САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ

На правах рукописи

Скучас Павел Петрович

Ранние этапы эволюции саламандр (Lissamphibia, Caudata) и переход от стволовых к кроновым саламандрам

Специальность 03.02.04 – ЗООЛОГИЯ

ДИССЕРТАЦИЯ

на соискание ученой степени доктора биологических наук

Санкт-Петербург – 2018 2

Coдержание

Введение……………………………………………………………………………………… 3 Глава 1. Морфологические признаки Caudata…………………...... 10 Глава 2. Саламандры стволовой группы………………………….………… 13 Глава 3. Стволовые саламандры и происхождение Caudata…………………………………………………………………………... 26 Глава 4. Происхождение современных (= кроновая группа; Urodela) саламандр………………………………….……………………. 31 Глава 5. Саламандры в мезозойских фаунах: эволюционный и палеобиогеографический аспекты………………………….………………………………………...... 37 5.1. Среднеюрская гомогенность фаун………………...... 37 5.2. Юрское совместное распространение не- лиссамфибийных темноспондил и саламандр…………… 39 5.3. Раннемеловой сибирский рефугиум для юрских позвоночных………………………………………………………………….. 40 5.4. Позднемеловая азиатская летопись саламандр……………………………………………………………………… 43 Заключение…………………………………………………………………………………. 46 Благодарности…………………………………………………………………………….. 49 Список литературы……………………………………………………………………… 50 3

Введение

Саламандры (Caudata) - одна из трёх ныне живущих клад лиссамфибий. Они характеризуются поверхностно примитивной внешней морфологией (т.е. хорошо развитым хвостом, а также передними и задними конечностями примерно одного размера) и преимущественно лавразийским распространением (например, Milner 2000). Первые саламандры появляются в ископаемой летописи в средней юре (бат) и представлены таксонами различных эволюционных уровней (а именно стволовыми и кроновыми саламандрами), некоторые из которых встречаются в одних и тех же местонахождениях (Evans et al. 1988; Nesov 1988; Evans and Waldman 1996; Milner 2000; Skutschas 2016a). Представители двух основных современных клад кроновой группы саламандр (Cryptobranchoidea (= Cryptobranchiformes в Milner 2000) и Salamandroidea (= Salamandriformes в Milner 2000)) появляются в ископаемой летописи в течении средней-поздней юры (Evans et al. 2005; Gao and Shubin 2003, 2012; Gao et al. 2013; Jia and Gao 2016). После своего первого появления, саламандры претерпели несколько основных эпизодов диверсификации, последние два из которых имели место в позднем мелу и во время палеоцен-эоценового термального максимума (Vieites et al. 2007). 4

Происхождение саламандр (как и происхождение лиссамфибий: саламандры, лягушки, червяги и вымершие альбанерпетонтиды) – один из самых противоречивых вопросов эволюции позвоночных. Большинство морфологических и палеонтологических исследований современных и ископаемых амфибий поддерживает гипотезу, что саламандры и лягушки являются сестринскими линиями и вместе эти таксоны образуют монофилетическую кладу Batrachia (например, Ruta and Coates 2007; Anderson et al. 2008; Marjanović and Laurin 2008; Sigurdsen and Green 2011; Skutschas and Martin 2011). Современные исследования также поддерживают происхождение Lissamphibia (или по крайней мере Batrachia) внутри темноспондильной клады Dissorophoidea (например, Ruta and Coates 2007; Anderson et al. 2008; Skutschas and Martin 2011; Maddin et al. 2012; для альтернативного мнения см. Marjanović and Laurin 2008, 2009).

Наши знания о ранних этапах эволюции саламандр и появлении современных групп саламандр затруднены редкостью ископаемого материала, особенно для юрских базальных стволовых саламандр (Milner 2000). Современные открытия стволовых и кроновых саламандр в юрских и меловых отложениях (включая изученные мной находки из 5

Средней Азии, Казахстана и Сибири) начинают заполнять географические, временные, таксономические и анатомические пробелы в ископаемой летописи саламандр и, таким образом, улучшать наше понимание некоторых аспектов их ранней эволюции. Тем не менее, мы всё еще сравнительно мало знаем о мезозойских саламандрах и эта ситуация не улучшится до открытия новых местонахождений и образцов и без изучения и детального описания «ключевых саламандровых ископаемых и таксонов» (например, Karaurus и большинство других стволовых саламандр).

Рисунок 1. Схема стратиграфической корреляции мезозойских свит Средней Азии, Казахстана и Сибири, содержащих остатки саламандр. Корреляции по работе Averianov and Sues (2012). 6

Основное внимание в моих исследованиях уделено саламандровым ископаемым и таксонам из мезозойских отложений Средней Азии, Казахстана и Сибири (Рис. 1, 2). Средняя Азия (регион охватывающий Киргизстан, Таджикистан, Туркменистан и Узбекистан), Казахстан и Сибирь вместе образуют огромную азиатскую территорию, которая содержит широко распространенные мезозойские наземные отложения (Несов 1997). Двенадцать геологических свит на этой территории содержат остатки саламандр (шесть в Средней Азии, две в Сибири и четыре в Казахстане). Мезозойские саламандры из этих регионов представляют особый интерес по следующим причинам: (1) юрские саламандры из Средней Азии, Сибири и Казахстана одни из геологически древнейших саламандр в ископаемой летописи; (2) летопись позднемеловых саламандр в Азии известна только из Средней Азии и Казахстана; (3) в Западной Сибири, среднеюрские и раннемеловые местонахождения содержащие остатки саламандр, позволяют проследить региональную эволюционную историю саламандр в течении примерно 40-милионного временного интервала; и (4) в Средней Азии и в Казахстане, хорошо задокументированная последовательность верхнемеловых наземных отложений (с сеномана по кампан) 7

содержащая остатки саламандр, позволяет проследить региональную эволюционную историю саламандр в течении примерно 20-милионного временного интервала.

Рисунок 2. Карта, показывающая основные мезозойские местонахождения саламандр в Средней Азии, Казахстане и Сибири. На вставочной карте центральных и северных частей азиатского континента территория Средней Азии показана светло- серым, Казахстана – серым и Сибирь – тёмно-серым. 1 Ходжакуль (ходжакульская свита, сеноман), Средняя Азия, Узбекистан. 2 Итемир (джаракудукская свита, сеноман), Джаракудук (биссектинская свита, турон) и Айтым (айтымская свита, коньяк– сантон), все в Средней Азии, Узбекистан. 3 Тюлькели (жиркиндекская свита, турон), Казахстан. 4 Шах-Шах и Байбише (бостобинская свита, сантон–ранний кампан), все в Казахстане. 5 8

“Грей Меза” (= Алымтау 1) (дарбазинская свита, кампон), Казахстан. 6 Михайловка (карабастауская свита, киммеридж), Казахстан. 7 Кансай (яловачская свита, сантон), Средняя Азия, Таджикистан. 8 Кызылсу 1, Кугарт 1 и Ничке 1 (нижняя часть балабансайской свиты, бат), все в Средней Азии, Kyrgyzstan. 9 Шестаково (илекская свита, апт–альб), Сибирь, Россия. 10 Березовский карьер (итатская свита, бат), Сибирь, Россия.

В дополнение к моему исследованию саламандр из мезозойских отложений Средней Азии, Казахстана и Сибири (Averianov et al. 2008; Skutschas 2009, 2013, 2014, 2016a, b; Skutschas and Krasnolutskii 2011; Skutschas and Martin 2011; Skutschas and Stein 2015; Skutschas and Boitsova 2017), я также провел исследования морфологии позвоночника и черепа саламандр (Skutschas and Baleeva 2012; Zhou et al. 2017), патологий у позднемеловых саламандр (Skutschas et al. in press), палеогеновых саламандр и родственных связей среди основных клад кроновых саламандр (Skutschas and Gubin 2012), и исследования по составу и эволюции амфибийного компонента наземных фаун позвоночных в Азии (Leshchinsky et al. 2003; Skutschas 2007; Skutschas et al. 2009, 2016; Averianov et al. 2015a, b, 2016a, b; Skutschas and Kolchanov 2017). Вместе данные исследования дали новые 9

представления о различных аспектах эволюционной истории саламандр. Основные методы, используемые в моих исследованиях, включают (1) классическое морфологическое описание, (2) микроКT (рентгеновская компьютерная микротомография), (3) гистологический анализ для документирования и интерпретации морфологии и гистологии, а также (4) кладистический анализ для выяснения филогенетических отношений изученных саламандровых таксонов.

Основная цель моей исследовательской программы - осветить раннюю эволюционную историю саламандр (особенно по юрско-меловым стволовым и кроновым саламандрам из Средней Азии, Казахстана и Сибири). В дополнение новым представлениям о таксономии, палеобиогеографии и палеобиологии мезозойских саламандр, мои исследования также имеют значение для понимания происхождения саламандр и перехода от стволовой к кроновой группе саламандр. 10

Глава 1.

Морфологические признаки Caudata

Саламандры харктеризуются следующей уникальной комбинацией скелетных признаков: педицеллярные и двухвершинные зубы (непедицеллярные и одновершинные у некоторых неотенических саламандр, включая стволовые таксоны саламандр); укороченный передний отросток птеригоида, который спереди не контактирует с другими костями (удлиненный передний отросток птеригоида у некоторых неотенических саламандр); контакт теменной и чешуйчатой костей (отсутствует у некоторых продвинутых саламандр); отсутствие зубчиков на парасфеноиде; единое коракоидно-лопаточное окостенение (раздельные лопатка и коракоид у современных сиреновых саламандр); двуглавые поперечные отростки (плотно прижатые или одноголовчатые у некоторых саламандр); межкотилярный бугорок (= tuberculum interglenoideum) атласа (редуцирован у некоторых саламандр); опоры спинного мозга (= костные утолщения вдающиеся внутрь спинномозгового канала позвонков); бедренная кость, несущая гребень вертела и вертел (гребень вертела редуцирован у некоторых саламандр); basale commune (слившиеся дистальные 11

тарзалии 1 и 2) в стопе (например, Milner 2000; Gardner 2001; Anderson et al. 2008; Skutschas and Martin 2011; Skutschas and Baleeva 2012; Рис. 3). Дополнительно саламандры характеризуются упрощенными черепами, утратой нескольких костей которые могут сохраняться у других лиссамфибий (например, ключицы, клейтрумы) и специфическими последовательностями окостенений костей черепа и конечностей (Milner 2000; Fröbisch et al. 2007; Fröbisch and Shubin 2011; Schoch 2014; Рис. 3).

Рисунок 3. 3D реконструкция черепа примитивной современной саламандры Salamandrella keyserlingii (из Zhou et al. 2017). (A) С дорзальной, (B) вентральной, (C) задней, (D) правой латеральной и (E) правой переднелатеральной сторон. Следует обратить внимание на упрощенный череп (множество костей отсутствует, 12

например, нёбные кости), на укороченный передний отросток птеригоида, контакт между теменными и чешуйчатыми костями и отсутствие зубчиков на парасфеноиде. Сокращения: adf переднедорзальное окно, ag угловая кость, amf переднемедиальное окно, d зубная кость, exo-o заднеушная- боковая затылочная кости, f лобная кость, l слёзная кость, m верхнечелюстная кость, mf медиальная фонтанель, n носовая кость, o орбитосфеноид, p теменная кость, pa предсочленовная кость, pf предлобная кость, pm предчелюстная кость, po переднеушная кость, ps парасфеноид, pt птеригоид, q квадратная кость, sm септомаксилла, sq чешуйчатая кость, st стремечко, v сошник. Масштабная линейка - 5 мм. 13

Глава 2.

Саламандры стволовой группы

Как наиболее базальные и примитивные представители, стволовые саламандры являются важнейшей группой для обсуждения происхождения саламандр и для документирования состояний признаков и паттернов трансформаций состояний признаков внутри Caudata. Стволовые саламандры включают в себя: Kokartus Nesov, 1988 из средней юры (бат) Киргизстана; Marmorerpeton Evans, Milner, et Mussett, 1988 и “Kirtlington salamander A” (sensu Evans and Milner 1994), оба из средней юры (бат) Великобритании; и Urupia Skutschas et Krasnolutskii, 2011 и “Berezovsk salamander A” (sensu Skutschas 2013), оба из средней юры (бат) России (Evans et al. 1988, Nesov 1988; Evans and Milner 1994; Evans and Waldman 1996; Milner 2000; Skutschas and Krasnolutskii 2011; Skutschas and Martin 2011; Skutschas 2013, 2016a; Рис. 4). Следующие более молодые стволовые саламандры датированы поздней юрой. К ним относятся две формы из киммериджа, а именно Karaurus Ivachnenko, 1978 из карабастауской свиты Казахстана и “cf. Marmorerpeton” (sensu Wiechmann 2000) из Португалии (Ivachnenko 1978; Milner 2000; Wiechmann 2000), а также 14

возможная стволовая саламандра из киммериджа-раннего титона (формация Моррисон) США (Nesov 1992; Evans and Milner 1993; Gardner and DeMar 2013). За пределами Китая, все батские комплексы позвоночных содержащие саламандр характеризуются доминированием саламандр стволовой группы, но позднее, в конце средней юры и в поздней юре, саламандры кроновой группы повсеместно становятся доминантным саламандровым компонентом комплексов позвоночных. За исключением возможной стволовой саламандры из раннего мела Северной Америки (Gardner and DeMar 2013), не было однозначных свидетельств существования стволовых саламандр в послеюрских отложениях и предполагалось, что они вымерли до границы юры и мела (Skutschas 2013). В 2016 году был описан фрагментарный туловищный позвонок стволовой саламандры из нижнемеловых (апт–альб) отложений местонахождения Шестково в Западной Сибири (Skutschas 2016b). Это открытие является первым убедительным доказательством того, что наиболее базальные саламандры пережили границу юры и мела и со-существовали с саламандрами кроновой группы в течении примерно первых 40 миллионов лет известной истории саламандр (Рис. 4). 15

Рисунок 4. Калиброванная кладограмма, показывающая родственные связи саламандр и временное распространение ключевых таксонов ископаемых саламандр. Из Gao and Shubin 2012, с изменениями. 16

Стволовые саламандры характеризуются смесью плезиоморфных морфологических и гистологических черт и продвинутых признаков, общих с саламандрами кроновой группы. Плезиоморфные черты включают в себя: скульптурированная дорзальная часть чешуйчатой кости заходит на ушную капсулу и контактирует с теменной костью; квадратноскуловая кость присутствует; сошниковый зубной ряд параллелен верхнечелюстным костям; отверстие для внутренней сонной артерии присутствует на латеральном отростке парасфеноида; боковая затылочная кость не сливается с заднеушной костью; затылок не выступает за уровень крыши черепа; стремечко массивное и перфорированное; пара окостеневающих гипобранхиалий; атлас и другие позвонки скульптурированы и без отверстий для выхода спинномозговых нервов; амфицельные пост- атлантные позвонки без базапофизов и отверстий для выхода спинномозговых нервов; ребра двуглавые; сложная ремневидная гленоидная впадина и супрагленоидное отверстие в скапулокоракоиде (Skutschas and Martin 2011; Рис. 5). 17

Рисунок 5. Реконструкция черепа стволовой саламандры Kokartus honorarius (из Skutschas and Martin 2011). Сокращения: f лобная кость, n носовая кость, p теменная кость, pm предчелюстная кость, ps парасфеноид, pt птеригоид, sq чешуйчатая кость, stp надвисочная кость.

Гистология покровных костей стволовых саламандр (как описано для Kokartus) сходно с таковым у базальных представителей кроновой группы тетрапод (например, темноспондил, лепоспондил и сеймуриаморф) по следующим признакам: покровные кости имеют три различимых слоя (наружный кортекс, который несёт скульптуру, средний губчатый слой и компактный внутренний кортекс (=“diploë structure”)); средний губчатый слой занимает больше пространства, чем компактные наружный и внутренний кортексы; активный ремоделлинг 18

кости проявляется в образовании множества полостей эрозии и вторичных остеонов; большое число васкулярных каналов, расположенных в виде плотной сосудистой сети (= ‘rete vasculosum’); и параллельно-волокнистая кость доминирует в первичном костном матриксе (Skutschas and Boitsova 2017; Рис. 6).

Рисунок 6. Микроанатомия покровной кости крыши черепа (чешуйчатая кость?) стволовой саламандры Kokartus honorarius (из Skutschas and Boitsova 2017). Гистологическое изображение (A) под поляризованным светом со световой пластинкой и интерпретирующие рисунки (B и C). Следует обратить внимание на многочисленные полости эрозии и вторичные остеоны, указывающие на активный ремоделлинг. Сокращения: eb полости эрозии, oc лакуны остеоцитов, pb первичная кость, pvc первичный васкулярный канал, sb вторичная кость, so вторичный остеон. 19

Гистологический анализ костей конечностей стволовой саламандры Kokartus продемонстрировал значительное гистологическое созревание в онтогенезе, выражающееся как в прогрессивном появлении продольно ориентированных первичных васкулярных каналов, первичных остеонов, меток роста и ремоделлинга первичной костной ткани, так и в прогрессивной резорбции кальцифицированного хряща, образовании эндохондральной кости и образовании костных трабекул из хрящевых в эпифизе (Skutschas and Stein 2015). За исключением присутствия вторичных остеонов, гистология костей конечностей Kokartus сходна с таковой у миниатюризированных темноспондил, других юрских стволовых саламандр (de Buffrénil et al. 2015), миниатюризированных сеймуриаморф и современных саламандр кроновой группы.

Среди стволовых саламандровых таксонов, Kokartus близкородственен Karaurus и вместе эти таксоны формируют монофилетическую кладу Karauridae (Skutschas and Martin 2011; Рис. 4). Синапоморфии Karauridae включают: характерный паттерн скульптуры крыши черепа (состоящий из бугорков и коротких гребней); присутствие посторбитального выступа; и зазубренный парасфеноид с 20

округлой передней вырезкой формирующей задний край большой межсошниковой фонтанели. Как известно, другие стволовые саламандры не разделяют данные признаки с Kokartus и Karaurus и, соответственно, не могут быть включены в Karauridae. Родственные взаимоотношения караурид с другими саламандрами стволовой группы остаются неясными в связи с недостатком информации об анатомии большинства не-карауридных таксонов (Skutschas and Martin 2011).

Стволовые саламандры были сравнительно крупными формами по сравнению с юрскими и раннемеловыми таксонами кроновой группы (длина черепа около 40–50 мм у стволовых саламандр против 20 мм у большинства ранних саламандр кроновой группы). У современных саламандр, крупные размеры тела коррелируют с облигатной неотенией и неотенические формы (например, криптобранхиды, сирениды, амфиумиды) обычно крупнее своих родственников проходящих метаморфоз (Wiens and Hoverman 2008; Bonett et al. 2009; Browne et al. 2012). Таким образом, крупные размеры стволовых саламандр также могут быть объяснены их предполагаемой неотенической природой (Skutschas and Martin 2011; Рис. 7). Кроме больших размеров, неотеническая природа стволовых саламандр 21

поддерживается несколькими морфологическими (окостеневающие гипобранхиалии 1 и 2, короноидные кости несущие зубы, непедицеллярные зубы, и поперечные отростки на атласах) и гистологическими (Линия Кащенко в диа- и метафизных частях и слой кальцифицированного хряща в диафизной части костей конечностей) чертами (Skutschas and Martin 2011; de Buffrénil et al. 2015; Skutschas and Stein 2015; Skutschas and Boitsova 2017).

Рисунок 7. Реконструкция стволовой саламандры Kokartus honorarius как крупной неотенической формы (из Skutschas and Martin 2011). Рисунок В. Н. Глинского. 22

Гао и Шубин (Gao and Shubin 2001) предположили, что неотения появилась в эволюции саламандр рано и независимо в различных мезозойских и современных саламандровых группах. Неотения присутствовала у диссорофоидных темноспондилов, например, у бранхиозаврид (Schoch 2009), которые возможно близкородственны саламандрам (Carroll 2007), у стволовых саламандр, и у большинства ранних саламандр кроновой группы. Такой паттерн распределения может указывать на то, что неотения являлась изначальной жизненной стратегией у саламандр и позднее в различных группах саламандр произошла реверсия к наземному образу жизни и двухфазному жизненному циклу (Skutschas and Martin 2011).

Сравнение с ныне живущими кроновыми саламандрами, использующими всасывающий механизм питания (например, Elwood and Cundall 1994; Heiss et al. 2013), а также комбинация крупных размеров (характерная черта для всех таксонов стволовых саламандр), широкого черепа, и хорошо развитого краевого и нёбного озубления (известно в основном у Karauridae) у стволовых саламандр косвенно указывает на то, что эти формы скорее использовали всасывающий механизм для питания небольшими рыбами и беспозвоночными, нежели механизм фильтрации для 23

питания планктоном (как это было определено для бранхиозаврид, например,. Schoch 2001, 2002; Schoch and Milner 2008). Хорошо развитое краевое и нёбное озубление у Kokartus, возможно, было важной чертой для захвата и удержания жертв, таких как актиноптеригии с толстой ганоидной чешуей во время процесса всасывающего питания (Skutschas and Martin 2011).

Согласно недавней гипотезе Янис и соавторов (Janis et al. 2012), покровные кости у вымерших ранних тетрапод (как у современных таксонов) играли важную роль в качестве

буфера для CO2 и метаболических кислот. Наиболее важной функцией скульптуры покровных костей ассоциированной с

сильной васкуляризацией была буфферизация CO2-ацидоза и/или лактатацидоза вызванного периодами анаэробной активности, позволявшая этим животным на суше поддерживать гомеостаз в течение более длительных периодов времени (Janis et al. 2012). У ранних наземных теропод скульптура на покровных костях была хорошо развита и выражена, в то время как она была редуцирована или утрачена у более поздних наземных тетрапод, которые имели более эффективную рёберную вентиляцию легких (амниоты) и у наземных, мелкоразмерных стволовых лиссамфибий, которые использовали кожу для 24

дополнительного газообмена (Janis et al. 2012). С другой стороны, скульптура на покровных костях была выражена у некоторых водных и, предположительно, придонных таксонов (например, плагиозаврид, колостеид и бафетид); у этих таксонов покровная скульптура могла быть дополнительным балластом или специализацией к обитанию в гиперкапнической или гипоксической водной среде (Janis et al. 2012).

Выраженная скульптура на покровных костях характерна для стволовых саламандр (Skutschas and Boitsova 2017). Стволовые саламандры не имели сильно окостеневающего скелета характеризующегося наличием остеосклероза или пахиостоза в костях (в отличие от сильно окостеневающего скелета с хорошо развитым остеосклерозом или пахиостозом у менее подвижных, придонных таксонов, например плагиозавридных темноспондил, Witzmann 2009). Вместо этого покровные кости у стволовых саламандр были сравнительно легкими (известно для Kokartus) и средний губчатый слой имел крупные полости эрозии; данный тип покровных костей типичен для подвижных хищников (например, темноспондила Archegosaurus, Witzmann 2009). Комбинация упомянутых выше признаков предполагает, что стволовые саламандры не были придонными хищниками- 25

засадчиками и их скульптура покровных костей не являлась дополнительным балластом. Если гипотеза Янис и соавторов (Janis et al. 2012) верна, тогда скульптура покровных костей у

стволовых саламандр вероятно была буфером для CO2 и метаболических кислот для животных, которые жили в гиперкапнической или гипоксической водной среде (Skutschas and Boitsova 2017). 26

Глава 3.

Стволовые саламандры и происхождение Caudata

Наиболее современные филогенетические анализы поддерживают происхождение Batrachia (саламандры, лягушки) и Albanerpetontidae или всех современных групп амфибий (саламандры, лягушки и червяги) и Albanerpetontidae от миниатюризированных диссорофоидных темноспондил (Anderson 2007; Ruta and Coates 2007; Anderson et al. 2008; Skutschas and Martin 2011; Maddin et al. 2012; для альтернативной точки зрения см. Marjanović and Laurin 2008, 2009). Андерсон с соавторами (Anderson et al. 2008) описали нового амфибамидного темноспондила Gerobatrachus из ранней перми США, которого они считают непосредственным сестринским таксоном для Batrachia. Согласно Андерсону с соавторами (Anderson et al. 2008), этот таксон является практически идеальным промежуточным звеном между продвинутыми амфибамидными темноспондилами (например, Amphibamus, Doleserpeton) и современными батрахиями. Gerobatrachus демонстрирует мозаичный паттерн саламандровых и лягушачьих признаков и, дополнительно, разделяет с Caudata присутствие интеркотилярного бугорка 27

(= tuberculum interglenoideum) на атласе и basale commune в стопе (Anderson 2008; Anderson et al. 2008). Помещение раннепермского Gerobatrachus в качестве сестринского таксона для Batrachia указывает на то, что дивергенция между лягушками и саламандрами имела место после ранней перми, возможно в средней перми (Anderson et al. 2008). Всесторонний филогенетический анализ диссорофоидных амфибий проведенный Фробиш и Шохом (Fröbisch and Schoch 2009) показал, что Branchiosauridae являются монофилетической группой расположенной внутри клады продвинутых амфибамид (включающей Gerobatrachus) и, что амфибамиды (как они рассматривались ранее) являются парафилетическим таксоном. Branchiosauridae разделяют с саламандрами наличие неотении и сходную последовательность окостенений костей черепа и конечностей, и они были предложены в качестве близких родственников саламандр (Schoch and Carroll 2003; Carroll 2007; Fröbisch et al. 2007). Напротив, некоторые продвинутые амфибамиды (Amphibamus, Doleserpeton, Gerobatrachus) демонстрируют предполагаемые синапоморфные признаки лягушек (например крупная ушная вырезка расположенная близко к орбите) и, таким образом, они могут быть более близкородственны лягушкам, чем 28

саламандрам (Carroll 2007; Sigurdsen 2008). Если рассматривать саламандр и лягушек как сестринские таксоны различных групп амфибамид, тогда Batrachia должны включать как минимум некоторых амфибамид и дивергенция между лягушками и саламандрами должна была произойти до ранней перми.

Морфология стволовых саламандр сходна с таковой у саламандр кроновой группы по многим аспектам и, на современном уровне знаний, обе эти группы дают немного информации о происхождении Caudata. Karauridae разделяют некоторые признаки с их возможными темноспондильными родственниками. Например, структура птеригоида у Kokartus практически идентична таковой у бранхиозаврид по наличию озубленного, сильно изогнутого, и переднемедиально ориентированного переднего отростка, и сильно отличается от таковой у Gerobatrachus (Anderson et al. 2008; Schoch and Milner 2008). У Karauridae чешуйчатая кость заходит на часть ушной капсулы и сильно напоминает неслившиеся надтеменные и чешуйчатые кости у личиночных Branchiosauridae и других амфибамид. Атлас стволовых саламандр имеет интеркотилярный бугорок (Averianov et al. 2008) как и у Gerobatrachus. Данная комбинация признаков не обязательно поддерживает 29

рассмотрение саламандр в качестве сестринского таксона для Branchiosauridae, но указывает на то, что амфибамиды (включая Branchiosauridae) являются группой наиболее родственной саламандрам среди известных не- лиссамфибийных темноспондил; данное заключение соответствует широко признанной гипотезе происхождения батрахий от миниатюризированных диссорофоидных темноспондил (Milner 1993; Schoch and Carroll 2003; Anderson 2007, 2008; Carroll 2007; Fröbisch et al. 2007; Ruta and Coates 2007; Anderson et al. 2008; Fröbisch and Schoch 2009; Skutschas and Martin 2011; Maddin et al. 2012; Рис. 8). Ясно, что амфибамиды претерпевали процесс «батрахизации» - мозаичного приобретения признаков батрахий в различных эволюционных линиях, но в соответствии с доступными на данный момент данными по стволовым саламандрам и лягушкам и также в виду отсутствия позднепермских- раннеюрских переходных ископаемых форм между батрахиями и диссорофоидами, мы пока не можем выделить сестринский таксон (или таксоны) для батрахий среди амфибамидных диссорофоидов. 30

Рисунок 8. Строго согласованное дерево 44 наиболее парсимоничных деревьев показывающее положение караурид (из Skutschas and Martin 2011). Обратите внимание на происхождение батрахий+албанерпетонтид от миниатюризированных диссорофоидных темноспондил. 31

Глава 4.

Происхождение современных (= кроновая группа; Urodela) саламандр

Присутствие древнейших таксонов саламандр различных эволюционных уровней (таксонов и стволовой и кроновой групп) в одновозрастных (средняя юра, бат), но географически удаленных местонахождениях Западной Сибири и Великобритании указывает на то, что отделение Urodela (кроновая группа саламандр) от стволовой группы саламандр имело место задолго до бата; этот вывод в целом соответствует времени дивергенции, рассчитанному в некоторых других исследованиях (например, Zhang and Wake 2009; Gao and Shubin 2012). В соответствии с данными по древнейшим саламандрам, в этих батских комплексах позвоночных включающих саламандр доминировали представители стволовой группы. В конце средней юры и в поздней юре саламандры кроновой группы становятся доминирующим саламандровым компонентом в комплексах позвоночных, и в ископаемой летописи появляются представители двух главных современных клад саламандр (криптобранхоиды и саламандроиды) (Evans et al. 2005; Gao and Shubin 2003, 2012; Gao et al. 2013, Skutschas 2013; Jia and 32

Gao 2016). За пределами Западной Сибири и Великобритании, среднеюрские кроновые саламандры известны из Daohugou strata в Китае (Chunerpeton tianyiensis Gao et Shubin, 2003; Jeholotriton paradoxus Wang, 2000; Liaoxitriton daohugouensis Wang, 2004; “Voldotriton” sinensis Zhang et Fan, 2001; Pangerpeton sinensis Wang et Evans, 2006; Рис. 4) (Wang 2000, 2004; Zhang and Fan 2001; Gao and Shubin 2003; Wang and Evans 2006; Gao et al. 2013). Большинство филогенетических анализов и морфологических исследований указывают на родство среднеюрских кроновых саламандр из Китая и Западной Сибири с криптобранхоидами (Jia and Gao 2016).

Саламандры кроновой группы отличаются от саламандр стволовой группы по следующим морфологическим признакам: отсутствие выраженной скульптуры на покровных костях крыши черепа (в отличие от выраженной скульптуры у стволовых таксонов); отсутствие скульптурированной дорзальной части чешуйчатой кости, позволяющее мускулатуре внутреннего аддуктора заходить на дорзальную поверхность лобных и теменных костей (в отличие от наличия скульптурированной дорзальной части чешуйчатой кости, препятствующей данному прохождению из-за сохранения внешней ветви adductor mandibulae 33 internus внутри аддукторной камеры и из-за крепления adductor mandibulae internus к латеральному краю и вентральному гребню на лобной и теменной части крыши черепа); отверстия для выхода спинномозговых нервов полностью окружены костью в атласе (в отличие от отсутствия отверстий для выхода спинномозговых нервов в атласе у стволовых таксонов); и сравнительно легко устроенные позвонки (в отличие от сильно окостеневающих (= тяжело устроенных) у стволовых таксонов) (Milner 2000; Carroll 2007; Skutschas and Martin 2011; Schoch 2014; Skutschas 2016b).

Саламандры кроновой группы сохраняют базовый паттерн организации покровных костей (“diploë structure”), но по сравнению с базальными кроновыми тетраподами и стволовой саламандрой Kokartus honorarius, саламандры кроновой группы имеют упрощенную структуру кости (Skutschas and Boitsova 2017). Данные признаки упрощения включают: отсутствие выраженной внешней скульптуры (слабовыраженная скульптура может присутствовать у крупных взрослых представителей различных саламандр, включая криптобранхида Eoscapherpeton (Лебедкина 1979; для английского перевода книги см. Lebedkina 2004; собственные наблюдения; и выраженная скульптура 34

вторично появляется у плевроделиновых саламандрид (Marjanović and Witzmann 2015)); меньшую степень васкуляризации (неваскуляризированная или слабо васкуляризированная у всех лиссамфибий (Castanet et al. 2003)); и меньшую степень ремоделлинга (меньшее количество полостей эрозии и вторичной кости у всех лиссамфибий (Castanet et al. 2003)) (Skutschas and Boitsova 2017). Сходное упрощение гистологии костей конечностей, такое как меньшая степень васкуляризации и ремоделлинга, также были отмечены для саламандр кроновой группы по сравнению с K. honorarius (Skutschas and Stein 2015). Согласно нашему исследованию (Skutschas and Stein 2015), упрощение гистологической структуры костей конечностей у современных саламандр является продвинутым состоянием, возможно являющимся результатом миниатюризации при переходе от стволовой к кроновой группе саламандр. Сходные различия в гистологии покровных костей K. honorarius и саламандр кроновой группы (как и сходство между K. honorarius и тетраподами кроновой группы) поддерживают гипотезу (см. Skutschas and Stein 2015), что упрощение гистологического строения у современных саламандр является продвинутой чертой. Кроме общего гистологического упрощения костей, при переходе от 35

стволовой к кроновой группе саламандр была утрачена выраженная скульптура на покровных костях (Skutschas and Boitsova 2017).

Согласно Шоху (Schoch 2014), новое расположение аддукторной мускулатуры у батрахий вызвало упрощение черепа, включающее как слияние, так и потерю костей. Процесс перераспределения аддукторов и последующее упрощение черепа продолжалось во время перехода от стволовой к кроновой группе саламандр (см. выше морфологические отличия между саламандрами кроновой и стволовой группы). Как и при гистологическом упрощении, упрощение строения черепа также может быть результатом миниатюризации при переходе от стволовой к кроновой группе саламандр. Дальнейшее упрощение черепа (например, появление фонтанеллей, потеря костей) также продолжалась в современных кладах саламандр, что может быть связано с биомеханической оптимизацией и потенциальным снижением затрат на развитие (Zhou et al. 2017).

Среди современных семейств кроновых саламандр, Hynobiidae и Cryptobranchidae рассматриваются в составе подотряда Cryptobranchoidea, и остальные семейства (за 36

исключением Sirenidae) в составе другого подотряда, Salamandroidea (например, Gao and Shubin 2012). Филогенетические связи Sirenidae остаются противоречивыми (Gao and Shubin 2012 и ссылки в этой работе). Все юрско-меловые саламандры кроновой группы считаются либо криптобранхоидами либо саламандроидами (Gao et al. 2013; Skutschas 2013). Согласно викариантной модели, саламандроиды имеют еврамериканское происхождение, криптобранхоиды азиатское происхождение, и дихотомия между ними связана с изоляцией в средней юре Восточной Азии от Еврамерики Тургайским проливом (Milner 1983, 2000). Однако, учитывая недавно выявленное присутствие саламандроидов в позней юре Азии (Gao and Shubin 2012; Jia and Gao 2016) и возможное рассмотрение гинобиид и некоторых китайских раннемеловых саламандр в качестве базальных саламандроидов (Skutschas and Gubin 2012), может потребоваться более сложный палеобиогеографический сценарий, нежели сравнительно простая викариантная модель предложенная Милнером (Milner 1983). 37

Глава 5.

Саламандры в мезозойских фаунах: эволюционный и палеобиогеографический аспекты

5.1. Среднеюрская гомогенность фаун

Состав батского комплекса позвоночных Западной Сибири (Берёзовский карьер) в целом является сходным с таковым из Великобритании (Киртлингтон), особенно по их саламандровому, лягушачьему и маммальному компонентам (Evans and Milner 1994; Kielan-Jaworowska et al. 2004; Averianov et al. 2010; Skutschas 2013; Skutschas et al. 2016; Averianov et al. 2016b). Саламандровый компонент обоих комплексов включает два или три таксона стволовых саламандр и один таксон кроновых саламандр, а именно: стволовые саламандры Urupia monstrosa и “Berezovsk salamander A” (sensu Skutschas 2013) и кроновая саламандра Kiyatriton krasnolutskii в Березовском разрезе в сравнении со стволовыми саламандрами Marmorerpeton kermacki, M. freemani и “Kirtlington salamander A” (sensu Evans and Milner 1994) и кроновой саламандрой “Kirtlington salamander B” (sensu Evans and Milner 1994) в Киртлингтоне. Данное сходство поддерживает гипотезу (Averianov et al. 2010), что батские фауны позвоночных Европы и Западной Сибири 38

были гомогенными. Временная продолжительность этой фаунистической гомогенности неясна из-за отсутствия в Западной Сибири известных позднеюрских фаун позвоночных. Начиная с раннего мела, фауны позвоночных Европы и Западной Сибири отличались по своему составу (см., например Averianov et al. 2006; Sánchez-Hernández et al. 2007), в том числе и по саламандровым компонентам (Skutschas 2013).

Интересно отметить, что высокая степень сходства состава была недавно обнаружена для среднеюрских споро- пыльцевых комплексов по всей Европе и это предполагает, что флористический провинциализм был сравнительно ограниченным (Shevchuk et al. 2018). Вместе с данными по батским позвоночным Европы и Западной Сибири, данная новая палинологическая работа указывает, что обширные, гомогенные умеренно-теплые – субтропические экосистемы были распространены по всей Европе и Западной Сибири во время средней юры (Shevchuk et al. 2018). 39

5.2. Юрское совместное распространение не- лиссамфибийных темноспондил и саламандр

Юрские континентальные фауны позвоночных Лавразии характеризуются сохранением реликтовых не- лиссамфибийных темноспондил, которые пережили конец триаса и появлением лиссамфибий (саламандры, лягушки, червяги и альбанерпетонтиды). Среди юрских местонахождений имеются местонахождения с доминированием не-лиссамфибийных темноспондил (Шар- Тэг в Монголии и некоторые местонахождения в Джунгарском бассейне), лягушек (некоторые уровни в Дайнозор Нэшнл Монумент и Гарден Парк в западной части США), альбанерпетонтид (Гуимарота в Португалии), альбанерпетонтид и саламандр (Киртлингтон в Англии) и саламандр (Скай в Шотландии; Даохугоу во Внутренней Монголии; Фенгшан в провинции Хебей, Китай; и Берёзовский карьер в Красноярском Крае, Россия) (Hecht and Estes 1960; Evans et al. 1988, 2005; Shishkin 1991; Evans and Milner 1993; Evans and Waldman 1996; Wiechmann 2000; Gao and Shubin 2001, 2003; Maisch et al. 2001, 2003; Skutschas 2006, 2013, 2016a; Averianov et al. 2008). При этом только три юрских фауны позвоночных содержат обоих поздних и реликтовых не-лиссамфибийных темноспондил и наиболее 40

ранних саламандр: среднеюрские (батские) фауны местонахождения Пески в Подмосковье, Россия (Shishkin 2000; Alekseev et al. 2001; Gambaryan and Averianov 2001) и балабансайской свиты в Ферганской долине, Киргизстан (Averianov et al. 2008), а также позднеюрская (оксфорд) фауна местонахождения Люхуангоу формации Кигу в южной части Джугарского бассейна, Китай (Skutschas et al. 2009). Причина, почему юрские местонахождения Лавразии различаются по присутствию не-лиссамфибийных темноспондил и лиссамфибий, остаётся неясной. Аверьянов с соавторами (Averianov et al. 2008) предположили, что в Ферганской долине, Киргизстан, не-лиссамфибийные темноспондилы были обычны для эстуариев, а саламандры для пресноводных мест обитаний.

5.3. Раннемеловой сибирский рефугиум для юрских позвоночных

Одновременно и стволовые и кроновые саламандры обнаружены в двух местонахождениях в Западной Сибири: батский Березовский карьер (итатская свита) и апт-альбское местонахождение Шестаково (илекская свита) (Skutschas and Krasnolutskii 2011; Skutschas 2013, 2016a, b). В 41

местонахождении Шестаково саламандры представлены реликтовой стволовой саламандрой и возможным криптобранхоидом Kiyatriton leshchinskiyi (Skutschas 2014, 2016b). Обнаружение второго вида Kiyatriton в более древнем (бат) местонахождении Березовский карьер предполагает, что Kiyatriton leshchinskiyi также был реликтовой кроновой саламандрой, сохранившейся в раннем мелу современной Западной Сибири (Skutschas 2016a). Более того, присутствие обоих стволовых и кроновых реликтовых саламандр в Шестаково указывает на то, что стволовые саламандры со-существовали вместе с кроновыми в течение примерно 40 миллионов лет до апт-альба (Skutschas 2016b). Такое длительное временное со- существование представителей стволовой и кроновой групп неизвестно ни для одного из других ныне живущих клад лиссамфибий. Присутствие в Шестаково реликтовых саламандр также поддерживает гипотезу, что Западная Сибирь была рефугиумом, где сохранялись позвоночные юрского происхождения (включая саламандр) (Leshchinskiy et al. 2001; Skutschas 2016a, b).

Несмотря на значительную разницу в возрасте (около 40 миллионов лет), фаунистические составы Берёзовского разреза и местонахождения Шестаково сопоставимы по 42

наличию сходных стволовых и кроновых саламандр, примитивных хористодер, парамацеллодидных ящериц, тритилодонтов и докодонтов (Averianov et al. 2005, 2006, 2017; Skutschas 2013, 2016a, b; Скучас и Ефимов 2015; Skutschas and Vitenko 2015, 2017). Более того, комплекс позвоночных местонахождения Шестаково дополнительно включает в себя позвоночных юрского происхождения, неизвестных в Берёзовском разрезе (например, «протозухийные» и шартегозухидные крокодилиформы; Leshchinskiy et al. 2001; Скучас и др. 2015).

Сходство между комплексами позвоночных среднеюрского Берёзовского разреза и раннемелового местонахождения Шестаково, а также присутствие позвоночных юрского происхождения в Шестаково, предполагают, что палеоэкологические условия в Западной Сибири были более- менее устойчивыми в течение длительного интервала времени с бата по апт-альб. Эта стабильность, по-видимому, была важным фактором, позволившим выжить большому числу юрских таксонов в качестве реликтов в раннем мелу Западной Сибири (Skutschas 2016a, b). 43

5.4. Позднемеловая азиатская летопись саламандр

Все пост-раннемеловые саламандры (известные из Азии, Европы, Северной Африки, Северной и Центральной Америки) являются представителями кроновой группы (= Urodela) (например, Gardner and DeMar 2013; Skutschas 2013). Позднемеловая летопись саламандр в Азии географически ограничена Средней Азией (Узбекистан и Таджикистан) и Казахстаном и по времени распространяется с сеномана по кампан (Nesov 1988, Shishkin 2000; Skutschas 2009, 2013; Averianov et al. 2016a; Рис.1-2). В этом регионе геологически древнейшие саламандры из данного интервала известны из сеноманских джаракудукской и ходжакульской свит в Узбекистане, где они представлены исключительно криптобранхидом Eoscapherpeton (Eoscapherpeton sp. в джаракудукской свите и E. gracilis в ходжакульской свите). Туронская биссектинская свита (Узбекистан) содержит два таксона саламандр: возможный криптобранхоид Nesovtriton mynbulakensis и криптобранхид Eoscapherpeton asiaticum. Одновозрастная жиркиндекская свита (Казахстан) содержит мелкоразмерную неопределимую саламандру. Турон- коньякская айтымская свита в Узбекистане и сантонская яловачская свита в Таджикистане содержат только криптобранхида Eoscapherpeton sp. Саламандры из сантон- 44

раннекампанской бостобинской свиты в Казахстане представлены тремя таксонами: криптобранхидом Eoscapherpeton sp.; саламандрой, вероятно родственной протеидам (“Bishara backa”); и мелкоразмерной неопределимой саламандрой. Геологически наиболее молодые позднемеловые саламандры в Азии известны из кампанской дарбазинской свиты в Казахстане и представлены криптобранхидом Eoscapherpeton sp. Сеноман- кампанские комплексы позвоночных Средней Азии и Казахстана характеризуются доминированием криптобранхида Eoscapherpeton (который, как и современные криптобранхиды, был сравнительно крупным, водным и, вероятно, имел сходное внутривидовое агрессивное поведение, см. Skutschas et al. in press). Другие саламандры редки и известны только из туронской биссектинской свиты (возможный криптобранхоид Nesovtriton mynbulakensis) и из сантон-раннекампанской бостобинской свиты (возможный протеид “Bishara backa” и мелкоразмерная неопределимая саламандра). Криптобранхид Eoscapherpeton, вместе с гобиатидными и крупноразмерными дискоглоссидными лягушками, характерны для сеноман-кампанских не морских комплексов позвоночных Средней Азии и Казахстана (Skutschas and 45

Kolchanov 2017). Напротив, альбанерпетонтиды являлись исключительно редким амфибийным компонентом позднемеловых комплексов позвоночных Азии и они известны (вместе с Eoscapherpeton + гобиатидами + крупноразмерными дискоглоссидами) только из сеноманской ходжакульской и туронской биссетинской свиты в Узбекистане (Gardner and Averianov 1998; Skutschas 2007, 2013).

В предыдущем исследовании (Skutschas 2009) я отметил отсутствие общих для позднемеловых комплексов тетрапод Азии и Еврамерики семейств саламандр, и такой паттерн согласовывался с викариантной моделью предложенной Милнером (Milner 1983). Новый материал, упомянутый здесь как “Bishara backa”, может оспорить это утверждение. Если эта форма действительно является протеидом, то это важно по следующим причинам: (1) это древнейшие появление данного семейства в ископаемой летописи (предыдущая древнейшая находка отмечалась в позднем маастрихте Северной Америки (см. DeMar 2013); (2) это первое общее для позднемеловых комплексов тетрапод Азии и Еврамерики семейство саламандр; и (3) это единственное современное саламандроидное семейство в позднем мелу Азии (Skutschas 2009, 2013). 46

Заключение

1. Морфологические признаки, обнаруженные у стволовых саламандр, указывают на то, что амфибамиды (включая бранхиозаврид) являются ближайшими палеозойскими родственниками саламандр среди известных не-лиссамфибийных темноспондил, что согласуется с общепринятой гипотезой о происхождении батрахий (т.е. саламандр и лягушек) от миниатюризированных диссорофоидных темноспондил. Амфибамиды претерпевали процесс ‘батрахизации’ (мозаичного приобретения батрахийных признаков в различных эволюционных линиях, однако, учитывая наши ограниченные материалы и знания о стволовых лиссамфибиях, мы пока не можем выделить сестринский таксон (или таксоны) для батрахий среди амфибамидных диссорофоидов. 2. Стволовые саламандры были крупноразмерными неотеническим формами. Неотения, возможно, была изначальной жизненной стратегией у саламандр. Если это так, то пост-среднеюрская реверсия к наземному образу жизни и двухфазному жизненному 47

циклу появилась независимо в различных группах саламандр. 3. Эволюционная гипотеза миниатюризации объясняет гистологическое и морфологическое упрощение при переходе от стволовой группы к кроновой группе саламандр. Если это верно, то упрощение гистологических и морфологических структур являются продвинутыми признаками для Caudata. 4. Состав среднеюрских (бат) фаун наземных позвоночных Западной Сибири и Европы в целом схожи, включая их саламандровые компоненты. Это сходство поддерживает предыдущую гипотезу о том, что батские фауны позвоночных Европы и Западной Сибири были гомогенными. 5. Саламандры со-существовали с реликтовыми не- лиссамфибийными темноспондилами в течение первых примерно 10 миллионов лет (средняя юра (бат) – поздняя юра (оксфорд)) известной истории саламандр. 6. Среднеюрские (бат) и раннемеловые (апт-альб) фауны наземных позвоночных Западной Сибири содержали сходные таксоны стволовых и кроновых саламандр. Наиболее базальные саламандры 48

пережили границу юры и мела и со-существовали с саламандрами кроновой группы в течение примерно 40 миллионов лет известной истории саламандр. Такое длительное временное со-существование представителей стволовой и кроновой групп неизвестно ни для одной из других ныне живущих клад лиссамфибий. 7. Присутствие реликтовых стволовых и кроновых саламандр в нижнемеловых местонахождениях Западной Сибири поддерживает гипотезу, что этот регион был рефугиумом, где в раннем мелу сохранялись позвоночные юрского происхождения (включая саламандр). 8. Позднемеловая летопись саламандр в Азии ограничена Средней Азией и Казахстаном и по времени распространяется с сеномана по кампан. Она характеризуется доминированием криптобранхоидов (криптобранхид Eoscapherpeton) и возможным присутствием саламандроидов (древнейшего представителя современного семейства Proteidae) в сантоне-раннем кампане Казахстана. 49

Благодарности

Я благодарен за помощь всем участникам экспедиций в Среднюю Азию, Казахстан и Сибирь. Я благодарен многим моим коллегам, которые работают с ископаемыми амфибиями (и особенно Д.Д. Гарднеру (Royal Tyrrell Museum, Drumheller, Canada)) за поддержку и полезную критику моей работы. Я благодарю моих студентов и коллег на нашей кафедре за помощь и создание чудесной рабочей атмосферы. Я благодарен А.О. Аверьянову (Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург, Россия) за продуктивные обсуждения и советы. Я благодарен моей бабушке и маме, Н.П. Левиной и М.Г. Никурадзе, за их поддержку, особенно на ранних стадиях моего онтогенеза. Наконец, я благодарен моей жене Е.А. Вейхер, которая всегда помогала мне и поддерживала меня. Спасибо! 50

Список литературы

1. Алексеев А.С., Агаджанян А.К., Арешин А.В., Барсков И.С., Горденко Н.В., Ефимов М.Б., Кабанов П.Б., Красилов В.А., Красников Н.М., Лебедев О.А., Росанова А.А., Сеньников А.Г., Смирнова С.Б., Суханов В.Б., Фокин П.А. и Шмидт А.В. (2001). Открытие уникального местонахождения среднеюрской фауны и флоры в Подмосковье. Доклады Академии наук. 377, 359–362. 2. Ивахненко М.Ф. (1978). Хвостатые амфибии из триаса и юры средней Азии. Палеонтологический журнал. 1978, 84–89. 3. Лебёдкина Н.С. (1979). Эволюция черепа амфибий. М., Наука, 185 pp. 4. Несов Л.А. (1997). Неморские позвоночные мелового периода Северной Евразии. СПб, БИН РАН, 218 с. 5. Скучас П.П., Ефимов М.Б. (2015). Отряд Choristodera. Ред. Курочкин Е.Н., Лопатин А.В., Н.В. Зеленков. Ископаемые позвоночные России и сопредельных стран. Ископаемые рептилии и птицы. Часть 3. Москва, ГЕОС, 7–16. 6. Скучас П.П., Резвый А.С., Ефимов М.Б. (2015). Надотряд Crocodyliformes. Ред. Курочкин Е.Н., 51

Лопатин А.В., Н.В. Зеленков. Ископаемые позвоночные России и сопредельных стран. Ископаемые рептилии и птицы. Часть 3. Москва, ГЕОС, 17–45. 7. Шишкин М.А. (1991). Лабиринтодонт из поздней юры Монголии. Палеонтологический журнал, 1, 81–95. 8. Anderson J.S. (2007). Incorporating ontogeny into the matrix: a phylogenetic evaluation of developmental evidence for the origin of modern amphibians. In: Anderson J.S., Sues H.-D. (eds.) Major transitions in vertebrate evolution. Bloomington, Indiana University Press, 182–227. 9. Anderson J.S. (2008). Focal review: The origin(s) of modern amphibians. Evolutionary Biology, 35, 231–247. 10. Anderson J.S., Reisz R.R., Scott D., Fröbisch N.B. and Sumida S.S. (2008). A stem batrachian from the Early Permian of Texas and the origin of frogs and salamanders. Nature, 453, 515–518. 11. Averianov A.O., Danilov I.G., Skutschas P.P., Kuzmin I.T., Sues H.-D., and Dyke G. (2016a). The Late Cretaceous vertebrate assemblages of Western Kazakhstan. Cretaceous Period: Biotic diversity and biogeography. 52

New Mexico Museum of Natural History and Science Bulletin, 71, 5–18. 12. Averianov A.O., Dyke G. J., Danilov I.G., and Skutschas P.P. (2015a). The paleoenvironments of azhdarchid pterosaurs localities in the Late Cretaceous of Kazakhstan. ZooKeys, 483, 59–80. 13. Averianov A.O., Lopatin A.V., Krasnolutskii S.A. and Ivantsov S.V. (2010). New docodontans from the Middle Jurassic of Siberia and reanalysis of Docodonta interrelationships. Proceedings of the Zoological Institute RAS, 314, 121–148. 14. Averianov A.O., Lopatin A.V., Skutschas P.P., and Leshchinskiy S.V. (2015b). Two new mammal localities within the Lower Cretaceous Ilek Formation of West Siberia, Russia. Geobios, 48, 131–136. 15. Averianov A.O., Martin T., Lopatin A.V., Schultz J.A., Skutschas P.P., Schellhorn R. and Krasnolutskii S.A. (2017). A tritylodontid synapsid from the Middle Jurassic of Siberia and the taxonomy of derived tritylodontids. Journal of Vertebrate Paleontology, 37, e1363767 (10 pages), DOI: 10.1080/02724634.2017.1363767 16. Averianov A.O., Martin T., Skutschas P.P., Rezvyi A.S., and Bakirov A. (2008). Amphibians from the Middle 53

Jurassic Balabansai Svita in the Fergana Depression, Kyrgyzstan (Central Asia). Palaeontology, 51, 471–485. 17. Averianov A.O., Martin T., Skutschas P.P., Danilov I.G., Schultz J., Schellhorn R., Obraztsova E., Lopatin A., Sytchevskaya E., Kuzmin I., Krasnolutskii S., and Ivantsov S. (2016b). Middle Jurassic vertebrate assemblage of Berezovsk coal mine in Western Siberia (Russia). Global Geology, 19, 187–204. 18. Averianov A.O., Skutschas P.P., Lopatin A.V., Leshchinskiy S.V., Rezvyi A.S., and Fayngertz A.V. (2005). Early Cretaceous mammals from Bol'shoi Kemchug 3 locality in West Siberia, Russia. Russian Journal of Theriology, 1, 1– 12. 19. Averianov A.O. and Sues H.-D. (2012). Correlation of Late Cretaceous continental vertebrate assemblages in Middle and Central Asia. Journal of Stratigraphy, 36, 462–485. 20. Averianov A.O., Voronkevich A.V., Leshchinskiy S.V. and Fayngertz A.V. (2006). A ceratopsian dinosaur Psittacosaurus sibiricus from the Early Cretaceous of West Siberia, Russia and its phylogenetic relationships. Journal of Systematic Paleontology, 4, 359–395. 54

21. Bonett R.M., Chippindale P.T., Moler P.E., Van Devender R.W., and Wake D.B. (2009) Evolution of gigantism in amphiumid salamanders. PLoS ONE, 4, e5615, DOI: 10.1371/journal.pone.0005615 22. Browne R.K., Li H., Wang Z., Hime P.M., McMillan A., Wu M., Diaz R., Hongxing Z., McGinnity D., and Briggler J.T.. (2012). The giant salamanders (Cryptobranchidae): Part A. palaeontology, phylogeny, genetics, and morphology. Amphibian & Reptile Conservation, 5, 17–29. 23. de Buffrénil V., Canoville A., Evans S.E., and Laurin M. (2015). Histological study of karaurids, the oldest known (stem) urodeles. Historical Biology, 27, 109–114. 24. Carroll R.L. (2007). The Palaeozoic ancestry of salamanders, frogs, and caecilians. Zoological Journal of the Linnean Society, 150, 1–140. 25. Castanet J., Francillon-Vieillot H., de Ricqles A., and Zylberberg L. (2003). The skeletal histology of the Amphibia. In: Heatwole H., Davies M. (Eds.). Amphibian Biology. Vol 5. Osteology. Chipping Norton, Surrey Beatty, 1598–1683. 26. DeMar D.G. Jr. (2013). A new fossil salamander (Caudata: Proteidae) from the Upper Cretaceous (Maastrichtian) 55

Hell Creek Formation, Montana. Journal of Vertebrate Paleontology,33, 588–598. 27. Duellman W.E. and Trueb L. (1986). Biology of Amphibians. Johns Hopkins University Press, Baltimore, 670 pp. 28. Elwood J.R.L. and Cundall D. (1994) Morphology and behavior of the feeding apparatus in Cryptobranchus alleganiensis (Amphibia: Caudata). Journal of Morphology, 220, 47–70. 29. Evans S.E., Lally C., Chure D.C., Elder A. and Maisano J.A. (2005). A Late Jurassic salamander (Amphibia: Caudata) from the Morrison Formation of North America. Zoological Journal of the Linnean Society, 143, 599–616. 30. Evans S.E. and Milner A.R. (1993). Frogs and salamanders from the Upper Jurassic Morrison Formation (Quarry Nine, Como Bluff) of North America. Journal of Vertebrate Paleontology, 13, 24–30. 31. Evans S.E. and Milner A.R. (1994). Microvertebrate faunas from the Middle Jurassic of Britain. In: N. Fraser and H.-D. Sues (Eds.). In the shadow of the dinosaurs: early Mesozoic tetrapods Cambridge, Cambridge University Press, 303–321. 56

32. Evans S.E., Milner A.R., and Mussett F. (1988). The earliest known salamanders (Amphibia, Caudata): a record from the Middle Jurassic of England. Geobios, 21, 539–552. 33. Evans S.E. and Waldman M. (1996). Small reptiles and amphibians from the Middle Jurassic of Skye, Scotland. In: M. Morales (Ed.). The Continental Jurassic. Museum of Northern Arizona, Bulletin, 60, 219–226. 34. Fröbisch N.B., Carroll R.L., and Schoch R.R. (2007). Limb ossification in the Palaeozoic branchiosaurid Apateon (Temnospondyli) and the early evolution of preaxial dominance in tetrapod limb development. Evolution and Development, 9, 69–75. 35. Fröbisch N.B. and Schoch R.R. (2009). Testing the impact of miniaturization on phylogeny: Paleozoic dissorophoid amphibians. Systematic Biology, 58, 312–327. 36. Fröbisch N.B. and Shubin N.H. (2011). Salamander limb development: integrating genes, morphology, and fossils. Developmental Dynamics, 240, 1087–1099. 37. Gambaryan P.P. and Averianov A.O. (2001). Femur of a morganucodontid mammal from the Middle Jurassic of Central Russia. Acta Palaeontologica Polonica, 46, 99– 112. 57

38. Gao K.−Q. and Shubin N.H. (2001). Late Jurassic salamanders from northern China. Nature, 410, 574– 577. 39. Gao K. and Shubin N.H. (2003). Earliest known crown- group salamanders. Nature, 422, 424–428. 40. Gao K.-Q. and Shubin N.H. (2012). Late Jurassic salamandroid from western Liaoning, China. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 109, 5767–5772. 41. Gao K.-Q., Chen J. and Jia J. (2013). Taxonomic diversity, stratigraphic range, and exceptional preservation of Juro-Cretaceous salamanders from northern China. Canadian Journal of Earth Sciences, 50, 255–267. 42. Gardner J.D. (2001). Monophyly and affinities of albanerpetontid amphibians (Temnospondyli; Lissamphibia). Zoological Journal of the Linnean Society, 131, 309–352. 43. Gardner J.D., Averianov A.O. (1998) Albanerpetontid amphibians from Middle Asia. Acta Palaeontologica Polonica, 43, 453–467. 44. Gardner J.D. and DeMar D.G. Jr. (2013). Mesozoic and Paleocene lissamphibian assemblages of North America: a comprehensive review. In: Gardner J.D. and Nydam R.L. 58

(Eds.). Mesozoic and Cenozoic Lissamphibian and Squamate Assemblages of Laurasia. Palaeobiodiversity and Palaeoenvironments, 93, 459–515. 45. Hecht M.K. and Estes R.D. (1960). Fossil amphibians from Quarry Nine. Postilla, 46, 1–19. 46. Heiss E., Natchev N., Gumpenberger M., Weissenbacher A., and Van Wassenbergh S. (2013). Biomechanics and hydrodynamics of prey capture in the Chinese giant salamander reveal a high-performance jaw-powered suction feeding mechanism. The Royal Society Interface, 10, 20121028, DOI: 10.1098/rsif.2012.1028 47. Janis C.M., Devlin K., Warren D.E., and Witzmann F. (2012). Dermal bone in early tetrapods: a palaeophysiological hypothesis of adaptation for terrestrial acidosis. Proceedings of the Royal Society London Britain, 279, 3035–3040. 48. Jia J. and Gao K.-Q. (2016) A New basal salamandroid (Amphibia, Urodela) from the Late Jurassic of Qinglong, Hebei Province, China. PLoS ONE, 11, e0153834, DOI: 10.1371/journal. pone.0153834 49. Kielan-Jaworowska Z., Cifelli R.L. and Luo Z.-X. (2004). Mammals from the age of dinosaurs: origins, Evolution, 59

and Structure. New York, Columbia University Press, 630 pp. 50. Lebedkina N.S. (2004). Evolution of the Amphibian Skull. Sofia, Pensoft Publishers, 265 pp. 51. Leshchinsky S.V., Averianov A.O., Faingerts A.V., Skutchas P.P., and Rezvyi A.S. (2003). A new locality of early cretaceous mammals in western Siberia. Doklady Biological Sciences, 391, 349–352. 52. Leshchinskiy S.V., Voronkevich A.V., Fayngertz A.V.,Maschenko E.N., Lopatin A.V. and Averianov A.O. (2001). Early Cretaceous vertebrate locality Shestakovo, Western Siberia, Russia: a refugium for Jurassic relicts? Journal of Vertebrate Paleontology, 21(suppl), 73A. 53. Maddin H.C., Jenkins F.A. Jr., and Anderson J.S. (2012). The braincase of Eocaecilia micropodia (Lissamphibia, Gymnophiona) and the origin of caecilians. PLoS ONE, 7, e50743, DOI: 10.1371/journal.pone. 0050743 54. Maisch M.W., Matzke A.T., Pfretzschner H.-U., Ye J. and Sun G. (2001). The fossil vertebrate faunas of the Toutunhe and Qigu formations of the Southern Junggar Basin and their biostratigraphical and paleoecological implications. In: G. Sun, V. Mosbrugger, A.R. Ashraf and Y.D. Wang (Eds.). The advanced study of prehistory life 60

and geology of Junggar Basin, Xinjiang, China. Proceeding of the Sino-German cooperation symposium on the prehistory life and geology of Junggar Basin, Xinjiang, China. Urumqi, pp. 83–94. 55. Maisch M.W., Matzke A.T., Pfretzschner H.-U., Sun G., Stöhr H. and Grossmann F. (2003). Fossil vertebrates from the Middle and Upper Jurassic of the southern Junggar Basin (NW China) – results of the Sino-German expeditions 1999–2000. Neues Jahrbuch für Geologie und Paläontologie, Monatshefte, 2003, 297–313. 56. Marjanović D., Laurin M. (2008). A reevaluation of the evidence supporting an unorthodox hypothesis on the origin of extant amphibians. Contributions to Zoology, 77, 149–199. 57. Marjanović D. and Laurin M. (2009). The origin(s) of modern amphibians: a commentary. Evolutionary Biology, 36, 336–338. 58. Marjanović D. and Witzmann F. (2015). An extremely peramorphic newt (Urodela: Salamandridae: Pleurodelini) from the Latest Oligocene of Germany, and a new phylogenetic analysis of extant and extinct salamandrids. PLoS ONE, 10, e0137068, DOI: 10.1371/journal.pone.0137068. 61

59. Milner A.R. (1983). The biogeography of salamanders in the Mesozoic and Early Caenozoic: a cladistic−vicariance model. In: Sims R.W., Price J.H., and Whalley P.E.S. (Eds.). Evolution, Time and Space: the Emergence of the Biosphere, Systematics Association Special, 23, 431–468. 60. Milner A.R. (1993). The Paleozoic relatives of lissamphibians. Herpetological Monographs, 6, 8–27. 61. Milner A.R. (2000). Mesozoic and Tertiary Caudata and Albanerpetontidae. In: Heatwole H., Carroll R.L. (Eds.). Amphibian Biology, Vol 4. Palaeontology: The Evolutionary History of Amphibians. Chipping Norton, Surrey Beatty and Sons, 1412–1444. 62. Nesov L.A. (1988). Late Mesozoic amphibians and lizards of Soviet Middle Asia. Acta Zoologica Cracoviensia, 31, 475–486. 63. Nesov L.A. (1992). New salamanders from the Upper Jurassic Morrison Fm. of Dinosaur National Monument. In: Santucci V.L. (Ed.). National Park Service Paleontological Research Abstract Volume, 3rd Fossil Resources Conference, Fossil Butte National Monument, Wyoming, 30 pp. 64. Ruta M. and Coates M.I. (2007). Dates, nodes and character conflict: addressing the lissamphibian origin 62

problem. Journal of Systematic Palaeontology, 5, 67– 122. 65. Sánchez-Hernández B., Benton M.J. and Naish D. (2007). Dinosaurs and other fossil vertebrates from the Late Jurassic and Early Cretaceous of the Galve area, NE Spain. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology, 249, 180–215. 66. Schoch R.R. (2001). Can metamorphosis be recognized in Paleozoic amphibians? Neues Jahrbuch für Geologie und Paläontologie Abhandlungen, 220, 335–367. 67. Schoch R.R. (2002). The evolution of metamorphosis in temnospondyls. Lethaia, 35, 309–327. 68. Schoch R.R. (2009). Evolution of life cycles in early amphibians. Annual Review of Earth and Planetary Sciences, 37, 135–162. 69. Schoch R.R. (2014). Amphibian skull evolution: The developmental and functional context of simplification, bone loss and heterotopy. Journal of Experimental Zoology, Part B, Molecular and Developmental Evolution 322, 1–12. 70. Schoch R.R. and Carroll R.L. (2003). Ontogenetic evidence for the Paleozoic ancestry of salamanders. Evolution and Development, 5, 314–324. 63

71. Schoch R.R. and Milner A.R. (2008). The intrarelationships and evolutionary history of the temnospondyl family Branchiosauridae. Systematic Palaeontology, 6, 409–431. 72. Shevchuk O., Slater S.M., Vajda V. (2018). Palynology of Jurassic (Bathonian) sediments from Donbas, northeast Ukraine. Palaeobiodiversity and Palaeoenvironments, DOI 10.1007/s12549-017-0310-3 (open access) 73. Shishkin M.A. (2000). Mesozoic amphibians from Mongolia and the Central Asiatic republics. In: Benton M.J., Shishkin M.A., Unwin D.M. and Kurochkin E.N. (Eds.). The Age of Dinosaurs in Russia and Mongolia. Cambridge, Cambridge University Press, 297–308. 74. Sigurdsen T. (2008). The otic region of Doleserpeton (Temnospondyli) and its implications for the evolutionary origin of frogs. Zoological Journal of the Linnean Society, 154, 738–751. 75. Sigurdsen T. and Green D.M. (2011). The origin of modern amphibians: a reevaluation. Zoological Journal of the Linnean Society, 162,457–469. 76. Skutschas P.P. (2006). Mesozoic amphibians from Siberia, Russia. In: Barrett P.M. and Evans S.E. (Eds.). 9th International Symposium on Mesozoic Terrestrial 64

Ecosystems and Biota, Abstracts and Proceedings Volume, 123–126. 77. Skutschas P.P. (2007). New specimens of albanerpetontid amphibians from the Upper Cretaceous of Uzbekistan. Acta Palaeontologica Polonica, 52, 819– 821. 78. Skutschas P.P. (2009). Re-evaluation of Mynbulakia Nesov, 1981 (Lissamphibia: Caudata) and description of a new salamander genus from the Late Cretaceous Uzbekistan. Journal of Vertebrate Paleontology, 29, 659– 664. 79. Skutschas P.P. (2013). Mesozoic salamanders and albanerpetontids of Middle Asia, Kazakhstan, and Siberia. Palaeobiodiversity and Palaeoenvironments, 93, 441–457. 80. Skutschas P.P. (2014). Kiyatriton leshchinskiyi Averianov et Voronkevich, 2001, a crown-group salamander from the Lower Cretaceous of Western Siberia, Russia. Cretaceous Research, 51, 88–94. 81. Skutschas P.P. (2016a). A new crown-group salamander from the Middle Jurassic of Western Siberia, Russia. Palaeobiodiversity and Palaeoenvironments, 96, 41–48. 65

82. Skutschas P.P. (2016b). A relict stem salamander: Evidence from the Early Cretaceous of Siberia. Acta Palaeontologica Polonica, 61, 119–123. 83. Skutschas P.P. and Baleeva N.V. (2012). The spinal cord supports of vertebrae in the crown-group salamanders (Caudata, Urodela). Journal of Morphology, 273, 1031– 1041. 84. Skutschas P.P. and Boitsova E.A. (2017). Histology of sculptured cranial dermal bones of the stem salamander Kokartus honorarius (Amphibia: Caudata) from the Middle Jurassic of Kyrgyzstan. Historical Biology, 29, 423–429. 85. Skutschas P.P. and Gubin Y.M. (2012). A new salamander from the late Paleocene–early Eocene of Ukraine. Acta Palaeontologica Polonica, 57, 135–148. 86. Skutschas P.P. and Kolchanov V.V. (2017). Anurans (Amphibia: Anura) from the Upper Cretaceous (Santonian–lower Campanian) Bostobe Formation of Northeastern Aral Sea Region, Kazakhstan. Palaeoworld, 26, 202–208. 87. Skutschas P.P., Kolchanov V.V., Boitsova E.A. and Kuzmin I.T. (in press). Osseous anomalies of the cryptobranchid 66

Eoscapherpeton asiaticum (Amphibia: Caudata) from the Late Cretaceous of Uzbekistan. Fossil Record. 88. Skutschas P.P. and Krasnolutskii S.A. (2011). A new genus and species of basal salamanders from the Middle Jurassic of Western Siberia, Russia. Proceedings of the Zoological Institute RAS, 315, 167–175. 89. Skutschas P.P. and Martin T. (2011). Cranial anatomy of the stem salamander Kokartus honorarius (Amphibia: Caudata) from the Middle Jurassic of Kyrgyzstan. Zoological Journal of the Linnean Society, 161, 816–838. 90. Skutschas P.P., Martin T., and Krasnolutskii S.A. (2016). First Jurassic frog from Siberia, Russia. Journal of Vertebrate Paleontology, e1101376 (3 pages), DOI: 10.1080/02724634.2016.1101376 91. Skutschas P.P., Martin T. and Sun Ge (2009). The co- occurrence of non-lissamphibian temnospondyls and salamanders in the Late Jurassic of the southern Junggar Basin (Xinjiang Autonomous Region, NW China). Proceedings of the Zoological Institute RAS, 313, 143– 148. 92. Skutschas P.P. and Stein K. (2015). Long bone histology of the stem salamander Kokartus honorarius (Amphibia: 67

Caudata) from the Middle Jurassic of Kyrgyzstan. Journal of Anatomy, 226, 334–347. 93. Skutschas P.P. and Vitenko D.D. (2015). On a record of choristoderes (Diapsida, Choristodera) from the Lower Cretaceous of Western Siberia. Paleontological Journal, 49, 507–511. 94. Skutschas P.P. and Vitenko D.D. (2017). Early Cretaceous choristoderes (Diapsida, Choristodera) from Siberia, Russia. Cretaceous Research, 77, 79–92. 95. Vieites D.R., Min M.S. and Wake D. (2007). Rapid diversification and dispersal during global warming periods by plethodontid salamanders. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 104, 19903–19907. 96. Wang Y. (2000). A new salamander (Amphibia: Caudata) from the Early Cretaceous Jehol Biota. Vertebrata PalAsiatica, 38, 100–103. [In Chinese with English abstract.]. 97. Wang Y. (2004). A new Mesozoic caudate (Liaoxitriton daohugouensis sp. nov.) from Inner Mongolia, China. Chinese Science Bulletin, 49, 858–860. 68

98. Wang Y. and Evans S. E. (2006). A new short-bodied salamander from the Upper Jurassic/Lower Cretaceous of China. Acta Palaeontologica Polonica, 51, 127–130. 99. Wiechmann M.F. (2000). The albanerpetontids from the Guimarota mine. In: Martin T. and Krebs B. (Eds.). Guimarota: a Jurassic Ecosystem. Munich, Verlag Dr. Friedrich, Pfeil, 51–54. 100. Wiens J.J. and Hoverman J.T. (2008). Digit reduction, body size, and paedomorphosis in salamanders. Evolution and Development, 10, 449–463. 101. Witzmann F. (2009). Comparative histology of sculptured dermal bones in basal tetrapods, and the implications for the soft tissue dermis. Palaeodiversity, 2, 233–270. 102. Zhang L.-J. and Fan G.-Q. (2001). Voldotriton [sic] sinensis sp. nov.—a new species of Mesozoic salmander [sic]. Land and Resources, 2, 44–47. [In Chinese with English title.]. 103. Zhang P. and Wake D.B. (2009). Higher-level salamander relationships and divergence dates inferred from complete mitochondrial genomes. Molecular Phylogenetics and Evolution, 53, 492–508. 69

104. Zhou Z., Fortuny J., Marcé-Nogué J., Skutschas P.P. (2017). Cranial biomechanics in basal urodeles: the Siberian salamander (Salamandrella keyserlingii) and itsevolutionary and developmental implications. Scientific Reports, 7, 10174, DOI: 10.1038/s41598-017- 10553-1

70

SAINT PETERSBURG STATE UNIVERSITY

Manuscript

Pavel P. Skutschas

Early stages in the evolution of salamanders (Lissamphibia, Caudata) and the transition from stem- to crown-group salamanders

Specialty 03.02.04 – ZOOLOGY

A DISSERTATION SUBMITTED FOR THE DEGREE OF DOCTOR OF BIOLOGICAL SCIENCES

Saint Petersburg – 2018 72

Content

Introduction…………………………………………………………………………….….. 73

Chapter 1. Morphological features of Caudata…………………….……… 80

Chapter 2. Stem-group salamanders…………………………………………… 83

Chapter 3. Stem salamanders and the origin of the Caudata………. 94

Chapter 4. The origin of the modern (= crown-group; Urodela) salamanders……………………………………………………………………………….. 99

Chapter 5. Salamanders in the Mesozoic faunas: evolutionary and palaeobiogeographical aspects…………………………………………….. 105

5.1. The Middle Jurassic faunal homogeneity……………… 105

5.2. The Jurassic co-occurrence of non-lissamphibian temnospondyls and salamanders……………………………….. 106

5.3. Early Cretaceous Siberian refugium for Jurassic vertebrates…………………………………………………………………. 108

5.4. Late Cretaceous Asiatic record of salamanders…….. 110

Conclusions…………………………………………………………………………………. 113

Acknowledgements…………………………………………………………………….. 116

References………………………………………………………………………………….. 117 73

Introduction

Salamanders (Caudata) are one of three living clades of lissamphibians. They are characterized by a superficially primitive external morphology (i.e. well-developed tail and fore and hindlimbs limbs of nearly equal size) and predominantly Laurasian distribution (e.g. Milner 2000). The first salamanders appear in the fossil record in the Middle Jurassic (Bathonian) and they are represented by taxa of varying grades of evolution (namely both stem and crown salamanders), some of which may co-occur at the same localities (Evans et al. 1988; Nesov 1988; Evans and Waldman 1996; Milner 2000; Skutschas 2016a). The members of the two major modern salamander crown clades (Cryptobranchoidea (= Cryptobranchiformes in Milner 2000) and Salamandroidea (= Salamandriformes in Milner 2000)) appear in the fossil record during the Middle–Late Jurassic (Evans et al. 2005; Gao and Shubin 2003, 2012; Gao et al. 2013; Jia and Gao 2016). After their first appearance, salamanders underwent several major episodes of diversification and dispersal (Milner 1983, 2000; Duellman and Trueb 1986), the last two taking place during the Late Cretaceous and the Paleocene–Eocene thermal maximum (Vieites et al. 2007). 74

The origin of salamanders (as well as origin of the more inclusive Lissamphibia: salamanders, frogs, caecilians and extinct albanerpetontids) is one of the most controversial questions in vertebrate evolution. Most morphological and paleontological studies of modern and fossil amphibians support the hypothesis that salamanders and frogs are sister lineages and together these taxa constitute the monophyletic Batrachia (e.g. Ruta and Coates 2007; Anderson et al. 2008; Marjanović and Laurin 2008; Sigurdsen and Green 2011; Skutschas and Martin 2011). Recent studies also support the origin of Lissamphibia (or at least Batrachia) within the temnospondyl clade Dissorophoidea (e.g. Ruta and Coates 2007; Anderson et al. 2008; Skutschas and Martin 2011; Maddin et al. 2012; for an alternative opinion see Marjanović and Laurin 2008, 2009).

Our knowledge of the early stages of salamander evolution and the origin of modern salamander groups is hampered by the scarcity of fossil material, especially for Jurassic basal stem salamanders (Milner 2000). Recent discoveries of stem and crown salamanders in Jurassic and Cretaceous deposits (including findings in Middle Asia, Kazakhstan and Siberia studied by myself) are starting to fill geographic, temporal, taxonomic and anatomic gaps in the fossil record for salamanders and, thus, are improving our understanding of some aspects of their early 75 evolution. Nevertheless, we still know relatively little about Mesozoic salamanders, and this situation will not improve significantly until new localities and specimens are discovered and “key salamander fossils and taxa” (e.g. Karaurus and most other stem salamanders) are studied and described in detail.

Figure 1. Stratigraphic correlation chart for Mesozoic formations in Middle Asia, Kazakhstan and Siberia containing salamander remains. Correlations are based on Averianov and Sues (2012). 76

The main focus of my studies is on salamander fossils and taxa from the Mesozoic deposits in Middle Asia, Kazakhstan and Siberia (Figs.1, 2). Middle Asia (a region that encompasses Kyrgyzstan, Tajikistan, Turkmenistan and Uzbekistan), Kazakhstan and Siberia together comprise a huge Asiatic territory that contains widely distributed Mesozoic terrestrial deposits (Nesov 1997). Twelve geological formations in this territory contain salamander remains (six in Middle Asia, two in Siberia and four in Kazakhstan). Mesozoic salamanders from these regions are of particular interest for following reasons: (1) Jurassic salamanders from Middle Asia, Siberia and Kazakhstan are among the geologically oldest salamanders in the fossil record; (2) the only records of Late Cretaceous salamanders in Asia are from Middle Asia and Kazakhstan; (3) in Western Siberia, Middle Jurassic and Lower Cretaceous vertebrate localities containing salamander remains provide the opportunity to trace the regional evolutional history of salamanders during an approximately 40-million-year interval; and (4) in Middle Asia and Kazakhstan, a well-documented sequence of the Upper Cretaceous terrestrial deposits (from Cenomanian to Campanian) containing salamander remains provides the opportunity to trace the regional evolutional history of salamanders during an approximately 20-million-year interval. 77

Figure 2. Map showing principal Mesozoic salamander localities in Middle Asia, Kazakhstan and Siberia. Inset Map of central and northern portions of Asian continent depicting territory of Middle Asia in light grey, Kazakhstan in medium grey, and Siberia in dark grey. 1 Khodzhakul (Khodzhakul Formation, Cenomanian), Middle Asia, Uzbekistan. 2 Itemir (Dzharakuduk Formation, Cenomanian), Dzharakuduk (Bissekty Formation, Turonian) and Aitym (Aitym Formation, Coniacian–Santonian), all Middle Asia, Uzbekistan. 3 Tulkeli (Zhirkindek Formation, Turonian), Kazakhstan. 4 Shakh-Shakh and Baybishe (Bostobe Formation, Santonian–early Campanian), both Kazakhstan. 5 “Grey Mesa” (= Alymtau 1) (Darbasa Formation, Campanian), Kazakhstan. 6 Mikhailovka (Karabastau Formation, Kimmeridgian), Kazakhstan. 7 Kansai (Yalovach Formation, Santonian), Middle Asia, Tajikistan. 8 Kyzylsu 1, Kugart 1 and Nichke 1 (lower part of Balabansai Formation, Bathonian), all Middle Asia, Kyrgyzstan. 9 Shestakovo (Ilek Formation, Aptian–Albian), Siberia, Russia. 10 Berezovsk Quarry (Itat Formation, Bathonian), Siberia, Russia. 78

As a complement to my research on salamanders from Mesozoic deposits in Middle Asia, Kazakhstan and Siberia (Averianov et al. 2008; Skutschas 2009, 2013, 2014, 2016a, b; Skutschas and Krasnolutskii 2011; Skutschas and Martin 2011; Skutschas and Stein 2015; Skutschas and Boitsova 2017), I also have conducted research on the vertebral and skull morphology of salamanders (Skutschas and Baleeva 2012; Zhou et al. 2017), pathologies of Late Cretaceous salamanders (Skutschas et al. in press), Paleogene salamanders and relationships among main clades of crown salamanders (Skutschas and Gubin 2012), and the composition and evolution of the amphibian component of terrestrial vertebrate faunas in Asia (Leshchinsky et al. 2003; Skutschas 2007; Skutschas et al. 2009, 2016; Averianov et al. 2015a, b, 2016a, b; Skutschas and Kolchanov 2017). Collectively, these studies have provided new insights into various aspects of the evolutionary history of salamanders. The main methods used in my studies include (1) classical morphological description, (2) microCT (X-ray computed microtomography) and (3) histological analysis for documenting and interpreting morphology and histology, as well as (4) cladistic analysis for elucidating phylogenetic relationships of studied salamander taxa.

The main aim of my research program is to illuminate the early evolutionary history of salamanders (particularly Jurassic– 79

Cretaceous stem and crown salamanders from Middle Asia, Kazakhstan and Siberia). In addition to providing insights into the taxonomy, paleobiogeography and paleobiology of Mesozoic salamanders, my research also has implications for understanding salamander origins and the transition from stem- group to crown-group salamanders. 80

Chapter 1.

Morphological features of Caudata

Salamanders are characterized by the following unique combination of skeletal features: pedicellate and bicuspid teeth (non-pedicellate and monocuspid in some neotenic salamanders, including stem salamander taxa); a shortened anterior ramus of the pterygoid that is free of bony contacts anteriorly (elongated anterior ramus of the pterygoid in some neotenic salamanders); absence of palatine (present in some neotenic salamanders); parietal-squamosal contact (absent in some advanced salamanders); absence of denticles on parasphenoid; one scapulocoracoid ossification (separate scapula and coracoid ossification in modern sirenid salamanders); bicipital rib-bearers (closely appressed or unicipital in some salamanders); an intercotylar tubercle (= tuberculum interglenoideum) on the atlas (reduced in some salamanders); spinal cord supports (= bony thickenings that extend into the vertebral canal of vertebrae); femur bearing prominent trochanteric crest and trochanter (trochanteric crest reduced in some salamanders); basale commune (combined distal tarsals 1 and 2) in hindfoot (e.g. Milner 2000; Gardner 2001; Anderson et al. 2008; Skutschas and Martin 2011; Skutschas and Baleeva 2012; Fig. 3). 81

Additionally, salamanders are characterized by their simplified skulls, by the loss of several bones that are variously retained in other lissamphibians (e.g. clavicles, cleithra), and by specific ossification sequences for cranial and limb bones (Milner 2000; Fröbisch et al. 2007; Fröbisch and Shubin 2011; Schoch 2014; Fig. 3).

Figure 3. 3D reconstruction of the skull of the primitive modern crown salamander Salamandrella keyserlingii (from Zhou et al. 2017). (A) In dorsal, (B) ventral, (C) posterior, (D) right lateral and (E) right anterolateral views. Note the simplified skull (many bones are absent, e.g. palatine), shortened anterior ramus of the pterygoid, parietal- squamosal contact and absence of denticles on parasphenoid. Abbreviations: adf anterodorsal fenestra, ag angular, amf anteromedial fenestra, d dentary, exo-o opisthotic-exoccipital, f frontal, l lacrimal, m 82 maxilla, mf median fontanelle, n nasal, o orbitosphenoid, p parietal, pa prearticular, pf prefrontal, pm premaxilla, po prootic, ps parasphenoid, pt pterygoid, q quadrate, sm septomaxilla, sq squamosal, st stapes, v vomer. Scale bar 5 mm. 83

Chapter 2.

Stem-group salamanders

As the most basal and primitive members, stem salamanders are critical for discussing the origin of salamanders and for documenting character states and patterns of character state transformations within Caudata. Stem salamanders include the following: Kokartus Nesov, 1988 from the Middle Jurassic (Bathonian) of Kyrgyzstan; Marmorerpeton Evans, Milner, and Mussett, 1988 and “Kirtlington salamander A” (sensu Evans and Milner 1994), both from the Middle Jurassic (Bathonian) of Great Britain; and Urupia Skutschas and Krasnolutskii, 2011 and “Berezovsk salamander A” (sensu Skutschas 2013), both from the Middle Jurassic (Bathonian) of Russia (Evans et al. 1988, Nesov 1988; Evans and Milner 1994; Evans and Waldman 1996; Milner 2000; Skutschas and Krasnolutskii 2011; Skutschas and Martin 2011; Skutschas 2013, 2016a; Fig. 4). The next youngest stem salamanders date from the Late Jurassic. These include two Kimmeridgian occurrences, namely Karaurus Ivachnenko, 1978 from the Karabastau Formation in Kazakhstan and “cf. Marmorerpeton” (sensu Wiechmann 2000) from Portugal (Ivachnenko 1978; Milner 2000; Wiechmann 2000), plus a possible stem salamander from the Kimmeridgian–early 84

Tithonian (Morrison Formation) of the USA (Nesov 1992; Evans and Milner 1993; Gardner and DeMar 2013). Outside China, all Bathonian vertebrate assemblages containing salamanders are dominated by stem-group salamanders but later, at the end of the Middle Jurassic and into the Late Jurassic, crown-group salamanders became the dominant salamander component in vertebrate assemblages everywhere. Except for a possible stem salamander in the Early Cretaceous of North America (Gardner and DeMar 2013), there has been no unequivocal evidence of stem salamanders in post Jurassic deposits, and it was suggested they became extinct before the Jurassic-Cretaceous boundary (Skutschas 2013). In 2016, the fragmentary trunk vertebra of a stem salamander from the Lower Cretaceous (Aptian–Albian) deposits at Shestakovo in Western Siberia was described (Skutschas 2016b). That discovery is the first conclusive evidence that the most basal salamanders survived beyond the Jurassic- Cretaceous boundary and co-existed with crown-group salamanders during approximately the first 40 million years of the known history of salamanders (Fig. 4). 85

Figure 4. Calibrated cladogram showing the salamander relationships and temporal occurrence of key fossil salamander taxa. Modified from Gao and Shubin 2012.

Stem salamanders are characterized by a mixture of plesiomorphic morphological and histological features and derived characters shared with crown-group salamanders. The plesiomorphic features include: sculptured dorsal portion of the 86 squamosal extends over the otic capsule and contacts the parietal; quadratojugal present; vomerine tooth rows parallel to the maxillary arcade; internal carotid foramen on lateral process of parasphenoid present; exoccipital not fused with the opisthotic; occiput not projecting beyond the skull roof; stapes robust and perforate; ossified pair of hypobranchials; atlas and other vertebrae sculptured and lacking spinal nerve foramina; amphicoelous post-atlantal vertebrae lacking basapophyses and spinal nerve foramina; ribs bicapitate; complex strap-like glenoid and supraglenoid foramen present in scapulocoracoid (Skutschas and Martin 2011; Fig. 5).

Figure 5. Skull reconstruction of the stem salamander Kokartus honorarius (from Skutschas and Martin 2011). Abbreviations: f frontal; n nasal; p parietal; pm premaxilla; ps parasphenoid; pt pterygoid; sq squamosal; stp supratemporal. 87

The dermal bone histology of stem salamanders (as described for Kokartus) is similar to that of basal crown-group tetrapods (e.g. temnospondyls, lepospondyls and seymouriamorphs) in the following features: dermal bones have three distinct layers (an external cortex that bears sculpture, a middle cancellous region and a compact internal cortex (=“diploë structure”)); the cancellous middle region occupies a larger space than the compact external and internal cortices; active remodelling results in formation of numerous erosion bays and secondary osteons; high number of vascular canals arranged in a dense vascular network (= ‘rete vasculosum’); and primary bone matrix dominated by parallel-fibred bone (Skutschas and Boitsova 2017; Fig. 6).

Figure 6. Microanatomy of a dermal skull roof bone (squamosal?) of the stem salamander Kokartus honorarius (from Skutschas and Boitsova 88

2017). Histological image (A) under crossed plane polarized light with lambda waveplate and interpretative sketches (B and C). Note numerous erosion bays and secondary osteons are indicative of active remodelling. Abbreviations: eb erosion bay, oc osteocyte lacunae, pb primary bone, pvc primary vascular canal, sb secondary bone, so secondary osteon.

Histological analysis of the long bones of the stem salamander Kokartus demonstrate a significant histological maturation during ontogeny, expressed by the progressive appearance of longitudinally oriented primary vascular canals, primary osteons, growth marks and remodelling of primary bone tissues, as well as progressive resorption of calcified cartilage, formation of endochondral bone and development of cartilaginous to bony trabeculae in the epiphyses (Skutschas and Stein 2015). Apart from the presence of secondary osteons, the long bone histology of Kokartus is similar to that of miniaturized temnospondyls, other Jurassic stem salamanders (de Buffrénil et al. 2015), miniaturized seymouriamorphs and modern crown-group salamanders.

Among stem salamander taxa, Kokartus is closely related to Karaurus and together these taxa constitute the monophyletic 89

Karauridae (Skutschas and Martin 2011; Fig. 4). Synapomorphies of the Karauridae include: a characteristic pattern of sculpture on the skull roof (composed of tubercles and short ridges); presence of a postorbital projection; and parasphenoid indented with a rounded anterior incisure forming posterior border of a large intervomerine fontanelle. As currently known, other stem salamanders do not share these characters with Kokartus and Karaurus and, therefore, are not included in Karauridae. The relationships of karaurids to other stem group salamanders are uncertain, because there is limited information about the anatomy of most non-karaurid taxa (Skutschas and Martin 2011).

Stem salamanders were rather large salamanders compared with Jurassic and Early Cretaceous crown-group taxa (skull length about 40–50 mm in stem salamanders vs. about 20 mm in the most of early crown-group salamanders). In extant salamanders, large body size correlates with obligate neoteny and neotenic salamanders (e.g. cryptobranchids, sirenids, amphiumids) are usually larger than their transforming relatives (Wiens and Hoverman 2008; Bonett et al. 2009; Browne et al. 2012). Thus, the large size of stem salamanders can also be explained by their presumable obligatory neotenic nature (Skutschas and Martin 2011; Fig. 7). Besides their large size, the neotenic nature of stem salamanders is supported by several morphological (ossified 90 hypobranchials 1 and 2, tooth-bearing coronoid bones, non- pedicellate teeth, and transverse processes on the atlas) and histological (Katschenko’s Line in dia- and metaphyseal regions and a layer of calcified cartilage in the diaphyseal region of long bones) features (Skutschas and Martin 2011; de Buffrénil et al. 2015; Skutschas and Stein 2015; Skutschas and Boitsova 2017).

Figure 7. Reconstruction of the stem salamander Kokartus honorarius as a large neotenic salamander (from Skutschas and Martin 2011). Drawn by V. N. Glinskiy. 91

Gao and Shubin (2001) proposed that neoteny occurred early in salamander evolution and independently in different Mesozoic and Recent salamander groups. Neoteny was present in dissorophoid temnospondyls, e.g. branchiosaurids (Schoch 2009), which are probably closely related to the Caudata (Carroll 2007), in stem salamanders, and in most of the early crown- group salamanders. This pattern of distribution could indicate that neoteny was the original life strategy of salamanders and later the reversal to terrestriality and a biphasic life cycle occurred independently in different groups of salamanders (Skutschas and Martin 2011).

By comparison with living, suction feeding crown salamanders (e.g. Elwood and Cundall 1994; Heiss et al. 2013), the combination of large size (characteristic feature of all stem salamander taxa), a wide skull, and a well-developed marginal and palatal dentition (known mostly in Karauridae) in stem salamanders indirectly indicates that these salamanders used suction feeding to consume small fishes and invertebrates rather than filter-feeding for plankton (as inferred for branchiosaurids; e.g. Schoch 2001, 2002; Schoch and Milner 2008). The well- developed marginal and palatal dentition of Kokartus was probably an important feature for grasping and holding prey 92 animals such as actinopterygians with thick ganoid scales during the suction feeding process (Skutschas and Martin 2011).

According to the recent hypothesis by Janis et al. (2012), dermal bone in extinct early tetrapods (like in modern taxa) played an important role as a buffer for CO2 and metabolic acids. The main function of the dermal bone sculpture associated with strong vascularisation was to buffer CO2-induced acidosis and/or lactic acidosis induced by periods of anaerobic activity, thus allowing these animals to maintain homoeostasis for longer periods of time while on land (Janis et al. 2012). Sculpture on dermal bones was well developed and pronounced in early terrestrial tetrapods, whereas it was reduced or lost in later terrestrial tetrapods that had efficient costal ventilation of their lungs (amniotes) and in terrestrial, small-sized stem lissamphibians that used their skin for supplemental gas exchange (Janis et al. 2012). On the other hand, the dermal bone sculpture was pronounced in some aquatic and, presumably, bottom-dwelling taxa (e.g. plagiosaurids, colosteids and baphetids); in these taxa dermal sculpture could be additional ballast weight or a specialization for hypercapnic or hypoxic aquatic environments (Janis et al. 2012). 93

Pronounced dermal bone sculpture is characteristic for stem salamanders (Skutschas and Boitsova 2017). Stem salamanders lacked a heavily ossified skeleton characterized by osteosclerosis or pachyostosis in their bones (vs. a heavily ossified skeleton with well-developed osteosclerosis or pachyostosis in less agile, bottom-dwelling taxa, e.g. plagiosaurid temnospondyls, Witzmann 2009). Instead, dermal bones in stem salamanders were relatively lightly built (known for Kokartus) and the cancellous middle region had large erosion bays; these kinds of dermal bone are typical for agile predators (e.g. temnospondyl Archegosaurus, Witzmann 2009). The combination of features mentioned above suggests that stem salamanders were not ambush-style, bottom-dwelling predators and their dermal bone sculpture was not additional ballast weight. If the hypothesis by Janis et al. (2012) is correct, then the dermal bone sculpture in stem salamanders most likely was a buffer for CO2 and metabolic acids for animals that lived in hypercapnic or hypoxic aquatic environments (Skutschas and Boitsova 2017). 94

Chapter 3.

Stem salamanders and the origin of the Caudata

Most recent phylogenetic analyses support an origin for the Batrachia (salamanders, frogs) and Albanerpetontidae or for all modern amphibian groups (salamanders, frogs, and caecilians) and Albanerpetontidae from miniaturized dissorophoid temnospondyls (Anderson 2007; Ruta and Coates 2007; Anderson et al. 2008; Skutschas and Martin 2011; Maddin et al. 2012; for an alternative opinion see Marjanović and Laurin 2008, 2009). Anderson et al. (2008) described the new amphibamid temnospondyl Gerobatrachus from the Early Permian of the USA, which they interpreted as the immediate sister taxon to Batrachia. According to Anderson et al. (2008), this taxon is a nearly perfectly intermediate between derived amphibamid temnospondyls (e.g. Amphibamus, Doleserpeton) and modern batrachians. Gerobatrachus shows a mosaic pattern of salamander and frog characters and, additionally, shares with Caudata the presence of an intercotylar tubercle (= tuberculum interglenoideum) on the atlas and a basale commune in the pes (Anderson 2008; Anderson et al. 2008). The placement of the Early Permian Gerobatrachus as the sister taxon to Batrachia indicates that the divergence between frogs and salamanders 95 took place after the Early Permian, possibly by the Middle Permian (Anderson et al. 2008). The comprehensive phylogenetic analyses of dissorophoid amphibians by Fröbisch and Schoch (2009) showed that Branchiosauridae are a monophyletic group nested within a clade of derived amphibamids (including Gerobatrachus) and that amphibamids (as they were previously recognized) are paraphyletic. Branchiosauridae share with salamanders the presence of neoteny and a similar sequence of cranial and limb bone ossification, and have been suggested to be closely related to salamanders (Schoch and Carroll 2003; Carroll 2007; Fröbisch et al. 2007). By contrast, some advanced amphibamids (Amphibamus, Doleserpeton, Gerobatrachus) show several presumably synapomorphic characters with frogs (e.g. large otic notch closely approaching the orbit) and, thus, could be more closely related to frogs than to salamanders (Carroll 2007; Sigurdsen 2008). If salamanders and frogs are considered sister taxa of different groups of amphibamids, the Batrachia must include at least some amphibamids and the divergence between frogs and salamanders must have occurred before the Early Permian.

The morphology of stem salamanders is similar to that of crown- group salamanders in many aspects and, at our current state of 96 knowledge, both groups provide little new information about the origin of Caudata. Karauridae share some features with their possible temnospondyl relatives. For example, the structure of the pterygoid in Kokartus is nearly identical to that of branchiosaurids in having a dentate, strongly arcuate, and anteromedially orientated anterior process, and strikingly differs from that of Gerobatrachus (Anderson et al. 2008; Schoch and Milner 2008). In Karauridae the squamosal element extends over a portion of the otic capsule and strongly resembles the unfused supratemporal and squamosal of larval Branchiosauridae and other amphibamids. The atlas of stem salamanders has an intercotylar tubercle (Averianov et al. 2008) like that of Gerobatrachus. This combination of features does not necessarily support the placement of salamanders as a sister taxon of Branchiosauridae, but indicates that amphibamids (including Branchiosauridae) are the group most closely related to salamanders amongst known non-lissamphibian temnospondyls; this conclusion agrees with the widely accepted hypothesis of a batrachian origin from miniaturized dissorophoid temnospondyls (Milner 1993; Schoch and Carroll 2003; Anderson 2007, 2008; Carroll 2007; Fröbisch et al. 2007; Ruta and Coates 2007; Anderson et al. 2008; Fröbisch and Schoch 2009; Skutschas and Martin 2011; Maddin et al. 2012; Fig. 8). It is clear that 97 amphibamids underwent a process of ‘batrachization’, a mosaic acquisition of batrachian characters in different evolutionary lineages, but according to the data on stem salamanders and frogs available at present and because of the lack of Late Permian–Early Jurassic fossils transitional between batrachians and dissorophoids, we currently cannot narrow down the sister taxon (or taxa) of batrachians amongst amphibamid dissorophoids. 98

Figure 8. Strict consensus of 44 most parsimonious trees showing the position of karaurids (from Skutschas and Martin 2011). Note the batrachian+albanerpetontid origin from miniaturized dissorophoid temnospondyls. 99

Chapter 4.

The origin of the modern (= crown-group; Urodela) salamanders

The presence of the oldest salamander taxa of varying grades of evolution (both stem- and crown-group taxa) in the contemporaneous (Middle Jurassic, Bathonian), but geographical widely separated localities in Western Siberia and Great Britain indicates that the split of Urodela (crown-group salamanders) from stem-group salamanders took place well before the Bathonian (Skutschas 2013); this inference is generally in accordance with divergence times estimated in some other studies (e.g. Zhang and Wake 2009; Gao and Shubin 2012). According to data currently available on the oldest salamanders, those Bathonian vertebrate assemblages containing salamanders are dominated by stem-group salamanders. At the end of the Middle Jurassic and into the Late Jurassic, crown-group salamanders became the dominant salamander component in vertebrate assemblages, and members of the two major modern salamander clades (cryptobranchoids and salamandroids) appear in the fossil record (Evans et al. 2005; Gao and Shubin 2003, 2012; Gao et al. 2013, Skutschas 2013; Jia and Gao 2016). 100

Outside of Western Siberia and Great Britain, unambiguous Middle Jurassic crown salamanders are known from the Daohugou strata in China (Chunerpeton tianyiensis Gao and Shubin, 2003; Jeholotriton paradoxus Wang, 2000; Liaoxitriton daohugouensis Wang, 2004; “Voldotriton” sinensis Zhang and Fan, 2001; Pangerpeton sinensis Wang and Evans, 2006; Fig. 4) (Wang 2000, 2004; Zhang and Fan 2001; Gao and Shubin 2003; Wang and Evans 2006; Gao et al. 2013). Most phylogenetic analyses and morphological studies support cryptobranchoid affinities for Middle Jurassic crown taxa from China and Western Siberia (Jia and Gao 2016).

Crown-group salamanders differ from stem-group salamanders in the following morphological features: absence of pronounced sculpture on the dermal skull roof bones (vs. pronounced sculpture in stem taxa); absence of the sculptured dorsal portion of the squamosal allows the internal adductor musculature to expand onto the dorsal surface of the frontal and parietal (vs. the sculptured dorsal portion of the squamosal precludes this extension by retaining the superficial branch of the adductor mandibulae internus within the adductor chamber and the attachment of the adductor mandibulae internus to the lateral border and ventral ridge of the frontal and parietal portions of the skull roof; spinal nerve foramina fully enclosed by bone in 101 the atlas (vs. spinal nerve foramina are absent in stem taxa); and comparatively lightly built vertebrae (vs. heavily ossified vertebra (= heavily built) in stem taxa) (Milner 2000; Carroll 2007; Skutschas and Martin 2011; Schoch 2014; Skutschas 2016b).

Crown-group salamanders retain the basic pattern of internal organization of their dermal bones (“diploë structure”), but compared with basal crown-group tetrapods and the stem salamander Kokartus honorarius, crown-group salamanders have simplified bone structures (Skutschas and Boitsova 2017). These simplified features include the absence of pronounced external sculpture (weak sculpture may be present in large adults of different salamanders, including the cryptobranchid Eoscapherpeton (Lebedkina 1979; for an English translation of this book, see Lebedkina 2004), personal observations; and pronounced sculpture appears secondarily in pleurodeline salamandrids (Marjanović and Witzmann 2015)); lesser amount of vascularization (non-vascular or poorly vascularized in all lissamphibians (Castanet et al. 2003)); and lesser amount of remodelling (small amount of erosion bays and secondary bone in all lissamphibians (Castanet et al. 2003)) (Skutschas and Boitsova 2017). Similar simplification in long bone histology, such as lower degrees of vascularization and remodelling, also was reported for crown-group salamanders in comparison with K. 102 honorarius (Skutschas and Stein 2015). According to Skutschas and Stein (2015), simplification of the histological structure of long bones in modern salamanders is a derived condition possibly resulting from miniaturization during the transition from stem-group to crown-group salamanders. Similar differences in dermal skull bone histology between K. honorarius and crown- group salamanders (as well as similarities between K. honorarius and the crown-group tetrapods) support the hypothesis (see Skutschas and Stein 2015) that simplification of the histological structure in modern salamanders is a derived feature. In addition to the general histological simplification of bones, pronounced sculpture on the dermal bones also was lost during the transition from stem-group to crown-group salamanders (Skutschas and Boitsova 2017).

According to Schoch (2014), the novel arrangement of adductor musculature in batrachians caused cranial simplification involving both fusion and loss of bones. The process of rearranging adductors and subsequent cranial simplification continued during the transition from stem-group to crown-group salamanders (see morphological differences between crown- and stem-group salamanders above). As with histological simplification, cranial simplification also could be the result of miniaturization during the transition from stem-group to crown- 103 group salamanders. Further cranial simplification (e.g. appearance of fontanelles; bone loss) also continued in modern clades of salamanders, where it may be due to biomechanical optimization and potential reduction of developmental costs (Zhou et al. 2017).

Among extant crown salamander families, the Hynobiidae and Cryptobranchidae are classified in the suborder Cryptobranchoidea, and the remaining families (except for the Sirenidae) in another suborder, Salamandroidea (e.g. Gao and Shubin 2012). Phylogenetic relationships of the Sirenidae remain contentious (Gao and Shubin 2012 and references therein). All Juro-Cretaceous crown-group salamanders have been regarded as either cryptobranchoids or salamandroids (Gao et al. 2013; Skutschas 2013). According to the vicariance model, salamandroids had a Euroamerican origin, cryptobranchoids had an Asian origin, and the dichotomy between the two corresponded to the isolation in the Middle Jurassic of East Asia from Euramerica by the Turgai Straits (Milner 1983, 2000). However, taking into account the more recently recognized presence of salamandroids in the Late Jurassic of Asia (Gao and Shubin 2012; Jia and Gao 2016) and the possible placement of hynobiids and some Chinese Early Cretaceous salamanders as basal salamandroids (Skutschas and Gubin 2012), it may be 104 necessary to invoke a more complex palaeobiogeograpical scenario than the relatively simple vicariance model originally proposed by Milner (1983). 105

Chapter 5.

Salamanders in the Mesozoic faunas: evolutionary and palaeobiogeographical aspects

5.1. The Middle Jurassic faunal homogeneity

The composition of the Bathonian vertebrate assemblage of Western Siberia (Berezovsk Quarry) is generally similar to that of Great Britain (Kirtlington), especially in their salamander, frog and mammalian components (Evans and Milner 1994; Kielan- Jaworowska et al. 2004; Averianov et al. 2010; Skutschas 2013; Skutschas et al. 2016; Averianov et al. 2016b). The salamander component of both assemblages includes two or three taxa of stem salamanders and one taxon of crown salamanders, as follows: stem salamanders Urupia monstrosa and “Berezovsk salamander A” (sensu Skutschas 2013) and the crown salamander Kiyatriton krasnolutskii in Berezovsk Quarry vs. the stem salamanders Marmorerpeton kermacki, M. freemani and “Kirtlington salamander A” (sensu Evans and Milner 1994) and the crown salamander “Kirtlington salamander B” (sensu Evans and Milner 1994) in Kirtlington. This similarity supports the hypothesis (Averianov et al. 2010) that Bathonian vertebrate faunas of Europe and Western Siberia were homogeneous. The duration of this faunal homogeneity is unknown because Late 106

Jurassic vertebrate faunas are unknown in Western Siberia. By the Early Cretaceous, vertebrate faunas of Europe and Western Siberia were different in their composition (see, e.g. Averianov et al. 2006; Sánchez-Hernández et al. 2007), including their salamander components (Skutschas 2013).

Interestingly, a high compositional similarity recently has been recognized from spore-pollen assemblages in Middle Jurassic deposits across Europe and this suggests that floral provincialism was relatively limited (Shevchuk et al. 2018). Together with data on Bathonian vertebrates of Europe and Western Siberia, this new palynological work indicates that extensive, homogenous warm-temperate to sub-tropical ecosystems extended across Europe and Western Siberia during the Middle Jurassic (Shevchuk et al. 2018).

5.2. The Jurassic co-occurrence of non-lissamphibian temnospondyls and salamanders

Jurassic continental vertebrate faunas of Laurasia are characterized by the retention of relic non-lissamphibian temnospondyls which survived the end of the Triassic and the appearance of lissamphibians (salamanders, frogs, caecilians and 107 albanerpetontids). Among Jurassic localities there are sites with a dominance of non-lissamphibian temnospondyls (Shar Teg in Mongolia and some localities in the Junggar Basin), anurans (some levels at Dinosaur National Monument and Garden Park in the western USA), albanerpetontids (Guimarota in Portugal), albanerpetontids and salamanders (Kirtlington in England), and salamanders (Skye in Scotland; Daohugou in Inner Mongolia; Fengshan in Hebei Province, China; and Berezovsk Quarry in Krasnoyarsk Territory, Russia) (Hecht and Estes 1960; Evans et al. 1988, 2005; Shishkin 1991; Evans and Milner 1993; Evans and Waldman 1996; Wiechmann 2000; Gao and Shubin 2001, 2003; Maisch et al. 2001, 2003; Skutschas 2006, 2013, 2016a; Averianov et al. 2008). By contrast, three Jurassic vertebrate faunas are known to contain both late and relic non- lissamphibian temnospondyls and some of the earliest salamanders: the Middle Jurassic (Bathonian) faunas of the Peski Quarry near Moscow, Russia (Shishkin 2000; Alekseev et al. 2001; Gambaryan and Averianov 2001) and of the Balabansai Formation in the Fergana Depression, Kyrgyzstan (Averianov et al. 2008), and the Late Jurassic (Oxfordian) fauna of the Qigu Formation at the Liuhuanggou locality in the southern Junggar Basin, China (Skutschas et al. 2009). It is unclear why occurrences of non-lissamphibian temnospondyls and lissamphibians differ 108 among Jurassic localities in Laurasia. Averianov et al. (2008) suggested that in the Fergana Depression, Kyrgyzstan, non- lissamphibian temnospondyls were more common in estuarine environments and salamanders in freshwater environments.

5.3. Early Cretaceous Siberian refugium for Jurassic vertebrates

Both stem and crown salamanders are known to co-occur at two localities in Western Siberia: the Bathonian age Berezovsk Quarry (Itat Formation) and the Aptian–Albian age Shestakovo locality (Ilek Formation) (Skutschas and Krasnolutskii 2011; Skutschas 2013, 2016a, b). In the Shestakovo locality, salamanders are represented by a relic stem salamander and the possible cryptobranchoid Kiyatriton leshchinskiyi (Skutschas 2014, 2016b). The finding of a second species of Kiyatriton in the older (Bathonian) Berezovsk Quarry suggests that Kiyatriton leshchinskiyi also was a relic crown salamander that survived into the Early Cretaceous of present-day Western Siberia (Skutschas 2016a). Moreover, the presence of both stem and crown relic salamanders in Shestakovo indicates that stem salamanders co- existed for approximately 40 million years with crown group salamanders until the Aptian–Albian (Skutschas 2016b). Such a lengthy temporal co-existence of stem- and crown-group 109 members is not known for either of the other living lissamphibian clades. The presence of relic salamanders in Shestakovo also supports the hypothesis that Western Siberia was a refugium where vertebrates with Jurassic affinities (including salamanders) survived (Leshchinskiy et al. 2001; Skutschas 2016a, b).

Despite the considerable age difference between them (about 40 million years), the faunal compositions of Berezovsk Quarry and the Shestakovo locality are comparable in sharing similar stem and crown salamanders, primitive choristoderes, paramacellodid lizards, tritylodonts and docodonts (Averianov et al. 2005, 2006, 2017; Skutschas 2013, 2016a, b; Skutschas and Efimov 2015; Skutschas and Vitenko 2015, 2017). Moreover, the vertebrate assemblage of the Shestakovo locality also includes additional vertebrates with Jurassic affinities that are not known from the Berezovsk Quarry (e.g., “protosuchian” and shartegosuchid crocodyliforms; Leshchinskiy et al. 2001; Skutschas et al. 2015).

Similarities between vertebrate assemblages of the Middle Jurassic Berezovsk Quarry and the Early Cretaceous Shestakovo locality, as well as the presence of additional vertebrates with Jurassic affinities in Shestakovo, suggest that paleoenvironmental conditions in Western Siberia were more- 110 or-less stable for an extended interval from the Bathonian to Aptian-Albian. That stability presumably was an important factor in allowing the survival of so many Jurassic taxa as relics into the Early Cretaceous of present day Western Siberia (Skutschas 2016a, b).

5.4. Late Cretaceous Asiatic record of salamanders

All post-Early Cretaceous salamanders (known from Asia, Europe, Northern Africa, Northern and Central Americas) are members of the salamander crown-group (= Urodela) (e.g. Gardner and DeMar 2013; Skutschas 2013). The Late Cretaceous record of salamanders in Asia is limited to Middle Asia (Uzbekistan and Tadzhikistan) and Kazakhstan, and it extends from the Cenomanian to Campanian (Nesov 1988, Shishkin 2000; Skutschas 2009, 2013; Averianov et al. 2016a). Regionally, the geologically oldest salamanders from this interval occur in the Cenomanian Dzharakuduk and Khodzhakul formations in Uzbekistan and are represented exclusively by the cryptobranchid Eoscapherpeton (Eoscapherpeton sp. in the Dzharakuduk Formation and E. gracilis in the Khodzhakul Formations). The Turonian Bissekty Formation (Uzbekistan) contains two salamander taxa: the possible cryptobranchoid 111

Nesovtriton mynbulakensis and the cryptobranchid Eoscapherpeton asiaticum. The contemporaneous Zhirkindek Formation (Kazakhstan) contains an indeterminate salamander. The Turonian–Coniacian Aitym Formation in Uzbekistan and the Santonian Yalovach Formation in Tajikistan contain only the cryptobranchid Eoscapherpeton sp. Salamanders in the Santonian–lower Campanian Bostobe Formation in Kazakhstan consist of three taxa: the cryptobranchid Eoscapherpeton sp.; a salamander with possible proteid affinities (“Bishara backa”); and a small, indeterminate salamander. The geologically youngest Late Cretaceous salamanders in Asia are known from the Campanian Darbasa Formation in Kazakhstan and are represented by the cryptobranchid Eoscapherpeton sp. The Cenomanian–Campanian vertebrate assemblages of Middle Asia and Kazakhstan are characterized by dominance of the cryptobranchid Eoscapherpeton (which like modern cryptobranchids was relatively large, aquatic and, possibly, had similar intraspecific aggressive behavior, see Skutschas et al. in press). Other salamanders are rare and are known only from the Turonian Bissekty Formation (the possible cryptobranchoid Nesovtriton mynbulakensis) and the Santonian–lower Campanian Bostobe Formation (the possible proteid “Bishara backa” and small indeterminate salamander). The cryptobranchid 112

Eoscapherpeton, along with gobiatid and large-sized discoglossid frogs, are characteristic for Cenomanian–Campanian non-marine vertebrate assemblages of Middle Asia and Kazakhstan (Skutschas and Kolchanov 2017). By contrast, albanerpetontids are extremely rare amphibian components in Late Cretaceous Asiatic vertebrate assemblages, and they are known (together with Eoscapherpeton + gobiatids + large-sized discoglossids) only from the Cenomanian Khodzhakul and the Turonian Bissekty formations of Uzbekistan (Gardner and Averianov 1998; Skutschas 2007, 2013).

In a previous study (Skutschas 2009), I noted no salamander families were common to the Late Cretaceous tetrapod assemblages of Asia and Euramerica, a pattern that agreed with the vicariance model proposed by Milner (1983). The new material mentioned here of “Bishara backa” could challenge that statement. If this form is indeed a proteid, then it is significant for the following reasons: (1) it is the oldest occurrence of that family in the fossil record (the previous oldest fossil record being in the late Maastrichtian of North America; see DeMar 2013); (2) it is the first salamander family common to the Late Cretaceous tetrapod assemblages of Asia and Euramerica; and (3) it is the only extant salamandroid family in the Late Cretaceous of Asia (Skutschas 2009, 2013). 113

Conclusions

1. Morphological characters observable in stem salamanders indicate that amphibamids (including branchiosaurids) are the closest Palaeozoic relatives of salamanders amongst known non-lissamphibian temnospondyls, which is consistent with the widely accepted hypothesis of an origin for batrachians (i.e. salamanders + frogs) from miniaturized dissorophoid temnospondyls. Amphibamids underwent a process of ‘batrachization’ (mosaic acquisition of batrachian characters in different evolutionary lineages), yet given our still limited samples and understanding of stem lissamphibians we currently cannot narrow down the sister taxon (or taxa) of batrachians amongst amphibamid dissorophoids. 2. Stem salamanders were large-sized, neotenic forms. Neoteny probably was the ancestral life strategy in salamanders. If so, the post-Middle Jurassic reversal to terrestriality and biphasic life cycle occurred independently in different groups of salamanders. 114

3. The evolutionary hypothesis of miniaturization explains the histological and cranial simplification during the transition from stem-group to crown-group salamanders. If correct, simplification of histological and morphological structures are derived features for the Caudata. 4. Compositions of the Middle Jurassic (Bathonian) vertebrate terrestrial faunas of Western Siberia and Europe are generally similar, including their salamander components. This similarity supports the previous hypothesis that Bathonian vertebrate faunas of Europe and Western Siberia were homogeneous. 5. Salamanders co-existed with relic non-lissamphibian temnospondyls during approximately the first 10 million years (Middle Jurassic (Bathonian) – Late Jurassic (Oxfordian)) of the known history of salamanders. 6. The Middle Jurassic (Bathonian) and the Early Cretaceous (Aptian-Albian) vertebrate terrestrial faunas of Western Siberia contain similar stem and crown salamander taxa. The most basal salamanders survived beyond the Jurassic–Cretaceous boundary and co- existed with crown-group salamanders during approximately the first 40 million years of the known 115

history of salamanders. Such a lengthy temporal co- existence of stem- and crown-group members is not known for either of the other living lissamphibian clades. 7. The presence of relict stem and crown salamanders in Lower Cretaceous localities in Western Siberia supports the hypothesis that the region was a refugium where vertebrates with Jurassic affinities (including salamanders) survived onto the Early Cretaceous. 8. The Late Cretaceous record of salamanders in Asia is limited to Middle Asia and Kazakhstan and extends from the Cenomanian to Campanian. It is characterized by a dominance of cryptobranchoids (cryptobranchid Eoscapherpeton) and the possible occurrence of salamandroids (the oldest member of the modern family Proteidae) in the Santonian–lower Campanian of Kazakhstan. 116

Acknowledgements

I thank all the members of expeditions in Middle Asia, Kazakhstan and Siberia for their help. I am grateful to many my colleagues who are working on fossil amphibians (and especially J. D. Gardner (Royal Tyrrell Museum, Drumheller, Canada)) for their support and useful critiques of my work. I thank my students and colleagues in our Department for their help and for creating a wonderful working atmosphere. I am grateful to A. O. Averianov (Zoological Institute, Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia) for productive discussions and advices. I thank my grandmother and mother, Nina P. Levina and Marina G. Nikuradze for their support, especially during my early ontogenetic stages. Finally, I thank my wife Elizaveta A. Veikher, who had always helped and supported me. Thank you! 117

References

1. Alekseev A.S., Agadjanian A.K., Areshin A.V., Barskov I.S., Gordenko N.V., Efimov M.B., Kabanov P.B., Krasilov V.A., Krasnikov N.M., Lebedev O.A., Rosanova A.A., Sennikov A.G., Smirnova S.B., Sukhanov V.B., Fokin P.A. and Schmidt A.V. (2001). Discovery of a unique locality of Middle Jurassic fauna and flora in Moscow Region. Doklady Akademii Nauk, 377, 359–362. [In Russian] 2. Anderson J.S. (2007). Incorporating ontogeny into the matrix: a phylogenetic evaluation of developmental evidence for the origin of modern amphibians. In: Anderson J.S., Sues H.-D. (eds.) Major transitions in vertebrate evolution. Bloomington, Indiana University Press, 182–227. 3. Anderson J.S. (2008). Focal review: The origin(s) of modern amphibians. Evolutionary Biology, 35, 231–247. 4. Anderson J.S., Reisz R.R., Scott D., Fröbisch N.B. and Sumida S.S. (2008). A stem batrachian from the Early Permian of Texas and the origin of frogs and salamanders. Nature, 453, 515–518. 5. Averianov A.O., Danilov I.G., Skutschas P.P., Kuzmin I.T., Sues H.-D., and Dyke G. (2016a). The Late Cretaceous vertebrate assemblages of Western Kazakhstan. 118

Cretaceous Period: Biotic diversity and biogeography. New Mexico Museum of Natural History and Science Bulletin, 71, 5–18. 6. Averianov A.O., Dyke G. J., Danilov I.G., and Skutschas P.P. (2015a). The paleoenvironments of azhdarchid pterosaurs localities in the Late Cretaceous of Kazakhstan. ZooKeys, 483, 59–80. 7. Averianov A.O., Lopatin A.V., Krasnolutskii S.A. and Ivantsov S.V. (2010). New docodontans from the Middle Jurassic of Siberia and reanalysis of Docodonta interrelationships. Proceedings of the Zoological Institute RAS, 314, 121–148. 8. Averianov A.O., Lopatin A.V., Skutschas P.P., and Leshchinskiy S.V. (2015b). Two new mammal localities within the Lower Cretaceous Ilek Formation of West Siberia, Russia. Geobios, 48, 131–136. 9. Averianov A.O., Martin T., Lopatin A.V., Schultz J.A., Skutschas P.P., Schellhorn R. and Krasnolutskii S.A. (2017). A tritylodontid synapsid from the Middle Jurassic of Siberia and the taxonomy of derived tritylodontids. Journal of Vertebrate Paleontology, 37, e1363767 (10 pages), DOI: 10.1080/02724634.2017.1363767 119

10. Averianov A.O., Martin T., Skutschas P.P., Rezvyi A.S., and Bakirov A. (2008). Amphibians from the Middle Jurassic Balabansai Svita in the Fergana Depression, Kyrgyzstan (Central Asia). Palaeontology, 51, 471–485. 11. Averianov A.O., Martin T., Skutschas P.P., Danilov I.G., Schultz J., Schellhorn R., Obraztsova E., Lopatin A., Sytchevskaya E., Kuzmin I., Krasnolutskii S., and Ivantsov S. (2016b). Middle Jurassic vertebrate assemblage of Berezovsk coal mine in Western Siberia (Russia). Global Geology, 19, 187–204. 12. Averianov A.O., Skutschas P.P., Lopatin A.V., Leshchinskiy S.V., Rezvyi A.S., and Fayngertz A.V. (2005). Early Cretaceous mammals from Bol'shoi Kemchug 3 locality in West Siberia, Russia. Russian Journal of Theriology, 1, 1– 12. 13. Averianov A.O. and Sues H.-D. (2012). Correlation of Late Cretaceous continental vertebrate assemblages in Middle and Central Asia. Journal of Stratigraphy, 36, 462–485. 14. Averianov A.O., Voronkevich A.V., Leshchinskiy S.V. and Fayngertz A.V. (2006). A ceratopsian dinosaur Psittacosaurus sibiricus from the Early Cretaceous of 120

West Siberia, Russia and its phylogenetic relationships. Journal of Systematic Paleontology, 4, 359–395. 15. Bonett R.M., Chippindale P.T., Moler P.E., Van Devender R.W., and Wake D.B. (2009) Evolution of gigantism in amphiumid salamanders. PLoS ONE, 4, e5615, DOI: 10.1371/journal.pone.0005615 16. Browne R.K., Li H., Wang Z., Hime P.M., McMillan A., Wu M., Diaz R., Hongxing Z., McGinnity D., and Briggler J.T.. (2012). The giant salamanders (Cryptobranchidae): Part A. palaeontology, phylogeny, genetics, and morphology. Amphibian & Reptile Conservation, 5, 17–29. 17. de Buffrénil V., Canoville A., Evans S.E., and Laurin M. (2015). Histological study of karaurids, the oldest known (stem) urodeles. Historical Biology, 27, 109–114. 18. Carroll R.L. (2007). The Palaeozoic ancestry of salamanders, frogs, and caecilians. Zoological Journal of the Linnean Society, 150, 1–140. 19. Castanet J., Francillon-Vieillot H., de Ricqles A., and Zylberberg L. (2003). The skeletal histology of the Amphibia. In: Heatwole H., Davies M. (Eds.). Amphibian Biology. Vol 5. Osteology. Chipping Norton, Surrey Beatty, 1598–1683. 121

20. DeMar D.G. Jr. (2013). A new fossil salamander (Caudata: Proteidae) from the Upper Cretaceous (Maastrichtian) Hell Creek Formation, Montana. Journal of Vertebrate Paleontology, 33, 588–598. 21. Duellman W.E. and Trueb L. (1986). Biology of Amphibians. Johns Hopkins University Press, Baltimore, 670 pp. 22. Elwood J.R.L. and Cundall D. (1994) Morphology and behavior of the feeding apparatus in Cryptobranchus alleganiensis (Amphibia: Caudata). Journal of Morphology, 220, 47–70. 23. Evans S.E., Lally C., Chure D.C., Elder A. and Maisano J.A. (2005). A Late Jurassic salamander (Amphibia: Caudata) from the Morrison Formation of North America. Zoological Journal of the Linnean Society, 143, 599–616. 24. Evans S.E. and Milner A.R. (1993). Frogs and salamanders from the Upper Jurassic Morrison Formation (Quarry Nine, Como Bluff) of North America. Journal of Vertebrate Paleontology, 13, 24–30. 25. Evans S.E. and Milner A.R. (1994). Microvertebrate faunas from the Middle Jurassic of Britain. In: N. Fraser and H.-D. Sues (Eds.). In the shadow of the dinosaurs: 122

early Mesozoic tetrapods Cambridge, Cambridge University Press, 303–321. 26. Evans S.E., Milner A.R., and Mussett F. (1988). The earliest known salamanders (Amphibia, Caudata): a record from the Middle Jurassic of England. Geobios, 21, 539–552. 27. Evans S.E. and Waldman M. (1996). Small reptiles and amphibians from the Middle Jurassic of Skye, Scotland. In: M. Morales (Ed.). The Continental Jurassic. Museum of Northern Arizona, Bulletin, 60, 219–226. 28. Fröbisch N.B., Carroll R.L., and Schoch R.R. (2007). Limb ossification in the Palaeozoic branchiosaurid Apateon (Temnospondyli) and the early evolution of preaxial dominance in tetrapod limb development. Evolution and Development, 9, 69–75. 29. Fröbisch N.B. and Schoch R.R. (2009). Testing the impact of miniaturization on phylogeny: Paleozoic dissorophoid amphibians. Systematic Biology, 58, 312–327. 30. Fröbisch N.B. and Shubin N.H. (2011). Salamander limb development: integrating genes, morphology, and fossils. Developmental Dynamics, 240, 1087–1099. 31. Gambaryan P.P. and Averianov A.O. (2001). Femur of a morganucodontid mammal from the Middle Jurassic of 123

Central Russia. Acta Palaeontologica Polonica, 46, 99– 112. 32. Gao K.−Q. and Shubin N.H. (2001). Late Jurassic salamanders from northern China. Nature, 410, 574– 577. 33. Gao K. and Shubin N.H. (2003). Earliest known crown- group salamanders. Nature, 422, 424–428. 34. Gao K.-Q. and Shubin N.H. (2012). Late Jurassic salamandroid from western Liaoning, China. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 109, 5767–5772. 35. Gao K.-Q., Chen J. and Jia J. (2013). Taxonomic diversity, stratigraphic range, and exceptional preservation of Juro-Cretaceous salamanders from northern China. Canadian Journal of Earth Sciences, 50, 255–267. 36. Gardner J.D. (2001). Monophyly and affinities of albanerpetontid amphibians (Temnospondyli; Lissamphibia). Zoological Journal of the Linnean Society, 131, 309–352. 37. Gardner J.D., Averianov A.O. (1998) Albanerpetontid amphibians from Middle Asia. Acta Palaeontologica Polonica, 43, 453–467. 124

38. Gardner J.D. and DeMar D.G. Jr. (2013). Mesozoic and Paleocene lissamphibian assemblages of North America: a comprehensive review. In: Gardner J.D. and Nydam R.L. (Eds.). Mesozoic and Cenozoic Lissamphibian and Squamate Assemblages of Laurasia. Palaeobiodiversity and Palaeoenvironments, 93, 459–515. 39. Hecht M.K. and Estes R.D. (1960). Fossil amphibians from Quarry Nine. Postilla, 46, 1–19. 40. Heiss E., Natchev N., Gumpenberger M., Weissenbacher A., and Van Wassenbergh S. (2013). Biomechanics and hydrodynamics of prey capture in the Chinese giant salamander reveal a high-performance jaw-powered suction feeding mechanism. The Royal Society Interface, 10, 20121028, DOI: 10.1098/rsif.2012.1028 41. Ivakhnenko M. (1978). Urodeles from the Triassic and Jurassic of Soviet Central Asia. Palaeontologicheski Zhurnal, 1978, 84–89. [in Russian] 42. Janis C.M., Devlin K., Warren D.E., and Witzmann F. (2012). Dermal bone in early tetrapods: a palaeophysiological hypothesis of adaptation for terrestrial acidosis. Proceedings of the Royal Society London Britain, 279, 3035–3040. 125

43. Jia J. and Gao K.-Q. (2016) A New basal salamandroid (Amphibia, Urodela) from the Late Jurassic of Qinglong, Hebei Province, China. PLoS ONE, 11, e0153834, DOI: 10.1371/journal. pone.0153834 44. Kielan-Jaworowska Z., Cifelli R.L. and Luo Z.-X. (2004). Mammals from the age of dinosaurs: origins, Evolution, and Structure. New York, Columbia University Press, 630 pp. 45. Lebedkina N.S. (1979). Evolution of the Amphibian Skull. Moscow, Nauka, 185 pp. [in Russian] 46. Lebedkina N.S. (2004). Evolution of the Amphibian Skull. Sofia, Pensoft Publishers, 265 pp. 47. Leshchinsky S.V., Averianov A.O., Faingerts A.V., Skutchas P.P., and Rezvyi A.S. (2003). A new locality of early cretaceous mammals in western Siberia. Doklady Biological Sciences, 391, 349–352. 48. Leshchinskiy S.V., Voronkevich A.V., Fayngertz A.V.,Maschenko E.N., Lopatin A.V. and Averianov A.O. (2001). Early Cretaceous vertebrate locality Shestakovo, Western Siberia, Russia: a refugium for Jurassic relicts? Journal of Vertebrate Paleontology, 21(suppl), 73A. 49. Maddin H.C., Jenkins F.A. Jr., and Anderson J.S. (2012). The braincase of Eocaecilia micropodia (Lissamphibia, 126

Gymnophiona) and the origin of caecilians. PLoS ONE, 7, e50743, DOI: 10.1371/journal.pone. 0050743 50. Maisch M.W., Matzke A.T., Pfretzschner H.-U., Ye J. and Sun G. (2001). The fossil vertebrate faunas of the Toutunhe and Qigu formations of the Southern Junggar Basin and their biostratigraphical and paleoecological implications. In: G. Sun, V. Mosbrugger, A.R. Ashraf and Y.D. Wang (Eds.). The advanced study of prehistory life and geology of Junggar Basin, Xinjiang, China. Proceeding of the Sino-German cooperation symposium on the prehistory life and geology of Junggar Basin, Xinjiang, China. Urumqi, pp. 83–94. 51. Maisch M.W., Matzke A.T., Pfretzschner H.-U., Sun G., Stöhr H. and Grossmann F. (2003). Fossil vertebrates from the Middle and Upper Jurassic of the southern Junggar Basin (NW China) – results of the Sino-German expeditions 1999–2000. Neues Jahrbuch für Geologie und Paläontologie, Monatshefte, 2003, 297–313. 52. Marjanović D., Laurin M. (2008). A reevaluation of the evidence supporting an unorthodox hypothesis on the origin of extant amphibians. Contributions to Zoology, 77, 149–199. 127

53. Marjanović D. and Laurin M. (2009). The origin(s) of modern amphibians: a commentary. Evolutionary Biology, 36, 336–338. 54. Marjanović D. and Witzmann F. (2015). An extremely peramorphic newt (Urodela: Salamandridae: Pleurodelini) from the Latest Oligocene of Germany, and a new phylogenetic analysis of extant and extinct salamandrids. PLoS ONE, 10, e0137068, DOI: 10.1371/journal.pone.0137068. 55. Milner A.R. (1983). The biogeography of salamanders in the Mesozoic and Early Caenozoic: a cladistic−vicariance model. In: Sims R.W., Price J.H., and Whalley P.E.S. (Eds.). Evolution, Time and Space: the Emergence of the Biosphere, Systematics Association Special, 23, 431–468. 56. Milner A.R. (1993). The Paleozoic relatives of lissamphibians. Herpetological Monographs, 6, 8–27. 57. Milner A.R. (2000). Mesozoic and Tertiary Caudata and Albanerpetontidae. In: Heatwole H., Carroll R.L. (Eds.). Amphibian Biology, Vol 4. Palaeontology: The Evolutionary History of Amphibians. Chipping Norton, Surrey Beatty and Sons, 1412–1444. 128

58. Nesov L.A. (1988). Late Mesozoic amphibians and lizards of Soviet Middle Asia. Acta Zoologica Cracoviensia, 31, 475–486. 59. Nesov L.A. (1992). New salamanders from the Upper Jurassic Morrison Fm. of Dinosaur National Monument. In: Santucci V.L. (Ed.). National Park Service Paleontological Research Abstract Volume, 3rd Fossil Resources Conference, Fossil Butte National Monument, Wyoming, 30 pp. 60. Nesov L.A. (1997). Cretaceous Nonmarine Vertebrates of Northern Eurasia. Saint Petersburg, Botanical Institute RAS, 218 pp. [in Russian] 61. Ruta M. and Coates M.I. (2007). Dates, nodes and character conflict: addressing the lissamphibian origin problem. Journal of Systematic Palaeontology, 5, 67– 122. 62. Sánchez-Hernández B., Benton M.J. and Naish D. (2007). Dinosaurs and other fossil vertebrates from the Late Jurassic and Early Cretaceous of the Galve area, NE Spain. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology, 249, 180–215. 129

63. Schoch R.R. (2001). Can metamorphosis be recognized in Paleozoic amphibians? Neues Jahrbuch für Geologie und Paläontologie Abhandlungen, 220, 335–367. 64. Schoch R.R. (2002). The evolution of metamorphosis in temnospondyls. Lethaia, 35, 309–327. 65. Schoch R.R. (2009). Evolution of life cycles in early amphibians. Annual Review of Earth and Planetary Sciences, 37, 135–162. 66. Schoch R.R. (2014). Amphibian skull evolution: The developmental and functional context of simplification, bone loss and heterotopy. Journal of Experimental Zoology, Part B, Molecular and Developmental Evolution 322, 1–12. 67. Schoch R.R. and Carroll R.L. (2003). Ontogenetic evidence for the Paleozoic ancestry of salamanders. Evolution and Development, 5, 314–324. 68. Schoch R.R. and Milner A.R. (2008). The intrarelationships and evolutionary history of the temnospondyl family Branchiosauridae. Systematic Palaeontology, 6, 409–431. 69. Shevchuk O., Slater S.M., Vajda V. (2018). Palynology of Jurassic (Bathonian) sediments from Donbas, northeast 130

Ukraine. Palaeobiodiversity and Palaeoenvironments, DOI 10.1007/s12549-017-0310-3 (open access) 70. Shishkin M.A. (1991). Labyrinthodont from the Late Jurassic of Mongolia. Paleontologicheskiy Zhurnal, 1, 81– 95. [In Russian] 71. Shishkin M.A. (2000). Mesozoic amphibians from Mongolia and the Central Asiatic republics. In: Benton M.J., Shishkin M.A., Unwin D.M. and Kurochkin E.N. (Eds.). The Age of Dinosaurs in Russia and Mongolia. Cambridge, Cambridge University Press, 297–308. 72. Sigurdsen T. (2008). The otic region of Doleserpeton (Temnospondyli) and its implications for the evolutionary origin of frogs. Zoological Journal of the Linnean Society, 154, 738–751. 73. Sigurdsen T. and Green D.M. (2011). The origin of modern amphibians: a reevaluation. Zoological Journal of the Linnean Society, 162,457–469. 74. Skutschas P.P. (2006). Mesozoic amphibians from Siberia, Russia. In: Barrett P.M. and Evans S.E. (Eds.). 9th International Symposium on Mesozoic Terrestrial Ecosystems and Biota, Abstracts and Proceedings Volume, 123–126. 131

75. Skutschas P.P. (2007). New specimens of albanerpetontid amphibians from the Upper Cretaceous of Uzbekistan. Acta Palaeontologica Polonica, 52, 819– 821. 76. Skutschas P.P. (2009). Re-evaluation of Mynbulakia Nesov, 1981 (Lissamphibia: Caudata) and description of a new salamander genus from the Late Cretaceous Uzbekistan. Journal of Vertebrate Paleontology, 29, 659– 664. 77. Skutschas P.P. (2013). Mesozoic salamanders and albanerpetontids of Middle Asia, Kazakhstan, and Siberia. Palaeobiodiversity and Palaeoenvironments, 93, 441–457. 78. Skutschas P.P. (2014). Kiyatriton leshchinskiyi Averianov et Voronkevich, 2001, a crown-group salamander from the Lower Cretaceous of Western Siberia, Russia. Cretaceous Research, 51, 88–94. 79. Skutschas P.P. (2016a). A new crown-group salamander from the Middle Jurassic of Western Siberia, Russia. Palaeobiodiversity and Palaeoenvironments, 96, 41–48. 80. Skutschas P.P. (2016b). A relict stem salamander: Evidence from the Early Cretaceous of Siberia. Acta Palaeontologica Polonica, 61, 119–123. 132

81. Skutschas P.P. and Baleeva N.V. (2012). The spinal cord supports of vertebrae in the crown-group salamanders (Caudata, Urodela). Journal of Morphology, 273, 1031– 1041. 82. Skutschas P.P. and Boitsova E.A. (2017). Histology of sculptured cranial dermal bones of the stem salamander Kokartus honorarius (Amphibia: Caudata) from the Middle Jurassic of Kyrgyzstan. Historical Biology, 29, 423–429. 83. Skutschas P.P., Efimov M.B., (2015). [The order Choristodera]. In: Kurochkin E.N., Lopatin A.V., Zelenkov N.V. (Eds.). Fossil Vertebrates of Russia and Adjacent Countries. Fossil Reptiles and Birds, Part 3. Moscow, GEOS, 7–16. 84. Skutschas P.P. and Gubin Y.M. (2012). A new salamander from the late Paleocene–early Eocene of Ukraine. Acta Palaeontologica Polonica, 57, 135–148. 85. Skutschas P.P. and Kolchanov V.V. (2017). Anurans (Amphibia: Anura) from the Upper Cretaceous (Santonian–lower Campanian) Bostobe Formation of Northeastern Aral Sea Region, Kazakhstan. Palaeoworld, 26, 202–208. 133

86. Skutschas P.P., Kolchanov V.V., Boitsova E.A. and Kuzmin I.T. (in press). Osseous anomalies of the cryptobranchid Eoscapherpeton asiaticum (Amphibia: Caudata) from the Late Cretaceous of Uzbekistan. Fossil Record. 87. Skutschas P.P. and Krasnolutskii S.A. (2011). A new genus and species of basal salamanders from the Middle Jurassic of Western Siberia, Russia. Proceedings of the Zoological Institute RAS, 315, 167–175. 88. Skutschas P.P. and Martin T. (2011). Cranial anatomy of the stem salamander Kokartus honorarius (Amphibia: Caudata) from the Middle Jurassic of Kyrgyzstan. Zoological Journal of the Linnean Society, 161, 816–838. 89. Skutschas P.P., Martin T., and Krasnolutskii S.A. (2016). First Jurassic frog from Siberia, Russia. Journal of Vertebrate Paleontology, e1101376 (3 pages), DOI: 10.1080/02724634.2016.1101376 90. Skutschas P.P., Martin T. and Sun Ge (2009). The co- occurrence of non-lissamphibian temnospondyls and salamanders in the Late Jurassic of the southern Junggar Basin (Xinjiang Autonomous Region, NW China). Proceedings of the Zoological Institute RAS, 313, 143– 148. 134

91. Skutschas P.P., Rezvyi A.S., Efimov M.B. (2015). Superorder Crocodyliformes. In: Kurochkin E.N., Lopatin A.V., Zelenkov N.V. (Eds.). Fossil Vertebrates of Russia and Adjacent Countries. Fossil Reptiles and Birds, Part 3. Moscow, GEOS, 17–45. 92. Skutschas P.P. and Stein K. (2015). Long bone histology of the stem salamander Kokartus honorarius (Amphibia: Caudata) from the Middle Jurassic of Kyrgyzstan. Journal of Anatomy, 226, 334–347. 93. Skutschas P.P. and Vitenko D.D. (2015). On a record of choristoderes (Diapsida, Choristodera) from the Lower Cretaceous of Western Siberia. Paleontological Journal, 49, 507–511. 94. Skutschas P.P. and Vitenko D.D. (2017). Early Cretaceous choristoderes (Diapsida, Choristodera) from Siberia, Russia. Cretaceous Research, 77, 79–92. 95. Vieites D.R., Min M.S. and Wake D. (2007). Rapid diversification and dispersal during global warming periods by plethodontid salamanders. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 104, 19903–19907. 96. Wang Y. (2000). A new salamander (Amphibia: Caudata) from the Early Cretaceous Jehol Biota. Vertebrata 135

PalAsiatica, 38, 100–103. [In Chinese with English abstract.]. 97. Wang Y. (2004). A new Mesozoic caudate (Liaoxitriton daohugouensis sp. nov.) from Inner Mongolia, China. Chinese Science Bulletin, 49, 858–860. 98. Wang Y. and Evans S. E. (2006). A new short-bodied salamander from the Upper Jurassic/Lower Cretaceous of China. Acta Palaeontologica Polonica, 51, 127–130. 99. Wiechmann M.F. (2000). The albanerpetontids from the Guimarota mine. In: Martin T. and Krebs B. (Eds.). Guimarota: a Jurassic Ecosystem. Munich, Verlag Dr. Friedrich, Pfeil, 51–54. 100. Wiens J.J. and Hoverman J.T. (2008). Digit reduction, body size, and paedomorphosis in salamanders. Evolution and Development, 10, 449–463. 101. Witzmann F. (2009). Comparative histology of sculptured dermal bones in basal tetrapods, and the implications for the soft tissue dermis. Palaeodiversity, 2, 233–270. 102. Zhang L.-J. and Fan G.-Q. (2001). Voldotriton [sic] sinensis sp. nov.—a new species of Mesozoic salmander [sic]. Land and Resources, 2, 44–47. [In Chinese with English title.]. 136

103. Zhang P. and Wake D.B. (2009). Higher-level salamander relationships and divergence dates inferred from complete mitochondrial genomes. Molecular Phylogenetics and Evolution, 53, 492–508. 104. Zhou Z., Fortuny J., Marcé-Nogué J., Skutschas P.P. (2017). Cranial biomechanics in basal urodeles: the Siberian salamander (Salamandrella keyserlingii) and itsevolutionary and developmental implications. Scientific Reports, 7, 10174, DOI: 10.1038/s41598-017- 10553-1

Подписано в печать 09.04.2018 г. Формат 60x84 1/16. Бумага офсетная. Печать цифровая. Усл. печ. л. 7,9. Тираж 11 экз. Заказ № 4801. Отпечатано с готового оригинал-макета заказчика в ООО «Издательство “ЛЕМА”» 199004, Россия, Санкт-Петербург, 1-я линия В.О., д.28 тел.: 323-30-50, тел./факс: 323-67-74 e-mail: [email protected] http://www.lemaprint.ru