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Thèse De Doctorat

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Thèse De Doctorat AIX-MARSEILLE UNIVERSITE FACULTE DE MÉDECINE DE MARSEILLE ECOLE DOCTORALE DES SCIENCES DE LA VIE ET DE LA SANTE Thèse de Doctorat Présentée par Monsieur Matthieu MILLION En vue de l’obtention du grade de Docteur d’Aix -Marseille Université Spécialité Maladies Infectieuses Caractérisation des altérations du microbiote digestif associées à l’obésité et rôle de la manipulation du microbiote digestif dans l’obésité Soutenue le 15 mai 2013 Composition du Jury : Mr le Professeur Jean-Louis Mège Président du jury Mr le Professeur Antoine Andremont Rapporteur Mr le Professeur Gilbert Greub Rapporteur Mr le Professeur Didier Raoult Directeur de thèse Unité de recherche sur les maladies infectieuses et tropicales émergentes, UMR CNRS 7278 Directeur : Pr. Didier Raoult SOMMAIRE AVANT PROPOS 1 RESUME 2 SUMMARY 4 INTRODUCTION 6 Partie I: Identification des altérations du microbiote digestif associées à l’obésité 9 Article I : REVIEW - Gut bacterial microbiota and obesity 12 Article II : REVIEW - The relationship between gut microbiota and weight gain in humans 22 Article III : Obesity-associated gut microbiota is enriched in Lactobacillus reuteri and depleted in Bifidobacterium animalis and Methanobrevibacter smithii 42 Article IV : Correlation between body mass index and gut concentrations of Lactobacillus reuteri , Bifidobacterium animalis , Methanobrevibacter smithii and Escherichia coli 52 Partie II : Le rôle de la manipulation du microbiote digestif dans l’obésité 60 Article V : REVIEW - The role of the manipulation of the gut microbiota in obesity 66 Article VI : Comparative meta-analysis of the effect of Lactobacillus species on weight gain in humans and animals 73 Article VII : Species and strain specificity of Lactobacillus probiotics effect on weight regulation 83 Article VIII : Publication biases in probiotics 86 Article IX : Lactobacillus rhamnosus bacteremia: an emerging clinical entity 89 Article X : Occam's razor and probiotics activity on Listeria monocytogenes 102 Article XI : REVIEW - Human gut microbiota: repertoire and variations 104 Article XII : Vancomycin-associated gut microbiota alteration and weight gain in human adults 124 CONCLUSIONS ET PERSPECTIVES 151 REFERENCES 153 ANNEXES 154 Article XIII : Microbial culturomics: Paradigm shift in the human gut microbiome study 155 Article XIV : Non contiguous finished genome sequence and description of Bacillus timonensis sp. nov. 165 Article XV : Rapid and accurate bacterial identification in probiotics and yoghurts by MALDI-TOF mass spectrometry 176 REMERCIEMENTS 182 AVANT-PROPOS Le format de présentation de cette thèse correspond à une recommandation de la spécialité Maladies Infectieuses et Microbiologie, à l’intérieur du Master des Sciences de la Vie et de la Santé qui dépend de l’Ecole Doctorale des Sciences de la Vie de Marseille. Le candidat est amené à respecter des règles qui lui sont imposées et qui comportent un format de thèse utilisé dans le Nord de l’Europe et qui permet un meilleur rangement que les thèses traditionnelles. Par ailleurs, la partie introduction et bibliographie est remplacée par une revue envoyée dans un journal afin de permettre une évaluation extérieure de la qualité de la revue et de permettre à l’étudiant de commence r le plus tôt possible une bibliographie exhaustive sur le domaine de cette thèse Par ailleurs, la thèse est présentée sur article publié, accepté ou soumis associé d’un bref commentaire donnant le sens général du travail. Cette forme de présentation a paru plus en adéquation avec les exigences de la compétition internationale et permet de se concentrer sur des travaux qui bénéficieront d’une diffusion internationale. Professeur Didier RAOULT 1 RESUME L’avènement des méthodes de séquençage moléculaire à l arge échelle a permis l’identification d’altérations du microbiote digestif spécifiquement associés à l’obésité notamment un ratio Bacteroidetes/Firmicutes diminué chez les obèses. Depuis, de nombreux travaux ont décrit de nouvelles altérations associées à l’obésité, notamment une augmentation des représentants du genre Lactobacillus mais l’ensemble de ces résultats sont souvent l’objet de controverses. Afin de clarifier si le genre Lactobacillus était associé à l’obésité, nous avons réalisé deux études cas témoins (la deuxième étant le prolongement de la première avec un effectif de 263 individus) qui nous ont permis d’identifier que les altérations du microbiote digestif sont plus reproductibles au niveau de l’espèce. A ce titre nous avons retrouvé une plu s grande concentration de Lactobacillus reuteri dans le microbiote digestif de sujets obèses alors que les concentrations de Bifidobacterium animalis , Methanobrevibacter smithii et Escherichia coli étaient diminuées. Nous avons pu établir une relation dose-dépendante entre la concentration de Lactobacillus reuteri et l’indice de masse corporelle. Par ailleurs, nous avons réalisé une méta-analyse sur les résultats des études publiées et avons retrouvé une association entre les genres Bifidobacterium (6 études, 348 individus) et Methanobrevibacter (3 études, 195 individus) avec l’absence d’obésité. La manipulation du microbiote digestif par les antibiotiques et les probiotiques, principalement des Lactobacillus , a été utilisée depuis plus de 50 ans dans l’agriculture pour un effet promoteur de croissance. Afin de clarifier l’effet des probiotiques contenant des Lactobacillus sur le poids, nous avons effectué une méta-analyse incluant 17 essais randomis ées chez l’homme, 51 études chez l’animal et 14 études sur des modèles experimentaux. Lactobacillus acidophilus , Lactobacillus ingluviei et Lactobacillus fermentum étaient associés à une prise de poids significative chez les animaux. Lactobacillus plantarum était associé à une perte de poids chez des animaux obèses et Lactobacillus gasseri était 2 associé avec une perte de poids à la fois chez les humains et les animaux en surpoids ou obèse. L’ensemble de ces résultats suggère que l’effet des probiotiques con tenant des Lactobacillus sur le poids dépend à la fois de l’espèce bactérienne utilisée et de l’hôte. Enfin, l’administration de vancomycine a été associée à une prise de poids chez les animaux et les humains mais les modifications du microbiote digestif responsable de cette prise de poids n’ont pas été élucidées. Dans un travail préliminaire, nous avons retrouvé que l’administration de vancomycine était associé à l’augmentation des Lactobacillus chez l’homme. Lactobacillus reuteri, Lactobacillus fermentum et Lactobacillus sakei naturellement résistant à la vancomycine et identifié comme étant associés à la prise de poids dans d’autres études, pourrait être des candidats supportant la prise de poids sous vancomycine et des vecteurs potentiels de l’obésité. Mots-clé : Obésité, Microbiote digestif, Lactobacillus, Bifidobacterium , Méta-analyse, MALDI-TOF 3 SUMMARY The revolution of large scale molecular sequencing methods allowed the identification of specific alterations in the gut microbiota associated with obesity such as a decreased Bacteroidetes / Firmicutes ratio in obese individuals. Since then, many studies have described different alterations associated with obesity, including an increase in members of the Lactobacillus genus, but results are often controversial. To clarify whether the genus Lactobacillus was associated with obesity, we conducted two case-control studies (the second being the follow-up of the first study with a total of 263 individuals) allowing us to understand that gut microbiota alterations are more reproducible at the species level. We found a greater concentration of Lactobacillus reuteri in the gut microbiota of obese while concentrations of Bifidobacterium animalis , Methanobrevibacter smithii and Escherichia coli were reduced. We were able to establish a dose-dependent relationship between the concentration of Lactobacillus reuteri and body mass index. In addition, we performed a meta-analysis on the results of published studies and we found an association between the Bifidobacterium (6 studies, 348 individuals) and Methanobrevibacter (3 studies, 195 individuals) with absence of obesity. The manipulation of the gut microbiota by antibiotics and probiotics, mainly Lactobacillus , has been used for over 50 years in agriculture for its growth promoting effect. To clarify the effect of probiotics containing Lactobacillus on weight, we performed a meta- analysis including 17 randomized trials in humans, 51 farm animal studies and 14 studies on experimental models. Lactobacillus acidophilus , Lactobacillus fermentum and Lactobacillus ingluviei were associated with significant weight gain in animals. Lactobacillus plantarum was associated with weight loss in obese animals and Lactobacillus gasseri was associated with weight loss in both overweight or obese humans and animals. Taken together, these results suggest that the effect of probiotics containing Lactobacillus on weight depends both 4 on the bacterial species and the host. Finally, administration of vancomycin has been associated with weight gain in animals and humans but changes in digestive microbiota responsible for this weight gain have not been elucidated. In a preliminary study, we found that administration of vancomycin was associated with an increase in Lactobacillus in humans. Lactobacillus reuteri, Lactobacillus fermentum and Lactobacillus sakei naturally resistant to vancomycin and identified as being associated with weight gain in other studies, may be candidates for weight gain under vancomycin and are potential vectors
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