De Zwemblaas Bij Vissen: Morfologie En Functionaliteit

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2015 – 2016

DE ZWEMBLAAS BIJ VISSEN: MORFOLOGIE EN FUNCTIONALITEIT

door

Pieter-Jan KERKHOF

Promotoren: Evelien De Swaef Literatuurstudie in het kader

Prof. dr. Annemie Decostere van de Masterproef

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2015 – 2016

DE ZWEMBLAAS BIJ VISSEN: MORFOLOGIE EN FUNCTIONALITEIT

door

Pieter-Jan KERKHOF

Promotoren: Evelien De Swaef Literatuurstudie in het kader

Prof. dr. Annemie Decostere van de Masterproef

VOORWOORD

Het verwerken van literatuur tot een samenhangende masterproef in de goedgevulde opleiding tot dierenarts vormt een uitdagende taak voor elke student dierengeneeskunde. Langs deze weg zou ik graag iedereen bedanken die heeft bijgedragen aan het tot stand komen van deze masterproef. Allereerst wil ik mijn promotor, Evelien De Swaef, bedanken voor de tijd die ze in mijn masterproef geïnvesteerd heeft. Haar opmerkingen en tips waren onmisbaar voor het realiseren van dit werk. Daarnaast zou ik mijn ouders willen bedanken om mij altijd te steunen en paraat te staan zowel tijdens het maken van deze literatuurstudie als tijdens de rest van de opleiding. Tot slot zou ik mijn vrienden en medestudenten willen bedanken voor de mooie momenten die we samen beleefd hebben.

INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING & TREFWOORDEN ...... 1 INLEIDING ...... 2 LITERATUURSTUDIE ...... 3 1. ANATOMIE...... 3 1.1. ZWEMBLAASTYPES ...... 3 1.2. HISTOLOGIE ...... 5 1.2.1. De “tunica externa” ...... 5 1.2.2. De submucosa ...... 7 1.2.3. De mucosa ...... 7 1.3. CIRCULATIE ...... 8 1.3.1. Rete mirabile...... 10 1.3.2. Resorberende capillairen ...... 11 1.3.3. Gasklier ...... 11 1.4. INNERVATIE ...... 11 1.4.1. Het bezenuwingspatroon van de zwemblaas ...... 12 1.4.2. De non-adrenergische, non-cholinerge innervatie van de zwemblaas ...... 13 2. FUNCTIONALITEIT ...... 14 2.1. REFLEXEN ...... 14 2.1.1. Bloedstroom ...... 14 2.1.2. Mucosale bewegingen...... 15 2.1.3. Gasklieractiviteit ...... 15 2.2. DE ZWEMBLAAS EN NEUTRAAL DRIJFVERMOGEN ...... 17 2.2.1. Hydrostatische druk en de zwemblaas ...... 17 2.2.2. De zwemblaas gedurende verticale verplaatsing van de vis ...... 18 2.2.3. Energie uitgespaard door neutraal drijfvermogen ...... 19 2.2.4. De barrièrefunctie van het rete ...... 19 2.2.5. De realisatie van het tegenstroomprincipe in de zwemblaas ...... 20 2.2.5.1. Het concentrerend vermogen van het rete ...... 20

2.2.5.2. Loslaten van O2 uit het bloed ...... 21 2.2.5.3. Loslaten van inerte gassen uit het bloed ...... 21 2.2.5.4. Multiplicatie door het rete ...... 21 2.2.6. Gas depositie in vissen met een zwak ontwikkelde rete...... 22 2.3. ACCESSOIRE FUNCTIES ...... 23 2.3.1. Geluidproductie ...... 23 2.3.2. Geluidsreceptie ...... 23 2.3.3. Drukreceptie ...... 24 2.3.4. Respiratie ...... 24 BESPREKING ...... 26 REFERENTIELIJST ...... 28

SAMENVATTING & TREFWOORDEN De zwemblaas is een met gas gevulde zak die zich in de lichaamsholte bevindt net onder de wervelkolom van de vis. Dit visceraal orgaan ontspringt embryologisch als een dorsale uitgroei van de darm bij straalvinnigen (Actinopterygii).

Er bestaat een grote diversiteit in de structuur van de zwemblaas tussen de verschillende Actinopterygii. De anatomie en functie hangen zeer nauw samen en een essentieel kenmerk vanuit functioneel opzicht is de aanwezigheid van het rete mirabile. Dit wondernet vormt een tegenstroom- multiplicatiesysteem waar het binnenkomend bloed in nauw contact staat met het uitgaand bloed.

Gaskliercellen, aanwezig in de zwemblaas, produceren lactaat en CO2, wat een pH-daling veroorzaakt en een toename in de concentratie van opgeloste stoffen in het bloed. Directe en indirecte effecten brengen de vrijstelling van hemoglobine gebonden zuurstof teweeg alsook van opgeloste gassen via het Bohr-, Root- en uitzoutingseffect. Het rete mirabile zorgt voor een toename in gasdruk, onderhoudt de pH en concentratie aan opgeloste stoffen in de gasklier. Als gevolg van de hoge gasdruk kan diffusie plaatsvinden naar het zwemblaaslumen. Aangezien de partieeldruk van gassen binnenin de zwemblaas hoger is dan in het omringende weefsel, kan er terugdiffusie plaatsvinden doorheen de zwemblaaswand. De lage permeabiliteit van de wand voor gassen, het secreteren van nieuw gas en de aanwezigheid van het rete mirabile gaan deze diffusie tegen.

Vissen met een zwemblaas kunnen ingedeeld worden in twee hoofdgroepen: physostomen en physoclisten. Physostomen hebben een zwemblaas die in verbinding staat met de mondholte door de ductus pneumaticus. Tijdens de ontwikkeling verliezen de physoclisten de initieel aangelegde ductus pneumaticus waardoor ze een “gesloten” zwemblaas verkrijgen. De physostomen worden hierdoor gezien als een primitievere vorm.

De zwemblaas heeft uiteenlopende functies bij verschillende vissen. Oorspronkelijk zou de zwemblaas functioneren als respiratoir orgaan, maar bij de meeste Actinopterygii functioneert deze als hydrostatisch orgaan. Het behoudt van een neutraal drijfvermogen wordt bekomen door het volume van de zwemblaas aan te passen zodat het soortelijk gewicht van de vis gelijk is aan het water waar de vis zich in bevindt. Hierdoor kan de vis als het ware bewegingsloos blijven hangen. De zwemblaas kan ook andere functies uitoefenen, namelijk instaan voor respiratie, detectie van druk (inclusief geluid) of productie van geluid.

Trefwoorden: Anatomie - Histologie - Functionaliteit - Rete mirabile - Zwemblaas

INLEIDING De zwemblaas heeft reeds een lange onderzoeksgeschiedenis. Aristoteles dacht dat de primaire functie van dit orgaan het produceren van geluid inhield. Borelli (1680) was de eerste die suggereerde dat de zwemblaas als hydrostatisch orgaan functioneert [1] [2]. Tijdens de 19de eeuw werden verscheidene studies over de zwemblaas gepubliceerd. Bij veel van deze studies lag de focus op de structuur en positie van de met gas gevulde zak bij Teleostei, maar andere onderzoeken handelden over de mogelijke functie als hydrostatisch orgaan, respiratoir orgaan, resonantiekamer of geluid producerend orgaan.

De met gas gevuld zwemblaas is een opvallende en karakteristieke eigenschap van de viscera van vissen die tot wel 7% van het lichaamsvolume inneemt (Fig. 1). Aangezien het lichaam van Teleostei een grotere dichtheid heeft dan zoet- en zoutwater, heeft de zwemblaas als primaire functie het bekomen van een neutraal drijfvermogen. De zwemblaas kan ook ingezet worden voor geluids- of drukreceptie, geluidsproductie of als orgaan met een respiratoire functie. Bij verscheidene op de bodem levende species is de zwemblaas afwezig vermits een neutraal drijfvermogen hier niet noodzakelijk is. Ook bij sommige snel zwemmende species is er geen zwemblaas terug te vinden, gezien het hun weerstand zou verhogen door toename van hun lichaamsoppervlak [3].

Er is een intieme relatie tussen de anatomie en de functie. Dit wordt goed weergegeven in de architectuur van het orgaan en ook in de microstructuur [4].

Figuur 1 Volledig opgezette zwemblaas (Naar Roberts R.J. en Ellis A.E., 2012) [3]

LITERATUURSTUDIE

1. ANATOMIE

Vanuit een functioneel oogpunt is de anatomie van de zwemblaas zeer vergelijkbaar tussen alle vissen. De zwemblaas van de paling, Anguilla anguilla, wordt vaak als voorbeeld gebruikt (Fig. 2). Het orgaan bevindt zich tussen het peritoneum en de wervelkolom in het dorsaal deel van het lichaam [4] [5] [6]. De grootte van de zwemblaas is gerelateerd met de diepte waarop de vis voorkomt. Vissen die zich op grotere diepte bevinden, bezitten een kleinere zwemblaas [7].

A : secreterende blaas

B : rete mirabile

C : resorberende blaas

D : canule

E : arterie

F : vene

G: dorsale arterie

H : dorsale vene

I : arterie en vene

Figuur 2 Tekening van de zwemblaas van een paling Een gemodificeerde canule is ingebracht in de zwemblaas, ingewanden en gonaden zijn verwijderd (Uit Steen, 1963) [39]

1.1. ZWEMBLAASTYPES

De zwemblaas is afgeleid van het spijsverteringssysteem. In de laat-embryologisch en vroeg in de post-embryologische ontwikkeling vormt de zwemblaas zich als een zak uit de posterieure regio van de farynx. Vissen die een zwemblaas bezitten worden opgedeeld in twee groepen (Fig. 3). Bij sommige vissen blijft de verbinding tussen de blaas en het spijsverteringskanaal behouden gedurende het volwassen leven. Deze verbinding, de ductus pneumaticus, kan afgesloten worden met een musculaire klep. Vissen die deze open communicatie tussen het spijsverteringskanaal en de zwemblaas bezitten, worden physostomen (Grieks physa = blaas, stoma = mond) genoemd. De gasinhoud van deze physostomen staat dus potentieel in directe verbinding met de omgeving. Vissen met een gesloten zwemblaas behoren tot de groep van de physoclisten (Grieks kleistos = gesloten) [8].

Figuur 3 De twee hoofdtypes: (a) een ‘open’ zwemblaas (physostomen), (b) een ‘gesloten’ zwemblaas (physoclisten) (Uit Denton, 1960) [54]

De ontwikkeling van de zwemblaas varieert bij de verschillende vissoorten, wat resulteert in een grote verscheidenheid aan finale, adulte vormen. De eenvoudigste vorm van zwemblaas wordt gevonden bij de steuren en zalmachtigen, waaronder de forel, Salmo trutta. Bij deze vissen bestaat de blaas uit een korte, wijde buis met slechts één kamer. Bij de forel is de opening naar de slokdarm afgesloten door een sfincter die de pneumatische buis controleert. Deze maakt het mogelijk om snel gas te verwijderen of op te nemen. De zwemblaas kan ook opgedeeld worden in verschillende kamers. Bij de groep van de karpers is de zwemblaas opgedeeld in een craniaal en caudaal compartiment, verbonden door middel van een isthmus. Bij de kabeljauwachtigen is de zwemblaas opgedeeld in drie kamers. Ook de oorsprong van de pneumatische buis kan verschillen. De pneumatische buis bij zalmachtigen en meervallen ontspringt uit de rechter zijde van de slokdarm. Bij de karpers ontwikkelt de buis zich uit de linker zijde van de slokdarm [9]. In contrast hiermee: de “longen” van longvissen ontstaan uit de ventrale zijde van de slokdarm [8].

Bij de meeste vissen verdwijnt het proximale deel van de zwemblaasgang vroeg in de embryologische ontwikkeling. De physostomen worden hierdoor gezien als een primitievere vorm in vergelijking met de physoclisten. In het distaal deel ontwikkelt zich vaak een goed gevasculariseerd, dunwandig gebied waar gasresorptie zal plaats vinden. De rest van de blaas zal dienen voor gasafzetting (Fig. 3). Dit wordt benoemd als het secretorisch gebied en het weefsel waar gasdepositie plaatsvindt, wordt de gasklier genoemd.

Physoclisten ontwikkelen één of meerdere prominente retia mirabile die geassocieerd zijn met de blaas. Physoclisten kunnen verder opgedeeld worden in paraphysoclisten en euphysoclisten. Deze eerstgenoemde verwijst naar vissen waar het resorberend en secreterend deel van de zwemblaas niet scherp van elkaar gescheiden zijn. Bij de euphysoclisten zijn de twee gebieden wel van elkaar gescheiden.

De zwemblaas van de paling vertoont tot op zekere hoogte de embryologische “physostome stage” van de blaas bij physoclisten. Alhoewel de paling een physostoom is, heeft hij voor alle essentiële kenmerken dezelfde organisatie als een physoclist [10].

Er bestaat een grote variabiliteit in organisatie van de verschillende onderdelen van de zwemblaas. Bij sommige euphysoclisten vormt het resorberende deel een posterieure kamer, afgescheiden van het secreterend deel door een transvers membraan met centrale, aanpasbare opening. Dit membraan wordt het diafragma genoemd. Bij andere euphysoclisten is het resorberende deel geen aparte blaas, maar een goed gevasculariseerde, dorsale regio van de zwemblaasmucosa. Deze regio wordt gescheiden van de rest van de mucosa door een gespierde schede, die wordt aangeduid als het ovaal (Fig. 3) [10] [11].

1.2. HISTOLOGIE

De histologie van de zwemblaas is extreem variabel tussen species. Bij bepaalde vissen heeft de zwemblaas in wezen dezelfde histologie als zijn oorsprong, het spijsverteringsstelsel. Bij andere is de anatomie ervan sterk vereenvoudigd.

Vaak is het mogelijk om meerdere lagen in de wand van de zwemblaas te onderscheiden. Fänge (1953) [10] benoemde deze lagen met dezelfde termen die gebruikt worden voor de lagen van het spijsverteringskanaal. Van binnen naar buiten bestaat de zwemblaaswand dus uit een mucosa, submucosa en een tunica externa. De muscularis externa, die gevonden wordt in de wand van het gastro-intestinaal stelsel, benoemde Fänge als tunica externa, aangezien deze bij de meeste species hoofdzakelijk bestaat uit dens bindweefsel [10]. De submucosa is gewoonlijk geïmpregneerd met guaninekristallen of kan lipide membranen bevatten [12] [13] [14]. Hierdoor is de zwemblaaswand vrij ondoorlaatbaar voor gassen en verlies door diffusie wordt zo tegengegaan [15] [16] [17]. De mucosa bestaat voornamelijk uit gladde spiercellen. Bij de grote zilversmelt, Argentina silus, vallen deze lagen zeer duidelijk op.

1.2.1. De “tunica externa”

Het externe twee-derde van de wand bestaat uit een dense bindweefsellaag. Onmiddellijk onder het peritoneum heeft de tunica externa een losse fibreuze textuur en bevat grote bloedvaten die voornamelijk longitudinaal georiënteerd zijn. Het grootste deel van deze laag bestaat uit een dens lamellair bindweefsel beladen met guanine. De guaninelamellen lopen circulair in de blaaswand. Ze geven de zwemblaas van sommige species een kenmerkende zilverachtige kleur.

Figuur 4 A : een geïsoleerde zwemblaas B : dwarse doorsnede door de zwemblaaswand, de tunica externa heeft een gestreept uiterlijk C : Kronkelende capillaire lussen in de mucosa D : longitudinale doorsnede ter hoogte van een mucosale plooi E : dwarse doorsnede, verschillende rete mirabile bundels zijn te zien in de submucosa F : dwarse doorsnede met zowel circulair als longitudinaal geschikte gladde spiervezels in de muscularis mucosae (Uit Fänge, 1958) [44]

Op eerder regelmatige intervallen (30 – 100 µm) passeren bloedvaten door de tunica externa, loodrecht op de bindweefsellamellen. De penetrerende bloedvaten worden omringd door hun eigen bindweefselschede, bestaande uit collageenmembranen. Voit (1865) [18] vermeldde reeds de zware afzet van guanine in de zwemblaas van Argentina silus. Een karakteriserend gestreept uiterlijk van de tunica externa op histologische sectie is waarschijnlijk te wijten aan een overvloed van guanine lamellae (Fig. 4A) [19].

1.2.2. De submucosa

Deze laag bestaat uit zeer los bindweefsel en bevindt zich tussen de tunica externa en de mucosa. In deze laag komen meerdere bundels van kleine bloedvaten voor (Fig. 4, B E F). Ze zijn voornamelijk in longitudinale richting georiënteerd. Elke bundel bestaat uit een rij van alternerende arteriolen en venules, die samen het rete mirabile vormen [19].

1.2.3. De mucosa

De mucosa bestaat uit een zeer dunne epitheliale laag (lamina epithelialis), een gladde spierlaag (muscularis mucosae) en een glandulaire laag. De muscularis mucosae is samengesteld uit bundels van glad spierweefsel, die zowel longitudinaal als circulair gerangschikt zijn. De glandulaire laag is rijkelijk gevasculariseerd door capillaire lussen afkomstig van het rete mirabile (Fig. 4C en Fig. 5) [19].

Figuur 5 Deel van de mucosa van de zwemblaas, dwarse doorsnede (uit Fänge,1958 ) [44]

De gaskliercellen zijn cruciaal voor de secretie van gas. Ze zijn gespecialiseerd in de productie van zure metabolieten. Bij de paling, een modelvoorbeeld voor de analyse van de zwemblaasfunctie, zijn de gasklieren verspreid over de ganse mucosa van de secretorische blaas [20]. Bij de genera Perca en Gadus zijn de gaskliercellen in clusters te vinden om zo een meerlagig, massief complex te vormen. Bij sommige vissen wordt een compacte gasklier gevormd door secundaire plooivorming van het epitheel (genera Gobius, Syngnathus). Voor een goede functionering van de gaskliercellen is een intiem contact met een uitgebreid vasculair systeem essentieel [21] [22].

De glandulaire cellen zijn cilindrisch of kubisch van vorm en lijken vaak meer op gemodificeerde bindweefselcellen dan op epitheliale cellen. Ze zijn in grootte variërend van 10-25 µm tot grote cellen van 50-100 µm [10] [23]. Vaak zijn ze binucleair en sommige bevatten gedeformeerde of gefragmenteerde nuclei. De cellen zijn gepolariseerd en bezitten smalle microvilli aan de luminale zijde, terwijl de basale zijde vaak denser gevacuoliseerd is en een groot aantal instulpingen vertoont zoals kan waargenomen worden bij ander resorberend of secreterend weefsel [16] [24] [25]. De aanwezigheid van slechts enkele kleine, filamenteuze of geëlongeerde mitochondria is karakteriserend [26] [27]. Vaak is het cytoplasma sterk gevacuoliseerd (Fig. 5). De aanwezigheid van vetgranules of vacuoles varieert met de secretorische fase. Tijdens gassecretie kunnen bubbels ontstaan [10] [24] [28].

De cytologie van de zwemblaas geeft duidelijk de indicatie van twee functioneel verschillende elementen: een metabool actief en een metabool passief element. De verdeling van de zwemblaas in een “secreterend” en een “resorberend” deel omvat gewoonlijk twee lagen: de submucosa en mucosa. De grens tussen de secreterende mucosa en submucosa aan de ene kant en de resorberende mucosa en submucosa aan de andere kant, wordt gevormd door het zo genoemde “diafragma”. Veel zwemblazen bij physostomen hebben twee kamers, gescheiden door dit diafragma. De anterieure kamer, die geassocieerd is met gasafzetting en gasretentie, heeft een dikkere wand om terugdiffusie tegen te gaan. De posterieure kamer, betrokken bij gasresorptie, heeft een dunne tunica interna [21]. Tight junctions tussen de epitheliale cellen zorgen ervoor dat er een barrière is tegen intercellulaire diffusie [29].

1.3. CIRCULATIE

De arteriële bloedtoevoer van de zwemblaas bij euphysoclisten is afkomstig van de kieuwen via één of meerdere arteriële takken uit de dorsale aorta. Overeenkomstig met het secreterend en resorberend deel van de mucosa zijn er twee gescheiden vasculaire bedden. Eén vormt het tegenstroomsysteem en de gaskliercapillairen, de andere vormt het resorberend capillair systeem. Het bloed van de secreterende mucosa vloeit weg naar het hepatisch portaalsysteem en het bloed van de resorberende mucosa keert terug naar de cardiale vaten (Fig. 6) [10] [23] [30].

Physoclisten ontwikkelen één of meerdere prominente retia mirabile geassocieerd met de blaas. Deze complexe capillaire systemen worden bij species met meerdere kamers vaak in de craniale wand van elke kamer gevonden. Er wordt gedacht dat de retia de beschikbaarheid van zuurstof en in mindere mate ook van andere gassen aan het epitheel van de zwemblaas verhoogt. De retia mirabile van de zwemblaas zou geassocieerd kunnen zijn met het structureel gelijkend choroid lichaam van het oog, aanwezig bij sommige vissen [31].

Physotome zwemblazen bezitten een wand bestaande uit verschillend gerangschikte gladde spierlagen en een mucosa samengesteld uit een epitheel geassocieerd met capillairen, lamina propria en een muscularis mucosae. De vasculaire bundels zijn opgebouwd uit zowel arteriële takken en venes, toetredend tot het hepatisch portaal systeem [21] [32] [33].

Sommige beenvissoorten gebruiken hun zwemblaas als ademhalingsorgaan. Deze respiratoire zwemblaas vertoont een rijkelijk gevasculariseerd, squameus epitheel en een korte, wijde pneumatische buis [21].

Op figuur 6 zijn twee hoofdtypes van circulatie van de zwemblaas te zien. De meeste vissen bezitten een zwemblaas die bloed ontvangt uit een tak van de coeliacale arterie. Deze tak geeft eerst één of meerdere takken af aan het capillaire netwerk van het resorberende deel, vormt dan één of meerdere retia en vervolgens wordt het capillaire netwerk van het secreterend deel gevormd. Daar waar de arteriële voorziening van de twee delen van de blaas zijn oorsprong vindt in één bron, is de veneuze drainage verschillend. Het bloed van het secreterend gedeelte stroomt terug via de gaskliervene naar de hepatische portaalvene. Bijgevolg stroomt dit bloed door de lever vooraleer het de veneuze sinus van het hart bereikt. Het bloed van het resorberende deel van de blaas loopt rechtstreeks terug naar de veneuze sinus zonder de lever te passeren.

ca: arteria coeliaca cv: vena coeliaca da: dorsale aorta gga: gasklierarterie ggv: gaskliervene hpv: hepatische portaalvene lc: levercirculatie pda: pneumatische buis arterie pdv: pneumatische buis vene rcn: resorberend capillair netwerk rm: rete mirabile rp: resorberend deel sb: secreterende deel sv: sinus venosus Figuur 6 Diagram van vasculaire voorziening: (A) de physostome zwemblaas en (B) de euphysocliste zwemblaas (uit Fänge, 1953) [10]

Euphysoclisten hebben een arteriële bloedtoevoer afkomstig van twee bronnen (Fig. 6B). Het secreterend gedeelte ontvangt bloed vanuit de coeliacale arterie, terwijl het resorberende deel bevloeid wordt door de intercostaalarteries. Belangrijk om op te merken is dat al het bloed van en naar het secreterend weefsel door het rete passeert. Dit is niet het geval voor het resorberende gebied.

1.3.1. Rete mirabile.

De bloedvoorziening is belangrijk voor het functioneren van de zwemblaas. Deze van het secreterend deel van de zwemblaas wordt gekarakteriseerd door de aanwezigheid van een typisch tegenstroomsysteem, het rete mirabile. Het rete mirabile bestaat uit verscheidene duizenden arteriële en veneuze capillairen, gerangschikt zodat elk arterieel capillair omringd wordt door verschillende veneuze capillairen en omgekeerd. De lengte van de capillairen in het rete kan verschillende millimeters bedragen en staat in relatie tot de diepte waarop de soort leeft [34]. Alhoewel het rete mirabile een cruciale structuur is voor het genereren van hoge partieeldrukken, is het niet bij alle vissen met een zwemblaas aanwezig. Zo bezitten Salmonidae bijvoorbeeld geen rete mirabile [35]. Ook de haring, Clupea harengus, bezit geen rete [36].

Nergens in de biologie is het tegenstroomprincipe perfecter gerealiseerd dan bij het rete mirabile van de secreterende mucosa van de zwemblaas [37]. Het is goed ontwikkeld bij de meeste physoclisten. Bij vele physostomen is het slechts zwak ontwikkeld. Bij Protacanthopterygii en Cypriniformes zijn slechts zwak ontwikkelde retia te vinden of zijn ze afwezig [23] [38].

Bij alle euphysoclisten lijkt het rete en het secreterende epitheel op de stam en hoed van een paddenstoel [23]. In dat geval wordt het rete unipolair genoemd aangezien de capillairen direct in het secreterend epitheel doorlopen zonder eerst samen te lopen in grotere vaten (Fig. 3b). Hierna keren ze als veneuze bloedvaten terug. In de blaas van de paling, is het rete bipolair (Fig. 3a). Hier komen de capillairen opnieuw bijeen bij de zwemblaaspool tot enkele grotere arteriële vaten, waaruit ze een additioneel capillair systeem vormen dat het zwemblaasepitheel van bloed voorziet. In dit geval is de term gasklier minder betekenisvol aangezien noch het rete, noch het epitheel op zich een glandulaire capaciteit bezit. Indien de term gebruikt wordt, moet ze beide structuren omvatten. Steen (1963) [39] zette “pre-retaal” of “post-retaal” voor de arterie of vene om onderscheid te maken tussen de vaten voor en na hun passage door het rete mirabile (Fig. 7) [35].

Figuur 7 Een vereenvoudigde tekening van de gasklier met rete. (uit Steen, 1963) [39] De arteriële en veneuze haarvaten zijn gerangschikt in een dambord- of hexagonaal patroon om een maximaal contactoppervlak te voorzien [22] [37] [40]. De diffusieafstand tussen de twee bloedstromen in het rete bedraagt ongeveer 1-2 µm wat bij benadering dezelfde afstand is als tussen lucht en bloed in de humane longalveoli [24] [40] [41].

De capillaire cellen van de retia van de paling bevatten slechts enkele, kleine mitochondria [24]. In vergelijking met de overvloed aan grote mitochondria in weefsels met een hoog aeroob metabolisme, geeft dit de indicatie dat het functioneren van de retia geen hoge uitgave van energie met zich meebrengt. Aan de andere kant lijkt het elektronenmicroscopisch uitzicht van de rete-capillairen op dat van diffusieweefsel in de long. Het overvloedig aanwezig zijn van ronde vesikels en het weinige reticulum zorgt voor een sponsachtig uitzicht. Studies met behulp van een elektronenmicroscoop bevestigen dat de retia goed geschikt zijn voor diffusie. Er komen twee soorten capillairen voor. Eén met dunne, gefenestreerde wanden en een ander type met een dik endotheel dat pinocytose vertoont [24] [42]. Pinocytose is echter een vaak voorkomend fenomeen bij capillaire wanden en is niet eigen aan capillairen van de retia [43].

De anatomie van het rete mirabile is zeer variabel tussen de verschillende species op gebied van lengte, aantal en diameter van de bloedvaten en diffusie-afstand tussen het arterieel en veneus endotheel. Al deze elementen hebben hun effect op de efficiëntie van gastransfer tussen de efferente en afferente bloedvaten.

1.3.2. Resorberende capillairen

Het uitgebreide, capillaire netwerk onder de dunne, resorberende mucosa wordt soms het posterieur vasculair orgaan of “ Kapillaris” genoemd. Het patroon van de capillairen doet denken aan dat van de long bij primitieve amfibieën of reptielen. De arteriolen die bloed aanvoeren zijn contractiel [27].

1.3.3. Gasklier

Een aparte gasklier of een diffuse laag van klierachtige cellen wordt geassocieerd met het capillair tegenstroomsysteem [22] [44]. Woodland onderscheidde in 1911 drie types gasklieren : 1) éénlagig epitheel met een unipolair rete; 2) eenlagig epitheel met een bipolair rete; 3) meerlagig epitheel met een unipolair rete [22].

1.4. INNERVATIE

Vissen met een zwemblaas zijn in staat dit orgaan te vullen of leeg te laten lopen met behulp van reflexmatige controle. Het autonome zenuwstelsel zorgt zo voor het bereiken van een neutraal drijfvermogen. Het autonoom zenuwstelsel kan net zoals bij Tetrapoda opgedeeld worden in een sympatisch, parasympatisch en enterisch deel. De grootste zenuwvoorziening is afkomstig van de ramus intestinalis van de vagus. De intestinale tak van de vagus kan samengesteld zijn uit echte vagus vezels of er kan een truncus vagosympaticus gevormd worden (Fig. 8) [45].

De zenuwen werken in op verschillende effectoren in de zwemblaas waaronder spieren, kliercellen en bloedvaten. Deze effectoren hebben een invloed op de inflatie of deflatie van de zwemblaas en kunnen zo wijzigingen in diepte compenseren. Sommige effectoren zijn gemeenschappelijk tussen de zwemblaas, long en darm bij Teleostei. Het is echter zo dat de controle van de zwemblaasfunctie een

11 centraal en perifeer zenuwsysteem omvat dat specifiek is voor dit orgaan. Het controlesysteem is complex en omvat de “klassieke” efferente elementen van het autonoom zenuwstelsel met typische neurotransmitters (noradrenaline/adrenaline en acetylcholine), maar ook niet-adrenerge, niet- cholinerge neurotransmitters zoals peptiden spelen een rol [6] [10] [45] [46].

Een opvallend kenmerk van het nerveus systeem van de zwemblaas bij beenvissen is de grote verzameling aan neuronen. Deze zijn gelokaliseerd in: 1) het “gasklierganglion”, geassocieerd met het rete mirabile; 2) het “zwemblaasganglion” dat in de zenuwbundels die de gasklierregio binnenkomen ligt; 3) de zenuwcellichamen (perikarya) verspreid in de isthmus die beide kamers verbindt (bij soorten met meerdere kamers) en deze geassocieerd met de overgang pneumatisch buis – oesophagus [6] [10] [45] [46].

1.4.1. Het bezenuwingspatroon van de zwemblaas

Een relatief simpel model van de complexe controle patronen wordt op figuur 8 weergegeven. Dit model somt de gekende schikking van adrenerge en cholinerge autonome banen op, maar is exclusief de mogelijke functie van niet-adrenerge, niet-cholinerge neurotransmitters. Het blijkt dat een vagale cholinerge controle van de gaskliercellen (via muscarinerge cholinoceptors) verantwoordelijk is voor de stimulatie van lactaatproductie gedurende de secretorische fase (“inflatorische reflex”). Vagale vezels kunnen dus actief zijn om gassecretie te bekomen. De adrenerge controle aan de andere kant, lijkt geactiveerd te zijn gedurende de resorberende fase, maar inactief gedurende de secretiefase.

X: nervus vagus CG: coeliacale ganglion α+: alfa-adrenerge contractie β-: beta-adrenerge relaxatie m+: muscarine RETE: rete mirabile

Figuur 8 Samenvatting van innervatiepatronen van de zwemblaas bij beenvissen (Uit Nilsson, 1983) [46]

Gedurende deflatie van de zwemblaas treedt adrenerge constrictie van de gaskliervasculatuur op, wat de bloedvloei afsnijdt en dus ook de voorziening van geoxygeneerd haemoglobine naar de gasklieren [9] [41] [47] [48] [49].

Daarnaast wordt een wijziging van het oppervlak van de secretorische en resorberende mucosa uitgelokt door adrenerge innervatie van de muscularis mucosae: de alfa-adrenoceptoren van de gladde spiercellen van het secretorisch deel mediëren contractie, terwijl de beta-adrenoceptoren van het resorberende deel relaxatie mediëren[9] [41] [47] [48] [49].

De grenzen van de invloeden van de autonome onderverdeling zijn nog niet duidelijk. Er werd van uitgegaan dat deze antagonistisch werken, maar het recent anatomisch, neurochemisch en fysiologisch onderzoek geeft indicatie dat de autonome controle van de zwemblaaseffectoren eerder lijkt op een coöperatief en synergetisch systeem dan een antagonistisch systeem.

1.4.2. De non-adrenergische, non-cholinerge innervatie van de zwemblaas

Recente studies over de autonome functie hebben extra lagen van complexiteit in de zwemblaas aangegeven, die bij het klassieke model niet ter sprake kwamen. Verschillende NANC (niet-adrenerg, niet-cholinerge) neurotransmitters zijn aangetoond doorheen de innervatie van de zwemblaas. VIP (Vasoactief intestinaal peptide) werd aangetoond in de wand van de zwemblaasarterie en in het secreterend deel van de zwemblaas van de kabeljauw, Gadus morhua. Dit neuropeptide zorgt voor relaxatie van de muscularis mucosae van het secreterend deel, alsook voor een vasodilatatie van de gaskliervasculatuur [50]. Histochemisch onderzoek toonde eveneens een rijke innervatie van de zwemblaas van de kliplipvis (Ctenolabrus rupestris), paling en regenboogforel (Oncorhynchus mykiss) aan met vezels immunoreatief voor VIP, substantie P, met-enkephaline, neurotensin en serotonine (5- hydroxypryptamine) [51]. Van deze vermeende transmitters zijn inhibitorische effecten op de muscularis mucosae aangetoond, terwijl substantie P en serotonine contractie van gladde spieren gaven [52]. Bij zebravissen (Danio rerio), onthulde immunohistochemisch onderzoek adrenerge en cholinerge vezels op de splitsing van de pneumatische buis en oesophagus. Daarnaast werden ook vezels immunoreactief voor neuropeptide Y, VIP en serotonine aangetoond [6].

De betekenis van de aanwezigheid van verscheidene transmitters is nog niet goed gekend [53]. Er is een grote diversiteit aan NANC-neurotransmitters die gelokaliseerd zijn in de postganglionaire neuronen en het is zeer waarschijnlijk dat de release van traditionele neurotransmitters (noradrenaline/adrenaline en acetylcholine) niet de primaire functie is van sommige van deze neuronen. Finney et al. (2006) [6] toonden aan dat sommige peptiderge axonen, die de zwemblaas innerveren, bestaan uit een andere subpopulatie en anders verdeeld zijn over het orgaan dan de axonen die acetylcholine of noradrenaline en adrenaline bevatten. Het is dus aannemelijk dat de vele neuronen die de zwemblaas van Teleostei bevat, gezien moeten worden als een heterogeen, maar geïntegreerde populatie die aangepast is aan de lokale, regionale en algemene controle van de zwemblaas door middel van neurochemisch, functie-specifieke wegen die inspelen op bepaalde groepen van effectoren [53].

2. FUNCTIONALITEIT

Het statement “structuur is enkel de uiterste expressie van functie” is toepasbaar op de zwemblaas. De variërende vormen weerspiegelen de functionele diversiteit. Aangezien de zwemblaas afwezig is bij vele vissen, kan gesteld worden dat de zwemblaas niet levensnoodzakelijk is. Als voorbeeld kunnen de haaien en roggen (Elasmobranchen) gegeven worden, alsook verschillende Teleostei zoals bijvoorbeeld de platvissen. Deze laatste bezitten als larven vaak wel een zwemblaas, maar verliezen die tijdens hun verdere ontwikkeling. Vissen met een goed ontwikkeld skelet en spiermassa hebben gewoonlijk een grote zwemblaas. De zwemblaas is vaak ook groter bij zoetwatervissen dan bij mariene vormen, dit in verband met het drijfvermogen [54].

2.1. REFLEXEN

Opwaartse migratie is gevaarlijk aangezien de zwemblaas kan scheuren als gevolg van het uitzetten van de zwemblaasgassen. De gevoeligheid voor veranderingen in hydrostatische druk varieert tussen de soorten. Efficiënte compensatoire reflexen of speciale anatomische adaptaties maken sommige vissen resistenter dan andere [55]. Het constante zwemblaasvolume bij physoclisten wordt onderhouden door een gelijke invloei en uitvloei van gassen. Feedbackcontrole van de gasstroom wordt uitgeoefend door het autonoom zenuwstelsel. Er worden twee types reflexen onderscheiden. De inflatiereflex wordt geactiveerd bij perforatie van de blaas, verwijderen van gasinhoud, veranderen van zout naar zoet water, door het aanbrengen van kleine gewichten aan de vis of door het laten toenemen van de externe, hydrostatische druk. De deflatie-reflex wordt onder andere gestart bij een afname van hydrostatische druk en wordt ook waargenomen gedurende asfyxie. De bloedstroom, beweging van de muscularis mucosae en activiteit van de gaskliercellen worden gereguleerd door deze twee reflexen [53].

Bij physostomen wordt de ductussfincter reflexmatig gecontroleerd. Een physostoom die blootgesteld wordt aan een lagere druk zal de sfincter openen en gasbubbels laten ontsnappen uit de zwemblaas via de pneumatische buis, slokdarm en mond. Contractie van de gladde spieren van de zwemblaas is betrokken bij deze “gas-spitting” reflex [53].

2.1.1. Bloedstroom

Bij een radiologische studie van de paling observeerde Mott in 1950 dat het bloed ofwel door het secreterend ofwel door het resorberend deel van de blaas vloeit en hij concludeerde dat dit aparte functionele toestanden waren [56]. Bij andere species wordt een duidelijke vasodilatatie geconstateerd in de gasklier gedurende gassecretie. Vanuit een functioneel opzicht is het belangrijkste aspect van de zwemblaas dat de arteriële bloedtoevoer en de veneuze afvloei in intiem contact staan met elkaar. Er ontstaat zo een tegenstroomsysteem als bij een haarspeld. Deze term is niet strikt anatomisch, maar het geeft het lusverloop van de circulatie weer [1] [10] [57].

2.1.2. Mucosale bewegingen.

De beweging van de mucosa regelt de passage van gassen. Naar analogie van de mucosa van het spijsverteringskanaal bij vertebraten, kan de zwemblaasmucosa sterk bewegelijk zijn door de aanwezigheid van een muscularis mucosae [22]. Het mechanisme van het sluiten van het “ovaal” is in 1953 door Fänge [10] onderzocht bij Ctenolabrus rupestris. Bij deze vis scheidt een diafragma het secreterend van het resorberend deel. Gedurende de inflatoire reflex relaxeert de secretorische mucosa en contraheert het resorberende deel, waardoor een translocatie van het diafragma naar een meer caudale positie plaatsvindt. Dit komt overeen met het sluiten van het “ovaal”. Gedurende de deflatiereflex beweegt het diafragma naar het craniaal einde van de blaas, wat overeenkomt met het openen van het ovaal [10].

2.1.3. Gasklieractiviteit

De gaskliercellen zijn gespecialiseerd in de anaerobe productie van zure metabolieten. Kwantitatieve analyse door Pelster en Scheid (1993) [58] gaf aan dat tot 80% van de opgenomen glucose uit het bloed in de kliercellen wordt omgezet naar lactaat. Via de pentose fosfaat shunt wordt een deel van de glucose omgezet tot CO2. Slechts een kleine fractie van de glucose wordt geoxideerd door het aeroob metabolisme (Fig. 10). Onder alle omstandigheden is de protonconcentratie in de gaskliercel hoger dan in de extracellulaire vloeistof wat de uitdrijving van protonen vergemakkelijkt [59].

Figuur 9 Concept van glucosemetabolisme en secretorische activiteit van de gaskliercellen van de zwemblaas (Uit Pelster, 2014) [59]

Zowel CO2 als lactaat zijn zure metabolieten, die beide in het bloed terecht moeten komen om het bloed aan te zuren en zo de gascapaciteit ervan te reduceren. Het in het bloed gesecreteerde lactaat draagt bij aan het “uitzoutingseffect”, zie verder. Door de CO2 productie in de gaskliercellen bevindt zich hier een hogere concentratie dan buiten de cellen. Er ontstaat een gradiënt en CO2 diffundeert in de richting van het bloed en het zwemblaaslumen [5] [21] [60] [61].

Protonen worden in het bloed gesecreteerd met behulp van protonpompen en Na+/H+ uitwisseling. De toename van extracellulaire protonconcentratie zorgt voor een dehydratatie van bicarbonaat, waarbij

CO2 gevormd wordt. Deze reactie wordt gekatalyseerd door het membraangebonden koolzuuranhydrase en hierdoor duurt dit proces slechts enkele milliseconden. CO2 diffundeert in de rode bloedcel, waar de partieeldruk ervan stijgt wat resulteert in de vorming van bicarbonaat en protonen. Het is opnieuw het koolzuuranhydrase dat in de erythrocyten CO2 naar HCO3 transformeert (Fig. 11). De toename van intracellulaire protonconcentratie zorgt voor het vrijkomen van zuurstof gebonden aan hemoglobine (Fig 11) [5] [60] [61].

Figuur 10 secretorische activiteit van de gaskliercellen en mechanisme en O2 release uit de rode bloedcel CA: koolzuuranhydrase; G-6-P: glucose-6-fosfaat; Hb: hemoglobine; PPS: pentose fosfaat shunt (Uit Pelster, 2001) [61]

2.2. DE ZWEMBLAAS EN NEUTRAAL DRIJFVERMOGEN

De zwemblaas fungeert als een hydrostatisch orgaan door het vervangen van een deel van het lichaam door gas. Gas heeft namelijk een zeer lage densiteit in vergelijking met een gelijk volume water waardoor het de dichtheid van de vis kan verminderen. Dit stelt de vis, die een zwemblaas bezit, in staat een neutraal drijfvermogen te verkrijgen. De functie berust in het feit dat het mogelijk is een met gas gevulde ruimte in de vis te houden en de hoeveelheid gas te laten variëren naargelang de veranderende hydrostatische vraag [62]. Naast de zeer efficiënte zwemblaas bestaat er nog een variëteit aan andere strategieën om een neutraal drijfvermogen te bekomen of het tekort aan drijfvermogen tegen te gaan, waaronder een toename van substanties als vetten en olie, aanwezigheid van weinig geossificeerd bot, een beperkte musculatuur, een aangepaste levergrootte, … [63].

Op de bodem levende vissen zoals Pleuronectoidei hebben geen zwemblaas. Bij deze vissen is de afwezigheid van een zwemblaas een voordeel aangezien het de interactie tussen deze vissen en hun habitat, de bodem, versterkt door het bezitten van een negatief drijfvermogen. Sommige pelagische soorten, waaronder de haring, hebben een semi-afgesloten zwemblaas met zowel een pneumatische buis als een extra opening naar het intestinaal stelsel waardoor snel gas kan vrijgelaten worden tijdens een snelle opwaartse beweging van de vis. De aan het oppervlakte levende soorten zoals bijvoorbeeld de Salmonidae daarentegen hebben een open gasblaas. Snelle zwemmers, zoals bijvoorbeeld makreel (Scomber scombrus), beschikken niet over een zwemblaas en zwemmen constant om hun drijfvermogen te controleren. Het niet bezitten van een zwemblaas maakt van hen flexibele predatoren [64] [65] [66] [67].

2.2.1. Hydrostatische druk en de zwemblaas

Voor 22 onderzochte species vond Alexander (1959) [68] dat de druk van het zwemblaasgas omgekeerd evenredig is aan het volume. Dit wil zeggen dat een afname van externe druk leidt tot een toename van het zwemblaasvolume. Enkel bij Cyprinidae vond Alexander dat de expansie van het zwemblaasgas passief beperkt wordt wanneer de externe druk daalt [68].

Organismen die in het water leven, worden blootgesteld aan hydrostatische druk, die toeneemt met de diepte, namelijk met 1 atm per 10 m. De zwemblaas wordt makkelijk samengedrukt wanneer de externe druk stijgt en zet uit wanneer deze externe druk daalt. In een met gas gevulde zwemblaas volgen de druk px en het volume Vx volgende relatie: p1 x V1 = p2 x V2. Stel nu een zwemblaas met een volume van V1 = 250 ml, die de vis een neutraal drijfvermogen geeft dicht bij het oppervlak waar een druk geldt van p1 = 1,0 atm. Na een duik van 10 meter in het zeewater (p2 = 2,0 atm) zal het volume halveren tot V2 = 125 ml terwijl de opwaartse kracht die de blaas uitoefent kleiner zal worden. Dit is zo aangezien elk verschil in volume van een met gas gevulde ruimte op zijn beurt het volume van het organisme wijzigt, maar niet zijn massa en daarom wel het drijfvermogen [54] [69] [70].

Volgens diezelfde vergelijking leidt een opwaartse beweging tot expansie en het terug bereiken van het oorspronkelijk volume eens de vis terug aan het oppervlak komt. Als de zwemblaas echter op een diepte van 50 m voor een neutraal drijfvermogen zorgt, zal de zwemblaas uitzetten tot 500% als de vis zich naar het oppervlak beweegt, wat voor de meeste species het verlies van controle van hun drijfvermogen zal betekenen of zelf ruptuur van de zwemblaas veroorzaakt [54] [69] [70].

Op gemiddelde waterdiepte heeft gas een bijna verwaarloosbare densiteit in vergelijking met deze van water. Daarom is het bezitten van een met gas gevulde ruimte zoals de zwemblaas bij de vis een zeer effectieve manier om een neutraal drijfvermogen te bekomen. De densiteit van gas neemt toe bij stijgende gasdruk, zodat het verschil tussen densiteit van het zwemblaasgas en de waterdensiteit afneemt met toenemende waterdiepte. De effectiviteit van een met gas gevulde zwemblaas neemt dus af met toenemende diepte. De maximale diepte waar vissen met een gas gevulde zwemblaas gevonden zijn, is ongeveer 5 000 - 7 000 m [23] [71]. De densiteit van zuurstof is op die diepte veel hoger dan op gemiddelde diepte, maar het is nog steeds lager dan de densiteit van vet. Daarom is een zwemblaas, zelf op grote diepte, effectiever dan vetaccumulatie voor het behalen van een neutraal drijfvermogen [63].

2.2.2. De zwemblaas gedurende verticale verplaatsing van de vis

Moreau (1876) [72] toonde aan dat een vis het origineel volume van de zwemblaas kan herstellen door het wijzigen van de hoeveelheid gas in de blaas.

Verticale bewegingen in het water vereisen adaptaties van gasdepositie of gasresorptie als een vis zijn neutraal drijfvermogen wenst te behouden. Wanneer een vis opstijgt, zwelt de zwemblaas en wordt er gas verwijderd. Wanneer hij afdaalt, wordt de zwemblaas samengedrukt en wordt er gas afgezet. Het cruciale punt is dat de vis in staat moet zijn om de gasinhoud te variëren in deze mate dat het gasvolume vrijwel constant blijft onafhankelijk van de hydrostatische druk [72] [73].

Het gebruik van hydrodynamische lift terwijl een constant zwemblaasvolume wordt aangehouden, is het meest energetisch efficiënt om te compenseren voor veranderingen in hydrostatische druk bij vissen die veel verticale migraties doormaken [73].

Er zijn duidelijk verschillende strategieën ontwikkeld in verband met het drijfvermogen en elk van deze strategieën kan zijn voordelen hebben. Zo is bij larven het vermogen om een verticale positie te controleren gecorreleerd met dagelijkse ritmes, diversiteit van dieet of vermijden van predatoren [74] [75] [76]. Neutraal drijfvermogen bezitten gedurende de nacht is gerelateerd met energiebesparing, maar ook met een reductie van predatie aangezien de larven bewegingsloos kunnen zweven in het water. Aan de andere kant betekent het bezitten van een neutraal drijfvermogen gedurende de dag, vooral tijdens voedingstijd van de larven, een energiebesparing aangezien het zwemmen zo minder energie vergt dan bij een status van negatief drijfvermogen [76] [77].

Zoals eerder vermeld, bezit een vis met een zwemblaas slechts op één bepaalde diepte een neutraal drijfvermogen. Deze schijnbaar ongelegen situatie leidde tot het vermoeden dat spieren rond de zwemblaas het volume ervan controleren. Borelli (1680) [2] was van mening dat de zwemblaas een bewegingsorgaan is en dat de spieren actief samentrekken wanneer de vis wenst af te dalen en relaxeren als de vis wil stijgen. Later toonde Moreau (1876) [72] echter aan dat ze geen enkele controle uitoefenen. Zelf de ponen (Triglidae), die zeer goed ontwikkelde spieren rond de zwemblaas bezitten, gebruiken deze niet primair voor het controleren van het volume, maar voor het maken van geluid.

2.2.3. Energie uitgespaard door neutraal drijfvermogen

Het bezitten van een neutraal drijfvermogen zorgt op twee manieren dat een vis energie kan besparen. Hij kan bewegingsloos blijven hangen in het water en het energieverbruik om horizontaal te zwemmen is gereduceerd.

Aangezien een vis zonder zwemblaas ongeveer 5% zwaarder is dan water, moet er een kracht van 5% van zijn lichaamsgewicht uitgeoefend worden indien hij op een bepaald niveau wil blijven. Dit mag dan wel weinig lijken, dat gewicht kan enkel door constante beweging ondersteund worden. Zelf een actieve pelagische vis oefent zelden een kracht uit van meer dan 25% van zijn lichaamsgewicht tijdens het zwemmen. Het lijkt dan ook een enorme taak om een continue kracht uit te oefenen van enkele procent van het lichaamsgewicht [54].

Alexander (1966) [63] maakte een berekening van de hoeveelheid uitgespaarde energie door de aanwezigheid van een zwemblaas gedurende horizontale verplaatsingen. Als een vis volgens de snelheid van één lichaamslengte per seconde beweegt, is de kracht om de neiging tot zinken tegen te gaan 60% van de totale kracht van de beweging. Als de vis aan een snelheid van tien lengtes per seconde beweegt, is slechts 5% van de totale kracht nodig om hem op dezelfde verticale positie te houden. Bij normale kruissnelheid is ongeveer 20% van de totale kracht nodig om zinken tegen te gaan.

2.2.4. De barrièrefunctie van het rete

Doordat het zwemblaasgas continu wordt samengedrukt, zal diffusie onophoudelijk een reductie van de hoeveelheid gas geven. De lage permeabiliteit van de zwemblaaswand voor gas zorgt voor een limitatie van deze diffusie. Het belangrijkste mechanisme om gasverlies te reduceren, is de barrièrefunctie gecreëerd door de arterioveneuze uitwisseling in het rete.

Met behulp van figuur 12 wordt de barrièrefunctie verduidelijkt. Het arterieel bloed heeft een zuurstofdruk (pO2) van 0,2 atm en de blaas is gevuld met gas dat O2 bevat aan 100 atm. Aangenomen dat bloed afkomstig van de blaas het rete binnenkomt met een pO2 van 100 atm, zal O2 in het rete diffunderen naar het arterieel bloed waarbij de veneuze pO2 afneemt en de arteriële pO2 toeneemt in de twee stroomrichtingen. Dus terwijl arterieel bloed de zwemblaas binnenkomt, zal zijn pO2 deze van

19 het veneuze bloed dat het rete verlaat benaderen. Op dezelfde wijze zal de veneuze pO2 de arteriële pO2 benaderen langs de hartzijde van het rete. De mate van efficiëntie van het rete mirabile als gaswisselaar wordt bepaald door het oppervlak, de dikte en de permeabiliteit voor gas van de capillairen in het rete, alsook door de tijd dat de twee types bloed in contact zijn [78].

Figuur 11 Barrierefunctie van het rete mirabile (Uit Steen, 1970) [78]

Scholander (1940) [40] ontwikkelde een mathematische formule die de efficiëntie van de rete als barrière uitdrukt. Hij vond dat enkel wanneer de pO2 in de blaas groter wordt dan 3000 atm het zuurstofverlies via de bloedstroom groter is dan de hoeveelheid afgezet gas. Onder normale omstandigheden kan het rete het gasverlies uit de blaas dus sterk beperken.

2.2.5. De realisatie van het tegenstroomprincipe in de zwemblaas

Haldane (1922) [79] en in het bijzonder Koch (1934) [80] suggereerden hoe het rete zou kunnen functioneren om O2 en inerte gassen, nadat deze vrijgekomen zijn van het bloed, te concentreren. Het was echter pas in 1942 dat Kuhn en Rüffel [81] de potentiële eigenschappen van zo’n systeem daadwerkelijk aantoonden en zo het tegenstroomprincipe in de biologie introduceerden. O2 in het bijzonder, en waarschijnlijk ook inerte gassen, worden in feite geconcentreerd door het tegenstroomprincipe uitgaande van een primaire gradiënt, veroorzaakt door acidificatie van het bloed.

2.2.5.1. Het concentrerend vermogen van het rete Kuhn en Kuhn (1961) [82] hebben de tegenstroomvermenigvuldiging van gassen in retia mathematisch uiteengezet. Zij namen aan dat het reteweefsel impermeabel is voor zouten en zuren en behandelden het belang van een “uitzoutingseffect”, het Bohr effect en het Root effect op het concentrerend vermogen. Door het toevoegen van ionen neemt de ionsterkte van het bloed toe en hierdoor neemt de gasoplosbaarheid af, dit is gekend als het “uitzoutingseffect”. Het Bohr effect geeft de pH-afhankelijke zuurstofaffiniteit van bloed weer en het Root effect geeft de pH-afhankelijke capaciteit weer van hemoglobine om O2 te binden [27] [82]. De snelheid van gasdepositie hangt af van de uitgebreidheid van reductie in oplosbaarheid. Deze reductie in oplosbaarheid is hoger wanneer zowel het Bohr als Root effect deelnemen, dan wanneer enkel het uitzoutingseffect de primaire reductie in oplosbaarheid veroorzaakt [82] [83] [84].

2.2.5.2. Loslaten van O2 uit het bloed Hall (1924) [1] vond dat de pH van een homogenaat van de gasklier van de Amerikaanse gele baars, Perca flavescens, 6,4 bedroeg tijdens gasdepositie tegenover 7,1 bij een inactieve klier. Steen (1963) [39] vond dat het “post-retaal” veneus bloed meer lactaat bevat dan het “pre-retaal” arterieel bloed en dat de pH van het bloed drastisch daalt als het door het secreterend deel circuleert. Deze resultaten geven aan dat het bloed aangezuurd wordt als het door de blaas circuleert.

Arterieel bloed gaat door de capillairen van de gasklier in het zwemblaasepitheel en wordt daar aangezuurd door het vrijlaten van lactaat en CO2 door de gaskliercellen. De lage pH zorgt voor een significante daling in O2-bindingscapaciteit van hemoglobine en affiniteit van hemoglobine desondanks de hoge zuurstofconcentratie [35]. Deze pH-afhankelijkheid van O2-capaciteit van het vissenbloed, het “Root effect”, kan in twee richtingen gebeuren. De pH kan zowel stijgen als dalen. Het fenomeen gelinkt aan het aanzuren wordt benoemd als “Root off-shift” terwijl het tegenovergestelde de term

“Root on-shift” krijgt. “Off” en “on” verwijzen naar de richting van O2 beweging [85].

Scholander en van Dam (1954) [86] vonden een uitgesproken Root effect in het bloed van verschillende species van diepzeevissen waarbij het hemoglobine bij een lage pH volledige saturatie bereikt bij een pO2 tussen 20 en 130 atm. Bij sommige vissen deed een pO2 tot 140 atm de hemoglobinesaturatie niet stijgen boven diegene waargenomen bij 20 atm. Het zure bloed ondervindt een permanent gereduceerde O2 capaciteit. Als reactie op de omkering van pH, regenereert het bloed normale O2-capaciteit, daarmee aangevend dat het Root effect omkeerbaar is. Er wordt geen Root effect gevonden bij vissen die geen zwemblaas bezitten [86].

2.2.5.3. Loslaten van inerte gassen uit het bloed De depositie van inerte gassen zou gebaseerd zijn op het vrijlaten van een deel van het gas uit het bloed waar het aanwezig is in fysiologische oplossing. Koch (1934) [80] wees erop dat een zuur toegevoegd aan het bloed niet enkel HbO2 (oxyhemoglobine) dissocieert, maar ook de ionsterkte van het bloed laat toenemen en de gasoplosbaarheid ervan laat afnemen. Dit type van gasrelease zal natuurlijk alle gassen beïnvloeden en het kan bereikt worden door elke ion toe te voegen aan bloed. Het wordt vaak aangeduid met de term “uitzouten”.

2.2.5.4. Multiplicatie door het rete

Samen met de pH-afhankelijkheid van HbO2, leidde het bestaan van het rete mirabile en zijn unieke architectuur Haldane (1922) [79] tot de suggestie dat O2 afgezet wordt als een gevolg van aanzuring en dat het effect mogelijk versterkt wordt door de circulatie door de rete.

De centrale positie van het rete bij de functie van de zwemblaas wordt duidelijk gedemonstreerd door een vergelijking tussen de uitgebreidheid van zijn ontwikkeling en de diepte waarop de vissen leven. Marshall bestudeerde de lengte en het aantal capillairen in de retia. Diepzeevissen hebben langere retia dan vissen die niet zo diep leven. Dit geeft indicatie dat het rete een essentiële rol speelt bij gasdepositie [23].

Zoals gesuggereerd door Kuhn en Kuhn (1961) [82], wordt zuurstof geconcentreerd door de tegenstroomvermenigvuldiging van een pO2 gradiënt, veroorzaakt door het zuur. Deze gradiënt is niet gebaseerd op de impermeabiliteit van het rete voor zuur, maar op het trage antwoord van de O2- capaciteit van het bloed om de H+ ionconcentratie te doen dalen. De trage Root on-shift verklaart dus hoe het rete kan werken ondanks het feit dat deze permeabel is voor zuur.

Het model voor inerte gasconcentraties gebaseerd op het uitzoutingseffect zou de diffusieconstanten van inerte gassen relatief tot deze van water en ionen in rekening moeten nemen [82]. De halfwaardetijd voor penetratie van water van de rode bloedcellen van de paling gedurende osmotische zwelling bedraagt 2-3 min, vergeleken met de minder dan 20 msec voor O2-diffusie uit de rode bloedcel. N2 zal door water diffunderen aan ruwweg de helft van de snelheid van O2 en is dus veel sneller dan H2O diffusie zodat tegenstroomvermenigvuldiging van inerte gassen via het uitzoutingseffect kan plaatsvinden [87].

2.2.6. Gas depositie in vissen met een zwak ontwikkelde rete.

Veel physostomen hebben behoorlijk wat tijd nodig om gassecretie te voltooien. Als voorbeeld kan de houting, Coregonus oxyrinchus, besproken worden [36] [44]. Wittenberg [88] toonde dat zelf bij deze vissen het vers afgezette gas overwegend O2 bevat. Dit toont aan dat de finale hoge spanning van inerte gassen het resultaat is van secundaire resorptie van O2. De aanwezigheid van hemoglobine verhoogt de snelheid van O2 resorptie boven deze van inerte gassen. Het meest waarschijnlijk, zoals geconcludeerd door Wittenberg (1958) [88] en onderbouwd door Sundes (1963) [89], is dat de hoge partieeldruk van inerte gassen, gevonden bij deze vissen, resulteert uit de interactie tussen een tegenstroommechanisme van lagere capaciteit dan deze gevonden bij physoclisten en een resorptieproces met een hoge capaciteit.

2.3. ACCESSOIRE FUNCTIES

De variërende vormen van de zwemblaas weerspiegelen nauw de functionele diversiteit waaronder geluidsproductie, geluidsreceptie, respiratie en regulator van het drijfvermogen [10] [90].

2.3.1. Geluidproductie

Alhoewel ze geen larynx bezitten, kunnen sommige vissen geluid produceren door het wrijven met gekartelde oppervlaktes van speciale skeletcomponenten. Vele species van de families Sparidae, Tetrodontidae en Holocentridae produceren hoog tonige geluiden door met hun tanden te malen, maar de vibraties van de zwemblaaswand door speciale spieren geeft het grootste repertoire van geluiden geproduceerd door vissen. De leden van de Triglidae zijn welbekend voor hun geluidsproductie. Zoals eerder aangehaald bezitten de ponen (Triglidae) zeer goed ontwikkelde spieren rond de zwemblaas die ze niet primair gebruiken voor het controleren van het volume, maar voor het produceren van geluid [72].

Er kan geluid geproduceerd worden door gespecialiseerde, dwarsgestreepte spieren die de wand laten vibreren. Het geluid kan gebruikt worden gedurende paringstijd of om andere dieren af te schrikken of als een echo-lokalisatie apparaat om de afstand tot de bodem te bepalen. De frequenties variëren tussen 100 en 10 000 cyclussen per seconde. Opsanus tau produceert intermitterend “geluid” van ongeveer 0,5 seconde lang met een frequentie van 100-500 cyclussen per seconde [55] [91] [92]. Bij Ophidion rochei zijn drie spierparen gevonden die de positie van de zwemblaas beïnvloeden en gebruikt worden voor geluidsproductie[93].

De hoge frequentie van contracties is mogelijk aangezien de actiepotentialen van de geluidproducerende spieren extreem kort zijn. De dwarsgestreepte zwemblaasspieren vereisen stimulatie met frequenties gelijk aan 300 cyclussen per seconde en de vezels contraheren en relaxeren binnen 10-15 msec. De zwemblaasspieren verkrijgen hun bezenuwing van de cervicale, spinale zenuwen [94]. Ultrastructureel verschillen de ongewoon grote vezels van andere vertebrate spiervezels door het bezitten van veel mitochondria en een uitvoerig ontwikkeld sarcoplasmatisch reticulum. Fawcett en Revel (1961) [95] suggereren dat het sarcoplasmatisch reticulum een rol kan spelen in de synthese van energierijke verbindingen [96].

2.3.2. Geluidsreceptie

Geluid- en drukreceptie zijn gelijkaardig aangezien geluidvoortbeweging in water zowel drukschommeling als verplaatsing van waterdeeltjes omvat. De flexibele met gas gevulde zwemblaas reageert op drukwijzigingen door verandering van volume en is dus een potentiële drukreceptor. De zwemblaas van veel soorten heeft een indirecte of directe link met het lymfatisch systeem van het binnenoor. Alhoewel vissen zonder zwemblaas dichte geluidsbronnen gewaar kunnen worden door conductie, otoliet vibratie of laterale lijn respons, zijn ze ongevoelig voor verdere geluidsbronnen. Vissen met zwemblaas, maar zonder verbinding met het binnenoor (bijvoorbeeld Gadidae) kunnen

23 geconditioneerde reacties geven bij frequenties onder 520 Hz. Clupeidae, Ictaluridae of Cyprinidae, die een directe connectie bezitten, kunnen geconditioneerde reacties geven met een perceptierange tussen 13 en 4000 Hz. De aanwezigheid van Weberiaanse gehoorbeentjes breidt de bovenfrequentie zelf uit tot 5000 Hz. Zoals bij het drijfvermogen zal elke ongecompenseerde verandering in diepte de gevoeligheid van geluidsperceptie wijzigen door verandering van zwemblaasvolume [97] [98] [99].

De Weberiaanse gehoorbeentjes verbinden het binnenoor met de anterieure kamer van de zwemblaas bij meervalachtigen en karperachtigen (superorde Ostariophysi). Deze groep physostomen is opmerkelijk door het bezit van een uitzonderlijk goed gehoor. Hun gehoorbeentjes zijn in feite een mechanische verbinding die de beweging van de zwemblaaswand direct doorgeeft aan de perilymfatische ruimte. Dit zorgt er voor dat vissen, die deze beentjes bezitten, geluiden met hoge frequentie kunnen waarnemen en een algemeen verhoogde gevoeligheid voor geluid hebben.

Zebedin en Ladich (2013) [100] vonden een relatie tussen de zwemblaasvorm en zijn functie bij Doradidae, een familie uit de orde van de meervallen. Ze konden besluiten dat bij deze een relatief kleinere zwemblaas resulteert in een betere geluidsreceptie. Bij Mormyridae, Afrikaanse zoetwatervissen, bevinden zich kleine, gescheiden “akoestische” blazen met retia en gasklierepitheel in het binnenoor aan elke zijde. Daarnaast is er een grote hydrostatische zwemblaas [101] [102].

2.3.3. Drukreceptie

Vissen die een zwemblaas bezitten, zijn in staat relatieve drukverschillen tot minder dan 0,5% van de omringende hydrostatische druk gewaar te worden, terwijl deze zonder zwemblaas slechts drukverschillen tussen 2,5% en 10% gewaar worden [103].

Ondanks het feit dat de wand van de zwemblaas sensorische elementen kan bevatten, is drukreceptie enkel bewezen bij Cypriniformes. Uitzetting van de zwemblaas of de pneumatische buis bij deze vissen veroorzaakt impulsen in de nervus vagus [104] [105]. De Weberiaanse gehoorbeentjes zijn van weinig belang voor de sensorische functie. De receptorfunctie van de zwemblaas bij Cypriniformes kan een factor zijn voor het initiëren van de gas-spitting reflex [106] [104]. Cobitis, een karperachtige, bezit een zwemblaas ingesloten in een benig omhulsel en wordt de “barometervis” genoemd omdat hij zijn gedrag wijzigt parallel met veranderingen in luchtdruk en dus in een aquarium gehouden kan worden als een weersvoorspeller [107].

2.3.4. Respiratie

Het feit dat asphyxia resulteert in een toename van resorptie van zuurstof uit de zwemblaas bij veel vissen heeft geleid tot de theorie dat de zwemblaas kan functioneren als plaats voor zuurstofopslag. Bij de meeste vissen is die zuurstof, geabsorbeerd uit de zwemblaas, slechts genoeg voor enkele minuten en kan het zelf diffunderen via de kieuwen naar het zuurstofarm, omliggend water eer het de weefsels bereikt [108]. Het afsluiten van de kieuwkamers of het shunten van bloed zou de vissen in staat stellen om de reserve aan zuurstof uit de zwemblaas te gebruiken. Het samengeperste,

24 zuurstofrijke gas van de zwemblaas van diepzeevissen zou van belang kunnen zijn als zuurstofvoorraad, maar deze vissen zijn waarschijnlijk zelden blootgesteld aan anoxie [23] [71].

Longen zijn vermoedelijk geëvolueerd bij Paleozoïsche zoetwatervertebraten en hun respiratoire functie is gradueel verloren en getransformeerd naar een orgaan met betrekking tot het drijfvermogen [109] [110]. Sommige vissen echter ademen met behulp van een long of zwemblaas. Deze “lucht- adem” systemen vinden hun oorsprong in de respiratoire farynx en geven aanleiding tot een pulmonaire zwemblaas en longen [111].

In absolute aantallen behoren de meeste lucht-ademende vissen tot de Telostei, maar de Dipnoi, Chondrostei en Holostei worden gedomineerd door lucht-ademende vormen [112] [113]. Bij de meest bestaande Actinopterygii dient de zwem- of luchtblaas vooral ter controle van het drijfvermogen of voor de productie of detectie van geluid. Leden van de primitieve onderklassen Chondrostei (Polypterus) en Holostei (Amia en Lepisosteus) hebben een respiratoire functie van de zwemblaas behouden, maar in mindere mate. Enkel bij de Dipnoi (longvissen), genera Protopterus en Lepidosiren in het bijzonder, is de respiratoire functie van de zwemblaas behouden en structureel geëvolueerd naar gelijkenis van een long zoals deze bestaat bij lagere vertebraten [113] [114].

Bij Polypteridae (kwastsnoeken) is een gepaarde, longachtige zwemblaas aanwezig met een patroon van celtypes en autonome innervatie die gelijkaardig is aan deze van de long bij Tetrapoda [115]. Zwemblazen en longen zijn homologe structuren. Embryologisch ontstaan ze als een enkelvoudig of gepaarde uitstulping van het craniaal deel van de spijsverteringsbuis en in de loop van de evolutie werden ze gebruikt als plaats voor gasuitwisseling [21] [33].

Structurele specialisaties in perfusiepatroon en de vasculaire verbinding met de algemene circulatie zijn van uiterst belang voor een efficiënte gasuitwisseling. Als het ademorgaan bevloeid wordt met systemisch veneus bloed en het respiratoir efferente bloed direct verdeeld wordt via de systemische arteriële circulatie, zal vermoedelijk de hoogste graad van efficiëntie bekomen worden bij lucht- ademende vissen. Aangezien de meeste lucht ademende vissen ook gebruik maken van het ademen via kieuwen is efficiënte perfusie van de kieuwen en/of de huid belangrijk omdat deze plaatsen de primaire plek zijn voor CO2 uitscheiding. Het vasculair systeem zou dus moeten verzekeren dat zowel de lucht- als waterademhalingsorganen bevloeid worden eer het bloed naar de weefsels gaat [21] [116].

Alleen vissen die de zwemblaas gebruiken voor gasuitwisseling hebben gespecialiseerde bloedvaten ontwikkeld als verbinding tussen de primaire circulatie en de gasuitwisselingsorganen. Deze bloedvaten ontstaan uit de zesde aortaboog en zijn homoloog aan de pulmonaire arteries bij hogere vertebraten. Naast de longvissen, bezitten genera Polypterus en Amia deze bloedvaten. Onder de vissen zijn de longvissen uniek door het bezitten van een gespecialiseerde efferente circulatie van de zwemblaas, direct in connectie met de linkerzijde van het hart. Het hart bij longvissen is gedeeltelijk aangepast voor de aanwezigheid van twee bloedstromen door het vertonen van partiële atriale en ventriculaire septa, structuren die duidelijk een verdere ontwikkeling van het hart en circulatie voorspellen in de richting van de toestand bij gewervelde landdieren [117] [118].

BESPREKING De zwemblaas is een uitstekend voorbeeld van hoe anatomie en functie heel nauw met elkaar kunnen samenhangen. Er is reeds veel onderzoek gebeurd naar de zwemblaas, maar tot op heden blijven veel onduidelijkheden bestaan, onder andere over de innervatie van de zwemblaas. Vaak spitsen studies zich toe op één of enkele soorten, waardoor het moeilijk is algemene conclusies te vormen. De grote variëteit in morfologie van de zwemblaas maakt deze taak niet eenvoudiger. De anatomische diversiteit wordt weerspiegeld in de uiteenlopende functies van de zwemblaas. Men is zich hier reeds lange tijd van bewust en nog altijd wordt onderzoek uitgevoerd naar de verschillende functies van de zwemblaas. De recente literatuur bestaat vaak uit complexe studies die verschillende wetenschappen combineren om zo de structuur en werking van de zwemblaas beter te begrijpen. Er wordt eveneens vaak gezocht naar een link met de evolutie.

In verband met de aquacultuur of visvangst is onderzoek naar de anatomie en functionaliteit van de zwemblaas zeker relevant. Een negatief of positief drijfvermogen bezitten voor zowel een korte als lange periode kan stress induceren. De stresslevels zijn afhankelijk van het feit of de vis bewust voor deze situatie kiest of ertoe gedwongen wordt door het bevissen of tijdens de omstandigheden van viskweek. Ook voor onderzoek naar diepzeevissen wil men graag intacte, levende vissen aan het oppervlak brengen. Een plotse opwaartse beweging van een physoclist kan, afhankelijk van de graad van drukreductie, tot verschillende stresssituaties leiden. Als de afstand te groot is, zal deze leiden tot een ongecontroleerde en stressvolle situatie, daar de uitzetting van de zwemblaas telkens versterkt wordt naar het oppervlak toe. Als de vis niet in staat is om neerwaarts te zwemmen, zal de vis aan het oppervlak eindigen met een uitgezette zwemblaas (barotrauma) en zelfs sterfte tot gevolg. Als de drukreductie groter is dan 70% treedt ruptuur van de wand op en komt het gas snel vrij in het lichaam. Het beter begrijpen van de werking van de zwemblaas maakt het mogelijk de gevonden trauma’s te verklaren en in de toekomst misschien mogelijke oplossingen te vinden.

De omgekeerde situatie waarbij een vis dieper in het water gebracht wordt (bijvoorbeeld tijdens onverwachte kweeksituaties), zorgt voor een compressie van de zwemblaas, resulterend in een negatief drijfvermogen. Als een physoclist hierbij op de bodem kan rusten, wordt dit niet als stressvol aanzien, want het neutraal drijfvermogen kan opnieuw behaald worden door her-inflatie van de zwemblaas. Bij physostome vissen stelt het probleem zich wanneer ze hun zwemblaas willen bijvullen en geen toegang hebben tot het oppervlak.

De details van de neuro-anatomische basis voor de controle van het zwemblaasvolume zijn nog steeds vrij mysterieus en tegenstrijdigheden kunnen gevonden worden wanneer oude met nieuwe bronnen vergeleken worden. Bij sommige bronnen wordt uitgegaan van een antagonistisce, autonome controle van de zwemblaas, terwijl andere bronnen spreken over een autonome controle van de zwemblaaseffectoren die lijkt op een coöperatief en synergetisch systeem. Nieuwe technieken zoals bijvoorbeeld geavanceerde immunohistochemie, vinden hun weg in de neuro-anatomische studies van de zwemblaasinnervatie. Deze studies zijn essentieel voor het leggen van een basis voor verdere analyse van de neurofysiologische en farmacologische eigenschappen van de neuronen die

26 geassocieerd zijn met de zwemblaas. Het ophelderen van de details van het zenuwnetwerk in de zwemblaas zou significante informatie kunnen bieden om de fundamentele principes van dit netwerk, dat betrokken is bij de regeling van het drijfvermogen, te begrijpen. Deze principes kunnen niet enkel van toepassing zijn op de zwemblaas van verschillende Teleostei, maar ze zouden misschien ook sommige principes kunnen helpen verklaren die betrokken zijn bij de homeostase van andere vertebraten. Het gebruik van de zebravis (Danio rerio) als diermodel zou nieuwe inzichten kunnen opleveren over de ontwikkeling van de neuronale controle van het drijfvermogen, iets wat tot op heden slechts weinig onderzocht is.

REFERENTIELIJST 1. Hall F.G. (1924). The functions of the swimbladder of fishes. The Biological Bulletin 47, 79-126 2. Borelli G.A., Bernoulli J., Elinger N. en Jesu C.J. (1743). De motu animalium. Apud Petrum Gosse. 3. Roberts R.J. en Ellis A.E. (2012). The anatomy and physiology of teleosts. In: Fish pathology. Wiley-Blackwell, p. 17-61. 4. Hoar W.S. en Randall D.J. (1969). Fish physiology. Vol. IV. New York (N.Y.) Academic press, p.361-443. 5. Pelster B. (2004). Ph regulation and swimbladder function in fish. Respiratory Physiology & Neurobiology 144, 179-190 6. Finney J.L., Robertson G.N., Mcgee C.A., Smith F.M. en Croll R.P. (2006). Structure and autonomic innervation of the swim bladder in the zebrafish (danio rerio). Journal of Comparative Neurology 495, 587-606 7. Ganias K., Michou S. en Nunes C. (2015). A field based study of swimbladder adjustment in a physostomous teleost fish. PeerJ 3, 892 8. Stoskopf M.K. en Phelps T.H. (1993). Fish medicine. Saunders, Philadelphia p.2-37. 9. Mclean J.R. en Nilsson S. (1981). A histochemical study of the gas gland innervation in the atlantic cod, gadus morhua. Acta Zoologica 62, 187-194 10. Fänge R. (1953). The mechanism of gas transport in the euphysoclist swimbladder. Johnson Repr. Corporation, p.133. 11. Woodland W.N.F. (1911). On the structure and function of the gas glands and retia mirabilia associated witht the gas bladder of some teleostean fishes: With notes on the teleost pancreas. Academic Press, p.66. 12. Lapennas G.N. en Schmidt-Nielsen K. (1977). Swimbladder permeability to oxygen. Journal of Experimental Biology 67, 175-196 13. Kleckner R.C. (1980). Swim bladder volume maintenance related to initial oceanic migratory depth in silver-phase anguilla rostrata. Science 208, 1481-1482 14. Brown D.S. en Copeland D.E. (1978). Layered membranes: A diffusion barrier to gases in teleostean swimbladders. Tissue and Cell 10, 785-796 15. Kutchai H. en Steen J.B. (1971). The permeability of the swimbladder. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology 39, 119-123 16. Copeland D.E. (1969). Fine structural study of gas secretion in the physoclistous swim bladder of fundulus heteroclitus and gadus callarias and in the euphysoclistous swim bladder of opsanus tau. Zeitschrift Fur Zellforschung Und Mikroskopische Anatomie 93, 305-331 17. Denton E., Liddicoat J.D. en Taylor D. (1972). The permeability to gases of the swimbladder of the conger eel (conger conger). Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 52, 727-746 18. Voit C. (1865). Über die in den schuppen und der schwimmblase von fischen vorkommenden irisierenden kristalle. Z. wiss. Zool 15, 515-521

19. Robertson G.N., Croll R.P. en Smith F.M. (2014). The structure of the caudal wall of the zebrafish (danio rerio) swim bladder: Evidence of localized lamellar body secretion and a proximate neural plexus. J Morphol 275, 933-48 20. Zwerger P., Nimeth K., Würtz J., Salvenmoser W. en Pelster B. (2002). Development of the swimbladder in the european eel (anguilla anguilla). Cell and tissue research 307, 155-164 21. Fänge R. (1983). Gas exchange in fish swim bladder. In: Reviews of physiology, biochemistry and pharmacology. Springer, p. 111-158. 22. Woodland W. (1911). On the structure and function of the gas glands and retia mirabilia associated with the gas bladder of some teleostean fishes, with notes on the teleost pancreas. in Proceedings of the Zoological Society of London. p. 183-248. 23. Marshall N.B. (1960). Swimbladder structure of deep-sea fishes in relation to their systematics and biology. University Press, p.122. 24. Dorn E. (1961). Über den feinbau der schwimmblase von anguilla vulgaris l. Zeitschrift Fur Zellforschung Und Mikroskopische Anatomie 55, 849-912 25. Würtz J., Salvenmoser W. en Pelster B. (1999). Localization of carbonic anhydrase in swimbladder of european eel (anguilla anguilla) and perch (perca fluviatilis). Acta physiologica scandinavica 165, 219-224 26. Jasiński A. en Kilarski W. (1969). On the fine structure of the gas gland in some fishes. Zeitschrift Fur Zellforschung Und Mikroskopische Anatomie 102, 333-356 27. Fänge R. (1966). Physiology of the swimbladder. Physiological reviews 46, 299-322 28. Copeland D.E. (1952). The histophysiology of the teleostean physoclistous swimbladder. Journal of Cellular and Comparative Physiology 40, 317-335 29. Zheng W., Wang Z., Collins J.E., Andrews R.M., Stemple D. en Gong Z. (2011). Comparative transcriptome analyses indicate molecular homology of zebrafish swimbladder and mammalian lung. Plos One 6, e24019 30. Saupe M. (1939). Anatomie und histologie der schwimmblase des flussßarsches (perca fluviatilis) mit besonderer berücksichtigung des ovals. Cell and tissue research 30, 1-35 31. Berenbrink M. (2007). Historical reconstructions of evolving physiological complexity: O2 secretion in the eye and swimbladder of fishes. Journal of Experimental Biology 210, 1641-1652 32. Podkowa D. en Goniakowska-Witalinska L. (1998). The structure of the airbladder of the catfish pangasius hypophthalmus Folia Biologica 46, 189-196 33. Zaccone G., Mauceri A. en Fasulo S. (2006). Neuropeptides and nitric oxide synthase in the gill and the air‐breathing organs of fishes. Journal of Experimental Zoology Part A: Comparative Experimental Biology 305, 428-439 34. Marshall N. (1972). Swimbladder organization and depth ranges of deep-sea teleosts. Symposia of the Society for Experimental Biology 26, 261-272 35. Berenbrink M., Koldkjær P., Kepp O. en Cossins A.R. (2005). Evolution of oxygen secretion in fishes and the emergence of a complex physiological system. Science 307, 1752-1757 36. Fahlén G. (1967). Morphological aspects on the hydrostatic function of the gas bladder of clupea harengus l. Acta Utliu. Lzltzd 11, 1-49

37. Scholander P.F. (1958). Counter current exchange: A principle in biology. I kommisjon hos H. Aschehoug, p.24. 38. Fahlen G. (1959). Rete mirabile in the gas bladder of coregonus lavaretus. Nature 184, 1001 39. Steen J.B. (1963). The physiology of the swimbladder in the eel anguilla vulgaris iii. The mechanism of gas secretion. Acta physiologica scandinavica 59, 221-241 40. Scholander P. (1954). Secretion of gases against high pressures in the swimbladder of deep sea fishes. Biological Bulletin 107, 260-277 41. Stray‐Pedersen S. en Nicolaysen A. (1975). Quantitative studies of the capillary structure in the rete mirabile of the eel, anguilla vulgaris Acta physiologica scandinavica 94, 339-357 42. Fawcett D.W. en Wittenberg J. (1959). The fine structure of capillaries in the rete mirabile of the swim bladder of opsanus tau. Anatomical record 133, 274-274 43. Moore D.H. en Ruska H. (1957). The fine structure of capillaries and small arteries. The Journal of biophysical and biochemical cytology 3, 457-462 44. Fänge R. (1958). The structure and function of the gas bladder in argentina silus. Journal of Cell Science 3, 95-102 45. Nilsson S. (2009). Nervous control of fish swimbladders. Acta Histochemica 111, 176-184 46. Nilsson S. (1983). Anatomy of the vertebrate autonomic nervous systems. In: Autonomic nerve function in the vertebrates. Springer, p. 6-40. 47. Fänge R., Holmgren S. en Nilsson S. (1976). Autonomic nerve control of the swimbladder of the goldsinny wrasse, ctenolabrus rupestris. Acta physiologica scandinavica 97, 292-303 48. Nilsson S. (1972). Autonomic vasomotor innervation in the gas gland of the swimbladder of a teleost (gadus morhua). Comparative and general pharmacology 3, 371-375 49. Wahlqvist I. (1985). Physiological evidence for peripheral ganglionic synapses in adrenergic pathways to the swimbladder of the atlantic cod, gadus morhua. Comparative Biochemistry and Physiology Part C: Comparative Pharmacology 80, 269-272 50. Lundin K. en Holmgren S. (1984). Vasoactive intestinal polypeptide-like immunoreactivity and effects of vip in the swimbladder of the cod, gadus morhua. Journal of comparative physiology 154, 627-633 51. Lundin K. en Holmgren S. (1989). The occurrence and distribution of peptide-or 5-ht-containing nerves in the swimbladder of four different species of teleosts (gadus morhua, ctenolabrus rupestris, anguilla anguilla, salmo gairdneri). Cell and tissue research 257, 641-647 52. Lundin K. (1991). Effects of vasoactive intestinal polypeptide, substance p, 5- hydroxytryptamine, met-enkephalin and neurotensin on the swimbladder smooth muscle of two teleost species, gadus morhua andanguilla anguilla. Fish Physiology and Biochemistry 9, 77-82 53. Smith F.M. en Croll R.P. (2011). Autonomic control of the swimbladder. Autonomic Neuroscience-Basic & Clinical 165, 140-148 54. Denton E. (1960). The buoyancy of fish and cephalopods. Progress in biophysics and molecular biology 11, 177-234 55. Jones F.H. en Marshall N. (1953). The structure and functions of the theleostean swembladder. Biological Reviews 28, 16-82

56. Mott J. (1950). Radiological observations on the cardiovascular system in anguilla anguilla. Journal of Experimental Biology 27, 324-333 57. Scholander P. (1956). Observations on the gas gland in living fish. Journal of Cellular and Comparative Physiology 48, 523-528 58. Pelster B. en Scheid P. (1993). Glucose metabolism of the swimbladder tissue of the european eel anguilla anguilla. Journal of Experimental Biology 185, 169-178 59. Pelster B. (2014). Swimbladder function and the spawning migration of the european eel anguilla anguilla. Front Physiol 5, 486 60. Pelster B. (1995). Blood acidification in the swimbladder: Mechanisms and metabolic pathways. Braz J Med Biol Res 28, 1133-1138 61. Pelster B. (2001). The generation of hyperbaric oxygen tensions in fish. News Physiol Sci 16, 287-291 62. Stewart J. en Hughes J.M. (2014). Swim bladder function and buoyancy control in pink snapper (pagrus auratus) and mulloway (argyrosomus japonicus). Fish Physiol Biochem 40, 335-346 63. Alexander R. (1966). Physical aspects of swimbladder function. Biological Reviews 41, 141-176 64. Blaxter J.H. en Tytler P. (1978). Physiology and function of the swimbladder. Adv Comp Physiol Biochem 7, 311-67 65. Phleger C.F. en Benson A. (1971). Cholesterol and hyperbaric oxygen in swimbladders of deep sea fishes. Nature 230, 122 66. Scholander P. en Van Dam L. (1953). Composition of the swimbladder gas in deep sea fishes. The Biological Bulletin 104, 75-86 67. Denton E. en Marshall N. (1958). The buoyancy of bathypelagic fishes without a gas-filled swimbladder. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 37, 753-767 68. Alexander R.M. (1959). The physical properties of the swimbladder in intact cypriniformes. Journal of Experimental Biology 36, 315-332 69. Stewart J. en Hughes J.M. (2014). Swim bladder function and buoyancy control in pink snapper (pagrus auratus) and mulloway (argyrosomus japonicus). Fish Physiology and Biochemistry 40, 335-346 70. Strand E., Jorgensen C. en Huse G. (2005). Modelling buoyancy regulation in fishes with swimbladders: Bioenergetics and behaviour. Ecological Modelling 185, 309-327 71. Nielsen J.G. en Munk O. (1964). A hadal fish (bassogigas profundissimus) with a functional swimbladder. Nature 204 594-595 72. Moreau F.-A. (1876). Recherches experimentales sur les fonctions de la vessie natatoire. G. Masson, p.1-22. 73. Alexander R. (1972). The energetics of vertical migration by fishes. Symposia of the Society for Experimental Biology 26, 273-294 74. Suetsugu K. en Ohta S. (2004). Functional change in the swimbladder with fish size in coryphaenoides acrolepis. Deep Sea Research Part I: Oceanographic Research Papers 51, 1275-1282

75. Piet G.J. en Guruge W.A. (1997). Diel variation in feeding and vertical distribution of ten co- occurring fish species: Consequences for resource partitioning. Environmental Biology of Fishes 50, 293-307 76. Trotter A., Battaglene S. en Pankhurst P. (2005). Buoyancy control and diel changes in swimbladder volume in cultured striped trumpeter (latris lineata) larvae. Marine and freshwater research 56, 361-370 77. Uotani I., Fukui A., Osaki K. en Ozawa T. (2000). Experimental study on the inflation and deflation of gas bladder of japanese anchovy, engraulis japonicus larvae. Bulletin of marine science 66, 97-103 78. Steen J.B. (1970). 10 the swim bladder as a hydrostatic organ. Fish physiology 4, 413-443 79. Haldane J. en Priestly J. (1922). Respiration. Yale University Press. 80. Koch H. (1934). L'émission de gaz dans la vésicule gazeuse des poissons. Rev. Questions Sci., Ser 4, 385-409 81. Kuhn W. en Ryffel K. (1942). Herstellung konzentrierter lösungen aus verdünnten durch bloße membran wirkung. Ein modellversuch zur funktion der niere. Hoppe-Seyler´ s Zeitschrift für physiologische Chemie 276, 145-178 82. Kuhn W. en Kuhn H. (1961). Multiplikation von aussalz‐und anderen einzeleffekten für die bereitung hoher gasdrucke in der schwimmblase. Zeitschrift für Elektrochemie, Berichte der Bunsengesellschaft für physikalische Chemie 65, 426-439 83. Kuhn W., Ramel A., Kuhn H. en Marti E. (1963). The filling mechanism of the swimbladder. Experientia 19, 497-511 84. Wittenberg J.B., Schwend M.J. en Wittenberg B.A. (1964). The secretion of oxygen into the swim-bladder of fish iii. The role of carbon dioxide. The Journal of general physiology 48, 337- 355 85. Root R. (1931). The respiratory function of the blood of marine fishes. The Biological Bulletin 61, 427-456 86. Scholander P.F. en Van Dam L. (1954). Secretion of gases against high pressures in the swimbladder of deep sea fishes i. Oxygen dissociation in blood. The Biological Bulletin 107, 247-259 87. Forster R. en Steen J. (1969). The rate of the root shift in eel red cells and eel haemoglobin solutions. The Journal of physiology 204, 259-282 88. Wittenberg J.B. (1958). The secretion of inert gas into the swim-bladder of fish. The Journal of general physiology 41, 783-804 89. Sundnes G. (1963). Studies on the high nitrogen content in the physostome swimbladder. Rept. Norweg. Fishery Invest 13, 1-8 90. Chardon M. en Vandewalle P. (1991). Acoustico-lateralis system. In: Cyprinid fishes. Springer, p. 332-352. 91. Parmentier E., Fine M.L. en Mok H.K. (2016). Sound production by a recoiling system in the pempheridae and terapontidae. Journal of morphology

92. Elemans C.P., Mensinger A.F. en Rome L.C. (2014). Vocal production complexity correlates with neural instructions in the oyster toadfish (opsanus tau). J Exp Biol 217, 1887-1893 93. Kever L., Boyle K.S., Dragicevic B., Dulcic J. en Parmentier E. (2014). A superfast muscle in the complex sonic apparatus of ophidion rochei (ophidiiformes): Histological and physiological approaches. J Exp Biol 217, 3432-3440 94. Packard A. (1960). Electrophysiological observations on a sound-producing fish. Nature 187, 63-64 95. Fawcett D.W. en Revel J.P. (1961). The sarcoplasmic reticulum of a fast-acting fish muscle. The Journal of biophysical and biochemical cytology 10, 89-109 96. Boyle K.S., Riepe S., Bolen G. en Parmentier E. (2015). Variation in swim bladder drumming sounds from three doradid catfish species with similar sonic morphologies. J Exp Biol 218, 2881-2891 97. Chapman C. en Hawkins A. (1973). A field study of hearing in the cod, gadus morhua l. Journal of comparative physiology 85, 147-167 98. Coffin A.B., Zeddies D.G., Fay R.R., Brown A.D., Alderks P.W., Bhandiwad A.A., Mohr R.A., Gray M.D., Rogers P.H. en Sisneros J.A. (2014). Use of the swim bladder and lateral line in near-field sound source localization by fish. J Exp Biol 217, 2078-2088 99. Parmentier E., Mann K. en Mann D. (2011). Hearing and morphological specializations of the mojarra (eucinostomus argenteus). J Exp Biol 214, 2697-2701 100. Zebedin A. en Ladich F. (2013). Does the hearing sensitivity in thorny catfishes depend on swim bladder morphology? Plos One 8, e67049 101. Tavolga W. (1964). Psychophysics and hearing in fish. Nat. Hist 73, 34-41 102. Schulz-Mirbach T., Heß M., Metscher B.D. en Ladich F. (2013). A unique swim bladder-inner ear connection in a teleost fish revealed by a combined high-resolution microtomographic and three-dimensional histological study. BMC Biology 11, 75-75 103. Tytler P. en Blaxter J. (1973). Adaptation by cod and saithe to pressure changes. Netherlands Journal of Sea Research 7, 31-45 104. Qutob Z. (1963). The swimbladder of fishes as a pressure receptor. Archives neerlandaises de zoologie 15, 1-67 105. Koshtojanz C.S. (1937). On the receptor function of the swim bladder of fishes. Journal of Experimental Biology 14, 16-19 106. Franz G. (1937). Über den reflex des gasspuckens bei fischen und die funktion des weberschen apparates. Journal of Comparative Physiology A: Neuroethology, Sensory, Neural, and Behavioral Physiology 25, 193-238 107. Bert P. (1873). Influences des haute pressions sur le poissons. Compt. Rend. Soc. Biol 5, 160- 161 108. Steen J.B. (1963). The physiology of the swimbladder in the eel anguilla vulgaris: Ii. The reabsorption of gases. Acta physiologica scandinavica 58, 138-149 109. Graham J.B. (1994). An evolutionary perspective for bimodal respiration: A biological synthesis of fish air breathing. American Zoologist 34, 229-237

110. Graham J.B., Rosenblatt R.H. en Gans C. (1978). Vertebrate air breathing arose in fresh waters and not in the oceans. Evolution 32, 459-463 111. Perry S.F. en Sander M. (2004). Reconstructing the evolution of the respiratory apparatus in tetrapods. Respiratory Physiology & Neurobiology 144, 125-139 112. Longo S., Riccio M. en Mccune A.R. (2013). Homology of lungs and gas bladders: Insights from arterial vasculature. J Morphol 274, 687-703 113. Perry S.F. (2007). Swimbladder-lung homology in basal osteichthyes revisited. In: Fish respiration and the environment. CRC Press, p. 41-55. 114. Daniels C.B., Orgeig S., Sullivan L.C., Ling N., Bennett M.B., Schürch S., Val A.L. en Brauner C.J. (2004). The origin and evolution of the surfactant system in fish: Insights into the evolution of lungs and swim bladders. Physiological and Biochemical Zoology 77, 732-749 115. Zaccone G., Mauceri A., Maisano M., Giannetto A., Parrino V. en Fasulo S. (2007). Innervation and neurotransmitter localization in the lung of the nile bichir polypterus bichir bichir. The Anatomical Record 290, 1166-1177 116. Graham J.B. (1997). Air-breathing fishes: Evolution, diversity, and adaptation. Academic Press. 117. Johansen K., Lenfant C. en Hanson D. (1968). Cardiovascular dynamics in the lungfishes. Zeitschrift für vergleichende physiologie 59, 157-186 118. Johansen K. en Hol R. (1968). A radiological study of the central circulation in the lungfish, protopterus aethiopicus. Journal of morphology 126, 333-348