UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade
ÁREAS DE ENDEMISMO NA AMÉRICA DO SUL COM BASE NA DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DOS BESOUROS ROLA-BOSTAS (COLEOPTERA, SCARABAEIDAE, SCARABAEINAE)
Jorge Luiz da Silva
Cuiabá - MT 2015 i
UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade
ÁREAS DE ENDEMISMO NA AMÉRICA DO SUL COM BASE NA DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DOS BESOUROS ROLA-BOSTAS (COLEOPTERA, SCARABAEIDAE, SCARABAEINAE)
Jorge Luiz da Silva
Tese apresentada ao Curso de Pós- Graduação, do Instituto de Biociências, para obtenção do título de Doutor em Ecologia e Conservação da Biodiversidade.
Cuiabá - MT 2015
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ORIENTADOR: Prof. Dr. Fernando Zagury Vaz de Mello
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BANCA EXAMINADORA
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DEDICATÓRIA À toda minha família, em especial aos meus pais, Manoel e Maria.
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AGRADECIMENTOS
Ao meu orientador, Fernando Zagury Vaz de Mello, pela confiança e colaboração na condução desse estudo;
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Ecologia em Conservação da biodiversidade pelas sugestões que aprimoraram a qualidade desse estudo, em especial aos membros da banca;
À Júlio Louzada, pelo tempo disponibilizado e valiosas contribuições;
Aos integrantes do Laboratório de Scarabaeidologia, pelo intenso trabalho de organização da coleção de onde muitos dados foram obtidos;
Ao Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Mato Grosso, pela concessão do afastamento necessário para a conclusão dessa tese;
Aos meus familiares, pelo incentivo sempre constante nas diversas etapas de minha formação;
À Reicla Larissa, pelo apoio, paciência e carinho;
Aos amigos, de conversas descontraídas e bons encontros, necessários para aliviar um pouco o “estresse do endemismo”, em especial à Augusto Castilho, Laura da Guarda e Izaías Fernandes;
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SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS ...... 1 LISTA DE TABELAS ...... 3
RESUMO ...... 4 ABSTRACT ...... 5 INTRODUÇÃO GERAL ...... 6 Análise de endemicidade (AE) ...... 9 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 13
CAPÍTULO 1 ...... 17 Endemismo de besouros rola-bostas (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae) na América do Sul: influência da escala espacial e esforço de coleta na identificação das áreas ...... 17 RESUMO ...... 18 ABSTRACT ...... 19 INTRODUÇÃO ...... 20 MATERIAIS E MÉTODOS ...... 22 Dados de distribuição ...... 22 Análise de endemicidade ...... 24 Visualização do esforço de coleta ...... 25 RESULTADOS ...... 27 Áreas de endemismo ...... 27 Esforço amostral e componentes endêmicos ...... 27 DISCUSSÃO ...... 33 Variação da escala espacial ...... 33 Esforço amostral e componentes endêmicos ...... 34 Comparação biogeográfica e caracterização ambiental dos componentes endêmicos 37 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 39 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 40 MATERIAL SUPLEMENTAR - CAPÍTULO 1 ...... 60
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CAPÍTULO 2 ...... 80 Áreas de endemismo na Mata Atlântica brasileira com base na distribuição dos besouros rola-bostas (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae) ...... 80 RESUMO ...... 81 ABSTRACT ...... 82 INTRODUÇÃO ...... 83 MATERIAIS E MÉTODOS ...... 86 Dados de distribuição das espécies ...... 86 Análise de endemicidade ...... 87 RESULTADOS ...... 89 Áreas de endemismo ...... 89 Sobreposição geográfica entre áreas de consenso e componentes endêmicos ...... 90 Distribuição geográfica dos rola-bostas nas regiões da Mata Atlântica Brasileira .... 92 DISCUSSÃO ...... 93 Áreas de endemismo na Mata Atlântica Brasileira: comparação com outros estudos 93 Componentes endêmicos na Mata Atlântica Brasileira: vegetação, altitude e conservação ...... 96 Escala espacial e dados locais vs. dados continentais ...... 99 Processos históricos e componentes endêmicos na Mata Atlântica Brasileira ...... 101 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 104 MATERIAL SUPLEMENTAR - CAPÍTULO 2 ...... 119 SÍNTESE FINAL DA TESE ...... 134
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LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1
Figura 1. Registros de ocorrência na América do Sul, das 586 espécies e subespécies de besouros rola-bostas (Scarabaeidae, Scarabaeinae) utilizadas na análise de endemicidade implementada através do NDM/VNDM...... 44
Figura 2. Áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM usando quadrículas de 1ºx1º...... 52
Figura 3. Áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM usando quadrículas de 2ºx2º...... 53
Figura 4. Áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM usando quadrículas de 3ºx3º...... 54
Figura 5. Esforço de coleta - representado pela riqueza de espécies/subespécies por quadrícula - e conjunto de áreas de consenso (CA) identificadas pelo NDM/VNDM (representadas pelo contorno em azul), definidas com base na distribuição geográfica dos besouros rola-bostas na América do Sul nas grades empregadas nas análises (A: 1ºx1º; B: 2ºx2º; C: 3ºx3º)...... 55
Figura 6. Esforço de coleta - representado pela rede de polígonos de Thiessen - e conjuntos de áreas de consenso (CA) identificadas pelo NDM/VNDM (representadas pelo contorno em azul), definidas com base na distribuição geográfica dos besouros rola-bostas na América do Sul nas grades empregadas nas análises (A: 1ºx1º; B: 2ºx2º; C: 3ºx3º)...... 56
Figura 7. Sobreposição geográfica das áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM usando diferentes tamanhos de quadrículas...... 57
Figura 8. Componentes endêmicos definidos pela localização e sobreposição das áreas de consenso identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM. ec: componente endêmico; NW: Noroeste; Cen: Central; W: Oeste; N: Norte; SW: Sudoeste; SE: Sudeste...... 58
Figura 9. Riqueza de besouros rola-bostas na América do Sul presentes, compartilhadas, exclusivas e endêmicas, considerando os componentes endêmicos definidos com base nas áreas de consenso identificadas pelo NDM/VNDM...... 59
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CAPÍTULO 2
Figura 1. Dados continentais (A) e locais (B) de distribuição dos besouros rola-bostas com ocorrência na Mata Atlântica Brasileira...... 113
Figura 2. Áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição local dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira através do NDM/VNDM: (A) CA para as quadrículas de 0,25ºx0,25º ; (B) CA para as quadrículas de 0,5ºx0,5º...... 115
Figura 3. Áreas de consenso (CA) para as quadrículas de 1ºx1º identificadas com base na distribuição local (A-E) e continental (F-G) dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira através do NDM/VNDM . H: comparação entre as áreas de consenso identificadas com dados locais e continentais de distribuição dos besouros rola-bostas...... 116
Figura 4. A: Sobreposição geográfica das áreas de consenso (CA) nos três tamanhos de quadrículas, identificadas com base na distribuição local e continental dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira através do NDM/VNDM. B: Componentes endêmicos definidos com base na localização e sobreposição das áreas de consenso identificadas. CE-AF: Mata Atlântica Central; SE-AF: Mata Atlântica Sudeste; SW-AF: Mata Atlântica Sudoeste...... 117
Figura 5. A: Mata Atlântica Brasileira (MAB) dividida em regiões. B: Riqueza de besouros rola-bostas nas regiões da MAB (trechos pretos das barras indicam o número de espécies definidas como endêmicas pela análise de NDM/VNDM; número ao lado das barras indicam o total de espécies com ocorrência exclusiva na MAB). N: Norte; CE: Central; SE: Sudeste; S: Sul; SW: Sudoeste; A: Todas...... 118
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LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1
Tabela 1. Espécies/subespécies endêmicas definidoras das áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul, com quadrículas de 1ºx1º. PM: pontuação máxima...... 45
Tabela 2. Espécies/subespécies endêmicas definidoras das áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul, com quadrículas de 2ºx2º. PM: pontuação máxima...... 45
Tabela 3. Espécies/subespécies endêmicas definidoras das áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul, com quadrículas de 3ºx3º. PM: pontuação máxima...... 47
CAPÍTULO 2
Tabela 1. Raios de presença potencial (R.fill) e assumida (R.ass) definidos com base em um percentual de acordo com o tamanho das quadrículas, para a busca de áreas de endemismo com base na distribuição dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira...... 113
Tabela 2. Espécies/subespécies endêmicas definidoras das áreas de consenso identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira. TQ: tamanho da quadrícula. CA: áreas de consenso. TA: tamanho da área (número de quadrículas). PM: pontuação máxima. *: áreas de consenso identificadas com dados continentais de distribuição geográfica dos besouros rola- bostas...... 113
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RESUMO
Avaliamos a congruência geográfica das distribuições de espécies/subespécies de besouros rola-bostas (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae), afim de identificar as áreas de endemismo formadas por esse grupo em uma escala continental (Capítulo 1) e local (Capítulo 2). Dentre os temas debatidos sobre a identificação de áreas de endemismo, temos que a variação no tamanho das grades de quadrículas empregada nas análises e as características particulares dos dados de distribuição (como o viés amostral) influenciam o reconhecimento das áreas de endemismo, algumas vezes de forma incerta. Além disso, diferenças nas extensões das distribuições dos táxons usados para identificar essas áreas podem criar variações nos padrões encontrados. Assim, temos como objetivos comuns aos capítulos, avaliar se a distribuição dos besouros rola- bostas suporta a identificação de áreas de endemismo e se o número e os limites das áreas de endemismo variam de acordo com o tamanho de quadrícula empregado na análise. Além disso, analisamos se informações sobre o viés amostral permitem que áreas de endemismo sejam melhor selecionadas, por meio da utilização do nível de conhecimento sobre a distribuição dos táxons (Capítulo 1). Avaliamos também se a utilização de diferentes conjuntos de dados de ocorrência (locais e continentais) cria variações expressivas nos padrões de endemismo evidenciados (Capítulo 2). A análise de endemicidade foi empregada através do programa NDM/VNDM (eNDeMismo e o Visualizador de eNDeMismo). Os dados de distribuição dos besouros rola-bosta permitiu que áreas de endemismo fossem reconhecidas, sendo que a maioria delas é concordante geograficamente com padrões prévios descritos na literatura. Além disso, de acordo com o tamanho das unidades geográficas (quadrículas), nossos resultados mostraram diferença no número e limites dessas áreas. A definição dos componentes endêmicos com base no viés amostral permitiu a seleção de regiões com níveis de informações mais robustas sobre a distribuição dos táxons. Com relação ao uso de dados locais ou continentais de distribuição, nenhuma evidência de padrões de endemismo conflitantes foi encontrada, o que permite inferir que padrões locais podem ser identificados mesmo com o uso de espécies amplamente distribuídas. Palavras-Chave: Biogeografia, esforço amostral, polígonos de Thiessen, região Neotropical, NDM/VNDM. 5
ABSTRACT
We evaluated the geographic congruence of the distribution of the species/subspecies of dung beetles (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae) to identify areas of endemism for this group on both continental (Chapter 1) and local (Chapter 2) scales. Among the issues addressed on the identification of areas of endemism, the variation in the grid size used in the analysis and particular features of the distribution data (such as sample bias) affect the identification of areas of endemism, sometimes in uncertain way. Furthermore, differences in the distributions ranges of the taxa used to identify these areas can introduce variations in the distribution patterns observed. Thus, the objectives of both chapters is to evaluate if the distribution patterns observed on the dung beetles support the identification of areas of endemism and how the number and limits of the areas of endemism vary in relation to the size of the grids used in the analysis. In addition, we tested the robustness of the information of the sampling bias to enhance the selection of areas of endemism, relying on the known distribution of the taxa (Chapter 1). We also evaluated if the usage of different data of occurrence (local and continental) creates significant variations in the patterns of endemism observed (Chapter 2). The analysis of endemicity was performed with the program NDM/VNDM (eNDeMism and the Viewer of eNDeMism). The distribution data of dung beetles allowed us to detect areas of endemism, being most of them geographically consistent with distribution patterns already proposed in literature. Additionally, according to the size of the geographical units (grids), our results showed differences in the number and boundaries of these areas. The definition of endemic components based on sample bias allowed us the selection of regions with stronger information about the distribution of taxa. Regarding the usage of local or continental data of distribution, no evidences of conflicting patterns of endemism have been found. It demonstrates that even species widely distributed can be used to infer local pattern of endemism. Key-Words: Biogeography, sampling effort, Thiessen polygons, Neotropical region, NDM/VNDM.
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INTRODUÇÃO GERAL
A biogeografia estuda os padrões de distribuição dos seres vivos, atuais ou extintos, reconhecendo esses padrões de distribuição, apresentando hipóteses dos processos que os moldaram e proporcionando um sistema de regionalização biótica do planeta (Espinosa et al., 2001; Grehan, 2001; Morrone, 2004). Assim, a condução de estudos biogeográficos permite a elucidação do contexto geográfico nos quais os processos evolutivos ocorrem (Grehan, 2001; Morrone, 2004). Um dos aspectos mais interessantes sobre a distribuição da vida na Terra é que ela não se distribui aleatoriamente no espaço e tempo (Crother & Murray, 2011), gerando limites distribucionais reconhecíveis que se repetem para diferentes táxons (Morrone, 2001, 2009; Kreft & Jetz, 2010). Além disso, a integração de dados de distribuição, filogenéticos, moleculares e paleontológicos para elucidar os padrões biogeográficos e avaliar as mudanças históricas que os moldaram permite uma ordenação hierárquica através das regionalizações biogeográficas (Morrone, 2001, 2009). Para que uma regionalização biogeográfica seja satisfatoriamente estabelecida, devem-se reconhecer os componentes bióticos, que são conjuntos de táxons integrados espaço-temporalmente que coexistem numa dada área; esses por sua vez, são reconhecidos através da identificação das áreas de endemismo (Morrone, 2009). Entretanto, a delimitação das áreas de endemismo é uma tarefa difícil, já que os grupos taxonômicos não respondem da mesma forma aos fatores que criam ou modificam essas áreas, acarretando limites difusos com diferentes níveis de sobreposição das distribuições das espécies (Szumik et al., 2002). Assim, considerando a definição clássica, uma área de endemismo é uma área de congruência não aleatória de distribuição geográfica entre dois ou mais táxons, não demandando uma concordância completa dos limites de distribuições em todas as escalas possíveis de mapeamento, mas com uma simpatria relativamente extensa como pré-requisito (Cracraft, 1985; Platnick, 1991; Morrone, 1994). Por outro lado, a simpatria não é um prerequisito para a definição de áreas de endemismo (Harold & Mooi, 1994), já que espécies com distribuições não sobrepostas podem ser consideradas a mesma entidade histórica, se evidências independentes (filogenéticas e geológicas) suportam o contrário, abordagem criticada por ser pouco operacional (Szumik et al., 2002). Hausdorf (2002) argumenta que a aplicação efetiva do conceito de áreas de endemismo é possível, somente, quando as espécies se originam por vicariância e não há qualquer evento de 7 dispersão, já que assim, haveria continuidade das distribuições das espécies dentro e descontinuidade entre áreas de endemismo. Essa abordagem recebeu críticas, pois tradicionalmente, áreas de endemismo não são baseadas na noção de vicariância (Anderson, 1994; Szumik & Goloboff, 2004). Assim, Szumik & Goloboff (2004) apontaram que os eventos causais dos padrões de distribuição das espécies podem, mas não necessariamente, ser históricos. Além disso, esses eventos podem não influenciar a biota inteiramente da mesma forma, podendo criar padrões distribucionais reais, independente dos níveis de sobreposição entre eles (Szumik & Goloboff, 2004). Alheio ao enfoque conceitual empregado, é consenso nas inúmeras abordagens biogeográficas que a compreensão da diversidade de espécies depende dos conhecimentos sobre os processos espaciais e temporais que moldam suas distribuições atuais; consequentemente, isso nos remete à necessidade de reconhecimento das áreas de endemismo e de sua história (Cracraft, 1985; Costa et al., 2000; Sigrist & Carvalho, 2008). Análises de áreas de endemismo são importantes pois permitem gerar hipóteses sobre a história das unidades geográficas e suas biotas, formam a base de construção de hipóteses sobre a diferenciação de clados dentro dessas áreas e providenciam um meio de identificação dessas áreas com biotas únicas (Cracraft, 1985). Além disso, as áreas de endemismo identificadas com base em procedimentos de biogeografia histórica podem se tornar um bom definidor de escolha de regiões prioritárias para conservação (Cavieres et al., 2002), já que representam elementos biogeográficos que enfatizam características particulares da biodiversidade (Löwenberg-Neto, 2010). No entanto, para que padrões biogeográficos robustos sejam obtidos, alguns fatores devem ser considerados, como (1) as particularidades de cada conjunto de dados, para que sejam selecionadas estratégias de análises adequadas e que interpretações corretas dos padrões encontrados sejam alcançadas (Casagranda et al., 2009); (2) as particularidades dos métodos analíticos, como a utilização de grades de quadrículas de diferentes tamanhos (Morrone & Escalante, 2002; DaSilva et al., 2015); (3) a escassez de dados de distribuição para determinadas regiões - os vazios amostrais - que potencialmente influenciam negativamente os padrões biogeográficos determinados (Hortal et al., 2007; Casagranda et al., 2009). Considerando os métodos analíticos, um aspecto debatido sobre a identificação de áreas de endemismo é quanto à variação na escala analisada (expressa através da utilização de grades de quadrículas de diferentes tamanhos), que influencia os padrões encontrados (Morrone & Escalante, 2002; Casagranda et al., 2009). A utilização dessas 8 grades de quadrículas possui certo grau de vantagem analítica e requer um mínimo de suposições prévias para que sejam empregadas (Moline & Linder, 2006), pois representam uma forma simples de uniformizar, quantificar e transformar a busca de padrões em um processo objetivo e replicável (Casagranda et al., 2009). Essa influência se deve ao fato de que a seleção de quadrículas pequenas acentua fortemente a descontinuidade espacial dos dados de distribuição, diminuindo as chances da simpatria requerida para a definição de áreas de endemismo. Já quadrículas grandes aumentam as extensões das distribuições das espécies, maximizando artificialmente essa simpatria (Szumik & Goloboff, 2004; Casagranda et al., 2009). Além disso, algumas características dos dados de distribuição das espécies (como formato das distribuições e número dos registros) afetam de maneira incerta os padrões biogeográficos reconhecidos (Hortal et al., 2007; Casagranda et al., 2009; Casagranda, Taher, & Szumik, 2012). O conhecimento da biodiversidade e dos padrões biogeográficos, principalmente na região Neotropical, perpassa pela ampliação das informações taxonômicas e de distribuição geográfica dos diferentes táxons (Whittaker et al., 2005), o que nos remete à necessidade de esforços para diminuição dos vazios amostrais, por meio de maiores investimentos em estudos de biogeografia e sobre espécies de interesse para a conservação (Brandon et al., 2005). Deve-se considerar, ainda, que o grau de conhecimento através dos habitats e biomas é heterogêneo (Brandon et al., 2005) e que a falta de uniformidade amostral tem sido demonstrada para diversos táxons (De Marco & Vianna, 2005; Sobral & Stehmann, 2009). Essas lacunas do conhecimento, que com freqüência estão presentes nos dados de distribuição disponíveis, levam a problemas na identificação dos padrões biogeográficos (Hortal et al., 2007) e influenciam as ações de conservação (Brandon et al., 2005). Segundo Casagranda et al. (2012), análises de distribuição que considerem algumas propriedades dos dados, como viés amostral, poderiam contribuir na compreensão do comportamento dos procedimentos analíticos e das consequências de sua aplicação sobre os dados. Apesar da análise de endemicidade (empregada nesse estudo - ver próximo tópico da introdução) ter sido reconhecida como uma das melhores alternativas na identificação de áreas de endemismo (Casagranda et al., 2012) , sua sensibilidade a certos aspectos dos dados, como presença desses vazios de informações espaciais, tem sido apontada (Arias et al., 2010 in Casagranda et al., 2012). 9
A análise desses fatores torna possível perceber como os padrões descritos atualmente refletem a distribuição espacial real das informações disponíveis sobre a distribuição das espécies, pois somente dessa forma considerações biogeográficas podem ser satisfatoriamente apresentadas (Schulman et al., 2007). Além disso, as particularidades dos organismos selecionados para os estudos podem tornar as discussões pautadas nos padrões biogeográficos encontrados bastante enriquecedoras. Nesse sentido, os besouros rola-bostas (Scarabaeidae: Scarabaeinae) possuem muitas características que os tornam um excelente grupo taxonômico na proposição de estudos biogeográficos. Dentre essas características, temos sua importância ecológica, já que atuam na manutenção de diversos ecossistemas, através dos papéis ecológicos desempenhados (Halffter & Favila, 1993; Nichols et al., 2007, 2008; Scholtz et al., 2009), ampla distribuição geográfica, forte correlação com outros táxons (Spector & Forsyth, 1998; Spector, 2006) e por apresentarem padrão de distribuição que reflete tanto as influências históricas, quanto as ecológicas atuais (Davis & Scholtz, 2001).
Análise de endemicidade (AE)
Muitos métodos têm sido propostos para atender a demanda de identificação das áreas de endemismo (Morrone, 1994; Szumik et al., 2002; Hausdorf & Hennig, 2003; Szumik & Goloboff, 2004; DaSilva et al., 2015). A dificuldade analítica na identificação das áreas de endemismo (Anderson, 1994) ocorre pois muitos fatores (como dispersão e extinção) podem obscurecer esses padrões biogeográficos básicos, criando a necessidade de formalização de um critério de reconhecimento dessas áreas, independente de como elas surgiram (Szumik et al., 2002). Os métodos analíticos que objetivam identificar áreas de endemismo podem ser categorizados em dois grupos: (1) aqueles que avaliam padrões de espécies, grupos de espécies com distribuição sobreposta, identificando espécies com distribuição similar e resultando em clusters de espécies que podem não definir padrões espaciais óbvios; (2) aqueles que avaliam padrões geográficos, identificando grupos de unidades de áreas com padrões de composição de espécies similar. Apesar dessas diferenças, esses métodos são aplicados objetivando responder as mesmas questões (Moline & Linder, 2006; Casagranda et al., 2012). Dentre os métodos empregados na identificação de áreas de endemismo, tem sido mais utilizados a análise de elementos bióticos (Hausdorf & Hennig, 2003), análise 10 de parcimônia de endemismo (Morrone, 1994) e análise de endemicidade (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004), sendo que o primeiro se enquadra na categoria de análises de padrões de espécies e os dois últimos, na de análises de padrões biogeográficos. Alguns trabalhos têm realizado comparações a fim de quantificar o desempenho desses métodos na identificação dessas áreas (Moline & Linder, 2006; Carine et al., 2009; Casazza & Minuto, 2009), revelando algumas conclusões diferentes ou, até mesmo, contraditórias. No entanto, Casagranda et al. (2012) ressaltam que essas diferenças podem ser atribuídas às particularidades dos dados reais aos quais são aplicados (como formato das distribuições, número de registros e viés amostral), podendo dificultar o acesso às diferenças dos procedimentos e a obtenção dos padrões biogeográficos. Os autores mediram a performance desses métodos, aplicados a um conjunto de dados hipotéticos nos quais os padrões de endemismo eram previamente conhecidos, revelando que a análise de endemicidade possui melhor desempenho em relação aos outros, já que identifica, em maior proporção, os diferentes padrões definidos a priori (Casagranda et al., 2012). Na análise de endemicidade, implementada pelo NDM/VNDM (eNDeMismo e o Visualizador de eNDeMismo) (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004), alguns fatores influenciam os valores de endemicidade das áreas identificadas: o número de espécies incluídas na área e o grau de congruência entre suas distribuições e a área em si, considerando também a sua posição no espaço (Szumik et al., 2002). A consideração desses fatores aumenta o sucesso dessa análise, pela flexibilidade no reconhecimento dos níveis de endemismo (Casagranda et al., 2012), já que seleciona um conjunto de quadrículas de acordo com o ajuste da distribuição das espécies a elas. A análise de endemicidade é baseada na utilização de quadrículas e busca por áreas (formadas por um conjunto de quadrículas) que são congruentes com as espécies nelas presentes. As localizações georreferenciadas dessas espécies são convertidas em uma matriz de presença e ausência em cada quadrícula da grade, que é utilizada para definir áreas de endemismo de acordo com o ajuste das distribuições dessas espécies ao conjunto de quadrículas candidatas a formarem uma área de endemismo (Aagesen, Szumik, & Goloboff, 2013). Com base nesse ajuste da distribuição, é calculado um índice de endemicidade para cada espécie (IEe) que, somados, resultam numa pontuação para a área como um todo, ou seja, índice de endemicidade para a área (IEa). Assim, quanto mais espécies endêmicas presentes na área, maior será sua pontuação, fazendo com que esse conjunto de quadrículas esteja, quantitativamente, mais apoiado 11 como uma área de endemismo (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004). A seguinte fórmula é aplicada para obtenção do índice de endemicidade para cada espécie:
p = número de quadrículas da área onde o táxon está presente; i = número de quadrículas da área onde o táxon está inferido; a = número de quadrículas da área onde o táxon está assumido; t = número total de quadrículas da área; o = número de quadrículas adjacentes à área onde o táxon está presente; d = número de quadrículas adjacentes à área onde o táxon está assumido; n = número de quadrículas não adjacentes à área onde o táxon está assumido; Fi = fator para presenças inferidas dentro da área (default 0.50); Fa = fator para presenças assumidas dentro da área (default 0.75); Fo = fator para presenças observadas fora da área (default 0.50); Fd = fator para presenças assumidas adjacentes a área (default 2.00); Fn = fator para presenças assumidas não adjacentes a área (default 0.50)
Os fatores F possibilitam que cada um dos termos correspondentes possam ser mais ou menos influentes, de acordo com as presenças reais contidas nos dados brutos ou pelas suposições de presença (inferidas e assumidas). Nesse sentido, a pontuação de uma dada espécie aumenta à medida que é observada em maior proporção em quadrículas dentro da área candidata a área de endemismo (pela aplicação de Fi e Fa). Por outro lado, se a espécie possui mais ocorrências fora da área, a aplicação de Fo, Fd e Fn determina o quanto a pontuação da espécie diminuirá em virtude da presença nas quadrículas adjacentes que não pertencem à área candidata a área de endemismo. Já aquelas espécies com ocorrência em quadrículas fora da área e não adjacentes, consideradas amplamente distribuídas, não contribuirão para a pontuação de nenhuma das áreas. Um dos problemas apontados na análise de endemicidade é alta redundância reportada pela identificação das chamadas "áreas gêmeas", com poucas diferenças na 12 estrutura espacial ou composição de espécies (Casagranda et al., 2012). Porém, esse problema pode ser resolvido pela criação das áreas de consenso, resultantes da junção de áreas inicialmente identificadas, utilizando como critério a similaridade de espécies (Aagesen et al., 2009, 2013; Casagranda et al., 2012). Essa solução foi empregada nas nossas análises.
Diante do exposto, essa tese foi organizada em dois capítulos. O capítulo 1 trata da identificação de áreas de endemismo na América do Sul, com base na distribuição dos besouros rola-bostas, enfocando principalmente, a influência do esforço amostral na definição dos melhores padrões biogeográficos capturados. O capítulo 2 trata da identificação de áreas de endemismo na Mata Atlântica Brasileira, enfocando principalmente, as diferenças nos padrões biogeográficos obtidos com a utilização de conjuntos diferentes de dados de distribuição dos besouros rola-bostas, um mais local, restrito à região de interesse, e outro mais abrangente, incluindo dados de ocorrência para toda a América do Sul.
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REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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CAPÍTULO 1
Endemismo de besouros rola-bostas (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae) na América do Sul: influência da escala espacial e esforço de coleta na identificação das áreas
Jorge Luiz da Silva1,2*
Fernando Zagury Vaz de Mello1
1. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Universidade Federal de Mato Grosso, Avenida Fernando Correa da Costa, 2367, Boa Esperança, Cuiabá, Mato Grosso, Brasil. CEP 78060-900.
2. Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Mato Grosso/Campus Cuiabá-Bela Vista, Avenida Juliano Costa Marques, s/Nº, Bela Vista, Cuiabá, Mato Grosso, Brasil. CEP 78050-560.
*Autor correspondente: [email protected]
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RESUMO
Áreas de endemismo representam hipóteses baseadas na congruência espacial entre espécies restritas geograficamente, representando as unidades básicas em qualquer estudo biogeográfico. No entanto, esse processo pode ser influenciado pelas escalas espaciais e características particulares dos dados empregados. Nesse sentido, estabelecemos como objetivos desse estudo avaliar se a distribuição geográfica dos besouros rola-bostas na América do Sul suporta a identificação de áreas de endemismo; se a variação na escala espacial, através do uso de grades de diferentes tamanhos, influencia no número e limites das áreas de endemismo; e se a representação do esforço de coleta dos besouros rola-bostas na AS pode permitir a escolha do tamanho de grade mais adequado para representar as áreas e componentes endêmicos. Foram obtidas 13 áreas de consenso (formadas pela união de áreas de endemismo que compartilham espécies endêmicas) com uma grade de 1ºx1º; 27 com uma grade de 2ºx2º e 34 com uma grade de 3ºx3º. A utilização dos polígonos de Thiessen como indicativo de esforço amostral revelou que as áreas de consenso de 1ºx1º e 2ºx2º foram mais adequadas para a definição dos componentes endêmicos, já que cobriram regiões satisfatoriamente conhecidas em termos de distribuição dos besouros rola-bostas. Assim, seis componentes endêmicos foram formados a partir das áreas de consenso: componente endêmico Noroeste; componente endêmico Central; componente endêmico Oeste; componente endêmico Norte; componente endêmico Sudoeste e componente endêmico Sudeste. Esses componentes localizam-se em diferentes regiões da América do Sul, englobando diferentes tipos de habitats e vegetação, sendo concordantes com algumas regiões biogeográficas previamente descritas na literatura. A utilização do esforço amostral como critério na definição dos componentes endêmicos mostrou ser importante na escolha dos padrões biogeográficos mais adequados. Palavras-Chave: áreas de endemismo, esforço amostral, polígonos de Thiessen, região Neotropical, NDM/VNDM.
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ABSTRACT
Areas of endemism represent hypotheses based on spatial congruence between geographically restricted species, representing the basic units in any biogeographic study. However, this process can be influenced by spatial scales and particular features of the implemented data. Thus, the aim of this study was to evaluate if the geographical distribution of South American dung beetles (SA) supports the identification of areas of endemism; if the variation in spatial scale, determined by the usage of different grid sizes influences the number and limits the r of the areas of endemism and, finally, if the sampling effort of dung beetles in SA can allow the choice of the most suitable grid size to represent both the areas of endemism and the endemic components.13 areas of consensus formed by areas of endemism that share endemic species were obtained with a grid 1ºx1º ; 27 with a grid 2ºx2º and 34 with a grid 3ºx3º. The use of the Thiessen polygons as indicator of sampling effort revealed that the consensus areas with grid sizes 1ºx1º and 2ºx2º were more appropriate for the definition of endemic components, as they satisfactorily covered regions where the distribution of the dung beetles was well-known . Thus, six endemic components were identified from the consensus areas: Northwest endemic component; Central endemic component; West endemic component; North endemic component; Southwest endemic component and Southeast endemic component. These components are located in different regions of South America, which are consistent with biogeographic regions and comprise different types of habitat and vegetation. The use of sampling effort as criterion for defining endemic components shown to be very important with the choose of the most appropriate biogeographic patterns. Key-Words: areas of endemism; sampling effort, Thiessen polygons, Neotropical region, NDM/VNDM.
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INTRODUÇÃO
Um dos aspectos mais interessantes sobre a distribuição da vida na Terra é que ela não ocorre aleatoriamente no espaço e tempo, sendo que a descrição e explicação dos padrões espaço-temporais de distribuição formam a base dos estudos biogeográficos (Crother & Murray, 2011). Nesse sentido, a definição de áreas de endemismo é considerada um passo fundamental na biogeografia histórica e ecológica (Crisci et al., 2003; DaSilva et al., 2015). Essas áreas representam hipóteses baseadas na congruência espacial entre espécies restritas geograficamente, representando as unidades básicas em qualquer estudo biogeográfico (Cracraft, 1985; Morrone, 1994; Morrone & Crisci, 1995; Linder, 2001; Crother & Murray, 2011). Além disso, apresentam potencial como norteador de medidas conservacionistas que priorizem regiões com altos níveis de endemismo (Cavieres et al., 2002; Sigrist & Carvalho, 2008; Aagesen et al., 2013). Uma área de endemismo é uma área de congruência não aleatória das distribuições geográficas de dois ou mais táxons, não demandando uma concordância completa dos limites de distribuições em todas as escalas possíveis de mapeamento, mas com uma simpatria relativamente extensa como pré-requisito (Cracraft, 1985; Platnick, 1991; Morrone, 1994). Muitos métodos têm sido propostos para atender a demanda de identificação das áreas de endemismo (Morrone, 1994; Szumik et al., 2002; Hausdorf & Hennig, 2003; Szumik & Goloboff, 2004; DaSilva et al., 2015). Dentre esses métodos analíticos, há a análise de endemicidade implementada pelo NDM/VNDM (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004) que é baseada na utilização de grades de quadrículas, buscando por áreas (formadas por um conjunto de quadrículas) que são congruentes com as espécies nelas presentes. Essas grades representam uma forma simples de uniformizar, quantificar e transformar a busca de padrões em um processo objetivo e replicável. No entanto, um dos pontos debatidos sobre o uso dessas grades é a influência do seu tamanho na identificação de diferentes padrões de endemismo (Casagranda et al., 2009). Essa influência se deve ao fato de que a seleção de quadrículas pequenas acentua fortemente a descontinuidade espacial dos dados de distribuição, diminuindo as chances da simpatria requerida para a definição de áreas de endemismo. Já quadrículas grandes aumentam as extensões das distribuições das espécies, maximizando artificialmente essa simpatria (Szumik & Goloboff, 2004; Casagranda et al., 2009). Além dessas dificuldades, descritas pela seleção do tamanho das grades, a identificação dos padrões 21 biogeográficos pode ser fortemente influenciada por particularidades do conjunto de dados brutos empregado nas análises, como (1) inadequação desses dados pela existência de viés amostral, (2) ausência de compilação dos dados sobre esforço de coleta e (3) falta de cobertura das variações geográficas e ambientais que influenciam a distribuição das espécies (Hortal et al., 2007). Os trabalhos que tratam da definição das áreas de endemismo têm alertado para a forte influência do viés amostral na sua identificação, já que essas áreas poderiam representar uma clara separação entre as regiões bem coletadas e as pobremente amostradas (Casagranda et al., 2009; Ferrari et al., 2010; DaSilva et al., 2015). Nesse sentido, devemos considerar o quanto os padrões observados atualmente refletem a distribuição espacial real do esforço de coleta, já que somente dessa maneira poderão ser feitas considerações biogeográficas satisfatórias (Schulman et al., 2007). Aliado aos fatores que dificultam a definição de padrões biogeográficos, temos a grande heterogeneidade do conhecimento sobre alguns táxons (Brandon et al., 2005; Whittaker et al., 2005; Grand et al., 2007), ainda mais considerando que alguns deles têm sido negligenciados em estudos taxonômicos (Diniz-Filho et al., 2010), como os invertebrados terrestres (Lewinsohn et al., 2005). Nesse sentido, a alta biodiversidade dos besouros rola-bostas (Scarabaeidae: Scarabaeinae) na região Neotropical (Vaz-de- Mello, 2000) aliada a outras particularidades do grupo, conduziu ao incremento significativo na América do Sul dos estudos ecológicos, taxonômicos e conservacionistas sobre o grupo (ver bibliografia do material suplementar). No entanto, não há trabalhos que visem apresentar propostas de padrões biogeográficos desses organismos, através da identificação das áreas de endemismo formadas por suas espécies. Estudos biogeográficos com os rola-bostas podem aumentar a compreensão das comunidades modernas desse táxon, bem como a história evolutiva que moldou sua fauna atual (Gill, 1991), pois eventos históricos foram decisivos na seleção de atributos necessários à diversificação das espécies e ocupação de novos nichos (Halffter, 1991). A seleção dos besouros rola-bostas como grupo de interesse se deve à importância desse táxon na manutenção dos ecossistemas, devido às bem compreendidas funções ecológicas desempenhadas por suas espécies, como por exemplo, a ciclagem de nutrientes, dispersão secundária de sementes e supressão de parasitas (Halffter & Favila, 1993; Nichols et al., 2007, 2008; Scholtz et al., 2009). Além dessas características, sua alta representatividade em museus e coleções espalhadas pelo mundo (que proporciona 22 um grande conjunto de dados de ocorrência), o fato de terem ampla distribuição geográfica e apresentarem uma forte correlação com outros táxons (permitindo que algumas conclusões sejam extrapoladas), fazem com que esse grupo seja excelente para a proposição de estudos biogeográficos (Spector & Forsyth, 1998; Spector, 2006). Assim, estabelecemos como objetivos desse estudo, avaliar se: (1) a distribuição geográfica dos besouros rola-bostas na América do Sul (AS) permite a identificação de áreas de endemismo; (2) a variação na escala espacial através do uso de grades de diferentes tamanhos influencia no número e limites das áreas de endemismo; (3) a representação do viés amostral dos dados de ocorrência dos besouros rola-bostas na AS pode suportar a escolha do tamanho de grade mais adequado para representar as áreas e componentes endêmicos. Em outras palavras, com o terceiro objetivo buscamos responder a seguinte questão: "quais seriam as áreas de endemismo melhor suportadas, tanto por uma análise biogeográfica quantitativa, quanto pelo estado atual de conhecimento sobre o esforço de coleta dos besouros rola-bostas na América do Sul?"
MATERIAIS E MÉTODOS
Dados de distribuição
Para a definição dos táxons que seriam empregados nas análises adotamos como critérios apresentarem revisão ou situação taxonômica bem resolvida e existência de informações confiáveis de ocorrência na América do Sul (AS). Dessa forma, a análise incluiu 11.676 registros de distribuição georreferenciados de 586 espécies/subespécies de besouros rola-bostas, pertencentes a 52 gêneros, distribuídos pela AS (Fig. 1). Os dados de distribuição foram obtidos, basicamente de duas fontes: Coleção Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso/Setor de Entomologia (CEMT) ou de literatura especializada sobre os besouros rola-bostas, em geral, revisões taxonômicas. As fontes consultadas para obtenção dos dados de distribuição e o número de registros por táxon são fornecidos como material suplementar. A seguir, apresentamos os gêneros (número de espécies/subespécies entre parênteses) usados na análise de endemismo: Agamopus Bates, 1887 (03); Anomiopsoides Blackwelder, 1944 (04); Anomiopus Westwood, 1842 (52); Bdelyrus Harold, 1869 (21); Besourenga Vaz-de-Mello, 2008 (04); Bradypodidium Vaz-de-Mello, 2008 (02); Canthidium Erichson, 1847 (03); Canthon Hoffmannsegg, 1817 (69); Canthonidia Paulian, 1938 (01); Chalcocopris Burmeister, 23
1846 (01); Coprophanaeus Olsoufieff, 1924 (28); Degallieridium Vaz-de-Mello, 2008 (01); Deltepilissus Pereira, 1949 (02); Deltochilum Eschscholtz, 1822 (42); Deltorhinum Harold, 1867 (06); Diabroctis Gistel, 1857 (03); Dichotomius Hope, 1838 (86); Ennearabdus Lansberge, 1874 (01); Eucranium Brullé, 1834 (06); Eudinopus Burmeister, 1840 (01); Eurysternus Dalman, 1824 (47); Eutrichillum Martínez, 1969 (02); Feeridium Vaz-de-Mello, 2008 (01); Genieridium Vaz-de-Mello, 2008 (07); Glyphoderus Westwood, 1838 (03); Gromphas Brullé, 1834 (05); Holocephalus Hope, 1838 (05); Homocopris Burmeister, 1846 (04); Leotrichillum Vaz-de-Mello, 2008 (01); Lobidion Génier, 2010 (01); Malagoniella Martínez, 1961 (11); Martinezidium Vaz-de- Mello, 2008 (03); Megathopa Eschscholtz, 1822 (03); Nunoidium Vaz-de-Mello, 2008 (01); Onoreidium Vaz-de-Mello, 2008 (03); Ontherus Erichson, 1847 (54); Oruscatus Bates, 1870 (02); Oxysternon Laporte, 1840 (13); Pedaridium Harold, 1868 (01); Pereiraidium Vaz-de-Mello, 2008 (01); Phanaeus MacLeay, 1819 (23); Scatimus Erichson, 1847 (10); Scatonomus Erichson, 1835 (06); Scatrichus Génier & Kohlmann, 2003 (03); Scybalophagus Martínez, 1953 (05); Silvinha Vaz-de-Mello, 2008 (01); Streblopus Lansberge, 1874 (02); Sulcophanaeus Olsoufieff, 1924 (14); Tesserodoniella Vaz-de-Mello & Halffter, 2006 (02); Trichillidium Vaz-de-Mello, 2008 (03); Trichillum Harold, 1868 (11) e Zonocopris Arrow, 1932 (02). As coordenadas geográficas para os registros de localidades foram obtidas e/ou confirmadas através de várias fontes. A primeira delas foi a própria etiqueta de identificação dos espécimes (quando presentes na CEMT) ou os dados fornecidos na bibliografia revisada, algumas sendo confirmadas através do site do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística-IBGE (http://www.cidades.ibge.gov.br/, para localidades brasileiras). Quando a indicação das localidades não fornecia as coordenadas geográficas, as mesmas foram obtidas pela utilização do Google Earth versão 7; da ferramenta GeoLoc, disponível no site SpeciesLink (http://splink.cria.org.br/, para localidades brasileiras); do site Fallingrain Global Gazetter (http://www.fallingrain.com/world, para localidades fora do Brasil). Na ausência de informações exatas ou de localização precisa do local de registro, a sede do município foi usada como ponto de georreferenciamento. Registros com informações duvidosas, dúbias, ou para os quais não foi possível a obtenção das coordenadas geográficas, não foram considerados. Os dados de distribuição dos táxons foram plotados e analisados no programa ArcGis 10.1.
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Análise de endemicidade
As análises para identificação das áreas de endemismo foram conduzidas com três tamanhos diferentes de quadrículas (1ºx1º, 2ºx2º e 3ºx3º). A utilização de distintos tamanhos de quadrículas permite verificar o efeito causado por essa variável (escala espacial) na identificação de áreas de endemismo (Casagranda et al., 2009), uma vez que áreas que não se mantém com a alteração no tamanho das grades podem representar um simples artefato específico dessa grade. Por outro lado, áreas mantidas como endêmicas são um importante fator de análise dos padrões de distribuição (Aagesen et al., 2009). Os dados de distribuição dos besouros rola-bostas situam-se nas sub-regiões biogeográficas Brasileira (com exceção do Domínio Mesoamericano e das províncias Guatuso-Talamanca e Puntarenas-Chiriqui, pertencentes ao Domínio Pacífico, pois essas unidades biogeográficas situam-se na América Central), Chaquenha, Chilena Central, Subantartica, Patagônica e Zona de Transição da América do Sul (Morrone, 2014, 2015). A definição das áreas de endemismo foi realizada através de critério de otimização, conhecido como análise de endemicidade (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004) utilizando o programa NDM/VNDM (Goloboff, 2005). O NDM/VNDM calcula o Índice de Endemicidade de uma espécie (IEe) de acordo com o ajuste de sua distribuição a uma área pré-definida (conjuntos de células). Assim, quanto maior esse ajuste, maior a pontuação da espécie (IEe varia de 0 a 1), sendo que o Índice de Endemicidade da Área (IEa) é igual à soma dos IEe. Dessa forma, uma área de endemismo é definida pelo conjunto de quadrículas com IE>2 e que possuam duas ou mais espécies endêmicas. Nossas análises foram conduzidas com as presenças observadas (dados reais de entrada), além das presenças inferidas (calculadas automaticamente pelo programa), nas quais um táxon é considerando potencialmente presente em uma quadrícula se contar com um número mínimo de observações reais nas quadrículas vizinhas (Szumik & Goloboff, 2004; Casagranda et al., 2009), permitindo que problemas de amostragens esparsas sejam parcialmente resolvidos (Aagesen et al., 2009). Os parâmetros empregados na busca por áreas de endemismo foram: conjuntos de áreas com pontuação >2 e com duas ou mais espécies endêmicas, busca repetida 100 vezes com 50% de espécies únicas. Os resultados são apresentados e analisados através das áreas de consenso (CA: consensus areas), que sumarizam as informações contidas nas áreas de endemismo individuais, sendo criadas através da porcentagem de 25 similaridade de espécies compartilhadas entre elas (Aagesen et al., 2013). No presente trabalho, o consenso flexível foi aplicado, com 30% de similaridade mínima de espécies endêmicas para agrupar áreas inicialmente identificadas. O resultado do consenso flexível pode incluir áreas únicas, quando essas não satisfazem os critérios de busca estabelecidos (Ferrari et al., 2010). A sobreposição de várias CA de diferentes tamanhos de quadrículas pode servir como evidência de que essas regiões exibem alto grau de endemismo, com a presença de táxons restritos a elas. Sendo assim, o aninhamento dessas CA foi utilizado como critério de definição dos componentes endêmicos. Para facilitar a apresentação dos resultados e discussão, algumas terminologias foram empregadas: (1) a denominação das CA segue numeração sequencial de 1 a 13 (1ºx1º), 14 a 40 (2ºx2º) e 41 a 74 (3ºx3º); (2) os componentes endêmicos (ec: endemic components) são as áreas formadas pela sobreposição de CA identificadas com diferentes tamanhos de quadrículas, representando áreas importantes pela congruência nos níveis de endemismo; (3) espécies denominadas "endêmicas" são aquelas reconhecidas pela análise de endemicidade em cada uma das CA identificadas; as "exclusivas" apresentam ocorrência geográfica restrita ao conjunto dos componentes endêmicos (mesmo que não tenham sido reconhecidas como endêmicas); as "compartilhadas" são as que ocorreram nos componentes endêmicos e em outras regiões da AS.
Visualização do esforço de coleta
Para ilustração e visualização da variação geográfica do esforço de coleta dos besouros rola-bostas na AS, adotamos um procedimento no qual dois tipos de informações são obtidas (procedimento sugerido por Schulman et al., 2007, com modificações). A primeira informação consiste na definição da riqueza de táxons por quadrícula nos tamanhos de grades empregados nas análises. Para isso, utilizamos o programa ArcGis 10.1, no qual realizamos a plotagem e ligação geográfica das grades com os dados de distribuição, permitindo um relacionamento geográfico de cada ponto de ocorrência dos táxons com cada quadrícula das grades. Essa representa a modificação realizada no procedimento empregado por Schulman et al. (2007), uma vez que esses autores determinaram o número de localidades de coleta por quadrícula, e não a riqueza das mesmas. Optamos por essa alteração por reconhecer que há um certo nível de imprecisão nas coordenadas geográficas existentes nos nossos dados, o que levaria a 26 uma superestimação do número de localidades amostradas em cada quadrícula. No entanto, ressaltamos que essa imprecisão não tem o potencial de gerar resultados duvidosos quanto à identificação das áreas de endemismo, uma vez que para isso é usada como unidade geográfica a quadrícula e não a localidade de coleta. A segunda informação indicativa de esforço de coleta foi obtida através da criação de uma rede de polígonos de Thiessen (Schulman et al., 2007). Nessa rede de Thiessen, cada polígono tem um ponto de ancoragem central (representado por uma localidade de coleta), a partir do qual sua área é delimitada de uma forma que qualquer ponto dentro de um polígono está mais próximo do seu ponto de ancoragem do que dos pontos de ancoragem de todos os outros polígonos de Thiessen. As vantagens de representação do esforço de coleta com base nos polígonos de Thiessen são a sua independência da escala espacial empregada nas análises (grades de diferentes tamanhos de quadrículas) e a própria facilidade de visualização de áreas que carecem de informações sobre os grupos taxonômicos analisados, já que polígonos grandes indicam regiões com menor esforço de coleta e os menores polígonos representam o oposto (Schulman et al., 2007; Vale & Jenkins, 2012; Rodrigues et al., 2015). A apresentação dessas duas informações indicativas do esforço de coleta objetivou responder a seguinte questão: "Quais seriam as áreas de endemismo melhor suportadas, tanto por uma análise biogeográfica quantitativa, quanto pelo estado atual de conhecimento sobre o esforço de coleta do grupo taxonômico de interesse?". Assim, os mapas que apresentam a riqueza de táxons por quadrícula e os que apresentam os polígonos de Thiessen foram sobrepostos ao conjunto de áreas de endemismo identificadas nos três tamanhos de quadrículas empregados nas análises (1ºx1º, 2ºx2º e 3ºx3º). O objetivo dessa comparação visual entre essas informações é evidenciar regiões onde o alto nível de conhecimento sobre os besouros rola-bostas na AS permitiria definir as melhores unidades geográficas artificiais (quadrículas) que poderiam ser empregadas para alcançar melhores resultados na definição de áreas de endemismo. Essa comparação permitiria a inserção de um argumento lógico e quantitativo para a escolha dos tamanhos de quadrículas empregados nas análises biogeográficas, tornando essa escolha menos arbitrária. Obviamente, esse argumento não possui o intuito de desconsiderar completamente áreas de endemismo situadas em regiões com esforço de coleta insuficiente, mas de direcionar a seleção de áreas potencialmente mais informativas quanto ao nível de endemismo, já que seriam áreas melhor amostradas. 27
RESULTADOS
Áreas de endemismo
Na análise empregada com o NDM/VNDM com a grade de 1ºx1º foram identificadas 22 áreas de endemismo, sendo que a aplicação do consenso flexível resultou em 13 CA, com pontuação variando de 2.25 a 4.21429, associadas às regiões noroeste da AS, norte e leste do Brasil e porção central da Bolívia (Tabela 1; Fig. 2). A busca com a grade de 2ºx2º identificou 152 áreas de endemismo e 27 CA, com pontuação variando de 2.25 a 12.77083 e cobrindo extensas regiões na AS (com exceção da maior parte da Amazônia e do nordeste brasileiro, além do extremo sul da AS) (Tabela 2; Fig. 3). Finalmente, a análise com a grade de 3ºx3º obteve 332 áreas de endemismo, com o consenso flexível resultando em 34 CA (pontuação entre 2.28526 e 18.74437) que englobaram quase que completamente a AS (com exceção do extremo sul da AS) (Tabela 3; Fig. 4).
Esforço amostral e componentes endêmicos
O número total de quadrículas criadas a partir dos limites da AS foi de 1720, 467 e 220 para as grades de 1ºx1º, 2ºx2º e 3ºx3º, respectivamente. Dessas quadrículas, houve um total de 845 (49,12%), 113 (24,19%) e 35 (15,9%) nas quais nenhuma espécie/subespécie foi registrada, representando os vazios de amostragem para os besouros rola-bostas na AS, para as grades de 1ºx1º, 2ºx2º e 3ºx3º, respectivamente. A análise da localização geográfica desses vazios amostrais resulta na confirmação de que a escolha do tamanho das quadrículas que comporão cada uma das grades influencia o panorama geral de visualização da riqueza de besouros rola-bostas, indicando o esforço de coleta desse táxon na AS (Fig. 5). Esse panorama apresenta grandes vazios amostrais numa escala mais refinada (quadrículas de 1ºx1º), localizados principalmente ao longo de toda a região amazônica, nos biomas brasileiros Cerrado e Caatinga, em grande parte da costa do Peru e Chile, além do extremo sul da AS (Fig. 5A). A diminuição do refinamento da escala espacial, através da utilização de grades mais grosseiras (2ºx2º e 3ºx3º), gradativamente conduz à eliminação desses vazios amostrais que são englobados pelas quadrículas maiores, sem um aumento expressivo na riqueza (Fig. 5B-C). Isso é evidenciado nos resultados, já que a maioria dessas quadrículas apresenta poucos 28 registros de táxons nos seus limites (211 quadrículas de 2ºx2º com até 13 espécies/subespécies; 100 quadrículas de 3ºx3º com até 18). A análise da rede de polígonos de Thiessen, também como indicadora do esforço de coleta dos besouros rola-bostas na AS, revela padrões de localização geográfica semelhantes aos demonstrados pela riqueza de espécies/subespécies, com a vantagem de que a representação desses polígonos independe da escala espacial empregada (variação nos tamanhos das grades) (Fig. 6). Esses padrões podem ser descritos da seguinte forma: (1) as regiões localizadas no sul e extremo norte da Amazônia concentram esforço de coleta maior, mesmo que não distribuído uniformemente, enquanto as porções central (com exceção da calha do rio Amazonas, próximo da cidade de Manaus), leste e oeste da Amazônia englobam os maiores polígonos de Thiessen, indicando esforço amostral insuficiente; (2) os biomas brasileiros Cerrado (extremo norte) e Caatinga também se configuram como regiões em que o aumento da intensidade de coleta se mostra necessário; (3) o oeste da Bolívia, norte do Paraguai e Argentina, centro do Uruguai e o extremo sul da AS, assim como a região localizada a oeste dos Andes necessitam de incremento no esforço amostral; e (4) os menores polígonos de Thiessen, indicando esforço amostral mais satisfatório e mais uniformemente distribuído, estão localizados no norte da AS, ao longo da porção leste dos Andes (Argentina e Bolívia, principalmente), Andes colombiano e equatoriano, região transandina do Equador, regiões central, sul e sudeste do Brasil (Fig. 6). A sobreposição das informações indicadoras do esforço de coleta dos besouros rola-bostas na AS com as CA identificados pelo NDM/VNDM nos tamanhos de quadrículas empregadas nas análises providencia várias possibilidades de visualização. Com relação à riqueza de táxons, as CA de 1ºx1º se localizam principalmente em regiões onde o esforço de coleta alcançou os maiores intervalos de riqueza. No entanto, algumas áreas bem representadas em termos de riqueza não foram definidas como endêmicas (Fig. 5A). As CA de 2ºx2º englobaram a maioria das regiões nas quais a eficiência amostral se reflete na diversidade de táxons, com exceções presentes no sul da região amazônica e ao longo do rio Amazonas (Fig. 5B). Finalmente, as CA de 3ºx3º revelaram um padrão de endemismo em nível continental, englobando áreas em todas as categorias de riqueza (Fig. 5C). Diferentemente da riqueza, a representação da rede de Thiessen independe de qualquer tamanho de quadrícula para demonstrar o esforço amostral, já que esses polígonos são formados a partir das localidades de coleta do táxon de interesse. Dessa 29 forma, esse indicativo do esforço amostral mantém os mesmos padrões de localização geográfica, independente do tamanho das quadrículas das áreas de endemismo com as quais é sobreposto e comparado. Mesmo com essa diferença entre a representação da riqueza de táxons por quadrícula e a rede de Thiessen, a análise visual ao se confrontar essa última informação com as CA revela os mesmos padrões: CA-1ºx1º - englobam regiões satisfatoriamente amostradas, indicadas pelos menores polígonos, ao mesmo tempo em que não identificam como endêmicas outras áreas bem amostradas (Fig. 6A); CA-2ºx2º - englobam a maioria das regiões com grande esforço de coleta (Fig. 6B); CA-3ºx3º - não permitem distinguir entre regiões satisfatória e insatisfatoriamente amostradas (Fig. 6C). A sobreposição das CA identificadas com os diferentes tamanhos de quadrículas empregadas nas análises (Fig. 7) objetivou que os componentes endêmicos fossem definidos, permitindo a seleção de áreas com alto grau de endemismo compartilhado. No entanto, a inserção de informações indicativas do esforço de coleta possibilita que sejam selecionadas áreas de endemismo com tamanhos de quadrículas que englobem regiões com coletas representativas dos besouros rola-bostas na AS, permitindo que o viés amostral seja potencialmente diminuído. Nesse sentido, a riqueza por quadrícula pode não ser a melhor informação que atenda ao objetivo desse trabalho, já que a representação dos dados varia de acordo com o tamanho da unidade utilizada na análise. Por outro lado, a rede de polígonos de Thiessen pode ser encarada como a alternativa mais independente de representação do esforço de coleta e seleção de áreas que formarão os componentes endêmicos situados na AS. Assim, as CA-1ºx1º e CA-2ºx2º foram empregadas na formação dos seis componentes endêmicos (Fig. 8), já que nesses dois tamanhos de quadrícula, houve uma clara distinção entre regiões bem amostradas e aquelas com dados de ocorrência de besouros rola-bostas insuficientes considerando os polígonos de Thiessen. Além disso, ao considerarmos apenas esses dois tamanhos de quadrículas, identificamos que não houve táxons compartilhados entre os componentes endêmicos, evidenciando que os mesmos podem ser utilizadas como critério de descrição e definição de regiões particulares nos níveis de endemismo e composição taxonômica. Componente endêmico Noroeste (NW ce; Fig. 8A) Esse componente incluiu CA identificadas nos dois tamanhos de quadrículas usados para definir os componentes endêmicos através do NDM/VNDM, sendo que as áreas, táxons e pontuação são apresentadas nas Tabelas 1 e 2. Esse componente 30 endêmico englobou as CA 1, 2, 3, 4, 6, 9 (1ºx1º) e 17, 20, 22, 27, 31, 36 (2ºx2º), e localiza-se nas porções centro-norte da Venezuela, centro-noroeste da Colômbia e Peru e quase completamente sobre o Equador (Fig. 8A). Com relação à riqueza, o NW ce teve 192 táxons dentro dos seus limites, sendo que desses, 85 foram compartilhados com outras regiões da AS, 107 foram exclusivos e 80 foram definidos como endêmicos pelo NDM/VNDM (Fig. 9). Assim, temos que Bdelyrus seminudus, Bradypodidium venezuelense, Canthon angustatus, C. baltheatus, C. delicatulus, Coprophanaeus morenoi, Deltochilum loperae, D. luederwaldti, Dichotomius divergens, D. monstrosus, D. quinquedens, D. satanas, Eurysternus superbus, Onoreidium howdeni, O. ohausi, Ontherus aequatorius, O. compressicornis, O. diabolicus, O. pilatus, O. politus, O. trituberculatus, Phanaeus achilles achilles, P. achilles lydiae, P. lunaris, P. prasinus prasinus, Scatimus cribrosus, S. furcatus, S. onorei, S. pacificus, S. strandi, Sulcophanaeus auricollis auricollis foram definidas como endêmicas para CA de quadrículas de 1ºx1º e 2ºx2º do NW ce (Tabelas 1 e 2). Já Onoreidium cristatum foi endêmica de apenas uma CA de 1ºx1º (Tabela 1). Finalmente temos que os táxons Anomiopus genieri, A. intermedius, Canthon fuscipes, C. juvencus, C. politus, C. septemmaculatus, Coprophanaeus corythus, Deltochilum gibbosum panamensis, D. hypponum, D. lobipes, D. panamense, D. tessellatum, Diabroctis cadmus, Dichotomius alyattes, D. belus, D. coenosus, D. cotopaxi, D. deyrollei, D. quinquelobatus, D. reclinatus, D. tristis, D. validipilosus, Eurysternus contractus, E. impressicollis, E. streblus, Genieridium bordoni, Gromphas lemoinei, Homocopris achamas, H. buckleyi, Ontherus ashei, O. brevicollis, O. gilli, O. howdeni, O. incisus, O. kirschii, O. lunicollis, O. tenuistriatus, Oruscatus opalescens, Phanaeus hermes, P. prasinus jolyi, P. viridicollis, Scatimus monstrosus, Streblopus punctatus, Sulcophanaeus auricollis joffrei, S. miyashitai metallescens, S. steinheili, S. velutinus, Trichillidium pilosum foram endêmicos das CA de 2ºx2º para esse componente endêmico (Tabela 2). Componente endêmico Central (CEN ce; Fig. 8A) Esse componente endêmico inclui CA somente de 2ºx2º (18, 29, 33 e 38). A sua localização foi principalmente em território brasileiro, cobrindo extensas porções do bioma Cerrado e região central da Mata Atlântica (Fig. 8A). A riqueza desse componente inclui 272 táxons nos seus limites, dos quais 229 foram compartilhados com outras regiões da AS, 43 foram exclusivos e 13 suportaram as CA como endêmicos (Fig. 9). Foras eles Anomiopus birai, A. virescens, Canthon apicalis, C. paraguayanus, C. quadratus, Coprophanaeus spitzi, Dichotomius luctuosioides, D. sexdentatus, D. 31 tarsalis, Malagoniella aeneicollis, Ontherus virescens, Oxysternon palemo e Phanaeus kirbyi (Tabela 2). Componente endêmico Oeste (W ce; Fig. 8B) O componente endêmico W incluiu as CA 8, 11, 13 (1ºx1º) e 23, 24, 37, 39 (2ºx2º). Localiza-se principalmente no centro do Peru e Bolívia, norte da Argentina e oeste do Paraguai (Fig. 8B). Abrigou 142 espécies/subespécies de besouros rola-bostas, das quais 117 foram compartilhadas com outras regiões da AS, 25 foram exclusivas e 19, endêmicas (Fig. 9). Os táxons que definiram as CA que formam esse componente endêmico são Canthon rubrescens, Canthonidia rubromaculata, Dichotomius comarapensis, D. conicollis, D. dynastus, D. planicollis, D. planus e Phanaeus meleagris meleagris para áreas de 1ºx1º e 2ºx2º (Tabelas 1 e 2). Já Canthon chiriguano, C. hendricksi, C. monilifer, Coprophanaeus ignecinctus, C. pessoai, Dichotomius diabolicus, D. nitidissimus, Eurysternus inca, Ontherus obliquus, O. planus e Phanaeus lecourti lecourti definiram apenas áreas de 2ºx2º (Tabela 2). Componente endêmico Norte (N ce; Fig. 8B) Esse componente endêmico inclui as CA 12 (1ºx1º) e 26, 28, 35 (2ºx2º). Localiza-se no extremo norte brasileiro (Amapá, Pará e Roraima), Guiana Francesa, Suriname e centro da Venezuela (Fig. 8B), com uma riqueza de 97 espécies/subespécies nos seus limites, das quais 85 são compartilhadas, 12 exclusivas e 10 endêmicas (Fig. 9). As endêmicas comuns às CA de 1ºx1º e 2ºx2º foram Anomiopus paraensis e Oxysternon striatopunctatum (Tabelas 1 e 2). Já Anomiopus alexandrei, Bdelyrus ashei, Coprophanaeus christophorowi, Eurysternus cambeforti, E. cavatus, E. truncus, Ontherus cambeforti e Scatimus simulator suportaram apenas CA de 2ºx2º (Tabela 2). Componente endêmico Sudoeste (SW ce; Fig. 8C) Como CA formadoras desse componente temos as áreas 14 e 32 (2ºx2º). Localizado no sul da Bolívia e porção centro-noroeste da Argentina, englobou 99 táxons, dos quais 81 foram compartilhados com outras regiões da AS, 18 foram exclusivos e 16 foram definidos como endêmicos pela análise de endemicidade (Figs. 8C e 9). Os táxons endêmicos desse componente foram Anomiopsoides biloba, A. fedemariai, A. heteroclyta, Canthon lunatus lunatus, C. orfilai, Ennearabdus lobocephalus, Eucranium cyclosoma, E. simplicifrons, Glyphoderus centralis, G. monticola, G. sterquilinus, Ontherus grandis, Scybalophagus plicatipennis, Malagoniella chalybaea, Scybalophagus rugosus e Sulcophanaeus batesi (Tabela 2). Componente endêmico Sudeste (SE ce; Fig. 8C) 32
As CA inseridas nesse componente endêmico foram 5, 7, 10 (1ºx1º) e 15, 16, 19, 21, 25, 30, 34, 40 (2ºx2º). Assim como o CEN ce, o componente endêmico Sudeste localiza-se principalmente em território brasileiro (do extremo nordeste até a região sul), com pequenos trechos na região oeste do Paraguai, Argentina e Uruguai. Esse componente englobou 235 táxons, com 142 compartilhados, 93 exclusivos dessa região e 78 definidos como endêmicos (Figs. 8C e 9). Os táxons endêmicos comuns às CA de 1ºx1º e 2ºx2º foram Anomiopus preissae, Bdelyrus bromeliatilis, Coprophanaeus machadoi, Deltepilissus infernalis, Dichotomius buqueti, D. muticus, Ontherus amplector, O. erosus, O. rectangulidens, Silvinha unica (Tabelas 1 e 2). Já Ontherus cephalotes e O. insolitus foram endêmicas apenas das CA de 1ºx1º (Tabela 1). Finalmente, os táxons endêmicos apenas das CA de 2ºx2º foram Anomiopus chalceus, A. galileoae, Bdelyrus braziliensis, Canthon angularis angularis, C. angularis obenbergeri, C. ibarragrassoi, C. nigripennis, C. oliverioi, C. prasinus, C. rutilans cyanescens, C. rutilans rutilans, C. seminitens, C. smaragdulus, C. splendidus, C. staigi, Coprophanaeus bellicosus, C. cerberus, Deltochilum calcaratum, D. dentipes, D. furcatum, D. granulosum, D. irroratum, D. morbillosum, D. rubripenne, D. trisignatum, Dichotomius affinis, D. agesilaus, D. assifer, D. bechynei, D. camposeabrai, D. crinicollis, D. depressicollis, D. fimbriatus, D. luctuosus, D. mormon, D. nemoricola, D. quadrinodosus, D. schiffleri, Eurysternus calligrammus, E. cyanescens, E. deplanatus, E. francinae, E. inflexus, E. nanus, E. parallelus, E. sulcifer, Genieridium paranense, G. zanunciorum, Holocephalus sculptus, Malagoniella lanei, M. virens, Ontherus elegans, O. irinus, O. lobifrons, Oxysternon pteroderum, Pedaridium hirsutum, Pereiraidium almeidai, Phanaeus dejeani, P. dzidoi, Scatonomus fasciculatus, Scatrichus bicarinatus, S. sulcifer, Streblopus opatroides, Sulcophanaeus rhadamanthus, Trichillidium caingua e Trichillum halffteri (Tabela 2).
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DISCUSSÃO
Variação da escala espacial
Com as quadrículas de 1ºx1º, o número e os limites das CA foram inferiores (Tabela 1). Além disso, o número de táxons definidos como endêmicos foi menor, acarretando menores valores nas pontuações dessas áreas (intervalo entre 2.25-4.21429). Já o número de CA de 2ºx2º foi comparativamente maior, com maior número de táxons endêmicos e maiores valores nas pontuações das mesmas (entre 2.25-12.77083) (Tabela 2). Finalmente, as CA de 3ºx3º foram mais numerosas e com maior número de táxons endêmicos (pontuação entre 2.28526-18.74437) (Tabela 3). Como descrito na literatura, à identificação de padrões biogeográficos com métodos que dependem da utilização de grades é fortemente influenciada pela escala espacial empregada (tamanho das quadrículas) (Morrone & Escalante, 2002; Casagranda et al., 2009). Com o NDM/VNDM, o uso de quadrículas pequenas aumenta a descontinuidade dos dados de distribuição (maior quantidade de quadrículas sem nenhuma espécie), diminuindo a simpatria entre as espécies, determinando um menor número de áreas de consenso e menores valores em suas pontuações, acarretando uma menor recuperação de padrões biogeográficos. Por outro lado, quadrículas maiores criam extensões artificiais de distribuição das espécies, podendo eliminar completamente a descontinuidade dos dados na região estudada (Szumik et al., 2002; Casagranda et al., 2009). A análise das CA identificadas considerando os três tamanhos de quadrículas empregadas nas análises pelo NDM/VNDM e a sobreposição entre elas (Fig. 7) revelam extensa congruência em sua localização, permitindo inferir que as áreas em quadrículas maiores representam um prolongamento, em termos de extensão geográfica, das áreas identificadas em escalas mais refinadas (quadrículas menores), com muitos táxons compartilhados. Isso poderia ser considerado um padrão biogeográfico, capturado pela variação na escala das análises (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004; Casagranda et al., 2009; Ferrari et al., 2010; DaSilva et al., 2015). Entretanto, o cruzamento dessas CA com os polígonos de Thiessen nos permite excluir as CA de 3ºx3º na definição dos componentes endêmicos, já que podem, potencialmente, representar áreas com extensos vazios amostrais para a maioria das espécies definidas como endêmicas nessas áreas, sendo geradas artificialmente pelo aumento do tamanho 34 das quadrículas. Uma conclusão diferente poderia ter sido alcançada se a análise de NDM/VNDM tivesse obtido CA para quadrículas de 3ºx3º exclusivas mesmo de regiões com esforço amostral insuficiente. Outro aspecto que deve-se analisar na variação da escala espacial e definição dos componentes endêmicos apenas com as CA de 1ºx1º e 2ºx2º é que os táxons definidos como endêmicos (Tabelas 1 e 2; Fig. 9) não foram compartilhados os componentes formados por esses dois tamanhos de quadrículas, reforçando a idéia de que podem ser empregados na caracterização dessas áreas em termos de endemismo e importância biológica. Além disso, mesmo que a análise de endemicidade possibilite que diferentes habitats e regiões biogeográficas sejam englobadas pelas áreas identificadas (Casagranda et al., 2009; Prado et al., 2015), nossos componentes endêmicos se mostraram bastante congruentes com regiões biogeográficas bem definidas. Essa congruência se reflete na concordância geográfica dos componentes endêmicos definidos aqui com relação a diferentes unidades biogeográficas descritas em trabalhos de regionalização (Morrone, 2014), como no caso do CEN ce (congruente com a província Cerrado) e SE ce (congruente com as províncias do Domínio Paraná).
Esforço amostral e componentes endêmicos
Um dos problemas de representar a variação no esforço de coleta através de quadrículas (Fig. 5) é que essa representação é dependente da escala espacial empregada. Assim, a intensidade de coleta pode não ser uniformemente distribuída, sendo maior em determinadas partes de cada quadrícula, mas com a mesma informação sendo transmitida. Já a elaboração dos polígonos de Thiessen é sensível à adição de novos dados, tornando desnecessária a escolha de uma escala prévia de observação (Schulman et al., 2007). Assim, a análise da variação do esforço de coleta dos besouros rola-bostas na AS apresentada nesse estudo foi concordante com outros trabalhos que utilizaram os polígonos de Thiessen como indicativo desse viés amostral nos dados de distribuição de espécies, mesmo com diferenças entre os métodos, grupos taxonômicos e particularidades do banco de dados empregado (Schulman et al., 2007; Oliveira, 2011; Vale & Jenkins, 2012), o que reforça a credibilidade de nossas informações. Dessa forma, o padrão encontrado confirma que regiões importantes em termos de biodiversidade e endemismo ainda carecem de estudos adicionais que visem maximizar o conhecimento sobre a distribuição das espécies (Fig. 6). 35
Nesse sentido, o esforço de coleta na região amazônica não é uniformemente distribuído, sendo que as principais regiões bem amostradas se concentram próximas a grandes cidades ou ao longo de grandes vias de acesso, como rios e rodovias (De Marco & Vianna, 2005; Schulman et al., 2007), fato marcante nos dados apresentados aqui (Fig. 6). No que tange a outros biomas brasileiros, o padrão de variação do esforço amostral para os besouros rola-bostas descrito aqui, corrobora o descrito para outros organismos. Esse padrão seria de amostragens esporádicas e com poucas localidades concentrando grande parte dos registros de ocorrência, como no caso do Cerrado, que apesar de ser um dos hotspots de biodiversidade (Myers et al., 2000) apresenta grandes lacunas de coleta, principalmente nas regiões periféricas (Oliveira, 2011) (Fig. 6). A Caatinga também se configura como uma região que necessita de incremento nos dados de ocorrência de espécies de rola-bostas, como demonstrado para outros organismos, ainda mais se considerarmos que estudos recentes têm demonstrado sua importância em termos de biodiversidade (Leal et al., 2005; Oliveira, 2011) (Fig. 6). Já a Mata Atlântica constitui uma das regiões mais bem estudadas em território brasileiro, sendo citado o chamado "efeito museu" para explicação desse padrão, segundo o qual regiões situadas próximas de grandes centros de pesquisa e coleções científicas são geralmente melhor estudadas (Hopkins, 2007; Sobral & Stehmann, 2009; Oliveira, 2011) (Fig. 6). Com relação a outras regiões da AS, a inexistência de trabalhos que quantifiquem a variação do esforço amostral impossibilita que comparações sejam feitas. No que se refere à identificação de áreas de endemismo, uma das críticas é que a congruência nas extensões das espécies pode ser um resultado de viés amostral, já que áreas mais intensamente amostradas tenderiam a corresponder aos centros das áreas de endemismo (DaSilva et al., 2015). A influência das diferenças regionais do esforço de coleta sobre a identificação das áreas de endemismo já é descrita nos trabalhos que enfocam essa abordagem biogeográfica (Casagranda et al., 2009; Ferrari et al., 2010; DaSilva et al., 2015), onde áreas de endemismo estão presentes em regiões bem amostradas e ausentes em regiões com esforço amostral insuficiente (Casagranda et al., 2009; Ferrari et al., 2010). DaSilva et al. (2015) argumentam que a minimização dos problemas gerados pela existência de regiões satisfatória e insatisfatoriamente amostradas pode ser conduzida pelo emprego de grades de diferentes tamanhos, sendo que quadrículas maiores definiriam áreas em regiões pobremente coletadas, e as menores seriam sensíveis a regiões bem amostradas. Nossos resultados corroboram essa afirmação, uma 36 vez que a comparação dos polígonos de Thiessen e as áreas de endemismo identificadas através do emprego das quadrículas de 1ºx1º e 2ºx2º revelou que estas últimas foram notavelmente coincidentes, geograficamente, com áreas de intenso esforço amostral dos besouros rola-bostas (Fig. 6A-B). Já as áreas de endemismo de 3ºx3º não apresentaram nenhuma distinção entre regiões com diferenças na intensidade de coleta (Fig 6C). Ainda, ressaltamos que nenhuma dessas áreas foi exclusiva de regiões pobremente amostradas, permitindo concluir que essas áreas tenham sido definidas somente pelo aumento da unidade espacial, o que criou a simpatria entre espécies requerida para defini-las como áreas de endemismo (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004; Casagranda et al., 2009; Aagesen et al., 2013). Segundo Aagesen et al. (2013), alguns métodos que buscam identificar áreas de endemismo usam somente um tamanho de grade (normalmente 1ºx1º ou 2ºx2º), sem que haja um argumento formal para a utilização de apenas um desses tamanhos, tornando a escolha do tamanho adequado um fator de difícil determinação (Blackburn & Gaston, 2002; Schulman et al., 2007). Além disso, a ocorrência de diferentes processos formadores dos padrões em diferentes escalas espaciais torna imprescindível a utilização de diferentes escalas nas análises, pois assim haverá o reconhecimento de áreas de endemismo com diferentes características (tamanho; composição de espécies), que não seriam evidenciadas pela utilização de uma única escala de análise (Casagranda et al., 2009). No entanto, uma das propostas desse trabalho é estabelecer que a utilização do viés amostral torna-se uma ferramenta útil na seleção de áreas de endemismo robustas, não só por uma análise biogeográfica quantitativa, mas também pela indicação do estado atual de conhecimento advindo da determinação de regiões satisfatoriamente conhecidas sobre o táxon de interesse. Esse critério possibilitou que determinássemos os componentes endêmicos com base nas áreas de endemismo identificadas com as grades de 1ºx1º e 2ºx2º, uma vez que a descrição dos nossos resultados confirma a congruência geográfica dessas áreas com regiões adequadamente amostradas (Fig. 6). Alertamos que o objetivo não é diminuir a importância das áreas identificadas com grades mais grosseiras (3ºx3º), já que seriam prioritárias para o aumento dos esforços de coletas. O intuito é definir um padrão de endemismo que considere uma particularidade do conjunto de dados empregados nas análises (viés amostral), permitindo que os padrões biogeográficos possam ser melhor interpretados.
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Comparação biogeográfica e caracterização ambiental dos componentes endêmicos
Os componentes endêmicos foram comparados com as províncias propostas na regionalização biogeográfica apresentada por Morrone (2014). Assim, temos que o NW ec (Fig. 8A) se mostrou altamente congruente, geograficamente, com a maioria das províncias biogeográficas pertencentes ao Domínio Pacífico (Savana, Venezuelana, Guajira, Magdalena, Cauca, Chocó-Darién, Oeste do Equador, Equatoriana), com exceção da porção sul desse componente endêmico, que incluiu algumas províncias pertencentes ao Domínio Sul Brasileiro e a Zona de Transição Sul Americana. Esse componente engloba variados tipos de habitas, como as Florestas Secas, presentes nas encostas andinas do sudoeste do Equador, depressão Huancabamba e alguns vales interiores do Perú, Bolívia e norte da Argentina; as Florestas de Neblina, presentes nos declives andinos da Venezuela até a Bolívia, caracterizadas por uma floresta montana e montana superior, sendo encontradas em altitudes que variam de 1.000 a 3.800 m; o Páramo, presente em altitudes de 2.600 até 3.800 m no norte andino, restrito a pequenas regiões do Equador, Colômbia e Venezuela, geralmente composto de vegetação herbácea; o Sub-Páramo, localizado numa região ecotonal entre as florestas de neblina e páramo, esporadicamente situado em de 2.700 a 3.500 m no leste andino da Colômbia e Bolívia; Puna, localizada no sul desse componente endêmico (sul do Equador), caracterizada por habitats montanos secos com predominância de gramíneas; as Florestas Tropicais de Planícies, características de regiões abaixo de 1.000 m e a vegetação de vales profundos inter-andinos, cobertos predominantemente por gramíneas, mas também extensivamente usados para cultivo (Hueck, 1972; Duellman, 1979). O CEN ce (Fig. 8A) englobou majoritariamente a província Cerrado (Domínio Chaquenho), mas com sua porção a oeste dentro dos limites das províncias Rondônia e Madeira (Domínio Sul Brasileiro) e a leste, sobreposta com as províncias Floresta Paraná e Atlântica (Domínio Paraná). Devido aos limites extensos desse componente endêmico, inúmeras formações vegetais são encontradas, fortemente influenciadas pela variação na fertilidade dos solos, já que nos solos pobres em termos de nutrientes ocorrem as formações savânicas (que incluem os quatro tipos desse tipo de formação: Savana Florestada, Savana Arborizada, Savana Parque e Savana Gramíneo-Lenhosas) mas com presença de Florestas Estacionais Semideciduais e Deciduais, em solos de maior fertilidade (IBGE, 2004, 2012). 38
O W ce (Fig. 8B) se situa, principalmente, entre as províncias Chaquenha, Rondônia, Yungas e Puna, mas com uma porção mais ao norte compatível, geograficamente, com a província Ucayali. Dentre os tipos característicos de vegetação presentes nesse componente endêmico temos a presença de estratos das Yungas, uma floresta pluvial tropical, determinados pela variação altitudinal existente nessa região, ocupando áreas até 2800 m; Puna, localizada na região andina central entre 3.600 e 4.200 m, caracterizada pela presença de campos de gramíneas. Esse componente endêmico também apresenta predominância de vegetação característica do Chaco boliviano localizado no leste, sul e sudeste da Bolívia, caracterizado por representar uma planície com formações arbustivas entre 1-6 metros de altura, mas com trechos restritos de matas na porção leste ou em faixas relativamente restritas ao longo de montanhas ou vales de rios (Hueck, 1972; Duellman, 1979; Starmühler & Mucher, 2005). O N ce (Fig. 8B) englobou as províncias Xingú-Tapajós (Domínio Amazônico Sul Oriental), Roraima, Planícies das Guianas, Pantepui e Pará (Domínio Brasileiro Boreal). Como esse componente endêmico é formado por três conjuntos distintos de quadrículas, engloba parcialmente o Escudo das Guianas, caracterizado pela existência de grande variação na vegetação, com predominância de florestas tropicais de planícies, mas com trechos de ambientes savânicos (Hueck, 1972; Funk et al., 2007). No trecho brasileiro desse componente (inserido no norte do Brasil - Amapá e noroeste do Pará), há predominância das florestas ombrófilas (densas aluvial, densa montana, densa submontana e de terras baixas), mas também com trechos de florestas estacionais semideciduais e de savanas (IBGE, 2004, 2012). O SW ce (Fig. 8C) se situa em grandes porções das províncias Chaquenha, Monte e Puna, além de pequenas porções das províncias Prepuna e Yungas englobadas por seus limites ao sul e norte, respectivamente. Esse componente endêmico engloba o cinturão de monte, caracterizado por estepes arbustivas xerófitas, com condições climáticas extremamente variáveis; a vegetação caracterizada como Puna, habitat montano seco com predominância de gramíneas e as florestas pluviais tropicais denominadas Yungas (Hueck, 1972). O SE ce (Fig. 8C) foi extremamente concordante, geograficamente, com as províncias pertencentes ao Domínio Paraná (Atlântica, Floresta Paraná e Floresta de Araucaria), e ao sul englobou trechos nortenhos da província Pampeana. Esse componente apresenta predominância das Florestas Estacionais Semideciduais 39 localizadas em regiões de intensa atividade antrópica de uso da terra, descaracterizando a vegetação primária dessas formações, mas também inclui as Florestas Ombrófilas densas (de terras baixas - altitudes de 5 a 50 m; sub-montana - altitudes de 50 a 500 m; montana - altitudes que variam de 500 a 1.500 m); as Florestas Ombrófilas Mistas (com trechos das categorias montana e alto-montana), localizadas na região sul, além de Formações Savânicas (ao longo dos limites com o Cerrado e no norte desse componente) e Estepes Gramíneo-Lenhosas ao sul (IBGE, 2004, 2012).
CONSIDERAÇÕES FINAIS
A distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul suporta a identificação de áreas de endemismo por uma análise quantitativa, com padrões biogeográficos capturados independente da escala espacial empregada (variação no tamanho das quadrículas). No entanto, a inserção de informações relacionadas com esforço amostral desse grupo mostrou que os padrões biogeográficos são melhor definidos em uma escala de quadrículas de 1ºx1º e 2ºx2º, pois melhor descrevem a realidade com base no conjunto de informações disponíveis. Isso não implica que padrões mais grosseiros, obtidos através de quadrículas maiores, não possam revelar regiões importantes em termos de endemismo e biodiversidade, mas que o nível de inferências se torna limitado pela escassez de dados nessas regiões.
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Figura 1. Registros de ocorrência na América do Sul, das 586 espécies e subespécies de besouros rola-bostas (Scarabaeidae, Scarabaeinae) utilizadas na análise de endemicidade implementada através do NDM/VNDM.
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Tabela 1. Espécies/subespécies endêmicas definidoras das áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola- bostas na América do Sul, com quadrículas de 1ºx1º. PM: pontuação máxima.
CA Espécies Endêmicas (Pontuação) PM Canthon angustatus (0.000-0.688); Canthon delicatulus (0.000-0.500); Dichotomius monstrosus (0.000-0.643); Dichotomius quinquedens (0.000- 0.714); Ontherus aequatorius (0.000-0.833); Ontherus compressicornis (0.000-0.714); Ontherus diabolicus (0.000-0.538); Ontherus pilatus (0.000- 1 4.21429 0.643); Ontherus politus (0.000-0.714); Phanaeus lunaris (0.000-0.636); Scatimus cribrosus (0.000-0.667); Scatimus furcatus (0.000-0.714); Scatimus strandi (0.000-0.545) Onoreidium howdeni (0.000-0.750); Phanaeus achilles lydiae (0.643-0.750); Phanaeus lunaris (0.000-0.500); Scatimus cribrosus (0.500-0.714); 2 2.75000 Scatimus pacificus (0.500-0.714) 3 Deltochilum luederwaldti (0.700); Dichotomius satanas (0.500); Sulcophanaeus auricollis auricollis (0.800) 2.25000 Canthon baltheatus (0.750); Onoreidium cristatum (0.000-0.750); Onoreidium ohausi (0.750); Phanaeus achilles achilles (0.750); Scatimus onorei 4 3.25000 (0.000-0.750) 5 Anomiopus preissae (0.750); Coprophanaeus machadoi (0.417); Deltepilissus infernalis (0.750); Dichotomius muticus (0.563) 2.72917 Bdelyrus seminudus (0.792-0.850); Coprophanaeus morenoi (0.875-0.950); Deltochilum loperae (0.708-0.750); Dichotomius divergens (0.571-0.833); 6 4.17143 Ontherus trituberculatus (0.750-0.800) 7 Bdelyrus bromeliatilis (0.500); Dichotomius buqueti (0.500); Ontherus amplector (0.563); Ontherus erosus (0.667); Silvinha unica (0.500) 2.97917 8 Canthonidia rubromaculata (1.000); Dichotomius comarapensis (1.000) 2.25000 9 Bradypodidium venezuelense (0.875); Eurysternus superbus (1.000); Phanaeus prasinus prasinus (0.875) 3.00000 10 Deltepilissus infernalis (0.500); Dichotomius buqueti (0.500); Ontherus cephalotes (0.833); Ontherus insolitus (0.833); Ontherus rectangulidens (0.833) 3.75000 11 Canthon rubrescens (0.800); Dichotomius planus (0.700); Phanaeus meleagris meleagris (0.800) 2.55000 12 Anomiopus paraensis (1.000); Oxysternon striatopunctatum (1.000) 2.25000 13 Canthon rubrescens (0.500); Dichotomius conicollis (0.643); Dichotomius dynastus (0.714); Dichotomius planicollis (0.714) 2.82143
Tabela 2. Espécies/subespécies endêmicas definidoras das áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola- bostas na América do Sul, com quadrículas de 2ºx2º. PM: pontuação máxima.
CA Espécies Endêmicas (Pontuação) PM Anomiopsoides biloba (0.000-0.800); Anomiopsoides fedemariai (0.000-0.750); Anomiopsoides heteroclyta (0.000-0.821); Canthon lunatus lunatus (0.000-0.500); Canthon orfilai (0.000-0.667); Ennearabdus lobocephalus (0.000-1.000); Eucranium cyclosoma (0.000-0.850); Eucranium simplicifrons 14 5.22937 (0.000-0.750); Glyphoderus centralis (0.000-0.563); Glyphoderus monticola (0.000-0.800); Glyphoderus sterquilinus (0.000-0.708); Ontherus grandis (0.000-0.500); Scybalophagus plicatipennis (0.000-0.563) Anomiopus chalceus (0.000-0.700); Bdelyrus braziliensis (0.000-0.692); Bdelyrus bromeliatilis (0.000-0.500); Canthon angularis angularis (0.000- 15 0.778); Canthon ibarragrassoi (0.000-0.731); Canthon oliverioi (0.000-0.643); Canthon rutilans cyanescens (0.000-0.889); Canthon rutilans rutilans 7.15605 (0.000-0.625); Coprophanaeus cerberus (0.000-0.679); Deltochilum dentipes (0.000-0.773); Deltochilum furcatum (0.000-0.714); Deltochilum 46
morbillosum (0.000-0.740); Deltochilum rubripenne (0.000-0.714); Dichotomius affinis (0.000-0.813); Dichotomius assifer (0.000-0.794); Dichotomius bechynei (0.000-0.800); Dichotomius fimbriatus (0.000-0.857); Dichotomius luctuosus (0.000-0.800); Dichotomius muticus (0.000-0.667); Dichotomius nemoricola (0.000-0.750); Dichotomius quadrinodosus (0.000-0.600); Eurysternus cyanescens (0.000-0.407); Eurysternus deplanatus (0.000-0.607); Eurysternus francinae (0.000-0.917); Eurysternus inflexus (0.000-0.818); Eurysternus parallelus (0.000-0.776); Eurysternus sulcifer (0.000-0.769); Genieridium paranense (0.000-0.625); Genieridium zanunciorum (0.000-0.500); Malagoniella lanei (0.000-0.750); Malagoniella virens (0.000-0.625); Ontherus amplector (0.000-0.500); Ontherus elegans (0.000-0.529); Ontherus lobifrons (0.000-0.750); Pedaridium hirsutum (0.000-0.800); Pereiraidium almeidai (0.000-0.688); Phanaeus dejeani (0.000-0.889); Phanaeus dzidoi (0.000-0.636); Scatonomus fasciculatus (0.000-0.667); Scatrichus bicarinatus (0.000-0.667); Silvinha unica (0.000-0.650); Sulcophanaeus rhadamanthus (0.000-0.700); Trichillidium caingua (0.000-0.667); Trichillum halffteri (0.000-0.875) Anomiopus chalceus (0.000-0.556); Anomiopus preissae (0.000-0.875); Bdelyrus bromeliatilis (0.000-0.714); Canthon prasinus (0.000-0.538); Canthon splendidus (0.000-0.800); Coprophanaeus cerberus (0.000-0.591); Coprophanaeus machadoi (0.000-0.875); Deltepilissus infernalis (0.000-0.750); Deltochilum dentipes (0.000-0.385); Deltochilum irroratum (0.000-0.714); Dichotomius buqueti (0.000-0.750); Dichotomius camposeabrai (0.000- 16 8.49356 0.667); Dichotomius muticus (0.000-0.750); Dichotomius nemoricola (0.000-0.563); Eurysternus inflexus (0.000-0.545); Holocephalus sculptus (0.000- 0.556); Ontherus amplector (0.000-0.714); Ontherus erosus (0.000-0.750); Ontherus irinus (0.000-0.667); Ontherus rectangulidens (0.000-0.750); Oxysternon pteroderum (0.000-0.538); Phanaeus dejeani (0.000-0.722); Scatrichus sulcifer (0.000-0.667); Silvinha unica (0.000-0.714) Bdelyrus seminudus (0.000-0.917); Canthon angustatus (0.000-0.700); Canthon baltheatus (0.000-0.700); Canthon delicatulus (0.000-0.500); Canthon juvencus (0.000-0.542); Canthon politus (0.000-0.412); Canthon septemmaculatus (0.000-0.700); Coprophanaeus corythus (0.000-0.600); Coprophanaeus morenoi (0.000-0.833); Deltochilum gibbosum panamensis (0.000-0.500); Deltochilum hypponum (0.000-0.938); Deltochilum lobipes (0.000-0.700); Deltochilum loperae (0.000-0.833); Deltochilum luederwaldti (0.000-0.700); Deltochilum panamense (0.000-0.688); Diabroctis cadmus (0.000-0.800); Dichotomius alyattes (0.000-0.667); Dichotomius belus (0.000-1.000); Dichotomius coenosus (0.000-0.750); Dichotomius cotopaxi (0.000-0.500); Dichotomius deyrollei (0.000-0.500); Dichotomius divergens (0.000-0.700); Dichotomius monstrosus (0.000-0.833); Dichotomius quinquedens (0.000-0.800); Dichotomius quinquelobatus (0.000-0.833); Dichotomius reclinatus (0.000-0.667); Dichotomius satanas (0.000-0.700); Dichotomius tristis (0.000-0.583); Dichotomius validipilosus (0.000-0.600); Eurysternus impressicollis (0.000-1.000); Eurysternus streblus (0.000- 17 0.607); Gromphas lemoinei (0.000-0.500); Homocopris achamas (0.000-0.750); Homocopris buckleyi (0.000-0.500); Onoreidium howdeni (0.000- 12.77083 0.700); Onoreidium ohausi (0.000-0.700); Ontherus aequatorius (0.000-0.800); Ontherus brevicollis (0.000-0.692); Ontherus compressicornis (0.000- 0.800); Ontherus diabolicus (0.000-0.900); Ontherus gilli (0.000-0.700); Ontherus incisus (0.000-0.727); Ontherus kirschii (0.000-0.750); Ontherus lunicollis (0.000-0.700); Ontherus pilatus (0.000-0.700); Ontherus politus (0.000-1.000); Ontherus trituberculatus (0.000-0.833); Oruscatus opalescens (0.000-0.654); Phanaeus achilles achilles (0.000-0.700); Phanaeus achilles lydiae (0.000-0.700); Phanaeus hermes (0.000-1.000); Phanaeus lunaris (0.000-0.571); Phanaeus viridicollis (0.000-0.700); Scatimus cribrosus (0.000-0.700); Scatimus furcatus (0.000-0.800); Scatimus onorei (0.000-0.700); Scatimus pacificus (0.000-0.800); Scatimus strandi (0.000-0.800); Sulcophanaeus auricollis auricollis (0.000-0.700); Sulcophanaeus auricollis joffrei (0.000-0.750); Sulcophanaeus miyashitai metallescens (0.000-0.750); Sulcophanaeus steinheili (0.000-0.563); Sulcophanaeus velutinus (0.000-0.773); Trichillidium pilosum (0.000-0.750) 18 Coprophanaeus spitzi (0.000-0.762); Dichotomius sexdentatus (0.640-0.671); Oxysternon palemo (0.841-0.924); Phanaeus kirbyi (0.000-0.702) 2.92014 Canthon prasinus (0.000-0.889); Deltochilum calcaratum (0.000-0.500); Deltochilum granulosum (0.500-0.800); Deltochilum trisignatum (0.000- 19 0.778); Eurysternus nanus (0.000-0.750); Holocephalus sculptus (0.000-0.786); Oxysternon pteroderum (0.000-0.533); Streblopus opatroides (0.000- 3.62500 0.800) 47
Anomiopus intermedius (0.000-0.542); Deltochilum tessellatum (0.000-0.813); Dichotomius cotopaxi (0.000-0.667); Eurysternus contractus (0.625- 20 3.56250 0.813); Homocopris buckleyi (0.000-0.500); Ontherus howdeni (0.000-0.688); Ontherus tenuistriatus (0.000-0.750); Streblopus punctatus (0.000-0.667) 21 Canthon ibarragrassoi (0.700); Dichotomius crinicollis (0.769); Dichotomius depressicollis (0.733) 2.45256 22 Dichotomius cotopaxi (0.500); Homocopris buckleyi (0.875); Ontherus ashei (0.750) 2.37500 Canthon rubrescens (0.714-0.800); Dichotomius conicollis (0.643-0.700); Dichotomius dynastus (0.500-0.714); Dichotomius planicollis (0.643-0.700); 23 Dichotomius planus (0.643-0.700); Ontherus planus (0.000-0.700); Phanaeus lecourti lecourti (0.000-0.556); Phanaeus meleagris meleagris (0.714- 5.12698 0.800) 24 Canthon monilifer (0.722); Coprophanaeus ignecinctus (0.636); Dichotomius diabolicus (0.611); Eurysternus inca (0.467); Ontherus obliquus (0.412) 3.09813 Anomiopus galileoae (0.700-0.818); Bdelyrus braziliensis (0.458-0.577); Canthon angularis obenbergeri (0.636-0.688); Canthon seminitens (0.000- 25 3.41783 0.550); Dichotomius agesilaus (0.500-0.636); Pereiraidium almeidai (0.500) 26 Anomiopus paraensis (0.750); Eurysternus cavatus (0.583); Oxysternon striatopunctatum (0.750) 2.33333 27 Anomiopus genieri (0.367-0.708); Genieridium bordoni (0.800-0.929); Phanaeus prasinus jolyi (0.750-0.857) 2.40238 28 Bdelyrus ashei (0.750); Coprophanaeus christophorowi (0.750); Eurysternus cambeforti (0.583); Ontherus cambeforti (0.500) 2.83333 29 Canthon apicalis (0.750); Dichotomius tarsalis (0.679); Ontherus virescens (0.679) 2.35714 30 Coprophanaeus bellicosus (0.750); Eurysternus calligrammus (0.750); Eurysternus cyanescens (0.646) 2.39583 31 Canthon fuscipes (0.750); Scatimus monstrosus (0.875); Streblopus punctatus (0.750) 2.62500 32 Malagoniella chalybaea (0.733); Scybalophagus rugosus (0.579); Sulcophanaeus batesi (0.824) 2.38581 33 Anomiopus birai (0.000-0.556); Canthon quadratus (0.500-0.714); Canthon paraguayanus (0.000-0.667); Dichotomius luctuosioides (0.786-0.833) 2.25000 34 Canthon nigripennis (0.857); Deltochilum calcaratum (0.500); Dichotomius schiffleri (0.786) 2.39286 35 Anomiopus alexandrei (0.833); Eurysternus truncus (0.833); Scatimus simulator (0.600) 2.51667 36 Bradypodidium venezuelense (0.833); Eurysternus superbus (1.000); Phanaeus prasinus prasinus (0.833) 2.91667 37 Canthon chiriguano (0.700); Coprophanaeus pessoai (0.900); Dichotomius nitidissimus (0.700) 2.55000 38 Anomiopus virescens (0.736); Malagoniella aeneicollis (0.809); Oxysternon palemo (0.789) 2.58441 Canthon hendricksi (0.750); Canthon rubrescens (0.500); Canthonidia rubromaculata (0.750); Dichotomius comarapensis (0.750); Ontherus planus 39 3.75000 (0.750) 40 Canthon smaragdulus (0.700); Canthon staigi (0.833); Dichotomius mormon (0.577) 2.36026
Tabela 3. Espécies/subespécies endêmicas definidoras das áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola- bostas na América do Sul, com quadrículas de 3ºx3º. PM: pontuação máxima.
CA Espécies Endêmicas (Pontuação) PM Agamopus unguicularis (0.000-0.714); Agamopus viridis (0.000-0.857); Anomiopus chalceus (0.000-0.714); Anomiopus galileoae (0.000-1.000); Anomiopus mourai (0.000-0.600); Anomiopus nigrocoeruleus (0.000-0.700); Anomiopus pereirai (0.000-0.839); Anomiopus pumilius (0.000-0.667); 41 18.55213 Anomiopus soledari (0.000-0.750); Anomiopus tuberifrons (0.000-0.643); Anomiopus virescens (0.000-0.783); Bdelyrus braziliensis (0.000-0.857); Besourenga amarillai (0.000-0.625); Canthidium kelleri (0.000-0.706); Canthon angularis angularis (0.000-0.700); Canthon angularis obenbergeri 48
(0.000-0.750); Canthon apicalis (0.000-0.682); Canthon corpulentus (0.000-0.786); Canthon dives (0.000-0.594); Canthon fallax (0.000-0.833); Canthon fortemarginatus (0.000-0.667); Canthon ibarragrassoi (0.000-0.929); Canthon laminatus (0.000-0.700); Canthon lividus (0.000-0.462); Canthon oliverioi (0.000-0.659); Canthon planus (0.000-0.727); Canthon rutilans cyanescens (0.000-0.778); Canthon rutilans rutilans (0.000-0.800); Canthon seminitens (0.000-0.667); Canthon smaragdulus (0.000-0.789); Canthon staigi (0.000-0.763); Chalcocopris hesperus (0.000-0.824); Coprophanaeus bellicosus (0.000-1.000); Coprophanaeus cerberus (0.000-0.667); Coprophanaeus ensifer (0.000-0.813); Coprophanaeus saphirinus (0.000-0.635); Coprophanaeus spitzi (0.000-0.828); Deltochilum brasiliense (0.000-0.714); Deltochilum cupreicolle (0.000-0.600); Deltochilum dentipes (0.000-0.750); Deltochilum elevatum (0.000-0.875); Deltochilum furcatum (0.000-0.792); Deltochilum icariforme (0.000-0.667); Deltochilum icaroides (0.000-0.738); Deltochilum morbillosum (0.000-0.816); Deltochilum rubripenne (0.000-0.800); Deltochilum viridescens (0.000-0.600); Diabroctis mirabilis (0.000-0.765); Dichotomius affinis (0.000-0.786); Dichotomius agesilaus (0.000-0.500); Dichotomius assifer (0.000-0.833); Dichotomius bechynei (0.000-0.714); Dichotomius crinicollis (0.000-0.692); Dichotomius depressicollis (0.000-0.706); Dichotomius fimbriatus (0.000- 0.900); Dichotomius foveolatus (0.000-0.656); Dichotomius glaucus (0.000-0.765); Dichotomius luctuosus (0.000-0.714); Dichotomius mormon (0.000- 0.816); Dichotomius motai (0.000-0.636); Dichotomius puncticollis (0.000-0.625); Dichotomius quadrinodosus (0.000-0.750); Dichotomius sexdentatus (0.000-0.726); Dichotomius smaragdinus (0.000-0.688); Dichotomius tarsalis (0.000-0.692); Eurysternus calligrammus (0.000-0.733); Eurysternus cyanescens (0.000-0.893); Eurysternus deplanatus (0.000-0.682); Eurysternus francinae (0.000-0.727); Eurysternus hirtellus (0.000-0.607); Eurysternus inflexus (0.000-0.750); Eurysternus parallelus (0.000-0.886); Eurysternus sulcifer (0.000-0.833); Eutrichillum hirsutum (0.000-0.656); Genieridium cryptops (0.000-0.919); Genieridium paranense (0.000-0.750); Genieridium zanunciorum (0.000-0.750); Holocephalus julieni (0.000-0.591); Holocephalus simoni (0.000-0.750); Malagoniella aeneicollis (0.000-0.762); Malagoniella astyanax punctatostriata (0.000-0.706); Malagoniella lanei (0.000-0.714); Malagoniella virens (0.000-0.643); Ontherus androgynus (0.000-0.611); Ontherus carinicollis (0.000-0.684); Ontherus dentatus (0.000- 0.625); Ontherus elegans (0.000-0.750); Ontherus erosioides (0.000-0.735); Ontherus lobifrons (0.000-0.889); Ontherus ulcopygus (0.000-0.694); Ontherus virescens (0.000-0.658); Ontherus zikani (0.000-0.737); Oxysternon palemo (0.000-0.883); Pedaridium hirsutum (0.000-0.857); Pereiraidium almeidai (0.000-0.714); Phanaeus dzidoi (0.000-0.688); Phanaeus kirbyi (0.000-0.788); Phanaeus palaeno (0.000-0.725); Phanaeus splendidulus (0.000-0.816); Scatonomus chalybaeus (0.000-0.643); Scatonomus fasciculatus (0.000-0.778); Scatonomus insignis (0.000-0.353); Sulcophanaeus rhadamanthus (0.000-0.556); Trichillidium caingua (0.000-0.650); Trichillum adjunctum (0.000-0.738); Trichillum arrowi (0.000-0.700); Trichillum depilatum (0.000-0.500); Trichillum halffteri (0.000-0.750); Trichillum heydeni (0.000-0.517); Zonocopris machadoi (0.000-0.706) Anomiopsoides biloba (0.000-0.833); Anomiopsoides cavifrons (0.000-0.667); Anomiopsoides fedemariai (0.000-0.786); Anomiopsoides heteroclyta (0.000-0.750); Anomiopus ataenioides (0.000-0.563); Canthon lunatus lunatus (0.000-0.750); Canthon orfilai (0.000-0.750); Deltochilum valgum (0.000-0.382); Ennearabdus lobocephalus (0.000-1.000); Eucranium cyclosoma (0.000-0.917); Eucranium planicolle (0.000-0.382); Eucranium 42 7.41845 simplicifrons (0.000-0.688); Glyphoderus centralis (0.000-0.567); Glyphoderus monticola (0.000-0.750); Glyphoderus sterquilinus (0.000-0.750); Malagoniella chalybaea (0.000-0.625); Martinezidium fulgens (0.000-0.550); Ontherus grandis (0.000-0.667); Scybalophagus lacordairei (0.000- 0.429); Scybalophagus plicatipennis (0.000-0.800); Sulcophanaeus batesi (0.000-0.567) Coprophanaeus jasius (0.000-0.800); Coprophanaeus lancifer (0.327-0.806); Dichotomius imitator (0.000-0.645); Dichotomius robustus (0.633-0.762); 43 3.46548 Dichotomius worontzowi (0.000-0.810) Agamopus castaneus (0.000-0.750); Anomiopus howdeni (0.000-0.688); Anomiopus myrmidon (0.000-0.800); Canthon scrutator (0.000-0.750); Canthon sordidus (0.000-0.615); Deltochilum guyanense (0.000-0.750); Deltochilum icarus (0.000-0.857); Deltochilum septemstriatum (0.000-0.750); 44 4.01154 Deltorhinum guyanensis (0.000-0.692); Dichotomius boreus (0.000-0.457); Dichotomius robustus (0.000-0.339); Dichotomius subaeneus (0.000-0.786); Eurysternus balachowskyi (0.000-0.800); Oxysternon durantoni (0.000-0.769); Oxysternon festivum viridanum (0.000-0.529); Trichillum pauliani 49
(0.000-0.529) Anomiopus ataenioides (0.000-0.536); Anomiopus birai (0.000-0.786); Besourenga minutus (0.000-0.667); Canthidium bokermanni (0.000-0.625); Canthon quadratus (0.000-0.714); Canthon chiriguano (0.000-0.700); Canthon daguerrei (0.000-0.750); Canthon maldonadoi (0.000-0.684); Canthon paraguayanus (0.000-0.714); Canthon quinquemaculatus (0.000-0.704); Canthon substriatus (0.000-0.750); Coprophanaeus bonariensis (0.000-0.848); Coprophanaeus pessoai (0.000-0.800); Deltochilum elongatum (0.000-0.600); Deltochilum valgum (0.000-0.813); Deltochilum variolosum (0.000- 45 0.750); Dichotomius fornicatus (0.000-0.750); Dichotomius luctuosioides (0.000-0.714); Dichotomius nitidissimus (0.000-0.700); Dichotomius 4.74256 opacipennis (0.000-0.625); Eurysternus aeneus (0.000-0.694); Eurysternus navajasi (0.000-0.575); Holocephalus cristatus (0.000-0.667); Malagoniella chalybaea (0.000-0.750); Nunoidium argentinum (0.000-0.674); Ontherus bridgesi (0.000-0.692); Oruscatus davus (0.000-0.731); Scybalophagus rugosus (0.000-0.909); Sulcophanaeus batesi (0.000-0.833); Trichillidium quadridens (0.000-0.720); Trichillum pseudoarrowi (0.000-0.750); Zonocopris gibbicollis (0.000-0.690) Bdelyrus seminudus (0.000-0.583); Canthon aequinoctialis (0.000-0.750); Canthon juvencus (0.000-0.571); Canthon septemmaculatus (0.000-0.833); Coprophanaeus corythus (0.000-0.722); Coprophanaeus morenoi (0.000-0.583); Deltochilum gibbosum panamensis (0.000-0.800); Deltochilum hypponum (0.000-0.611); Deltochilum lobipes (0.000-0.833); Deltochilum loperae (0.000-0.583); Diabroctis cadmus (0.000-0.833); Dichotomius alyattes (0.000-0.833); Dichotomius belus (0.000-1.000); Dichotomius coenosus (0.000-0.571); Dichotomius deyrollei (0.000-0.800); Dichotomius divergens (0.000-0.583); Dichotomius satanas (0.000-0.833); Dichotomius tristis (0.000-0.900); Dichotomius validipilosus (0.000-0.700); Eurysternus 46 12.19278 impressicollis (0.000-0.750); Eurysternus superbus (0.000-0.700); Genieridium medinae (0.000-0.833); Gromphas lemoinei (0.000-0.500); Homocopris achamas (0.000-0.600); Ontherus brevicollis (0.000-1.000); Ontherus gilli (0.000-0.833); Ontherus kirschii (0.000-0.643); Ontherus lichyi (0.000- 0.800); Ontherus lunicollis (0.000-1.000); Ontherus trituberculatus (0.000-0.583); Phanaeus hermes (0.000-0.786); Scatimus fernandezi (0.000-0.455); Sulcophanaeus auricollis joffrei (0.000-0.833); Sulcophanaeus miyashitai metallescens (0.000-0.833); Sulcophanaeus steinheili (0.000-0.611); Trichillidium pilosum (0.000-0.455) Anomiopus bonariensis (0.000-0.833); Canthon bispinus (0.000-0.719); Canthon curvipes curvipes (0.000-0.556); Canthon muticus muticus (0.000- 0.500); Canthon tetraodon (0.000-0.611); Coprophanaeus horus (0.000-0.792); Eucranium arachnoides (0.000-0.444); Eutrichillum hystrix (0.000- 47 4.16648 0.679); Malagoniella argentina cuprea (0.000-0.667); Malagoniella bicolor (0.000-0.457); Malagoniella magnifica (0.000-0.735); Martinezidium galileoae (0.000-0.706); Megathopa tubericeps (0.000-0.667); Megathopa violacea (0.000-0.479); Trichillum tishechkini (0.000-0.643) Anomiopus bonariensis (0.583-0.750); Dichotomius haroldi (0.688); Eutrichillum hystrix (0.357-0.458); Glyphoderus centralis (0.375-0.464); 48 2.77083 Glyphoderus sterquilinus (0.000-0.429) Anomiopus intermedius (0.000-0.500); Canthon fuscipes (0.000-0.750); Deltochilum tessellatum (0.000-0.500); Dichotomius cotopaxi (0.000-0.800); 49 Eurysternus contractus (0.000-0.900); Homocopris buckleyi (0.000-0.800); Onoreidium cristatum (0.000-0.700); Ontherus howdeni (0.500-0.714); 6.57143 Ontherus rectus (0.000-0.500); Ontherus tenuistriatus (0.000-0.714); Scatimus monstrosus (0.000-0.750); Streblopus punctatus (0.000-0.750) Anomiopus alexandrei (0.000-0.700); Anomiopus edmondsi (0.000-0.875); Anomiopus genieri (0.000-0.800); Anomiopus hirsutus (0.000-0.700); Canthon histrio linearis (0.000-0.636); Coprophanaeus abas (0.000-0.667); Coprophanaeus gamezi (0.000-0.868); Deltochilum guildingii (0.000- 50 4.18155 0.773); Dichotomius fallax (0.000-0.667); Eurysternus mexicanus (0.000-0.761); Eurysternus truncus (0.000-0.750); Genieridium bordoni (0.000- 0.722); Phanaeus prasinus jolyi (0.000-0.722); Scatimus simulator (0.000-0.900); Sulcophanaeus leander (0.000-0.750) Canthon monilifer (0.700-0.722); Coprophanaeus ignecinctus (0.700-0.722); Dichotomius diabolicus (0.600-0.611); Dichotomius prietoi (0.400-0.625); 51 Eurysternus inca (0.538-0.850); Ontherus alexis (0.533-0.792); Ontherus bridgesi (0.000-0.591); Ontherus obliquus (0.500-0.607); Oruscatus davus 5.87381 (0.500); Phanaeus lecourti lecourti (0.000-0.667) 50
Canthon carbonarius (0.000-0.688); Canthon prasinus (0.000-1.000); Coprophanaeus pertyi (0.000-0.778); Deltochilum calcaratum (0.000-0.636); Deltochilum granulosum (0.000-1.000); Deltochilum trisignatum (0.000-0.857); Deltochilum verruciferum (0.000-0.818); Dichotomius camposeabrai 52 (0.000-0.833); Dichotomius geminatus (0.000-0.591); Dichotomius schiffleri (0.000-0.500); Eurysternus hirtellus (0.000-0.400); Eurysternus nanus 6.92381 (0.000-0.833); Genieridium margareteae (0.000-0.719); Holocephalus sculptus (0.000-0.833); Ontherus irinus (0.000-0.714); Oxysternon pteroderum (0.000-0.667); Scatrichus sulcifer (0.000-0.714); Streblopus opatroides (0.000-1.000) Canthidium bokermanni (0.000-0.813); Deltochilum valgum (0.000-0.556); Dichotomius bitiensis (0.000-0.611); Dichotomius fornicatus (0.000-0.618); 53 Eudinopus dytiscoides (0.000-0.625); Glyphoderus centralis (0.000-0.700); Malagoniella puncticollis (0.000-0.875); Martinezidium fulgens (0.000- 3.66304 0.618); Nunoidium argentinum (0.619-0.739); Sulcophanaeus imperator (0.000-0.848) Deltochilum enceladus (0.635-0.697); Dichotomius longiceps (0.586-0.742); Ontherus dentatus (0.000-0.621); Oxysternon palemo (0.000-0.848); 54 3.38121 Phanaeus palaeno (0.000-0.692) 55 Dichotomius haroldi (0.500); Eucranium planicolle (0.000-0.458); Scybalophagus lacordairei (0.563-0.900); Trichillum cordobense (0.667-0.700) 2.35000 Anomiopus brevipes (0.000-0.500); Bdelyrus grandis (0.688-0.714); Bdelyrus howdeni (0.688-0.714); Bdelyrus pecki (0.625-0.643); Deltochilum 56 3.91234 crenulipes (0.000-0.600); Dichotomius compressicollis (0.000-0.500); Eurysternus squamosus (0.591-0.750) Besourenga horacioi (0.000-0.688); Canthon delpontei (0.000-0.625); Coprophanaeus degallieri (0.000-0.556); Dichotomius carinatus (0.000-0.643); 57 Dichotomius pelamon (0.650-0.714); Eurysternus arnaudi (0.000-0.525); Eurysternus uniformis (0.000-0.385); Oxysternon spiniferum curvispinum 3.85590 (0.412-0.781); Phanaeus sororibispinus (0.000-0.786) 58 Canthon lividus (0.458); Canthon paraguayanus (0.500); Canthon podagricus (0.357); Canthon seminitens (0.500); Dichotomius luctuosioides (0.500) 2.56548 59 Dichotomius protectus (0.528); Gromphas lemoinei (0.750); Ontherus kirschii (0.708); Scatimus fernandezi (0.708); Sulcophanaeus leander (0.714) 3.65873 Canthon nigripennis (0.786-0.900); Coprophanaeus punctatus (0.000-0.750); Deltochilum calcaratum (0.500-0.714); Deltochilum kolbei (0.643-0.700); 60 3.65000 Dichotomius schiffleri (0.714-0.800); Genieridium margareteae (0.000-0.722) 61 Canthon tetraodon (0.000-0.583); Coprophanaeus milon (0.788-0.875); Malagoniella bicolor (0.577-0.727); Trichillum tishechkini (0.000-0.583) 2.28526 Anomiopus chalceus (0.000-0.500); Anomiopus preissae (0.667-0.700); Bdelyrus bromeliatilis (0.500-0.750); Canthon splendidus (0.750-0.800); Coprophanaeus cerberus (0.000-0.500); Coprophanaeus machadoi (0.625-0.643); Deltepilissus infernalis (0.667-0.700); Deltochilum dentipes (0.000- 0.625); Deltochilum irroratum (0.500-0.750); Dichotomius affinis (0.563-0.571); Dichotomius buqueti (0.667-0.700); Dichotomius camposeabrai 62 (0.000-0.700); Dichotomius muticus (0.667-0.700); Dichotomius nemoricola (0.750-0.800); Dichotomius quadrinodosus (0.000-0.450); Eurysternus 16.28750 inflexus (0.000-0.450); Genieridium zanunciorum (0.000-0.500); Malagoniella lanei (0.500); Ontherus amplector (0.000-0.667); Ontherus erosus (0.000-0.667); Ontherus irinus (0.500); Oxysternon pteroderum (0.500); Pedaridium hirsutum (0.000-0.450); Phanaeus dejeani (0.833-0.900); Phanaeus dzidoi (0.500); Scatonomus janssensi (0.444-0.625); Scatrichus sulcifer (0.500); Silvinha unica (0.000-0.667) 63 Deltochilum tessellatum (0.800); Ontherus edentulus (0.900); Phanaeus meleagris minos (0.542) 2.49167 Anomiopus serranus (0.611-0.857); Degallieridium liliputanum (0.000-0.643); Oxysternon pteroderum (0.000-0.385); Scatonomus janssensi (0.455- 64 3.11111 0.857); Scatonomus viridis (0.643) 65 Anomiopus caputipilus (0.667-0.750); Canthidium prasinum (0.750-0.875); Deltorhinum armatum (0.667-0.750); Deltorhinum bilobatum (0.300-0.625) 2.92500 Dichotomius talaus (0.579-0.821); Dichotomius ziliolii (0.000-0.733); Eurysternus lanuginosus (0.706-0.857); Malagoniella astyanax polita (0.667- 66 2.85714 0.679) 67 Canthon nitidicollis (0.667); Deltochilum amazonicum (0.833); Deltochilum orbiculare (0.702); Eurysternus wittmerorum (0.750) 3.20238 68 Canthon curvipes curvipes (0.563); Canthon lividus (0.333); Canthon podagricus (0.917); Deltochilum sculpturatum (0.667); Dichotomius australis 4.81250 51
(0.667); Megathopa tubericeps (0.667); Trichillum morellii (0.750) 69 Anomiopus paraensis (0.700); Eurysternus cavatus (1.000); Oxysternon striatopunctatum (0.700) 2.65000 Bdelyrus ashei (0.700); Coprophanaeus christophorowi (0.700); Deltorhinum guyanensis (0.318); Eurysternus cambeforti (0.800); Ontherus cambeforti 70 3.56818 (0.800) 71 Eurysternus foedus (0.848); Eurysternus hamaticollis (0.773); Eurysternus hypocrita (0.818) 2.68939 Dichotomius quinquelobatus (0.500); Eurysternus contractus (0.375); Homocopris buckleyi (0.500); Onoreidium cristatum (0.750); Ontherus ashei 72 4.12500 (0.750); Ontherus diabolicus (0.500); Scatimus strandi (0.500) Canthon monilifer (0.583); Canthon rubrescens (0.750); Coprophanaeus ignecinctus (0.583); Dichotomius conicollis (0.750); Dichotomius dynastus 73 6.79167 (0.750); Dichotomius planicollis (0.750); Dichotomius planus (0.750); Phanaeus lecourti lecourti (0.875); Phanaeus meleagris meleagris (0.750) Bdelyrus seminudus (0.571); Canthon delicatulus (0.700); Canthon politus (0.444); Coprophanaeus morenoi (0.571); Deltochilum hypponum (0.318); Deltochilum loperae (0.571); Dichotomius divergens (0.571); Dichotomius monstrosus (0.700); Dichotomius quinquedens (0.700); Dichotomius quinquelobatus (0.800); Dichotomius reclinatus (0.700); Eurysternus streblus (0.643); Homocopris achamas (0.389); Ontherus aequatorius (0.700); 74 Ontherus compressicornis (0.700); Ontherus diabolicus (0.800); Ontherus incisus (0.500); Ontherus pilatus (0.700); Ontherus politus (0.700); Ontherus 18.74437 trituberculatus (0.571); Oruscatus opalescens (0.500); Phanaeus achilles lydiae (0.700); Phanaeus lunaris (0.700); Scatimus cribrosus (0.700); Scatimus furcatus (0.700); Scatimus pacificus (0.700); Scatimus strandi (0.800); Sulcophanaeus miyashitai miyashitai (0.700); Sulcophanaeus velutinus (0.643)
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Figura 2. Áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM usando quadrículas de 1ºx1º.
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Figura 3. Áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM usando quadrículas de 2ºx2º.
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Figura 4. Áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM usando quadrículas de 3ºx3º.
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Figura 5. Esforço de coleta - representado pela riqueza de espécies/subespécies por quadrícula - e conjunto de áreas de consenso (CA) identificadas pelo NDM/VNDM (representadas pelo contorno em azul), definidas com base na distribuição geográfica dos besouros rola-bostas na América do Sul nas grades empregadas nas análises (A: 1ºx1º; B: 2ºx2º; C: 3ºx3º).
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Figura 6. Esforço de coleta - representado pela rede de polígonos de Thiessen - e conjuntos de áreas de consenso (CA) identificadas pelo NDM/VNDM (representadas pelo contorno em azul), definidas com base na distribuição geográfica dos besouros rola-bostas na América do Sul nas grades empregadas nas análises (A: 1ºx1º; B: 2ºx2º; C: 3ºx3º).
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Figura 7. Sobreposição geográfica das áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM usando diferentes tamanhos de quadrículas.
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Figura 8. Componentes endêmicos definidos pela localização e sobreposição das áreas de consenso identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na América do Sul através do NDM/VNDM. ec: componente endêmico; NW: Noroeste; Cen: Central; W: Oeste; N: Norte; SW: Sudoeste; SE: Sudeste.
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Figura 9. Riqueza de besouros rola-bostas na América do Sul presentes, compartilhadas, exclusivas e endêmicas, considerando os componentes endêmicos definidos com base nas áreas de consenso identificadas pelo NDM/VNDM.
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MATERIAL SUPLEMENTAR - CAPÍTULO 1
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Material suplementar. Quadro 1. Espécies/subespécies de besouros rola-bostas e fonte dos dados de distribuição empregados na identificação de áreas de endemismo na América do Sul pela análise de NDM/VNDM. CEMT-Coleção Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso/Setor de Entomologia.
Espécies Fonte dos Dados Agamopus castaneus CEMT Agamopus unguicularis CEMT; Halffter & Martínez, 1968 Agamopus viridis CEMT; Halffter & Martínez, 1968 Anomiopsoides biloba Ocampo, 2005 Anomiopsoides cavifrons CEMT; Ocampo, 2005 Anomiopsoides fedemariai CEMT; Ocampo, 2007 Anomiopsoides heteroclyta CEMT; Ocampo, 2005, 2007 Anomiopus aequalis Canhedo, 2006 Anomiopus alexandrei Canhedo, 2006 Anomiopus andrei Canhedo, 2006 Anomiopus ataenioides Canhedo, 2006 Anomiopus batesii CEMT; Canhedo, 2006 Anomiopus birai Canhedo, 2006 Anomiopus bonariensis Monteresino et al., 1996; Canhedo, 2006 Anomiopus brevipes Canhedo, 2006 Anomiopus cambeforti Canhedo, 2006 Anomiopus caputipilus CEMT; Canhedo, 2004a Anomiopus chalceus Canhedo, 2006 Anomiopus cuprarius Canhedo, 2006 Anomiopus edmondsi Canhedo, 2006 Anomiopus foveicollis Canhedo, 2006 Anomiopus galileoae Canhedo, 2006 Anomiopus genieri Canhedo, 2006 Anomiopus germari CEMT; Canhedo, 2006 Anomiopus gilli Canhedo, 2006 Anomiopus globosus Canhedo, 2006 Anomiopus gracilis Canhedo, 2006 Anomiopus hirsutus Canhedo, 2006 Anomiopus howdeni CEMT; Canhedo, 2006 Anomiopus idei Canhedo, 2006 Anomiopus impartectus Canhedo, 2004a Anomiopus intermedius Canhedo, 2006 Anomiopus juanae Canhedo, 2006 Anomiopus laetus Canhedo, 2006 Anomiopus latistriatus Canhedo, 2006 Anomiopus lunatipes CEMT; Canhedo, 2004b Anomiopus mourai CEMT; Canhedo, 2006 Anomiopus myrmidon Canhedo, 2006
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Anomiopus nigrocoeruleus Canhedo, 2006 Anomiopus octodentatus Canhedo, 2006 Anomiopus palmispinus Canhedo, 2006 Anomiopus paraensis Canhedo, 2004a Anomiopus paraguaiensis Canhedo, 2004b Anomiopus parallelus Canhedo, 2006 Anomiopus pereirai CEMT; Canhedo, 2006 Anomiopus pictus Canhedo, 2006; Chamorro, 2016 Anomiopus preissae CEMT; Canhedo, 2004a Anomiopus pumilius Canhedo, 2006 Anomiopus puncticollis Canhedo, 2006 Anomiopus serranus Canhedo, 2006 Anomiopus smaragdinus Canhedo, 2006 Anomiopus soledari Canhedo, 2004a Anomiopus sulcaticollis Canhedo, 2006 Anomiopus sulcatus Canhedo, 2006 Anomiopus tuberifrons CEMT; Canhedo, 2004b Anomiopus validus Canhedo, 2006 Anomiopus virescens CEMT; Canhedo, 2006 Anomiopus wittmeri CEMT Anomiopus zaguryi Canhedo, 2006 Bdelyrus amazonensis Cook, 1998 Bdelyrus apaporisae Cook, 1998 Bdelyrus ashei Cook, 2000 Bdelyrus boliviensis Cook, 1998 Bdelyrus braziliensis CEMT; Cook, 1998 Bdelyrus bromeliatilis Cook, 1998 Bdelyrus geijskesi Cook, 1998 Bdelyrus genieri Cook, 1998 Bdelyrus gilli Cook, 1998 Bdelyrus grandis CEMT; Cook, 1998 Bdelyrus howdeni CEMT; Cook, 1998 Bdelyrus iauaretensis Cook, 1998 Bdelyrus leptomerus Cook, 1998 Bdelyrus lobatus Cook, 1998 Bdelyrus metaensis Cook, 1998 Bdelyrus paraensis Cook, 1998 Bdelyrus parvoculus Cook, 1998 Bdelyrus parvus Cook, 1998 Bdelyrus pecki CEMT; Cook, 1998 Bdelyrus peruviensis Cook, 1998 Bdelyrus seminudus CEMT; Cook, 1998 Besourenga amarillai CEMT; Aguilar-Julio, 2001; Vaz-de-Mello, 2008
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Besourenga horacioi CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Besourenga minutus Vaz-de-Mello, 2008 Besourenga vejdovskyi Vaz-de-Mello, 2008 Bradypodidium adisi CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Bradypodidium venezuelense CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Canthidium bokermanni CEMT; Martínez et al., 1964; Monteresino et al., 1996 Canthidium kelleri Martínez et al., 1964 Canthidium prasinum CEMT; Vidaurre et al., 2008 Canthon aberrans CEMT Canthon aequinoctialis CEMT Canthon angularis angularis CEMT Canthon angularis CEMT obenbergeri Canthon angustatus CEMT Canthon apicalis CEMT Canthon baltheatus CEMT Canthon bimaculatus CEMT; Chamorro, 2016; Vaz-de-Mello, dados pessoais Canthon bispinus CEMT; Monteresino et al., 1996 Canthon carbonarius CEMT Canthon chiriguano Martínez & Halffter, 1972 Canthon conformis CEMT Canthon corpulentus CEMT Canthon curvipes curvipes CEMT Canthon curvipes subrutilans CEMT Canthon daguerrei CEMT; Martínez, 1951 Canthon delicatulus CEMT Canthon delpontei CEMT; Martínez & Halffter, 1972 Canthon dives CEMT Canthon fallax CEMT Canthon forcipatus CEMT Canthon fortemarginatus CEMT Canthon fulgidus CEMT Canthon fuscipes CEMT Canthon hendricksi CEMT Canthon histrio histrio CEMT Canthon histrio linearis CEMT Canthon ibarragrassoi CEMT Canthon juvencus CEMT Canthon laminatus CEMT Canthon latipes latipes CEMT CEMT; Rodrigues & Flechtmann, 1997; Silva et al., 2007; Vidaurre et Canthon lituratus al., 2008 Canthon lividus CEMT Canthon lunatus lunatus Halffter & Martínez, 1968
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Canthon lunatus tibialis Halffter & Martínez, 1968 Canthon luteicollis CEMT Canthon maldonadoi CEMT; Martínez, 1951 Canthon monilifer CEMT Canthon muticus muticus Halffter & Martínez, 1968 Canthon nigripennis CEMT Canthon nitidicollis CEMT Canthon oliverioi CEMT Canthon opacus Nunes, 2015 Canthon orfilai CEMT; Martínez, 1949; Monteresino et al., 1996 Canthon pallidus CEMT Canthon paraguayanus CEMT Canthon planus CEMT; Halffter & Martínez, 1968 Canthon podagricus CEMT Canthon politus CEMT Canthon prasinus CEMT Canthon proseni CEMT; Martínez, 1948 Canthon quadratus CEMT Canthon quinquemaculatus CEMT Canthon reichei CEMT Canthon rubrescens CEMT Canthon rutilans cyanescens CEMT Canthon rutilans rutilans CEMT Canthon scrutator CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Canthon seminitens CEMT Canthon semiopacus CEMT Canthon septemmaculatus CEMT Canthon smaragdulus CEMT Canthon sordidus CEMT Canthon splendidus CEMT Canthon staigi CEMT; Halffter & Martínez, 1967 Canthon substriatus CEMT Canthon tetraodon CEMT; Monteresino et al., 1996 Canthon virens CEMT Canthon vulcanoae CEMT Canthonidia rubromaculata CEMT Chalcocopris hesperus CEMT; Rossini & Vaz-de-Mello, 2015 Coprophanaeus abas CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus acrisius CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus bellicosus CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 CEMT; Monteresino et al., 1996; Vidaurre et al., 2008; Edmonds & Coprophanaeus bonariensis Zídek, 2010 Coprophanaeus cerberus CEMT; Edmonds & Zídek, 2010
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Coprophanaeus Edmonds & Zídek, 2010 christophorowi Coprophanaeus corythus CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus cyanescens CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus dardanus CEMT; Edmonds & Zídek, 2010; Cupello & Vaz-de-Mello, 2013a Coprophanaeus degallieri CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus ensifer CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus gamezi CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus horus CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus ignecinctus Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus jasius CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus lancifer CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus machadoi CEMT; Cupello & Vaz-de-Mello, 2014 Coprophanaeus milon CEMT; Monteresino et al., 1996; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus morenoi CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus parvulus CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus pertyi CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus pessoai Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus punctatus CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus saphirinus CEMT; Edmonds & Zídek, 2010; Cupello & Vaz-de-Mello, 2014 Coprophanaeus spitzi CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 Coprophanaeus telamon CEMT; Edmonds & Zídek, 2010; Cupello & Vaz-de-Mello, 2013a Coprophanaeus terrali Cupello & Vaz-de-Mello, 2013a Coprophanaeus vazdemeloi CEMT Degallieridium liliputanum Vaz-de-Mello, 2008 Deltepilissus diabolicus CEMT Deltepilissus infernalis CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Deltochilum amazonicum CEMT; González et al., 2009 Deltochilum brasiliense CEMT Deltochilum calcaratum CEMT Deltochilum carinatum CEMT; González et al., 2009 Deltochilum crenulipes CEMT Deltochilum cupreicolle CEMT; Silva et al., 2015 Deltochilum dentipes CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Deltochilum elevatum CEMT Deltochilum elongatum CEMT Deltochilum enceladus CEMT Deltochilum furcatum CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Deltochilum gibbosum González et al., 2009 panamensis Deltochilum granulosum CEMT Deltochilum guildingii CEMT Deltochilum guyanense CEMT Deltochilum hypponum González et al., 2009
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Deltochilum icariforme Silva et al., 2015 Deltochilum icaroides CEMT; Silva et al., 2015 Deltochilum icarus CEMT Deltochilum irroratum CEMT Deltochilum kolbei CEMT; Silva et al., 2015 Deltochilum lobipes González et al., 2009 Deltochilum longiceps Silva et al., 2015 Deltochilum loperae CEMT; González et al., 2009 Deltochilum luederwaldti González et al., 2009 Deltochilum morbillosum CEMT Deltochilum multicolor CEMT Deltochilum orbiculare CEMT; González et al., 2009 Deltochilum panamense CEMT Deltochilum pseudoicarus CEMT; Vidaurre et al., 2008 Deltochilum robustum CEMT; González et al., 2009 Deltochilum rubripenne CEMT Deltochilum sculpturatum CEMT Deltochilum septemstriatum CEMT Deltochilum sextuberculatum CEMT Deltochilum tessellatum CEMT; González et al., 2009 Deltochilum trisignatum CEMT; Silva et al., 2015 Deltochilum valgum CEMT; Silva et al., 2015 Deltochilum variolosum CEMT Deltochilum verruciferum CEMT Deltochilum violaceum Silva et al., 2015 Deltochilum viridescens CEMT; Silva et al., 2015 Deltorhinum armatum CEMT; Génier, 2010 Deltorhinum batesi CEMT; Génier, 2010 Deltorhinum bilobatum CEMT; Génier, 2010 Deltorhinum guyanensis CEMT; Génier, 2010 Deltorhinum kempffmercadoi CEMT; Génier, 2010 Deltorhinum vazdemelloi Génier, 2010 Diabroctis cadmus CEMT Diabroctis mimas CEMT; Silva et al., 2007 Diabroctis mirabilis CEMT Dichotomius adrastus CEMT Dichotomius affinis CEMT Dichotomius agesilaus CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Dichotomius alyattes CEMT Dichotomius apicalis CEMT Dichotomius assifer CEMT Dichotomius australis CEMT Dichotomius bechynei CEMT
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Dichotomius belus CEMT Dichotomius bitiensis CEMT; Pereira, 1942; Monteresino et al., 1996 Dichotomius boreus CEMT Dichotomius bos CEMT; Silva et al., 2007; Nunes et al., 2012 Dichotomius buqueti CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Dichotomius camposeabrai CEMT Dichotomius carinatus CEMT Dichotomius coenosus CEMT Dichotomius comarapensis CEMT Dichotomius compressicollis CEMT Dichotomius conicollis CEMT Dichotomius cotopaxi CEMT Dichotomius crenatipennis CEMT Dichotomius crinicollis CEMT Dichotomius depressicollis CEMT Dichotomius deyrollei CEMT Dichotomius diabolicus CEMT Dichotomius divergens CEMT Dichotomius dynastus CEMT Dichotomius eucranioides CEMT Dichotomius fallax CEMT Dichotomius fimbriatus CEMT Dichotomius formosus CEMT Dichotomius fornicatus CEMT Dichotomius foveolatus CEMT Dichotomius geminatus CEMT Dichotomius glaucus CEMT Dichotomius haroldi CEMT; Monteresino et al., 1996 Dichotomius hypocrita CEMT Dichotomius imitator CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Dichotomius ingens CEMT Dichotomius inhiatus CEMT Dichotomius longiceps CEMT Dichotomius lucasi CEMT Dichotomius luctuosioides CEMT Dichotomius luctuosus CEMT Dichotomius mamillatus CEMT Dichotomius melzeri CEMT Dichotomius monstrosus CEMT Dichotomius mormon CEMT Dichotomius motai CEMT; Pereira, 1942 Dichotomius muticus CEMT Dichotomius mysticus CEMT
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Dichotomius nemoricola CEMT; Arias-Buriticá & Vaz-de-Mello, 2012 Dichotomius nimuendaju CEMT; Spector & Ayzama, 2003 CEMT; Monteresino et al., 1996; Silva et al., 2007; Vidaurre et al., Dichotomius nisus 2008; Nunes et al., 2012 Dichotomius nitidissimus CEMT; Martínez, 1955 Dichotomius ohausi CEMT Dichotomius opacipennis CEMT Dichotomius pelamon CEMT Dichotomius planicollis CEMT Dichotomius planus CEMT Dichotomius podalirius CEMT Dichotomius prietoi CEMT Dichotomius protectus CEMT Dichotomius puncticollis CEMT Dichotomius quadrinodosus CEMT Dichotomius quinquedens CEMT Dichotomius quinquelobatus CEMT Dichotomius reclinatus CEMT Dichotomius ribeiroi CEMT Dichotomius robustus CEMT Dichotomius rugatus CEMT Dichotomius rugosicollis CEMT Dichotomius satanas CEMT Dichotomius schiffleri CEMT Dichotomius semiaeneus CEMT; Monteresino et al., 1996 Dichotomius sexdentatus CEMT Dichotomius smaragdinus CEMT Dichotomius subaeneus CEMT Dichotomius talaus CEMT Dichotomius tarsalis CEMT Dichotomius triangulariceps CEMT Dichotomius tristis CEMT Dichotomius validipilosus CEMT Dichotomius vidaurrei CEMT Dichotomius worontzowi CEMT Dichotomius ziliolii CEMT; Gandini & Aguilar, 2009 Ennearabdus lobocephalus CEMT; Ocampo, 2010a Eucranium arachnoides CEMT; Ocampo, 2010b Eucranium belenae Ocampo, 2010b Eucranium cyclosoma Ocampo, 2010b Eucranium dentifrons Ocampo, 2010b Eucranium planicolle Ocampo, 2010b Eucranium simplicifrons CEMT; Ocampo, 2010b
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Eudinopus dytiscoides CEMT; Martínez, 1989 Eurysternus aeneus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus arnaudi CEMT; Génier, 2009 Eurysternus atrosericus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus balachowskyi CEMT; Génier, 2009 Eurysternus calligrammus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus cambeforti CEMT; Génier, 2009 Eurysternus caribaeus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus cavatus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus cayennensis CEMT; Génier, 2009 Eurysternus contractus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus cyanescens CEMT; Génier, 2009 Eurysternus cyclops CEMT; Génier, 2009 Eurysternus deplanatus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus fallaciosus Génier, 2009 Eurysternus foedus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus francinae CEMT; Génier, 2009 Eurysternus gilli Génier, 2009 Eurysternus gracilis CEMT; Génier, 2009 Eurysternus hamaticollis CEMT; Génier, 2009 Eurysternus harlequin CEMT; Génier, 2009 Eurysternus hirtellus CEMT; Silva et al., 2007; Génier, 2009 Eurysternus howdeni CEMT; Génier, 2009 Eurysternus hypocrita CEMT; Génier, 2009 Eurysternus impressicollis CEMT; Génier, 2009 Eurysternus inca Génier, 2009 Eurysternus inflexus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus jessopi CEMT; Génier, 2009; Vaz-de-Mello, dados pessoais Eurysternus lanuginosus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus marmoreus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus martinsi Génier, 2009 Eurysternus mexicanus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus nanus CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Eurysternus navajasi CEMT; Génier, 2009 Eurysternus nigrovirens CEMT; Génier, 2009 Eurysternus parallelus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus plebejus CEMT; Génier, 2009; Vaz-de-Mello, dados pessoais Eurysternus sanbornei Génier, 2009 Eurysternus squamosus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus streblus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus strigilatus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus sulcifer CEMT; Génier, 2009 Eurysternus superbus CEMT; Génier, 2009
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Eurysternus truncus Génier, 2009 Eurysternus uniformis CEMT; Génier, 2009 Eurysternus vastiorum CEMT; Génier, 2009 Eurysternus ventricosus CEMT; Génier, 2009 Eurysternus wittmerorum CEMT; Génier, 2009 Eutrichillum hirsutum CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Eutrichillum hystrix Vaz-de-Mello, 2008 Feeridium woodruffi Vaz-de-Mello, 2008 Genieridium bidens CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Genieridium bordoni CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Genieridium cryptops CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Genieridium margareteae CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Genieridium medinae CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Genieridium paranense Vaz-de-Mello, 2008 Genieridium zanunciorum CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Glyphoderus centralis CEMT; Monteresino et al., 1996; Ocampo, 2004 Glyphoderus monticola CEMT; Ocampo, 2004 Glyphoderus sterquilinus CEMT; Monteresino et al., 1996; Ocampo, 2004 Gromphas aeruginosa Cupello & Vaz-de-Mello, 2013b Gromphas amazonica Cupello & Vaz-de-Mello, 2013b Gromphas dichroa Cupello & Vaz-de-Mello, 2013b; Vaz-de-Mello, dados pessoais Gromphas inermis CEMT; Cupello & Vaz-de-Mello, 2013b Gromphas lemoinei Cupello & Vaz-de-Mello, 2013b Holocephalus cristatus CEMT; Smith & Génier, 2001 Holocephalus eridanus CEMT; Smith & Génier, 2001 Holocephalus julieni CEMT; Smith & Génier, 2001 Holocephalus sculptus Smith & Génier, 2001 Holocephalus simoni CEMT; Smith & Génier, 2001 Homocopris achamas CEMT Homocopris buckleyi CEMT Homocopris punctatissimus CEMT Homocopris torulosus CEMT Leotrichillum louzadaorum Vaz-de-Mello, 2008; Vaz-de-Mello, dados pessoais Lobidion punctatissimum CEMT; Génier, 2010 Malagoniella aeneicollis CEMT; Martínez, 1950 Malagoniella argentina CEMT; Halffter & Martínez, 1966 australlis Malagoniella argentina CEMT; Halffter & Martínez, 1966 cuprea Malagoniella astyanax polita CEMT; Halffter & Martínez, 1966 Malagoniella astyanax CEMT punctatostriata Malagoniella bicolor CEMT; Martínez, 1950 Malagoniella chalybaea CEMT; Martínez, 1950
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Malagoniella lanei CEMT; Halffter & Martínez, 1966; Vaz-de-Mello, dados pessoais Malagoniella magnifica CEMT; Martínez, 1950 Malagoniella puncticollis CEMT; Martínez, 1950 Malagoniella virens CEMT Martinezidium fulgens Vaz-de-Mello, 2008 Martinezidium galileoae CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Martinezidium martinsi Vaz-de-Mello, 2008 Megathopa tubericeps CEMT Megathopa villosa CEMT; Martínez, 1950; Alfaro et al., 2008 Megathopa violacea CEMT; Martínez, 1950 Nunoidium argentinum CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Onoreidium cristatum CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Onoreidium howdeni Vaz-de-Mello, 2008 Onoreidium ohausi Vaz-de-Mello, 2008 Ontherus aequatorius CEMT; Génier, 1996 Ontherus alexis CEMT; Génier, 1996 Ontherus amplector CEMT; Génier, 1996 Ontherus androgynus CEMT; Génier, 1996 Ontherus aphodioides CEMT; Génier, 1996 Ontherus appendiculatus CEMT; Génier, 1996; Monteresino et al., 1996; Vidaurre et al., 2008 Ontherus ashei CEMT; Génier, 1996 Ontherus atlantidis Génier, 1996 Ontherus azteca CEMT; Génier, 1996 Ontherus brevicollis CEMT; Génier, 1996 Ontherus brevipennis Génier, 1996 Ontherus bridgesi Génier, 1996 Ontherus cambeforti CEMT; Génier, 1996 Ontherus carinicollis CEMT; Génier, 1996; Nunes et al., 2012 Ontherus carinifrons CEMT; Génier, 1996; Vaz-de-Mello, dados pessoais Ontherus cephalotes Génier, 1996 Ontherus compressicornis CEMT; Génier, 1996 Ontherus dentatus CEMT; Génier, 1996 Ontherus diabolicus CEMT; Génier, 1996 Ontherus digitatus CEMT; Génier, 1996; Vidaurre et al., 2008 Ontherus edentulus CEMT; Génier, 1996 Ontherus elegans CEMT; Génier, 1996 Ontherus erosioides CEMT; Génier, 1996 Ontherus erosus CEMT; Génier, 1996 Ontherus gilli CEMT; Génier, 1996 Ontherus grandis CEMT; Génier, 1996 Ontherus hadros Génier, 1996 Ontherus howdeni CEMT; Génier, 1996 Ontherus incisus CEMT; Génier, 1996
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Ontherus insolitus CEMT Ontherus irinus CEMT; Génier, 1996 Ontherus kirschii CEMT; Génier, 1996 Ontherus laminifer CEMT; Génier, 1996 Ontherus lichyi CEMT; Génier, 1996 Ontherus lobifrons CEMT; Génier, 1996 Ontherus lunicollis CEMT; Génier, 1996 Ontherus magnus Génier, 1996 Ontherus monilistriatus Génier, 1996 Ontherus obliquus CEMT; Génier, 1996 Ontherus pilatus CEMT; Génier, 1996 Ontherus planus Génier, 1996 Ontherus podiceps CEMT; Génier, 1996 Ontherus politus CEMT; Génier, 1996 Ontherus pubens CEMT; Génier, 1996 Ontherus raptor CEMT; Génier, 1996 Ontherus rectangulidens Génier, 1996 Ontherus rectus CEMT; Génier, 1996 Ontherus sanctaemartae CEMT; Génier, 1996 Ontherus sulcator CEMT; Génier, 1996; Monteresino et al., 1996 Ontherus tenuistriatus CEMT; Génier, 1996 Ontherus trituberculatus CEMT; Génier, 1996 Ontherus ulcopygus CEMT; Génier, 1996 Ontherus virescens CEMT; Génier, 1996 Ontherus zikani CEMT; Génier, 1996 Oruscatus davus CEMT Oruscatus opalescens Chamorro et al., 2014 Oxysternon conspicillatum CEMT conspicillatum Oxysternon conspicillatum CEMT oberthuri Oxysternon durantoni CEMT; Edmonds & Zídek, 2004 Oxysternon ebeninum CEMT; Edmonds & Zídek, 2004 Oxysternon festivum festivum CEMT; Edmonds & Zídek, 2004 Oxysternon festivum CEMT; Edmonds & Zídek, 2004 viridanum Oxysternon lautum CEMT; Edmonds & Zídek, 2004 Oxysternon macleayi CEMT; Edmonds & Zídek, 2004 Oxysternon palemo CEMT; Edmonds & Zídek, 2004; Nunes et al., 2012 Oxysternon pteroderum CEMT; Edmonds & Zídek, 2004; França et al., 2012 Oxysternon spiniferum CEMT; Edmonds & Zídek, 2004 curvispinum Oxysternon spiniferum CEMT; Edmonds & Zídek, 2004 spiniferum Oxysternon striatopunctatum Vaz-de-Mello, dados pessoais
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Pedaridium hirsutum Vaz-de-Mello, 2008 Pereiraidium almeidai CEMT; Vaz-de-Mello, 2008; Vaz-de-Mello, dados pessoais Phanaeus achilles achilles CEMT Phanaeus achilles lydiae CEMT Phanaeus bispinus CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus cambeforti CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus chalcomelas CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus dejeani CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus dzidoi CEMT; Arnaud, 2000 Phanaeus haroldi CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus hermes CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus kirbyi CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus lecourti lecourti CEMT; Arnaud, 2000 Phanaeus lecourti peruanus Arnaud, 2000 Phanaeus lunaris CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus meleagris CEMT meleagris Phanaeus meleagris minos CEMT Phanaeus melibaeus CEMT; Arnaud, 1982; Edmonds, 1994; Spector, 2002 Phanaeus palaeno CEMT; Edmonds, 1994; Nunes et al., 2012 Phanaeus prasinus jolyi CEMT; Arnaud, 2001 Phanaeus prasinus lugens CEMT Phanaeus prasinus prasinus CEMT Phanaeus sororibispinus CEMT Phanaeus splendidulus CEMT; Edmonds, 1994 Phanaeus viridicollis CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais Scatimus cribrosus CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus cucullatus Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus fernandezi CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus furcatus CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus monstrosus CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus onorei CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus ovatus Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus pacificus Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus simulator CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 Scatimus strandi CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 Scatonomus chalybaeus CEMT; Pereira, 1954 Scatonomus fasciculatus CEMT; Pereira, 1954 Scatonomus insignis CEMT; Pereira, 1954 Scatonomus janssensi CEMT; Pereira, 1954 Scatonomus thalassinus CEMT; Pereira, 1954 Scatonomus viridis CEMT; Vulcano & Pereira, 1973 Scatrichus bicarinatus Génier & Kohlmann, 2003
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Scatrichus goiasensis Génier & Kohlmann, 2003 Scatrichus sulcifer CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 Scybalophagus lacordairei Ocampo & Molano, 2011 Scybalophagus patagonicus Ocampo & Molano, 2011 Scybalophagus pilosus CEMT; Ocampo & Molano, 2011 Scybalophagus plicatipennis Ocampo & Molano, 2011 Scybalophagus rugosus CEMT; Ocampo & Molano, 2011 Silvinha unica CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Streblopus opatroides CEMT Streblopus punctatus CEMT Sulcophanaeus actaeon Edmonds, 2000 Sulcophanaeus auricollis Edmonds, 2000 auricollis Sulcophanaeus auricollis Edmonds, 2000 joffrei Sulcophanaeus batesi CEMT; Edmonds, 2000 Sulcophanaeus columbi Edmonds, 2000 Sulcophanaeus faunus CEMT; Edmonds, 2000 Sulcophanaeus imperator Monteresino et al., 1996; Edmonds, 2000 Sulcophanaeus leander Edmonds, 2000 Sulcophanaeus menelas CEMT; Monteresino et al., 1996; Edmonds, 2000 Sulcophanaeus miyashitai CEMT metallescens Sulcophanaeus miyashitai CEMT miyashitai Sulcophanaeus rhadamanthus CEMT; Edmonds, 2000; Vaz-de-Mello, dados pessoais Sulcophanaeus steinheili CEMT; Edmonds, 2000 Sulcophanaeus velutinus CEMT; Edmonds, 2000 Tesserodoniella elguetai CEMT; Vaz-de-Mello & Halffter, 2006 Tesserodoniella meridionalis CEMT; Vaz-de-Mello & Halffter, 2006 Trichillidium caingua Vaz-de-Mello, 2008 Trichillidium pilosum CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillidium quadridens CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum adjunctum CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum arrowi CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum cordobense Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum depilatum CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum externepunctatum CEMT; Monteresino et al., 1996; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum halffteri Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum heydeni CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum morellii CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum pauliani CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum pseudoarrowi Vaz-de-Mello, 2008 Trichillum tishechkini Vaz-de-Mello, 2008 Zonocopris gibbicollis Vaz-de-Mello, 2007; Vidaurre et al., 2008
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Zonocopris machadoi Vaz-de-Mello, 2007
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CAPÍTULO 2
Áreas de endemismo na Mata Atlântica brasileira com base na distribuição dos besouros rola-bostas (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae)
Jorge Luiz da Silva1,2*
Fernando Zagury Vaz de Mello1
1. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Universidade Federal de Mato Grosso, Avenida Fernando Correa da Costa, 2367, Boa Esperança, Cuiabá, Mato Grosso, Brasil. CEP 78060-900.
2. Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Mato Grosso/Campus Cuiabá-Bela Vista, Avenida Juliano Costa Marques, s/Nº, Bela Vista, Cuiabá, Mato Grosso, Brasil. CEP 78050-560.
*Autor correspondente: [email protected]
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RESUMO Áreas de endemismo identificadas em biomas megadiversos, como a Mata Atlântica, e com base em grupos importantes ecológica e taxonomicamente, como os besouros rola- bostas, contribuem para aumentar a compreensão sobre a diversidade de espécies e sobre os processos espaciais e temporais que moldam suas distribuições atuais. Nesse sentido, os objetivos desse trabalho foram verificar se o padrão de distribuição geográfica dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira (MAB) suporta a identificação de áreas de endemismo nesse bioma; se o número e os limites das áreas de endemismo variam de acordo com a escala espacial empregada na análise; se as áreas de endemismo identificadas aqui são congruentes com propostas prévias descritas na literatura e se a utilização de dados de distribuição restritos à região de interesse (MAB) limita o potencial de identificação de áreas de endemismo. Na análise de endemicidade (NDM/VNDM) foram empregados 2.082 registros de distribuição local e 6.582 registros continentais georreferenciados de 198 espécies/subespécies de besouros rola- bostas, pertencentes a 32 gêneros. Para essa análise, a MAB foi dividida em quadrículas de 0,25ºx0,25º , 0,5ºx0,5º e 1ºx1º , utilizando os três tipos de suposições de ocorrência de espécies: inferidas, potenciais e assumidas. Foram identificadas 47 áreas de endemismo nos diferentes tamanhos de quadrículas empregados, sendo que a aplicação do consenso flexível resultou em duas áreas de consenso (CA: consensus areas) de 0,25ºx0,25º, três CA de 0,5ºx0,5º e 14 CA de 1ºx1º. A sobreposição dessas CA permitiu a definição de três componentes endêmicos: Mata Atlântica Sudeste (SE-AF), Mata Atlântica Central (CE-AF) e Mata Atlântica Sudoeste (SW-AF). Esses componentes englobaram habitats com grande variedade ambiental que potencialmente influenciaram os níveis de endemismo das espécies de rola-bostas. Além disso, eles foram corroborados por outras áreas de endemismo descritas na literatura, permitindo argumentar que os processos formadores dessas regiões tenham influenciado as espécies de besouros rola-bostas de forma semelhante ao descrito para outros grupos de organismos. Palavras-Chave: Componentes endêmicos, áreas de consenso, NDM/VNDM, Sudeste do Brasil.
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ABSTRACT Endemic areas identified in mega-diverse biomes, such as the Brazilian Atlantic Forest (BAF), and important ecological and taxonomic groups, such as dung beetles, contribute to enhancing our knowledge of the diversity of species and the spatial and temporal processes that shape their current distributions. Accordingly, the objectives of this study were to determine whether the pattern of geographical distribution of dung beetles in the BAF supports the identification of endemic areas in this biome, if the number and boundaries of endemic areas vary with the spatial scale used in the analysis, if endemic areas identified here are consistent with previous proposals described in the literature and if using data distribution restricted to the region of interest (BAF) limits the potential to identify areas of endemic. The analysis of endemicity (NDM/VNDM) was carried out using 2.082 local distribution records and 6.582 continental distribution records of 198 species/subspecies of dung beetles, belonging to 32 genera. For this analysis, the BAF was divided into grid squares of 0.25ºx0.25º, 0.5ºx0.5º and 1ºx1º using three types of assumptions of species occurrence: inferred, potential and assumed. A total of 47 endemic areas were identified in the different size grid squares employed, and the application of flexible consensus resulted in two consensus areas (CA) of 0.25ºx0.25º, three CA of 0.5ºx0.5º and 14 CA of 1ºx1º. The overlap of these CA allowed the definition of three endemic components: Southeast Atlantic Forest (SE-AF), Central Atlantic Forest (CE-AF) and Southwest Atlantic Forest (SW-AF). These components encompassed habitats with great environmental variety, potentially influencing the levels of endemism of species of dung beetles. Furthermore, they were corroborated by other endemic areas described in the literature, allowing us to argue that processes forming these regions have influenced the dung beetle species as described for other organisms groups. Key-Words: Endemic components, Areas of consensus, NDM/VNDM, Brazilian Southeast.
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INTRODUÇÃO
Uma área de endemismo é uma área de congruência não aleatória de distribuição geográfica entre dois ou mais táxons, não demandando uma concordância completa dos limites de distribuições em todas as escalas possíveis de mapeamento, mas com uma simpatria relativamente extensa como pré-requisito (Cracraft, 1985; Platnick, 1991; Morrone, 1994). O reconhecimento e caracterização das áreas de endemismo e de sua história permitem gerar hipóteses sobre a história das unidades geográficas analisadas e sobre a diferenciação dos clados nelas encontrados, fornecendo subsídios para o entendimento de padrões biogeográficos e escolha de regiões prioritárias para conservação (Cracraft, 1985; Costa et al., 2000; Cavieres et al., 2002; Sigrist & Carvalho, 2008; Aagesen et al., 2013). No entanto, as dificuldades metodológicas relacionadas às análises de áreas de endemismo podem impor restrições à sua identificação (Cracraft, 1985), principalmente considerando que a sobreposição das distribuições das espécies nunca é completa, podendo tornar subjetiva a definição de uma área de endemismo (Ferrari et al., 2010). A eliminação desse viés veio com o forte incremento metodológico quantitativo, acarretando o aumento do poder de predição dessas áreas (Morrone, 1994, 2009; Morrone & Crisci, 1995; Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004). A reconstrução de processos evolutivos que contribuíram para a diversificação na região Neotropical é uma tarefa desafiadora, uma vez que os habitats nessa região são megadiversos e somente uma pequena fração dessa diversidade tem sido estudada no contexto evolutivo. Tais características estão presentes na Mata Atlântica Brasileira (MAB), que também sofre severa pressão antrópica exercida sobre os habitats encontrados nesse bioma (Myers et al., 2000; Ribeiro et al., 2009; Thomé et al., 2014). Com estimativas entre 8% e 16% de cobertura vegetal remanescente e localizada na América do Sul, a MAB possuía uma extensão original de aproximadamente 1.400.000 km2 em território brasileiro (Galindo-Leal & Câmara, 2005; Silva & Castelletti, 2005; Ribeiro et al., 2009). Sua variação latitudinal, aliada às variações longitudinais e altitudinais, contribuem para a formação de paisagens altamente diversas, explicando a extraordinária diversidade de espécies na região (Rizzini, 1997; Silva & Castelletti, 2005). Além disso, o isolamento da MAB em relação a outros biomas florestais da América do Sul acarretou processos evolutivos formadores de uma biota única, com
84 inúmeros casos de endemismo (Rizzini, 1997; Myers et al., 2000; Silva & Castelletti, 2005; Santos et al., 2007). Atualmente, o número de estudos que identificam áreas de endemismo na MAB tem aumentando significativamente, tanto com vertebrados (Cracraft, 1985; Costa et al., 2000; Costa, 2003; Silva et al., 2004; Silva et al., 2012; Santos et al., 2007) como invertebrados (Sigrist & Carvalho, 2008, 2009; Löwenberg-Neto & Carvalho, 2009; Ferrari et al., 2010). Esses estudos apontam a MAB como um dos biomas mais importantes para a conservação de espécies endêmicas e ameaçadas no continente. Análises dos resultados desses estudos, mesmo com a discordância no número e limites das áreas identificadas, permitem estabelecer os seguintes eixos regionais de endemismo: nordeste (localizados nos estados da Bahia e Pernambuco); sudeste (nos estados do Espírito Santo, Minas Gerais, Rio de Janeiro e São Paulo); e sul (em São Paulo, Paraná e Santa Catarina). Com relação aos processos formadores desses padrões biogeográficos, há grande concordância com relação à influência das variações climáticas do Pleistoceno na diversificação de táxons (Haffer, 1969; Carnaval & Moritz, 2008; Carnaval et al., 2009). No entanto, outros eventos de vicariância podem ter contribuído para o estabelecimento desses padrões, como a formação de rios, variação topográfica ou maior estabilidade climática em determinadas regiões, em comparação a outras (Pellegrino et al., 2005; Carnaval & Moritz, 2008; DaSilva & Pinto-da-Rocha, 2010; Silva et al., 2012; Thomé et al., 2014). Os insetos são uma ótima alternativa para elucidar questões biogeográficas e o padrão global de distribuição de espécies, devido à sua antiga origem evolutiva e alta diversificação em diversos habitats (Ferrari et al., 2010). Tais características são comumente associadas ao besouros rola-bostas (Scarabaeidae: Scarabaeinae), que apresentam alta diversidade em regiões tropicais. Para o Brasil, estima-se a existência de cerca de 49 gêneros, englobando cerca de 618 espécies (Vaz-de-Mello, 2000). Além disso, a origem gondwânica do grupo (Halffter & Matthews, 1966) torna mais complexa as análises do padrão de distribuição de suas espécies, uma vez que linhagens antigas estariam sujeitas a inúmeros processos históricos formadores dos padrões biogeográficos evidenciados (Costa, 2003). Tais estudos permitem uma melhor compreensão das comunidades modernas desse grupo, bem como a história evolutiva que moldou sua fauna atual (Gill, 1991). Isso se deve ao fato de que eventos históricos foram decisivos na seleção de atributos necessários à diversificação das espécies e ocupação de novos nichos (Halffter, 1991).
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A seleção dos besouros rola-bostas como grupo de interesse na condução de estudos com diferentes abordagens se deve à importância desse táxon na manutenção dos ecossistemas, devido às bem compreendidas funções ecológicas desempenhadas por suas espécies, como por exemplo, a ciclagem de nutrientes, dispersão secundária de sementes e supressão de parasitas (Halffter & Favila, 1993; Nichols et al., 2007, 2008; Scholtz et al., 2009). Além dessas características, sua alta representatividade em museus e coleções espalhadas pelo mundo - que proporcionam um grande conjunto de dados de ocorrência - e o fato de terem ampla distribuição geográfica e apresentarem uma forte correlação com outros táxons - permitindo que algumas conclusões sejam extrapoladas - fazem com que esse grupo seja excelente na proposição de estudos biogeográficos (Spector & Forsyth, 1998; Spector, 2006). Considerando os besouros rola-bostas presentes na MAB, o número de estudos sobre suas espécies tem aumentado nos últimos anos (Louzada & Lopes, 1997; Hernández, 2002; Durães et al., 2005; Endres et al., 2005; Costa et al., 2009; Hernández & Vaz-de-Mello, 2009; Silva & DiMare, 2012; Campos & Hernández, 2013; Culot et al., 2013). No entanto, a maioria desses estudos trata da influência de fatores ecológicos relacionados às características da paisagem, sendo que não existem, até o momento, estudos que visam apresentar uma proposta geral dos aspectos biogeográficos dos besouros rola-bostas na MAB através da identificação das áreas de endemismo formadas por suas espécies e da relação desses padrões com outras áreas previamente definidas. Assim, usando uma abordagem quantitativa através do método NDM/VNDM (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004), nossos objetivos foram avaliar: (1) se o padrão de distribuição geográfica dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira (MAB) permite a identificação de áreas de endemismo nesse bioma; (2) se o número e os limites das áreas de endemismo variam de acordo com a escala espacial empregada na análise; (3) se as áreas de endemismo identificadas aqui são congruentes com propostas prévias descritas na literatura; (4) se a utilização de dados de distribuição restritos à região de interesse (MAB) limita o potencial de identificação de áreas de endemismo.
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MATERIAIS E MÉTODOS
Dados de distribuição das espécies
A análise incluiu 2.082 registros locais (dentro dos limites da MAB) e 6.582 registros continentais (incluem as ocorrências fora da MAB) de distribuição georreferenciados de 198 espécies/subespécies de besouros rola-bostas, pertencentes a 32 gêneros (Fig. 1), com situação taxonômica bem resolvida e existência de informações confiáveis de distribuição geográfica. A seleção desses táxons se baseou na ocorrência dentro dos limites da MAB (de acordo com IBGE, 2004a). Como material suplementar são apresentadas as seguintes informações: a riqueza nas grades empregadas nas análises (Figs. 1, 2, 3), as fontes consultadas para obtenção dos dados de distribuição, as regiões de ocorrência e o número de registros por espécie (Quadro 1). A seguir, apresentam-se os gêneros (número de espécies/subespécies entre parênteses) usados na análise de endemicidade: Agamopus Bates, 1887 (02); Anomiopus Westwood, 1842 (14); Bdelyrus Harold, 1869 (02); Besourenga Vaz-de-Mello, 2008 (01); Canthidium Erichson 1847 (01); Canthon Hoffmannsegg, 1817 (29); Chalcocopris Burmeister, 1846 (01); Coprophanaeus Olsoufieff, 1924 (13); Deltepilissus Pereira, 1949 (02); Deltochilum Eschscholtz, 1822 (20); Deltorhinum Harold, 1867 (01); Diabroctis Gistel, 1857 (02); Dichotomius Hope, 1838 (30); Eurysternus Dalman, 1824 (14); Eutrichillum Martínez, 1969 (01); Genieridium Vaz-de-Mello, 2008 (05); Gromphas Brullé, 1834 (02); Holocephalus Hope, 1838 (03); Leotrichillum Vaz-de- Mello, 2008 (01); Malagoniella Martínez, 1961 (04); Ontherus Erichson, 1847 (21); Oxysternon Laporte, 1840 (02); Pedaridium Harold, 1868 (01); Pereiraidium Vaz-de- Mello, 2008 (01); Phanaeus MacLeay, 1819 (05); Scatonomus Erichson, 1835 (05); Scatrichus Génier & Kohlmann, 2003 (02); Silvinha Vaz-de-Mello, 2008 (01); Streblopus Lansberge, 1874 (01); Sulcophanaeus Olsoufieff, 1924 (03); Trichillidium Vaz-de-Mello, 2008 (01); Trichillum Harold, 1868 (06); Zonocopris Arrow, 1932 (01). As coordenadas geográficas para os registros de localidades foram obtidas e/ou confirmadas por meio de várias fontes. A primeira delas foi a própria etiqueta de identificação dos espécimes (quando presentes na Coleção Entomológica da Universidade Federal de Mato Grosso) ou os dados fornecidos na bibliografia revisada, algumas sendo confirmadas por meio do site do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística-IBGE (http://www.cidades.ibge.gov.br/, para localidades brasileiras).
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Quando a indicação das localidades não fornecia as coordenadas geográficas, foi empregada a mesma metodologia descrita no Capítulo 1.
Análise de endemicidade
A definição das áreas de endemismo foi realizada através de critério de otimização, conhecido como análise de endemicidade (AE) (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004) utilizando o programa NDM/VNDM (Goloboff, 2005). O NDM/VNDM calcula o Índice de Endemicidade de uma espécie (IEe) de acordo com o ajuste de sua distribuição a uma área pré-definida (conjuntos de células). Assim, quanto maior esse ajuste, maior a pontuação da espécie (IEe, que varia de 0 a 1), sendo que o Índice de Endemicidade da Área (IEa) é igual à soma dos IEe. Dessa forma, uma área de endemismo é definida pelo conjunto de quadrículas com IEa>2 e que possuam duas ou mais espécies endêmicas. Além das presenças observadas para cada célula (dados reais de entrada), o método permite que sejam feitas suposições de ocorrências de acordo com critérios pré- estabelecidos. O primeiro tipo são as presenças inferidas, nas quais uma espécie pode ser considerada presente numa célula, se ocorrer em um número mínimo de células adjacentes, sendo calculadas automaticamente pelo programa (Szumik & Goloboff, 2004; Casagranda et al., 2009). O segundo tipo são as presenças potenciais, estabelecidas através de um raio de presença, ou seja, a partir de um ponto de ocorrência, determina-se um raio de presença potencial (R.fill), sendo que, quando esse raio atinge quadrículas vizinhas, a espécie em questão será considerada presente na mesma (pontuação no IEe idêntico a uma presença observada) (Szumik et al., 2002; Casagranda et al., 2009; Aagesen et al., 2009). Por último, temos as presenças assumidas, também definidas por um raio de presença (R.ass) quando engloba células vizinhas (mas com pontuação no IEe menor do que uma presença observada) (Szumik et al., 2002; Casagranda et al., 2009; Aagesen et al., 2009). Neste trabalho, além das presenças observadas, foram utilizados os três tipos de suposições de presença (inferida, potencial e assumida), uma vez que permitem que problemas de amostragens esparsas sejam parcialmente resolvidos (Aagesen et al., 2009). Os dados foram analisados considerando distintos tamanhos de quadrículas, com intuito de testar o efeito causado por essa variável (escala espacial) na identificação de áreas de endemismo (Casagranda et al., 2009), uma vez que áreas que não se mantém
88 com a alteração no tamanho das grades podem representar um simples artefato específico dessa grade. Por outro lado, áreas mantidas são um importante fator de análise dos padrões de distribuição (Aagesen et al., 2009). Os tamanhos de quadrículas empregados foram: 0,25ºx0,25º , 0,5ºx0,5º e 1ºx1º Os parâmetros empregados na busca por áreas de endemismo foram: conjuntos de áreas com pontuação >2 e com duas ou mais espécies endêmicas; busca repetida 100 vezes com 40% de espécies únicas, com utilização da opção "edge proportions". Os raios de presença potencial (R.fill) e assumida (R.ass) variaram de acordo com tamanho da quadrícula, seguindo os critérios de Casagranda et al. (2009) (Tabela 1). Além da variação no tamanho das quadrículas, as análises foram conduzidas com dois conjuntos distintos de dados: os continentais, englobando os dados de distribuição de espécies presentes na MAB para toda a América do Sul; e os locais, que incluíram os dados de ocorrência dos besouros rola-bostas dentro dos limites da MAB, mesmo de espécies encontradas em outras regiões da América do Sul (Fig. 1). Essa análise permite inferir se as áreas de endemismo identificadas apenas com os dados locais resultam em um padrão robusto de endemismo, já que as espécies amplamente distribuídas podem se localizar em áreas que carecem de aumento de esforço amostral, impedindo que os níveis de endemismo das mesmas sejam efetivamente conhecidos. Além disso, as espécies amplamente distribuídas são consideradas um problema nas análises biogeográficas, pois podem contradizer os padrões encontrados por espécies distribuídas mais localmente (Aagesen et al., 2009). Os resultados são apresentados e analisados através das áreas de consenso (CA: consensus areas), que sumarizam as informações contidas nas áreas de endemismo individuais. As CA são criadas através da porcentagem de similaridade de espécies compartilhadas entre elas (Aagesen et al., 2013). No presente trabalho, o consenso flexível foi aplicado, com 40% de similaridade mínima de espécies endêmicas para agrupar áreas inicialmente identificadas. O resultado do consenso flexível pode incluir áreas únicas, quando essas não satisfazem os critérios de busca estabelecidos (Ferrari et al., 2010). Para facilitar a apresentação dos resultados e discussão, algumas terminologias foram empregadas: (1) a numeração sequencial das CA - 1 e 2 (0,25ºx0,25º); 3 a 5 (0,5ºx0,5º); 6 a 19 (1ºx1º); (2) espécies denominadas "endêmicas" são aquelas que a análise de NDM/VNDM reconheceu como restritas às CA identificadas; já as "exclusivas" são as que apresentam ocorrência geográfica restrita à MAB; (3) componentes endêmicos se referem às áreas resultantes da sobreposição das
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CA identificadas com diferentes tamanhos de quadrículas, representando áreas importantes pela congruência nos níveis de endemismo.
RESULTADOS
Áreas de endemismo
O padrão de distribuição geográfica dos besouros rola-bostas permitiu que áreas de endemismo fossem identificadas na MAB, com o número e a pontuação de cada uma delas variando de acordo com a escala espacial (tamanho da quadrícula) empregada na análise. Foram identificadas duas áreas de endemismo com dados locais de distribuição (IEa=2,42 e 3,44) para as quadrículas de 0,25ºx0,25º, sendo que, pela aplicação do consenso flexível, essas duas áreas foram mantidas (CA1 e CA2) (Tabela 2). Essas áreas estão situadas na porção oeste da MAB (divisa com o bioma Cerrado) (Fig. 2A) e cada uma delas apresentou quatro táxons endêmicos definidores dos seus limites, ou seja, que contribuíram para o IEa (Tabela 2). Nenhuma área de endemismo foi identificada pela utilização dos dados continentais para esse tamanho de quadrícula. Para as quadrículas de 0,5ºx0,5º, foram identificadas quatro áreas de endemismo com dados locais de distribuição (IEa variando de 2,09 a 2,92). Um total de três áreas de consenso para esse tamanho de quadrículas foram retidas (Tabela 2). Obtivemos uma CA na porção oeste do bioma, na região limítrofe com o Cerrado (CA3) (Fig. 2B). As outras duas áreas de consenso (CA4 e CA5) situam-se na porção leste da MAB (Fig. 2B). A CA3 apresentou cinco táxons endêmicos, enquanto as CA4 e CA5 apresentaram três cada uma (Tabela 2). Nenhuma área de endemismo foi identificada pela utilização dos dados continentais para esse tamanho de quadrícula. Considerando as quadrículas de 1ºx1º, foram identificadas 41 áreas de endemismo (pontuação variando de 2,02 a 5,47). A análise de consenso flexível identificou 14 CA (10 com dados locais e quatro com dados continentais; Tabela 2). Assim, considerando a maior porção de cada uma dessas áreas, temos que as CA6, CA7, CA8, CA9, CA10, CA12 (disjunta), CA13 (disjunta), CA15, CA16, CA17 e CA19 tiveram um grande nível de sobreposição entre suas unidades geográficas, localizando-se na porção leste da MAB (Fig. 3). A CA11 situa-se na região oeste do bioma, fazendo limite com o bioma Cerrado (Fig. 3C). As CA14 e CA18, representadas
90 pela disjunção entre três grupos de quadrículas, englobaram trechos mais nortenhos da MAB (Fig. 3E e G). Com relação às diferenças entre as CA identificadas com dados locais e continentais para as quadrículas de 1ºx1º (Fig. 3H), verificamos que houve maior número de áreas com o uso dos primeiros, algumas delas localizadas em regiões nas quais nenhuma área foi identificada com os dados continentais. Das quatro áreas identificadas com o uso dos dados continentais, três delas (16, 17 e 19) situaram-se na porção leste da MAB, com limites geográficos mais restritos do que os encontrados para as áreas identificadas com dados locais, mas totalmente englobadas por essas últimas. Já a CA18 (dados continentais) foi congruente geograficamente com a CA14 (dados locais), havendo uma pequena diferença na forma da primeira, causada pela inclusão de duas quadrículas adicionais.
Sobreposição geográfica entre áreas de consenso e componentes endêmicos
Comparando os limites e a localização geográfica entre as áreas, a quase totalidade das áreas de 0,25ºx0,25º e 0,5ºx0,5º foram englobadas pelas de quadrículas de 1ºx1º, demonstrando um padrão de aninhamento entre elas. Apenas uma das áreas de consenso com quadrículas de 0,25ºx0,25º (CA1) não apresentou nenhuma sobreposição com qualquer área identificada para outros tamanhos de quadrículas, diferentemente da CA2, que teve seus limites completamente englobados pelas CA3 e CA11 (Fig. 4A). Já as três CA das quadrículas de 0,5ºx0,5º apresentaram seus limites completamente englobados por pelo menos uma das áreas identificadas para quadrículas de 1ºx1º, tanto na porção oeste quanto leste da MAB, além da congruência geográfica com relação a uma das áreas de 0,25ºx0,25º (CA2) (Fig. 4A). O nível de sobreposição entre as áreas de endemismo das quadrículas de 1ºx1º foi extenso, considerando que a maioria dessas áreas se localiza na porção leste da MAB, com exceção da CA11 (oeste), com nenhuma sobreposição com outras áreas para esse tamanho de quadrícula e CA14 e CA18 (norte), com uma sobreposição parcial com as CA6 e CA8 (Figs. 3 e 4A). A proximidade e o nível de sobreposição geográfica das CA identificadas pela análise foram os critérios utilizados para a definição dos três componentes apresentados e discutidos a seguir. Tais critérios sugerem que essas regiões exibem um alto grau de endemicidade, com presença de táxons restritos a cada componente, mas compartilhados entre as CA que os formam (Tabela 2). As regiões norte e sul não
91 englobaram nenhuma CA identificada pelo NDM/VNDM, impossibilitando a definição de componentes endêmicos para esses trechos da MAB. Mata Atlântica Sudeste (SE-AF; Fig. 4B) Abrange duas CA para quadrículas de 0,5ºx0,5º (CA4 e CA5) e 11 para as quadrículas de 1ºx1º (CA 6, 7, 8, 9, 10, 12, 13, 15, 16, 17 e 19), localizadas prioritariamente entre os limites dos estados do Espírito Santo, Minas Gerais, Rio de Janeiro e São Paulo, com exceção da CA12 que é formada por dois grupos disjuntos de quadrículas, sendo que um deles localiza-se no estado do Paraná (Figs. 2B, 3 e 4B). Nesse componente endêmico, o NDM/VNDM detectou as maiores pontuações de endemismo para as CA identificadas, todas com quadrículas de 1ºx1º (Tabela 2). Dos 38 táxons endêmicos desse componente, seis deles - Anomiopus pumilius Canhedo, 2006; Canthon corpulentus Harold, 1868; Canthon fallax Harold, 1868; Deltochilum elevatum (Castelnau, 1840); Ontherus cephalotes Harold, 1869; Ontherus insolitus Génier, 1996 - são endêmicas em CA nos dois tamanhos de quadrículas identificadas para esse componente endêmico (0,5ºx0,5º e 1ºx1º). Os outros táxons são encontrados apenas nas CA de quadrículas de 1ºx1º (Tabela 2). Esse componente endêmico se revelou importante não só pelo número de CA identificadas, mas também por conter o maior número absoluto de táxons com relação a outras regiões da MAB (40 espécies/subespécies), sendo que a maioria delas (24) é exclusiva da MAB (Fig. 5B; região SE) (Fig. 5B). Mata Atlântica Central (CE-AF; Fig. 4B) Formado por duas áreas de endemismo (CA14 e CA18) com três conjuntos disjuntos de quadrículas de 1ºx1º, o primeiro conjunto cobre quase completamente o Espírito Santo, o segundo e terceiro localizam-se na região litorânea do sul e centro da Bahia, respectivamente (Figs. 3E e 4B), apresentando duas das menores pontuações de endemismo com relação a outras CA identificadas (Tabela 2). Apenas três espécies foram endêmicas desse componente - Canthon prasinus Harold, 1867; Deltochilum granulosum Paulian, 1933; Streblopus opatroides van Lansberge, 1874 (Tabela 2). A região da MAB onde esse componente está inserido englobou 13 táxons do total analisado, sendo que desses, seis são exclusivos (Fig. 5B; região CE). Assim como as regiões SE e SW, um grande número de táxons presentes nessa área é compartilhado com outras regiões do bioma (Fig. 5B). Mata Atlântica Sudoeste (SW-AF; Fig. 4B)
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Inclui quatro CA em todos os tamanhos de quadrículas empregados (CA1, CA2, CA3 e CA11). Uma das áreas de 0,25ºx0,25º localiza-se na porção sul do estado de Mato Grosso do Sul e outra na divisa desse estado com São Paulo; as de 0,5ºx0,5º e 1ºx1º estão situadas entre os estados de São Paulo e Mato Grosso do Sul, totalmente sobrepostas entre si e com uma das áreas de 0,25ºx0,25º (Figs. 2A-B, 3C e 4B). As pontuações dessas CA alcançaram valores intermediários em relação às outras áreas identificadas (entre 2.67513 e 3.69444; Tabela 2). Das dez espécies definidoras desse componente, apenas Canthon opacus Lucas, 1857 e Dichotomius eucranioides Pereira & d'Andretta, 1955 são encontrados em todos os tamanhos de quadrículas empregados nas análises; os restantes são restritos a dois ou apenas um dos tamanhos (Tabela 2). Em termos de riqueza, a região SW foi a segunda que, individualmente, apresentou o maior número de táxons (Fig. 5B; região SW; 14 espécies/subespécies, sendo uma delas exclusiva), no entanto, ela também assume importância pelos táxons que foram compartilhados com outras regiões da MAB (SW+N, CE, SE ou S; Fig. 5B).
Distribuição geográfica dos rola-bostas nas regiões da Mata Atlântica Brasileira
Das 198 espécies/subespécies de besouros rola-bostas empregadas nas análises com diferentes tamanhos de quadrículas, 51 delas foram definidas como endêmicas pelo NDM/VNDM, em pelo menos uma área de endemismo. A análise da distribuição desses táxons ao longo das regiões da MAB revela que 46 deles são restritos a apenas uma dessas regiões (coincidentes com as regiões dos componentes endêmicos: SE, CE e SW; Tabela 2; Fig. 5). Por outro lado, Deltochilum irroratum (Castelnau, 1840), Genieridium paranense (Arrow, 1932), Phanaeus dzidoi Arnaud, 2000 e Scatonomus thalassinus Waterhouse, 1891 ocorreram nas regiões SE e S, justificando o suporte que essas espécies (com exceção de D. irroratum) forneceram à CA12, formada por dois grupos disjuntos de quadrículas localizados nessas regiões da MAB (Tabela 2; Fig. 3D). Canthon prasinus ocorreu nas regiões CE e SE, sendo definida como endêmica das CA14 e CA18, localizadas na região CE da MAB (Tabela 2; Fig. 3E e G; ver Material Suplementar, Quadro 1). Das 147 espécies/subespécies de besouros rola-bostas que não foram definidas como endêmicas, 34 foram restritas a apenas uma das regiões da MAB: três na região N; 11 na região CE; sete na região SE; nove na região S; quatro na região SW. As restantes foram consideradas amplamente distribuídas, uma vez que ocorrem em mais
93 de uma região da MAB, sendo 11 espécies registradas em todas as regiões, 11 que não ocorreram, apenas, na região N e cinco sem nenhum registro para a região S (Fig. 5B; ver Material Suplementar, Quadro 1). As regiões N e S da MAB (Fig. 5A) tiveram táxons exclusivos com distribuição restrita - região N: Dichotomius mysticus (Luederwaldt, 1935); região S: Canthon angularis obenbergeri Balthasar, 1940; Deltochilum multicolor Balthasar, 1939; Pereiraidium almeidai (Pereira, 1946) (Fig. 5B; ver Material Suplementar, Quadro 1). No entanto, nenhuma área de endemismo e CA restritas a essas duas regiões foram identificadas.
DISCUSSÃO
Áreas de endemismo na Mata Atlântica Brasileira: comparação com outros estudos
Nossas análises indicam que existem áreas de endemismo distintas para os besouros rola-bostas na MAB. Embora tenhamos obtido áreas de endemismo com diferentes níveis de congruência geográfica, independente do tamanho empregado das quadrículas, alguns dos nossos resultados corroboram, total ou parcialmente, áreas de endemismo nessa região descritas em outros trabalhos (Cracraft, 1985 - aves; Amorin & Pires, 1996 - dípteros e primatas; Costa et al., 2000 - mamíferos; Silva et al., 2004, 2012, aves e vertebrados, respectivamente; Silva & Castelletti, 2005 - aves, primatas e borboletas; Sigrist & Carvalho, 2008 - artrópodes, plantas, répteis e anfíbios; Löwenberg-Neto & Carvalho, 2009 - dípteros; DaSilva & Pinto-da-Rocha, 2010 - opiliões; Ferrari et al., 2010 - heterópteros). Ainda considerando o nível de congruência geográfica das áreas de endemismo encontradas em nossas análises, foram definidos três grupos distintos, denominados de acordo com a região de maior abrangência de seus limites e seguindo a categorização proposta por Silva et al. (2012). Nossos resultados corroboram a proposta desses autores uma vez que, assim como os descritos nesse trabalho, nossos componentes endêmicos foram latitudinalmente e longitudinalmente organizados na MAB (Fig. 5B). A definição desses grupos como as principais áreas de endemismo se deve à sobreposição e proximidade da maioria das áreas de consenso obtidas com diferentes tamanhos de quadrículas, sugerindo que essas
94 regiões exibem um alto grau de endemicidade, com a presença de táxons restritos e compartilhados entre essas áreas (Prado et al., 2015). O primeiro e mais expressivo (considerando o número de áreas de endemismo identificadas) é o SE-AF, formado por um grande número de áreas de endemismo congruentes. Sigrist & Carvalho (2008), analisando a distribuição de diferentes organismos, identificaram áreas de endemismo que, apesar das diferenças no número e limites, apresentam localização geográfica semelhante às CA formadoras do componente SE-AF, ou seja, entre o Espírito Santo, Minas Gerais, Rio de Janeiro e São Paulo. Cracraft (1985), analisando a distribuição da avifauna na América do Sul, identificou duas áreas de endemismo na região compreendida pela MAB. Uma dessas foi denominada de Serra do Mar, compreendendo uma estreita faixa litorânea do estado do Pernambuco até Santa Catarina. No entanto, esse autor alertou para a possível subdivisão desse centro de endemismo, com o aumento de informações distribucionais das espécies, fato posteriormente comprovado, não só para a avifauna (Silva et al., 2004) mas também para outros organismos, como primatas, borboletas e aves (Silva & Castelletti, 2005) e opiliões (DaSilva & Pinto-da-Rocha, 2010). Entretanto, ao compararmos o grupo SE-AF com esses trabalhos percebe-se uma grande distinção nos limites das áreas de endemismo, sendo que essa característica menos consensual para áreas dessa região tem sido citada em outros trabalhos (Silva et al., 2012). A principal diferença está no fato de que a maioria das áreas de endemismo localizadas na porção sul da MAB englobam trechos litorâneos dessa região, como a área denominada Serra do Mar, definida por Silva et al. (2004). O grupo SE-AF, no entanto, se estende a regiões mais interioranas, limítrofes ao Cerrado, englobando áreas de endemismo de diferentes dimensões citadas na literatura, algumas delas com limites mais restritos, como: as áreas São Paulo-Rio de Janeiro (SPRJ), norte do Rio de Janeiro (NRJ) e trechos das áreas Sul da Bahia (SBA) e Minas Gerais e Bahia (MGBA) identificadas por Amorin & Pires (1996) e também cinco áreas do bloco central descritas por DaSilva & Pinto-da-Rocha (2010). Algumas áreas mais abrangentes, descritas na literatura como definidoras de regiões de endemismo diferentes, foram coincidentes com o componente endêmico SE-AF, não refletindo essa distinção, como a Serra do Mar e Florestas de Interior apresentadas por Silva & Casteleti (2005) e Paulista e Sudeste Costeiro descritas por Costa et al. (2000). Além disso, as análises empregadas por Löwenberg- Neto & Carvalho (2009) identificaram áreas de endemismo situadas no porção sul da MAB, com uma localização geográfica congruente ao SE-AF.
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O segundo grupo, CE-AF, é formado por duas áreas de consenso com três conjuntos disjuntos de quadrículas de 1ºx1º. Confrontando os limites dessas áreas de endemismo com outras já descritas na literatura, verifica-se um alto nível de congruência com descrições prévias. A maior similaridade geográfica ocorre com a área de endemismo Bahia, descrita por Silva & Casteleti (2005), embora esses autores descrevam uma extensa área contínua que se estende do estado de Sergipe ao Espírito Santo. Já DaSilva & Pinto-da-Rocha (2010) identificaram duas áreas de endemismo separadas, ambas englobadas pela CE-AF, uma no Espírito Santo e outra no sul da Bahia, essa última sendo parcialmente congruente com uma das áreas descritas por Sigrist & Carvalho (2008). Além dessas, Silva et al. (2004), analisando a distribuição geográfica de aves, também encontraram uma área de endemismo denominada Bahia Costeira, entre a porção sul e central desse estado, confirmando a importância em termos de endemismo dessa região litôranea. O terceiro grupo, SW-AF, configura-se pela identificação de áreas de endemismo congruentes nos três tamanhos de quadrículas empregados, havendo menor quantidade de informações que suportem comparações com outras áreas de endemismo descritas na literatura. Na maioria dos estudos, essa região está inserida em áreas ou componentes de endemismo mais abrangentes, que englobam trechos do sudeste e sul da MAB (Costa et al., 2000; Silva & Castelletti, 2005; Sigrist & Carvalho, 2008). De acordo com a representação de endemismo de Silva et al. (2012), essa área está inserida dentro do que foi denominado de componente SW1 (componente sudoeste 1), definido com base em áreas de endemismo identificadas nos trabalhos consultados por esses autores. Dois desses trabalhos, de Carnaval & Moritz (2008) e Carnaval et al. (2009), definem essa região como de estabilidade climática favorável à manutenção do bioma, mesmo com as variações climáticas pleistocênicas. Considerando a regionalização de Morrone (2014), os limites da MAB (inserida na sub-região Chaquenha - Domínio Paraná) englobam três províncias diferentes: Atlântica, Floresta Paraná e Floresta de Araucaria, que ocupam estreitas faixas organizadas latitudinalmente ao longo do leste brasileiro, com exceção da última, localizada na região sul. Com base nos nossos resultados, a maioria das áreas de endemismo foi coincidente, espacialmente, com mais de uma dessas províncias, resultado também corroborado por Löwenberg-Neto & Carvalho (2009), numa análise continental. Exceções a esse padrão seriam CA4 (coincidente com a província Atlântica) e CA5 (coincidente com a província Floresta Paraná), provavelmente devido
96 ao tamanho intermediário das quadrículas, reforçando a idéia de que alguns padrões biogeográficos podem ser melhor evidenciados se forem empregados tamanhos variados das unidades geográficas de estudo (Casagranda et al., 2009). Baseando-se nos limites geográficos das AC identificadas aqui, podemos inferir uma forte relação entre as províncias biogeográficas situadas na MAB (Morrone, 2014), como já descrito para espécies de Heteroptera encontradas na província Atlântica e Floresta Paraná (Morrone & Coscaron, 1996; Ferrari et al., 2010). Esse padrão foi evidenciado, por exemplo, pela CA12, representada pela disjunção de dois blocos de quadrículas, um situado ao norte, entre as províncias Atlântica e Floresta Paraná, e outro ao sul, inserido na província Floresta de Araucaria. Além disso, Löwenberg-Neto & Carvalho (2009) reconheceram uma extensa área de diversificação (para as espécies de dípteros Muscidae) que, de acordo com os nossos resultados, englobaria os componentes SE-AF e CE-AF, reforçando a idéia de estreita relação entre as regiões da MAB. Embora sejam regiões com notável importância, considerando os estudos que definem áreas de endemismo nos seus limites (Amorin & Pires, 1996; Costa et al., 2000; Silva & Castelletti, 2005; Sigrist & Carvalho, 2008; DaSilva & Pinto-da-Rocha, 2010; Silva et al., 2012; Prado et al., 2014), as regiões extremo Norte e Sul da MAB não incluíram CA exclusivas identificadas com base na distribuição dos besouros rola- bostas, impossibilitando a definição de componentes endêmicos nessas regiões (Figs. 4 e 5A).
Componentes endêmicos na Mata Atlântica Brasileira: vegetação, altitude e conservação
Os componentes endêmicos (Fig. 4B) definidos a partir da sobreposição das CA identificadas na MAB englobaram variados habitats e tipos de vegetação. O SE-AF apresentou predominância de formações secundárias das florestas estacionais semideciduais, uma vez que estão localizadas em regiões de intensa atividade antrópica de uso da terra, descaracterizando a vegetação primária dessas formações. Ainda, podem ser encontrados trechos da categoria montana dessa fitofisionomia, presentes em faixas altimétricas que variam de 500 a 1.500 metros acima do nível do mar (m.a.n.m.), características das faces interioranas da Serra dos Órgãos (Rio de Janeiro) e Serra da Mantiqueira (São Paulo, Rio de Janeiro, Minas Gerais, Espírito Santo). Está presente, também, a floresta sub-montana, encontrada em altitudes de 50 a 500 m.a.n.m., também características das encostas interioranas das Serras dos Órgãos e da Mantiqueira,
97 podendo ser encontrada em todos os estados englobados pelo componente endêmico SE-AF (Espírito Santo, Minas Gerais, Paraná, Rio de Janeiro e São Paulo; Fig. 4B) (IBGE, 2004b, 2012). Outro sistema fisionômico-ecológico comum nesse componente endêmico foi a floresta ombrófila densa, relacionada a fatores climáticos tropicais de elevadas temperaturas (médias de 25ºC) e alta precipitação, bem distribuída durante o ano (0 a 60 dias secos). São encontradas as seguintes categorias de florestas ombrófilas densas: de terras baixas, localizadas em altitudes de 5 a 50 m.a.n.m., ocupando planícies costeiras dos tabuleiros pliopleistocênicos; sub-montana, nas regiões de 50 a 500 m.a.n.m., situada nas encostas dos planaltos ou serras e a montana, ocupando o alto dos planaltos ou serras, em altitudes que variam de 500 a 1.500 m.a.n.m (IBGE, 2004b, 2012). A floresta ombrófila mista (com trechos das categorias montana e alto-montana) está localizada na região sul desse componente endêmico (no trecho disjunto localizado no estado do Paraná; Fig. 4B), região considerada seu clímax climático, mas com a possibilidade de trechos disjuntos serem encontrados em refúgios da Serra do Mar e Mantiqueira (acima de 1.600 m.a.n.m.); já a floresta ombrófila aberta é representada por pequenos trechos situados a nordeste do SE-AF, exclusivamente no estado do Espírito Santo (Rizzini, 1997; IBGE, 2004b, 2012). O SE-AF também englobou pequenos trechos de vegetação características de savanas, principalmente nas porções a oeste desse componente endêmico, dentro dos limites das chamadas Florestas de Interior, considerada uma zona de transição entre a Mata Atlântica e os biomas circundantes (Silva & Castelletti, 2005). A presença de formações vegetacionais características de cotas altimétricas elevadas se reflete na identificação de espécies endêmicas de rola-bostas que apresentam relação com altas altitudes, como Anomiopus serranus Canhedo, 2006, coletada em altitudes de cerca de 1.200 m.a.n.m (Canhedo, 2006), endêmica das CA7, CA9 e CA13 (Tabela 2; Figs. 3A, B e D); A. pumilius, descrita de altitudes entre 800 e 1200 m.a.n.m (Canhedo, 2006), sendo endêmica das CA4, CA7 e CA15 (Tabela 2; Figs. 2B; 3A e E); Phanaeus dejeani Harold, 1868, que habita florestas montanhosas com altitude acima de 1.000 m.a.n.m (Edmonds, 1994), endêmica da CA8 (Tabela 2; Fig. 3B). Tais CA, em conjunto, englobam as principais formações montanhosas da região (Serra do Mar e Mantiqueira). O componente endêmico CE-AF caracteriza-se pela predominância de floresta ombrófila densa situada ao longo de todo seu eixo latitudinal, incluindo as formações típicas de terras baixas dessa fisionomia, localizadas no sul da Bahia e norte do Espírito Santo (IBGE, 2004b, 2012; Silva & Castelletti, 2005). Esse tipo de vegetação também é
98 conhecida como Florestas de Tabuleiros, caracterizando regiões de planícies costeiras irregulares, mas com variação topográfica pouco acentuada (Rizzini, 1997; IBGE, 2004b, 2012; DaSilva & Pinto-da-Rocha, 2010). Outra formação fitofisionômica organizada ao longo da porção oeste do CE-AF foi a floresta estacional semidecidual, englobando trechos dos três grupos disjuntos de quadrículas que compõem esse componente endêmico (Fig. 4B). A floresta estacional decidual, caracterizada pela distribuição disjunta em diferentes regiões do Brasil (IBGE, 2004b, 2012), ficou restrita à porção norte desse componente endêmico (centro da Bahia). Devido à natureza limítrofe com o bioma Cerrado, o componente endêmico SW- AF apresentou, na sua porção oeste, a predominância de formações savânicas (principalmente dentro dos limites do estado do Mato Grosso do Sul), sendo que na região leste (estados de São Paulo e Paraná) a floresta estacional semidecidual foi mais representativa (IBGE, 2004b, 2012). No entanto, ressaltamos que todos os registros de ocorrência das espécies de rola-bostas definidas como endêmicas nesse componente (Tabela 2) localizam-se dentro dos limites da MAB e de sua floresta estacional semidecidual, sendo que tal resultado pode ter sido acarretado pela natureza artificial das unidades geográficas usadas (quadrículas), que podem englobar áreas naturais com características ambientais diferentes. Isso não inviabiliza, obviamente, que a alteração da paisagem, quer seja pela agricultura ou pela urbanização, possa promover a retração das espécies de besouros rola-bostas dependentes de floresta e ampliação daquelas típicas de paisagens abertas (Nichols et al., 2007; Edmonds & Zídek, 2010), podendo tornar algumas espécies ameaçadas de extinção, como descrito para Dichotomius eucranioides, endêmica do componente SW-AF e negativamente influenciada pelas atividades agrícolas desenvolvidas nessa região (Vaz-de-Mello et al., 2013). Ainda mais considerando que nas regiões tropicais, os padrões descritos revelam que há pouca sobreposição entre as comunidades de áreas abertas e florestais, graças ao caráter estenotópico dos rola-bostas com relação às formações vegetais (Hanski & Cambefort, 1991), padrão encontrado mesmo em escalas espaciais menores (Spector & Ayzama, 2003; Silva et al., 2010), inclusive na Mata Atlântica (Durães et al., 2005). As áreas de endemismo identificadas na MAB têm sido usadas como um critério para a definição de áreas prioritárias para conservação da biodiversidade desse bioma. Assim, alguns projetos têm tentado estabelecer os chamados "Corredores de Biodiversidade da Mata Atlântica", que são grandes unidades de planejamento regional que compreendem um mosaico de usos do solo e áreas-chave de conservação (Aguiar et
99 al., 2005; Ayres et al., 2005; MMA, 2006). Dessa forma, os nossos resultados sustentam essa estratégia, uma vez que dois dos nossos componentes endêmicos, além de serem coincidentes, em maior ou menor grau, com áreas de endemismo descritas para outros organismos, também englobam tais corredores. O Corredor da Serra do Mar, situado na região litorânea do norte do Paraná ao norte do Rio de Janeiro, localiza-se dentro dos limites do componente endêmico SE-AF, mais especificamente das CA restritas às regiões litôraneas do bioma (Figs. 2B, 3 e 4B); já o Corredor Central, englobando grande parte do Espírito Santo e a porção litorânea centro-sul da Bahia, está contemplado pelo componente endêmico CE-AF (Fig. 4B). Como já citado anteriormente, os componentes endêmicos SE-AF e CE-AF são congruentes geograficamente com as sub-regiões biogeográficas Serra do Mar/Florestas de Interior e Bahia, respectivamente, descritas por Silva & Castelletti (2005). Essas sub- regiões biogeográficas concentram, em termos absolutos, mais da metade dos remanescentes florestais existentes na MAB (Ribeiro et al., 2009), que no entanto, estão sujeitas a forte ações antrópicas, principalmente aquelas relacionadas com atividade agrária (IBGE, 2004b, 2012). Isso reforça a importância de ações de conservação adotadas para a MAB, uma vez que as espécies de rola-bostas de ambientes florestais são afetadas negativamente por mudanças antrópicas na paisagem (Edmonds, 1994; Nichols et al., 2007; Edmonds & Zídek, 2010).
Escala espacial e dados locais vs. dados continentais
Apesar de serem unidades operacionais objetivas, a utilização de quadrículas pode influenciar os resultados, evidenciando diferentes padrões de endemismo, de acordo com os tamanhos dessas unidades empregados nas análises (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004; Casagranda et al., 2009). O uso de quadrículas muito pequenas tornará a distribuição extremamente descontínua, fazendo com que as áreas de endemismo não sejam identificadas ou sejam muito pequenas. Por outro lado, quadrículas muito grandes reconhecem áreas de endemismo muito extensas e com muitas espécies endêmicas (Szumik et al., 2002). Dessa forma, a utilização de vários tamanhos de quadrículas serve como uma medida de suporte para as áreas de endemismo identificadas (Casagranda et al., 2009; Aagesen et al., 2009), evidenciando padrões que variam tanto em forma quanto em tamanho (Szumik et al., 2012).
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Nossos resultados suportam essas premissas, uma vez que apenas duas CA foram identificadas para quadrículas de 0,25ºx0,25º, enquanto que com o aumento do tamanho das unidades, houve um incremento no número de áreas de endemismo (14 CA de 1ºx1º). Os menores números de táxons endêmicos foram alcançados nas quadrículas de menor tamanho (com exceção da CA14 e CA18; Tabela 2), reforçando a sensibilidade da análise ao se utilizar quadrículas pequenas, as quais resultam em distribuições mais descontínuas (Casagranda et al., 2009). Já o número de espécies endêmicas das CA14 e CA18 (formadoras do componente endêmico CE-AF), pode ser explicado pela ausência ou heterogeneidade dos registros de ocorrência dos táxons, diminuindo a possibilidade de simpatria entre espécies (Casagranda et al., 2009; Szumik et al., 2012). Esse mesmo argumento pode ser empregado para justificar a inexistência de áreas de endemismo nas regiões norte e sul da MAB, notavelmente importantes pela riqueza e número de espécies exclusivas (Fig. 5B). Nossos resultados reforçam a suposição de que a utilização de variados tamanhos de quadrículas aumenta as chances de evidenciar padrões de endemismo que não seriam revelados por uma escala espacial única (Prado et al., 2015), ainda mais considerando que na MAB há ambientes que variam em altitude, mas também longitudinalmente e latitudinalmente, o que pode ocasionar padrões de endemismo em diferentes escalas. Através dos dados continentais de distribuição, houve diferenças com relação ao número, forma e localização geográfica das áreas de endemismo quando comparadas àquelas encontradas com o uso de dados locais, que podem ter sido acarretadas pela ausência de simpatria requerida entre as espécies para a captura dos padrões de endemismo. No entanto, argumentamos que essas diferenças não inviabilizaram a utilização dos dados de distribuição continental em detrimento aos dados locais, ou vice-versa, já que ambos possibilitaram a identificação de áreas com limites geográficos altamente concordantes. Dessa forma, a condução das análises biogeográficas com o uso de espécies encontradas na MAB, mas também amplamente distribuídas pela América do Sul, não acarretou padrões conflitantes nas áreas de endemismo para a região estudada, fato também evidenciado por Aagesen et al. (2009), que estudaram poáceas na região andina do noroeste da Argentina.
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Processos históricos e componentes endêmicos na Mata Atlântica Brasileira
Dentre os eventos cogitados como responsáveis por padrões de distribuição vicariantes, podemos citar as mudanças paleogeográficas, alterações nas drenagens dos rios e eventos climáticos cíclicos do Pleistoceno, entre outros (Haffer, 2008). A influência das variações climáticas pleistocênicas na distribuição dos besouros rola- bostas tem sido apresentada para alguns grupos, em algumas regiões das Américas, a exemplo dos gêneros Ontherus (Génier, 1996), Oxysternon (Edmonds & Zídek, 2004) e Phanaeus (Edmonds, 1994). A natureza relictual de distribuições de alguns táxons de besouros rola-bostas tem sido descrita e, eventualmente, relacionada com as variações climáticas pleistocênicas, como para Coprophanaeus bellicosus (Olivier, 1789) (Silva, 2011), Phanaeus (grupo splendidulus, que inclui a espécie P. dejeani, endêmica da CA8; Tabela 2; Fig. 3B) (Edmonds, 1994); ou para duas espécies de Bdelyrus presentes na MAB e inseridas nas nossas análises (B. braziliensis Cook, 1998 e B. bromeliatilis, Cook, 1998, essa última considerada endêmica das CA7, CA10 e CA16; Tabela 2; Figs. 3A, C e F) (Cook, 1998). Essas variações influenciaram fortemente as condições ambientais nos trópicos, alterando a distribuição dos ambientes florestais e não florestais, graças às oscilações entre climas secos e úmidos (Haffer, 1969). As inferências com relação à fragmentação de habitats na MAB através de paleo-modelos ecológicos demonstraram a redução de ambientes florestais e aumento de paisagens abertas, sendo que tais modelos ainda providenciaram hipóteses sobre a localização desses refúgios florestais (Carnaval & Moritz, 2008). Essas previsões estabelecem que as variações climáticas pleistocênicas criaram áreas estáveis (refúgios) no norte da MAB, enquanto que no sul, as severas contrações florestais quase eliminaram esse bioma e as espécies dele dependentes (Carnaval & Moritz, 2008). Nossos resultados suportam parcialmente essas inferências, já que o principal refúgio florestal citado por esses autores coincide geograficamente com o componente endêmico CE-AF (que abrigou o menor número de espécies endêmicas e CA, de acordo com nossas análises, Figs. 4 e 5B). Por outro lado, a principal região descrita por esses autores como de não- refúgio (devido à sua instabilidade climática), é congruente com o componente endêmico SE-AF (representado pela maior riqueza de táxons e número de CA; Figs. 4 e 5B). Essa constância climática da região central da MAB acarretou a diversificação dos táxons, como resultado de adaptações aos microhabitats disponíveis nessa região (Silva et al., 2012). Dessa forma, hipotetizamos que o menor número de táxons endêmicos e
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CA na região central pode ser devido ao maior sucesso adaptativo na exploração de nichos mais específicos pelos rola-bostas. Assim, seria necessária a ampliação de métodos de levantamento faunístico capazes de amostrar aquelas espécies com hábitos mais diferenciados, como os descritos para espécies associadas a latrinas ou ninhos de mamíferos (Arias-Buriticá & Vaz-de-Mello, 2012), a detritos acumulados nos espaços de depósito de água entre as folhas de bromélias terrestres e arbóreas (Cook, 1998), aninhos de insetos sociais (Génier, 1996; Edmonds, 2000), fungos (Edmonds, 2000) ou caracóis terrestres (Vaz-de-Mello, 2007). Rios e montanhas são, com frequência, associados com os limites de distribuição das espécies na MAB (Amorin & Pires, 1996; Costa et al., 2000; Sigrist & Carvalho, 2008; DaSilva & Pinto-da-Rocha, 2010; Thomé et al., 2014). Dentre os rios, o Paraíba do Sul (Amorin & Pires, 1996; Sigrist & Carvalho, 2008), São Francisco (Carnaval & Moritz, 2008; Silva et al., 2012) e o Doce (Pellegrino et al., 2005; Thomé et al., 2014) são citados como os mais importantes na delimitação de componentes de alta diversidade ou endemismo na MAB. O curso do rio Doce é congruente com os limites entre os componentes endêmicos CE-AF e SE-AF (Fig. 4B). Ferrari et al. (2010) também levantaram a hipótese de influência do rio Doce na formação das áreas de endemismo, mas ressaltam que essa barreira não se aplicou para todas as espécies de Heteroptera analisadas. Esse impedimento parcial na ocorrência das espécies também foi evidenciado por nossas análises, já que uma das espécies definidoras da CE-AF (Canthon prasinus) também ocorreu ao sul do rio Doce (ver Material Suplementar, Quadro 1). Os sistemas montanhosos também representam um fator importante na distribuição dos besouros rola-bostas, quer seja pela capacidade adaptativa de algumas espécies a altas altitudes (Edmonds, 1994; Canhedo, 2006), quer seja pela separação de componentes faunísticos de distintas unidades biogeográficas (Lobo & Halffter, 2000; Escobar et al., 2005, 2006), mesmo em escalas espaciais mais restritas (Daniel et al., 2014). O componente endêmico SE-AF englobou uma grande variação altitudinal, uma vez que as principais montanhas da MAB estão dentro de seus limites, como a Serra do Mar e Mantiqueira, reconhecidas pela importância na definição de áreas de alta diversidade ou endemismo (Amorin & Pires, 1996; Costa et al., 2000; Sigrist & Carvalho, 2008; Löwenberg-Neto & Carvalho, 2009; DaSilva & Pinto-da-Rocha, 2010; Thomé et al., 2014). Diante disso, a presença de espécies endêmicas de Ontherus - pertencentes a diferentes grupos monofiléticos do subgênero Ontherus: O. amplector
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Génier, 1996; O. carinicollis Luederwaldt, 1931; O. cephalotes; O. erosus Harold, 1875; O. insolitus; O. podiceps Harold, 1868; O. rectangulidens Génier, 1996 e O. virescens (Lucas, 1859) (Genier, 1996) - definidoras de algumas CA do componente endêmico SE-AF (Tabela 2; Fig. 4B), permite inferir que as particularidades dessa região seriam responsáveis por eventos de irradiação adaptativa e especiação, principalmente considerando que a maioria das espécies desse subgênero é restrita a altitudes abaixo de 1.000 m.a.n.m., fazendo com que a variação no gradiente altitudinal desse componente promovesse a separação e diferenciação das espécies a partir de ancestrais comuns. A relação desses fatores de vicariância na formação dos componentes de endemismo identificados por nossas análises é evidente. No entanto, nossos resultados também demonstram que a maioria dos táxons não se configurou como endêmico para nenhuma das áreas apresentadas (Fig. 5B), já que são amplamente distribuídos nas regiões da MAB, sugerindo alto nível adaptativo ao bioma. Essa evidência se pauta na possibilidade de que existam muitos outros fatores potencialmente capazes de moldar a distribuição das espécies da MAB e de outros biomas, além de influenciarem as relações entre eles (Costa, 2003). Além disso, atributos intrínsecos das espécies, como diferentes repostas às mesmas características ambientais ou geológicas ou diferentes tempos de resposta das espécies isoladas pela mesma barreira, podem acarretar algumas incongruências nos padrões de diversificação e distribuição (Zink et al., 2001), assim como as influências dos efeitos da dispersão (Avise, 2000 in Costa, 2003). Finalmente, alertamos para a necessária cautela na abrangência de conclusões e extrapolações feitas com base nos nossos resultados, uma vez que a definição clara e objetiva de áreas de endemismo e de seu potencial como fator norteador de medidas conservacionistas perpassa pelo incremento nos trabalhos com besouros rola-bostas, quer sejam de inventariamento de fauna - pois possibilitam que as distribuições das espécies sejam melhor conhecidas - ou de revisões taxonômicas - pela alta capacidade em alterar, algumas vezes drasticamente, o padrão de distribuição das espécies revisadas.
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Figura 1. Dados continentais (A) e locais (B) de distribuição dos besouros rola-bostas com ocorrência na Mata Atlântica Brasileira.
Tabela 4. Raios de presença potencial (R.fill) e assumida (R.ass) definidos com base em um percentual de acordo com o tamanho das quadrículas, para a busca de áreas de endemismo com base na distribuição dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira.
R.fill R.ass
x y x y 0,25º x 0,25º 50 50 100 100 0,50º x 0,50º 20 20 50 50 1º x 1º 15 15 30 30
Tabela 5. Espécies/subespécies endêmicas definidoras das áreas de consenso identificadas com base na distribuição dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira. TQ: tamanho da quadrícula. CA: áreas de consenso. TA: tamanho da área (número de quadrículas). PM: pontuação máxima. *: áreas de consenso identificadas com dados continentais de distribuição geográfica dos besouros rola-bostas.
TQ CA Espécies Endêmicas (Pontuação) TA PM Canthon dives (0.861); Canthon laminatus (0.861); Diabroctis 0,25º 1 9 3.69444 mirabilis (0.861); Dichotomius luctuosioides (0.861) Anomiopus birai (0.795); Canthon opacus (0.506); Deltorhinum 0,25º 2 11 2.67513 bilobatum (0.795); Dichotomius eucranioides (0.328) Anomiopus birai (0.000-0.875); Canthon fortemarginatus (0.000- 0,5º 3 0.714); Canthon opacus (0.586-0.893); Deltorhinum bilobatum 7 3.00000 (0.000-0.875); Dichotomius eucranioides (0.586-0.893) Anomiopus pumilius (0.376); Ontherus cephalotes (0.857); 0,5º 4 7 2.34035 Ontherus insolitus (0.857) Canthon corpulentus (0.750); Canthon fallax (0.688); Deltochilum 0,5º 5 8 2.46875 elevatum (0.781) Anomiopus preissae (0.000-0.750); Canthon splendidus (0.000- 1º 6 16 3.32904 0.700); Coprophanaeus machadoi (0.000-0.614); Deltepilissus
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infernalis (0.000-0.620); Dichotomius affinis (0.000-0.755); Dichotomius muticus (0.000-0.738); Ontherus podiceps (0.397- 0.833); Scatonomus chalybaeus (0.000-0.824) Anomiopus octodentatus (0.000-0.781); Anomiopus pumilius (0.000-0.757); Anomiopus serranus (0.000-0.336); Anomiopus sulcaticollis (0.000-0.833); Bdelyrus bromeliatilis (0.000-0.507); Canthon corpulentus (0.000-0.840); Canthon fallax (0.000-0.700); 1º 7 10 4.90357 Deltochilum elevatum (0.000-0.700); Dichotomius buqueti (0.000- 0.625); Ontherus amplector (0.000-0.609); Ontherus rectangulidens 0.000-0.833); Scatonomus chalybaeus (0.000- 0.231) Anomiopus nigrocoeruleus (0.257-0.711); Deltochilum irroratum 0.000-0.537); Dichotomius affinis (0.000-0.646); Dichotomius 1º 8 muticus (0.000-0.750); Phanaeus dejeani (0.404-0.716); 21 3.33573 Scatonomus janssensi (0.000-0.681); Silvinha unica (0.000- 0.688); Sulcophanaeus rhadamanthus (0.000-0.576) Anomiopus serranus (0.000-0.400); Anomiopus sulcaticollis (0.000-0.667); Canthon corpulentus (0.000-0.531); Canthon fallax (0.000-0.667); Canthon muticus muticus (0.000-0.875); 1º 9 11 4.11756 Deltochilum cupreicolle (0.000-0.833); Deltochilum elevatum (0.000-0.667); Deltochilum icariforme (0.000-0.667); Ontherus carinicollis (0.582-0.833); Scatrichus bicarinatus (0.536-1.000) Bdelyrus bromeliatilis (0.000-0.795); Dichotomius buqueti (0.000- 0.900); Ontherus amplector (0.583-0.713); Ontherus erosus 1º 10 11 3.77336 (0.000-0.800); Silvinha unica (0.000-0.597); Sulcophanaeus rhadamanthus (0.000-0.600) Canthon fortemarginatus (0.758-0.800); Canthon opacus (0.758- 1º 11 0.800); Dichotomius eucranioides (0.758-0.800); Sulcophanaeus 5 3.28030 faunus (0.636-0.758) Genieridium paranense (0.675); Phanaeus dzidoi (0.714); 1º 12 10 2.38945 Scatonomus thalassinus (0.750) Anomiopus serranus (0.848); Malagoniella lanei (0.565); Silvinha 1º 13 8 2.27753 unica (0.614) Canthon prasinus (0.447); Deltochilum granulosum (0.754); 1º 14 10 2.32596 Streblopus opatroides (0.875) Anomiopus pumilius (0.589); Deltepilissus infernalis (0.536); Dichotomius buqueti (0.582); Ontherus cephalotes (0.708); 1º 15 Ontherus insolitus (0.667); Ontherus rectangulidens (0.667); 6 5.72619 Ontherus virescens (0.683); Scatonomus chalybaeus (0.536); Sulcophanaeus rhadamanthus (0.509) Anomiopus sulcaticollis (0.000-0.833); Bdelyrus bromeliatilis (0.000-0.795); Dichotomius buqueti (0.000-0.706); Ontherus 1º 16* amplector (0.521-0.750); Ontherus erosus (0.000-0.800); 11 3.27336 Ontherus rectangulidens (0.000-0.833); Silvinha unica (0.000- 0.597) Deltepilissus infernalis (0.438); Dichotomius buqueti (0.667); 1º 17* Ontherus cephalotes (0.813); Ontherus insolitus (0.750); Ontherus 4 3.66741 rectangulidens (0.750) Canthon prasinus (0.534); Deltochilum granulosum (0.760); 1º 18* 12 2.35679 Streblopus opatroides (0.813) Anomiopus preissae (0.727); Canthon splendidus (0.750); 1º 19* 8 2.53783 Dichotomius muticus (0.811)
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Figura 2. Áreas de consenso (CA) identificadas com base na distribuição local dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira através do NDM/VNDM: (A) CA para as quadrículas de 0,25ºx0,25º ; (B) CA para as quadrículas de 0,5ºx0,5º.
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Figura 3. Áreas de consenso (CA) para as quadrículas de 1ºx1º identificadas com base na distribuição local (A-E) e continental (F-G) dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira através do NDM/VNDM . H: comparação entre as áreas de consenso identificadas com dados locais e continentais de distribuição dos besouros rola-bostas.
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Figura 4. A: Sobreposição geográfica das áreas de consenso (CA) nos três tamanhos de quadrículas, identificadas com base na distribuição local e continental dos besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira através do NDM/VNDM. B: Componentes endêmicos definidos com base na localização e sobreposição das áreas de consenso identificadas. CE-AF: Mata Atlântica Central; SE-AF: Mata Atlântica Sudeste; SW-AF: Mata Atlântica Sudoeste.
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Figura 5. A: Mata Atlântica Brasileira (MAB) dividida em regiões. B: Riqueza de besouros rola-bostas nas regiões da MAB (trechos pretos das barras indicam o número de espécies definidas como endêmicas pela análise de NDM/VNDM; número ao lado das barras indicam o total de espécies com ocorrência exclusiva na MAB). N: Norte; CE: Central; SE: Sudeste; S: Sul; SW: Sudoeste; A: Todas.
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MATERIAL SUPLEMENTAR - CAPÍTULO 2
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Material suplementar. Figura 1. Número de espécies de besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira (MAB) nas quadrículas de 0,25ºx0,25º. Linhas em vermelho indicam os limites externos das áreas de endemismo identificadas nesse tamanho de quadrícula.
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Material suplementar. Figura 2. Número de espécies de besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira (MAB) nas quadrículas de 0,5ºx0,5º. Linhas em vermelho indicam os limites externos das áreas de endemismo identificadas nesse tamanho de quadrícula.
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Material suplementar. Figura 3. Número de espécies de besouros rola-bostas na Mata Atlântica Brasileira (MAB) nas quadrículas de 1ºx1º. Linhas em vermelho indicam os limites externos das áreas de endemismo identificadas nesse tamanho de quadrícula.
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Material suplementar. Quadro 1. Espécies/subespécies de besouros rola-bostas empregadas na identificação de áreas de endemismo na Mata Atlântica Brasileira (MAB) pela análise de NDM/VNDM. NR-L: número de registros de ocorrência locais. NR-C: número de registros continentais. Região: regiões de ocorrência das espécies na MAB (N-Norte; C-Central; SE-Sudeste; S-Sul; SW-Sudoeste; T-Todas). Endêmica: indicação das espécies/subespécies definidas como endêmicas pela análise de NDM/VNDM. Exclusiva: indicação das espécies/subespécies com ocorrência exclusiva na MAB. Fonte: fonte de obtenção dos dados de ocorrência das espécies (CEMT-Coleção Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso/Setor de Entomologia).
Nº Espécie NR-L NR-C Região Endêmica Exclusiva Fonte 0 Agamopus unguicularis 7 22 SE+SW ------CEMT; Halffter & Martínez, 1968 1 Agamopus viridis 7 16 C+SE+SW ------CEMT; Halffter & Martínez, 1968 2 Anomiopus andrei 1 9 C ------Canhedo, 2006 3 Anomiopus birai 1 5 SW X ------Canhedo, 2006 4 Anomiopus chalceus 4 4 SE+SW ------X Canhedo, 2006 5 Anomiopus galileoae 8 8 S+SW ------X Canhedo, 2006 6 Anomiopus germari 20 41 SE+SW ------CEMT; Canhedo, 2006 7 Anomiopus nigrocoeruleus 7 15 SE X ------Canhedo, 2006 8 Anomiopus octodentatus 1 1 SE X X Canhedo, 2006 9 Anomiopus pereirai 10 31 C+SE+SW ------CEMT; Canhedo, 2006 10 Anomiopus preissae 7 7 SE X X CEMT; Canhedo, 2004a 11 Anomiopus pumilius 2 3 SE X ------Canhedo, 2006 12 Anomiopus serranus 3 6 SE X ------Canhedo, 2006 13 Anomiopus sulcaticollis 1 1 SE X X Canhedo, 2006 14 Anomiopus tuberifrons 1 5 SE ------CEMT; Canhedo, 2004b 15 Anomiopus virescens 8 30 C+SE+SW ------CEMT; Canhedo, 2006 16 Bdelyrus braziliensis 5 5 SE+S+SW ------X CEMT; Cook, 1998 17 Bdelyrus bromeliatilis 4 4 SE X X Cook, 1998 18 Besourenga amarillai 1 12 C ------CEMT; Aguilar-Julio, 2001; Vaz-de-Mello, 2008 19 Canthidium kelleri 2 9 SE+S ------Martínez et al.,1964
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20 Canthon angularis angularis 6 6 SE+SW ------X CEMT 21 Canthon angularis obenbergeri 3 3 S ------X CEMT 22 Canthon bispinus 1 9 S ------CEMT; Monteresino et al., 1996 23 Canthon conformis 19 55 T ------CEMT 24 Canthon corpulentus 14 22 SE X ------CEMT 25 Canthon dives 1 15 SW X ------CEMT 26 Canthon fallax 2 6 SE X ------CEMT 27 Canthon forcipatus 2 3 N ------CEMT 28 Canthon fortemarginatus 1 91 SW X ------CEMT 29 Canthon histrio histrio 22 145 T ------CEMT 30 Canthon ibarragrassoi 9 10 SE+SW ------X CEMT 31 Canthon laminatus 1 2 SW X ------CEMT CEMT; Rodrigues & Flechtmann, 1997; Silva et al., 2007; 32 Canthon lituratus 9 38 N+C+SE+SW ------Vidaurre et al., 2008 33 Canthon lividus 2 5 S ------CEMT 34 Canthon lunatus tibialis 1 3 C ------Halffter & Martínez, 1968 35 Canthon muticus muticus 1 10 SE X ------Halffter & Martínez, 1968 36 Canthon nigripennis 12 13 N+C ------X CEMT 37 Canthon oliverioi 6 7 SE+S+SW ------CEMT 38 Canthon opacus 2 29 SW X ------Nunes (2015) 39 Canthon prasinus 10 10 C+SE X X CEMT 40 Canthon quinquemaculatus 7 35 SW ------CEMT 41 Canthon rutilans cyanescens 20 30 SE+S+SW ------X CEMT 42 Canthon rutilans rutilans 4 7 SE+S ------CEMT 43 Canthon seminitens 3 4 S ------CEMT 44 Canthon smaragdulus 12 25 T ------X CEMT 45 Canthon splendidus 6 6 SE X X CEMT
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46 Canthon staigi 31 34 N+C+SE+SW ------CEMT; Halffter & Martínez, 1967 47 Canthon tetraodon 1 18 SW ------CEMT; Monteresino et al., 1996 48 Canthon virens 12 29 C+SE+S+SW ------CEMT 49 Chalcocopris hesperus 84 92 C+SE+S+SW ------CEMT; Rossini & Vaz-de-Mello, 2015 50 Coprophanaeus acrisius 7 30 N+C+SE ------CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 51 Coprophanaeus bellicosus 27 27 C+SE+S ------X CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 52 Coprophanaeus cerberus 18 19 SE+S ------X CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 53 Coprophanaeus cyanescens 48 187 T ------CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 CEMT; Edmonds & Zídek, 2010; Cupello & Vaz-de-Mello, 54 Coprophanaeus dardanus 36 100 T ------2013a 55 Coprophanaeus ensifer 16 72 C+SE+SW ------CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 56 Coprophanaeus horus 3 10 SW ------CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 57 Coprophanaeus machadoi 12 12 SE X X CEMT; Cupello & Vaz-de-Mello, 2014 58 Coprophanaeus milon 3 37 S+SW ------CEMT; Monteresino et al., 1996; Edmonds & Zídek, 2010 59 Coprophanaeus pertyi 9 22 N+C ------CEMT; Silva et al., 2007; Edmonds & Zídek, 2010 60 Coprophanaeus punctatus 3 4 N+C ------X CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 CEMT; Edmonds & Zídek, 2010; Cupello & Vaz-de-Mello, 61 Coprophanaeus saphirinus 74 102 C+SE+S+SW ------X 2014 62 Coprophanaeus spitzi 14 56 C+SE+S+SW ------CEMT; Edmonds & Zídek, 2010 63 Deltepilissus diabolicus 1 1 C ------X CEMT 64 Deltepilissus infernalis 4 4 SE X X CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais 65 Deltochilum brasiliense 20 24 C+SE+S+SW ------X CEMT 66 Deltochilum calcaratum 5 5 N+C ------X CEMT 67 Deltochilum cupreicolle 1 9 SE X ------CEMT; Silva et al., in press 68 Deltochilum dentipes 8 9 SE+S ------X CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais 69 Deltochilum elevatum 3 10 SE X ------CEMT 70 Deltochilum enceladus 3 49 C+SE+SW ------CEMT 71 Deltochilum furcatum 16 17 SE+S+SW ------X CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais
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72 Deltochilum granulosum 3 3 C X X CEMT 73 Deltochilum icariforme 1 3 SE X ------CEMT; Silva et al., in press 74 Deltochilum icaroides 3 28 SE+SW ------CEMT; Silva et al., in press 75 Deltochilum irroratum 5 5 SE+S X X CEMT 76 Deltochilum kolbei 3 3 N+C ------X CEMT; Silva et al., in press 77 Deltochilum morbillosum 24 28 SE+S+SW ------X CEMT 78 Deltochilum multicolor 5 5 S ------X CEMT 79 Deltochilum pseudoicarus 3 46 N+C+SW ------CEMT; Vidaurre et al., 2008 80 Deltochilum rubripenne 12 13 SE ------X CEMT 81 Deltochilum trisignatum 7 7 C+SE ------X CEMT; Silva et al., in press 82 Deltochilum verruciferum 2 8 C ------CEMT 83 Deltochilum violaceum 1 1 C ------X Silva et al., in press 84 Deltochilum viridescens 1 15 C ------Silva et al., in press 85 Deltorhinum bilobatum 1 6 SW X ------CEMT; Génier, 2010 86 Diabroctis mimas 8 52 N+C+SE+SW ------CEMT; Silva et al., 2007 87 Diabroctis mirabilis 1 74 SW X ------CEMT 88 Dichotomius affinis 18 21 SE X X CEMT 89 Dichotomius agesilaus 5 5 S+SW ------X CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais 90 Dichotomius assifer 21 23 SE+S+SW ------X CEMT 91 Dichotomius bechynei 6 6 SE+SW ------X CEMT 92 Dichotomius bos 53 180 N+C+SE+SW ------CEMT; Silva et al., 2007; Nunes et al., 2012 93 Dichotomius buqueti 4 4 SE X X CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais 94 Dichotomius camposeabrai 2 2 SE ------X CEMT 95 Dichotomius crinicollis 7 10 C+SE+SW ------CEMT 96 Dichotomius depressicollis 14 16 C+SE+SW ------X CEMT 97 Dichotomius eucranioides 4 4 SW X X CEMT 98 Dichotomius fimbriatus 18 18 SE+S+SW ------X CEMT
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99 Dichotomius foveolatus 2 25 SE+SW ------CEMT 100 Dichotomius geminatus 10 24 N+C+SE ------CEMT 101 Dichotomius glaucus 5 20 C+SE+SW ------CEMT 102 Dichotomius hypocrita 1 20 N ------CEMT 103 Dichotomius inhiatus 9 21 C+SE+SW ------CEMT 104 Dichotomius longiceps 8 24 SE+SW ------CEMT 105 Dichotomius luctuosioides 1 4 SW X ------CEMT 106 Dichotomius luctuosus 6 6 SE+S ------X CEMT 107 Dichotomius mormon 37 41 T ------X CEMT 108 Dichotomius muticus 6 6 SE X X CEMT 109 Dichotomius mysticus 1 1 N ------X CEMT 110 Dichotomius nemoricola 2 4 SE ------CEMT; Arias-Buriticá & Vaz-de-Mello, 2012 CEMT; Monteresino et al., 1996; Silva et al., 2007; Vidaurre et 111 Dichotomius nisus 45 188 T ------al., 2008; Nunes et al., 2012 112 Dichotomius puncticollis 2 9 C ------CEMT 113 Dichotomius quadrinodosus 15 15 C+SE+S ------X CEMT 114 Dichotomius schiffleri 8 8 N+C ------X CEMT 115 Dichotomius semiaeneus 5 28 SE+SW ------CEMT; Monteresino et al., 1996 116 Dichotomius sexdentatus 3 18 SE+SW ------CEMT 117 Dichotomius smaragdinus 2 15 C+SW ------CEMT 118 Eurysternus aeneus 2 29 S ------CEMT; Génier, 2009 119 Eurysternus calligrammus 14 15 C+SE+S ------X CEMT; Génier, 2009 120 Eurysternus caribaeus 42 550 T ------CEMT; Génier, 2009 121 Eurysternus cyanescens 43 46 C+SE+S+SW ------X CEMT; Génier, 2009 122 Eurysternus deplanatus 14 14 SE+S ------X CEMT; Génier, 2009 123 Eurysternus francinae 18 18 SE+S+SW ------X CEMT; Génier, 2009 124 Eurysternus hirtellus 24 25 N+C+SE ------X CEMT; Silva et al., 2007; Génier, 2009
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125 Eurysternus inflexus 17 17 SE+S ------X CEMT; Génier, 2009 126 Eurysternus jessopi 6 21 C+SE+SW ------CEMT; Génier, 2009; Vaz-de-Mello, dados pessoais 127 Eurysternus nanus 2 2 C ------X CEMT; Vaz-de-Mello, dados pessoais 128 Eurysternus navajasi 3 12 SW ------CEMT; Génier, 2009 129 Eurysternus nigrovirens 21 203 N+SE+SW ------CEMT; Génier, 2009 130 Eurysternus parallelus 46 92 SE+S+SW ------X CEMT; Génier, 2009 131 Eurysternus sulcifer 10 10 SE+S+SW ------X CEMT; Génier, 2009 132 Eutrichillum hirsutum 28 73 C+SE+S+SW ------CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 133 Genieridium bidens 18 76 C+SE+S+SW ------CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 134 Genieridium cryptops 14 120 C+SE+S+SW ------CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 135 Genieridium margareteae 8 12 N+C ------CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 136 Genieridium paranense 6 7 SE+S X X Vaz-de-Mello, 2008 137 Genieridium zanunciorum 4 5 SE+SW ------CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 Cupello & Vaz-de-Mello, 2013b; Vaz-de-Mello, dados 138 Gromphas dichroa 1 6 S ------pessoais 139 Gromphas inermis 36 91 C+SE+S+SW ------CEMT; Cupello & Vaz-de-Mello, 2013b 140 Holocephalus eridanus 21 25 SE ------X CEMT; Smith & Génier, 2001 141 Holocephalus julieni 4 4 C+SW ------X CEMT; Smith & Génier, 2001 142 Holocephalus sculptus 4 4 C ------X Smith & Génier, 2001 143 Leotrichillum louzadaorum 1 5 C ------Vaz-de-Mello, 2008; Vaz-de-Mello, dados pessoais 144 Malagoniella aeneicollis 5 51 SE+SW ------CEMT; Martínez, 1950 145 Malagoniella astyanax punctatostriata 2 12 SE+SW ------CEMT CEMT; Halffter & Martínez, 1966; Vaz-de-Mello, dados 146 Malagoniella lanei 2 3 SE X X pessoais 147 Malagoniella virens 2 2 SE+S ------X CEMT 148 Ontherus amplector 7 7 SE X X CEMT; Génier, 1996 149 Ontherus androgynus 4 8 SE+S+SW ------X CEMT; Génier, 1996 150 Ontherus aphodioides 11 37 N+C+SE+SW ------CEMT; Génier, 1996
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CEMT; Génier, 1996; Monteresino et al., 1996; Vidaurre et al., 151 Ontherus appendiculatus 18 289 T ------2008 152 Ontherus azteca 39 86 T ------CEMT; Génier, 1996 153 Ontherus carinicollis 2 11 SE X ------CEMT; Génier, 1996; Nunes et al., 2012 154 Ontherus cephalotes 2 2 SE X X Génier, 1996 155 Ontherus dentatus 1 140 SE ------CEMT; Génier, 1996 156 Ontherus digitatus 3 36 C+SW ------CEMT; Génier, 1996; Vidaurre et al., 2008 157 Ontherus elegans 12 13 SE+S ------CEMT; Génier, 1996 158 Ontherus erosioides 9 24 SE+SW ------CEMT; Génier, 1996 159 Ontherus erosus 8 8 SE X X CEMT; Génier, 1996 160 Ontherus insolitus 2 2 SE X X CEMT 161 Ontherus irinus 3 3 C+SE ------X CEMT; Génier, 1996 162 Ontherus lobifrons 15 15 SE+S+SW ------CEMT; Génier, 1996 163 Ontherus podiceps 4 29 SE X ------CEMT; Génier, 1996 164 Ontherus rectangulidens 2 2 SE X X Génier, 1996 165 Ontherus sulcator 19 197 SE+S+SW ------CEMT; Génier, 1996; Monteresino et al., 1996 166 Ontherus ulcopygus 9 39 C+SE+S ------CEMT; Génier, 1996 167 Ontherus virescens 1 16 SE X ------Génier, 1996 168 Ontherus zikani 14 24 C+SE+S+SW ------CEMT; Génier, 1996 169 Oxysternon palemo 13 128 SE+S ------CEMT; Edmonds & Zídek, 2004; Nunes et al., 2012 170 Oxysternon pteroderum 10 11 C+SE ------X CEMT; Edmonds & Zídek, 2004; França et al., 2012 171 Pedaridium hirsutum 13 13 SE+S ------X Vaz-de-Mello, 2008 172 Pereiraidium almeidai 5 6 S ------X CEMT; Vaz-de-Mello, 2008; Vaz-de-Mello, dados pessoais 173 Phanaeus dejeani 18 18 SE X X CEMT; Edmonds, 1994 174 Phanaeus dzidoi 3 3 SE+S X X CEMT; Arnaud, 2000 175 Phanaeus kirbyi 9 65 SE+S+SW ------CEMT; Edmonds, 1994 176 Phanaeus palaeno 14 205 SE+S+SW ------CEMT; Edmonds, 1994; Nunes et al., 2012
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177 Phanaeus splendidulus 39 44 SE+S ------X CEMT; Edmonds, 1994 178 Scatonomus chalybaeus 4 5 SE X X CEMT; Pereira, 1954 179 Scatonomus fasciculatus 7 12 SE+S ------X CEMT; Pereira, 1954 180 Scatonomus insignis 3 7 SE+S ------CEMT; Pereira, 1954 181 Scatonomus janssensi 4 6 SE X ------CEMT; Pereira, 1954 182 Scatonomus thalassinus 2 4 SE+S X ------CEMT; Pereira, 1954 183 Scatrichus bicarinatus 2 2 SE X X Génier & Kohlmann, 2003 184 Scatrichus sulcifer 6 6 C+SE ------X CEMT; Génier & Kohlmann, 2003 185 Silvinha unica 4 4 SE X X CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 186 Streblopus opatroides 3 3 C X X CEMT 187 Sulcophanaeus faunus 1 57 SW X ------CEMT; Edmonds, 2000 188 Sulcophanaeus menelas 43 150 SE+S+SW ------CEMT; Monteresino et al., 1996; Edmonds, 2000 189 Sulcophanaeus rhadamanthus 5 6 SE X X CEMT; Edmonds, 2000; Vaz-de-Mello, dados pessoais 190 Trichillidium caingua 2 4 SE+SW ------X Vaz-de-Mello, 2008 191 Trichillum adjunctum 13 26 SE+S+SW ------CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 192 Trichillum depilatum 3 4 SE+S ------CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 193 Trichillum externepunctatum 77 306 T ------CEMT; Monteresino et al., 1996; Vaz-de-Mello, 2008 194 Trichillum halffteri 5 6 SE+S+SW ------X Vaz-de-Mello, 2008 195 Trichillum heydeni 30 53 C+SE ------CEMT; Vaz-de-Mello, 2008 196 Trichillum tishechkini 2 14 S ------Vaz-de-Mello, 2008 197 Zonocopris machadoi 3 10 SE ------Vaz-de-Mello, 2007
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SÍNTESE FINAL DA TESE
Em uma escala continental (Capítulo 1) foram obtidas 74 áreas de consenso (com quadrículas de 1ºx1º, 2ºx2º e 3ºx3º). A utilização dos polígonos de Thiessen como indicativo do viés amostral revelou que as áreas de consenso de 1ºx1º e 2ºx2º foram mais adequadas para a definição dos seis componentes endêmicos, já que cobriram regiões satisfatoriamente conhecidas em termos de distribuição dos besouros rola- bostas. Em uma escala regional (Capítulo 2) foram identificadas 19 áreas de consenso (com quadrículas de 0,25ºx0,25º, 0,5ºx0,5º e 1ºx1º). Essas áreas foram definidas com a utilização de dois conjuntos de dados de distribuição dos rola-bostas, continental e local. Os padrões biogeográficos encontrados com esses dois conjuntos de dados não foram conflitantes geograficamente, possibilitando que três diferentes componentes endêmicos fossem definidos. Além disso, eles foram corroborados por outras áreas de endemismo descritas na literatura, permitindo argumentar que os processos formadores dessas regiões tenham influenciado as espécies de besouros rola-bostas de forma semelhante ao descrito para outros organismos. Esses resultados demonstram que os objetivos dessa tese foram atendidos, já que a congruência geográfica das distribuições de táxons de besouros rola-bostas permitiu que padrões biogeográficos fossem descritos para esse grupo, tanto em uma escala continental quanto regional. Esse grupo possui reconhecida importância em termos ecológicos (através dos serviços ambientais desempenhados) e taxonômicos (pela grande quantidade de espécies descritas ou a se descrever), o que o torna excelente na definição de áreas para conservação, pois apresentam forte relação com diferentes habitats e organismos ou indicam regiões altamente diversas em termos biológicos. Apesar dessa importância dos rola-bostas, não há trabalhos que enfoquem, especificamente, um aspecto extremamente importante e particular de muitos grupos biológicos nas diversas categorias taxonômicas, o endemismo. Além de abordar o endemismo dos rola-bostas como tema central, outras particularidades desse trabalho maximizam seu potencial de contribuir para o conhecimento sobre o grupo, como (1) a sistematização de uma ampla gama de dados (geográficos, principalmente) sobre as espécies e subespécies analisadas, (2) a escala geográfica abrangente de análise e (3) a utilização de um método quantitativo, replicável e intuitivo.
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Mas, infelizmente, essas particularidades não resolvem todas as lacunas de conhecimento sobre os besouros rola-bostas. Seguindo a abordagem do que está sendo denominado de "Biogeografia Evolutiva", a identificação de áreas de endemismo se enquadra na definição das chamadas homologias biogeográficas primárias, que seriam hipóteses de uma história biogeográfica comum de táxons integrados espaço- temporalmente em uma mesma biota. Para que essas homologias biogeográficas primárias sejam legitimadas (tornando-as homologias biogeográficas secundárias) são necessárias informações adicionais que permitam que essa história biogeográfica comum seja confirmada. Tais informações derivam do conhecimento sobre as relações filogenéticos entre esses táxons, demonstrando a importância da ampliação de estudos com essa temática. Além disso, a integração de dados de distribuição, moleculares e paleontológicos também permite a elucidação dos padrões biogeográficos e avaliação das mudanças históricas que os moldaram. No que tange aos besouros rola-bostas, assim como para diversos táxons, muitas dessas informações não existem ou carecem de complementação, reforçando a importância desses trabalhos. Ainda mais se considerarmos o potencial que esses trabalhos possuem na eliminação de problemas que inviabilizam a descrição de padrões ecológicos, taxonômicos e biogeográficos, como o viés amostral analisado nesse estudo. As dificuldades de conciliação de concepções sobre identificação das áreas de endemismo geram problemas na definição dos padrões biogeográficos, pois essa concepção pode ficar comprometida por problemas conceituais e analíticos. Esses conceitos e métodos variam quanto a necessidade de simpatria como pré-requisito para identificar áreas de endemismo ou na maneira como as informações espaciais ou geográficas são inseridas nas análises. Além de diferenças com relação a influência dos fatores formadores dos padrões encontrados (históricos x ecológicos; dispersão x vicariância). Além disso os grupos taxonômicos não respondem da mesma forma aos fatores que criam ou modificam essas áreas. Alheio ao enfoque conceitual ou analítico empregado, os padrões encontrados aqui foram concordantes, geograficamente, com áreas de endemismo ou regiões biogeográficas descritas para diversos organismos. Assim, concluímos: os besouros rola-bostas apresentam padrões distribucionais identificáveis. Esses padrões reconhecidos aqui, aliados a outras informações sobre os táxons, habitats ou história das áreas, têm o potencial de contribuir para a aplicabilidade dessas informações, como por
136 exemplo, na definição de regiões que necessitam de aumento de ações conservacionistas.