Instituto De Pesquisas Jardim Botânico Do Rio De Janeiro Escola Nacional De Botânica Tropical Programa De Pós-Graduação Em Botânica

Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro Escola Nacional de Botânica Tropical Programa de Pós-graduação em Botânica

Tese de Doutorado

Produção de CaCO3 por comunidades bentônicas estabelecidas sobre estruturas artificiais nos recifes coralíneos da Plataforma de Abrolhos, Brasil

Vanessa Moura dos Reis

Rio de Janeiro 2016

Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro Escola Nacional de Botânica Tropical Programa de Pós-graduação em Botânica

Produção de CaCO3 por comunidades bentônicas estabelecidas sobre estruturas artificiais nos recifes coralíneos da Plataforma de Abrolhos, Brasil

Vanessa Moura dos Reis

Tese apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Botânica, Escola Nacional de Botânica Tropical, do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do título de Doutor em Botânica.

Orientador: Dr. Gilberto Menezes Amado-Filho. Co-orientador: Dr. Leonardo Tavares Salgado.

Rio de Janeiro 2016

Produção de CaCO3 por comunidades bentônicas estabelecidas sobre estruturas artificiais nos recifes coralíneos da Plataforma de Abrolhos, Brasil

Vanessa Moura dos Reis

Tese submetida ao Programa de Pós-Graduação em Botânica da Escola Nacional de Botânica Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Doutor.

Aprovada por:

Prof. Dr. Gilberto Menezes Amado-Filho ______

Prof. Dr.Guilherme Henrique Pereira Filho ______

Prof. Dr. Rodrigo Leão de Moura ______

Prof. Dr. Fabiano Lopes Thompson ______

Prof. Dr. Bruno Henrique Pimentel Rosado ______

Em 08/03/2016

Rio de Janeiro 2016

III

Reis, Vanessa Moura dos.

R433p Produção de CaCO3 por comunidades bentônicas estabelecidas sobre estruturas artificiais nos recifes coralíneos da Plataforma de Abrolhos, Brasil / Vanessa Moura dos Reis. – Rio de Janeiro, 2016.

xvi, 152 f. : il ; 28 cm.

Tese (doutorado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro / Escola Nacional de Botânica Tropical, 2016.

Orientador: Gilberto Menezes Amado Filho.

Co-orientador: Leonardo Tavares Salgado.

Bibliografia.

1. Recife de coral. 2. Recifes rasos. 3.Organismos construtores. 4. Mudanças climáticas. 5. Abrolhos, Arquipélago de (BA). I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical.

CDD 579.89

Agradecimentos

A Deus, por ter me dado força e sabedoria. Aos meus orientadores, Dr. Gilberto Menezes Amado Filho e Dr. Leonardo Tavares Salgado, pela oportunidade, confiança, paciência e pela dedicação à minha orientação. A minha mãe, Salete, por todo apoio emocional e financeiro, além do incentivo e a minha irmã, Viviane, que sempre foi uma ótima amiga. A todos os pesquisadores e colaboradores para a execução deste trabalho: Drª Cláudia Karez, Dr. Rodrigo Mariath, Dr. Fernando Moraes, Drª Poliana Brasileiro, Dr. Ricardo Bahia, Drª Laís Ramalho, Dr. Tito Lotufo, Dr. Paulo Paiva, Drª Joana Zanol, Dr. Rodrigo Riera e Msc. Rodrigo Carvalho. Aos meus amigos companheiros de laboratório do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, que colaboraram, seja diretamente, com seu trabalho ou indiretamente, com sua amizade e conselhos. Ao Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro e a Escola Nacional de Botânica Tropical por toda infraestrutura disponibilizada para a execução deste trabalho. Às equipes dos laboratórios: Botânica Estrutural (IPJBRJ) e Laboratório de Microscopia de Força Atômica (CPPF) pela disponibilidade de espaço, material de laboratório, equipamentos necessários e suporte de seus técnicos. Aos professores Guilherme H. Pereira Filho, Rodrigo L. Moura, Fabiano L. Thompson, Bruno H. P. Rosado, Ricardo G. Bahia e Wladimir C. Paradas por aceitarem participar da banca de avaliação desta tese. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) e à Brasoil pelo financiamento dos projetos de pesquisa a que esta tese está vinculada. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão da bolsa de doutorado, o que permitiu dedicação exclusiva ao trabalho.

RESUMO

Os recifes coralíneos são considerados “fábricas de carbonatos”, pois envolvem processos de produção de carbonato de cálcio (CaCO3) através da bioconstrução recifal.. Dessa forma, representam importantes sistemas marinhos por participarem do processo de balanço químico dos carbonatos nos oceanos. No Brasil, encontra-se a mais extensa área de recifes coralíneos do oceano Atlântico Sul, localizada na Plataforma de Abrolhos. Os recifes de Abrolhos encontram-se ameaçados em função do aumento na incidência de doenças de corais nos recifes costeiros, a ocorrência de eventos de branqueamento de corais após anomalias térmicas da água do mar, e, ainda, aumento na cobertura de tufos. Apesar da importância associada aos recifes de Abrolhos, o conhecimento sobre a produção de carbonato de cálcio, assim como as comunidades bentônicas que formam as estruturas recifais é limitado quando comparado a outras regiões do mundo. Nesse sentido, a realização de experimentos in situ com a utilização de estruturas artificiais de colonização pode-se simular processos naturais de colonização e desenvolvimento das comunidades recifais. Neste trabalho foram analisados a composição e a abundância de organismos construtores e não-construtores, em estágios avançados de colonização e a produção de CaCO3 das comunidades estabelecidas sobre Unidades de Calcificação/Acreção (Calcification Accretion Unit - CAUs). As CAUS foram instalados nos recifes rasos do arco interno e do arco externo na Plataforma de Abrolhos entre os anos de 2012 e 2013. Adicionalmente, foram analisados os sedimentos depositados nas CAUs, a temperatura da água do mar e a intensidade luminosa nos locais. As CAUs localizadas no recife do arco interno tiveram maior influência de sedimentos de origem continental, enquanto que, nos recifes do arco externo, os sedimentos foram compostos principalmente por formas minerais de carbonato de cálcio de origem biogênica, majoritariamente a calcita magnesiana. A comunidade de organismos construtores foi dominada por algas calcárias incrustantes, que ocorreram em todos os locais, anos e colonizaram todas as faces das placas das CAUs. Já a comunidade de organismos não-construtores foi dominada por tufos, que foram mais abundantes nas faces das placas mais expostas à luz. No período 2013-2014, houve um aumento na cobertura de tufos, em comparação o período 2012-2013, e este aumento foi positivamente correlacionado com a variação da temperatura da água do mar neste período. A produção de CaCO3 nos recifes rasos de Abrolhos foi de

VI aproximadamente 580 g.m-2.ano-1 sendo similar à obtida em outros recifes rasos do mundo. A massa calcária foi superior à massa não-calcária, sugerindo que os recifes de Abrolhos ainda se encontram em um balanço positivo na produção de carbonatos. Contudo, os fatores negativos que afetam as comunidades recifais de Abrolhos vêm se intensificando, como a ocorrência de anomalias térmicas da água do mar, sendo provável que a abundância de organismos não-construtores, como os formadores de tufos aumente, podendo levar a uma redução na cobertura de organismos construtores, na produção de CaCO3 e na biodiversidade em longo prazo.

Palavras-chave: recifes coralíneos, carbonato de cálcio, recifes rasos, organismos construtores, acreção, erosão, mudanças climáticas.

VII

ABSTRACT

Coral reefs are considered “carbonate factories”, involving production processes of calcium carbonate (CaCO3) through reef bioconstruction. Thus, they represent important marine systems by participating in the chemical balance of the carbonates in the oceans. In Brazil, there is the largest area of coral reefs of the South Atlantic Ocean, located in the Abrolhos Shelf. Abrolhos reefs are threatened, because of an increase of coral diseases in coastal reefs, the occurrence of coral bleaching events after thermal anomalies of sea water, and also increase in coverage of turfs. Despite the importance associated with Abrolhos reefs, the knowledge about the production of calcium carbonate, as well as the benthic communities forming the reef structures is limited when compared to the other regions in the world. Accordingly, experiments conducted in situ using artificial structures of colonization can mimic natural processes of colonization and development of reef communities. In this study, composition and abundance of building organisms and non-builders were analysed, in advanced stages of colonization and the production of CaCO3 of established communities on Calcification Acidification/Accretion Unit (CAUs). CAUs were deployed in shallow reefs of the inner and outer arcs in the Abrolhos Shelf, between 2012 and 2013. In addition, sediments deposited in CAUs, sea water temperature and light intensity were analized. CAUs located in the inner arc reef had the greatest influence of sediments of continental origin, while in the outer arc reefs, the sediments were mainly composed of mineral forms of calcium carbonate of biogenic origin, mostly high-Mg calcite. The community of building organisms was dominated by encrusting coralline algae, which occurred in all sites, years and colonized all the faces of the plates of CAUs. The community of non-building organisms was dominated by turfs, which were more abundant on the faces of the plates exposed to light. During 2013-2014, there was an increase in turf coverage, in comparison with 2012-2013, and this increase was positively correlated with the variation of the temperature of sea water at this time. The production of CaCO3 obtained in the shallow reefs of Abrolhos was of about 580g.m-2.y-1which was similar to that obtained in shallow reefs elsewhere in the world. The calcimass was higher than the non-calcareous mass, suggesting that Abrolhos reefs are still in a positive balance in carbonate production. However, considering that the negative factors affecting the Abrolhos reef communities have been intensifying, as the occurrence of thermal

VIII anomalies of sea water, it is likely that the abundance of non-building organisms, such as turfs, increases and may lead to a reduction in coverage of building organisms in

CaCO3 production and biodiversity in long term.

Key words: coral reefs, calcium carbonate, shallow reefs, building organisms, accretion, erosion, climate changes. .

SUMÁRIO

Página Introdução geral 1 Materiais e métodos 5 Referências bibliográficas 9 CAPÍTULO I - Colonização bentônica nos recifes coralíneos 16 rasos na Plataforma de Abrolhos 1.Introdução 17 2.Materiais e métodos 19 2.1. Fatores abióticos 19 2.2. Determinação da abundância dos organismos 21 2.3. Análises dos dados 22 3.Resultados 22 3.1.Fatores abióticos 22 3.2.Abundância dos organismos colonizadores 28 3.3.Comparação da abundância dos principais grupos, em função 45 dos locais, dos anos, das faces e do tempo de colonização 3.4.Relação entre os fatores ambientais e a abundância dos 52 organismos 4.Discussão 53 5.Conclusões 58 Referências bibliográficas 58

CAPÍTULO II - Produção de CaCO3 sobre as Unidades de 69 Calcificação/Acreção (CAUs) nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos 1.Introdução 70 2.Materiais e métodos 74

2.1.Estimativa da produção de CaCO3 74 2.2.Análises dos dados 75 3.Resultados 75

3.1.Produção de CaCO3 e massa não-calcária produzida nos recifes 75 rasos de Abrolhos 3.2.Porcentagem de contribuição da massa calcária e da massa não- 79 calcária para a massa total 4.Discussão 80 5.Conclusões 83 Referências bibliográficas 83 CAPÍTULO III – Análise da composição das comunidades 95 bentônicas estabelecidas sobre as CAUs nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos 1.Introdução 96 2.Materiais e métodos 99 2.1.Identificação dos organismos colonizados nas estruturas 99 artificiais 2.2.Análises dos dados 100 3.Resultados 100 3.1. Composição bentônica nos locais e nos anos, após 1 e 2 anos 100 de colonização 3.1.1. Distribuição das espécies no tempo e no espaço 100 3.2. Riqueza de organismos na Plataforma de Abrolhos, nas CAUs 109 3.3. Análise qualitativa dos grupos taxonômicos colonizados nas 109 faces das placas das CAUs, após 1 e 2 anos de colonização 3.4. Comparação da composição bentônica nos locais e nos anos 116 4.Discussão 117 5.Conclusões 121 Referências bibliográficas 122 Considerações finais 132 ANEXO I – Imagens referentes às faces das placas das CAUs, 134 nos diferentes locais e anos ANEXO II – Táxons identificados, que ocorreram nas CAUs. 141

LISTA DE FIGURAS

Página

Introdução geral Materiais e métodos Figura 1: Mapa de localização das áreas de estudo na Plataforma de 6 Abrolhos. Figura 2: CAUs (Calcification/Accretion Units) e sensores Hobo. 8 CAPÍTULO I - Colonização bentônica nos recifes coralíneos rasos na Plataforma de Abrolhos Figura 1: Média da temperatura mensal nos recifes rasos (P. Leste, 23 Arquipélago e P. Abrolhos), no período de março de 2013 a fevereiro de 2014. 24 Figura 2: Média da temperatura diária, no período de dezembro a janeiro, no Arquipélago. 26 Figura 3: Média da intensidade luminosa, ao longo do dia, nos recifes rasos, no período de março de 2013 a fevereiro de 2014. 49 Figura 4: Cobertura dos principais grupos de organismos, nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), após 1 ano de colonização. 51 Figura 5: Abundância dos organismos construtores e não-construtores nos recifes rasos, após 1 ano de colonização.

CAPÍTULO II - Produção de CaCO3 sobre as Unidades de Calcificação/Acreção (CAUs) nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos 77 -2 -1 Figura 1: Produção de CaCO3 (g.m .ano ) (média ± erro padrão) nos recifes rasos de Abrolhos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), após 1 ano de colonização. 79 Figura 2: Massa não-calcária produzida (g.m-2.ano-1) (media ± erro padrão) nos recifes rasos de Abrolhos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), após 1 ano de colonização.

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Figura 3: Percentual de contribuição da massa calcária e da massa não- calcária nos recifes rasos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), após 1 ano 80 de colonização (2012-2013 e 2013-2014). CAPÍTULO III - Análise da composição das comunidades bentônicas estabelecidas sobre as CAUs nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos Figura 1: Escalonamento multidimensional não métrico (nMDS) baseado no 117 índice de similaridade de Bray- Curtis. ANEXO I– Imagens referentes às faces das placas das CAUs, nos diferentes locais e anos Figura 1: Imagens correspondentes à Pedra de Leste, no ano de 2012-2013. 134 Figura 2: Imagens correspondentes ao Arquipélago dos Abrolhos, no ano de 135 2012-2013. Figura 3: Imagens correspondentes ao Parcel dos Abrolhos, no ano de 2012- 136 2013. Figura 4: Imagens correspondentes à Pedra de Leste, no ano de 2013-2014. 137 Figura 5: Imagens correspondentes ao Arquipélago dos Abrolhos, no ano de 138 2013-2014. Figura 6: Imagens correspondentes ao Parcel dos Abrolhos, no ano de 2013- 139 2014. Figura 7: Imagens correspondentes ao Arquipélago dos Abrolhos, após 2 140 anos de colonização (2012-2014). ANEXO II – Táxons identificados, que ocorreram nas placas das CAUs Figura 1: Foraminífero (Homotrema rubra) identificado, que ocorreu nas 141 placas das CAUs nas áreas estudadas. Figura 2: Macroalgas identificadas, que ocorreram nas placas das CAUs nas 142 áreas estudadas. Figura 3: Esponjas identificadas, que ocorreram nas placas das CAUs nas 143 áreas estudadas. Figura 4: Corais identificados, que ocorreram nas placas das CAUs nas áreas 144 estudadas.

XIII

Figura 5: Gastrópodes identificados, que ocorreram nas placas das CAUs nas áreas estudadas. 145 Figura 6: Poliquetos identificados, que ocorreram nas placas das CAUs nas áreas estudadas. 146 Figura 7: Briozoários identificados, que ocorreram nas placas das CAUs nas áreas estudadas. 147 Figura 8a: Ascídias identificadas, que ocorreram nas placas das CAUs nas áreas estudadas. 148 Figura 8b: Ascídias identificadas, que ocorreram nas placas das CAUs nas áreas estudadas. 149

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LISTA DE TABELAS

Página Introdução geral Materiais e métodos Tabela 1: Locais e períodos de instalação/retirada das CAUs 9 CAPÍTULO I - Colonização bentônica nos recifes coralíneos rasos na Plataforma de Abrolhos Tabela 1: PERMANOVA da intensidade luminosa por horário nos locais 26 (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), nos 10 primeiros dias, em 02/2013. Tabela 2: Mineralogia dos sedimentos depositados nas placas das CAUs 28 (média ± erro padrão), nos recifes rasos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), em 2013-2014. Tabela 3: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos 30 colonizadores nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), nos anos (2012-2013, 2013-2014) e nos tempos de colonização (1 e 2 anos). Tabela 4: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos 34 colonizadores em P. Leste, nas faces das placas (P1SUP, P2SUP, P1INF, P2INF) analisadas. Tabela 5: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos 38 colonizadores no Arquipélago, nas faces das placas (P1SUP, P2SUP, P1INF, P2INF) analisadas, após 1 ano de colonização. Tabela 6: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos 42 colonizadores no Parcel dos Abrolhos, nas faces das placas (P1SUP, P2SUP, P1INF, P2INF) analisadas. Tabela 7: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos 44 colonizadores no Arquipélago, nas faces das placas (P1SUP, P2SUP, P1INF, P2INF) analisadas, após 2 anos de colonização. Tabela 8: Resultados das análises multivariadas (PERMANOVA) com dois 46 e três fatores, após 1 ano de colonização, em todos os locais. Tabela 9: Resultados das análises multivariadas (PERMANOVA), após 1 e 52 XV

2 anos de colonização, no Arquipélago dos Abrolhos.

CAPÍTULO II - Produção de CaCO3 sobre as Unidades de Calcificação/Acreção (CAUs) nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos -2 -1 Tabela 1: Média (± erro padrão) da produção de CaCO3 (g.m .ano ) nos 76 locais (P. Leste, Arquipélago, P. Abrolhos), após 1 ano de colonização. -2 - Tabela 2: Resultados da PERMANOVA da produção de CaCO3 (g.m .ano 76 1) nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos) e nos anos (2012-2013 e 2013- 2014). Tabela 3: Média (± erro padrão) da massa não-calcária (g.m-2.ano-1) 78 produzida nos locais (P. Leste, Arquipélago, P. Abrolhos), após 1 ano de colonização. Tabela 4: Resultados da PERMANOVA da massa não-calcária produzida 78 nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos) e nos anos (2012-2013 e 2013- 2014). CAPÍTULO III - Análise da composição das comunidades bentônicas estabelecidas sobre as CAUs nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos Tabela 1: Lista de espécies/táxons nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. 103 Abrolhos) e períodos de anos estudados (2012-2013, 2013-2014, 2012- 2014). Tabela 2: Lista de ocorrência de grupos taxonômicos nos recifes, nas faces 111 superiores das placas 1. Tabela 3: Lista de ocorrência de grupos taxonômicos nos recifes, nas faces 112 superiores das placas 2. Tabela 4: Lista de ocorrência de grupos taxonômicos nos recifes, nas faces 114 inferiores das placas 1. Tabela 5: Lista de ocorrência de grupos taxonômicos nos recifes, nas faces 116 inferiores das placas 2.

XVI

Introdução geral

Os recifes coralíneos são sistemas dinâmicos que resultam da combinação de processos de acreção derivada de organismos calcificadores e processos destrutivos (Stearn et al. 1977, Birkeland 1997). Dessa forma, os recifes podem ser considerados

“fábricas de carbonatos”, pois envolvem processos de produção e perda de CaCO3 (Pomar & Hallock 2008). Os organismos considerados como os principais construtores dos recifes são os corais, especialmente os escleractíneos, as algas calcárias incrustantes, briozoários, foraminíferos e serpulídeos (Chave et al. 1972, Stearn et al. 1977, Mallela 2007). Os organismos construtores promovem a acreção do recife ao adicionarem carbonato de cálcio aos substratos, visto que mineralizam carbonato de cálcio, e, conforme vão crescendo lateralmente, atuam na consolidação e estabilização da estrutura recifal (Martindale 1992, Taylor & Wilson 2002, Mallela 2007). Neste contexto, esses organismos são “engenheiros” dos ecossistemas recifais, pois modulam, direta ou indiretamente, a disponibilidade de recursos para outras espécies, ao causar mudanças físicas nos materiais bióticos e abióticos, modificando, mantendo e criando habitats (Jones et al. 1994). Outros organismos também contribuem, de maneira menos importante, para a construção do recife, como as escleroesponjas, os moluscos sésseis e outras algas, como as algas calcárias articuladas (Kühlmann 1985). Sedimentos recifais compreendem espículas e fragmentos mineralizados de esqueletos de algas (por exemplo, do gênero Halimeda), esponjas, equinodermos e ascídias, entre outros, juntamente com conchas de moluscos e fragmentos de organismos construtores (Kühlmann 1985). Além disso, a acreção de carbonatos em um recife também resulta de processos de litificação fisioquímicos e mediados biologicamente (Perry et al. 2012). Considera-se que a maioria dos recifes de corais não é formada por estruturas de corais, mas por sedimentos carbonáticos e substratos produzidos por processos destrutivos (Hutchings 1986, Glynn 1997). A composição média dos sedimentos carbonáticos oceânicos é formada por 60% de aragonita, 25% de calcita com alto teor de Mg e 15% de calcita com baixo teor de Mg (Morse et al. 2006). Os processos destrutivos erodem a estrutura recifal, disponibilizando o material erodido na forma de sedimento, que pode ser incorporado novamente ao recife ou transportado para fora deste (Mallela 2007). Esse processo pode ser provocado por

1 eventos físicos, dissolução, ou ser resultado da atividade biológica (bioerosão), que pode ocorrer pela ação de microorganismos, como bactérias, algas endolíticas, fungos e cianobactérias e organismos macroscópicos, como esponjas, poliquetos, bivalves, cracas, peixes, entre outros (Carriker et al. 1969, Vermeij 1987, Birkeland 1997, Perry et al. 2008). A bioerosão é o maior componente da erosão dos recifes, no entanto varia dependendo das condições ambientais, da densidade do substrato e competição com outros organismos (Hutchings 1986). A estrutura tridimensional e dinâmica formada pelos recifes faz com que muitos organismos vivam associados a eles, nos espaços disponibilizados pela estrutura formada, como, por exemplo, em fendas dos recifes, além de obterem recursos alimentares e proteção de predadores (Bozec et al. 2013). Além da diversidade de organismos associados, os ecossistemas recifais são responsáveis pela produção de 103 g.m-2.ano-1 de carbonato de cálcio nos ambientes marinhos (Chave et al. 1972). Dessa forma, eles representam importantes sistemas marinhos, pois influenciam no balanço químico dos carbonatos nos oceanos. No Brasil, encontra-se a mais extensa área de recifes coralíneos do oceano Atlântico Sul (Leão & Kikuchi 2001, Leão 2002, Dutra et al. 2006, Moura et al. 2013). Essa região corresponde à Plataforma Continental de Abrolhos ou Banco dos Abrolhos, que se localiza entre o sul da Bahia e o norte do Espírito Santo, com uma área de aproximadamente 46.000 km2 (equivalente à área do estado da Paraíba) (Francini-Filho et al. 2013). Na altura da cidade de Caravelas, essa plataforma apresenta uma largura de cerca de 200 km e estende-se desde 16º40' de latitude sul, na altura do município de Prado (BA) até 19º30' de latitude sul, na altura da foz do rio Doce (ES). Os recifes de Abrolhos diferem dos modelos recifais do Caribe e Indo-Pacífico, sobretudo, pela sua composição e riqueza de corais, pelos principais organismos construtores e sua estrutura geomorfológica (Leão 2002). Em Abrolhos, os recifes apresentam-se em grande parte como estruturas exclusivas, em forma de cogumelos, sendo denominadas chapeirões, que podem atingir 20 m de altura e 50 m de diâmetro no topo, que ocorrem nos recifes rasos e grandes platôs e em paredões recifais até a zona mesofótica (30 e 120 m de profundidade) (Maida et al. 1997, Leão & Ginsburg 1997, Leão 1999, Leão et al.. 2003). Além disso, além dos corais, as algas calcárias incrustantes (CCA – Crutose coralline algae) são os principais componentes biológicos formadores dos recifes de Abrolhos (Kempf 1970, Mello et al. 1975, Leão & Ginsburg 1997, Leão 2002).

2 Na Plataforma de Abrolhos, os recifes encontram-se distribuídos em dois arcos, estando o arco costeiro, ou interno, a cerca de 10 a 20 km da linha da costa e o arco externo, a cerca de 70 km da costa. Essas regiões apresentam algumas diferenças quanto às formações recifais, sendo o arco costeiro formado por um complexo de bancos recifais e pináculos coralinos de diversas dimensões, enquanto que no arco externo há pináculos coralinos maiores encontrados em profundidades maiores, superiores a 25 m (Leão 2002, Leão et al. 2003). Além disso, diferentes padrões de sedimentação foram observados entre os recifes do arco externo e do arco costeiro, com maior quantidade de sedimento siliciclástico no arco costeiro, enquanto que no arco externo o sedimento é majoritariamente carbonático (Leão & Ginsburg 1997, Dutra et al. 2006, Segal & Castro 2011). Apesar da importância biológica e econômica dos recifes de Abrolhos, nosso conhecimento sobre esse sistema recifal é limitado, por exemplo, sobre a sua produção de carbonato de cálcio, assim como as comunidades bentônicas que formamas estruturas recifais, quando comparado a outras regiões recifais do mundo (Castro & Pires 2001, Leão et al. 2003). Os recifes coralíneos no mundo inteiro se encontram em estado de declínio, devido a fatores naturais e, principalmente, fatores antropogênicos (Ginsburg 1994, Jameson et al. 1995, De’ath et al. 2012, Perry et al. 2013) e estima-se que metade dos recifes do mundo desapareceu nas últimas cinco décadas e 70% do restante está criticamente degradado (Pandolfi etal. 2003, Wilkinson 2004, Francini-Filho et al. 2008). Atualmente, as principais ameaças aos ecossistemas recifais são a sobrepesca, as contaminações geradas em terra ou a poluição marinha, lançamentos de resíduos no oceano, elevadas taxas de sedimentação e as mudanças climáticas (Antunes & Santos 1999). Já é conhecido que a sedimentação, a poluição e o enriquecimento de nutrientes são associados com muitas doenças de corais (Frias-Lopez et al. 2002, Patterson et al. 2002, Bruno et al. 2003). Em Abrolhos, um monitoramento realizado de 2001 a 2007 revelou que as doenças de corais se intensificaram mais recentemente, no período de 2005–2007, em recifes costeiros, provavelmente devido à sinergia de inúmeros fatores estressantes (Francini-Filho et al. 2008), mostrando que se encontram ameaçados por fatores como a elevação da temperatura da água do mar, contaminação dos recifes costeiros por descarga de resíduos e aporte elevado de sedimentos terrígenos. Considerando a importância dos recifes coralíneos e o processo de degradação que vêm sofrendo, é necessário aprofundar o conhecimento sobre os padrões estruturais

3 e dinâmicos das populações dos organismos recifais. Nesse sentido, para saber como os ambientes recifais serão alterados por mudanças climáticas e impactos antropogênicos, a realização de experimentos in situ com a utilização de estruturas artificiais de colonização pode-se simular processos naturais de colonização e desenvolvimento das comunidades recifais (UNEP-MAP 2005) podendo ser observados também determinados padrões de colonização das comunidades bentônicas, nas condições naturais (Olabarria etal. 2002, Underwood & Chapman 2006, Cole et al. 2007, Rule & Smith 2007). Além disso, a utilização de substratos artificiais representa vantagens no sentido de permitir algum grau de replicação (Borowitzka 1978) e podem ser realizados ao longo do tempo. A fim de analisar a composição e a abundância de organismos construtores e não-construtores, em estágios avançados de colonização e a produção de CaCO3 destas comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais de colonização, nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos, este trabalho foi organizado em três capítulos, que tiveram como objetivos:

CAPÍTULO I: Colonização bentônica nos recifes coralíneos rasos na Plataforma de Abrolhos (1) Comparar a abundância dos grupos de organismos em diferentes recifes de Abrolhos, no arco costeiro e externo, em diferentes tempos de colonização; (2) Comparar a abundância dos principais grupos de organismos construtores e não construtores, no Arquipélago, após 1 e 2 anos de colonização; (3) Relacionar a abundância dos organismos com fatores abióticos.

CAPÍTULO II: Produção de CaCO3 sobre as Unidades de Calcificação/Acreção (CAUs) nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos

(1) Estimar a produção de CaCO3, em comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais de colonização, em diferentes recifes de Abrolhos, no arco costeiro e externo, em diferentes tempos de colonização; (2) Estimar a produção de massa não-calcária produzida em comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais de colonização, em diferentes recifes de Abrolhos, no arco costeiro e externo, em diferentes tempos de colonização; (3) Analisar o percentual de contribuição das massas calcária e não-calcária para a massa total presente nas placas das estruturas artificiais de colonização.

4 CAPÍTULO III: Análise da composição das comunidades bentônicas estabelecidas sobre as CAUs nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos (1) Descrever a composição das comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais de colonização, em diferentes recifes de Abrolhos, no arco costeiro e externo, em diferentes tempos de colonização; (2) Descrever a composição dos grupos taxonômicos nas faces das placas de colonização; (3) Comparar a composição de organismos, em comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais de colonização, em diferentes recifes de Abrolhos, no arco costeiro e externo, em diferentes tempos de colonização.

Materiais e métodos

 Área de estudo O estudo foi desenvolvido na região da Plataforma de Abrolhos, no topo dos recifes rasos, em uma área do arco costeiro - Pedra de Leste - e duas áreas do arco externo - Arquipélago dos Abrolhos e Parcel dos Abrolhos (Figura 1).

Figura 1: Mapa de localização das áreas de estudo na Plataforma de Abrolhos. As áreas delimitadas pelos polígonos correspondem aos limites do Parque Nacional Marinho dos Abrolhos. 1) Pedra de Leste, 2) Arquipélago dos Abrolhos, 3) Parcel dos Abrolhos.

Os recifes de Pedra de Leste (PL) (17º47´00,199” S 39º03´05,099” W) localizam-se no Parcel das Paredes e representam a área de estudo mais próxima da costa, distantes entre 10 e 15 km. Os recifes constituem um grupo de bancos recifais isolados, rasos, formados pela fusão dos topos dos pináculos e pináculos de corais isolados (Leão 2002, Silva et al.2013). Nesta área, o estudo foi realizado a uma profundidade entre 3 e 5 m. No Arquipélago dos Abrolhos (ARQ) (17º57´37,81” S 38º41´58,90” W), os recifes, em forma de franja, circundam as ilhas do Arquipélago e estão distantes aproximadamente a 70 km da costa. Esses recifes são formados por uma construção

6 superficial de organismos incrustantes sobre um substrato estável rochoso e, portanto, não formam estruturas recifais bem desenvolvidas. A construção carbonática é diferente dos outros recifes de Abrolhos (Leão 2002). Nesta área, o estudo foi desenvolvido a uma profundidade entre 3 e 5 m. Os recifes do Parcel dos Abrolhos (PAB) (17º58´54,3” S 38º40´22,9” W) representam os recifes coralíneos mais distantes da costa, a aproximadamente 75 km. Esta área caracteriza-se pela abundância de pináculos coralíneos gigantes, conhecidos como chapeirões (Leão 2002, Bruce et al. 2012). Esses pináculos crescem de forma isolada e não se fundem lateralmente, como ocorre nos recifes do arco costeiro (Leão 2002). Nesta área, o estudo foi realizado a uma profundidade entre 5 e 7 m. Os recifes do Arquipélago dos Abrolhos e do Parcel dos Abrolhos encontram- se na área do Parque Nacional Marinho dos Abrolhos e são, portanto, protegidos da pesca. O Parque Nacional Marinho dos Abrolhos foi criado pelo Decreto Nº 88.218, de 6 de abril de 1983. Por outro lado, os recifes de Pedra de Leste não se encontram em áreas protegidas.

 Obtenção dos dados e desenho experimental Para a obtenção dos dados, foram utilizadas estruturas artificias de colonização, denominadas CAUs (Calcification Accretion Unit) (N=6 por local de estudo; Figura 2). Cada unidade é composta por duas placas paralelas (10x10 cm), justapostas e separadas por 1 cm, confeccionadas com PVC cinza Tipo I atóxico (InterState Plastic Co.), pois dependendo do material escolhido, pode haver influência no desenvolvimento da comunidade bentônica (Fitzhardinge & Bailey-Brock 1989). Essas estruturas padronizadas foram desenvolvidas e testadas para estudos de colonização de organismos construtores em outras formações recifais (Price et al. 2012), pois mimetizam a complexidade estrutural dos recifes coralíneos entre habitats expostos e sombreados (i.e. variação na sedimentação e intensidade luminosa) e foram instaladas a 50 cm do topo dos recifes.

Figura 2: CAUs (Calcification/Accretion Units) e sensores Hobo. A: CAU e o sensor Hobo (seta) logo após a instalação, em 02/2013. B-D: CAUs após um ano, retirados em 02/2014, em P. Leste (B), Arquipélago dos Abrolhos (C) e P. Abrolhos (D).

Três expedições foram realizadas para instalação e/ou retirada das CAUs e dos sensores de temperatura e luminosidade, sempre no mês de fevereiro, nos anos de 2012, 2013 e 2014 (Tabela 1). Foram obtidas duas réplicas temporais, nas quais as CAUs permaneceram 1 ano no campo, nas áreas de Pedra de Leste, Arquipélago e Parcel dos Abrolhos. As réplicas anuais permaneceram nos períodos de 1 ano: 2012-2013 e 2013- 2014. No Arquipélago as unidades amostrais também permaneceram 2 anos em campo no período de 2012-2014. Cada CAU foi retirada do local e colocada cuidadosamente em sacos plásticos com água do mar.

8 Tabela 1: Locais e períodos de instalação/retirada das CAUs. Locais Períodos de anos 2012-2013 Pedra de Leste 2013-2014 2012-2013 Arquipélago 2013-2014 2012-2014 2012-2013 Parcel dos Abrolhos 2013-2014

No laboratório, as CAUs foram desmontadas em bandejas plásticas; as faces das placas foram identificadas (P1SUP = Placa 1, face superior; P2SUP = Placa 2, face superior; P1INF = Placa 1, face inferior; P2INF = Placa 2, face inferior) e fotografadas em alta resolução (câmera Nikon D3100). As imagens foram gerenciadas no programa Lightroom 5. As placas foram então preservadas em solução de formol 10% diluído em água do mar e protegidas da luz, para as análises posteriores. Após 1 ou 2 anos de colonização nas placas das CAUs, os organismos construtores e não-construtores foram identificados ao nível taxonômico mais específico possível e foram obtidos os dados de riqueza, da composição e da abundância das comunidades recifais em Abrolhos, assim como da sua produção de CaCO3.

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CAPÍTULO I

Colonização bentônica nos recifes coralíneos rasos na Plataforma de Abrolhos

1. Introdução

Os recifes coralíneos se encontram em franco declínio (Ginsburg 1994, Jameson et al. 1995, De’ath et al. 2012, Perry et al. 2013) e vários fatores relacionados a esse declínio derivam de atividades antropogênicas (Spieler et al. 2001). A influência humana pelo aporte de sedimentos fluviais e pela mineração podem ampliar os impactos negativos causados por eventos naturais, como tempestades que alteram a qualidade da água e, furacões e ciclones que geram dano físico de colônias de corais, especialmente os ramificados (Hallock et al. 2004), e também por mudanças relacionadas a alterações na temperatura superficial da água do mar e no pH (Bruno & Selig 2007, Hoegh- Guldberg 2011). Entre as principais ameaças aos ecossistemas recifais a sobrepesca, as contaminações geradas em terra ou poluição marinha, lançamentos de resíduos no oceano e o aumento da sedimentação (Antunes & Santos 1999, Fabricius 2005), podem levar à degradação dos recifes e à redução da resiliência desses ecossistemas (Hughes et al. 2007). O aquecimento e a acidificação da água do mar, podem levar à mortalidade dos corais e reduzir a taxa de calcificação desses organismos (Anthony et al. 2008, Wong et al. 2014) e as altas taxas de sedimentação e a eutrofização podem reduzir o recrutamento dos corais, modificar a estrutura trófica, e, por consequência, alterar a biodiversidade (Cooper et al. 2009). Vários impactos negativos foram observados nos recifes coralíneos rasos de Abrolhos (Brasil), que têm como principais organismos construtores os corais e as algas calcárias incrustantes (Leão 2002). Alguns desses impactos são o aumento da incidência de doenças de corais, desde 2005 (Francini-Filho et al. 2008, Alves Jr. et al. 2010), e a depressão de populações de peixes recifais (Moura et al. 2007, Francini-Filho & Moura 2008), o que representa um grande potencial para desencadear efeitos indiretos ao longo da cadeia trófica e afetar a resiliência do sistema recifal como um todo (Francini-Filho et al. 2009). Em Abrolhos, o primeiro registro de branqueamento de corais ocorreu no verão de 1993/1994, no qual 50 a 90% das colônias de corais branquearam logo após a ocorrência de um evento global de El Niño (Castro & Pires 1999). Desde então, houve vários registros sucessivos de eventos de branqueamento de corais em anos posteriores (Leão et al. 2008). Os recifes coralíneos são geralmente muito sensíveis a eventos de aumento anômalo da temperatura superficial da água do mar (Hoegh-Guldberg et al. 2007). Essa

17 elevação da temperatura da água do mar tem acelerado os processos de branqueamento, provocando mortalidade de corais e o aumento na ocorrência de doenças de corais (Baker et al. 2008). Adicionalmente pode levar a uma mudança de fase nos ecossistemas coralíneos (Hughes et al. 2010), pois os tufos que são formados por algas filamentosas podem dominar o espaço disponível quando os recifes coralíneos estão submetidos a um amplo espectro de distúrbios (Airoldi 1998) e podem aumentar sua cobertura com o aumento da temperatura (Connell & Russell 2010). Os efeitos causados pelos eventos de anomalias térmicas são particularmente importantes porque são agudos quando comparados a distúrbios crônicos aos quais os recifes estão submetidos, como a sedimentação e o enriquecimento de nutrientes, por exemplo, que podem representar ameaças mais lentas quando geram pressão contínua sobre o ecossistema recifal (McCulloch et al. 2003, Fabricius 2005). Um estudo de monitoramento de Abrolhos em longo prazo mostrou o aumento da cobertura de tufos de 2006 para 2008 (Francini-Filho et al. 2009). Os tufos foram os organismos bentônicos mais abundantes em Abrolhos, mais de 50% de cobertura, o que pode sugerir uma mudança de fase, ou seja, passando a apresentarem uma maior dominância de algas (não-calcárias) e uma redução na cobertura de organismos calcificadores (Hughes et al. 2010). As macroalgas/tufos podem causar diversos efeitos deletérios aos corais, como danos aos tecidos (Barott et al. 2009, Haas et al. 2010), reduzir a fecundidade (Foster et al. 2008) e inibir o recrutamento dos corais (Birrell et al. 2005, Hughes et al. 2007). Além disso, as macroalgas podem promover a mortalidade dos corais ao disponibilizarem a matéria orgânica dissolvida altamente lábil, e colaborarem, consequentemente, para o aumento de micro-organismos patógenos dos corais (Smith et al. 2006). Em Abrolhos, entre os fatores antropogênicos que afetam os recifes está a alta taxa de sedimentação, sendo os sedimentos siliciclásticos predominantes nos recifes costeiros, enquanto que no arco externo há a predominância de sedimentos carbonáticos (Leão & Ginsburg 1997, Segal & Castro 2011, Silva et al. 2013). Uma redução na cobertura de corais e no número de recrutas foi observada nos recifes costeiros, onde os corais foram mais afetados pelo branqueamento devido a eventos de anomalias da temperatura da água do mar (Castro & Pires 1999, Leão et al. 2008). O monitoramento da cobertura dos organismos construtores e não construtores é considerado uma abordagem apropriada para investigar a saúde dos recifes, sendo considerável saudável o ecossistema recifal que apresenta a maior abundância de

18 organismos construtores com relação aos organismos não construtores (De’ath et al. 2009, Francini-Filho et al. 2013, Kuffner et al. 2013). A mudança de fase na estrutura das comunidades dominadas por organismos construtores para uma dominância de não- construtores, como macroalgas ou tufos, reduzirá a cobertura de corais e outros organismos construtores, provocando a perda da complexidade de habitats e da biodiversidade (Wild et al. 2011, Hughes et al. 2010, Newman et. 2015). A colonização dos organismos bentônicos nas Unidades de Calcificação/Acreção (CAUs) reflete a capacidade das espécies recrutarem, crescerem e dos organismos construtores de produzirem carbonato de cálcio. O monitoramento das comunidades bentônicas em diferentes ecossistemas recifais, simultaneamente a variáveis ambientais, como temperatura e intensidade luminosa, permitirá, assim, entender a contribuição das comunidades de construtores e não-construtores e a influência destas variáveis na formação dos recifes de Abrolhos. Sendo assim, o objetivo deste capítulo foi quantificar a abundância de organismos construtores e não- construtores, em estágios avançados de colonização nas comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais, nos recifes rasos, na Plataforma de Abrolhos. Os objetivos deste capítulo foram: (1) Comparar a abundância dos grupos de organismos em diferentes recifes de Abrolhos, no arco costeiro e externo, em diferentes tempos de colonização; (2) Comparar a abundância dos principais grupos de organismos construtores e não construtores, no Arquipélago, após 1 e 2 anos de colonização; (3) Relacionar a abundância dos organismos com fatores abióticos.

2. Materiais e métodos

2.1.Fatores abióticos Junto às CAUs, foram instalados registradores de temperatura e intensidade luminosa (HOBO Pendant® Temperature/Light Data Logger 64K - UA-002-64 HOBOc) que permaneceram 1 ano no campo, mesmo período das estruturas artificiais de colonização.

Temperatura da água do mar As medidas de temperatura da água do mar foram realizadas no intervalo de 1 hora, durante 1 ano. Posteriormente, para todos os locais, foi calculada a média da temperatura mensal da água do mar entre os meses de março de 2013 e fevereiro de 2014. No Arquipélago dos Abrolhos, foi obtida a média diária da temperatura da água do mar para o período do verão nos períodos de 2012-2013 e 2013-2014, sendo contado o número de dias consecutivos em que a temperatura da água do mar esteve acima e abaixo da temperatura média do verão.

Intensidade Luminosa As medidas da intensidade luminosa foram realizadas no intervalo de 1 h, por 24 h, durante os dez primeiros dias em que as placas de colonização estiveram no campo, pois a partir daí, a incrustação por diversos organismos sobre a superfície do sensor poderia interferir nos valores medidos. As medidas foram obtidas em Lux e convertidas posteriormente para radiação fotossinteticamente ativa (PAR), com o fator de correção no qual 1 PAR correspondeu a 20 Lux.

Análise dos sedimentos O sedimento acumulado nas CAUs foi recolhido com a cobertura completa da CAU com um saco plástico resistente. A CAU foi então lavada cuidadosamente e o volume obtido, ~3 litros de água do mar foi centrifugado a 10.000 G por 3 minutos. Em seguida, o sedimento centrifugado obtido foi seco em estufa (60ºC) e pesado para a determinação da quantidade de sedimento acumulado nas placas das CAUs. Para determinar a mineralogia dos sedimentos nas CAUs, foi feita a análise de Difração de Raios X (Laboratório de Cristalografia e Difração de Raios-X do Centro Brasileiro de Pesquisas Físicas - CBPF). Para isso, o material, depois de seco e pesado, foi triturado, em moinho de bolas, durante 10 min (2 x) e peneirado (malha de 25μm). Os dados da difração foram coletados usando o difratômetro de pó PANalytical X’Pert3 Pro Multipurpose Powder (geometria Bragg-Bretano, radiação CuK α, com tensão e corrente de 40mA e 40KV, respectivamente). A medida angular de 2Θ foi de 5 à 90°, passo de 0,05°com tempo de contagem de 60s, por etapa. Cada amostra foi preparada e realizada em triplicata e cada réplica foi medida três vezes. A fase de identificação foi realizada com o software PANalytical X’Pert Pro V3, onde os picos de difração foram

20 determinados, além da realização da operação “Search & Match” para elencar as possíveis estruturas cristalinas (orgânicas e inorgânicas) presentes nas amostras. A identificação mineral automatizada foi confirmada, refutada ou alterada por análises técnicas dos picos de difração. Um dos colonizadores mais representativos no ambiente marinho são as algas calcárias. Estas mineralizam uma mistura de cristais polimorfos de carbonato de cálcio, porém a forma “calcita com alto teor de magnésio” ( > 12%) é a mais abundante (Smith et al. 2012), chegando em algumas espécies à representar 99% de todo o esqueleto carbonático. Por tanto, para detectar a presença deste tipo de mineral, foi determinada também a porcentagem de substituição dos átomos de cálcio pelos de magnésio na estrutura cristalina através do Refinamento Rietveld. Utilizou-se método descrito por Titschack et al. (2011) adaptado, que é realizado através do ajuste dos dados de difração por um modelo matemático fenomenológico, que utiliza o método dos mínimos quadrados visando a minimização do resíduo Ry dado por:

onde yi e yci são respectivamente as intensidades observadas e calculadas no i-ésimo passo (na escala 2Θ), wi é um fator de peso da distribuição e x é o vetor n – dimensional cujas coordenadas são os parâmetros a serem refinados. O programa utilizado foi o software MAUD que utiliza o algoritmo de Gauss-Newton para a minimização do resíduo Ry (x).

2.2. Determinação da abundância dos organismos A abundância dos grupos taxonômicos de organismos foi determinada com base na medida do percentual de cobertura nas faces das placas de colonização, pela determinação da área ocupada na placa por cada organismo em cada uma das 4 faces das CAUs (P1SUP: Face superior da placa 1, P2SUP: Face superior da placa 2, P1INF: Face inferior da placa 1, P2INF: Face inferior da placa 2). Cada face das placas das CAUs foi analisada no programa de computação ImageJ (NIH, Bethesda, Maryland, USA), onde foi feita a calibração das medidas através da medição na imagem de um transecto de 10 cm, correspondente aos lados das placas (10 x 10 cm) e foi medida a abundância pela área ocupada por cada indivíduo ou

21 colônia (cm²). Na contagem, só foram considerados os organismos sésseis que estavam dentro dos limites das placas das CAUs.

2.3. Análises dos dados As diferenças em cada ema das variáveis: qualidade e quantidade do sedimento depositado nas placas das CAUs, temperatura da água do mar, radiação fotossinteticamente ativa (PAR) e cobertura dos principais grupos de organismos nas CAUs foram obtidas através de análises do tipo ANOVA permutacional (PERMANOVA), com um, dois e/ou três fatores fixos. Os fatores analisados foram o local (P. Leste, Arquipélago dos Abrolhos e P. Abrolhos), o ano (2012-2013 e 2013- 2014), o tempo de colonização (1 e 2 anos) e o grupo de organismos (construtores e não-contrutores). As análises univariadas e multivariadas foram baseadas na dissimilaridade de Bray-Curtis (cobertura dos organismos) e distâncias Euclidianas (fatores abióticos). Para satisfazer as premissas de normalidade e homoscedasticidade os dados de recobrimento percentual foram transformados em proporção do arcsen√X. Para avaliar quais foram as variáveis ambientais (PAR, sedimentos e temperatura) que contribuíram significativamente para explicar as diferenças na cobertura dos principais grupos de organismos entre os locais foi realizada uma regressão múltipla multivariada, usando o método DISTLM (Distance-based Linear Models). Foram feitas correlações simples entre o número de dias consecutivos em que a temperatura da água do mar esteve acima ou abaixo da média da temperatura no verão com a cobertura dos principais grupos de organismos. As análises estatísticas (PERMANOVA, DISTLM) foram realizadas no software PRIMER (versão 6) + PERMANOVA. Comparações pareadas (pairwise) foram realizadas para identificar as diferenças entre os níveis e os fatores significativos, quando houve diferença significativa (p<0,05).

3. Resultados

3.1. Fatores abióticos

Temperatura da água do mar

 Temperatura da água do mar no período de 2013/ 2014 A temperatura da água do mar não foi diferente entre os locais estudados (PERMANOVA, F = 1,675, p = 0,1886). Independentemente do local, a média mensal de temperatura da água do mar variou entre 25 e 28oC (Figura 1). Os menores valores de temperatura foram registrados no final do outono, inverno e início da primavera e os maiores valores no final da primavera, no verão e no início do outono.

Figura 1: Média da temperatura mensal nos recifes rasos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), no período de março de 2013 a fevereiro de 2014.

 Temperatura da água do mar entre os verões de 2012/2013 e 2013/2014 Comparando-se os verões de 2012-2013 e 2013-2014, a temperatura média diária da água do mar, no Arquipélago, foi diferente entre estes períodos (PERMANOVA, F = 3,283; p < 0,0001) (Figura 2).

Figura 2: Média da temperatura diária, no período de dezembro a janeiro, no Arquipélago. A) 2012-2013, B) 2013-2014. As linhas representam os valores das médias da temperatura do período do verão.

No verão de 2012-2013, a média da temperatura diária da água do mar foi 26,8oC. Neste verão, foram registrados 3 eventos de curta duração de aumento da temperatura da água do mar, com o máximo de 6 dias consecutivos com temperaturas acima de 26,8oC (Figura 2A). No verão de 2013-2014, a média da temperatura diária da água do mar foi 26,3oC. Neste verão, foram registrados dois eventos de aumento da temperatura da água do mar, com 9 e 18 dias consecutivos de temperaturas acima de 26,3oC e um evento de redução, com 14 dias consecutivos de temperatura abaixo da média (Figura 2B).

Intensidade luminosa Nos três recifes, o ciclo diurno da radiação fotossinteticamente ativa (PAR) foi medido com início às 5:00 h e término às 18:00 h, sendo as maiores medidas obtidas às 12:00 h (Figura 3). A radiação fotossinteticamente ativa foi diferente entre os locais (PERMANOVA; F = 15,508; p = 0,0002; Figura 3). O Arquipélago apresentou as maiores medidas de irradiância entre às 11:00 e 16:00 h, não havendo diferença entre às 8:00 e 9:00 h e após às 17:00 h com o Parcel dos Abrolhos e com Pedra de Leste, que não foram diferentes entre si nesse período. Às 6:00 h todos os locais foram diferentes entre si e, às 7:00 e às 10:00 h o P. Leste foi diferente do Arquipélago, apresentando os menores valores de irradiâncias (Tabela 1).

Figura 3: Média da intensidade luminosa, ao longo do dia, nos recifes rasos, no período de março de 2013 a fevereiro de 2014.

Tabela 1: PERMANOVA da intensidade luminosa por horário nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), nos 10 primeiros dias, em 02/2013. As diferenças significativas estão destacadas em negrito. Horário F P 06:00 20,430 0,0002 Todos são diferentes 07:00 4,017 0,016 P. Leste ≠ Arquipélago 08:00 0,247 0,8 09:00 2,046 0,1468 10:00 2,906 0,048 P. Leste ≠ Arquipélago 11:00 9,195 0,0008 Arquipélago ≠ demais 12:00 7,731 0,0006 Arquipélago ≠ demais 13:00 3,552 0,006 Arquipélago ≠ demais 14:00 5,665 0,0068 Arquipélago ≠ demais 15:00 20,313 0,0002 Arquipélago ≠ demais 16:00 14,134 0,0002 Arquipélago ≠ demais 17:00 2,460 0,0782

Quantidade e composição mineral dos sedimentos depositados nas CAUs

A quantidade total de sedimentos depositados nas CAUs foi diferente entre os locais (PERMANOVA; F= 11,628, p = 0,01). Foram obtidos valores médios de 0,15 (±0,01) g no Arquipélago, 0,6 (±0,05) g no Parcel dos Abrolhos que não foram diferentes entre si, e 1,17 (±0,2) g em Pedra de Leste, onde foi encontrada a maior quantidade de sedimentos. Quanto à composição mineral, foram encontrados cinco tipos diferentes de minerais nas amostras de sedimentos das CAUs: calcita; calcita com alto teor de magnésio ou calcita-Mg (> 5% de substituição dos átomos de cálcio por magnésio); aragonita; caulinita e quartzo (Tabela 2). Os minerais calcita-Mg, aragonita, calcita e quartzo foram encontrados em todos os locais, enquanto a caulinita só foi encontrada em Pedra de Leste, representando 18% dos sedimentos. O mineral calcita-Mg apresentou o teor mais elevado em todas as estações de coleta, representando em média 52,2% de todo o sedimento recolhido das CAUs enquanto a aragonita representou em média 37,2%, sendo estes dois minerais os que mais contribuíram para a formação do sedimento sobre as CAUs, representando mais de 80% dos minerais do sedimento em todas as amostras. A comparação dos difratogramas apresentados pelas amostras com padrões da literatura do banco de dados COD (Crystallography Open Database) revelaram que os minerais calcita-Mg e aragonita tiveram seus picos muito semelhantes a amostras de minerais orgânicos produzidos por organismos marinhos (por exemplo, corais e algas calcárias, conchas de moluscos e espinhos de ouriço) sendo estes classificados como sedimentos biogênicos de origem marinha. Levando em consideração a classificação dos sedimentos em “terrígeno” e “marinho”, os resultados mostram que as CAUs localizadas em Pedra de Leste (arco interno) tiveram influência do sedimento terrígeno, com aproximadamente 18,3% de todo o seu sedimento sendo constituído por caulinita e quartzo. Já nas CAUs localizadas no Arquipélago dos Abrolhos e Parcel dos Abrolhos (arco externo) esses minerais praticamente não foram detectados (0,4%), sendo os sedimentos compostos majoritariamente por minerais biogênicos marinhos de carbonato de cálcio. Em relação aos minerais biogênicos encontrados nas amostras, o Arquipélago apresentou a maior porcentagem de calcita-Mg, além da maior proporção entre este

27 mineral e a aragonita (Calcita Mg:Aragonita), sendo os menores valores encontrados em P. Leste. Em relação à proporção de aragonita, Parcel dos Abrolhos foi o local que apresentou a maior quantidade deste mineral, enquanto que a menor foi encontrada em P. Leste. A porcentagem de calcita foi semelhante entre P. Leste e o P. Abrolhos, sendo menor no Arquipélago (Tabela 2).

Tabela 2: Mineralogia dos sedimentos depositados nas placas das CAUs (média ± erro padrão), nos recifes rasos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), em 2013-2014.

Minerais P. Leste Arquipélago P. Abrolhos Aragonita 34,5 ± 0,9 36,5 ± 1,1 40,6 ± 1,3 Calcita (%) 5,4 ± 0,2 2,6 ± 1 6,4 ± 1 Calcita-Mg (%) 43,6 ± 1,3 60,5 ± 1,5 52,6 ± 2,2 Caulinita (%) 11,4 ± 1,3 0 0 Quartzo (%) 5,1 ± 1,1 0,4 ± 0,05 0,4 ± 0,1

Proporção Calcita-Mg/Aragonita 1,2 ± 0,04 1,7 ± 0,08 1,3 ± 0,1

3.2. Abundância dos organismos colonizadores Após 1 ano de colonização, o maior percentual de cobertura média total foi observado no Arquipélago (62 ± 5), seguido de P. Leste (50 ± 6) e do P. Abrolhos (48 ± 6). Os grupos mais abundantes foram as algas calcárias incrustantes (ACI) com mais de 20% de cobertura média e, os tufos e ascídias entre 15% e 10%. Os briozoários e as algas talosas apresentaram aproxidamente 5% e 2% de cobertura média, respectivamente. Os corais, esponjas, moluscos e poliquetos foram pouco abundantes com até 2% de cobertura média. Os foraminíferos e os zoantídeos foram raros, com menos de 0,1% de cobertura média (Tabela 3). Após 2 anos de colonização, a cobertura total média foi 82 ± 5%, maior que no período de 1 ano de colonização. As ACI e os tufos foram os organismos mais abundantes, aumentando a cobertura média para 37% e 21%, respectivamente. As ascídias permaneceram com cerca de 10% de cobertura média e os briozoários aumentaram a cobertura para 12%. Por outro lado, as algas talosas reduziram a cobertura média para 3%. As esponjas, moluscos e poliquetos serpulídeos permaneceram pouco abundantes com até 2% de cobertura média. Os corais, os

28 foraminíferos e os zoantídeos foram raros, com menos de 0,1% de cobertura média. Os poliquetos não-serpulídeos não ocorreram após dois anos de colonização (Tabela 3). A colonização dos organismos em cada face das placas das CAUs está representada nas imagens do Anexo I.

Tabela 3: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos colonizadores nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), nos anos

(2012-2013, 2013-2014) e nos tempos de colonização (1 e 2 anos). PL = P. Leste; ARQ = Arquipélago; PAB = P. Abrolhos; C = Construtor; NC

= Não-construtor.

Grupos 2012-2013 2013-2014 Média (1 ano) 2012-2014 (2 anos) PL ARQ PAB PL ARQ PAB ARQ

Algas talosas (NC) 7,9 ± 4,2 3,1 ± 2,4 0 0,3 ± 0,1 3 ± 1,7 0,3 ± 0,2 2,3 ± 0,8 3,3 ± 2,3 Algas calcárias incrustantes (C) 22,8 ± 3,9 22,3 ± 4,7 7,4 ± 1,2 17,5 ± 2,8 28,7 ± 5,5 10,8 ± 3,8 20,2 ± 1,7 36,8 ± 5,4 Ascídias (NC) 8,6 ± 2,1 6,2 ± 3,1 13,1 ± 4,7 11,7 ± 3 10,7 ± 2 18,2 ± 1,9 10,4 ± 1,6 10,1 ± 4,2 Briozoários (C) 0 8 ± 3,5 12,6 ± 5,8 <0,1 8,5 ± 1,6 7,8 ± 1,9 5,3 ± 1,2 11,9 ± 3,8 Corais (C) 0,2 ± 0,3 <0,1 0 0,2 ± 0,3 <0,1 0 <0,1 0,01 ± 0,01 Esponjas calcárias (NC) <0,1 <0,1 <0,1 0,1 ± 0,2 <0,1 0 <0,1 0,3 ± 0,2 Esponjas silicosas (NC) 1,8 ± 3,6 0,4 ± 1,2 <0,1 0 0,4 ± 0,7 0 0,4 ± 0,2 1,6 ± 1,1 Foraminíferos (C) 0 <0,1 <0,1 0 <0,1 <0,1 <0,1 0 Moluscos (C) 0,5 ± 0,9 0,1 ± 0,2 0,1 ± 0,3 0,2 <0,1 0,5 ± 0,6 0,2 ± 0,1 0,3 ± 0,7 Poliquetos não-serpulídeos (NC) 2 ± 2,8 <0,1 0,7 ± 1,2 1,4 ± 1,9 <0,1 0,2 ± 0,5 0,7 ± 0,2 <0,1 Poliquetos serpulídeos (C) 0,2 ± 0,2 0,5 ± 1,3 2 ± 2,1 3,7 ± 11,8 <0,1 0,7 ± 1,1 1,3 ± 0,8 0,3 ± 0,2 Tufos (NC) 4,4 ± 1 2,5 ± 1,5 1 ± 0,4 21,6 ± 8 28,1 ± 3,2 17,8 ± 5,2 14,1 ± 2,5 21,1 ± 9

Zoantídeos (NC) 0 0 0 0 <0,1 0 <0,1 <0,1 Abundância total 52 ± 8 41 ± 7 41 ± 9 48 ± 8 77 ± 4 55 ± 8 52 ± 3 82 ± 5

 Detalhamento da cobertura dos organismos após 1 ano de colonização

Pedra de Leste

2012-2013 As algas calcárias incrustantes foram os organismos mais abundantes neste período, com 22,8% de cobertura média. As algas talosas, ascídias e tufos tiveram entre 4 e 9% de cobertura média. Os grupos menos abundantes foram os corais, as esponjas silicosas e os poliquetos, com até 2% de cobertura média, sendo as esponjas calcárias os organismos raros, com menos de 0,1%. Não houve a ocorrência de briozoários, de foraminíferos e de zoantídeos (Tabela 3).

Faces:

P1SUP As algas talosas foram os organismos mais abundantes, com 16,9% de cobertura média, seguido das algas calcárias incrustantes, que tiveram 12,2% de cobertura. Os tufos e as esponjas silicosas foram menos abundantes, com 9,9% e 5,9% de cobertura, respectivamente. Os poliquetos não-serpulídeos foram os mais raros, pois tiveram uma cobertura menor que 0,1%, enquanto que as ascídias, os corais, as esponjas calcárias, os moluscos e os poliquetos serpulídeos não ocorreram nesta face (Tabela 4).

P2SUP O grupo mais abundante foi o das algas calcárias incrustantes, com 7,6% de cobertura média. Os tufos e poliquetos não-serpulídeos tiveram cobertura inferior a 4%. As algas talosas, as ascídias, as esponjas calcárias e os moluscos foram menos abundantes, com a cobertura inferior a 2%, enquanto que os corais, as esponjas silicosas e os poliquetos serpulídeos não ocorreram nesta face (Tabela 4).

P1INF As ascídias foram os organismos mais abundantes, com 33,4% de cobertura média, seguido das algas calcárias incrustantes, com 21,3% de cobertura. Os poliquetos não-serpulídeos e as algas talosas tiveram cobertura inferior a 5%. Os organismos menos abundantes foram os moluscos (1,6%), as esponjas silicosas (1,2%), os tufos

(0,5%), os poliquetos serpulídeos (0,4%) e os corais (0,2%), enquanto as esponjas calcárias foram mais raras, com menos de 0,1% de cobertura média (Tabela 4).

P2INF O grupo de organismos mais abundante foi o das algas calcárias incrustantes, com 64,5%. A abundância de algas talosas foi 10,7% e a de tufos foi de 3,7%, enquanto que os grupos menos abundantes foram: corais, moluscos e poliquetos, com menos de 1% de cobertura. As ascídias, as esponjas e os poliquetos não-serpulídeos não ocorreram nesta face (Tabela 4).

2013-2014 Os tufos foram os organismos mais abundantes neste período, com 21,6% de cobertura média, seguido das algas calcárias incrustantes, com 17,5% e das ascídias, com 11,7%. Os poliquetos serpulídeos e não-serpulídeos tiveram cobertura inferior a 4%. As algas talosas, os briozoários, os corais, as esponjas calcárias e os moluscos foram os organismos menos abundantes, com cobertura inferior a 0,5%, enquanto que as esponjas silicosas, os foraminíferos e os zoantídeos não ocorreram (Tabela 3).

Faces:

P1SUP O grupo mais abundante foi o de tufos, com 56,7% de cobertura média. As algas calcárias incrustantes tiveram uma cobertura de 13,3%, enquanto que as algas talosas, os corais e os poliquetos serpulídeos foram os organismos menos abundantes, com cobertura inferior a 2%. Não houve a ocorrência de ascídias, de briozoários, de esponjas calcárias, de moluscos e de poliquetos não-serpulídeos (Tabela 4).

P2SUP Os poliquetos serpulídeos e as algas calcárias incrustantes foram os organismos mais abundantes, com 13,7% e 13% de cobertura média, respectivamente. As ascídias tiveram 6,7% de cobertura e os tufos 3,9%. Os poliquetos não-serpulídeos, as algas talosas e os moluscos, tiveram cobertura inferior a 3%, enquanto que os corais e s esponjas calcárias foram os organismos mais raros, com menos de 1% de cobertura. Os briozoários não ocorreram nesta face (Tabela 4).

P1INF A maior abundância encontrada foi das ascídias, com 31,7% de cobertura média, seguida das algas calcárias incrustantes, com 13,6%. Os poliquetos não-serpulídeos tiveram uma cobertura de 4%, enquanto que as algas talosas, as esponjas calcárias, os poliquetos serpulídeos e os corais foram os organismos menos abundantes, com menos de 2% de cobertura média. Não houve a ocorrência de briozoários e de moluscos nesta face (Tabela 4).

P2INF As algas calcárias incrustantes e os tufos foram os organismos mais abundantes, com 29,7% e 24,1% de cobertura média, respectivamente. As ascídias tiveram 8,2% de cobertura, enquanto que as algas talosas, os briozoários, os corais e os poliquetos serpulídeos foram os organismos menos abundantes, com a cobertura inferior a 1%. As esponjas calcárias, os moluscos e os poliquetos não-serpulídeos não ocorreram nesta face (Tabela 4).

Tabela 4: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos colonizadores em P. Leste, nas faces das placas (P1SUP, P2SUP, P1INF, P2INF) analisadas.

PEDRA DE LESTE 2012-2013 2013-2014

Grupos P1 SUP P2 SUP P1 INF P2 INF P1 SUP P2 SUP P1 INF P2 INF Algas calcárias incrustantes 12,2 ± 4,8 7,6 ± 2 21,3 ± 2,8 64,5 ± 16,3 13,3 ± 4,8 13 ± 2,2 13,6 ± 2,2 29,7 ± 4 Algas talosas 16,9 ± 16,9 1,9 ± 0,7 2 ± 0,9 10,7 ± 7,6 1,9 ± 1,9 0,8 ± 0,4 1,3 ± 0,5 <0,1 Ascídias - 0,8 ± 0,6 33,4 ± 6 - - 6,7 ± 4,3 31,7 ± 6 8,2 ± 5 Briozoários ------0,6 ± 0,4 Corais - - 0,2 ± 0,05 0,8 ± 0,4 0,1 ± 0,1 <0,1 0,1 ± 0,05 0,7 ± 0,2 Esponjas calcárias - <0,1 <0,1 - - <0,1 0,4 ± 0,3 - Esponjas silicosas 5,9 ± 5,9 - 1,2 ± 1,2 - - - - - Foraminíferos ------Moluscos - 0,3 ± 0,2 1,6 ± 1,5 0,2 ± 0,2 - 0,8 ± 0,8 - - Poliquetos não-serpulídeos <0,1 3,1 ± 3 4,7 ± 3,2 - - 2,2 ± 1,3 4 ± 1,4 - Poliquetos serpulídeos - - 0,4 ± 0,3 0,2 ± 0,1 0,7 ± 0,7 13,7 ± 13,6 0,2 ± 0,2 0,1 ± 0,05 Tufos 9,9 ± 3,2 3,6 ± 1,9 0,5 ± 0,4 3,7 ± 3,7 56,7 ± 14,2 3,9 ± 2,3 0,3 ± 1,2 24,1 ± 13 Zoantídeos ------

Arquipélago dos Abrolhos

2012-2013 As algas calcárias foram os organismos mais abundantes, com 22,3% de cobertura média. Os briozoários tiveram 8% de cobertura, as ascídias, 6,2%, as macroalgas, 3,1% e os tufos, 2,5%. Os organismos menos abundantes foram as esponjas silicosas, os moluscos e os poliquetos serpulídeos, com menos de 2% de cobertura. Os corais, as esponjas calcárias, os foraminíferos e os poliquetos não-serpulídeos foram os organismos mais raros, com menos de 0,1% de cobertura média. Não houve a ocorrência de zoantídeos (Tabela 3).

Faces:

P1SUP As algas calcárias incrustantes e os tufos foram os organismos mais abundantes, com 6% e 5,4% de cobertura média, respectivamente. As algas talosas, as ascídias, os corais, os foraminíferos e os poliquetos não-serpulídeos foram raros, com cobertura inferior a 0,1%. Os briozoários, as esponjas, os moluscos e os poliquetos serpulídeos não ocorreram nesta face (Tabela 5).

P2SUP A maior abundância foi de algas calcárias incrustantes, com 26,2% de cobertuta média. Os briozoários tiveram 3,7% de cobertura e as ascídias, 2,7%. Os organismos menos abundantes foram as algas talosas, os tufos, as esponjas calcárias, os poliquetos serpulídeos e os moluscos, com menos de 2% de cobertura média. Não ocorreram nesta face os corais, as esponjas silicosas, os foraminíferos e os poliquetos não-serpulídeos (Tabela 5).

P1INF Os briozoários e as algas calcárias incrustantes foram os organismos mais abundantes, com 24,9% e 23,7% de cobertura média, respectivamente. As ascídias tiveram 16,6% de cobertura e os poliquetos serpulídeos, os tufos, as algas talosas, os moluscos, os corais e as esponjas calcárias foram os organismos menos abundantes,

35 com cobertura média inferior a 2%. As esponjas silicosas, os foraminíferos e os poliquetos não-serpulídeos não ocorreram nesta face (Tabela 5).

P2INF As algas calcárias incrustantes foram os organismos mais abundantes, com 33,3% de cobertura média. As algas talosas tiveram 8,3% de cobertura e os briozoários, 3,4%. As ascídias, as esponjas silicosas, os tufos e os poliquetos serpulídeos foram os organismos menos abundantes, com cobertura inferior a 2%, enquanto que os moluscos e os poliquetos não-serpulídeos foram os mais raros, com menos de 0,1% de cobertura média. Não houve a ocorrência de corais, de esponjas calcárias e de foraminíferos (Tabela 5).

2013-2014 As algas calcárias incrustantes e os tufos foram os organismos mais abundantes, com 28,7% e 28,1% de cobertura média, respectivamente. As ascídias tiveram 10,7% de cobertura, os briozoários, 8,5% e as algas talosas, 3%. As esponjas silicosas foram menos abundantes, com 0,4% de cobertura, enquanto que os corais, as esponjas calcárias, os foraminíferos, os moluscos, os poliquetos e os zoantídeos foram raros, com menos de 0,1% de cobertura média (Tabela 3).

Faces:

P1SUP O grupo dos tufos foi o mais abundante, com 82,9% de cobertura média. As algas calcárias incrustantes tiveram 6,2% de cobertura e as algas talosas foram os organismos menos abundantes, com 1,2% de cobertura média. As ascídias, as esponjas calcárias e os foraminíferos foram raros, com menos de 0,1% de cobertura. Os briozoários, os corais, as esponjas silicosas, os moluscos, os poliquetos e os zoantídeos não estiveram presentes nesta face (Tabela 5).

P2SUP A maior abundância encontrada foi de algas calcárias incrustantes, com 36,4% de cobertura média. As ascídias tiveram 11,7% de cobertura, os briozoários, 7,5% e os tufos, 4,9%. Os organismos menos abundantes foram as esponjas silicosas, as algas

36 talosas e os poliquetos não-serpulídeos, com cobertura inferior a 2%. Não ocorreram nesta face os corais, as esponjas calcárias, os foraminíferos e os moluscos (Tabela 5).

P1INF As ascídias e as algas calcárias incrustantes foram os organismos mais abundantes, com 30,6% e 25,3% de cobertura média, respectivamente. Os briozoários tiveram 13,1% de cobertura e os tufos, 3%. As algas talosas e as esponjas silicosas foram os organismos menos abundantes, com 0,3% de cobertura. Os moluscos, os poliquetos serpulídeos e os zoantídeos foram raros, com cobertura inferior a 0,1%. Os corais, as esponjas calcárias, os foraminíferos e os poliquetos não-serpulídeos não estiveram presentes nesta face (Tabela 5).

P2INF A maior abundância encontrada foi a de algas calcárias incrustantes, com 46,9% de cobertura média. Os tufos tiveram 21,7% de cobertura enquanto que as algas talosas e os briozoários tiveram abundância inferior a 7%. Os organismos menos abundantes foram os corais, com 0,1% de cobertura média. As esponjas silicosas e os poliquetos serpulídeos foram os organismos mais raros, com menos de 0,1% de cobertura. Não ocorreram nesta face as ascídias, as esponjas calcárias, os foraminíferos, os moluscos, os poliquetos não-serpulídeos e os zoantídeos (Tabela 5).

Tabela 5: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos colonizadores no Arquipélago, nas faces das placas (P1SUP, P2SUP, P1INF, P2INF) analisadas, após 1 ano de colonização.

ARQUIPÉLAGO (1 ANO) 2012-2013 2013-2014 Grupos P1 SUP P2 SUP P1 INF P2 INF P1 SUP P2 SUP P1 INF P2 INF Algas calcárias incrustantes 6 ± 1,5 26,2 ± 3,2 23,7 ± 3,8 33,3 ± 5,8 6,2 ± 1,1 36,4 ± 4,6 25,3 ± 3 46,9 ± 1,4 Algas talosas <0,1 1,6 ± 1,4 0,4 ± 0,3 8,3 ± 5,5 1,2 ± 0,8 0,4 ± 0,3 0,3 ± 0,2 6,2 ± 3,4 Ascídias <0,1 2,7 ± 1,7 16,6 ±5,8 1,5 ± 0,4 - 11,7 ± 2 30,6 ± 3,4 - Briozoários - 3,7 ± 2,6 24,9 ± 9 3,4 ± 1,6 - 7,5 ± 4,5 13,1 ± 6 2 ± 1 Corais <0,1 - 0,1 ± 0,07 - - - - 0,1 ± 0,03 Esponjas calcárias - 0,2 ± 0,1 0,2 ± 0,1 - <0,1 - - - Esponjas silicosas - - - 1,5 ± 1,4 - 1,3 ± 0,6 0,3 ± 0,3 <0,1 Foraminíferos <0,1 - - - <0,1 - - - Moluscos - 0,1 ± 0,1 0,4 ± 0,2 <0,1 - - <0,1 - Poliquetos não-serpulídeos <0,1 - - <0,1 - 0,2 ± 0,1 - - Poliquetos serpulídeos - 0,2 ± 0,8 1,9 ± 1,4 0,2 ± 0,1 - <0,1 <0,1 <0,1 Tufos 5,4 ± 1,9 1,2 ± 0,8 0,5 ± 0,2 1,2 ± 0,6 82,9 ± 1,3 4,9 ± 1,3 3 ± 0,6 21,7 ± 6,8 Zoantídeos - - - - - 0,1 ± 0,1 <0,1 -

Parcel dos Abrolhos

2012-2013 As ascídias e os briozoários foram os organismos mais abundantes, com 13,1% e 12,6% de cobertura média, respectivamente. As algas calcárias incrustantes tiveram 7,4% de cobertura e os poliquetos serpulídeos, 2%. Os moluscos, os poliquetos não- serpulídeos e os tufos foram os organismos menos abundantes, com cobertura inferior a 2%. As esponjas e os foraminíferos foram os mais raros, com menos de 0,1% de cobertura média. Não estiveram presentes as algas talosas, os corais e os zoantídeos (Tabela 3).

Faces:

P1SUP A maior abundância encontrada foi de algas calcárias incrustantes, com 6,9%. Os tufos tiveram uma cobertura de 3,5% e os poliquetos não-serpulídeos foram os organismos menos abundantes, com 0,3% de cobertura média. Os organismos mais raros foram as esponjas calcárias, os foraminíferos e os poliquetos serpulídeos, com cobertura inferior a 0,1%. As ascídias, os briozoários, as esponjas silicosas e os moluscos não ocorreram nesta face (Tabela 6).

P2SUP As algas calcárias incrustantes foram os organismos mais abundantes, com 12,2% de cobertura média. Os poliquetos tiveram até 5% de cobertura, enquanto que as ascídias e as esponjas silicosas foram os organismos menos abundantes, com cobertura inferior a 2%. Os organismos mais raros foram os briozoários, com menos de 0,1% de cobertura média. Não ocorreram nesta face os corais, as esponjas calcárias, os foraminíferos, os moluscos e os tufos (Tabela 6).

P1INF As ascídias foram os organismos mais abundantes, com 44,7% de cobertura média, seguido dos briozoários, com 23,9%. As algas calcárias incrustantes e os poliquetos serpulídeos tiveram até 4% de cobertura, enquanto que as esponjas, os moluscos e os poliquetos não-serpulídeos foram os organismos menos abundantes, com

39 a cobertura inferior a 2%. Os corais, os foraminíferos e os tufos não estiveram presentes nesta face (Tabela 6).

P2INF Os briozoários foram os organismos mais abundantes, com 25,4% de cobertura média. As algas calcárias incrustantes, as algas talosas e as ascídias tiveram cobertura de até 10%. Os moluscos e os poliquetos serpulídeos foram os organismos menos abundantes, com a cobertura inferior a 1%. Não ocorreram nesta face os corais, as esponjas, os foraminíferos e os tufos (Tabela 6).

2013-2014 As ascídias foram os organismos mais abundantes, com 18,2% de cobertura média, seguido dos tufos, com 17,8%. As algas calcárias incrustantes tiveram 10,8% de cobertura média e os briozoários, 7,8%. Os organismos menos abundantes foram os as algas talosas, os moluscos e os poliquetos, com menos de 1% de cobertura média. Os foraminíferos foram os mais raros, com a cobertura inferior a 0,1%. Os corais, as esponjas e os zoantídeos não estiveram presentes (Tabela 3).

Faces:

P1SUP A maior cobertura média encontrada foi de tufos, com 54,7%. As algas calcárias incrustantes tiveram uma cobertura de 9% e as algas talosas e os moluscos foram os organismos menos abundantes, com a cobertura inferior a 2%. Não ocorreram nesta face as ascídias, os briozoários, os foraminíferos e os poliquetos (Tabela 6).

P2SUP As algas calcárias incrustantes foram os organismos mais abundantes, com 21,9% de cobertura média. As ascídias tiveram uma cobertura de 10,8% e os tufos, 2,9%. Os organismos menos abundantes foram os moluscos e os poliquetos não- serpulídeos, com menos de 1% de cobertura, enquanto que os briozoários e os poliquetos serpulídeos foram raros, com uma cobertura inferior a 0,1%. As algas talosas, os foraminíferos e os zoantídeos não estiveram presentes nesta face (Tabela 6).

P1INF As ascídias e os briozoários foram os organismos mais abundantes, com 27,7% e 23,6% de cobertura média, respectivamente. Os tufos tiveram 11,2% de cobertura média, as algas calcárias incrustantes, 6,4% e os poliquetos serpulídeos, 2,3%. Os organismos menos abundantes foram os moluscos, com 0,6% de cobertura. Não houve a ocorrência de algas talosas, de foraminíferos e de poliquetos não-serpulídeos, nesta face (Tabela 6).

P2INF Os organismos mais abundantes foram as ascídias, com 27,6% de cobertura média. Os briozoários tiveram 7,3% de cobertura, as algas calcárias incrustantes, 5,6% e os tufos, 2,3%. Os moluscos e os poliquetos serpulídeos foram os organismos menos abundantes, com uma cobertura inferior a 1%, enquanto que os foraminíferos foram raros, com menos de 0,1% de cobertura. Não ocorreram nesta face as algas talosas e os poliquetos não-serpulídeos (Tabela 6).

Tabela 6: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos colonizadores no Parcel dos Abrolhos, nas faces das placas (P1SUP, P2SUP, P1INF, P2INF) analisadas. PARCEL DOS ABROLHOS 2012-2013 2013-2014 Grupos P1 SUP P2 SUP P1 INF P2 INF P1 SUP P2 SUP P1 INF P2 INF Algas calcárias incrustantes 6,9 ± 1,5 12,2 ± 2,9 3,6 ± 0,5 8,8 ± 2,4 9 ± 2,6 21,9 ± 7,5 6,4 ± 2,3 5,6 ± 2,3 Algas talosas - - - 6,2 ± 7,6 1 ± 1 - - - Ascídias - 1,4 ± 1 44,7 ± 8,2 6,3 ± 2 - 10,8 ± 5,1 27,7 ± 7,9 27,6 ± 12,5 Briozoários - <0,1 23,9 ± 21,5 25,4 ± 20,1 - <0,1 23,6 ± 3,8 7,3 ± 4,2 Corais ------Esponjas calcárias <0,1 - 0,1 ± 0,1 - - - - - Esponjas silicosas - 0,1 ± 0,09 0,1 ± 0,1 - - - - - Foraminíferos <0,1 ------<0,1 Moluscos - - 0,5 ± 0,5 0,1 ± 0,08 0,1 ± 0,1 0,4 ± 0,4 0,6 ± 0,6 0,7 ± 0,7 Poliquetos não-serpulídeos 0,3 ± 0,3 2 ± 2 0,4 ± 0,4 - - 0,8 ± 0,8 - - Poliquetos serpulídeos <0,1 4 ± 2,5 3,2 ± 2 0,2 ± 0,2 - <0,1 2,3 ± 1,7 0,3 ± 0,2 Tufos 3,5 ± 1,4 - - - 54,7 ± 9 2,9 ± 0,9 11,2 ± 7,6 2,3 ± 1,6 Zoantídeos ------

 Cobertura dos organismos após 2 anos de colonização Após 2 anos de colonização, no Arquipélago, as algas calcárias incrustantes permaneceram sendo o grupo mais abundante, com 36,8% de cobertura média. Os tufos também foram abundantes, com 21,1% de cobertura. Os briozoários e ascídias tiveram mais de 10% de cobertura, enquanto que as algas talosas tiveram 3,3%. As esponjas, os moluscos e os poliquetos serpulídeos, foram os grupos menos abundantes, com até 2% de cobertura média, sendo os corais, os foraminíferos e os zoantídeos, os grupos raros, com menos de 0,1%. Não houve a ocorrência de poliquetos não-serpulídeos (Tabela 3).

Faces:

P1SUP Os tufos foram os organismos mais abundantes, com 65,9% de cobertura média. As algas calcárias incrustantes tiveram 18,4% de cobertura, enquanto que as algas talosas foram os organismos menos abundantes, com 1,8% de cobertura média. Não ocorreram nesta face as ascídias, os briozoários, os corais, as esponjas, os foraminíferos, os moluscos, os poliquetos serpulídeos e os zoantídeos (Tabela 7).

P2SUP Os organismos mais abundantes foram as algas calcárias incrustantes, com 35,7% de cobertura média. Os briozoários tiveram 10,6% de cobertura, as ascídias, 9,2% e as esponjas silicosas, 3,1%. As algas talosas, as esponjas calcárias, os moluscos, os poliquetos não-serpulídeos e os tufos foram os organismos menos abundantes, com uma cobertura inferior a 2%. Os corais, os foraminíferos, os poliquetos serpulídeos e os zoantídeos não ocorreram nesta face (Tabela 7).

P1INF As algas calcárias incrustantes foram os organismos mais abundantes, com 35,7% de cobertura média. As ascídias e os briozoários também foram abundantes, com 29,8% e 20,5% de cobertura. As esponjas silicosas tiveram 3,4% de cobertura, enquanto que as algas talosas, as esponjas calcárias, os poliquetos serpulídeos e os tufos foram os organismos menos abundantes, com cobertura inferior a 2%. Os zoantídeos foram raros, pois tiveram uma cobertura inferior a 0,1%. Não estiveram presentes nesta face os corais, os foraminíferos e os moluscos (Tabela 7).

P2INF Os organismos mais abundantes foram as algas calcárias incrustantes, com 57,3% de cobertura média. Os tufos tiveram 16,2% de cobertura média e as algas talosas, 9,7%. As ascídias e os briozoários foram os organismos menos abundantes, com uma cobertura inferior a 2%, enquanto que os corais foram raros, com menos de 0,1% de cobertura. Não ocorreram nesta face as esponjas, os foraminíferos, os moluscos, os poliquetos serpulídeos e os zoantídeos (Tabela 7).

Tabela 7: Abundância média (± erro padrão) dos grupos de organismos colonizadores no Arquipélago, nas faces das placas (P1SUP, P2SUP, P1INF, P2INF) analisadas, após 2 anos de colonização.

ARQUIPÉLAGO (2 ANOS, 2012-2014) Grupos P1 SUP P2 SUP P1 INF P2 INF Algas calcárias incrustantes 18,4 ± 9 35,7 ± 2,2 35,7 ± 6,2 57,3 ± 13,6 Algas talosas 1,8 ± 1,8 1,1 ± 0,6 0,7 ± 0,4 9,7 ± 9,7 Ascídias - 9,2 ± 5,7 29,8 ± 10,1 1,5 ± 0,8 Briozoários - 10,6 ± 5,4 20,5 ± 13 0,6 ± 0,6 Corais - - - <0,1 Esponjas calcárias - 0,8 ± 0,5 0,4 ± 0,3 - Esponjas silicosas - 3,1 ± 2,2 3,4 ± 2,4 - Foraminíferos - - - - Moluscos - 1,1 ± 0,8 - - Poliquetos não-serpulídeos - 0,3 ± 0,2 - - Poliquetos serpulídeos - - 1,4 ± 0,6 - Tufos 65,9 ± 9,4 1,0 ± 1 1,2 ± 1,2 16,2 ± 14,2 Zoantídeos - - <0,1 -

3.3. Comparação da abundância dos principais grupos, em função dos locais, dos anos, das faces e do tempo de colonização

1 ano de colonização Os principais grupos de organismos construtores foram as ACI e briozoários e, os de não-construtores foram as algas talosas, as ascídias e os tufos, pois estes apresentaram uma cobertura média entre todos os locais superior a 2% (Tabela 2). A cobertura de algas calcárias incrustantes nas diferentes faces dependeu dos locais em que ocorreram, pois foi obtida uma interação significativa entre os fatores “Local e Face”, independentemente do ano analisado (PERMANOVA; p = 0,0062; Tabela 8). Não houve diferença na abundância de algas calcárias incrustantes entre P. Leste e o Arquipélago, que apresentaram a maior cobertura de ACI, quando comparados ao P. Abrolhos (Figura 4). Considerando as faces das placas, em P. Leste, a maior cobertura foi encontrada na P2INF (Tabela 4). No Arquipélago, a maior cobertura ocorreu nas faces: P2SUP, P1INF e P2INF, que não foram diferentes entre si, enquanto que na P1SUP, houve a menor cobertura (Tabela 5). Já no P. Abrolhos, não houve diferença na abundância de ACI entre as faces (Tabela 6). Não ocorreram briozoários em P. Leste, no ano de 2012-2013, independentemente das faces analisadas, e no ano de 2013-2014, a cobertura média foi muito baixa (0,1%) (Tabela 3). Estes organismos também não estiveram presentes na P1SUP, no Arquipélago e no P. Abrolhos (Tabelas 5 e 6). Não houve diferença na abundância de briozoários entre os locais (Arquipélago e P. Abrolhos), anos (Figura 4) e faces em que ocorreram (Tabela 8). A cobertura de algas talosas foi diferente entre os locais, independentemente do ano e da face em que estiveram presentes (PERMANOVA; p = 0,007; Tabela 8). A maior abundância foi encontrada em P. Leste e no Arquipélago, que não foram diferentes entre si, sendo o P. Abrolhos, o local com a menor cobertura (Figura 4). A cobertura de ascídias só foi diferente entre as faces, independentemente do local e ano em que estiveram presentes (PERMANOVA; p = 0,0002; Tabela 8). Na P1SUP não houve ocorrência de ascídias. A P1INF teve a maior cobertura que a P2SUP e P2INF, que não foram diferentes entre si (Tabelas 3, 4 e 5). Considerando os principais grupos de organismos, somente a cobertura de tufos foi diferente entre os anos (PERMANOVA; p = 0,0002; Tabela 8). Em P. Leste, não houve diferença na cobertura de tufos entre os anos, por outro lado, no Arquipélago e no

P. Abrolhos, a abundância foi maior no ano de 2013-2014 (Figura 4). Considerando os anos, em 2012-2013, a maior abundância ocorreu em P. Leste, sendo diferente do P. Abrolhos, enquanto que no Arquipélago a cobertura foi igual a dos outros locais. No ano de 2013-2014, a maior abundância ocorreu no Arquipélago, sendo diferente de P. Leste, enquanto que no P. Abrolhos a cobertura foi igual aos outros locais (Figura 4). A cobertura de tufos também foi diferente entre as faces, independentemente do local e ano em que estiveram presentes (PERMANOVA; p = 0,0002; Tabela 8), pois a P1SUP teve a maior cobertura que as demais faces das placas. (Tabelas 4, 5 e 6).

Tabela 8: Resultados das análises multivariadas (PERMANOVA) com dois e três fatores, após 1 ano de colonização, em todos os locais. Foram testadas as diferenças na cobertura dos organismos construtores e não-construtores, variando em função do local, do ano, da face e da categoria (“Construtor” ou “Não-Construtor”). As diferenças significativas estão destacadas em negrito.

Grupos de organismos gl QM F p Construtores (C) ACI Local 2 3549 6,0022 0,0002 Ano 1 395 0,6691 0,6124 Face 3 3401 5,7518 0,0002 Local x Ano 2 652 1,1035 0,3428 Local x Face 6 1287 2,1779 0,0062 Ano x Face 3 462 0,78259 0,6606 Local x Ano x Face 6 529 0,89475 0,6102 Resíduos 48 591 Briozoários Local 1 13 0,13372 0,7316 Ano 1 3 0,0401 0,8768 Face 2 251 2,5245 0,104 Local x Ano 1 0,70199 0,00704 0,9746 Local x Face 2 194 1,9459 0,1758 Ano x Face 2 14 0,14688 0,8676

Local x Ano x Face 2 53 0,53499 0,6116 Resíduos 24 99 Não-construtores (NC) Algas Talosas Local 2 346 5,9034 0,007 Ano 1 65 1,1237 0,28 Face 3 18 0,31356 0,849 Local x Ano 2 14 0,24442 0,775 Local x Face 6 23 0,39856 0,881 Ano x Face 3 65 1,1172 0,341 Local x Ano x Face 6 12 0,20843 0,977 Resíduos 48 58 Ascídias Local 2 68 1,3067 0,2838 Ano 1 265 2,9322 0,0908 Face 2 944 18,015 0,0002 Local x Ano 2 22 0,42663 0,669 Local x Face 4 102 1,9468 0,128 Ano x Face 2 26 0,50267 0,6138 Local x Ano x Face 4 73 1,41 0,248 Resíduos 36 52 Tufos Local 2 110 1,7186 0,182 Ano 1 1615 25,219 0,0002 Face 3 958 14,96 0,0002 Local x Ano 2 110 1,7323 0,18 Local x Face 6 36 0,5691 0,7588 Ano x Face 3 167 2,6141 0,0586 Local x Ano x Face 6 22 0,3535 0,9216 Resíduos 48 64 C X NC Local 2 1467 1,4847 0,189 Ano 1 2583 2,6141 0,072

Categoria 1 4542 4,5972 0,0134 Local x Ano 2 2221 2,2482 0,0618 Local x Categoria 2 227 0,22994 0,9588 Ano x Categoria 1 4404 4,4578 0,0138 Local x Ano x Categoria 2 2385 2,4142 0,0492 Resíduos 132 988

Figura 4: Cobertura dos principais grupos de organismos, nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), após 1 ano de colonização.

A diferença entre cobertura dos organismos construtores e não-construtores nos diferentes anos dependeu dos locais (PERMANOVA; p = 0,0492; Tabela 8). Em P. Leste, não houve diferença entre a cobertura dos organismos construtores e não- construtores. Apenas no período de colonização de 2012-2013, no Arquipélago e no P. Abrolhos os organismos construtores foram mais abundantes que os não-construtores (Figura 5). Não houve diferença na abundância dos organismos construtores ou na abundância de não-construtores nas placas retiradas após o período de colonização de 2012-2013 entre os locais. Após o período de colonização de 2013-2014, a abundância dos organismos construtores também não foi diferente entre os locais. Este resultado foi diferente do observado para os não–construtores, que foram mais abundantes no Arquipélago, e com menor cobertura em P. Leste. A cobertura dos organismos construtores ou não-construtores no P. Abrolhos não foi diferente dos demais locais (Tabela 8).

Figura 5: Abundância dos organismos construtores e não-construtores nos recifes rasos, após 1 ano de colonização.

1 x 2 anos de colonização Considerando os principais grupos, só houve diferença na cobertura de tufos (PERMANOVA; p = 0,0078; Tabela 9) entre 1 e 2 anos, quando se compara ao período de 1 ano de colonização em 2012-2013, pois a partir de 2013-2014, houve um aumento na cobertura destes organismos (Tabela 3). A abundância dos organismos construtores não foi diferente entre os tempos de 1 ou 2 anos de colonização, já a cobertura dos não-construtores foi maior nas placas retiradas em 02/2014, independentemente do tempo de colonização (Tabela 9).

Tabela 9: Resultados das análises multivariadas (PERMANOVA), após 1 e 2 anos de colonização, no Arquipélago dos Abrolhos. Foram testadas as diferenças na cobertura dos organismos construtores e não-construtores, variando em função do tempo de colonização. As diferenças significativas estão destacadas em negrito.

Grupos de organismos gl QM F p Construtores (C) ACI 2 375 1,0054 0,3728 Briozoários 2 7 0,0905 0,923 Não-construtores (NC) Algas Talosas 2 5 0,136 0,8886 Ascídias 2 235 0,2896 0,8276 Tufos 2 4668 4,6515 0,0078 C X NC Tempo 2 3122 3,8153 0,0042 Categoria 1 1826 2,2318 0,0856 Tempo x Categoria 2 3021 3,6917 0,0054 Resíduos 66 818

3.4.Relação entre os fatores ambientais e a abundância dos organismos A regressão múltipla multivariada (DISTLM) mostrou que as variáveis ambientais que contribuíram significativamente para explicar as diferenças nas coberturas dos principais grupos de organismos entre os locais foram: intensidade luminosa (F = 3,1774; p = 0,0118) e temperatura (F = 3,1291; p = 0,0013). Cada um desses fatores foi responsável por explicar 20% da variação das comunidades entre os recifes. Em relação à temperatura, no Arquipélago, foram medidos 22 dias em que a temperatura da água do mar esteve acima da média do verão de 2012-2013 (>27ºC) e 27 dias para o verão de 2013-2014. Quando comparamos os dois verões, com relação ao número de dias consecutivos em que a temperatura da água do mar esteve acima ou abaixo da média para o período, pôde se detectar diferenças entre os anos. No verão de 2012-2013, houve um número total de seis dias consecutivos com a temperatura

52 superior à média. Todavia, no verão de 2013-2014, foram medidos 18 dias consecutivos com a temperatura superior à média e 14 dias consecutivos com a temperatura inferior à média. Só foi observado o aumento da cobertura de tufos nas CAUs entre os verões de 2012-2013 e 2013-2014 e este aumento foi positivamente correlacionado com o aumento do número de dias consecutivos em que a temperatura da água do mar esteve acima da média (R = 0,957, para ambos).

4.Discussão Independente do período de colonização estudado, os grupos mais abundantes foram as ACI, os tufos e ascídias em todos os locais estudados. Os briozoários e as algas talosas foram pouco abundantes, sendo que a cobertura destes organismos variou com o local estudado. Os corais, as esponjas, os moluscos, os poliquetos, os foraminíferos e os zoantídeos foram raros ou não ocorreram nas placas. Os corais, juntamente com as ACI, são apontados como os principais organismos construtores nos recifes de Abrolhos (Leão 2002). No entanto, em substratos artificiais a cobertura de corais é muito inferior a das ACI ou de outros organismos calcificadores coloniais (Bailey-Brock 1989, Mariath et al. 2013). Mundy (2000) e Field et al. (2007) observaram uma baixa densidade de recrutas de diferentes espécies de corais após 3 e 5 meses de colonização em substratos artificiais e também não houve colonização de corais escleractíneos no Pacífico Central com estruturas similares, em recifes não degradados (Price et al. 2012). Schumacher (1977) sugeriu que é necessário que haja um período colonização de 1 ano para que ocorra o recrutamento de corais num substrato artificial. O assentamento de corais ocorre preferencialemente nas faces inferiores e bordas em substratos artificiais (Field et al. 2007). No entanto, neste estudo mesmo após 2 anos de colonização, os corais permaneceram raros, pois a cobertura dos demais organismos coloniais, como as ACI e os briozoários, pode ter colaborado para a baixa cobertura de corais. Isto porque, o recrutamento e o desenvolvimento de corais podem ter sido inibidos pelas interações competitivas entre espécies que coexistem no substrato disponível, visto que os corais têm como principal fator limitante a disponibilidade de luz (Benayahu & Loya 1981, Field et al. 2007). Além disso, o assentamento de corais pode ser reduzido ou inibido pela sedimentação e pela cobertura de tufos (Birrel et al. 2005).

As ACI foram os organismos mais abundantes em todos os locais estudados. No recife costeiro e no Arquipélago as ACI foram mais abundantes nas comunidades estabelecidas sobre as faces das placas que estiveram sombreadas durante 1 e 2 anos de colonização. As faces fotófilas apresentaram a menor cobertura de ACI. A exceção foi observada no P. Abrolhos, onde essas algas ocorreram com baixa cobertura, independentemente de estarem ou não expostas à luz direta. As ACI são pioneiras na colonização de substratos consolidados disponíveis (Quinn 1982, Steneck 1986) sendo encontradas recrutas férteis após 13 dias colonização em substrato artificial no Recife de Fora (BA) (Mariath et al. 2013). Somado a isso, as ACI apresentam vantagem competitiva quando se trata da forma de crescimento (Steneck 1986) e são tolerantes a diferentes tipos e intensidades de distúrbios, como ação de ondas e mudanças nas condições de luz (Steneck & Dethier 1994). Nos recifes brasileiros, as ACI são responsáveis por grande parte da cobertura viva no Atol das Rocas, com 36-60% (Gherardi & Bosence 2001) e 30-50% (Villas-Boas et al. 2005), nos recifes de Coroa Vermelha e Ponta Grande, com 30-40% (Costa et al. 2002), no Recife de Fora, com 30- 49% (Mariath et al. 2013) e nos recifes de Abrolhos, com 32-79% (Figueiredo 1997), 4- 36% (Villaça & Pitombo 1997), 2-15% (Figueiredo & Steneck 2000), 3-40% (Figueiredo 2005), 10-20% (Tâmega & Figueiredo 2007) e 12% (Francini-Filho et al. 2013). Os briozoários foram organismos raros ou não ocorreram no recife costeiro onde foi obtida a maior quantidade de sedimentos acumulados sobre as CAUs. No Arquipélago e no P. Abrolhos, estes organismos não ocorreram nas comunidades estabelecidas sobre as faces das placas que estiveram expostas a luz direta e a uma maior sedimentação. Os briozoários foram mais abundantes sobre as faces das placas que estiveram sombreadas durante 1 e 2 anos de colonização, não ocorrendo diferenças na cobertura. Alguns trabalhos também mostraram que os briozoários colonizaram somente os substratos que não estiveram expostos a luz direta e a alta sedimentação (Glasby 2000, Maughan 2001, Azevedo et al. 2006). Azevedo et al. (2006), utilizando discos de colonização na Baía da Ilha Grande, observaram que, após 4 meses de colonização, os briozoários dominaram as superfícies inferiores dos discos de concreto. Sabe-se que a sedimentação e a turbidez são os principais fatores que controlam a diversidade e abundância dos briozoários (Taylor 2000). Isto se dá pelo fato desses fatores interferirem diretamente na capacidade de obter alimento e, indiretamente na possibilidade de soterramento no substrato (Almeida 2011). Adicionalmente, alguns

54 trabalhos realizados na costa da Bahia ressaltaram a maior abundância de briozoários sobre substratos carbonáticos e a ausência ou rara presença destes organismos sobre substratos siliciclásticos (Souza 1986, Apoluceno 1998, Minervino Netto 2008). A quantidade de sedimentos acumulados sobre as placas de colonização no recife costeiro foi maior que nos recifes do arco externo. Associado a isso, a maior quantidade de sedimentos siliciclásticos (caulinita e quartzo) ocorreu no recife costeiro em comparação com os outros recifes; no entanto, as formas carbonáticas foram predominantes nos três locais estudados. Alguns trabalhos têm demonstrado que não existem diferenças na taxa de sedimentação nos recifes do arco costeiro e do arco externo na plataforma de Abrolhos; todavia, há uma variação no tipo de sedimento, com uma maior porcentagem de formas minerais carbonáticas nos recifes do arco externo (cerca de 90%) e de formas siliciclásticas nos recifes costeiros (cerca de 40-70%) (Leão & Ginsburg 1997, Segal & Castro 2011, Silva et al. 2013). A caulinita, que só ocorreu em P. Leste, é um tipo de sedimento de origem terrígena que ocorre naturalmente e pode ser formada em solos tropicais e temperados e bacias sedimentares (Schroeder & Erickson 2014). As rochas sedimentares cauliníticas são, provavelmente, as fontes mais importantes deste mineral e, no Brasil, os sítios de produção estão localizados principalmente no nordeste brasileiro. A alta abundância de caulinita nos recifes costeiros de Abrolhos confirma a influência de sedimentos terrígenos nestas regiões recifais. Assim como os briozoários, as ascídias foram organismos abundantes nas comunidades estabelecidas sobre as faces das placas que estiveram sombreadas durante 1 e 2 anos de colonização. Em contraste, as faces expostas à luz direta apresentaram a menor cobertura de ascídias. Neste caso, a sedimentação à qual estas faces estavam submetidas pode ter sido um dos principais fatores para a não ocorrência destes organismos. As ascídias são geralmente presentes em baixas densidades ou ausentes em estudos das comunidades dos recifes (Segal & Castro 2011). Como a maioria das ascídias são filtradoras, geralmente contribuem de maneira pouco abundante nas superfícies expostas nos recifes, sendo frequentemente encontradas nos ambientes crípticos, em áreas sombreadas ou em fendas nos recifes (Monniot et al. 1991, Stoner 1994) e nas faces crípticas de substratos artificiais (Azevedo et al. 2006), que são mais protegidos da sedimentação e apresentam um nível reduzido de predação (Mallela 2007).

As algas talosas foram abundantes tanto no recife costeiro quanto no Arquipélago, onde não alteraram a cobertura após 1 e 2 anos de colonização. Em contraste, no P. Abrolhos estas algas não ocorreram após 1 ano de colonização ou foram pouco abundantes. De forma geral, os recifes costeiros e o Arquipélago apresentam uma maior cobertura de algas talosas que o Parcel dos Abrolhos. Em Francini-Filho et al. (2013), as algas talosas foram mais abundantes no recife costeiro com mais de 15% de cobertura, apresentando até 5% no Arquipélago dos Abrolhos, sendo a menor cobertura inferior a 2% no Parcel dos Abrolhos. Em Bruce et al. (2012), nos anos de 2009 e 2010 os maiores valores de cobertura de macroalgas foram encontrados também no recife costeiro de Pedra de Leste com 19,4%, enquanto que no Parcel dos Abrolhos a cobertura foi muito baixa, com 0,6%. Independentemente do recife estudado, os tufos foram os organismos não- construtores mais abundantes nas comunidades estabelecidas sobre as faces das placas que estiveram expostas diretamente à luz durante 1 e 2 anos de colonização. Em contraste, as faces sombreadas apresentaram a menor cobertura de tufos. Os tufos foram dominantes nas placas removidas após o verão de 2013-2014, sendo o único grupo de organismos que aumentou a sua cobertura após este período de colonização. Neste verão, foi detectado um evento de anomalia térmica, onde após 9 dias consecutivos com a temperatura da água do mar superior a 27oC esta diminuiu rapidamente para menos de 25oC permanecendo assim por 14 dias e novamente subindo rapidamente para mais de 27oC por 18 dias consecutivos. O número de dias consecutivos com a temperatura acima ou abaixo da média do verão de 2013-2014 foi correlacionado com o aumento na cobertura dos tufos sugerindo que a temperatura pode ser um fator importante para as mudanças de fase observadas nos recifes do banco dos Abrolhos. Dados globais de temperatura indicam que o ano de 2014 foi o mais quente desde o início dos registros de temperatura, que são feitos pelo satélite NOOA (Administração Nacional de Oceanos e Atmosfera dos EUA). Neste ano, dois bloqueios atmosféricos — um no Pacífico, outro no Atlântico — impediram a passagem de frentes frias na Região Sudeste do Brasil durante quase dois meses, entre dezembro de 2013 e fevereiro de 2014 (fonte: INPE Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais 2015) e ocorreram anomalias térmicas positivas da água do mar superificial que variaram de 0,5 a 2ºC na costa brasileira (Coelho et al. 2014). O aumento na cobertura de tufos também foi observado por Francini-Filho et al. (2013) nos recifes de Abrolhos, entre anos de 2006 e 2008. Francini-Filho et al. (2008)

56 também encontrou os tufos como os organismos mais abundantes com 35,9% de cobertura nos anos de 2003 e 2005. Os tufos podem dominar o espaço disponível quando submetidos a um amplo espectro de distúrbios (Airoldi 1998) sendo observado o aumento na sua cobertura com a elevação da temperatura em 3oC após 14 semanas (Connell & Russell 2010). Vários estudos têm sugerido diferentes explicações para a dominância de tufos, como: a habilidade de suportar a invasão de outros competidores por espaço (Sousa et al. 1981, Airoldi & Cinelli 1997), a tolerância a estresses físicos e bióticos (Littler & Littler 1980, Hay 1981, Airoldi et al. 1995) e a resistência e rápida recuperação frente a um distúrbio (Sousa 1980, Stewart 1989). Os tufos que ocorrem nos recifes coralíneos consistem de assembleias formadas principalmente por algas filamentosas, cianobactérias e estágios juvenis de macroalgas (Wanders 1976, Adey & Goertemiller 1987) e esses organismos apresentam crescimento rápido, dado pela alta taxa de propagação vegetativa, o que pode representar o principal fator determinante para a sua capacidade de competir pelo espaço e recuperar de distúrbios (Airoldi et al. 1998). Airoldi (1998) mostrou que os tufos foram capazes de recuperar seus valores de cobertura após 1-2 meses, de serem removidos do substrato. Estes fatores também podem explicar porque a maior abundância de tufos ocorreu nas faces expostas e no Arquipélago, onde foram obtidas as maiores irradiâncias, visto que os tufos são constituídos principalmente por organismos fotófilos. As projeções do Painel Intergovernamental sobre Mudanças Climáticas (Intergovernmental Panel on Climate Change, IPCC 2013) indicam que haverá um aumento na temperatura da água do mar superficial (até 100 m) de 0,6 a 2ºC, até o fim do século 21. Além disso, neste relatório, se prevê que as anomalias da temperatura da água do mar superficial, variarão de 0,3 a 0,7ºC no período de 2016-2035, quando comparado ao período de 1986–2005. Considerando que a cobertura de tufos vem aumentando nos recifes rasos de Abrolhos, estas mudanças podem acelerar o processo de degradação das comunidades recifais, pois os tufos podem causar diversos efeitos deletérios aos corais (Birrell et al. 2005, Hughes et al. 2007, Foster et al. 2008, Barott et al. 2009, Haas et al. 2010). A mudança de fase na estrutura das comunidades dominadas por organismos construtores para uma dominância de não-construtores, como macroalgas ou tufos, reduzirá a cobertura de corais e outros organismos construtores, provocando a perda da complexidade de habitats e da biodiversidade (Wild et al. 2011, Hughes et al. 2010,

Newman et. 2015). O fato de não haver redução na cobertura dos organismos construtores entre os anos, pode sugerir que o tempo de colonização não foi suficiente para gerar respostas na abundância desses organismos. Dessa forma, estudos de monitoramento em longo prazo, além da caracterização das comunidades recifais de Abrolhos devem ser realizados a fim de avaliar as consequências das mudanças climáticas locais e globais, em particular, da elevação da temperatura da água do mar.

5.Conclusões  No verão de 2013/2014 foi detectado um evento mais intenso de anomalia térmica.  O Arquipélago foi o local com a maior incidência de luz.  Sedimentos siliciclásticos ocorreram apenas nos recifes do arco costeiro enquanto os carbonáticos foram abundantes em todos os locais. Além disso, os recifes do arco costeiro estão sujeitos a uma maior quantidade de sedimentos acumulados sobre as CAUs.  As ACI foram os principais organismos construtores e os tufos foram os principais organismos não-construtores nos recifes rasos do Banco dos Abrolhos.  As ACI colonizaram sobretudo as faces crípticas, enquanto os tufos foram mais abundantes as faces expostas das placas das CAUs.  A cobertura dos organismos não-construtores aumentou no ano de 2013-2014, pelo aumento da cobertura de tufos. O aumento da abundância de tufos no período de 2013-2014 pode estar associado ao aumento das anomalias térmicas ocorridas no verão 213-2014. .

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CAPÍTULO II

Produção de CaCO3 sobre as Unidades de Calcificação/Acreção (CAUs) nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos

1. Introdução Um recife coralíneo pode ser considerado uma “fábrica de carbonatos” que envolve processos de produção de carbonato de cálcio (CaCO3) (Stearn et al. 1977). O balanço do carbonato de cálcio resultante destes dois processos é considerado positivo, quando representado pelos processos de acreção da estrutura recifal, e negativo, quando representado por processos de erosão (Pomar & Hallock 2008, Montaggioni & Braithwaite 2009).

O processo de produção resulta do acúmulo de CaCO3 dado, principalmente, pela mineralização de CaCO3 realizada por vários organismos que secretam carbonatos, ou organismos construtores da estrutura recifal (Mallela 2013) e ainda, da precipitação de cimento carbonático pós-deposicional (Perry & Hepburn 2008). Já os processos destrutivos, erodem a estrutura carbonática recifal e vão desde processos físicos, como a ação de ondas, a processos de abrasão química, de bioerosão e dissolução (Pomar & Hallock 2008). Os materiais resultantes dos processos de erosão são novamente disponibilizados para o sistema recifal, como forma de sedimentos, que podem ser reincorporados à estrutura do recife e também contribuírem para a formação do substrato inconsolidado ou serem transportados para fora do sistema recifal (Hubbard et al. 1990, Hubbard 1992).

Dessa forma, a produção líquida de CaCO3 consiste na soma da produção bruta dos organismos construtores, assim como o sedimento produzido dentro ou importado para o sistema recifal, menos a perda que ocorre através dos processos erosivos derivados de processos físicos e biológicos, dissolução ou exportação de sedimentos (Chave et al. 1972). Uma modificação nas taxas de qualquer um destes processos pode trazer importantes implicações para o desenvolvimento das estruturas recifais e os fatores que determinam estas mudanças podem estar vinculados a atividades antropogênicas ou mudanças climáticas, como alterações na temperatura ou na composição química da água do mar, entre outros (Kench et al. 2009). Tanto as atividades antropogênicas quanto as mudanças climáticas têm o potencial de modificar o funcionamento ecológico, podendo levar a uma mudança de fase, com a dominância de algas (não-calcárias) e balanços de carbonato baixos ou negativos (Done 1992). Os corais são, na maioria dos recifes coralíneos, os principais organismos construtores primários e mais abundantes, adicionando a esses sistemas uma contribuição significativa de carbonatos (Vecsei 2004), gerando uma produção de <1

71 kg.m-2.ano-1, em recifes degradados no Pacífico (Eakin 1986) a 14,3 kg.m-2.ano-1, em recifes saudáveis, na Indonésia (Edinger et al. 2000). A contribuição adicional de carbonatos para a estrutura recifal é dada por organismos calcários incrustantes, especialmente pelas algas calcárias incrustantes (ACI), que também contribuem -2 -1 significativamente para a produção de CaCO3 de até 3,6 kg.m .ano em recifes da Polinésia Francesa, por exemplo (Payri 1997). Nos recifes rasos de Abrolhos, os corais e as ACI são os principais componbiológicos formadores da estrutura carbonática recifal (Leão 2002). Já foi demonstrado que, na Plataforma de Abrolhos, em locais onde as ACI dominaram -2 -1 (Banco de Rodolitos) houve uma elevada produção média de CaCO3 (1000 g.m .ano ) (Amado-Filho et al.. 2012), sendo esta superior à produção obtida por comunidades de ACI colonizadas em substratos artificiais na Flórida (540 g.m-2.ano-1: Kuffner et al. 2013), em Bonaire (60-200 g.m-2.ano-1: Perry et al. 2012) e em Tobago (105 g.m-2.ano-1: Mallela 2013). As ACI são importantes organismos construtores, pois depositam a calcita com alto teor de magnésio no interior das paredes celulares (Borowitzka 1987), têm uma ampla distribuição geográfica e constituem a principal fonte marinha de carbonatos e sedimentos nas zonas costeiras (Gattuso et al. 1998, Feely et al. 2004, Balch et al. 2007, Farina & Amado-Filho 2009). Assim, as comunidades bentônicas dominadas por algas calcárias incrustantes contribuem significativamente para o ciclo do carbonato de cálcio nos ecossistemas costeiros tropicais (Foster 2001, Martin et al. 2007, Martin & Gattuso 2009).

Pesquisas de campo envolvendo a produção de CaCO3 em recifes coralíneos têm sido importantes para avaliar os impactos nesses sistemas (Mallela 2007, Kuffner et al. 2013), pois a distribuição e o crescimento dos organismos construtores dos recifes são fortemente influenciados por fatores bióticos e abióticos (Jackson 1977, Martindale 1992, Brett et al. 2011). Entre os principais impactos em escala local aos quais os ecossistemas recifais estão submetidos estão a sobrepesca e a má qualidade da água do mar, que podem intensificar os efeitos gerados por mudanças climáticas, levando à degradação e perda da resiliência dos recifes (Hoegh-Guldberg 2011), por reduzirem o recrutamento de corais, o assentamento de larvas e causarem uma perda na diversidade de corais (Fabricius 2005, Erftemeije et al. 2012). Já em escalas maiores, regionais ou globais, o aquecimento e a acidificação da água do mar podem causar a mortalidade de corais e reduzir as taxas de calcificação dos organismos (Anthony et al. 2008, Wong et al. 2014).

Estudos sobre a produção de CaCO3 das comunidades de organismos construtores dos recifes têm sido realizados também como ferramenta para analisar a produtividade de ecossistemas recifais. A taxa de calcificação associada a corais e outros organismos calcificadores, como as ACI, tem sido considerada como um indicador da saúde recifal, representada pela complexidade das estruturas recifais, com a colonização de uma grande diversidade de organismos (De’ath et al. 2009, Kuffner et al. 2013). Uma série de fatores ambientais, ecológicos ou induzidos por ação antropogênica, está diretamente relacionada com as variações nas taxas relativas de produção de carbonatos, importação e exportação de sedimentos, e ciclo do carbonato, e estes fatores podem alterar o rendimento da produção de carbonatos de um recife coralíneo (Kleypas et al. 2001).Os fatores que determinam a calcificação de corais incluem a competição por espaço, a qualidade da água, a salinidade, as correntes (Dennison & Barnes 1988), a temperatura (Shinn 1966, Jokiel & Coles 1977 e 1990, Kuffner et al. 2013), a intensidade luminosa (Falkowski et al. 1990), o estado de saturação da aragonita (Gattuso et al. 1998, Marubini et al. 2003, De’ath et al. 2009) e os níveis de nutrientes inorgânicos (Marubini & Davies 1996). . Como forma de quantificar a produção de carbonatos nos recifes, as principais técnicas utilizadas são: 1. hidroquímica, 2. baseada em censo, 3. por evidências geológicas a partir do sedimento acumulado e 4. modelagem numérica (Vecsei 2004). Cada técnica pode ser utilizada mais adequadamente para medir diferentes categorias de produtividade e tem suas limitações relacionadas a questões de logística, disponibilidade de dados, precisão e escala (Vecsei 2004, Perry et al. 2012). O método hidroquímico se baseia nas mudanças da hidroquímica da água do mar

(pH e alcalinidade total ou pH e O2) e considera a precipitação do carbonato pela biota, os cimentos primários e a dissolução (Smith 1983, Kinsey 1985). Esse método considera que quando um mol de CaCO3 é produzido (ou dissolvido) a alcalinidade total é reduzida (aumentada) por dois moles (Langdon et al. 2010). Esse método tem sido mais aplicado em águas rasas, pois a mistura da coluna d’água em profundidades maiores dificulta a aplicação do método (Vecsei 2004).

O método baseado em censo estima a produção de CaCO3 a partir da cobertura da biota (principalmente dos corais) e das taxas de crescimento (extensão linear) que são usados para calcular a produção bruta antes da dissolução e erosão (Chave et al. 1972). Os problemas quanto à aplicação deste método se referem à insuficiência de dados, quando se trata de uma escala regional (Vecsei 2001), ao consumo de tempo para

73 a aplicação do método e às questões relacionadas à contribuição de alguns organismos para a massa calcária, como os corais ramificados (Vecsei 2004). Pelo método da estimativa a partir do sedimento acumulado, a produção é calculada pela taxa de acúmulo vertical dos sedimentos recifais e do seu conteúdo carbonático precipitado pela biota, após os processos de erosão e dissolução (Vecsei 2004). Como os processos de precipitação e dissolução são pobremente quantificados em larga escala, é difícil relacionar as taxas de produção com as obtidas por outros métodos (Vecsei 2004). A modelagem numérica utiliza um modelo de coral escleractinio, Monastrea annularis, o qual já se tem bastante conhecimento sobre seu crescimento e sua taxa de produção de carbonatos, assim como suas adaptações e limitações a fatores abióticos (Vecsei 2004). No entanto, as limitações deste método se referem à grande diversidade de táxons de corais (Vecsei 2001) e suas diferentes adaptações à luz e à profundidade (Chalker et al. 1988, Falkowski et al. 1990), que faz com que a extrapolação da produção não possa ser feita para os recifes com outras espécies de corais (Vecsei 2004). Os resultados destas diferentes abordagens têm sido comparados e, em combinação, permitiram o desenvolvimento dos modelos teóricos sobre o desenvolvimento dos recifes no Holoceno (Hopley 1982). No entanto, Vecsei (2004) ressalta que a comparação direta dos resultados destes estudos não deve ser feita, porque a produção de carbonatos varia entre os recifes, e os métodos não foram aplicados no mesmo recife. A maioria dos estudos envolvendo as taxas de calcificação tem se baseado nas estimativas visuais do percentual de cobertura dos organismos construtores, medidas morfológicas e medidas das taxas de extensão linear – método baseado em censo (Ginsburg 1983, Fagerstrom 1991, Jackson & Winston 1982, Martindale 1992). No entanto, focar no parâmetro de crescimento pode não representar realmente a produção de CaCO3 de um ecossistema recifal, pois nem sempre as altas taxas de extensão linear correspondem a altas taxas de calcificação de um organismo, e podem ser muito variáveis (Stearn et al. 1977, Kuffner et al. 2013). Nesse sentido, experimentos in situ, com a utilização de estruturas artificiais de colonização de comunidades incrustantes, têm sido conduzidos a fim de estimar a produção de carbonatos em recifes do Caribe (Mallela 2007 e 2013, Kuffner et al. 2013, Hepburn et al. 2015), do Pacífico Central (Price et al. 2012) e do Indo-Pacífico (Pari et

74 al. 1998). A principal vantagem da utilização destas estruturas é a mimetização das características naturais dos substratos recifais (Mallela 2007), além de se poder desenvolver o estudo nas condições ambientais e ecológicas do ecossistema recifal.

Assim, o objetivo deste capítulo foi avaliar a produção de CaCO3 das comunidades de três recifes rasos da Plataforma de Abrolhos (Pedra de Leste, Arquipélago dos Abrolhos e Parcel dos Abrolhos), baseada na massa calcária produzida pelos organismos construtores colonizados em estruturas artificiais. Os objetivos deste capítulo foram:

2. Materiais e métodos

2.1. Estimativa da produção de CaCO3

A estimativa da produção de CaCO3 foi realizada segundo o protocolo estabelecido por Price et al. (2012), com modificações. As placas das CAUS (N=6) foram lavadas em água do mar, secas em estufa a 60ºC e então pesadas em balança analítica (resolução de 0,01 g). Em seguida, as placas foram imersas em solução de HCl 5%, por 48 h até a dissolução completa do CaCO3. O remanescente não calcificado foi raspado das placas e filtrado com uma membrana de celulose de 15 µm pré-pesada. Em seguida, os filtros foram secos a 60ºC e pesados novamente para determinar a massa não-calcificada retida no filtro. Finalmente, as placas sem qualquer material remanescente foram secas e pesadas. A massa não-calcária foi calculada adicionando a massa do material raspado das placas e seco com a massa não-calcária retida nos filtros. A massa calcária então foi determinada pela subtração do do peso seco total da placa (material calcário + material não-calcário + placa) do peso seco do material não-calcário e da placa de PVC (sem material)

O cálculo da produção de CaCO3 foi efetuado, dividindo a massa calcária pela área total de cada placa, ou seja, igual a 224 cm2. A partir desse cálculo, foi feita a -2 -1 conversão dos dados para gCaCO3m ano .

2.2. Análises dos dados

As diferenças na produção de CaCO3 e na massa não-calcária produzida nos locais (P. Leste, Arquipélago dos Abrolhos e P. Abrolhos), nos anos (2012-2013, 2013- 2014) e nos tempos de colonização (1 e 2 anos) foram avaliadas por análises multivariadas de ANOVA permutacional (PERMANOVA), nas quais todos os fatores (local, ano e tempo de colonização) foram fixos. Comparações pareadas (pairwise) foram realizadas para identificar as diferenças entre os níveis e os fatores significativos, quando houve diferença significativa (p<0,05). A comparação do percentual de contribuição das massas calcária e não-calcária para a massa total, nos locais, nos anos e nos diferentes tempos de colonização foi realizada com base na análise do percentual de similaridade (SIMPER). As análises estatísticas (PERMANOVA, SIMPER) foram realizadas no software PRIMER (versão 6) + PERMANOVA.

3. Resultados

3.1. Produção de CaCO3 e massa não-calcária produzida nos recifes rasos de Abrolhos

Produção de CaCO3 nos recifes rasos de Abrolhos - A produção média de CaCO3 nos recifes rasos de Abrolhos foi de 579 ± 98 g.m 2.ano-1. Esta produção foi diferente entre os locais, independentemente do ano analisado (PERMANOVA; p = 0,0476; Tabelas 1 e 2), sendo maior no Arquipélago, e similar entre Pedra de Leste e o Parcel dos Abrolhos (Figura 1).

-2 -1 Tabela 1: Média (± erro padrão) da produção de CaCO3 (g.m .ano ) nos locais (P. Leste, Arquipélago, P. Abrolhos), após 1 ano de colonização. -2 -1 Locais Produção de CaCO3 (g.m .ano )

Pedra de Leste 437 ± 121

Arquipélago dos Abrolhos 745 ± 27

2013 -

Parcel dos Abrolhos 455 ± 60 2012

Pedra de Leste 526 ± 5

Arquipélago dos Abrolhos 711 ± 120

2014 -

Parcel dos Abrolhos 597 ± 78 2013

Tabela 2: Resultados da PERMANOVA da produção de CaCO3 (g.m-2.ano-1) nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos) e nos anos (2012-2013 e 2013- 2014). gl QM F P Local 2 677 3,2807 0,0476 Ano 1 233 1,1296 0,3274 Local x Ano 2 163 0,78994 0,504 Resíduos 12 206

-2 -1 Figura 1: Produção de CaCO3 (g.m .ano ) (média ± erro padrão) nos recifes rasos de Abrolhos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), após 1 ano de colonização. Letras diferentes acima das barras indicam diferenças estatísticas.

Nas unidades que permaneceram 2 anos no campo, no Arquipélago, a produção -2 média de CaCO3 no final deste período foi de 1377 ± 366 g.m maior que a produção obtida após 1 ano de colonização (PERMANOVA; F = 6,7885; p = 0,00378).

Massa não-calcária produzida nos recifes rasos de Abrolhos A média da massa não-calcária produzida nos recifes rasos de Abrolhos foi de 109 ± 18 g.m-2.ano-1. Esta produção foi diferente entre os locais, independentemente do ano analisado (PERMANOVA; p = 0,0126; Tabelas 3 e 4), sendo maior em Pedra de Leste e no Arquipélago, que não foram diferentes entre si, e menor no Parcel dos Abrolhos (Figura 2).

Tabela 3: Média (± erro padrão) da massa não-calcária (g.m-2.ano-1) produzida nos locais (P. Leste, Arquipélago, P. Abrolhos), após 1 ano de colonização. Locais Massa não calcária (g.m-2.ano-1)

Pedra de Leste 137 ± 26

2013 Arquipélago dos Abrolhos 120 ± 6 -

Parcel dos Abrolhos 91 ± 19 2012

Pedra de Leste 127 ± 8

2014 Arquipélago dos Abrolhos 108 ± 5 -

Parcel dos Abrolhos 71 ± 12 2013

Tabela 4: Resultados da PERMANOVA da massa não-calcária produzida nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos) e nos anos (2012-2013 e 2013- 2014). gl QM F P Local 2 912 5,692 0,0126 Ano 1 141 0,87974 0,368 Local x Ano 2 45 0,28516 0,816 Resíduos 12 160

Figura 2: Massa não-calcária produzida (g.m-2.ano-1) (media ± erro padrão) nos recifes rasos de Abrolhos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), após 1 ano de colonização. Letras diferentes acima das barras indicam diferenças estatísticas.

Nas amostras que permaneceram 2 anos no campo, no Arquipélago, a massa não-calcária produzida no final deste período foi de 135 ± 20 g.m-2 e não diferiu da produção obtida após 1 ano de colonização (PERMANOVA; F = 2,1023; p = 0,2238).

3.2. Porcentagem de contribuição da massa calcária e da massa não- calcária para a massa total Após 1 ano de colonização, a massa calcária representou mais de 70% da massa total, sendo superior à massa não-calcária em todos os recifes e anos estudados (Figura 3). O percentual da massa calcária para a massa total não-variou entre os locais (PERMANOVA; F = 5,1997; p = 0,17).

Figura 3: Percentual de contribuição da massa calcária e da massa não- calcária nos recifes rasos (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos), após 1 ano de colonização (2012-2013 e 2013-2014).

No Arquipélago, após 2 anos de colonização, a maior contribuição para a massa total também foi dada pela massa calcária, com 89%, enquanto que a massa não-calcária representou 11%.

4. Discussão -2 -1 A produção média anual de CaCO3 em Abrolhos (579 g.m .ano ) foi similar à produção obtida nas comunidades incrustantes estabelecidas sobre estruturas artificiais em recifes rasos da Polinésia Francesa (584 g.m-2.ano-1, Pari et al. 1998), maior que a produção estimada em recifes rasos do Caribe (na Jamaica, com 18-159 g.m-2.ano-1, Mallela 2007 e no México, com 73-477 g.m-2.ano-1, Hepburn et al. 2015), e também em recifes pouco degradados no Indo-Pacífico (468 g.m-2.ano-1, Morgan & Kench 2014). Contudo, foi inferior aos valores obtidos em outros recifes do Caribe (em Tobago, com 757 g.m-2.ano-1, Mallela 2013) e do Pacífico Central (com 700-1942 g.m-2.ano-1, Price et al. 2012). Considerando a média global da produção de carbonatos em recifes rasos (0,9– 2,7 kg.m-2.ano-1, Vecsei 2004), o valor obtido em Abrolhos foi inferior. Contudo, esta média, diferentemente dos estudos citados anteriormente, foi estimada considerando a

81 cobertura de corais. Vecsei (2001) estimou que 10% da produção total de recifes de corais seria relativa à produção dos outros organismos calcificadores. Mesmo nos recifes costeiros, em Pedra de Leste, que têm a maior influência de sedimentação de origem continental (Leão & Ginsburg 1997, Segal & Castro 2011), a produção de CaCO3 foi comparável à obtida em diversos recifes do mundo, como citado anteriormente. No entanto, o Arquipélago apresentou os maiores valores de produção de

CaCO3 quando comparado aos recifes costeiros de P. Leste e aos demais recifes do arco externo, no Parcel dos Abrolhos. Como os recifes de Abrolhos têm os corais e as ACI como os principais componentes biológicos formadores da estrutura carbonática recifal (Leão 2002), as diferenças na abundância destes organismos podem ser um dos fatores que mais explicariam as diferenças observadas na produção de CaCO3. E a abundância dos organismos construtores colonizadores das CAUs pode estar sendo afetada principalmente pela sedimentação. Apesar das taxas de sedimentação em Abrolhos (3,3 – 10,7 mg.cm-2.dia-1) serem consideradas dentro dos limites esperados para a saúde recifal (em torno de 10 mg.cm-2.dia-1, Rogers 1983 e 1990), alguns trabalhos têm demonstrado que há uma maior concentração de formas minerais carbonáticas nos recifes do arco externo e de formas siliciclásticas nos recifes costeiros (Leão & Ginsburg 1997; Segal & Castro 2011; Silva et al. 2013).

A produção de CaCO3 nos recifes de Abrolhos obtida pode ser atribuída, em grande parte, às ACI, pois elas são responsáveis por uma parte significativa da cobertura viva nos recifes brasileiros (Villaça & Pitombo 1997, Costa et al.. 2002, Figueiredo & Steneck 2000, Villas-Boas et al.. 2005, Figueiredo 2005, Tâmega & Figueiredo 2007, Mariath et al.. 2013), podendo atingir até 79% da cobertura recifal (Figueiredo 1997) e podem ser os principais responsáveis pela produção de carbonatos em recifes rasos (Steneck e Adey 1976, Bosence 1984), devido às taxas elevadas de produção e dissolução do CaCO3 nas comunidades bentônicas onde ocorrem (Martin & Gattuso 2009). Os corais também podem representar grande contribuição na produção de

CaCO3 em Abrolhos, principalmente, nos recifes mais externos onde foi observada a maior cobertura de corais, no Parcel dos Abrolhos (Segal & Castro 2011). Além de apresentar a menor cobertura de corais (até 3,6%), os recifes costeiros (P. Leste) apresentaram uma maior cobertura de macroalgas comparada a dos recifes do arco externo (Coutinho et al. 1993, Bruce et al.. 2012, Francini-Filho et al.. 2013). As

82 macroalgas podem causar efeitos deletérios aos corais, como causar danos aos tecidos (Barott et al.. 2009, Haas et al.. 2010), reduzir a fecundidade (Foster et al.. 2008) e inibir o recrutamento dos corais (Birrell et al.. 2005, Hughes et al.. 2007). Além disso, alguns trabalhos realizados na costa da Bahia mostraram que a abundância de briozoários, outro importante grupo de organismos construtores, foi maior sobre substratos carbonáticos e houve ausência ou rara presença destes organismos sobre substratos siliciclásticos (Souza 1986; Apoluceno 1998, Minervino Netto 2008), que são mais abundantes no arco costeiro (Leão & Ginsburg 1997, Segal & Castro 2011, Silva et al. 2013). Em relação à diferença na massa não-calcária produzida entre os locais, os menores valores obtidos no P. Abrolhos podem ser explicados pela diferença na abundância de macroalgas neste local. Trabalhos de levantamento realizados nos recifes do arco costeiro e do Arquipélago, mostraram que as macroalgas são dominantes nos recifes costeiros, podendo cobrir até 90% da superfície recifal (Amado Filho et al. 1997), enquanto que a abundância destes organismos diminui bastante com a distância da costa, possivelmente devido à atividade de herbivoria nestes recifes (Coutinho et al. 1993), ou por outros fatores tais como o enriquecimento de nutrientes, nos recifes costeiros (Bruce et al. 2012). A quantidade da massa não-calcária produzida em Abrolhos foi inferior à massa calcária. Isso mostra que os recifes de Abrolhos ainda se encontram em um balanço positivo na produção de CaCO3, pois isso sugere que as taxas de produção estão acima das taxas de erosão, apesar das elevadas quantidades de sedimento carbonático observadas (Segal & Castro 2011). Perry et al. 2013 sugerem que é necessário que haja um limiar de cerca de 10% na cobertura viva de corais para que o balanço nas taxas de produção de CaCO3 se mantenha positivo, pois abaixo desse valor pode haver ameaças ao crescimento potencial de um recife, com as taxas de erosão excedendo as de produção. Por outro lado, mudanças na cobertura dos organismos construtores e não- construtores em Abrolhos podem afetar, a longo prazo, a produção de carbonato nestes locais, devido à diminuição da cobertura de corais e outros organismos construtores, levando a uma mudança de fase nos ecossistemas recifais rasos na Plataforma de Abrolhos. Isso porque já foi demonstrado nos recifes de Abrolhos, um aumento na cobertura de tufos, entre anos de 2006 e 2008 (Francini-Filho et al. 2013), além do aumento da incidência de doenças de corais, desde 2005 (Francini-Filho et al. 2008,

Alves Jr et al. 2010), e registros sucessivos de eventos de branqueamento de corais após a ocorrência de anomalias térmicas (Castro & Pires 1999, Leão et al. 2008). Dessa forma, é importante avaliar como as mudanças climáticas e as demais ameaças às quais estão submetidos os recifes coralíneos de Abrolhos podem afetar, em longo prazo, a produção de carbonato nestes locais. As ACI, por exemplo, que são uns dos principais organismos construtores nos recifes rasos de Abrolhos, se encontram bastante ameaçadas pelas mudanças climáticas, pois a calcita com elevados teores de magnésio, que é a forma mineralizada por estes organismos, é considerada a forma mais solúvel dentre todas as formas minerais de CaCO3 (Martin & Gattuso 2009, Nelson 2009), sendo, portanto, mais suscetível à dissolução (Kleypas 1997, Hoegh-Guldberg et al. 2007, Doney et al. 2009). Ainda, foi demonstrado que, em temperaturas da água do mar acima das médias, pode haver uma redução nas taxas de calcificação (Kamenos & Law 2010) ou um aumento na mortalidade destes organismos (Short et al. 2015). Com a diminuição da cobertura de organismos construtores, os recifes de Abrolhos poderão se encontrar em um estado de balanço negativo na produção de

CaCO3 e em uma mudança de fase para um ecossistema dominado por organismos não- construtores, com menos biodiversidade.

5. Conclusões

 A produção de CaCO3 obtida nos recifes rasos de Abrolhos foi similar à obtida em recifes rasos de outros locais do mundo.

 Comparando-se os recifes estudados a maior produção de CaCO3 foi observada no Arquipélago, enquanto que, considerando a massa não-calcária, os menores valores foram encontrados no P. Abrolhos.  A massa calcária foi superior à massa não-calcária produzida em todos os locais e anos e sendo maior após dois de colonização, no Arquipélago.

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CAPÍTULO III

Análise da composição das comunidades bentônicas estabelecidas sobre as CAUs nos recifes rasos na Plataforma de Abrolhos

1. Introdução Os recifes coralíneos abrigam as mais ricas e diversas comunidades marinhas (Cornell & Carlson 1996, Birkeland 1997, Knowlton 2001). As maiores províncias biológicas de recifes coralíneos estão no Indo-Pacífico, que apresentam cerca de 85% dos recifes do mundo e uma proporção similar na biodiversidade recifal (Buddemeier et al. 2004). No Atlântico, a maior biodiversidade recifal é registrada nos recifes de coral do Caribe, onde ocorrem mais de 60 espécies de corais (Wells & Lang 1973, Budd 2000). Uma das maiores diferenças entre os recifes das regiões das Américas é a composição de espécies de corais. A afinidade a nível específico é maior entre as regiões do Brasil e do Caribe (10 espécies), enquanto que nenhuma espécie é compartilhada entre o Pacífico e as regiões do Brasil e do Caribe (Wells & Lang 1973, Glynn 1997, Budd 2000, Glynn & Ault 2000, Alcolado et al. 2003, Fonseca & Arrivillaga 2003, Garcia et al. 2003, Glynn et al. 2003, Leão et al. 2003, Reyes-Bonilla 2003, Reyes-Bonilla & Barraza 2003, Ryan & Zapata 2003,). Essas dissimilaridades entre as faunas do Brasil, Caribe e Pacífico podem ser explicadas pelo tectonismo das placas e a circulação oceânica, que causaram uma separação e isolamento da fauna de corais e criou novas oportunidades para a especiação (Cortés 2003). A afinidade específica entre o Brasil e o Caribe sugere que possa ter ocorrido trocas ocasionais de propágulos, o que foi reforçado a partir da descoberta de hotspots na região de fora da costa da zona de descarga do Rio Amazonas, que podem servir de stepping stones entre as duas províncias (Moura et al. 1999, Joyeux et al. 2001). Apesar de o Brasil ter uma baixa diversidade de espécies de corais comparada ao Caribe, as principais espécies construtoras dos recifes são endêmicas das águas brasileiras (Leão & Kikuchi 2001) e algumas delas têm semelhanças com espécies do Terciário registradas no Caribe, como as do gênero Mussismilia (Maida et al. 1997, Leão et al.. 2003). Em relação ao endemismo, a razão espécies endêmicas/área nos recifes brasileiros pode ser de 3-4 vezes maior que nos recifes do Caribe (Moura 2003). Muitos grupos taxonômicos apresentam alta riqueza nos recifes, como os corais escleractíneos, que têm uma importância particular nos sistemas recifais, pois podem ser, em grande ou maior parte, responsáveis pela construção da estrutura tridimensional de um recife (Cornell & Carlson 1996). Já alguns grupos têm diversidade menor, como

97 muitos invertebrados e peixes recifais e suas riquezas dependem, em parte, da complexidade ecológica gerada pelos corais (Huston 1994). No entanto, nem todos os recifes apresentam alta riqueza de corais. A fauna coralínea brasileira, por exemplo, é representada por poucas espécies de corais, sendo 18 espécies de corais escleractíneos, porém apresenta um alto grau de endemismo, com 6 espécies endêmicas de corais na costa brasileira (Mussismilia braziliensis, Mussismilia hispida, Mussismilia hartti, Siderastrea stellata, Favia gravida e Favia leptophylla) (Dutra et al. 2005, Kikuchi et al. 2010). Dentre as espécies endêmicas, Mussismilia braziliensis e Favia leptophylla apresentam o maior confinamento geográfico, pois são encontradas somente ao longo da costa da Bahia (Kikuchi et al.. 2010). Leão & Ginsburg (1997) sugeriram que a baixa diversidade de corais pode ocorrer devido aos altos níveis de sedimentos siliciclásticos nos recifes costeiros de Abrolhos. Nesse contexto, a Plataforma de Abrolhos é a área marinha com a maior riqueza de corais no Oceano Atlântico Sul (Laborel 1970, Leão 1994 e 1996, Leão et al. 2008). Um trabalho de levantamento da biodiversidade realizado por Dutra et al. 2005 na Plataforma de Abrolhos registrou a ocorrência de aproximadamente 1300 espécies entre 6 grupos de organismos analisados, sendo: 39 antozoários, 266 peixes, 100 algas, 90 poliquetos, 293 moluscos e 535 crustáceos. Dados obtidos neste levantamento sugerem que o Banco de Abrolhos é um centro de endemismo da biodiversidade marinha brasileira. No entanto, ainda falta conhecimento sobre outros grupos de organismos e o número de espécies obtido pode ser ainda maior, pois alguns grupos não são bem estudados e assim, o nosso conhecimento sobre o sistema recifal de Abrolhos é limitado quando comparado a outras regiões recifais do mundo (Leão et al. 2003, Castro & Pires 2001). Neste contexto, o estudo sobre a comunidade bentônica que contribui para a formação dos recifes coralíneos é particularmente importante em Abrolhos. A diversidade nos recifes pode ser influenciada por alguns fatores, como as condições ambientais e a localização geográfica, porém o entendimento sobre os fatores que controlam a diversidade de espécies ainda é escasso, particularmente porque os processos que controlam a diversidade são complementares, em uma escala de variação temporal e espacial (Birkeland 1997). Brown (1988) ressaltou que os fatores que podem afetar a diversidade de espécies são: existência de ambientes favoráveis, produtividade, heterogeneidade de habitats, diversidade de nichos, interações interespecíficas, e os processos evolucionários que levaram à estabilidade, origem e extinção de espécies.

Outro fator que faz com que os recifes sejam ambientes altamente diversos é a sua localização, pois a maioria dos recifes coralíneos ocorre em águas quentes, com pouca ou limitada variação sazonal e geralmente, flutuações moderadas de fatores abióticos (Birkeland 1997). E, embora os recifes ocorram em ambientes oligotróficos (com baixa produtividade), sua produção interna é substancial devido a processos de reciclagem de nutrientes (Hallock 1988). Além disso, há em geral, um gradiente na diversidade de corais, que aumenta com a profundidade até um máximo de 20 m e então, diminui com a profundidade, o que parece ser associado ao gradiente de luz na coluna d’água (Huston 1985). As comunidades incrustantes são formadas por organismos coloniais ou solitários e são constituídas por uma ou mais camadas de organismos, resultando em alta diversidade de esponjas, hidrozoários, briozoários, cracas, bivalves, ostras, ascídias, entre outros (Gama et al. 2009). A adição de indivíduos nas populações marinhas após a fixação das larvas bentônicas é denominada recrutamento (Caley et al. 1996). Essa fixação depende de fatores como tipo de substrato, intensidade de luz, sedimentação entre outros (Maughan 2001). Os organismos calcários que colonizam os substratos recifais expostos ou crípticos contribuem de maneira significativa para a diversidade e função dos sistemas recifais. O papel ecológico destes organismos na estabilização e cimentação da estrutura recifal, retenção de sedimentos internos às estruturas e contribuição na produção de carbonato de cálcio é reconhecido, no entanto, pouco se conhece da composição e distribuição das comunidades bentônicas incrustantes (Hepburn et al. 2015). Dessa forma, este capítulo teve como objetivo comparar a composição bentônica das comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais de colonização, nos recifes rasos do arco costeiro (Pedra de Leste) e arco externo (Arquipélago dos Abrolhos e do Parcel dos Abrolhos), da Plataforma de Abrolhos. Para isso, foram estabelecidos os seguintes objetivos: (1) Descrever a composição das comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais de colonização, em diferentes recifes de Abrolhos, no arco costeiro e externo, em diferentes tempos de colonização; (2) Descrever a composição dos grupos taxonômicos nas faces das placas de colonização;

(3) Comparar a composição de organismos, em comunidades estabelecidas sobre estruturas artificiais de colonização, em diferentes recifes de Abrolhos, no arco costeiro e externo, em diferentes tempos de colonização.

2. Materiais e métodos

2.1. Identificação dos organismos colonizados nas estruturas artificiais Os organismos sésseis que colonizaram as placas das CAUs (N = 6 CAUs) foram identificados, com o auxílio de especialistas, ao menor nível taxonômico possível, através da comparação com a literatura especializada de caracteres morfológicos (obtidos a partir das fotografias do material recém coletado) e anatômicos (a partir de preparações em laboratório). A identificação dos corais foi baseada em Castro (2008) e a dos gastrópodos vermetídeos em Spotorno et al. (2012). Para a caracterização anatômica utilizou-se Microscópio Estereoscópico, Microscópio Ótico e Microscópio Eletrônico de Varredura, dependendo do grupo taxonômico. Caracteres anatômicos foram mais empregados nas identificações de algas calcárias coralináceas, esponjas, ascídias e briozoários, grupos comumente negligenciados quanto ao refinamento taxonômico em estudos faunísticos, incluindo alguns praticamente desconhecidos na Plataforma de Abrolhos. A fim de auxiliar na identificação, imagens dos organismos e amostras adicionais foram enviadas aos especialistas: Tito Lotufo (ascídias); Laís Ramalho (briozoários); Fernando Moraes (esponjas); Joana Zanol e Paulo Paiva (poliquetos); Poliana Brasileiro (algas calcárias incrustantes – Peyssoneliaceae, macroalgas e tufos); Ricardo Bahia, Jonas Azevedo e Rafael Monteiro (algas calcárias incrustantes - Corallinaceae). Os espécimes que não puderam ser individualizados pelas imagens foram agrupados, como por exemplo, os tufos. Após a identificação, os indivíduos foram classificados em grupos de organismos construtores e não-construtores, sendo os construtores, que secretam carbonato de cálcio, representados por: foraminíferos, algas calcárias incrustantes, corais escleractíneos, moluscos (gastrópodes vermetídeos e bivalves), poliquetos serpulídeos e briozoários, e os não-construtores por: tufos, macroalgas folhosas ou talosas, esponjas, zoantídeos, poliquetos (não-serpulídeos) e

100 ascídias. Apesar de esponjas calcárias e ascídias produzirem espículas de carbonato de cálcio, não foram classificadas como organismos construtores, já que não formam estruturas rígidas perenes, mas se desfazem em microscópicas unidades no sedimento após a morte do animal. A classificação sistemática dos organismos seguiu as bases de dados: Algae Base (http://www.algaebase.org), para as algas e World Register of Marine Species (http://www.marinespecies.org), para os animais.

2.2. Análises dos dados A técnica de escalonamento multidimensional não métrico (nMDS), baseado no índice de similaridade de Bray-Curtis, foi aplicada para sumarizar as relações entre as amostras dos locais e anos (Clarke & Warwick 2001) e foi realizada no software PRIMER (versão 6) + PERMANOVA.

3. Resultados

3.1. Composição bentônica nos locais e nos anos, após 1 e 2 anos de colonização Foram identificados 71 táxons de organismos colonizadores nas placas das CAUs, considerando-se os 57 listados na Tabela 1 e outros 15 que compuseram os grupos funcionais “Tufos” e “Algas calcárias incrustantes”. Estes organismos representaram 11 grandes grupos taxonômicos/ funcionais, incluindo foraminíferos, tufos, algas talosas, algas calcárias incrustantes (ACI), esponjas, zoantídeos, corais, moluscos, poliquetos, briozoários e ascídias. Para alguns grupos (tufos e ACI), esta riqueza de espécies pode estar subestimada, considerando-se que não foi possível distinguir ao nível específico todos os táxons registrados por fotos (Tabela 1). O Arquipélago dos Abrolhos apresentou a maior riqueza específica. Considerando-se os períodos de 2012-2013 e 2013-2014 juntos, a riqueza de espécies/ grupos funcionais foi semelhante entre as CAUs dos três locais amostrados: PL (33 spp.), ARQ (33 spp.) e PAB (32 spp.).

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3.1.1.Distribuição das espécies no tempo e espaço Com ocorrência nos três locais (PL, ARQ e PAB), dois grupos funcionais conspícuos, tufos e algas calcárias incrustantes, foram considerados muito frequentes, junto com quatro espécies de invertebrados: Branchiomma luctuosum e Hydroides spp. (poliquetos); Phallusia nigra e Didemnum speciosum (ascídias) (Tabela 1; Figs. 6 e 8 do Anexo II). Com padrão oposto, 16 espécies ocorreram em apenas um dos locais e períodos, divididas em três algas e 13 invertebrados: Ochtodes secundiramea, Padina sp. e Stypopodium zonale (algas); Calcarea, Chelonaplysilla erecta, Clathria sp., Demospongiae e Halisarca sp. (esponjas); Zoantídeo 2 (cnidário); Spirobranchus giganteus (poliqueto); Bugula dentata, Stylopoma sp. 3-4. (briozoários); Pyura munita e Diplosoma sp. (ascídia) (Tabela 1; Figs. 2, 3, 6, 7 e 8 do Anexo II). O grupo de foraminíferos foi representado por apenas uma espécie, Homotrema rubra (Fig. 1 do Anexo II), e não ocorreu em P. Leste e nos CAUs submersos por 2 anos no Arquipélago (Tabela 1). O grupo dos tufos foi formado por uma associação de algas, entre as quais, cianobactérias filamentosas, algas vermelhas filamentosas (Asparagopsis taxiformis, Griffithsia sp. e Polysiphonia sp.) e algas calcárias articuladas (Amphiroa anastomosans, Amphiroa beauvoisii, Amphiroa fragilissima, Jania adhaerens e Jania capillaceae). Estes dois grupos de algas vermelhas foram unidos na categoria de tufos, já que se configurou inviável a distinção entre estas espécies nas análises das fotografias das CAUs. Entre as algas talosas, o grupo mais diverso foi o de algas pardas, representado por seis espécies da família Dictyotaceae. As algas Dictyota sp., Dictyopteris sp. e Canistrocarpus sp. foram agrupadas na família Dictyotaceae, pois não foi possível a distinção das espécies somente pelas fotografias. Entre as demais divisões de algas talosas, somente uma espécie de alga verde ocorreu, Valonia sp., exclusivamente na P. Leste e duas algas vermelhas, Ochtodes secundiramea e Wrangelia sp., a primeira restrita à PL e a segunda registrada apenas nas CAUs do ARQ (Tabela 1). As algas calcárias incrustantes foram representadas pelas espécies da família Coralinaceae: Hydrolithon reinboldii, Porolithon onkodes e Titanoderma protoptypum e Peyssonneliaceae: Peyssonnelia spp. Este grupo ocorreu em todos os locais amostrados em ambos os períodos e nos CAUs instalados por dois anos no Arquipélago (Tabela 1). Assim como nas algas talosas mencionadas anteriormente, as algas calcárias incrustantes foram agrupadas em um único grande grupo funcional (Tabela 1).

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Entre as esponjas, a Classe Demospongiae (esponjas silicosas) foi a mais rica, com 6 táxons, enquanto que as esponjas calcárias (Classe Calcarea) foram representadas por 2 espécies, ausentes somente no P. Abrolhos em 2013-2014 (Tabela 1). Em algumas placas, uma série de indivíduos da calcária Leucandra rudifera compuseram a fauna com crescimento tridimensional. No entanto, este arranjo foi considerado temporário, não perdurando como em um organismo construtor. Ao nível específico, as esponjas apresentaram uma ocorrência rara nas CAUs, com seis das sete espécies presentes apenas em um local e um período no gradiente amostrado no Banco dos Abrolhos. Os cnidários foram representados por seis táxons, sendo dois de zoantídeos e quatro de corais verdadeiros (escleractíneos). Musiidae e Poritiidae ocorreram exclusivamente na Pedra de Leste e em ambos os anos, enquanto houve a ausência de corais verdadeiros nos dois períodos amostrados no P. Abrolhos (Tabela 1). Os cnidários tiveram pouca expressividade na colonização das CAUs nos três locais amostrados, em 2012-2013 e 2013-2014, assim como se restringiram a Mussidae nas estruturas acompanhadas por dois anos de imersão no Arquipélago dos Abrolhos (Tabela 1). Os moluscos foram pouco diversos em espécies, com apenas 1 táxon da Classe Bivalvia e dois de gastrópodos vermetídeos, Dendropoma sp. e Thylacodes sp. (Tabela 1, Fig. 5 do Anexo II). O bivalve só não foi registrado nas CAUs do PAB nos dois períodos amostrais, enquanto as duas espécies de vermetídeos foram conspícuas neste mesmo local e tempo (Tabela 1). O grupo dos poliquetos foi formado por uma espécie de sabelídeo, Branchiomma luctuosum, e duas de serpulídeos, Hydroides spp. e Spirobranchus giganteus (Tabela 1, Fig. 6 do Anexo II). Branchiomma luctuosum e Hydroides spp. ocorreram em todos os locais e períodos amostrais, sendo espécies amplamente distribuídas, enquanto S. giganteus foi considerada raríssima, somente registrada no ARQ em 2012-2013 (Tabela 1). Os briozoários apresentaram oito espécies, das quais quatro raríssimas, ou seja, com registros apenas em um local e ano (incluindo Bugula dentata e Stylopoma sp. 3- 4), enquanto duas foram frequentes (Stylopoma sp.1-2), não tendo sido registradas apenas em PL em 2012-2013 (Tabela 1). As ascídias apresentaram a maior riqueza dentre todos os grandes grupos de organismos, com 19 espécies registradas, acima do dobro do segundo filo mais especioso de invertebrados (Bryozoa: 8 spp.) (Tabela 1).

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Entre as 11 categorias taxonômicas identificadas, 6 pertencem ao grupo dos construtores (C), ou seja, aqueles organismos que contribuem para a formação dos recifes coralíneos, sendo eles: foraminíferos, algas calcárias incrustantes, corais, moluscos (bivalves e vermetídeos), poliquetos (serpulídeos) e briozoários. Os demais organismos foram categorizados como não-construtores (NC), incluindo tufos, algas talosas, esponjas, poliquetos sabelídeos e ascídias.

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Tabela 1: Lista de espécies/táxons nos locais (P. Leste, Arquipélago e P. Abrolhos) e períodos de anos estudados (2012-2013, 2013- 2014, 2012-2014). C = Construtor; NC = Não-construtor. O “x” representa a ocorrência da espécie/táxon em determinado local e ano.

Total de

1 ano 2 anos ocorrência

2012-2013 2013-2014 2012-2014

PL AR PA PL AR PA AR FORAMINIFERA

Globothalamea Rotaliida/ Homotrematidae Homotrema rubra Lamarck, 1816 (C) - x x - x x - 4 Total de espécies 1 0 1 1 0 1 1 0 CYANOBACTERIA/ RHODOPHYTA Tufos (NC) x x x x x x x 7 Total de espécies/ grupos 1 1 1 1 1 1 1 1 CHLOROPHYTA

Ulvophyceae 4 Cladophorales/ Valoniaceae Valonia sp. (NC) x - - x x - x Total de espécies/ grupos 1 1 0 0 1 1 0 1 OCHROPHYTA

Phaeophyceae Dictyotaceae (Espécie não identificada) (NC) x x - x x - x 5 Lobophora variegata (J.V.Lamouroux) Womersley ex 4 - x - x x x - Dictyotales/ Dictyotaceae E.C.Oliveira (NC) Padina sp. (NC) - - - - x - x 2 Stypopodium zonale (J.V.Lamouroux) Papenfuss (NC) - - - - x - - 1 Total de espécies/ grupos 4 1 2 0 2 4 1 2 RHODOPHYTA

Florideophyceae Corallinales/ Corallinaceae; Peyssonneliales/ 7 Algas calcárias incrustantes (C) x x x x x x x Peyssonneliaceae Gigartinales/ Rhizophyllidaceae Ochtodes secundiramea (Montagne) M.A.Howe (NC) x - - - - - x 2 Ceramiales/ Wrangeliaceae Wrangelia sp. (NC) - x - - x - - 2105

Total de espécies/ grupos 3 2 2 1 1 2 1 2 PORIFERA

Demospongiae

Demospongiae 1 (NC) x - - - x - - 2

Demospongiae 2 (NC) - - x - - - - 1 Demospongiae 3 (NC) - x - - - - - 1 Dendroceratida/ Darwinellidae Chelonaplysilla erecta Row, 1911 (NC) - - x - - - - 1 Poecilosclerida/ Microcionidae Clathria sp. (NC) - - - - x - x 2 Chondrillida/ Halisarcidae Halisarca sp. (NC) - x - - - - - 1 Total de espécies/ grupos 6 1 2 2 0 2 0 1 Calcarea

Leucandra rudifera (NC) x x x x x - x 6

Total de espécies/ grupos 1 1 1 1 1 1 0 1 CNIDARIA

Anthozoa Zoanthidea Zoantídeo 1 (NC) ------x 1 Zoanthidea Zoantídeo 2 (NC) - - - - x - - 1 Scleractinia/ Agariciidae Agariciidae (C) x - - x x - - 3 Scleractinia/ Faviidae Faviidae (C) x x - x x - - 4 Scleractinia/ Mussidae Mussidae (C) x - - x - - x 3 Scleractinia/ Poritidae Poritidae (C) x - - x - - - 2 Total de espécies/ grupos 6 4 1 0 4 3 0 2 MOLLUSCA

Bivalvia Espécie não identificada (C) x x - x x x x 6

Total de espécies/ grupos 1 1 1 0 1 1 1 1

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Gastropoda Dendropoma sp. (C) x x x - - x - 4 Littorinimorpha/ Vermetidae Thylacodes sp. (C) - x x - - x - 3 Total de espécies/ grupos 2 1 2 2 0 0 2 0 ANNELIDA

Polychaeta Sabellida/ Sabellidae Branchiomma luctuosum Grube, 1870 (NC) x x x x x x x 7 Hydroides spp.Gunnerus, 1768 (C) x x x x x x x 7 Sabellida/ Serpulidae Spirobranchus giganteus Pallas, 1766 (C) - x - - - - x 2 Total de espécies/ grupos 3 2 3 2 2 2 2 3 BRYOZOA

Gymnolaemata

Cheilostomatida/ Bugulidae Bugula dentata Lamouroux, 1816 (C) - - - - - x - 1 Cheilostomatida/ Lepraliellidae Celleporaria albirostris Smitt, 1873 (C) - x x - x x x 5 Cheilostomatida/ Phidoloporidae Rhynchozoon sp. (C) - x x - x - x 4 Stylopoma sp.1 (C) - x x x x x x 6 Stylopoma sp.2 (C) - x x x x x - 5 Cheilostomatida/ Schizoporellidae Stylopoma sp.3 (C) - x - - - - x 2 Stylopoma sp.4 (C) - - - - x - - 1 Total de espécies/ grupos 7 0 5 4 2 5 4 4 Stenolaemata

Espécie não identificada (C) - - x - - - - 1

Total de espécies/ grupos 1 0 0 1 0 0 0 0 CHORDATA

Ascidiaceae Phlebobranchia/ Ascidiidae Ascidia sp. (NC) x x x x - x - 5

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Phallusia nigra Savigny, 1816 (NC) x x x x x x x 7 Botryllus sp. (NC) - x - x x x x 5 Polycarpa spongiabilis Traustedt, 1883 (NC) - x x x x x - 5 Stolidobranchia/ Styelidae Styela sp. n. (NC) x - x - - - - 2 Espécie não identificada (NC) x - - x x - x 4 Microcosmus exasperatus Heller, 1878 (NC) x x - x x - x 5 Stolidobranchia/ Pyuridae Pyura munita Van Name, 1902 (NC) - x - - - - - 1 Stolidobranchia/ Molgulidae Molgula sp. (NC) - x - x x - x 4 Phlebobranchia/ Corellidae Corella sp. (NC) x x x - - - - 3 Didemnum ligulum Monniot, 1983 (NC) - - x x x x - 4 Didemnum psammatodes Sluiter, 1895 (NC) - - - x - x - 2 Didemnum speciosum Herdman, 1886 (NC) x x x x x x x 7 Didemnum vanderhorsti Van Name, 1924 (NC) - x - x x - x 4 Aplousobranchia/ Didemnidae Diplosoma citrinum Rocha & Gamba, 2015 (NC) - - - x - x - 2 Diplosoma listerianum Milne Edwards, 1841 (NC) - x - - x x x 4 Diplosoma sp. (NC) - - x - - - x 2 Leptoclinides brasiliensis Michaelsen, 1923 (NC) x - x - - - - 2 Trididemnum sp. (NC) x - - x x - x 4 Total de espécies/ grupos 19 9 11 9 13 11 9 10 Nº total de espécies/grupos 24 32 24 28 34 22 28

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A ocorrência dos grupos taxonômicos nos locais e anos, após 1 e 2 anos de colonização, ocorreu da seguinte forma:

 Pedra de Leste No período de 2012-2013, foram identificados 24 espécies/grupos taxonômicos. Os grupos taxonômicos encontrados foram: algas talosas, ACI, ascídias, corais, esponjas, moluscos, poliquetos e tufos (Tabela 1). No período de 2013-2014, foram identificados 28 espécies/grupos taxonômicos. Os grupos foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, corais, esponjas, moluscos, poliquetos e tufos (Tabela 1). Em relação aos dois períodos, pôde-se observar diferenças na diversidade de alguns grupos, como em moluscos, que foi mais diverso em 2012-2013, pois houve ausência de gastrópodes em 2013-2014, e as ascídias, que aumentaram de 9 para 13 espécies do primeiro ao secundo período amostral. Além disso, apenas duas espécies de briozoários ocorreram na PL (Stylopoma sp.1-2), exclusivamente em 2013-2014 (Tabela 1). Estas duas espécies foram frequentes nos três locais amostrados, não sendo registradas apenas nas CAUs de 2012-2013 da PL. Das oito espécies de Bryozoa que colonizaram as estruturas, seis não foram capazes de recrutar no ambiente da Pedra de Leste, incluindo Celleporaria albirostris, briozoário comum que alcançou grande recobrimento nas placas (Tabela 1; Fig. 7 do Anexo II). A alga Ochtodes secundiramea e o coral Poritiidae ocorreram exclusivamente na PL, sendo que o primeiro registro foi considerado raro (apenas 2012-2013) (Tab. 01). Dentre os três locais amostrados, a PL foi o que apresentou o menor número de espécies raras, com apenas este registro nos dois períodos analisados (Tab. 01).

 Arquipélago dos Abrolhos No período de 2012-2013, foram identificados 32 espécies/grupos taxonômicos, incluindo ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, corais, esponjas, foraminíferos, moluscos, poliquetos e tufos (Tabela 1). Em 2013-2014, foram identificados 34 espécies/grupos taxonômicos, incluindo ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, corais, esponjas, foraminíferos, moluscos, poliquetos, tufos e zoantídeos (Tabela 1). Comparando-se os dois períodos de 1 ano de colonização, as principais diferenças observadas foram o registro de uma espécie de zoantídeo e da família

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Agariciidae em 2013-2014, além da maior riqueza do grupo das algas talosas neste ano (Tabela 1). Após 2 anos de colonização (2012-2014), foram identificados 28 espécies/grupos taxonômicos, incluindo ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, corais, esponjas, moluscos, poliquetos, tufos e zoantídeos. Houve um ligeiro declínio na riqueza de espécies em relação aos dois períodos consecutivos de um ano, que apresentaram 32 e 34 spp., respectivamente. O foraminífero Homotrema rubra destacou-se ao não ter ocorrido apenas na PL e nas placas após 2 anos de colonização, mesmo estando presente no AR nos dois períodos (Tabela 1). O Arquipélago dos Abrolhos destacou-se por abrigar o maior número de espécies raras (11 spp.), sendo uma restrita ao período de 2 anos e cinco exclusivas de cada período anual: Demospongiae 3, Halisarca sp., Spirobranchus giganteus, Stylopoma sp. 3, Pyura munita (2012-2013) e Padina sp., Stypopodium zonale, Clathria sp., Zoantídeo 2, Stylopoma sp. 4 (2013-2014). Outra espécie com distribuição restrita ao AR foi a alga Wrangelia sp., que ocorreu nos dois períodos estudados.

 Parcel dos Abrolhos No período de 2012-2013, foram identificados 25 espécies/grupos taxonômicos, incluindo ACI, briozoários, esponjas, foraminíferos, moluscos, poliquetos e tufos (Tabela 1). Em 2013-2014, foram identificados 22 espécies/grupos taxonômicos, incluindo ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, foraminíferos, moluscos, poliquetos e tufos (Tabela 1). As principais diferenças observadas entre os anos foi a não-ocorrência de algas talosas, em 212-2013 e de esponjas, em 2013-2014 (Tabela 1). O Parcel dos Abrolhos abrigou cinco espécies exclusivas: Demospongiae 1, Chelonaplysilla erecta, Calcaronea (esponjas), Bugula dentata e Stenolaemata (briozoários) e Diplosoma sp. (ascídia) (Tabela 1). Isto representa 8,9% do total da riqueza de espécies registrada nas CAUs, indicando que o Parcel dos Abrolhos pode abrigar uma parcela singular da biodiversidade bentônica local. Não ocorreram recrutas de corais no Parcel dos Abrolhos nos dois períodos amostrais e 6 das 8 espécies de briozoários registrados nas CAUs ocorreram no PA, das quais cinco têm crescimento incrustante radial marcante.

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3.2. Riqueza na Plataforma de Abrolhos, nas CAUs Integrando-se os dados de ocorrência de espécies dos três locais estudados e excluindo-se o zoantídeo 1 (encontrada apenas nas CAUs após 2 anos submersos do ARQ), foi constatada uma mesma ordem de grandeza na riqueza de espécies, passando de 48 para 42 o total em 2012-2013 e 2013-2014, respectivamente. Esta riqueza de organismos bentônicos é integrada por 34 espécies que ocorreram nos dois períodos e mais 22 cuja distribuição nas CAUs foi restrita a um dos anos. Neste universo amostral, 14 espécies ocorreram exclusivamente em 2012-2013, enquanto oito somente no período seguinte (Tabela 1). A maioria das ascídias (12 spp.) ocorreu na Plataforma de Abrolhos em ambos os períodos, já metade dos briozoários (4 spp.) teve este padrão nas CAUs analisadas dos três recifes rasos do arco interno e arco externo.

3.3. Análise qualitativa dos grupos taxonômicos colonizados nas faces das placas das CAUs, após 1 e 2 anos de colonização Analisando-se as faces das placas, pôde-se observar que a ocorrência de alguns grupos de organismos variou de acordo com a face da placa analisada e do local, além de algumas diferenças entre os locais (Tabelas 2 a 5). Em relação aos organismos construtores, as ACI colonizaram todas as faces das placas, em todos os locais e períodos de anos analisados e os briozoários não ocorreram nas faces superiores das Placas 1, assim como os moluscos (com exceção do P. Abrolhos, no ano de 2013-2014). Já os foraminíferos ocorreram apenas nas faces superiores das Placas 1 (com exceção do P. Abrolhos, no ano de 2013-2014), enquanto que os poliquetos serpulídeos ocorreram em todas as faces. Em relação aos não-construtores, os grupos que ocorreram em todas as faces das placas foram os tufos e as algas talosas, assim como a esponja calcária (Leucandra rudifera). As ascídias não ocorreram nas faces superiores das Placas 1 (com exceção do Arquipélago, no ano de 2012-2013). As esponjas silicosas (Classe Demospongiae) e os poliquetos não-serpulídeos também ocorreram em todas as faces das placas e os zoantídeos não estiveram presentes nas faces superiores das Placas 1 e inferiores das Placas 2.

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 Placa 1 superior

1 ano de colonização 2012-2013 Em Pedra de Leste, os grupos responsáveis pela colonização nestas faces foram: ACI, algas talosas, esponjas silicosas, poliquetos não-serpulídeos e tufos. No Arquipélago, foram: ACI, algas talosas, ascídias, corais, esponjas calcárias, foraminíferos, poliquetos não-serpulídeos e tufos. No Parcel dos Abrolhos, foram: ACI, esponjas calcárias, foraminíferos, poliquetos e tufos. As ACI, os poliquetos não- serpulídeos e os tufos foram os grupos que ocorreram em todos os locais, enquanto que os briozoários, os moluscos e os zoantídeos não ocorreram nesta face (Tabela 2).

2013-2014 Os grupos colonizadores em P. Leste foram: ACI, algas talosas, corais, poliquetos serpulídeos e tufos. No Arquipélago, foram: ACI, algas talosas, esponjas calcárias, foraminíferos e tufos. No P. Abrolhos, foram: ACI, algas talosas, moluscos e tufos. Neste ano, foi observada a presença de ACI, de algas talosas e dos tufos em todos os locais (Tabela 2).

2 anos de colonização 2012-2014 No Arquipélago, a diversidade de grupos foi menor, quando comparado aos períodos de 1 ano no campo, na mesma área. Os grupos colonizadores foram predominantemente as algas: ACI, algas talosas e tufos (Tabela 2).

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Tabela 2: Lista de ocorrência de grupos taxonômicos nos recifes, nas faces superiores das placas 1. PL = Pedra de Leste, ARQ = Arquipélago dos Abrolhos, PA = Parcel dos Abrolhos. C = Construtor; NC = Não-construtor. Placa 1 superior 2012-2013 2013-2014 2012-2014 Grupos PL ARQ PA PL ARQ PA ARQ ACI (C) x x x x x x x Algas talosas (NC) x x - x x x x Ascídias (NC) - x - - - - - Briozoários (C) ------Corais (C) - x - x - - - Esponjas calcárias (NC) - x x - x - Esponjas silicosas (NC) x ------Foraminíferos (C) - x x - x - - Moluscos (C) - - - - - x - Poliquetos sabelídeos (NC) x - x - - - - Poliquetos serpulídeos (C) - x x x - - - Tufos (NC) x x x x x x x Zoantídeos (NC) ------

 Placa 2 superior

1 ano de colonização 2012-2013 Em P. Leste, os grupos colonizadores foram: ACI, algas talosas, ascídias, esponjas calcárias, moluscos, poliquetos não-serpulídeos e tufos. No Arquipélago, foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, esponjas calcárias, moluscos, poliquetos serpulídeos e tufos. No P. Abrolhos, foram: ACI, ascídias, briozoários, esponjas silicosas, poliquetos e tufos. Os grupos presentes nos três locais foram: ACI, ascídias e tufos (Tabela 3).

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2013-2014 Em P. Leste, os grupos colonizadores foram: ACI, algas talosas, ascídias, corais, esponjas calcárias, poliquetos e tufos. No Arquipélago, foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, esponjas silicosas, poliquetos, tufos e zoantídeos. No P. Abrolhos, foram: ACI, ascídias, briozoários, moluscos, poliquetos e tufos. As ACI, as ascídias, os poliquetos e os tufos estiveram presentes em todos os locais. (Tabela 3).

2 anos de colonização 2012-2014 No Arquipélago, a diversidade de grupos foi similar aos períodos de 1 ano e os grupos colonizadores foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, esponjas, moluscos, poliquetos sabelídeos e tufos (Tabela 3).

Tabela 3: Lista de ocorrência de grupos taxonômicos nos recifes, nas faces superiores das placas 2. PL = Pedra de Leste, ARQ = Arquipélago, PA = Parcel dos Abrolhos. C = Construtor; NC = Não-construtor. Placa 2 superior 2012-2013 2013-2014 2012-2014 Grupos PL ARQ PA PL ARQ PA ARQ ACI (C) x x x x x x x Algas talosas (NC) x x - x x - x Ascídias (NC) x x x x x x x Briozoários (C) - x x - x x x Corais (C) - - - x - - - Esponjas calcárias (NC) x x - x - - x Esponjas silicosas (NC) - - x - x - x Foraminíferos (C) ------Moluscos (C) x x - x - x x Poliquetos sabelídeos (NC) x - x x x x x Poliquetos serpulídeos (C) - x x x x x - Tufos (C) x x x x x x x Zoantídeos (C) - - - - x - -

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 Placa 1 inferior

1 ano de colonização 2012-2013 Em P. Leste, os grupos colonizadores foram: ACI, algas talosas, ascídias, corais, esponjas, moluscos, poliquetos e tufos. No Arquipélago, foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, corais, esponjas silicosas, moluscos, poliquetos não-serpulídeos e tufos. No P. Abrolhos, foram: ACI, ascídias, briozoários, esponjas, moluscos e poliquetos. Os grupos que ocorreram em todos os locais foram: ACI, ascídias, esponjas calcárias, moluscos e poliquetos serpulídeos (Tabela 4).

2013-2014 Em P. Leste, os grupos encontrados nestas faces foram: ACI, algas talosas, ascídias, corais, esponjas calcárias, poliquetos e tufos. No Arquipélago, foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, corais, esponjas silicosas, foraminíferos, poliquetos serpulídeos, tufos e zoantídeos. No P. Abrolhos, foram: ACI, ascídias, briozoários, moluscos, poliquetos serpulídeos e tufos. Neste ano, houve a presença de ACI, ascídias, poliquetos serpulídeos e tufos em todos os locais (Tabela 4).

2 anos de colonização 2012-2014 No Arquipélago, a diversidade de grupos colonizadores foi similar a encontrada nos períodos de 1 ano. Os grupos encontrados foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, esponjas, poliquetos serpulídeos, tufos e zoantídeos (Tabela 4).

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Tabela 4: Lista de ocorrência de grupos taxonômicos nos recifes, nas faces inferiores das placas 1. PL = Pedra de Leste, ARQ = Arquipélago, PA = Parcel dos Abrolhos. C = Construtor; NC = Não-construtor. Placa 1 inferior 2012-2013 2013-2014 2012-2014 Grupos PL ARQ PA PL ARQ PA ARQ ACI (C) x x x x x x x Algas talosas (NC) x x - x x - x Ascídias (NC) x x x x x x x Briozoários (C) - x x - x x x Corais (C) x x - x - - - Esponjas calcárias (NC) x x x x - - x Esponjas silicosas (NC) x - x - x - x Foraminíferos (C) ------Moluscos (C) x x x - x x - Poliquetos sabelídeos (NC) x - x x - - - Poliquetos serpulídeos (C) x x x x x x x Tufos (NC) x x - x x x x Zoantídeos (NC) - - - - x - x

 Placa 2 inferior

1 ano de colonização 2012-2013 Em P. Leste, os grupos colonizadores foram: ACI, algas talosas, ascídias, corais, moluscos, poliquetos serpulídeos e tufos. No Arquipélago, foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, esponjas silicosas, moluscos, poliquetos e tufos. No P. Abrolhos, foram: ACI, ascídias, briozoários, moluscos e poliquetos serpulídeos. Os grupos que ocorreram em todos os locais foram os tufos, ACI, moluscos e poliquetos serpulídeos (Tabela 5).

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2013-2014 Em P. Leste, os grupos colonizadores foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, corais, poliquetos serpulídeos e tufos. No Arquipélago, foram: ACI, algas talosas, briozoários, corais, esponjas silicosas, poliquetos serpulídeos e tufos. No P. Abrolhos, foram: ACI, ascídias, briozoários, foraminíferos, moluscos, poliquetos serpulídeos e tufos. As ACI, os briozoários, os poliquetos serpulídeos e os tufos ocorreram em todos os locais (Tabela 5).

2 anos de colonização

2012-2014 Neste período, a diversidade de grupos no Arquipélago foi menor quando comparada aos períodos de 1 ano, na mesma área. Os grupos colonizadores foram: ACI, algas talosas, ascídias, briozoários, corais e tufos (Tabela 5).

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Tabela 5: Lista de ocorrência de grupos taxonômicos nos recifes, nas faces inferiores das placas 2. PL = Pedra de Leste, ARQ = Arquipélago, PA = Parcel dos Abrolhos. C = Construtor; NC = Não-construtor. Placa 2 inferior 2012-2013 2013-2014 2012-2014 Grupos PL ARQ PA PL ARQ PA ARQ ACI (C) x x x x x x x Algas talosas (NC) x x - x x - x Ascídias (NC) - x x x - x x Briozoários (C) - x x x x x x Corais (C) x - - x x - x Esponjas calcárias (NC) ------Esponjas silicosas (NC) - x - - x - - Foraminíferos (C) - - - - - x - Moluscos (C) x x x - - x - Poliquetos sabelídeo (NC) - x - - - - - Poliquetos serpulídeos (C) x x x x x x - Tufos (NC) x x - x x x x Zoantídeos (NC) ------

3.4.Comparação da composição bentônica nos locais e nos anos A partir da análise de escalonamento multidimensional não-métrico (nMDS), pôde-se observar dois grupos principais de elementos amostrais (similaridade interna de 20%) (Figura 1): um mais heterogêneo, incluindo os elementos amostrais dos três locais, no período de 2012-2013 e as amostras do P. Abrolhos, no período de 2013-2014 e outro mais homogêneo, composto por aquelas do P. Leste e do Arquipélago, no período de 2013-2014.

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Resemblance: S7 Jaccard 2D Stress: 0,19 localano PAB12 PL12 AR12 PAB13 PL13 AR13 Similarity 20

Figura 1: Escalonamento multidimensional não métrico (nMDS) baseado no índice de similaridade de Bray- Curtis. O contorno indica a similaridade mínima de 20% entre os elementos amostrais.

4. Discussão A composição das comunidades colonizadas nas CAUs foi representada pelos grupos de organismos: foraminíferos, tufos, algas talosas, algas calcárias incrustantes (ACI), esponjas, zoantídeos, corais, moluscos, poliquetos, briozoários e ascídias. A estrutura da comunidade presente nas placas das CAUs variou em função do local e do ano analisado, além da face da placa analisada. Em relação aos organismos construtores, as ACI ocorreram em todos os locais e colonizaram todas as faces das placas das CAUs. As ACI apresentam vantagem competitiva quando se trata da forma de crescimento (Steneck 1986) e são tolerantes a diferentes tipos e intensidades de distúrbios, como ação de ondas e mudanças nas condições de luz (Steneck & Dethier 1994). Nos recifes brasileiros, as ACI são responsáveis por grande parte da cobertura viva (Figueiredo 1997, Villaça & Pitombo 1997, Gherardi & Bosence 2001, Costa et al. 2002, Villas-Boas et al. 2005, Mariath et al. 2013, Figueiredo & Steneck 2000, Figueiredo 2005, Tâmega & Figueiredo 2007 e Francini-Filho et al. 2013). Neste atual estudo, foi encontrada a alga coralínea

119 incrustante Titanoderma protoptypum, que ainda não havia sido descrita para os recifes de Abrolhos (Figueiredo & Steneck 2000, Jesionek 2015, Tâmega et al. 2014). Além disso já foi relatado que esta alga é importante para o assentamento larval de invertebrados recifais (Harringtn et al. 2004). A ausência de recrutas de corais no Parcel dos Abrolhos nos dois períodos amostrais é uma constatação de campo que chama a atenção. De uma maneira geral, os recrutas de corais foram encontrados em baixa densidade nas CAUs, mas alguns grupos, estiveram presentes em PL e no ARQ. A maioria das espécies de briozoários registrados nas CAUs ocorreu no PAB, das quais a maior parte tem crescimento incrustante radial marcante. Esta estratégia de ocupação do substrato poderia ser uma explicação para a ausência de recrutamento de corais no Parcel dos Abrolhos durante o presente estudo. De maneira análoga, houve uma grande riqueza de corais escleractíneos em PL, enquanto que poucas espécies de Bryozoa ocorreram nas placas deste local. Em relação aos não-construtores, os grupos que ocorreram em todas as faces, das placas, na maioria dos locais e anos, foram as algas talosas e os tufos. Entre as algas talosas, o grupo mais diverso foi o de algas pardas, representado por espécies da família Dictyotaceae. Figueiredo (2005) também relatou que a família Dictyotaceae teve o maior número de espécies em Abrolhos. Isso pode ser explicado porque muitas espécies dessa família são conhecidas por possuírem metabólitos secundários que inibem a herbivoria (Hay & Duffy 1990, Hay & Fenical 1992, Hay et al.1994, Hay 1997, Paul 1997, Pitlick & Paul 1997). Ainda em relação às algas folhosas, neste presente trabalho, foi observada uma menor diversidade no P. Abrolhos. Alguns trabalhos revelaram que neste local a cobertura destas algas é menor que no Arquipélago e nos recifes costeiros, possivelmente devido à pressão de herbivoria (Coutinho et al. 1993, Francini-Filho et al. 2013, Bruce et al. 2012). O grupo dos tufos foi formado por uma associação de algas com cianobactérias filamentosas (na sua maioria Lyngbya majuscula) e algas vermelhas filamentosas e calcárias articuladas. Nunes & Guimarães (2008) ressaltaram que o grupo das algas vermelhas é o mais diversificado no litoral, constituindo-se no terceiro maior número já registrado para a região brasileira. Além disso, 57% dos táxons referidos para o Brasil ocorrem no litoral baiano (Nunes 2005). Os grupos dos briozoários e das ascídias foram os mais diversos, sendo representados por 8 e 19 táxons, respectivamente. Os briozoários foram menos diversos em P. Leste, enquanto que as ascídias tiveram alta diversidade em todos os locais.

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Os briozoários foram menos diversos no recife costeiro. Alguns trabalhos realizados na costa da Bahia ressaltaram a maior abundância de briozoários sobre substratos carbonáticos e a ausência ou rara presença destes organismos sobre substratos siliciclásticos (Souza 1986, Apoluceno 1998, Minervino Netto 2008). Estudos têm demonstrado que há uma maior concentração de formas minerais carbonáticas nos recifes do arco externo e de formas siliciclásticas nos recifes costeiros (Leão & Ginsburg 1997, Segal & Castro 2011, Silva et al. 2013). As duas espécies de Stylopoma foram as únicas de Bryozoa nas CAUs analisadas em Pedra de Leste, sugerindo serem tolerantes às condições ambientais mais costeiras sobre as estruturas artificiais de colonização. Neste atual trabalho, as formas incrustantes dos briozoários foram predominantes, sendo encontrada somente uma espécie arborescente (Bugula dentata), estas formas dominam sobre as eretas em águas rasas, pois as formas incrustantes são mais resistentes à predação ou à quebra (Almeida 2011). Esta foi uma das espécies mais raras, ocorrendo apenas no Parcel dos Abrolhos em 2013-2014, reforçando o predomínio de espécies incrustantes nos recifes rasos do Banco dos Abrolhos. Souza et al. 2003 também obsevaram um predomínio de espécies com formas coloniais incrustantes, em trechos da plataforma continental entre o sul da Bahia e Espírito Santo. Ainda, os briozoários não ocorreram nas faces superiores das Placas 1. Isso pode ter ocorrido porque, devido ao fato dos briozoários serem filtradores, estes são vulneráveis à sedimentação e à turbidez (Taylor 2000). Em áreas aonde há moderada a elevada sedimentação frequentemente há baixa riqueza de espécies de briozoários, pois a sedimentação pode limitar a capacidade de obter alimento e, indiretamente, levar ao soterramento no substrato (Almeida 2011). Alguns trabalhos também mostraram que os briozoários colonizaram somente os substratos que não estiveram expostos à luz direta e a alta sedimentação (Glasby 2000, Maughan 2001, Azevedo et al. 2006) e, complementarmente, a Ordem Cheilostomata tipicamente coloniza as faces crípticas de substratos artificiais, com uma preferência por superfícies livres de sedimentos e pouco iluminadas (Jackson & Winston 1982, Mallela 2007). Isto indica uma provável seleção ecológica na ocorrência dos briozoários neste estudo, a qual não deve ter se dado por força de predação, e sim pelo ambiente abrigado criado pelo arranjo das placas das CAUs. Assim como os briozoários, as ascídias não ocorreram nas faces superiores das Placas 1 (com exceção do Arquipélago, no ano de 2012-2013), faces expostas. A

121 sedimentação à qual estas faces estavam submetidas também pode ter sido um fator que limitou a distribuição destes organismos, pois a maioria das ascídias são filtradoras, sendo frequentemente encontradas nos ambientes crípticos, em áreas sombreadas ou em fendas nos recifes (Monniot et al. 1991, Stoner 1994) e nas faces crípticas de substratos artificiais (Azevedo et al. 2006), que são mais protegidos da sedimentação e apresentam um nível reduzido de predação (Mallela 2007). Das 19 espécies de ascídias identificadas no presente estudo, 10 são coloniais (Botryllus sp., Didemnum ligulum, D. psammatodes, D. speciosum, D. vanderhorsti, Diplosoma citrinum, D. listerianum, Diplosoma sp., Leptoclinides brasiliensis, Trididemnum sp.) e 9 são solitárias (Ascidia sp., Phallusia nigra, Polycarpa spongiabilis, Styela sp. n., Styelidae, Microcosmus exasperatus, Pyura munita, Molgula sp., Corella sp.). Neste contexto, todas as espécies são novos registros para a região do Banco dos Abrolhos, incluindo uma espécie nova de ascídia solitária, Styela sp. n e Pyura munita, que é um novo registro para o Atlântico Sul. Estes resultados refletem a importância do material biológico coletado através das CAUs, mas também o refinamento taxonômico alcançado com colaboração direta com especialista no grupo. Didemnidae foi a família de ascídias com a maior riqueza; a produção de espículas carbonáticas de aragonita aumenta a relevância dos didemnídeos como animais potencialmente construtores de ambientes recifais (Grosberg 1981). Estudos em andamento no Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro apontam a frequente presença de espículas desta família nas frações mais finas (menores que 140 µm) dos sedimentos junto aos recifes rasos do Banco dos Abrolhos (F. Moraes, comunicação pessoal em 2015). Entre as esponjas, o grupo das silicosas (Demospongiae) foi mais diverso. A Classe Demospongiae é a mais rica, com cerca de 85% das espécies recentes do filo (Hooper & Soest 2002) e também a mais abundante e mais amplamente distribuída nos ambientes marinhos (Muricy et al. 2006). Apesar disso, também foi reportada a ocorrência de uma esponja calcária; as espículas de esponjas calcárias são comuns em amostras de sedimento da base dos recifes do Banco dos Abrolhos, sugerindo a contínua contribuição deste grupo zoológico no sequestro de carbonato de cálcio da coluna d`água para o substrato (F. Moraes, comunicação pessoal em 2015). O grupo de foraminíferos foi representado por apenas 1 espécie, de hábito bentônico, Homotrema rubra e ocorreu apenas nas faces superiores das placas 1 (com exceção do P. Abrolhos, no ano de 2013-2014). A ocorrência desta espécie já foi

122 descrita nos recifes do Parcel das Paredes e do Parcel dos Abrolhos (Araújo & Machado 2008) e esta é considerada uma espécie resistente a distúrbios, sendo melhor adaptada em ambientes aonde a sedimentação e a competição são intensas (Elliot et al. 1996). No grupo dos poliquetos, foi encontrada uma espécie exótica (nativa do Mar Vermelho/Mediterrâneo) e invasora nos recifes brasileiros, Branchiomma luctuosum, tendo registros em São Paulo, no Rio de Janeiro e na Paraíba (Carrerette 2010, Assis et al. 2012). Esta espécie compete por habitat com a espécie Branchiomma patriota, que além de ser nativa é endêmica do Brasil (Costa-Paiva 2006). Em termos de especificidades taxonômicas, o Arquipélago dos Abrolhos mostrou-se com o maior número de espécies exclusivas (11 spp.), seguido pelo Parcel dos Abrolhos (5 spp.) e Pedra de Leste (3 spp.). Esta singularidade do ARQ representa 19,6% da biodiversidade encontrada nas CAUs deste enfoque experimental (com 56 spp.), reforçando a importância de ambientes insulares e áreas protegidas no contexto da Plataforma de Abrolhos. Este trabalho permitiu caracterizar as comunidades bentônicas estabelecidas nas placas das CAUs nos recifes de Abrolhos, revelando que determinados grupos tiveram uma distribuição mais ampla, como as ACI, que ocorreram em todos os locais, anos e faces das placas, enquanto que outros, como os briozoários e ascídias foram mais seletivos na ocupação das placas, quanto às características ambientais, como a sedimentação. A estabilidade no número total de espécies nas CAUs analisadas dentro de um gradiente de distância da costa na Plataforma de Abrolhos, ao longo de dois anos consecutivos, é um bom indicativo da eficácia do modelo experimental empregado. Com os resultados alcancados, criou-se um referencial empírico para o monitoramento das comunidades bentônicas em diferentes recifes rasos do maior complexo recifal do Atlântico Sul, contribuindo para uma melhor compreensão da evolução da saúde ecossistêmica.

5. Conclusões  A composição das comunidades colonizadas nas CAUs foi representada pelos grupos de organismos: foraminíferos, tufos, algas talosas, algas calcárias incrustantes, esponjas, zoantídeos, corais, moluscos, poliquetos, briozoários e ascídias.

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 A estrutura da comunidade presente nas placas das CAUs variou em função do local e do ano analisado, além da face da placa analisada.  Em relação aos organismos construtores, as ACI ocorreram em todos os locais e colonizaram todas as faces das placas das CAUs.  Os grupos mais diversos foram os briozoários e ascídias, que praticamente não ocorreram nas faces superiores das placas 1 (faces expostas).  Foi encontrada uma nova espécie de ascídia solitária, Styela sp. n.  No grupo dos poliquetos, foi encontrada uma espécie exótica e invasora nos recifes brasileiros, Branchiomma luctuosum.  Determinados grupos tiveram uma distribuição mais ampla, como as ACI, que ocorreram em todos os locais, anos e faces das placas, enquanto que outros, como os briozoários e ascídias foram mais seletivos quanto às características ambientais.

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134

Considerações finais

A comunidade colonizada nas CAUs, nos recifes rasos de Abrolhos, foi representada por vários grupos de organismos: foraminíferos, tufos, algas talosas, algas calcárias incrustantes (ACI), esponjas, zoantídeos, corais, moluscos, poliquetos, briozoários e ascídias. A estrutura da comunidade presente nas placas das CAUs variou em função do local e do ano analisado, além da face da placa analisada. As ACI foram os organismos mais abundantes e também foram os mais comuns, ocorrendo em todos os locais estudados, os anos e faces das placas das CAUs. Os briozoários e ascídias foram organismos que apresentaram uma preferência de colonização em ambientes crípticos, visto que foram mais abundantes sobre as faces das placas que não estiveram expostas, que são mais protegidas da sedimentação e apresentam um nível reduzido de predação. O grupo que apresentou a maior riqueza específica foram as ascídias sendo uma maior parte das espécies de didemnídeos que contribuem com espículas calcárias para a formação das estruturas dos recifes. Por outro lado, os tufos foram o grupo de organismos não-construtores mais abundantes nas comunidades estabelecidas sobre as faces das placas mais expostas, por serem formados de organismos fotófilos, como algas filamentosas e cianobactérias. Além disso, os tufos foram o único grupo de organismos que aumentou a cobertura após o verão de 2013-2014, onde foi detectado um evento de anomalia térmica. Considerando que a cobertura de tufos vem aumentando nos recifes rasos de Abrolhos, estas mudanças podem acelerar o processo de degradação das comunidades recifais. Os recifes costeiros apresentaram uma maior quantidade de sedimentos depositados nas CAUs sendo compostos por sedimentos terrígenos. A calcita magnesiana foi a forma mineral dominante nos sedimentos em todos os locais. Este mineral é encontrado onde há abundância de algas calcárias, principal responsável pela produção de sedimentos de origem biogênica nos recifes rasos de Abrolhos.

A produção média anual de CaCO3 em Abrolhos foi similar à produção obtida nas comunidades incrustantes estabelecidas sobre estruturas artificiais em outros recifes rasos do mundo. Essa produção de CaCO3 obtida pode ser atribuída, em grande parte, às ACI, pois elas são responsáveis por uma parte significativa da cobertura viva nos recifes

135 brasileiros e neste atual estudo, foram os organismos mais abundantes em todos os locais e anos. A maior produção de carbonato de cálcio foi obtida no Arquipélago dos Abrolhos, enquanto Pedra de Leste apresentou a menor porcentagem de massa calcária com relação à massa total em relação aos outros locais. A quantidade da massa não-calcária produzida nos recifes rasos de Abrolhos foi inferior à massa calcária, em todos os locais estudados. Isso mostra que os recifes de

Abrolhos ainda se encontram em um balanço positivo na produção de CaCO3, pois isso sugere que as taxas de produção estão acima das taxas de erosão, apesar das elevadas quantidades de sedimento carbonático, pois a abundância de organismos construtores observada foi elevada. Este estudo mostrou que este método de utilizar as CAUs foi útil para a avaliação da produção de carbonato de cálcio nos recifes assim como para colocar em evidência a composição das comunidades bentônicas, até então desconhecidas para os recifes rasos de Abrolhos. Através deste método pode-se avaliar a saúde de diferentes recifes baseando-se na produção de carbonato de cálcio e na abundância de grupos de organismos não-construtores. As mudanças na cobertura dos organismos não-construtores em Abrolhos, como observado no aumento da cobertura de tufos, podem afetar, a longo prazo, a produção de carbonato nos recifes, levando a uma mudança de fase nos ecossistemas recifais rasos na Plataforma de Abrolhos. Dessa forma, é importante avaliar como as mudanças climáticas e as demais ameaças às quais estão submetidos os recifes coralíneos de Abrolhos podem afetar, em longo prazo, a estrutura das comunidades recifais e a produção de carbonato na Plataforma de Abrolhos.

136

ANEXO I – Imagens referentes às faces das placas das CAUs, nos diferentes locais e anos

Pedra de Leste 2012-2013

Figura 1: Imagens correspondentes à Pedra de Leste, no ano de 2012-2013. A: Placa 1 superior, B: Placa 1 inferior, C: Placa 2 superior, D: Placa 2 inferior. As placas possuem largura de 10 cm.

137

Arquipélago 2012-2013

Figura 2: Imagens correspondentes ao Arquipélago dos Abrolhos, no ano de 2012- 2013. A: Placa 1 superior, B: Placa 1 inferior, C: Placa 2 superior, D: Placa 2 inferior. As placas possuem largura de 10 cm.

138

Parcel dos Abrolhos 2012-2013

Figura 3: Imagens correspondentes ao Parcel dos Abrolhos, no ano de 2012-2013. A: Placa 1 superior, B: Placa 1 inferior, C: Placa 2 superior, D: Placa 2 inferior. As placas possuem largura de 10 cm.

139

Pedra de Leste 2013-2014

Figura 4: Imagens correspondentes à Pedra de Leste, no ano de 2013-2014. A: Placa 1 superior, B: Placa 1 inferior, C: Placa 2 superior, D: Placa 2 inferior. As placas possuem largura de 10 cm.

140

Arquipélago 2013-2014

Figura 5: Imagens correspondentes ao Arquipélago dos Abrolhos, no ano de 2013-2014. A: Placa 1 superior, B: Placa 1 inferior, C: Placa 2 superior, D: Placa 2 inferior. As placas possuem largu ra de 10 cm.

141

Parcel dos Abrolhos 2013-2014

Figura 6: Imagens correspondentes ao Parcel dos Abrolhos, no ano de 2013-2014. A: Placa 1 superior, B: Placa 1 inferior, C: Placa 2 superior, D: Placa 2 inferior. As placas possuem largura de 10 cm.

142

Arquipélago 2012-2014

Figura 7: Imagens correspondentes ao Arquipélago dos Abrolhos, após 2 anos de colonização (2012-2014). A: Placa 1 superior, B: Placa 1 inferior, C: Placa 2 superior, D: Placa 2 inferior. As placas possuem largura de 10 cm.

143

ANEXO II – Táxons identificados que ocorreram nas placas das CAUs

Figura 1: Foraminífero (Homotrema rubra) identificado, que ocorreu nas placas das CAUs, nas áreas estudadas.

144

Figura 2: Macroalgas identificadas, que ocorreram nas placas das CAUs, nas áreas estudadas. A = Valonia sp., B = Dictyotaceae, C = Lobophora variegata, D = Padina sp., E = Stypopodium zonale, F = Ochtodes secundiramea, G = Algas calcárias incrustantes (G1 = Corallinales, G2 = Peyssonneliales). Barras = 1 cm.

145

Figura 3: Esponjas identificadas, que ocorreram nas placas das CAUs, nas áreas estudadas. A = Demospongiae, B = Chelonaplysilla erecta, C = Clathria sp., D = Halisarca sp, E =Leucandra rudifera.

146

Figura 4: Corais identificados, que ocorreram nas placas das CAUs, nas áreas estudadas. A = Agariciidae, B = Faviidae, C = Mussidae, D = Poritidae.

147

Figura 5: Gastrópodes identificados, que ocorreram nas placas das CAUs, nas áreas estudadas. A = Thylacodes sp., B = Dendropoma sp.

148

Figura 6: Poliquetos identificados, que ocorreram nas placas das CAUs, nas áreas estudadas. A = Branchiomma luctuosum, B = Hydroides spp., C = Spirobranchus giganteus.

149

Figura 7: Briozoários identificados, que ocorreram nas placas das CAUs, nas áreas estudadas. A = Bugula dentata, B = Celleporaria albirostris, C = Rhynchozoon sp. , D = Stylopoma sp.1, E = Stylopoma sp.2, F = Stylopoma sp.3, G = Stylopoma sp.4. Barras = 1 cm.

150

Figura 8a: Ascídias identificadas, que ocorreram nas placas das CAUs, nas áreas estudadas. A = Ascidia sp., B = Phallusia nigra, C = Botryllus sp., D = Polycarpa spongiabilis, E = Styela sp. n., F = Leptoclinides brasiliensis, G = Pyura munita, H = Molgula sp., I = Microcosmus exasperatus

151

Figura 8b: Ascídias identificadas, que ocorreram nas placas das CAUs, nas áreas estudadas. J = Corella sp., L = Didemnum ligulum, M = Didemnum psammatodes, N = Didemnum speciosum, O = Didemnum vanderhorsti, P = Diplosoma citrinum, Q = Diplosoma listerianum, R = Diplosoma sp., S = Trididemnum sp.

152