., 2004). The values of Nm less to 1 (1971). Eighteen presumptive loci were examined as between populations are indicative of low gene flow indicated in Appendix 2. Alleles at each locus were between them. designated with letters by mobility relative to the most common allele at that locus (May, 1998). Results were Coefficients of genetic distance of Cavalli-Sforza and Edwards (1967) and Nei (1972) were calculated for all pair wise comparisons between populations. Rogers´ (1972) distance values were also calculated for interspecific analyses and for comparative purposes with other studies. The distance-Wagner procedure (Farris, 1972) was used to construct a phenogram from the matrix of Cavalli-Sforza and Edwards (1967; Swofford and Selander, 1981).

RESULTS

Genetic variation between populations.

Peromyscus zarhynchus Genetic variation. Eleven loci (of 18) were polymorphic in P. zarhynchus: ICD-1, ICD-2, LDH, ESTERASE, SOD- Figure 1. Localities from Peromyscus zarhynchus: 1) Huitepec 2, SDH-2, 6PGD, XDH-1, ME-1, ME-2, and PEP-A, with Ecological Reserve, 2) Cerro Tzontehuitz, 3) Lagunas de Montebello nine fixed alleles: A for ICD-1 and C for 6PGD in National Park, 4) Cerro La Ventana, Coapilla; P. mexicanus: 5) population 1 (Huitepec); C for SOD-2 in population 2 Moxviquil Ecological Reserve, 6) Huitepec Ecological Reserve, 7) San Cristóbal de Las Casas, 8) Rancheria San Martin, Berriozabal, (Cerro Tzontehuitz); A for SDH-2 in population 3 (La- 9) Loma Bonita, Maravilla Tenejapa; and P. guatemalensis: 10) El gunas de Montebello); A for XDH-1, B for ME-1 and Triunfo Biosphere Reserve, 11) Cascadas Bellavista, 12) Ejido Ojo ME-2, A and C for PEP-A in population 4 (Coapilla). de Agua, Bellavista. Average of percentage of polymorphic loci in all

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •167 Consuelo Lorenzo, Maricela García and Patricia Robles

populations was 22.2. The average heterozygosity in Genetic distance. According with the genetic distance all populations was 0.059. Results showed that of Nei (1972) and the chord genetic distance of Cavalli- population 1 has highest average sample size, avera- Sforza and Edwards (1967), the greatest distance ge number of alleles per locus, percentage of polymorphic recorded was present between populations 3 and 4, loci and highest number of heterozygous individuals whereas the smallest distance was present between per locus. The population 2 presented lowest average populations 1 and 2 (Table 2). The tree based on Cavalli- sample size and together with populations 3 and 4 lowest Sforza and Edwards (1967) produced a branching pattern average number of alleles per locus. The populations with two allozymic groups in P. zarhynchus (Fig. 2). 3 and 4 presented lowest percentage of polymorphic The populations 1, 2 and 3, clustered together in one loci. In addition, population 3 presented lowest number group, and the population 4 constituted the other group, of heterozygous individuals per locus (Appendix 3). which showed the longest branch length (0.322), and population 1 possessed the shortest branch length Almost all polymorphic loci (9 cases; 81.8%) among (0.062). all samples were deviated from the Hardy-Weinberg equilibrium due to a deficiency (low frequency) of heterozygotes (Appendix 3). Six loci (100%) were deficient Peromyscus guatemalensis in population 1, four (100%) in population 2, two (66.7%) Genetic variation. Eighteen loci were polymorphic in population 3, two (66.7%) in population 4. Indivi- in P. guatemalensis, with twelve fixed alleles: A for ICD- dual values for all polymorphic loci were significantly 2, A and B for SDH-2, B for XDH-1, B for different from the expected values, except for LDH (X2= ME-2, B for PEP-A, B for PEP-B in population 1 (El 3.214, d. f. =1, P= 0.07) in population 3; LDH (X2= 0.000, Triunfo); C for SOD-2, C for SDH-1, and C for 6-PGD d. f. =1, P= 1.00) in population 4. in population 2 (Cascadas); A for GOT-1, and A for MDH- Genetic differentiation. Averages of F-statistics in 1 in population 3 (Ejido Ojo de Agua; Appendix 3). Ave- all polymorphic loci between populations were: F = rage of percentage of polymorphic loci in all populations IS was 38.8. The average heterozygosity in all populations 0.31, FIT = 0.73, FST = 0.61 (Table 1).

Table 1. F-statistics (FIS, FIT, FST) for 18 polymorphic loci among populations of Peromyscus zarhynchus, P. guatemalensis, and P. mexicanus from Chiapas, México. Calculations were also performed between different populations of this species. * = non-significant chi-square result (P > 0.05) for genic heterogeneity.

Locus P. zarhynchus P. guatemalensis P. mexicanus

FIS FIT FST FIS FIT FST FIS FIT FST GOT-1 - - - 1.000 1.000 0.053 1.000 1.000 0.545 GOT-2 - - - 1.000 1.000 0.691 - 1.000 1.000 MDH-1 - - - -0.077 -0.024 0.049* 1.000 1.000 0.762 MDH-2 - - - 1.000 1.000 0.722 1.000 1.000 0.151 ICD-1 0.602 0.897 0.741 0.280 0.659 0.526* -0.238 0.352 0.477* ICD-2 1.000 1.000 0.581 - 1.000 1.000 - 1.000 1.000 LDH -0.841 -0.558 0.153* -0.604 0.328 0.173* -0.839 0.585 0.138* ESTERASE 1.000 1.000 0.460 1.000 1.000 0.444 1.000 1.000 0.319 SOD-1 - - - 1.000 1.000 0.700 1.000 1.000 0.231 SOD-2 1.000 1.000 0.600 - 1.000 1.000 1.000 1.000 0.779 SDH-1 - - - - 1.000 1.000 - 1.000 1.000 SDH-2 1.000 1.000 0.429 1.000 1.000 0.700 - 1.000 1.000 6-PGD 1.000 1.000 0.086 1.000 1.000 0.182 - - - XDH-1 1.000 1.000 0.508 1.000 1.000 0.250 1.000 1.000 0.835 ME-1 - 1.000 1.000 1.000 1.000 0.216 1.000 1.000 0.167 ME-2 - 1.000 1.000 - 1.000 1.000 - - - PEP-A -1.000 0.385 0.692 1.000 1.000 0.563 1.000 1.000 0.663 PEP-B - - 1.000 1.000 0.504 1.000 1.000 0.661 Mean 0.314 0.730 0.607 0.734 0.900 0.626 0.527 0.843 0.668

168• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Genic variation in populations of Peromyscus (Rodentia: Muridae) in Chiapas, México

Figure 2. Genetic distances among different populations of Peromyscus zarhynchus from Chiapas, México, based on a UPGMA (unweighted pair-group method with arithmetic averaging), using Cavalli-Sforza and Edwards (1967). Cophenetic correlation coefficient = 0.995. was 0.042. The population 3 has highest average sample Genetic differentiation. Averages of F-statistics in size, average number of alleles per locus, and percentage all polymorphic loci between populations were: FIS = of polymorphic loci. The population 1 presented highest 0.73, FIT = 0.90, FST = 0.63 (Table 1). number of heterozygous individuals per locus, but showed the lowest average sample size, average number Genetic distance. According with the genetic distance of alleles per locus and percentage of polymorphic loci of Nei (1972) and the chord genetic distance of Cavalli- (Appendix 3). Sforza and Edwards (1967), the greatest distance recorded was present between populations 1 and 2, More than a half of all polymorphic loci (12 cases; 66.7%) whereas the smallest distance was present between among all samples deviated from the Hardy-Weinberg populations 2 and 3 (Table 2). equilibrium due to a deficiency (low frequency) of heterozygotes (Appendix 3). Three loci (75%) were The tree based on Cavalli-Sforza and Edwards (1967) deficient in population 1, four (66.7%) in population produced a branching pattern with two allozymic 2, and nine (81.8%) in population 3. Individual values groups in P. guatemalensis (Fig. 3). The populations for all polymorphic loci were significantly different 2 and 3, clustered together in one group, and the from the expected values, except for LDH (X2= 2.000, population 1 conformed the other group, which showed d. f .= 3, P>0.05) in population 1; ICD-1 (X2= 0.000, d. the longest branch length (0.494), and population f. = 3, P>0.05) and LDH (X2= 0.000, d. f. = 1, 3 possessed the shortest branch length (0.103). P>0.05) in population 2; MDH-1 (X2= 0.040, d. f.= 3, P>0.05) and LDH X2= 0.142, d. f. =1, P>0.05) in population 3.

Table 2. Cavalli-Sfrorza and Edwards (1967) chord distance (above diagonal) and genetic distance of Nei (1972; below diagonal) among different populations of Peromyscus from Chiapas, México. P. zarhynchus from Huitepec Ecological Reserve (Pz1), Cerro Tzontehuitz (Pz2), Lagunas de Montebello National Park (Pz3) and Cerro La Ventana, Coapilla (Pz4); P. guatemalensis from El Triunfo Biosphere Reserve (Pg1), Cascadas Bellavista (Pg2), and Ejido Ojo de Agua, Bellavista (Pg3), and P. mexicanus from Moxviquil Ecological Reserve (Pm1), Huitepec Ecological Reserve (Pm2), San Cristóbal de Las Casas (Pm3), Rancheria San Martin, Berriozabal (Pm4) and Loma Bonita, Maravilla Tenejapa (Pm5).

Population 1 2 3 4 5 Pz1 ***** 0.210 0.280 0.410 Pz2 0.060 ***** 0.368 0.444 Pz3 0.125 0.205 ***** 0.526 Pz4 0.211 0.285 0.422 *****

Pg1 ***** 0.756 0.597 Pg2 1.286 ***** 0.366 Pg3 0.592 0.207 *****

Pm1 ***** 0.221 0.158 0.634 0.584 Pm2 0.038 ***** 0.293 0.651 0.624 Pm3 0.035 0.097 ***** 0.622 0.575 Pm4 0.782 0.817 0.969 ***** 0.372 Pm5 0.598 0.723 0.538 0.226 *****

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •169 Consuelo Lorenzo, Maricela García and Patricia Robles

Peromyscus mexicanus d. f. = 1, P>0.05) and LED (X2= 0.571, d. f. = 1, P>0.05) in population 4; ICD -1 (X2= 2.537, d.f. = 3, Genetic variation. Sixteen loci (of 18) were P>0.05) and LDH (X2= 0.000, d.f. = 1, P>0.05) in polymorphic in P. mexicanus: GOT-1, GOT-2, MDH-1, population 5. MDH-2, ICD-1, ICD-2, LDH, ESTERASE, SOD-1, SOD- 2, SDH-1, SDH-2, XDH-1, ME-1, PEP-A and PEP-B, with Genetic differentiation. Averages of F-statistics in seven fixed alleles: A for SOD-2 in population 2 all polymorphic loci between populations were: FIS = (Huitepec); A for GOT-1, A for MDH-1 and C for SOD- 0.53, FIT = 0.84, FST = 0.67 (Table 1). 2 in population 4 (Berriozabal); C for MDH-2, C for ICD- 1 and C for SOD-1 in population 5 (Loma Bonita; Genetic distance. According with the genetic distance Appendix 3). of Nei (1972), the greatest distance was present between populations 3 and 4, whereas the smallest distance Average of percentage of polymorphic loci in all with this coefficient and the chord genetic distance of populations was 26.7. The average heterozygosity in Cavalli-Sforza and Edwards (1967) was present between all populations was 0.055. The population 5 has the populations 1 and 3 (Table 2). However, in the chord highest average sample size and average number of genetic distance of Cavalli-Sforza and Edwards (1967), alleles per locus. Populations 4 and 5 presented highest the greatest distance was present between populations percentage of polymorphic loci. In addition, population 2 and 4 (Table 2). 4 presented highest number of heterozygous individuals per locus. Population 3 (San Cristóbal de Las Casas) The tree based on Cavalli-Sforza and Edwards (1967) presented a lowest average sample size, average number produced a branching pattern with two allozymic groups of alleles per locus and percentage of polymorphic loci. in P. mexicanus (Fig. 4). Populations 1, 2 and 3 clustered The population 5 presented lowest number of together in the first group, whereas populations 4 and heterozygous individuals per locus (Appendix 3). 5 constituted the second group, separated completely of the first group. The population 4 showed the longest Almost all polymorphic loci (11 cases; 68.7%) among branch length (0.211), and population 1 possessed the all samples deviated from the Hardy-Weinberg shortest branch length (0.043). equilibrium due to a deficiency (low frequency) of heterozygotes (Appendix 3). Three loci (75%) were Genetic variation between species deficient in population 1 (Moxviquil), four (100%) in population 2, one (50%) in population 3, five (71.4%) Results from all taxa showed that population 1 (Huitepec) in population 4, and six (75%) in population 5. Indivi- of P. zarhynchus showed the highest average sample dual values for all polymorphic loci were significantly size, and population 3 of P. guatemalensis (Ejido Ojo different from the expected values, except for ICD-1 (X2= de Agua) presented the highest average number of alleles 0.000, d. f. = 1, P>0.05) in population 1; LED (X2= 1.000, per locus, and percentage of polymorphic loci. In d. f. = 1, P>0.05) in population 3; ICED -1 (X2= 1.600, addition, population 4 (Berriozabal) of P. mexicanus

Figure 3. Genetic distances among different populations of Peromyscus guatemalensis from Chiapas, México, based on a UPGMA (unweighted pair-group method with arithmetic averaging), using Cavalli-Sforza and Edwards (1967). Cophenetic correlation coefficient = 0.1000.

Figure 4. Genetic distances among different populations of Peromyscus mexicanus from Chiapas, México, based on a UPGMA (unweighted pair-group method with arithmetic averaging), using Cavalli-Sforza and Edwards (1967). Cophenetic correlation coefficient = 0.989.

170• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Genic variation in populations of Peromyscus (Rodentia: Muridae) in Chiapas, México

showed the highest number of heterozygous individuals polymorphic loci. P. guatemalensis presented the per locus. Several populations of P. zarhynchus (2, 3, lowest number of heterozygous individuals per locus 4), of P. guatemalensis (1), and P. mexicanus (1, 2, 3) (Appendix 4). showed the lowest average number of alleles per locus, Average of percentage of loci polymorphic in all species and the lowest percentage of polymorphic loci was was 79.6. The average heterozygosity in all species was present in the population 3 of P. mexicanus, and 0.053. All polymorphic loci among all species deviated populations 3 and 4 of P. zarhynchus. Population 5 of from the Hardy-Weinberg equilibrium due to a deficiency P. mexicanus presented the lowest number of of heterozygotes (Appendix 4). Eleven loci (100%) were heterozygous individuals per locus (Appendix 3). Ave- deficient in P. zarhynchus, seventeen (94.4%) in rage of percentage of polymorphic loci in all populations P. guatemalensis, and fifteen (93.7%) in P. mexicanus. was 28.7. The average heterozygosity in all populations was 0.054. Genetic differentiation. Averages of F-statistics in all polymorphic loci for all species were: F = 0.84, F Genetic variation. Eleven (of 18; 61.1%) loci studied IS IT = 0.87, FST = 0.23, and individual values for all were polymorphic in P. zarhynchus, sixteen loci (of 18; polymorphic loci were significantly different from the 88.9%) in P. mexicanus, and all eighteen loci were expected values, except for MDH -1 (X2= 0.026, d.f. = polymorphic in P. guatemalensis. One unique allele was 1, P= 0.873) and LDH (X2= 0.756, d.f. = 1, P= 0.385) in found in P. zarhynchus: A for XDH-1; and other unique P. guatemalensis; and ICD -1 (X2= 7.483, d. f.= 3, allele in P. mexicanus: A for SOD-2 (Appendix 4). P= 0.058) in P. mexicanus (Table 3). Results from all taxa showed that P. zarhynchus presented Genetic distance. The coefficients of genetic distance the highest average sample size, and P. guatemalensis of Nei (1972), chord genetic distance of Cavalli-Sforza presented the highest average number of alleles per and Edwards (1967), and genetic distance of Rogers locus, and percentage of polymorphic loci. In addition, (1972) showed the greatest distance recorded between P. zarhynchus showed the highest number of P. zarhynchus and P. guatemalensis, whereas the smallest heterozygous individuals per locus, the lowest avera- distance was between P. mexicanus and P. guatemalensis ge number of alleles per locus and percentage of (Table 4).

Table 3. F-statistics (FIS, FIT, FST) for 18 polymorphic loci among Peromyscus zarhynchus, P. guatemalensis, and P. mexicanus from Chiapas, México. *= no-significant chi-square result (P > 0.05) for genic heterogeneity.

Locus Between species

FIS FIT FST GOT-1 1.000 1.000 0.039 GOT-2 1.000 1.000 0.331 MDH-1 0.716 0.733 0.059* MDH-2 1.000 1.000 0.213 ICD-1 0.590 0.640 0.123* ICD-2 1.000 1.000 0.290 LDH -0.466 -0.296 -0.116* ESTERASE 1.000 1.000 0.201 SOD-1 1.000 1.000 0.195 SOD-2 1.000 1.000 0.026 SDH-1 1.000 1.000 0.435 SDH-2 1.000 1.000 0.178 6-PGD 1.000 1.000 0.017 XDH-1 1.000 1.000 0.290 ME-1 1.000 1.000 0.232 ME-2 1.000 1.000 0.352 PEP-A 0.803 0.823 0.104 PEP-B 1.000 1.000 0.341 Mean 0.838 0.874 0.226

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •171 Consuelo Lorenzo, Maricela García and Patricia Robles

Table 4. Cavalli-Sforza and Edwards (1967) chord distance, genetic distance of Nei (1972), and genetic distance of Rogers (1972) among P. zarhynchus (Pz), P. guatemalensis (Pg), and P. mexicanus (Pm) from Chiapas, México.

Index Species Cavalli-Srorza and Nei (1972) Rogers (1972) Edwards (1967) Pz Pg Pm Pz Pg Pm Pz Pg Pm Pz *** *** *** Pg 0.423 *** 0.364 *** 0.402 *** Pm 0.365 0.298 *** 0.176 0.166 *** 0.283 0.243 ***

The Wagner procedure tree based on Cavalli-Sforza and have not unique alleles. By the other hand, of 44 alleles Edwards (1967) chord distance produced a branching studied (of 18 loci), 9 were exclusive for P. zarhynchus, pattern with two allozymic groups (Fig. 5). Peromyscus 12 for P. guatemalensis and 7 for P. mexicanus. One mexicanus, and P. guatemalensis clustered together in allele were shared for three species (C for SOD-2), three the first group, whereas P. zarhynchus conformed the were shared between P. zarhynchus and P. guatemalensis second group, which showed the longest branch length (C for 6PGD, A for SDH-2, B for ME-2), and two were (0.245) followed by P. guatemalensis, and P. mexicanus shared between P. guatemalensis and P. mexicanus (0.178 and 0.120, respectively). (A for GOT-1, A for MDH-1).

Gene flow. To evaluate levels of gene flow by species, Our data showed that the 79.6% of loci examined were the average number of migrants exchanged (Nm) polymorphic in P. zarhynchus, P. mexicanus, and estimated was 0.59 in P. zarhynchus, 0.61 in P. mexicanus P. guatemalensis. Other species of Peromyscus and 0.60 in P. guatemalensis. These results were (P. attwateri, P. boylii, P. difficilis, P. gratus, and independent of size populations. P. truei) showed similar percentage of polymorphic loci (22 of 28 loci, 78.6%; Janecek, 1990). In contrast, in 24 loci examined in some subspecies of P. maniculatus DISCUSSION from western North America, only eight loci were polymorphic (33.3%; Calhoun et al., 1988) however, in The allozymic variation between populations of the several species of Peromyscus of the mexicanus group species studied was evident; there are different allele the percentage was 60.7% in 17 of 28 loci (Rogers and frequencies in all loci and presence of unique alleles Engstrom, 1992), and in populations of P. maniculatus in all populations, with exceptions of populations 1 and was 20.2% (Calhoun et al., 1988). The discrepancies 3 of P. mexicanus. may be attributable to inclusion by Rogers and Engstrom (1992) of other species and to differences in loci examined Unique alleles contributed to the genic differences in each study, although for the loci common to both between the taxa examined in our study. A unique allele studies, similar alleles were detected at different proved to be useful in distinguishing populations, frequencies. species or genera (Cervantes et al., 2002). The genetic variation between species showed that P. zarhynchus The deficiency of heterozygotes in the taxa studied and P. mexicanus are genetically characterized by herein was high (94.2%), and most values significantly presence of unique alleles, whereas P. guatemalensis deviated from the Hardy-Weinberg expectations.

Figure 5. Genetic distances among species of Peromyscus zarhynchus, P. mexicanus, and P. guatemalensis from Chiapas, México, based on a UPGMA (unweighted pair-group method with arithmetic averaging), using Cavalli-Sforza and Edwards (1967) chord distance. Cophenetic correlation coefficient = 0.1000.

172• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Genic variation in populations of Peromyscus (Rodentia: Muridae) in Chiapas, México

The average heterozygosity in all species was 0.053; to populations of P. maniculatus (FIS = 0.20, and FIT = this value was coincident in a biochemical study 0.25; Calhoun et al., 1988). Our data, therefore, showed of several populations of P. maniculatus (average of a clear differentiation in genic variation among species heterozygosity of 0.053) where the genic variation was and populations of P. zarhynchus, P. mexicanus and substantial (Calhoun et al., 1988). The population 3 of P. guatemalensis, and probably an inexistence of gene P. guatemalensis presented the highest genetic variation flow between them. recorded (highest values of average number of alleles per locus, and percentage of polymorphic loci), whereas Our estimates of genetic distance Rogers (1972) between populations with small genetic variation were 3 and 4 species turned out to be relatively wide compared to of P. zarhynchus, and 3 of P. mexicanus. those of other species of Peromyscus. The mean genetic distance (Rogers 1972) ranged from 0.042 in P. truei In general, the species with the highest genetic variability to 0.076 in P. gratus (Janecek, 1990). Between recorded was the widespread Guatemalan deer mouse, P. mexicanus, and P. zarhynchus the mean genetic P. guatemalensis, whereas the restricted Chiapan deer distance (Rogers 1972) was 0.10, in contrast, mouse, P. zarhynchus was the least variable genetically, P. melanocarpus and P. zarhynchus showed a value with a high deficiency of heterozygotes. Particularly, of 0.31 (Rogers and Engstrom, 1992). In this study, the the individuals of P. zarhynchus from Lagunas de values of genetic distance (Rogers 1972) were high Montebello National Park were the smallest genetic between P. zarhynchus, and P. guatemalensis (0.402); variable of all specimens examined; in contrast, the P. zarhynchus, and P. mexicanus (0.283), and individuals of P. guatemalensis from Ejido Ojo de Agua, P. guatemalensis, and P. mexicanus (0.243). Therefore, Bellavista were the highest genetic variable. This loss P. guatemalensis and P. mexicanus were genically closer of genetic variation in individuals of P. zarhynchus could to each other than to P. zarhynchus, these results were be related to genetic drift presents in small populations, concordant with the study of phenetic relationships which are genetically differentiated. Although the between same species (Rogers and Engstrom, 1992), specimens from geographically isolated populations of but were inconsistent with the similarity in P. zarhynchus shared morphological characteristics morphological characteristics showed for P. zarhynchus (tail color, color of dorsal fur), their genetic characteristic and P. guatemalensis (little variation in size and color (allele frequencies, average sample size, average number pattern; Huckaby, 1980). of alleles per locus, heterozygosity, polymorphic loci, Genetic distances of Nei (1972) showed that two and number of fixed alleles) are distinctive. populations of P. mexicanus (Moxviquil Ecological The widespread Mexican deer mouse, P. mexicanus Reserve and San Cristóbal de Las Casas) were genically presented reduced genetic variability with intermediate closer to each other than to other populations, because values of polymorphism and heterozygosity with respect presented the less distance (0.035). In contrast, two to P. zarhynchus and P. guatemalensis. The populations populations of P. guatemalensis (El Triunfo Biosphere of P. mexicanus restricted to high elevations in Reserve and Cascadas, Bellavista presented the far cloudy forest displayed unique alleles, and similar distance (1.286) of all populations examined. average number of alleles per locus, but showed The clustering procedure derived from distances different levels of polymorphism, average sample size matrixes revealed that the populations are associated and heterozygosity. The distinctive genetic characte- with their geographic distribution. The populations of ristics between populations of P. mexicanus are reflected P. zarhynchus, and P. mexicanus from the mountains on genetic differentiation. of the northern Chiapas (Huitepec Ecological Reser- The genetic differentiation revealed by the fixation index ve, Moxviquil Ecological Reserve, Cerro Tzontehuitz, and San Cristóbal de Las Casas) form clusters closely (Wright´s FST) between populations of P. zarhynchus (61%), P. mexicanus (67%), and P. guatemalensis (63%) related, while the population from Lagos de Montebello were very high, compared to populations of National Park of P. zarhynchus at southern Chiapas, P. maniculatus (7.5%; Calhoun et al., 1988); however, and populations from Berriozabal and Maravilla Tenejapa of P. mexicanus at northwest and eastern Chiapas, the average of FST between species was low (23%). These results indicated a high level of genetic diversity, respectively, form clusters less related. The population and divergence among populations. Similarly, average of P. zarhynchus from Coapilla at northwest Chiapas, values of F (0.84) and F (0.87) between species, and and population of P. guatemalensis from El Triunfo are IS IT separated completely from the others populations studied. among populations: FIS (0. 31; 0.73; 0.55); and FIT (0.73; 0.90; 0.84) for P. zarhynchus, P. guatemalensis, and Based in our estimates of Nm, we attribute this separation P. mexicanus, respectively, were very high, compared to reduced levels of gene flow, with low exchange of

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •173 Consuelo Lorenzo, Maricela García and Patricia Robles

migrants (less than one migrant per generation) serving LITERATURE CITED to maintain an overall level of genetic differentiation across all populations sampled. Calhoun, S. W., I. F. Greenbaum and K. P. Fuxa. 1988. Biochemical and karyotypic variation in Peromyscus maniculatus from Western North America. Journal of Mammalogy 69: 34-45. CONCLUSIONS Cervantes, F. A., C. Lorenzo and T. Yates. 2002. Genic Allozymic data from the three species examined do not variation in populations of Mexican lagomorphs. support the hypothesis that genic distance between Journal of Mammalogy 83: 1077-1086. P. zarhynchus and P. guatemalensis is less than that Farris, J. S. 1972. Estimating phylogenetic trees between those either of species and P. mexicanus. Our from distance matrices. American Naturalist 106: data suggest that individuals of P. zarhynchus, P. 645-668. guatemalensis, and P. mexicanus belonging to different populations showed a low rate of gene flow, and a high Frankham, R., J. D. Ballou and D. A. Briscoe. 2004. level of genetic differentiation according to their A Primer of Conservation Genetics. Cambridge distributional range. Particularly, individuals from University Press. United Kingdom. 220 p. Los Altos region in Chiapas are more genetically Gordon, L. K., Jr. and J. N. Layne. 1989. Advances in differentiated than individuals from their distributional the study of Peromyscus (Rodentia). Texas Tech limit (northwestern Chiapas) located in Coapilla. The University Press, Lubbock, Texas. 366 p. individuals of P. guatemalensis showed the greatest Hall, E. R. 1981. The Mammals of North America. 2nd. genetic variation between populations, where individuals Ed. John Wiley and Sons, New York, U.S.A. from El Triunfo are more genetically differentiated 1: 1-600+90. than those individuals from Bellavista. Similarly, the individuals of P. mexicanus showed a high level of Harris, H. and D. A. Hopkinson. 1976. Handbook of genetic differentiation along their geographic distribution. enzyme electrophoresis in human genetics. American Elsevier Publishing Company, Inc., New These results imply that genetic variations among York. populations of P. zarhynchus, P. guatemalensis, and Horváth, A. and D. A. Navarrete. 1997. Ampliación del P. mexicanus could be the result of adaptation to different área de distribución de Peromyscus zarhynchus environmental changes and geographic isolation due Merriam, 1898 (Rodentia: Muridae). Revista Mexi- to habitat fragmentation. Further research, including cana de Mastozoología 2: 122-125. more species of Peromyscus of the mexicanus species group (as P. grandis), and additional data collection Huckaby, D. G. 1980. Species limits in the Peromyscus of molecular genetics is needed to examine their genetic mexicanus group (Mammalia: Rodentia: Muroidea). Contributions in Science, Natural History Museum variation and clarify their phylogenetic relationships. of Los Angeles County 326: 1-24. Janecek, L. L. 1990. Genic varation in the Peromyscus truei group (Rodentia: Cricetidae). Journal of ACKNOWLEDGEMENTS Mammalogy 71: 301-308. E. Espinoza provided valuable comments on various Lorenzo, C., E. Espinoza and M. García. 2006a. Genética drafts of the manuscript. L. Ruiz assisted in the laboratory. y conservación en mamíferos silvestres mexica- D. Diaz prepared the quality of figure 1. J. Bolaños, F. nos. In Tópicos de Genética, E. Pimentel Peñaloza, Barragan, E. García, A. Velazquez assisted in the field. A. R. Ortiz Muñiz, y M. Breña Valle (coords.). We thank Y. Hortelano and an anonymous referee for Universidad Autónoma del Estado de México their revision of the manuscript and the comments and (UAEM) y Sociedad Mexicana de Genética (SMG). p. 165-188. suggestions that led to its improvement. Lorenzo C., L. Cuautle, E. Espinoza and M. García. 2006b. Intraspecific variation in Peromyscus zarhynchus (Rodentia: Muridae) from Chiapas, México. Journal of Mammalogy 87(4): 683-689.

174• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Genic variation in populations of Peromyscus (Rodentia: Muridae) in Chiapas, México

Lorenzo, C. and M. García. 2007. Sistemática y conser- Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales vación de mamíferos de Chiapas. In Tópicos en (SEMARNAT). 2001. Norma Oficial Mexicana: Sistemática, Biogeografía, Ecología y Conserva- NOM-059-ECOL-2001. Protección Ambiental- ción de Mamíferos, G. Sánchez-Rojas, y A. Ro- especies nativas de México de flora y fauna sil- jas-Martínez (eds.). Universidad Autónoma del vestres-Categorías de riesgo y especificaciones Estado de Hidalgo. p. 47-58. para su inclusión, exclusión o cambio- Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federa- May, B. 1998. Starch gel electrophoresis of allozymes. ción. 06-03-2002. http://www.ine.gob.mx/ueajei/ In Molecular Genetic Analysis of populations. A norma59a.html practical approach, A. R. Hoezal (ed.). Oxford University Press, Oxford. p. 1-28. Selander, R. K., M. H. Smith, S. Y. Yang, W. E. Johnson and J. B. Gentry. 1971. Biochemical polymorphism McClellan, D. A. and D. S. Rogers. 1997. Peromyscus and systematics in the genus Peromyscus. I. zarhynchus. Mammalian Species 562: 1-3. Variation in the old-field mouse (Peromyscus Reid, F. A. 1997. A Field Guide to the Mammals of Central polionotus). Studies in Genetics, VI. University American and Southeast Mexico. Oxford University of Texas Publications 7103: 49-90. Press, New York. 344 p. Sokal, R. R. and F. J. Rohlf. 1969. Biometry: the principles Retana, O. and C. Lorenzo. 2002. Lista de los mamífe- and practice of statistics in biological research. ros terrestres de Chiapas: endemismos y estado W. H. Freeman and Company. San Francisco, USA. de conservación. Acta Zoológica Mexicana 85: 776 p. 25-49. Swofford, D. L. and R. B. Selander. 1981. BIOSYS-1. A computer program for the analysis of allelic Rogers, S. D. and M. D. Engstrom. 1992. Evolutionary variation in genetics. Department of Genetics and implications of allozymic variation in tropical Development, University of Illinois, Urbana. Peromyscus of the mexicanus species group. 43 p. Journal of Mammalogy 73: 55-69. Wilson, D. E. and D. M. Reeder (eds). 2005. Mammal Species of the World. A. Taxonomic and Geographic Reference. 3rd ed. Johns Hopkins University Press. http:www.press.jhu.edu.

Appendix 1. Collection localities of the specimens of Peromyscus examined accompanyed by their catalog numbers at Colección Mastozoológica of El Colegio de la Frontera Sur (ECO-SC-M) in parentheses.

Peromyscus zarhynchus: population 1: México, Chiapas, Huitepec Ecological Reserve, 2 km (by road) NE San Juan Chamula, Muni- cipio San Cristóbal de Las Casas, 2,340 m (581,582, 583, 586, 591,592, 593, 595, 596, 599, 600, 601, 602, 603, 606, 607); Population 2: México, Chiapas, Cerro Tzontehuitz, 21 km NE San Cristóbal de Las Casas, Municipio San Juan Chamela, 2,725 m (608, 609, 695, 696, 697); Population 3: México, Chiapas, Las Grutas, Lagunas de Montebello National Park, 3.45 km N El Vivero, Muni- cipio La Independencia, 1,513 m (1215, 1216, 1217, 1218, 1219, 1221, 1227); Population 4: México, Chiapas, Cerro La Ventana, km 16 road Coapilla-Tapalapa, Municipio de Coapilla, 2,257 m (1444, 1445, 1446, 1447, 1448, 1450); Peromyscus guatemalensis: population 1: México, Chiapas, El Triunfo Biosphere Reserve, Poligono I, Municipio Angel Albino Corzo, 2,000 m (1183, 1188, 1185); population 2: México, Chiapas, Cascadas Bellavista San Pedro, 1.62 km N de Bellavista, Municipio Bellavista, 1,500 m (1586, 1587, 1588, 1597); population 3: México, Chiapas, Ejido Ojo de Agua, 5.6 km SE de Bellavista, Municipio Bellavista, 2,150 m (1598, 1599, 1600, 1601, 1602, 1603, 1604, 1606, 1607, 1608, 1609, 1610, 1611, 1614); Peromyscus mexicanus: population 1: Méxi- co, Chiapas, Moxviquil Ecological Reserve, 2.5 km NE San Cristóbal de Las Casas, Municipio San Cristóbal de Las Casas, 2386 m (622, 669, 681, 678, 749); population 2: México, Chiapas, Huitepec Ecological Reserve, 2 km (by road) NE San Juan Chamula, Municipio San Cristóbal de Las Casas, 2340 m (648, 702, 703, 740, 741); population 3: México, Chiapas, 5 Km SE San Cristóbal de Las Casas, Municipio San Cristóbal de Las Casas, 2153 m (706, 712); population 4: México, Chiapas, Rancheria San Martin, 8 Km NE Berriozabal, Municipio Berriozabal, 1,068 m (1493, 1494, 1495, 1496, 1498); population 5: México, Chiapas, SE Ejido Loma Bonita, Municipio Maravilla Tenejapa, 725 m (1511, 1512, 1516, 1328, 1332, 1333, 1343, 1344, 1366, 1369, 1436).

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •175 Consuelo Lorenzo, Maricela García and Patricia Robles

Appendix 2. Enzymes and gel-running conditions for samples of the rodents Peromyscus zarhynchus, P. mexicanus and P. guatemalensis from Chiapas, México. Buffer systems are: 1= Tris-citrate I, pH 6.3/6.7; 2 = Tris-citrate II, pH 7.0 and Tris-citrate III, pH 8.0; 3 = Tris- borate EDTA I, pH 8.0; 4 = Lithium hydroxide, A = 10%, B = 90%. Abbreviations and Enzyme Commission numbers (IEC) follow Harris and Hopkinson (1976).

Enzyme Locus abbreviation IEC Buffer system Esterase Esterase Non specific 1 Glutamate-oxalacetate transaminase GOT-1, GOT-2 2.6.1.1 2 Lactate dehydrogenase LDH 1.1.1.27 2 6-Phosphogluconate dehydrogenase 6PGD 1.1.1.44 2 Malate dehydrogenase MDH-1, MDH-2 1.1.1.37 2 Xanthine dehydrogenase XDH 3.1.3.2 2 Isocitrate dehydrogenase ICD-1, ICD-2 1.1.1.42 2 Sorbitol dehydrogenase SDH-1, SDH-2 1.1.1.14 3 Malic enzyme ME-1, ME-2 1.1.1.40 3 Superoxide dismutase SOD-1, SOD-2 1.15.1.1 3 Peptidases PEP-A, PEP-B 3.4.13 4

Appendix 3. Alleles (A-C), allele frequencies, average sample size (n), average number of alleles per locus (AVERAGE), percentage of polymorphic loci (POLYMOR), observed average individual heterozygosity (direct count; OB HETER), and expected average individual heterozygosity (from the Hardy-Weinberg equilibrium; EX HETER) for P. zarhynchus from Huitepec Ecological Reserve (Pz1), Cerro Tzontehuitz (Pz2), Lagunas de Montebello National Park (Pz3) and Cerro La Ventana, Coapilla (Pz4); P. guatemalensis from El Triunfo Biosphere Reserve (Pg1), Cascada Bellavista (Pg2), and Ejido Ojo de Agua, Bellavista (Pg3), and P. mexicanus from Moxviquil Ecological Reserve (Pm1), Huitepec Ecological Reserve (Pm2), San Cristóbal de Las Casas (Pm3), Rancheria San Martin, Berriozabal (Pm4) and Loma Bonita, Maravilla Tenejapa (Pm5). The estimate of POLYMOR includes only those loci for which the dominant allele has a frequency lower than 0.95. *= populations with a significant (P < 0.05) deficiency of heterozygotes at the given locus.

Locus Population P. zarhynchus P. guatemalensis P. mexicanus Pz1 Pz2 Pz3 Pz4 Pg1 Pg2 Pg3 Pm1 Pm2 Pm3 Pm4 Pm5 GOT-1 ** A 0.077 0.600 B 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 0.923 1.000 1.000 1.000 0.400 1.000 GOT-2 * B 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 0.357 1.000 1.000 1.000 C 1.000 0.643 1.000 1.000 MDH-1 * A 0.071 0.800 B 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 0.929 1.000 1.000 1.000 0.200 1.000 MDH-2 * * B 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 0.714 1.000 1.000 1.000 1.000 0.818 C 1.000 0.286 0.182 ICD-1 * * A 0.094 0.125 0.250 0.100 0.400 0.773 B 0.688 1.000 1.000 0.875 0.250 0.900 1.000 1.000 0.600 0.182 C 0.219 1.000 1.000 0.500 0.045 ICD-2 * * A 0.200 0.500 1.000 1.000 B 0.800 0.500 1.000 1.000 1.000 1.000 C 1.000 1.000 1.000 1.000

176• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Genic variation in populations of Peromyscus (Rodentia: Muridae) in Chiapas, México

Locus Population P. zarhynchus P. guatemalensis P. mexicanus Pz1 Pz2 Pz3 Pz4 Pg1 Pg2 Pg3 Pm1 Pm2 Pm3 Pm4 Pm5 LDH * * * * A 0.500 0.500 0.429 0.917 0.500 0.125 0.115 0.500 0.500 0.500 0.300 0.045 C 0.500 0.500 0.517 0.083 0.500 0.875 0.885 0.500 0.500 0.500 0.700 0.955 ESTERASE * * * * * * * * A 1.000 0.571 0.500 0.600 0.500 1.000 0.091 B 0.938 0.400 1.000 1.000 0.667 0.357 0.500 0.500 0.636 C 0.063 0.600 0.333 0.071 0.400 0.273 SOD-1 ** B 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 0.667 1.000 1.000 1.000 1.000 0.727 C 1.000 0.333 0.273 SOD-2 * * A 0.400 B 1.000 0.333 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 0.600 1.000 1.000 C 0.667 1.000 1.000 SDH-1 B 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 C 1.000 1.000 1.000 SDH-2 * * A 0.500 0.667 B 1.000 1.000 0.500 1.000 0.333 1.000 1.000 1.000 C 1.000 1.000 1.000 1.000 6PGD * * B 0.889 1.000 1.000 1.000 1.000 0.750 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 C 0.111 0.250 XDH-1 * * * * * A 0.333 B 0.833 1.000 0.143 0.667 0.333 0.750 1.000 C 0.167 0.857 0.667 1.000 1.000 0.250 1.000 1.000 1.000 ME-1 * * * * * B 1.000 1.000 0.500 0.700 0.400 0.250 0.250 C 1.000 1.000 1.000 0.500 0.300 1.000 0.600 1.000 0.750 0.750 ME-2 B 1.000 1.000 C 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 PEP-A * * * * * A 0.500 0.250 0.571 0.400 0.636 B 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 C 0.500 0.750 0.429 0.600 0.364 PEP-B * * * * A 0.500 0.571 0.600 0.636 B 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 1.000 C 0.500 0.429 0.400 0.364 n 11.1 3.9 5.9 4.9 2.9 3.1 10.1 3.9 3.8 1.7 3.7 8.6 AVERAGE 1.4 1.2 1.2 1.2 1.2 1.3 1.7 1.2 1.2 1.1 1.4 1.6 POLYMOR 33.3 22.2 16.7 16.7 22.2 33.3 61.1 22.2 22.2 11.1 38.9 38.9 OB HETER 0.066 0.056 0.048 0.065 0.056 0.028 0.041 0.067 0.056 0.056 0.078 0.020 EX HETER 0.109 0.127 0.074 0.066 0.122 0.144 0.252 0.098 0.120 0.074 0.188 0.173

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •177 Consuelo Lorenzo, Maricela García and Patricia Robles

Appendix 4. Alleles (A-C), allele frequencies, average sample size (n), average number of alleles per locus (AVERAGE), percentage of polymorphic loci (POLYMOR), observed average individual heterozygosity (direct count; OB HETER), and expected average individual heterozygosity (from the Hardy-Weinberg equilibrium; EX HETER) for the rodents Peromyscus zarhynchus, P. guatemalensis and P. mexicanus. The estimate of POLYMOR includes only those loci for which the dominant allele has a frequency lower than 0.95. * = populations with a significant (P < 0.05) deficiency of heterozygotes at the given locus. Locus Species P. zarhynchus P. guatemalensis P. mexicanus GOT-1 * * A 0.050 0.107 B 1.000 0.950 0.893 GOT-2 * * B 1.000 0.381 0.429 C 0.619 0.571 MDH-1 * * A 1.000 0.048 0.143 B 0.952 0.857 MDH-2 * * B 1.000 0.619 0.929 C 0.381 0.071 ICD-1 * * A 0.044 0.190 0.393 B 0.647 0.333 0.589 C 0.309 0.476 0.018 ICD-2 * * * A 0.400 0.600 B 0.600 0.706 C 0.400 0.294 LDH * * A 0.559 0.175 0.286 C 0.441 0.825 0.714 ESTERASE * * * A 0.571 0.444 B 0.862 0.333 0.370 C 0.138 0.095 0.185 SOD-1 * * B 1.000 0.611 0.893 C 0.389 0.107 SOD-2 * * * A 0.125 B 0.920 0.889 0.813 C 0.080 0.111 0.063 SDH-1 * * B 1.000 0.231 0.412 C 0.769 0.588 SDH-2 * * * A 0.300 0.400 B 0.700 0.200 0.600 C 0.400 0.400 6PGD * * B 0.955 0.950 1.000 C 0.045 0.050 XDH-1 * * * A 0.067 B 0.667 0.071 0.280 C 0.267 0.929 0.720 ME-1 * * * B 0.250 0.733 0.217 C 0.750 0.267 0.783 ME-2 * * B 0.143 0.600 C 0.857 0.400 1.000 PEP-A * * * A 0.176 0.429 0.409 B 0.647 0.143 0.273 C 0.176 0.429 0.318 PEP-B * * A 0.476 0.455 B 1.000 0.143 0.273 C 0.381 0.273 n 25.8 16.2 21.7 AVERAGE 1.8 2.3 2.2 POLYMOR 55.6 94.4 88.9 OB HETER 0.070 0.041 0.048 EX HETER 0.226 0.411 0.373

178• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Comparación cromosómica y aloenzimática entre poblaciones del roedor Chaetodipus spinatus (Heteromyidae) de Baja California Sur, México

Chromosomal and allozymic variation among populations of the spiny pocket mouse Chaetodipus spinatus (Heteromyidae) of Baja California Sur, México

Rosa Ma. González Monroy1*, Fernando A. Cervantes2, Jesús Martínez Vázquez1 y Sergio Ticul Álvarez-Castañeda3

Resumen. Se compararon el patrón de bandas Abstract. The chromosomal G- and C-band patterns cromosómicas G y C y las aloenzimas de cuatro and the allozymic variation of four subspecies of subespecies de Chaetodipus spinatus y una muestra Chaetodipus spinatus and a sample of C. rudinoris de C. rudinoris empleando técnicas cariotípicas con- were assessed using conventional karyotyping vencionales y electroforésis horizontal en geles de al- techniques and horizontal starch-gel electrophoresis, midón, respectivamente, para estimar la variación respectively, to estimate the genetic variation and know genética y conocer las relaciones de parentesco entre the genetic relationships among these taxa of estos taxa de Baja California Sur, México. No se en- Baja California Sur, México. Results did not show contró variación cromosómica entre las cuatro pobla- any karyotypic variation among populations. The 29 ciones examinadas. Con relación a las aloenzimas, de analyzed loci showed that 15 were monomorphic whereas 29 loci analizados, 15 fueron monomórficos y 14 14 were polymorphic. Chaetodipus spinatus lambi polimórficos. Los resultados indican que C. s. lambi had high values of heterozygosity and allele number se caracteriza por tener valores altos de heterocigosidad per locus. In contrast, C. s. broccus, C. s. peninsulae así como en el número promedio de alelos por locus. and C. s. bryanti showed the lowest values in En contraste, C. s. broccus, C. s. peninsulae y C. s. bryanti heterozygosity, polymorphism and allele number presentaron los valores más bajos de heterocigosidad, per locus. The estimated total percentage of polimorfismo y número promedio de alelos por locus. genetic differentiation was relatively low (15%). In El porcentaje total de diferenciación genética calcula- conclusion, our research did not show that geographic do fue relativamente bajo (15%). En conclusión, las isolation has produced significant differentiation herramientas genéticas empleadas indican que el ais- among populations of different subspecies of lamiento geográfico no ha producido la diferenciación Chaetodipus spinatus. esperada en las poblaciones examinadas. Key words: Cytogenetics, C and G bands, protein Palabras clave: Citogenética, bandas C y G, elec- electrophoresis, spiny pocket mouse, islands. troforésis de proteínas, ratón espinoso de abazones, islas.

1 Escuela de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Blvd. Valsequillo y Av. San Claudio, s/n edificio 76, C.U. Col. San Manuel, C.P. 72570 Puebla, México. 2 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, C.P. 04510 México, Distrito Federal. 3 Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C. Mar Bermejo 195. Apartado Postal 128, C.P. 23000 La Paz, Baja California Sur, México. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •179 Rosa Ma. González Monroy, Fernando A. Cervantes, Jesús Martínez Vázquez y Sergio Ticul Álvarez-Castañeda

INTRODUCCIÓN habitan en la Península de Baja California (Lawlor, 1983; Álvarez-Castañeda y Patton, 1999; Schmidly et al., La Península de Baja California es una región de 1993). Se conoce muy poco de la biología, la genética características únicas por su origen geológico y el efecto y la variación aloenzimática de este heterómido. El de las glaciaciones. No obstante el desplazamiento que aislamiento de esta especie data de aproximadamente ha presentado en dirección noroeste, ha conservado dos millones de años, y cada una de las islas genera hábitats de origen tropical reflejando la colonización una posibilidad de cambios genéticos y ecológicos en biótica original de la Península. Además, es una región ese taxón (Lindsay, 1983). notable por el efecto peninsular, por su gran longitud, Diversos géneros de heterómidos han sido caracteri- así como por la fragmentación de los hábitats y por zados tanto por su complemento cromosómico básico su climatología influida por distintos eventos meteo- como por su número diploide. Asimismo, se ha gene- rológicos climáticos entre los que destaca la corriente rado información genética de varias especies para oceánica fría de California (Gastil et al., 1983). entender sus procesos de especiación y esclarecer sus Muchas de las islas emergidas en la cuenca del relaciones filogenéticas (Patton y Rogers, 1993a). El com- Mar de Cortés son consecuencia geológica de la plemento cromosómico de los heterómidos, como nú- separación entre la Península y el continente, en un mero diploide y la descripción del cariotipo han juga- continuo proceso que empezó hace cuatro o más do un papel importante para el entendimiento de la millones de años (Lindsay, 1983). Durante este proce- variabilidad genética (Patton y Rogers, 1993a). Por ello, so de separación, además del aislamiento de las en este estudio se consideraron dos subespecies poblaciones en la Península y del inicio de procesos insulares, C. spinatus lambi de la Isla Espíritu Santo de especiación en los organismos que quedaron en esta y C. s. bryanti de la Isla San José y dos subespecies zona, también se modificaron las características de las de la Península de Baja California: C. s. broccus y islas. Esas porciones de tierra se formaron principal- C. s. peninsulae. mente de la elevación del sedimento marino, de origen El intervalo en el número diploide para las especies de volcánico y por la formación de canales entre los que Chaetodipus es muy amplio (de 34 en C. hispidus a llegaron a ser montañas y lo que actualmente es la costa 56 en C. goldmani). Sin embargo, el número de brazos (Gastil et al., 1983). La composición de la fauna terres- autosómicos varía entre 48 y 66. Todas las especies tre de las islas del Golfo de California está determina- presentan un sistema de cromosomas sexuales XX/XY da por diversos factores, como la distancia a la cual y ambos cromosomas X y Y son similares en tamaño se encuentran del continente, el origen de cada isla, y morfología (Patton y Rogers, 1993a). Esta informa- el tiempo de aislamiento, sus dimensiones, la presen- ción es desconocida para C. spinatus de la Península cia o ausencia de agua dulce, la variedad de hábitats de Baja California. y la disponibilidad de alimento (Moctezuma y Serrato, 1988), así como por procesos evolutivos, tales como La variación cromosómica, producto del aislamiento la suspensión del flujo genético, mutación, deriva geográfico, parece estar dada principalmente por eventos genética, endogamia, cuellos de botella, efecto funda- Robertsonianos y por eventos no Robertsonianos, dor y selección natural. inversiones y translocaciones. Estos cambios han sido detectados a través de las bandas cromosómicas G que Las poblaciones de las islas tienen un riesgo más en una población de C. spinatus mostró distribución alto de extinción que las poblaciones del continente, homogénea a lo largo de todos los cromosomas inclu- debido principalmente a la baja variabilidad genética yendo los pequeños, así como las bandas cromosómicas promedio existente de menos del uno por ciento de C, las cuales están restringidas a la región centromérica heterocigosidad, probablemente como consecuencia del en C. spinatus y en otras especies de Chaetodipus tamaño pequeño de las poblaciones, en contraste con como C. goldmani, C. intermedius y C. californicus lo que ocurre en las poblaciones de varios vertebrados (Patton y Rogers, 1993a). de tierra firme, cuya heterocigosidad en promedio con- siderada como normal oscila alrededor del 6% (Álvarez- Otros estudios sobre variación aloenzimática de Castañeda, 1997; Avise et al., 1974; Frankham, 1997; heterómidos han evaluado la divergencia evolutiva entre Moctezuma y Serrato, 1988). linajes. Por ejemplo, poblaciones aisladas de Liomys pictus revelaron diferencias en heterocigosidad y En México, el heterómido Chaetodipus spinatus se polimorfismo, apoyando el que la discontinuidad geo- encuentra distribuído en la Península de Baja California gráfica impide el flujo génico (Rogers y Engstrom, 1992), y en algunas islas, donde está representado por 17 que permite que alguna o la combinación de varias subespecies de las cuales 12 son insulares y cinco fuerzas microevolutivas afecten la variabilidad genética.

180• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Comparación cromosómica y aloenzimática entre poblaciones del roedor Chaetodipus spinatus (Heteromyidae) de Baja California Sur, México

Similarmente, comparaciones aloenzimáticas y morfoló- los ejemplares fueron depositados y catalogados en gicas entre especies de ratas canguro del género piel, esqueleto y tejidos congelados en la Colección Dipodomys del sur de Baja California mostraron con- Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología, UNAM. secuencias claras de la influencia del aislamiento geográfico (Best y Janecek, 1992). Consecuentemente, La obtención de preparaciones cromosómicas se lle- el corte del flujo genético originado por la distribución vó a cabo mediante la técnica de médula ósea propuesta geográfica discontinua de C. spinatus en la Península por Baker y Qumsiyeh (1988), con algunas modifica- de Baja California, permite predecir una marcada va- ciones. Se analizaron un total de 10 hembras y cinco riabilidad genética como consecuencia del aislamien- machos de C. s. broccus; ocho hembras y ocho to geográfico de sus poblaciones. Desafortunadamente machos de C. s. peninsulae; ocho hembras y seis ma- no existe información disponible al respecto. chos de C. s. lambi y nueve hembras y siete machos de C. s. bryanti. La obtención de las bandas Por lo tanto, este estudio evaluó la variación genética cromosómicas G se realizó utilizando la técnica des- de poblaciones selectas de C. spinatus. Se esperaba crita por de Grouchy y Turleau (1977) y fueron obte- que las poblaciones insulares (C. s. lambi y C. s. bryanti) nidas con tripsina y teñidas con Giemsa. La elabora- mostraran variabilidad genética baja, por tratarse de ción de bandas C se llevó a cabo mediante la técnica poblaciones pequeñas y aisladas. Mientras que pobla- de Summer et al. (1971) y de Arrighi y Hsu (1971), las ciones de la Península (C. s. broccus y C. s. peninsulae) laminillas con campos mitóticos fueron preparadas mostrarán mayor variabilidad por ser de mayor tamaño utilizando tratamiento con hidroxido de bario y des- y continuidad. Por ende, el objetivo de este estudio pués teñidas con Giemsa. es conocer y comparar el cariotipo convencional, las bandas cromosómicas G y C y la variación aloenzimática Se analizaron un total de 21 enzimas de 70 ejemplares: de cuatro poblaciones de Chaetodipus spinatus. 15 C. s. broccus, 15 C. s. bryanti, 15 C. s. lambi, 15 C. s. peninsulae y como grupo externo 10 C. rudinoris. La nomenclatura y numeración de las aloenzimas si- guen las normas establecidas por la International Union MATERIALES Y MÉTODOS of Biochemistry, Nomenclature Comitee (1984). Los tejidos y amortiguadores utilizados, así como los voltajes Los individuos de las cuatro subespecies de C. spinatus necesarios para analizar los 29 loci estudiados fueron y de la especie C. rudinoris fueron colectados entre los más frecuentemente utilizados por diversos auto- 1994 y 1995 en el estado de Baja California Sur: en Punta res que han realizado investigaciones sobre los Coyote C. s. broccus, en Balandra C. s. peninsulae y heterómidos. C. rudinoris, en la Isla Espíritu Santo C. s. lambi y en la Isla San José C. s. bryanti. Punta Coyote se locali- Los amortiguadores y las tinciones fueron preparadas za a 73 Km NNW de La Paz, Municipio de La Paz a de acuerdo a Selander et al. (1971) y Harris y Hopkinson una altitud de 50 m (24o 36´ N y 110o 21´ W). Balandra (1976). Las enzimas analizadas y los sistemas de amor- se encuentra ubicado a 12 Km NE de La Paz, Munici- tiguadores utilizados fueron: hidroxido de litio: esterasa, pio de La Paz (24o 18´ N y 110o 19´ W). La Isla San José E.C. 3.1.1.1 (EST-1 y EST-2); peptidasas, leucil L-alanina se localiza al norte de la bahía de La Paz separada de (PEP-A), E.C. 3.4.11 (LA-1 y LA-2); L-leucil-glicil-glicina la Península por el canal que lleva su mismo nombre (PEP-B), E.C. 3.4.11 (LGG-1 y LGG-2); L-leucil-L-prolina y situada entre los 24o 52´ y 25o 06´ de latitud norte y (PEP-D), E.C. 3.4.11 (PAP); albumina (ALB). Tris citrato los 110o 43´ y 110o 35´ de longitud oeste. Mide aproxi- pH 8.0: malato deshidrogenasa, E.C. 1.1.1.37 (MDH-1 madamente 28 km de largo y 7.5 km de ancho. La Isla y MDH-2); glutamate deshidrogenasa, E.C. 1.4.1.3 Espíritu Santo forma parte del extremo oriental de (GLUD); enzima malica, E.C. 1.1.1.40 (ME-1 y ME-2); la Bahía de La Paz y esta separada seis kilómetros aspartato aminotransferasa, E.C. 2.6.1.1 (AAT-1 y AAT- de la Península por el canal de San Lorenzo. Está ubi- 2); isocitrato deshidrogenasa, E.C. 1.1.1.42 (IDH-1 y IDH- cada en los 24o 30´ de latitud norte y los 110o 21´ de 2); alcohol deshidrogenasa, E.C. 1.1.1.1 (ADH); lactate longitud oeste. Mide aproximadamente 19 km de largo deshidrogenasa, E.C. 1.1.1.27 (LDH-1 y LDH-2); sorbitol por 5.5 de ancho (Moctezuma y Serrato, 1988). deshidrogenasa, E. C. 1.1.1.14 (SDH); manosa fosfato isomerasa, E.C. 5.3.1.8 (MPI); superoxido deshidrogenasa, Los individuos de C. rudinoris, utilizados en el análi- E.C. 1.15.1 (SOD-1); GD . Tris citrato pH 7.0: sis electroforético como grupo externo, se colectaron fosfoglucomutasa, E.C. 2.7.5.1 (PGM). Tris malato pH en la localidad de Balandra al igual que C. s. peninsulae. 7.4: fructosa bifosfatasa, E.C. 3.1.3.11 (FBP); hexokinasa, Los 71 ejemplares de Chaetodipus fueron capturados E.C. 2.7.1.1 (HK); purina nucleosida fosforilasa, E.C. vivos utilizando trampas “Sherman” que fueron ceba- 2.4.2.1 (NP); glucosa fosfato isomerasa, E.C. 5.3.1.9 (GPI). das con una mezcla de maíz, avena y vainilla. Todos

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •181 Rosa Ma. González Monroy, Fernando A. Cervantes, Jesús Martínez Vázquez y Sergio Ticul Álvarez-Castañeda

El genotipo fue registrado con base en el desplazamiento tres y seis bandas, las cuales ayudaron a la correcta que tuvieron las bandas sobre el gel, siguiendo el or- identificación de los pares homólogos. Los cromosomas den alfabético; el alelo más anódico fue registrado con pequeños presentaron pocas bandas cromosómicas G, la letra “A” y así sucesivamente para los demás alelos, una y dos bandas por cromosoma, conservándose es- siempre tomando en cuenta del más anódico al más tas características para las subespecies C. s. bryanti, catódico. Si los genotipos eran homocigotos se les C. s. broccus y C. s. peninsulae (Fig. 2). Al realizar la asignaba la misma letra (AA, BB, por ejemplo) y si eran comparación de bandas cromosómicas G entre las cuatro heterocigotos AB, AC, según correspondiera. Cada gel subespecies de C. spinatus no se observaron diferencias fue fotografiado con película en blanco y negro en el complemento cromosómico. Technical Pan Film y se imprimió en papel fotográfico Kodabrome IIRC. Los parámetros de variación genética C. s. lambi presentó un patrón de bandas cromosómicas y los dendrogramas respectivos fueron obtenidos C, únicamente en el centrómero para todos los autosomas. utilizando el software BIOSYS (Swofford y Selander, En los cromosomas sexuales la heterocromatina cons- 1989). titutiva se encontró en mayor proporción que en los autosomas. Estas características se presentaron para las subespecies C. s. bryanti, C. s. broccus y C. s. peninsulae (Fig. 3). RESULTADOS Aloenzimas. Se analizaron un total de 29 loci de las Cromosomas. Se encontró en C. s. lambi un número cuatro subespecies de C. spinatus así como para la cromosómico diploide de 44 y número fundamental de especie C. rudinoris. Se encontraron 22 loci polimórficos 54 (Cuadro 1). Los cromosomas birrámeos fueron seis (AAT-1, AAT-2, MDH-1, GLUD, IDH-1, IDH-2, GD, LDH- pares metacéntricos y 15 pares de cromosomas 1, LDH-2, ME-1, ME-2, HK, NP, MPI, SDH-1, LA-1, LGG- monorrámeos telocéntricos de varios tamaños. El 1, PAP, EST-1, EST-2, ALB y GPI) y siete monomórficos cromosoma sexual X es un submetacéntrico grande y (MDH-2, FBP, ADH, SOD-1, PGM, LA-2 y LGG-2). el Y es un telocéntrico pequeño, no se observaron El locus más polimórfico fue MPI con cinco alelos constricciones secundarias presentando este mismo (Fig. 4). El porcentaje promedio de loci polimórficos patrón para las subespecies C. s. bryanti, C. s. broccus con un criterio de 95% fue de 48.28 donde C. s. y C. s. peninsulae (Fig. 1). peninsulae presentó un valor mínimo de 17.2% y el porcentaje mayor para C. rudinoris con un valor de Con respecto al patrón de bandas cromosómicas G, 48.3%. La heterocigosidad media encontrada fue de 0.024 C. s. lambi presentó en los autosomas grandes un pa- en donde, C. s. lambi presentó el valor más alto con trón de bandas G que se caracterizó por presentar entre 0.032 y C. rudinoris presentó el valor menor con 0.003.

Cuadro 1. Comparación cromosómica entre cuatro poblaciones de Chaetodipus spinatus de Baja California Sur, México. 2n = Número diploide; NF = Número fundamental; m = metacéntrico; sm = submetacéntrico; t = telocéntrico; X = Cromosoma sexual X; Y = Cromosoma sexual Y; n = tamaño de muestra.

Subespecies (localidad) 2n NF m t X Y n

Chaetodipus spinatus lambi Isla Espíritu Santo, Municipio La Paz, Baja California Sur, 5 m 44 54 6 15 sm t 15

Chaetodipus spinatus bryanti Isla San José, Municipio La Paz Baja California Sur, 5 m 44 54 6 15 sm t 16

Chaetodipus spinatus peninsulae Balandra 12 Km NE La Paz, Municipio La Paz, Baja California Sur, 5 m 44 54 6 15 sm t 14

Chaetodipus spinatus broccus Punta Coyote, 73 Km NNW La Paz, Municipio La Paz, Baja California Sur, 50 m 44 54 6 15 sm t 16

182• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Comparación cromosómica y aloenzimática entre poblaciones del roedor Chaetodipus spinatus (Heteromyidae) de Baja California Sur, México

Figura 1. Cariotipo convencional de un ejemplar macho adulto Figura 2. Cariotipo con bandas cromosómicas G de un ejemplar de Chaetodipus spinatus lambi (CNMA-20135), de la zona sur Isla macho adulto de Chaetodipus spinatus broccus (CNMA-20327), Espíritu Santo, Municipio La Paz, Baja California Sur, 10 m; m = de Punta Coyote, 73 Km NNW La Paz, Municipio La Paz, Baja metacéntrico, sm = submetacéntrico, t = telocéntrico, XY = California Sur, 50 m; m = metacéntrico, sm = submetacéntrico, cromosomas sexuales. t = telocéntrico, XY = cromosomas sexuales.

El promedio de alelos por locus fue 1.37 en donde, (Cuadro 2; Fig. 5). De las distancias genéticas resul- C. rudinoris presentó el valor más alto con 1.7 y los tantes del coeficiente de Cavalli-Sforza y Edwards, 1967 promedios mínimos C. s. peninsulae y C. s. broccus (Cuadro 2; Fig. 5) con la opción UPGMA, se obtuvie- con 1.3. Se presentaron cinco alelos fijos para la ron resultados similares a los encontrados con el especie C. rudinoris (AAT-2, LDH-1, LDH-2, SDH y LGG- coeficiente de Rogers, en donde, las especies con 2). Para las poblaciones analizadas de C. spinatus no mayor similitud son C. s. bryanti y C. s. peninsulae se encontró ningún alelo fijo. con una distancia genética de 0.132. La especie C. rudinoris se separa de las subespecies C. spinatus Se obtuvo una diferenciación genética significativa a una distancia de 0.531 (Fig. 6). (P < 0.05), al comparar las cuatro subespecies de C. spinatus y la especie C. rudinoris, como se puede Al calcular la distancia genética entre las cuatro observar en los resultados del análisis estadístico F subespecies con el coeficiente de Rogers (Rogers, 1972; se obtuvo un valor promedio de F = 50.7% (Fst = 0.507). Fig. 7) se obtuvo una separación pequeña entre las De los 18 loci variables 11 resultaron ser cuatro subespecies de C. spinatus, y debido a que están significativamente diferentes. Cuando se elimina al grupo estrechamente relacionadas forman un grupo, como externo C. rudinoris el valor de F obtenido disminuye podría esperarse porque pertenecen a la misma espe- a F = 12.6% (Fst = 0.126) obteniéndose sólo cinco loci cie. Donde C. s. bryanti se encuentra más relaciona- significativamente diferentes (P < 0.05). do con C. s. peninsulae a una distancia de 0.047 y C. s. broccus le sigue con la distancia de 0.050, C. s. Los resultados obtenidos mediante el análisis de lambi a la distancia de 0.084 con las tres subespecies Nei (1978) muestran dos grandes grupos, el primero anteriores. La especie C. rudinoris se separa como grupo comprendido por las subespecies de C. spinatus con externo a una distancia de 0.445 del grupo C. spinatus una distancia entre ellas menor de 0.10 y el segundo (Fig. 7). formado por C. rudinoris con una distancia de 0.481

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •183 Rosa Ma. González Monroy, Fernando A. Cervantes, Jesús Martínez Vázquez y Sergio Ticul Álvarez-Castañeda

Cuadro 2. a). Coeficiente de distancia de Nei (1978) abajo, y Cavalli-Sforza y Edwards (1967) arriba. b). Coeficiente de distancia genética de Rogers (1972). a) Ejemplares C. s. bryanti C. s. peninsulae C. s. broccus C. s. lambi C. rudinoris C. s. bryanti ** 0.047 0.05 0.084 0.445 C. s. peninsulae 0.008 ** 0.05 0.084 0.445 C. s. broccus 0.01 0.01 ** 0.084 0.445 C. s. lambi 0.027 0.027 0.027 ** 0.445 C. rudinoris 0.481 0.481 0.481 0.481 **

b) Ejemplares C. s. bryanti C. s. peninsulae C. s. broccus C. s. lambi C. rudinoris C. s. bryanti ** C. s. peninsulae 0.132 ** C. s. broccus 0.152 0.1521 ** C. s. lambi 0.177 0.177 0.177 ** C. rudinoris 0.531 0.531 0.531 0.531 **

Figura 4. Gel de almidón para la enzima purina nucleosida fosforilasa (NP) en donde se ilustra que no existe variación en las poblaciones de C. spinatus. Los carriles corresponden: 1 C. s. bryanti, 2 a 5 C. s. penninsulae, 6 a 9 C. s. broccus, 10 a 12 C. rudinoris, 13 a 16 C. s. lambi y 17 a 20 C. s. bryanti.

DISCUSIÓN

Los cariotipos convencionales de cada una de las cuatro subespecies analizadas de C. spinatus confirman el mismo 2n = 44, encontrado en estudios previos para el género descritos por Genoways y Brown (1993). Se trata del mismo complemento cromosómico que en otros géneros de heterómidos, el cual oscila entre 2n = 34 y 2n = 56, sus cromosomas son similares en tamaño y morfología. Con relación a los números fundamenta- les (NF), es decir, el número total de brazos de los autosomas, sin considerar los brazos correspondien- tes al par cromosómico sexual, las cuatro subespecies analizadas (C. s. broccus, C. s. bryanti, C. s. peninsulae y C. s. lambi) presentan un NF = 54 y un sistema XX/ XY constituido por un cromosoma sexual X telocéntrico y el Y submetacéntrico, similar a lo descrito para todas las subespecies de la especie por Patton y Rogers Figura 3. Cariotipo con bandas cromosómicas C de un ejemplar macho adulto de Chaetodipus spinatus bryanti (CNMA-20203), (1993a). de la zona oeste de Isla San José, Municipio La Paz, Baja California Sur, 50 m; m = metacéntrico, sm = submetacéntrico, t = telocéntrico, No se presentaron diferencias morfológicas en el XY = cromosomas sexuales. complemento cromosómico al comparar las cuatro

184• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Comparación cromosómica y aloenzimática entre poblaciones del roedor Chaetodipus spinatus (Heteromyidae) de Baja California Sur, México

Figura 5. Relaciones genéticas entre las cuatro subespecies de Chaetodipus spinatus y C. rudinoris de Baja California Sur, Figura 7. Relaciones genéticas entre las cuatro subespecies de empleando los valores de distancia del coeficiente de Nei (1978) Chaetodipus spinatus y C. rudinoris de Baja California Sur, por el método de agrupamiento UPGMA. La correlación cofenética empleando los valores de distancia del coeficiente de Rogers (1972) r = 1.00 por el método de agrupamiento UPGMA. La correlación cofenética r = 1.00

subespecies, ya que por estudios previos se sabe que los heterómidos son muy conservadores, siendo las especies C. rudinoris y C. goldmani las únicas espe- cies del género cromosómicamente polimórficas (Patton y Rogers, 1993a). Por lo tanto, los números cromosómicos diploides y los números fundamentales obtenidos en los cariotipos convencionales, no apoyan la hipótesis planteada de que las poblaciones insulares podrían presentar más cambios que las peninsulares.

El patrón de bandas cromosómicas G en los cromosomas grandes de las cuatro subespecies analizadas C. s. broccus, C. s. bryanti, C. s. peninsulae y C. s. lambi presenta cinco y seis bandas, en tanto los pequeños tienen una y dos bandas. Estas características fueron consistentes, por lo que no se logró identificar nin- gún rearreglo cromosómico, en ninguna de las pobla- ciones examinadas. Esto contrasta con los resultados mencionados por Patton y Rogers (1993a) donde ellos proponen que los posibles rearreglos cromosómicos que ocurren en el género se basan principalmente en fusiones, fisiones y en menor proporción inversiones pericéntricas y adiciones. Si se considera que las po- Figura 6. Relaciones genéticas entre las cuatro subespecies blaciones de la Península son de mayor tamaño que de Chaetodipus spinatus y C. rudinoris de Baja California Sur, las poblaciones de las islas, entonces se puede hacer empleando los valores de distancia del coeficiente de Cavalli-Sforza y Edwards (1967) por el método de agrupamiento UPGMA. mención que el tamaño poblacional y el aislamiento no La correlación cofenética r = 0.999 son factores determinantes en las modificaciones

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •185 Rosa Ma. González Monroy, Fernando A. Cervantes, Jesús Martínez Vázquez y Sergio Ticul Álvarez-Castañeda

cromosómicas de los organismos de poblaciones Los resultados son contrarios a los valores de loci insulares a nivel del complemento cromosómico G, en polimórficos que presentan Dipodomys insularis (6.1, C. spinatus, o bien que el tiempo de aislamiento no Isla San José), D. nitratoides (12.1) del sur de California ha generado aún modificaciones cromosómicas evidentes. y D. merriami (18.2) que se distribuyen en la Penín- sula (Best y Janecek, 1992), en donde se muestra una La heterocromatina se encontró únicamente en la re- menor proporción de loci polimórficos en las especies gión centromérica en los complementos cromosómicos de las islas que en las especies peninsulares. de las cuatro subespecies analizadas. La región de los telómeros no presentó distribución de heterocromatina, Chaetodipus spinatus lambi de la Isla Espíritu Santo lo que coincide con otras especies del género se considera como la subespecie más variable Chaetodipus, tales como: C. goldmani, C. intermedius genéticamente por presentar mayor número de alelos y C. californicus (Patton y Rogers 1993a). Por lo por locus (1.5) y mayor porcentaje de loci polimórficos tanto, el estudio de las bandas C tampoco produjo (24.1). Asimismo, C. s. peninsulae de Balandra, es la evidencias de diferenciación cromosómica entre pobla- menos variable (1.3 alelos por locus) y con menor ciones aisladas de C. spinatus, lo cual no apoya la porcentaje de loci polimórficos (17.2). Al comparar estos hipótesis propuesta al inicio de este trabajo, con resultados con los obtenidos por Patton y Rogers respecto a la diferenciación insular. (1993b), en la que analizan dos poblaciones de C. spinatus con 28 loci, obtuvieron un promedio de alelos Cabe hacer mención de que no se han realizado estu- por locus de 1.10 y en el porcentaje de loci polimórficos dios comparativos a nivel de bandas cromosómicas C, se puede observar un comportamiento similar al en- siendo este el primer trabajo donde se hace una des- contrado en C. spinatus en el presente estudio. cripción de la heterocromatina constitutiva en subespecies de C. spinatus de las islas y de la Penín- El hecho de que C. s. peninsulae presente pocos alelos sula por lo que, se sugiere hacer estudios comparati- por locus y menor porcentaje de loci polimórficos puede vos a nivel de bandas cromosómicas C en todas las ser consecuencia de un aislamiento a lo largo de su subespecies. evolución en un área restringida en la Península de Baja California. Esto puede ser resultado de los efectos de A nivel citogenético (2n, NF, bandeo cromosómico deriva genética. G y C), no se presentaron variaciones que muestren el aislamiento de las subespecies de C. spinatus como Valores altos de Fst indican que posiblemente no exista factor determinante en la estructura del complemento flujo génico entre los taxa analizados y por lo tanto, cromosómico. existe una mayor probabilidad de diferencias genéticas, por ende considerando que los valores del estadísti- En el análisis electroforético de los 29 loci examina- co referido únicamente para las cuatro subespecies fueron dos se encontró un mayor número de loci polimórficos muy bajos, podríamos señalar que es otro indicador que de monomórficos, 22 y siete respectivamente, siendo de la diferenciación genética encontrada, debido a que el más polimórfico MPI (manosa fosfato isomerasa) con los tiempos de separación y el aislamiento de las po- cinco alelos. En las cuatro subespecies analizadas no blaciones insulares no han sido factores determinan- se encontraron alelos fijos o exclusivos, aun tratán- tes en la diferenciación genética. Otros estudios han dose de poblaciones con distribución peninsular e demostrado que los valores de Fst pueden ser afecta- insular. En contraparte, se encontraron cinco alelos dos por barreras en el flujo génico y fijación de alelos fijos para C. rudinoris. alternativos (Hamilton y Kennedy, 1987). El promedio de Fst obtenido en el análisis de estos heterómidos El calculo del porcentaje de loci polimórficos para las en la presente investigación fue de 50%, incluyendo cuatro subespecies estudiadas fue similar para los ejem- C. rudinoris, estos resultados fueron similares a plares de las islas (C. s. bryanti: 24.1, Isla San José y los encontrados en algunas poblaciones de tuzas con C. s. lambi: 24.1, Isla Espiritu Santo) y menor porcen- Fst = 41% (Patton y Yang, 1977). Por otro lado, sin con- taje para las subespecies de la Península (C. s. peninsulae: siderar a C. rudinoris se obtiene un Fst = 12.6% que 17.2 y C. s. broccus: 20.7). Entonces, el porcentaje equivale a un valor más alto que el obtenido en los de loci polimórficos encontrados en las subespecies perritos de las praderas (Cynomys) con 10% (Chesser, que se distribuyen en las islas es mayor que para las 1983). poblaciones de la Península lo cual no apoya la hipó- tesis de trabajo en cuanto a que se esperaría menor Los fenogramas derivados de las matrices de distan- diversidad genética en poblaciones isleñas. cia (Nei, Cavalli-Sforza y Edwards) demuestran mayor similitud entre las cuatro subespecies analizadas, sin

186• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Comparación cromosómica y aloenzimática entre poblaciones del roedor Chaetodipus spinatus (Heteromyidae) de Baja California Sur, México

presentar una separación o diferenciación genética permiso de colector y a la CONANP por las marcada. Al realizar un análisis comparativo entre los facilidades brindadas para trabajar en áreas naturales tres fenogramas de distancias genéticas utilizadas se protegidas de Baja California Sur. La DGAPA, UNAM, encontraron las mismas relaciones de distancia para otorgó apoyo económico para la realización del las subespecies analizadas, las cuales difieren sólo en proyecto. los valores obtenidos para las distancias genéticas.

Por lo anterior se podría sugerir para estudios poste- riores que se analizaran más muestras para determinar LITERATURA CITADA el comportamiento genético de todas las subespecies de Chaeodipus spinatus y aumentar el número de Álvarez-Castañeda, S. T. 1997. Diversidad y conservación enzimas analizadas, así como poner énfasis en aque- de pequeños mamíferos de B.C.S. Tesis Doctora- llas que para el grupo de los heterómidos presenten do, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional diferencias. Se deben también realizar estudios sobre Autónoma de México. México D.F. 239 p. craneometría, variación del mtDNA, coalescencia para estimar el tiempo de aislamiento, así como del tamaño Álvarez-Castañeda, S. T. y J. L. Patton. 1999. Mamífe- poblacional de las subespecies para determinar la im- ros del Noroeste de México. Universidad de portancia de la deriva génica, endogamia, la selección California y Centro de Investigaciones Biológi- natural, el efecto fundador o una combinación de cas del Noroeste. 580 p. varias fuerzas microevolutivas. Arrighi, F. E. y T. C. Hsu. 1971. Localization of hetero- chromatin in human chromosomes. Cytogenetics 10: 81-86. CONCLUSIONES Avise, J. C., M. H. Smith, R. K. Selander, T. E. Lawlor Tomando en cuenta los datos del análisis citogenético y P. R. Ramsey.1974. Biochemical polymorphism y los resultados de electroforésis se encontró una si- and systematics in the genus Peromyscus. V. militud entre las cuatro subespecies de C. spinatus, Insular and mainland species of the subgenus que indica que no existe una diferenciación genética Haplomylomys. Systematic Zoology 23: 226-238. significativa, por lo que no han sufrido cambios de- terminantes entre ellas. Por lo anterior, con las herra- Baker, R. J. y M. B. Qumsiyeh. 1988. Methods in mientas empleadas no se apoya la hipótesis plantea- chiropteran mitotic chromosomal Studies. In da de que las poblaciones de las islas presentan ma- Ecological and behavioral methods for the study yores diferencias que las de la Península. of bats, T. H. Kunz (ed.), Smithsonian Institution Press. Washington. D. C. London. p. 425-434. Los estudios cromosómicos demuestran que no exis- te variación entre las cuatro subespecies analizadas de Best, T. L. y L. L. Janecek. 1992. Allozymic and C. spinatus, mientras que el análisis electroforético morphologic variation among Dipodomys insularis, indica variación mínima. Dipodomys nitratoides, and two populations of Dipodomys merriami (Rodentia: Heteromyidae). Las hipótesis iniciales no fueron sostenidas por los The Southwestern Naturalist 37(1): 1-8. datos de la diferenciación esperada tanto citogenética como enzimática. Por lo tanto, las herramientas genéticas Cavalli-Sforza, L. L. y A. W. Edwards. 1967. Phylogenetic que se analizaron en el presente estudio indican que analysis: models and estimation procedures. el aislamiento geográfico y temporal no ha producido Evolution 21: 550-570. la diferenciación esperada en las poblaciones exami- Chesser, R. K. 1983. Genetic variability within and among nadas. populations of the black-tailed prairie dog. Evolution 37: 320-331.

AGRADECIMIENTOS de Grouchy, J. y C. Turleau. 1977. Clinical atlas of human chromosomes. John Wiley & Sons, New York. A todas aquellas personas que nos ayudaron en el p. 270-271. trabajo de campo y laboratorio en especial a Consue- Frankham, R. 1997. Do island populations have less lo Lorenzo, Julieta Vargas, Patricia Cortés, Gloria genetic variation than mainland populations. Portales, Ana Laura Colmenares, Alejandro Rojas y Jorge Heredity 78: 311-327. Calderón. A las autoridades de SEMARNAT por el

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •187 Rosa Ma. González Monroy, Fernando A. Cervantes, Jesús Martínez Vázquez y Sergio Ticul Álvarez-Castañeda

Gastil, G., J. Minch y R. P. Phillips. 1983. The geology Patton, J. L. y D. S. Rogers. 1993b. Biochemical genetics. and ages of the islands. In Island biogeography In Biology of the Heteromyidae. H. Genoways in the sea of Cortez. T. J. Case and M. L. Cody and J. H. Brown (eds.).The American Society of (eds.). University of California Press. p. 13-25. Mammalogists. Special Publication. No. 10. p. 259- 269. Genoways, H. H. y J. H. Brown. 1993. Biology of the heteromyidae. The American Society of Mamma- Patton, J. L. y S. Y. Yang. 1977. Genetic variation in logists. Special Publication 10: 1-719. Thomomys bottae pocket gophers: macrogeogra- phic patterns. Evolution 31: 697-720. Hamilton, M. J. y M. L. Kennedy. 1987. Genic variability in the raccon Procyon lotor. The American Rogers, J. S. 1972. Measures of genetic similarity and Midland Naturalist 118(2): 266-274. genetic distance. Studies in Genetics VII. University of Texas Publications. 7213: 145-153. Harris, H. y D. A. Hopkinson. 1976. Handbook of enzyme electrophoresis in human genetics. American Rogers, D. S. y M. D. Engstrom. 1992. Evolutionary Elsevier Publishing Company, Inc., New York. implications of allozymic variation in tropical Peromyscus of the mexicanus species groups. International Union of Biochemistry, Nomenclature Journal of Mammalogy 73(1): 55-69. Committee. 1984. Enzyme Nomenclature. Acade- mic Press. New York. Schmidly, D. J., K. T. Wilkins y J. M. Derr.1993. Biogeography. In Biology of the heteromyidae. Lawlor, T. E. 1983. The mammals. In Island biogeography H. Genoways and J. H. Brown (eds.).The American of the Sea of Cortez. T. J. Case and M. L. Cody Society of Mammalogists. Special Publication. (eds.). University of California Press, Berkeley. No. 10. p. 319-356. p. 265-287. Selander, R. K., M. H. Smith, S. Y. Yang, W. E. Johnson Lindsay, G. E. 1983. The biogeography. In Island y J. B. Gentry. 1971. Biochemical polymorphism biogeography of the Sea of Cortez. T. J. Case and and systematics in the genus Peromyscus. I. M. L. Cody (eds.). University of California Press, Variation in the old-field mouse (Peromyscus Berkeley. p. 157-175. polionotus). Studies in Genetics VI. University of Texas Publications 7103: 49-90. Moctezuma, B. J. y T. M. Serrato. (Coord). 1988. Islas del Golfo de Baja California. Secretaría de Gober- Summer, A. T., H. J. Evans y R. Buckland. 1971. New nación e Instituto de Biología, UNAM, México, technique for distinguishing between human D. F. 292 p. chromosomes. Nature New Biology 232: 31-32.

Nei, M. 1978. Estimation of average heterozygosity Swofford, D. L. y R. B. Selander. 1989. BIOSYS-1, a and genetic distance from a small number of computer program for the analysis of allelic individuals. Genetics 89: 583-590. variation in genetics. Department of Genetics and Patton, J. L. y D. S. Rogers. 1993a. Cytogenetics. In Development, University of Illinois, Urbana, Biology of the Heteromyidae. H. Genoways Illinois 65 p. and J. H. Brown (eds.).The American Society of Mammalogists. Special Publication. No. 10. p. 236-258.

188• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Colección de huellas de mamíferos silvestres: propuesta para su creación y manejo

Collection of wild mammal tracks: a proposal for its creation and management

Marcelo Aranda Sánchez

Resumen. Las colecciones biológicas son importan- INTRODUCCIÓN tes por los servicios que proporcionan para el cono- cimiento de la mastofauna y su documentación Los mamíferos han jugado un papel muy importante científica. Sin embargo, por cuestiones de logística y para el ser humano a lo largo de su historia evolutiva, de conservación, difícilmente se pueden seguir incor- tanto biológica como cultural. En la actualidad se porando ejemplares del tipo de preservación de piel reconoce la existencia de 5,416 especies en nuestro y esqueleto. Como una alternativa y utilizando un planeta (Wilson y Reeder, 2005) y el conocimiento de enfoque no invasivo, se pueden colectar huellas de su mastofauna es una necesidad para el desarrollo mamíferos silvestres e incorporarlas como ejemplares de cualquier nación; México, con 525 especies, es uno de colección para generar una colección formal de de los países con la mayor diversidad taxonómica y este tipo de preservación. Su manejo incluye especifi- ecológica de mamíferos silvestres, ocupando el segundo caciones sobre su etiquetado, registro, cuidado y lugar a nivel mundial (Ceballos y Oliva, 2005). conservación. Una actividad fundamental en la mastozoología es Palabras clave: método no invasivo, colección el manejo y mantenimiento de colecciones, pues albergan mastozoológica, Taxonomía, México. un material de gran valor para el conocimiento de la fauna nativa de un lugar. También proporcionan infor- Abstract. Biological collections are key elements to mación básica para estudios en diversas ramas como how to know and document mammal species. However, la Sistemática, Ecología, Zoogeografía, Anatomía, conservation issues and operative restrictions, Fisiología, Etología y Evolución (Ramírez-Pulido et al., make difficult to keep incorporating specimens of 1989). Una colección científica, debidamente maneja- preservation types such as skin, skull, and skeleton. da, juega un papel básico en la conservación de la An alternative procedure, a non-invasive method, is biodiversidad, en este caso de los mamíferos. Las to collect mammalian tracks in the field, turn them colecciones mastozoológicas generalmente están into collection records, and create a formal track constituidas por restos orgánicos de los individuos, collection. The collection management includes debidamente preparados. Posiblemente la mayor parte particular specifications for labeling, cataloguing, care de los ejemplares de una colección consisten en la piel and conservation of this distinctive type of holding. y el cráneo de un individuo, pero también pueden incluir el esqueleto o incluso el cuerpo completo, Key words: non-invasive method, mammalian collection, preservado en alcohol (Figs. 1A, 1B). Taxonomy, México.

Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas Reserva de la Biosfera Sierra de Manantlán. Prolongación Guadalupe Victoria 2760, Col. Ejidal. CP 48903 Autlán de la Grana, Jalisco. *Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •191 Marcelo Aranda Sánchez

Los ejemplares por lo general son obtenidos mediante Conforme la población del ser humano ha aumentado, la recolección directa por el personal que labora en la cada vez hay menos espacio para los mamíferos colección, pero también de la de otras personas como silvestres (Vaughan y Czaplewski, 2000; Fig. 1D) y investigadores o estudiantes (Ramírez-Pulido et al., muchas especies se encuentran en algún grado de 1989). En cantidad mucho menor, también pueden pro- amenaza de extinción, local o general. Por ejemplo, en venir del intercambio con otras colecciones, de México alrededor de 230 especies de mamíferos están donaciones de particulares e incluso del rescate de restos en alguna categoría de riesgo (SEMARNAT, 2002). Los de animales muertos por causas diversas (Fig. 1C). La mamíferos que se encuentran en un estado crítico de obtención de ejemplares por lo general implica la cap- conservación enfrentan una situación a primera vista tura y sacrificio de los animales. Cuando se conside- contradictoria; por su mismo grado de amenaza, es ran los aspectos prácticos, éticos y legales, se com- urgente contar con información actualizada sobre prende que en una colección las especies pequeñas diferentes aspectos de su estatus, como su distribu- (aquellas cuyos adultos pesan en promedio menos de ción y abundancia. Pero no es posible pretender 400 g) por lo general están mejor representadas que obtener esta información registrando su presencia por las especies de mayor tamaño. La parte práctica se re- métodos que impliquen el sacrificio de individuos, ade- fiere a la captura en si; en términos generales, la cap- más de que seguramente las disposiciones legales no tura de especies pequeñas es menos difícil que la de lo permitirían. Una alternativa es utilizar métodos de especies medianas y grandes. La parte ética y legal se registro confiables, no invasivos. Estos métodos refiere al estado de conservación de las especies y las pueden incluir observación directa de individuos, disposiciones legales en la materia. captura con trampas que no causen heridas serias o

Figura 1. A) Colección de pieles de mamíferos grandes y medianos en el Instituto de Biología, UNAM (CNMA). B) Pieles de pequeños mamíferos en la CNMA. C) Conejo (Sylvilagus sp.) muerto a la orilla de la carretera. D) Conforme la población humana aumenta, cada vez hay menos ambientes naturales para la fauna silvestre y los que persisten se van convirtiendo en islas. Esto, aunado a otros factores, ha motivado una constante reducción y fragmentación de las poblaciones de mamíferos silvestres.

192• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Colección de huellas de mamíferos silvestres: propuesta para su creación y manejo

el foto-trampeo; para aquellos animales cuyas huellas de ejemplares de una colección mastozoológica, deben pueden identificarse hasta el nivel específico, su re- poder recolectarse de alguna manera. Si el terreno gistro y colecta también es una alternativa. permite una impresión clara, obtener la evidencia objetiva de las huellas es, en cierto modo, equivalen- Colección de huellas de mamíferos silvestres te a recolectar las patas delanteras y traseras de los mamíferos (Figs. 2A, 2B). Algunos autores han pro- Las huellas como ejemplares de una colección puesto la toma de fotografías como la mejor forma de científica. Las extremidades de los mamíferos, patas recolectar las huellas (Smith, 1982; Halfpenny, 1986); delanteras y traseras, son partes estructurales del cuerpo sin embargo, la experiencia de varios años ha mostra- que pueden ser tan constantes, o variables, como el do que las fotografías tienen varias limitaciones, aun- patrón de coloración o la talla; si se analizan cuidado- que pueden manejarse como una colección de imáge- samente, muchas especies pueden identificarse con nes. Un primer problema es conocer el tamaño real de base en sus características distintivas. Las huellas de las huellas; comúnmente las fotografías se toman con los mamíferos son las impresiones de sus patas en el alguna referencia de tamaño, como una navaja, un terreno, las cuales quedan como resultado de lápiz, una moneda, un escalímetro o algo similar, sus actividades diarias en los sitios donde habitan. pero de tamaño conocido. Aún cuando este sea el caso, Para que las huellas puedan constituirse en registros habría que reproducir las fotografías a las dimensio-

Figura 2. A) Las huellas son las impresiones de las manos y patas de los mamíferos; su colecta es una forma de registro confiable que no causa impacto negativo en las poblaciones silvestres. B) Pata derecha de un jaguar (Panthera onca) cautivo; al lado está el molde de yeso de la huella de la pata derecha de un jaguar silvestre. C) El almacenamiento de las pieles de los mamíferos medianos y grandes requiere de mucho espacio; comparativamente, en la misma charola, se podrían almacenar de 20 a 25 registros de mapache en forma de moldes de sus huellas. D) Un “ejemplar” estará constituido por todos los moldes de las huellas del mismo individuo. Por ejemplo, en la parte superior se muestran moldes con huellas de las cuatro extremidades del mismo mapache (Procyon lotor), por lo que corresponderían a un ejemplar; de manera similar en la parte inferior está el molde de la huella de un venado cola blanca (Odocoileus virginianus), que también correspondería a un ejemplar.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •193 Marcelo Aranda Sánchez

nes reales para que las huellas sean del tamaño natu- de vista de la conservación de las especies, este es ral. Otro problema es cuando las huellas se presentan un aspecto de gran relevancia. A través del registro y encimadas, es decir la de una pata trasera sobrepues- recolecta de huellas se puede obtener información ta a la de una pata delantera; en una fotografía puede biológica de las especies de interés, no solo sin afec- ser difícil diferenciar claramente los límites entre am- tarlas sino además sin molestarlas, eliminando bas y esto, a su vez, puede dificultar la identificación cualquier riesgo de sobre colecta. y la medición. Utilizando las huellas como registro de la presencia Otros autores han propuesto la preparación de mol- de mamíferos silvestres, el concepto de ejemplar des de yeso como el mejor método para recolectar las adquiere otro significado: un ejemplar está compues- huellas (Elbroch, 2003; Murie, 1974). La Colección to de todos los moldes que se hayan elaborado de las Nacional de Mamíferos, del Instituto de Biología de la huellas de un mismo individuo (Fig. 2D). Sobre este UNAM, cuenta con una colección de huellas que, sin punto hay varias consideraciones; cuando es eviden- duda, contribuye con información adicional a su acer- te que varias huellas pertenecen al mismo individuo, vo y que puede ser incrementado. por ejemplo si se trata de una serie de huellas consecutivas, y se desea colectar varias para incluir Consideraciones prácticas. La recolección de huellas algo de la variación individual o por otra causa, todos de mamíferos permite obtener información de aquellas los moldes constituirán un “ejemplar” de colección. especies que generalmente se dejan a la casualidad, Asímismo, si hay muchas huellas de la misma especie cuando se trabaja con métodos convencionales. en el terreno, por ejemplo, cuando un lugar es sitio de El registro de huellas permite muestrear sitios remo- paso frecuente, o cuando se trata de una especie que tos y cubrir mucho más terreno. En áreas con buenas forma grupos, un solo molde con varias huellas podrá condiciones para la impresión de huellas, como tomarse como un ejemplar. caminos con terreno suave u orillas lodosas en el cauce de ríos y arroyos, generalmente se puede obtener mucha Adquisición de los ejemplares. Al igual que con más información sobre los mamíferos grandes y me- la recolección de individuos, los ejemplares de una dianos, que utilizando trampas para su captura. colección de huellas pueden tener diversas fuentes. Idealmente, la fuente más importante deberá ser el En lugares donde naturalmente no hay terrenos con material colectado por personal especializado que buenas condiciones para la impresión de huellas cla- labora en una colección mastozoológica. Dada la si- ras, es posible crearlos. Por ejemplo, se puede elimi- tuación actual, esto implica la necesidad de capacitar nar la hojarasca y aflojar la tierra e incluso, utilizando personal para este propósito. un tamiz, dejar una capa de tierra de grano fino; tam- bién se pueden crear camas de lodo suave en sitios El rastreo, entendido como la identificación e interpre- con ambiente húmedo. Un problema común en las co- tación de los rastros, es utilizado ampliamente para la lecciones mastozoológicas es contar con suficientes investigación de campo de los mamíferos silvestres gavetas y espacio para albergar huellas. Sin embargo, (Aranda, 2000; Wemmer et al., 1996). Los investigado- comparado con el almacenamiento de pieles rellenas, res y estudiantes que tengan la necesidad de colectar los moldes de yeso ocupan mucho menos espacio huellas, podrán contribuir al acervo de la colección. (Fig. 2C). Material valioso puede provenir de cualquier perso- na, siempre que cuente con los datos mínimos nece- Consideraciones éticas y legales. Algunos sec- sarios y el curador de la colección deberá evaluar el tores de la comunidad científica han manifestado su material y decidir sobre su incorporación a la misma. preocupación sobre el efecto negativo que la colecta de individuos puede tener sobre las especies Los moldes de yeso de las huellas tienen una caracte- involucradas. Si bien es cierto que en general rística que le da otra dimensión al intercambio de los mamíferos están sujetos a muy diversas presiones ejemplares: de un molde original se pueden hacer las como la caza furtiva o legal, y la modificación de los copias que se deseen. Es posible que las colecciones ambientes naturales (Yates, 1987, citado en Ramírez- intercambien material, sin deshacerse de él, entregan- Pulido et al., 1989), también es cierto que la colecta do copias de los moldes originales, o bien donando científica constituye un impacto más de los muchos originales y conservando las copias. que ya reciben. Registro de datos de campo. El registro de la loca- La recolección de huellas no produce daño a las lidad de colecta deberá seguir los mismos lineamientos poblaciones de mamíferos silvestres. Desde el punto que la recolecta de individuos y que han sido explica-

194• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Colección de huellas de mamíferos silvestres: propuesta para su creación y manejo

dos por muchos autores, entre otros por Ramírez- Identificación. La correcta identificación de los rastros Pulido et al. (1989). La localización exacta de las hue- es tan importante como la de los individuos. Toda la llas que desean registrarse puede obtenerse con la ayuda información alrededor de cada ejemplar y el trabajo de mapas o, mejor aún, con la ayuda de un Sistema de invertido serán inútiles si la identificación es incorrecta. Geo-posicionamiento Global (GPS); en este caso po- drán registrarse las coordenadas geográficas. Esto No se conocen claves dicotómicas para la identifica- permite la localización exacta del sitio donde el animal ción de los rastros de los mamíferos. En su lugar, se estuvo activo, a diferencia de cuando se colectan res- cuenta con un número de manuales y guías de campo tos de animales cazados, cuya procedencia exacta por como los de Murie (1974), Smith (1982), Halfpenny lo general se desconoce. (1986), Rezendes (1999) o Elbrock (2003).

De la misma manera como se trabaja con la captura de individuos, el colector de rastros deberá contar con su catálogo personal. Tal vez sea preferible CONCLUSIONES contar con un catálogo personal exclusivo para los rastros y otro para la colecta de individuos. Se recomienda la formación de colecciones de huellas Se pueden seguir las recomendaciones generales, de mamíferos silvestres como método alternativo para con la particularidad de que no se registra el sexo y colectar información de mamíferos silvestres y mitigar medidas corporales. el impacto de las colectas y las restricciones logísticas inherentes. Éste método no invasivo es simple y de Cuidado y conservación de los ejemplares. Los bajo costo y proporciona información que escapa a los moldes preparados en el campo, una vez limpios, solo métodos convencionales. La formación de una colec- deben cuidarse para que no se rompan o se reblan- ción de huellas requiere menor espacio e instalacio- dezcan. Un molde recién fraguado seguirá perdiendo nes y los ejemplares también se pueden identificar, humedad por un tiempo por lo que es recomendable catalogar y conservar con facilidad. envolverlo en papel u otro material absorbente, que a la vez le de protección contra posibles golpes duran- te su transporte. Es importante que cada molde sea rotulado para relacionarlo con la información de LITERATURA CITADA campo correspondiente. Aranda, M. 2000. Huellas y otros rastros de los mamí- Rotulado. Los moldes de huellas pueden ser de ta- feros grandes y medianos de México. CONABIO, maño muy variable, por lo que puede resultar poco INECOL, Xalapa, Veracruz, México. 212 p. práctico pegar a cada uno de ellos un rótulo de tama- ño adecuado para que contenga toda la información Ceballos, G. y G. Oliva. 2005. Los Mamíferos Silvestres necesaria. Lo más recomendable es pegar a cada mol- de México. CONABIO, Fondo de Cultura de un rótulo redondo con su número de catálogo co- Económica. México, Distrito Federal. 986 p. rrespondiente y remitirse al mismo para conocer los Elbroch, M. 2003. Mammal Tracks & Sign. A Guide to detalles. North American Species. Stackpole Books. 779 p.

Catalogación. A este respecto en general pueden Halfpenny, J. 1986. A Field Guide to Mammal Tracking seguirse los lineamientos y recomendaciones de in North America. Johnson Books, Boulder. Ramírez-Pulido et al. (1989). El catálogo cronológico 161 p. puede incluir la siguiente información básica: Murie, O. J. 1974. A Field Guide to Animal Tracks. Second • Número de catálogo cronológico Edition, Houghton Mifflin Company, Boston. • Familia, género y especie 375 p. • Entidad federativa Ramírez-Pulido, J., I. Lira, S. Gaona, C. Mudespacher • Localidad y A. Castro. 1989. Manejo y Mantenimiento de • Coordenadas geográficas Colecciones Mastozoológicas. Universidad Autó- • Fecha de colecta noma Metropolitana, México, D.F. 127 p. • Número de moldes Rezendes, P. 1999. Tracking & the Art of Seeing. How • Nombre y número del colector to Read Animal Tracks & Sign. Second Edition, • Observaciones generales Harper Perennial, New York. 336 p.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •195 Marcelo Aranda Sánchez

SEMARNAT. 2002. Norma Oficial Mexicana NON-059- Wemmer, C., T. H. Kunz, G. Lundle-Jenkins and 2001, Protección ambiental-Especies nativas de W. J. McShea. 1996. Mammalian Sign. In D. E. México de flora y fauna silvestres-Categorías Wilson, F. R.Cole, J. D. Nichols, R. Rudran y M. de riesgo y especificaciones para su inclusión, S. Foster (eds.). Measuring and Monitoring exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Biological Diversity. Standard Methods for Mammals. Smithsonian Institution Press, Washing- Smith, R. P. 1982. Animal Tracks and Sign of North ton and London. p. 157-176. America. Stacpole Books. 271 p. Wilson, D. E. and D. M. Reeder (eds.). 2005. Mammal Vaughan, T. A. and N. J. Czaplewski. 2000. Mammalogy. Species of the World. Third Edition, The Johns Saunders Collage Publishing. Orlando, Florida. Hopkins University Press, Baltimore. 2142 p. 565 p. Yates, T. L. 1987. Value and potential of the collections resource. In H. H. Genoways, C. Jones, and O. L. Rossolimo (eds.). Mammal Collection Management. Texas Tech University Press, Lubbock, Texas. p. 9-17.

196• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas

Oryzomys couesi in southeastern México: genetic and phylogeographic evaluations

Ella Vázquez-Domínguez*, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega

Resumen. Oryzomys couesi, conocida como rata es un indicativo del progresivo aislamiento de que están arrocera de pantano, presenta una amplia distribución siendo objeto las poblaciones; asimismo, las densida- en México, sin embargo, la información que existe sobre des poblacionales de la especie han disminuido este roedor es muy limitada. En este estudio analiza- significativamente, todo lo cual otorga especial impor- mos la diversidad y diferenciación genética de las po- tancia de conservación a O. couesi, por lo menos en blaciones de O. couesi del sureste de México (inclu- el sureste de México. yendo los estados de Yucatán, Campeche, Quintana Roo y Chiapas), por medio de loci de microsatélites Palabras clave: filogeografía, genética de poblacio- y secuencias de citocromo b. Evaluamos también nes, mamíferos, poblaciones estructuradas, Península la diversidad y divergencia genética, así como la de Yucatán. estructuración filogeográfica de un subgrupo de mues- Abstract. Oryzomys couesi, known as rice rat, has an tras (Quintana Roo, Chetumal y Cozumel). Se encon- ample distribution in México, however, the information traron niveles altos de diversidad genética en térmi- about this rodent is rather limited. In this study we nos de polimorfismo (100%), número de alelos analyzed the genetic diversity and differentiation of (11.2), diversidad haplotípica (0.939) y niveles de O. couesi populations in Southern México (Yucatán, heterocigosidad observada (0.578) y esperada (0.779). Campeche, Quintana Roo and Chiapas states) with Las poblaciones mostraron alto flujo génico entre ellas, microsatellite loci and cytochrome b sequences. We also con valores de diferenciación genética bajos, excepto evaluated the genetic variability, divergence and la población de Quintana Roo, la cual se diferenció phylogeographic structuring of a subgroup of samples significativamente de Chiapas y Yucatán. Los resulta- (Campeche, Chiapas and Cozumel). High genetic dos de diferenciación fueron iguales cuando, en lugar diversity was found, in terms of polymorphism (100%), de la división política, se agrupó a las poblaciones con number of alleles (11.2), haplotypic diversity (0.939) and base en el tipo de vegetación y ubicación geográfica observed (0.578) and expected (0.779) heterozygosity de los sitios de colecta. Filogeográficamente se evi- levels. Populations showed high genetic flow, with low denció que la población de Cozumel se originó a par- genetic differentiation values, with exception of the tir de la migración de O. couesi de la península de population of Quintana Roo, which was significantly Yucatán, a través de varios eventos de colonización differentiated from Chiapas and Yucatán. Differentiation continente-isla. A pesar de que las poblaciones de O. results were the same when, instead of using political couesi en la región de estudio presentan altos valores divisions, populations were grouped based on vegetation de diversidad genética, éstos no son tan altos como type and geographic location of samples. Phylo- los encontrados para otros roedores múridos. La mo- geographically, results evidenced that the population derada, pero significativa diferenciación encontrada entre from Cozumel originated by migration from the Yucatán poblaciones, particularmente respecto a Quintana Roo,

Departamento de Ecología de la Biodiversidad, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado Postal 70-275, C.P. 04510 México, Distrito Federal. *Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •197 Ella Vázquez-Domínguez, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega

península, through several continent-island colonization tribución geográfica de linajes de genes, sobre todo events. Despite the fact that O. couesi in the study aquellos entre y dentro de especies cercanamente re- region has high genetic diversity levels, they are not lacionadas (Avise, 2000; Vázquez-Domínguez, 2007). El as high as values found in other murid rodents. The uso de marcadores moleculares ha permitido realizar moderate, but significant differentiation found between estudios sobre genética de poblaciones y filogeografía, populations, particularly for Quintana Roo and Chiapas, a escalas desde local hasta regional, y en los cuales is an indicative of the progressive isolation that es posible detectar niveles muy finos de diversidad populations are being subject to; likewise, population genética, antes imposibles con caracteres morfológicos densities of the species have diminished significantly, o proteínas (Mossman y Waser, 2001). Así ha sido posible altogether giving an exceptional conservation value to evaluar la variabilidad genética de poblaciones y es- O. couesi, at least in Southern México. pecies, conocer las relaciones filogenéticas e inferir su posible origen (Crozier, 1997; Loxterman et al., 1998; Key words: mammals, population genetics, population Vázquez-Domínguez et al., 2001), reconstruir la histo- structure, phylogeography, Yucatán Peninsulae. ria evolutiva (Avise, 2000; Vázquez-Domínguez, 2002), así como determinar poblaciones y especies prio- ritarias para la conservación (Moritz, 1994; Smith y Wayne, 1996). Los microsatélites y la secuenciación INTRODUCCIÓN de regiones particulares del genoma son algunos de los marcadores moleculares más populares por las Los individuos que constituyen poblaciones natura- ventajas que presentan para este tipo de estudios les se diferencian entre sí por variaciones en distintos (Hillis et al., 1996; Freeland, 2005). caracteres, ya sea morfológicos, ecológicos, conduc- tuales o moleculares. El estudio de la diversidad y Para poblaciones de vertebrados terrestres no voladores, estructura genética de poblaciones naturales se enfo- como los roedores, la separación genética puede ser ca en identificar, en particular, las variaciones causada por barreras naturales; por ejemplo la ardilla moleculares, sobre todo las diferentes formas que pre- Sciurus vulgaris, para la que Trizio et al. (2005) en- senta un gen y las frecuencias de cada una de estas contraron una diferenciación genética significativa entre formas. Asimismo, el nivel de diversidad genética pre- poblaciones ubicadas a lo largo de 250 km de bosques sente en una población está asociado tanto a factores en los Alpes italianos. Los autores concluyeron que a inherentes a los individuos y las poblaciones, tales como pesar de que estos bosques representan un hábitat sistema de apareamiento, metabolismo, tamaño prácticamente continuo, la presencia de algunas poblacional e historia evolutiva, como a factores montañas altas (> 2500 m), tuvieron un efecto de ba- externos, por ejemplo heterogeneidad ambiental, frag- rrera sobre la dispersión de los individuos reducien- mentación del hábitat, aislamiento por distancia, do el flujo génico entre las poblaciones a nivel local. fluctuaciones en la densidad poblacional y variación Además de las barreras físicas (naturales o creadas por en los patrones de dispersión (Booy et al., 2000), fac- el hombre), la distancia geográfica también es un tores que además determinan en gran medida la factor que afecta el flujo génico. El aislamiento por dis- estructuración (diferenciación) entre poblaciones tancia implica una correlación entre la diferenciación (Wright, 1951). La reducción y fragmentación del hábitat genética y la distancia geográfica, es decir, que ocasiona que el flujo génico entre poblaciones dismi- poblaciones más cercanas son genéticamente más si- nuya, mientras que la deriva génica y la endogamia milares que aquellas que se encuentran más distantes. aumentan; ello conduce a un aislamiento y mayor Con el tiempo necesario (e.g. histórico), este patrón diferenciación entre poblaciones y a una menor diver- puede extenderse a regiones geográficas amplias, pero sidad genética intrapoblacional (Amos y Harwood, 1998; su efecto a nivel interpoblacional varía entre las espe- Mossman y Waser, 2001). cies (Ehrich y Stenseth, 2001; Balloux y Lugon-Molin, 2002) reflejándose, entre otros, en patrones genéticos Por lo tanto, la detección de diferencias genéticas entre y filogeográficos diversos (Avise, 2000; Freeland, 2005; individuos es esencial para conocer la estructura y Vázquez-Domínguez y Vega, 2006; Vázquez-Domínguez, diversidad de las poblaciones. Los patrones de estructura et al., 2009). Nuevamente, al evaluar la estructura genética poblacional reflejan los niveles pasados y genética a nivel local y regional de poblaciones de la actuales de flujo génico, por lo que es posible anali- ardilla Sciurus vulgaris, Trizio et al. (2005) encontra- zar dicha estructura bajo un enfoque no sólo de genética ron una correlación significativa entre la diferenciación de poblaciones, sino filogeográfico, en el cual se genética y la distancia geográfica, pero sólo para la analizan los principios y procesos que gobiernan la dis- escala regional.

198• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas

El sureste de México es una zona ideal para el estudio biótica, hacen de éste un sistema ideal para el estudio de patrones de estructuración y diferenciación genética, de la relación entre diversidad genética, estructuración sobre todo por su intricada historia geológica y y patrones filogeográficos. Por ello, los objetivos del biogeográfica, donde hubo procesos intermitentes de presente estudio fueron: (1) determinar la diversidad migración y dispersión de flora y fauna desde Sudamérica, genética de Oryzomys couesi en el sureste de México, a través de Centro América, en el llamado gran inter- mediante el uso de marcadores moleculares de cambio biótico (Arita y Vázquez-Domínguez, 2003; microsatélites y ADN mitocondrial (citocromo b), (2) Wüster et al., 2005). La división de regiones geográfi- evaluar la diferenciación genética dentro y entre las cas o de continentes en provincias biogeográficas poblaciones de O. couesi, y (3) determinar si existe una implica que poseen una biota distintiva en cuanto a estructura filogeográfica entre las poblaciones de la composición y estructura, donde las comunidades que especie en la región de estudio. la integran se asemejan más entre ellas que a las de otras provincias bióticas. Así, se reconoce que la fau- na de la península de Yucatán, o del sureste de Méxi- co, es evidentemente neotropical pero también nota- MATERIALES Y MÉTODOS blemente diferente de la de otras zonas de México; sin embargo, no existe concenso en la definición de dicha Muestras de Oryzomys couesi. Se obtuvieron un provincia biótica, reconociéndose en general tres con- total de 37 muestras de tejido de O. couesi: 29 de ejem- figuraciones básicas (Arita y Vázquez-Domínguez, plares de museo y ocho muestras de tejido fresco (Cuadro 2003). De entre éstas, la provincia llamada ‘regiones 1). El trampeo de animales vivos se realizó en diferen- tropicales del sur (RTS)’, definida con base en la dis- tes localidades de los estados de Yucatán y Quintana tribución de los mamíferos, se caracteriza por ser una Roo; dichos sitios se definieron como los más proba- unidad geomorfológica con patrones climáticos y bles donde se podía encontrar la especie con base en edáficos similares y una estructura característica de tipos puntos de colecta reportados en colecciones científi- de vegetación; dicha provincia abarca todas las tie- cas. Los individuos fueron capturados utilizando trampas rras bajas del sureste de México, incluyendo la totali- Sherman, cebadas con avena mezclada con crema de dad de los estados de Yucatán, Campeche y Quintana cacahuate y vainilla. Se obtuvieron muestras de teji- Roo, así como partes de los estados de Tabasco, Chiapas, do de los individuos capturados en campo (ca. 1 cm2 Oaxaca y Veracruz (Fa y Morales, 1998). La distribu- de piel) que se conservaron en etanol al 95%. Este pro- ción de mucha de la fauna y flora en la RTS fue cedimiento no representó daño alguno para los indi- determinada asimismo por los procesos geológicos viduos. Posteriormente se realizó la extracción de ADN e históricos que se sucedieron en esa región (Arita y tanto de muestras de museo como de tejido fresco. Vázquez-Domínguez, 2003; Fa y Morales, 1998). Trabajo de Laboratorio. Para la extracción de ADN La familia Muridae, la más grande y diversa dentro de de las muestras de tejido fresco se utilizó el kit comer- los mamíferos, incluye a la mayoría de ratas y ratones cial AquaPure Genomic DNA (Biorad, California), si- conocidos. En el continente Americano, todas las es- guiendo las instrucciones del proveedor. El ADN de pecies de roedores múridos pertenecen a la subfamilia muestras obtenidas de ejemplares de museo fue extraído Sigmodontinae, que comprende 79 géneros y de los por medio de la técnica de fenol-cloroformo dado que cuales Oryzomys es uno de los más altamente es más adecuada cuando se tiene ADN degradado o diversificados (Emmons y Feer, 1990; Vinicius et al., 2004). en poca cantidad. Se realizó la cuantificación del ADN La especie Oryzomys couesi (Alston, 1877), conocida extraído en ng/µl por medio de espectrofotometría como rata arrocera de pantano, se distribuye desde el (Biophotometer 6131, Eppendorf) y se hicieron prue- sur de Texas hasta el norte de Colombia; en México bas de integridad del ADN extraído, mediante está presente en estados costeros del Pacífico y el electroforesis en geles de agarosa al 1% teñidos con Atlántico, con excepción de la región centro-norte del bromuro de etidio a 0.5 µg/ml y visualizados bajo luz altiplano y en el sureste se distribuye en los estados ultravioleta. de Yucatán, Campeche, Quintana Roo y Chiapas, así como en la isla de Cozumel (Reid, 1997; Ceballos y Oliva, Microsatélites. Se estandarizaron cinco loci de 2005). microsatélites de O. couesi, utilizando los pares de oligonucleótidos (“primers”) diseñados para O. palustris La distribución de O. couesi, particularmente en una (Wang et al., 2000; Cuadro 2). Durante la estandarización región geográfica con carcaterísticas biológicas y se realizaron controles negativos para asegurar que no geológicas que permiten definirla como una provincia hubiera contaminación durante la amplificación y que

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •199 Ella Vázquez-Domínguez, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega

Cuadro 1. Procedencia de las muestras de Oryzomys couesi y sitios de colecta. CNMA: Colección Nacional de Mamíferos, Instituto de Biología, UNAM; ECO-SC-M: Colección de Mamíferos de El Colegio de la Frontera Sur. 1 El número de las localidades corresponde a los sitios que se muestran en la Figura 1.

Coordenadas geográficas No. de Estado Localidad1 N W muestras Procedencia Yucatán 1 Las Palmas 21° 07' 56" 90° 00' 30" 6 Trabajo de campo 2 Ría Lagartos (camino a Los Colorados) 21° 34' 35" 88° 04' 31" 2 Trabajo de campo 3 Dzilam de Bravo 21° 23' 33" 88° 53' 46" 2 CNMA Quintana Roo 4 Rancho La Ceiba (Mpio. José María Morelos) 19° 54' 13" 88° 45' 16" 1 CNMA 5 Ejido Mocoroy (Mpio. Chetumal) 18° 25' 32" 88° 46' 46" 1 CNMA 6 Centro de Estudios Faunísticos Tropicales San Felipe Bacalar 18° 46' 05" 88° 24' 50" 2 CNMA 7 Estero Franco 17° 56' 27" 88° 52' 38" 1 CNMA Campeche 8 Zona arqueológica Calakmul 18° 06' 00" 89° 47' 60" 1 CNMA 9 El Remate (Mpio. Calkini) 20° 30' 25" 90° 23' 03" 5 CNMA 10 Champoton 16 km N 19° 30' 00" 90° 43' 14" 2 CNMA 11 Champoton 52 km SW 19° 03' 00" 91° 05' 60" 2 CNMA 12 La Veleta 18° 40' 60" 92° 25' 60" 1 CNMA Chiapas 13 Lacanjá-Chansayab (Mpio. Ocosingo) 16° 46' 00" 91° 08' 00" 3 ECO-SC-M 14 Ejido Díaz Ordaz (Mpio. Cintalapa) 16° 31' 40" 94° 11' 04" 1 ECO-SC-M 15 Paso del Soldado, Parque Nacional Lagos de Montebello 16° 07' 29" 91° 43' 30" 2 ECO-SC-M 16 Rancho Santa Cruz (Mpio. Pijijiapan) 15° 32' 37" 93° 16' 33" 1 ECO-SC-M 17 Lagos de Montebello, Yalmuz 16° 07' 69" 91° 43' 57" 1 ECO-SC-M 18 Las Grutas, Parque Nacional Lagos de Montebello 16°08' 07" 91°43' 33" 1 ECO-SC-M 19 2.8 km NW del Faro de Puerto Arista 15° 56' 45" 93° 49' 30" 1 ECO-SC-M 20 Ejido Loma Bonita (Mpio. Tenejapa) 16º 11' 28" 91º 18' 29" 1 ECO-SC-M

Cuadro 2. Características de cinco loci de microsatélites (Wang et al., 2000) utilizados para Oryzomys couesi. * Intervalos encontrados en el presente trabajo.

Locus Temperatura alineación (°C) No. de GenBank No.repeticiones de AAT Tamaño alelos (pb)* OryAAT16 50 AF259065 11 91-115 OryAAT21 55 AF259066 16 151-199 OryAAT26 50 AF259067 13 97-133 OryAAT40 55 AF259068 13 127-157 OryAAT60 53 AF259069 11 126-168

las bandas obtenidas fueran propias del microsatélite. la temperatura de alineación para cada microsatélite Las condiciones finales de amplificación, en un (Cuadro 2) y 2 minutos a 72°C. Los productos de la volumen de 15 µl, fueron: aproximadamente 60 ng reacción de PCR se separaron por electroforesis en geles de templado, 2 mM de cada dNTP, 10 x buffer de PCR de agarosa al 1% teñidos con bromuro de etidio a (200 mM Tris-HCl pH 8.4, 500 mM KCl), 0.75 U de 0.5 g/ml. Hubo algunas muestras que presentaron Taq Platinum (Invitrogen, Brazil); la concentración problemas de amplificación, para las cuales se utiliza- de cada primer fue 0.6 µM para Ory16 y Ory26, y ron tres distintas concentraciones de BSA (Bovine 1.0 µM para los otros tres primers; la concentración Serum Albumin): 0.5, 1.0 y 1.5 µg/ µl, la cual mejora el

de MgCl2 fue de 3.0 mM para Ory16, Ory40 y Ory60, rendimiento y la especificidad de la PCR, al actuar como 3.5 mM (Ory21) y 4.0 mM (Ory26). La amplificación de una proteína captadora de iones que pueden ser las muestras se realizó en un termociclador MJ Research inhibidores de la Taq polimerasa (Park y Lee, 2003). modelo PTC 100 con el siguiente programa: 1 minuto También se usaron diluciones de ADN para aquellas a 92°C, 30 ciclos de 5 segundos a 92°C, 5 segundos a muestras que presentaban una concentración mayor a 400 ng/µl (Mejía-Puente, 2007).

200• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas

La separación de los productos de amplificación de observados, la desviación del equilibrio de Hardy- microsatélites se realizó por medio de electroforesis en Weinberg con su coeficiente de endogamia y el geles de poliacrilamida al 6%, los cuales se corrieron desequilibrio de ligamiento para los cinco loci de mi- a 500 volts durante 2. 5 - 3 h. El tiempo de corrida crosatélites, utilizando el programa Genepop (Raymond varió según el tamaño de las bandas esperadas (e. g. y Rousset, 1995). Para estos análisis se realizó la a mayor tamaño, más tiempo). Los geles se tiñeron por corrección de Bonferroni secuencial correspondiente medio de la técnica de tinción con plata utilizando el (Rice, 1989). Se estimó también el coeficiente de kit comercial GelCode Color Silver Stain Kit (Pierce endogamia FIS (Wright, 1951). Para estimar la diversi- Illinois), siguiendo las especificaciones del proveedor. dad genética en las cuatro poblaciones se determinó Los geles teñidos se fotografiaron y con las fotos se el número observado y efectivo de alelos, la estimó el tamaño de las bandas en pares de bases (usan- heterocigosidad observada, la heterocigosidad espe- do como referencia las escaleras de ADN de 10 pb rada (Levene, 1949) y la diversidad genética esperada colocadas junto a las muestras), así como la presen- de Nei (Nei, 1973) utilizando el programa PopGene cia de individuos homócigos y heterócigos, con el v.1.31 (Yeh et al., 1997). programa LabWorks Image Acquisition and Analysis Software versión 4.5. Para evaluar la estructura genética y diferenciación de las poblaciones, se hicieron diversas estimaciones: la Secuenciación. Se amplificó una porción de 884 pb distancia genética no sesgada de Nei (1978) con el del gen mitocondrial citocromo b (cyt b) con los pares programa PopGene, así como la relación entre las dis- de oligos reportados por Smith y Patton (1993): MVZ05- tancias genéticas y las distancias geográficas (en km) MVZ04 (CGAAGCTTGATATGAAAAACCATCGTTG- entre las poblaciones por medio de una prueba de GCAGCCCCTCAGAATGATATTTGTCCTC) y MVZ45- Mantel (Mantel, 1967), con 100,000 permutaciones y MVZ16 (ACNACHATAGCNACAGCATT CGTAGG- con base en el coeficiente de correlación r (Smouse et AAATAGGAARTATCAYTCTGGTTTRAT). En el pre- al., 1986). También, se evaluó la estructura y diferen- sente trabajo se secuenciaron 10 muestras de museo, ciación genética dentro y entre poblaciones con los

5 de Campeche y 5 de Chiapas, así como 18 muestras estimadores pareados FST (número de alelos diferen- frescas de Cozumel (para ubicación de las muestras de tes; Weir y Cockerham, 1984; Michalakis y Excoffier, Cozumel ver Vega et al., 2007). Las condiciones utili- 1996), con base en 20,000 permutaciones de haplotipos zadas para la amplificación fueron: aproximadamente entre las poblaciones y su significancia fue evaluada 60 ng de templado, 2 mM de cada dNTP, 10 x buffer mediante la corrección de Bonferroni secuencial. Tam- de PCR (200 mM Tris-HCl pH 8.4, 500 mM KCl), 1 U bién se calculó el número absoluto de migrantes de Taq Platinum, 0.4 µM de cada primer y 3.0 mM de intercambiados entre pares de poblaciones (M) y se realizó una prueba de análisis de varianza molecular MgCl2, en un volumen final de 20 µl. Las condiciones del PCR fueron 4 minutos a 94°C, 35 ciclos de 1 min a (AMOVA; Excoffier et al., 1992), todo ello con el 94°C, 1 min a 50-52°C, 1 min a 72°C, más un paso final programa Arlequín v.2.00 (Schneider et al., 2000). de 5 min a 72°C. Los productos de amplificación fue- ron observados en geles de agarosa al 0.8%, teñidos Análisis estadísticos con citocromo b. Las se- con bromuro de etidio a 0.5 µg/ml y visualizados bajo cuencias de cyt b se alinearon utilizando el programa luz UV. Después, el PCR se limpió con el procedimiento BioEdit v.7.0.1, incorporando además una secuencia de de PEG (polietilenglicol; PEG-3350) y nuevamente se GenBank de O. megacephalus (AY275124.1) y de Calomys visualizó en geles de agarosa para asegurarse que se callosus (AY439002.1) como grupos externos. Con el tuviera producto de PCR. A continuación se realizó programa DnaSP v.4.0 (Rozas et al., 2003) se calculó el el PCR de secuenciación utilizando el kit comercial número de sitios polimórficos, sitios parsimoniosamente BigDye Terminator v. 3.1 (Applied Biosystems, informativos, la diversidad haplotípica de Nei (h; Nei, California), como sigue: 5 µl de ADN, 1 µl de primer, 2 1978), la diversidad nucleotídica (p) como el número µl de BigDye y 3 µl de buffer y el PCR inlcuyó un ciclo promedio de diferencias nucleotídicas entre dos secuen- inicial de 1 min a 96°C, 25 ciclos de 10 segundos a 96°C, cias, así como la divergencia entre poblaciones, esti- 5 seg a 50°C y 4 min a 60°C. Las muestras se limpia- mada como el número promedio de substituciones netas ron nuevamente con columnas de Sephadex G-50 y se por sitio (Dxy). secuenciaron en un secuenciador Applied Biosystems Finalmente, se utilizó el programa ModelTest v.3.06 373 y 3100 (Vega, 2006). (Posada y Crandall, 1998) para estimar el modelo de Análisis estadísticos con microsatélites. Se de- substitución de ADN al que mejor se ajustan terminaron las frecuencias alélicas, los genotipos las secuencias. Se utilizó el programa PAUP v.4.0b10 (Swofford, 2002) para análisis filogenético de distan-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •201 Ella Vázquez-Domínguez, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega

cia (neighbor-joining); se utilizó el modelo obtenido con 3.2), con una media de 11.2 y 5.9 considerando el total

ModelTest y 1,000 réplicas de bootstrap para evaluar de las poblaciones. Los valores de HO para cada el soporte de las ramas. Se utilizó el programa TCS población por locus variaron de 0.363 para Campeche (Clement et al., 2000), para inferir genealogías a nivel en Ory26 a 0.909 para Campeche y Yucatán en Ory40 de poblaciones con datos de secuencias cuando hay y Ory60, respectivamente, siendo Yucatán la población

poca divergencia y para estimar las relaciones con HO promedio más alta (0.660). En cuanto HNEI genealógicas entre las secuencias de cyt b. promedio, los valores más alto y más bajo fueron 0.749 y 0.636, Campeche y Quintana Roo respectivamente (Cuadro 4).

RESULTADOS Diferenciación genética entre poblaciones. Los resultados de distancia genética mostraron que las Diversidad genética. Se analizaron con microsatélites poblaciones con mayor divergencia fueron Chiapas- un total de 37 individuos de Oryzomys couesi perte- Quintana Roo (0.584) y con los valores más bajos fueron necientes a distintas localidades de los estados de Chiapas-Campeche (0.091) y Yucatán-Campeche (0.101), Yucatán (10 individuos), Quintana Roo (5), Campeche a pesar de tener éstas el tercer y cuarto valor más alto, (11) y Chiapas (11). Cabe mencionar que a pesar de respectivamente, en cuanto a distancia geográfica se un esfuerzo de muestreo significativo, sólo se encontra- refiere (Cuadro 5). Asimismo, los valores pareados de

ron individuos en dos localidades del norte de Yucatán FST variaron de 0.005 (Campeche-Yucatán) a 0.135 (Cuadro 1). (Chiapas-Quintana Roo), y sólo dos de seis compara- ciones (33%) fueron significativas; el número de Los loci Ory21 (para Campeche y Yucatán) y Ory60 (para migrantes entre poblaciones varió de 3.3 (Quintana Roo- Campeche) presentaron poblaciones fuera de equilibrio Chiapas) a 94.5 (Yucatán-Campeche; Cuadro 5). Final- con valores significativos (P < 0.05) debido a una mente, con la prueba de Mantel se determinó que no deficiencia de heterócigos. En cuanto a los valores de existe una correlación significativa entre las distancias F estimados por locus, variaron de -0.067 a 0.655, IS genéticas y las distancias geográficas para las pobla- encontrándose valores negativos sólo para las pobla- ciones estudiadas (r = 0.044, P = 0.458). El análisis de ciones de Quintana Roo (en Ory16) y Campeche (en varianza molecular (AMOVA) mostró que el mayor Ory40), lo que indica un exceso de heterócigos. Res- porcentaje de la diversidad se atribuye a la variación pecto a cada población considerando los cinco loci en dentro de las poblaciones (96%), mientras que la va- conjunto, Chiapas y Campeche se encontraron fuera riación entre las poblaciones fue baja (4%) pero de equilibrio (P < 0.05). Ninguna población mostró estadísticamente significativa, junto con el índice de desequilibrio de ligamiento significativo al comparar diferenciación entre poblaciones (F = 0.040; P = 0.022). cada par de loci (P > 0.05). ST Dado que la escala elegida para el estudio se basó en En total se observaron 100 genotipos para los cinco la división política, se hizo una segunda agrupación loci de O. couesi estudiados (Cuadro 3). El locus Ory26 más ‘biológica’ de las muestras, con base en el tipo fue el que presentó el menor número de genotipos (11), de vegetación y ubicación geográfica de los sitios de sin embargo, también fue el locus con mayor porcen- colecta. Así, las localidades de Yucatán y Campeche taje de genotipos heterócigos (82%). Ory60 fue el locus ubicadas a lo largo de la costa se agruparon como “Golfo que presentó el mayor número de genotipos (27) de de México” (localidades 1-3, 9-12), los sitios de Quin- los cuales el 74% (20 genotipos) fueron heterócigos, tana Roo y la muestra de Calakmul (localidades 4-8) mientras que Ory21 fue el segundo con mayor núme- como “Caribe” y las localidades de Chiapas se divi- ro de genotipos (24) con 17 genotipos heterócigos (71%). dieron en dos “Selva” (localidades 13, 15, 17, 18, 20) y Se observó un alto grado de diversidad genética den- “Pacífico” (14, 16, 19; Fig. 1). Con esta nueva agrupa- tro de las poblaciones tanto en términos de número ción se estimó la distancia no segada de Nei, observán- de alelos observados por población, como en valores dose la mayor distancia entre Selva-Caribe (0.523) y de heterocigosidad observada y esperada (Cuadro 4). Pacífico-Caribe (0.421) y la más baja entre Selva-Golfo Los 5 loci fueron 100% polimórficos para las 4 pobla- de México (0.099), con valores intermedios las otras ciones. El mayor número promedio de alelos observa- comparaciones posibles (0.313-0.227). Se estimó también la F , donde las comparaciones estadísticamente dos y efectivos por locus se observó en la población ST de Campeche (8.2 y 5.6, respectivamente), mientras que significativas fueron Selva-Caribe (0.126) y Golfo de el menor número promedio fue en Quintana Roo (4.6 y México-Caribe (0.056).

202• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas

Cuadro 3. Frecuencias alélicas observadas para cinco loci de microsatélites en las cuatro poblaciones de Oryzomys couesi.

Poblaciones

Locus alelo (pb) Chiapas Campeche Quintana Roo Yucatán Ory16 1 (091) 0.227 0.182 0 0 2 (094) 0.136 0 0 0 3 (097) 0.091 0.045 0 0.050 4 (100) 0.045 0.045 0 0 5 (103) 0.136 0.045 0 0.150 6 (106) 0.364 0.545 0.800 0.350 7 (109) 0 0 0.100 0.300 8 (112) 0 0.091 0 0.150 9 (115) 0 0.045 0.100 0

Ory21 1 (151) 0.364 0.091 0.100 0.150 2 (154) 0.045 0.045 0 0 3 (160) 0.045 0 0 0 4 (163) 0.045 0 0 0 5 (169) 0 0.091 0 0 6 (172) 0.091 0.182 0.200 0.300 7 (175) 0.045 0.091 0.400 0.100 8 (178) 0.136 0.045 0 0.150 9 (181) 0.091 0.091 0.200 0.100 10 (184) 0.091 0.091 0 0 11 (187) 0 0.045 0 0.100 12 (190) 0 0.045 0.100 0.050 13 (196) 0.045 0.182 0 0 14 (199) 0 0 0 0.050

Ory26 1 (097) 0.864 0.682 0.200 0.750 2 (100) 0.091 0.136 0.600 0.050 3 (103) 0 0 0 0.050 4 (106) 0 0.045 0 0.100 5 (109) 0 0 0 0.050 6 (115) 0 0 0.100 0 7 (124) 0.045 0 0 0 8 (127) 0 0.091 0 0 9 (130) 0 0 0.100 0 10 (133) 0 0.045 0 0

Ory40 1 (127) 0.136 0.091 0 0 2 (130) 0.045 0 0 0 3 (133) 0.182 0.136 0 0.100 4 (136) 0.227 0.045 0.200 0.050 5 (139) 0.273 0.318 0.300 0.150 6 (142 ) 0 0.136 0.100 0.150 7 (145) 0 0.136 0.300 0.250 8 (148) 0.136 0.091 0.100 0.250 9 (151) 0 0.045 0 0 10 (157) 0 0 0 0.050

Locus alelo (pb) Chiapas Campeche Quintana Roo Yucatán Ory60 1 (126) 0.045 0.091 0.100 0 2 (129) 0.045 0 0 0.050 3 (135) 0.091 0.045 0.100 0.100 4 (138) 0.182 0.136 0 0.100 5 (141) 0.045 0.091 0 0.100 6 (144) 0.045 0.182 0.100 0.200 7 (147) 0.227 0.091 0.200 0.050 8 (150) 0.136 0.045 0 0.100 9 (153) 0.091 0.136 0.400 0.200 10 (156) 0.045 0.091 0.100 0.050 11 (159) 0 0 0 0.050 12 (165) 0 0.091 0 0 13 (168) 0.045 0 0 0

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •203 Ella Vázquez-Domínguez, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega

Cuadro 4. Valores de diversidad genética para cada población por locus y para el total de las poblaciones de Oryzomys couesi.

Loci

Poblaciones Ory16 Ory21 Ory26 Ory40 Ory60 Media HNei nna ne

Chiapas HO 0.545 0.636 0.09 0.545 0.727 0.509 0.699 11 7.2 4.7

HE 0.805 0.852 0.255 0.839 0.909 0.732

Campeche HO 0.545 0.545 0.363 0.909 0.545 0.581 0.749 11 8.2 5.6

HE 0.684 0.926 0.528 0.861 0.926 0.785

Quintana Roo HO 0.400 0.600 0.400 0.800 0.600 0.560 0.636 5 4.6 3.2

HE 0.377 0.822 0.644 0.844 0.844 0.706

Yucatán HO 0.600 0.700 0.400 0.700 0.900 0.660 0.735 10 7 4.9

HE 0.778 0.873 0.442 0.857 0.915 0.773

Total HO 0.540 0.621 0.297 0.729 0.702 0.578 0.769 37 11.2 5.9

HE 0.743 0.892 0.502 0.857 0.903 0.779

HO : heterocigosidad observada; HE : heterocigosidad esperada de Levene;

HNei : heterocigosidad promedio esperada de Nei; n : tamaño de muestra; na : número promedio de alelos observados; ne : número promedio de alelos efectivos.

Cuadro 5. Abajo de la diagonal se muestran las distancias genéticas de Nei y, en paréntesis, los valores pareados de FST , mientras que arriba de la diagonal aparecen las distancias geográficas en km y, en paréntesis, el número de migrantes M entre poblaciones de Oryzomys couesi.

Poblaciones Chiapas Campeche Quintana Roo Yucatán Chiapas - 448.4 (63.2) 602.3 (3.3) 795.3 (15.5) Campeche 0.091 (0.007) - 254.3 (8.9) 346.8 (94.5) Quintana Roo 0.584 (0.135*) 0.283 (0.053) - 328.7 (5.1) Yucatán 0.172 (0.031) 0.101 (0.005) 0.433 (0.088*) -

* (P < 0.05) con corrección de Bonferroni secuencial

Estructuración filogeográfica. De los 884 pb de distancias genéticas entre muestras fueron pequeñas, cyt b secuenciados, 47 sitios fueron variables y 27 fueron incluso muchos haplotipos fueron idénticos. Cozumel parsimoniosamente informativos. Se encontraron 18 presentó varios haplotipos, pero con un bajo número haplotipos para la muestra total (Campeche, Chiapas de substituciones nucleotídicas y poca distancia en- y Cozumel). Se encontró un valor promedio alto de di- tre ellos (Fig. 2), sin constituir un grupo monofilético. versidad haplotípica h = 0.939 y bajo de diversidad Las muestras de Chiapas fueron las más distanciadas nucleotídica p= 0.010 (± 0.002); el número promedio de y con valores más altos de bootstrap, mientras que las diferencias nucleotídicas fue k = 8.019. La mayor di- de Campeche tampoco formaron un grupo monofilético versidad nucleotídica por población se encontró en y se encontraron cercanas a muestras de Cozumel o Chiapas (0.017 ± 0.005), seguida de Campeche (0.011 de Chiapas. Por otro lado, las muestras de Chiapas ± 0.002) y la menor en Cozumel (0.005 ± 0.001); formaron dos clados separados, uno de ellos relacio- ésta última fue significativamente diferente a las otras nado con una muestra de Campeche (CAM2), y a su (P < 0.05). Respecto a la divergencia, las poblaciones vez externo respecto al primer grupo de Cozumel, y otro de Cozumel y Campeche fueron las más similares clado con dos individuos más distanciados. (Dxy = 0.009), mientras que ambas presentaron una mayor divergencia respecto a la de Chiapas (0.015 con Cozumel En la red mínima de haplotipos se observó un grupo y 0.019 con Campeche). central de seis muestras de Cozumel idénticas del cual parten varios haplotipos separados por 1 o 3 pasos El modelo al que se ajustaron las secuencias fue el mutacionales (Fig. 3). Otras muestras de Cozumel que- Hasegawa, Kishino y Yano (HKY; Hasegawa et al., 1985). daron más alejadas y formaron un segundo grupo. Todas En el árbol de neighbor-joining se observó que los las muestras de Campeche quedaron más cercanas a valores de bootstrap fueron bajos en general y las las muestras isleñas que a las de Chiapas, pero gene-

204• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas

Figura 1. Ubicación geográfica de las localidades de las muestras de museo y de campo de Oryzomys couesi en los estados de Yucatán (A), Quintana Roo (B), Campeche (C) y Chiapas (D). El nombre de las localidades se muestra en el Cuadro 1 (Mejía-Puente, 2007).

ralmente separadas por varios pasos mutacionales. En polimórficos y el número promedio de alelos observa- particular, sólo una muestra de Campeche (CAM1) quedó dos fue alto (11.2). Se encontró una desviación unida al resto de las de Cozumel por un paso mutacional, significativa de las proporciones de Hardy-Weinberg la cual corresponde a la que geográficamente está más (H-W) para las poblaciones de Chiapas y Campeche cercana a la isla. Tres muestras de Chiapas (CHI1, CHI2, debido a una deficiencia de heterócigos, mientras que CHI3) quedaron unidas por 5 pasos mutacionales al Quintana Roo y Yucatán se encontraron en equilibrio. grupo central de Cozumel; otras dos muestras de Chiapas Una causa común de la deficiencia de heterócigos es (CHI4 y CHI5) formaron una red aislada y separada del la presencia de alelos nulos, los cuales no amplifican resto (> 12 pasos mutacionales); estas muestras son en el PCR, ya sea porque las condiciones del PCR no las mismas que en el árbol de NJ formaron un clado son las ideales o porque la región del primer en el locus más distanciado y separado del resto de las muestras presenta mutaciones que inhiben la unión. Como re- de Cozumel y Campeche. sultado, algunos heterócigos son registrados como homócigos ya que algunos alelos no amplifican en ciertos individuos (Ehrich y Stenseth, 2001; Selkoe y Toonen, 2006). Sin embargo, dado que la deficiencia de DISCUSIÓN heterócigos no se observó para un locus en particu- lar, ésta no puede atribuirse a la presencia de alelos A pesar de tener un tamaño de muestra pequeño, las nulos. Alternativamente, cuando grupos de indivi- cuatro poblaciones de O. couesi presentaron altos valores duos o poblaciones que son genéticamente distintos de diversidad genética, todos los loci fueron 100% (porque aunque están espacialmente cercanos no se

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •205 Ella Vázquez-Domínguez, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega

entrecruzan, o porque la escala espacial elegida para el análisis es más grande que la escala real de la población) se incluyen dentro de una sola muestra, habrá más homócigos que los esperados bajo el equi- librio de H-W. Este fenómeno se conoce como “efec- to Wahlund” y también es una causa común de la deficiencia de heterócigos (Trizio et al., 2005; Selkoe y Toonen, 2006). En nuestro estudio, dado el tamaño de muestra pequeño, las muestras fueron agrupadas según la división política de la región, es decir, en estados, sin embargo tanto en Campeche como Chiapas, dos y tres de las localidades muestreadas, respectiva- mente, se encuentran más alejadas de las otras locali- dades del mismo estado, e incluso separadas por barreras geográficas, por lo que el desequilibrio en ambas poblaciones podría deberse al efecto Wahlund (e. g. las poblaciones se encuentran subdivididas). Asimismo, se encontró un nivel bajo de endogamia en

las poblaciones (FIS); si existiera un apareamiento no aleatorio consistente, éste se vería reflejado en un desequilibrio de ligamiento significativo a lo largo de todos los pares de loci (Hartl y Clark, 1997); en este caso ninguno de los loci presentó ligamiento.

La diversidad genética alta también se aprecia en el

-0.005 substituciones/sitio número de alelos raros, donde Chiapas presentó el valor abmás alto (6 alelos), seguida por Yucatán y Campeche (5). Asimismo, la heterocigosidad observada fue alta Figura 2. Árbol de neighbor-joining de muestras de Cozumel (CZM), Campeche (CAM) y Chiapas (CHI). a) filograma, (0.578 en promedio) y no varió significativamente en- b) cladograma rectangular. Valores de boostrap (> 50%) sobre las tre las poblaciones (de 0.509 a 0.660); Yucatán fue la ramas (modificado de Vega, 2006). población con el valor promedio más alto y Quintana Roo, pese a tener el menor tamaño de muestra, no presentó el valor promedio más bajo. Los valores de heterocigosidad esperada, la cual es menos sensible al tamaño de muestra que la observada, también CZM1 CZM2 fueron altos (de 0.706 a 0.785), los cuales son compa- CZM3 rables con valores encontrados para roedores múridos CZM5 3 CZM7 amenazados (O. couesi cozumelae, HE = 0.639-0.792, Vega CAM5 et al., 2007; Microtus oeconomus, H = 0.570-0.760, Van CAM1 6 individuos E CZM8 3 3 de Zande et al., 2000; Oryzomys argentatus, 3 CZM4 5 HE = 0.54-0.76, Wang et al., 2000), pero menores que 3 5 los de roedores múridos no amenazados (Microtus CZM6 montebelli, H = 0.778-0.914, Ishibashi et al., 1999; 4 indvs 5 CAM2 E CHI1 Peromyscus leucopus, HE = 0.810-0.940, Mossman y 4 Waser, 2001). La dinámica poblacional de O. couesi CAM3 puede estar relacionada con la alta diversidad encon- CAM4 CHI2 trada para la especie. Esto es, los cambios ambienta- les a lo largo del año comúnmente afectan las densi- 7 CHI4 CHI5 CHI3 dades poblacionales, haciendo que éstas aumenten o disminuyan durante la época de lluvias y de secas, respectivamente. Se conoce que dicha estacionalidad Figura 3. Red mínima de haplotipos de las muestras de Campeche ambiental puede afectar los niveles de diversidad (CAM), Chiapas (CHI) y Cozumel (CZM). Los números a los lados de las líneas que unen haplotipos corresponden al número genética, de manera que disminuye el número de total de pasos mutacionales; donde no se indica un número, implica heterócigos y aumentan los niveles de endogamia un solo paso mutacional (modificado de Vega, 2006).

206• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas

(Vázquez-Domínguez et al., 1999). Se ha observado que bles que pudieran actuar como barreras geográficas. los tamaños poblacionales de O. couesi en el sur de Los resultados observados en cuanto a diferenciación Texas y en la Reserva de la Biosfera Chamela-Cuixmala con la agrupación de las muestras con base en el tipo presentan amplias variaciones tanto temporal como de vegetación y ubicación geográfica de los sitios de espacialmente, pudiendo llegar a extinguirse durante colecta, concuerdan con los obtenidos previamente, la época de secas (Schmidt y Engstrom, 1994; López y ya que Quintana Roo (Caribe) fue de nuevo la pobla- Medellín, 2005). Además, en la península de Yucatán ción más diferenciada. Es interesante señalar que las son frecuentes las tormentas tropicales y huracanes, dos poblaciones en que se agruparon las muestras de que generan cambios dramáticos en la composición y Chiapas (Selva y Pacífico) también mostraron diferen- estructura de la vegetación y por ende en las comuni- ciación genética, lo cual puede deberse a la presencia dades de animales asociadas. Sin embargo, parece que de barreras geográficas dada la orografía del estado de no hay diferencias estacionales significativas entre la Chiapas, donde destacan las montañas del norte actividad e inactividad reproductiva de los individuos, de Chiapas y la Sierra Madre de Chiapas, la cual tiene por lo que, al existir la posibilidad de reproducirse durante su punto más elevado en el volcán Tacaná (4,080 msnm). todo el año, la reducción anual de las poblaciones de Este patrón de diferenciación se ha observado para O. couesi en la península podría no ser lo suficiente- especies del género Tylomys (Espinoza et al., 2006). mente drástica como para producir un cuello de bote- lla, evitándose así la pérdida de alelos, tal como lo Dentro de la provincia biótica RTS en que se circunscribe observaron Vega et al. (2007) para las poblaciones de nuestro estudio, existen tres gradientes importantes: O. couesi cozumelae. latitudinal, de temperatura y de humedad (Arita y Vázquez-Domínguez, 2003; Orellana et al., 2003). Exis- Se encontró estructuración genética en las poblacio- te una marcada variación en la precipitación pluvial, nes de O. couesi, aunque no como inicialmente se así como un gradiente pluviométrico significativo, ya esperaba. Quintana Roo presentó los valores más que recibe 2,000 mm de lluvia anual hacia el sur- altos de distancia genética con respecto al resto de suroeste, disminuyendo hacia la parte noroeste de las poblaciones y no hubo correlación entre la distan- Yucatán (Sisal-Progreso) hasta llegar a los 500 mm o cia geográfica y la genética. En concordancia con lo menos, haciendo de esta zona la más árida de la pe- anterior, también se observó que Quintana Roo difirió nínsula, donde marzo y abril son los meses más se- significativamente de Chiapas y Yucatán con base en cos. Por otro lado, hacia el este de Yucatán se encuentra los valores de FST. La fragmentación del hábitat es uno una zona de transición entre los climas semiáridos y de los principales factores que influyen en la diferen- húmedos, con un clima del tipo cálido-subhúmedo en ciación genética entre individuos y poblaciones, el sureste de Campeche y la mayor parte de Quintana sin embargo, las consecuencias de la fragmentación Roo, mientras que el suroeste de Campeche y la franja pueden variar dependiendo del uso del hábitat por las entre Sian Ka’an y la bahía de Chetumal en Quintana especies, así como de sus características de conducta Roo presentan el clima más cálido y húmedo de la re- y dispersión. A pesar de que la península ha perdido gión (Espejel, 1987; Turner et al., 2001; Orellana et al., gran parte de su cobertura vegetal, por lo que se 2003). Por ello se tiene una gran variación de tipos encuentra considerablemente fragmentada, el hecho de de vegetación, desde selvas altas perennifolias en el que las poblaciones de O. couesi presenten altos extremo sur de la península, hasta selvas bajas valores de diversidad sugiere que ha existido (y pro- caducifolias en el norte y noroeste de Yucatán, pasando bablemente siga habiendo) conexión entre ellas. O. couesi por las selvas medianas subperennifolias (en la mayor está considerada como una especie oportunista, que parte del territorio de Campeche y Quintana Roo) puede adaptarse a ambientes perturbados como culti- (Carnevali et al., 2003; Orellana et al., 2003). Dado que vos de arroz y caña de azúcar y se ha sugerido que las muestras de Yucatán provienen de localidades presenta una gran capacidad de dispersión (Schmidt ubicadas a lo largo de la costa del estado, los gradientes y Engstrom, 1994; Ceballos y Miranda, 2000). Esto observados tanto en el clima como en la estructura podría explicar los bajos valores de FST y el alto nú- de la vegetación pudieran representar barreras para la mero de migrantes observados entre Chiapas, Yucatán dispersión de O. couesi, disminuyendo el flujo génico y Campeche, ya que el movimiento de individuos y el y favoreciendo la diferenciación entre las poblaciones flujo génico entre éstas evitaría su diferenciación. de Quintana Roo y Yucatán, cada una de las cuales Sin embargo, son de llamar la atención los valores de pareciera (bajo estas condiciones) estar ubicada en los diferenciación relativamente altos encontrados para extremos de un conjunto de componentes naturales Quintana Roo, sobre todo con respecto a Yucatán, ya que, a su vez, muestran atributos que le son propios que la península forma una amplia semiplanicie que se al territorio de la península de Yucatán. caracteriza por la ausencia de elevaciones considera-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •207 Ella Vázquez-Domínguez, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega

Los resultados de secuencias son concordantes con CONCLUSIONES lo descrito sobre estructuración a partir de microsatélites. Las poblaciones de Cozumel, Campeche o Chiapas no Aunque las poblaciones de O. couesi en la península formaron grupos monofiléticos en el árbol de NJ. En presentan valores altos de diversidad genética (al menos la red mínima de haplotipos también se observa que para estos marcadores), éstos no son tan altos como las muestras de Cozumel no forman una red separada los encontrados para otros roedores múridos. La de las muestras de Campeche y de Chiapas, aunque sí moderada, pero significativa diferenciación encontra- respecto a las muestras de Chiapas provenientes de da entre poblaciones, particularmente respecto a Quin- la costa del Pacífico e istmo de Tehuantepec. Es tana Roo, es un indicativo del progresivo aislamiento interesante resaltar que la muestra de Campeche de que están siendo objeto las poblaciones de esta genéticamente más cercana a las de Cozumel es la que especie. Con base en lo anterior, puede suponerse que geográficamente también se encuentra más cercana. las densidades poblacionales de O. couesi en la Asimismo, los haplotipos de Chiapas quedaron siem- península son actualmente mucho menores de lo que pre más distanciados, en especial las dos muestras de se tiene registrado en la literatura, lo cual da una la costa Pacífica e istmo de Tehuantepec que forma- mayor relevancia a los resultados obtenidos en el ron una red separada, y esto puede deberse, por un presente trabajo y, más importante, otorga especial lado a las barreras geográficas en Chiapas, y por otro importancia de conservación a la especie, por lo a la mayor distancia y aislamiento geográfico respec- menos en el sureste de México. to a Campeche y Cozumel. En la red se observó una distribución en forma de estrella a partir del genotipo más común de Cozumel y que se asocia a otros haplotipos de la isla, y que generalmente se relaciona AGRADECIMIENTOS con eventos de rápida expansión (Clement et al., 2000). Agradecemos a Gerardo Rodríguez, Tania Gutiérrez, Estos datos sugieren, como era de esperarse, que el Gabriel Granados y Elisa Fuentes por su participación origen de la población de la isla ocurrió a partir de la en el trabajo de campo. Nuestro gran agradecimiento migración de O. couesi proveniente de la península para Fernando A. Cervantes de la Colección Nacional de Yucatán. También, la presencia de dos grupos de Mamíferos del Instituto de Biología, UNAM y separados de muestras de Cozumel en la red sugieren a Eduardo Espinoza y Consuelo Lorenzo de la Colec- la posibilidad de varios eventos de colonización con- ción de Mamíferos de El Colegio de la Frontera Sur, tinente-isla (Rowe et al., 2004) indudablemente, es ne- San Cristóbal de las Casas, Chiapas, por amablemente cesario ampliar la muestra de O. couesi peninsular y proporcionarnos muestras de tejidos. La presente continental para determinar el patrón filogeográfico de investigación recibió apoyo financiero del Fondo la especie y evaluar con precisión el origen de la po- Sectorial de Investigación Ambiental Semarnat-Conacyt blación isleña. (Semarnat-2002-C01-0571) y el Programa de Apoyo Aunque se ha reportado que O. couesi presenta una a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnoló- distribución muy amplia y se le ha considerado como gica (Papiit IX238004 e IN215205) para E.V.D., así como una especie abundante en el país (Ceballos y Miran- becas de posgrado del Consejo Nacional de Ciencia y da, 2000; López y Medellín, 2005), durante los años Tecnología (181844) y DGEP, UNAM para R.V. y beca 2004-2006 el éxito de captura de O. couesi en la penín- de licenciatura para A.M.P (Papiit IN215205). sula de Yucatán ha sido muy bajo, a pesar de el gran esfuerzo de muestreo que ha realizado nuestro grupo de trabajo. De igual manera, Pozo de la Tijera y Escobedo- LITERATURA CITADA Cabrera (1999) realizaron un muestreo intensivo en la Reserva de la Biosfera de Sian Ka’an, en Quintana Roo, Amos, W. y J. Harwood. 1998. Factors affecting levels durante los meses de enero a agosto de 1995, noviem- of genetic diversity in natural populations. bre de 1995 y de enero a marzo de 1996, y no captura- Proceedings of the Royal Society series B 353: ron ningún individuo de O. couesi. Además, las 177-186. colecciones de mamíferos de la Universidad Autóno- ma de Yucatán y de El Colegio de la Frontera Sur, no Arita, H. T. y E. Váquez-Domínguez. 2003. Fauna y la tienen registros de O. couesi de la península de Yucatán. conformación de la provincia biótica yucateca: Asimismo, las muestras obtenidas para este estudio biogeografía y macroecología. In Naturaleza y so- de la Colección Nacional de Mamíferos datan de 1989 ciedad en el área maya, P. Colunga-GarcíaMarín a 1994 para Campeche, de 1964 a 1985 para Quintana y A. Larqué (eds.). Academia Mexicana de Cien- Roo y de 1986 para Yucatán. cias-CICY, Mérida. p. 69-80.

208• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas

Avise, J.C. 2000. Phylogeography. The history and Espinoza, E., I. Sánchez, M. García y C. Lorenzo. 2006. formation of species. Harvard University Press, Análisis de la distribución de roedores de la Cambridge. 447 p. familia Muridae en el sur de México. In Genética y mamíferos mexicanos: presente y futuro, E. Vázquez- Balloux, F. y N. Lugon-Moulin. 2002. The estimation Domínguez y D. J. Hafner (eds.). New Mexico of population differentiation with microsatellite Museum of Natural History and Science Bulletin markers. Molecular Ecology 11: 155-165. 32, Alburquerque, Nuevo México. p. 47-54. Booy, G., R. Hendricks, M. Smulders, J. Van Groenendael Excoffier, L., P. E. Smouse y J. M. Quattro. 1992. Analysis y B. Vosman. 2000. Genetic diversity and the of molecular variance inferred from metric distances survival of populations. Plant Biology 2: 379-395. among DNA haplotypes: application to human Carnevali, G., I. M. Ramírez y J. A. González-Iturbe. 2003. mitochondrial DNA restriction data. Genetics 131: Flora y vegetación de la península de Yucatán. 479-491. In Naturaleza y sociedad en el área maya, Fa, J. y L. M. Morales. 1998. Patrones de diversidad P. Colunga-García Marín y A. Larqué (eds.). de mamíferos de México. In Diversidad biológi- Academia Mexicana de Ciencias-CICY, Mérida. ca de México. Orígenes y distribución, T. P. p. 53-68 Ramoorthy, R. Bye, A. Lot y J. Fa (comps.) Insti- Ceballos, G. y G. Oliva (coords.). 2005. Los mamíferos tuto de Biología, UNAM, México. p. 315-352. silvestres de México. Comisión Nacional para el Freeland, J.R. 2005. Molecular ecology. John Wiley & Conocimiento y Uso de la Biodiversidad y Fon- Sons, Ltd., Inglaterra. 388 p. do de Cultura Económica, México, D.F. 986 p. Ceballos, G. y A. Miranda. 2000. Guía de campo de los Hartl, D.L. y A.G. Clark. 1997. Principles of population mamíferos de la costa de Jalisco, México. A field genetics. Tercera edición. Sinauer Associates, guide to the mammals or the Jalisco coast, Mexico. Sunderland, Massachusetts. 565 p. Fundación Ecológica de Cuixmala, A. C. Univer- Hasegawa, M., H. Kishino y T. Yano. 1985. Dating sidad Nacional Autónoma de México Instituto de the human-ape split by a molecular clock of Ecología/ Instituto de Biología. México. 436 p. mitochondrial DNA. Journal of Molecular Clement, M., D. Posada y K. A. Crandall. 2000. TCS: a Evolution 22: 160-174. computer program to estimate gene genealogies. Hillis, D.M., C. Moritz y B. K. 1996. Mable. Molecular Molecular Ecology 9: 1657-1659. systematics. Segunda edición. Sinauer Associates, Crozier, R. H. 1997. Preserving the information content Sunderland, Massachusetts. 615 p. of species: genetic diversity, phylogeny and Ishibashi, Y., Y. Yoshinaga, T. Saitoh, S. Abe, H. Iida y conservation worth. Annual Review of Ecology M. C. Yoshida. 1999. Polymorpic microsatellite DNA and Systematics 28: 243-268. markers in the field vole Microtus montebelli. Ehrich, D. y N. C. Stenseth. 2001. Genetic structure of Molecular Ecology 8: 163-164. Siberian lemmings (Lemus sibiricus) in a continuous habitat: large patches rather than Levene, H. 1949. On a matching problem arising in isolation by distance. Heredity 86: 716-730. genetics. The Annals of Mathematical Statistics 20: 91-94. Emmons, L. H. y F. Feer. 1990. Neotropical rainforest mammals, a field guide. The University of Chicago López, X. y R. A Medellín. 2005. Oryzomys couesi Press, Chicago. 315 p. (Alston, 1877). In Los mamíferos silvestres de México, G. Ceballos y G. Oliva (coord.). Comisión Espejel, I. 1987. A phytogeographical analysis of coastal Nacional para el Conocimiento y Uso de la vegetation in the Yucatan Peninsula. Journal of Biodiversidad y Fondo de Cultura Económica. Biogeography 14: 499-519. México, D. F. p. 709-710.

Loxterman, J. L., N. D. Mocrief y R. D. Dueser, 1998. Dispersal abilities and genetic population structure of insular and mainland Oryzomys palustris and Peromyscus leucopus. Journal of Mammalogy 79: 66-77.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •209 Ella Vázquez-Domínguez, Anahí Mejía-Puente y Rodrigo Vega

Mantel, N. 1967. The detection of disease clustering Reid, F. A. 1997. A field guide to the mammals of and a generalizad regresión approach. Cancer Central America and southeast Mexico. Oxford Research 27: 209-220. University Press, Oxford. 260 p.

Mejía-Puente, A. 2007. Diversidad genética de Oryzomys Rice, W. R. 1989. Analyzing tables of statistical tests. couesi en la península de Yucatán, México. Evolution 43: 223-225. Tesis Licenciatura, Universidad de Guadalajara, México. 57 p. Rowe, K. C., E. J. Heske, P. W. Brown y K. N. Paige. 2004. Surviving the ice: Northern refugia and Michalakis, Y. y L. Excoffier. 1996. A generic estimation postglacial colonization. Proceedings of the Na- of population subdivision using distances between tural Academy of Sciences USA 101: 10355-10359. alleles with special reference for microsatellite loci. Genetics 142: 1061-1064. Rozas, J., J. C. Sánchez-Del Barrio, X. Messeguer, y R. Rozas. 2003. DnaSP, DNA polymorphism Moritz, C. 1994. Application of mitochondrial DNA analyses by the coalescent and other methods. analysis on conservation: a critical review. Bioinformatics 19: 2496-2497. Molecular Ecology 3: 401-411. Schmidt, C. A. y M. D. Engstrom. 1994. Genic variation Mossman, A. y P. M. Waser. 2001. Effects of habitat and systematics of rice rats (Oryzomys palustris fragmentation on population genetic structure in species group) in southern Texas and northeastern the white-footed mouse (Peromyscus leucopus). Tamaulipas, Mexico. Journal of Mammalogy Canadian Journal of Zoology 79: 285-295. 75: 914-928.

Nei, M. 1973. Analisis of gene diversity in subdivided Schneider, S., D. Roessli y L. Excoffier. 2000. Arlequin populations. Proceedings of the Natural Academy ver. 2.000: A software for populations genetics data of Sciences USA 70: 3321-3323. analysis. Genetics and Biometry Laboratory, University of Geneva, Switzerland. Nei, M. 1978. Estimation of average heterozygosity and genetic distance from a small number of Selkoe, K. A. y R. J. Toonen. 2006. Microsatellites individuals. Genetics 89: 583-590. for ecologists: a practical guide to using and evaluating microsatellite markers. Ecology Letters Orellana, R., G. Islebe y C. Espadas. 2003. Presente, 9: 615-629. pasado y futuro de los climas de la península de Yucatán. In Naturaleza y sociedad en el área maya, Smith, M. F. y J. L. Patton. 1993. The diversification of P. Colunga-GarcíaMarín y A. Larqué (eds.). South American murid rodents: evidence from Academia Mexicana de Ciencias-CICY, Mérida. mitochondrial DNA sequence data for the p. 37-52. akodontine tribe. Biological Journal of the Linnean Society 50: 149-177. Park, K. y J. Lee. 2003. Dealing with carryover contamination in PCR: an enzymatic strategy. Smith, T. B. y R. K.Wayne. (eds.). 1996. Molecular genetic In PCR Primer: A laboratory manual, C. W. approaches in conservation. Oxford University Dieffenbach y G. S. Dveksler (eds.) 2a. ed. Cold Press, Oxford. 483 p. Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, Nueva York. 520 p. Smouse, P. E., J. C. Long y R. R. Sokal. 1986. Multiple regression and correlation extensions of the Man- Posada, D. y K. A. Crandall. 1998. Modeltest: testing tel test of matrix correspondence. Systematic the model of DNA substitution. Bioinformatics Zoology 35: 627-632. 14: 817-818. Swofford, D. L. 2002. PAUP: Phylogenetic Analysis using Pozo de la Tijera, C. y J. E. Escobedo-Cabrera. 1999. Parsimony, (and other methods) 4.0 beta version. Mamíferos terrestres de la Reserva de la Biosfera Illinois Natural History survey, Champaign, Illinois. de Sian Ka´an, Quintana Roo, México. Revista de Biología Tropical 47: 251-262. Trizio, I., B. Crestanello, P. Galbusera, L. A. Wauters, G. Tosi y E. Matthysen. 2005. Geographical distance Raymond, M. y F. Rousset. 1995. GENEPOP (version and physical barriers shape the genetic structure 1.2): a population genetics software for exact tests of Eurasian red squirrels (Sciurus vulgaris) in the and ecumenicism. Journal of Heredity 86: 248-249. Italian Alps. Molecular Ecology 14: 469-481.

210• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Oryzomys couesi en el sureste de México: estimaciones genéticas y filogeográficas

Turner, B. L., S. Cortina y D. Foster. 2001. Deforestation Vázquez-Domínguez, E., S. Castañeda-Rico, T. Garrido- in the southern Yucatán peninsular region: Garduño y T. A. Gutiérrez-García. 2009. Avances an integrative approach. Forest Ecology an metodológicos para el estudio conjunto de la Management 154: 353-370. información genética, genealógica y geográfica en análisis evolutivos y de distribución. Revista Van de Zande, L., R. C. Van Apeldoorn, A. F. Blijdenstein, Chilena de Historia Natural 82: 277-297. D. de Jong, W. Van Delden y R. Bijlsma. 2000. Microsatellite analisis of population structure and Vega, R. 2006. Estructura y diversidad genética genetic differentiation within and between de Oryzomys palustris cozumelae de la isla de populations of the root vole, Microtus oeconomus Cozumel. Tesis de Maestría, Instituto de Ecología, in the Netherlandas. Molecular Ecology 9: 1651- UNAM, México. 55 p. 1656. Vega, R., E. Vázquez-Domínguez, A. Mejía-Puente y A. Vázquez-Domínguez, E. 2002. Phylogeography, historical Cuarón. 2007. Unexpected high levels of genetic patterns and conservation of natural areas. In variability and the population structure of an island Protected areas and the regional planning endemic rodent (Oryzomys couesi cozumelae). imperative in North America, G. Nelson, J. C. Day, Biological Conservation 137: 210-222. L. M. Sportza, J. Loucky y C. Vásquez (eds.). University of Calgary Press, Calgary, Canadá. Vinicius, M., T. A. Weimer, S. M. Callegari-Jacques y p. 369-378. M. S. Mattevi. 2004. Biochemical polymorphisms and genetic relationships in rodents of the ge- Vázquez-Domínguez, E. 2007. Filogeografía y vertebrados. nera Oryzomys and Oligoryzomys (Sigmodontinae) In La ecología molecular de plantas y animales from Brazil. Biochemical Genetics 42: 317-329. (L. Eguiarte, V. Souza, X. Aguirre, compiladores), INE/Conabio, México, D. F. p. 441-466. Wang, Y. Q., C. R. Hughes y E. A. Gines-Candelaria. 2000. Polymorphic microsatellite loci of Oryzomys Vázquez-Domínguez, E. y R. Vega. 2006. ¿Dónde esta- palustris, the marsh rice rat, in south Florida mos y hacia dónde vamos en el conocimiento detected by silver staining. Molecular Ecology genético de los mamíferos mexicanos? In Genética 9: 1931-32. y mamíferos mexicanos: presente y futuro, E. Vázquez-Domínguez y D.J. Hafner (eds.). Weir, B. S. and C. C. Cockerham. 1984. Estimating New Mexico Museum of Natural History and F-statistics for the analysis of population structure. Science Bulletin 32, Alburquerque, Nuevo Mexico. Evolution 38: 1358-1370. p. 67-73. Wright, S. 1951. The genetical structure of populations. Vázquez-Domínguez, E., D. Piñero y G. Ceballos. 1999. Annals of Eugenics 15: 323-354. Linking heterozygosity, demography, and fitness Wüster, W., J. E. Ferguson, J. A. Quijada-Mascareñas, of tropical populations of Liomys pictus. Journal C. E. Pook, M. Da Graça Salomão y R. S. Thorpe. of Mammalogy 80: 810-822. 2005. Tracing an invasion: landbridges, refugia, Vázquez-Domínguez, E., D. Paetkau, N. J. Tucker, G. Hinten and the phylogeography of the Neotropical y C. Moritz. 2001. Resolution of natural groups rattlesnake (Serpentes: Viperidae: Crotalus using iterative assignment tests: an example of durissus). Molecular Ecology 14: 1095-1108. two species of Australian native rats (Rattus). Yeh, F. C., R. C. Young, B. Timothy, T. B. J. Boyle, Molecular Ecology 10: 2069-2078. Z. H. Ye y J. X. Mao. 1997. POPGENE, the user friendly shareware for population genetic analysis. Molecular Biology and Biotechnology Center University of Alberta, Canada.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •211

Molecular phylogenetics of Oligoryzomys fulvescens based on cytochrome b gene sequences, with comments on the evolution of the genus Oligoryzomys

Filogenética molecular de Oligoryzomys fulvescens basada en secuencias del gen citocromo b, con comentarios sobre la evolución del género Oligoryzomys

Duke S. Rogers1*, Elizabeth Arellano Arenas2, Francisco X. González-Cózatl2, Daniel K. Hardy1, J. Delton Hanson3, and Nicole Lewis-Rogers4

Abstract. Using sequences from the mitochondrial However, given the relatively low levels of genetic cytochrome b gene, we analyze the phylogeographic differentiation among samples of O. fulvescens sensu structure of Oligoryzomys fulvescens and discuss stricto, we hypothesize that this taxon expanded its phylogenetic relationships among 13 species of range northward in Mexico relatively recently. Oligoryzomys including an evaluation of the taxonomic status of O. vegetus. We also examine host-hantaviral Key words: Oligoryzomys fulvescens, polyphyly, North associations in light of the resulting phylogenetic and Central America, DNA phylogenies, hantavirus. reconstructions. Gene phylogenies constructed using maximum parsimony (MP), maximum likelihood (ML) Resumen. Usando secuencias del gen citocromo b, and Bayesian inference (BI) optimality criteria were analizamos la estructura filogeográfica de Oligoryzomys largely congruent. All analyses recovered the genus fulvescens y discutimos las relaciones filogenéticas entre Oligoryzomys as monophyletic, with O. microtis as 13 especies de Oligoryzomys incluyendo la evaluación sister group of the remaining taxa. Oligoryzomys del estatus taxonómico de O. vegetus. También fulvescens was polyphyletic and represented by two examinamos las asociaciones hopedero-hantavirus en geographic groups: O. fulvescens sensu stricto from función de los resultados filogenéticos. Las filogenias Mexico and Middle America, recovered with high nodal obtenidas bajo máxima parsimonia, máxima versimilitud support in all analyses, and two samples of O. fulvescens e inferencia Bayesiana fueron congruentes. El genero from Venezuela. Our phylogenetic reconstructions lend Oligoryzomys resultó ser un grupo monofilético, support to the hypothesis that ancestors of the con O. microtis como grupo hermano de los taxa genus Oligoryzomys entered South America, diversified restantes. O. fulvescens fue polifilético y estuvo repre- in lowland habitats prior to diversification to the sentado por dos grupos geográficos: O. fulvescens sensu south. Whether the clade representing O. fulvescens stricto de México y Centro América. Nuestros resulta- sensu stricto and O. vegetus evolved in situ in dos apoyan la propuesta de que los antecesores del Central America or is derived from a South American género Oligoryzomys entraron a Suramérica y se lineage that reinvaded North America is unknown. diversificaron en hábitats de zonas bajas antes de

1 Department of Biology and M. L. Bean Life Science Museum, Brigham Young University, Provo, UT 84602, USA. 2 Centro de Educación Ambiental e Investigación Sierra de Huautla, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Chamilpa, C.P. 62210 Cuernavaca, Morelos, México. 3 Department of Biological Sciences, Texas Tech University, Lubbock, TX 79409, USA. 4 Department of Microbiology and Molecular Biology, Brigham Young University, Provo, UT 84602, USA. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •215 Duke S. Rogers, Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Daniel K. Hardy, J. Delton Hanson and Nicole Lewis-Rogers

extender su diversificación hacia el sur. Desconocemos Middle American populations of O. fulvescens are divided si el clado de O. fulvescens sensu stricto y O. vegetus into 8 subspecies (Hall, 1981; Carleton and Musser, 1995). evolucionó en Centro América o es derivado de un Relatively little is known regarding genetic variation linaje suramericano que reinvadió el norte del conti- within or among northern taxa relative to their South nente. Sin embargo, considerando la poca diferen- American counterparts. Dickerman and Yates (1995) used ciación genética dentro de O. fulvescens sensu stricto, allozymic data to compare a single sample of O. fulvescens proponemos que recientemente este linaje extendió su from Hidalgo, Mexico, with four South American species distribución hacia el norte de México. of Oligoryzomys. Later, Myers et al. (1995) examined a 401 base pair segment of the cytochrome b (Cytb) Palabras clave: Oligoryzomys fulvescens, polifilia, gene and developed a phylogenetic hypothesis of Norte y Centro América, filogenias de ADN, hantavirus. relationships among seven Oligoryzomys species, including O. vegetus from Central America. However, recent estimates of phylogenetic relationships among species of Oligoryzomys using molecular data have not INTRODUCTION included North American taxa (Rivera et al., 2007; Trott et al., 2007). The purpose of this paper is to examine Members of the genus Oligoryzomys represent a the phylogeographic structure of O. fulvescens, relatively diverse radiation of small, Neotropical emphasizing North and Central American samples. In sigmodontine mice. Oligoryzomys occur throughout addition, we evaluate the taxonomic status of O. vegetus, South America from Tierra del Fuego northward into which co-occurs with O. fulvescens in Costa Rica Central America and Mexico (Hall, 1981; Emmons, 1997) and eastern Panama as well as samples referable to and have been identified as vectors for hantaviruses O. fulvescens in northern South America. We also exa- (see Khaiboullina et al., 2005 and Rivera et al., 2007 mine host-hantaviral associations in light of our for recent summaries). Musser and Carleton (2005) phylogenetic reconstructions. Finally, we comment on recognized 18 Oligoryzomys species, provisionally the phylogenetic structure present among the other divided among five species groups (Carleton and Musser, species of Oligoryzomys included in our data set and 1989), but did not include O. mesorrius (Andrades- corresponding biogeographic implications. Miranda et al., 2001) in their summary. Bonvicino and Weksler (1998) described O. stramineus and later Weksler and Bonvicino (2005) recognized two new forms (O. moojeni and O. rupestris), but also considered O. elirurus METHODS AND MATERIALS and O. delticola as junior synonyms of O. nigripes. Gallardo and Palma (1990) recognized O. megellanicus as a species-level taxon with close affinities to O. Specimens and DNA sequencing longicaudatus. Silva and Yonenaga-Yasuda (1991) We included 45 specimens representing 13 species of documented the karyotypes of two undescribed Brazilian Oligoryzomys and the outgroup taxa Oreoryzmys Oligoryzomys. In addition, S. Lima et al. (2003) referred balneator, Micororyzomys minutus and Neacomys to a third undescribed colilargo from Brazil. Therefore, minutus (sensu Watrous and Wheeler 1981) following it is certain that the number of described species the hypothesized relationships described by Weksler underestimates the actual biodiversity in this group et al. (2006). Of these, 36 Oligoryzomys and three (Musser and Carleton, 2005), especially given the amount outgroup sequences were generated in our laboratories of inter- and intraspecific karyotypic diversity documented and the others were obtained from GenBank (Appendix in the genus as summarized by Weksler and Bonvicino 1). Specimen identifications from GenBank were (2005). followed with the exception of AY452199 from Paraguay, which was identified as O. fornesi, but according to Of the 18 or so Oligoryzomys species currently G. D’Elía (pers. comm.) should be regarded as O. recognized, most are found exclusively in South America flavescens. In addition, sample 29 from Nicaragua was (Musser and Carleton, 2005); only O. fulvescens and identified O. fulvescens nicaraguae, but is instead O. vegetus occur in Central and North America (Hall, regarded as O. vegetus (see discussion). 1981). Oligoryzomys vegetus is restricted to eastern Panama and Costa Rica (Carleton and Musser, 1995), Total genomic DNA was extracted from liver, muscle, whereas O. fulvescens occurs in the Sierra Madre Oriental or tail clips using the Qiagen DNeasyTM Tissue Kit (Cat. and Occidental of Mexico south and east into Central No. 69504). Four microliters of DNA extraction product America and northern South America (Carleton and were electophoresed on 1.75-2.0% agarose gels stained Musser, 1989; Musser and Carleton, 2005). Mexican and with ethidium bromide to qualitatively estimate amount

216• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Molecular phylogenetics of Oligoryzomys fulvescens based on cytochrome b gene sequences, with comments on the evolution of the genus Oligoryzomys

of genomic DNA. If DNA bands were relatively bright, the original chromatograph data in the program then samples were diluted prior to polymerase Sequencher version 4.1.1 (Gene Codes Co., 2000). chain reaction (PCR) amplification. Two polymerase All sequences have been deposited on the GenBank chain reactions were performed to amplify nearly the database (see Appendix 1 for accession numbers). entire Cytb gene (Saiki et al., 1988). Primer pairs used were as follows: L14724 (Irwin et al., 1991) / CB3H Phylogenetic analyses (Palumbi, 1996) or H627 (this study) and F1 (Whiting et al., 2003) / H15767 (Edwards et al., 1991). For the Gene phylogenies were estimated using maximum alternate overlapping set (approximately 750 and 600 parsimony (MP), maximum likelihood (ML), and Bayesian bp, respectively) we used MVZ05 (Smith and Patton, inference (BI) optimality criteria. Genetic distance values, 1993) / 752R (Bradley et al, 2000) or F1 (Whiting et al., MP and ML analyses as well as calculations of pair- 2003) / CB40 (Hanson and Bradley, 2008). The primer wise genetic distances were performed using PAUP* sequences are as follows: L14724, 5’ -CGA AGC TTG 4.0 (Swofford, 2003). MP analyses were conducted with ATA TGA AAA ACC ATC GTT G-3’; CBH3, 5’ -GGC equal character weighting using a heuristic search with AAA TAG GAA RTA TCA TTC-3’; H627, 5’ -GTC GGA tree-bisection reconnection (TBR) branch swapping. GTT WGA GTT TAG WCC TGA-3’; F1, 5’ -TGA GGA For MP trees, branch support for nodes was assessed CAR ATA TCH TTY TGR GG-3’, H15767, 5’ -ATG AAG using nonparametric bootstrapping (Fel-senstein, 1985) GGA TGT TCT ACT GGT TG-3’; MVZ05, 5’ -CGA AGC with 10000 bootstrap replicates of 100 random sequence TTG ATA TGA AAA ACC ATC GTT G-3’; 752R, 5’ - additions. Bootstrap values > 70% were considered well GAG ACC CCG ATA ATT ACA CTC CTG C-3’; and CB40, supported (Hillis and Bull 1993). 5’ -CCA CTA YCA GCA CCC AAA GC-3’. The total length of the combined sequences, exclusive of the outer Under the ML criterion, the model of evolution most primers, typically was approximately 1,050 bp. appropriate for our data was selected using Akaike Amplification reactions were performed in 25 µl volumes Information Criterion (AIC-Akaike 1974) as implemented containing 1.0 µl template DNA (approximate concen- in MODELTEST v3.6 (Posada and Crandall, 1998). The tration estimated on a 2% agarose gel), 4 µl dNTPs general time reversible model with invariable sites and (1.25 mM), 2 µl 10X Taq buffer, 0.5 µl of each primer rate heterogeneity (GTR + I+ Ã) was selected as the best-fit model of nucleotide substitution. The base (100 µM), 3 µl MgCl2 (25 mM), 14 µl distilled water, and 0.25 µl Taq polymerase (5 u/µl; Promega Corp., frequencies were A= 0.3181, C=0.3056, G=0.1118, and Madison, WI). Thermal profiles for the PCR reactions T=0.2645; transversion rates were (A-C) 3.0119, (A-G) were either: 2-4 min at 94°C, 39 cycles (1min at 94°C, 1 13.8081, (A-T) 2.5571, (C-G) 1.7213, (C-T) 25.8284; min at 50°C, and 1 min at 72°C), plus 3 min at 72°C, or the proportion of invariable sites (I) was 0.4586, 2 min at 95°C, 30-40 cycles (30 sec at 95°C, 45 sec at and the gamma distribution shape parameter (Ã) was 49°C, then 1 min 20 sec at 72°C, and a final extension 0.6681. cycle of 8 min at 72°C. Four microliters of double-stranded Bayesian inference was conducted using MrBayes 3.0b4 PCR amplified product were assayed by electrophoresis software. In this method, a posterior probability of a on a 2% agarose gel. The remaining product (ca. 21 µl) phylogeny is estimated by sampling trees from the overall TM was purified using a Millipore Multiscreen PCR 96- distribution of posterior probabilities using Metropolis- Well Filtration System (Cat. No. MANU03050). coupled Markov Chain Monte Carlo to sample Sequencing was performed using the Applied phylogenies according to their posterior probabilities Biosystems Big Dye v.3.1 Dye Terminator Cycle (Huelsenbeck and Ronquist, 2001; Ronquist and Sequencing Ready Reaction Kit (PE Applied Bio- Huelsenbeck, 2003). Each of the two simultaneous systems, Foster City, CA). analyses was started from a different, randomly chosen Excess dye terminator was removed using Millipore tree and 4 simultaneous incrementally heated chains 6 MultiscreenTM Filter Plates for High Throughput were run for 10 x 10 generations, with sampling every th Separations (Cat. No. MAHVN4510). Cytochrome b 1000 interval. To ensure the Markov Chain had become sequences were determined using Perkin-Elmer stable, ln-likelihood values for sampling points were ABI Prism 377 or ABI 3100-Avant automated sequencer plotted against generation time. All sample points prior housed in the DNA Sequencing Center at Brigham to reaching stationarity (conservatively, the first 10% Young University and Texas Tech University, of the total trees) were discarded as “burn in”. Poste- respectively. To verify the accuracy of our data, we rior probabilities for individual clades obtained from included negative controls in every reaction, independent analyses were compared for congruence complementary strands of each DNA fragment were (Huelsenbeck and Imennov, 2002; Huelsenbeck et al., sequenced and sequences were edited manually using 2002; Nylander et al., 2004).

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •217 Duke S. Rogers, Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Daniel K. Hardy, J. Delton Hanson and Nicole Lewis-Rogers

Hypothesis testing nucleotide composition was similar to those reported for the majority of mammals (Irwin et al. 1991) and no Alternative phylogenetic hypotheses were tested with internal stop codons were detected – indicating the ML-based approaches. Tree searches were conducted sequences we generated represented functional with constraints configured to match tree topologies mitochondrial sequences rather than pseudogenes. There for each a priori hypothesis. Alternative tree topologies were 288 variable characters in the data matrix, of which were evaluated for statistical significance using the 208 were parsimony informative. In this study, guanines Shimodiara and Hasegawa test (S-H; Shimodiara and occurred less frequently (11.19%) relative to adenine, Hasegawa, 1999) as implemented in PAUP* 4.0 (Swofford, cytosine and thymine (31.79%, 30.56% and 26.46%, 2003). Ten thousand bootstrap replicates were performed respectively). Mean uncorrected pairwise distances using the S-H test by resampling the partial likelihoods among species of Oligoryzomys ranged from 4.6% for each site (RELL model). between samples of O. flavescens and O. andinus to 13.1% between O. microtis and O. flavescens.

RESULTS Phylogenetic analyses Parsimony analysis with equal character weighting Sequence variation resulted in a single most parsimonious tree (Fig. 1) of A 751-801 bp portion of the Cytb gene was compared 1010 steps (CI = 0.49, RI = 0.62). This analysis supported across all samples (see Appendix 1). Mitochondrial DNA monophyly of the genus Oligoryzomys (clade I)

Figure 1. Single most parsimonious tree (1010 steps; CI = 0.49; RI = 0.62) derived from analysis of cytochrome b sequence data for 42 samples of Oligoryzomys and three outgroup taxa (Oreoryzomys balneator, Microryzomys minutus and Neacomys minutus). Nodal support is represented by bootstrap values derived from 10000 pseudoreplicates and only strongly support nodes (BP > 70%) are shown. The six clades referenced in text and in Table 1 are labeled with Roman Numerals. Terminals are numbered and correspond to collecting localities provided in Appendix I. For each terminal, sample numbers are followed by species designations or by the museum acronym and voucher number.

218• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Molecular phylogenetics of Oligoryzomys fulvescens based on cytochrome b gene sequences, with comments on the evolution of the genus Oligoryzomys

with strong bootstrap support (BP=100). Within this American taxa as closely related and comprising a well clade, O. microtis was recovered as the sister group supported clade VI (BP=96): O. andinus, O. flavescens, of the remaining Oligoryzomys samples. Percent genetic and O. longicaudatus (percent sequence divergence distances between samples of Oligoryzomys and ranged from 2.1% within O. flavescens to 6.8% between O. microtis ranged from 10.1 to 13.1%. Oligoryzomys O. flavescens and O. andinus). Relationships among fulvescens (clade IV, samples 21 and 22) was not the remaining Oligoryzomys samples were unresolved. recovered as a monophyletic entity. Instead, clade IV, represented by samples of O. fulvescens from Mexico Tree topologies generated from ML and BI optimality and Honduras (and hereafter referred to as O. fulvescens criteria using the GTR+I+Ã model of evolution generated sensu stricto), formed the sister group to O. vegetus identical tree topologies, both of which were more re- (hereafter including O. f. nicaraguae) with low bootstrap solved than that produced using MP. The ML tree (lnL=- support (BP=57), all together these samples formed clade 5713.51) with Bayesian posterior probability values for III. Percent genetic distances among samples of nodal support (Fig. 2) recovered the same relationships O. fulvescens sensu stricto ranged from 0 to 3.6%. as in Fig. 1 in addition to recovering two new Samples 21 and 22 differed from each other by 6.6% relationships not previously depicted. The first clade and from samples of O. fulvescens (sensu stricto) by consisted of South American O. fulvescens (samples 7.5 to 9.6%. This analysis also recovered three South 21 and 22) together with O. moonjeni and O. destruc-

Figure 2. Phylogram of a single tree (lnL=-5713.51) generated from maximum likelihood analysis of the cytochrome -b gene for 42 samples of Oligoryzomys and three outgroup taxa (Oreoryzomys balneator, Microryzomys minutus and Neacomys minutus). Numbers are posterior probabilities derived from a Bayesian analysis that yielded an identical tree topology (not shown). The eight clades referenced in text and in Table 1 are labeled with Roman Numerals. Terminals are numbered as in Figure 1.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •219 Duke S. Rogers, Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Daniel K. Hardy, J. Delton Hanson and Nicole Lewis-Rogers

tor (pP = 0.98; clade VII) and there was significant and is consistent with the proposal by Carleton and support (pP = 0.98) for the clade comprised of O. Musser (1989) that O. microtis belongs in its own stramineus, O. nigripes, and O. chacoensis (clade VIII). species group. However, these results contrast with the discussion by Voss et al (2001). They compared Constraint tests Mexican (O. fulvescens sensu stricto) and Central American (O. f. costaricensis) specimens with Using ML (S-H test) optimality criteria, we tested 11 a Amazonian specimens referable to O. microtis including priori hypotheses derived from the literature as material from the type locality of O. microtis (redefined summarized in Table 1. The majority of hypotheses therein) and found no obvious quantitative or qualitative evaluated resulted in significantly less likely tree morphological characters that separated O. fulvescens topologies with the exceptions of tests 3, 4, and 8. These from O. microtis. As a result, Voss et al. (2001) suggested three tests involved constraining monophyly of South that O. fulvescens sensu lato and O. microtus may be American samples of Oligoryzomys fulvescens (21 conspecific, but allowed that increased sample sizes and 22) with O. fulvescens from Mexico and Central or other data sets might shed light on this issue. We America, monophyly of clade III, and the sister group tested this hypothesis by constraining O. microtis and relationship between O. microtis and O. fornesi. O. fulvescens sensu stricto as sister taxa, resulting in significantly less likely tree topologies (Table 1). Given the phylogenetic position of O. microtis based on genetic data and chromosomal differences between DISCUSSION these two taxa (summarized in Weksler and Bonvicino, 2005), we hypothesize that this taxon represents a Monophyly of the genus Oligoryzomys distinct, basal lineage within the genus Oligoryzomys and predict that inclusion of sequence data from and deep level phylogenetics nuclear markers will support recognition of O. microtis Previous studies on the phylogenetic relationships as a monotypic subgenus within Oligoryzomys. among members of the genus Oligoryzomys using morphological (Carleton and Musser, 1989; Steppan, Systematics of Oligoryzomys fulvescens 1995; Weksler, 2006), allozyme (Dickerman and Yates, 1995) and molecular data (Myers et al., 1995; Rivera et Oligoryzomys fulvescens, as currently recognized, occurs al., 2007; Weksler, 2003; 2006) have concluded that this from Tamaulipas, Mexico, into northern South America taxon is monophyletic. This study includes greater taxon (Musser and Carleton, 2005). However, we consistently sampling than previous analyses and our results strongly recovered O. fulvescens sensu lato as polyphyletic in support the hypothesis that the genus Oligoryzomys all analyses and consisting of two moieties: clade IV is a monophyletic taxon. Hypothesis test 1, forcing non- (O. fulvescens sensu stricto) and South American monophyly of Oligoryzomys, resulted in a significantly samples of O. fulvescens (samples 21 and 22). Constraint less likely tree (Table 1). Our analyses also document tests that forced monophyly of these groups resulted that O. microtis forms a clade relative to other in trees that approached significance at p < 0.05 (test Oligoryzomys taxa. In turn, ML and BI tree topologies 3, Table 1). Alternatively, O. fulvescens sensu stricto (Fig. 2) indicate that O. fornesi constitutes the second, formed the sister group to O. vegetus (clade III) and internal clade within the genus, although its altering this relationship also did not result in a phylogenetic position based on MP was unresolved. significantly longer tree. However, recognition of two Additionally, the view that O. microtis and O. fornesi clades within O. fulvescens is supported by karyotypic are conspecific (Carleton and Musser, 1989; Olds data. O. fulvescens from Veracruz, Mexico, possesses and Anderson, 1987) could not be rejected (Table 1). a diploid (2n) = 60 and fundamental number (FN) = 74 However, Myers et al. (1995) also recovered these two karyotype (Haiduk et al., 1979), whereas O. fulvescens taxa in separate clades and they differ karyotypically from Venezuela has a 2n = 60 and FN = 72 (Kiblisky, (summarized in Weksler and Bonvinco, 2005). Therefore, 1969). Gardner and Patton (1976) report that O. fulvescens we concur with Weksler and Bonvinco (2005) who from Costa Rica possesses a 2n = 54, FN = 68 maintain the two as distinct taxa. chromosomal complement, but based on the collecting locality; this individual likely represents O. vegetus. Recovery of O. microtis as a basal clade within Our results suggest that O. fulvescens sensu stricto Oligoryzomys together with the magnitude of genetic should be regarded as a separate taxonomic entity from divergence we documented agrees with the results of Venezuelan O. fulvescens. Myers et al. (1995) and those of Rivera et al. (2007)

220• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Molecular phylogenetics of Oligoryzomys fulvescens based on cytochrome b gene sequences, with comments on the evolution of the genus Oligoryzomys

Table 1. Topological tests of selected a priori hypotheses evaluated using Shimodiara-Hasegawa test (S-H). The log likelihood (ML) score was -5713.51. Clade designations and sample numbers are as presented in Figures 1 and 2.

S-H test Log Score p-value Difference Hypothesis 1. Monophyly of clade I (genus Oligoryzomys–Carleton and Musser, 1989; Myers et al., 1995) 66.66 0.0010 2. Monophyly of clade II (all Oligoryzomys taxa except O. microtis–Carleton and Musser, 1989) 18.45 0.0140 3. Monophyly of clade IV, samples 21 and 22 (O. fulvescens sensu lato–Carleton and Musser, 1989). 23.78 0.0760 4. Monophyly of clade III (O. fulvescens sensu stricto, O. vegetus and O. f. nicaraguae– Carleton and Musser, 1995) 7.98 0.1430 5. Monophyly of clade IV (O. fulvescens sensu stricto–Carleton and Musser, 1995) 57.07 <0.0001 6. Monophyly of the nigripes group, samples 3, 23 and 27 (Carleton and Musser, 1989) 105.96 <0.0001 7. Monophyly of the andinus group, samples 1 and 2 (Carleton and Musser, 1989) 68.31 <0.0001 8. Monophyly of O. microtis and O. fornesi (Carleton and Musser, 1989; Olds and Anderson, 1987) 14.33 0.0680 9. Monophyly of O. microtis and O. fulvescens sensu stricto (Voss et al. 2001) 57.06 <0.0001 10. Monophyly of O. fornesi and O. longicaudatus (Myers et al., 1995) 53.33 0.0030 11. Monophyly of O. andinus and O. microtis (Myers et al., 1995) 101.61 <0.0001

According to Jones and Engstrom (1986:13) “two fairly the “vegetus-like” morphology (Carleton and Musser, well-defined subspecies [of O. fulvescens] occur in 1995). We scored the relative positions of the capsular Nicaragua”. Oligoryzomys fulvescens nicaraguae is process for specimens of Oligoryzomys from Costa Rica larger cranially and more darkly colored than is O. f. and Nicaragua included in this analysis and all specimens costaricensis. The former subspecies occurs in higher except BYU 15216 were identified as O. vegetus based elevations in the eastern portion of the country, whereas on this character. BYU 15216 possessed the “fulvescens- the latter occurs in lower elevations to the west. We like” capsular morphology. However, all specimens from sequenced a single individual from Rivas Province in Costa Rica and Nicaragua, including BYU 15216, formed Nicaragua (sample 29) and tentatively assigned it to a clade (referable to O. vegetus) relative to examples O. f. nicaraguae based on its geographic location. We of O. fulvescens from Mexico and Honduras which we rejected monophyly of this specimen with O. fulvescens regard as O. fulvescens sensu stricto (Figs. 1 and 2). sensu stricto at high significance (test 5, Table 1). Further, a 401 bp Cytb sequence of O. vegetus from Therefore, regardless of the subspecific name applied the Panamanian Chiriqui (Myers et al. 1995) groups with to sample 29, our results demonstrate that this specimen the Costa Rican and Nicaraguan samples included in is closely related to samples of O. vegetus. this study (analyses not shown). Therefore, our data support Carleton and Musser’s (1995) recognition of O. vegetus as a species-level taxon, herein defined to Status of Oligoryzomys vegetus be the sister group of O. fulvescens sensu stricto rather Compared to Oligoryzomys fulvescens, O. vegetus is than O. fulvescens sensu lato (Carleton and Musser, typically larger in both external (total length and hind 1989). Our findings also extend the known range of O. foot length) and cranial measurements (Carleton and vegetus from Panama and the Cordillera de Tilarán in Musser, 1995). In addition, the capsular process on the Costa Rica (Carleton and Musser, 1995) north and west lower mandibles in specimens of O. vegetus usually to the Rivas Province in southern Nicaragua. extends above the ventral rim of the sigmoid notch when viewed laterally or medially, whereas this process is Phylogenetic relationships among not typically visible in specimens of O. fulvescens (see Fig. 5 in Carleton and Musser, 1995). However, there South American Oligoryzomys is no qualitative or quantitative character that separates Although our primary objective was to elucidate these two taxa absolutely. For example, about 16% of relationships among North and Central American specimens identified as O. vegetus from Costa Rica Oligoryzomys, our Cytb sequence data provide insight possessed a “fulvescens-like” capsular process into genealogical relationship among taxa restricted to morphology, whereas 7% of O. fulvescens examined had South America and together with data for North and

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •221 Duke S. Rogers, Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Daniel K. Hardy, J. Delton Hanson and Nicole Lewis-Rogers

Central American taxa and allow us to comment on the Recently, Rivera et al. (2007) examined phylogenetic evolution of the genus. The only South American group relationships among six species of Oligoryzomys from of taxa that we recovered consistently in all our analyses Argentina (O. chacoensis, O. nigripes, O. destructor, and with high bootstrap or posterior probabilities was O. flavescens, O. longicaudatus and O. microtis) using clade VI, consisting of O. andinus, O. flavescens and restriction sites and sequences from the mitochondrial O. longicaudatus (Figs. 1 and 2). Our ML and Bayesian D-loop region. The results by Rivera et al. (2007) phylogenetic estimates recovered two additional clades regarding the placement of these taxa were similar to with significant posterior probabilities. Clade VII ours in that they recovered a monophyletic Oligoryzomys consisted of Venezuelan O. fulvescens together with with O. microtis as the basal taxon relative to other O. moojeni and O. destructor. Likewise, nodal support species and arranged O. flavescens and O. longicaudatus for Clade VIII, consisting of O. chacoensis, O. nigripes as sister taxa. We tested the genealogical relationships and O. stramineus also was high (pP = 0.98). developed by Rivera et al. (2007) against ours by pruning our data set to match theirs and rerunning our ML In addition to recognizing the O. fulvescens and analysis. Constraining the Rivera topology to ours O. microtis species groups, Carleton and Musser (1989) resulted in trees that were not significantly less likely allocated O. andinus and O chacoensis to the O. andinus (log score difference 7.36-p = 0.365). group, recognized the O. nigripes group as consisting of O. delticola, O. destructor, O. elirurus, O. longi- caudatus, and O. nigripes, and proposed the Oligoryzomys and hantaviruses O. flavescens group; comprised of O. flavescens and Hantaviruses are negative-stranded RNA viruses in the several undescribed taxa from Bolivia, Brazil and Peru family Bunyaviridae that infect murid rodent hosts, (O. elirurus, O. delticola and the undescribed taxa including the New World subfamily Sigmodintinae allocated to the O. flavescens group were not included (Johnson et al., 1997). A total of 29 hantaviruses has in our analyses). We tested the monophyly of the been identified in North and South American O. andinus group and found no support for a close sigmodontine rodents to date (Schmaljohn and Hjelle, relationship between O. andinus and O. chacoensis based 1997; J. Mills, pers. comm.). Investigators typically on our sequence data. Likewise, forcing monophyly document a one-to-one correspondence between a of O. destructor, O. longicaudatus and O. nigripes particular hantavirus and its rodent host (Mills et al., resulted in a significantly less likely tree topology than 2007) with only one clear case of host switching among our optimal tree (Table 1). In fairness, a morphological New World hantaviruses (Morzunov et al., 1998) cladistic data set is not available to test the alternative: involving Peromyscus leucopus in the eastern United whether the morphological data can reject our hypothesis States. Moreover, a subset of studies document multiple based on sequence data, and our results might differ rodent hosts for a single hantavirus, which is believed with additional taxon or gene sampling. However, we to be the result of spillover from the primary host to infer that existing morphological data are largely other, short-term hosts (Rawlings et al., 1996; Rowe et uninformative at this taxonomic level. al., 1995; Schmaljohn and Hjelle, 1997). Interestingly, there are now 10 hantaviruses associated with seven Myers et al. (1995) estimated genealogical relationships species of Oligoryzomys as follows: O. chacoensis, among eight Oligoryzomys taxa using a 401 base pair Bermejo virus (Levis et al., 1998; Padula et al., 2002); segment of the Cytb gene. They consistently found O. flavescens, Lechiguanas virus (Levis et al., 1998) and a well supported sister group relationship between Central Plata virus (Delfraro et al., 2003); O. fornesi, O. fornesi and O. longicaudatus. Myers et al (1995) Anajatuba virus (Plyusnin, 2002); O. fulvescens, Cho- also recovered O. andinus and O. microtis as sister clo virus (Vincent et al., 2000) and Maporal virus taxa, but with less nodal support. However, constraining (Fulhorst et al., 2004); O. longicaudatus, Andes virus our ML tree topology to match these two hypotheses (Levis et al., 1998) and Orán virus (Levis et al., 1998); (tests10 and 11) resulted in significantly less likely trees. O. microtis, Río Mamoré virus (Hjelle et al., 1996); We suspect that this discrepancy in the case of and O. nigripes, Juquitiba virus (Suzuki et al., 2002). the fornesi-longicaudatus clade involves specimen Therefore, three taxa (O. flavescens, O. fulvescens, and identification. We are referring to samples of Oligory- O. longicaudatus) each are implicated as hosts for two zomys from Paraguay as O. flavescens rather than types of hantaviruses. Sample 21 (O. fulvescens from O. fornesi as did Myers et al (2005). The second Venezuela) in our data set represents the rodent host incongruence identified might be explained by increased for Maporal virus (Fulhorst et al., 2004). The taxon sampling, outgroup choice, and/or a larger number fact that O. fulvescens (sensu lato) serves as host to of nucleotides sequenced between our study and that different viruses is consistent with our hypothesis that of Myers et al (1995). O. fulvescens (sensu stricto) and O. fulvescens from

222• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Molecular phylogenetics of Oligoryzomys fulvescens based on cytochrome b gene sequences, with comments on the evolution of the genus Oligoryzomys

Venezuela likely represent two species-level lineages. Oligoryzomys microtis is found in Amazonian forests, Unfortunately, we cannot address the multiple hantaviral whereas O. fornesi inhabits more open lowland habitats. associations for O. flavescens and O. longicaudatus, The other, more derived South American clade we but suggest that those species also represent composite recovered (clade VII) consisted of O. andinus, biological entities. O. flavescens and O. longicaudatus. All taxa in the group are found in the central or southern portions of the Historical biogeography continent and two (O. andinus and O. longicaudatus prefer montane habitats. The existence of this clade is Sigmodontine rodents, including ancestors of consistent with the notion that evolution in the genus Oligoryzomys, are thought to have entered South involved diversification from north to south and from America from Central America prior to the formation low to relatively high elevation habitats, a hypothesis of a permanent land bridge connecting the two first articulated by Marshall (1979). continents (Marshall et. al., 1982, Webb and Rancy, 1996). Under this scenario, proto-oryzomyines dispersed to South America along island arcs prior to formation of CONCLUSIONS the Panamanian land bridge (Simpson, 1980). Recent estimates for the time closure of the Panamanian por- The phylogenetic signal in our data is not sufficient tal are between 2.5 and 3.5 million years ago (mya-Coates to hypothesize the evolutionary events giving rise to et al., 1992; Graham, 1992; Hooghiemstra, 1994), followed northern taxa. However, O. fulvescens sensu stricto and by orogeny in the Isthmian region which resulted in O. vegetus appear to be sister taxa. Whether these forms formation of upland habitats approximately 2.5 mya evolved in situ in Central America or represent a (Graham, 1989). Therefore, proto-oryzomyine forms likely northward reinvasion from South America cannot be colonized South America no later 2.5 mya (late to mid- determined. Given the low amount of sequence Pliocene) but the timing could have been considerably divergence present within Mexican O. fulvescens, it is earlier, even in the late Miocene (>5.2 mya) if waif likely that populations found along the eastern versant dispersal or island hopping occurred (Marshall, 1979). of Mexico represent a relatively recent northward According to Miller et al. (1987), global temperatures expansion. declined approximately 4ºC from the mid-Pliocene to the early Pleistocene, resulting in an increase of cool to cold temperature plant pollens found in Central America and northern South American palynofloras ACKNOWLEDGEMENTS (Graham, 1999) subsequent to closure of the Panamanian portal. Detailed analysis of middle Pliocene (about 3 We thank Drs. Fernando A. Cervantes of the Colec- mya) pollen and spore flora from central Panama ción Nacional de Mamíferos, Universidad Nacional document an appearance of grass pollen indicative of Autónoma de México, Mark D. Engstrom and Burton a more developed tropical dry forest component Lim of the Royal Ontario Museum, Robert Baker of The (Graham, 1991). Given the timing of climatic and resulting Museum of Texas Tech University, Natural Sciences vegetation changes in the isthmian region, it is likely Research Laboratory, Robert Owen of the Museo Na- that lowland tropical forests rather than tropical dry cional de Historia Natural de Paraguay, Tom Lee of the forest conditions predominated during the time that Abilene Christian University Natural History Collection, proto-oryzomyines entered South America (Marshall, and Marcelo Weksler, Charles Fulhorst, and Antonio 1979). Subsequent diversification of oryzomyines Utera for providing critical tissue samples. Greg and the early evolution of the genus Oligoryzomys likely Crewdson, Melina C. Williamson, Dallas Henson, Ryan occurred in northern South America during the late Chambers, and Bobby Baker assisted in the laboratory Miocene and through the mid-Pliocene. Given that and an anonymous reviewer made valuable suggestions the northern Andean highlands had developed for improving the manuscript. This research was approximately one-half the modern elevation 10 mya supported by the Department of Biology, Monte L. Bean (Gregory-Wodzicki, 2000), considerable habitat diversity Life Science Museum and the College of Life Sciences must have existed in northern South America (lowland computational Debian Linux Cluster, Brigham Young tropical rainforests, tropical savannahs and montane University (DSR), an undergraduate scholarship from forests) during the time early Oligoryzomys lineages the Office of Research and Creative Activities, Brigham diversified. This scenario is not inconsistent with Young University (DKH), and a Summer Dissertation modern habitat preferences for basal lineages of Support Scholarship from the Graduate School, Texas Oligoryzomys (O. microtis and O. fornesi). Tech University, and a Grant-in-Aid from the American Society of Mammalogists (JDH).

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •223 Duke S. Rogers, Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Daniel K. Hardy, J. Delton Hanson and Nicole Lewis-Rogers

LITERATURE CITED Emmons, L. H. 1997. Neotropical rainforest mammals: A field guide. 2nd Ed. University of Chicago Press, Akaike, H. 1974. The new look at the statistical model Chicago, Illinois. 307 p. identification. IEEE Transactions on Automatic Con- Felsenstein, J. 1985. Confidence limits on phylogenies: trol 19: 716-723 an approach using the bootstrap. Evolution 39: Andrades-Miranda, J. L., F. B. Oliveira, C. A. V. Lima- 783-791. Rosa, A. P. Nunes, N. I. T. Zanchin, and M. S. Fulhorst, C. F., M. N. B. Cajimat, A. Utrera, M. L. Miazzo, Mattevi. 2001. Chromosome studies of seven and G. M. Duno. 2004. Maporal virus, a hantavirus species of Oligoryzomys (Rodentia: Sigmodontinae) associated with the fulvous pygmy rice rat from Brazil. Journal of Mammalogy 82: 1080-1091. (Oligoryzomys fulvescens) in western Venezuela. Bonvicino, C. R., and M. Weksler. 1998. A new species Virus Research 104: 139-144. of Oligoryzomys (Rodentia, Sigmodontinae) form Gallardo, M. H., and E. Palma. 1990. Systematics of Northeastern and Central Brazil. Zeitschrift für Oligoryzomys longicaudatus (Rodentia: Muridae) Saugetierkunde 63: 90-103. in Chile. Journal of Mammalogy 71: 333-342. Bradley, R. D., I. Tiemann-Boege, C. W. Kilpatrick, and Gardner, A. L., and J. L. Patton. 1976. Karyotypic variation D. J. Schmidly. 2000. Taxonomic status of in Oryzomyine (Cricetinae) with comments on Peromyscus boylii sacarensis: inferences from DNA chromosomal evolution in the Neotropical sequences of the mitochondrial cytochrome b gene. Cricetinae complex. Occasional Papers of the Journal of Mammalogy 81: 875-884. Museum of Zoology, Louisiana State University Carleton, M. D., and G. G. Musser. 1989. Systematic 49: 1-48. studies of Oryzomyine rodents (Muridae: Gene Codes, 2000 Sequencher: Version 4.1.2. Gene Codes Sigmodontinae): a synopsis of Microryzomys. Corporation, Ann Arbor, Michigan. Bulletin of the American Museum of Natural History 191: 1-83. Graham, A. 1989. Late Tertiary paleoaltitudes and vegetational zonation in Mexico and Central Carleton, M. D., and G. G. Musser. 1995. Systematic America. Acta Botanica Neerlandica 38: 417-424. studies of Oryzomyine rodents (Muridae: Sigmodontinae): definition and distribution of Graham, A. 1991. Studies in Neotropical Paleobotany. Oligoryzomys vegetus (Bangs, 1902). Proceedings X. The Pliocene communities of Panama- of the Biological Society of Washington 108: 338- composition, numerical representation, and 369. paleocommunity paleoenvironmental reconstruc- tion. Annals of the Missouri Botanical Garden, Coates, A. G., J. B. C. Jackson, L. S. Collins, T. M. Cronin, 78: 465-475. H. J. Dowsett, L. M. Bybell, P. Jung, and J. A. Orbando. 1992. Closure of the isthmus of Panama: Graham, A. 1992. Utilization of the isthmian land brid- the near-shore marine record of Costa Rica and ge during the Cenozoic-paleobotanical evidence western Panama. Geological Society of America for timing, and the selective influence of altitudes Bulletin 104: 814-828. and climate. Review of Paleobotany and Palynology 72: 119-128. Delfraro, A., M. Clara, L., Tomé, F. Achaval, S. Levis, G. Calderon, D. Enria, M. Lozano, J. Russi, and J. Graham, A. 1999. The Tertiary history of the northern Arbiza. 2003. Yellow pygmy rice rat (Oligoryzomys temperate element in the northern Latin America flavescens) and hantavirus pulmonary syndrome in biota. American Journal of Botany 86: 32-38. Uruguay. Emerging Infectious Diseases 9: 846-852. Gregory-Wodzicki, K. M. 2000. Uplift history of the Dickerman, A. W., and T. L. Yates. 1995. Systematics Central and Northern Andes: a review. Geological of Oligoryzomys: Protein-electrophoretic analyses. Society of America Bulletin 112: 1091-1105. Journal of Mammalogy 76: 172-188. Haiduk, M. W., J. W. Bickham, and D. J. Schmidly. 1979. Edwards, S. V., P. Arctander and A. C. Wilson. 1991. Karyotypes of six species of Oryzomys from Mexico Mitochondrial resolution of a deep branch in the and Central America. Journal of Mammalogy 60: genealogical tree for perching birds. Proceedings 610-615. of the Royal Society of London, Biological Sciences 243: 99-107.

224• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Molecular phylogenetics of Oligoryzomys fulvescens based on cytochrome b gene sequences, with comments on the evolution of the genus Oligoryzomys

Hall, E. R. 1981. The mammals of North America. Kiblisky, P. 1969. The chromosomes of two species in 2nd ed. John Wiley & Sons, New York. 2: 601- the genus Oyrzomys (Rodentia - Cridetidae). 1181 + 90. Experientia 25: 1338-1339. Hanson, J. D., and R.D. Bradley, 2008. Molecular diversity Kishino, M., and M. Hasegawa. 1989. Evaluation of the within Melanomys caliginosus (Rodentia: maximum likelihood estimate of the evolutionary Oryzomyini): evidence for multiple species. tree topologies from DNA sequence data, and the Ocassional Papers, The Museum of Texas Tech branching order in hominoidea. Journal of Molecular University 275:1-11. Evolution 29: 170-179. Hillis, D. M., and J. J. Bull. 1993. An empirical test of Lima, J. F., C. R. Bonvicino, and S. Kasahara. 2003. A bootstrapping as a method for assessing con- new karyotype of Oligoryzomys (Sigmodontinae, fidence in phylogenetic analysis. Systematic Rodentia) from central Brazil. Hereditas 139: 1-6. Biology 42: 182-192. Levis, S., S. P. Morzunov, J. E. Rowe, D. Enria, N. Pini, Hjelle, B., N. Torrez-Martinez, and F. T. Koster. 1996. G. Calderón, M. Sabattini, and S. C. St. Jeor. 1998. Hantavirus pulmonary syndrome-related virus Genetic diversity and epidemiology of hantaviruses from Bolivia. Lancet 347: 57. in Argentina. Journal of Infectious Diseases 177: 529-538. Hooghemstra, H. 1994. Pleistocene-Quaternary floral migration, evolution of northern Andean Marshall. L. G. 1979. A model for paleobiogeography ecosystems and climatic change: implications of South American cricetine rodents. Paleobiology from the closure of the Panamanian isthmus. 5: 126-132. Profile 7: 413-425. Marshall, L. G., S. D. Webb, J. J. Sepkoski, Jr., and D. Huelsenbeck, J. P., and F. Ronquist. 2001. MrBayes: M. Raup. 1982. Mammalian evolution and the great Bayesian inference of phylogeny. Bioinformatics American interchange. Science 215: 1351-1357. 17: 754-755. Miller, K. G., R. G. Fairbanks, and G. S. Mountain. 1987. Huelsenbeck, J. P., and N. S. Imennov. 2002. Geographic Tertiary oxygen isotope synthesis, sea level history, origin of human mitochondrial DNA: Accommo- and continental margin erosion. Paleoceanography dating phylogenetic uncertainty and model 2: 1-19. comparison. Systematic Biology 51: 155-165. Mills, J. N., K. Schmidt, B. A. Ellis, G. Calderón, D. A. Huelsenbeck, J. P., B. Larget, R. E. Miller, and F. Ronquist. Enria and T. G. Ksiazek. 2007. A longitudinal study 2002. Potential Applications and pitfalls of Bayesian of hantavirus infection in three sympatric reservoir inference of phylogeny. Systematic Biology 51: species in agroecosystems on the Argentine pam- 673-688. pa. Vector-borne and Zoonotic Diseases 7: 229- 240. Irwin, D. M., T. D. Kocher, and A. C. Wilson. 1991. Evolution of the cytochrome b gene in mammals. Morzunov, S. P., J. E. Rowe, T. G. Ksiazek, C. J. Peters, Journal of Molecular Evolution 32: 128-134. S. C. St. Jeor, and S. T. Nichol. 1998. Genetic analysis of the diversity and origin of hantaviruses in Johnson, AM., M. D. Bowen, T. G. Ksiazek, R. J. Peromyscus leucopus mice in North America. Williams, R. T. Bryan, J. N. Mills, C. J. Peters, and Journal of Virology 72: 57-64. S. T. Nichol. 1997. Laguna negra virus associated with HPS in western Paraguay and Bolivia. Musser, G. G., and M. D. Carleton. 2005. Family Cricetidae. Virology 238: 115-127. In Mammal species of the World: a taxonomic and geographic reference, 3rd ed, Wilson, D. E. Jones, J. K, Jr., and M. D. Engstrom. 1986. Synopsis and D. M. Reeder (eds.). Smithsonian Institution of the rice rats (Genus Oryzomys) of Nicaragua. Press, Washington, D.C. p. 955-1186. Occasional Papers, The Museum, Texas Tech University 103: 1-23. Myers, P., B. Lundrigan, and P. K. Tucker. 1995. Molecular phylogenetics of Oryzomyine rodents: Khaiboullina, S. F., S. P. Morzunov, and S. C. St. Jeor. the genus Oligoryzomys. Molecular Phylogenetics 2005. Hantaviruses: Molecular biology, evolution and Evolution 4: 372-382. and pathogenesis. Current Molecular Medicine 5: 773-790.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •225 Duke S. Rogers, Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Daniel K. Hardy, J. Delton Hanson and Nicole Lewis-Rogers

Nylander, J. A .A., F. Ronquist, J. P. Huelsenbeck, and Saiki, R. K., D. H. Gelfand, S. Stoffel, S. J. Scharf, R. J. L. Nieves-Aldrey. Bayesian phylogenetic analysis Higuchi, G. T. Horn, K. B. Mullis, and H. A. Erlich. of combined data. 2004. Systematic Biology 1988. Primer-directed enzymatic amplification of 53: 47-67. DNA with a thermostable DNA polymerase. Science 239: 487-491. Olds, N., and S. Anderson. 1987. Notes on Bolivian Mammals 2. Taxonomy and distribution of rice rats Schmaljohn C., and B. Hjelle. 1997. Hantaviruses: a global of the subgenus Oligoryzomys. Fieldiana: disease problem. Emerging Infectious Diseases Zoology, new series 39: 261-281. 3: 95–104. Padula, P., M. G. D. Valle, M. G. Alai, P. Cortada, M. Shimodiara, H., and M. Hasegawa. 1999. Multiple Villagra, and A. Gianella. 2002. Andes virus and comparisons of log-likelihoods with applications first case report of Bermejo virus causing fatal to phylogenetic inference. Molecular Biology and pulmonary syndrome. Emerging Infectious Evolution 16: 1114-1116. Diseases 8: 437-439. Silva, M. J. J., and Y. Yonenaga-Yassuda. 1997. New Page, R. D. M., and E. C. Holmes. 1998. Molecular karyotypes of two related species of Oligoryzomys evolution: a phylogenetic approach. Blackwell, genus (Cricetidae, Rodentia) involving centric Oxford, United Kingdom. 359 p. fusion with loss of NORs and distribution of telomeric (TTAGGG)n sequences. Hereditas Palumbi, S. R. 1996. Nucleic acids I: The polymerase 127: 217-229. chain reaction. In Molecular systematics, 2nd ed., Hillis, D. M., Moritz, C. and B. K. Mable (eds.). Simpson, G. G. 1980. Splendid isolation. The curious Sinauer, Sunderland, Massachusetts. p. 205-247. history of South American mammals. Yale University Press, New Haven, Connecticut. Plyusnin, A. 2002. Genetics of hantaviruses: implications 266 p. to taxonomy. Archives of Virology 147: 665-682. Smith, M. F., and J. L. Patton. 1993. The diversification Posada, D., and K. A. Crandall. 1998. Modeltest: testing of South American muroid rodents: evidence the model of DNA substitution. Bioinformatics 14: from mitochondrial DNA sequence data for 817-818. the akodontine tribe. Biological Journal of the Rawlings, J.A., N. Torrez-Martinez, S. U. Neill, G. M. Linnaean Society 50: 149-177. Moore, B. N. Hicks, S. Pichuantes, A. Nguyen, Steppan, S. J. 1995. Revision of the Tribe Phyllotini M. Bharadwaj, and B. Hjelle. 1996. Cocirculation (Rodentia: Sigmodontinae) with a phylogenetics of multiple hantaviruses in Texas, with hypothesis for the Sigmodontinae. Fieldiana: characterization of the small (S) genome of a Zoology, New Series 80: 1-112. previously undescribed virus of cotton rats (Sigmodon hispidus). American Journal of Tro- Suzuki, A., I. Bisordi, S. Levis, J. Garcia, L. E. Pereira, pical Medicine and Hygiene 55: 672-679. R. P. Souza, T. K. N. Sugahara, H. Pini, D. Enria, and J. T. M. Souza. 2002. Identifying rodent Rivera, P. C., R. E. González Ittig, H. J. Rossi Fraire, hantavirus reservoirs, Brazil. Emerging Infectious S. Levis, and C. N. Gardenal. 2007. Molecular Diseases 10: 2127-2134. identification and phylogenetic relationships among species of the genus Oligoryzomys Swofford, D. L. 2003. PAUP* 4.0. Phylogenetic analysis (Rodentia, Cricetidae) present in Argentina, putative using parsimony. Sinauer, Sunderland, Massa- reservoirs of hantaviruses. Zoologica Scripta chusetts. 36: 231-239. Trott, A., S. M. Callegari-Jacques, L. F. B. Oliveira, A. Ronquist, F., J. P. Huelsenbeck. 2003. MrBAYES Langguth, and M. S. Mattevi. 2007. Genetic 3: Bayesian phylogenetics Inference under mixed diversity and relatedness within and between models. Bioinformatics 19: 1572-1574. species of the genus Oligoryzomys (Rodentia; Sigmodontinae). Brazilian Journal of Biology 67: Rowe, J. E., S. C. St. Jeor, J. Riolo, E. W. Otteson, M. 153-160. C. Monroe, W. H.Henderson, T. G. Ksiazek, P. E. Rollin, and S. T. Nichol. 1995. Coexistence of several novel hantaviruses in rodents indigenous to North America. Virology 213: 122-130.

226• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Molecular phylogenetics of Oligoryzomys fulvescens based on cytochrome b gene sequences, with comments on the evolution of the genus Oligoryzomys

Vincent, M. J, E. Quiroz, F. Gracias, A. Sanchez, Weksler, M. 2003. Phylogeny of Neotropical oryzomyine T. Ksiazek, P. Kitzutani, L. A. Ruedas, D. Tinnin, rodents (Muridae: Sigmodontinae) based on the L. Caceres, A. Garcia, P. E. Rollin, J. N. Mills, nuclear IRBP exon. Molecular Phylogenetics and C. J. Peters, and S. T. Nichol. 2000. Hantavirus Evolution 29: 331-349. pulmonary syndrome in Panama: Identification of Weksler, M. 2006. Phylogenetic relationships of novel hantaviruses and their likely reservoirs. Oryzomyine rodents (Muroidea: Sigmodontinae): Virology 277: 14-19. separate and combined analyses of morphological Voss, R. S., D. P. Lunde, and N. B. Simmons. 2001. The and molecular data. Bulletin of the American mammals of Paracou, French Guiana: A Neotropical Museum of Natural History 296: 1-149. lowland rainforest fauna. Part 2. Nonvolant Species. Weksler, M., and C. R. Bonvicino. 2005. Taxonomy of Bulletin of the American Museum of Natural pigmy rice rats genus Oligoryzomys Bangs, 1900 History 263: 1-236. (Rodentia, Sigmodontinae) of the Brazilian Cerrado, Watrous, L. E., and Q. D. Wheeler. 1981. The outgroup with the description of two new species. Arquivos comparison method of character analysis. do Museu Nacional, Rio de Janeiro 63: 113-130. Systematic Zoology 30: 1-11. Weksler, M., A. R. Percequillo, and R. S. Voss. 2006. Webb, S. D., and A. Rancy. 1996. Late Cenozoic Ten new genera of Oryzomyine rodents (Cricetidae: evolution of the Neotropical mammal fauna. Sigmodontinae). American Museum Novitates In Evolution and environment in tropical America, 3537: 1-29. Jackson, B. C., Budd, A. F., and A. G. Coates (eds.). Whiting, A. S., A. M. Bauer, and J. W. Sites, Jr., 2003. University of Chicago Press, Chicago, Illinois. Phylogenetic relationships and limb loss in sub- p. 335-358. Saharan African scincine lizards (Squamata: Scincidae). Molecular Phylogenetics and Evolution 29: 583-598.

Appendix 1. List of Oligoryzomys and outgroup taxa included in this study with population number, collection location, museum voucher numbers and GenBank accession numbers (* = sequences reported for the first time). Geographic abbreviations are: AR = Argentina; BO = Bolivia; BR = Brazil; CR = Costa Rica; EC = Ecuador; HN = Honduras; MX = México; NI = Nicaragua; PG = Paraguay; PR = Perú; VZ = Venezuela. Museum abbreviations are as follows: ACUNHC = Abilene Christian University Natural History Collections; AMNH = American Museum of Natural History; ASNHC = Angelo State Natural History Collections; BYU = Monte L. Bean Museum, Brigham Young University; CNMA = Colección Nacional de Mamíferos, Universidad Nacional Autonóma de México; CRB = Cibele R. Bonvicino, voucher at Museu Nacional, Rio de Janeiro, Brazil; MNHNP = Museo Nacional de Historia Natural de Paraguay; MN = Museu Nacional do Rio de Janeiro; MVZ = Museum of Vertebrate Zoology, University of California, Berkeley; ROM = Royal Ontario Museum; TCWC = Texas Cooperative Wildlife Collection, Texas A&M University; TTU = The Museum; Texas Tech University; UFPB = Universidade Federal da Paraíba. In addition, TK and GD = TTU, and Guillermo D’Elía field numbers, respectively.

Sample Scientific Country: Locality Musuem GenBank No. of No. Name State/Province Voucher No. Accession base No. pairs

1 O. andinus BO: Oruro 2 km E. of Huancaroma AMNH 260406 AY452200 801 2 O. chacoensis PG: Boqueron La Lomita TTU 104514 EU258543* 801 3 O. destructor EC: Pichincha 60 km N Quito, Tandayapa Valley ACUNHC 898 EU258544* 801 4 O. flavescens BR: Sao Paulo Pedreira CRB 1405 EU258545* 801 5 O. flavescens PG: Neembucu Estancia Yacare MNHNP3357 EU258542* 751 6 O. flavescens PG: Misiones 620 m S Hotel Centu Cue, 26º15’06”S, 57º1’35”W GD010 AY452199 801 7 O. fornesi BR: Goiás Serra da Mesa MN 36746 DQ826022 801 8 O. fulvescens MX: Tamaulipas 4 km W La Carbonera, 46.5 km ESE San Fernando ROM 96126 EU294238* 801 ROM 96127 EU294239* 9 O. fulvescens MX: Tamaulipas Los Cedros, Reserva de la Biosfera El Cielo, TCWC 59321 EU294242* 801 23 03' 00.00000'’ N, 99 09' 09.06000'’ W, 329 m; TCWC 59325 EU294244* TCWC 59326 EU294245* TCWC 59327 EU294246*

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •227 Duke S. Rogers, Elizabeth Arellano Arenas, Francisco X. González-Cózatl, Daniel K. Hardy, J. Delton Hanson and Nicole Lewis-Rogers

Sample Scientific Name Country: Locality Musuem GenBank No. of No. State/Province Voucher No. Accession base No. pairs 10 O. fulvescens MX: Tamaulipas San José, Reserva de la Biosfera El Cielo TCWC 59322 EU294243* 801 11 O. fulvescens MX: Puebla La Gloria, Apulco, 10 km N Zacapoaxtla, 1,500 m BYU 15797 EU294235* 801 12 O. fulvescens MX: Veracruz 18 km NE Teocelo CNMA 34236 EU294248* 801 13 O. fulvescens MX: Veracruz Cascadas de Texolo, 1.5 km SE Xico CNMA 34237 EU294247* 801 14 O. fulvescens MX: Tabasco 14 km E and 27 km S El Triunfo ASNHC 7203 EU294236* 801 ASNHC 7202 EU294237* 15 O. fulvescens MX: Yucatán Laguna Becanchen ROM 96523 EU294240* 801 16 O. fulvescens MX: Campeche 52 km SW Champotón ROM 95928 EU294229* 801 ROM 95930 EU294230* 17 O. fulvescens MX: Chiapas 6.6 km S (by road) Palenque ASNHC 1668 EU294231* 801 ASNHC 1670 EU294232* 18 O. fulvescens MX: Chiapas 12 km N Berriozabal ASNHC 1665 EU294233* 801 ASNHC 1666 EU294234* 19 O. fulvescens MX: Chiapas Mapastepec, Tutuan, El Rancho Trébol TTU 104513 EU258548* 801 20 O. fulvescens HN: Olancho 4 km E Catacamas (Esculea de Sembrador) TTU 84609 EU258547* 801 21 O. fulvescens VZ: Portuguesa Hato Maporal, near Caño Delgadito TK 138080 DQ227457* 801 22 O. fulvescens VZ: Amazonas Pozon, 50 km NE Puerto Ayacucho ACUNHC 275 EU258537* 751 23 O. longicaudatus AR: Rio Negro 12 km W Bariloche MVZ 155842 U03535 801 24 O. messorius BR: Roraima Surumu MN 37751 DQ826024 801 25 O. moojeni BR: Goiás Serra da Mesa MN 37441 DQ826021 794 26 O. microtis BO: Santa Cruz Dinamarca, UTM 20K 0457277 8113921 BYU 19014 AY439000 27 O. nigripes PG: Itapua 3.2 km N, 0.4 km E Ape Aime TTU 104515 EU258550* 28 O. stramineus BR: Goiás Legalito Farm UFPB 1827 DQ826026 794 29 O. vegetus NI: Rivas unknown ROM 112913 EU258538* 801 (formerly O. f. nicaraguae) 30 O. vegetus CR: Alajuela Finca Rosalia, 3 km N Laguna Fraijanes, BYU 15214 EU294250* 801 San Isidro, 1,650 m BYU 15215 EU294252* BYU 15217 EU294251* 31 O. vegetus CR: Cartago Rio Macho, Instituto Costarricense de Electricidad BYU 15218 EU294249* 801 32 O. vegetus CR: Cartago Volcán Irazu 2790 M ROM 113156 EU258541* 751 Microryzomys PR: Cuzco 32 km NE (by road) Paucatambo, km 112 MVZ 166666 EU258535* 801 minutus Oreoryzomys EC: Napo 12 km NW Cosanga, 77o 52.99’ W 0o 31.70’ S ASUNHC 1204 EU258534* 801 balneator Neacomys PR: Loreto Rio Galvez AMNH 272867 EU258536* 801 minutus

228• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Descubriendo patrones biogeográficos a partir de datos de ejemplares en el Estado de Oaxaca, México

Discovering biogeographic patterns from data of specimens in the State of Oaxaca, México

Tania Escalante1*, Patricia Illoldi-Rangel2, Gerardo Rodríguez3, Miguel Linaje4 y Miguel Rivas4

Resumen. Analizamos los patrones biogeográficos de Palabras clave: Biogeografía, diversidad, endemismo, diversidad y endemismo de 182 especies de mamífe- colecciones biológicas, modelos de nicho ecológico, ros que se encuentran en el Estado de Oaxaca. Se ela- GARP. boraron los modelos de nicho ecológico de las 182 especies a partir de los datos de ejemplares de colec- Abstract. We analyzed the biogeographical patterns ciones. El análisis de agrupamiento se elaboró mediante of diversity and endemism of 182 species of mammals distancias euclidianas y UPGMA, además se realizó un inhabiting the State of Oaxaca. We developed ecological análisis de k-medias, para cada uno de los pixeles de niche models for 182 species from data of specimens los modelos. Por otro lado, los modelos fueron gene- of collections. The clustering analyses were carried out ralizados a una cuadrícula de 0.5º de latitud-longitud using euclidian distances and UPGMA; moreover, we para elaborar una matriz de datos que fue analizada con performed a k-median analysis for each pixel of models. el método de optimación en NDM/VNDM, con la fina- On the other hand, models were generalized to a grid lidad de obtener áreas de endemismo. Se observaron of 0.5º latitude-longitude, in order to generate a data seis patrones principales, cuatro de ellos sustentados matrix. This matrix was analyzed with the optimality por los análisis de agrupamiento y de endemicidad, y method in NDM/VNDM, to obtain areas of endemism. sólo dos por el análisis de endemicidad. Estos patro- We observed six main patterns, four of them supported nes son: (1) distribución restringida, (2) distribución by the cluster and endemicity analyses, and only two montana, (3) distribución en tierras bajas, (4) distribu- by the analysis of endemicity. Those patterns are: (1) ción amplia, (5) distribución relacionada con la Vertiente restricted distribution, (2) mountain distribution, (3) del Golfo, y (6) distribución relacionada con la Vertiente lowlands distribution, (4) broad distribution, (5) Gulf del Pacífico. Los patrones montano y de tierras bajas basin distribution, and (6) Pacific basin distribution. corresponden con la cota altitudinal de alrededor de The mountain and lowlands patterns correspond to the los 1500-1600 m. Estos patrones reflejan las condicio- altitudinal line of 1500-1600 m. All detected patterns nes ambientales e históricas que han moldeado la evo- show the environmental and historical conditions that lución de las distribuciones de los mamíferos en Oaxaca. shaped the evolution of the distributions of mammals of Oaxaca.

1 Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera”, Departamento de Biología Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-399, C.P. 04510 México, Distrito Federal. 2 Biodiversity and Biocultural Conservation Laboratory, Section of Integrative Biology, University of Texas at Austin, Austin, TX 78712- 1180, USA. 3 Departamento de Ecología de la Biodiversidad, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70- 275, C.P. 04510 México, Distrito Federal. 4 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •229 Tania Escalante, Patricia Illoldi-Rangel, Gerardo Rodríguez, Miguel Linaje y Miguel Rivas

Key words: Biogeography, diversity, endemism, 2008). Se han descrito una gran cantidad de biological collections, ecological niche models, GARP. métodos para identificar áreas de endemismo, sin embargo, uno de los que podría permitir identificar mayor número de áreas y mejor sustentadas (Carine et al., 2009; Escalante et al., 2009) es el método de INTRODUCCIÓN optimización o análisis de endemicidad (Szumik et al., 2002; Szumik y Goloboff, 2004). El descubrimiento de los patrones, es decir, las regu- laridades o repeticiones que exhiben las distribucio- Una vez que han sido descubiertos, pueden desarro- nes de los taxa en el tiempo y espacio es una de las llarse hipótesis sobre los procesos que generaron los tareas fundamentales de la biogeografía. Los patrones patrones biogeográficos. En los últimos años, se han básicos que exhibe la biota y se intentan descubrir, están propuesto varias hipótesis para explicar los patrones relacionados con la posición espacial que ocupan la en la distribución geográfica de las especies (Brown diversidad, el endemismo y la disyunción (Escalante y Lomolino, 1998; Heaney y Lomolino, 2001). Algunas et al., 2003). Sin embargo, su descubrimiento depende de las hipótesis más relevantes asociadas con cambios del conocimiento existente acerca de los taxa y sus áreas en la diversidad biológica son la reducción del área de distribución geográfica. Los datos primarios de la geográfica efectiva, factores abióticos como la tempe- posición geográfica que ocupan los taxa pueden ratura y la precipitación, y factores bióticos como la obtenerse de cuatro fuentes de datos: bibliografía, diversidad del hábitat (MacArthur y Wilson, 1967; trabajo de campo actual, bases de datos y ejemplares Terborgh, 1977; Heaney et al., 1989; Ricklefs y Schluter, de colecciones biológicas (Escalante et al., 2000). Sin 1993; Gaston, 2000; Sánchez-Cordero et al., 2005; duda, la última fuente de datos resulta ser el acervo Sánchez-Cordero et al., 2009). También es importante más importante de información sobre la biodiversidad considerar la influencia de los factores históricos en (Alberch, 1993). En esta década, el uso de modelos de la distribución actual de organismos (Escalante, 2007), nicho ecológico proyectados como las áreas de distri- como son eventos geológicos (deriva de los continentes, bución potencial de los taxa, elaborados a partir de los surgimiento de cordilleras), barreras y corredores, datos de los ejemplares de las colecciones, ha demos- extinciones pasadas, entre otros, con la finalidad de trado una gran utilidad en el descubrimiento de patro- construir un escenario geobiótico que explique los nes biogeográficos (v. gr. Escalante et al., 2007a, b). episodios de vicarianza o divergencia biótica que moldean a los componentes bióticos (Morrone, 2008). La biogeografía cuantitativa constituye un conjunto de técnicas de análisis que permite describir patrones A pesar que es recomendable estudiar los patrones biogeográficos de diversidad. Un análisis básico biogeográficos de los mamíferos sin las limitaciones de biogeografía cuantitativa integra a las técnicas de que implican las unidades de estudio sin significado clasificación, las cuales generan grupos que incluyen biológico (unidades no naturales), como los límites a las unidades analizadas (Murguía y Rojas, 2001). Una geopolíticos, puede resultar indispensable realizar de las técnicas de agrupamiento aglomerativas más estudios estatales. En la actualidad sólo existen algu- comúnmente usadas es el agrupamiento por pares nos análisis biogeográficos específicos para algunos mediante ligamiento promedio o UPGMA (Unweighted estados (v. gr. Ramos-Vizcaíno et al., 2007), y su Pair-Group Method using Arithmetic Averages). Este importancia radica en que éstos pueden constituir el método puede utilizar como unidades geográficas fundamento para elaborar políticas de conservación a operativas (OGUs), directamente las distribuciones de este nivel, como son las áreas naturales protegidas las especies, por ejemplo, los pixeles en un modelo estatales (Ramírez-Pulido y Castro Campillo, 1993; de distribución potencial. Ramírez-Pulido et al., 1994; Escalante et al., 2003).

Por otro lado, la biogeografía evolutiva es el enfoque Oaxaca es considerado como uno de los estados que que integra datos distribucionales, filogenéticos, contiene la mayor riqueza y endemismos de masto- moleculares y paleontológicos con el fin de descubrir fauna en México (Flores-Villela y Gerez, 1994; Villa y patrones biogeográficos y tratar de comprender los Cervantes, 2003; Briones-Salas y Sánchez-Cordero, 2004; procesos históricos que los generaron (Morrone, Llorente-Bousquets y Ocegueda, 2008). En este 2008). Un análisis biogeográfico evolutivo involucra estado se distribuyen todos los órdenes de mamífe- cinco etapas, siendo la primera el reconocimiento de ros terrestres del país, el 77.2% de las familias, el 66.24% componentes bióticos, mediante panbiogeografía y de los géneros y el 57.6% de las especies (Goodwin, métodos para identificar áreas de endemismo (Morrrone, 1969; Briones-Salas y Sánchez-Cordero, 2004). El conocimiento mastofaunístico con que se cuenta es

230• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Descubriendo patrones biogeográficos a partir de datos de ejemplares en el Estado de Oaxaca, México

resultado de una larga tradición de inventarios en esta al azar para el resto del área de estudio, buscando región del país (Goodwin, 1969; Sánchez-Cordero, 1993, desarrollar una serie de reglas de decisión que sinte- Briones-Salas y Sánchez-Cordero, 2004), lo cual se ticen de mejor manera aquellos factores que se encuen- refleja en el hecho de que es uno de los estados con tran asociados con la presencia de las especies (Peterson mayor número de registros de ejemplares en el país y Holt, 2003). GARP funciona de manera iterativa a partir (4,088 registros; Escalante et al., 2002). Sin embargo, de selección de reglas, evaluación, prueba e incorpo- existe un sesgo importante en el conocimiento actual ración o rechazo, utilizando cuatro métodos posibles del estado, ya que, por ejemplo, la ecorregión “mato- (regresión logística, reglas bioclimáticas atómicas, de rrales xerófilos del Valle de Tehuacán”, es una de las rangos y de rangos negados), las cuales se aplican a que posee los más bajos números de registros por unidad parte de los datos de entrada aleatorizados llamados de área (Escalante et al., 2002). La posibilidad de de “prueba” (training). Se utilizaron 19 coberturas conjuntar información de inventarios históricos con ambientales, entre las que se incluyeron elevación, recolectas recientes y obtener modelos de sus distri- pendiente, aspecto, climas, vegetación, temperatura y buciones, permite incrementar notablemente el cono- precipitación (Rzedowski, 1986; U. S. Geological cimiento sobre los patrones biogeográficos de las Survey, 2009; CONABIO, 2009). Para otros detalles del especies de mamíferos terrestres (Illoldi-Rangel método y coberturas utilizadas, ver Illoldi-Rangel et al., et al., 2004). (2004). Se elaboraron los modelos para 182 especies de mamíferos presentes en el estado de Oaxaca. Para En esta contribución nuestros objetivos son: identifi- cada especie, se generaron 100 modelos, de los cua- car posibles patrones de distribución geográfica de les se seleccionaron los mejores modelos en función diversidad y endemismo en el estado de Oaxaca a partir de los errores de omisión (lugares donde no se predi- de la relación existente en las áreas potenciales de ce la especie pero ésta sí se encuentra presente) y distribución geográfica de las especies de mamíferos errores de comisión (lugares donde se predice la y proponer algunas hipótesis acerca de los procesos especie pero ésta no se encuentra; Anderson et al., que los han generado. 2003). Para realizar lo anterior, se seleccionaron en una primera fase todos aquellos modelos que tuvieran un valor de omisión menor a 5%. De esta primera MATERIALES Y MÉTODOS selección, se calculó, para cada especie, el valor de la mediana del error de comisión de los modelos selec- cionados. El número final de modelos se determinó Datos. Se construyó una base de datos de 182 espe- a partir de aquéllos cuyo valor estuviera lo más cies de mamíferos terrestres (siguiendo la nomencla- cercano a la mediana de los modelos. Una vez tura de Wilson y Reeder, 2005) del estado de Oaxaca, seleccionados los modelos, se sumaron utilizando con 7,208 ejemplares ubicados en 580 localidades ArcView 3.2 (ESRI, 1999) dentro del módulo de provenientes de las siguientes colecciones: Colección Spatial Analyst. El resultado es el modelo óptimo Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología utilizado en los análisis para cada una de las especies. (CNMA); Centro Interdisciplinario de Desarrollo Regional de Oaxaca (CIIDIR-Oaxaca); American Patrones de distribución. Para identificar los pa- Museum of Natural History (AMNH); National trones de distribución de los mamíferos, se utilizaron Museum of Natural History (NMNH); Field Museum dos metodologías: un análisis de agrupamiento y of Natural History (FMNH); Museum of Zoology, un análisis de endemismo. El análisis de agrupamien- University of Michigan (UMMZ); The Museum, to jerárquico (análisis de clusters) se obtuvo a partir Michigan State University (MSU); Museum of de una matriz de datos donde se concentró la infor- Vertebrate Zoology, University of California (MVZ);The mación de la presencia de cada una de las especies Museum, Texas Tech University (TTU) y Texas por píxel en un mapa de Oaxaca. Esto dio como Cooperative Wildlife Collections, Texas A&M resultado una matriz de 182 columnas x 3124 filas, University (TCWC). donde las columnas representan a las especies y las filas los píxeles que conforman el mapa del estado. Modelos de nicho ecológico. Se modelaron los ni- Dado que la matriz proviene de las distribuciones chos ecológicos, que en este caso fueron utilizados potenciales obtenidas a partir de GARP, y el modelo como los modelos de las distribuciones geográficas final es una suma de modelos, se estandarizaron los potenciales de las especies, utilizando el algoritmo datos utilizando un intervalo entre 0 y 1. Dicha matriz genético GARP (Stockwell y Peters, 1999). Este méto- se sometió a un análisis de clusters jerárquico, calcu- do relaciona las características ecológicas de puntos lando las distancias euclidianas y realizando el UPGMA de ocurrencia conocidos y aquellos puntos muestreados en el programa SPSS. Como resultado de dicho análi-

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •231 Tania Escalante, Patricia Illoldi-Rangel, Gerardo Rodríguez, Miguel Linaje y Miguel Rivas

sis se obtuvo un dendograma que muestra las relacio- RESULTADOS nes geográficas de las especies de acuerdo con su dis- tribución geográfica potencial. Con el fin de comple- Análisis de agrupamiento. Se obtuvo un dendograma mentar el análisis, se invirtió la matriz de datos, que- resuelto que representa las afinidades geográficas de dando una matriz de 3124 columnas x 182 filas. Dado las especies, a partir del análisis píxel por píxel de las que la matriz cuenta con una cantidad muy grande de afinidades que presentan entre sí, con el fin de poder datos, se sometió a un análisis de clasificación utili- obtener clusters de especies. A partir de dicho análi- zando k-medias. Para dicho análisis se tiene que de- sis, se obtuvieron los siguientes patrones de distribución: terminar a priori el número de agrupaciones (clusters) que se quieren obtener, por lo cual, después de prue- 1. Distribución restringida y dispersa (Fig. 1a). Este patrón bas con cinco, diez y quince clusters, se especifica- está constituido por 60 especies de ocho órdenes: ron cinco clusters, los cuales agruparon adecuadamente Artiodactyla (una especie), Carnivora (6), Chiroptera las condiciones geográficas en donde se encuentran (25), Didelphimorphia (2), Lagomorpha (1), las especies. Dichos resultados se mapearon, donde Perissodactyla (1), Rodentia (20), Soricomorpha (3) y el mapa obtenido representa las agrupaciones de las Pilosa (1). especies en función de la distribución potencial y las condiciones ambientales presentes. 2. Distribución montana, superior a los 1600 msnm (Fig. 1b). Comprende especies de sólo dos órdenes: Por otro lado, se identificaron las posibles áreas de Chiroptera y Rodentia (5 y 9 especies, respectivamente). endemismo utilizando el método de optimación (Szumik et al., 2002; Szumik y Goloboff, 2004) y analizando las 3. Distribución en tierras bajas, hasta los 1600 msnm distribuciones de las 182 especies. Los modelos de (Fig. 1c). En este patrón se diagnosticaron 41 espe- distribución fueron generalizados a una cuadrícula cies de siete órdenes: Artiodactyla (2), Carnivora (5), de 0.5º de latitud-longitud que cubre al estado de Oaxaca, Chiroptera (25), Primates (1), Rodentia (4), Soricomorpha resultando en 49 cuadros. Se elaboró una matriz de datos (1), Pilosa (2) y Cingulata (1). de presencias y ausencias con los modelos y los 4. Distribución amplia (más del 60% del estado de cuadros, donde se codificó con un “1” a una especie Oaxaca), incluyendo 40 especies de cinco órdenes: presente en un cuadro, y un “0” cuando existía Carnivora (8), Chiroptera (14), Didelphimorphia (2), alguna de las siguientes condiciones: (a) la especie Lagomorpha (2) y Rodentia (14; Fig. 1d). estaba ausente en un cuadro determinado, (b) el mode- lo de la especie ocupaba menos del 10% del área del Las especies restantes de mamíferos presentes para el cuadro, o (c) el número de mejores modelos que estado de Oaxaca presentan patrones de distribución predicen presencia fue menor a 10. Esto último se realizó intermedios, dando un total de 12 clusters adicionales con la finalidad de garantizar que la sobrepredicción a los cuatro presentados anteriormente. Estos de los modelos no obscureciera los patrones de clusters presentan diferentes grados de intergradación, endemismo. La matriz de datos fue guardada en for- los cuales varían desde especies restringidas a mato de texto con los comandos requeridos para el ciertas altitudes (aunque el área de distribución no es análisis de endemicidad. El método de optimación fue tan restringida como en el patrón 1), hasta especies llevado a cabo con NDM/VNDM (Goloboff, 2005), de distribución amplia en casi todo el estado. En el análisis guardando todas las posibles áreas de endemismo con de clasificación utilizando k-medias, a partir de los cinco dos o más especies endémicas y un puntaje mayor a clusters solicitados en el análisis, se obtuvo el mapa 2.0. Además, las áreas óptimas fueron obtenidas rete- de la Fig. 1e. niendo aquellas que se superponen con un 50% de especies endémicas únicas, y activando la opción del Áreas de endemismo. Se obtuvieron 22 posibles uso de la proporción de los bordes de las celdas que áreas de endemismo que fueron resumidas en 12 áreas las limitan. Se realizaron 50 iteraciones variando la semilla consenso, que representan seis patrones generales aleatoria descargando las áreas duplicadas. Posterior- (Fig. 2 a-e). Se encontraron 134 especies que fueron mente se realizó un consenso flexible con el 50% de endémicas para algún área (es decir, que conforman similitud de especies endémicas (Szumik et al., 2006). alguna de las posibles áreas de endemismo identifica- Cada área consenso fue analizada individualmente en das), sin embargo, 12 de ellas tuvieron puntaje menor términos de las especies que contiene y el conjunto a 0.5. En el cuadro I se muestran algunas de las carac- de cuadros involucrados con la finalidad de distinguir terísticas de las áreas consenso. los patrones generales, respecto a las ecorregiones y a las cotas altitudinales.

232• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Descubriendo patrones biogeográficos a partir de datos de ejemplares en el Estado de Oaxaca, México

Figura 1. Patrones de distribución de acuerdo con el análisis de clasificación (clusters). (a) Restringida y dispersa, (b) montana, (c) tierras bajas, (d) amplia, (e) regionalización por clusters de acuerdo con el análisis de k-medias, se identificaron cinco clusters diferen- tes que se muestran en diferentes tonalidades.

DISCUSIÓN

Los patrones de distribución geográfica obtenidos, tanto en el análisis de clusters como en el análisis de endemicidad, para los mamíferos del estado de Oaxaca pueden agruparse en seis categorías. Estos seis patrones básicos corresponden con la compleja geo- grafía del estado, que presenta una gran variabilidad tanto topográfica como de tipos de vegetación. Los patrones fueron:

1. Distribución restringida. Este patrón de distribución fue el que agrupó más especies en el análisis de clusters, que comprende a las especies con distribución restringida y dispersa. En este patrón

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •233 Tania Escalante, Patricia Illoldi-Rangel, Gerardo Rodríguez, Miguel Linaje y Miguel Rivas

Figura 2. Patrones del análisis de optimización. (a) Área de con- senso 4, representando al patrón de distribución restringida; (b) patrón de distribución montano, correspondiente al área consenso 6; (c) patrón de distribución de tierras bajas, representado por el área consenso 0; (d) cuadrantes correspondientes al patrón rela- cionado con la Vertiente del Golfo, área consenso 1; y (e) patrón correspondiente a las especies distribuidas en la Vertiente del Pací- fico, representando al área consenso 11.

encontramos tres de las 10 especies que se distribu- yen de manera exclusiva en el estado: Cryptotis mag- na, Lepus flavigularis y Rheomys mexicanus. Estas especies se encontraron en el análisis de endemicidad en las áreas consenso 4 (C. magna) y 10 (L. flavigularis y R. mexicanus; Fig. 2a), junto con Microtus oaxacensis y Orthogeomys cuniculus, quienes ya han sido iden- tificadas en un análisis anterior como endémicas al Istmo de Tehuantepec (Escalante et al., 2007b). Por lo tanto, las tres pueden considerarse endémicas y caracterís- ticas de Oaxaca.

234• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Descubriendo patrones biogeográficos a partir de datos de ejemplares en el Estado de Oaxaca, México

Cuadro I. Áreas de endemismo consenso para 182 especies de mamíferos en Oaxaca y 49 cuadros. Las ecorregiones corresponden a Arriaga et al. (1997).

No. Localización Puntaje Áreas No. de de incluidas especies área incluidas

0 Abarca casi todo el estado excepto los cuadros del centro y noroeste. Incluye desde los 0 hasta los 2000 msnm, principalmente en las ecorregiones selvas secas del Pacífico Sur y selvas húmedas del Petén-Tehuantepec 10.12-10.37 0, 19 18

1 Está ubicada en el noreste, hasta los 1000 msnm, y puede llegar a los 1500 en el Istmo. Las ecoregiones más representativas son las selvas húmedas del Petén-Tehuantepec, e incluye la mayor parte del bosque mesófilo de montaña de Oaxaca 7.02-7.27 1, 17 11

2 Todo el estado de Oaxaca 9.77-36.78 2, 5 46

3 Está ubicada hacia el noroeste y sur del estado, siendo complementaria al área consenso 1. Abarca desde los 0 hasta los 2500 msnm, principalmente sobre los bosques de coníferas y encinos de la Sierra Madre del Sur, y sólo en parte sobre las selvas secas del Pacífico Sur 3.27-3.52 3 8

4 Esta área comprende algunas de las zonas más altas del estado, por arriba de los 1000 msnm, alcanzando incluso los 3000. Las ecorregiones más importantes son los bosques de coníferas y encinos de la Sierra Madre del Sur y los bosques mesófilos de montañas de Oaxaca 3.72-3.97 4 6

5 Se ubica en el este sobre el Istmo de Tehuantepec a una altitud máxima de 2000 msnm, y abarca las zonas de confluencia de las selvas secas del Pacífico Sur y selvas húmedas del Petén-Tehuantepec 3.75-4.00 6 7

6 Incluye la mayor parte del estado excepto el Istmo de Tehuantepec y la costa. Comprende altitudes que van desde los 500 a los 3500 msnm, incluyendo todas las ecorregiones del estado, excepto las selvas húmedas del Petén-Tehuantepec 6.06-10.71 7, 8, 10, 20, 21 16

7 Esta área abarca casi todo el estado, excepto aquellas zonas bajas, menores a 200 msnm, ubicadas hacia el Golfo de México 4.01-8.11 11, 12 18

8 Área anidada en el consenso 7, por lo tanto con características similares, pero definida por especies diferentes con puntajes muy bajos 4.62-4.87 13 7

9 Conjunto de cuadros ubicados hacia el centro del estado, básicamente incluyendo las ecorregiones de bosques de coníferas de las sierras, entre los 1000 y los 3500 msnm 2.18-2.43 14 5

10 Área ubicada en el Istmo, más pequeña que el área 5, pero con mayor tendencia hacia el sur 5.28-5.53 15 9

11 Incluye la costa del Pacífico y el Istmo de Tehuantepec, sin superar los 500 m, sobre la ecorregión de las selvas secas del Pacífico Sur, extendiéndose levemente a la ecorregión de las selvas húmedas del Petén-Tehuantepec 2.71-2.96 16 4

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •235 Tania Escalante, Patricia Illoldi-Rangel, Gerardo Rodríguez, Miguel Linaje y Miguel Rivas

2. Distribución montana. En el análisis de clusters grafía accidentada y cambios en el clima y la altitud, el patrón montano es superior a los 1600 msnm y con- lo que hace de Oaxaca un estado con una gran hete- tiene 14 especies; mientras que en el análisis de rogeneidad de hábitats. Tal heterogeneidad ocurre, por endemicidad, este patrón estuvo representado por las ejemplo, en el suroeste de Oaxaca, donde la vida áreas consenso 3, 4, 6 y 9 (Fig. 2b). El análisis de tropical, boreal y templada se entrelazan sobre el flan- optimización mostró que aunque la mayor parte del co inclinado de la vertiente del Pacífico de la Sierra patrón se encuentra por arriba de los 1500 msnm, y Madre del Sur (Webb y Baker, 1969). podría alcanzar las altitudes mayores del estado (3500-3700 msnm), algunos de los cuadrantes pueden La distribución geográfica de las especies de mamífe- incluir zonas más bajas. Sin embargo, esto podría ser ros en el estado de Oaxaca corrobora la idea de que un efecto del tamaño de la cuadrícula elegida. Corres- las especies tienen una distribución espacial limitada ponde a la provincia biótica de la Sierra Madre del Sur por su nicho ecológico y su historia biogeográfica, que (Morrone, 2001) y al sureste de la Faja Volcánica incluye las condiciones ambientales necesarias Transmexicana (distrito Este sensu Escalante et al., para su sobrevivencia (Peterson y Holt, 2003), y la 2007a). historia de la superficie terrestre sobre la que han evolucionado, entre otros factores (Illoldi y Escalante, 3. Distribución en tierras bajas. El análisis de 2008). agrupamiento incluyó las zonas hasta los 1600 msnm, Al relacionar los patrones de distribución con la lo cual es congruente con el área consenso 0 del aná- heterogeneidad de hábitats presentes en el estado de lisis de endemicidad (Fig. 2c). Este patrón es mutua- Oaxaca, se puede observar que cada uno de los mente excluyente con el anterior, y se encuentra ubi- patrones encontrados en el presente trabajo está cado en las provincias de la Costa Pacífica Mexicana definido por diferentes tipos de hábitat. De tal modo y el Golfo de México. que, en el patrón de las especies que presentan una 4. Distribución amplia. Este patrón comprende al distribución montana, se encuentran principalmente cluster que involucra a las especies que ocupan más las zonas del estado con bosque de pino y/o encino, del 60% del estado de Oaxaca, el cual corresponde al así como bosque mesófilo de montaña y pastizales. Por área consenso 2, donde sólo un cuadrante no está otro lado, las especies presentes en las tierras bajas incluido. No se considera un área de endemismo como presentan una mayor diversidad de hábitats, entre los tal, ya que aunque es la que tiene el puntaje más alto, que se encuentran selva baja caducifolia y subca- éste está dado por especies de amplia distribución, ducifolia, selva mediana caducifolia y subcaducifolia, rebasando por mucho los límites del estado. chaparral, sabana, bosque de encino, además de tierras de agricultura (Rzedowski, 1986). Esto apoya la 5. Distribución relacionada con la Vertiente del hipótesis de heterogeneidad ambiental planteada por Golfo. Está representada por el área consenso 1, donde Simpson (1949) y retomada por MacArthur y MacArthur la mayoría de los cuadros se comparten con el estado (1961) y Brown (1984) entre otros, ya que se puede de Veracruz, ubicados principalmente sobre bosques encontrar un aumento en la riqueza y diversidad tropicales (Rzedowski, 1986; Fig. 2d). El área 5 se en- de especies entre más complejo sea el hábitat, en este cuentra anidada en ella e incluye al Istmo de Tehuantepec. caso, en las tierras bajas a diferencia de las zonas Puede considerarse un subconjunto del patrón de dis- montanas del estado de Oaxaca. Aún más, debe con- tribución en tierras bajas. siderarse la presencia de parches como un factor im- portante de la heterogeneidad encontrada en cada uno 6. Distribución relacionada con la Vertiente del de los patrones, principalmente en el patrón de tierras Pacífico. Patrón complementario al anterior, bajas. La presencia de pequeños parches de hábitat también de tierras bajas, pero incluye porción de la Sierra puede incrementar la calidad general de la matriz al su- Madre del Sur. Está integrado por las áreas consenso plementar recursos complementarios (Cramer y Willig, 7, 8 y 11 (Fig. 2e). 2002). Sin embargo, el patrón de especies exclusivas y características se encuentran básicamente en las mon- Oaxaca tiene una gran riqueza y diversidad de espe- tañas, donde predominan los bosques de coníferas y cies, entre otras causas, por la gran diversidad de encinos. Ya anteriormente, Ceballos y Rodríguez (1993) ambientes producidos por el carácter accidentado han identificado que los patrones de riqueza no nece- de la topografía del estado, así como por la mezcla de sariamente corresponden con los de endemismo, lo cual elementos neárticos y neotropicales (Arita, 1993; concuerda con lo encontrado en este estudio. Sánchez-Cordero, 2001). El estado presenta una topo-

236• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Descubriendo patrones biogeográficos a partir de datos de ejemplares en el Estado de Oaxaca, México

La riqueza de especies encontrada, finalmente, es una CONCLUSIONES variable agregada que agrupa la variedad de vida a nivel de especie, encontrada en un lugar y tiempo particu- Para establecer patrones de distribución, es necesario lar, que en términos históricos, se comportan como un conocer, por un lado, la historia biogeográfica de las cenocrón, es decir, como un conjunto de taxa en especies en cuestión, y por otro lado la influencia que una determinada área, que comparten la misma factores bióticos y abióticos tienen sobre ella. Las historia biogeográfica (Morrone, 2008). Estos patrones explicaciones históricas deben considerarse, en gene- distintivos son de fundamental importancia para po- ral, cuando un patrón de distribución no puede ser der entender los patrones biogeográficos (Marquet completamente explicado en términos de su respuesta et al., 2004). Dado que la riqueza puede variar tanto a condiciones ambientales contemporáneas (Hengeveld, latitudinal como longitudinalmente (Cramer y Willig, 1992). Los patrones aquí obtenidos son un complemento 2002), los gradientes encontrados para los mamíferos a los derivados de la historia biogeográfica de las del estado pueden ser descritos de mejor manera como especies, sobre todo en un estado como el de Oaxaca gradientes geográficos. En este caso, no debe olvidarse donde confluyen tanto la zona neártica como la zona que los patrones fueron obtenidos a partir de la dis- neotropical, como se mencionó anteriormente. Aun así, tribución potencial de cada una de las especies, a partir la delimitación de este tipo de patrones de distribu- del nicho ecológico de cada una de ellas (Peterson y ción permite contestar preguntas biogeográficas bási- Holt, 2003), por lo que los patrones presentados aquí cas como la definición o identificación de hábitats, van más allá de simples patrones de diversidad de es- plantear puntos de partida para entender la compleja pecies. Además, al incorporar un análisis de endemicidad, relación entre la distribución de las especies y el es- se integra el componente histórico, cuyos patrones pacio geográfico que habitan, elaborar regionalizaciones generales concordaron casi perfectamente con los biogeográficas y la priorización de áreas para conser- patrones de diversidad. En este sentido, en este vación (Illoldi-Rangel et al., 2008; Sánchez-Cordero et trabajo integramos las aproximaciones ecológica e al., 2009). histórica de la biogeografía, como han sugerido algunos autores (Escalante, 2007). Al analizar las especies de acuerdo a su afinidad AGRADECIMIENTOS biogeográfica, y aún y cuando las especies presentes en el estado de Oaxaca muestran una afinidad tanto Agradecemos a los editores por su amable invitación neártica como neotropical, debido a que una buena parte para escribir esta contribución. Claudia Szumik cola- del estado se encuentra en la zona de confluencia boró con nosotros en la elaboración de la matriz de de dichas regiones biogeográficas (Halftter, 1965; datos, y en el manejo del NDM/VNDM. Agradecemos Ortega y Arita, 1998; Morrone, 2001; Escalante et al., a CONACYT, México el apoyo otorgado al proyecto 2004), las especies que forman los diferentes patrones 80370 para la realización de una estancia en el Institu- muestran ciertas tendencias. Tal es el caso de las to Miguel Lillo en Tucumán, Argentina. P. Illoldi-Rangel especies que se agrupan dentro del patrón de tierras agradece la beca de posdoctorado otorgada por la bajas, donde encontramos que el 85.4 % de las Schlumberger Foundation, dentro del programa Faculty especies muestran afinidades tanto neárticas como for the Future. M. Rivas agradece la beca de CONACYT, neotropicales, mientras que solo dos especies que México para realizar sus estudios de posgrado. conforman dicho patrón muestran una afinidad neártica únicamente. Lo mismo sucede con las especies de distribución amplia, donde el 77.5 % presentan afini- dad compartida, tanto neártica como neotropical, y úni- LITERATURA CITADA camente el 20 % de las especies son de afinidad neártica. En los otros dos patrones encontrados en el análisis Alberch, P. 1993. Museums, collections and biodiversity de clusters, el porcentaje de especies de afinidad neártica inventories. Trends in Ecology and Evolution 8: está equilibrado, encontrando que cerca del 50% de 372–375. las especies presentan uno o ambos tipos de afinida- Anderson, R. P., D. Lew, y A. T. Peterson. 2003. des. En cambio, los patrones correspondientes a Evaluating predictive models of species’ ambas vertientes, tienen predominio de especies distributions: criteria for selecting optimal models. neotropicales. Ecological Modelling 162: 211–232.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •237 Tania Escalante, Patricia Illoldi-Rangel, Gerardo Rodríguez, Miguel Linaje y Miguel Rivas

Arita, H. T. 1993. Rarity in neotropical bats: correlations Escalante, T., D. Espinosa y J. Llorente-Bousquets. 2003. with phylogeny, diet, and body mass. Ecological Métodos para la identificación, descubrimiento Applications 3: 506-517. y comparación de patrones biogeográficos: ejemplos en México. In Una perspectiva latinoame- Arriaga, L., C. Aguilar, D. Espinosa y R. Jiménez. 1997. ricana de la biogeografía, J. J. Morrone y J. Llorente Regionalización ecológica y biogeográfica de (eds.). Las Prensas de Ciencias, UNAM, México, México. Conabio, México, D. F. 99 p. D.F. p. 303-307.

Briones-Salas, M. y V. Sánchez-Cordero. 2004. Mamí- Escalante, T., G. Rodríguez y J. J. Morrone. 2004. feros. In Biodiversidad de Oaxaca, A. García- The diversification of Nearctic mammals in the Mendoza, M. de J. Ordóñez y M. Briones-Salas Mexican Transition Zone. Biological Journal of (eds.). Instituto de Biología UNAM, Fondo the Linnean Society 83: 327-339. oaxaqueño para la conservación de la natura- leza y WWF. México, D. F. p. 423-447. Escalante, T., G. Rodríguez, N. Gámez, L. León, O. Barrera y V. Sánchez-Cordero. 2007a. Biogeo- Brown, J. H. 1984. On the relationship between abundance grafía y conservación de los mamíferos. and distribution of species. American Naturalist In Biodiversidad de la Faja Volcánica Transmexi- 124: 255-279. cana, I. Luna, J. J. Morrone y D. Espinosa (eds.), Brown, J. H. y M. V. Lomolino. 1998. Biogeography. UNAM-Conabio, México, D. F. p. 485-502. Sinauer Associates, Sunderland. 691 p. Escalante, T., V. Sánchez-Cordero, J. J. Morrone y M. Linaje. 2007b. Areas of endemism of Mexican Carine, M. A. C., J. Humphries, I. Rosana-Guma, J. Alfredo terrestrial mammals: A case study using species’ Reyes-Betancort y A. Santos-Guerra. 2009. Areas ecological niche modeling, Parsimony Analysis and algorithms: evaluating numerical approaches of Endemicity and Goloboff fit. Interciencia for the delimitation of areas of endemism in 32(3): 151-159. the Canary Islands archipelago. Journal of Biogeography 36: 593–611. Escalante, T., C. Szumik y J. J. Morrone. 2009. Areas of endemism of Mexican mammals: Re-analysis Ceballos, G. y P. Rodríguez. 1993. Diversidad y applying the optimality criterion. Biological Journal conservación de los mamíferos de México: patrones of the Linnean Society. 98(2): 468-478. de endemicidad. In Avances en el estudio de los mamíferos de México, R. A. Medellín y ESRI. 1999. Arc View GIS 3.2. Environmental Systems G. Ceballos (eds.). Publicaciones especiales, Research Institute, Inc. Asociación Mexicana de Mastozoología, A. C., México, D.F. p. 87-107. Flores-Villela, O. y P. Gerez. 1994. Biodiversidad y conservación en México: vertebrados, vegetación Cramer, M. J. y M. R. Willig. 2002. Habitat heteroge- y uso del suelo. 2da ed. CONABIO-UNAM. neity, habitat associations, and rodent species México, D.F. 439 p. diversity in a sandshinnery-oak landscape. Journal of Mammology 83: 743–753. Gaston, K. J. 2000. Global patterns in biodiversity. Nature 405: 220-228. CONABIO. 2009. http://www.conabio.gob.mx Goloboff, P. 2005. NDM/VNDM, programas para Escalante, T. 2007. Integrando biogeografía histórica la identificación de áreas de endemismo. y ecológica: El caso de los mamíferos terrestres www.zmuc.dk/public/phylogeny/endemism. de México. Biogeografía 2: 13 -16. Goodwin, G. G. 1969. Mammals from the state of Oaxaca, Escalante, T., J. Llorente, D. Espinosa y J. Soberón. 2000. Mexico, in the American Museum of Natural Bases de datos y sistemas de información: History. Bulletin of the American Museum of Natural aplicaciones en biogeografía. Revista de la History 141: 1-270. Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 24(92): 325-341. Halftter, G. 1965. Algunas ideas acerca de la zoogeografía de América. Revista de la Sociedad Mexicana de Escalante, T., D. Espinosa y J. J. Morrone. 2002. Historia Natural 26: 1-16. Patrones de distribución geográfica de los mamíferos terrestres de México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.) 8: 47-65.

238• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Descubriendo patrones biogeográficos a partir de datos de ejemplares en el Estado de Oaxaca, México

Heaney, L. H. y M. Lomolino (eds.). 2001. Diversity Murguía M. y R. Rojas. 2001. Biogeografía Cuantitati- patterns of small mammals along elevational va. In Introducción a la biogeografía en gradients. Special issue, Global Ecology and Latinoamérica: Teorías, conceptos, métodos y Biogeography 10 (1). aplicaciones, J. J. Morrone y J. Llorente B. (eds.). Facultad de Ciencias, UNAM, México, D. F. Heaney, L. R., P. D. Heideman, E. A. Rickart, p. 39-47. R. B. Utzurrum y J. S. H. Klompen. 1989. Eleva- tional zonation of mammals in the central Ortega, J. y H. T. Arita. 1998. Neotropical-Neartic limits Philippines Journal of Tropical Ecology in the middle America as determined by 5: 259-280. distributions of bats. Journal of Mammalogy 79(3): 772-781. Hengeveld, R. 1992. Potential and limitations of predicting invasion rates. Florida Entomologist 75: 60–72. Peterson A. T. y R. D. Holt. 2003. Niche differentiation in Mexican birds: using point occurrences to detect Illoldi, P. y T. Escalante. 2008. De los modelos de ni- ecological innovation. Ecology Letters 6: 774-782. cho ecológico a las áreas de distribución geográ- fica. Biogeografía 3: 7-12. Ramírez-Pulido, J. y A. A. Castro-Campillo. 1993. Di- versidad mastozoológica en México. Revista de Illoldi-Rangel, P., V. Sánchez-Cordero y A. T. Peterson. la Sociedad Mexicana de Historia Natural. Vol. Esp., 2004. Predicting distributions of Mexican mammals (XLIV): 413-427. using ecological niche modeling. Journal of Mammalogy 85: 658-662. Ramírez-Pulido, J., D. F. Ran y A. Castro-Campillo. 1994. Análisis multivariado estatal de los Illoldi-Rangel, P., T. Fuller, M. Linaje, V. Sánchez- mamíferos mexicanos con una modificación Cordero y S. Sarkar. 2008. Solving the maximum al algoritmo de Peters. Revista de la Sociedad representation problem to prioritize areas for the Mexicana de Historia Natural. 45: 61-74. conservation of terrestrial mammals at risk in Oaxaca. Diversity and Distributions 14: 493–508. Ramos-Vizcaíno, I., S. Guerrero-Vázquez y F. M. Huerta-Martínez. 2007. Patrones de distribución Llorente-Bousquets, J. y S. Ocegueda. 2008. Estado del geográfica de los mamíferos de Jalisco, México. conocimiento de la biota. In Capital natural de Revista Mexicana de Biodiversidad 78: 175-189. México, vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad, Conabio, México, D. F. p. 283-322. Ricklefs, R. E. y D. Schluter. 1993. Convergence and the regional component of species diversity. MacArthur R. H. y J. W. MacArthur. 1961. On bird species In Species Diversity in Ecological Communities, diversity. Ecology 42: 594–598. R. E. Ricklefs y D. Schluter (eds.). The University of Chicago Press, Chicago. p. 230-242. MacArthur, R. H. y E. O. Wilson. 1967. The theory of island biogeography. Monographs in population Rzedowski, J. 1986. Vegetación de México. Limusa, biology 1: 1-203. Mexico. 432 p.

Marquet, P. A., M. Fernández, S.A. Navarrete y C. Sánchez-Cordero, V. 1993. Biological surveys and Valdivinos. 2004. Diversity emerging: Towards a conservation in Mexico. Association of Systematic deconstruction of biodiversity patterns. In Frontiers Collection Newsletter 21: 54-58. of biogeography: New directions in the geography of nature, M. Lomolino y L. R. Heaney (eds.). Sánchez-Cordero, V. 2001. Small mammal diversity along Sinauer, Sunderland. p. 191-209. elevational gradients in Oaxaca, Mexico. Global Ecology and Biogeography 10: 63–76. Morrone, J. J. 2001. Biogeografía de América Latina y el Caribe. Manuales y Tesis SEA, no. 3, Zara- Sánchez-Cordero, V., P. Illoldi-Rangel, M. Linaje y goza, 148 p. S. Sarkar. 2005. Deforestation and extant distributions of Mexican endemic mammals. Morrone, J. J. 2008. Evolutionary biogeography: Biological Conservation 126: 465–473. An integrative approach with case studies. Co- lumbia University Press, Nueva York. 301 p.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •239 Tania Escalante, Patricia Illoldi-Rangel, Gerardo Rodríguez, Miguel Linaje y Miguel Rivas

Sánchez-Cordero, V., P. Illoldi-Rangel, T. Escalante, Szumik, C., D. Casagranda y S. Roig-Juñent. 2006. F. Figueroa, M. Linaje, G. Rodríguez, T. Fuller y Manual de NDM/VNDM: Programas para la S. Sarkar. 2009. Deforestation and biodiversity identificación de áreas de endemismo. Instituto conservation in Mexico. In Endangered species: Argentino de Estudios Filogenéticos V(3): 1-26. New research. Nova Science Publishers, Inc. Nueva York. p. 279-298. Terborgh, J. 1977. Bird species diversity on an Andean elevational gradient. Ecology 58: 1007-1019. Simpson, E. H. 1949. Measurement of diversity. Nature 163: 668. U. S. Geological Survey. 2009. Maps, imagery and publications. http://www.usgs.gov Stockwell, D. y D. Peters. 1999. The GARP modelling system: problems and solutions to automated spatial Villa, R. B y F. A. Cervantes. 2003. Los mamíferos prediction. International Journal of Geographical de México. Grupo Editorial Iberoamérica, Information Science 13: 143-158. México, D. F. 140 p.

Szumik, C. A. y P. Goloboff. 2004. Areas of endemism: Webb, R. G. y R. H. Baker. 1969. Vertebrados terrestres An improved optimality criterion. Systematic del suroeste de Oaxaca. Anales Instituto Biolo- Biology 53: 968-977. gía, Universidad Nacional Autónoma México, Serie Zoología 40(1): 139-152. Szumik, C. A., F. Cuezzo, P. A. Goloboff y A. E. Chalup. 2002. An optimality criterion to determine areas Wilson, D. E. y D. A. M. Reeder. 2005. Mammal species of endemism. Systematic Biology 51: 806-816. of the world: A taxonomic and geographic reference, 3a. ed., Johns Hopkins University Press, Baltimore. 2,142 p.

240• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Identidad genética de los manatíes (Trichechus manatus) de México y un modelo simple de dispersión y diferenciación poblacional

Genetic identity of manatees (Trichechus manatus) from México and a simple model of population dispersion and differentiation

María Rosalba Robles Saavedra1, Benjamín Morales Vela2, Charles Scott Baker1 y Luis Medrano González1, 3*

Resumen. Se examinó la variación genética en la re- Abstract. Genetic variation at the mitochondrial DNA gión control del DNA mitocondrial de 33 manatíes control region was examined in 33 manatees (Trichechus (Trichechus manatus) de Quintana Roo, Yucatán, manatus) from Quintana Roo, Yucatán, Tabasco, Chiapas, Tabasco, Chiapas, Veracruz y Florida que se compara- Veracruz and Florida and they were compared with those ron con los de Florida, las Antillas y América del Sur from Florida, the Antillean Islands and Southern America reportados por García-Rodríguez et al. (1998) y Vianna reported by García-Rodríguez et al. (1998) and Vianna et al. (2006). Los manatíes del Golfo de México fueron et al. (2006). Manatees from the Gulf of México were genéticamente más cercanos a los de Venezuela y genetically closer to those of Venezuela and Colombia Colombia mientras que los de Yucatán y Quintana Roo while those of Yucatán and Quintana Roo appeared as aparecieron como una mezcla de los manatíes de la costa a mixture of manatees from the continental coast between continental de América del Sur al Golfo de México con Southern America and the Gulf of México and manatees los de las Antillas y Florida. Se hizo un modelo simple from the Antilles and Florida. We built a simple model de dispersión con aislamiento por distancia a través of dispersion with isolation by distance through coasts de costas e islas vecinas al cual se ajustó la relación and neighboring islands which was fit to the relationship entre diferenciación genética y distancia geográfica between genetic differentiation and geographic distance habiendo una considerable variación dentro de las clases and showed a large variation within distance classes. de distancia. La diferenciación genética nucleotídica Nucleotide differentiation was higher than haplotypic fue mayor que la haplotípica sugiriendo flujo génico differentiation and this suggests recent gene flow reciente entre poblaciones antiguamente aisladas. Por- between populations isolated in the past. Since the que la población de manatíes del Golfo de México es manatees population in the Gulf of México is relatively relativamente aislada y porque el Caribe occidental es isolated and also because the West Caribbean Sea is una zona de flujo génico entre los dos principales li- a region of gene flow between the two main lineages najes de estos animales, la protección de los manatíes of these animals, protection of manatees in México is en México es importante en tanto que repercute en el important as it affects the population status and estado y continuidad poblacional de la especie. continuity of the specie.

Palabras clave: Aislamiento por distancia, DNA Key words: Isolation by distance, mitochondrial DNA, mitocondrial, DNA antiguo, Trichechidae, Sirenia. ancient DNA, Trichechidae, Sirenia.

1 School of Biological Sciences, University of Auckland. Private Bag 92019. Auckland, New Zealand. 2 El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal. Apartado Postal 424, C.P. 77000 Chetumal, Quintana Roo, México. 3 Departamento de Biología Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. C.P. 04510. México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •243 María Rosalba Robles Saavedra, Benjamín Morales Vela, Charles Scott Baker y Luis Medrano González

INTRODUCCIÓN la estructura e historia reciente de la especie. También importa definir preliminarmente si en nuestro país lo- Aunque es clara la necesidad de estudiar y conservar calidades geográficas con poca o ninguna relación la diversidad biológica ante el deterioro ambiental y la hidrológica corresponden a unidades de manejo sepa- enorme tasa de extinción de especies, no es tan claro radas. qué estrategias deben seguirse para lograrlo. Aparte de las múltiples restricciones sociales y económicas Este escrito es la primera contribución de los resulta- para la conservación de la biodiversidad, en el plano dos no publicados que reportan Morales Vela et al. (1997) solamente técnico, parece inevitable atender el y Medrano González et al. (2001), en donde se exami- cuidado particular de poblaciones o unidades de na la variación genética de la región control del DNA manejo de algunas especies ecológica y/o socialmen- mitocondrial de 18 manatíes de Quintana Roo y Yucatán, te importantes. La conservación de estas especies, por de 13 manatíes de Chiapas, Tabasco y Veracruz y de lo tanto, requiere del conocimiento de su estructura dos manatíes de Florida. Los resultados se comparan poblacional así como de la identidad y la subdivisión con los de otras regiones para determinar su identi- geográfica que tengan sus poblaciones de manera que dad genética poblacional. También se propone un modelo se definan unidades naturales de manejo para planes simple de aislamiento por distancia para explicar la inmediatos y unidades de significancia evolutiva para estructura genética de la especie al cual se ajustan los planes a largo plazo (Amos y Hoelzel, 1992; Moritz, resultados de diferenciación genética. 1994a, b; Vogler y Desalle, 1994).

Una especie de gran importancia social en América desde tiempos precolombinos es el manatí del Caribe MATERIALES Y MÉTODOS (Trichechus manatus) el cual se distribuye en las costas, estuarios, bahías y afluentes de aguas conti- Asociado a los esfuerzos de radiomarcaje en la Bahía nentales a lo largo de la costa Atlántica de América de Chetumal, Quintana Roo y de atención a manatíes tropical, desde Brasil hasta Florida, incluyendo las aislados en la Laguna de San Juan, Chiapas (Morales Antillas y el Golfo de México. La distribución actual Vela, 2000), se obtuvieron 18 muestras de sangre y de la especie está fraccionada como resultado de la piel de manatíes entre 1994 y 1997. Cuatro muestras explotación intensa a que se sometió desde el siglo consisten de fragmentos de 1-2 g de piel queratinizada XVI y a la ocupación de sus hábitats por diversos de- preservada en solución salina saturada (EDTA 250 mmol/ sarrollos humanos. En México, los manatíes se usa- L, dimetil sulfóxido 20%, pH = 7.5) y el resto a 1 mL de ron como fuente de subsistencia al menos desde el sangre preservada en 9 mL de solución lítica (NaCl 10 preclásico ca. 100 antes de nuestra era (a.n.e). por los mmol/L, tris-HCl 100 mmol/L, EDTA 100 mmol/L, dodecil, Mayas y tal vez desde ca. 1500 a.n.e. por los Olmecas sulfato de sodio 1%, pH = 8.0). Se registraron el sexo arqueológicos (Bradley, 1983; McKillop, 1985). Durante y longitud de los animales así como la relación de el siglo XX, los manatíes se han continuado consu- maternidad si esta inferencia era confiable. Se colec- miendo esporádicamente en algunas comunidades taron también fragmentos de hueso de otros 32 mana- rurales pero la mayor amenaza que enfrentan estos tíes de Quintana Roo, Yucatán, Chiapas, Tabasco, animales es la destrucción de su hábitat por diversos Veracruz y Florida depositados en El Colegio de la desarrollos urbanos, industriales, extractivos, agríco- Frontera Sur, Unidad Chetumal, la Facultad de Biolo- las y pesqueros los cuales generan distintas formas gía de la Universidad Veracruzana y la Colección Nacio- de contaminación acústica, química y biológica entre nal de Mamíferos del Instituto de Biología de la Univer- otras afectaciones. sidad Nacional Autónoma de México (Cuadro 1).

El manatí en toda su distribución geográfica es una Se extrajo DNA genómico por la técnica de fenol- especie vulnerable, amenazada o en peligro de extin- cloroformo siguiendo el protocolo de Sambrook et al. ción (Deutsch, et al., 2008; Marsh y Lefebvre, 1994). (1989) y con variaciones de Baker et al. (1991) para el Las costas de México en el Golfo de México y Mar caso de piel; por García-Rodríguez et al. (1998) para el Caribe representan los límites entre las dos subespecies caso de sangre y por Pichler et al. (2001) para el caso de T. manatus (T. m. manatus, T. m. latirostris) y entre de hueso. Se amplificó por la reacción en cadena de la los principales clados mitocondriales reconocidos para polimerasa (PCR) un fragmento de ca 500 pares de bases la especie (García-Rodríguez et al., 1998; Vianna et al., (pb) en la región hipervariable (5’ de la cadena pesa- 2006) y por ello, el análisis de la variación genética de da) de la región control del genoma mitocondrial utili- los manatíes en México es importante para determinar zando los iniciadores y procedimientos reportados por Baker et al. (1998) para piel; por Baker et al. (1998) y a

244• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identidad genética de los manatíes (Trichechus manatus) de México y un modelo simple de dispersión y diferenciación poblacional

Cuadro 1. Tejidos de manatíes (Trichechus manatus) colectados y con haplotipos mitocondriales determinados. Ejemplar Sexo Año Tejido Institución* Haplotipo Quintana Roo TmaQR1 F 1994 Piel ECOSUR - TmaQR2 (Gabriela) F 1994 Piel/Sangre ECOSUR J01 TmaQR3 (Bertha) F 1996 Piel/Sangre ECOSUR A04 TmaQR4 (Cecilia) F 1996 Piel/Sangre ECOSUR A01 TmaQR5 (Carmen) F 1996 Piel/Sangre ECOSUR A04 TmaQR6 (Santiago) M 1996 Piel/Sangre ECOSUR - TmaQR7 (Rodrigo) M 1996 Sangre ECOSUR A04 TmaQR8 (Daniel) M 1996 Piel/Sangre ECOSUR J01 TmaQR9 (Nikita) F 1996 Piel/Sangre ECOSUR A01 TmaQR9bis (Janneth) F 1997 Sangre ECOSUR A04 TmaQR10 (MO258) M 1991 Hueso ECOSUR A00 (nuevo) TmaQR11 (MO262) H 1992 Hueso ECOSUR J04a (nuevo) TmaQR12 (MO263) - 1992 Hueso ECOSUR - TmaQR13 (MO264) - 1992 Hueso ECOSUR J05 (nuevo) TmaQR14 (MO265) - 1990 Hueso ECOSUR J01 TmaQR15 (MO266) - 1990 Hueso ECOSUR - TmaQR16 (MO267) - 1990 Hueso ECOSUR - TmaQR17 (MO278) - 1988 Hueso ECOSUR J01 TmaQR18 (MO685) - 1987 Hueso ECOSUR A04 TmaQR19 (MO833) - 1987 Hueso ECOSUR - TmaQR20 (MO834) F 1993 Hueso ECOSUR - TmaQR21 (MO835) - 1994 Hueso ECOSUR A01 TmaQR22 (#13) - 1995 Hueso ECOSUR A01 TmaQR23 (#14) M 1996 Hueso ECOSUR A04 TmaQR24 (#15) M 1996 Hueso ECOSUR J01 TmaQR25 (#16) - 1996 Hueso ECOSUR - TmaQR26 (#17) - 1996 Hueso ECOSUR - TmaQR27 (#19) - - Hueso ECOSUR - Yucatán TmaY1 (CNMA4156) - 1987 Hueso CNMA A03b (nuevo) Tabasco TmaT1 (CNMA3558) M 1983 Hueso CNMA J03 (nuevo) Chiapas TmaCh1 F 1995 Piel ECOSUR - TmaCh2 F 1995 Piel/Sangre ECOSUR J01 TmaCh3 M 1995 Piel/Sangre ECOSUR J01 TmaCh4 M 1995 Piel/Sangre ECOSUR J01 TmaCh5 F 1995 Piel/Sangre ECOSUR J01 TmaCh6 F 1995 Piel ECOSUR - TmaCh9 F 1995 Piel/Sangre ECOSUR J01 TmaCh10 M 1995 Piel ECOSUR - TmaCh11 (CNMA4334) M 1978 Hueso CNMA J04b (nuevo) TmaCh12 (CNMA3857) - 1984 Hueso CNMA J01 Veracruz TmaV1 (CNMA3582) - 1984 Hueso CNMA TmaV2 (CNMA3583) - 1984 Hueso CNMA J01 TmaV3 (CNMA3584) - 1987 Hueso CNMA J02 (nuevo) TmaV4 (#UV1) - 1987 Hueso UV J01 TmaV5 (#UV2) - 1987 Hueso UV J01 TmaV6 (#UV3) - 1987 Hueso UV J01 TmaV7 (#UV4) - 1987 Hueso UV - TmaV8 - #UV5 - 1987 Hueso UV J01 Florida TmaFl1 (CNMA4161) F 1982 Hueso CNMA A01 TmaFl2 (CNMA3859) - - Hueso CNMA A01

* ECOSUR: El Colegio de la Frontera Sur; CNMA: Colección Nacional de Mamíferos, Instituto de Biología, UNAM; UV: Universidad Veracruzana.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •245 María Rosalba Robles Saavedra, Benjamín Morales Vela, Charles Scott Baker y Luis Medrano González

García-Rodríguez et al. (1998) para sangre y por Pichler determinaron también los indicadores pareados de y Baker (2000) para hueso. Los productos amplifica- diferenciación genética haplotípica (Fst) y nucleotídica dos se purificaron utilizando las columnas de (Fst) por el método AMOVA de Excoffier et al. (1992). microfiltración HighPure de Boehringer Mannheim– La matriz de diferenciación de Fst se usó como Roche y se secuenciaron por el método de reacciones una matriz de distancias entre los grupos geográficos de terminación de Sanger et al. (1977). Las reacciones mencionados que se resolvió en un fenograma por el de terminación se realizaron con los reactivos ABI Prism algoritmo WPGMA. Se construyó un modelo simple Big Dye Terminator Cycle Sequencing Ready Reaction de dispersión de los manatíes entre costas e islas Kit (v.2.0, Perkin, Elmer) y los productos se separaron cercanas y en el cual las regiones conexas por disper- por electroforesis en el sistema automatizado ABI377 sión de los manatíes tienen una distancia unitaria discreta (p. ej.,Guyanas y Brasil, Florida y Antillas). Automated DNA PrismTM Sequencer (Applied La distancia geográfica modelada entre regiones se Biosystems). definió consecuentemente como el número de pasos Se obtuvieron 33 secuencias mitocondriales de mana- mínimo a recorrer en el modelo. La diferenciación tíes de México y dos secuencias de manatíes de Flo- genética entre las regiones se comparó entonces con rida; ninguna secuencia se obtuvo de las muestras de la matriz de distancias geográficas modeladas. piel y se retiraron del análisis la muestra del manatí Rodrigo que es cría de Carmen así como la muestra del individuo UV1 que es cría de alguno de los mana- tíes UV2, 3, 4 ó 5. Con el programa BioEdit 7.0.5.2 RESULTADOS (Hall, 1999), se alineó un conjunto final de 31 secuen- cias con 410 pb de manatíes de México y los haplotipos En la región control mitocondrial de los manatíes, García- informados para Trichechus por García-Rodríguez Rodríguez et al. (1998) y Vianna et al. (2006) han des- et al. (1998) actualizados y corregidos por Vianna crito 53 haplotipos a los que deben sumarse ocho et al. (2006). Todas las variaciones nucleotídicas (Medrano González et al, 2001, 2008), uno del manatí encontradas en las secuencias alineadas se verifica- africano (Trichechus senegalensis) y siete de T. manatus. ron en los perfiles de fluorescencia de los geles de Los 61 haplotipos registrados en Trichechus se agru- secuenciación en tres ocasiones independientes. pan filogenéticamente en 22 grupos identificados por letras (A – Y) los cuales forman cinco grandes clados Se encontraron siete haplotipos no descritos previa- con el arreglo (Y, ((A-D, P-X), (E-K, L-O))). El clado Y mente para T. manatus los cuales se denominaron en contiene seis haplotipos de T. senegalensis; el manatí concordancia con la nomenclatura de Vianna et al. (2006) del Amazonas (Trichechus inunguis) presenta un siguiendo una reconstrucción filogenética bayesiana haplotipo en el clado LO y 31 haplotipos en el clado que incluyó todos los haplotipos de Trichechus (61), PX; T. manatus presenta 10 haplotipos en el clado AD, dos haplotipos del dugongo (Dugong dugong) y cuatro 12 en el clado EK, cinco en el clado LO y dos en el haplotipos de tres especies de Proboscidea que se uti- clado PX (Fig. 1). lizaron como grupo externo (Medrano-González et al., 2008). Para no alterar la identidad de los haplotipos ya Se encontraron 10 haplotipos mitocondriales diferen- descritos, nuestra denominación de haplotipos nuevos tes entre los 31 manatíes de México varios de los cua- agregó un tercer nivel de resolución con letra minús- les incluyen los tipos denominados A01, A04 y J01 por cula a los dos niveles establecidos previamente con García-Rodríguez et al. (1998) y Vianna et al. (2006). Los letra mayúscula y número. Por ejemplo, relacionado al restantes siete haplotipos no se han descrito previa- haplotipo descrito previamente como A03 (grupo A, mente y se encontraron en muestras de hueso de un rama terminal 3) se encontró un haplotipo nuevo con solo individuo (Cuadro 1). La diversidad genética en el que A03 forma un clado por lo que el haplotipo ya el Caribe mexicano es idéntica a la de Belice (Fig. 1) y descrito se denominó como A03a y el nuevo como A03b. es considerablemente mayor que la del Golfo de Méxi- Las muestras de Quintana Roo y Yucatán se agrupa- co en todos los indicadores que incluyen la diversi- ron con el nombre Caribe mexicano (n =18) mientras dad haplotípica, la nucleotídica, el número de haplotipos que las de Chiapas, Tabasco y Veracruz se agruparon diferentes y el número de sitios variables en la secuencia como Golfo de México (n =13). mitocondrial examinada (Cuadro 2). Con el programa Arlequin 3.1 (Excoffier et al., 2005) para El análisis de cúmulos del índice de diferenciación Fst, cada grupo geográfico de México (Golfo de México y identifica la partición genética primaria de los mana- Caribe mexicano) y de otras regiones (Florida, Antillas, tíes entre las costas continentales desde América del Belice, Colombia, Venezuela, Guyanas y Brasil) se de- Sur hasta el Golfo de México por un lado y a las terminaron la diversidad haplotípica, nucleotídica y Antillas y Florida en el otro. En el grupo continental, el número de sitios variables en las secuencias. Se los manatíes del Golfo de México son más cercanos a

246• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identidad genética de los manatíes (Trichechus manatus) de México y un modelo simple de dispersión y diferenciación poblacional

Para examinar en lo general la hipótesis de que la estructura filogeográfica de T. manatus está determinada por aislamiento por distancia mediante la dispersión a través de costas e islas cercanas (Vianna et al., 2006), se hizo un modelo simple de red para el cual se definió como la unidad de distancia geográfi- ca a la conexión entre regiones adyacentes en el mo- delo. La distancia geográfica modelada entre todas las comparaciones regionales pareadas se definió enton- ces como el número de pasos mínimo a recorrer entre las regiones examinadas (Fig. 2a). La distancia geográfica entre el Caribe mexicano y Belice se definió como cero. La diferenciación genética haplotípica y nucleotídica se observan proporcionales a la distancia geográfica modelada con índices de regresión r2 = 0.94 en el pri- mer caso y r2 = 0.88 en el segundo. Sin embargo, la variación de Fst o Φst en cada clase de distancia es considerable con coeficientes de variación promedio de 0.55 en el primer caso y de 0.46 en el segundo. La diferenciación genética nucleotídica es mayor que la haplotípica con ordenada al origen de 0.16 en Φ ambos casos así como pendiente de la recta de regre- Figura 1. Fenograma de diferenciación genética ( st) entre ma- sión de 0.13 para Fst y 0.16 para Φst (Fig. 2b). Esto natíes (Trichechus manatus) de diferentes regiones obtenido por el algoritmo WPGMA. A la derecha se indica la composición de los sugiere flujo genético reciente entre poblaciones principales clados mitocondriales y en la parte inferior derecha, la antiguamente aisladas. filogenia general de éstos inferida por el método bayesiano.

Cuadro 2. Indicadores de variación genética en los manatíes (Trichechus manatus) de dos regiones mexicanas.

Golfo de México Caribe mexicano Tamaño de muestra (n) 13 18 Diversidad haplotípica (H) 0.423 0.830 Diversidad nucleotídica ( ) 0.036 0.066 Número de haplotipos (k) 4 7 Sitios variables (s) 10 31

los de Venezuela y Colombia predominando en este con- junto los linajes de clado EK y diferenciándose este de las Guyanas y Brasil en donde predominan los clados LO y PX. En los manatíes del Caribe occidental ocu- rren los linajes de los clados EK y AD como una mez- cla de los manatíes continentales con los de las Anti- llas y Florida en donde predomina el clado AD. La di- ferenciación genética promedio entre los manatíes del Caribe mexicano y el Golfo de México es Fst = 0.51 (parámetro de flujo génico Nm = 0.24 migrantes por generación), entre los manatíes del Caribe mexicano y Figura 2. a) Modelo de vías de dispersión de los manatíes (Trichechus manatus) entre islas cercanas y a través de costas y b) relación de el conjunto Florida-Antillas es Φst = 0.46 (Nm = 0.29) los índices de diferenciación genética Fst y Φst con distancias y entre los manatíes del Golfo de México y Florida es discretas en dicho modelo. Ubicación de los sitios en el modelo se Φst = 0.98 (Nm = 0.004) (Cuadro 1, Fig.1). hizo sobre un mapa en proyección cónica de Lambert.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •247 María Rosalba Robles Saavedra, Benjamín Morales Vela, Charles Scott Baker y Luis Medrano González

DISCUSIÓN del Caribe y los de las Antillas y Florida. Así, los ma- natíes de México conforman dos unidades de manejo Nuestro análisis de diferenciación genética en relación relevantes para la conservación de la especie, éstas a la distancia geográfica muestra cómo la estructura son, un grupo único, aislado y genéticamente poco filogeográfica de T. manatus se compone de cuatro diverso en el Golfo de México y un grupo con alta di- principales clados con distribución centrada en la costa versidad genética por la confluencia de los dos clados nororiental de América del Sur, en la costa desde Co- mitocondriales primarios de la especie cuyo flujo lombia y Venezuela hasta el Golfo de México y en en las costas mexicanas en el Caribe es relevante en las Antillas y Florida (García-Rodríguez et al., 1998; la estructura filogeográfica y la evolución de toda la Vianna et al., 2006) habiendo una diferenciación especie. Tanto en el Golfo de México como en el Cari- mayor del grupo Antillas–Florida que Vianna et al. (2006) be mexicano, se ha detectado una variación genética han explicado al detectar una barrera para la disper- mayor en muestras de hueso unos pocos años más sión de los manatíes en las Antillas menores. Nuestro antiguas que muestras de tejidos blandos y esto su- análisis igualmente muestra que esta estructura se ha giere la posibilidad de una alta tasa actual de pérdida formado mediante sucesiones de dispersión y aislamiento de variación genética de los manatíes que reclamaría por distancia entre hábitats de continuidad variable en un desarrollo prioritario de investigación y conserva- los cuales se sobrepone una sucesión entre periodos ción de estos animales en nuestro país. de expansión seguidos de periodos de contracción poblacional que Medrano González (2006), Medrano González et al. (2001, 2008) así como Vianna et al. (2006) han interpretado como flujo génico reciente entre AGRADECIMIENTOS poblaciones antiguamente aisladas, probablemente durante periodos glaciales en las costas del Mar Agradecemos a todas las personas en El Colegio de Caribe en donde las glaciaciones no han causado la Frontera Sur, la Facultad de Ciencias de la Universi- disminución de la temperatura del mar pero sí dad Nacional Autónoma de México, el U.S. Sirenia disminución de su nivel haciendo a islas y costas más Project en Gainesville, la Universidad de Florida y la cercanas entre sí (Williams et al., 1993). Universidad de Auckland que han participado de modos diversos en este trabajo. Con el riesgo de De relevancia en este trabajo es la evidencia de cometer omisiones involuntarias, agradecemos explí- diferenciación genética entre los manatíes de la citamente a Robert K. Bonde, Ángela I. García, Lynn costa caribeña de la Península de Yucatán y los Lefebvre, Justine Murrell, David Olivera, Alejandro manatíes del Golfo de México que Morales Vela (2000) Ortega, Janneth Padilla, Franz Pichler, Galen B. también detectó como un hiato en la distribución de Rathbun, Jim Reid, John E. Reynolds III, Daniel Rovelo, la especie; esto probablemente debido a la ausencia Fabrizio Santos y María de Jesús Vázquez; a Antonio de cuerpos de agua caudalosos con salida al mar Maruri de la Universidad Veracruzana por su genero- entre las costas de Yucatán y de Campeche. Por ello, sa aportación de muestras de hueso así como a Car- los manatíes del Golfo de México resultan en una men Pozo y Enrique Escobedo por las muestras de hueso tercera población terminal en la distribución de la de la Colección de Mamíferos del Museo de Zoología especie (Fig. 2a) con poca variación genética como se de ECOSUR-Chetumal. Agradecemos el apoyo de predice para estos casos (Wright, 1943) y sin flujo génico numerosas personas en la Comisión Nacional para el con los manatíes de la Florida debido a la barrera conocimiento y uso de la Biodiversidad, el Consejo geográfica entre la costa atlántica y occidental de la Nacional de Ciencia y Tecnología y la Fundación Florida identificada por Avise (2000) para otros taxa Marsden de Nueva Zelanda de los cuales se tuvo marinos. apoyo económico así como del Instituto Nacional de Ecología por las diferentes autorizaciones para esta investigación; a Fernando A. Cervantes, Yolanda Hortelano y Julieta Vargas por su apoyo y labor en CONCLUSIONES la Colección Nacional de Mamíferos. Felicitamos a todos los que han contribuido a formar este impor- Los manatíes de Yucatán y Quintana Roo pertenecen tante acervo para el conocimiento y conservación al mismo grupo filogeográfico (población sensu lato) de la mastofauna mexicana y el cual deseamos siga que los de Belice (Vianna et al., 2006) y este es un enriqueciéndose. grupo mixto de los manatíes de la costa continental

248• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identidad genética de los manatíes (Trichechus manatus) de México y un modelo simple de dispersión y diferenciación poblacional

LITERATURA CITADA Marsh, H. y L. W. Lefebvre. 1994. Sirenian status and conservation efforts. Aquatic Mammals 20: Amos, B. y A. R. Hoelzel. 1992. Applications of molecular 155-170. genetic techniques to the conservation of small populations. Biological Conservation 61: 133-144. McKillop, H. I. 1985. Prehistoric explotation of the manatee in the Maya and circum-Caribbean areas. World Avise, J. C. 2000. Phylogeography. The history and Archaeology 16: 337-353. formation of species. Harvard University Press. Cambridge. 447 p. Medrano González, L. 2006. Hacia una dinámica de la mastofauna marina mexicana: Análisis de com- Baker, C. S., R. H. Lambertsen, M. T. Weinrich, posición funcional y de algunas estructuras J. Calambokidis, G. Early y S. J. O’Brien. 1991. genéticas poblacionales. In Genética y mamíferos Molecular genetic identification of the sex of mexicanos: Presente y futuro, E. Vázquez- humpback whales (Megaptera novaeangliae). Domínguez y D. J. Hafner (eds.). New Mexico Reports of the International Whaling Commission Museum of Natural History and Science Bulletin (special issue 13): 105-111. 32: 9-19.

Baker, C. S., L. Medrano-González, J. Calambokidis, A. Medrano-González, L., J. B. Morales-Vela, A. N. Perry, F. B. Pichler, H. Rosenbaum, J. M. Straley, Castañeda-Sortibrán, M. R. Robles-Saavedra, C. J. Urbán-Ramírez, M. Yamaguchi y O. v. Ziegesar. Nourisson, J. Padilla-Saldívar, L. D. Olivera-Gómez, 1998. Population structure of nuclear and A. I. García-Rodríguez, A. M. Clark y C. S. Baker. mitochondrial DNA variation among humpback 2008. Genetic diversity and population structure whales in the North Pacific. Molecular Ecology of manatees (Trichechus manatus) in México 7: 695-707. and a reinterpretation of their phylogeography. Sirenia population genetics conference. Orlando, Bradley, R. 1983. The pre-columbian explotation of the FL. manatee in Mesoamerica. Papers in Anthropology. University of Oklahoma. Norman. 82 p. Medrano González, L., B. Morales Vela, M. R. Robles Saavedra, A. I. García Rodríguez y C. S. Baker. Deutsch, C. J., C. Self-Sullivan y A. Mignucci-Giannoni. 2001. Análisis preliminar de la filogenia mitocondrial 2008. Trichechus manatus. En IUCN 2009. IUCN de Trichechus y de su variación genética en México. Red list of threatened species. Version 2009.1. XXVI Reunión internacional para el estudio de www.iucnredlist.org. los mamíferos marinos. Ensenada, BC.

Excoffier, L., P. E. Smouse y J. M. Quattro. 1992. Analysis Morales Vela, B. 2000. Distribución, abundancia y uso of molecular variance inferred from metric distances de hábitat por el manatí en Quintana Roo y Belice. among DNA haplotypes: Application to human Tesis doctoral. Facultad de Ciencias, Universidad mitochondrial DNA restriction data. Genetics 131: Nacional Autónoma de México. México. 143 p. 479-491. Moritz, C. 1994a. Defining ‘evolutionary significant Excoffier, L., G. Laval y S. Schneider. 2005. Arlequin ver. units’ for conservation. Trends in Ecology and 3.0: An integrated software package for population Evolution 9: 373-375. genetics data analysis. Evolutionary Bioinformatics Online 1: 47-50. Moritz, C. 1994b. Applications of mitochondrial DNA analysis in conservation: a critical review. García-Rodríguez, A. I., B. W. Bowen, D. Domning, Molecular Ecology 3: 401-411. A. A. Mignucci-Giannoni, M. Marmontel, R. A. Montoya-Ospina, B. Morales-Vela, M. Rudin, Pichler, F. B. y C. S. Baker. 2000. Loss of genetic diversity R. K. Bonde y P. M. McGuire. 1998. in the endemic Hector’s dolphin due to fisheries- Phylogeography of the West Indian manatee related mortality. Proceedings of the Royal Society (Trichechus manatus): how many populations and of London B: 267: 97-102. how many taxa. Molecular Ecology 7: 1137-1149. Pichler, F. B., M. L. Dalebout y C. S. Baker. 2001. Hall, T.A. 1999. BioEdit: a user-friendly biological Nondestructive DNA extraction from sperm whale sequence alignment editor and analysis program teeth and scrimshaw. Molecular Ecology Notes for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symposium 1: 106-109. Series 41: 95-98.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •249 María Rosalba Robles Saavedra, Benjamín Morales Vela, Charles Scott Baker y Luis Medrano González

Sambrook, J., E. F. Fritsch y T. Maniatis. 1989. Molecular Vogler, A.P. y R. Desalle. 1994. Diagnosing units of cloning: A laboratory manual. Cold Spring Harbor conservation management. Conservation Biology Laboratory. Cold Spring Harbor, NY. 8: 354-363.

Sanger, F., S. Niklen y A. R. Coulson. 1977. DNA Williams M. A. J., D. L. Dunkerley, P. De Dekker, sequencing with chain-terminating inhibitors. A. P. Kershaw y T. J. Stokes. 1993. Quaternary Proceedings of the National Academy of Sciences environments. Arnold. London. 329 p. USA 74: 5463-5467. Wright, S. 1943. Isolation by distance. Genetics Vianna, J.A. R. K. Bonde, S. Caballero, J. P. Giraldo, 28: 114-138. R. P. Lima, A. Clark, M. Marmontel, B. Morales- Vela, M. J. de Souza, L. Parr, M. A. Rodríguez- López, A. A. Mignucci-Giannoni, J. A. Powell y F. R. Santos. 2006. Phylogeography, phylogeny and hybridization in trichechid sirenians: implications for manatee conservation. Molecular Ecology 15: 433-447.

250• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular de dos especies de tlacuache: Didelphis virginiana y D. marsupialis, utilizando enzimas de restricción

Molecular identification of two species of opossum: Didelphis virginiana and D. marsupialis, using RFLP´s

Jésica Arcangeli* y Fernando A. Cervantes

Resumen. En México se distribuyen de forma simpátrica condition causes mistakes in their identification at the dos especies de tlacuache del género Didelphis specific level because is so difficult discriminate both morfológicamente muy similares. Esta situación oca- species using morphology. A recent alternative for species siona errores en la identificación a nivel específico identification is molecular markers such as Restriction debido a que los caracteres morfológicos externos no Fragment Length Polymorphism (RFLP). This molecular son fáciles de reconocer. Una alternativa reciente para technique identifies specific DNA sequences with identificar especies son los marcadores moleculares, restriction enzymes that occur in one species and not como el análisis del polimorfismo de la longitud de in the other one, producing fragments of different size, los fragmentos de restricción (RFLP). En este método therefore it allows to discriminate between species. The las enzimas de restricción cortan secuencias de ADN aim of this study then was to distinguish two sympatric específicas que están presentes en una especie y no opossum species documenting differences in their en otra, produciendo fragmentos de diferente tamaño, nucleotide sequences using restriction analysis. RFLP´s con lo que se puede distinguir fácilmente a las espe- utilized cytochrome b PCR products and two restriction cies. El objetivo de este trabajo fue, entonces, distin- enzymes HaeIII and TaqI. HaeIII produced one pattern guir a Didelphis virginiana de D. marsupialis utilizando in D. virginiana and two in D. marsupialis, while TaqI RFLP´s. El análisis de restricción se hizo con amplifi- produced two patterns in D. virginiana and one in D. caciones del gen citocromo b y dos enzimas de res- marsupialis. All patterns obtained were different and tricción, HaeIII y TaqI. La enzima HaeIII produjo were not shared between these species of opossum. un patrón de digestión en D. virginiana y dos en Therefore, we could successfully discriminate between D. marsupialis, mientras que la enzima TaqI produjo D. virginiana and D. marsupialis using molecular dos patrones en D. virginiana y uno en D. marsupialis. markers. Todos los patrones obtenidos fueron diferentes y no se compartieron entre las dos especies. Por lo tanto, Key words: restriction enzymes, cytochrome b, se pudo distinguir exitosamente a D. virginiana de Didelphimorphia, HaeIII, marsupials, sympatric, TaqI. D. marsupialis utilizando marcadores moleculares.

Palabras clave: enzimas de restricción, citocromo b, Didelphimorphia, HaeIII, marsupiales, simpatría, TaqI. INTRODUCCIÓN

Abstract. There are two sympatric and morphologically Los marsupiales americanos son un componente muy similar species of the genus Didelphis in México. This importante en la fauna neotropical, ocupan el tercer lugar

Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. A. P. 70 -153. Coyoacán, C. P. 04510, México, D. F. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •251 Jésica Arcangeli y Fernando A. Cervantes

en riqueza de especies en el Nuevo Mundo después y Lemos, 2000). Actualmente, se reconocen seis especies de los roedores y los quirópteros (Catzeflis et al., 1997). nominales: D. albiventris, D. aurita, D. imperfecta, La familia Didelphidae es la que tiene mayor número D. marsupialis, D. pernigra y D. virginiana (Gardner, 2005). de especies (80) y la que además tiene mayor exten- Tanto el registro fósil (Simpson, 1974) como análisis sión geográfica, desde el sureste de Canadá hasta la moleculares (Kirsch et al., 1993; Patton et al., 1996) Patagonia (MacDonald, 1991; Voss y Jansa, 2003). Estos indican que el origen de estas especies es reciente, aproxi- marsupiales están confinados a los ambientes tropi- madamente hace 6 millones de años. cales y templados donde son muy comunes (Eisenberg, 1989). A pesar de su ubicuidad, existen pocas revisio- En México se distribuyen dos especies, D. marsupialis nes taxonómicas que brinden una diagnosis apropia- y D. virginiana (Gardner, 1973), y el área de simpatría da. De hecho, solamente los géneros de talla grande, de estos tlacuaches abarca los estados de Tamaulipas, Didelphis y Philander, han recibido una atención Veracruz, Tabasco, Campeche, Oaxaca, Chiapas, Yucatán sistemática detallada (Patton y Costa, 2003). y Quintana Roo (Colchero et al., 2005; Zarza y Medellín, 2005) que corresponde a toda la distribución de Los tlacuaches del género Didelphis son mamíferos que se D. marsupialis en México (Aranda, 2000; Fig. 2). La caracterizan por tener un marsupio bien desarrollado en las presencia de ambas especies en esta área provoca errores hembras, cola desnuda y prensil, pelaje denso y pelo de en la identificación a nivel específico debido a que son guarda largo (Fig.1; Gardner, 1973). La distribución actual morfológicamente muy similares y exhiben una alta del género se extiende desde el sureste de Canadá hasta el variabilidad en los caracteres diagnósticos. Este pro- centro de Argentina a elevaciones que van desde el nivel blema es muy común en de toda la distribución del del mar, tanto en la costa de Atlántico como en la del Pací- género, especialmente en especies simpátricas. Por fico, hasta más de 3 000 metros en las montañas de México ejemplo, Lavergne et al. (1997) reportan que en Guyana y Suramérica (Ventura et al., 2002). Estos marsupiales se es difícil distinguir entre D. marsupialis y D. albiventris pueden encontrar en una gran variedad de hábitats: mato- en los lugares donde su distribución es simpátrica debido rral xerófilo, bosque tropical perennifolio y caducifolio, al elevado polimorfismo que presentan los caracteres bosque de coníferas, bosque de pino-encino y selva (Cerqueira externos usados para su identificación.

Figura 1. Hembra adulta de tlacuache (Didelphis virginiana) en el Campus de Ciudad Universitaria, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México (Fotografía: J. Arcangeli).

252• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular de dos especies de tlacuache: Didelphis virginiana y D. marsupialis, utilizando enzimas de restricción

Figura 2. Distribución geográfica de las especies de tlacuache Didelphis virginiana y D. marsupialis en México (modificada de Gardner, 1973).

Algunos trabajos han reportado que se puede diferenciar se necesitan métodos que ayuden a identificar de manera externamente a D. marsupialis de D. virginiana por el rápida y sencilla estas dos especies de tlacuache. color de los cachetes, la distribución del pelo de guarda, la longitud de la cola con respecto a la longitud de la Actualmente, una alternativa para distinguir especies es cabeza y el cuerpo y el porcentaje de color negro en el uso del análisis del polimorfismo de la longitud de frag- la cola (Allen, 1901; Davis, 1944; Gardner, 1973; Aranda, mentos de restricción (siglas en inglés, RFLP) emplean- 2000). Sin embargo, la identificación de estas especies do ADN mitocondrial, como el gen citocromo b (St-Pierre basada en la morfología externa es muy incierta por- et al., 2006; Parson et al., 2000) que tiene gran resolu- que estos caracteres presentan una amplia variación ción para revelar diferencias en la secuencia de intraespecífica y geográfica, particularmente dentro del nucleótidos en especies cercanas (Ortega, 2006), las área de simpatria (Emmons, 1990). Por ejemplo, Ruiz- cuales pueden ser fácilmente detectadas con una o Piña y Cruz-Reyes (2002) no pudieron diferenciar en- varias enzimas de restricción (Rentería, 2006). Los tre D. marsupialis y D. virginiana en Yucatán utili- RFLP´s utilizan el producto amplificado de una PCR zando la coloración amarilla de los cachetes en D. (Reacción en Cadena de la Polimerasa) para cortar con marsupialis y blanca en D. virginiana, porque varios enzimas de restricción secuencias de ADN específicas individuos presentaban estas coloraciones mezcladas. que están presentes en una especie y no en la otra, Por otro lado, es muy importante poder distinguir es- produciendo fragmentos de diferente tamaño con lo que tas especies de tlacuache debido a que son conside- se puede distinguir fácilmente entre especies (Rentería, radas en México como los reservorios silvestres más 2006). Desafortunadamente, no existen trabajos que importantes del protozoario Trypanosoma cruzi, agente muestren la aplicación de esta técnica para identificar causal de la Enfermedad de Chagas (Huante-Magaña marsupiales. Sin embargo, si hay estudios donde se han et al., 1990), la cual es considerada un problema de salud podido distinguir especies en otros grupos de mamíferos pública en nuestro país (CHAGMEX, 2010). Por lo tanto, como: cánidos (Krausman et al., 2006), felinos (Mills et al.,

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •253 Jésica Arcangeli y Fernando A. Cervantes

2000), mustélidos (Riddle et al., 2003), murciélagos (Machado de la digestión fué observado por electroforesis en geles et al., 2005), lagomorfos (Litvaitis y Litvaitis, 1996) y roedo- de agarosa al 1.5 % teñido con bromuro de etidio. Para res (Kuehn et al., 2000; Fagundes y Nogueira, 2007); y confirmar que los patrones de restricción obtenidos en este algunos invertebrados (España et al., 2008). Por lo tanto, análisis fueran los correctos, se compararon con lo predi- el objetivo de este trabajo fue distinguir exitosamente a chos por el software NEBcutter V2.0 (Vincze et al., 2003). D. virginiana de D. marsupialis, utilizando RFLPs. Para efectuar esto, a partir de los productos de la PCR además se generaron secuencias que fueron cortadas vir- tualmente en el software y cuyos fragmentos resultantes fueron comparados con los obtenidos en los RFLP´s. MATERIALES Y MÉTODOS

Obtención de muestras y extracción de ADN. Se ob- tuvieron muestras de hígado de las especies de tlacuache RESULTADOS D. marsupialis y D. virginiana de ejemplares colecta- dos en el campo (permiso de colector científico FAUT El análisis del polimorfismo de la longitud de fragmentos – 0002 expedido por SEMARNAT) y a través de prés- de restricción se hizo utilizando un total de 41 indivi- tamos de tejidos congelados con colecciones masto- duos del género Didelphis que de acuerdo con crite- zoológicas (Apéndice 1). rios morfológicos 16 correspondían a D. marsupialis y 25 a D. virginiana. Las secuencias del gen citocromo El ADN se extrajo utilizando un kit comercial (DNeasy b obtenidas se depositaron en la base de datos Gen Blood and Tissue Kit, Qiagen Inc.), siguiendo las ins- Bank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov) con los números trucciones del fabricante. La integridad del ADN ex- de acceso HM589699 y HM589700 para D. virginiana traído se evaluó por medio de electroforesis en geles y HM589701 y HM589702 para D. marsupialis. del agarosa al 1 % teñidos con bromuro de etidio (Sanbrook y Rusell, 2001) y su concentración se mi- De acuerdo con el software NEBcutter V2.0, la enzima dió por espectrofotometría. HaeIII debía reconocer la secuencia blanco GGCC y cortarla simétricamente en las dos hebras de la cade- Amplificación de ADN. El gen citocromo b com- na de ADN, entre la guanina y la citosina (GG CC), pleto (1149 pb) se amplificó por medio de la PCR utili- mientras que la enzima TaqI debía reconocer la secuencia zando los iniciadores específicos MVZ05 5´- TCGA y cortarla asimétricamente, en un hebra entre CGAAGCTTGATATGAAAAACCATCGTTG - 3’ y la timina y la citosina y en la otra entre la guanina y la MVZ14 5´- GGTCTTCATCTYHGGYTTACAAGAC - 3´ adenina (T CG A). Por lo tanto, la enzima HaeIII (Patton et al., 1996). Las concentraciones finales de los debía cortar la secuencia del gen citocromo b dos veces reactivos en un volumen de reacción de 25 µl fueron: en D. virginiana y tres en D. marsupialis, mientras

Buffer 1 X, MgCl2 2.5 mM, Taq Polimerasa 1 unidad, que la enzima TaqI debía reconocer su secuencia blanco dNTPs 200 µM, cada primer 0.4 µM y ADN 100 ng. una vez en cada especie pero en diferentes sitios del Las condiciones óptimas de amplificación fueron gen (Cuadro 1). desnaturalización inicial a 94 ° C por 3 min, 27 ciclos de 94 ° C por 1 min, 47 ° C por 45 seg, 72 ° C por 1 min, y una extensión final a 72 ° C por 5 min (modifi- Cuadro 1. Predicción del patrón de digestión del gen citocromo b cado de Nunes et al., 2006). Los productos del PCR con el software NEBcutter V2.0 en un gel de agarosa al 7 % utili- fueron visualizados en geles de agarosa al 1.5 % teñi- zando las enzimas HaeIII y TaqI en los tlacuaches Didelphis virginiana y D. marsupialis. La secuencia blanco de la enzima dos con bromuro de etidio. HaeIII es GGCC mientras que la de la enzima TaqI es TCGA; pb = pares de bases. Análisis de restricción. El ADN amplificado se purificó con el QIAquick PCR purification kit (Qiagen Inc.) y fue Enzima Tamaño del fragmento (pb) digerido con dos enzimas de restricción HaeIII y TaqI. La Didelphis virginiana Didelphis marsupialis digestión para cada enzima se realizó por separado en HaeIII 629 (1 – 629) 629 (1 – 629) un volumen de 20 µl de reacción con los siguientes reactivos: 8 µl producto de la PCR, 2 µl del buffer 423 (629 – 1052) 63 (630 – 692) de la enzima de restricción, 0.2 µl de enzima y 9.8 µl 97 (1053 – 1149) 360 (693 – 1052) 97 (1053 – 1149) de H20. Para la digestión la reacción se incubó en baño María a 37 ° C por una hora para la enzima HaeIII y a 65 ° C para la enzima TaqI. La inactivación de las dos TaqI 528 (1 – 528) 951 (1 – 951) enzimas se hizo a 80 ° C por 20 minutos. El producto 621 (529 – 1149) 198 (952 – 1149)

254• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular de dos especies de tlacuache: Didelphis virginiana y D. marsupialis, utilizando enzimas de restricción

Digestión con la enzima HaeIII. En Didelphis Digestión con la enzima TaqI. En Didelphis virginiana, virginiana, la enzima HaeIII produjo un solo patrón la enzima TaqI produjo dos patrones diferentes, uno de digestión para todas las muestras. Esta enzima re- para la muestra de Oregon, E. U. A. donde la enzima conoció la secuencia GGCC en dos sitios. De modo no reconoció la secuencia TCGA, por lo tanto el gen que al cortar en dichos sitios produjo tres fragmentos citocromo b no es cortado y aparece completo (1149 que en el gen del agarosa se visualizaron como un patrón pb); y otro para todas las muestras de México donde de tres bandas de diferente tamaño: 629, 423 y 97 pb. la enzima reconoció una vez la secuencia blanco pro- En contraste, en D. marsupialis se obtuvieron dos duciendo dos fragmentos (621 y 528 pb), mientras que patrones, uno para las muestras de Tabasco y Campeche en D. marsupialis esta enzima produjo un solo patrón (Apéndice 1), donde la enzima HaeIII produjo un en todas las muestras; el patrón de digestión fue de patrón de dos fragmentos (629 y 520 pb); y otro para dos fragmentos (951 y 198 pb; Fig.3B; Cuadro 2). To- Veracruz y Chiapas de cuatro fragmentos (629, 360, 97 dos los patrones de restricción obtenidos resultado de y 63 pb; Fig. 3A; Cuadro 2). En este último patrón, el la digestión con la enzima TaqI fueron verificados con fragmento más pequeño no se observa en el gel, sin sus secuencias correspondientes (Apéndice 2). En total, embargo, la digestión de estas secuencias con el soft- 40 de las 41 muestras analizadas presentaron el patrón ware NEBcutter V2.0 confirma su existencia. Por otro de digestión predicho por el software NEBcutter (Vincze lado, la muestra de Catemaco presenta un fragmento et al., 2003), 28 el patrón de D. virginiana de dos frag- extra de 520 pb que no forma parte del patrón de di- mentos (621 y 528 pb) y 12 el patrón de D. marsupialis gestión de D. marsupialis de acuerdo con el análisis con dos fragmentos (951 y 198 pb); sólo la muestra de de esta secuencia con el software. Todos los patro- Oregon presentó un patrón diferente al esperado con nes de digestión obtenidos con la enzima HaeIII fue- el gen completo (1149 pb). ron verificados con sus secuencias correspondientes (Apéndice 2). En total 35 de las 41 muestras analizadas Entre las muestras que presentaron los patrones de presentaron el patrón esperado, 29 el de D. virginiana digestión de D. virginiana, tanto con la enzima HaeIII de tres fragmentos (629, 423 y 97 pb) y 6 el de como con la TaqI, se encuentran las dos muestras de D. marsupialis con cuatro fragmentos (629, 360, 97 y Montecillo Santa Cruz en Oaxaca (ECO-SC-M 1847 y 63 pb); 6 muestras de D. marsupialis presentaron un 1862; Apéndice 1), una muestra de Constitución en patrón diferente al esperado con dos fragmentos (629 Campeche (ASNHC Tejido 2589) y la muestra de Mérida y 520 pb). en Yucatán (FMVZ-UADY, sin número) que habían sido

Figura 3. Gel de agarosa al 1.5 % teñido con bromuro de etidio que muestra la digestión del gen citocromo b. A) Digestión con la enzima HaeIII en ejemplares de Didelphis virginiana: Tlacotalpan (carril 1) y Constitución (carril 2) que muestran tres bandas (628, 423 y 98 pb); y de D. marsupialis: Peñuela (carril 3), Huitepec (carril 4) y Catemaco (carril 6) con cuatro bandas (629, 360, 97 y 63 pb) y Constitución (carril 5) con dos bandas (629, 520 pb). En los carriles 3, 4 y 6 la banda más pequeña no se observa en el gel y Catemaco muestra una banda extra que no forma parte del patrón de digestión de la especie. M = Marcador de ADN de referencia de tamaño en incrementos de 100 pb; pb = pares de bases. B) Digestión con la enzima TaqI en ejemplares de Didelphis virginiana: Oregon (carril 1) gen completo sin digerir, Tlacotalpan (carril 4), REPSA (carril 5) y Constitución (carril 6) con dos fragmentos (621 y 528 pb) y de D. marsupialis: Peñuela (carril 2) y Escárcega (carril 3) con dos bandas (951 y 198 pb). M = Marcador de ADN de referencia de tamaño en incrementos de 100 pb; pb = pares de bases.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •255 Jésica Arcangeli y Fernando A. Cervantes

Cuadro 2. Sitios de colecta (ver Apéndice I) y patrones de digestión parecidos entre ellas (St-Pierre et al., 2006). Este es el (tamaño de los fragmentos) de 41 muestras del género Didelphis. caso de las dos especies de tlacuache del género Localidad No. Patrón de Patrón de Didelphis que se distribuyen en México, Didelphis ejemplares digestión digestión virginiana y D. marsupialis. Ambas son especies HaeIII TaqI morfológicamente muy similares (Gardner, 1973) y se distribuyen simpátricamente en Tamaulipas, Veracruz, Didelphis virginiana Tabasco, Campeche, Oaxaca, Chiapas, Yucatán y Quin- Oregon 1 629, 423, 97 1149 tana Roo (Colchero et al., 2005; Zarza y Medellín, 2005). Está situación ocasiona imprecisiones en la identifi- Escuinapa 3 cación a nivel específico debido a que la amplia varia- REPSA 5 ción morfológica intraespecífica dificulta distinguir con Tlalpan 1 Izta-Popo 1 certeza a las dos especies de tlacuache. Omiltemi 1 Aunque Gardner (1973) examinó los caracteres Yetla 1 morfológicos de estas dos especies de tlacuache y Mixtepec 2 629, 423, 97 621, 528 Cosoltepec 1 aportó información valiosa para distinguirlas, no fue Montecillo Santa Cruz 2 suficiente debido a la gran variación que existe en los Monterrey 1 caracteres que él uso. De hecho, Ruiz-Piña y Cruz-Reyes Constitución 3 (2002) después de examinar un gran número de ejem- Mérida 1 plares afirman que no hay caracteres morfológicos Cozumel 1 externos que las distingan. Sin embargo, en este estu- Tlacotalpan 5 dio se logró diferenciarlas con certeza utilizando RFLP´s. Didelphis marsupialis Las dos enzimas, HaeIII y TaqI, fueron consideradas Huitepec 1 informativas ya que produjeron patrones de digestión Tuxtlas 3 629, 360, 97, 63 951, 198 distintos para cada especie, con lo que se pudo dis- Peñuela 1 tinguir molecularmente las muestras de D. virginiana Catemaco 1 de las D. marsupialis. Ambas enzimas produjeron más Ruinas Acalan 1 de un patrón de digestión por especie (polimorfismos). Candelaria 2 En las muestras de D. virginiana la enzima HaeIII pro- 629, 520 951, 198 Escárcega 2 dujo un patrón para todas las muestras (629, 423, 97 Constitución 1 pb); mientras que en las muestras de D. marsupialis produjo dos patrones, uno para las muestras de Total 41 Catemaco, Peñuela, Tuxtlas y Huitepec (629, 360, 97, 63 pb) y otro para las muestras de Ruinas Acalán, Candelaria, Escárcega y Constitución (629, 520 pb). identificadas morfológicamente como D. marsupialis Asimismo, la enzima TaqI produjo dos patrones de en esas colecciones mastozoológicas. digestión en las muestras de D. virginiana, uno para la muestra Oregon (1149 pb), y otro para todas las muestras de México (621, 528 pb); mientras que en D. marsupialis todas las muestras presentaron el DISCUSIÓN mismo patrón (951, 198 pb).

La mayor parte de las especies reconocidas actualmente La presencia de varios patrones de digestión en fueron delimitadas utilizando uno o más caracteres D. virginiana y D. maruspialis se puede explicar como morfológicos, cualitativos o cuantitativos, que no com- el resultado de la alta tasa de mutación que tiene el parten con otras especies, asumiendo que esto es ADN mitocondrial (Nabholz et al., 2009). Por lo tanto, consecuencia de que no existe flujo genético entre éstas estos patrones son el reflejo de la variabilidad (Wiens, 2007). Sin embargo, la delimitación de espe- intraespecífica presente en las secuencias de gen cies basada en características morfológicas puede citocromo b de estas dos especies de tlacuache. ser muy subjetiva ya que existen muchas especies Algunas especies donde se han reportado más de un similares en tamaño y forma que se distribuyen patrón de digestión son los roedores Akodon cursor simpátricamente, en donde las características “exclu- y A. montensis en los que se documentaron 16 y 11 sivas” son muy difíciles de distinguir debido a que los patrones diferentes respectivamente (Fagundes y caracteres pueden estarse sobrelapando o ser muy Nogueira, 2007). Otro ejemplo, es el murciélago

256• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular de dos especies de tlacuache: Didelphis virginiana y D. marsupialis, utilizando enzimas de restricción

Platyrrhinus lineatus en el que se encontraron dos lineatus utilizando la clave de Vizotto y Taddei (1973) patrones distintos (Machado et al., 2005). Por otra parte, basada en el tamaño de los murciélagos, tras el análi- el hecho de que los patrones de digestión encontra- sis con tres enzimas obtuvieron los patrones de digestión dos para D. marsupialis sean diferentes a los de de P. recifinus. Otro ejemplo lo documentan St-Pierre D. virginiana indica que estas dos especies han et al. (2006) con mustélidos, donde evaluaron los divergido genéticamente aunque el tiempo desde caracteres propuestos por Hall (1951) para distinguir su especiación no ha sido suficiente para permitir la individuos de Mustela frenata de M. erminea. La acumulación de diferencias notables en su morfología morfología y el análisis de polimorfismo de fragmen- (Fagundes y Nogueira, 2007). tos de restricción mostraron que los caracteres morfológicos fallaban en distinguir seis ejemplares de En este grupo de secuencias la enzima HaeIII recono- M. erminea como M. frenata, mientras todos los ce dos veces la secuencia blanco en D. virginiana, ejemplares fueron identificados correctamente con los mientras que en D. marsupialis lo hace de una a tres RFLP´s. veces. Una ventaja de que existan varios sitios de res- tricción en estas secuencias es que se reduce la pro- Por otra parte, esta técnica logró discriminar efectiva- babilidad de cometer errores en la identificación (Riddle mente a individuos de D. virginiana y D. marsupialis et al., 2003). Asimismo, el hecho de que compartan un colectados en la misma localidad, Constitución en sitio de corte en la posición 629 puede estar reflejan- Campeche. En este lugar, el patrón de digestión de D. do que existe una gran similitud en las secuencias del virginia fue de tres fragmentos (629, 423, 97 pb); mientras gen citocromo b de estos tlacuaches, lo que implica que en D. marsupialis fue de dos fragmentos (629, 520 que la especiación de estas dos especies es relativa- pb). Similarmente, Paxinos et al. (1997) lograron dis- mente reciente (Machado et al., 2005). Por otra parte, tinguir las zorritas Vulpes macrotis y Vulpes vulpes en D. marsupialis tiene un número mayor de sitios de dos localidades de California al obtener patrones de restricción que D. virginiana, lo que puede represen- restricción completamente diferentes en cada especie. tar la perdida de un sitio de restricción en D. virginiana o la ganancia de un nuevo sitio de restricción para D. marsupialis. Kuehn et al. (2000) describen un caso similar entre Castor fiber y CONCLUSIONES C. canadensis donde la substitución de nucleótidos en dos posiciones originó el reconocimiento de la enzima Estos resultados apoyan la idea de que el análisis de RsaI en C. fiber. restricción puede resolver las limitaciones que existen en la identificación morfológica, permitiendo eliminar La mayoría de las muestras analizadas presentaron el la subjetividad asociada a las claves de identificación patrón de digestión que predijo el software NEB cutter dicotómica. Por otro lado, la técnica de RFLP´s es V2.0 (Vincze et al., 2003) para cada especie. En el aná- relativamente sencilla, rápida y no requiere de gran- lisis con la enzima HaeIII, el 100 % de las muestras de des cantidades de tejido. Además se pueden usar D. virginiana presentaron el patrón de digestión métodos no invasivos, como muestras de pelo o esperado para esta especie, mientras que en excremento para obtener el ADN del animal de interés. D. marsupialis fue el 41.7 %. Asimismo, con la enzima Es importante señalar que los métodos moleculares no TaqI en el 96.5% de las muestras de D. virginiana reemplazan a los métodos de identificación tradicionales se obtuvieron los fragmentos esperados para esta basados en la morfología, sino que son herramientas especie, mientras que en D. marsupialis se obtuvo en que complementan la información obtenida por otros el 100 % de las muestras. métodos. Particularmente, el análisis del polimorfismo de la longitud de fragmentos de restricción es una Se encontraron cuatro individuos que habían sido iden- herramienta concluyente para distinguir especies tificados como D. marsupialis, pero en todas las simpátricas y morfológicamente muy similares como son digestiones se obtuvo el patrón de digestión de los tlacuaches D. virginiana y D. marsupialis. D. virginiana. Estas muestras se obtuvieron de otras colecciones mastozoológicas donde fueron identifica- das utilizando los criterios morfológicos, externos y craneales, que Gardner (1973) propuso para diferenciar AGRADECIMIENTOS estas especies de tlacuache. Similarmente, Machado et al. (2005) al trabajar con murciélagos del género Agradecemos a toda la gente que ayudó a la colecta Platyrrhinus encontraron dos individuos que habían de muestras en el campo, la curación, catalogación e sido identificados originalmente como Platyrrhinus incorporación de ejemplares a la CNMA, particularmente

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •257 Jésica Arcangeli y Fernando A. Cervantes

a Yolanda Hortelano, Julieta Vargas y Eduardo Sola- España, M. P., González, A., O. G. Alvarado y J. Loza- no. A Robert C. Dowler (ASNHC), Loren K. Ammerman no. 2008. Identificación molecular de especies (ASNHC), Silvia Hernández (FMVZ-UADY) y Consuelo crípticas de Trichogramma Westwood (Hyme- Lorenzo (ECO-SC-M) por el préstamo de tejidos congela- noptera: Trichogrammatidae) de importancia dos. A Yolanda Hortelano por sus recomendaciones para agrícola en México. Acta Zoológica Mexicana, mejorar este escrito. Nueva serie 24: 1-14.

Fagundes, V. y C. Nogueira. 2007. The use of PCR-RFLP as an identification tool for three closely related LITERATURA CITADA species of rodents of the genus Akodon (Sigmodontinae, Sigmodontini). Genetic and Allen, J. A. 1901. A preliminary study of the North Molecular Biology 30: 698-701. American opossums of the genus Didelphis. Bulletin of the American Museum of Natural Gardner, A. L. 1973. The Systematics of the Genus History 14: 149-88. Didelphis (Marsupialia: Didelphidae) in North and Middle America. Special Publication of the Aranda, M. 2000. Huellas y otros rastros de los mamí- Texas Tech University 4: 1-81. feros grandes y medianos de México. Instituto de Ecología, A. C., Xalapa, Veracruz. 212 p. Gardner, A. L. 2005. Order Didelphimorphia. In Mammal Species of the World: a taxonomic and geographic Catzeflis, F., C. Richard-Hansen, C. Fournier-Chambrillon, reference. Volume I. D. E. Wilson y D. M. Reeder A. Lavergne y J. Vié. 1997. Biométre, reproduction (eds.). Johns Hopkins University Press, Baltimore, et sympatrie chez Didelphis marsupialis et Maryland. p. 3-18. D. albiventris en Guyane francaise (Didelphidae: Marsupialia). Mammalia 61: 231-243. Hall, E. R. 1951. American weasels. University of Kansas Museum of Natural History Publications 4: 1-466. Cerqueira, R. y B. Lemos. 2000. Morphometric differentiation between Neotropical black-eared Huante-Magaña, R., R. Piza-Bernal, J. Tabárez- opossums, Didelphis marsupialis and D. aurita Hernández, F. Liera-Romero, E. Mata-Carbajal (Didelphimorphia, Didelphidae). Mammalia 64: y N. Matadamas. 1990. Enfermedad de Chagas 319-327. en Guerrero. Reporte de dos casos confirmados por Xenodiagnóstico. Salud Pública de México CHAGMEX. 2010. Base de datos Bibliográfica en lí- 32: 320-324. nea sobre la Enfermedad de Chagas. Instituto de Biología, UNAM (http://www.unibio.unam.mx). Kirsch, J. A. W., R. E. Bleiweiss, A. W. Dickerman y O. A. Reig. 1993. DNA/DNA Hybridization Studies Colchero, F., G. O´Farril y R. A. Medellín. 2005. Didelphis on Carnivorous Marsupials III. Relationships marsupialis Linnaeus, 1758. In Los mamíferos sil- among species of Didelphis (Didelphidae). vestres de México, G. Ceballos y G. Oliva (eds.). Journal of Mammalian Evolution 1: 75-97. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad y Fondo de Cultura Econó- Krausman, P. R., M. I. Grinder, P. S. Gipson, G. L. Zuercher mica, México D.F. p. 106-108. y G. C. Stewart. 2006. Molecular identification of coyote feces in an urban environment. The Davis, W. B. 1944. Notes on Mexican Mammals. Journal Southwestern Naturalist 51: 122-126. of Mammalogy 25: 370-403. Kuehn, R., G. Schwab, W. Schroeder y O. Rottmann. Eisenberg, J. F. 1989. Mammals of the Neotropics. 2000. Differentiation of Castor fiber y Castor Volumen III. The Central Neotropics. University canadensis by noninvasive molecular methods. of Chicago Press, Chicago, Illinois. 611 p. Zoo Biology 19: 511-515. Emmons, L. H. 1990. Neotropical Rainforest Mammals: Lavergne, A., O. Verneau, J. L. Patton y F. M. Catzeflis. A Field Guide. University of Chicago Press, 1997. Molecular discrimination of two sympatric Chicago, Illinois. 307 p. species of opossum (genus Didelphis: Didelphidae) in French Guiana. Molecular Ecology 6: 889-891.

258• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular de dos especies de tlacuache: Didelphis virginiana y D. marsupialis, utilizando enzimas de restricción

Litvaitis, M. K. y J. A. Litvaitis. 1996. Using mitochondrial Riddle, A. E., K. L. Pilgrim, l. S. Mills, K. S. Mckelvey DNA to inventory the distribution of the remnant y L. F. Ruggiero. 2003. Identification of mustelids populations of New England cottontails. Wildlife using mitochondrial DNA and non-invasive Society Bulletin. 24: 725-730. sampling. Conservation Genetics 4:241-243. MacDonald, D. W. 1991. Animales del mundo VI. Ruiz-Piña, H. y A. Cruz-Reyes. 2002. The opossum Insectívoros y Marsupiales. Ediciones Folio-Edi- Didelphis virginiana as a synanthropic reservoir ciones Orbis, Madrid. 159 p. of Trypanosoma cruzi in Dzidzilché, Yucatan, México. Memories of the Institute Oswaldo Cruz, Machado, J., F. de Melo, A. Ditchfield y J. Stenghel. Rio de Janeiro 97: 613-620. 2005. The use of PCR-RFLP as an identification tool for two closely related species of bats of genus St-Pierre, C., J. P. Ouellet, F. Dufresne, A Chaput-Bardy Platyrrhinus. Genetics and Molecular Biology 28: y F. Hubert, F. 2006. Morphological and molecular 120-122. discrimination of Mustela erminea (ermines) and M. frenata (long-tailed weasels) in Eastern Canada. Mills, L. S., K. L. Pilgrim., M. K. Schwartz y K. Mckelvey. Northeastern Naturalist 13: 143-152. 2000. Identifying lynx and other North American felids based on MtDNA analysis. Conservation Sanbrook, J. y D. W. Rusell. 2001. Molecular Cloning: Genetics 1: 285-288. a laboratory manual. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Woodbury, Minnesota. 999 p. Nabholz, B., S. Glémin y N. Galtier. 2009. The erratic mitochondrial clock: variation size, affect mtDNA Simpson, G. G. 1974. Notes on Didelphidae (Mammalia, diversity across birds and mammals. BMC Marsupialia) from the Hauyquerian (Pliocene) Evolutionary Biology 9:54-67. of Argentina. American Museum Novitates 2259: Nunes, C., J. M. Ayres, I. Sampaio y H. Schneider. 2006. 1-15. Molecular discrimination of the pouched four-eyed Ventura, J., M. Salazar, R. Pérez Hernández y M. J. López opossum from the Mamirauá Reserve in the Fuster. 2002. Morphometrics of the genus Brazilian Amazon. Genetics and Molecular Biology Didelphis (Didelphimorphia: Didelphidae) in 29: 283-286. Venezuela. Journal of Mammalogy 83: 1087-1096. Ortega, J. 2006. Estudios moleculares en murciélagos Vincze, T., J. Posfai y R. J. Roberts. 2003. NEBcutter: inferencias basadas en ADN mitocondrial y a program to cleave DNA with restriction enzymes. Microsatélites. New Mexico Museum of Natural Nucleic Acids Research 31: 3688-3691 History and Science Bulletin 32: 1-7. Vizotto L. D., y V. A. Taddei. 1973. Chave para a Patton, J. L., S. F. dos Reis y M. N da Silva. 1996. determinação de quirópteros brasileiros. Boletim Relationships Among Didelphid Marsupials Base Ciência (Sào José do Rio Preto) 1: 1-72. on Sequence Variation in the Mitochondrial Cytochrome b Gene. Journal of Mammalian Voss, R. S. y S. A. Jansa. 2003. Phylogenetic studies Evolution 3: 3-29. on Didelphid marsupials II. Nonmolecular data and new Irbp sequences: separate and combined Patton, J. L. y L. P. Costa. 2003. Molecular analyses of didelphine relationships with denser phylogeography and species limits in rainforest taxon sampling. Bulletin of the American Museum Didelphid marsupials of South America. In Predators of Natural History 276: 1-82. with pouches: The Biology of Carnivorous Marsupials. M. Jones, C. Dickerman y M. Archer Wiens, J. J. 2007. Species delimitation: new approaches (eds.). CSIRO, Collingwood, Victoria. p. 63 – 81. for discovering diversity. Systematic Biology 56: 875-878. Paxinos, E., C. Mcintosh, K. Rall y R. Fleischer. 1997. A noninvasive method for distinguishing Zarza, H. y R. A. Medellín. 2005. Didelphis virginiana among canid species: amplification and enzyme Kerr 1792. In Los mamíferos silvestres de Méxi- restriction of DNA from dung. Molecular Ecology co. G. Ceballos y G. Oliva (eds.). Comisión 6: 483-486. Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad y Fondo de Cultura Económica, Rentería, M. 2006. Breve revisión de los marcadores México D. F. p. 108-110. moleculares. In Ecología Molecular. L. E. Eguiarte, L. E., V. Sousa y X. Aguirre (eds.). Instituto Nacional de Ecología-CONABIO, México, D. F. p. 541-566.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •259 Jésica Arcangeli y Fernando A. Cervantes

Apéndice 1. Procedencia de las muestras de hígado y su ejemplar de referencia utilizados en este estudio. CNMA = Colección Nacional de Mamíferos; FAC = número de catálogo personal de Fernando A. Cervantes; ECO-SC-M = Colección Mastozoológica de El Colegio de la Frontera Sur, Unidad San Cristóbal de las Casas, Chiapas; FMVZ-UADY = Colección Mastozoologica de la Universidad Autónoma de Yucatán; ASNHC = Angelo State University Natural History Collections, Texas. * Ejemplares colectados en este estudio.

Localidad de colecta Número de ejemplares Colección Biológica y número de catálogo

Didelphis virginiana Curry County, Oregon, U. S. A 1 ASNHC Tejido 6475 Escuinapa, Sinaloa, Mexico 3* CNMA 45120, 43121, 45122 Tlacotalpan, Veracruz, Mexico 5* CNMA 45123, 45124, 45125, 45126, 45127 Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel, Distrito Federal, México 5* CNMA 45114, 45115, 45116 Tlalpan, Distrito Federal, México 1 CNMA FAC1929 Yetla, Guerrero, México 1* CNMA 45117 Omiltemi, Guerrero, México 1 CNMA FAC2003 Montecillo, Oaxaca, México 2 ECO-SC-M 1862, 1867 Mixtepec, Oaxaca, México 2 CNMA 44179, 44180 Cosoltepec, Oaxaca, México 1 CNMA 45141 Izta – Popo, México, México 1* CNMA 45119 Monterrey, Nuevo León, México 1* CNMA FAC3836 Constitución, Campeche, México 3 ASNHC 6421, 6433, Tejido 2589 Mérida, Yucatán, México 1 FMVZ-UADY docencia Isla Cozumel, Quintana Roo, México 1 ASNHC 1282

Didelphis marsupialis Tuxtlas, Veracruz, México 3* CNMA 45109, 45110, 45111 Peñuela, Veracruz, México 1* CNMA 45112 Catemaco, Veracruz, México 1 CNMA 43475 Huitepec, Chiapas, México 1 ECO-SC-M 744 Ruinas Acalán, Tabasco, México 1 ASNHC 1280 Candelaria, Campeche, México 2 ASNHC 1276, 6410 Constitución, Campeche, México 1 ASNHC 6413 Escárcega, Campeche, México 2 ASNHC 1281, 6416

260• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular de dos especies de tlacuache: Didelphis virginiana y D. marsupialis, utilizando enzimas de restricción

Apéndice 2. Secuencias del gen citocromo b de los tlacuaches Didelphis virginiana (CNMA 45119, ASNHC 6475) y D. marsupialis (CNMA 45109, ASNHC 1280). Los sitios de corte encontrados en el análisis de restricción para las enzimas HaeIII (GG CC) y TaqI (T CG A) se muestran sombreados.

10 20 30 40 50 60 CNMA 45119 ATGACCAATA TTCGCAAAAC ACATCCACTC ATAAAAATCA TTAATGATTC ATTCATTGAT ASNHC 6475 ATGACCAATA TTCGCAAAAC ACATCCACTC ATAAAAATCA TTAATGATTC ATTCATTGAC CNMA 45109 ATGACCAATA TTCGCAAAAC ACATCCACTC ATAAAAATTA TCAATGATTC ATTCATTGAC ASNHC 1280 ATGACCAATA TTCGCAAAAC ACATCCACTC ATAAAAATTA TCAATGACTC ATTCATTGAC 70 80 90 100 110 120 CNMA 45119 CTACCAACAC CATCTAACAT CTCAGCTTGA TGGAATTTTG GTTCACTATT AGGAGTGTGC ASNHC 6475 CTACCAACAC CATCTAACAT CTCAGCCTGA TGGAATTTTG GTTCACTATT AGGAGTGTGC CNMA 45109 CTGCCAACAC CCTCCAACAT CTCAGCTTGA TGAAATTTCG GTTCACTATT AGGAATATGC ASNHC 1280 CTACCAACAC CATCCAACAT CTCAGCTTGA TGGAATTTCG GTTCACTATT AGGAATATGC 130 140 150 160 170 180 CNMA 45119 CTAATTATTC AAATCCTTAC AGGCTTATTC TTAGCAATAC ATTACACATC TGACACATCA ASNHC 6475 CTAATTATTC AAATCCTCAC AGGCTTATTC TTAGCAATAC ATTATACATC TGATACATTA CNMA 45109 CTAATTATCC AAATCCTAAC AGGCTTATTC TTAGCAATAC ATTATACATC AGACACACTA ASNHC 1280 CTAATTATCC AAATCCTAAC AGGCTTATTC TTAGCAATAC ATTATACATC AGATACACTA 190 200 210 220 230 240 CNMA 45119 ACCGCATTTT CATCAGTAGC CCATATTTGC CGAGACGTAA ATTACGGATG ACTTATCCGA ASNHC 6475 ACCGCATTTT CATCAGTAGC CCATATTTGC CGAGACGTAA ACTACGGATG ACTTATCCGA CNMA 45109 ACCGCATTCT CATCAGTAGC CCATATTTGC CGAGATGTAA ACTACGGATG ACTTATCCGA ASNHC 1280 ACCGCATTCT CATCAGTAGC CCATATTTGC CGAGATGTAA ACTACGGATG ACTTATCCGA 250 260 270 280 290 300 CNMA 45119 AATATCCACG CCAACGGAGC ATCTATATTC TTTATATGCC TCTTCCTTCA TGTAGGACGA ASNHC 6475 AATATCCATG CCAACGGAGC ATCTATATTC TTTATATGCC TTTTCCTTCA TGTAGGACGA CNMA 45109 AACATCCATG CTAACGGAGC ATCTATATTC TTTATATGCC TTTTCCTCCA TGTAGGACGA ASNHC 1280 AACATCCATG CCAACGGAGC ATCTATATTC TTTATATGCC TTTTTCTCCA TGTAGGACGA 310 320 330 340 350 360 CNMA 45119 GGAATCTATT ACGGATCATA CCTTTACAAA GAAACATGAA ATATTGGAGT TATCCTACTA ASNHC 6475 GGAATTTACT ATGGATCATA TCTTTACAAA GAAACATGAA ATATTGGAGT TATCCTACTA CNMA 45109 GGAATCTACT ACGGATCATA TCTTTACAAA GAAACATGAA ACATTGGAGT TATTCTACTA ASNHC 1280 GGAATCTACT ACGGATCATA TCTTTACAAA GAAACATGAA ACATTGGAGT TATTCTTCTA 370 380 390 400 410 420 CNMA 45119 TTAACAGTTA TAGCTACTGC ATTCGTTGGC TACGTTCTAC ATGAGGACA AATATCATTT ASNHC 6475 CTAACAGTTA TAGCTACTGC ATTCGTTGGC TACGTACTAC CATGAGGACA AATATCATTT CNMA 45109 TTAACAGTTA TAGCCACTGC ATTCGTAGGA TACGTACTAC CTTGAGGACA AATATCATTT ASNHC 1280 TTAACAGTTA TAGCCACTGC ATTCGTGGGC TACGTACTAC CTTGAGGACA AATATCCTTC 430 440 450 460 470 480 CNMA 45119 TGAGGCGCAA CGGTTATTAC TAACTTATTA TCTGCCATCC CATATATCGG AAGTACACTA ASNHC 6475 TGAGGCGCAA CAGTTATTAC TAACCTATTA TCTGCCATCC CATATATCGG AAGTACACTA CNMA 45109 TGAGGCGCAA CAGTTATTAC TAATCTATTA TCCGCTATCC CCTATATCGG AAATACATTA ASNHC 1280 TGAGGGGCAA CAGTTATTAC TAATCTATTA TCCGCTATCC CCTATATCGG AAATATATTA 490 500 510 520 530 540 CNMA 45119 GTAGAATGAA TTTGAGGAGG ATTCTCCGTT GATAAAGCTA CACTAACTCG ATTTTTTGCT ASNHC 6475 GTAGAATGAA TTTGAGGAGG ATTCTCCGTT GATAAAGCTA CACTAACCCG ATTTTTTGCT CNMA 45109 GTAGAGTGAA TTTGAGGAGG ATTCTCCGTT GACAAAGCCA CCCTAACCCG ATTTTTCGCA ASNHC 1280 GTAGAGTGAA TTTGAGGAGG ATTCTCCGTT GACAAAGCCA CCCTAACCCG ATTTTTCGCA 550 560 570 580 590 600 CNMA 45119 TTTCACTTTA TTCTTCCATT CATCATTTTA GCTATAGTAG TAGTACATCT CCTATTTCTT ASNHC 6475 TTTCACTTTA TTCTTCCATT CATCATTTTA GCTATAGTAG TAGTACATCT TCTATTTCTT CNMA 45109 TTCCACTTTA TTCTTCCATT TATTATTCTA GCTATAGTAC TAGTACATCT TCTATTCCTA ASNHC 1280 TTCCACTTTA TTCTTCCATT TATTATTCTA GCTATAGTAC TAGTACATCT TCTATTCCTC

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •261 Jésica Arcangeli y Fernando A. Cervantes

610 620 630 640 650 660 CNMA 45119 CACGAAACAG GATCAAGCAA TCCAACAGGC CTAGATCCCA ACTCAGATAA AATTCCATTC ASNHC 6475 CACGAAACAG GATCAAGCAA TCCAACAGGC CTAGATCCAA ACTCAGATAA AATTCCATTC CNMA 45109 CACGAAACTG GATCAAACAA TCCAACAGGC CTAGATCCCA ACTCAGATAA AATCCCATTT ASNHC 1280 CACGAAACTG GATCAAACAA TCCAACAGG? CTAGATCCCA ACTCAGATAA AATCCCATTT 670 680 690 700 710 720 CNMA 45119 CACCCATACT ATACCATAAA AGATATCCTA GGCTTATTTC TAATAATTAT TATTCTTCTA ASNHC 6475 CACCCCTACT ATACCATAAA AGATATCCTA GGCTTATTCC TAATAATTAT TATTCTTCTA CNMA 45109 CATCCCTACT ATACTATCAA AGATATCCTA GGCCTATTCC TAATGATTAT TATCCTATTA ASNHC 1280 CATCCCTACT ATACTATCAA AGATATCCTA GGCTTATTCC TAATGATTAT TATCCTATTA 730 740 750 760 770 780 CNMA 45119 TCACTAGCAA TATTCTCACC AGATCTTTTA GGAGACCCAG ACAACTTCAC CCCAGCTAAT ASNHC 6475 TCACTAGCAA TATTCTCACC AGATCTTTTA GGAGACCCTG ACAACTTCAC CCCAGCTAAT CNMA 45109 TCATTAGCAA TACTCTCACC AGACCTTTTA GGAGACCCAG ACAACTTTAC CCCCGCTAAT ASNHC 1280 TCATTAGCAA TATTCTCACC AGACCTTTTA GGAGACCCAG ACAACTTTAC CCCCGCTAAT 790 800 810 820 830 840 CNMA 45119 CCCCTCAACA CCCCACCTCA TATTAAGCCA GAATGGTACT TTCTATTTGC CTATGCTATC ASNHC 6475 CCCCTTAACA CCCCGCCTCA TATCAAGCCA GAATGGTACT TTCTATTTGC CTATGCTATC CNMA 45109 CCCCTTAACA CCCCACCTCA TATCAAGCCA GAATGGTATT TTCTATTTGC TTATGCCATC ASNHC 1280 CCCCTCAATA CCCCACCTCA TATCAAGCCA GAATGGTATT TTCTATTTGC CTATGCCATC 850 860 870 880 890 900 CNMA 45119 CTACGATCAA TCCCAAACAA ACTAGGAGGA GTTTTAGCCC TATTAGCATC CTCCTAATTA ASNHC 6475 TTACGATCAA TCCCAAACAA ACTAGGAGGA GTTTTAGCCC TATTAGCATC CATTTTAGTA CNMA 45109 CTACGATCAA TTCCAAACAA ACTAGGAGGA GTTTTAGCCC TATTAGCATC CATTTTAATT ASNHC 1280 CTACGATCAA TTCCAAACAA ATTAGGAGGA GTTTTAGCCC TATTAGCATC CATTTTAATT 910 920 930 940 950 960 CNMA 45119 CATTTTAGTA TCCCTATATT ACATACATCA ACCCAACGAA GCATGGCATT CCGACCCATC ASNHC 6475 CTCCTAATTA TCCCTATATT ACATACATCA ACCCAACGAA GCATGGCATT CCGACCCATC CNMA 45109 CTCCTTATCA TACCGCTACT ACACACATCA ACCCAACGAA GCATGATATT TCGACCTATC ASNHC 1280 CTCCTCATTA TACCTTTATT ACACACATCA ACCCAACGAA GTATAATATT TCGACCTATC 970 980 990 1000 1010 1020 CNMA 45119 TCACAAACAC TATTCTGAAT ATTAACAGCT AACCTAATTA TCCTTACCTG AATTGGAGGA ASNHC 6475 TCACAAACTC TATTCTGAAT ATTAACAGCT AACCTAATTA TCCTGACCTG AATCGGAGGA CNMA 45109 TCACAAACAC TATTCTGAAT ACTAACAGCC AATCTGATCA TTCTTACCTG AATCGGAGGG ASNHC 1280 TCACAAACAC TATTCTGAAT ACTAACCGCC AATCTGATCA TCCTTACCTG AATCGGGGGG 1030 1040 1050 1060 1070 1080 CNMA 45119 CAACCAGTAG AACAACCCTA TATCACCATT GGCCAATGAG CCTCCATTTC CTACTTTACT ASNHC 6475 CAACCAGTAG AACAACCCTA TATTACCATT GGCCAATGAG CCTCCATTTC CTACTTTACT CNMA 45109 CAACCAGTAG AGCAACCTTA TATTTCCATT GGCCAATGAG CCTCCATCTC CTACTTTACC ASNHC 1280 CAACCAGTAG AGCAACCTTA CATCTCCATT GGCCAATGAG CCTCCATCTC CTACTTTACC 1090 1100 1110 1120 1130 1140 CNMA 45119 ATTATTATCA TCCTCATACC TCTAGCAGGA ATACTAGAAA ACCATATACT AAAACCAAAA ASNHC 6475 ATTATCATCA TCCTTATACC TCTAGCAGGA ATACTAGAAA ACTATATACT AAAACCAAAA CNMA 45109 ATTATTATTA TTCTTATACC CCTAGCAGGA GCACTAGAAA ACTACATATT AAAACCAAAA ASNHC 1280 ATTATTATTA TTCTTATACC CCTAGCAGGA ACACTAGAAA ACTACATATT AAAACCAAAA 1150 CNMA 45119 TTTCCATAA ASNHC 6475 TTTCCATAA CNMA 45109 TTCCCATAA ASNHC 1280 TTCCCATAA

262• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Ectosimbiontes de la musaraña Sorex veraecrucis (Mammalia: Soricomorpha) del Estado de Veracruz, México

Ectosymbionts of the shrew Sorex veraecrucis (Mammalia: Soricomorpha) from the State of Veracruz, México

Margarita Vargas1*, Fernando A. Cervantes2, Griselda Montiel-Parra2 y Susana Rubio-Hernández2

Resumen. De cuatro musarañas de Sorex veraecrucis correspond to new host records and new records for Merriam, 1892 del estado de Veracruz, México se recu- México. Mammalian collections may be a good source peraron siete especies de ácaros ectosimbiontes. Los for obtaining arthropods associated with shrews, being materiales revisados fueron tres pieles depositadas en the fur mites those of major reliability. la Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología, UNAM y un ejemplar colectado vivo. A pe- Key words: Mites, ectoparasite, Sorex, new taxon, sar de que fueron pocos los ejemplares de musaraña Veracruz, México. revisados, se pudieron recuperar lo que aparentemen- te corresponde a especies de ácaros no descritas, así como nuevos registros de huésped para México. Las INTRODUCCIÓN pieles de colección pueden ser una buena fuente para la obtención de artrópodos asociados a musarañas, Los mamíferos soricomorfos de la familia Soricidae, siendo los ácaros pilícolas los de mayor confiabilidad. comúnmente conocidos como musarañas, son un grupo muy diverso, que está representando por 26 gé- Palabras clave: Ácaros, ectoparásitos, Sorex, neros y 376 especies que se distribuyen principalmente nuevo taxón, Veracruz, México. en las regiones templadas de Norteamérica, Eurasia y África (Hutterer, 2005). Dado su pequeño tamaño, Abstract. Seven species of ectosymbiont mites were las musarañas han podido explotar una forma de recovered from four shrew specimens of Sorex alimentación única, deambulando en busca de insec- veraecrucis Merriam, 1892 Veracruz, México.The tos por debajo de troncos, hojarasca y otros restos specimens examined, were three museum skins deposited vegetales, utilizando también veredas y madrigueras in the Colección Nacional de Mamíferos, Instituto de de roedores como ruta de alimentación (Nowak, 1999). Biología, UNAM, and one specimen collected alive. Debido a sus hábitos alimentarios es raro poder Despite the shrew small sample examined; some of observarlas, incluso en áreas donde aparentemente son the symbiotic mites are nondescribed species, and abundantes, por lo que han sido poco estudiadas.

1 Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Departamento de Zoología, Prolongación de Carpio y Plan de Ayala, Santo Tomás, C.P. 11340 México, Distrito Federal. 2 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, C.P. 04510 México, Distrito Federal * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •265 Margarita Vargas, Fernando A. Cervantes, Griselda Montiel-Parra y Susana Rubio Hernández

En México, los sorícidos incluyen cuatro géneros Mumford, 1972; Basurto, 1973; Lukoschus et al., 1977; y 35 especies agrupadas en tres tribus: Soricini, que Bassols, 1981; Morales-Muciño y Llorente-Bousquets, contiene al género Sorex, Blarinini con Cryptotis y 1986; Ayala-Barajas et al., 1988; Whitaker Jr. et al., 1991; Notiosoricini que agrupa a Megasorex y Notiosorex Fain y Estebanes, 1996; Whitaker Jr. y Morales-Malacara, (Carraway, 2007; Hutterer, 2005; Ramírez-Pulido et al., 2005). 2005). Este componente de la biodiversidad mexicana se encuentra en casi todo el país y contiene un eleva- Los bosques mesófilos de la vertiente del Golfo do número de endemismos. Desafortunadamente, de México contienen diversas poblaciones de muchos de esos taxa están considerados en alguna S. veraecrucis. Los inventarios mastozoológicos han categoría de riesgo de extinción por las autoridades podido documentar su presencia, por lo que varias mexicanas (SEMARNAT, 2002). Del género Sorex se colecciones biológicas tienen ejemplares de referen- conocen 16 especies, siendo S. veraecrucis una es- cia. Por lo tanto, este trabajo pretende contribuir al pecie rara, poco conocida y endémica de México. Sin conocimiento de los artrópodos ectosimbiontes aso- embargo, se sabe que este taxón está conformado por ciados a Sorex veraecrucis, a partir de ejemplares de- 4 subespecies: S. v. veraecrucis, S. v. altoensis, S. v. positados en una colección científica. cristobalensis y S. v. oaxacae (Carraway, 2007). A pesar de la amplia distribución de S. veraecrucis en México, el conocimiento de sus ácaros es mínimo. MATERIALES Y MÉTODOS Se han registrado artrópodos sobre 27 especies de musarañas en América y la mayoría son ácaros de las Los mamíferos revisados fueron obtenidos a través de familias Myobiidae y Pygmephoridae (Jameson y una colecta directa y por revisión de pieles deposita- Dusbabek, 1971; Cudmore et al., 1987; Lukoschus et das en la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) al., 1977). Las especies de musarañas mejor estudia- del Instituto de Biología, UNAM. La colecta se reali- das son Blarina brevicauda de la cual se conocen zó a 1.3 km NE de La Joya, Municipio Acajete (19º 37’ 36 especies de artrópodos contenidos en dos órdenes N y 97º 01’ W), en el estado de Veracruz. Se colocaron de insectos (Siphonaptera y Coleoptera) y cinco fami- 20 botes de 3.5 l de capacidad enterrados a nivel de lias de ácaros; tan solo de Blarina carolinensis se han suelo. Se colectó una musaraña de la especie Sorex reportado 28 especies pertenecientes a los mismos veraecrucis, la cual fue puesta en una bolsa de plás- órdenes de insectos y ocho familias de ácaros (Mumford tico individual, debidamente etiquetada y colocada en y Whitaker Jr., 1982; Whitaker Jr. et al., 1995). hielo seco para su transportación al laboratorio.

Del género Sorex, las especies que cuentan con ma- Los artrópodos fueron extraídos de forma sistemática: yor número de registros de ectosimbiontes son: S. fumeus la musaraña colectada se descongeló sobre una hoja con 31, S. cinereus con 22, S. hoyi con 11 y S. dispar de papel blanca y se revisó bajo el microscopio con 10 (O’Connor, 1985; Whitaker Jr. y French, 1988). estereoscópico, comenzando por la cabeza, cavidades, Para México se han registrado nueve especies de dos extremidades y todo el pelo de la parte ventral, lateral familias del orden Siphonaptera y de la clase Acari, y dorsal del cuerpo; finalmente se cepilló el ejemplar 17 especies de cuatro familias, sobre siete especies de sobre la hoja, misma que fué revisada. La musaraña se sorícidos (Whitaker Jr. y Morales-Malacara, 2005). preparó convencionalmente como ejemplar de museo Las especies reportadas sobre S. saussurei son los (CNMA-44023). De la CNMA se revisaron tres ejem- sifonápteros Plusaetis aztecus, P. s mathesoni, plares de Sorex veraecrucis con los siguientes datos Corrodopsylla curvata y Ctenophthalmus caballeroi; de colecta: 1 macho (CNMA-34213) 6 km NW Xalapa, los ácaros mióbidos Amorphacarus elongatus y Ver, 1500 m, 13-Noviembre-1991; 1 hembra (CNMA-34214) Protomyobia brevisetosa, los trombicúlidos Euschoen- 3 km S Acultzingo, Ver, 1300 m, 5-Julio-1991; 1 hembra gastia barrerai, Pseudoschoengatia pedregalensis, (CNMA-41024) 2 km SE Las Vigas, Ver, 2421 m, 2-Mayo- P. anomala, Hoffmannina suriana, Neotrombicula 2002. Los ejemplares fueron revisados de la misma manera azteca, Walchioides intrinseca, así como un género y que el ejemplar colectado. especie nueva, el glicifágido Orycteroxenus mexicanus, Los artrópodos obtenidos fueron transparentados en y el laelápido Androlaelaps fahrenholzi, en los líquido de Kono y posteriormente montados entre porta estados de Michoacán, Distrito Federal, Estado de Méxi- y cubre objetos en líquido de Hoyer. La identificación co y Morelos (Jameson, 1948; Traub, 1950; Hoffmann, se llevó a cabo bajo el microscopio de contraste de 1951, 1952, 1990; Barrera, 1953, 1968; Whitaker Jr. y fases.

266• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Ectosimbiontes de la musaraña Sorex veraecrucis (Mammalia: Soricomorpha) del Estado de Veracruz, México

RESULTADOS Y DISCUSIÓN y otra hembra en el costado de una piel. P. claperedei había sido registrada sobre Sorex araneus, S. cinereus, De los cuatro ejemplares de Sorex veraecrucis se S. minutus, S. fumeus, Blarina brevicauda, Cryptotis extrajeron un total de 88 ácaros de siete especies, parva y Clethrionomys glareolus en Europa y Estado pertenecientes a cuatro familias, representando dos Unidos de América (Dusbábek, 1969); por lo que este órdenes, Prostigmata y Astigmata (Cuadro 1). reporte, sería el primero para México y sobre un nue- vo huésped, Sorex veraecrucis. De los ácaros del orden Prostigmata se encontraron dos familias: Familia Trombiculidae Familia Myobiidae Sasacarus sp. Se encontró una larva sobre el ejem- plar colectado vivo, en el pabellón de la oreja, la cual Los mióbidos presentan una estrecha asociación con pertenece al género Sasacarus; no obstante que está sus huéspedes, su alta especificidad ha llevado a pro- en perfectas condiciones, no fue posible su determi- poner relaciones filogenéticos de los huéspedes ba- nación a especie, ya que es necesario colectar más sadas en sus mióbidos asociados. Dentro de los ma- ejemplares para determinar si se trata de una especie míferos del orden Soricomorpha se ha observado que aún no descrita; el registro de este género, corresponde la especificidad llega a ser a nivel de subfamilia, por a una nueva asociación. ejemplo, las especies de Protomyobia, Amorphacarus y Blarinobia son exclusivas de la subfamilia Soricinae De los ácaros del orden Astigmata se encontraron dos (Jameson, 1948; Fain, 1979b). familias:

Amorphacarus elongata (Poppe, 1896). De esta es- Familia Listrophoridae pecie, se recuperó una hembra y una ninfa sobre el ejemplar colectado vivo, los dos ejemplares se encon- Asiochirus sp. Los ácaros del género Asiochirus son traron en la oreja a la entrada del pabellón. Se conoce exclusivamente pilícolas, se han asociado comúnmen- un registro previo de la especie, que fue encontrada te con musarañas de los géneros Blarina y Cryptotis sobre esta misma especie, en un ejemplar del Distrito (Mumford y Whitaker Jr., 1982; Whitaker Jr. et al., 1995; Federal (Basurto, 1973). Fain, 1979a; Fain y Bochkov, 2003). Se considera que el único ejemplar de este género encontrado sobre Sorex Protomyobia claperedei (Poppe, 1896). Cinco hembras veraecrucis es una contaminación, dado que no fué de este mióbido fueron encontradas sobre el ejemplar encontrado en el ejemplar colectado y sus asociacio- colectado vivo, en la parte ventral, cerca de las axilas nes son con otros géneros de musarañas.

Cuadro 1. Ectosimbiontes asociados a Sorex veraecrucis de Veracruz. CNMA34213 CNMA34214 CNMA41024 CNMA44023 Piel Piel Piel Vivo PROSTIGMATA Myobiidae Protomyobia claperedei 15 Amorphacarus elongata 1 , 1Nf Trombiculidae Sasacarus sp. 1L ASTIGMATA Listrophoridae Asiochirus sp. 1Pn Glycyphagidae Orycteroxenus sp. 4Dn 1Dn 26Dn Xenoryctes sp. 37Dn Dermacarus hypudaei 4Dn 5Dn 1Dn

L=larva; Nf=ninfa; Pn=protoninfa; Dn=deutoninfa.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •267 Margarita Vargas, Fernando A. Cervantes, Griselda Montiel-Parra y Susana Rubio Hernández

Familia Glycyphagidae CONCLUSIONES De la familia Glycyphagidae se habían registrado tres A pesar de que fueron pocos los ejemplares de géneros con seis especies asociadas a musarañas musarañas revisados, se pudieron recuperar ácaros americanas (Rupes y Whitaker Jr., 1968; Whitaker Jr. y Wilson, 1968; Fain, 1969; Whitaker Jr. y Pascal, 1971; ectosimbiontes que aparentemente corresponden a Whitaker Jr. y Mumford, 1972; Whitaker Jr. y Schmeltz, especies no descritas. Sin embargo, es necesario rea- 1973; Fain y Whitaker Jr., 1973, 1975; Lukoschus et al., lizar más colectas y un estudio detallado de los ácaros, 1977; Mumford y Whitaker Jr., 1982; Whitaker Jr. y para poder hacer la descripción detallada de los French, 1988; Whitaker Jr. et al., 1991, 1995; Fain y mismos. Estébanes, 1996), todas descritas solo en su etapa de No obstante que en los trabajos científicos sobre deutoninfas. En este trabajo se encontraron tres es- musarañas se han citado muchas especies de la fami- pecies de los géneros Orycteroxenus, Xenoryctes y lia Pygmephoridae, en el presente trabajo no se encontró Dermacarus, registrados por otros autores. ninguna especie de la misma.

Orycteroxenus sp. De este taxón se recuperaron 31 Las pieles de colección son una buena fuente para la deutoninfas, de las cuales 26 se encontraron adheri- obtención de artrópodos asociados a musarañas, siempre das al pelo de la musaraña colectada viva. Whitaker y cuando se haga una comparación con ejemplares Jr. et al. (1991) encuentraron a Orycteroxenus mexicanus colectados frescos, para verificar no solo la asociación, sobre S. saussurei de Michoacán. Por otro lado, se ha sino también las descripciones hechas en la literatura. registrado a O. soricis sobre Cryptotis parva en Esta- Los ácaros pilícolas son uno de los grupos con ma- dos Unidos (Rupes y Whitaker Jr., 1968; Whitaker Jr. yor confiabilidad al reportar las asociaciones artrópodo- y Wilson, 1968; Whitaker Jr. y Mumford, 1972). La es- mamífero, cuando se realizan trabajos con pieles de pecie encontrada aquí, presenta diferencias claras con museo, además de que proporcionan información so- respecto a O. mexicanus y O. soricis por lo que se piensa bre los niveles de especificidad. Los nuevos registros que en una especie no descrita. Por otra parte, éste es reportados aquí indican que es necesario incrementar el primer registro para el estado de Veracruz. el número de investigaciones sobre los artrópodos Xenoryctes sp. Del género Xenoryctes se han re- asociados a las musarañas mexicanas. gistrado para América dos especies: X. latiporus so- bre Blarina carolinensis (Whitaker Jr. et al., 1995) y Sorex cinereus (Whitaker Jr. y French, 1988) y X. nudus AGRADECIMIENTOS sobre S. fumeus y S. hoyi (Fain y Whitaker Jr., 1975). Las 37 ninfas de la especie encontradas sobre una piel Queremos agradecer a los estudiantes Mariana Acevedo- de colección presentan diferencias finas a nivel de Aquino y a Bruno A. Gutiérrez-Becerril, por su apoyo morfometría y quetotaxia, situación que las diferencia para la realización de este trabajo y al M. en C. Eduar- de las especies ya descritas. Sin embargo, hace falta do Soto por la colecta de la musaraña. A las M. en revisar más musarañas, especialmente de colectas re- C. Yolanda Hortelano Moncada y Julieta Vargas Cuenca cientes para poder confirmar si se trata de una espe- cie nueva. Cabe resaltar el hecho de que este género por todas las facilidades otorgadas para la consulta sólo fue encontrado en uno de los cuatro ejemplares del material depositado en la Colección Nacional de revisados. Mamíferos del Instituto de Biología, UNAM.

Dermacarus hypudaei (Koch). De este género sólo esta especie se había registrado sobre musarañas ame- ricanas (Rupes y Whitaker Jr., 1968; Whitaker Jr. LITERATURA CITADA y Wilson, 1968; Whitaker Jr. y Mumford, 1972; Fain y Whitaker Jr., 1973; Whitaker Jr. y Schmeltz, 1973; Ayala-Barajas, R., J. C. Morales-Muciño, N. Wilson, Mumford y Whitaker Jr., 1982; Whitaker Jr. y French, J. E. Llorente-Bousquets, H. E. Ponce-Ulloa. 1988. 1988). Se recuperaron 10 deutoninfas de tres ejempla- Catálogo de pulgas (Insecta: Siphonaptera) en el res de piel y del ejemplar capturado vivo. Estas deutoninfas Museo de Zoología, Facultad de Ciencias, Uni- presentan diferencias finas a nivel de morfometría y versidad Nacional Autónoma de México. 1: Co- quetotaxia con respecto a la descripción del tipo por lección Alfredo Barrera. Serie de Catálogos del lo que son necesarios estudios más detallados, para Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera”, No. 1: determinar sí se trata de una especie nueva. Este re- 1-102. gistro es nuevo para el huésped y para México.

268• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Ectosimbiontes de la musaraña Sorex veraecrucis (Mammalia: Soricomorpha) del Estado de Veracruz, México

Barrera, A. 1953. Sinopsis de los sifonápteros de la Cuen- Fain, A. y J. O. Whitaker, Jr. 1973. Phoretic hypopi of ca de México. Anales de la Escuela Nacional de North American mammals (Acarina: Sarcoptiformes: Ciencias Biológicas 7(1-4): 155-245. Glycyphagidae). Acarologia 15: 289-309.

Barrera, A. 1968. Distribución cliserial de los Siphonaptera Fain, A. y J. O. Whitaker, Jr. 1975. Xenoryctes nudus del Volcán Popocatepetl, su interpretación n. sp. (Acarina: Glycyphagidae), a new hypopus biogeográfica. Anales del Instituto de Biología, from the smoky shrew, Sorex fumeus in North Universidad Nacional Autónoma de México, America. Journal of Medical Entomology 12: 269- Serie Zoología, México. 39: 35-100. 370.

Bassols B., I. 1981. Catálogo de los ácaros mesostigmata Hoffmann, A. 1951. Contribuciones al conocimiento de de mamíferos de México. Anales de la Escuela Na- los trombicúlidos mexicanos. (4ª parte). Ciencia cional de Ciencias Biológicas, México. 24 (1-4): 11 (3-4): 97-103. 9-49. Hoffmann, A. 1952. Contribuciones al conocimiento de Basurto-R., L. A. 1973. Contribución al estudio de los los trombicúlidos mexicanos (5ª parte). Ciencia 12 mióbidos de México (Acarina, Myobiidae). Ciencia, (3-4): 87-95. México 28(3): 99-105. Hoffmann, A. 1990. Los trombicúlidos de México Carraway, L. N. 2007. Shrews (Eulypotyphla: Soricidae) (Acarida: Trombiculidae). Publicaciones Especiales of Mexico. Monographs of the Western North del Instituto de Biología 2, Universidad Nacio- American Naturalist 3: 1-91. nal Autónoma de México. 275 p.

Cudmore, W. W., J. O. Whitaker, Jr. y R. L. Smiley. 1987. Hutterer, R. 2005. Order Soricomorpha. In Mammal Species Mites of the genus Pygmephorus in Oregon. of the World: a taxonomic and geographic reference rd Acarologia 28(4): 331-332. (D. E. Wilson and D. M. Reeder, eds.) 3 edition Smithsonian Institution Press, Washington, D. C. Dusbábek, F. 1969. To the phylogeny of genera of p. 220 – 299. the family Myobiidae (Acarina). Acarologia 11(3): 537-574. Jameson, E. W. Jr. 1948. Moibiid mites (Acarina: Myobiidae) from shrews (Mammalia: Soricidae) of Fain, A. 1969. Les deutonymphes hypopiales vivant Eastern North America. Journal of Parasitology en association phorétique sur les mammiféres 34: 336-342. (Acarina: Sarcoptiformes). Bulletin Institute Royal Jameson, E. W. Jr. y F. Dusbabek. 1971. Commens on of Science Naturalist 45(33): 1-262. the myobiid mites genus Protomyobia. Journal Fain, A. 1979a. Révision du genre Asiochirus Fain, 1970 of Medical Entomology 8: 33-36. (Acari: Listrophoridae). Acarologia 20: 388-403. Lukoschus, F. S., P. H. Gerrits y A. Fain. 1977. Three Fain, A. 1979b. Specificity, adaptation and parallel host- new species of the genus Orycteroxenus parasite evolution in acarones, especially Zachvatkin 1941. Senckenbergiana Biologiana 58: myobiidae, with a tentative explanation for the 83-91. regressive evolution caused by the immunological Morales-Muciño, J. C. y J. Llorente-Bousquest. 1986. reactions of the host. In Recent Advances in Estado actual del conocimiento de los Siphonaptera Acarology, Rodriguez, J. G., (ed). Academic press, de México. Anales del Instituto de Biología, New York. p. 321-327. Universidad Nacional Autónoma de México, Fain, A. y A. V. Bochkov. 2003. A review of the genus Serie Zoología, México. 56(2): 497-554. Asiochirus Fain 1970 (Acari: Listrophoridae). Mumford, R. E. y J. O. Whitaker, Jr. 1982. Mammals of Bulletin de la Sociètè Royal Belge d’Éntomologie Indiana. Indiana University Press. 537 p. 139(7): 227-232. Nowak, R. A. 1999. Walker’s Mammals of the World. Fain, A. y M. L. Estebanes. 1996. New fur mites of The John’s Hopkins University Press, 6a ed., the family Listrophoridae (Acari: Astigmata) vol. 1, Baltimore. 836 p. from Mexico. International Journal of Acarology 22: 181-186.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •269 Margarita Vargas, Fernando A. Cervantes, Griselda Montiel-Parra y Susana Rubio Hernández

O’Connor, B. M. 1985. Mites (Acari) associated with Whitaker, J. O. Jr., y R. E. Mumford. 1972. Food and the long tailed shrew, Sorex dispar (Insectivora: ectoparasites of Indiana shrews. Journal of Soricidae), in Tennessee. American Midland Mammalogist 53(2): 329-335. Naturalist 114(1): 184-187. Whitaker, J. O. Jr. y L. L. Schmeltz. 1973. Food and external Ramírez-Pulido, J., J. Arroyo-Cabrales y A. Castro-Cam- parasites of Sorex palustris and food of Sorex pillo. 2005. Estado actual y relación nomenclatural cinereus from St. Louis County, Minnesota. Journal de los mamíferos terrestres de México. Acta Zoo- of Mammalogist 54: 283-285. lógica Mexicana 21(1): 21-62. Whitaker, J. O. Jr. y T. W. French. 1988. Ectoparasites Rupes, V. y J. O. Whitaker Jr. 1968. Mites of the subfamily and other arthropod associates of some voles and Labidophorinae(Acaridae, Acarina) in North shrew from the catskill mountains of New York. America. Acarologia 10: 493-499. The Great Lakes Entomologist 21(1): 43-48.

SEMARNAT. 2OO2. Norma Oficial Mexicana NOM-059- Whitaker, J. O. Jr., J. I. Glendinning y W. J. Wrenn. 1991. ECOL-2001, Protección ambiental-especies nati- Ectoparasites of Sorex saussurei (Saussure’s vas de México de flora y fauna para su inclusión, shrew) from Michoacan, Mexico. The South- exclusión o cambio-lista de especies en riesgo. western Naturalist 36(1): 114-115. Diario Oficial de la Federación, 6 marzo de 2001. 56 p. Whitaker, J. O. Jr., G. D. Hartman y R. Hein. 1995. Food and ectoparasites of southern short-tailed shrew, Traub, R. 1950. Siphonaptera from Central America and Blarina carolinensis (Mammalia: Soricidae), from Mexico. Fieldiana Zoology Memoirs 1: 1-127. South Carolina. Brimleyana 21: 97-105.

Whitaker, J. O. Jr. y Wilson, 1968. Mites of small mammals Whitaker, J. O. Jr. y J. B. Morales-Malacara. 2005. of Vigo County, Indiana. American Midland Ectoparasites and other associates (Ectodytes) Naturalist 80(2): 537-542. of mammals of Mexico. In Contribuciones Mastozoológicas en Homenaje a Bernardo Villa, Whitaker, J. O. Jr. y D. D. Pascal Jr. 1971. External parasites Sánchez-Cordero V. y R. A. Medellín (eds.). Ins- of artic shrews (Sorex articus) taken in Minnesota. tituto de Biología, UNAM, Instituto de Ecología, Journal of Mammalogist 52(1): 202. UNAM, CONABIO, México. p. 535-666.

270• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Helmintos y sus huéspedes mamíferos en la Colección Nacional de Mamíferos

Helminths parasites and their mammal hosts deposited at the Colección Nacional de Mamíferos

Luis García-Prieto*, Gerardo Pérez-Ponce de León y David Osorio-Sarabia

Resumen. La Colección Nacional de Helmintos (CNHE) the proportion of helminthes housed by the CNHE whose del Instituto de Biología, UNAM, contiene 146 espe- symbiotypes were deposited at the National Collection cies de parásitos de mamíferos silvestres de México, of Mammals (CNMA) is unknown. In order to deter- 60% de las especies que parasitan a este grupo en el mine this proportion, a correlation between 5 fields of país. Sin embargo, se desconoce la proporción de the databases (Access 2003) of both collections was helmintos depositados en ella cuyos simbiotipos es- established. However, only in 5 cases (3.4%) matched: tén albergados en la Colección Nacional de Mamífe- Pelecitus meridionaleporinus, in Lepus flavigularis ros (CNMA). Con la finalidad de documentar lo ante- from Oaxaca; Physaloptera acuticauda in Mephitis rior, se correlacionaron 5 campos de las bases de da- sp. from Guerrero; Dipetalonema gracile in Ateles tos de ambas colecciones (Access 2003), encontran- geoffroyi from Chiapas (all nematode species); Taenia do concordancia en solo 5 registros (3.4%): 3 de serialis in Lepus californicus from Sonora (cestode); nemátodos; Pelecitus meridionaleporinus, en la lie- and Pachysentis gethi in Spilogale pigmaea, from Gue- bre tropical Lepus flavigularis de Oaxaca; Physaloptera rrero (acanthocephalan). Although the preservation of acuticauda, en el zorrillo Mephitis sp. de Guerrero y symbiotypes is complex, it is very important for the Dipetalonema gracile en el mono araña Ateles geoffroyi understanding of symbiotic relationships. A possible de Chiapas; uno de cestodo: Taenia serialis, en la liebre solution is nowadays available: keep tissue from the cola negra Lepus californicus de Sonora y uno de host (and also from the parasite specimens), and acantocéfalos: Pachysentis gethi del zorrilo mancha- sequencing molecular markers that will allow the proper do pigmeo Spilogale pigmaea de Guerrero. A pesar de identification. la complejidad que representa la preservación de los huéspedes de un parásito, ésta es la primera opción Key words: Biological collections, database, sym- para ampliar el entendimiento de dicha simbiosis; una biotype, parasites, México. alternativa que podría resolver esta problemática es conservar tejido del huésped y secuenciar marcado- res moleculares que permitan su identificación. INTRODUCCIÓN Palabras clave: Colección biológica, bases de da- tos, simbiotipo, parásitos, México. Las Colecciones Zoológicas Nacionales, depositadas en el Instituto de Biología de la Universidad Nacional Abstract. The National Collection of Helminthes (CNHE) Autónoma de México, custodian el mayor acervo so- contains 146 species of helminthes parasites of wild bre la diversidad del país. La Colección Nacional de mammals from Mexico (60% of the species recorded Helmintos (CNHE), a 78 años de su fundación, in this group of vertebrates in this country). However, resguarda 1500 especies de helmintos parásitos de

1 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153, C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •271 Luis García-Prieto, Gerardo Pérez-Ponce de León y David Osorio-Sarabia

vertebrados silvestres, existiendo además material Los grupos representados son: Nematoda (93 especies), mexicano depositado en otras colecciones tanto na- Digenea (29), Cestoidea (17), Acanthocephala (6) e cionales (Colección Helmintológica del CINVESTAV- Hirudinea (1). En esta colección se albergan 25 holotipos Mérida; Universidad Autónoma del Estado de Hidal- recolectados en este grupo de huéspedes. La familia go; Laboratorio de Sanidad Acuícola y Parasitología, de mamíferos más representada como huésped es la Universidad Autonónoma Metropolitana-Xochimilco) de los Didelphidae (parasitada por 32 especies de como internacionales (American Museum of Natural helmintos), seguida por Muridae con 19. Los estados History, New York; British Museum of Natural History, con el mayor número de especies de helmintos regis- London; Department of Parasitology, Hokkaido tradas son Distrito Federal, Veracruz y Chiapas, con University, Japan; Harold W. Manter Laboratory of 28, 22 y 16, respectivamente, careciéndose de regis- Parasitology, University of Nebraska, USA; Musée tros para 6 estados (Aguascalientes, Campeche, d’Histoire Naturelle de Paris, France y United States Chihuahua, Coahuila, Querétaro y Sinaloa). Sin embargo, National Parasite Collection, Beltsville, USA). una parte de los registros de helmintos en el Distrito Federal se han hecho en mamíferos en cautiverio, por La información anterior permite observar una tenden- lo que la distribución real del huésped no necesaria- cia hacia la preservación del material helmintológico mente coincide. Diecinueve de las 147 especies de en colecciones científicas; sin embargo, a pesar de helmintos contenidas por la CNHE, tienen la capaci- conformar una relación simbiótica con sus huéspedes dad potencial de parasitar al hombre. Siete de estas y representar éstos una fuente de información valio- especies han sido registradas como antropozoonosis, sa, frecuentemente se desconoce el destino de los ejem- representando varias de ellas problemas actuales de plares a partir de los cuales se recolectaron los salud pública (Hymenolepis diminuta, Ancylostoma parásitos (definidos como simbiotipos por Frey et al., caninum, Toxocara mystax y Gnathostoma sp.) y otras 1992). El objetivo de este trabajo es determinar el por- enfermedades emergentes como la paragonimiasis centaje de helmintos depositados en la CNHE por Paragonimus mexicanus, la cenurosis cerebral por cuyos simbiotipos hayan sido catalogados en la Taenia serialis y la capilariosis por Capillaria hepatica Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) del (Lamothe-Argumedo y García-Prieto, 1988). Instituto de Biología de la UNAM, proporcionando además un listado de las especies de helmintos El número total de especies de helmintos descritos para parásitos de mamíferos silvestres de México que son mamíferos silvestres de México es de 249 (Pérez-Ponce albergados por la primera colección. de León y García-Prieto, 2001). Con base en lo ante- rior, la CNHE resguarda el 60% de las especies parási- tas de mamíferos silvestres conocidas para el país. Sin embargo, la proporción de simbiotipos que han sido MATERIALES Y MÉTODOS depositados en la CNMA como hospederos tipo de los helmintos mexicanos se reduce a 5, que representan el La realización de este trabajo se sustentó en la con- 3.4% del total de especies resguardadas por la CNHE. sulta a las bases de datos en que se manejan ambas colecciones, construidas en Access 2003. La relación entre los lotes de huéspedes y parásitos se estable- ció a partir de 5 campos: colectores, fecha de colecta, DISCUSIÓN nombre científico del huésped y del helminto y locali- dad de colecta. La posición taxonómica de los helmintos La asociaciones parásito-huésped, permiten entre otros y sus huéspedes se actualizó mediante la página elec- aspectos: 1) describir procesos co-evolutivos, 2) de- trónica del Commonwealth Agricultural Bureaux (In- terminar fenómenos de colonización de huéspedes por glaterra) y con el trabajo de Ramírez-Pulido et al. (2005), parásitos, 3) identificar procesos de co-especiación y respectivamente. A partir de lo anterior, se generó una 4) diferenciar especies crípticas mediante la especifi- lista helminto-mamífero, en la que se resalta la corres- cidad hospedatoria de los helmintos utilizando méto- pondencia parásito-húesped (Apéndice 1). dos moleculares en ambos integrantes de la asociación (Frey et al., 1992). Basados en la importancia de la información que llevan consigo tanto el huésped como el parásito, se ha propuesto la preservación del ejem- RESULTADOS plar (huésped) a partir del cual se recolecta una nue- va especie, quien es designado como simbiotipo (Frey La CNHE contiene 146 especies de helmintos parási- et al., 1992). Reconociendo la trascendencia de este tos de mamíferos silvestres mexicanos (Apéndice 1). concepto en los estudios parasitológicos, Brooks (1993)

272• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Helmintos y sus huéspedes mamíferos en la Colección Nacional de Mamíferos

extendió su significado para incluir a cualquier ejem- que cada vez cobra mayor auge, podría compaginarse plar a partir del cual se recolecte un helminto. Aún cuando con la propuesta del concepto de simbiotipo, dando se reconoce la importancia de este concepto y su uti- un importante impulso a su utilización a nivel global. lidad para la comunidad científica, su instrumentación ha tenido escasa repercusión a nivel mundial. Como una muestra de lo anterior, en una encuesta relativa- LITERATURA CITADA mente reciente, la American Society of Mammalogists (ASM), reveló que de 391 colecciones mastozoológicas Bravo-Hollis, M. y J. Caballero-Deloya. 1973. Catálo- del Hemisferio Occidental, solo una (Museum of go de la Colección Helmintológica del Instituto Southwestern Biology, University of New Mexico) de Biología de la UNAM. Instituto de Biología, albergaba 73 simbiotipos (Hafner et al., 1997). En este UNAM. Publicaciones Especiales 2. México, contexto, la colaboración entre la CNHE y la CNMA D. F. 138 p. se ha restringido a la recolecta de los huéspedes por mastozoólogos como los Drs. Bernardo Villa, William Brooks, D. R. 1993. Extending the symbiotype concept López-Forment, Víctor Sánchez-Cordero y Fernando A. to host voucher specimens. Journal of Parasitology Cervantes. Sin embargo, encontramos que a pesar de 79: 631-33. dicha colaboración, esta colección aloja únicamente un Caballero, C. E. 1948. Estudios helmintológicos de la simbiotipo (en el sentido de Frey et al., 1992): Pelecitus región oncocercosa de México y de la República meridionaleporinus en Lepus flavigularis Wagner, 1844 de Guatemala. Nematoda, 4ª. Parte. Filarioidea III. colectado en Santiago Niltepec, Oaxaca (Jiménez-Ruiz Anales del Instituto de Biología, México 19: 137-151. et al., 2004) y 4 en el concepto extendido por Brooks (1993): Physaloptera acuticauda Molin, 1860, parási- Frey, J. K., T. L. Yates, D. W. Duszynski, W. L. Gannon to de Mephitis sp., del Río Sabino, Guerrero; Taenia y S. L. Gardner. 1992. Designation and Curatorial serialis (Gervais, 1847), infectando a Lepus californicus Management of Type Host Specimens (Symbio- Gray, 1837, de Puerto Peñasco, Sonora (Bravo-Hollis types) for New Parasite Species. Journal of y Caballero-Deloya, 1973); Pachysentis gethi (Macha- Parasitology 78: 930-932. do, 1950) Schmidt, 1972, del intestino de Spilogale Hafner, M. S., W. L. Gannon, J. Salazar-Bravo y S. T. pigmaea Thomas, 1898, de Puerto Marques, Guerrero Álvarez-Castañeda. 1997. Mammal Collections in (Salgado-Maldonado, 1979) y finalmente, Dipetalonema the Western Hemisphere. A Survey and Directory gracile Rudolphi, 1809 colectado en Ateles geoffroyi of Existing Collections. Allen Press, Lawrence, Kuhl, 1820, de Paval, Chiapas (Caballero, 1948). Lo Kansas. 93 p. anterior refleja la carencia de un programa de investi- gación conjunto que tenga como objetivo preservar a Jiménez-Ruiz, F. A., S. L. Gardner, F. A. Cervantes-Reza los simbiotipos de los helmintos que parasitan a los y C. Lorenzo. 2004. A new species of Pelecitus mamíferos mexicanos. (Filaroidea: Onchocercidae) from the endangered Tehuantepec Jackrabbit Lepus flavigularis. Journal of Parasitology 90: 803-807.

CONCLUSIONES Lamothe-Argumedo, R. y L. García-Prieto. 1988. Helmintiasis del Hombre en México. Su tratamiento y Profilaxis. A.G.T. Editores, México, D. F. 139 p. El resguardo de simbiotipos es importante para futu- ros trabajos con enfoques biogeográficos y ecológicos, Pérez-Ponce de León, G. y L. García-Prieto. 2001. entre otros; no obstante, su implementación, aún cuando Diversidad de helmintos parásitos de vertebrados es de gran trascendencia, en la práctica resulta muy silvestres de México. Biodiversitas 37: 7-11. compleja, principalmente por las condiciones de espa- cio de muchas colecciones científicas. Una alternativa Ramírez-Pulido, J., J. Arroyo-Cabrales y A. Castro- potencial sería obtener tejido de los huéspedes a Campillo. 2005. Estado actual y relación nomen- partir de los cuales se recolectaron los helmintos y con clatural de los mamíferos terrestres de México. Acta Zoológica Mexicana 21: 21-82. el avance de las técnicas moleculares, mantener al día su situación taxonómica. En el sentido inverso, Salgado-Maldonado, G. 1979. Acantocéfalos de mamí- disponer del tejido de los parásitos de un determina- feros I. Hallazgo de Pachysentis gethi (Macha- do huésped, podría ayudar a definir ciertos patrones do, 1950) Schmidt, 1972, parásito de Spilogale biogeográficos o bien, diferenciar especies “hermanas” pygmaea en México. Anales del Instituto de parasitadas por distintas especies de metazoarios (Frey Biología de la Universidad Nacional Autónoma et al., 1992). El proyecto “Código de barras de la vida”, de México, Serie Zoología 50: 51-61.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •273 Luis García-Prieto, Gerardo Pérez-Ponce de León y David Osorio-Sarabia

Apéndice 1. Helmintos parásitos de mamíferos mexicanos depositados en la Colección Nacional de Helmintos (CNHE). * Holotipos de helmintos depositados en la CNHE. Cuando la especie huésped está depositada en la CNMA se indica el número de catálogo. BCN= Baja California Norte; BCS= Baja California Sur; CHIS= Chiapas; COL= Colima; DF= Distrito Federal; DGO= Durango; GRO= Guerrero; GUA= Guanajuato; HGO= Hidalgo; JAL= Jalisco; MEX= Estado de México; MICH= Michoacán; MOR= Morelos; NAY= Nayarit; NL= Nuevo León; OAX= Oaxaca; PUE= Puebla; QROO= Quintana Roo; SLP= San Luis Potosí; SON= Sonora; TAB= Tabasco; TAM= Tamaulipas; TLAX= Tlaxcala; VER= Veracruz; YUC= Yucatán; ZAC= Zacatecas y ND= información no disponible.

No. de Familia de Especie de Especie de Familia de Distribución Catálogo Helminto Helminto Huésped Huésped geográfica de la CNHE especie huésped Phylum Platyhelminthes: Digenea 4018 Brachycladiidae Brachycladium pacificum Stenella longirostris Delphinidae BCS 1269 Synthesium tursionis Phocoena sinus Phocoenidae SON, BCS 4017 Stenella longirostris Delphinidae BCS 1754 Zalophotrema hepaticum Zalophus californianus Otariidae BCN 715 Brachylaimidae Brachylaima bravoae * Liomys pictus Geomyidae JAL 4657 Brachylaima sp. Didelphis virginiana Didelphidae GRO 3687 Brachylaima virginiana Didelphis virginiana MEX 4411 Cladorchiidae Chiorchis fabaceus Trichechus manatus Trichechidae TAM 1235 Stichorchis subtriquetrus Castor canadensis Castoridae NL 5284 Dicrocoeliidae Caballerolecythus ibunami* Liomys irroratus Geomyidae TLAX 5213 Peromyscus difficilis Muridae TLAX 1364 Controrchis biliophilus Ateles geoffroyi Atelidae CHIS 1365 Alouatta palliata VER 3875 Dicrocoelium rileyi Tadarida brasiliensis mexicana Molossidae DGO, PUE, NL, ZAC 777 Dictyonograptus chamelensis* Osgoodomys banderanus Muridae JAL 1755 Lecithodendriidae Caluromytrema martindelcampoi* Caluromys derbianus Didelphidae TAB 857 Limatulum aberrans* Macrotus waterhousii Phyllostomidae OAX 2613 Limatulum gastroides Pteronotus parnellii Mormoopidae JAL 858 Limatulum oklahomense Macrotus waterhousii Phyllostomidae OAX 1212 Tadarida brasiliensis Molossidae DF 1213 Natalus stramineus Natalidae MEX 1373 Maxbraunium tubiporum Pteronotus sp. Mormoopidae HGO 1200 Ochoterenatrema labda* Natalus stramineus Natalidae MEX, DF 3867 Tadarida brasiliensis mexicana Molossidae NL, ZAC, PUE, DGO, DF 1809 Paralecithodendrium emollidum Natalus stramineus Natalidae DF 1083 Paralecithodendrium macnabi Lasiurus cinereus Vespertilionidae DF 1194 Paralecithodendrium naviculum Balantiopteryx plicata Emballonuridae PUE 1084 Lasiurus cinereus Vespertilionidae DF 1193 Tadarida brasiliensis Molossidae DF 2973 Philandrophilus magnacirrus Philander opossum Didelphidae VER 1148 Paragonimidae Paragonimus mexicanus1 Philander opossum VER, TAB 1149 Didelphis virginiana COL, VER, MICH, NAY 1580 Herpailurus yagouaroundi Felidae MEX 1459 Plagiorchiidae Plagiorchis muris Natalus stramineus Natalidae MEX, DF 1139 Plagiorchis vespertilionis Tadarida brasiliensis Molossidae DF 2967 Rhopaliidae Rhopalias coronatus Didelphis marsupialis Didelphidae VER 2974 Philander opossum VER 2966 Rhopalias macracanthus Didelphis marsupialis COL, VER 2956 Didelphis virginiana OAX, VER 2545 Strigeidae Duboisiella proloba Didelphis virginiana VER 2544 Philander opossum TAB 1462 Urotrematidae Urotrema scabridum Natalus stramineus Natalidae DF 3877 Tadarida brasiliensis mexicana Molossidae MEX, NL, PUE Phylum Platyhelminthes: Cestoidea 4025 Anoplocephalidae Leporidotaenia romerolagi Romerolagus diazi Leporidae DF 4771 Mathevotaenia sp. Didelphis virginiana Didelphidae COL 489 Catenotaeniidae Catenotaenia peromysci Peromyscus difficilis Muridae HGO 4769 Davaineidae Raillietina sp. Dasyprocta punctata Agoutidae CHIS 488 Raillietina baeri Liomys irroratus Geomyidae HGO 490 Hymenolepididae Hymenolepis diminuta1 Peromyscus difficilis Muridae HGO 395 Vampirolepis artibei Dermanura phaeotis Phyllostomidae VER 2623 Vampirolepis elongatus Pteronotus davyi Mormoopidae JAL 2622 Artibeus jamaicensis Phyllostomidae JAL 3880 Vampirolepis sp. Tadarida brasiliensis mexicana Molossidae PUE, ZAC, NL 487 Peromyscus difficilis Muridae HGO 4168 Proteocephalidae Thaumasioscolex didelphidis* Didelphis marsupialis Didelphidae VER 2629 Taeniidae Echinococcus oligarthrus Lynx rufus Felidae TAM 474 Taenia hydatigena Odocoileus sp.2 Cervidae DF 491 Taenia multiceps1 Peromyscus leucopus2 Muridae HGO

274• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Helmintos y sus huéspedes mamíferos en la Colección Nacional de Mamíferos

No. de Familia de Especie de Especie de Familia de Distribución Catálogo Helminto Helminto Huésped Huésped geográfica de la CNHE especie huésped 485 Taenia pisiformis Peromyscus difficilis2 Muridae HGO 470 Sylvilagus floridanus 2 Leporidae DF 513 Taenia serialis1 Lepus californicus2 CNMA-12152 SON 4019 Tetrabothridae Strobilocephalus triangularis Stenella longirostris Delphinidae BCS 4021 Trigonocotyle sp. Stenella longirostris2 BCS Phylum Acanthocephala 2965 Oligacanthorhynchidae Oligacanthorhynchus tortuosa Didelphis marsupialis Didelphidae TAB, VER 5074 Didelphis virginiana MOR, COL, OAX, MICH, VER 609 Philander opossum TAB 4561 Oncicola sp. Nasua narica Procyonidae JAL 629 Pachysentis gethi Spilogale pigmaea CNMA-13545 Mephitidae GRO 581 Didelphis virginiana Didelphidae COL 4381 Plagiorhynchidae Porrorchis nickoli* Didelphis marsupialis VER 4379 Didelphis virginiana VER 4378 Philander opossum VER 4380 Nasua narica Procyonidae VER 4022 Polymorphidae Bolbosoma hamiltoni Stenella longirostris Delphinidae BCS 599 Corynosoma obtuscens Zalophus californianus Otariidae BCN Phylum Nematoda 2189 Ancylostomatidae Ancylostoma caninum1 Urocyon cinereoargenteus Canidae GRO 1946 Globocephalus marsupialis Didelphis marsupialis Didelphidae CHIS 2315 Globocephalus mexicanus* Cratogeomys tylorhinus Geomyidae MEX 2630 Uncinaria sp.1 Zalophus californianus Otariidae BCN 2183 Angiostrongylidae Angiostrongylus vasorum Eira barbara Mustelidae CHIS 4270 Didelphostrongylus hayesi Didelphis virginiana Didelphidae OAX, GRO 5701 Anisakidae Anisakis brevispiculata1 Kogia breviceps Physeteridae YUC, QROO 4982 Anisakis similis1 Mirounga angustirostris Phocidae BCN 5700 Anisakis simplex1 Kogia breviceps Physeteridae YUC 4023 Anisakis typica1 Stenella longirostris Delphinidae BCS 4520 Anisakis sp.1 Feresa attenuata VER 1997 Contracaecum osculatum1 Mirounga angustirostris Phocidae BCN 5702 Pseudoterranova ceticola1 Kogia breviceps Physeteridae QROO 2043 Ascarididae Toxascaris leonina Urocyon cinereoargenteus Canidae HGO 3673 Puma concolor Felidae COL, DF 3701 Panthera onca DF 3700 Lynx sp. DF 2244 Lynx rufus MEX 2111 Toxocara mystax1 Leopardus pardalis Felidae DF 5367 Aspidoderidae Aspidodera binansata Dasypus novemcinctus Dasypodidae YUC 2110 Aspidodera raillieti Didelphis marsupialis Didelphidae CHIS 5362 Aspidodera sogandaresi Dasypus novemcinctus Dasypodidae OAX, MOR 5358 Aspidodera vazi NAY 5366 Lauroia trinidadensis OAX, YUC 4886 Paraspidodera uncinata Pappogeomys sp. Geomyidae MEX 2287 Cratogeomys merriami MOR 2127 Chabertiidae Oesophagostomum dentatum Pecari tajacu Tayassuidae DF 4778 Dioctophymatidae Eustrongylides sp. Lontra longicaudis3 Mustelidae MOR 2134 Filariidae Filaria martins Taxidea taxus berlandieri NL 5232 Gnathostomatidae Gnathostoma lamothei1* Procyon lotor hernandezii Procyonidae OAX, VER 5596 Gnathostoma turgidum1 Didelphis virginiana Didelphidae VER, JAL, GRO 4739 Didelphis marsupialis TAB, OAX 5352 Gnathostoma sp.1 Didelphis virginiana VER 1965 Gongylonematidae Gongylonema pulchrum Didelphis marsupialis CHIS 2963 Gongylonema mexicanum* Didelphis marsupialis VER 2954 Didelphis virginiana VER 5321 Heligmonellidae Carolinensis carolinensis Peromyscus maniculatus Muridae HGO 2298 Carolinensis huehuetlana* Peromyscus difficilis HGO 2300 Parahelligmonella romerolagi Romerolagus diazi Leporidae DF 5047 Sciurodendrium bravohollisae* Sciurus aureogaster Sciuridae MOR 2296 Stilestrongylus peromysci* Peromyscus difficilis Muridae HGO 2293 Stilestrongylus hidalguensis* Peromyscus sp. HGO 1915 Heteroxynematidae Dermatoxys romerolagi* Romerolagus diazi Leporidae DF 1914 Dermatoxys veligera Sylvilagus floridanus DF 4537 Kathlaniidae Cruzia americana Didelphis virginiana Didelphidae GRO, OAX, COL 2343 Cruzia tentaculata Didelphis marsupialis DF, JAL, COL, VER, CHIS 2949 Didelphis virginiana VER 2968 Philander opossum VER 4596 Cruzia sp. Didelphis virginiana GRO 2617 Molineidae Biacantha desmoda Desmodus rotundus Phyllostomidae JAL 1955 Bidigiticauda vivipara Artibeus jamaicensis YUC 2222 Artibeus lituratus GRO 2614 Linustrongylus pteronoti Glossophaga soricina JAL

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •275 Luis García-Prieto, Gerardo Pérez-Ponce de León y David Osorio-Sarabia

No. de Familia de Especie de Especie de Familia de Distribución Catálogo Helminto Helminto Huésped Huésped geográfica de la CNHE especie huésped 4725 Tadaridanema delicatus Tadarida brasiliensis mexicana Molossidae NL, PUE, ZAC, DGO 2383 Tricholeiperia carnegiensis Natalus stramineus Natalidae YUC 2188 Tricholeiperia leiperi Trachops cirrhosus Phyllostomidae CHIS 2615 Websternema parnelli Pteronotus parnellii Mormoopidae JAL 1968 Onchocercidae Dipetalonema gracile Ateles geoffroyi CNMA-191-192 Atelidae CHIS 1901 Dirofilaria immitis Nasua narica Procyonidae OAX, CHIS 2032 Dirofilaria repens Vulpes vulpes Canidae DF 2563 Dunnifilaria meningica Neotoma micropus Muridae NL 1937 Litomosoides brasiliensis Carollia perspicillata Phyllostomidae SLP 3665 Artibeus toltecus VER 2037 Litomosoides leonilavazquezae* Macrotus waterhousii GRO 3015 Litomosoides carinii Sigmodon hispidus Muridae MICH 2303 Litomosoides sp. Artibeus sp. Phyllostomidae JAL 2621 Artibeus jamaicensis JAL 4821 Pelecitus meridionaleporinus* Lepus flavigularis CNMA-396964 Leporidae OAX 2050 Setaria cervi Odocoileus virginianus Cervidae CHIS 2130 Ornithostrongylidae Allintoshius tadaridae* Natalus stramineus Natalidae DF, MEX 2133 Tadarida brasiliensis Molossidae DF, MEX 5293 Vexillata convoluta* Cratogeomys thylorhinus Geomyidae MEX 2102 Cratogeomys merriami MOR, MICH 5844 Thomomys umbrinus TLAX 4817 Vexillata dessetae Heteromys lepturus VER 5846 Vexillata legallae Heteromys lepturus VER 5297 Vexillata liomyos* Liomys irroratus TLAX 3914 Liomys pictus JAL 2355 Vexillata vexillata Liomys pictus CHIS 5295 Liomys irroratus HGO 5840 Perognathus flavus MEX 2290 Peromyscus difficilis Muridae HGO 2204 Oxyuridae Evaginuris evaginata Coendou sp. Erethizontidae ND 5262 Heteromyoxyuris longejector Perognathus amplus Heteromyidae SON 5729 Chaetodipus hispidus SLP 2626 Passalurus abditus* Spermophilus variegatus Sciuridae HGO, GUA 1913 Passalurus nonannulatus Romerolagus diazi Leporidae DF 1912 Sylvilagus floridanus DF 1950 Syphacia obvelata Ototylomys phyllotis Muridae YUC 5317 Syphacia peromysci Peromyscus maniculatus HGO 3682 Physalopteridae Physaloptera acuticauda Mephitis macroura CNMA-9621 Mephitidae GRO 2078 Physaloptera clausa Urocyon cinereoargenteus Canidae HGO, CHIS 2079 Physaloptera maxillaris Mephitis macroura Mephitidae HGO 1888 Urocyon cinereoargenteus Canidae GRO 2076 Physaloptera praeputialis Leopardus pardalis Felidae SLP, DF 2080 Lynx rufus DF 1889 Physaloptera torresi Didelphis marsupialis Didelphidae OAX 2589 Oryzomys sp. Muridae OAX 2608 Turgida turgida Philander opossum Didelphidae VER, CHIS 2071 Didelphis marsupialis JAL, VER, DF, NL, COL 2072 Didelphis virginiana VER, NAY, GRO, COL, MEX, MICH, OAX 1958 Rictulariidae Rictularia nana* Balantiopteryx plicata Emballonuridae PUE 4538 Spirocercidae Didelphonema longispiculata Didelphis virginiana Didelphidae GRO 2291 Spiruridae Protospirura mexicana* Peromyscus difficilis Muridae HGO 4700 Trichostrongylidae Bohmiella wilsoni Sciurus deppei Sciuridae CHIS 1918 Obeliscoides cuniculi Sylvilagus floridanus Leporidae DF 2305 Teporingonema cerropeladoensis Romerolagus diazi DF 1917 Trichostrongylus calcaratus Romerolagus diazi DF 2210 Sylvilagus floridanus DF 2457 Trichuridae Capillaria hepatica1 Ateles geoffroyi Atelidae CHIS 2103 Capillaria martinezi* Natalus stramineus Natalidae DF 1954 Capillaria sp. Micronycteris megalotis Phyllostomidae YUC 2616 Pteronotus parnellii Mormoopidae JAL 2737 Trichuris citelli Spermophilus variegatus Sciuridae MICH 2964 Trichuris didelphis Didelphis marsupialis Didelphidae VER 2955 Didelphis virginiana VER 2970 Philander opossum VER 2283 Trichuris fossor Peromyscus difficilis Muridae HGO 1920 Trichuris leporis Romerolagus diazi Leporidae DF 4540 Trichuris sp. Didelphis virginiana Didelphidae GRO 2366 Liomys pictus Geomyidae CHIS 4649 Viannaiidae Viannaia didelphis Didelphis virginiana Didelphidae COL 4543 Viannaia viannai Didelphis virginiana GRO 4205 Viannaia sp. Didelphis virginiana GRO, VER Phylum Annelida: Hirudinea 1618 Hirudinidae Limnobdella chiapasensis* Tapirus bairdii Tapiridae CHIS 1= Helminto con potencialidad zoonótica; 2= Fase larvaria; 3= Probablemente representa una infección post-cíclica; 4= Único simbiotipo registrado en la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) de acuerdo con el concepto de Frey et al. (1992).

276• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Restos arqueozoológicos de Thomomys umbrinus del Valle de Teotihuacan y reconstrucción de su historia en el centro de México

Archaeozoological remains of Thomomys umbrinus from the Teotihuacan Valley and recent implications in Central México

Raúl Valadez Azúa*, Bernardo Rodríguez Galicia y Gilberto Pérez Roldán

Resumen. Restos arqueozoológicos de 38 individuos all the subspecies in the Basin of Mexico and near areas. de Thomomys umbrinus descubiertos en el Valle This suggest that this species, was distributed in the de Teotihuacan, cuya antigüedad varía entre 500 y 1300 past in a continuous but not homogeneous habitat, in años, fueron estudiados y comparados con 35 ejem- the center of México and that the populations within plares de la Colección Nacional de Mamíferos del this area belong to the same subspecies. Instituto de Biología. Los resultados mostraron que los caracteres craneales y del dentario de los individuos Key words: Pocket gopher, Geomyidae, Rodentia, skull, arqueozoológicos constituían una mezcla de todas las dentary. subespecies presentes en la Cuenca de México y zo- nas aledañas, lo cual, unido a la zona en la que fueron encontrados, sugieren que esta especie, en siglos pa- INTRODUCCIÓN sados, se distribuía de manera continua, aunque no homogénea, por gran parte del centro de México y que Para quienes trabajan los sitios arqueológicos del centro todas las poblaciones dentro de esta zona pertenecían de México un compañero inevitable son las tuzas del a una misma subespecie. género Pappogeomys, las cuales habitan en campos Palabras clave: Tuzas, Geomyidae, Rodentia, crá- de cultivo, terrenos baldíos y otros espacios abiertos neo, dentario. donde el suelo ha sido removido. La abundancia de esta especie dentro del registro arqueozoológico Abstract. Thirty eigth samples of Thomomys umbrinus teotihuacano es muy alta, aspecto que contrasta gran- discovered in the Teotihuacan Valley from 500 and 1300 demente con otra tuza que existe en la Cuenca de México, years ago were studied and compared with 35 individuals Thomomys umbrinus, la cual es su contraparte, ya que from the Colección Nacional de Mamíferos, at the Ins- sus requerimientos la restringen a bosques templados tituto de Biología, UNAM. The results showed that con limitada actividad humana y, por tanto, no se con- the cranium and dentary characteristics from the sideraba probable su presencia en el Valle de Teotihuacan, archaeozoological individuals constituted a mix from hasta 1993.

1 Laboratorio de Paleozoología, Instituto de Investigaciones Antropológicas, Universidad Nacional Autónoma de México. C.P. 04510 México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •279 Raúl Valadez Azúa, Bernardo Rodríguez Galicia y Gilberto Pérez Roldán

Entre 1992 y 1995 se realizó el trabajo de campo del una especie que aparece en el registro arqueozoológico proyecto arqueológico “Estudio de Túneles y Cuevas del Valle, pero no durante el periodo de vida de la en Teotihuacan”, dirigido por la Dra. Linda Manzani- ciudad (siglos III-VII después de Cristo), sino en lla, cuyo objetivo fue el estudio de cuatro túneles que los siglos posteriores (VIII al XVI), dentro de las se encuentran al este de la Pirámide del Sol (Manzani- fases culturales denominadas (para el centro de Méxi- lla et al., 1996). Las excavaciones permitieron abarcar co) Coyotlatelco, Mazapa (Epiclásico), Azteca contextos culturales ubicados entre los siglos VI y XX, (Posclásico) e inicios de la Colonia (Cuadro 1). Dato es decir, los últimos 1400 años, periodo en el cual importante es que a este roedor se le descubrió prin- Teotihuacan se encuentra en el final de su vida como cipalmente en contextos donde la actividad humana fue urbe o ya no existe. limitada o bien se había favorecido un proceso de alta acumulación de restos de fauna silvestre propia de Los estudios determinaron que en ellos existieron la zona. De acuerdo con lo anterior, su presencia o periodos de ocupación humana con fines diversos ausencia en los contextos, y posiblemente en el valle, (vivienda, actividades artesanales, funerarias y ritua- estaría determinada por la presencia, en la parte baja, les), así como de abandono, durante los cuales fun- de bosques de pino-encino y por la mayor o menor cionaron como madrigueras o lugares de refugio de fauna. actividad humana, circunstancia que es perfectamente El total de ejemplares de vertebrados encontrados en acorde con la relación hombre-tuza que observamos las excavaciones fue de 2845 individuos, de los cua- en la actualidad. les un tercio (33 %) fueron roedores pertenecientes a todas las familias que habitan el Valle de México (Ce- Una vez reconocida la existencia de T. umbrinus ballos y Galindo, 1984). Como un hallazgo notable, en nuestra región de estudio y delimitados los cabe mencionar que en el año de 1993 se encontraron principales aspectos temporales y ecológicos los primeros restos de la tuza Thomomys umbrinus. relacionados con su presencia, nuestro objetivo Ninguna obra de Mastozoología del siglo XX (Ceballos principal fue tratar de reconocer cual de las y Galindo, 1984; Hall, 1981; Villa, 1953) menciona su subespecies actuales era la que había vivido en presencia en las partes bajas de la Cuenca de México. la zona en siglos pasados. Hall (1981) ubica a cuatro subespecies en los alrededores del Valle En los siguientes años sus restos continuaron apare- de Teotihuacan, todas con la misma posibilidad de ciendo aunque de manera esporádica, de lo cual se haberla ocupado en función de la distancia: T. u. concluyó que en el túnel habían existido circunstan- albigularis (Nelson y Goldman, 1934) en la Sierra cias especiales que habían favorecido su presencia. de Pachuca; T. u. martinensis (Nelson y Goldman, Más adelante se determinó que la actividad humana 1934) en la parte oriente de la Sierra de Río Frío; había sido muy limitada, por lo que su presencia T. u. vulcanius (Nelson y Goldman, 1934) en la parte obedecía principalmente a condiciones naturales poniente de la Sierra de Río Frío y Sierra Nevada e incluso se reconoció que parte de la arqueofauna y T. u. peregrinus (Merriam,1893) en las sierras del ubicada para el final del periodo prehispánico e sur y poniente de la Cuenca de México. Se consi- inicios del periodo colonial (básicamente siglo XVI) deró también la posibilidad de que T. u. tolucae, se relacionaba con aves rapaces que habían utilizado pudiera haber ocurrido en el Valle de Teotihuacan, al túnel como refugio (Téllez, 2000). aunque su área de distribución no es contigua La distribución actual de T. umbrinus, en la Cuenca al Valle, forma parte de todo el conjunto de subespe- de México y alrededores, se limita a zonas cies que ocupan el centro del Eje Neovolcánico con muy poca alteración humana, ubicadas por Transversal (EVT), espacio donde se encuentra encima de los 2100 m, con clima templado y donde nuestra zona de estudio. Por lo mismo, no se la vegetación natural consiste de zacatonales do- sospechó de la presencia de T. u. pullus, T. u. minados por gramíneas amacolladas y lupinos umbrinus y T. u. orizabae en Teotihuacán, pues (Lupinus), los cuales comparten su espacio físico se consideró que la distancia hacía poco proba- y ecológico principalmente con bosques de pino ble que los individuos arqueozoológicos pertene- y encino (Ceballos y Galindo, 1984; Rzedowski, cieran a alguna de estas subespecies. Un segun- 1990). do objetivo fue ubicar en los ejemplares actuales detalles a nivel del cráneo o del dentario que se A partir de estos datos y de los estudios relacionaran con el sexo del individuo y aplicar esta arqueozoológicos previos realizados para Teotihuacan información a los individuos arqueozoológicos. (Valadez, 1992) fue posible ubicar a T. umbrinus como

280• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Restos arqueozoológicos de Thomomys umbrinus del Valle de Teotihuacan y reconstrucción de su historia en el centro de México

Cuadro 1. Lista de individuos de Thomomys umbrinus descubiertos en el proyecto “Túneles y Cuevas de Teotihuacan”.

No de registro Túnel Fase cultural Restos descubiertos MNI arqueológico 1844 CB Final Clásico-Coyotlatelco temprano Restos de esqueleto postcraneal 1a 1388 CC Coyotlatelco Restos de esqueleto postcraneal 1a 6670 CV Coyotlatelco Restos de cráneo 1a 7060 CV Coyotlatelco Restos de cráneo y esqueleto postcraneal 1a 24751, 25136 CP Coyotlatelco transición Mazapa Restos de cráneo y esqueleto postcraneal 1a 2147 CB Mazapa Restos de cráneo 1a 11289 CV Mazapa Restos de cráneo y esqueleto postcraneal 1a 9355, 9461 CV Mazapa - Azteca Restos de cráneo y esqueleto postcraneal 1a 1901 CC Siglos XII-XIII Restos de cráneo y esqueleto postcraneal 2a 1894 CC Siglos XII-XIV Restos de cráneo 1a 2066 CC Siglos XII-XIV Restos de cráneo 2a 1072 CC 1403 d.C. Restos de esqueleto postcraneal 1a 1858 CC 1403 d.C. Restos de cráneo y esqueleto postcraneal 2a 1861 CC 1403 d.C. Restos de cráneo y esqueleto postcraneal 5a (1m) y 4c 1866 CC 1403 d.C. Restos de esqueleto postcraneal 2a 7126 CV Azteca Restos de cráneo 1a 8978 CV Azteca Restos de cráneo 1a 11917 CV Azteca Restos de cráneo 1a 22022 CP Azteca Restos de cráneo 1a 21943 CP Azteca III Restos de cráneo 1a 22907 CP Azteca III Restos de cráneo 1a 23561 CP Azteca III Restos de cráneo 1a 24138 CP Azteca III Restos de cráneo 1a 2054 CC Posclásico tardío-inicios de Colonia Restos de cráneo y esqueleto postcraneal * 2ah y 1c

MNI= Mínimo Número de Individuos, a= adultos, m= macho, h=hembra, c= crías o juveniles, CB=Cueva de la Basura, CC=Cueva del Camino, CV=Cueva de las Varillas, CP=Cueva del Pirúl, *material asociado a restos de aves de presa.

MATERIALES Y MÉTODOS cuales quedaron distribuidos de la siguiente forma: T. u. albigularis (4 ejemplares), T. u. martinensis (7), En 1993 se iniciaron los estudios de la arqueofauna T. u vulcanius (19), T. u. peregrinus (1) y T. u. tolucae de los túneles de la Pirámide del Sol por parte del La- (4). Por último, es importante destacar que en la ma- boratorio de Paleozoología del Instituto de Investiga- yoría de los ejemplares arqueozoológicos no se recu- ciones Antropológicas de la UNAM, se encontraron peraron premolares y molares. 4 cuevas que recibieron los nombres de: Cueva de la Basura (CB), Cueva del Camino (CC), Cueva de las La comparación se realizó también, aunque de manera Varillas (CV) y Cueva del Pirul (CP; Fig. 1). La identi- parcial, con la información que aparece en el estudio ficación de los restos óseos de tuza encontrados, se realizado por Castro-Campillo (1995) y Castro-Campi- realizó a través de la consulta de obras especializadas llo y Ramírez-Pulido (2000). No obstante la importancia (Hall, 1981) y de la comparación morfológica y de dicha investigación y sus datos, se tuvo el incon- morfométrica de cráneos y dentarios arqueozoológicos veniente de que la obra centra mucha de la discusión con cráneos y dentarios de la Colección Nacional de en la validez del concepto de subespecie al momento Mamíferos (CNMA), del Instituto de Biología de la de incluir aspectos como sexo y edad, algo que a UNAM. En este análisis se emplearon sólo individuos nivel arqueozoológico es difícil de determinar por tra- adultos de la colección cuyos cráneos y dentarios se tarse de restos óseos frecuentemente incompletos. encontraran 100% íntegros, pues cada uno sería me- A partir de estos estudios y de nuestras propias dido y revisado con detalle. Desagraciadamente esto observaciones se comprobó que el factor dimensional limitó a 35 el número de ejemplares utilizados, los no era un elemento confiable para separar unas

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •281 Raúl Valadez Azúa, Bernardo Rodríguez Galicia y Gilberto Pérez Roldán

Figura 1. Localización de las cuevas en la pirámide del Sol, Teotihuacan.

subespecies de otras, por lo que se buscaron en también para la muestra arqueozoológica. Las variables los cráneos y dentarios de los ejemplares actuales se examinaron por pares, para intentar visualizar algún caracteres morfológicos o morfométricos que se patrón para diferenciar a las subespecies. relacionaran con su estatus taxonómico y los datos ob- tenidos se compararon con los de los individuos arqueozoológicos para saber si eran parte de una subespecie que existe en la actualidad, pero cuyo RESULTADOS intervalo de distribución ha cambiado en los últimos siglos, o si se trataba de una subespecie ya extinta. En 1993 se identificaron los primeros restos de T. umbrinus en la Cueva del Camino. La muestra total Paralelamente, se llevó a cabo la medición de 15 varia- incluyó 38 individuos: 3 cráneos en muy buen estado, bles en cráneo y dentario, las cuales se obtuvieron y 26 dentarios completos y algunos huesos largos, de

282• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Restos arqueozoológicos de Thomomys umbrinus del Valle de Teotihuacan y reconstrucción de su historia en el centro de México

Figura 2. Ejemplos de restos de Thomomys umbrinus descubiertos en la Cueva del Camino en 1993. (A) Huesos de 8 adultos y 4 crías. (B) Elementos óseos de 2 adultos. estos 5 son crías o juveniles y 33 adultos (Fig. 2). Los dentarios fueron la pieza ósea más común, 26 en total, y se recuperaron tres cráneos. Los huesos poscraneales fueron escasos. Respecto al reconocimiento del sexo a partir de detalles presentes en cráneo y dentario, en los ejemplares actuales se observó que los individuos machos presentan, en la parte superior del cráneo, dos bordes que corren paralelos al plano sagital y que sirven como puntos de apoyo para la musculatura mandibular, condición que se presentó en 1 de los 3 cráneos existentes; de allí que 2 de los individuos fueran reconocidos como hembras y 1 como macho.

Con respecto a la identificación de los ejemplares arqueozoológicos hasta nivel de subespecie, se encontró que las variaciones entre éstas eran demasiado sutiles, incluso si se tomaban en cuenta hasta los más finos detalles en la forma del cráneo. El resultado in- Figura 3. Dentarios de las diferentes subespecies de Thomomys dicó que las tuzas deberían ser asignadas a la subespecie umbrinus de la cuenca de México y alrededores. Pa = proceso articular, Pan = proceso angular, Pi = proceso que aloja la raíz T. u. peregrinus, cuya área de distribución se encuen- del incisivo, Pc = proceso coronoide, Rd = rama horizontal del tra en el extremo opuesto de la Cuenca de México. dentario. Posteriormente, se analizó la forma del dentario, prin- cipalmente de su rama horizontal y del conjunto que comprenden el proceso angular, el articular y el región articular más parecida a T. u. vulcanius proceso que aloja la raíz del incisivo (Fig. 3). Al final fue (Figs. 2-4). Este mismo esquema se observó en la posible definir algunos aspectos que se manifestaban mitad de los individuos comparados, pero también es como característicos de cada subespecie (Fig. 3). importante recalcar que en tres ocasiones la forma se ajustó bastante a la de T. u. martinensis y en dos Al comparar los ejemplares arqueozoológicos con los casos a la de T. u. tolucae. Al manejar las similitudes actuales fue visible que no se ajustaban a ningún es- de manera independiente se observó que las dos quema en particular (Fig. 4), pues un mismo dentario subespecies mencionadas fueron la opción en dos tercios podía inclinarse hacia una subespecie distinta para cada de los casos (Fig. 5). uno de los caracteres. Por ejemplo, el individuo arqueozoológico 1 del número de registro 1861 presentó Con respecto a los ejemplares medidos, tal y como un cráneo similar a T. u. peregrinus, un dentario cuya menciona Castro-Campillo (1995), se pudo constatar forma le acerca al tipo T. u. martinensis pero con una que las variaciones individuales derivadas de la edad

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •283 Raúl Valadez Azúa, Bernardo Rodríguez Galicia y Gilberto Pérez Roldán

Figura 5. Subespecies en función de la morfología de los cráneos, la región articular y la forma general del dentario. Figura 4. Dentarios en los que se muestra la diversidad de formas.

Figura 6. Relación entre longitud del rostro y ancho entre zigomáticos en la muestra de Thomomys umbrinus del Instituto de Biología y los ejemplares arqueozoológicos. En todos los individuos se manifiesta una relación lineal en donde la condición de subespecie carece de importancia.

284• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Restos arqueozoológicos de Thomomys umbrinus del Valle de Teotihuacan y reconstrucción de su historia en el centro de México

o sexo eran significativamente más importantes que el todos los ejemplares de T. u. vulcanius y algunos de aspecto subespecie. Algunas de las pruebas carecie- las restantes subespecies, pero cada una tiene indivi- ron de valor taxonómico, por ejemplo la relación entre duos que se acomodan fuera de él; los materiales la distancia de los cigomáticos y el largo del rostro (Fig. arqueozoológicos, aunque son solamente dos, mues- 6), comprobándose posteriormente que este esquema tran este mismo esquema. era el usual cuando el cráneo era el elemento a medir.

Respecto a las medidas relacionadas con el dentario, al comparar algunas de éstas, por ejemplo, la longitud DISCUSIÓN máxima y la altura de la rama del dentario (Fig. 7), se encontró un grupo principal del cual se desprenden El dentario se constituyó como el elemento óseo fun- varias ramas, cada una constituida por algunos ejem- damental para caracterizar a nuestros ejemplares, pues plares de las diferentes subespecies. Este patrón, en al estudiar su morfología fue posible encontrar entre la mayoría de los casos, se interpretó como “un fenó- las subespecies diferencias sutiles, pero claras, en su meno de dispersión a partir de un grupo original”, pues forma general y en la rama ascendente del dentario. en varias ocasiones algunos ejemplares de las Es importante recalcar que los ejemplares arqueozoo- subespecies se acomodaban dentro del núcleo y otros lógicos no se ajustaron a ningún esquema en particu- se ubicaban afuera. La subespecie que presentó un lar, lo cual sugiere que para un caso (la muestra de las comportamiento más homogéneo fue T. u. vulcanius, cuevas) estamos viendo diferencias individuales y para pues todos los individuos permanecían dentro o muy el otro (muestra actual), tendencias poblacionales cerca del núcleo y, con respecto a los ejemplares derivadas del aislamiento geográfico. El reducido arqueozoológicos, la mayoría aparecen en esta misma número de ejemplares arqueozoológicos examinados región, aunque algunos se apartaban del esquema. Una requiere un tamaño mayor de muestra para sustentar condición similar se observó al comparar la relación esta afirmación. entre la longitud del dentario y la altura de su rama ascendente (Fig. 8). Un resultado interesante es la re- Algo muy similar se vio con la morfometría. La mayo- lación entre longitud del rostro y altura de la rama del ría de las medidas sólo manifestaron diversidad indi- dentario (Fig. 9), pues en ella se observa claramente vidual, sobre todo en lo que se refiere al cráneo, pero este fenómeno de dispersión: dentro del núcleo se ubican nuevamente el dentario ayudó a visualizar tendencias

Figura 7. Comportamiento gráfico de la longitud máxima y altura de la rama del dentario. La distribución muestra un grupo principal y ejemplares que se acomodan a su alrededor pertenecientes a las diferentes subespecies y a los ejemplares arqueozoológicos.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •285 Raúl Valadez Azúa, Bernardo Rodríguez Galicia y Gilberto Pérez Roldán

Figura 8. Relación de la longitud del dentario y altura de la rama ascendente, donde se aprecia la existencia de un grupo principal e individuos aislados que se dispersan en varias direcciones.

Figura 9. La comparación entre la longitud del rostro y la altura de la rama del dentario para los individuos actuales y los arqueozoológicos lleva a una imagen donde la mayor parte de los individuos se concentran en una sola región, aunque algunos ejemplares de las diferentes subespecies se dispersan en varias direcciones, como manifestando patrones morfométricos característicos de cada subespecie a partir de un grupo original.

286• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Restos arqueozoológicos de Thomomys umbrinus del Valle de Teotihuacan y reconstrucción de su historia en el centro de México

donde la imagen más clara es la de un proceso de di- unida a la obtenida con las tuzas arqueozoológicas, versificación cuyo punto de origen es un patrón tipo abre la opción para creer que las diferencias que T. u. vulcanius donde los ejemplares arqueozoológicos actualmente vemos en las diferentes subespecies son parte de dicho punto, aunque en algunos momentos podrían ser el de un proceso de aislamiento geográfi- se observa la tendencia a la divergencia, ¿variación co que se inició hace muy poco tiempo. individual? sin duda, pero no podemos evitar pensar en que esta diversidad representa el origen de patro- Los ejemplares de las cuevas, con toda la diversidad nes que observamos en las subespecies actuales a través individual que manifiestan, bien pueden ser tomados de un proceso de deriva génica causada por aislamiento como evidencia de que hace 500 años no existían pa- geográfico ocurrido en los últimos siglos. Al revisar trones asignables a lo que ahora llamamos subespecies cuales subespecies actuales llegan a parecerse más a porque existía una sola (T. u. umbrinus). Esta subespecie las tuzas del Valle de Teotihuacan, la morfología habla habría vivido en lo que en ese entonces habrían sido de semejanzas con T. u. martinensis, y la morfometría extensas masas de bosque de pino y encino que cu- se inclina más hacia T. u. vulcanius. brían gran parte del Valle de Toluca, Cuenca de Méxi- co y Valle de Puebla-Tlaxcala (Fig. 10). El proceso de Un aspecto fundamental de los estudios de Castro- aislamiento geográfico, que derivaría en lo que actual- Campillo (1995) y Castro-Campillo y Ramírez-Pulido mente reconocemos como diferentes subespecies, se (2000) es su afirmación de que las diferencias habría iniciado en los últimos dos o tres siglos, a par- morfológicas y morfométricas observadas en las tir de la destrucción de los bosques y su fauna de las poblaciones de T. umbrinus que ocupan el centro y partes bajas, con su consiguiente confinamiento a las oriente del EVT, tienen más relación con aspectos zonas montañosas. como la edad y el sexo que con su ubicación taxonómica y por tanto todas ellas deben ser agrupadas en Es importante aclarar que los ejemplares arqueozooló- una sola subespecie, T. u. umbrinus. Esta información, gicos de T. umbrinus descubiertos en las cuevas no

Figura 10. Distribución probable de Thomomys umbrinus en la Cuenca de México y zonas aledañas entre inicios de nuestra era y el siglo XVII. 1. Thomomys umbrinus umbrinus, 2. T. u. pullus. Valle de Teotihuacan.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •287 Raúl Valadez Azúa, Bernardo Rodríguez Galicia y Gilberto Pérez Roldán

son los únicos descritos para la parte baja del oriente CONCLUSIONES de la Cuenca de México en tiempos pasados. En 1968 Ticul Álvarez reportó su presencia dentro de la colec- T. umbrinus fue parte de la mastofauna del Valle de ción arqueozoológica obtenida de la cueva de la Teotihuacan entre los siglos VIII y XVII de nuestra era. Nopalera, la cual se ubica en el extremo noreste de El estudio de los caracteres morfológicos y morfométricos la Cuenca, cerca de Tepeapulco, a unos 20 km permiten creer que su distribución actual, limitada a de Teotihuacan y próximo a regiones donde en otros zonas de montaña con poblaciones geográficamente tiempos existieron encinares (Rzedowski, 1964). separadas, es un fenómeno reciente y que su distri- Este dato da más firmeza a la propuesta de que este bución en tiempos pasados fue mucho mayor a la ac- mamífero pudo haber sido un habitante normal del tual, abarcando desde el Valle de Toluca hasta el de centro del EVT. Puebla-Tlaxcala, en todos los sitios donde pudieran existir bosques que apoyaran la existencia de las Por último, aunque la presencia de T. umbrinus en el plantas que le sirven de alimento. Es posible que Valle de Teotihuacan exige considerar la presencia de durante todo este periodo existiera una sola forma, que bosques de pino y encino en su interior, es necesario taxonomicamente habría sido lo que Castro-Campillo aclarar que además de esta tuza se registró la presen- (1995) y Castro-Campillo y Ramírez-Pulido denominan cia de muchos otros roedores tales como Pappogeomys T. umbrinus umbrinus. Esta condición se mantuvo sin tylorhinus, Spermophilus variegatus, Perognathus cambios notables hasta el siglo XVI, cuando las acti- hipidus, Dipodomys ordii, Liomys irroratus, Oryzomys vidades agrícolas y ganaderas y el aumento de las palustris, Baiomys taylori, Reithrodontomys fulvescens, poblaciones humanas en el centro, llevaron a que Sigmodon hispidus, Neotoma albigula, Neotoma mexi- esta tuza fuera, haciéndose más escasa en las partes cana y Microtus mexicanus (Téllez, 2000). Dado que bajas, por lo que en el siglo XX se le ubica como en la mayoría de las ocasiones aparecieron en los mismos exclusiva de bosques y montañas. Conforme esta es- contextos, especies propias de bosque y las de zonas pecie fue confinada a las sierras, su distribución se fue secas, es necesario ver al valle como un mosaico de haciendo discontinua, condición que ha llevado a un ecosistemas en el cual el bosque, el pastizal y el ma- proceso de aislamiento geográfico, el cual se encuen- torral xerófilo se distribuían de forma discontinua a partir tra en sus primeras fases. Por último, y respecto a la de circunstancias muy específicas. Para el caso de los muestra arqueozoológica de las cuevas, aunque los datos encinares, sería la existencia de dos ríos, permitiendo hablan a favor de una fuerte variabilidad individual, con ello que especies como T. umbrinus pudieran ocupar es posible considerar que se encontraban más una fracción de la parte baja del valle, además de los emparentados con lo que actualmente reconocemos bosques presentes en el pie de monte. como T. u. martinensis y T. u. vulcanius. Este esquema se habría mantenido hasta la época co- lonial, cuando la zona fue ocupada por haciendas dedica- das a la crianza de ganado y la agricultura, lo cual AGRADECIMIENTOS derivaría en su extinción local y su desplazamiento hacia las zonas altas. Es importante destacar que la idea de Agradecemos a la Dra. Linda Manzanilla por su ayu- que las condiciones ecológicas del Valle de Teotihuacan da durante la realización de la investigación y al Dr. han cambiado sustancialmente en los últimos siglos Fernando A. Cervantes por su apoyo durante las con- no es nueva (García, 1968; McClung, 1984; 2003; sultas a la Colección Nacional de Mamíferos. Fotografías Mooser, 1968; Paso y Troncoso, 1979), pero si lo de Rafael Reyes, Dibujos de César Fernández Amaro es el poder visualizar esto a partir de una muestra y Gilberto Pérez Roldán. arqueozoológica proveniente del valle mismo.

Este estudio, a partir de los restos arqueozoológicos, nos permite ubicar su importancia como fuente de datos LITERATURA CITADA y por lo mismo como algo que es necesario impulsar, pues no debemos perder de vista que todo dato Álvarez, T. 1968. Estudio de restos óseos de Tepeapulco, científico sobre una especie mexicana no tiene más Hidalgo. In Materiales para la arqueología de un siglo de existencia y por lo mismo el registro teotihuacana, J. L. Lorenzo (Coord.), Serie Inves- arqueozoológico se convierte en una ventana en el tiempo tigaciones, Tomo XVII, Instituto Nacional que nos permite retroceder siglos, incluso milenios, para de Antropología e Historia, México. p. 74-90. proporcionarnos datos valiosos y únicos, sobre las especies que nos interesan.

288• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Restos arqueozoológicos de Thomomys umbrinus del Valle de Teotihuacan y reconstrucción de su historia en el centro de México

Castro-Campillo, A. 1995. Taxonomía de las tuzas pe- Mooser, F. 1968. Geología, Naturaleza y desarrollo del queñas T. umbrinus en el eje volcánico transverso. Valle de Teotihuacan. In Materiales para la arqueo- Tesis de Doctorado, Facultad de Ciencias, logía teotihuacana, J. L. Lorenzo (Coord.), Serie Universidad Nacional Autónoma de México. Investigaciones, Tomo XVII, Instituto Nacional México, D. F. 100 p. de Antropología e Historia, México. p. 31-37.

Castro-Campillo, A. y J. Ramírez-Pulido. 2000. Paso y Troncoso, F. del. 1979. Relaciones Geográficas Systematics of the Smooth-Toothed Pocket de México. Editorial Cosmos, México. 322 p. Gopher, Thomomys umbrinus, in the Mexican Transvolcanic Belt. American Museum Novitates Téllez, R. 2000. Interpretaciones paleoecológicas en torno 3297: 1-37. a la fauna de vertebrados encontrados en la cueva del Camino en Teotihuacan, México. Tesis de Ceballos, G. y C. Galindo. 1984. Mamíferos silvestres Licenciatura, Facultad de Ciencias, Universidad de la Cuenca de México. Editorial Limusa, Nacional Autónoma de México. México D. F. México. 300 p. 267 p.

García, E. 1968. Geología, Clima actual de Teotihuacan. Rzedowski, J. 1964. Cartografía de los principales In Materiales para la arqueología teotihuacana, tipos de vegetación de la mitad septentrional del J. L. Lorenzo (Coord.), Serie Investigaciones, Valle de México. Anales de la Escuela Nacional Tomo XVII, Instituto Nacional de Antropología de Ciencias Biológicas 13: 31-57. e Historia, México. p. 11-27. Rzedowski, J. 1990. Flora fanerogámica del Hall, R. 1981. The Mammals of North America. Vol. 1, Valle de México. Vol. III, Instituto de Ecología, The Ronald Press Company NewYork. XV + 600 + Centro Regional del Bajío, Patzcuaro, Michoacán. 90 p. 403 p.

Manzanilla, L., C. López y A. Freter. 1996. Dating Results Valadez, R. 1992. Impacto del recurso faunístico en from Excavations in Quarry Tunnels behind the la sociedad teotihuacana. Tesis de Doctorado, Pyramid of the Sun at Teotihuacan. Ancient Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Mesoamerica 7(2): 245-266. Autónoma de México. México D. F. 480 p.

McClung, E. 1984. Ecología y cultura en Mesoamérica. Villa, B. 1953. Mamíferos silvestres del Valle de Instituto de Investigaciones Antropológicas, México. Anales del Instituto de Biología. 23: UNAM, México. 106 p. 269-492. McClung, E. 2003. El Paisaje prehispánico del Valle de Teotihuacan. Arqueología Mexicana 11(64): 36-41.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •289 Presencia de Odocoileus (Artiodactyla, Cervidae) en el Pleistoceno de Chiapas, México

Presence of Odocoileus (Artiodactyla, Cervidae) in the Pleistocene of Chiapas, México

Marisol Montellano Ballesteros1* y Gerardo Carbot Chanona2

Resumen. En el Municipio de Villaflores, estado de registraron 776 localidades portadoras de mamíferos Chiapas, fueron encontradas astas de cérvidos en se- pleistocénicos para el país, de las cuales 26 se encuentran dimentos pleistocénicos. Después de compararlas con en Chiapas lo que representa el 3.35 % del total. material reciente de las dos especies de Odocoileus Al igual que en el resto del país la mayoría de las presentes en México, el material es equiparable por su localidades chiapanecas consisten de registros de esbeltez al venado de cola blanca por lo que estas astas hallazgos aislados, donde no se ha realizado una se asignan a Odocoileus cf. O. virginianus. recolecta sistemática, y menos aún, un estudio profundo de la fauna fósil. Entre las áreas producto- Palabras clave: Cérvidos, Odocoileini, astas, regis- ras de fósiles pleistocénicos conocidas están los tro fósil, México. municipios de Villafores, Villacorzo y La Concordia. En el Municipio de Villaflores en la localidad denomi- Abstract. In the Municipio of Villaflores, state of nada “Gliptodonte” a un kilómetro de la cabecera mu- Chiapas, cervids horn cores were found in pleistocenic nicipal se recuperaron restos de Equus conversidens, sediments. After being compared to recent material Eremotherium laurillardi y Glyptotherium sp. además of the two species of Odocoileus present in Mexico, de fragmentos de astas pertenecientes a un cérvido, the fossil material resembles quit well the slenderness que son el objeto de estudio del presente trabajo. of the white-tailed deer, so the horn cores are assigned to Odocoileus cf. O. virginianus. Actualmente en México existen dos especies de Odocoileus: O. virginianus y O. hemionus. La primera Key words: Cervids, Odocoileini, antlers, fossil re- es conocida como venado de cola blanca y la segun- cord, Mexico. da como venado bura. O. virginianus está presente desde Norteamérica hasta el norte de Brasil y Bolivia en América del Sur. En México está ausente en la Pe- nínsula de Baja California y en el norte de Chihuahua INTRODUCCIÓN (Villa y Cervantes, 2003). La otra especie, O. hemionus, tiene una distribución más restringida, se encuentra En México, aunque los sedimentos pleistocénicos al oeste de Estados Unidos y Canadá. En el territorio están ampliamente distribuidos, la diversidad y mexicano se encuentra en Baja California, zonas distribución de las faunas continentales están poco desérticas de Sonora, y mesetas de la parte central del estudiadas. Arroyo-Cabrales y colaboradores (2002) Altiplano Mexicano llegando hasta el norte de Durango,

1 Departamento de Paleontología, Instituto de Geología, Universidad Nacional Autónoma de México, C.P. 04510 México, Distrito Federal. 2 Museo de Paleontología, Eliseo Palacios Aguilera, Instituto de Historia Natural y Ecología, Calzada de los Hombres Ilustres s/n C.P. 29000, Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •291 Marisol Montellano Ballesteros y Gerardo Carbot Chanona

San Luis Potosí y Zacatecas, alcanzando el suroeste duras, Nicaragua, Panamá) donde está registrado este de Tamaulipas (Villa y Cervantes, 2003). Estas dos género (Webb y Perrigo, 1984; Espinosa-Estrada, 1976, especies existen en simpatría en áreas semidesérticas Gazin, 1957, respectivamente) y recientemente, Cisneros de Sonora y Chihuahua (Ceballos y Oliva, 2005). (2005) asignó restos a O. cf. O. virginianus provenientes de El Salvador. Registro fósil de Odocoileus. La familia Cervidae llegó de Asia durante el Terciario, y el registro más an- Odocoileus hemionus ha sido identificado en faunas tiguo de la subfamilia Odocoileinae en Norteamérica irvingtonianas y rancholabreanas en estados de la parte se remonta al Henfiliano más tardío en Florida, apro- occidental y central de Estados Unidos (Kurtén y ximadamente hace 6 millones de años (m.a.), y el Anderson, 1980). registro más antiguo del género Odocoileus data del Blancano, hace 4.0-3.4 m.a., (Webb, 1998). En varias Historia del género Odocoileus en México. La localidades pliocénicas se han asignado restos al historia de este género en México es muy escueta y género Odocoileus, pero pocas identificaciones se han se basa en unas cuantas localidades y registros fósiles realizado a nivel de especie (Webb, 1998) y en algu- (Fig. 1). El registro del género más antiguo en México nos casos la referencia de restos fósiles de O. virginianus proviene de la fauna irvingtoniana de El Golfo de Santa es cuestionable por el pobre material en el que se Clara en Sonora (Shaw, 1981; Shaw y McDonald, 1987). basaron las asignaciones (Wheatley y Ruez, 2006). Debido a que no hay elementos diagnósticos como astas, el material fue identificado sólo a nivel de género. Odocoileus virginianus apareció a finales del Plioceno Curiosamente en esta fauna los cérvidos son el grupo (Blancano temprano), y durante el Pleistoceno fue más común dentro de los artiodáctilos (Shaw et al., 2005). un taxón común en los estados del centro y oriente Los demás registros mexicanos provienen de faunas de Estados Unidos (Kurtén y Anderson, 1980). Exis- más jóvenes, rancholabreanas, en el Valle de México. ten localidades pleistocénicas en Centro América (Hon- Castillo (1869) registra Cervus que más tarde Álvarez (1965) sugiere que se trata más bien de Odocoileus.

Figura 1. Registro fósil de los venados del género Odocoileus en México.

292• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Presencia de Odocoileus (Artiodactyla, Cervidae) en el Pleistoceno de Chiapas, México

Freudenberg (1921) identificó a Cervus hemionus pro- Luna, San Luis Potosí, actualmente este material se en- veniente de lo que él describe como “Hochtals von cuentra en la Colección Nacional de Paleontología (IGM) México”, infortunadamente este material está perdido. del Instituto de Geología con el número de catálogo Eaton (1923) identificó material esquelético como per- IGM 1907. Otros registros de Odocoileus incluyen teneciente a este género, recolectado en la Mina Erupción el del Rancho La Amapola en San Luis Potosí por en el estado de Chihuahua. Más tarde Hatt (1953) in- Lorenzo y Mirambell (1981). Recientemente, Arroyo- formó además de restos fósiles, de una falange de venado Cabrales y Polaco (2003) publicaron una recopilación perforada por el hombre en la Cueva de Actún en de la diversidad de vertebrados fósiles pleistocénicos Yucatán. Downs (1956) menciona restos que confiere encontrados en cuevas y agregaron los siguientes a Odocoileus recolectados en el Lago de Chapala, Ja- registros: O. hemionus recuperado de la cueva de lisco, y el material depositado en la colección del Museo San Antonio en San Luis Potosí, y de O. virginianus de Historia Natural del Condado de Los Ángeles, fue identificado en las cuevas La Presita, también en revisado posteriormente por Rufolo (1998) quien reco- San Luis Potosí, y de Lara y Loltún en Yucatán. noció tres tipos de cérvidos en el área del Lago de Chapala, Navahoceras, Odocoileus y Cervus. En Con la información arriba mencionada es claro que Tlapacoya, Estado de México, Álvarez (1969) asignó el registro fósil del género en México es escaso y dis- diversos elementos craneales y poscraneales a perso. El descubrimiento de este género en tierras O. virginianus recolectados en las capas inferiores del chiapanecas cubre el espacio que existía entre los tiro. De la misma localidad, pero de capas más recien- registros más norteños y los de Centro América. tes fechadas con una edad de C14 de 22,000 años ± 2600 años el mismo autor describió una nueva espe- cie, O. halli. Hernández-Junquera (1977) refirió un frag- MATERIALES Y MÉTODOS mento de cráneo con la cornamenta casi completa a cf. O. virginianus, recolectado en la Laguna de la Media El material fósil fue recolectado de acuerdo a las téc- nicas tradicionales de Paleontología de Vertebrados y tratado convencionalmente para su preservación como ejemplar de museo; asimismo, fue comparado con ejem- plares de la Colección Nacional de Mamíferos, del Ins- tituto de Biología, de la UNAM y con el ejemplar IGM 1907, de la Colección Nacional de Paleontología, del Instituto de Geología, de la UNAM. En la nomencla- tura utilizada para la descripción de las astas, así como en la toma de medidas se siguió a Gustafson (1985, Fig. 2). Todas las medidas están dadas en milímetros.

RESULTADOS

Paleontología Sistemática

Orden Artiodactyla Owen, 1848

Familia Cervidae Goldfuss, 1820

Subfamilia Odocoileinae Pocock, 1923

Tribu Odocoileini Pocock, 1923

Género Odocoileus Rafinesque, 1832

Odocoileus cf. O. virginianus (Zimmerman, 1780)

Figura 2. Fragmento de asta izquierda de Ododoileus cf. O. virginianus, IHN-FG 2682.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •293 Marisol Montellano Ballesteros y Gerardo Carbot Chanona

del asta izquierda; IHN-FG-2682, fragmento de asta izquierda que conserva la punta basal, la rama hasta donde diverge la punta 1; IHN-FG-2694, base del asta izquierda; IHN-FG-2695, parte proximal del asta derecha; IHN-FG-2696, fragmento de asta.

Localidad. Localidad Gliptodonte, Municipio de Villaflores, Chiapas, para mayor información se puede consultar el catálogo de localidades del Museo del Instituto de Historia Natural y Ecología, Tuxtla Gutiérrez, Chiapas.

Descripción del material fósil. El material de cérvido consiste de siete ejemplares, infortunadamente todos son fragmentos de astas ninguno conserva la rama principal completa con sus puntas. El ejemplar más completo es el IHN-FG 2682 (Fig. 2) el cual conserva el cimiente (burr), la punta basal rota y parte de la rama hasta donde se ramifica la primera punta. Los ejemplares IHN-FG 2696, 2679, 2694 conservan la parte del cimiente, y unos cuantos centímetros de la rama principal (Fig. 3). Los ejempla- res IHN-FG 2695 y 2681 conservan la parte basal de la cimiente junto con parte de los frontales (Fig. 4), IHN-FG 680 es fragmento de una punta.

DISCUSIÓN

Las astas son la estructura “dura” más distintiva para la clasificación de los cérvidos, los dientes suelen ser conservadores por lo que no son usados para la iden- tificación en los cérvidos fósiles (Gustafson, 1985). De Figura 3. Base de asta izquierda de Odocoileus cf. O. virginianus, acuerdo a Gustafson (1985) hay dos caracteres que IHN-FG 2694, mostrando la cimiente. permiten identificar las astas pertenecientes al género Odocoileus: 1) la rama principal (porción del asta des- de el cimiente o pivote y la primera gran ramificación) Descripción de la especie. El venado de cola blanca forma una estructura curveada continua fuerte, la cur- es una especie de cérvido mediano, de cuello largo y va se aproxima a una hélice. 2) las otras puntas se dirigen relativamente grueso, de patas largas, hocico alarga- verticalmente del lado dorsal de la estructura princi- do y orejas grandes. Las astas se encuentran en la parte pal. Dicho autor sugirió que normalmente hay dos puntas superior de la cabeza, a la altura de las orejas, con una presentes en los adultos jóvenes y la presencia de una rama principal que se dobla hacia el frente y alrededor ramificación basal (basal tine) puede ser característica de cinco puntas verticales. Existe gran variación, del género, aunque estudios posteriores han demos- sobre todo de talla, en las diferentes subespecies. Pre- trado que esta estructura es muy variable. senta glándulas metatarsales y a diferencia de Cervus, no presenta caninos superiores. Gustafson (1985) separa O. hemionus y O. virginianus utilizando la proporción de un par de medidas, la to- Material fósil. Los ejemplares examinados están de- mada alrededor de la parte externa de la hélice desde positados en la Colección de fósiles (IHN-FG) del Instituto el cimiente (burr) hasta la punta más larga (L) y la lon- de Historia Natural de Tuxtla Gutiérrez, Chiapas y es- gitud de la primera gran ramificación desde su base tán catalogados con los siguientes números: IHN-FG- (T1). Esta propuesta se corroboró usando ejemplares 2679, parte proximal del asta izquierda; IHN-FG-2680, de las dos especies de Odocoileus depositados en fragmento distal del asta izquierda; IHN-FG-2681, base la Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de

294• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Presencia de Odocoileus (Artiodactyla, Cervidae) en el Pleistoceno de Chiapas, México

Figuras 4a y 4b. Fragmentos de astas de Odocoileus cf. O. virginianus, IHN-FG 2695 y 2681, que conservan parte del frontal.

Biología, de la Universidad Nacional Autónoma de El ejemplar IGM 1907, recolectado en San Luis Potosí, México (CNMA 18677, 24590, 5022, 24591 identifica- y asignado a cf. O. virginianus (Hernández-Junquera, dos como O. virginianus; CNMA 4170, 4045, 4044, 1977), consiste de un cráneo parcial con la cornamen- 9376 identificados como O. hemionus). Las astas de ta casi completa, las ramas están rotas en la porción O. hemionus son más robustas y grandes, y esto más distal, por lo que no se pudo obtener la longitud también se observa en la medida de los diámetros total (L). La medida del T1L, la gracilidad de las astas de la base de la rama principal a nivel del cimiente y, además que las ramas no se bifurcan como en (Cuadro 1). Infortunadamente las astas fósiles chiapa- O. hemionus, son evidencia de que se trata de necas son fragmentarias por lo que no fue posible tomar O. virginianus (Fig. 5). esas medidas, pero se tomaron algunas medidas que fueron comparadas con los ejemplares recientes como Con más de 40 especies, la familia Cervidae constitu- los diámetros del cimiente. ye la segunda familia de artiodáctilos más diversa

Cuadro 1. Medidas de los diámetros (mm) de la cimiente. Los acrónimos se explican en el texto.

IHN- IHN- IHN- IHN- IHN- IGM Odocoileus Odocoileus FG FG FG FG FG 1907 virginianus hemionus 2682 2696 2681 2694 2695 CNMA CNMA

Diámetro 25.5 23.05 22.16 15.49 27.2 23.5 32.7 35.25 máximo

Diámetro 25.65 20.48 26.21 16.02 20.71 25 30.9 41.75 mínimo

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •295 Marisol Montellano Ballesteros y Gerardo Carbot Chanona

Figura 5. Cráneo parcial y cornamenta casi completa de Odocoileus virginianus IGM 1907, recolectado en San Luis Potosí.

después de los bóvidos (Grubb, 1993). La familia es CONCLUSIONES muy diversa en tamaño, hábitat y comportamiento. Los cérvidos comparten una serie de sinapomorfías, que Al comparar los restos chiapanecos con el ejemplar IGM incluye la posesión de astas en los machos (Janis y 1907, identificado como O. virginianus, y con el ma- Scott, 1987). La clasificación e interrelación de los terial reciente de las dos especies de Odocoileus pre- cérvidos está en discusión (Gilbert et al., 2006); las sentes en México, es claro que, comparte la gracilidad evidencias tanto moleculares como paleontológicas y esbeltez con el venado de cola blanca. Si a esto le sugieren que la familia Cervidae se originó y tuvo su sumamos la distribución de esta especie, se añadiría radiación inicial en Asia Central y hacia finales del un elemento más para esta asignación. El hecho de que Mioceno (aproximadamente hace 5 millones de años) el material chiapaneco sea incompleto es un obstácu- llegó a Norteamérica y más tarde hubo varias migra- lo para aseverar rotundamente tal asignación por lo que ciones hacia América (Webb, 2000). Ya en América los se prefiere referir el material a O. cf. O. virginianus. Odocoileinae se diversificaron y ocuparon diferentes hábitats, desarrollando tolerancia a condiciones neotropicales. Después del establecimiento del puente panameño pudieron llegar a América del Sur AGRADECIMIENTOS donde tuvieron otra radiación adaptativa. El género Odocoileus ha sido un taxón exitoso ya que formó parte Agradecemos a Ernesto Ovalles Damián, Daniel Vázquez importante de las faunas del Cenozoico tardío de Bautista, Ana Silvia Núñez Vera y Marco A. Coutiño Norteamérica llegando hasta América del Sur. La pre- por su apoyo en campo y en la preparación del mate- sencia de la especie O. cf. O. virginianus en el Pleistoceno rial; las fotos fueron tomadas por el M. en C. René de Chiapas confirma la amplia distribución que ya Hernández. Este estudio es parte de los proyectos tenía esta especie en el pasado. “Reconstrucción Paleoambiental del Pleistoceno

296• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Presencia de Odocoileus (Artiodactyla, Cervidae) en el Pleistoceno de Chiapas, México

Superior de Chiapas” (FOMIX CHIS-2005-C03-020) y Cisneros, J. C. 2005. New Pleistocene Vertebrate Fau- “Rescate del Patrimonio Paleontológico y Fortaleci- na from El Salvador. Revista Brasileira de miento del Museo de Paleontología de Chiapas”, Paleontología 8: 239-255. financiado por el Gobierno del Estado de Chiapas. Finalmente agradecemos las sugerencias de un revi- Downs, T. 1956. Fossil vertebrates from Lago de Chapala, sor anónimo. Jalisco, México. XX Sesión Cd de México. Con- greso Geológico Internacional. Sección VII- Paleontología, Taxonomía y Evolución. p. 75-77.

LITERATURA CITADA Eaton, G. F. 1923. Vertebrate Fossils from the Mina Erupcion. American Journal Science. Serie 5, Vol. Álvarez, T., 1965. Catálogo paleomastozoológico mexi- VI, No. 33: 229-238. cano. Publicaciones, Departamento de Prehisto- Espinosa-Estrada, J. 1976. Excavaciones arqueológicas ria, Instituto Nacional de Antropología e Histo- en “El Bosque”. Instituto Geográfico Nacional, ria, México. p. 1-70. Managua. 76 p. Álvarez, T. 1969. Restos fósiles de mamíferos de Freudenberg, W. 1921. Geologie von Mexiko. Berlin. Tlapacoya, estado de México (Pleistoceno-Recien- p. 1-232. te). In A volume honoring Prof. E. Raymond Hall, Knox Jones (ed.). Miscelaneus Publications 51, Gazin, C. L. 1957. Exploration for the remains of giant University Kansas Museum Natural History. ground sloths in Panama. Smithsonian Institution p. 93-112. Annual Report, Publication 4772: 341-354.

Arita, H. T. y G. Rodríguez. 2004. Patrones geográfi- Gilbert, C., A. Roppiquet y A. Hassanin. 2006. cos de diversidad de los mamíferos terrestres de Mitochondrial and nuclear phylogenies of Cervidae América del Norte. Instituto de Ecología, UNAM. (Mammalia: Ruminantia): Systematics, morphology, Base de datos SNIB-Conabio proyecto Q068. and biogeography. Molecular Phylogenetics and México, D.F. Evolution 40: 101-117.

Arroyo-Cabrales, J. y O. J. Polaco. 2003. Caves and the Goldfuss, G.A. 1820. Handbuch der Zoologie; 2. Pleistocene vertebrate paleontology of México. Abtheilung. In Handbuch der Naturgeschichte zum In Ice age cave faunas of North America, Schubert, Gebrauch bei Vorlesungen. 3. Theil, 2. Abtheilung, B.W., J. I. Mead y R. W. Graham (eds). Indiana Dr. G.H. Schubert (ed) Verlag Johann Leonhard University Press y Denver Museum of Nature and Schrag, Nürnberg. XXIV+ 510 p. Science, Denver. p. 273-291. Grubb, P. 1993. Mammal Species of the World: A Arroyo-Cabrales, J., O. J. Polaco y E. Johnson. 2002. Taxonomic and Geographic Reference. In Wilson, La mastofauna del Cuaternario tardío en México. D.E., y D. M., Reeder (eds.). Smithsonian Institution In Avances en los estudios paleomastozoológicos Press, Washington and London. p. 384-392. en México, Montellano-Ballesteros, M. y J. Arroyo- Cabrales (coords.). Colección Científica, Instituto Gustafson, E.P. 1985. Antlers of Bretzia and Odocoileus Nacional de Antropología e Historia. p. 103-123. (Mammalia, Cervidae) and the evolution of New World Deer. Transactions of the Nebraska Castillo A., del. 1869. Saeugethierreste aus der Quartaer- Academy of Sciences XIII: 83-92. Formation des Hochthales von México (Clasifi- cación y datos sobre los mamíferos fósiles Hatt, R.1953. The Mammals. In Faunal and archaeological encontrados en el Valle de México). Zeitschrift researches in Yucatan Caves, Hatt, R.T., H.I. Fisher, der Deutschen Geologischen Gesellschaft 21: D.A. Langebartel y G.W. Braines (eds.). Cranbrook 479-483. Institute of Science Bulletin No. 33: 45-77.

Ceballos, G. y G. Oliva (coordinadores). 2005. Los ma- Hernández-Junquera, A. 1977. Fauna local Laguna de míferos silvestres de México. Fondo de Cultura la Media Luna; Pleistoceno tardío, Municipio Económica y Consejo Nacional de la Biodiversidad, de Río Verde, San Luis Potosí, México. Tesis de Colección Sección de Obras de Ciencia y Tecno- Licenciatura, Facultad de Ciencias, Universidad logía. 1986 p. Nacional Autónoma de México. México, D. F. 102 p.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •297 Marisol Montellano Ballesteros y Gerardo Carbot Chanona

Janis, C. M. y K. M. Scott. 1987. The interrelationships Shaw, Ch. A., F. Croxen III y D. Sussman. 2005. El Golfo of higher ruminant families with special emphasis de Santa Clara, Sonora, México. Field Guide 65 on the members of the Cervoidea. Bulletin Annual meeting Society of Vertebrate Paleontology. American Museum of Natural History 2893: 1-85. 33 p.

Kurtén, B. y E. Anderson. 1980. Pleistocene mammals Shaw, Ch. A. y H. G. McDonald. 1987. First record of of North America. Columbia University Press. 409 p. giant anteater (Xenarthra, Myrmecophagidae) in North America. Science 236: 186-188. Lorenzo, J. L. y L. Mirambell. 1981. El Cedral, San Luis Potosí, México. Un sitio con presencia humana Villa, B. y F. Cervantes. 2003. Los mamíferos de de más de 30,000 ap. X Congreso. Comisión XII, México. Grupo Editorial Iberoamérica S. A. El poblamiento de América. Coloquio, Evidencia de C. V. 140 p. arqueológica de la ocupación humana en Améri- ca anterior a 11,500 años ap. p. 111-124. Webb, S. D. y S. C. Perrigo.1984 Late Cenozoic vertebrates from Honduras and El Salvador. Owen R. 1848. On the archeotype and homologies of Journal of Vertebrate Paleontology 4: 237-254. the vertebrate skeleton. London: Van Voorst, Paternoster Row. 203 p. Webb, S. D. 1998. Cervidae and Bovidae. In Evolution of Tertiary Mammals of North America. Vol. 1. Pocock, R. I. 1923. On the external characters of Terrestrial Carnivores, Ungulates and Ungulate- Elaphurus, Hydropotes, Pudu and other Cervidae. like Mammals, Ch. Janis, K. Scott y L. Jacobs Proceedings of the Zoological Society (London) (eds.). Cambridge University Press. p. 508-510. p. 181-207. Webb, S. D. 2000. Evolutionary history of New World Rafinesque, C.S. 1832. Description of some of the fossil Cervidae. In Antelope, Deer, and relatives. Fossil teeth in a cave in Pennsylvania. Atlantic Journal Record, Behavioral Ecology, Systematics, and 1: 109-110. Conservation, E. Vrba y G.B. Scheller (eds.). Yale University Press, New Haven and London. Rufolo, S. 1998. Taxonomy and significance of the p. 38-64. Fossil Mammals of Lake Chapala, Jalisco, México. Tesis de Maestría, Department of Geology, Wheatley P. y D. Ruez. 2006. Pliocene Odocoileus from Brigham Young University. 146 p. Hagerman fossil beds National Monument, Idaho, and comments on the taxonomic status of Shaw, Ch. 1981. The Middle Pleistocene El Golfo local Odocoileus brachyodontus. Journal of Vertebrate fauna from northwestern Sonora, Mexico. Tesis Paleontology 26: 462-465. Maestría. California State University, Long Beach. 140 p. Zimmerman, E.A. 1780. Geographische Geschichte des Menschen und der vierfüssigen Thiere. In der Weygandschen Buchhandlung, Leipzig 2: 1-432.

298• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Systematics and conservation status of the pocket gophers of México

Sistemática y estado de conservación de las tuzas de México

Mark S. Hafner1* and David J. Hafner2

Abstract. Pocket gophers reach their highest diversity tados en la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA), in México, which contains 18 species representing all han resultado en cambios taxonómicos sustanciales en 6 extant genera in the family Geomyidae. Recent la familia, incluyendo el reconocimiento de 4 nuevas systematic investigations of pocket gophers, based especies (Cratogeomys planiceps, C. goldmani, largely on specimens deposited in the Colección Na- C. perotensis, y C. fulvescens), la colocación en sino- cional de Mamíferos (CNMA), have resulted in major nimia de Pappogeomys alcorni con P. bulleri, y la re- taxonomic changes in the family, including recognition ducción de 4 especies adicionales (C. tylorhinus, of 4 new species (Cratogeomys planiceps, C. goldmani, C. neglectus, C. zinseri, y C. gymnurus) a sinónimos C. perotensis, and C. fulvescens), placement of de C. fumosus. Análisis moleculares y cromosómicos Pappogeomys alcorni in synonymy with P. bulleri, and preliminares sugieren que existen especies morfológicas placement of 4 additional species (C. tylorhinus, C. crípticas dentro de Thomomys umbrinus y Orthogeomys neglectus, C. zinseri, and C. gymnurus) in synonymy grandis. Seis tuzas mexicanas (Geomys tropicalis, with C. fumosus. Preliminary molecular and chromosomal O. cuniculus, O. lanius, P. bulleri alcorni, Zygogeomys analyses suggest that morphologically cryptic species trichopus, y las poblaciones “neglectus” de C. fumosus exist within Thomomys umbrinus and Orthogeomys tylorhinus) están actualmente consideradas como grandis. Six Mexican pocket gophers (Geomys en peligro o vulnerables a la extinción. El estado de tropicalis, O. cuniculus, O. lanius, P. bulleri alcorni, conservación de cada una de estas formas debe ser Zygogeomys trichopus, and the “neglectus” population revisado a la luz de estos cambios taxonómicos, con- of C. fumosus tylorhinus) are currently listed as siderando las modificaciones en el hábitat inducidas endangered or vulnerable to extinction. The conservation por los seres humanos que podrían incrementar o dis- status of each of these taxa should be reviewed in minuir sus posibilidades de sobrevivencia. light of these taxonomic changes as well as recent human-induced habitat changes that may increase or Palabras clave: ADN, Geomyidae, cambio de hábitat, decrease their likelihood of survival. análisis moleculares, Rodentia, diversidad de especies.

Key words: DNA, Geomyidae, habitat change, molecular analyses, Rodentia, species diversity INTRODUCTION Resumen. Las tuzas alcanzan su más alta diversidad en México, se pueden encontrar 18 especies que re- Pocket gophers reach their highest diversity in Méxi- presentan los 6 géneros existentes de la familia co and are known from every state in the Republic Geomyidae. Investigaciones sistemáticas recientes de (Fig. 1). Although the fossil record of geomyids is tuzas, basadas en gran parte en especimenes deposi- scanty in México (Whalert and Souza, 1988), most lines

1 Department of Biological Sciences and Museum of Natural Science, Louisiana State University, Baton Rouge, Louisiana, 70803, USA. 2 Museum of Southwestern Biology, University of New Mexico, Albuquerque, New Mexico, 87131, USA. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •301 Mark S. Hafner and David J. Hafner

Figure 1. Geographic distribution of 6 genera and 18 species of pocket gophers in México. A) tribe Thomomyini; B) tribe Geomyini. Note that broad geographic overlap is present between, but not within, the 2 tribes. Taxonomy reflects recent changes based on molecular analyses of pocket gopher relationships. C. = Cratogeomys; G. = Geomys; O. = Orthogeomys; P. = Pappogeomys; T. = Thomomys; Z. = Zygogeomys.

302• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Systematic and conservation status of the pocket gophers of México of evidence suggest that pocket gophers originated MATERIALS AND METHODS in México and underwent a rapid phyletic radiation approximately 5 million years ago (Spradling et al., This study is confined to rodents of the family Geomyidae 2004; Hafner et al., 2005). As the only fossorial known to occur in México. Taxonomy follows Patton herbivore in North America, pocket gophers are agri- (2005), except where updated by research published cultural pests over much of their geographic range. Their since 2005. The geomyid phylogeny presented in this distribution, however, is typically patchy and local study summarizes the majority opinion on relationships populations are usually small (<20 individuals), even among pocket gophers based on results of several recent in areas of seemingly homogeneous vegetation, whether systematic studies, all based primarily or exclusively native or introduced. on molecular data. Individual datasets were considered consistent with nodes in the tree even if terminal taxa The patchy distribution of pocket gophers is commonly in the original study included non-Mexican geomyid viewed as the driving force behind their unusually species. The conservation status of mammalian species high levels of morphologic, chromosomal, and genetic changes frequently; the conservation classifications variation (Patton, 1990). Conspecific populations of species included in this study come from the most of pocket gophers separated by only a few kilometers recent (2006) IUCN listing. Ceballos and Oliva (2005) can differ markedly in size and color (generally provide photographs, distribution maps, and summaries responding to food availability, soil type, and of the biology and conservation status of Mexican other habitat characteristics; Krupa and Geluso, 2000; geomyid species recognized prior to 2005. Patton and Brylski, 1987), and adjacent populations can show levels of genetic and chromosomal differen- tiation often measured between species in other mammalian genera (Smith and Patton, 1980; Hafner RESULTS et al., 1987). The phylogeny of Mexican pocket gophers (Fig. 2) Before analytic tools were available to measure genetic shows a general consensus of geomyid relationships variation in natural populations of pocket gophers, documented in recent studies (Patton and Yang, 1977; their patchy distribution and extreme exomorpholgical Hafner, 1982; Honeycutt and Williams, 1982; Hafner and variation were viewed as evidence of rampant speciation Barkley, 1984; Davis et al., 1971; Davis, 1986; Hafner resulting from geographic isolation. As a result, more et al., 1987, 2004, 2005; Qumsiyeh et al., 1988; DeWalt than 40 species were described in the genus Thomomys et al., 1993; Smith, 1998; Jolley et al., 2000; Monterrubio alone (Bailey, 1915). As genetic tools became available et al., 2000; Demastes et al., 2002, 2003; Spradling et to systematic mammalogists, it soon became clear that al., 2004; Sudman et al., 2006; Hafner et al., 2008) and the typically high level of genetic differentiation provides an index of the strength of support for indi- between pocket gopher populations often was not vidual nodes in the tree. Nodes that are supported by accompanied by reproductive isolation. Thus, genetic a large number of datasets are much more likely to reflect methods, including chromosomal and molecular actual relationships than nodes supported by few or methods, have had a profound influence on our no datasets. The only deep node in the tree that receives understanding of pocket gopher relationships, resulting strong support is that separating the tribes Thomomyini in extensive systematic revisions of the Mexican pocket (Thomomys only) from the tribe Geomyini (all other extant gophers. Most of these revisions have depended genera of pocket gophers). All other basal nodes are heavily on specimens of pocket gophers deposited in supported by only a few datasets and could be refuted the Colección Nacional de Mamíferos (CNMA). in future analyses. Terminal branches show the number In this article, we review and synthesize the most recent of molecular datasets that support recognition of in- systematic revisions of Mexican pocket gophers. dividual species. Support for terminal branches ranges We also consider how these taxonomic revisions from very strong for Zygogeomys trichopus to null for may affect the conservation status of 5 taxa of pocket Orthogeomys lanius and O. cuniculus, neither of which gophers currently listed by the International Union for has been investigated using molecular methods. the Conservation of Nature and Natural Resources Six taxa belonging to 5 genera of Mexican pocket gophers (IUCN, 2006) as extremely endangered, endangered, or (Geomys tropicalis, Orthogeomys cuniculus, O. lanius, vulnerable to extinction in México. Pappogeomys (= Cratogeomys) neglectus, P. alcorni, and Zygogeomys trichopus) currently are listed by IUCN (2006) as extremely endangered, endangered, or vulnerable to extinction.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •303 Mark S. Hafner and David J. Hafner

Figure 2. Dendrogram of pocket gopher relationships reflecting the consensus of opinion among multiple studies, most of which used molecular methods. Branch lengths have no meaning. Numbers on terminal branches indicate the kinds of datasets (see inset) that support recognition of individual species. Numbers on interior branches indicate support for individual nodes. Branches supported by multiple datasets are more likely to reflect actual relationships than branches with little or no support. 1= mtDNA (cytochrome-b); 2= mtDNA (cytochrome oxidase I); 3 = mtDNA (restriction sites); 4 = mtDNA (12S ribosomal RNA); 5 = nuclear DNA (α-fibrinogen); 6 = nuclear DNA (recombination activating gene I); 7 = allozymes; 8 = chromosomes; and 9 = comparative immunology.

DISCUSSION Thomomys bottae is represented in México by eastern (Sierra Madre Oriental) and northwestern (Baja This discussion will begin with a review of the current California peninsula, Sonora, and Sinaloa) populations systematic and conservation status of the 6 genera and that are independent southerly projections into 18 species of Mexican pocket gophers, followed by an México from the southwestern United States (Patton overview of pocket gopher diversity and conservation and Smith, 1990). The 2 most recent investigations of status in México. Mexican Thomomys (Castro-Campillo and Ramírez- Pulido, 2000; Trujano-Alvarez and Álvarez-Castañeda, Two species and 72 subspecies of the genus Thomomys 2007) reduced the number of subspecies in the TMVB occur in México (Fig. 1; Table 1). Hafner et al. (1987) from 8 to 2 named forms and in the lowlands of Baja examined allozyme variation in T. umbrinus and concluded California Sur from 6 to 2 subspecies, respectively. that this species may include several cryptic species, including potential species from the northern desert Mexican species of Cratogeomys have been the subject of Chihuahua, central plateau (including the Trans- of several recent systematic revisions based primarily Mexican Volcanic Belt [TMVB]), northern Sierra Ma- on molecular data. Cratogeomys of the TMVB (the dre Occidental, southern Sierra Madre Occidental, and C. gymnurus species group of Russell, 1968) were coastal Pacific lowlands (Sinaloa and Nayarit). Ongoing investigated by Demastes et al. (2002) and Hafner molecular studies confirm the genetic distinctiveness et al. (2004). Hafner et al. (2004) renamed this group of these T. umbrinus clades, but resolution of their the C. fumosus species group and reduced the number taxonomic status requires additional investigation. of species from 5 to 2 (Fig. 1) and the number of

304• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Systematic and conservation status of the pocket gophers of México

Table 1. Historical perspective on the number of recognized species (and subspecies) of pocket gophers (family Geomyidae) in México. 1 Bailey (1915); 2 Hall and Kelson (1959), Russell (1968); 3 Castro-Campillo and Ramírez-Pulido (2000), Hafner et al. (2004), Hafner et al. (2005), Hafner et al. (2008), Hafner et al (2009), Sudman et al. (2006), Trujano-Alvarez and Álvarez-Castañeda, 2007, 4 Additional species may soon be recognized based on new genetic evidence; 5 Number of subspecies likely to be reduced based on new genetic evidence; 6 Cratogeomys was recognized at the subgeneric level by Russell (1968) and Hall (1981); 7 Although 7 species of Cratogeomys are recognized in this and the previous time period, only 3 species are shared between the 2 time periods.

Genus Early 20th Century1 Mid-20th Century2 Early 21st Century3 Thomomys 14 (23) 2 (75) 2 (62)4, 5 Cratogeomys 11 (12) 7 (37) 6 7 (12) 7 Geomys 2 (2) 3 (3) 3 (3) Orthogeomys 4 (4) 4 (22) 4 (22) 4 Pappogeomys 2 (2) 2 (9) 1 (5) Zygogeomys 1 (1) 1 (2) 1 (2) Total number of taxa: 34 (44) 19 (148) 18 (106) Total exclusive of Thomomys: 20 (21) 17 (73) 16 (44)

subspecies from 12 to 5 named forms. Among the 4 species because of conflicting evidence based on chromosomal synonymized under C. fumosus was C. neglectus and mtDNA restriction site data (Davis, 1986; Davis (the Querétaro pocket gopher; León et al., 2001), et al., 1971; Qumsiyeh et al., 1988). Sudman et al. (2006) which currently is listed as critically endangered speculated that future systematic investigations that (as Pappogeomys neglectus) by the International include G. tropicalis and all subspecies of G. personatus Union for the Conservation of Nature and Natural should help clarify the systematic status of G. tropicalis. Resources (IUCN, 2006). Now that neglectus is Geomys tropicalis currently is considered vulnerable recognized as a disjunct population of C. fumosus to extinction (IUCN, 2006), and our field observations tylorhinus (Monterrubio et al., 2000; Hafner et al., 2004), strongly support this contention. Populations today the IUCN and Secretaría de Medio Ambiente y Recur- appear to be confined to the increasingly urbanized sos Naturales (SEMARNAT) may wish to reconsider region just south of Altamira, Tamaulipas. its conservation status. The systematic status of the 4 species and 22 subspecies Phylogenetic relationships among pocket gophers of of Orthogeomys in México have not been investigated the C. castanops group (C. castanops, C. merriami, using molecular methods. Two of the currently and allies) were investigated in 2 recent molecular recognized species, O. cuniculus and O. lanius, are analyses (Hafner et al., 2005; Hafner et al., 2008). known only from their type localities (Fig. 1) and, to Cratogeomys castanops, which was previously our knowledge, these species have not been captured recognized as a single species with 26 subspecies since their original captures in 1905 (O. cuniculus is (Russell, 1968), was revised by Hafner et al. (2008) to currently listed as critically endangered [IUCN, 2006]). include 2 species (C. castanops and C. goldmani), each We suspect that both species are extinct. The other 2 containing 2 subspecies; all 4 subspecies occur in species in this genus, O. grandis and O. hispidus, are México. Phylogenetic relationships among populations widespread in the lowlands of México (Fig. 1); our of C. merriami were reviewed by Hafner et al. (2005), recent chromosomal survey of O. grandis suggests who determined that C. merriami is actually a composite that this species is a composite of multiple species. of 3 biological species, C. merriami, C. perotensis, and C. fulvescens. Four of the 7 subspecies of C. merriami Russell (1968) recognized 2 species and 9 subspecies recognized by Russell (1968) were placed in synonymy of pocket gophers in the genus Pappogeomys. One of by Hafner et al. (2005). these species, P. alcorni, is known from only 4 specimens (2 of which lack cranial material), and the specimen The 3 species of Geomys that occur in México (G. collected most recently (in 1966) is represented by a arenarius, G. personatus, and G. tropicalis) were skin only (CNNA 26219). The type locality of P. alcorni included in a molecular-based phylogenetic analysis (near Mazamitla, Jalisco) has been converted to of Geomys by Sudman et al. (2006). Sudman and his agricultural fields, and the much larger pocket gopher colleagues showed G. tropicalis to be closely related C. fumosus is now abundant in the region. Demastes to certain subspecies of G. personatus based on et al. (2003) examined cranial variation in Pappogeomys mitochondrial DNA (mtDNA) evidence, but they and determined that P. alcorni was indistinguishable refrained from synonymizing tropicalis under personatus from P. bulleri based on the 12 characters examined.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •305 Mark S. Hafner and David J. Hafner

Demastes and his colleagues also sequenced DNA other regions. This could explain why the latitudinal extracted from the skin of a specimen of P. alcorni (from belt containing the TMVB is the pinnacle of pocket Russell’s [1968] type series) and concluded, based on gopher diversity, containing representatives of 5 of the the combined morphologic and genetic evidence, that 6 extant genera of pocket gophers. But the latitudinal P. alcorni should be recognized as a geographically belt containing the TMVB also shows incredible isolated subspecies of P. bulleri. A recent molecular ecological and physiographic diversity, including the analysis of Pappogeomys by Hafner et al. (2009) Nearctic–Neotropical transition and confluence of 3 major included samples of P. bulleri from throughout its habitat types (boreal forest, high desert, and tropical geographic range (Fig. 1) and showed that patterns forest) augmented by high topographical relief. Thus, of genetic relatedness are strongly discordant with it is possible that the high diversity and endemism in current subspecies boundaries as originally recognized pocket gophers of the TMVB, a trait that is shared by Russell (1968). As a result, the number of subspecies with other animal and plant groups in this region (e.g., of P. bulleri (Table 1) was reduced in from 9 to 5 and Ramamoorthy et al., 1993; Strattersfield et al., the geographic boundaries of these subspecies were 1998), is a direct response to the varied ecological be revised to reflect patterns of genetic relatedness. and physiographic characteristics of the TMVB. The authors recently discovered what appear to be Finally, it is likely that the population biology of pocket healthy populations of P. bulleri alcorni near the type gophers, which involves generally small populations locality of the subspecies. restricted to isolated patches of friable soil, is conducive to phyletic diversification via allopatric speciation. The monotypic genus Zygogeomys was described by Clearly, these potential explanations for high diversity Merriam (1895) from 4 isolated localities in the Sierra and endemism of pocket gophers in México are Madre Michoacán and today remains the most isolated, not mutually exclusive, so it is reasonable to conclude poorly known, and enigmatic member of the family that each has contributed in some way to the diversity Geomyidae. Hafner and Hafner (1982) described the and endemism we see today. unusual earthen mounds produced by Z. trichopus (the mounds are conical in shape and most lack a terminal Pocket gophers show remarkable diversity in body size opening or plug) and suggested that Zygogeomys may and fur coloration, even over relatively small geographic differ ecologically from other geomyids. Hafner distances. Mammalogists of the early 20st Century, and Barkley (1984) examined allozyme variation in having no way to determine the genetic basis of these the 3 surviving populations of Z. trichopus (the species traits, considered them to be species-level characteristics. is extirpated at its type locality of Nahuatzen, This view resulted in the naming of 34 species of Michoacán) and found extremely low heterozygosity Mexican pocket gophers, most of these in the genera within each population and complete absence of protein Thomomys and Cratogeomys (Table 1). Mammalogists differentiation among the populations. Hafner and of the mid-20th Century, who had access to a larger number Barkley (1984) suggested that the small and isolated of pocket gopher specimens from an increased number populations of Z. trichopus potentially were threatened of localities, began to appreciate the high level of by encroachment of Cratogeomys into higher elevations morphological diversity contained within a single as a result of deforestation. The Mexican government species. As a result, the number of geomyid species responded by listing Z. trichopus as endangered, a status in México was reduced by nearly 50% during the that it retains today (IUCN, 2006). We recently observed mid-20th Century to very near its present level of Z. trichopus near the small town of Tancítaro, Michoacán 18 species. Coincident with this reduction in number finding it to be abundant in the vast avocado (Persea of geomyid species during the mid-20th Century was americana) orchards planted in this region. an explosive (3-fold) increase in number of subspecies recognized (Table 1). Recognition of such a large number Pocket gophers show high levels of both diversity and of pocket gopher subspecies (> 300 within Thomomys endemism in México. All 6 extant genera of geomyids alone) was criticized as abuse of the subspecies concept occur in México, and 2 of these 6 (and 11 of the 18 by Simpson (1961), and recent studies (e.g., Castro- species of pocket gophers in México) are endemic to Campillo and Ramírez-Pulido, 2000; Trujano-Alvarez and the country. It is likely that this high diversity and Álvarez-Castañeda, 2007; Hafner et al., 2008; Hafner endemism results from a combination of factors that et al., 2009) have reduced considerably the number of influence organismal diversification, including time subspecies within geomyid species. Our ongoing since origin, topography and climate of the regions molecular-based studies of Mexican species of inhabited, and population biology of the organisms Thomomys, Orthogeomys, and Pappogeomys likely will themselves. If geomyids originated in México, as reduce further the number of recognized subspecies suggested by Russell (1968), then the family has had in these taxa. a longer period of time to diversify there compared to

306• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Systematic and conservation status of the pocket gophers of México

CONCLUSIONS Demastes, J. W., T. A. Spradling, M. S. Hafner, D. J. Hafner, and D. L. Reed. 2002. Systematics The conservation status of pocket gophers in México and phylogeography of pocket gophers in the is generally good. Of the 6 taxa listed as endangered genera Cratogeomys and Pappogeomys. Molecular or vulnerable in México, P. bulleri alcorni appears to Phylogenetics and Evolution 22: 144-154. be doing well. C. neglectus can now be considered as DeWalt, T. S., P. D. Sudman, M. S. Hafner, and S. K. a potentially threatened population of the widespread Davis. 1993. Phylogenetic relationships of pocket subspecies C. fumosus tylorhinus, Z. trichopus appears gophers (Cratogeomys and Pappogeomys) based to be doing well (at least at 1 of its 3 known localities), on mitochondrial DNA cytochrome b sequences. and the status of O. cuniculus and O. lanius remains Molecular Phylogenetics and Evolution 2: 194-204. unknown. The sixth species, G. tropicalis, although listed only as “vulnerable” by the IUCN (2006), may Hafner, D. J., M. S. Hafner, G. L. Hasty, T. A. Spradling, be in eminent danger of extinction and, in our opinion, and J. W. Demastes. 2008. Evolutionary should be studied soon to reassess its conservation relationships of pocket gophers (Cratogeomys status. castanops species group) of the Mexican Altiplano. Journal of Mammalogy 89: 190-208. Hafner, M. S. 1982. A biochemical investigation of geomyoid systematics (Mammalia: Rodentia). ACKNOWLEDGMENTS Zeitschrift für Zoologie Systematik und Evolutionsforschung 20: 118-130. We thank Fernando A. Cervantes, Yolanda Hortelano M., and the staff and students of CNMA for their Hafner, M. S. and L. J. Barkley. 1984. Genetics and na- enthusiastic support of our research on the mammals tural history of a relictual pocket gopher, of México. Without their assistance, advice, and Zygogeomys (Rodentia: Geomyidae). Journal of friendship, this research would not have been possible. Mammalogy 65: 474-479. Hafner, M. S. and J. C. Hafner. 1982. Structure of surface mounds of Zygogeomys (Rodentia: Geomyidae). Journal of Mammalogy 63: 536-538. LITERATURE CITED Hafner, M. S., J. C. Hafner, J. L. Patton, and M. F. Smith. Bailey, V. 1915. Revision of the pocket gophers of 1987. Macrogeographic patterns of genetic the genus Thomomys. North American Fauna differentiation in the pocket gopher Thomomys 39: 1-136. umbrinus. Systematic Zoology 36: 18-34. Castro-Campillo, A. and J. Ramírez-Pulido. 2000. Hafner, M. S., T. A. Spradling, J. E. Light, D. J. Hafner, Systematics of the smooth-toothed pocket and J. R. Demboski. 2004. Systematic revision gopher, Thomomys umbrinus, in the Mexican of pocket gophers of the Cratogeomys gymnurus Transvolcanic Belt. American Museum Novitates species group. Journal of Mammalogy 85: 3297: 1-37. 1170-1183. Ceballos, G. y G. Oliva (eds.). 2005. Los mamíferos Hafner, M. S., J. E. Light, D. J. Hafner, S. V. Brant, silvestres de México. Comisión Nacional para T. A. Spradling, and J. W. Demastes. 2005. el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad Cryptic species in the Mexican pocket gopher y Fondo de Cultura Económica, México, D. F. Cratogeomys merriami. Journal of Mammalogy 986 p. 86: 1095-1108. Davis, B. L., S. L. Williams, and G. López. 1971. Hafner, M. S., D. J. Hafner, J. W. Demastes, G. L. Hasty, Chromosomal studies of Geomys. Journal of J. E. Light, and T. A. Spradling. 2009. Evolutionary Mammalogy 52: 616-620. relationships of pocket gophers of the genus Pappogeomys (Rodentia: Geomyidae). Journal of Davis, S. K. 1986. Population structure and patterns Mammalogy 90: 47-56. of speciation in Geomys: an analysis using mitochondrial and ribosomal DNA. Ph.D. Hall, E. R. and K. R. Kelson. 1959. The mammals of North dissertation, Washington University, St. Louis, America.Ronald Press, New York, New York. Missouri. 1083 p. Demastes, J. W., A. L. Butt, M. S. Hafner, and J. E. Light. Hall, E. R. 1981. The Mammals of North America. 2nd. 2003. Systematics of a rare species of pocket Ed. John Wiley and Sons, New York, U.S.A. gopher, Pappogeomys alcorni. Journal of 1: 1-600+90. Mammalogy 84: 753-761.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •307 Mark S. Hafner and David J. Hafner

Honeycutt, R. L. and S. L. Williams. 1982. Genic Ramamoorthy, T. P., R. Bye, A. Lot, and J. Fa (eds.). differentiation in pocket gophers of the genus 1993. Diversidad biológica de México. Orígenes Pappogeomys, with comments on intergeneric y distribución. Instituto de Biología, Universidad relationships in the subfamily Geomyinae. Journal Nacional Autónoma de México, México D.F. of Mammalogy 63: 208-217. 792 p. IUCN 2006. 2006 IUCN Red List of Threatened Species. Russell, R. J. 1968. Revision of pocket gophers of the http://www.iucnredlist.org. Available only on genus Pappogeomys. University of Kansas Publi- the Internet. Downloaded 1 September 2007. cations, Museum of Natural History 16: 581-776. Jolley, T. W., R. L. Honeycutt, and R. D. Bradley. 2000. SEMARNAT (Secretaría de Medio Ambiente y Phylogenetic relationships of pocket gophers Recursos Naturales) 2002. Norma Oficial (genus Geomys) based on the mitochondrial 12S Mexicana: NOM-059-ECOL-2001. Protección rRNA gene. Journal of Mammalogy 81: 1025-1034. Ambiental-especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y Krupa, J. J. and K. N. Geluso. 2000. Matching the especificaciones para su inclusión, exclusión color of excavated soil: cryptic coloration o cambio- Lista de especies en riesgo. Diario in the plains pocket gopher (Geomys bursarius). Oficial de la Federación. Segunda Sección. Journal of Mammalogy 81: 86-96. Mamíferos 6 de marzo, p 136-147. León, L., T. C. Monterrubio, and M. S. Hafner. 2001. Crato- Simpson, G. G. 1961. Principles of Animal Taxonomy. geomys neglectus. Mammalian Species 685: 1-4. Columbia University Press, New York. 247 p. Merriam, C. H. 1895. Monographic revision of the pocket Smith, M. F. 1998. Phylogenetic relationships and gophers, family Geomyidae (exclusive of the species geographic structure in pocket gophers in the of Thomomys). North American Fauna 8: 1-220. genus Thomomys. Molecular Phylogenetics and Monterrubio, T., J. W. Demastes, L. León-Paniagua, Evolution 9: 1-14. and M. S. Hafner. 2000. Systematic relationships Smith, M. F. and J. L. Patton. 1980. Relationships of of the endangered Querétaro pocket gopher pocket gopher (Thomomys bottae) populations (Cratogeomys neglectus). Southwestern Naturalist of the lower Colorado River. Journal of 45: 249-252. Mammalogy 61: 681-696. Patton, J. L. 1990. Geomyid evolution: the historical, Spradling, T. A., S. V. Brant, M. S. Hafner, and selective, and random basis for divergence patterns C. J. Dickerson. 2004. DNA data support a rapid within and among species. In Evolution of radiation of pocket gopher genera (Rodentia: subterranean mammals at the organismal and Geomyidae). Journal of Mammalian Evolution 11: molecular levels, Nevo, E. and O. A. Reig (eds.). 105-125. Wiley-Liss, New York. p. 49-69. Strattersfield, A. J., M. J. Crosby, A. J. Long, and D. Patton, J. L. 2005. Family Geomyidae. In Mammal species C. Wege. 1998. Endemic bird areas of the world, of the world, Wilson, D. E. and D. M. Reeder (eds.). priorities for biodiversity conservation. Birdlife Third Edition. Johns Hopkins University press, Conservation Series, No. 7. Birdlife International, Baltimore, Maryland. p. 859-870. Cambridge, United Kingdom. 846 p. Patton, J. L. and P. V. Brylski. 1987. Pocket gophers in Sudman, P. D., J. K. Wickliffe, P. Horner, M. J. Smolen, alfalfa fields: causes and consequences of habitat- J. W. Bickham, and R. D. Bradley. 2006. Molecular related body size variation. American Naturalist systematics of pocket gophers of the genus 130: 493-506. Geomys. Journal of Mammalogy 87: 668-676. Patton, J. L. and M. F. Smith. 1990. The evolutionary Trujano-Alvarez, A. L. and S. T. Álvarez-Castañeda. dynamics of the pocket gopher Thomomys 2007. Taxonomic revision of Thomomys bottae in bottae, with emphasis on California populations. the Baja California Sur lowlands. Journal of University of California Publications in Mammalogy 88: 343-350. Zoology 123: 1-161. Wahlert, J. H. and R. A. Souza. 1988. Skull morphology Patton, J. L. and S. Y. Yang. 1977. Genetic variation in of Gregorymys and relationships of the Entopty- Thomomys bottae pocket gophers: macro- chinae (Rodentia, Geomyidae). American Museum geographic patterns. Evolution 31: 697-720. Novitates 2922: 1-13. Qumsiyeh, M. B., C. Sanchez-Hernandez, S. K. Davis, J. C. Patton, and R. J. Baker. 1988. Chromosomal evolution in Geomys as revealed by G- and C-band analysis. Southwestern Naturalist 33: 1-13.

308• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular del sexo utilizando ADN fecal y la conservación del conejo zacatuche (Romerolagus diazi)

Molecular identification of sex using faecal DNA in the conservation of the zacatuche rabbit (Romerolagus diazi)

* Fernando A. Cervantes1, Cecilia Arana Acosta1 y Rogelio A. Alonso Morales2

Resumen. La obtención de muestras biológicas por provide important information to biological conservation, medio de técnicas no invasivas combinada con el uso particularly dealing with taxa of difficult capture such de herramientas genéticas proporcionan información as the zacatuche rabbit (Romerolagus diazi). The importante para la conservación biológica, particular- management and protection actions of this endangered mente de especies de difícil captura y cuyo sexo es species require to know the gender of the individuals. difícil de distinguir. Tal es el caso del conejo zacatuche Therefore, the aim of this project was the molecular (Romerolagus diazi), especie amenazada cuyo mane- identification of the sex of wild specimens of the jo y protección requiere distinguir el sexo de los indi- zacatuche. DNA was extracted from liver samples and viduos. El objetivo de este trabajo fue, entonces, la faecal pellets, and a DNA fragment of the Sry gene was identificación molecular del sexo de individuos silvestres amplified from male individuals. Results showed that del zacatuche. Se utilizaron muestras de hígado y ex- specific primers succesfully amplified such fragment cremento como fuente de ADN, del cual se amplificó consequently the sex of wild specimens was positively un fragmento del gen Sry del cromosoma Y en ejem- identified. These procedures may be used in conservation plares del sexo masculino. Los resultados mostraron actions of the zacatuche rabbit both in the wild and in que primers específicos amplificaron positivamente dicho management actions under captive conditions. This fragmento con lo cual se identificó exitosamente el sexo research supports that faecal pellets are a potential de ejemplares silvestres. Estos procedimientos podrán source of important genetic information, easy to obtain, ser aplicados en acciones de conservación del conejo and of importance in biological conservation. zacatuche en estado silvestre y en planes de manejo en condiciones de cautiverio; se confirma que los Key words: Sry gene, Conservation Genetics, Leporidae, excrementos son una fuente potencial de información Lagomorpha, México. genética importante, de fácil acceso y de impacto en la conservación biológica.

Palabras clave: Gen Sry, Genética de la Conserva- INTRODUCCIÓN ción, Leporidae, Lagomorpha, México. El conejo zacatuche (Romerolagus diazi) es un mamí- Abstract: Obtaining biological samples using fero pequeño que habita en las montañas boscosas del non-invasive techniques along with genetics tools centro de México. Este conejo tiene características

1 Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado Postal 70-153, C.P. 04510, México, Distrito Federal. 2 Departamento de Genética y Estadística, Facultad de Medicina Veterinaria y Bioestadística, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado Postal 70-483, C.P. 04510, México, Distrito Federal. * Correspondencia: [email protected]

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •309 Fernando A. Cervantes, Cecilia Arana Acosta y Rogelio A. Alonso Morales

morfológicas que lo distinguen fácilmente de otros que un zacatuche deposita sus excrementos en el mis- conejos silvestres (género Sylvilagus). Su tamaño es mo lugar donde se alimenta (Cervantes y Martínez, 1996). pequeño pues en promedio mide 30 cm de longitud y Por lo tanto, como en otros mamíferos (Kohn y Wayne, pesa 400 g. Tiene orejas cortas y casi redondas y su 1997), las letrinas deben desempeñar un papel impor- cola es tan corta que no es visible. El color de su pelo tante en su organización social. es pardo oscuro de tonalidad homogénea en sus re- giones dorsales (Cervantes y González, 1996). Los excrementos del zacatuche son muestras biológi- cas abundantes y de fácil acceso. Desafortunadamen- Además de ser una especie importante en la estructu- te, se han estudiado poco y no se ha explotado su po- ra y funcionamiento de su ecosistema, bosque de pino tencial para generar información que ayude a la con- con piso de zacatón a elevaciones de alrededor de 3,000 servación de la especie. En contraste, otros estudios m (Cervantes y Martínez, 1996), es una de las espe- han demostrado la relevancia del uso de métodos no cies con la distribución geográfica más pequeña del invasivos para la obtención de información biológica, país, aproximadamente 386 km2 (Velázquez, 1994). El área particularmente genética (Heymann et al., 2004), en el que ocupa corresponde a zonas limítrofes entre el Dis- estudio de especies de difícil acceso. trito Federal y los Estados de México, Puebla y Morelos y se encuentra muy fragmentada debido a la elimina- En la actualidad, muestras biológicas del tipo de pelo, ción de su hábitat. Este fenómeno, la ocurrencia de plumas o excrementos obtenidas a través de métodos incendios y la cacería ilegal han provocado la dismi- no invasivos proveen de una fuente de ADN sin te- nución de sus poblaciones (Cervantes et al., 1990). ner que capturar o molestar al animal (Taberlet et al., 1999), que en conjunto con técnicas moleculares pro- En consecuencia el gobierno federal mexicano y orga- porcionan herramientas genéticas para estudios nismos internacionales han considerado a esta espe- ecológicos y de conservación de la fauna silvestre (Farrell cie en peligro de extinción (AMCELA, 2008; Luiselli et al., 2000; Kurose et al., 2005; Del Río, 2007). Los Fernández, 2002). Por lo tanto, es una de las especies excrementos son generalmente fáciles de colectar prioritarias para su conservación, pero desafortunada- y usualmente contienen células del intestino de mente, el conocimiento biológico de esta especie es donde es posible obtener ADN y amplificar copias aún insuficiente para tomar acciones apropiadas. In- de fragmentos específicos. Por lo tanto, el análisis de formación básica como cuántos individuos forman una excrementos colectados de forma no invasiva permite colonia, su edad y sexo, aún es desconocida; su ali- identificar al individuo, su sexo, la especie y el linaje mentación y reproducción en condiciones naturales filogenético al que pertenece. Sin duda, estos proce- también han sido poco estudiadas. El conocimiento de dimientos para obtener dicha información son una estos parámetros es básico si se desea entender la alternativa para la conservación biológica de diversas estructura y funcionamiento de las colonias silvestres especies de fauna que son de difícil acceso por diver- y el de las mantenidas en cautiverio en zoológicos del sas razones. Distrito Federal (Del Río, 2007). Aunado a esto, la captura de ejemplares silvestres vivos por parte de los inves- En el caso del zacatuche, los individuos adultos, hembras tigadores ha sido una tarea difícil de conseguir para y machos, no son distinguibles a menos que sus efectuar estudios basados en métodos de captura y genitales sean examinados directamente, por lo que un recaptura. procedimiento que permita reconocer el sexo de los in- dividuos sin tener que manipularlos sería útil. Entre las Consecuentemente, el estudio de los grupos de excre- técnicas moleculares para determinar el sexo genético de mentos o letrinas del zacatuche pueden convertirse en los mamíferos destaca la amplificación por la Reacción una fuente de información importante para conocer en Cadena de la Polimerasa (PCR) del gen Sry. Este varios de estos parámetros biológicos; inclusive, hasta gen es específico de los machos y se encuentra en el de manera no invasiva, esto es, sin manipular ni per- cromosoma Y de los mamíferos placentarios y turbar a los ejemplares y aportar información valiosa marsupiales. La detección del gen Sry ha sido utiliza- para la conservación de la especie. Es conocido que da exitosamente para reconocer el sexo masculino es fácil identificar el sitio donde habita una colonia de en diferentes especies de mamíferos como conejos y zacatuches pues en el suelo se pueden encontrar abun- perros domésticos, ratones, osos y cetáceos, entre otros dantes pelotitas de su excremento. El zacatuche las (Statham et al., 2007; Bryja y Konecny, 2003). Por lo deposita en forma de letrinas en donde habita y, al tanto, el objetivo de este trabajo fue identificar el parecer, las puede estar utilizando como marcadores sexo del conejo zacatuche utilizando ADN del gen Sry de territorio y actividad; asimismo, se ha observado proveniente de excrementos de ejemplares silvestres.

310• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular del sexo utilizando ADN fecal y la conservación del conejo zacatuche (Romerolagus diazi)

MATERIALES Y MÉTODOS Cuadro 1. Componentes y condiciones de la reacción en ca- dena de la polimerasa (PCR) para la amplificación de un frag- mento de 164 pares de bases (pb) del gen Sry de muestras de Obtención de muestras. Se obtuvieron muestras de hígado y de excrementos, asi como un fragmento de 500 pb hígado de un total de 13 ejemplares del conejo zacatuche, del gen de la Transferrina, del Conejo Zacatuche (Romerolagus unos fallecidos (años 2006 - 2008) en el Zoológico de diazi) según las recomendaciones de Wallner et al., 2001. En el caso de los excrementos la concentración de MgCl2 fue Chapultepec de la Ciudad de México (4 hembras y 5 2 mM y la temperatura de alineación de 60°C, mientras machos) y otros (4 machos: CNMA34338-34340, que para el gen de la Transferrina fue de 58°C. CNMA37823), de la Colección de Tejidos Congelados de la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA), Ins- Reactivo Concentración Cantidad Concentración tituto de Biología, UNAM. Asimismo, se colectaron en stock en volumen muestras frescas de excremento de ejemplares silves- de reacción tres del conejo zacatuche en los alrededores de Paso Buffer para PCR 10X 2.5 µl 1X de Cortés, Estado de México, en el Parque Nacional Primer RDIAF 10 mM 1.0 µl 0.4 mM Iztaccihuatl-Popocatepetl. Primer RDIAR 10 mM 1.0 µl 0.4 mM Primer TRANSF 10 mM 1.0 µl 0.4 mM Extracción de ADN. La extracción del ADN de mues- Primer TRANSR 10 mM 1.0 µl 0.4 mM tras de hígado se hizo utilizando 25 mg de tejido y el MgCl 50 mM 1.25 µl 2.5 mM kit comercial DNeasy Tissue Kit, Quiagen CatMR No. 2 69504, mientras que para las de excremento se utiliza- dNTP’s 100 mM 0.5 µl 2 mM ron 180-122 mg del mismo y el kit comercial QIAamp Enzima Taq 5 u/ml 0.25 µl 0.2 u/ml DNA Stool Mini kit Cat. No. 51504. La presencia e ADN a obtener 100 ng integridad del ADN extraído se visualizó en geles de H2O la necesaria para agarosa al 1.5% teñidos con bromuro de etidio, 5 µl volumen final de 25 µl de extracción y 5 µl de buffer de carga (volumen final = 10 µl) sometidos a electroforesis (80 v, 1 hora) Condiciones óptimas de reacción y utilizando un transiluminador de rayos ultra violeta No. de Proceso Temperatura Tiempo (marca Hoefer; Sanbrook y Rusell, 2001). Finalmente Ciclos (º C) (seg) el gel fue fotografiado con una cámara digital marca Kodak. Las concentraciones de ADN y su 1 Desnaturalizar 95 600 pureza se cuantificaron con un espectrofotómetro 35 Desnaturalizar 95 30 (marca Biomate). Alineación 65 30 Extensión 72 60 Amplificación del ADN. El ADN proveniente de hí- 1 Extensión Final 72 300 gado se utilizó para estandarizar la amplificación del fragmento del gen Sry mediante la PCR (Cuadro 1). Los primers utilizados fueron F (5´- GTC AAG CGC CCC ATG AAT GCA T-3´) y R (5´- AGT TTG GGT ATT TCT para permitir la amplificación del gen Sry. Asimismo, CTC TGT G-3´), que produjeron un fragmento de 202 como control negativo, se hicieron amplificaciones sin pares de bases (pb) de la región de la caja HMG del ADN. Para visualizar el producto de la PCR (bandas gen Sry (Sánchez et al., 1996). Posteriormente, de ADN) en geles de agarosa (1.5%) teñidos con rediseñamos los primers utilizando el Software Primer bromuro de etidio se utilizaron 5 µl de dicho producto 3 (http://primer3.sourceforge.net/), lo que produjo primers que corrió en electroforesis a 80 volts por 90 minutos específicos para amplificar un fragmento de 164 pb del (Sanbrook y Rusell, 2001). gen Sry: el RDIAF (5´- TGT GGT CCC AAC ATC AGA GA-3´) y el RDIAR (5´- ATG GCC TGC AGT CTT TGC- Secuenciación del ADN. El producto de la PCR se 3´; Cuadro 1), ya que un fragmento más pequeño es purificó con un kit comercial (QIAquick PCR Purification preferible para aumentar la probabilidad de amplifica- Kit Qiagen Cat MR No. 28704) y se procesó en un ción de ADN degradado proveniente de excremento. secuenciador automático. Las secuencias se examina- Como control positivo se amplificó un fragmento del ron para confirmar la identidad del amplificado de in- gen de la Transferrina (500 pb) con los primers TRANSF terés, para compararlo con secuencias del mismo gen (5´- GCC TTT GTC AAG CAA GAG ACC -3´) y TRANSR de otras especies y para establecer el nivel de conser- (5´- CAC AGC AGC TCA TAC TGA TCC -3´; Cuadro vación de la secuencia en los organismos. La edición 1). Su amplificación tuvo como propósito evidenciar y análisis de secuencias se realizó con el software la presencia íntegra del ADN del conejo zacatuche como BioEdit Secuence Alignment Editor Version 7.0.0.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •311 Fernando A. Cervantes, Cecilia Arana Acosta y Rogelio A. Alonso Morales

RESULTADOS Similarmente, los primers diseñados posteriormente de manera específica para el gen Sry de Romerolagus diazi De todas las muestras de hígado, tanto del Zoológico (RDIAF y RDIAR) produjeron también de manera como de la Colección de Tejidos Congelados de la exitosa y repetida un fragmento de ADN de 164 pares CNMA, se pudo extraer ADN en buenas condiciones de bases para las muestras de ejemplares macho en concentraciones de 10 - 286 µg/ml. Similarmente, se ensayadas en excrementos de ejemplares silvestres pudo extraer ADN proveniente de los excrementos en (Fig. 2; Cuadro 3). De un total de 25 muestras de concentraciones de 1 - 80 µg/ml. excrementos extraídas del campo, 8 correspondieron a machos y 6 a hembras; las otras muestras estaban Asimismo, se obtuvieron amplificaciones exitosas, con deterioradas y no generaron resultados, unas en la repeticiones positivas, de un fragmento del gen Sry extracción y otras en la amplificación. Asimismo, se logró de 202 pb de todos los individuos ensayados prove- amplificar positivamente el fragmento de ADN del gen nientes del Zoológico y de la Colección de Tejidos de la Transferrina (500 pb) utilizado como control po- Congelados de la CNMA (Fig. 1; Cuadro 2). Por lo tanto sitivo en estas muestras (Figs. 1 y 2). La amplificación se identificó el sexo de 13 individuos de sexo conocido simultánea de los genes Sry y de Transferrina se efectuó (4 hembras y 9 machos) utilizando los primers R y F. en la misma reacción solamente en muestras de híga- do; en las extracciones de ADN de excremento no

1 2 3 funcionaron las amplificaciones simultáneas. La secuen- cia del fragmento de ADN de 164 pb del gen Sry amplificado fue enviada y depositada en la base de datos GenBank con el número de acceso EF568105. Gen de la Transferrina 500 pb DISCUSIÓN

Gen Sry 200 pb 202 pb La colecta de excrementos es uno de los métodos de muestreo menos invasivo para la obtención de datos 50 pb biológicos de diferentes especies (Kohn y Wayne, 1997; Palomares et al., 2002), pues permite el acceso a infor- mación biológica y muestras de especies que de otra Figura 1. Gel de agarosa (1.5%) con bandas de ADN producto de la forma serían difíciles de obtener. Combinados con análisis amplificación simultánea de los genes Sry y Transferrina de mues- tras de hígado de ejemplares del conejo zacatuche (Romerolagus moleculares, se han reportado parámetros fundamen- diazi) del Zoológico de Chapultepec, Ciudad de México. 1 = marca- tales de la biología de las especies como la presencia dor de peso molecular en pares de bases (pb); 2 = fragmento del gen y abundancia de alguna especie en particular (Palo- Sry de 202 pb y fragmento del gen de la Transferrina de 500 pb de mares et al., 2002), la distribución geográfica de taxones un ejemplar macho; 3 = Control Negativo.

Cuadro 2. Secuencia de un fragmento de 202 pares de bases del gen Sry de muestras de hígado del Conejo Zacatuche (Romerolagus diazi) provenientes de ejemplares de la Colección de Tejidos Congelados de la Colección Nacional de Mamíferos (CNMA) del Instituto de Biología, UNAM y del Zoológico de Chapultepec, Ciudad de México, utilizando los primers F y R (Sánchez et al., 1996). Los números indican el número de pares de bases.

10 20 30 40 50 60 G TCAAGCGCCC CATGAATGCA 70 .80 90 100 110 120 TTCATGCTGT GGTCCCAACA TCAGAGACGC CAGGTGGCTC TGCAGAATCC CAAAATGCGA 130 140 150 160 170 180 AACTCGGACA TCAGCAAGCA GCTGGGACAC CAATGGAAAA TGCTTTCAGA AGCTGAAAAA 190 200 210 220 230 240 TGGCCTTTCT TCCAGGAGGC GCAAAGACTG CAGGCCATGC ACAGAGAGAA ATACCCAAAC 250 260 270 280 290 300 T

312• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular del sexo utilizando ADN fecal y la conservación del conejo zacatuche (Romerolagus diazi)

1 2 3 4 previo de identificación del sexo en el conejo y la lie- bre europeos (Oryctolagus cuniculus y Lepus

europaeus, respectivamente) reportadas por Wallner et al. (2001), que se modificaron mínimamente. Este resultado era esperado pues el gen Sry es uno de los más utilizados para la identificación del sexo en mamí-

Gen de la feros. Por ejemplo, se ha utilizado exitosamente en oso Transferrina pardo (Ursus arctos; Murphy et al., 2003), leopardo 500 pb (Panthera pardus), marta japonesa (Martes melamphus)

y en comadreja siberiana (Mustela sibirica; Kurose et Gen Sry al., 2005). Sin embargo, algunas muestras de ADN pro-

150 pb 164 pb veniente de excrementos del zacatuche no amplifica- ron. Como algunos autores reportan, hay factores como

50 pb la humedad de las heces o algunos compuestos vege- tales de las mismas que provocan una mayor degra- Figura 2. Gel de agarosa (1.5%) con bandas de ADN producto de dación del ADN o bien pueden inhibir la PCR (Farrell la amplificación de los genes Sry y Transferrina de muestras et al., 2000; Kohn y Wayne, 1997). de excremento de ejemplares silvestres del conejo zacatuche (Romerolagus diazi) del Parque Nacional Izta Popo Zoquiapan y Por otro lado, si bien el uso del par de primers reco- Anexas, al sureste de la Ciudad de México. 1 = marcador de peso mendado por los autores citados en la literatura per- molecular en pares de bases (pb); 2 = fragmento del gen Sry de 164 mitieron amplificar positivamente el gen Sry (202 pb), pb y fragmento del gen de la Transferrina de 500 pb de un ejemplar macho; 3 = fragmento del gen de la Transferrina de 500 pb de un el diseño específico de otro par de primers también ejemplar hembra ; (4) Control Negativo. Los productos de ampli- permitió obtener amplificaciones positivas del mismo ficación de ambos genes fueron cargados en el gel juntos pero no fragmento pero de tamaño menor (164 pb). Este resul- amplificados simultáneamente. tado facilita la amplificación de un fragmento de ADN cuando éste proviene de excrementos, donde es mas díficil que su integridad se preserve. El ADN conteni- que viven en simpatría (Kovach et al., 2003), el análi- do en las heces se encuentra fragmentado, por lo que sis de la dieta de especies para su conservación (Farrell mientras más pequeño sea el fragmento hay mayor et al., 2000), asi como la determinación del sexo en probabilidad de que sea amplificado (Bonacun et al., taxones amenazados (Ortega et al., 2004). 2002).

De manera similar, nuestro estudio cumplió el propó- De ser así, se privilegia la colecta de ADN y la infor- sito de identificar el sexo de individuos silvestres del mación biológica deseada a partir de muestras como conejo zacatuche utilizando ADN del gen Sry prove- los excrementos, que pueden ser obtenidos por medio niente de excrementos. Para lograr este propósito fue de procedimientos no invasivos. Por ejemplo, los indispensable estandarizar primero la técnica utlizando zacatuches silvestres involucrados en este estudio no ADN proveniente de tejidos frescos, en este caso de fueron capturados ni molestados con los procedimientos hígado y siguiendo las recomendaciones del estudio de colecta de sus excrementos. Sin duda, este meca-

Cuadro 3. Secuencia de un fragmento de 164 pares de bases del gen Sry de muestras de hígado y de excrementos del Conejo Zacatuche (Romerolagus diazi) proveniente de ejemplares del Zoológico de Chapultepec, Ciudad de México y del Parque Nacional Iztaccihuatl- Popocatepetl, respectivamente, obtenida con los primers específicos RDIAR y RDIAF. Los números identifican la posición en la secuencia.

10 20 30 40 50 60 AATGCA 70 80 90 100 110 120 TTCATGCTGT GGTCCCAACA TCAGAGACGC CAGGTGGCTC TGCAGAATCC CAAAATGCGA 130 140 150 160 170 180 AACTCGGACA TCAGCAAGCA GCTGGGACAC CAATGGAAAA TGCTTTCAGA AGCTGAAAAA 190 200 210 220 230 240 TGGCCTTTCT TCCAGGAGGC GCAAAGACTG CAGGCCATGC

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •313 Fernando A. Cervantes, Cecilia Arana Acosta y Rogelio A. Alonso Morales

nismo es preferido por los proyectos que manejan O. cuniculus, lo que equivale a un 3.7% y a un 2.4% especies endémicas, en peligro de extinción y de difí- de diferencia, respectivamente (Cuadro 4). En contraste, cil captura, lo cual facilita su estudio y beneficia su el conejo y la liebre europeos solamente difieren en 2 conservación, como el caso del conejo zacatuche. pares de bases (1.2%), las cuales son parte de la dife- rencia entre el zacatuche y la liebre europea (posicio- Adicionalmente, fue útil aprovechar tejido provenien- nes 60 y 217; Cuadro 4). te de órganos de ejemplares que fallecen en condicio- nes de cautiverio, como es el caso del Zoológico de Estas diferencias ponen de manifiesto la variabilidad Chapultepec, pues este procedimiento reduce tiempo de uno de los genes que caracterizan al sexo masculi- y esfuerzo invertidos en conseguir muestras biológi- no en los mamíferos. Como en otros mamíferos (Whitfield cas; pero sobretodo, se aprovechan muestras de et al., 1993), la sustitución de nucleótidos en el frag- un ejemplar que una vez fallecido sería desechado y mento examinado del gen Sry de estos lagomorfos varía que además no fue extraído de su ambiente natural, según la especie, probablemente en consecuencia de situación benéfica sobre todo para especies en una alta tasa evolutiva (Tucker y Lundrigan, 1993; peligro de extinción y de captura difícil. Por lo tanto, Whitfield et al., 1993) y en posiciones donde no se afecta la obtención de información biológica sobre el zacatuche la función del gen (Haqq y Donahoe, 1998). bajo estas condiciones ayuda también a la conserva- ción de la especie. Sin embargo, aunque mínima, la diferencia entre las secuencias del fragmento del gen Sry de estos Por otro lado, la secuencia nucleotídica de 164 pb del lagomorfos europeos es menor que las diferencias entre gen Sry del zacatuche resultó ser consistente con lo la de cualquiera de ellos y la del conejo zacatuche. Esto reportado para lagomorfos europeos (Oryctolagus es congruente con la distancia filogenética entre cuniculus y Lepus europaeus, respectivamente; Wallner estos tres taxa, pues los géneros Oryctolagus y Lepus et al. 2001). La visualización de estas secuencias tienen un ancestro común que no se comparte con el indicó que la secuencia del conejo zacatuche difiere linaje filogenético mas antiguo de Romerolagus solamente en 6 pb con L. europaeus y en 4 pb con (Robinson y Matheew, 2005).

Cuadro 4. Comparación de secuencias de un fragmento del gen Sry entre el Conejo Europeo (Oryctolagus cuniculus), la liebre europea (Lepus europaeus) y el Conejo Zacatuche (Romerolagus diazi). Las posiciones de las bases nucleotídicas que distinguen a las secuencicas de los tres taxa de lagomorfos se muestran sombreadas. Los números indican la posición del nucleótido en el fragmento.

10 20 30 40 50 60 Oc AATACAGGAG GAACACGTAA AGTGAGCGGC CAGGAACGGG TCAAGCGACC CATGAACGCA Le AGCGGC CAGGAACGGG TCAAGCGACC CATGAACGCG Rd AATGCA 70 80 90 100 110 120 Oc TTCATGGTGT GGTCCCAACA TCAGAGACGC CAGGTGGCTC TGCAGAATCC CAAAATGCGA Le TTCATGGTGT GGTCCCAACA TCAGAGACGC CAGGTGGCTC TGCAGAATCC CAAAATGCGA Rd TTCATGCTGT GGTCCCAACA TCAGAGACGC CAGGTGGCTC TGCAGAATCC CAAAATGCGA 130 140 150 160 170 180 Oc AACTCAGACA TCAGCAAGCA GCTGGGACAC CAGTGGAAAA TGCTTTCAGA AGCTGAAAAA Le AACTCAGACA TCAGCAAGCA GCTGGGACAC CAGTGGAAAA TGCTTTCAGA AGCTGAAAAA Rd AACTCGGACA TCAGCAAGCA GCTGGGACAC CAATGGAAAA TGCTTTCAGA AGCTGAAAAA 190 200 210 220 230 240 Oc TGGCCATTCT TCCAGGAGGC GCAAAGACTG CAGGCCATGC ACAAAGAGAA ATACCCGGAC Le TGGCCATTCT TCCAGGAGGC GCAAAGACTG CAGGCGGTGC ACAAAGAGAA ATACCCGGAC Rd TGGCCTTTCT TCCAGGAGGC GCAAAGACTG CAGGCCATGC 250 260 270 280 290 300 Oc TACAAGTACA GACCTCGTCG GAAGGTTAAA ATCCTACAGA AGAGCGACAG TTTGGCGC Le TACAAGTACA GACCTCGCCG GAAGGTTAAA Rd

314• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS Identificación molecular del sexo utilizando ADN fecal y la conservación del conejo zacatuche (Romerolagus diazi)

En suma, los excrementos del zacatuche representan LITERATURA CITADA una fuente de información relativamente fácil de en- contrar, generalmente disponible en tiempo y espacio AMCELA. 2008. Romerolagus diazi. In IUCN 2010. IUCN y cuyo muestreo no invasivo genera datos biológicos Red List of Threatened Species. Version 2010.1. importantes, similar a lo obtenido en otras especies (www.iucnredlist.org). Downloaded on 3 March silvestres (Kohn y Wayne, 1997; Palomares et al., 2002). 2009. A su vez, el análisis de estas muestras con marcado- res moleculares permite obtener información genética, Bonacum, J., J. Stark, AND E. Bonwich. 2002. PCR como es la identificación del sexo de los individuos Methods and Approaches. In Methods and tools silvestres. Es evidente que para comprender comple- in biosciences and Medicine: techniques in tamente la biología de cualquier especie y su repro- molecular systematics and evolution. (DeSalle R., ducción es necesario distinguir el sexo de los indivi- G. Giribet, and W. Wheeler) Birkhäuser Verlagbasel, duos en condiciones silvestres. La condición de Switzerland. p. 303-325. especie endémica en peligro de extinción del zacatuche Bryja, J., and A. Konecny. 2003. Fast Sex identification hace que estos métodos de obtención de información in wild mammals using PCR amplification of biológica resulten imprescindibles para su conserva- the Sry gene. Folia Zoologica 52(3): 269-274. ción. Cervantes, F. A., C. Lorenzo, AND R. S. Hoffmann. 1990. Romerolagus diazi. Mammalian Species 360: 1-7.

CONCLUSIONES Cervantes, F. A. y V. Martínez. 1996. Historia Natural del conejo zacatuche o teporingo. In Ecología y En conclusión, se estandarizó la técnica de extracción Conservación del Conejo zacatuche y su hábitat. de ADN y amplificación del gen Sry del ADN del (A.Velázquez, F.Romero, y J. Lopez-Paniagua). Edi- conejo zacatuche y se pudo determinar exitosamente ciones Científicas Universitarias, Universidad el sexo de ejemplares silvestres utilizando ADN pro- Nacional Autónoma de México, Fondo de Cultu- veniente de sus excrementos. Asimismo, se confirmó ra Económica, México, Distrito Federal. p. 29-40. que las muestras biológicas adquiridas por métodos no invasivos combinadas con su estudio molecular son Cervantes, R., y C. González. 1996. Los conejos y lie- de importancia para conocer parámetros de la biología bres silvestres de México. In Ecología y Conser- de taxones endémicos en alguna categoría de riesgo vación del Conejo Zacatuche y su Hábitat de extinción que de otra manera serían difíciles de (A.Velázquez, F.Romero, y J. Lopez-Paniagua). obtener. Los estudios del ADN del excrementos son Ediciones Científicas Universitarias, Universidad una fuente de información valiosa para la conserva- Nacional Autónoma de México, Fondo de Cultu- ción de la fauna silvestre y para el conocimiento de ra Económica, México, Distrito Federal. p. 17-25. su evolución molecular. Del Río, C. 2007. Uso de microsatélites para la genotificación no invasiva a partir de muestras fecales de conejo zacatuche (Romerolagus diazi). AGRADECIMIENTOS Tesis de Maestría. Posgrado en Ciencias de la Producción y Salud Animal. Universidad Este estudio fue apoyado económicamente por la Nacional Autónoma de México, México, Distrito Dirección General de Asuntos del Personal Académi- Federal. 45 p. co, UNAM, como parte del proyecto IN222206. El Zoológico de Chapultepec de la Ciudad de México Farrell, L., J. Roman, and M. Sunquist. 2000. Dietary proporcionó muestras de tejido del conejo zacatuche. Separation of sympatric carnivores identified El Parque Nacional Iztaccihuatl-Popocatepetl permitió by molecular analysis of scats. Molecular Ecology colectar excrementos del conejo zacatuche al interior 9: 1583-1590. de su perímetro. Moisés Martínez, Yolanda Hortelano Haqq, C., and P. Donahoe. 1998. Regulation of sexual Moncada y Julieta Vargas Cuenca auxiliaron en el dimorphism in Mammals. Physiological Reviews trabajo de laboratorio y gabinete. La revisión crítica 78(1): 1-33. de Jésica Arcangeli mejoró este escrito.

60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS •315 Fernando A. Cervantes, Cecilia Arana Acosta y Rogelio A. Alonso Morales

Heymann, E. W., M. Heistermann, P. Lottker, M. Huck, Palomares, F., J. Godoy, A. Piriz, and W. O´Brien. 2002. and U. Bohle. 2004. Monitoreo no-invasivo de Faecal genetic analysis to determine the presence animales silvestres -análisis genéticos y endocri- and distribution of elusive carnivores: design and nológicos a base de muestras fecales en ‘pichicos feasibility for the Iberian linx. Molecular Ecology barba blanca’ (Saguinus mystax, Callitrichidae, 11: 2171-2182. Primates) en la Estación Biológica Quebrada Blanco (EBQB), Perú. Memorias del VI Congreso Inter- Robinson, T. J., and C. A. Matthee. 2005. Phylogeny nacional sobre Manejo de Fauna Silvestre en la and evolutionaty origins of the Leporidae: a review Amazonia y Latinoamérica. 5 - 10 Septiembre, of Cytogenetics, molecular analyses and a Iquitos, Perú. p. 78-84. supermatrix analysis. Mammal Review 35(3-4): 231-247. Kohn, M., and R.Wayne. 1997. Facts from faeces revisited. Trends in Ecology and Evolution 12: Sanbrook, J., and D. W. Russell. 2001. Molecular cloning: 223-227. a laboratory manual. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Woodbury. 2344 p. Kovach, A. I., M. K. Litvaitis, and J. A. Litvaitis. 2003. Evaluation of fecal mtDNA analysis as a method Sánchez, A., M. Bullejos, M. Burgos, C. Hera, R. Jiménez, to determine the geographic distribution of a rare and R. Díaz de la Guardia. 1996. High secuence lagomorph. Wildlife Society Bulletin 31(4): 1061– identity between the Sry HMG-BOX from humans 1065. and insectivores. Mammalian Genome 7: 536-538.

Kurose, N., R. Masuda, and M. Tatara. 2005. Fecal Statham, M. P. Turner, and C. O´Reilly. 2007. Molecular DNA analysis for identifying species and sex of sex identification of five mustelid species. Simpatric Carnivores: A noninvasive method for Zoological Studies 46(5): 600-608. conservation on the Tsushima Islands, Japan. Taberlet, P., P. Waits, and G. Luikart. 1999. Noninvasive Journal of Heredity 90: 688-697. genetic sampling: look before you leap. Trends Luiselli Fernández, C. 2002. Norma Oficial Mexicana in Ecology and Evolution 14: 323-327. NOM-059-SEMARNAT – 2001 Protección Ambien- Tucker, P., and B. Lundrigan. 1993. Rapid evolution of tal – Especies Nativas de México de Flora y Fauna the sex determining locus in Old World mice and Silvestre – Categorías de Riesgo y Especificaciones rats. Nature 364: 715-717. para su Inclusión, Exclusión o Cambio – Lista de Especies en Riesgo. Diario Oficial (segunda Velázquez, A. 1994. Distribution and population size of sección) Miércoles 6 de marzo. Romerolagus diazi on el Pelado Volcano, Méxi- co. Journal of Mammalogy 75(3): 743-749. Murphy, M., L. Waits, and K. Kendall. 2003. The influence of diet on faecal DNA amplification and Wallner, B., S. Huber, and R. Achman. 2001. Non- invasive sex identification in brown bears (Ursus arctos). PCR sexing of rabbits (Oryctolagus cuniculus) Molecular Ecology 12: 2261-2265. and hares (Lepus europaeus). Mammalian Biology 66: 190-192. Ortega, J., M. Franco, A. Adams, K. Ralls, and E. Maldonado. 2004. A reliable, non-invasive method Whitfield, S., R. Lovell-Badge, and P. Goodfellow. 1993. for sex determination in the endangered San Rapid sequence evolution of the mammalian Joaquin kit fox (Vulpes macrotis mutica) and other sex-determining gene SRY. Nature 364: 713-715. canids. Conservation Genetics 5: 715-718.

316• 60 AÑOS DE LA COLECCIÓN NACIONAL DE MAMÍFEROS DEL INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM. APORTACIONES AL CONOCIMIENTO Y CONSERVACIÓN DE LOS MAMÍFEROS MEXICANOS

Los Editores

FERNANDO A. CERVANTES Obtuvo los títulos de Biólogo y de Maestro en Ciencias en la Facultad de Ciencias, UNAM, y de Maestro en Ciencias y Doctor en Ciencias en la University of Kansas. Actualmente es Investigador Titular del Departamento de Zoología, Curador de la Colección Nacional de Mamiferos (C MA) y Secretario Académico del Instituto de Biología, UNAM. Su linea de investigación es la Sistemática, Biogeografia, Genética y Conservación de Mamíferos Mexicanos, principalmente de especies endémicas pequeñas y medianas y en riesgo de extinción. Asimismo, es especialista en inventarios biológicos. colecciones mastozoológicas y legislación ambiental. Dirige tesis de licenciatura y posgrado e impane cursos en la UNAM sobre Mamíferos y Sistemática. Pertenece a la Academia Mexicana de Ciencias y al Sistema Nacional de Investigadores.

YOLANDA HORTELANO MONCADA Obtuvo su título de Bióloga en la Universidad Autónoma Metropolitana, Iztapalapa, el de Maestra en Ciencias en la Facultad de Ciencias, UNAM, y es candidata a Doctora en Ciencias en la misma Facultad. Actualmente es técnica académica titular adscrita a la Colección Nacional de Mamiferos (CNMA) del Departamento de Zoología del Instituto de Biología, UNAM, y se encarga de su manejo y mantenimiento. Es especialista en sistemática y conservación de mamíferos, curación de colecciones mastozoológicas, tejidos congelados y elaboración y manejo de bases de datos, asi como en técnicas de colecta de campo y preparación de ejemplares de museo. Participa en proyectos de investigación y atiende solicitudes de consulta a la CNMA y de visitas guiadas a la misma. Dirige tesis de licenciatura, servicios sociales y estancias.

JULIETA VARCAS CUENCA Se tituló de Bióloga en la Facultad de Estudios Superiores, Iztacala, UNAM, y de Maestra en Ciencias en la Facultad de Ciencias, U AM. Además de participar en proyectos de investigación mastozoológica, actualmente es técnica académica titular adscrita a la Colección Nacional de Mamíferos (C MA) del Instituto de Biología, UNAM, y se encarga de su funcionamiento y mantenimiento. Es especialista en curación de colecciones mastozoológicas, en técnicas de colecta de campo, en preparación de ejemplares de museo y en técnicas de curtido de pieles y manejo y uso de dcrmestarios, así como en la elaboración y manejo de bases de datos curatoriales. Atiende solicitudes de consulta a la C MA y dirige visitas guiadas a la misma. Asesora servicios sociales, tesis de alumnos de licenciatura y estancias de estudiantes del programa universitario "Jóvenes a la Investigación".