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“Eis o meu segredo. É muito simples: só se vê bem com o coração. O essencial é invisível aos olhos.” Antoine de Saint-Exupéry
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AGRADECIME TOS
Ao João, por sua orientação e amizade. Por estar sempre sereno nos meus momentos de desespero e por suas palavras amigas. Pelas divertidas idas ao campo.
Aos membros da pré banca André Victor Lucci Freitas, Marcelo de Oliveira Gonzaga e
Margarete Valverde de Macedo, por suas correções e preciosas sugestões.
Ao amigo, companheiro de campo e fotógrafo Eduardo Pereira, por toda a ajuda em campo, pela sempre agradável companhia e pelas belas fotos. Sem ele este trabalho não teria sido possível.
Ao amigo Thiago M. Del Corso e ao meu companheiro de todas as horas Vinícius
Frezza, pela companhia em campo.
Ao amigo Paulo Enrique C. Peixoto pelas orientações com as análises estatísticas. E por toda sua paciência, sempre.
Ao Dr. Rogério Rosa da Silva pela identificação das formigas e ao Dr. Adalberto José dos Santos pela identificação da aranha.
À Adriana T. Salomão por nossas conversas sobre os belíssimos Phloeidae durante o desenvolvimento deste trabalho e por toda sua disponibilidade e boa vontade em ajudar.
Ao amigo Rodrigo G. Santiago pela ajuda com os Abstracts.
À Prefeitura de Jundiaí e à Secretaria Municipal de Planejamento e Meio Ambiente por permitir a realização deste trabalho, e pela infra estrutura proporcionada.
Ao Sr. Lauro por todo o carinho e preocupação, e por fazer da Base Ecológica um lugar sempre aconchegante. Ao Ronaldo por sempre me receber bem.
5
À Guarda Municipal de Jundiaí por todo cuidado com a minha tão querida Serra. Em especial aos guardas Carboneri e ao Jorjinho, por toda preocupação e apoio enquanto estive em campo.
Aos secretários da pós graduação por toda a ajuda, sempre. À Célia, secretária do
Programa de Pós graduação em Ecologia, por sua eficiência exemplar e por toda a disponibilidade em ajudar, sempre com simpatia.
À Capes, pela bolsa de mestrado que me proporcionou a realização deste trabalho.
Aos professores e amigos Bakú e Paulinho, pelas conversas hora úteis, hora fúteis, durante os nossos divertidos almoços.
Às amigas Mariana, Thaís, Fernanda, Hellen, Roberta e Raquel por toda a paciência e por compreender minhas ausências.
Ao pessoal do laboratório, aos que ainda estão e aos que já saíram: Adriana, Cláudia,
Flavinha, Godoy, Janaína, Jober, Mateus, Rafael, Janaína. Pela convivência, boas risadas e cafezinhos.
Aos “Paraguayos de Picinguaba”, pelo inesquecível mês que passamos juntos: Allan,
Chris, Fran, João, Léo, Mari, Ricardo, Sil, Tadeu, Márrrcia e prof. Woody.
Às “Lamas Sebosas” do EFA 2007: Alison, Aninha, Bia, Billyonário, Biu, Dedé, Fabi
Duracell, Fabi Mazonha, Fumaça (ou Sheetara, para os íntimos), Lelê, Léo Patife, Maíra,
Manozinha, Murilo PWA, Pedro Capetinha, Raxta Bolinhas, Tora, Toyoyo e Wanessinha. Aos bonitores Dé e Jú. Por todos os mágicos momentos vividos na “nossa” clareira na Amazônia
Central. Aos queridos professores Glauco e Zé Luis, por todos os ensinamentos e pela oportunidade de viver alguns dos melhores dias da minha vida.
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Ao pessoal do “Clube do Jacufé”, por fazer das minhas idas ao campo sempre divertidas:
César, Chris, Claudia, Dú, Eneas, Jana, Jober, Paulo, Vanessa e Rafael.
Aos queridos Chris Corrêa, Chris Caselli, Paulo e Eneas, por terem sempre um cantinho pra mim.
Aos colegas da graduação e da pós, por sempre encontrar um rosto familiar pelos corredores do IB, e por todas as “fugas” para cafezinhos.
A minha pequena Naná, a cachorrinha mais entendida em fleídeos que existe! Por todo o carinho incondicional, e pela companhia em todas as horas. A minha gatinha Juju, por todos os furtos do meu material de campo e passeios sobre o teclado do computador.
Ao Vinicius, por todo o carinho e compreensão durante minhas ausências em campo e, principalmente, durante a elaboração desta dissertação.
As minhas irmãs Dé e Cici, por me obrigarem a aprender entomologia cada vez que um
“bicho estranho” entra em casa e eu sou convocada a tirá lo. Por estarem sempre ao meu lado.
Aos meus pais, que eu amo muito, por tudo o que eu sei e sou. Pelo apoio incondicional e suporte. Por sempre acreditarem em mim.
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SUMÁRIO
RESUMO...... 09 ABSTRACT...... 10 INTRODUÇÃO...... 11 REFERÊNCIAS CITADAS...... 13
CAPÍTULO 1. História natural e biologia de Phloeophana longirostris Spinola 1837 (Hemiptera: Phloeidae) RESUMO...... 17 ABSTRACT...... 18 INTRODUÇÃO...... 19 MATERIAL E MÉTODOS...... 22 RESULTADOS E DISCUSSÃO...... 26 CONCLUSÃO...... 37 REFERÊNCIAS CITADAS...... 39
CAPÍTULO 2. Biologia populacional e estrutura etária de Phloeophana longirostris Spinola 1837 (Hemiptera: Phloeidae) RESUMO...... 46 ABSTRACT...... 47 INTRODUÇÃO...... 48 MATERIAL E MÉTODOS...... 50 RESULTADOS...... 55 DISCUSSÃO...... 61 REFERÊNCIAS CITADAS...... 66
SÍNTESE...... 75
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RESUMO
Phloeophana longirostris é uma espécie de percevejo pertencente aos Phloeidae, uma pequena família de insetos tropicais. São organismos de hábito fitófago, que vivem camuflados sobre o tronco de suas plantas hospedeiras , se assemelhando a líquens. Esse trabalho reúne, com base em dezoito meses de estudo na Serra do Japi, observações naturalísticas da história natural e biologia da espécie. Também foram investigadas a estrutura e a biologia populacional de P. longirostris , e se há correlação dos parâmetros populacionais com os fatores climáticos precipitação e temperatura. Os indivíduos de P. longirostris foram encontrados em áreas de mata, somente sobre árvores de Croton floribundus Spreng (Euphorbiaceae), em locais com ocorrência de líquens. Sua defesa é primariamente baseada em sua camuflagem nas árvores hospedeiras, e formigas Crematogaster spp. foram os principais predadores de P. longirostris ao longo do estudo. A espécie apresenta cuidado maternal, com a proteção dos ovos e das ninfas, que ficam sob o abdômen materno até pouco depois da primeira ecdise. O crescimento das ninfas é lento, e estas apresentam cinco instares até atingirem a fase adulta. Na fase adulta há dimorfismo entre machos e fêmeas, e as fêmeas são maiores que os machos. A estrutura da população de P. longirostris variou ao longo do estudo, e a espécie apresentou um padrão sazonal, com o período reprodutivo ocorrendo na estação quente e chuvosa. A abundância de indivíduos não foi correlacionada à precipitação total mensal e à temperatura média mensal.
Houve somente correlação entre a abundância de indivíduos e o instar de desenvolvimento em todos os meses. A distribuição vertical de ninfas e adultos também não foram relacionados à precipitação total mensal e à temperatura média mensal. Os adultos apresentaram distribuição vertical superior a das ninfas. Esse foi o primeiro estudo sobre a história natural e ecologia de
P. longirostris .
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ABSTRACT Phloeophana longirostris is a true bug species which belongs to the Phloeidae, a small family of tropical insects. It is a lichen like phytophagous species which lives camouflaged on its host plants’ trunk. This study presents information on this species biology, natural history and naturalistic observations gathered during an eighteen month study in Serra do Japi.
P. longirostris population biology was also investigated specially regarding the correlation between population parameters with climatic factors such as temperature and rainfall. The
P. longirostris individuals were found only in forest areas, exclusively on Croton floribundus
Spreng (Euphorbiaceae) trees, in sites where lichens also occurred. This species main defense is the camouflage on its host tree. Crematogaster spp. (Formicidae) were P. longirostris’ main predators during the study. This species presents maternal care with the protection of eggs and nymphs, which remain under the female’s abdomen a bit after the first molt. The nymphs’ growth is slow and presents five instars before the adult stage. In the adult stage there is sexual dimorphism between male and female individuals, and females are bigger than males.
P. longirostris’ population structure was variable throughout the study and presented a seasonal pattern, with the reproductive period in Serra do Japi’s rainy season. The individuals’ abundance was not correlated with the total monthly precipitation and with the average temperature. There was only a correlation between the individuals’ abundance and the development instar in all of the months considered. The vertical distribution of nymphs and adults was not related too with the total monthly precipitation and with the average temperature. The adult individuals presented a superior vertical distribution in relation to the nymphs. This was the first study on P. longirostris ’ ecology and natural history.
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I TRODUÇÃO Interações complexas não podem ser completamente entendidas sem que a história natural do ambiente, das plantas e dos animais da área sejam conhecidos. O entendimento de processos ecológicos como a sazonalidade, migrações, e a dinâmica de teias e cascatas tróficas necessita do conhecimento da história de vida, hábitos e das relações ecológicas dos organismos envolvidos nesses processos (Chase, 1999; Denno et al ., 2002; Hunter & Price,
1992; McDade et al. , 1994; Wolda, 1988, 1992). Informações dessa natureza também são fundamentais para a conservação biológica de áreas, que visam à preservação de inúmeras espécies de plantas e animais (McDade et al. 1994).
Em florestas tropicais, locais com grande diversidade biológica, pouco ainda é conhecido sobre as interações complexas. Informações sobre populações de insetos tropicais e subtropicais são escassas (Wolda, 1988; 1992) e existe até mesmo um grande potencial para a descrição de novas espécies. Os principais trabalhos detalhados existentes para os Heteroptera
(Hemiptera) se restringem a espécies de importância econômica, como vetores de patologias para humanos e animais ou considerados pragas agrícolas (Schuh & Slater, 1995).
Os Phloeidae (Heteroptera: Pentatomoidea) são insetos fitófagos, que vivem camuflados no tronco de suas árvores hospedeiras (Schuh & Slater, 1995). São uma família de insetos tropicais composta por apenas três espécies: Phloeophana longirostris (Spinola, 1837),
Phloea corticata (Drury, 1773) e Phloea subquadrata (Spinola, 1837). Com base na literatura existente sobre a família, sua ocorrência é relativamente rara e restrita ao Brasil (Lent &
Jurberg, 1965; Salomão, 2007).
Entre os Phloeidae , Phloeophana longirostris é uma espécie de percevejo com o corpo altamente modificado, que se assemelha a líquens. Apesar da descrição da espécie ter ocorrido
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há mais de 150 anos, pouco ainda é conhecido sobre sua distribuição geográfica, plantas hospedeiras, biologia e ecologia. Os poucos trabalhos existentes se restringem a aspectos filogenéticos e morfológicos da espécie (Leston, 1953; Lent & Jurberg, 1965, 1966). Devido à escassez de informações sobre a espécie, esse trabalho reúne uma série de informações naturalísticas de uma população de P. longirostris acompanhada ao longo de um ano e meio na
Serra do Japi, Jundiaí, São Paulo.
No primeiro capítulo, “História natural e biologia de Phloeophana longirostris Spinola
1837 (Hemiptera: Phloeidae)”, são abordados aspectos do habitat e plantas hospedeiras, defesa, predação, cuidado maternal e biologia da espécie. O segundo capítulo, “Biologia populacional e estrutura etária de Phloeophana longirostris Spinola 1837 (Hemiptera: Phloeidae)”, aborda as correlações de parâmetros populacionais com os fatores climáticos temperatura e precipitação. Foi registrada a distribuição vertical dos indivíduos na sua planta hospedeira e testado se houve relação entre a altura dos indivíduos e os fatores climáticos. A distribuição diferencial entre ninfas e adultos também foi testada. Com base nas informações desse estudo, os principais aspectos da história natural e da ecologia de P. longirostris são elucidados.
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REFERÊ CIAS CITADAS
CHASE, J.M. 1999. Food web effects of prey size refugia: variable interactions and alternative
stable equilibria. American aturalist 154: 559 570.
DENNO, R.F., GRATTON, C., PETERSON, M.A., LANGELLOTTO, G.A., FINKE, D.L. &
HUBERTY, A.F. 2002. Bottom up forces mediate natural enemy impact in a
phytophagous insect community. Ecology 83: 1443 1458.
HUNTER, M.D. & PRICE, P.W. 1992. Playing chutes and ladders: heterogeneity and the
relative roles of bottom up and top down forces in natural communities. Ecology
73: 724 732.
LENT, H. & JURBERG, J. 1965. Contribuição ao conhecimento dos Phloeidae Dallas, 1851,
com um estudo sobre genitália (Hemiptera, Pentatomoidea). Revista Brasileira de
Biologia 13: 121 140.
LENT, H. & JURBERG, J. 1966. Os estádios larvares de “ Phloeophana longirostris ” (Spinola,
1837) (Hemiptera, Pentatomoidea). Revista Brasileira de Biologia 26: 1 4.
LESTON, D. 1953. “Phloeidae” Dallas: Systematics and Morphology, whith remarks on the
phylogeny of “Pentatomoidea” Leach and upon the position of “Serbana” Distant
(Hemiptera). Revista Brasileira de Biologia 13: 121 140.
MCDADE, L.A.; BAWA, K.S.; HESPENHEIDE, H.A. & HARTSHORN, G.S. 1994. La
Selva – Ecology and natural history of a neotropical rain forest. Chicago: The
University of Chicago Press. 486p.
SALOMÃO, A.T. 2007. Biologia e ecologia de Phloea subquadrata Spinola, 1837
(Heteroptera: Phloeidae): Uso de plantas hospedeiras e dinâmica populacional na
13
Serra do Japi, Jundiaí, SP. Dissertação de mestrado. Campinas: Universidade
Estadual de Campinas. 74p.
SCHUH, R.T. & SLATER, J.A. 1995. True bugs of the world (Hemiptera: Heteroptera):
classification and natural history. Ithaca: Cornell University Press. 336p.
WOLDA, H. 1988. Insect seasonality: why? Annual Review of Ecology and Systematics
19: 1 18.
WOLDA, H. 1992. Trends in abundance of tropical forest insects. Oecologia 89: 47 52.
14
Fêmea adulta de Phloeophana longirostris em seu habitat natural
(Foto: Eduardo Pereira).
15
CAPÍTULO 1
HISTÓRIA ATURAL E BIOLOGIA DE
PHLOEOPHA A LO GIROSTRIS SPI OLA 1837
(HEMIPTERA: PHLOEIDAE)
16
RESUMO
Phloeophana longirostris é uma espécie de percevejo pertencente aos Phloeidae, uma pequena família de insetos tropicais. São organismos de hábito fitófago, que vivem camuflados sobre o tronco de suas plantas hospedeiras , se assemelhando a líquens. Esse trabalho reúne observações naturalísticas de aspectos do habitat e plantas hospedeiras, defesa, predação, cuidado maternal e biologia da espécie, com base em dezoito meses de estudo na Serra do Japi,
Jundiaí, SP. Os indivíduos de P. longirostris na área de estudo foram encontrados em áreas de mata, somente sobre árvores de Croton floribundus Spreng (Euphorbiaceae), em locais com a ocorrência de líquens. Sua defesa é primariamente baseada em sua camuflagem nas árvores hospedeiras, embora possam voar e também apresentem liberação de forte odor quando manipulados. Formigas Crematogaster spp. foram os principais predadores de P. longirostris ao longo do estudo. A espécie apresenta cuidado maternal, com a proteção dos ovos e das ninfas, que ficam sob o abdômen materno até pouco depois da primeira muda. O crescimento das ninfas é lento e estas apresentam cinco instares até atingirem a fase adulta. Na fase adulta há dimorfismo sexual entre os indivíduos, e as fêmeas são maiores que os machos. A razão sexual da população é desviada para as fêmeas no período reprodutivo anual.
PALAVRAS CHAVE: Heteroptera, Phloeidae, Phloeophana longirostris , história natural, plantas hospedeiras, cuidado maternal, biologia, Serra do Japi.
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ABSTRACT
Phloeophana longirostris is a true bug species which belongs to the Phloeidae, a small family of tropical species. It is a camouflaged lichen like phytophagous organism which lives on the trunks of its host plants. This article presents information on this species’ habitat, host plants, defense, predation, maternal care and biology gathered through an eighteen month study carried out in Serra do Japi, Jundiaí, São Paulo. The P. longirostris in the study area were found in forested sites, exclusively on Croton floribundus Spreng (Euphorbiaceae) trees, in places where lichens occurred. Its main defense strategy is the camouflage on the host tree, however it also can fly and releases a strong odor when handled. Crematogaster spp.
(Formicidae) were P. longirostris’ main predators during the study. This species presents maternal care with the protection of eggs and nymphs which remain under the female’s abdomen for a bit longer after the first molt. The nymphs’ growth is slow and happens in five instars until it becomes adult. There is sexual dimorphism between adult individuals and the females are bigger than males. The sex ratio tends to females in the annual reproductive season.
KEY WORDS: Heteroptera, Phloeidae, Phloeophana longirostris , natural history, host plants, maternal care, biology, Serra do Japi.
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I TRODUÇÃO
A Ordem Hemiptera compreende de 50.000 a 80.000 espécies divididas em quatro subordens: Sternorrhyncha, Auchenorrhyncha, Coleorrhyncha e Heteroptera (McGavin, 1999;
Grimaldi & Engel, 2004). Os Heteroptera, conhecidos popularmente como percevejos (true bugs, em inglês), são um grupo monofilético, com aproximadamente 38.000 espécies descritas, que ocupam uma enorme diversidade de ambientes (Schuh & Slater, 1995). Apesar do grande número de espécies, o conhecimento da biologia da maioria dos Heteroptera é incompleto ou inexistente (Schuh & Slater, 1995) e, todos os táxons que não apresentam interesse aplicado são, de maneira geral, pouco conhecidos (Grazia et al. , 1999 ).
Os livros de Amyot & Serville (1843), Costa Lima (1940), Poisson (1951), Carver et al . (1991), Schuh & Slater (1995), Schaefer & Panizzi (2000) e Wheeler (2001) são coletâneas de informações sobre biologia e taxonomia de diversos Heteroptera. E os trabalhos de Davies
& Usinger (1970), Slater (1971, 1973, 1975, 1984), Fuseini & Kumar (1975), Wheeler &
Henry (1978), Spence & Scudder (1980), Derr et al. (1981), Muraji & Nakasuji (1988), Foster
(1989) e Spence & Andersen (1994) podem ser indicados como estudos de biologia e história natural de alguns gêneros. Embora a maioria dessa bibliografia seja incompleta, os dados disponíveis são relevantes para o conhecimento do grupo. Também são importantes para o entendimento de processos ecológicos como a sazonalidade, e a dinâmica de teias e cascatas tróficas. Só com o conhecimento da história natural dos organismos envolvidos nesses processos é possível entender os tipos e a intensidade de suas relações (Chase, 1999; Denno et al ., 2002; Hunter & Price, 1992; Wolda, 1988, 1992).
Dentre os Heteroptera, são importantes os estudos de cuidado parental no grupo, já confirmado para pelo menos 43 gêneros (ver revisões em Tallamy & Wood, 1986; Tallamy &
19
Schaefer, 1997; Moller & Thornhill, 1998; Tallamy & Brown, 1999). Por definição, o comportamento subsocial é a mais primitiva condição pré social e existe quando indivíduos adultos cuidam de seus jovens por algum período de tempo (Michener, 1969). Nos Heteroptera o cuidado é realizado na maioria das vezes pela mãe e vai desde a guarda dos ovos até o cuidado das ninfas. Exceções ocorrem na família Belostomatidae, e em algumas espécies das famílias Coreidae e Reduviidae, nas quais os machos cuidam da prole (Tallamy, 2001).
O hábito fitófago é aparentemente uma condição ancestral entre os Heteroptera, e foi adquirido independentemente ao menos duas vezes, de precursores predadores (Schuh &
Slater, 1995). A superfamília Pentatomoidea, um dos principais grupos de Heteroptera, reúne os chamados percevejos de plantas, sendo algumas espécies conhecidas como importantes pragas de plantas cultivadas (Grazia et al., 1999). Os organismos do grupo podem se alimentar em uma grande variedade de substratos, como raízes, caules, folhas, troncos, sementes maduras, flores e frutos. No entanto, a maioria das espécies se alimenta diretamente do sistema vascular de suas plantas hospedeiras, particularmente dos vasos condutores de floema (Schuh
& Slater, 1997). Além da alimentação, a reprodução dos Pentatomoidea também está relacionada com suas plantas hospedeiras. As fêmeas colocam um pequeno número de ovos, que são depositados nas folhas ou troncos das plantas. Muitas espécies apresentam o comportamento de cuidado maternal, quando a fêmea protege os ovos com seu corpo, permanecendo sobre eles (Monteith, 2006).
Entre os Pentatomoidea, a família de insetos tropicais Phloeidae é composta por apenas três espécies: Phloeophana longirostris (Spinola, 1837), Phloea corticata (Drury, 1773) e
Phloea subquadrata (Spinola, 1837). Na literatura há indicações da distribuição da família restrita ao Brasil (Lent & Jurberg, 1965) e a sua ocorrência é relativamente rara (Salomão,
20
2007). Os Phloeidae possuem as margens da cabeça, tórax e segmentos abdominais expandidos em grandes lobos, e sua forma e coloração têm aspectos protetores quando associados ao tronco de suas árvores hospedeiras, que possivelmente minimizam os riscos de predação por espécies visualmente orientadas (Schuh & Slater, 1995). Além de sua forma e coloração, sua textura também faz com que pareçam indistintos do substrato.
Phloeophana longirostris (Spinola, 1837) são insetos fitófagos, que vivem sobre o tronco ou galhos de árvores, em perfeita homocromia com os líquens que a revestem (Costa
Lima, 1940). Os primeiros naturalistas que descreveram alguns dos hábitos da espécie deram especial ênfase à sua perfeita camuflagem (Magalhães, 1909; Brien, 1930). Apesar da descrição da espécie ter ocorrido há mais de 150 anos, pouco ainda é conhecido sobre sua biologia. Leston (1953) estudou aspectos da sistemática do grupo e da morfologia da família.
Lent & Jurberg (1965) estudaram a morfologia da genitália da família e em seu segundo trabalho (1966) descreveram os instares de P. longirostris . No entanto, poucas observações naturalísticas foram realizadas em campo e pouco se sabe sobre o ciclo de vida e o comportamento dessa espécie.
Em vista da escassez de conhecimentos sobre a espécie como apontado por Leston
(1953) este trabalho reúne uma série de observações sobre uma população de P. longirostris ao longo de um ano e meio na Serra do Japi. Foi testado se a influência da quantidade de líquens nas árvores hospedeiras é um fator condicionante para a ocorrência de P. longirostis . É esperado que, uma vez que a espécie se camufla como um líquen, que ela ocorra em árvores com maior quantidade de líquens. No presente trabalho também foram estudados aspectos naturalísticos de habitat e plantas hospedeiras, comportamentos de defesa, eventos de predação, o cuidado maternal e a biologia da espécie.
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MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado na Serra do Japi (23 o13’S, 46 o56’O), município de Jundiaí, São
Paulo, na área de uma propriedade particular situada a 1050 m de altitude. O local apresenta mata semidecídua, que constitui a vegetação predominante na Serra (Leitão Filho, 1992), mas já sofreu perturbações antrópicas em diferentes períodos. Na área da coleta de dados existem largas trilhas e um pequeno lago. O clima é sazonal, com verões quentes e úmidos de outubro a março e invernos frios e secos de abril a setembro (Pinto, 1992). Durante o estudo as temperaturas médias mensais variaram entre 22,79 oC (a máxima em março de 2007) e
15,44 oC (a mínima em julho de 2007), e a precipitação total mensal variou entre 0,00 mm (a mínima em agosto de 2007) e 387,60 mm ( a máxima em janeiro de 2007) (CIIAGRO, 2008).
Habitat e plantas hospedeiras
Foram realizadas seis visitas de reconhecimento ao local de estudo, antes do início do trabalho. Durante as visitas diversas árvores de diferentes espécies, da borda e do interior da mata, foram inspecionadas para verificar a ocorrência de P. longirostris na área. Os indivíduos de P. longirostris foram encontrados somente em árvores de Croton floribundus Spreng
(Euphorbiaceae).
Para testar a influência da quantidade de líquens na ocorrência dos indivíduos de
P. longirostris em árvores da borda e do interior da mata, foram escolhidas 15 árvores de
C. floribundus em cada uma das áreas (N = 30). Foram consideradas árvores de borda todas aquelas com uma face voltada diretamente para trilha. As árvores do interior da mata não tinham nenhuma face em contato com a trilha. Para cada uma das árvores foram traçadas duas
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linhas de um metro, da altura do peito para cima. Uma das linhas foi traçada sempre na face voltada para a trilha, com maior insolação (luz). A outra face estava voltada para o interior da mata, onde não havia clareiras, com menor incidência de luz (sombra). Para cada uma das linhas foram quantificados quantos centímetros da linha estavam em contato com líquens.
Foram calculadas a média e o desvio padrão da quantidade de líquens presentes na face de luz e de sombra de todas as árvores, de borda e de interior de mata. Por não apresentarem distribuição normal os dados foram transformados para escala logarítmica e analisados com um teste ANOVA, com interação entre os fatores borda/interior e luz/sombra. Os dados de presença e ausência de indivíduos de P. longirostris em C. floribundus foram coletados em
árvores presentes na borda e no interior da mata, ao longo do estudo. Os resultados foram analisados com um teste qui quadrado 2 x 2.
Defesa, predação, cuidado maternal e biologia
Com base na presença de líquens, foram escolhidas 20 árvores da espécie
C. floribundus , com diâmetros à altura do peito entre 11,46 e 40,13 cm. Nessas árvores foram realizadas coletas de dados mensais com o auxílio de uma escada, até 5 m de altura, de julho de
2006 a fevereiro de 2008 (com exceção de janeiro de 2007). O comportamento da espécie foi observado, e alguns indivíduos foram manipulados para a obtenção de informações sobre defesa e predação. Os indivíduos encontrados mortos e seus predadores, quando presentes, foram coletados para identificação ao mais baixo nível taxonômico possível.
Nos meses de março, abril e maio de 2007 as coletas de dados foram semanais, para o registro de dados sobre a reprodução e cuidado maternal da espécie. Em cinco das árvores inspecionadas mensalmente, foram construídas sete gaiolas de exclusão, de maneira que em
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duas das árvores havia duas gaiolas. As gaiolas foram construídas com arame e revestidas com tule. Essas gaiolas foram presas às árvores, acompanhando toda a sua circunferência, como largos anéis, em alturas de 1,4 a 1,8 m, e permaneceram fechadas para manter presas algumas fêmeas com ninfas de primeiro instar (Figura 1). Dessa maneira os machos não tiveram acesso ao interior das gaiolas, impossibilitando a ocorrência de novas cópulas. As fêmeas isoladas
(N = 16) e suas proles puderam ser acompanhadas semanalmente com maior previsibilidade, uma vez que não foi possível criar indivíduos de P. longirostris em laboratório.
Para as informações da biologia de P. longirostris , durante o período do estudo todos os indivíduos de cada estágio (ninfas e adultos) e instar foram contados. No estágio de ovos, a viabilidade foi calculada como a porcentagem do número de ninfas recém nascidas aderidas ventralmente à mãe em relação ao número de ovos das ninhadas. A correlação entre o número de ovos das ninhadas e o tamanho das fêmeas foi calculada com uma correlação de Spearman, uma vez que os dados não apresentaram distribuição normal. Foram utilizados dados das desovas de dez fêmeas. Para fêmeas que tinham mais de uma desova registrada, foi utilizada a média do número de ovos das desovas. Os cinco instares das ninfas foram identificados segundo Lent & Jurberg (1966), com a utilização de aspectos dorsais da espécie como as expansões do corpo, tecas alares e distribuição cromática. As ninfas também foram medidas com paquímetro, para melhor caracterização dos instares em campo. O sexo das ninfas não foi identificado, uma vez que não há dimorfismo sexual aparente nos imaturos. Os picos populacionais dos diferentes instares foram utilizados para as estimativas de duração de tempo de cada um. Desta maneira, a duração de cada instar foi considerada a diferença de tempo entre as maiores abundâncias de indivíduos em um instar e o instar subseqüente.
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Para os adultos, a cada mês foi registrado o número de machos e fêmeas para se determinar a razão sexual. O sexo dos indivíduos adultos foi identificado segundo Lent &
Jurberg (1965), e o tamanho dos indivíduos também foi medido com um paquímetro. Foi utilizado um teste de Student para comparar o tamanho dos machos e fêmeas. Todos os adultos foram marcados com tinta permanente (Pilot Marcador Permanente – 1.0mm). A marcação foi utilizada para a obtenção de informações sobre a longevidade da espécie. A longevidade de machos e fêmeas foi comparada com um teste Student. A longevidade só foi observada em indivíduos que não foram mantidos nas gaiolas de exclusão.
Figura 1. Duas gaiolas de exclusão em C. floribundus , as árvores hospedeiras de P. longirostris neste estudo. Foram construídas sete gaiolas no total.
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RESULTADOS E DISCUSSÃO
Habitat e plantas hospedeiras
Phloeophana longirostris tem distribuição geográfica nos estados do Espírito Santo,
São Paulo e Rio de Janeiro, ocorrendo em áreas de florestas (Lent & Jurberg, 1965). Neste estudo os indivíduos da espécie ocorreram apenas em capixingui ( Croton floribundus Spreng)
(Euphorbiaceae). No entanto existem registros na literatura de ocorrência em diversas espécies vegetais, como amendoeira ( Terminalia catappa L., Combretaceae), figueiras ( Ficus spp.,
Ficus clusifolia Shopp, Moraceae), embaúba ( Cecropia sp., Moraceae), paricá grande ( Parkia multijuga Benth., Leguminosae), tamboril ( Enterolobium maximum Decke, Leg. Mimosaceae) e cambuí (Myrtaceae ou Leg.) (Lent e Jurberg, 1965).
Croton floribundus é uma planta característica de matas secundárias de floresta semidecídua e ocorre também no interior de mata primária que já sofreu interferências, como exemplo o corte de madeira (Lorenzi, 2002). Na área de estudo, indivíduos de C. floribundus são encontrados tanto no interior quanto na borda da mata. No entanto, foi encontrada maior quantidade de líquens em árvores presentes na borda da mata (MS = 12,79; F 1,56 = 164,34; gl = 1; p < 0,000), e na face mais ensolarada das árvores (MS = 6,61; F 1,56 = 84,88; gl = 1; p < 0,000). A interação entre o local (borda e interior) e insolação (luz e sombra) também é significativa (MS = 2,35; F 1,56 = 30,19; gl = 1; p < 0,000) (Tabela 1) (Figura 2).
Os indivíduos de P. longirostris ocorreram com maior freqüência em árvores na borda da mata ou mesmo expostas no meio da trilha (χ2 = 11,50; p < 0,001) (Tabela 2). Essa ocorrência é explicada pela maior cobertura por líquens nessas árvores (Figura 2). A presença de líquens no tronco das árvores hospedeiras é importante para a sua colonização por
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P. longirostris , uma vez que a espécie e assemelha à líquens e tem sua coloração e forma como defesa contra predadores.
A ocorrência de P. longirostris somente sobre C. floribundus na Serra do Japi pode ter relação com os sítios de ocorrência da árvore hospedeira. Das espécies registradas como plantas hospedeiras na literatura (Lent & Jurberg, 1965), nenhuma delas ocorre na Serra do
Japi (Leitão Filho, 1992). Também, por ser uma espécie fitófaga, a distância dos vasos condutores de seiva e características da madeira de C. floribundus devem ser fatores que influenciam a relação de especificidade dos percevejos com suas árvores hospedeiras na área de estudo. No entanto este trabalho não testou nenhuma das possibilidades.
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Tabela 1. Quantidade de líquens para cada metro amostrado nas faces de luz e sombra de
árvores de C. floribundus Spreng (Euphorbiaceae).
Borda Interior
Árvore Luz (cm) Sombra (cm) Luz (cm) Sombra (cm)
1 41 5 2,5 1
2 59 5,5 6,5 1,5
3 88 9 2 0
4 30 2 2,5 4
5 45,5 12 6 0
6 60 1 0 0
7 90 6,5 1 0
8 40,5 9 1 0
9 53 4 0 0
10 94 3 3 3
11 57,5 6,5 0 0
12 82 3 4 0
13 28,5 3 0 0
14 40 2 12,5 1
15 56 0 0 0
X ± sd 57,67 ± 21,64 4,77 ± 3,35 2,73 ± 3,44 0,70 ± 1,25
28
90
80 Média Média ± SE Média ± SD
70
60
50
40
30
20
Coberturade líquens /m emcm) ( 10
0
-10 Borda com sol Borda com sombra Interior com sol Interior com sombra Localidade
Figura 2. Cobertura de líquens (em cm) por metro, nas faces ensolaradas e com sombra de indivíduos de C. floribundus localizados na borda e no interior da mata, na Serra do Japi,
Jundiaí – SP.
Tabela 2. Freqüência de árvores com (presença) e sem (ausência) de indivíduos de
P. longirostris em árvores da borda e do interior da mata.
χ2 p
Presença Ausência
Borda 8 7 11,501 < 0,001
Interior 0 15
O valor de p em negrito foi considerado significativo no nível de 0,05.
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Defesa
Phloeophana longirostris tem sua coloração e forma como mecanismos de defesa primários, uma vez que permanece camuflado sobre suas árvores hospedeiras. A defesa primária tem como objetivo fazer com que a presa não seja percebida pelo predador e, conseqüentemente, diminuir a chance de predação (Edmunds, 1974). Outro aspecto protetor que a espécie possui é a localização do orifício anal genital das ninfas e dos adultos. Em
P. longirostris o orifício anal genital é voltado para o dorso do corpo, sendo que a parte ventral fica em contato com o substrato. A excreção é em forma de esguicho, com o líquido sendo ejetado longe do corpo dos indivíduos e também da árvore hospedeira. Dessa forma não restam vestígios de excretas sobre o tronco da árvore hospedeira, o que não denuncia a localização dos indivíduos e pode evitar a atração de possíveis predadores, especialmente formigas e aves.
P. longirostris também apresentou mecanismos de defesa secundários como glândulas de odor, comportamento de tanatose e vôo. Os mecanismos de defesa secundários são utilizados pela presa após ter sido encontrada pelo predador (Edmunds, 1974). As glândulas de odor aparentemente têm função defensiva nos hemípteros (Schuh & Slater, 1995), e nessa espécie o odor é bastante característico. Ao longo do estudo, indivíduos de P. longirostris liberaram o odor de defesa muitas vezes quando manipulados. Em algumas situações também apresentaram o comportamento de tanatose. Alguns indivíduos adultos quando manipulados ou presos em potes de coleta, abriram e vibraram as asas. Uma vez foi observado um macho da espécie voar por alguns metros. Salomão (dados não publicados) observou para
Phloea subquadrata que os indivíduos voam a curtas distâncias. Esses dados contrariam
Magalhães (1909), que afirma que Phloeidae não podem voar.
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Predação
Foram registrados eventos de predação de ninfas e adultos de P. longirostris por formigas, principalmente pela espécie Crematogaster crinosa (Myrmicinae). Em florestas tropicais essa espécie é tipicamente encontrada no dossel das árvores ou em áreas perturbadas
(Longino, 2003), e na área de estudo essa espécie de formiga foi freqüentemente encontrada patrulhando as árvores de C. floribundus . No entanto, em algumas ocasiões, foram registradas formigas passando sobre os indivíduos de P. longirostris sem que o seu reconhecimento fosse demonstrado. Os fatores que levam à predação dos indivíduos pelas formigas não são claros.
Em uma única ocasião uma ninfa de P. longirostris foi encontrada predada presa à teia da aranha Achaearanea sp. (Theridiidae). Esse evento pode ter sido ocasional, já que a teia se encontrava no chão, muito próxima a árvore hospedeira e a ninfa pode ter caído da árvore para a teia. Muitos outros indivíduos de P. longirostris foram encontrados mortos com marcas evidentes de predação, sem que o predador pudesse ser identificado.
Cuidado maternal
Em P. longirostris a fêmea permanece sobre os ovos cobrindo os com seu corpo, e carrega as ninfas presas ventralmente ao abdômen até pouco depois da primeira muda. As expansões dos lobos abdominais do corpo das fêmeas são ligeiramente inclinadas em direção ao ventre, formando uma cavidade côncava que isola os ovos e as ninfas em seu interior, protegendo os (Costa Lima, 1940; Lent & Jurberg, 1965; Monteith, 2006). Esse tipo de comportamento subsocial é bem documentado para Phloeidae (Magalhães, 1909; Brien, 1930;
Costa Lima, 1940; Leston, 1953; Lent & Jurberg, 1966; Schuh & Slater, 1995; Guilbert, 2003;
Bernardes et al. , 2005; Monteith, 2006).
31
A fêmea de P. longirostris não deixa de se alimentar durante o cuidado dos ovos ou depois da eclosão das ninfas, ao contrário do que é observado para a maioria dos Heteroptera
(Monteith, 2006). E, carregando as ninfas de 1º instar, a fêmea além de se alimentar também se locomove pela árvore hospedeira. Provavelmente pelo fato das ninfas permanecerem aderidas ventralmente ao abdômen materno e voltadas para o tronco da árvore hospedeira, não existem informações precisas sobre o seu desenvolvimento no 1º instar de vida (Monteith, 2006).
Leston (1953) e Guilbert (2003) afirmam que as ninfas de P. longirostris permanecem aderidas ao abdômen materno até o 3º instar, o que não foi comprovado. Em nenhuma ocasião foram registradas ninfas de 3º instar presas ao abdômen materno ou ainda próximas à mãe.
Neste estudo observamos o crescimento das ninfas de 1º instar de P. longirostris
(Figura 3). Além do crescimento, também foi observado um possível aumento de massa das ninfas, sem que o mesmo fosse testado. No entanto não é sabido se as ninfas possuem alguma forma de nutrição durante o 1º instar, o que já foi amplamente discutido por alguns autores
(Magalhães, 1909; Brien, 1930; Costa Lima, 1940; Leston, 1953; Guilbert, 2003; Monteith,
2006) ou se esse crescimento se dá por reservas adquiridas antes de seu nascimento. Nas observações realizadas de mães com ninfas de 1º instar não encontramos nenhuma evidência que possa esclarecer como essas ninfas crescem e, se realmente há um ganho de massa por essas ninfas, sendo necessários mais estudos.
32
Figura 3. Fêmeas de P. longirostris com ninfas de 1º instar aderidas ventralmente.
Nota se a diferença de tamanho dos indivíduos das ninhadas (Foto: Eduardo Pereira).
Biologia
Estágio de ovos
O número de ovos por ninhada de P. longirostris variou de 8 a 13 ovos, sendo a média de 10,13 ± 1,22 (N = 16). Esse resultado contraria dados de Lent & Jurberg (1966), que afirmam que o número de ovos nunca é superior a 10 ovos. No entanto, embora superior ao número de ovos registrado anteriormente, a quantidade de ovos em P. longirostris é bastante inferior ao número de ovos registrados para outro Phloeidae: Phloea subquadrata Spinola,
1837. Os registros para essa espécie na literatura são de desovas de 5 a 36 ovos (Salomão,
2007). O número de ovos das desovas não foi correlacionado com o tamanho das fêmeas
(N = 10; rs = 0,053; p = 0,885).
Os ovos são aglutinados e colados ao tronco da árvore, não necessariamente em fendas, contrariando Bequaert (1935). O seu período de incubação dura de 10 a 20 dias, com a fêmea
33
mantendo seu corpo sempre sobre os ovos, cobrindo os completamente. A presença da fêmea sobre os ovos aparenta ser somente protetora, pois o processo de eclosão se verifica na sua ausência (Lent & Jurberg, 1966; obs. pessoal). Foram observadas sete ninhadas, com um total de 64 ovos. Destes, eclodiram 56 ninfas de 1º instar. A eclosão de todas as ninfas não ocorreu simultaneamente e durou, em sua totalidade, cerca de 24 horas. A viabilidade dos ovos foi de
87,5%.
Instares de desenvolvimento
As ninfas de Heteroptera são semelhantes aos adultos e vivem em ambientes similares
(Schuh & Slater, 1995). A tabela 3 mostra o comprimento do corpo encontrado para cada um dos cinco instares da população estudada. A maior diferença entre os valores máximo e mínimo do comprimento do corpo são encontradas no 1º instar de desenvolvimento. Essa diferença se deve ao fato de que o abdômen das ninfas distende, aumentando o tamanho dos indivíduos desde o nascimento até a primeira muda.
Durante o 1º instar, que dura entre 60 e 90 dias, as ninfas são esbranquiçadas e permanecem aderidas ventralmente ao abdômen materno. Após a primeira muda, ainda permanecem por poucos dias aderidas ao abdômen da mãe. Nos 2º e 3º instar, que duram cerca de 30 e 60 dias respectivamente, as ninfas apresentam coloração semelhante ao tronco da
árvore hospedeira, em tons de marrom, e se dispersam pela árvore hospedeira. As ninfas de
P. longirostris não demonstram nenhum nível de agregação, nem entre uma mesma ninhada ou entre indivíduos de ninhadas e instares diferentes, ao contrário do que é observado para
Phloea subquadrata , outro Phloeidae (Guilbert, 2003; Salomão, 2007). No 3º instar se inicia o estabelecimento de maior quitinização e o padrão cromático característico dos adultos (Lent &
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Jurberg, 1966). A partir do 4º instar, as ninfas são bem esclerotizadas e tem coloração semelhante aos adultos (Leston, 1953), se assemelhando a líquens. Os 4º e 5º instares têm duração de aproximadamente 60 dias cada um. Em sua totalidade, a fase imatura de
P. longirostris dura cerca de 11 meses.
Tabela 3. Comprimento do corpo de indivíduos de P. longirostris nos diferentes instares de desenvolvimento.
X (mm) ± sd Mínimo (mm) Máximo (mm)
1o instar 3,93 ± 0,88 2,90 5,20 30
2o instar 7,55 ± 0,56 6,00 8,50 15
3o instar 11,78 ± 1,60 10,10 13,70 4
4o instar 13,07 ± 1,50 10,00 14,00 7
5o instar 16,77 ± 1,89 13,90 19,70 11
Machos 18,27 ± 0,46 17,40 19,30 15
Fêmeas 22,28 ± 0,53 20,90 23,10 33
Estágio adulto e ciclo de vida
Em janeiro de 2008 foram observados dois casais em cópula, ambos sobre a casca da
árvore, em altura superior a 5 m. Quando em cópula, os indivíduos permanecem em posição de marcha ré (tail to tail), com as cabeças em extremidades opostas e a parte posterior inferior do corpo da fêmea sobre a parte posterior superior do corpo do macho, mais precisamente sobre o pigóforo (orifício anal genital).
35
As fêmeas são maiores que os machos (t = 24,792; p < 0,000) (Tabela 3). Descrições detalhadas de suas anatomias podem ser encontradas em Leston (1953) e Lent & Jurberg
(1965). A razão sexual dos adultos foi desviada para fêmeas em alguns meses do ano, principalmente em meses relacionados ao período reprodutivo da espécie, quando são encontrados ovos e ninfas de 1º instar na população fevereiro, março, abril e maio de 2007, e agosto, setembro e novembro de 2007 e janeiro de 2008 (Figura 4). Também foi observada uma maior longevidade das fêmeas (t = 4,110; p < 0,0157), com os três indivíduos mais velhos observados como adultos por 13, 13 e 16 meses. Esta última ainda em atividade reprodutiva.
Os machos observados por mais tempo como adulto foram acompanhados por 3, 5 e 9 meses.
Como não foi possível observar dimorfismo sexual aparente entre as ninfas no campo, não se sabe se a razão sexual desviada para fêmeas ocorre desde o nascimento dos indivíduos ou se ocorre devido a uma mortalidade diferencial entre os sexos, hipótese plausível já que a longevidade das fêmeas foi maior que as dos machos.
Das 16 fêmeas isoladas nas gaiolas de exclusão, após 13 meses, algumas (N = 5) continuaram se reproduzindo normalmente, evidenciando que os gametas masculinos se mantêm viáveis na espermateca das fêmeas por esse período. A existência da espermateca nas fêmeas e a capacidade de estocagem dos gametas masculinos por longos períodos pode ser uma das forças que direcionou, ao longo do processo evolutivo, o cuidado maternal em
P. longirostris (Clutton Brock, 1991).
36
Figura 4. Razão sexual dos adultos de P. longirostris , entre julho de 2006 e janeiro de 2008
(com exceção de janeiro de 2007). Os números acima das colunas indicam o valor mensal de
N. Os * indicam os meses em a razão sexual foi desviada para fêmeas. Os valores de p considerados significativos foram p < 0,003 em fevereiro, p < 0,020 em março, p < 0,013 em abril, p < 0,007 em maio, p < 0,046 em agosto, p < 0,014 em setembro e p < 0,014 em novembro de 2007. Em janeiro de 2008 o valor de p < 0,033.
CO CLUSÃO
Phloeophana longirostris são insetos de ciclo de vida longo, que têm relação de especificidade com suas plantas hospedeiras na Serra do Japi, e que vivem camuflados sobre elas. Apresenta defesas secundárias como o comportamento de tanatose e a liberação de odor de defesa, comum à subordem Heteroptera. As relações de cuidado maternal na espécie são peculiares, com a fêmea protegendo os ovos e as ninfas até o 2º instar de desenvolvimento. O
37
desenvolvimento das ninfas é lento, e dura aproximadamente 11 meses. Os adultos apresentam dimorfismo sexual aparente e as fêmeas são maiores que os machos. Com o presente estudo muitos dos aspectos da história natural e biologia de P. longirostris foram elucidados. No entanto, a partir desse trabalho, outras questões importantes para o conhecimento da espécie e de suas relações ecológicas surgiram. Como se tratam de organismos camuflados, experimentos com predadores visualmente orientados são importantes, já que provavelmente constituem uma pressão seletiva sobre esses organismos. Trabalhos sobre os custos e benefícios do cuidado maternal na espécie são interessantes, para o melhor entendimento da evolução desse comportamento. Também são necessários estudos focados nas ninfas de 1º instar, para que o aumento de tamanho das ninfas seja elucidado.
38
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44
CAPÍTULO 2
BIOLOGIA POPULACIO AL E ESTRUTURA ETÁRIA DE
PHLOEOPHA A LO GIOSTRIS SPI OLA, 1837
(HEMIPTERA: PHLOEIDAE)
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RESUMO
Fatores bióticos e abióticos estão diretamente relacionados à distribuição e ao ciclo de vida das espécies. Entre os fatores abióticos que influenciam as dinâmicas populacionais de insetos, a temperatura e a disponibilidade de água são os principais. Esse trabalho teve como objetivo investigar a biologia populacional de Phloeophana longirostris (Hemiptera:
Phloeidae), uma espécie fitófaga com distribuição restrita ao Brasil, em seu ambiente natural.
Para a obtenção de informações sobre a fenologia de P. longirostris , foram estudadas as correlações de parâmetros populacionais com os fatores climáticos temperatura e precipitação.
A distribuição vertical dos indivíduos na sua planta hospedeira foi registrada e, também foi relacionada com os fatores climáticos temperatura e precipitação. Também foi verificado se houve distribuição diferencial entre ninfas e adultos, ao longo do período de estudo. A população de P. longirostris variou ao longo do estudo e a espécie apresentou um padrão de fenologia sazonal, com o período reprodutivo na estação quente e chuvosa da Serra do Japi, a
área de estudo. Não houve correlação entre a abundância de indivíduos e a temperatura média e a precipitação total mensal. Houve somente correlação entre a abundância de indivíduos e o instar de desenvolvimento em todos os meses. A altura de ninfas e adultos não foi relacionada aos fatores climáticos e, os adultos apresentaram distribuição vertical superior a das ninfas, talvez como forma de evitar a dessecação.
PALAVRAS CHAVE: Phloeidae, biologia populacional, fenologia, sazonalidade, distribuição vertical, Serra do Japi.
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ABSTRACT
Biotic and abiotic factors are directly related to species’ distribution and life cycle.
Water and temperature are amongst the most important factors affecting insect population dynamics. The objective of this study was to investigate Phloeophana longirostris (Hemiptera:
Phloeidae), a phytophagous species endemic to Brazil, population dynamics in its natural environment. For the attainment of information on the phenology of P. longirostris , the population parameters were related to the climatic factors temperature and precipitation. The individuals’ vertical distribution on the host plant was also registered and it was related with the climatic factors temperature and precipitation. Also it was verified if it had differences in nymphs and adults’ distribution. The population of P. longirostris was variable throughout the study and the species presented a seasonal pattern of phenology, with the reproductive period in Serra do Japi’s rainy season. There was not a correlation between the monthly average temperature and total monthly precipitation with the individuals’ abundance. There was only correlation between the abundance of individuals and the development instar in all of the months. The distribution of nymphs and adults was not related to climatic factors and adults presented a superior vertical distribution in relation to the nymphs, possibly as a way to avoid dehydration.
KEY WORDS: Phloeidae, population dynamic, phenology, seasonality, vertical distribution,
Serra do Japi.
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I TRODUÇÃO
Populações de insetos são dominantes em ecossistemas terrestres e aquáticos (Gullan &
Cranston, 1994; Ruppert & Barnes, 1996; Grimaldi & Engel, 2004). O sucesso deste grupo é evidenciado por sua grande radiação adaptativa e, em ambiente terrestre, os insetos ocupam virtualmente todos os nichos existentes, com mais de 925.000 espécies descritas (Grimaldi &
Engel, 2004). Limites climáticos determinam a distribuição dessa infinidade de espécies, de acordo com as necessidades e tolerâncias de cada uma delas (Jones & Rienks, 1987; Dennis,
1993; Parmesan et al ., 1999). A interação entre as espécies, em relações intra e interespecíficas, também são limitantes para a sua distribuição geográfica (Hassell et al . 1991).
A influência das interações bióticas (relações intra e interespecíficas) e fatores abióticos
(climáticos) sobre as espécies atuam não só sobre suas distribuições geográficas, mas também seus ciclos de vida, densidades, estabilidade e diversidade, e a dinâmica das populações
(Wallner, 1987). Os efeitos de alterações na dinâmica de uma população podem ser percebidos através da abundância de indivíduos, que proporciona informações detalhadas sobre números, fatores de mortalidade, reprodução, recrutamento e dispersão ao longo de alguns anos (Wolda,
1992).
Dentre as forças abióticas que influenciam as dinâmicas populacionais de insetos, temperatura e disponibilidade de água são as principais (Crawley, 1983; Jones & Rienks, 1987;
Price, 1997; Walker & Jones, 2001; Gratton & Denno, 2003). Variações de temperatura podem, por exemplo, afetar a sobrevivência de espécies com a alteração da disponibilidade de micro hábitats específicos e da fenologia de plantas hospedeiras (Bursell, 1974a; Romero &
Vasconcellos Neto, 2005a). Em relação à disponibilidade de água, flutuações nos padrões de chuvas também podem afetar a fenologia das plantas, afetando a qualidade e a disponibilidade
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de recursos para os herbívoros (Wolda, 1978; Jones & Rienks, 1987; Frieiro Costa &
Vasconcellos Neto, 2003). A baixa umidade do ar, em condições extremas, pode acarretar a morte de determinadas espécies, através da falta de alimentos e da desidratação (Bursell,
1974b). A importância relativa dos diversos componentes na dinâmica ecológica difere entre os sistemas, mas é evidente que todos contribuem e interagem na maioria deles (Bjornstad &
Grenfell, 2001).
Nos trópicos, a grande maioria das espécies de insetos é pouco conhecida, com informações escassas sobre os mais básicos aspectos de suas histórias de vida (Wolda, 1988;
1992). No Brasil, estudos de dinâmica populacional existem principalmente para insetos vetores de patologias para humanos e animais (Soares et al. , 2000; Silva et al. , 2003; Pelli et al. , 2007; Costa et al ., 2008) e considerados pragas agrícolas (Cure et al. , 1998; Pinto et al. ,
2000; Yamamoto et al. , 2001; Ott et al. , 2006; Nardi et al. , 2007). Trabalhos realizados em ambientes naturais estão disponíveis somente para algumas famílias de Coleoptera (Del Claro,
1991a; Medeiros & Vasconcellos Neto, 1994; Frieiro Costa, 1995; Becker & Freire, 1996;
Vasconcellos Neto & Jolivet, 1998; Nogueira Pinto, 2000; Nogueira Sá & Vasconcellos Neto,
2002; Frieiro Costa & Vasconcellos Neto, 2003), Lepidoptera (Vasconcellos Neto, 1991;
Brown, 1992), Orthoptera (Del Claro, 1991b) e Hemiptera (Cividanes, 2002; Salomão, 2007).
Phloeophana longirostris Spinola, 1837 (Heteroptera: Phloeidae) é uma espécie de biologia pouco conhecida, pertencente a uma pequena família de insetos tropicais com indicações de ocorrência da família restrita ao Brasil (Lent & Jurberg, 1965). Os indivíduos de
P. longirostris são fitófagos e vivem sobre o tronco ou galhos de árvores, em homocromia com os líquens que a revestem (Costa Lima, 1940). As fêmeas apresentam cuidado maternal, permanecendo sobre os ovos até a eclosão da ninfas, e carregando as ninfas presas à região
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ventral do abdômen até parte do 2º instar (Costa Lima, 1940; Leston, 1953; Lent & Jurberg,
1966, Capítulo 1).
O propósito deste trabalho foi estudar a biologia populacional de P. longirostris , abordando parâmetros como abundância, densidade de indivíduos e estrutura etária, ao longo de um ano e meio. A dinâmica populacional será tratada aqui como biologia populacional devido ao curto período para estudos do gênero. Os parâmetros populacionais foram relacionados aos parâmetros climáticos temperatura e precipitação, para dessa forma entender sua influência sobre a fenologia da espécie. Também foi registrada a distribuição vertical dos indivíduos sobre a planta hospedeira Croton floribundus Spreng, pois, segundo Guilbert
(2003), a posição dos fleídeos sobre o caule das plantas hospedeiras pode variar entre diferentes períodos de tempo. Os fatores climáticos temperatura e precipitação foram relacionados às alturas de ninfas e adultos e, também foi verificado se houve distribuição vertical diferencial entre ninfas e adultos ao longo do estudo.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado na Serra do Japi (23 o13’S, 46 o56’O), município de Jundiaí, São
Paulo, numa a área situada a 1050 m de altitude. O local apresenta mata semi decídua, que constitui a vegetação predominante na Serra (Leitão Filho, 1992), mas já sofreu perturbações antrópicas em diferentes períodos. Na área existem trilhas de até 8 m de largura e a vegetação rasteira às vezes é cortada. Há também um pequeno lago e uma grande clareira junto ao local.
O clima na Serra do Japi é sazonal, com verões quentes e úmidos de outubro a março e invernos frios e secos de abril a setembro (Pinto, 1992). Durante o estudo foram realizadas
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coletas mensais de dados, de julho de 2006 a janeiro de 2008 (com exceção de janeiro de
2007). As temperaturas médias mensais variaram entre 15,44 oC (a mínima em julho de 2007) e
22,79 oC (a máxima em março de 2007), e a precipitação total mensal variou entre 0,00 mm (a mínima em agosto de 2007) e 387,60 mm (a máxima em janeiro de 2007) (Figura 1)
(CIIAGRO, 2008).
Os dados de temperatura foram obtidos do CIIAGRO (2008), da Estação Experimental de Jundiaí (EEJ) que se localiza a 710 m de altitude. Como a área de estudo fica a 1050 m de altitude, os dados de temperatura foram ajustados, subtraindo se 0,6 oC a cada 100 m de elevação (Ogden & Powell, 1979). Portanto, foram subtraídos 2,04 oC dos dados originais. Para os dados de precipitação nenhuma correção de altitude foi necessária, pois as chuvas não variam entre locais de diferentes altitudes na Serra (Pinto, 1992).
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Figura 1. Diagrama climático do período de janeiro de 2006 a abril de 2008, para a Serra do
Japi (corrigido para a área de estudo), no município de Jundiaí, São Paulo (conforme Walter &
Lieth, 1960). As áreas pontilhadas representam períodos secos e as áreas escuras períodos super úmidos (programa ECD versão 2.0).
Biologia populacional e estrutura etária
Ao longo das trilhas, na borda da mata, foram marcados 20 indivíduos adultos de
Croton floribundus Spreng (Euphorbiaceae), uma espécie de árvore pioneira que ocorre naturalmente em mata semi decídua (Leitão Filho, 1992; Lorenzi, 2002). Dentre os 20 indivíduos marcados, apenas quatro deles não foram utilizados como plantas hospedeiras por
P. longirostris ao longo do estudo, e por isso foram excluídos das análises. Dessa forma o esforço amostral se concentrou sobre 16 árvores. Cada indivíduo de C. floribundus teve a área de superfície do tronco calculada e, foi inspecionado uma vez ao mês, do chão até uma altura de 5 m, com o auxílio de uma escada.
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Calculou se a densidade dos fleídeos como o número de indivíduos por superfície total de tronco de C. floribundus amostrada. A área do tronco foi calculada como a área de um cilindro, com o perímetro da planta multiplicado pela altura inspecionada (5 m). Dessa forma, a
área amostrada para cada indivíduo de C. floribundus variou de 1,80 a 9,40 m 2 (X ± sd = 4,96
± 2,39 m 2), com um total de 79,30 m 2 inspecionados por mês. Essa mesma metodologia foi utilizada por Salomão (2007) para avaliar a densidade de Phloea subquadrata (Hemiptera:
Phloeidae) em um conjunto de plantas hospedeiras.
Os 16 indivíduos de C. floribundus amostrados tiveram seu DAP superior a 11,46 cm e inferior a 40,12 cm (X ± sd = 24,54 ± 8,16 cm). A população amostral de P. longirostris deste trabalho foram os indivíduos acompanhados nessas árvores ao longo dos 18 meses de estudo, para o registro das ninfas e dos adultos. Os indivíduos foram contados e a estimativa do tamanho populacional em cada ano foi obtida pela média das densidades mensais de indivíduos sobre as 16 árvores observadas.
A fenologia da população foi representada pela variação temporal na estrutura etária de
P. longirostris, método também utilizado por Vasconcellos Neto (1980); Romero &
Vasconcellos Neto (2003, 2005b) e Salomão (2007). Para determinar a distribuição mensal nas classes de idade os indivíduos foram identificados como ninfas de 1º, 2º, 3º, 4º, 5º instares. Os cinco instares das ninfas foram identificados segundo Lent & Jurberg (1966), com a utilização de aspectos dorsais da espécie como as expansões do corpo, tecas alares e distribuição cromática. Os adultos foram identificados de acordo com o sexo (Lent & Jurberg, 1965). Como não houve coleta de dados em janeiro de 2007, foi feita uma extrapolação através da média dos valores de dezembro de 2006 e fevereiro de 2007. O número de ovos e as desovas foram registrados mensalmente para a determinação do período reprodutivo.
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Biologia populacional e fatores abióticos
Para avaliar se as flutuações populacionais de P. longirostris são afetadas por fatores climáticos a abundância mensal total destes insetos foi correlacionada com a precipitação total e temperaturas médias mensais por meio de um teste ANCOVA (Zar, 1996). Os dados foram transformados para escala logarítmica, pois não apresentaram distribuição normal. A abundância de P. longirostris foi considerada a variável dependente na análise, enquanto o instar de desenvolvimento (ninfas e adultos) foi considerado a variável categórica preditora, e a temperatura média e a precipitação total mensais foram consideradas as variáveis continuas preditoras. Também foram feitas correlações de defasagem de um, dois e três meses das variáveis climáticas em relação à densidade dos insetos, uma vez que, em geral, os organismos não respondem imediatamente as mudanças ambientais (Krebs, 2001; Salomão, 2007).
Distribuição vertical nas plantas
Durante o período de estudo a distribuição vertical de todos os indivíduos de P. longirostris em relação ao solo foi medida mensalmente. Foram registradas somente as alturas de ninfas a partir do 2º instar, após a dispersão da mãe. Os dados de altura foram divididos para ninfas e adultos. Para verificar se a altura dos indivíduos é influenciada por fatores climáticos como temperatura e precipitação, foram realizados dois testes ANOVA de dois fatores. A altura mensal média das ninfas ou dos adultos foi a variável dependente e a temperatura média mensal e a precipitação total mensal foram as variáveis categóricas. Como as medidas de altura não apresentaram distribuição normal os dados foram transformados para a escala logarítmica
+ 1. A coleta de dados do mês de janeiro de 2007 não foi realizada.
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Para verificar se a altura de ninfas e adultos foi diferencial ao longo do período de estudo, as posições dos fleídeos durante os meses de estudo foram analisadas com um teste
ANOVA de dois fatores, sendo a variável dependente a altura dos indivíduos e a variável categórica preditora o instar de desenvolvimento (ninfas e adultos). A coleta de dados do mês de janeiro de 2007 não foi realizada e os dados dos meses de março, junho, agosto, setembro e novembro de 2007 foram descartados da análise por não terem ou por terem somente um registro de adultos no período.
RESULTADOS
Biologia populacional e estrutura etária
O tamanho da população de P. longirostris variou ao longo do estudo. O número mínimo de indivíduos na população, incluindo ninfas e adultos, foi de 36 indivíduos em março de 2007 e o máximo foi 125 indivíduos em outubro de 2007. O tamanho médio da população foi de X ± sd = 65,17 ± 18,59 indivíduos. A densidade máxima de P. longirostris foi de 95,88 ninfas e 17,64 adultos/ 79,30 m 2 de superfície de tronco (em outubro de 2007 e dezembro de
2006, respectivamente) (Figura 2) e a densidade total média foi de 59,23 ± 17,71 indivíduos/
79,30 m 2 (N = 18 meses). Ninfas e adultos estiveram presentes na população durante todo o período de estudo.
A densidade de ninfas foi sempre superior à densidade de adultos. Os adultos tiveram aumentos em densidade evidentes nos meses de agosto de 2006, dezembro de 2006 a fevereiro de 2007 e dezembro de 2007 a janeiro de 2008 (Figura 2). Os períodos de dezembro a fevereiro correspondem à estação chuvosa na Serra do Japi (Figura 1) e à estação reprodutiva da espécie,
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o que justifica o maior recrutamento de indivíduos adultos. Houve também uma tendência à diminuição das ninfas quando ocorreu o maior recrutamento de indivíduos adultos.
Figura 2. Densidade populacional de ninfas e adultos de P. longirostris sobre C. floribundus
(Euphorbiaceae) entre julho de 2006 e janeiro de 2008 na Serra do Japi (N = 1173 registros de indivíduos).
Os períodos de maior proporção de subadultos na população foram os meses de novembro e dezembro, nos anos de 2006 e 2007 (Figura 3). Após o aumento no recrutamento de subadultos, há o aparecimento dos adultos na população, em dezembro de 2006 e, dezembro de 2007 e janeiro de 2008. O período reprodutivo da espécie ocorre na estação quente e chuvosa e o ciclo de desenvolvimento das ninfas dura aproximadamente 11 meses, com cinco instares ninfais. Ainda na estação chuvosa e quente e na transição entre as estações houve um
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aumento de ninfas de 1º instar e, logo após um aumento nas ninfas de 2º instar, nos meses de junho e julho de 2007 (Figura 3). Nos períodos frios e secos, nos meses de julho, agosto e setembro de 2006 e 2007, a maior parte dos indivíduos de P. longirostris estava no 3º e 4º instares de desenvolvimento. Nos meses subseqüentes, nos períodos mais quentes e chuvosos, a população novamente foi constituída de subadultos e adultos. É clara a variação na estrutura etária da população ao longo do tempo, com ciclo de desenvolvimento anual.
Figura 3. Fenograma da população de P. longirostris sobre C. floribundus entre julho de 2006 e janeiro de 2008, na Serra do Japi, município de Jundiaí, São Paulo (N = 1173 registros de indivíduos). Os dados de janeiro de 2008 são uma média dos valores de dezembro de 2006 e fevereiro de 2007.
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Durante o estudo, o pico de ninfas de 1º instar ocorreu entre fevereiro e abril de 2007, chegando a 65% da população. Em outubro do mesmo ano ocorreu um novo pico, porém esse menor, correspondendo a 50% da população. Os picos de ninfas de 2º instar ocorreram logo após os de 1º instar, em junho de 2007, representando até 25% da população. Em julho de
2006, no primeiro mês de coleta do estudo, havia uma grande quantidade de ninfas de 3º instar, representando 55% da população. No mesmo período de 2007 ocorreu o pico populacional de ninfas de 3º instar, com 60% da população. As ninfas de 4º instar tiveram seus picos em setembro de 2006 e 2007, com 35% dos indivíduos em ambos os anos. Os subadultos (ninfas de 5º instar) tiveram picos populacionais em novembro e dezembro dos anos de 2006 e 2007, com 65% e 45% da população, respectivamente. Os adultos apresentaram pico populacional nos meses de dezembro de 2006 e 2007, representando 30% da população em ambos os anos.
Foram observadas somente duas cópulas de indivíduos de P. longirostris , ambas no mês de janeiro de 2008, e acima de 5 m de altura. As desovas ocorreram normalmente na estação quente e chuvosa, nos meses de dezembro (N = 3), janeiro (N = 3), fevereiro (N = 6) e março (N = 1). Somente uma desova foi registrada para o período de transição entre as estações fria e seca, e quente e chuvosa, em outubro de 2007. O pico da produção de ovos ocorreu aproximadamente um mês antes do pico de aparecimento das ninfas de 1º instar na população.
O número de ovos variou de 8 a 13 ovos (X ± sd = 10,13 ± 1,26 ovos).
Biologia populacional e fatores abióticos
Não houve correlação da abundância de indivíduos com a precipitação total mensal e com a temperatura média mensal. Houve somente correlação entre a abundância de indivíduos e o instar de desenvolvimento (ninfas e adultos) em todos os meses (Tabela 1).
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Tabela 1. Resultados da análise de covariância para a correlação entre a abundância de
P. longirostris , o instar de desenvolvimento (ninfas e adultos) dos indivíduos, e a temperatura média e a precipitação total mensais, com 1, 2 e 3 meses de defasagem das variáveis climáticas. Os valores em negrito correspondem aos valores de p significativos.
Mês Fator MS F1,32 p
0 Temperatura 0,345 1,304 0,262
0 Precipitação 0,023 0,879 0,356
0 Instar 5,370 202,922 0,000
1 Temperatura 0,032 1,235 0,275
1 Precipitação 0,036 1,396 0,246
1 Instar 5,370 207,133 0,000
2 Temperatura 0,095 3,623 0,066
2 Precipitação 0,033 1,259 0,270
2 Instar 5,371 204,452 0,000
3 Temperatura 0,000 0,003 0,958
3 Precipitação 0,033 1,187 0,204
3 Instar 5,371 191,416 0,000
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Distribuição vertical nas plantas
A altura média mensal das ninfas e dos adultos não foi influenciada pelos fatores climáticos temperatura e precipitação (Tabela 2). Não houve também diferença entre as alturas dos indivíduos ao longo dos meses de estudo, porém houve variação entre as alturas de ninfas e adultos (MS = 16,281; F1,608 = 11,325; p < 0,000), com os adultos ocorrendo em alturas superiores às alturas das ninfas (Figura 4).
Tabela 2. Resultados da análise de variância para a relação entre a altura média mensal de ninfas e adultos de P. longirostris e a temperatura média e precipitação total mensais.
Estágio Fator MS F1,15 p
Ninfas Temperatura 0,003 0,212 0,652
Ninfas Precipitação 0,001 0,055 0,817
Adultos Temperatura 0,016 0,313 0,584
Adultos Precipitação 0,012 0,025 0,625
60
5.5
Adultos 5.0 Ninfas 4.5
4.0
3.5
3.0
2.5 Altura(m)
2.0
1.5
1.0
0.5
0.0 JASONDFAMJODJ Mês 2006 2007 2008
Figura 4. Alturas de ninfas e adultos de Phloeophana longirostris de julho de 2006 a janeiro de
2008. Os meses de março, junho, agosto, setembro e novembro de 2007 foram excluídos da análise por número insuficiente de indivíduos adultos. Os quadrados (adultos) e circulos
(ninfas) indicam a altura média mensal e as barras representam o desvio padrão (N = 16
árvores).
DISCUSSÃO
A densidade de ninfas foi variada e superior à de adultos. A densidade de adultos também foi variada e apresentou dois períodos de aumento populacional relacionados ao período reprodutivo, de dezembro de 2006 a fevereiro de 2007 e de dezembro de 2007 a janeiro de 2008. Durante os períodos de aumento no número de indivíduos adultos, observa se
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uma diminuição na densidade de ninfas, relacionadas ao fim do ciclo de imaturos. A fenologia de P. longirostris foi fortemente influenciada pela sazonalidade dos fatores climáticos.
Os ovos de P. longirostris , assim como os de Phloea subquadrata , outro fleídeo, são relativamente grandes e delicados, o que os torna suceptíveis à dessecação (Bernardes et al. ,
2005; Salomão, 2007). O número reduzido de ovos é explicado pelo cuidado maternal da espécie. A fêmea cobre completamente a massa de ovos com seu corpo, tornando os imperceptíveis, e permanece sobre eles até a eclosão das ninfas (Leston, 1953; Lent & Jurberg,
1966).
Cerca de um mês após o período de oviposição, há o aparecimento de ninfas de 1º instar na população, que permanecem aderidas ventralmente ao abdômen materno até o 2º instar de desenvolvimento (ver Cuidado maternal no Cap. 1). Há uma grande mortalidade de ninfas de
1º instar que não pode ser explicada pelas observações feitas em campo durante este trabalho.
É pouco provável que essa mortalidade seja devido a ação de predadores, uma vez que os ovos, as ninfas de 1º instar e parte do 2º instar ficam protegidos pelo corpo da mãe (Costa Lima,
1940; Leston, 1953; Lent & Jurberg, 1966). Essa mortalidade pode ser devido a competição intra específica das ninfas, por espaço na região ventral da fêmea. Durante a movimentação das ninfas presas ao ventre materno, algumas delas podem se desprender e cair (obs. pessoal).
Outra hipótese é a competição por melhores sítios de nutrição na região ventral do abdômen materno. Se a mãe secretar algum tipo de nutrição para ninfas, como é sugerido por alguns autores, o local onde cada uma delas se prende no abdômem materno pode proporcionar um melhor ou pior acesso aos recursos (Magalhães, 1909; Brien, 1930; Costa Lima, 1940; Leston,
1953; Guilbert, 2003; Monteith, 2006).
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No 3º instar, quando as ninfas se dispersam pela árvore hospedeira, inicia se o processo de maior quitinização (Lent & Jurberg, 1966) e a partir do 4º instar as ninfas são bem esclerotizadas (Leston, 1953). A quitinização para esses instares é importante já que evita a dessecação durante o inverno, a estação fria e seca do período de dispersão dessas ninfas.
Pouco antes do período reprodutivo, observa se um maior recrutamento de indivíduos sub adultos (5º instar), provenientes do período reprodutivo anterior. Durante o período reprodutivo há um aumento na densidade de indivíduos adultos (Figura 2). A presença de indivíduos adultos durante todo o período de estudo, é explicada pela longevidade dos adultos. Como adultos, alguns indivíduos foram acompanhados por até 16 meses, e uma única fêmea teve no máximo três eventos reprodutivos em uma estação quente e chuvosa. Foram registradas somente duas cópulas para o período de estudo. A baixa quantidade de registros pode estar relacionada a altura superior a 5 m das cópulas.
Embora a coleta de dados do presente estudo não seja de longo prazo para estudos de flutuações e dinâmica populacional (Wolda, 1978a, 1978b, 1980; Peck, 1999; Kurota &
Shimada, 2002), fica claro que o ciclo de vida de P. longirostris é sazonal, obedecendo as duas estações bem denifinidas encontradas na área de estudo. A grande maioria de insetos herbívoros em florestas tropicais apresenta padrões sazonais em sua abundância e/ou atividade
(Wolda, 1988; Novotny & Basset, 1998), e P. longirostris apresentou padrão semelhante. Para besouros Cassidinae (Coleoptera: Chrysomelidae), também na Serra do Japi, os adultos entram em diapausa e iniciam seu período reprodutivo no final da primavera e início do verão, período com temperaturas mais elevadas. Já no fim do outono há a redução na atividade dos indivíduos e com a queda das temperaturas, no inverno, os adultos entram novamente em diapausa
(Frieiro Costa & Vasconcellos Neto, 2003; Nogueira Sá & Vasconcellos Neto, 2003a, 2003b).
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Borboletas Ithomiinae (Lepidoptera: Nymphalidae) em Sumaré, São Paulo, também não se reproduzem no inverno (Brown & Vasconcellos Neto, 1976; Vasconcellos Neto, 1991). Os resultados de fenologia de P. longirostris são semelhantes aos de outra espécie de fleídeo,
Phloea subquadrata , que apresentou densidade e fenologia fortemente relacionados à sazonalidade dos fatores climáticos também na Serra do Japi (Salomão, 2007).
A abundância de P. longirostris apresentou correlação positiva com o instar (ninfa x adulto) para todos os meses testados (mês 0, 1, 2 e 3), uma vez que a abundância de indivíduos na população acompanhou basicamente as flutuações no número de ninfas. No entanto a abundância de indivíduos não foi correlacionada com a temperatura média e a precipitação total mensais. É provável que a abundância de indíviduos seja influenciada principalmente pela disponibilidade de alimentos, ao invés da interferência direta das variações climáticas (Wolda, 1978a; Wallner, 1987). Mas variações climáticas extremas, que não foram observadas neste estudo, poderiam provocar alterações no ciclo fenológico de P. longirostris e até mesmo ser letais para a espécie (Wallner, 1987; Bale et al. , 2002).
A altura de ninfas e adultos não foi relacionada com os fatores climáticos temperatura e precipitação. Também não houve altura diferente dos indivíduos (ninfas e adultos) entre os meses do ano, não apresentando relação com a sazonalidade dos fatores climáticos. Talvez a umidade relativa do ar, fator que não foi utilizado pela falta de dados da área, seja um fator mais importante que os aqui testados.
Os adultos ocorreram em alturas superiores às das ninfas. Essa diferença pode estar relacionada à umidade mais alta próxima a copa da árvore hospedeira. Segundo Bursell
(1974a) os insetos podem ser afetados por baixas umidades, mesmo aqueles que têm acesso contínuo ou regular à água, como os fleídeos. A forma mais achatada dos fleídeos a partir do 4º
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instar ninfal (Bernardes et al ., 2005) aumenta a razão corpórea área/volume, o que pode torná los mais vulneráveis à dessecação (Salomão, 2007), e explica a localização dos adultos mais altos que as ninfas nas árvores hospedeiras, uma vez que a zona de umidade é mais alta sob a copa da árvore (Townsend et al. , 2006).
Esse foi o primeiro estudo sobre a biologia populacional de P. longirostris , relacionando suas flutuações populacionais ao ciclo de vida e características climáticas. Em estudos futuros, trabalhos experimentais podem responder a questões relacionadas aos aspectos reprodutivos da espécie, não só a atração entre machos e fêmeas mas também o cuidado maternal peculiar da família dos Phloeidae. Também devem ser investigadas as características protetivas da espécie, que vive camuflada em suas árvores hospedeiras: quem são seus predadores e como localizam suas presas, e os efeitos da predação sobre a dinâmica populacional da espécie.
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REFERÊ CIAS CITADAS
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SÍ TESE GERAL
Phloeophana longirostris (Spinola, 1837) foi encontrada em área de mata na Serra do
Japi, Jundiaí, São Paulo. Na área de estudo os indivíduos ocorreram somente sobre árvores de
Croton floribundus Spreng, embora na literatura existam registros de ocorrência da espécie sobre outras espécies vegetais. Nas árvores de C. floribundus situadas na borda da mata foi encontrada uma maior cobertura de líquens e, os indivíduos de P. longirostris ocorreram principalmente sobre estas árvores. A presença de maior cobertura de líquens nas árvores hospedeiras permite uma melhor camuflagem de P. longirostris , já que a espécie tem coloração e forma semelhante a líquens.
A defesa de P. longirostris é baseada em sua camuflagem, embora como outros percevejos também liberem odor de defesa quando manipulados. Esses insetos podem ainda apresentar o comportamento de tanatose e voar a curtas distâncias. Formigas foram os principais predadores de P. longirostris ao longo do estudo, embora não sejam claros os mecanismos de reconhecimento da espécie por seus predadores.
Phloeophana longirostris apresenta cuidado maternal estendido, com a proteção dos ovos e das ninfas, até pouco depois da primeira muda. A fêmea protege os ovos permanecendo sobre eles e cobrindo os completamente. Após a eclosão, as ninfas de 1 o instar se prendem ventralmente ao abdômen materno e permanecem aderidas até que se dispersem pela árvore hospedeira. Durante o período de cuidado maternal, a fêmea se alimenta e pode se movimentar pela planta hospedeira. O crescimento das ninfas é lento e têm cinco instars de desenvolvimento, que duram de 30 a 90 dias. Na fase adulta há dimorfismo sexual entre os indivíduos, com as fêmeas maiores que os machos. A razão sexual da população é desviada
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para as fêmeas no período reprodutivo anual, e a longevidade dos adultos pode passar de um ano.
O tamanho populacional de P. longirostris variou ao longo do estudo, e a densidade de ninfas foi maior que a de adultos. A espécie apresentou um padrão sazonal bem definido, com o período reprodutivo anual na estação quente e chuvosa. Ninfas de 1º e 2º instar foram mais comuns ao final da estação chuvosa, enquanto ninfas de 3º e 4º instar formaram a maior parte da população na estação fria e seca. No período de transição entre as estações fria e quente subadultos constituíram a maior parte da população e no início da estação quente e chuvosa houve o aparecimento dos adultos na população.
A abundância de P. longirostris apresentou correlação positiva com o instar de desenvolvimento (ninfa x adulto), uma vez que acompanhou basicamente as flutuações no número de ninfas. A abundância de indivíduos não foi correlacionada com a precipitação total mensal e com a temperatura média mensal. É provável que a abundância de indivíduos esteja relacionada principalmente à disponibilidade de plantas hospedeiras, assim como para outros insetos.
Não houve também relação entre a distribuição vertical dos indivíduos e os fatores climáticos temperatura e precipitação. A distribuição vertical diferencial ocorreu entre ninfas e adultos, com os adultos em altura superiores a das ninfas. Esse dado sugere que pode haver a seleção de micro hábitats entre os diferentes estágios de desenvolvimento da espécie, como forma de evitar condições ambientais desfavoráveis.
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