Impact De L'apiculture Urbaine Et Du Paysage Urbain Sur Les Abeilles

Impact de l’apiculture urbaine et du paysage urbain sur les abeilles sauvages

Mémoire

Frédéric Mc Cune

Maîtrise en biologie végétale - avec mémoire Maître ès sciences (M. Sc.)

Québec, Canada

Impact de l’apiculture urbaine et du paysage urbain sur les abeilles sauvages

Mémoire

Frédéric McCune

Sous la direction de :

Valérie Fournier, directrice de recherche

Marc J. Mazerolle, codirecteur de recherche

Résumé

Les abeilles sauvages contribuent significativement au service de pollinisation et connaissent présentement un déclin important. L’une des causes de ce déclin serait la compétition par l’abeille domestique. L’apiculture urbaine, une pratique assez récente, devient rapidement populaire. On ne connait pas de quelle façon la compétition entre les abeilles sauvages et domestiques s’exprime en milieu urbain, d’autant plus que ce milieu a déjà des impacts importants sur les abeilles, sauvages comme domestiques, notamment par la présence d’îlots de chaleur. Les objectifs de ce projet étaient de déterminer comment les paramètres environnementaux (abondance de l’abeille domestique, proportion des îlots de chaleur à l’intérieur de 1500 m, quantité et diversité des ressources florales) expliquent les communautés d’abeilles sauvages en milieu urbain. Nous avons émis les hypothèses : 1) que la compétition avec l’abeille domestique influence négativement les abeilles sauvages, 2) que les sites avec des ressources florales abondantes soutiennent des communautés d’abeilles sauvages plus diversifiées et abondantes et que ces ressources minimisent l’impact négatif de la compétition et 3) que l’urbanisation a des impacts variables sur les abeilles sauvages en fonction de leurs traits fonctionnels. Nous avons testé ces hypothèses à l’aide d’un jeu de données récoltées à Montréal en 2012 et 2013 sur 25 sites où les abeilles furent échantillonnées à l’aide de pièges-bols colorés. Nous avons étudié les patrons des communautés de 166 espèces d’abeilles sauvages ainsi que de l’abondance des espèces les plus communes après avoir tenu compte de la probabilité de détection. Nos analyses n’ont pas permis de détecter de compétition entre les abeilles sauvages et domestiques. Nos résultats indiquent cependant des effets variables des îlots de chaleur et positifs des ressources florales. Les villes permettent potentiellement la cohabitation harmonieuse entre l’apiculture urbaine et les abeilles sauvages à des densités modérées de ruches.

III

Abstract

Wild bees are currently declining at a global scale. One of the possible contributors to this decline is the competition with domesticated honey bees for floral resources. Urban beekeeping, a fairly new activity, is rapidly gaining popularity. Competition between domesticated honey and wild bees occurs in some agricultural and natural settings. However, the extent of such potential competition in urban setting is unclear, given that this environment imposes pressures on bees, both wild and domesticated, namely by the presence of impervious surfaces and urban heat islands. The objectives of this project were to determine how environmental parameters (abundance of honey bees, proportion of urban heat islands within 1500 m, and availability and diversity of floral resources) affect wild bee communities in Montreal, Canada. We hypothesized that: 1) competition with honey bees influences wild bees negatively, 2) that high floral resources support abundant and diversified wild bee communities and mitigate the negative impacts of competition with honey bees, and 3) that urbanization has variable impacts on wild bees depending on their functional traits. We tested these hypotheses using an extensive data set collected in 2012 and 2013 on 25 sites where bees were sampled with pan-traps. Floral resources were sampled along transects at 15 of the 25 sites in 2016 and 2017. We investigated community patterns and abundance after accounting for imperfect detection probability. We found no evidence of competition between wild and domesticated bees. However, results indicate mixed effects of the proportion of urban heat islands and positive effects of floral resources. Thus, cities potentially allow the coexistence of urban beekeeping and wild bees under moderate hive densities. However, it will be important to further investigate the competitive interactions between wild and honey bees as urban beekeeping is rapidly gaining in popularity.

Table des matières

Résumé ...... III Abstract ...... IV Table des matières ...... V Liste des tableaux ...... VII Liste des figures ...... VIII Remerciements ...... XI Avant-propos ...... XIII Chapitre 1 : Introduction générale ...... 1 1.1. Importance de la pollinisation ...... 2 1.2. Déclin des pollinisateurs ...... 3 1.3. Importance des ressources florales pour les abeilles ...... 4 1.4. Impacts de l’abeille domestique ...... 5 1.4.1. L’abeille domestique, un organisme exotique envahissant ...... 5 1.4.2. Impact de l’abeille domestique sur les plantes indigènes et exotiques ...... 7 1.4.3. Transmission de parasites et de maladies par l’abeille domestique ...... 7 1.5. Compétition pour les ressources par l’abeille domestique ...... 8 1.5.1. Introduction à la compétition ...... 8 1.5.2. Quand l’abeille domestique en est victime ...... 9 1.5.3. Superposition de niches écologiques et utilisation des ressources ...... 9 1.5.4. Abeille domestique et abeilles sauvages ...... 11 1.5.5. Impacts sur la valeur adaptative (fitness) des abeilles sauvages ...... 12 1.5.6. Cohabitation harmonieuse ...... 13 1.5.7. Compétition pour les nids ...... 14 1.5.8. Apiculture urbaine ...... 14 1.6. Impacts du paysage urbain sur les abeilles sauvages ...... 15 1.6.1. Introduction à l’urbanisation ...... 15 1.6.2. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : la diversité en ville ...... 15 1.6.3. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : impact de l’urbanisation ...... 16 1.6.4. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : les ressources florales ...... 18 1.6.5. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : urbanisation et nidification ...... 19 1.6.6. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : urbanisation et spécialisation ..... 20 1.6.7. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : urbanisation et taille des abeilles sauvages ...... 21 1.6.8. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : autres considérations ...... 21 1.6.9. Îlots de chaleur ...... 22 1.7. Objectifs et hypothèses de recherche ...... 24 1.7.1. Objectif général ...... 24 1.7.2. Objectif spécifique 1 ...... 24 1.7.2.1. Hypothèses : ...... 24 1.7.3. Objectif spécifique 2 ...... 24 1.8. Approche méthodologique ...... 25 V

Chapitre 2 : Impacts of urban beekeeping, urban heat islands and floral resources on wild bees...... 26 Résumé ...... 27 Abstract ...... 28 Introduction ...... 29 Materials and Methods ...... 31 Study sites and wild bee sampling ...... 31 Floral resource sampling ...... 33 Spatial analyses and urban heat islands ...... 33 Statistical Analyses ...... 34 Results ...... 38 Community patterns ...... 42 Abundance of common target species ...... 47 Discussion ...... 54 Urban heat islands and size of sites ...... 54 Competition with honey bees ...... 56 Floral resources ...... 59 Detection probability ...... 59 Shortcomings ...... 60 Management implications ...... 61 Conclusion ...... 61 Acknowledgments ...... 62 References ...... 62 Appendix 1 ...... 69 Appendix 2 ...... 75 Appendix 3 ...... 81 Appendix 4 ...... 82 Chapitre 3 : Conclusion générale ...... 83 Bibliographie ...... 89

Liste des tableaux

Table 1 Covariates used in abundance models of the common target species captured at urban sites in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 39

Table 2 Biological hypotheses tested on abundance in the N-mixture models on wild bee capture data from urban sites in Montreal, QC in 2012 and 2013. Each scenario on abundance was tested on each of two scenarios on detection probability: 1) Sampling effort + Date (linear effect) + Method, 2) Sampling effort + Date (linear and quadratic effects) + Method. The null model consisted of log area on abundance and sampling effort on detection probability. Note that log area was included on abundance in all models to account for differences in site area ...... 41

Table 3 List of species for the community analysis sorted by phylogenetic order. Numbers refer to the x axis of Fig. 2 to 8 ...... 70

Table 4 Model selection based on QAICc of N-mixture models used to estimate the abundance of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013. Only models with ∆QAICc < 4 are shown for brevity. Note that explanatory variables on abundance are designated between parentheses in lambda(), whereas variables tested on detection probability are shown between parenthesis in p() ...... 75

Table 5 Model-averaged estimates and 95% confidence intervals of parameters on abundance of common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ..... 81

Table 6 Model-averaged estimates and 95% confidence intervals of parameters on detection probability of common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 .... 82

VII

Liste des figures

Fig. 2 Estimate of heat island proportion within 1500 m on occurrence and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 43

Fig. 3 Estimate of log area of site on occurrence and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 43

Fig. 4 Estimate of honey bee capture rate on occurrence and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 44

Fig. 5 Estimate of sampling effort on detection probability and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 44

Fig. 6 Estimate of Julian day squared on detection probability and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 45

Fig. 7 Estimate of yellow bowls compared to blue bowls on detection probability and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 45

Fig. 8 Estimate of white bowls compared to blue bowls on detection probability and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 46

VIII

Fig. 9 Estimated species richness and raw counts of wild bees in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 46

Fig. 10 Model-averaged predictions showing the effect of heat island proportion within 1500 m on the abundance of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 48

Fig. 11 Model-averaged predictions showing the effect of log area of size on the abundance of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 49

Fig. 12 Model-averaged predictions showing the effect of floral diversity on the abundance of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 50

Fig. 13 Model-averaged predictions showing the effect of the interaction between floral diversity and honey bee capture rate on the abundance of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 50

Fig. 14 Model-averaged predictions showing the effect of Julian day squared on the detection probability of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 51

Fig. 15 Model-averaged predictions showing the effect of sampling effort on the detection probability of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 52

Fig. 16 Model-averaged predictions for the effect of bowl color on the detection probability of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013 ...... 53

À Sylvie et Dany

Remerciements

Je veux commencer en remerciant ma directrice Valérie Fournier et mon codirecteur Marc J. Mazerolle. Merci pour votre aide tout au long du projet, pour votre encadrement, votre passion et vos conseils. Merci surtout pour la confiance dont vous avez fait preuve à mon égard et pour la liberté que vous m’avez accordée.

Merci à Amélie, Marianne, Mouna, Sabrina et Stéphanie pour votre aide, votre soutien et votre collaboration, mais merci surtout pour les activités socio-sociales et sportives, pour les fous rires, pour les moments où l'on a pu décrocher. Merci d’avoir fait du bureau un endroit paisible où l’ambiance de travail était optimale. Merci de m’avoir permis de m’impliquer dans vos projets dans les tâches les plus stimulantes. Merci aussi à Mélanie et Phanie qui même à distance ont contribué à la force de cette équipe de feu.

Merci à Jean-Philippe Lessard et Scott MacIvor d’avoir accepté d’évaluer ce mémoire.

Merci aussi à toutes les personnes qui ont contribué de près ou de loin à ce projet. À Olivier Samson-Robert sans qui le labo n’est plus le même. À Guillaume Guengard, Thaïs Andro, Lucie Alexandre, Aurélie Boilard et Andréa Duclos pour votre aide dans le travail de terrain et de laboratoire. J’espère que vous ne m’en voulez plus pour la saisie de milliers d’étiquettes d’abeilles. À Marie-Pierre Lamy, Claudette Roy, Gilles Ayotte et Mélodie Paquet pour votre savoir inégalable en botanique. À Alexandre Beaudoin de Miel Montréal et Éric Duchemin du laboratoire d’Agriculture Urbaine de l’UQAM pour votre connaissance de la situation de l’apiculture urbaine. À Jean-Phillippe Lessard, Emma Despland et Sergio Vega de l’université Concordia, Madeleine Chagnon, professeure associée à l’UQAM et Stéphanie Tellier du MAPAQ pour vos conseils lors de l’élaboration du projet. Merci à tous les gestionnaires de parcs, cimetières et jardins qui m’ont permis d’utiliser leurs sites pour mon projet.

Merci infiniment Nathalie pour ton hospitalité et ta bonne compagnie! C’était toujours plaisant grâce à toi de se rendre dans la métropole.

Merci à tous ceux qui m’ont soutenu dans cette aventure. Merci à mes amis. Merci aux 266 pour les soupers, les sorties et les voyages. Je n’aurais pu espérer de meilleurs compagnons pour ces deux ans d’aventure! Merci aux Champs-Élysées pour les soirées autour des pichets, les jeux de société et les nuits d’été autour du feu. Merci aussi à tous les autres pour les bons moments. Vous êtes les meilleurs! Simplement merci d’exister et d’être ceux que vous êtes.

Finalement, le plus grand des mercis à ma famille. Merci Alex d’être le plus génial des frères et de me suivre dans mes plans de fou. Merci aussi bien sûr à mes parents. Merci d’avoir toujours été là pour moi et de m’avoir soutenu et encouragé tout au long de mes études. Même si vous ne compreniez pas toujours ce que je faisais, vous faisiez toujours comme si ça vous passionnait autant que moi et je vous en remercie. C’est grâce à vous si je suis la personne que je suis aujourd’hui. Merci tellement!

XII

Avant-propos

Le chapitre II de ce mémoire est présenté sous forme d’un article scientifique rédigé en anglais. Ce chapitre sera soumis pour publication dans la revue avec comité de révision par les pairs Urban Ecosystems.

La récolte des données, l’analyse des résultats ainsi que la rédaction de l’ensemble des textes sont issues du candidat. Valérie Fournier (directrice), Ph.D. professeure d'entomologie à l'Université Laval et Marc J. Mazerolle (co-directeur), Ph.D. professeur à l’Université Laval ont collaboré aux textes et sont coauteurs du chapitre II. Étienne Normandin-Leclerc est également coauteur du chapitre II pour son rôle dans la réalisation, en 2012 et 2013, du jeu de données original.

XIII

Chapitre 1 : Introduction générale

1.1. Importance de la pollinisation

La pollinisation est un service écosystémique indispensable en agriculture. Plus du tiers (35%) de la production globale de nourriture requiert une pollinisation animale, la plupart du temps par les abeilles. De plus, 87 des 115 cultures les plus importantes en dépendent directement (Klein et al. 2007). À l’échelle mondiale, la valeur de ce service écologique est estimée à 153 milliards € annuellement (Gallai et al. 2009). Au Canada, la valeur de la pollinisation par l’abeille à miel a été évaluée à plus de 2 milliards $ annuellement (Agriculture et Agroalimentaire Canada 2016). Aux États-Unis, la valeur de la pollinisation globale des cultures par les insectes sauvages a été évaluée entre 2 et 3 milliards $ annuellement (Losey and Vaughan 2006). La pollinisation par les abeilles sauvages vaut en moyenne 3251 ± 547 $ par hectare, soit à peu près la même chose que l’abeille domestique (2913 ± 574 $) (Kleijn et al. 2015).

L’environnement bénéficie aussi grandement de la pollinisation. Plus de 75% des plantes angiospermes de la planète dépendent de plus de 200 000 espèces animales pour leur reproduction sexuée. Des 250 000 espèces connues de plantes à fleurs, 15% dépendent de l’abeille domestique pour la pollinisation et au moins 80% de d’autres animaux tels que des abeilles sauvages, des guêpes, des papillons, des mouches, des coléoptères, des thrips, des fourmis, des escargots, des oiseaux, des chauves-souris, des marsupiaux, des primates, des rongeurs et des geckos (Abrol 2012). Ces plantes sauvages rendent à leur tour des services écosystémiques variés, ex. : support du milieu, régulation, ressources pour animaux sauvages, production de ressources (Breeze et al. 2011). Ainsi, les abeilles sauvages procurent des services d’approvisionnement, de régulation et socioculturels (Matias et al. 2017). Les abeilles sauvages (Apoidea) sont l’un des groupes de pollinisateurs les plus efficaces et les plus importants. On retrouve plus de 20 000 espèces d’abeilles sauvages dans le monde dont environ 750 au Canada et 365 au Québec (Ascher and Pickering 2014). Elles sont réparties dans six familles, soit les Andrenidae, les Apidae, les Colletidae, les Halictidae, les Megachilidae et les Melittidae.

Une diversité de pollinisateurs permet la pollinisation optimale d’une diversité de plantes à fleurs (Biesmeijer et al. 2006). C’est le cas notamment des syrphes et des

bourdons qui offrent un meilleur service de pollinisation lorsqu’ils travaillent de concert plutôt que séparément (Fontaine et al. 2006). La complémentarité entre les abeilles sauvages et l’abeille domestique permet aussi une meilleure pollinisation de la fraise (Chagnon et al. 1993) et de la pomme au Québec (Martins et al. 2015).

1.2. Déclin des pollinisateurs

Plusieurs facteurs laissent craindre une crise des pollinisateurs un peu partout dans le monde (Biesmeijer et al. 2006; Cameron et al. 2011; Potts et al. 2010a; Potts et al. 2010b; van Engelsdorp et al. 2007; Winfree et al. 2009). Leur déclin pourrait avoir des conséquences importantes sur les cultures et la biodiversité (Potts et al. 2010a). L’abondance des abeilles sauvages a diminué sur 23% du territoire des États-Unis entre 2008 et 2013 et les pertes d’habitat par l’agriculture en seraient la principale cause (Koh et al. 2016). Les pesticides, herbicides, fongicides et acaricides sont identifiés comme la cause des pertes d’abeilles domestiques (Desneux et al. 2007; Johnson et al. 2010).

Les abeilles sauvages sont indispensables pour la pollinisation puisque les ruchers d’abeilles domestiques dans le monde ne pourraient pas y parvenir seuls. Les données des Nations Unies (FAO) indiquent une augmentation globale de 45% des stocks d’abeilles domestiques depuis 1961 et une augmentation de 100% de la production de miel durant cette période, au même rythme que la population humaine. Le cheptel d’abeilles domestiques semble donc surtout servir à la production de miel plutôt qu’à la pollinisation (Aizen and Harder 2009). On observe aussi une augmentation très importante de l’agriculture dépendante des animaux pour la pollinisation, beaucoup plus rapide que l’augmentation du stock d’abeilles domestiques (300% d’augmentation). Cela suggère que les abeilles sauvages jouent un rôle très important dans la pollinisation puisque l’augmentation beaucoup plus faible du nombre de ruches d’abeille domestique par rapport à la demande ne pourrait pas subvenir à la pollinisation des cultures (Aizen and Harder 2009).

L’abeille domestique est utilisée à grande échelle pour la pollinisation des cultures, mais serait un pollinisateur peu efficace comparée aux pollinisateurs sauvages (Breeze et al.

2011; Ollerton et al. 2012). En effet, elle transfère souvent mal le pollen d’une fleur à l’autre (Vaughton 1996; Wilson and Thomson 1991). La pollinisation par les abeilles commerciales est complémentaire aux pollinisateurs sauvages et ne peut ni les remplacer ni maximiser la pollinisation seule. Il existe une association positive entre le nombre de visites de pollinisateurs sauvages aux fleurs et la mise à fruit chez 41 cultures (Garibaldi et al. 2013). Cependant, cette association était présente chez seulement six de ces cultures en ce qui concerne l’abeille domestique. Les pollinisateurs sauvages augmentent même la mise à fruit deux fois plus que l’abeille domestique (Garibaldi et al. 2013). Cela a notamment été démontré dans le bleuet nain, où l’abeille domestique est un pollinisateur moins efficace que les reines et ouvrières bourdons (Bombus spp.) et les abeilles solitaires des genres Andrena, Megachiles et Halictus (Javorek et al. 2002).

1.3.Importance des ressources florales pour les abeilles

La disponibilité des ressources florales est le facteur le plus important pour la structure des communautés de pollinisateurs (Roulston and Goodell 2011). La richesse des communautés de pollinisateurs est fortement affectée par la richesse en plantes fleuries et le couvert de ces plantes (Ebeling et al. 2008; Grundel et al. 2010; Pardee and Philpott 2014), de même que par la répartition spatiale des parcelles de fleurs (Plascencia and Philpott 2017). Ces impacts positifs de la richesse en plantes fleuries peuvent s’expliquer par la plus grande diversité de sources de nectar et de pollen qu’elles procurent (Ebeling et al. 2008; Ghazoul 2006). Les ressources de nidification (sol à nu et cavités) expliquaient aussi la structure des communautés d’abeilles sauvages (Grundel et al. 2010; Potts et al. 2005).

L’augmentation de la densité de plantes hétérospécifiques autour d’une plante focale permet d’augmenter la proportion de visites de pollinisateurs indigènes (Bruckman and Campbell 2014). Cela a notamment été démontré dans le bleuet en corymbes, où les bleuetières ayant des aménagements plantés de fleurs sauvages abritaient davantage d’abeilles sauvages et de syrphes (Blaauw and Isaacs 2014). Les rendements de ces bleuetières (taux de mise à fruit, poids des fruits et nombre de graines par fruit) étaient aussi plus élevés que ceux des bleuetières sans fleurs sauvages. L’ajout de seulement une plante d’une autre espèce à une parcelle de Raphanus raphanistrum (Brassicaceae)

permettait d’augmenter le nombre de visites de pollinisateurs et d’améliorer la pollinisation (plus de graines par fruit) (Ghazoul 2006). Les mécanismes expliquant ces observations incluent une réduction de la compétition par les pollinisateurs généralistes, la complémentarité de l’attractivité des différentes espèces florales et la complémentarité des ressources. Selon le dernier mécanisme, des plantes auraient avantage à offrir des ressources complémentaires (nectar et pollen) aux pollinisateurs afin d’augmenter l’attractivité des parcelles d’espèces florales différentes (Ghazoul 2006).

1.4.Impacts de l’abeille domestique

1.4.1. L’abeille domestique, un organisme exotique envahissant

L’abeille domestique Apis mellifera L. (Hymenoptera : Apidae) est considérée comme une espèce exotique envahissante un peu partout sur terre (Goulson 2003; Kenis et al. 2008). Les espèces exotiques envahissantes ont été définies comme possédant trois caractéristiques : elles prolifèrent et se répandent dans la nature, elles sont nuisibles pour l’environnement, l’économie ou la santé humaine et elles sont introduites dans certaines régions d’où elles étaient absentes (Lodge et al. 2006). Ces caractéristiques correspondent à la situation de l’abeille domestique. Elle est en effet originaire de l’Afrique subsaharienne et du bassin méditerranéen (Crane 1999; Dohzono and Yokoyama 2010; Goulson 2003; Moritz et al. 2005) et fut domestiquée par les Égyptiens environ 2400 ans av. J.-C. (Crane 1999). Elle se retrouve maintenant dans presque tous les pays et sur tous les continents sauf l’Antarctique (Goulson 2003). Des souches européennes ont été introduites en Amérique du Nord, dans la moitié sud de l’Amérique du Sud, en Asie, en Australie, en Nouvelle-Zélande et dans les îles du Pacifique (Crane 1999; Goulson 2003). La souche africaine a pour sa part été introduite au Brésil et s’est répandue dans toute l’Amérique tropicale (Goulson 2003; Moritz et al. 2005). L’abeille domestique a une excellente capacité de colonisation de pratiquement tous les milieux (Moritz et al. 2005). Elle fait preuve d’une bonne plasticité phénotypique au niveau des comportements de butinage et de reproduction lui permettant de faire face à une large gamme d’habitat et de conditions climatiques, allant de l’environnement tropical humide aux déserts secs en passant par les régions subarctiques (Moritz et al. 2005).

Les risques liés aux pollinisateurs exotiques sont nombreux. Ils incluent l’hybridation avec les populations locales (Kenis et al. 2008), la compétition avec les populations locales pour les ressources florales et de nidification (Stout and Morales 2009), la co-introduction d’ennemis naturels, de parasites ou de maladies (Goulson 2003), la mauvaise pollinisation entraînant la diminution de la valeur adaptative (fitness) des plantes indigènes (Gross and Mackay 1998), la surpollinisation pouvant causer la prolifération de plantes exotiques envahissantes (Goulson and Derwent 2004) et l’interruption de la reproduction par l’arrêt des processus mutualistes (Traveset and Richardson 2006). Sept autres risques découlant de l’introduction de l’abeille domestique et de sa consommation de pollen et de nectar sur les abeilles sauvages ont été identifiés (Cane and Tepedino 2016). Il s’agit de la diminution des ressources de nectar et pollen disponibles (Carneiro and Martins 2012), de l’allongement des périodes de collecte de ressources (Zurbuchen et al. 2010), d’un débalancement du sex-ratio vers les mâles (Bosch 2008), de progénitures plus petites (Bosch 2008), d’une augmentation du parasitisme (Goodell 2003), de l’exclusion des pollinisateurs de certaines ressources (Roubik and Villanueva-Gutierrez 2009) et de la transmission de pathogènes (Furst et al. 2014).

L’introduction d’abeilles domestiques a causé à plusieurs endroits dans le monde un déclin chez les populations locales de pollinisateurs sauvages et d’oiseaux (Dupont et al. 2004; Hansen et al. 2002). L’archipel d’Ogasawara pourrait en être un exemple puisque l’introduction de l’abeille domestique, combinée à la destruction des habitats par l’homme menace d’extinction plusieurs abeilles endémiques (Kato et al. 1999). Les systèmes plantes-pollinisateurs mutualistes de Nouvelle-Calédonie seraient aussi menacés depuis que l’abeille domestique y est le pollinisateur le plus abondant (Kato and Kawakita 2004). Une controverse a d’ailleurs opposé, en Australie, l’apiculture et la protection de l’environnement. La concentration d’abeilles domestiques dans des zones protégées faisait craindre pour la faune et la flore australienne (Pyke 2000).

Une revue de littérature sur l’impact des pollinisateurs domestiques (abeille domestique et bourdons domestiques) sur les abeilles sauvages a révélé que 53% des études sur le sujet observaient des effets négatifs dus à la compétition, que 28% n’observaient pas d’effets et que 19% observaient des effets mixtes (Mallinger et al. 2017). Ainsi, aucune 6

étude n’observait de résultats tout à fait positifs des pollinisateurs domestiques sur les pollinisateurs sauvages. Il y avait davantage d’effets négatifs lorsque les pollinisateurs domestiques étaient utilisés hors de leur aire de répartition.

1.4.2. Impact de l’abeille domestique sur les plantes indigènes et exotiques

L’impact direct de l’abeille domestique sur la valeur adaptative (fitness) des plantes peut occasionner des changements dans leur répartition et leur abondance (Stout and Morales 2009). Pour occasionner de tels effets sur les plantes, l’abeille domestique doit causer une diminution de la qualité ou de la quantité de pollen transféré entre les fleurs, occasionnant une diminution du taux de graines formées et donc de la valeur adaptative (fitness) de la plante (Traveset and Richardson 2006). Il existe plusieurs exemples où la valeur adaptative (fitness) de plantes a été réduite par l’introduction de pollinisateurs exotiques (Dohzono and Yokoyama 2010; Dupont et al. 2004; Gross and Mackay 1998).

Les effets des pollinisateurs exotiques envahissants sur les plantes indigènes et exotiques sont bien différents. Ainsi, si les pollinisateurs sauvages préfèrent les plantes indigènes (Morandin and Kremen 2013), il en va autrement des abeilles exotiques qui visitent davantage les plantes exotiques (Telleria 1993). Une étude réalisée en Ontario a même démontré que 75% du pollen transporté par les abeilles domestiques provenait de plantes exotiques (Stimec et al. 1997). La pollinisation par l’abeille domestique sur certaines plantes exotiques envahissantes pourrait donc participer à la problématique des plantes envahissantes (Goulson 2003; Goulson and Derwent 2004).

1.4.3. Transmission de parasites et de maladies par l’abeille domestique

L’introduction d’organismes exotiques représente un important potentiel d’introduction simultanée de leurs parasites et pathogènes. L’abeille domestique peut agir comme réservoir de pathogènes pour les populations sauvages (Furst et al. 2014). Une étude a démontré que la prévalence des maladies et parasites était plus importante chez les populations sauvages de bourdons situées à proximité de fermes utilisant des bourdons ou des abeilles domestiques (Graystock et al. 2014). Une diminution de la défense immunitaire des bourdons due au stress causé par la compétition avec l’abeille domestique pourrait être 7

en cause (Brown et al. 2000; Elbgami et al. 2014; Goulson and Sparrow 2008). Il a aussi été démontré que des virus à ARN, que l’on soupçonne de jouer une part importante dans le syndrome d’effondrement des colonies d’abeilles, peuvent être transmis de colonies d’abeilles domestiques vers des hyménoptères sauvages, à la fois des abeilles solitaires, des bourdons et des guêpes (Singh et al. 2010).

1.5.Compétition pour les ressources par l’abeille domestique

1.5.1. Introduction à la compétition

Il existe deux principaux types de compétition. La compétition par interférence se produit lorsqu’une espèce empêche directement l’accès à une ressource à une autre espèce au moyen d’interactions agressives (comportement territorial). La compétition par exploitation des ressources se produit lorsque deux espèces utilisent la même ressource et que la raréfaction de cette ressource mène à une réduction de la fécondité, des tailles de portée ou de la survie d’une ou des deux espèces (Begon et al. 2005). La compétition par interférence est un phénomène rare chez les abeilles domestiques puisqu’elles ne sont pas agressives lors du butinage (Schaffer et al. 1979). Cependant, des comportements agressifs ont été observés chez l’abeille domestique lorsqu’elle pille les nids des espèces sauvages pour y voler du miel (Sakagami 1959). Cela pourrait même avoir contribué au déclin d’une espèce d’abeille japonaise (Sakagami 1959). Des évènements de « cleptolectie » ont aussi été observés, où des abeilles domestiques volent du pollen directement des corbeilles d’espèces sauvages (Thorp and Briggs 1980).

Une compétition pour les ressources peut survenir entre des pollinisateurs exotiques et indigènes lorsque trois conditions sont rencontrées : l’utilisation des ressources par les deux espèces doit se chevaucher, les ressources doivent être limitées et une diminution dans l’acquisition des ressources doit résulter en une diminution de la reproduction ou de la valeur adaptative (fitness) de l’espèce la moins compétitive ou des deux espèces (Paini 2004; Stout and Morales 2009). La largeur et le chevauchement des niches écologiques, l’efficacité à prélever des ressources, l’épuisement des ressources et les corrélations spatiales et temporelles entre pollinisateurs introduits et exotiques sont autant d’indicateurs

de la compétition entre pollinisateurs sauvages et exotiques (Stout and Morales 2009). Cependant, seules des études sur la survie, la fécondité ou la densité de population peuvent établir une relation de cause à effet (Elbgami et al. 2014; Goulson et al. 2002b; Paini 2004; Paton 1993).

1.5.2. Quand l’abeille domestique en est victime

La compétition pour les ressources peut avoir des impacts très importants sur les communautés de pollinisateurs en présence d’un compétiteur très efficace (Balfour et al. 2015). Par exemple, les bourdons sont d’excellents pollinisateurs de la lavande, bien meilleurs que l’abeille domestique (Balfour et al. 2013). Dans une étude où l’un et l’autre de ces compétiteurs ont été exclus de champs de lavande et comparés à un témoin, une augmentation importante du nombre d’abeilles domestiques a été observée lors de l’exclusion des bourdons (Balfour et al. 2015). L’inverse n’était cependant pas vrai, les bourdons n’étant pas plus abondants en absence d’abeilles. L’exclusion des bourdons a aussi causé la diminution du temps de recherche de fleurs, la diminution du nombre de fleurs rejetées, la diminution de la proportion du nombre de vols entre les fleurs, l’augmentation du temps passé à une fleur et l’augmentation du temps passé à une parcelle (Balfour et al. 2015). Encore une fois, ces paramètres sont restés inchangés chez les bourdons même en absence d’abeilles. L’exclusion des bourdons a causé l’augmentation du volume de nectar dans les fleurs et donc le gain d’énergie pour l’abeille (Balfour et al. 2015). Cette expérience démontre bien qu’un compétiteur très efficace peut avoir des impacts importants sur le comportement, mais aussi le budget énergétique de ses compétiteurs, pouvant mener à des effets sur la valeur adaptative (fitness) des organismes.

1.5.3. Superposition de niches écologiques et utilisation des ressources

La superposition des niches écologiques donne une idée de la similarité entre les ressources utilisées par deux organismes. Les ressources utilisées par l’abeille domestique sont principalement du nectar et du pollen, mais aussi, dans une plus faible mesure, du miellat, de la sève, de la cire, de la résine et de l’eau. Elle partage ces ressources avec de nombreux organismes, dont des abeilles sauvages, d’autres hyménoptères, des lépidoptères,

des coléoptères, des diptères, des oiseaux, des chauves-souris et d’autres mammifères (Goulson 2003). Une superposition de niches entre 41 et 70%, avec des maximums à 80- 90% lorsque les ressources sont peu abondantes, a été observé pour l’abeille domestique et les bourdons (Bombus spp.) (Thomson 2006). Des pourcentages de superposition des niches entre l’abeille domestique et les abeilles sauvages variant de 17 à 97% ont été observés en Allemagne et Australie (Goulson et al. 2002b; Paini and Roberts 2005; Steffan- Dewenter and Tscharntke 2000). Cependant, une telle superposition de niches écologiques n’implique pas nécessairement qu’il y ait compétition (Goulson 2003). Il faut aussi que les ressources soient limitées et que cette limitation cause une diminution de la valeur adaptative (fitness) d’un ou plusieurs compétiteurs.

L’abeille domestique peut causer une diminution importante de l’accessibilité aux ressources de pollen et de nectar (Carneiro and Martins 2012). Elle a la possibilité d’être un compétiteur très efficace (Hudewenz and Klein 2013) considérant ses besoins élevés en nectar et en pollen, ses importantes colonies pérennes, sa capacité à se déplacer loin de la ruche pour prélever des ressources (Seeley 1985), ses moyens de communication pour indiquer l’emplacement des ressources (Seeley 1985; Visscher and Seeley 1982) et les ressources alimentaires apportées par les apiculteurs (Goulson 2003). En Espagne, l’abeille domestique et, de façon marginale, Bombus impatiens ont été identifiés comme les principaux consommateurs de nectar et de pollen de romarin et de thym, diminuant la disponibilité de ces ressources pour les autres abeilles (Torné-Noguera et al. 2016). Aux États-Unis, un seul bon rucher peut collecter l’équivalent en pollen et nectar de 102 colonies de bourdons, soit 38 400 individus (Heinrich 1979). Il a été évalué que la récolte estivale de pollen par une colonie d’abeilles domestiques correspond à la quantité de pollen nécessaire à l’alimentation d’environ 110 000 larves d’abeilles sauvages (Cane and Tepedino 2016). Ainsi, un rucher de 40 ruches consomme, en un été, l’équivalent du pollen nécessaire à nourrir la progéniture de quatre millions d’abeilles sauvages (Cane and Tepedino 2016). Dans les forêts tropicales du Mexique, l’arrivée de l’abeille domestique africanisée a forcé les abeilles sauvages à changer les sources de pollen qu’elles utilisaient, et même à abandonner deux familles de plantes qu’elles utilisaient abondamment (Anacardiaceae et Euphorbiaceae) (Roubik and Villanueva-Gutierrez 2009).

1.5.4. Abeille domestique et abeilles sauvages

La compétition avec l’abeille domestique peut avoir des impacts négatifs sur l’abondance ou la diversité des abeilles sauvages. En Tasmanie, l’abondance des abeilles sauvages était trois fois plus grande aux sites où l’abeille domestique était absente (Goulson et al. 2002b). En Allemagne, des effets négatifs de la proximité de ruches ont été observés sur la richesse des abeilles qui nichent dans des tiges, mais pas sur leur succès de reproduction déterminé par le nombre de nids (Hudewenz and Klein 2013). En Guyane Française, l’introduction expérimentale de ruches d’abeilles domestiques africanisées a mené à une réduction de l’abondance des abeilles méliponides et de la quantité de ressources qu’elles collectent (Roubik 1978). En Israël, l’introduction de ruches d’abeille domestique a mené à une diminution de la fréquence des visites aux fleurs de certaines plantes par les abeilles sauvages (Shavit et al. 2009).

L’ajout de ruches pour la pollinisation des cultures influence négativement les pollinisateurs sauvages. Dans l’état de New York, une étude comparative entre des champs de citrouilles avec et sans ruches d’abeilles domestiques pour la pollinisation a démontré un effet négatif de cette pratique (Artz et al. 2011). Ainsi, le nombre de Peponapis pruinosa, l’abeille sauvage la plus commune dans ce système, et même le nombre total d’abeilles (domestiques et sauvages combinées) étaient plus faibles dans les champs avec des ruches (Artz et al. 2011). En Suède, la comparaison de champs de colza avec et sans ruches a permis de prouver que la compétition causée par l’abeille domestique affecte négativement les pollinisateurs sauvages (Lindström et al. 2016). L’ajout de ruches pour la pollinisation du colza provoque en effet le déplacement des pollinisateurs sauvages. La densité de bourdons et de mouches diminuait avec l’augmentation de la distance depuis le bord du champ alors qu’elle augmentait avec l’augmentation de la distance depuis les ruches. Ces deux tendances soutiennent l’idée du déplacement des pollinisateurs plutôt que d’un changement au niveau des populations (Lindström et al. 2016). Au Mexique, dans les plantations de café, la richesse et l’indice de diversité de Shannon-Wiener des pollinisateurs sauvages étaient négativement corrélés à l’abondance des abeilles domestiques. Les plantations avec une plus grande diversité de pollinisateurs sauvages (richesse et indice de

diversité) produisaient une meilleure mise à fruit, alors que le nombre d’abeilles domestiques était négativement corrélé avec ce paramètre (Badano and Vergara 2011).

Les communautés d’abeilles sauvages sont influencées par la proximité avec les ruchers d’abeille domestique. En Espagne, la biomasse des abeilles sauvages était effectivement plus faible près des ruchers (Torné-Noguera et al. 2016). La plus grande susceptibilité des grosses abeilles à la compétition explique ce résultat (Torné-Noguera et al. 2016). Elles sont forcées d’élargir leur rayon de recherche de ressources pour s’éloigner des ruches, leur rayon de recherche dépendant de leur taille (Greenleaf et al. 2007; Guedot et al. 2009). Les petites abeilles ont en effet besoin de moins de ressources pour voler, subvenir à leurs besoins (Heinrich 1975) et produire une nouvelle génération (Muller et al. 2006). À Tenerife, une île de l’archipel des Canaries, l’abondance des pollinisateurs sauvages était plus faible sur Echium wildpretii au site où l’abeille domestique était plus abondante (Dupont et al. 2004). Cette situation pourrait résulter d’un phénomène de compétition par exploitation des ressources puisque le niveau de nectar des fleurs de la population où l’abeille domestique était abondante était beaucoup plus faible, atteignant presque zéro (Dupont et al. 2004).

1.5.5. Impacts sur la valeur adaptative (fitness) des abeilles sauvages

La compétition avec l’abeille domestique peut réduire la valeur adaptative (fitness) des abeilles sauvages. L’abeille domestique réduit en effet la reproduction d’Osmia bicornis en conditions expérimentales (Hudewenz and Klein 2015). En conditions réelles, il est connu que l’augmentation du temps passé à rechercher des ressources cause une diminution de l’effort de reproduction chez les abeilles sauvages (Zurbuchen et al. 2010). Aussi, des ressources insuffisantes peuvent forcer les femelles à réduire la taille de leur portée et féconder moins d’œufs, de façon à déséquilibrer le sex-ratio vers le sexe le moins cher à produire énergétiquement, c’est-à-dire les mâles (Bosch 2008). L’effet de la compétition avec l’abeille domestique a été observé chez Hylaeus alcyoneus, une espèce d’abeille indigène en Australie, en comparant des sites avec et sans ruchers. Le nombre de nids produit par l’espèce indigène était plus faible aux sites traitements qu’aux sites témoins (Paini and Roberts 2005).

La présence d’abeilles domestiques a des effets négatifs sur l’abondance (Forup and Memmott 2005; Thomson 2016) et la valeur adaptative (fitness) des bourdons (Elbgami et al. 2014; Thomson 2004). Des colonies de bourdons à proximité de ruchers d’abeilles domestiques produisent des reines plus petites et moins nombreuses que celles éloignées des ruchers (Elbgami et al. 2014; Thomson 2004). La présence de ruches d’abeilles domestiques peut causer une telle réduction de la taille chez plusieurs espèces de bourdons (Goulson and Sparrow 2008). Les colonies de bourdons près des ruches sont aussi plus légères que celles qui en sont éloignées. Cela peut s’expliquer à cause du poids des bourdons ou de celui de la nourriture emmagasinée dans la colonie, le poids de la colonie étant une mesure du succès de la collecte de ressources (Elbgami et al. 2014). Les ouvrières plus légères sont moins efficaces que les plus lourdes pour la collecte des ressources (Goulson et al. 2002a). Les plus petites s’occupent en effet surtout des tâches à l’intérieur de la colonie et ne la quittent que lorsque les ressources sont limitées et que les grosses ouvrières sont éloignées (Goulson et al. 2002a). La réduction du poids des ouvrières peut donc indiquer une réduction des ressources qui forcent les petites ouvrières à sortir butiner ou bien une réduction de la quantité et de la qualité des ressources et donc une alimentation insuffisante au stade larvaire (Ribeiro et al. 1993; Sutcliffe and Plowright 1988).

1.5.6. Cohabitation harmonieuse

Certaines études n’ont cependant pas observé d’effets de la compétition. En Allemagne, l’abondance des abeilles sauvages aux fleurs, la richesse spécifique des abeilles sauvages, le nombre d’espèces nicheuses, le nombre de cellules de nidification et l’activité des abeilles sauvages nicheuses de sol n’étaient pas liés à la densité de ruches d’abeilles domestiques ni à l’abondance des abeilles domestiques aux fleurs (Steffan-Dewenter and Tscharntke 2000). La compétition entre les abeilles africanisées et les abeilles méliponides n’a pas non plus pu être expliquée grâce à des modèles statistiques (Roubik 1983). Cette absence de relation négative entre l’abeille domestique et les abeilles sauvages peut s’expliquer par plusieurs facteurs, notamment une utilisation différente des ressources par les deux groupes, par une compétition intraspécifique plus importante que celle avec l’abeille domestique, une faible densité d’abeilles domestiques, une abondance de ressources florales ou d’autres pressions qui limitent les populations d’abeilles sauvages 13

(Roubik 1983; Steffan-Dewenter and Tscharntke 2000). Une étude sur 17 ans réalisée au Panama a aussi échoué à démontrer l’effet de l’introduction d’abeilles africanisées sur les populations d’abeilles sauvages. L’abondance des abeilles sauvages n’a pas diminué dans les 10 années suivant l’introduction des abeilles africaines (Roubik and Wolda 2001). Les mêmes conclusions peuvent être tirées d’une étude au Yucatan (Roubik 2009). L’abondance des abeilles sauvages n’était pas non plus liée à celle de l’abeille domestique sur Larrea tridentata (Zygophyllaceae) dans les déserts du sud-ouest américain (Minckley et al. 2003). L’introduction de différentes densités de ruches d’abeilles domestiques dans le nord de la Grèce n’a pas permis de confirmer un effet de l’abeille domestique sur les abeilles sauvages (Goras et al. 2016). Comme c’est le cas pour plusieurs études conduites en Europe ou dans le bassin méditerranéen, d’où l’abeille domestique est indigène, la coévolution naturelle entre l’abeille domestique et les abeilles sauvages a probablement limité la compétition entre ces groupes (Goras et al. 2016).

1.5.7. Compétition pour les nids

Les abeilles domestiques nichent dans des cavités, tout comme des abeilles sauvages, des mammifères et des oiseaux. Cette situation pourrait entraîner de la compétition entre ces organismes pour l’accès aux sites de nidification (Goulson 2003; Veiga et al. 2013). Peu d’exemples existent en lien avec les abeilles sauvages, mais ce fut la cas pour le pétrel des Bermudes, où l’abeille domestique occupait les terriers de l’espèce et nuisait à son rétablissement (Madeiros et al. 2012). La présence de l’abeille domestique peut aussi compliquer les projets de conservation d’oiseaux ou de polatouches utilisant des nichoirs, car elle colonise ceux-ci plus rapidement que les locataires désirés (Efstathion et al. 2015; Prange and Nelson 2007).

1.5.8. Apiculture urbaine

L’apiculture urbaine connait une popularité grandissante depuis quelques décennies (Geslin et al. 2013). Plus de 1000 ruches ont été installées à Paris (Rubin 2018) et Montréal (Duchemin, 2018, communication personnelle). De 2008 à 2013, le nombre d’apiculteurs londoniens a triplé, passant de 464 à 1237, pendant que le nombre de ruches doublait,

passant de 1677 à 3500 (Alton and Ratnieks 2016). On retrouve maintenant 373 ruches sur les toits de New York alors que l’apiculture urbaine y était interdite jusqu’en 2010 (Licea 2018).

1.6. Impacts du paysage urbain sur les abeilles sauvages

1.6.1. Introduction à l’urbanisation

L’urbanisation est l’augmentation du taux de la population vivant en ville et les modifications à l’environnement et à l’utilisation des sols qui en découlent. Elle modifie de façon importante les milieux naturels en causant notamment la perte ou la fragmentation de ceux-ci (McKinney 2006). L’augmentation des surfaces imperméables (routes, bâtiments) et l’aménagement de la végétation sont probablement les modifications les plus visibles à l’environnement (Ahrné et al. 2009; Kearns and Oliveras 2009). Globalement, le tiers de la surface terrestre est maintenant urbanisé et un demi pourcent est même recouvert de surface imperméable (Liu et al. 2014). Selon les Nations Unies, près de la moitié de la population mondiale vit maintenant en ville et ce taux grimpera à 66% d’ici 2050 (United Nations 2014).

Certaines espèces vont être impactées négativement alors que d’autres vont tirer profit des modifications de l’habitat dues à l’urbanisation, particulièrement la fragmentation (Koh and Sodhi 2004; Magura et al. 2004; McGeoch and Chown 1997). Deux caractéristiques de base définissent la fragmentation, soit une réduction de la surface totale d’habitat et une réduction de la connectivité entre les parcelles (Fahrig 2003). Une conséquence de la fragmentation est souvent l’augmentation de l’hétérogénéité spatiale, c’est-à-dire du nombre de types d’utilisation de sol et de leur complexité spatiale (Fahrig et al. 2011). Les villes sont d’ailleurs considérées comme des milieux très hétérogènes (Cadenasso et al. 2007; Rebele 1994). La fragmentation et les pertes d’habitat sont souvent identifiées comme les causes principales du déclin chez les communautés de pollinisateurs (Harrison et al. 2015; Senapathi et al. 2015).

1.6.2. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : la diversité en ville

Plusieurs études ont démontré que les villes abritent souvent des communautés importantes de pollinisateurs et qu’elles doivent faire l’objet de considérations importantes en termes de conservation (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012; Hall et al. 2017). Cent- quatre espèces ont notamment été capturées dans une ville de Pologne (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012), 108 à Boulder (Kearns and Oliveras 2009), 58 à Birmingham (Bates et al. 2011), 74 à Paris (Geslin et al. 2016), 291 à Lyon, 177 à Montréal et 152 à Québec (Normandin et al. 2017). Au Royaume-Uni, 22% des espèces et 58% des genres d’abeilles du pays ont été récoltés dans un rayon de 500 mètres du centre de Northampton (Sirohi et al. 2015). Une étude de faible envergure a aussi permis la capture de 62 espèces à Berlin, soit 20% des taxons connus pour la région (Fischer et al. 2016). Les jardins communautaires jouent un rôle important pour la conservation des abeilles à New York (Matteson et al. 2008), 54 espèces représentant 13% des espèces répertoriées dans l’état de New York y ayant été collectées. La récolte de 110 espèces dans le comté de Westchester dans l’état de New York a permis d’obtenir une communauté d’abeilles très semblable à celle d’une réserve naturelle à proximité (Fetridge et al. 2008).

1.6.3. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : impact de l’urbanisation

L’urbanisation a parfois des impacts négatifs sur les pollinisateurs (Deguines et al. 2012), particulièrement à de plus forts niveaux d’urbanisation (McKinney 2008). Dans une étude le long d’un gradient d’urbanisation à Birmingham, l’abondance et la richesse des abeilles étaient plus élevées en milieu rural qu’urbain (Bates et al. 2011). Au niveau individuel, davantage d’espèces répondaient de façon négative à l’urbanisation que de façon positive. Dans ce gradient, le niveau d’urbanisation était généralement colinéaire à la qualité de l’habitat en terme de ressources florales et de microclimats (faible altitude et exposition aux vents) (Bates et al. 2011). Des effets semblables de l’urbanisation sur l’abondance et la richesse des pollinisateurs ont été observés à Paris (Geslin et al. 2013), dans l’ensemble de la France (Deguines et al. 2016), autour de la baie d’Osaka (Ushimaru et al. 2014), à Phoenix (McIntyre and Hostetler 2001), dans le Kentucky (Larson et al. 2014) et dans les jardins communautaires de New York (Matteson et al. 2008) et de la Californie (Plascencia and Philpott 2017). Au Michigan, l’abondance et la diversité des bourdons diminuaient avec l’urbanisation, mais seulement les femelles étaient affectées 16

(Glaum et al. 2017). En Californie, même l’abondance de l’abeille domestique diminuait avec l’urbanisation, alors qu’elle augmentait lorsque les ressources florales étaient davantage dispersées (Plascencia and Philpott 2017).

Certaines études présentent des réponses mitigées des pollinisateurs à l’urbanisation. Les abeilles peuvent notamment être plus tolérantes à la trame urbaine que les autres insectes (Deguines et al. 2012). Ainsi, l’urbanisation a un impact variable sur les communautés d’abeilles des prairies urbaines de Berlin, certaines espèces étant affectées négativement par le degré d’urbanisation alors que d’autres profitent de ces transformations à l’habitat (Fischer et al. 2016). L’abondance et la diversité des abeilles sauvages ne diminuent pas non plus avec l’urbanisation de la ville de Poznań en Pologne (Banaszak- Cibicka and Zmihorski 2012), de Northampton au Royaume-Uni (Sirohi et al. 2015), de l’ensemble du Royaume-Uni (Baldock et al. 2015), de la Belgique (Verboven et al. 2014), de l’île de Vancouver (Wray et al. 2014) ou de Boulder au Colorado (Kearns and Oliveras 2009). L’étude de données historiques au Royaume-Uni a révélé que l’urbanisation cause une diminution du nombre d’espèces de pollinisateurs plus faible que l’augmentation de l’agriculture (Senapathi et al. 2015).

Aussi, même si l’urbanisation provoque la fragmentation de l’habitat et une perte de milieux naturels, il n’en demeure pas moins qu’elle apporte des composantes intéressantes pour les pollinisateurs (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012; Martins et al. 2017a). Le paysage urbain comporte en effet des espaces verts ayant une importante diversité de plantes à fleurs (Baldock et al. 2015; Frankie et al. 2005; Loram et al. 2007), des opportunités de nidification dans les cavités de plusieurs structures anthropiques et naturelles (Cane et al. 2006; McFrederick and LeBuhn 2006; Neame et al. 2013) et une hétérogénéité spatiale importante apportant son lot d’habitats variés (Thompson et al. 2003). La richesse, l’abondance et la diversité fonctionnelle des abeilles augmentait notamment avec l’urbanisation en Montérégie (Martins et al. 2017a). Les villes constituent donc, dans bien des cas, des sites névralgiques pour la conservation des abeilles (Hall et al. 2017).

L’hétérogénéité du milieu urbain peut influencer positivement les communautés d’abeilles. La richesse des communautés d’abeilles sauvages est maximale à un niveau moyen de surfaces imperméables, soit autour de 50%, ce qui correspond aux prédictions du modèle d’hétérogénéité des perturbations (Fortel et al. 2014). Ce modèle veut que l’hétérogénéité d’un habitat soit optimale pour une grande diversité d’espèces autour de 50% de surfaces perturbées, la diversité diminuant sous et au-dessus de ce seuil puisque l’habitat devient plus homogène (Kolasa and Rollo 1991; Porter et al. 2001). Conformément à ce modèle, il a été démontré en Caroline du Nord qu’une urbanisation modérée peut avoir des effets positifs sur les abeilles. Ainsi, les forêts suburbaines abritent une abondance et une richesse d’abeilles plus élevées, et ce, peu importe les traits d’histoire de vie des abeilles (Carper et al. 2014). De la même manière, autour de Phoenix (Arizona, É-U), l’abondance des abeilles sauvages est maximale dans les parcelles de désert bordant le milieu urbain, des secteurs moyennement perturbés (McIntyre and Hostetler 2001). L’échelle à laquelle se produit la fragmentation et la taille des parcelles peuvent aussi être très importantes pour les communautés d’abeilles sauvages (Hinners et al. 2012). Les parcelles de prairie plus grandes et celles entourées d’un milieu périurbain possèdent en effet des communautés d’abeilles plus diversifiées. Cela s’explique par l’abondance plus importante en ressources dans les grandes parcelles et par la diversité de ressources favorisée par la proximité du milieu urbain (Hinners et al. 2012).

1.6.4. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : les ressources florales

Les ressources florales (pollen et nectar) étant les ressources les plus importantes pour les abeilles sauvages, elles expliquent souvent leur abondance et leur diversité en ville (Kearns and Oliveras 2009). Cependant, ces ressources ne sont pas distribuées aléatoirement et certains types d’aménagements urbains, d’espaces verts et de quartiers sont plus intéressants. Les communautés d’abeilles sont donc liées indirectement aux humains par le lien entre les humains et les fleurs. Ainsi, les quartiers ayant une densité humaine plus élevée (maisons multifamiliales) possèdent une plus grande diversité de fleurs que les secteurs moins denses (maisons unifamiliales, secteurs commerciaux ou industriels) (Lowenstein et al. 2014; Matteson et al. 2008). Les secteurs densément peuplés possèdent

aussi des opportunités de nidification dans les structures humaines et un couvert de surface imperméable semblable aux secteurs peu peuplés (Lowenstein et al. 2014).

Les parcs urbains sont considérés comme des sites importants pour la conservation des pollinisateurs en milieu urbain, notamment parce qu’ils possèdent d’importantes ressources florales. Les pollinisateurs sont, en effet, plus abondants ou plus diversifiés dans les parcs et les espaces naturelles de Melbourne, de New York et de la Montérégie que dans d’autres types de milieux (jardins résidentiels, terrains de golf, secteurs commerciaux) (Martins et al. 2017a; Matteson et al. 2013; Threlfall et al. 2015). Il a aussi été observé à Paris, Montréal et Buenos Aires que les grands parcs peuvent supporter des communautés d’abeilles diversifiées (Geslin et al. 2015; Mazzeo and Torretta 2015; Normandin et al. 2017).

Les jardins et plates-bandes représentent aussi des habitats très intéressants pour les abeilles (Ahrné et al. 2009; Gunnarsson and Federsel 2014; Matteson and Langellotto 2009; Normandin et al. 2017). Les jardins ayant des communautés florales riches et diversifiées abritent souvent plus d’abeilles (Frankie et al. 2005). À Montréal et Québec, les jardins abritent des communautés d’abeilles plus abondantes que les cimetières (Normandin et al. 2017). À New York, San Francisco et Chicago, les pollinisateurs sauvages peuvent offrir un service de pollinisation très important pour l’agriculture urbaine dans les jardins communautaires (Lowenstein et al. 2015; Matteson and Langellotto 2009; Potter and LeBuhn 2015).

1.6.5. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : urbanisation et nidification

Le comportement de nidification des pollinisateurs semble être à la base de leur capacité d’adaptation au milieu urbain (Cane et al. 2006; Xie et al. 2013). Les espèces nicheuses de sol sont particulièrement sensibles à l’urbanisation puisqu’elles requièrent un sol nu pour établir leur nid (Cane et al. 2006; Xie et al. 2013) et que les conditions de nidification dans le sol en zones urbaines sont souvent mauvaises dû à l’érosion, l’absence de sol nu et la compaction des sols (Cane 2005; Cane et al. 2006). De plus, l’entretien des parcs et prairies urbaines (tonte, retrait de la litière de feuilles, pâturage) nuit à la

nidification des abeilles qui nichent dans le sol (Kearns and Oliveras 2009; Mazzeo and Torretta 2015; Wastian et al. 2016). Ces terrains permettent pourtant la nidification des abeilles et fournissent d’importantes ressources florales (Lowenstein et al. 2014).

L’augmentation de la proportion de surfaces imperméables cause une diminution de l’abondance et de la richesse des abeilles nicheuses de sol à Paris (Geslin et al. 2016; Geslin et al. 2015), Chicago (Lowenstein et al. 2014), dans les prairies du Colorado (Kearns and Oliveras 2009) et à Tucson en Arizona (Cane et al. 2006). D’un autre côté, en Pologne et dans l’état de New York, les espèces nichant au sol sont plus abondantes dans le milieu urbain (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012; Fetridge et al. 2008) et des nids d’abeilles sont observés dans le sol de plusieurs jardins de la Californie (Frankie et al. 2005). Dans les jardins, la taille des sites et le type de recouvrement du sol (sol nu, feuilles mortes ou paillis) expliquent l’abondance et la richesse des espèces nicheuses de sol (Quistberg et al. 2016).

De leur côté, les espèces nicheuses de cavité peuvent profiter des opportunités offertes par les structures humaines pour établir leur nid (Cane et al. 2006; Lowenstein et al. 2014; Matteson et al. 2008). Le mortier des murs, les cabanes à oiseaux (Bates et al. 2011; Sirohi et al. 2015) et les structures artificielles dans les jardins (Matteson et al. 2008) peuvent notamment être utilisés. Le couvert de feuilles mortes et l’abondance des plantes herbacées peuvent représenter des opportunités de nidification pour ces espèces, tout comme les jardins de grande taille, qui abritent notamment davantage de ressources florales, mais aussi davantage de structures humaines où les abeilles peuvent nicher (Quistberg et al. 2016). Les nichoirs à abeilles et les carrés de sol aménagés par l’homme permettent aussi la nidification des abeilles en ville (Fortel et al. 2016; MacIvor 2017; Macivor and Packer 2015).

1.6.6. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : urbanisation et spécialisation

Le niveau de spécialisation des abeilles par rapport aux ressources florales semble aussi avoir un impact sur leur tolérance face à l’urbanisation. L’abondance des espèces généralistes est souvent plus importante que celle des spécialistes en milieu urbain. En

Belgique, la communauté d’abeilles en ville est davantage homogène et dominée par quelques espèces bien adaptées (Verboven et al. 2014). Les abeilles observés en ville dans toute la France étaient notamment plus généralistes (Deguines et al. 2016), tout comme ceux d’un gradient d’urbanisation à Birmingham (Bates et al. 2011), des jardins de l’état de New York (Fetridge et al. 2008), des parcs de Buenos Aires (Mazzeo and Torretta 2015) et à Montréal (Normandin et al. 2017). De façon générale, tout changement environnemental aura des impacts plus grands sur les espèces spécialistes qui ont moins de marge de manœuvre pour s’adapter aux modifications de leur milieu (Clavel et al. 2011; Scheper et al. 2014). Les abeilles généralistes sont plus aptes à trouver les ressources alimentaires dont elles ont besoins dans les sites où les plantes exotiques ont remplacé la flore indigène (Frankie et al. 2009) et elles sont moins sensibles que les espèces spécialistes à l’extinction (Packer et al. 2005).

1.6.7. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : urbanisation et taille des abeilles sauvages

La taille des abeilles influence aussi leur réponse à l’urbanisation. Puisque les grosses abeilles peuvent parcourir une distance plus importante lors de la recherche de ressources et qu’elles ont de meilleures capacités de vol (Greenleaf et al. 2007), elles sont généralement moins sensibles à l’urbanisation que les petites qui se déplacent sur de plus faibles distances et sont donc davantage influencées par la qualité des parcelles à proximité (Gathmann and Tscharntke 2002; Geslin et al. 2013; Geslin et al. 2016). La taille du corps étant corrélée à celle des pièces buccales (Stang et al. 2006) et la distance de vol, ces petites espèces seraient aussi plus spécialistes et moins mobiles, rendant difficile les déplacements entre les parcelles d’habitats hautement rentables dans un milieu fragmenté (Gathmann and Tscharntke 2002; Greenleaf et al. 2007). Il a toutefois été observé que les espèces habitant la ville sont parfois plus petites que celles habitant en périphérie (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012; Wray et al. 2014). Les ressources florales limitées au cœur de la ville peuvent expliquer cette différence (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012).

1.6.8. Pollinisateurs sauvages en milieu urbain : autres considérations

Les espèces sociales et actives tard en saison coloniseraient plus facilement les milieux urbains (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012). L’importance de la date d’activité des abeilles peut s’expliquer par les ressources florales insuffisantes au printemps dans le centre-ville (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012). Pour ce qui est de la sociabilité, elle permettrait une plus grande plasticité comportementale et écologique, ce qui faciliterait l’adaptation au milieu urbain (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012).

1.6.9. Îlots de chaleur

La température des grandes villes est généralement plus élevée que celle des milieux naturels ou agricoles environnants (Hart and Sailor 2009; OECD 2010; Oke 1973). On appelle îlots de chaleur ces secteurs anormalement chauds. Plusieurs raisons expliquent cette augmentation artificielle de la température, dont la diminution du couvert de végétation (Jenerette et al. 2011) et l’augmentation des surfaces imperméables (Hart and Sailor 2009). En effet, les surfaces imperméables réfléchissent moins de rayons du soleil (faible albédo), absorbent davantage de chaleur (capacité thermique des bâtiments) et la retiennent plus longtemps que ne le fait la végétation (OECD 2010; Oke and Maxwell 1975). De plus, à cause de l’énergie qui y est consommée, il y a davantage de chaleur perdue en ville (OECD 2010) et la pollution crée un dôme qui retient davantage de chaleur (Oke and Maxwell 1975). Les surfaces imperméables modifient aussi le cycle de l’eau en réduisant l’évapotranspiration (Oke and Maxwell 1975), comparativement à la végétation qui procure ombre et humidité rafraîchissante (OECD 2010). La température de ces îlots de chaleurs urbains augmente de façon logarithmique avec la population d’une ville (Oke 1973), étant en moyenne de 1 à 3 °C plus élevée (Voogt 2002), mais pouvant atteindre une différence de 10 (OECD 2010) ou 12 °C par rapport au milieu rural dans les agglomérations importantes (Angilletta et al. 2007; Voogt 2002). Les îlots de chaleur sont non seulement caractérisés par des températures plus élevées le jour, mais aussi par un refroidissement beaucoup moins important la nuit (Oke and Maxwell 1975). Les îlots de chaleur deviennent maintenant de plus en plus importants avec l’augmentation de l’urbanisation, mais aussi avec le réchauffement climatique global (Kalnay and Cai 2003).

La température étant un facteur clé de la plupart des processus biologiques (Angilletta et al. 2002; Brown et al. 2004; Huey and Stevenson 1979), il est attendu que les conditions de température particulières des villes aient des impacts importants sur la physiologie et la phénologie (Fründ et al. 2013) des organismes y habitant. Les ectothermes, dont les insectes, pourraient être particulièrement affectés puisque la température est responsable du développement chez plusieurs taxons (Briere et al. 1999). Parmi les impacts possibles, une plus grande tolérance à la chaleur et une plus faible tolérance au froid sont attendues des individus urbains (Angilletta et al. 2007; Lynch and Gabriel 1987). Une plus grande tolérance à la chaleur a été observée chez les fourmis de São Paulo par rapport à celles du milieu rural, sans impact sur leur tolérance au froid (Angilletta et al. 2007). L’acclimatation à la chaleur semble aussi expliquer les épidémies plus importantes du parasite Parthenolecanium quercifex sur les arbres de Raleigh en Caroline du Nord (Meineke et al. 2013).

La température plus élevée des milieux urbains pourrait agir comme un filtre en fonction de la tolérance des espèces de pollinisateurs aux températures élevées et même occasionner des changements dans leur phénologie (Harrison et al. 2015). Les espèces printanières émergeaient d’ailleurs plus tôt avec une augmentation de la température hivernale, alors que certaines abeilles d’été retardaient leur émergence (Fründ et al. 2013). Les températures chaudes affectent aussi la masse des espèces qui hibernent à l’état adulte, celles-ci perdant davantage de poids durant l’hiver à cause de leur activité métabolique élevée (Fründ et al. 2013).

1.7. Objectifs et hypothèses de recherche

1.7.1. Objectif général

L’objectif général de ce projet est d’évaluer l’impact du paysage urbain sur les communautés d’abeilles sauvages.

1.7.2. Objectif spécifique 1

Plus spécifiquement, le premier volet de cette étude vise à déterminer l’influence de l’apiculture urbaine (compétition interspécifique pour les ressources) et des îlots de chaleur urbains sur la structure et la composition de ces communautés. La disponibilité et la qualité des ressources florales sont aussi considérées.

1.7.2.1. Hypothèses : 1.7.2.1.1. La pression de l’apiculture urbaine a un impact négatif sur les communautés d’abeilles sauvages 1.7.2.1.2. Les sites ayant les ressources florales les plus importantes soutiennent les communautés d’abeilles sauvages les plus abondantes et diversifiées et minimisent l’impact de la compétition par l’abeille domestique. 1.7.2.1.3. Les sites subissant une pression importante des îlots de chaleur urbains soutiennent des communautés d’abeilles modifiées. L’effet des îlots de chaleur est variable en fonction des traits fonctionnels des espèces.

1.7.3. Objectif spécifique 2

Le second volet de l’étude vise à déterminer si un trait fonctionnel des abeilles sauvages, le comportement de nidification, leur permet de mieux tolérer les pressions du paysage urbain.

1.7.3.1. Hypothèse :

1.7.3.1.1. Les abeilles nichant dans des cavités sont plus tolérantes au paysage urbain que les abeilles nichant dans le sol.

1.8.Approche méthodologique

Afin de tester ces hypothèses, les communautés d’abeilles sauvages de 25 sites urbains de la région de Montréal (Québec, Canada) ont été échantillonnées à l’aide de pièges-bols en 2012 et 2013. Les ressources florales ont été mesurées sur le terrain en 2016 et 2017 pour 15 de ces sites, alors que les données concernant les îlots de chaleur urbains pour tous les sites ont été analysées avec un système d’information géographique (SIG). Des modèles statistiques avancés permettant de tenir compte de la probabilité de détection imparfaite ont été utilisés pour déterminer de quelle façon ces paramètres influencent les communautés d’abeilles sauvages et l’abondance de certaines espèces.

Chapitre 2 : Impacts of urban beekeeping, urban heat islands and floral resources on wild bees.

McCune F., É. Normandin, M. J. Mazerolle and V. Fournier.

To be submitted to Urban Ecosystems

Résumé

Les abeilles sauvages, d’importants pollinisateurs, sont en déclin. Au même moment, l’apiculture urbaine, une pratique récente, devient rapidement populaire. Les objectifs de cette étude étaient de déterminer comment l’abeille domestique, les îlots de chaleur et les ressources florales affectent les abeilles sauvages. Nos hypothèses étaient que la compétition a des impacts négatifs, que l’effet des îlots de chaleur varie selon les espèces en fonction des traits fonctionnels et que les ressources florales sont favorables aux abeilles sauvages. Nous avons testé ces hypothèses avec des données de capture d’abeilles sur 25 sites dans la région de Montréal, Canada en 2012-2013. Nous avons observé des effets mixtes de l’urbanisation et des effets positifs des ressources florales, mais n’avons détecté aucune preuve de compétition entre les abeilles domestiques et sauvages. Nos résultats indiquent que les villes peuvent supporter à la fois l’apiculture urbaine et les abeilles sauvages à des densités de ruches modérées.

Abstract

Wild bees provide pollination services and populations are declining. At the same time, urban beekeeping is rapidly gaining popularity. The objectives of this study were to determine to what extent honey bees, urban heat islands, and floral resources affect wild bee communities. We hypothesized that honey bees exert negative impacts, that floral resources favor wild bee communities, and that the influence of urbanization varies across species according to functional traits. We tested these hypotheses with data collected at 25 sites in Montreal, Canada in 2012-2013, where bees were sampled using pan-traps. We investigated community patterns and abundance after accounting for imperfect detection probability. We found mixed effects of urban heat islands across species and positive effects of floral resources, but there was no evidence of competition between wild and honey bees. Our results indicate that cities can allow the coexistence of urban beekeeping and wild bees under moderate hive densities.

Introduction

Wild bees (Hymenoptera, Apoidea) and honey bees (Apis (Apis) mellifera L. 1758) are important pollinators to both natural and cultivated angiosperm plants (Garibaldi et al. 2013; Klein et al. 2007). Notably, 87 out of 115 major crops depend on bees for reproduction (Klein et al. 2007). Wild bees are superior to honey bees to improve fruit set in many crops (Garibaldi et al. 2013) and support the pollination of crops at global scales (Aizen and Harder 2009). However, pollination services are becoming threatened as wild bees are globally declining, mainly because of habitat loss, pathogens, and agrochemicals , and as honey bees are facing colony losses (Cameron et al. 2011; Potts et al. 2010a; Potts et al. 2010b).

Commercial pollinators constitute a potential ecological threat. Possible negative impacts of the introduction or presence of honey bees include competition with wild pollinators for nesting and floral resources (Paini 2004; Stout and Morales 2009), co- introduction and proliferation of parasites and diseases (Goulson 2003; Graystock et al. 2014; Singh et al. 2010), expansion of invasive plant species by an increase in pollination (Goulson and Derwent 2004), and reduction of reproduction of native plants by either a insufficient pollination or the reduction of visitation rate by wild pollinators (Gross and Mackay 1998). Domesticated pollinators have well-documented impacts on wild pollinators in agricultural and natural areas (Mallinger et al. 2017). The competition for floral resources might cause a diminution in wild bee diversity (Hudewenz and Klein 2013), abundance (Artz et al. 2011; Goulson et al. 2002b), and fecundity (Paini and Roberts 2005). Over the last decade, urban beekeeping has gained a lot of popularity and is now a common practice in most major North American and European cities (Alton and Ratnieks 2016; Geslin et al. 2013). However, little is known on the coexistence of wild and domesticated bees in urban settings.

Urban expansion, characterised by high density of human population, built environment and opposed to rural and natural settings, is threatening habitats of some wild bee species but provide many resources for others (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012; Deguines et al. 2016; Geslin et al. 2013; Sirohi et al. 2015). The relative importance of

floral and nesting resources for bees explains why some species can do very well in anthropic and fragmented landscapes such as urban environments (Frankie et al. 2005; Hülsmann et al. 2015; Matteson et al. 2008). Floral resources are the most important factor structuring bee communities (Roulston and Goodell 2011). The richness and cover of floral species are often the main habitat variables affecting the richness of a pollinator community (Ebeling et al. 2008). Community gardens and flower beds in cities provide diverse native and exotic plant species, representing diverse sources of pollen and nectar (Ahrné et al. 2009; Matteson and Langellotto 2009). Besides floral resources, the availability and quality of nesting resources are also important factors. Nesting conditions in cities are favorable to cavity nesting bees (Lowenstein et al. 2014; Matteson et al. 2008). Those bees can use human structures like flower pots, fences, and wall mortar for nesting (Bates et al. 2011; Matteson et al. 2008; Sirohi et al. 2015). Impervious surfaces in the urban environment reduce the availability of bare ground essential to ground nesting bees (Cane 2005; Cane et al. 2006; Xie et al. 2013).

Urban expansion can also exert negative impacts. An urban heat island is an area that is significantly warmer than its surroundings (OECD 2010). With the reduction of vegetation cover (Jenerette et al. 2011) and the increase of impervious surfaces (Hart and Sailor 2009), temperatures in cities tend to be higher than in the landscape in their vicinity and create heat islands (OECD 2010). Differences up to 12°C have been observed between the center of a city and the agricultural surroundings (Angilletta et al. 2007; Voogt 2002). Because temperature is a cornerstone of virtually every biological process, heat islands could have strong impacts on ectotherms such as insects (Briere et al. 1999). Heat islands can change the phenology (Harrison et al. 2015), the development (Fründ et al. 2013), and the heat tolerance of insects (Angilletta et al. 2007), and thus their survival rate and fecundity. The response of bees to urbanization can also be influenced by their level of specialisation (Geslin et al. 2013), their size (Geslin et al. 2016), their period of activity during the year, and their sociality (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012).

Determining the impacts of competition and landscape factors in cities on bees is crucial as urbanization is growing worldwide (United Nations 2014). The main objective of this study was to determine how wild bees are affected by urban beekeeping and the cover 30

of urban heat islands. We used an extensive data set (Normandin et al. 2017) to test three hypotheses. First, given that wild bees have been shown to respond negatively to beekeeping in rural and natural settings (Artz et al. 2011; Goulson et al. 2002b; Mallinger et al. 2017), we expected a similar pattern in urban habitats. Second, we expected the floral resources to have positive impacts on wild bees and to reduce the competition with honey bees (Ebeling et al. 2008). Finally, given that wild bee species respond to urbanization according to their functional traits (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012; Bates et al. 2011; Deguines et al. 2012), we expected the effects of the proportion of surface cover of urban heat islands within a 1500 m radius to vary across species. We tested these hypotheses by investigating the patterns of community composition of 166 species of wild bees, as well as the abundance patterns of the most common wild bee species.

Materials and Methods

Study sites and wild bee sampling

This study was conducted in the Montreal metropolitan area, Quebec, Canada (Fig. 1) (Normandin et al. 2017). Montreal is the second biggest city in Canada with a population of more than 4.1 millions in the metropolitan area (Statistiques Canada 2018). A total of 25 sites were selected by Normandin et al. (2017) to sample bees in 2012 and 2013: five parks, nine cemeteries, and 11 community gardens. All 25 sites were used for the community- level analysis, whereas 15 sites were considered for the analysis of bee abundance relative to floral resources. Specifically, sites whose floral resources underwent major changes since 2013 were excluded for the survey of floral resources, as well as sites located in less urban settings and those with few floral resources. The abundance of the most abundant species was determined using those 15 sites: three parks, ten community gardens, and two cemeteries. The study area harbored 158 and 238 hives in 2012 and 2013, respectively (Duchemin, 2018, personal communication), but this number is rapidly increasing, reaching more than 1000 hives today (Duchemin, 2018, personal communication).

Fig. 1 Map of study sites of the Montreal metropolitan area. White triangles represent the 15 sites sampled for floral resources and black triangles represent the 10 remaining sites. Insert locates the study area in northeastern North America Bee communities were surveyed in 2012 and 2013 using pan traps (Normandin et al. 2017). Standard pan traps (400-ml bowls painted white, yellow or blue, such that each color was represented equally across the total number of bowls) were filled with soapy water and individually placed on a 60-cm wooden stick in order to be at the canopy level of the herbaceous vegetation. We deployed pan traps in clusters of three traps. Each cluster consisted of a trap of each color (white, yellow and blue) spaced 1-m apart. Each cluster of pan traps was placed on a single transect at the interface of lawn and natural habitat for parks and cemeteries, and on the margin of flower beds and gardens for community gardens. We deployed a cluster for each 1 000 m2 of site area up to a maximum of 15 clusters (i.e., 45 traps) in any given site. Sampling was performed twice a month, for 48 hours, from May to September. Overall, sites were sampled eight times in 2012 and seven times in 2013. Because the number of pan traps at a given site varied according to the size

of the site, we used the number of pan traps of a given color deployed at a given site as a measure of sampling effort. We used the number of honey bees captured per sampling effort at each site for each year as a measure of competition associated with urban beekeeping.

Floral resource sampling

Floral resources were surveyed once a month, on 15 sites, during the flowering season (end of April to end of September), from June 2016 to May 2017 for a total of six sampling periods per site. We established 25 m long transects at the same position as the pan trap transects sampled by Normandin et al. (2017). Between one and three transects were established for each site depending on the number of pan trap transects used by Normandin et al. (2017). All flowering plants one meter on each side of the transects were identified to the lowest possible taxonomic level and their percent cover was visually estimated for each meter of the transects. Floral diversity was quantified as the total number of flowering species sampled at a given site across the six sampling periods. Floral cover was quantified as the mean percent cover of all flowering species at a given site (mean of transects if more than one and mean of sampling periods).

Spatial analyses and urban heat islands

Buffers of 1500 m were created around each pan trap transect of each site using the buffer tool of ArcGIS software (ArcMAP 10.5). That distance corresponds to the flight foraging range of many wild bee species (Greenleaf et al. 2007). Buffers from sites with multiple pan trap transects were then merged to create only one buffer per site. Area (m2) of each garden, cemeteries and parks calculated by Normandin et al. (2017) was log transformed. We used open source raster data on urban heat islands and cool areas for the Montreal metropolitan area available on Données Québec (Institut national de santé publique du Québec (INSPQ)) (Boulfroy et al. 2013). This raster mapping uses a classification of temperatures with nine levels, from cool areas to heat islands. The proportion of surface cover of each level of temperature was calculated inside each of the

buffer zones using ArcGIS. We calculated the proportion (%) of heat island cover in each buffer zone.

Statistical Analyses

It is often impossible to sample species with perfect detection probability (MacKenzie et al. 2006; Williams et al. 2002) due to factors such as variation in sampling effort, sampling method, weather conditions, date, habitat type, or species behavior. These factors complicate comparisons among sites, studies, and species. Recent methodological and analytical advances allow estimating state variables such as occupancy and abundance, after accounting for imperfect detection probability (Kéry and Royle 2016; Mazerolle et al. 2007; Williams et al. 2002). In this study, we used such approaches to estimate community patterns as well as the abundance of target species. We present each in turn below.

Community patterns

We investigated occupancy patterns in the entire bee community of the 166 species detected at least once in our traps and for which there was sufficient information on functional traits. Using the trap data for each visit at each site (for all 25 sites), we prepared detection histories for each species consisting of 1 (detected at least once in the traps of a given color) or 0 (not detected). Specifically, each detection history at a given site for a given date had a length of 3: one for each color of trap (blue, white, or yellow). For instance, a detection history of 010 for a species at a site indicated that the species was detected in a white trap, but not in either the blue or yellow pan traps. Individuals in the traps were collected for identification in the lab. Because this potentially resulted in modifying occupancy patterns across visits and because visits at the sites spanned across 6 months, we considered visits at a given site as replicates (i.e., time for space substitution, sensu Kéry and Royle (2016)).

Dorazio and Royle (2005); Royle and Dorazio (2008); Zipkin et al. (2009) extended the classic single season single species occupancy model of MacKenzie et al. (2002) for the analysis of an entire community of species. We modified the approach to our bee community data to test our hypotheses. The single species occupancy model of MacKenzie 34

et al. (2002) includes two parameters. One parameter describes the biological process of interest, which is the probability of occurrence of the species (ψ), whereas the other parameter describes the observation process (p). To account for potential heterogeneity in either occupancy or detection probability, it is possible to include covariates on these parameters using a logit link function analogous to logistic regression. We modified the model described above by including random effects for each species on occupancy and detection probability to estimate these parameters separately for each species. This model included the following covariates on occupancy: log of site area (to account for differences in site area and thus sampling effort), the proportion of heat islands within 1500 m, and the honey bee capture rate. Specifically, the model included random intercepts and random slopes for each species, similar to a traditional generalized linear mixed model (Gelman and Hill 2007; Zuur et al. 2009). We also considered nesting behavior (cavity vs ground nesting) as a species functional trait that could influence species occupancy (Lowenstein et al. 2014; Matteson et al. 2008; Xie et al. 2013). All numeric variables were standardized to zero mean and unit variance before analysis.

We modeled the occupancy of species i at site j:

log(ψii/(1 - ψii)) = φi + βlogArea i * logAreaj + βheat i * heatj + βbeeCapture i* beeCapturej + βnesting

* nestingi

where φi corresponds to the random intercept of occupancy associated with species i, normally distributed with hyperparameters mean μφ and standard deviation σφ (φi ~ N(μφ,

σφ)). For random slopes of log Area and the proportion of heat islands within 1500 m, βi denote the effects of a given variable on the occupancy of each species i, normally distributed with mean μβ and standard deviation σβ (βi ~ N(μβ, σβ)). In this model, we treated βnesting as a fixed effect.

We modeled the detection probability of species i in site j of trap color k as a function of the number of traps of a given color (sampling effort), Julian date, Julian date squared, and pan trap color (blue, yellow, or white; blue being the reference level). We also

included the inter-tegular distance as a species trait that could influence detection probability:

log(pijk/(1 - pijk)) = αi + βeffort i * effortijk + βJday i * Jdayijk + βJday2 i* Jday2ijk + βcolor i* colorijk

+ βinterteg * intertegijk

where αi corresponds to the random intercept of detection probability associated with species i, normally distributed with hyperparameters mean μα and standard deviation σα (αi ~

N(μα, σα)). As above, each βi (i.e., effort, Jday, or Jday2) denotes the effect of a given variable on the detection probability of species i distributed with mean μβ and standard deviation σβ (βi ~ N(μβ, σβ)). Inter-tegular distance was treated as a fixed effect on detection probability.

We estimated the parameters of the community model by adopting a Bayesian approach based on Markov chain Monte Carlo (MCMC) using five chains (Gelman et al. 2014). Each chain was run with 250 000 iterations, using 150 000 iterations as burn-in, and a thinning rate of 10. We used trace plots and the Brooks-Gelman-Rubin statistic to assess convergence. We used vague prior distributions for all parameters. Specifically, we used normal priors with N(0, 1/1000) for the β parameters, and uniform priors U(0, 10) for all standard deviation parameters. This model was implemented in JAGS 4.2.0 within R with the jagsUI and coda packages (Kellner 2017; Lunn et al. 2013; Plummer et al. 2006; R Core Team 2017). We reported means and 95% credible intervals for each parameter of interest.

Abundance of common target species

For the 15 sites sampled for floral resources, we analysed the abundance of the most common species. The raw data for the abundance analysis consisted of the number of specimens of a given species at a given visit, yielding three counts at each site on a given date (i.e., one count for each of the three trap colors). We used N-mixture models, conducted separately for each species, to estimate the abundance and detection probability from our trapping data (Royle 2004). Specifically, we targeted 11 of the most abundant wild bee species (Hylaeus communis (n = 283), H. hyalinatus (n = 140), Agapostemon

virescens (n = 672), Halictus ligatus (n = 412), Lasioglossum imitatum (n = 628), L. laevissimum (n = 1391), L. sagax (n = 264), L. versatum (n = 358), L. coriaceum (n = 133), Hoplitis producta (n = 407) and Ceratina calcarata (n = 326)). We quantified the effect of five environmental variables on abundance: floral diversity, floral cover, proportion of heat islands within 1500 m, honey bee capture rate, and log of site area. Because we expected that the relationship between the abundance of a given species and floral resources would depend on honey bee capture rate, we also considered the potential effect of two interactions, 1) honey bee capture rate x floral diversity and 2) honey bee capture rate x floral cover (Table 1).

We built a set of candidate models based on our biological hypotheses and our knowledge of wild bee life history and the literature (Table 2). We included log of site area in every model to account for differences in the size of sampling sites. We quantified the effect of four variables on detection probability: Julian date, trap color (blue, yellow, or and white; blue being the reference level), and number of transects sampled were systematically included in our models, whereas some models included the quadratic effect of Julian date to assess for non-linear effect of the date. As in the previous analysis, we standardized all numeric variables. We checked the collinearity among all numeric variables and we did not include variables with Pearson |r| > 0.7 in the same model. We used the same set of candidate models for each species.

Parameters were estimated using maximum likelihood implemented in the unmarked package in R (Fiske and Chandler 2011; R Core Team 2017). We used a model selection and multimodel inference approach based on Akaike’s information criterion corrected for small samples (AICc) with the AICcmodavg package (Burnham and Anderson 2002; Mazerolle 2017). To quantify the effect of the parameters appearing in the top models, we used the shrinkage estimator for model averaging and computed 95% unconditional confidence intervals (Burnham and Anderson 2002; Lukacs et al. 2010). Model fit and overdispersion were assessed for the top-ranked model with a parametric bootstrap approach using 1000 bootstrap samples based on a χ2 statistic. For species with high overdispersion (1 < ĉ < 4), we used the quasi-likelihood AICc (QAICc) to make our inferences. In cases where overdispersion exceeded 4, we used zero-inflated Poisson (ZIP) 37

N-mixture models instead, provided the fit of the zero-inflated Poisson model was appropriate (assessed from the parametric bootstrap).

Results

Normandin et al. (2017) caught 19 077 specimens, representing 166 species across the 25 sites sampled. The proportion of surface cover of urban heat islands within a 1500 m radius varied from 4.32 to 66.40% (mean = 32.86, SD = 20.05). The honey bee capture rate varied from 0 to 17 honey bees captured per cluster of pan traps (mean = 2.67, SD = 3.87). For the 15 sites sampled for floral resources, the number of floral species/site varied from 10 to 69 species (mean = 34.68, SD = 18.50), and the floral cover varied from 3.60 to 18.16% (mean = 10.02, SD = 3.98).

Table 1 Covariates used in abundance models of the common target species captured at urban sites in Montreal, QC in 2012 and 2013

Variables Description Number of sites for which the data was available log area log of area of a given site in m2 25 Floral diversity Diversity of floral species at a given site measured 15 as the total number of floral species identified Floral cover Cover of floral species (%) at a given site 15 measured as the mean cover of all species across all transects and all sampling periods Honey bee Capture rate of honey bees (total 25 capture rate captured/sampling effort) (Normandin et al. 2017) at a given site on a given year Heat islands Proportion of urban heat islands (%) within a 1500 25 proportion m buffer zone around each site Floral diversity X Interaction between the diversity of floral species 15 Honey bee and the capture rate of honey bees capture rate Floral cover X Interaction between the cover of floral species and 15 Honey bee the capture rate of honey bees capture rate

Candidate Models Biological hypotheses on abundance log area Abundance varies with site area, but no other variable log area + Floral diversity + Floral cover Abundance varies with floral resources log area + Floral diversity + Floral cover + Honey bee Abundance varies with floral resources and competition with honey capture rate bees log area + Floral diversity + Floral cover + Honey bee Abundance varies with floral cover, but the response to competition capture rate + Floral diversity X Honey bee capture rate with honey bees depends on the floral diversity log area + Floral diversity + Floral cover + Honey bee Abundance varies with floral diversity, but the response to capture rate + Floral cover X Honey bee capture rate competition with honey bees depends on the floral cover log area + Heat island proportion Abundance varies with heat island proportion within 1500 m log area + Floral diversity + Floral cover + Honey bee Abundance varies with heat island proportion within 1500 m and capture rate + Heat island proportion + Floral diversity X floral cover, but the response to competition with honey bees Honey bee capture rate depends on floral diversity log area + Floral diversity + Floral cover + Honey bee Abundance varies with heat island proportion within 1500 m and capture rate + Heat island proportion + Floral cover X floral diversity, but the response to competition with honey bees Honey bee capture rate depends on floral cover

Community patterns

Our community analysis on the 25 sites revealed that only a minority of species responded to the proportion of urban heat islands: 46 out of 166 species (Appendix 1). The occupancy probability of 12 species increased with the proportion of urban heat islands within 1500 m, whereas the occupancy of 34 species decreased with the same explanatory variable (Fig. 2). Twenty five percent of species responded to the size of sites, and the occupancy of all these species increased with site area (Fig. 3). A minority of species responded to honey bee capture rate (30 out of 166 species). For these species, the occupancy probability increased with the honey bee capture rate (Fig. 4). Occupancy did not vary among nesting behaviors.

The sampling effort increased detection probability for 17% of the 166 species (Fig. 5), whereas a single species responded negatively to sampling effort (Megachile rotundata). We found a positive quadratic relationship of detection probability with Julian day for two species (L. coriaceum and L. sagax), with a higher detection probability at the beginning or the end of the season (Fig. 6). In contrast, the detection probability reached a maximum in the middle of the season for 54 species, as indicated by the negative quadratic relationship with Julian day. Forty one species had a greater detection probability in yellow bowls than blue bowls, whereas seven species were harder to detect with yellow bowls compared to blue bowls (Fig. 7). The detection probability of 16 species was higher in white bowls than blue bowls, but seven species had a lower detection probability in white bowls than blue bowls (Fig. 8). The bee species richness estimated at a site on a given visit was always substantially higher than the raw count of species for a given visit (Fig. 9).

Fig. 2 Estimate of heat island proportion within 1500 m on occurrence and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 3 Estimate of log area of site on occurrence and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 4 Estimate of honey bee capture rate on occurrence and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 5 Estimate of sampling effort on detection probability and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 6 Estimate of Julian day squared on detection probability and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 7 Estimate of yellow bowls compared to blue bowls on detection probability and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 8 Estimate of white bowls compared to blue bowls on detection probability and 95% credible intervals for the community analysis of 166 wild bee species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 9 Estimated species richness and raw counts of wild bees in Montreal, QC in 2012 and 2013

Abundance of common target species

For seven species, the top-ranked model involved as parameters on abundance the combined effects of the proportion of heat island cover, floral resources, and honey bee capture rate, with one interaction (Appendix 2). Specifically, for H. communis, L. laevissimum, L. sagax, H. ligatus and L. versatum, the most parsimonius model featured the interaction between honey bee capture rate and floral diversity on abundance. In contrast, the highest-ranked model for C. calcarata and H. hyalinatus involved the interaction between honey bee capture rate and floral cover on abundance. For the four remaining species, models consisting of fewer parameters were the most parsimonious. For A. virescens, the top-ranked model excluded the proportion of heat island cover, but included the interaction between honey bee capture rate and floral diversity on abundance. The most parsimonious model for H. producta and L. imitatum consisted of the model including only floral diversity and floral cover on abundance. Finally, the most parsimonious model for L. coriaceum consisted of only the proportion of heat island cover on abundance.

The proportion of heat islands within 1500 m increased the abundance of three species and reduced the abundance for one species (Appendix 3, Fig. 10). Log area increased the abundance of five species (Fig. 11). Floral diversity increased the abundance of two species (Fig. 12). The response of two species of wild bees to honey bee capture rate differed with floral diversity, but their abundance tended to decrease with increasing honey bee captures under high floral diversity (Fig. 13). For the species we investigated, the abundance never varied with the main effects of floral cover and honey bee capture rate.

The detection probability of wild bees was influenced by the Julian day, the sampling effort, and the color of the pan traps. The detection probability of two species was positively related to Julian day squared, suggesting that the probability was higher at the beginning and the end of the season than in the middle of the season. For four species, the detection probability was negatively related with Julian day squared, indicating that the maximum value was reached in the middle of the season (Appendix 4, Fig. 14). Detection probability increased with sampling effort for four species (Fig. 15) and also varied with the color of pan traps (Fig. 16). The detection probability was higher in yellow bowls than

in blue bowls for six species, but the detection probability was lower in yellow bowls than in blue bowls for two species. For four species, the detection probability in white bowls was greater than in blue bowls, whereas two species had a lower detection probability in white bowls than in blue bowls (Fig. 16).

Fig. 10 Model-averaged predictions showing the effect of heat island proportion within 1500 m on the abundance of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 11 Model-averaged predictions showing the effect of log area of size on the abundance of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 12 Model-averaged predictions showing the effect of floral diversity on the abundance of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 14 Model-averaged predictions showing the effect of Julian day squared on the detection probability of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 15 Model-averaged predictions showing the effect of sampling effort on the detection probability of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Fig. 16 Model-averaged predictions for the effect of bowl color on the detection probability of the common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Discussion

We found interesting impacts of our three study parameters on the occurrence and abundance of wild bees. We hypothesized that the proportion of urban island within 1500 m has various effects, according to the functional traits of wild bees. We observed those various responses, more species being negatively affected in the community analysis. We hypothesized that urban beekeeping has negative effects on wild bees, but observed the opposite. Our results demonstrate that it is possible to do urban beekeeping in a sustainable way for wild bees. We hypothesized that the floral resources have positive effects on wild bees, which we observed. However, we did not observe the mitigating effect of floral resources on competition from urban beekeeping we expected.

Urban heat islands and size of sites

We found that urban heat islands have a negative effect on the occurrence of more species of wild bees than a positive one. In our community analysis of species occurrence, 34 species responded negatively to this factor and 12 responded positively. No particular pattern could be seen among these species regarding their functional traits. In contrast, the analysis of abundance of the target common species revealed that the abundance a single species responded negatively to the proportion of cover of heat islands within 1500 m, whereas the abundance of three species increased with the proportion of cover of heat islands within 1500 m. The responses to urbanisation of some species of wild bees were similar to those previously observed in other studies: positive for H. hyalinatus (Banaszak- Cibicka and Zmihorski 2012; Bates et al. 2011; Matteson et al. 2008) and negative for H. affinis and L. versatum (Martins et al. 2017a). In contrast, opposite relationships were found for C. calcarata, A. pura and A. virescens (Martins et al. 2017a). Considering that urban heat islands may cause important phenological and physiological changes in many insects (Angilletta et al. 2007; Fründ et al. 2013; Harrison et al. 2015), they should also have important impacts on wild bee populations. To our knowledge, we are the first study on wild bees to use urban heat islands as a measure of urbanisation. Urban heat islands are caused by the loss of vegetation (Jenerette et al. 2011) and the increase in impervious surfaces (Hart and Sailor 2009). Thus, the proportion of cover of heat islands is highly

correlated with the proportion of impervious surfaces. The response of wild bees to urban heat islands could also be a response to this increase in impervious surfaces as well as a response to the increase in temperature.

We found that more species responded negatively to urbanization than positively which is similar to other studies (Bates et al. 2011; Deguines et al. 2016; Geslin et al. 2013; McIntyre and Hostetler 2001). Regardless of whether this effect is caused by the rise of temperature or impervious surfaces, wild bees seem to be globally suffering from urbanization. Such declines may seem paradoxical, given that many studies found cities to harbour a higher diversity and abundance of wild bees than the surrounding landscape (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012; Cane et al. 2006; Senapathi et al. 2015), even near Montreal (Martins et al. 2017a). We did not compare our urban sites to rural or natural sites, but we had a gradient in urban heating which is a proxy for urbanization. Contrasting patterns are observed in the literature but our results indicate a rather negative link between urbanization and wild bee abundance.

The impact of urban heat islands can be linked with the effect of the size of our sites, as both these impacts are related to the availability of floral and nesting resources and thus the functional traits of wild bees. The proportion of urban heat islands and the size of site can be considered measures of floral resources at larger spatial scales. In our community analysis, 41 out of 166 species responded positively to site size. Regarding the abundance of the common target species, five out of the 11 species responded to the size of the sites, also all positively. Indeed, small fragmented patches usually hold less diverse and abundant bee communities (Hinners et al. 2012). Those patches are presumably too small to contain all the resources essential to wild bees. This effect of small patches can amplify the response of wild bees to urbanisation as their functional traits are often linked with the availability of resources. Larger patches, on the other hand, can hold nesting and floral resources required by wild bees (Hinners et al. 2012; Neame et al. 2013). However, this pattern has presumably weak effects on bee communities as they can travel across landscape barriers (Kennedy et al. 2013).

Interestingly, urban heat islands had a positive impact more often than a negative one for the abundance of target common species. This result may be due to those species being common and well adapted to the urban environment (Verboven et al. 2014). Certain functional traits facilitate adaptation to an urban environment, such as nesting in cavities (Cane et al. 2006), being generalist (Biesmeijer et al. 2006; Geslin et al. 2013), being larger (Gathmann and Tscharntke 2002; Geslin et al. 2013; Greenleaf et al. 2007), being eusocial (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012), and being active late in the season (Banaszak- Cibicka and Zmihorski 2012). The three species favored by high proportions of urban heat islands within 1500 m were Hylaeus communis, Hylaeus hyalinatus, and Lasioglossum laevissimum. Both H. communis and H. hyalinatus are small, generalist, cavity nesting bees active in summer. Lasioglossum laevissimum, in contrast, nests in the ground and is active earlier in the season, while also being a generalist and medium sized (Normandin et al. 2017). Interestingly, H. communis is a newly introduced species in North America from Europe (Martins et al. 2017a; Martins et al. 2017b; Normandin et al. 2017) and could be favored by the urban landscape (Banaszak-Cibicka and Zmihorski 2012; Matteson et al. 2008).

Surprisingly, the nesting behaviour of wild bees did not influence the probability of occupancy in our community analysis: ground nesters did not differ in occupancy relative to cavity nesters. Indeed, cities are characterised by high proportions of impervious surfaces or soils degraded by compaction and erosion (Cane 2005; Cane et al. 2006). Ground nesting bees need soft and bare ground to establish their nest (Cane et al. 2006; Xie et al. 2013) and should be affected by urbanization more than cavity nesting bees (Geslin et al. 2016; Lowenstein et al. 2014; Matteson et al. 2008). The urban parks, gardens, and cemeteries of the Montreal metropolitan area seem to hold interesting nesting resources for both ground and cavity nesting bees. The high heterogeneity of urban patches can provide diversified resources and accommodate both functional groups, and potentially explains our result.

Competition with honey bees

In contrast to what would be expected according to the literature (Mallinger et al. 2017), we did not observe a negative impact of honey bees on wild bees. Surprisingly, in

our community analysis, the occupancy of 30 species of wild bees increased with honey bee capture rate. Three criteria must be present for competition to happen between two species: the niche of both species must be overlapping, this overlap must lead to a decrease in the capacity of one or both species to acquire resources, and this decrease must cause a decrease in reproductive rate or fitness of one or both species (Paini 2004; Stout and Morales 2009). Therefore, an absence of correlation might indicate that either the niches of wild and honey bees are not overlapping, the resources are not limited in our setting, and/or there is no decrease in reproduction of wild bees even with rarefied resources.

Wild and honey bees both consume mainly nectar and pollen, and, to a lesser extent, honeydew, plant sap, waxes, resins and water (Goulson 2003). Their niches in flower usage overlap between 17 and 97% (Goulson et al. 2002b; Paini and Roberts 2005; Steffan- Dewenter and Tscharntke 2000). It is very unlikely that the niches of the species in our system are not overlapping. However, slight differences in habitat selection, flower selection, or foraging range between honey and wild bees can allow cohabitation (Steffan- Dewenter and Tscharntke 2000; Visscher and Seeley 1982). It is possible that the floral resources were sufficient to support both honey bees and wild bees. Cities harbour diversified and abundant floral communities usually composed of native and exotic floral species. Densely populated neighborhoods have a very high diversity of flowers (Lowenstein et al. 2014; Matteson et al. 2013). Again, the high heterogeneity of urban landscapes might promote the diversification and abundance of resources for bees (Williams and Kremen 2007) and mitigate competition (Herbertsson et al. 2016). Systems in which resources are not limited can allow cohabitation between wild and honey bees (Minckley et al. 2003).

The coevolution between honey bees and wild bees within the original range of honey bees can explain the absence of competition observed in many studies (Goras et al. 2016; Mallinger et al. 2017). However, this is not the case in our study area, outside of the original range of honey bees. Low honey bee density can also lead to such results (Roubik 1983), which was possibly our case. In 2012 and 2013, 158 and 238 hives (0.32 and 0.48 hives/km2) were present on Montreal Island, respectively, compared to more than 1000 hives today (2 hive/km2) (Duchemin, 2018, personal communication). Furthermore, 112 of 57

the 158 hives (2012) and 157 of the 238 hives (2013) were located in larger or commercial suburban apiaries, too far to affect our sites. In comparison, Paris and London harbor 1000 and 3500 hives, respectively (9.5 and 2.23 hives/km2) (Alton and Ratnieks 2016; Rubin 2018) and negative effects of competition with honey bees were found in natural or agricultural settings involving higher densities of hives: 356 hives within 5 km (4.53 hives/km2) in the Canary Islands (Dupont et al. 2004) and 2 hives per hectare (200 hives/km2) in Sweden (Lindström et al. 2016). We used the capture rate of honey bees caught in the same sites and during the same visits as wild bees as a measure of honey bee abundance instead of the number or density of hives around sites. We could not use the available data on hive density as they appeared incomplete (missing hives in some neighbourhoods). Honey bees are very good foragers as they can communicate to each other the location of resources and travel long distances to find them (up to 10 km) (Beekman and Ratnieks 2000; Seeley 1985). Therefore, it is possible that honey bee abundance determined using pan traps is not representative of real abundances as they mainly use the most rewarding resources. Short term studies might also lead to a failure to demonstrate competition (Paini et al. 2005). Also, abundance and occurrence are state variables and do not allow us to draw conclusions on mechanisms. Studies quantifying survival rate, fecundity, population levels, foraging success, or interactions are important to address such essentials questions (Paini 2004).

While the absence of correlation observed for the majority of our species (136 out of 166) can be easily explained, it is more difficult to account for the positive interactions seen in 30 species. We believe that it is very unlikely that honey bees have a genuine positive impact on wild bees. Even if there were no correlations between the floral resources and the abundance of honey bees, sites of better quality could still have attracted more honey bees as well as a greater abundance of wild bees. To the best of our knowledge, the only other case of positive effect of honey bees on wild bees is the increase in visitation rate of wild bees to Echium plantagineum with an increase of honey bee visitation rate (Nielsen et al. 2012). Nonetheless, it is difficult to draw conclusions on the population dynamics of wild bees, because our study was purely correlative. Experimental manipulations of honey bee hives densities would allow us to better understand the

potential effects of this commercial species in North American cities (Goulson et al. 2002b). In addition, estimation of wild bee fecundity, fitness, or survival would provide better measures to inform potential impacts of competition on demographic parameters (Paini 2004).

Floral resources

The floral resources had a rather positive effect on the abundance of some of our target common bee species. The floral diversity had a positive effect on the abundance of three species. On the other hand, we found that the floral cover had a negative effect on one species, L. laevissimum. Floral resources are expected to have positive impacts as both diversity and cover of floral communities are positively related to pollinator community richness (Ebeling et al. 2008; Grundel et al. 2010). We speculate that this species may be limited by another factor, such as the availability of nesting resources. The negative impact of floral cover for L. laevissimum may also result from the use of pan traps. Indeed, pan traps are known to become less attractive to bees in flower-rich habitats (Plascencia and Philpott 2017). Thus, a high cover of flowers can lead to a reduction in the number of bees that are caught by pan traps.

We hypothesized that the competition with honey bees is mediated by the availability of floral resources. However, we found no evidence in support of this hypothesis in our study. The abundance of two common target species (L. laevissimum and L. versatum) increased with the honey bee capture rate under low floral diversity, but their abundance decreased with honey bee capture rate under high floral diversity. A particular pattern in the use of resources by honey bees and these two wild bee species could explain such results. A potential explanation of this result is that honey and wild bees use different resources or use resources outside of the sampled sites.

Detection probability

Both the community and abundance analyses show that the probability of detection of many species varied with the sampling effort, the linear or quadratic effect of Julian day, or the bowl color. This result highlights the importance of explicitly modeling detection 59

probability to estimate occupancy or abundance, because detection probability is neither constant across the season nor close to 1. Obviously, in the community analysis, sampling effort had a much more positive effect (28 species) than a negative one (one species). The species being negatively affected by sampling effort, Megachile rotundata, is a common cavity nesting bee. This negative link with sampling effort could be due to its high abundance in some small sized gardens and parks and its absence or lower abundance in large size parks and cemeteries.

The relationship with the detection probability and the Julian day can simply be explained by the period of activities of the different bee species within the season. Some species are indeed active later or sooner in the season (Normandin et al. 2017). Variations in the detection probability during the season for many species could also be linked to the reduced attractiveness of pan traps when flowers are abundant (Plascencia and Philpott 2017). Yellow was the most attractive color overall and agrees with Hall (2016) but contrasts with previous studies where blue traps were the more effective at attracting bees (Campbell, 2007), or where all colors had similar attractiveness (Toler, 2005). Nevertheless, our results indicate that a combination of all three colors is essential to thoroughly assess bee communities. Because it is impossible to standardise traps and their efficiency between dates and sites, estimating detection probability is essential to obtain abundance and occupancy values that can be compared between studies.

Shortcomings

A potential shortcoming of our study was that three years had elapsed between the sampling of bees and of floral resources. To reduce this problem, floral sampling excluded sites that had undergone important changes in management practices between 2013 and 2016. Thus, we are confident that the floral communities we sampled were very similar to those of 2012 and 2013. The nature of the study sites also supports that notion. For instance, community gardens are often managed year after year by the same gardeners harvesting the same plant groups. Furthermore, transects in cemeteries and parks were located on the edge of forest patches and grass, where weeds and herbaceous plants maintain their populations over time. We believe that our results are representative of the

situation in North American cities with similar hive densities and could help understand the ecology of wild bees in many urban settings.

Management implications

Honey bees and urban beekeeping can represent a threat to wild bees (Mallinger et al. 2017). However, our results indicate that cities can allow the harmonious coexistence of honey bees and wild bees under moderate hive densities or high floral resources. We agree with Geslin et al. (2017) that honey bees can be called a “massively introduced managed species” but it does not imply that it has negative effects in every setting. Furthermore, cities and the spread of urban beekeeping represent great opportunities for the conservation of wild bees (Hall et al. 2017). Honey bees are essential pollinators in agricultural settings and should not be opposed to wild bees (Aebil et al. 2012). However, beekeeping in cities and protected areas should not be seen as a biological conservation approach (Geldmann and González-Varo 2018). Wild bees are at least as important as honey bees to provide the pollination services and the key to ensure their sustainability is to maintain and manage an abundance of flowers. Actions like the ones taken in London’s parks are good examples of such practices (Alton and Ratnieks 2016). Thousands of pounds are invested to ensure flowers are available all year to bees, to create new green spaces and to plant meadows of flower (Alton and Ratnieks 2016). Sowing meadows of melliferous flowers attractive to bees (Blackmore and Goulson 2014; Hicks et al. 2016) and managing nesting resources for wild bees (Fortel et al. 2016; MacIvor 2017) are meaningful actions for the conservation of wild bees (Geslin et al. 2017). Initiatives for wild bee conservation in cities can easily reach the general public and have high impacts on the wild bees (Hall et al. 2017).

Conclusion

In conclusion, we did not find evidence of correlation between urban honey bees and wild bees. However, we found strong relationships of bee occupancy and abundance with the proportion of urban heat islands within 1500 m and the availability of floral resources, indicating that those factors are the main drivers of wild bee communities in our urban system. Nevertheless, cities can harbor important wild bee communities when floral

resources are abundant and urban beekeeping is maintained at a moderate level. Management practices should aim at increasing the floral resources and maintaining the urban beekeeping under densities where competition could occur, and manipulative studies should investigate this threshold.

Acknowledgments

We are grateful to L. Alexandre, T. Andro, A. Boilard, A. Duclos, A. Gervais, G. Guengard, and O. Samson-Robert for their help in the lab and in the field. We thank G. Ayotte, M.-P. Lamy, M. Paquet, and C. Roy for their assistance in identifying flowers. We are also indebted to A. Beaudoin and É. Duchemin for sharing precious information with us, and to J.-P. Lessard and S. MacIvor for their constructive comments on a previous version of the manuscript. Finally, special thanks to the managers of cemeteries and community gardens as well as the Management of Large Parks and Greening of the city of Montreal for allowing access to their sites. This study was funded by the National Science and Engineering Research Council of Canada (NSERC) Discovery Grant Program and the Fonds de Recherche Nature et Technologies Québec (FRQNT). The Bayesian analyses and goodness of fit tests were conducted on the Graham high performance computer clusters of Compute Canada.

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Appendix 1

Table 3 List of species for the community analysis sorted by phylogenetic order. Numbers refer to the x axis of Fig. 2 to 8

Species 1 Colletes simulans Cresson, 1868 2 Hylaeus (Hylaeus) annulatus (Linnaeus, 1758) 3 Hylaeus (Hylaeus) communis Nylander, 1852 4 Hylaeus (Hylaeus) leptocephalus (Morawitz, 1871 [‘‘1870’’]) 5 Hylaeus (Hylaeus) mesillae (Cockerell, 1896) 6 Hylaeus (Prosopis) affinis (Smith, 1853) 7 Hylaeus (Prosopis) modestus Say, 1837 8 Hylaeus (Prosopis) nelumbonis (Robertson, 1890) 9 Hylaeus (Spatulariella) hyalinatus Smith, 1842 10 Hylaeus (Spatulariella) punctatus (Brullé, 1832) 11 Augochloropsis (Paraugochloropsis) metallica (Fabricius, 1793) 12 Augochlorella aurata (Smith, 1853) 13 Augochlora (Augochlora) pura pura (Say, 1837) 14 Agapostemon (Agapostemon) texanus Cresson, 1872 15 Agapostemon (Agapostemon) virescens (Fabricius, 1775) 16 Sphecodes carolinus Mitchell, 1956 17 Sphecodes clematidis Robertson, 1897 18 Sphecodes cressonii (Robertson, 1903) 19 Sphecodes dichrous Smith, 1853 20 Sphecodes ranunculi Robertson, 1897 21 Halictus (Odontalictus) ligatus Say, 1837 22 Halictus (Protohalictus) rubicundus (Christ, 1791) 23 Halictus (Seladonia) confusus confusus Smith, 1853 24 Lasioglossum (Dialictus) asteris (Mitchell, 1960) 25 Lasioglossum (Dialictus) cephalotes (Dalla Torre, 1896) 26 Lasioglossum (Dialictus) coeruleum (Robertson, 1893) 27 Lasioglossum (Dialictus) cressonii (Robertson, 1890) 28 Lasioglossum (Dialictus) dreisbachi (Mitchell, 1960) 70

29 Lasioglossum (Dialictus) ephialtum Gibbs, 2010 30 Lasioglossum (Dialictus) heterognathum (Mitchell, 1960) 31 Lasioglossum (Dialictus) hitchensi Gibbs, 2012 32 Lasioglossum (Dialictus) imitatum (Smith, 1853) 33 Lasioglossum (Dialictus) laevissimum (Smith, 1853) 34 Lasioglossum (Dialictus) leucocomum (Lovell, 1908) 35 Lasioglossum (Dialictus) lineatulum (Crawford, 1906) 36 Lasioglossum (Dialictus) michiganense (Mitchell, 1960) 37 Lasioglossum (Dialictus) nigroviride (Graenicher, 1911) 38 Lasioglossum (Dialictus) oblongum (Lovell, 1905) 39 Lasioglossum (Dialictus) paradmirandum (Knerer & Atwood, 1966) 40 Lasioglossum (Dialictus) pilosum (Smith, 1853) 41 Lasioglossum (Dialictus) planatum (Lovell, 1905) 42 Lasioglossum (Dialictus) sagax (Sandhouse, 1924) 43 Lasioglossum (Dialictus) smilacinae (Robertson, 1897) 44 Lasioglossum (Dialictus) tegulare (Robertson, 1890) 45 Lasioglossum (Dialictus) tenax (Sandhouse, 1924) 46 Lasioglossum (Dialictus) trigeminum Gibbs, 2011 47 Lasioglossum (Dialictus) versans (Lovell, 1905) 48 Lasioglossum (Dialictus) versatum (Robertson, 1902) 49 Lasioglossum (Dialictus) viridatum (Lovell, 1905) 50 Lasioglossum (Dialictus) zephyrum (Smith, 1853) 51 Lasioglossum (Evylaeus) cinctipes (Provancher, 1888) 52 Lasioglossum (Hemihalictus) birkmanni (Crawford, 1906) 53 Lasioglossum (Hemihalictus) foxii (Robertson, 1895) 54 Lasioglossum (Hemihalictus) macoupinense (Robertson, 1895) 55 Lasioglossum (Lasioglossum) athabascense (Sandhouse, 1933) 56 Lasioglossum (Lasioglossum) coriaceum (Smith, 1853) 57 Lasioglossum (Leuchalictus) zonulum (Smith, 1848) 58 Lasioglossum (Leuchalictus) leucozonium (Schrank, 1781)

59 Lasioglossum (Sphecogastra) comagenense (Knerer & Atwood, 1964) 60 Lasioglossum (Sphecogastra) quebecense (Crawford, 1907) 61 Lasioglossum (Sphecogastra) oenotherae (Stevens, 1920) 62 Andrena (Andrena) clarkella (Kirby, 1802) 63 Andrena (Andrena) frigida Smith, 1853 64 Andrena (Andrena) mandibularis Robertson, 1892 65 Andrena (Andrena) milwaukeensis Graenicher, 1903 66 Andrena (Andrena) rufosignata Cockerell, 1902 67 Andrena (Cnemiandrena) chromotricha Cockerell, 1899 68 Andrena (Cnemiandrena) hirticincta Provancher, 1888 69 Andrena (Cnemiandrena) nubecula Smith, 1853 70 Andrena (Euandrena) geranii Robertson, 1891 71 Andrena (Gonandrena) integra Smith, 1853 72 Andrena (Gonandrena) persimulata Viereck, 1917 73 Andrena (Holandrena) cressonii cressonii Robertson, 1891 74 Andrena (Larandrena) miserabilis Cresson, 1872 75 Andrena (Leucandrena) erythronii Robertson, 1891 76 Andrena (Melandrena) carlini Cockerell, 1901 77 Andrena (Melandrena) commoda Smith, 1879 78 Andrena (Melandrena) dunningi Cockerell, 1898 79 Andrena (Melandrena) nivalis Smith, 1853 80 Andrena (Melandrena) vicina Smith, 1853 81 Andrena (Micrandrena) ziziae Robertson, 1891 82 Andrena (Micrandrena) nigrae Robertson, 1905 83 Andrena (Plastandrena) crataegi Robertson, 1893 84 Andrena (Ptilandrena) distans Provancher, 1888 85 Andrena (Ptilandrena) erigeniae Robertson, 1891 86 Andrena (Rhacandrena) robertsonii Dalla Torre, 1896 87 Andrena (Scrapteropsis) imitatrix Cresson, 1872 88 Andrena (Scrapteropsis) morrisonella Viereck, 1917

89 Andrena (Simandrena) nassonii Robertson, 1895 90 Andrena (Simandrena) wheeleri Graenicher, 1904 91 Andrena (Taeniandrena) wilkella (Kirby, 1802) 92 Andrena (Thysandrena) w-scripta Viereck, 1904 93 Andrena (Thysandrena) bisalicis Viereck, 1908 94 Andrena (Trachandrena) ceanothi Viereck, 1917 95 Andrena (Trachandrena) forbesii Robertson, 1895 96 Andrena (Trachandrena) hippotes Robertson, 1895 97 Andrena (Trachandrena) rugosa Robertson, 1891 98 Andrena (Trachandrena) sigmundi Cockerell, 1902 99 Andrena (Trachandrena) spiraeana Robertson, 1895 100 Andrena (Tylandrena) erythrogaster (Ashmead, 1890) 101 Andrena (Tylandrena) perplexa Smith, 1853 102 Calliopsis (Calliopsis) andreniformis Smith, 1853 103 Pseudopanurgus parvus (Robertson, 1892) 104 Anthidium (Anthidium) manicatum Linnaeus, 1758 105 Anthidium (Anthidium) florentinum Fabricius, 1775 106 Anthidium (Proantidium) oblongatum (Illiger, 1806) 107 Heriades (Neotrypetes) carinata Cresson, 1864 108 Heriades (Neotrypetes) leavitti Crawford, 1913 109 Hoplitis (Hoplitis) anthocopoides Schenck, 1853 110 Hoplitis (Alcidamea) pilosifrons (Cresson, 1864) 111 Hoplitis (Alcidamea) producta producta (Cresson, 1864) 112 Hoplitis (Alcidamea) spoliata (Provancher, 1888) 113 Osmia (Diceratosmia) conjuncta Cresson, 1864 114 Osmia (Melanosmia) albiventris Cresson, 1864 115 Osmia (Melanosmia) atriventris Cresson, 1864 116 Osmia (Melanosmia) pumila Cresson, 1864 117 Osmia (Melanosmia) simillima Smith, 1853 118 Osmia (Osmia) lignaria Say, 1837

119 Osmia (Osmia) taurus Smith, 1873 120 Chelostoma (Foveosmia) campanularum (Kirby, 1802) 121 Chelostoma (Gyrodromella) rapunculi (Lepeletier, 1841) 122 Chelostoma (Prochelostoma) philadelphi (Robertson, 1891) 123 Megachile (Chelostomoides) campanulae (Robertson, 1903) 124 Megachile (Eutricharaea) rotundata (Fabricius, 1787) 125 Megachile (Litomegachile) brevis Say, 1837 126 Megachile (Litomegachile) mendica Cresson, 1878 127 Megachile (Litomegachile) texana Cresson, 1878 128 Megachile (Megachile) centuncularis (Linnaeus, 1858) 129 Megachile (Megachile) lapponica Thomson, 1872 130 Megachile (Megachile) inermis Provancher, 1888 131 Megachile (Megachile) relativa Cresson, 1878 132 Megachile (Xanthosarus) frigida Smith, 1853 133 Megachile (Xanthosarus) gemula Cresson, 1878 134 Megachile (Xanthosarus) latimanus Say, 1823 135 Megachile (Sayapis) pugnata Say, 1837 136 Coelioxys (Boreocoelioxys) octodentata Say, 1824 137 Coelioxys (Boreocoelioxys) porterae Cockerell, 1900 138 Ceratina (Zadontomerus) calcarata Robertson, 1900 139 Ceratina (Zadontomerus) dupla Say, 1837 140 Ceratina (Zadontomerus) mikmaqi Rehan & Sheffield, 2011 141 Nomada bethunei Cockerell, 1903 142 Nomada cressonii Robertson, 1893 143 Nomada denticulata Robertson, 1902 144 Nomada luteoloides Robertson, 1895 145 Nomada maculata Cresson, 1863 146 Nomada pygmaea Cresson, 1963 147 Nomada vicina Cresson, 1863 148 Epeolus scutellaris Say, 1824

149 Triepeolus pectoralis (Robertson, 1897) 150 Holcopasites calliopsidis (Linsley, 1943) 151 Mellisodes (Eumelissodes) druriella (Kirby, 1802) 152 Melissodes (Eumelissodes) subillata LaBerge, 1961 153 Melissodes (Eumelissodes) illata Lovell & Cockerell, 1906 154 Melissodes (Eumelissodes) trinodis Robertson, 1901 155 Melissodes (Heliomelissodes) desponsa Smith, 1854 156 Peponapis (Peponapis) pruinosa (Say, 1837) 157 Anthophora (Clisodon) terminalis Cresson, 1869 158 Bombus (Bombus) terricola Kirby, 1837 159 Bombus (Psithyrus) citrinus (Smith, 1854) 160 Bombus (Thoracobombus) fervidus (Fabricius, 1798) 161 Bombus (Cullumanobombus) rufocinctus Cresson, 1863 162 Bombus (Cullumanobombus) griseocollis (DeGeer, 1773) 163 Bombus (Pyrobombus) bimaculatus Cresson, 1863 164 Bombus (Pyrobombus) impatiens Cresson, 1863 165 Bombus (Pyrobombus) vagans vagans Smith, 1854 166 Apis (Apis) mellifera Linnaeus, 1758

Appendix 2

K QAICc ∆QAICc QAICcWt Hylaeus communis lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 455.91 0.00 0.64 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color)

lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 457.12 1.20 0.35 honey bee capture rate + heat island proportion + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) Agapostemon virescens lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 618.45 0.00 0.25 honey bee capture rate + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 13 618.63 0.18 0.23 honey bee capture rate + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 15 619.66 1.22 0.13 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 619.96 1.52 0.12 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 13 620.02 1.57 0.11 honey bee capture rate + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 620.28 1.83 0.10 honey bee capture rate + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 622.24 3.79 0.04 honey bee capture rate + heat island proportion + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) Ceratina calcarata lambda(log area + floral diversity + floral cover + 15 413.49 0.00 0.92 honey bee capture rate + heat island proportion +

floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) Hylaeus hyalinatus lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 391.48 0.00 0.54 honey bee capture rate + heat island proportion + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 391.80 0.31 0.46 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) Halictus ligatus lambda(log area + floral diversity + floral cover + 13 531.45 0.00 0.26 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 12 532.35 0.90 0.17 honey bee capture rate + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 13 532.43 0.98 0.16 honey bee capture rate + heat island proportion + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 533.71 2.26 0.08 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 11 533.87 2.42 0.08 honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 13 534.57 3.12 0.05 honey bee capture rate + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color)

lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 534.68 3.23 0.05 honey bee capture rate + heat island proportion + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover) 10 534.93 3.48 0.05 p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 12 535.02 3.57 0.04 honey bee capture rate + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) Hoplitis producta lambda(log area + floral diversity + floral cover) 12 358.11 0.00 0.42 p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 15 359.76 1.65 0.18 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 15 359.99 1.88 0.16 honey bee capture rate + heat island proportion + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 13 360.23 2.12 0.14 honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) Lasioglossum coriaceum lambda(log area + honey bee capture rate) 10 346.54 0.00 0.70 p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 12 350.47 3.92 0.10 honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) Lasioglossum imitatum lambda(log area + floral diversity + floral cover) 11 630.71 0.00 0.31 p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan

trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover) 10 631.06 0.35 0.26 p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 12 632.79 2.08 0.11 honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 11 632.96 2.24 0.10 honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) Lasioglossum laevissimum lambda(log area + floral diversity + floral cover + 15 885.38 0.00 1.00 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) Lasioglossum sagax lambda(log area + floral diversity + floral cover + 15 348.53 0.00 0.35 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 349.76 1.23 0.19 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 350.20 1.67 0.15 honey bee capture rate + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 13 350.59 2.06 0.13 honey bee capture rate + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 15 351.38 2.85 0.08 honey bee capture rate + heat island proportion + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color)

lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 351.80 3.26 0.07 honey bee capture rate + heat island proportion + floral cover X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) Lasioglossum versatum lambda(log area + floral diversity + floral cover + 13 368.42 0.00 0.61 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 14 370.28 1.86 0.24 honey bee capture rate + heat island proportion + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + Julian day2 + pan trap color) lambda(log area + floral diversity + floral cover + 12 371.95 3.54 0.11 honey bee capture rate + floral diversity X honey bee capture rate) p(sampling effort + Julian day + pan trap color)

Appendix 3

Table 5 Model-averaged estimates and 95% confidence intervals of parameters on abundance of common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Parameter Species Model-averaged 95% CI estimate* Floral diversity H. hyalinatus 0.84 [0.02, 1.67] Floral diversity H. producta 0.82 [0.08, 1.57] Heat island H. communis 0.6 [0.31, 0.9] proportion Heat island H. hyalinatus 1 [0.66, 1.35] proportion Heat island L. laevissimum 0.66 [0.48, 0.84] proportion Heat island C. calcarata -0.92 [-1.47, -0.37] proportion Interaction between L. laevissimum -0.54 [-0.79, -0.29] floral diversity and honey bee capture rate Interaction between L. versatum -0.9 [-1.34, -0.45] floral diversity and honey bee capture rate log area H. communis 0.77 [0.17, 1.38] log area H. ligatus 0.82 [0.19, 1.44] log area L. imitatum 0.62 [0.25, 1] log area L. laevissimum 0.9 [0.55, 1.25] log area L. coriaceum 1.14 [0.66, 1.61]

*shrinkage estimator used for main effects of variables not involved in interactions, model- averaged effect size for unit change of 1 reported otherwise.

Appendix 4

Table 6 Model-averaged estimates and 95% confidence intervals of parameters on detection probability of common target species captured in Montreal, QC in 2012 and 2013

Parameter Species Model-averaged estimate 95% CI Julian day squared H. hyalinatus -0.85 [-1.21, -0.5] Julian day squared H. communis -0.62 [-0.97, -0.26] Julian day squared L. laevissimum -0.3 [-0.45, -0.16] Julian day squared L. coriaceum 0.91 [0.34, 1.47] Julian day squared H. producta -4.59 [-6.02, -3.17] Julian day squared C. calcarata 0.52 [0.28, 0.75] Sampling effort H. hyalinatus 1.99 [1.37, 2.61] Sampling effort L. laevissimum 0.92 [0.65, 1.19] Sampling effort L. sagax 1.28 [0.51, 2.05] Sampling effort H. producta 0.83 [0.4, 1.26] White vs blue bowls H. hyalinatus 1.34 [0.6, 2.08] White vs blue bowls A. virescens -0.92 [-1.3, -0.54] White vs blue bowls L. imitatum 0.96 [0.51, 1.4] White vs blue bowls L. laevissimum 0.63 [0.35, 0.9] White vs blue bowls L. coriaceum -0.75 [-1.46, -0.04] White vs blue bowls H. producta 0.43 [0.05, 0.82] Yellow vs blue bowls H. hyalinatus 1.69 [0.97, 2.41] Yellow vs blue bowls A. virescens -0.52 [-0.86, -0.17] Yellow vs blue bowls H. ligatus 0.51 [0.06, 0.95] Yellow vs blue bowls L. imitatum 1.21 [0.77, 1.65] Yellow vs blue bowls L. laevissimum 1.02 [0.75, 1.28] Yellow vs blue bowls L. sagax 1.31 [0.79, 1.84] Yellow vs blue bowls L. versatum 1.16 [0.52, 1.8] Yellow vs blue bowls H. producta -0.5 [-0.97, -0.03]

Chapitre 3 : Conclusion générale

Ce projet de maîtrise, qui portait sur l’impact de l’apiculture urbaine, des îlots de chaleur et des ressources florales sur les abeilles sauvages en milieu urbain, a permis d’approfondir nos connaissances de l’écologie de ces insectes. Il s’agit en effet, à notre connaissance, de la première étude s’intéressant directement aux répercussions possibles de l’apiculture urbaine sur les abeilles sauvages. Ces interactions de compétition étaient bien documentées en milieux naturels et agricoles, mais aucun projet ne s’était encore intéressé à la question depuis la récente popularité de l’apiculture urbaine. Il s’agit aussi de la première étude à s’intéresser aux impacts des îlots de chaleur sur des pollinisateurs au niveau de leur population. Nous croyons que l’utilisation des îlots de chaleur est fort intéressante puisqu’elle intègre à la fois des conséquences possibles de l’urbanisation en soi, mais aussi des hausses de température. Un autre aspect novateur de notre étude est l’utilisation d’outils statistiques permettant de tenir compte de la probabilité de détection imparfaite. Ces techniques sophistiquées, généralement réservées aux études sur le comportement ou la démographie des vertébrés, ont rarement été appliquées à des communautés d’arthropodes.

Le projet avait comme objectif principal d’évaluer l’impact du paysage urbain sur les communautés d’abeilles sauvages. Le projet comportait deux objectifs spécifiques, qui visaient à comprendre les impacts de l’apiculture urbaine, des îlots de chaleur et des ressources florales sur les communautés d’abeilles sauvages et de déterminer les traits fonctionnels liés à ces impacts. Le projet a atteint son objectif principal et ses deux objectifs spécifiques.

La première hypothèse stipulait que la compétition entre l’abeille domestique et les abeilles sauvages a des impacts négatifs sur les pollinisateurs. Celle-ci a été réfutée, puisqu’elle n’était pas appuyée par les données. En effet, les résultats de l’analyse de communauté indiquent des effets positifs de l’abeille domestique lorsqu’un effet est présent. Cela implique que les villes représentent non seulement des habitats intéressants pour les abeilles sauvages, mais qu’elles peuvent supporter à la fois les communautés d’abeilles sauvages et domestiques. Ce résultat est contraire à la tendance généralement observée dans les études en milieux naturel et agricole, où l’abeille domestique a souvent un impact négatif sur les abeilles sauvages. Il est toutefois intéressant de mentionner que ces résultats dépendent probablement de la densité de ruches relativement faible à Montréal 85

au moment où les données originales ont été colligées (2012-2013) et de l’abondance des ressources à cette période. Des densités de ruches beaucoup plus élevées sont observées à Montréal de nos jours, dans d’autres villes ainsi que dans des systèmes naturels ou agricoles où des effets négatifs de la compétition ont été observés. Néanmoins, nos résultats contribuent à une meilleure compréhension des systèmes de pollinisation dans des villes nord-américaine possédant un cheptel d’abeilles domestiques similaires, soit moins de 250 ruches.

La seconde hypothèse stipulait que les ressources florales ont des impacts positifs sur les abeilles sauvages et qu’elles permettent de mitiger les impacts négatifs de la compétition. Celle-ci a été partiellement confirmée. L’analyse de l’abondance d’espèces communes ciblées a révélé que la richesse d’un site en espèces florales avait un impact positif sur l’abondance de certaines espèces (Hylaeus hyalinatus, Hylaeus producta). La diversité en espèces florales et, par le fait même, en sources de pollen et de nectar et l’abondance ou le couvert des ressources florales sont d’ailleurs reconnues comme étant les deux paramètres les plus importants pour la structure des communautés d’abeilles sauvages. Enfin, seules deux espèces avaient une abondance qui variait avec l’interaction entre les ressources florales et l’abeille domestique, L. laevissimum et L. versatum. Dans les deux cas, cette interaction avait un effet négatif, c’est-à-dire, une diminution de l’abondance des abeilles sauvages avec l’augmentation de celle des abeilles domestiques lorsque les ressources étaient abondantes. Autrement dit, l’augmentation des ressources florales semble empirer la compétition plutôt que de remédier à la situation. Des patrons particuliers dans l’utilisation des ressources par l’abeille domestique ou les abeilles sauvages pourraient expliquer ces interactions.

La troisième hypothèse stipulait que les îlots de chaleur ont des impacts variables sur les abeilles sauvages. Cette dernière a été appuyée par nos résultats. Effectivement, l’occurrence des espèces diminuait ou augmentait avec l’augmentation de la proportion de surface couverte par les îlots de chaleur à l’intérieur d’un rayon de 1500 m autour des sites. La réponse des espèces d’abeilles sauvages aux îlots de chaleur semble donc varier en fonction des espèces. L’abondance des ressources disponibles aux sites et les traits fonctionnels des abeilles pourraient expliquer ces résultats. En effet, il est connu que de 86

nombreux traits fonctionnels régissent la réponse des abeilles sauvages à l’urbanisation, notamment, leur comportement de nidification, leur taille et leur niveau de spécialisation. Le lien positif entre l’occurrence des espèces d’abeilles et la taille des sites observé dans l’analyse de communauté renforce l’idée que les ressources disponibles aux sites puissent influencer la réponse des abeilles sauvages à l’urbanisation. Finalement, la dernière hypothèse stipulait que le comportement de nidification des abeilles influence leur utilisation des milieux urbains. Cette hypothèse n’était pas appuyée par les résultats. Il est probable que la grande hétérogénéité des sites d’étude fournissait les ressources de nidification nécessaires aux deux groupes fonctionnels (nicheurs de sol et de cavités) et que ceux-ci n’étaient donc pas impactés différemment par l’urbanisation. De plus, aucun patron n’était visible parmi les traits fonctionnels des espèces dont l’occurrence ou l’abondance variait en fonction des îlots de chaleur ou de la compétition.

D’un point de vue davantage critique, plusieurs améliorations auraient pu être apportées au projet. Tout d’abord, il aurait été souhaitable que les inventaires d’abeilles sauvages et de ressources florales se fassent simultanément. J’ai dû utiliser des valeurs moyennes de diversité et de couvert floral pour la saison puisqu’il n’était pas possible de faire coïncider les inventaires de ressources florales avec les périodes de capture d’abeilles. Nous sommes cependant persuadés que les communautés florales observées sont représentatives des communautés présentes au moment de la capture des abeilles. Cela aurait toutefois eu l’avantage d’éviter d’avoir à exclure 10 sites de l’étude et ainsi avoir une plus grande puissance statistique. Il aurait aussi été préférable de pouvoir combiner les techniques de pièges-bols et de coups de filet dans les analyses. Nous aurions aussi pu profiter d’un portrait plus global de la communauté de pollinisateurs. Finalement, une meilleure connaissance de la densité de ruches dans la région de Montréal aurait permis des analyses probablement plus efficaces. Dans un monde idéal, il aurait même été intéressant de contrôler cette densité. Avoir ainsi un gradient composé de sites avec un nombre élevé de ruches à proximité jusqu’à des sites témoins totalement exempts de ruches aurait assuré une puissance maximale et des conclusions plus objectives.

En somme, ce projet est un pas dans la bonne direction pour la compréhension des interactions entre l’abeille domestique et les abeilles sauvages dans un milieu urbain. Il 87

démontre que la cohabitation est tout à fait possible entre ces organismes. Cependant, l’apiculture urbaine croît rapidement. La densité de ruches à Montréal est maintenant près de six fois plus élevée qu’il y a cinq ans. Les principales recommandations aux gestionnaires émanant de ce projet seraient de favoriser la présence de ressources florales abondantes et diversifiées et de restreindre la densité de ruchers urbains jusqu’à ce que de nouvelles études établissent un seuil au-delà duquel l’apiculture urbaine ne peut plus être pratiquée de façon durable. Des questions subsistent encore et des possibilités infinies de recherche sont à l’horizon.

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