1. Introdução

1. INTRODUÇÃO

As abelhas desempenham importantes papéis em distintos ecossistemas, atuando como agentes polinizadores na biologia reprodutiva de diversas espécies de Angiospermas (BATRA

1984). Estima-se que cerca de 60 a 75% das plantas do bioma Cerrado sejam polinizadas por abelhas (SILBERBAUER-GOTTSBERGER & GOTTSBERGER 1988), ao passo que esta taxa pode alcançar os 50% em florestas tropicais úmidas (FRANKIE et al. 1983). Algumas espécies de abelhas têm sido utilizadas em projetos de polinização aplicada, sobretudo em regiões temperadas, dentre elas destacam-se: Megachile (Eutricharaea) rotundata (Fabricius, 1787)

(Megachilidae) e Nomia (Acunomia) melanderi Cockerell, 1906 (Halictidae) em plantações de alfafa, Medicago sativa L. (Fabaceae); Peponapis pruinosa Say, 1837 (Apidae), como polinizadora da abóbora, Cucurbita pepo L. (Cucurbitaceae) e diversas espécies de Osmia

Panzer, 1806 (Megachilidae), que atuam na polinização de frutíferas como a maçã, Malus domestica Borkh, cereja, Prunus avium L., amêndoa, Prunus amygdalus Batsch e morango,

Fragaria vesca L. (Rosaceae) (KEVAN et al. 1990, TORCHIO 1990, BOSCH et al. 2000).

MICHENER (1979) ressalta que, provavelmente, as abelhas atinjam maior riqueza específica e abundância em áreas xéricas e temperadas do globo, a despeito da grande diversidade genérica presente na região Neotropical. Sugere-se que a baixa expressividade da apifauna tropical esteja associada à competição com abelhas eussociais, como aquelas do gênero Apis Linnaeus, 1758 e os membros da tribo Meliponini (Apidae), além da maior quantidade de predadores, parasitas e fungos, que contaminam e destroem as provisões das células de cria (HEITHAUS 1979, KOJIMA 1993, ROUBIK 1989).

No que se refere ao hábito, as abelhas podem ser classificadas em três categorias básicas: sociais, solitárias e cleptoparasitas (MICHENER 1974). As abelhas solitárias são aquelas cujas fêmeas constroem seus ninhos independentemente, morrendo antes da 2 emergência da próxima geração. Acredita-se que as espécies solitárias sejam representadas por aproximadamente 85% das mais de 20.000 espécies de abelhas conhecidas atualmente

(BATRA 1984).

Muitas espécies solitárias apresentam preferências de hábitats para nidificarem e freqüentemente escolhem sítios próximos às fontes de recursos florais, podendo formar densas agregações, com centenas ou milhares de fêmeas nidificando em um mesmo local

(LINSLEY et al.1980, O’TOOLE & RAW 1991).

Abelhas da tribo Tapinotaspidini (Apidae) possuem caracteres morfológicos que estão relacionados à coleta de óleos florais, principalmente em flores de espécies de Malpighiaceae

(ROIG-ALSINA 1997, MICHENER 2000). Suas espécies, restritas à região Neotropical, variam entre pequeno e médio porte e, geralmente, apresentam cores negras ou amareladas (ROIG-

ALSINA 1997). Com exceção de algumas espécies de Paratetrapedia Moure, 1941, que nidificam em troncos, todos os demais representantes da tribo constroem seus ninhos no solo, seja em terrenos planos ou em zonas de barrancos (MICHENER 2000).

O gênero Monoeca Lepeletier & Serville, 1828 é composto por espécies de coloração negra, que podem apresentar faixas vermelhas ou amareladas no metassoma (ROIG-ALSINA

1997). Essas abelhas se distribuem desde o México Central até o extremo sul brasileiro

(MICHENER 2000). No Brasil, oito espécies estão presentes, cuja faixa de ocorrência compreende áreas ocupadas por ecossistemas de Cerrado e Mata Atlântica (SILVEIRA &

CAMPOS 1995, ALVES-DOS-SANTOS 1999, SILVEIRA et al. 2002, STEINER et al. 2006).

Aspectos relacionados à biologia da nidificação das espécies desse gênero foram fornecidos para Monoeca schrottkyi (Friese, 1902), que foi observada nidificando em uma zona de barranco no estado de São Paulo por SCHROTTKY (1901); Monoeca lanei (Moure,

1944), que forma densas agregações no solo e apresenta alta sazonalidade, de maneira que os indivíduos adultos estão ativos durante os meses de novembro a abril (ROZEN 1984); 3

Monoeca xanthopyga Harter-Marques, Cunha & Moure, 2001, espécie estudada na região do

Planalto das Araucárias, no Rio Grande do Sul, que constrói agregações em solos argilosos e compactados (CUNHA & BLOCHTEIN 2002, 2003) e Monoeca sp., cujo ninho foi registrado no solo, em meio à vegetação rasteira (MICHENER & LANGE 1958).

Estudos evidenciam que representantes da tribo Osirini (Apidae) são cleptoparasitas de ninhos de Tapinotaspidini (CAMILLO et al. 1993, ROZEN 1984, ROZEN et al. 2006). Espécies cleptoparasitas invadem os ninhos de hospedeiros solitários e depositam os seus ovos em uma ou mais células de cria, deixando o ninho parasitado para encontrar outros ou retornam ao mesmo para parasitá-lo novamente (WCISLO 1987). Os estágios imaturos do hospedeiro podem ser mortos pela fêmea cleptoparasita ou então por sua larva, que possui mandíbulas fortes e desenvolvidas que estão aptas não só para destruir os ovos e larvas da espécie hospedeira, mas também os de outros parasitas, no caso de cleptoparasitismo múltiplo

(WCISLO 1987, MICHENER 2000).

A literatura fornece poucos registros a respeito da biologia e comportamento das abelhas cleptoparasitas, que estão representadas pelas famílias Apidae, Halictidae,

Megachilidae e, possivelmente, Colletidae (MICHENER 2000). Estratégias de cleptoparasitismo e interações com hospedeiros foram investigadas para espécies filogeneticamente relacionadas, como Microsphecodes kathleenae (Eickwort, 1972), que parasita os ninhos de

Dialictus umbripennis (Ellis, 1913) (Halictini) (EICKWORT & EICKWORT 1972); as parasitas

Coelioxys (Boreocoelioxys) funeraria Smith, 1854 e Coelioxys (B.) moesta Cresson, 1864 e suas hospedeiras Megachile (Megachile) inermis Provancher, 1888 e Megachile (M.) relativa

Cresson, 1878 (Megachilini) (SCOTT et al. 2000) e Aglae caerulea Lepeletier & Serville,

1825, que invade os ninhos de Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, 1841 (Euglossini)

(MYERS 1935). 4

Cleptoparasitas associadas a ninhos de espécies de outras famílias também foram avaliadas quanto à bionomia e parasitismo por MICHENER (1957), que fornece observações do comportamento de Isepeolus viperinus (Holmberg, 1886) (Apidae) em ninhos de Colletes kerri Moure, 1956 (Colletidae); DANFORTH & VISSCHER (1993) reportam o cleptoparasitismo de Holcopasites ruthae Cooper, 1993 (Apidae) e sua relação com Calliopsis (Calliopsis) pugionis Cockerell, 1925 (Andrenidae) e AUGUSTO & GARÓFALO (1998) registram a associação entre a parasita Hoplostelis bilineolata (Spinola, 1841) (Megachilidae) e sua hospedeira Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus, 1758) (Apidae).

A tribo Osirini é representada exclusivamente por espécies cleptoparasitas que se restringem aos neotrópicos, com exceção apenas do gênero Epeoloides Giraud, 1863, que ocorre nas regiões temperadas da América do Norte e Europa (ROIG-ALSINA 1989, MICHENER et al. 1994, MICHENER 2000).

Estágios imaturos de Osiris sp. foram encontrados em ninhos de Paratetrapedia

(Paratetrapedia) amplipennis (Smith, 1879) (citada como Paratetrapedia gigantea)

(CAMILLO et al. 1993) enquanto fêmeas de Parepeolus niger Roig-Alsina, 1989 (citada como

Parepeolus sp.) estão associadas aos ninhos de Tapinotaspoides serraticornis (Friese, 1899)

(citada como Tapinotaspis tucumana) (AGUIAR et al. 2004; ROZEN 1984). ROZEN et al. (2006) registraram invasões dos ninhos de Monoeca haemorrhoidalis (Smith, 1854) pela espécie

Protosiris gigas Melo, 2006. Neste mesmo trabalho, larvas de Parepeolus minutus Roig-

Alsina, 1989 foram encontradas em ninhos de Lanthanomelissa betinae Urban, 1995. Há ainda possíveis associações a respeito do cleptoparasitismo de Osirini em ninhos de

Tapinotaspidini, como a espécie Osirinus parvicollis (Ducke, 1911) como provável inimigo natural de Arhysoceble huberi (Ducke, 1908) (citada como Tetrapedia huberi) (DUCKE 1910) e a cleptoparasita Ecclitodes stuardi (Ruiz, 1935), cujas fêmeas foram observadas 5 sobrevoando os ninhos de Chalepogenus caeruleus (Friese, 1906) (AGUIAR et al. 2004; ROIG-

ALSINA 1989).

Em contrapartida, as cleptoparasitas Epeoloides coecutiens (Fabricius, 1775) e

Epeoloides pilosula (Cresson, 1878) parecem ter associações com ninhos de espécies de

Macropis Panzer, 1809 (Melittidae) (SHEFFIELD et al. 2004, BOGUSH 2005).

Embora ocupem posições distintas na análise filogenética de ROIG-ALSINA &

MICHENER (1993), é provável que as tribos Osirini e Tapinotaspidini estejam relacionadas filogeneticamente, visto que além de compartilharem afinidades morfológicas, grande parte dos Osirini é cleptoparasita dos ninhos das espécies de Tapinotaspidini (ROIG-ALSINA 1989,

AGUIAR et al. 2004). Apesar da distribuição holártica e de estarem associadas a ninhos de

Macropis, as espécies de Epeoloides constituem um grupo natural juntamente com Osirinus

Roig-Alsina, 1989 + Protosiris Roig-Alsina, 1989 + Osiris Smith, 1854 (ROIG-ALSINA 1989).

O relacionamento filogenético próximo entre parasitas e hospedeiros e as divergências e desenvolvimentos paralelos dessas formas, assim como as associações entre parasitas e espécies que não estão relacionadas filogeneticamente oferecem subsídios e explanações de como esses paralelismos e divergências se desenvolveram evolutivamente (POPOV 1939). 6

2. OBJETIVOS

2.1. OBJETIVO GERAL

Este trabalho tem como objetivo geral um estudo da história de vida de Monoeca haemorrhoidalis (Apidae, Tapinotaspidini).

2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

• Observar as interações de M. haemorrhoidalis com as espécies de plantas da

Mata Atlântica, bem como o seu comportamento de coleta de recursos florais.

• Investigar os aspectos relacionados à construção dos ninhos, sazonalidade, comportamento de cópula e atividade dos indivíduos adultos.

• Estudar a relação de M. haemorrhoidalis com as espécies de inimigos naturais, especialmente as abelhas do gênero Protosiris (Osirini).

3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1. ÁREA DE ESTUDO

O estudo foi conduzido na Área de Proteção Ambiental (APA) Mananciais da Serra

(25º29’30”S e 48º59’30”W) (Figura 1), localizada no Município de Piraquara/PR, distando aproximadamente 40 km da capital Curitiba. A área se encontra no Primeiro Planalto

Paranaense, entre altitudes de 900 e 1.400 m, cujo relevo é caracterizado pela presença de anfibolitos, gnaisses e granitos. Solos dos tipos Latossolo Vermelho-Amarelo e Podzólico

Vermelho-Amarelo são encontrados na região (PARANÁ 1987).

Figura 1. Mapa de localização da APA Mananciais da Serra, em Piraquara/PR (1:350.000). 8

De acordo com a classificação de Köeppen, o clima é do tipo Cfb, apresentando pluviosidade em todos os meses do ano, com verões frescos e chuvosos e invernos marcados pela ocorrência de geadas. As temperaturas médias anuais giram em torno de 15 a 19ºC, sendo que a umidade relativa do ar oscila entre 80 e 85% e a precipitação anual varia entre

1.250 e 2.500 mm (EMBRAPA 1986, MAAK 2002).

A reserva dos Mananciais da Serra conta com mais de 2.249 hectares de área e é monitorada pela Companhia de Saneamento do Estado (SANEPAR). Sua área está sob os domínios da Mata Atlântica e a vegetação é composta por um ecótono de Floresta Ombrófila

Densa e Floresta Ombrófila Mista, com a presença de diversas formações secundárias de vegetação natural, resultantes da interferência antrópica (ITCF 1987, LACERDA 1999).

3.2. DADOS CLIMATOLÓGICOS

Os dados relativos à temperatura, pluviosidade e umidade relativa do ar foram obtidos junto ao Instituto Meteorológico SIMEPAR (Sistema Meteorológico do Paraná), da estação de meteorologia de Pinhais/PR, a de maior proximidade da área de estudo.

3.3. SÍTIOS DE NIDIFICAÇÃO

As áreas de nidificação estudadas foram as mesmas que ROZEN et al. (2006) encontraram na reserva dos Mananciais da Serra. Essas agregações localizam-se em áreas abertas e expostas à luz solar, sendo que a maioria ocorre na estrada vicinal que corta a reserva (Figura 2). Dessas áreas, quatro foram selecionadas para estudo, sendo duas delas de maior extensão. Esses sítios de nidificação foram delimitados com o auxílio de trenas e caracterizados quanto à vegetação. 9

Figura 2. Estrada vicinal que atravessa a reserva dos Mananciais da Serra. Foto: Léo Correia.

Estimativas de densidade e as distâncias entre as entradas dos ninhos foram obtidas através do estabelecimento de quadrantes de 1 m x 1 m, os quais foram sorteados aleatoriamente e a contagem, bem como as distâncias entre os ninhos delimitados por estas parcelas, foram aferidas. Além disso, características morfométricas dos ninhos, tais como altura das torres e diâmetro das entradas, foram mensuradas com o auxílio de um paquímetro.

As coletas de dados e observações foram conduzidas entre setembro de 2005 e janeiro de 2007, com visitas mensais à área estudada entre março e outubro/2006, ao passo que durante o período de nidificação de M. haemorrhoidalis, entre outubro e fevereiro, as viagens ao campo ocorreram, pelo menos, uma vez por semana. Neste período, o acompanhamento e monitoramento das áreas de nidificação se deram entre 7:00h e 16:00h.

Para a obtenção de informações referentes à razão sexual, período de emergência, identificação de inimigos naturais e taxa de parasitismo e mortalidade, foram utilizadas armadilhas de emergência (Figura 3) nos sítios de nidificação. Essas armadilhas consistem de uma armação construída com hastes de madeira, que apresenta o formato de um tronco de pirâmide, cuja base maior mede 1 m2 e a base menor tem 0,03 m2 de área. Este arcabouço, de 10

50 cm de altura, foi revestido com tule negro e, sobre a sua base menor, foi acoplado um recipiente plástico contendo um pino central aberto que, por sua vez, é circundado por um foço. Neste espaço, foi vertida uma solução composta por 10 ml de formaldeído a 10% diluídos em 1 litro de água, cuja reposição ocorria mensalmente. Sobre este vasilhame, foi encaixada uma forma de plástico, impossibilitando, dessa forma, a fuga dos insetos que emergissem na área compreendida pela armadilha.

Figura 3. Armadilha de emergência utilizada nas agregações de Monoeca haemorrhoidalis. Foto: Kelli Ramos.

Cinco armadilhas de emergência foram dispostas nas agregações, sendo que as duas

áreas maiores foram guarnecidas com duas armadilhas cada enquanto uma outra área de menor dimensão recebeu apenas uma, correspondendo a 5 m2 de área amostral. Devido à sua menor proporção em relação às demais áreas, apenas em um dos sítios não foram colocadas armadilhas de emergência. As agregações foram subdivididas em parcelas de 1 m x 1 m e as armadilhas foram sorteadas aleatoriamente para a sua disposição nos sítios. 11

Alguns ninhos recém-construídos foram marcados com estacas de madeira para o monitoramento e controle das atividades de construção e forrageamento das fêmeas nidificantes. Em três ninhos, as fêmeas presentes foram capturadas com rede entomológica e marcadas com tinta atóxica para a verificação do comportamento e possíveis associações entre indivíduos em um mesmo ninho. Quarenta ninhos tiveram o diâmetro das entradas e a altura das torres aferidas com o uso de paquímetro.

Em 16 de novembro de 2005, seis ninhos foram marcados para o monitoramento e controle das atividades de coleta. As marcações, utilizando-se estacas de madeira com tinta colorida, foram feitas antes do início das atividades das fêmeas, por volta das 6:50h da manhã, e as observações se findaram após o término das atividades destas. O horário de saída do ninho, o tempo gasto em cada viagem e o período em que as fêmeas permaneceram dentro dos ninhos foram registrados.

O repertório comportamental das fêmeas de M. haemorrhoidalis, bem como de seus inimigos naturais e as atividades de nidificação e forrageamento foram registrados através de amostragem focal e observações ad libitum (MARTIN & BATESON 1993).

Exemplares das espécies de inimigos naturais associadas a M. haemorrhoidalis foram coletados para identificação taxonômica e estão depositados como material testemunho na

Coleção Entomológica Padre Jesus Santiago Moure do Departamento de Zoologia da

Universidade Federal do Paraná (DZUP), Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de

Janeiro (MNRJ) e Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZ/USP).

3.4. COLETA DE CÉLULAS E EMERGÊNCIA EM LABORATÓRIO

Entre março e abril de 2006, após cessarem as atividades de nidificação de M. haemorrhoidalis, duas parcelas de 1 m x 1 m foram estabelecidas, aleatoriamente, cada qual 12 em um sítio de agregação distinto, cobrindo uma área total de 2 m2. Essas parcelas foram escavadas a uma profundidade de aproximadamente 1,2 m e cerca de 130 casulos de M. haemorrhoidalis e 25 larvas de Meloidae foram coletados. Cada imaturo foi acondicionado em frascos plásticos pretos e vedados. Todos os frascos foram separados em lotes, de acordo com a área de procedência, e foram mantidos em laboratório, sob condições do ambiente. As medidas de largura e comprimento dos casulos e das larvas foram tomadas através de um paquímetro.

Durante as escavações, foram encontradas quatro células contendo apenas o alimento larval, sem a presença de ovos ou larvas de primeiro ínstar. Estas provisões foram coletadas e acondicionadas em frascos plásticos, para, posteriormente, serem diluídas e submetidas ao meio de cultura YM (yeast extract – malt extract) (ROSA et al. 2003), a fim de se isolar e caracterizar as espécies de fungos associadas ao alimento aprovisionado nas células de cria.

3.5. IDENTIFICAÇÃO DAS FONTES DE RECURSOS FLORAIS

As cercanias e proximidades dos sítios de nidificação e a trilha que liga as quatro agregações foram percorridas, semanalmente, entre 8:30h e 15:30h, para o acompanhamento das atividades de forrageamento de M. haemorrhoidalis e sua cleptoparasita Protosiris gigas.

O período de observações ocorreu entre outubro e fevereiro de 2005, época em que os adultos de M. haemorrhoidalis estavam ativos. Todas as plantas floridas visitadas pelas abelhas foram identificadas e o comportamento de coleta, assim como os recursos florais coletados foram registrados. Estas espécies vegetais foram exsicatadas e estão depositadas no Herbário UPCB do Departamento de Botânica da Universidade Federal do Paraná como material testemunho.

3.6. ANÁLISE POLÍNICA

Quarenta fêmeas e cinco machos de M. haemorrhoidalis foram coletados entre outubro de 2005 e janeiro de 2006. O conteúdo polínico presente no corpo destes espécimes foi removido com o auxílio de pinças e depositado em frascos ependorff® contendo ácido acético glacial absoluto para, a posteriori, serem montados em lâminas de microscopia ótica, segundo o método da acetólise (ERDTMAN 1969). Todo o processamento e análise do material foram realizados no Laboratório de Morfologia Vegetal e Imagens da Universidade Federal de Uberlândia (LMVI/UFU).

Para a identificação dos tipos polínicos presentes nas abelhas, foram coletadas amostras de anteras de botões em pré-antese das plantas da família Malpighiaceae presentes na reserva dos Mananciais da Serra: Byrsonima ligustrifolia A. Juss., Heteropterys intermedia

Griseb. e Tetrapterys guilleminiana A. Juss. (REGINATO, com. pess.). Plantas dessa família são utilizadas pelos Tapinotaspidini em geral para o aprovisionamento de suas células

(MICHENER 2000). Além das Malpighiaceae, foram coletadas as anteras de todas as espécies vegetais visitadas por fêmeas de M. haemorrhoidalis durante o seu período de atividades e de plantas floridas encontradas no entorno das agregações. Essas anteras também foram armazenadas em tubos ependorff® com ácido acético e os grãos de pólen foram removidos e montados em lâminas microscópicas, segundo a acetólise de ERDTMAN (1969), para a composição de um laminário de referência que foi depositado no LMVI/UFU.

Para a identificação dos tipos polínicos encontrados que não pertenciam a nenhuma espécie vegetal presente na área de estudo, foram coletadas as anteras de plantas cujos períodos de floração se sobrepõem à fenologia de M. haemorrhoidalis e que ocorrem na região de Piraquara e Oeste do Estado do Paraná, em áreas de Floresta Ombrófila Densa e

Mista e em altitudes similares às da reserva dos Mananciais da Serra (ver Anexos I e II). 14

4. RESULTADOS

4.1. SÍTIOS DE NIDIFICAÇÃO

Dentre as agregações de M. haemorrhoidalis observadas por ROZEN et al. (2006), quatro áreas foram selecionadas e estudadas, a seguir discriminadas:

Área A (25º29’48”S e 48º59’01”W, 1.032 m): contando com cerca de 30 m2 de área total, este sítio se localiza em um barranco (Figura 4), com densa cobertura vegetal, cuja composição se caracteriza por espécies de Poaceae e Hydrocotyle bonariensis Lam.

(Apiaceae), Tibouchina clinopodifolia Cogn. (Melastomataceae), Erigeron maximus Otto ex

DC. e Hypochaeris radicata L. (Asteraceae). Está presente no marco inicial da trilha que une as outras agregações.

Área B (25º29’60”S e 48º59’03”W, 1.029 m): encontra-se a cerca de 370 m da estrada vicinal que atravessa a reserva (Figura 5). Caracteriza-se por apresentar um denso estrato herbáceo- arbustivo, predominando espécies de Poaceae e Hydrocotyle bonariensis, Coccocypselum condalia Pers. (Rubiaceae), Leandra australis (Cham.) Cogn. (Melastomataceae),

Sisyrinchium vaginatum Spreng. (Iridaceae), Baccharis anomala DC. (Asteraceae), Hyptis lappulacea Mart. ex Benth. (Lamiaceae), Cuphea calophylla Cham. & Schltdl. (Lythraceae) e

Merostachys multiramea Hack. (Poaceae). Este sítio está cercado por espécies arbóreas, dentre elas: Cupania vernalis Camb. (Sapindaceae), Tibouchina sellowiana (Cham.) Cogn.

(Melastomataceae), Myrsine umbellata Mart. (Myrsinaceae) e Casearia sylvestris Sw.

(Flacourtiaceae). A área total gira em torno de 100 m2.

Área C (25º29’02”S e 48º58’29”W, 918 m): distante aproximadamente 1,7 km da área A, este sítio está localizado nas margens da estrada vicinal (Figura 6). Neste local, ROZEN et al.

(2006) registraram a presença da cleptoparasita Pr. gigas. Apresenta cobertura vegetal 15 esparsa, composta por gramíneas e diversas ervas, lianas e arbustos, tais como: Plantago australis Lam. (Plantaginaceae), Hydrocotyle bonariensis, Baccharis anomala, Hypochaeris radicata, Verbena lobata Vell. (Verbenaceae), Rubus brasiliensis Mart. (Rosaceae),

Commelina erecta L. (Commelinaceae), Leandra australis, Aureliana wettsteiniana (Witas.)

Hunz. & Barboza (Solanaceae) e Fuchsia regia (Vell.) Munz (Onagraceae). As espécies arbóreas Myrsine umbellata, Sapium glandulatum (Vell.) Pax (Euphorbiaceae) e Psychotria vellosiana Benth. (Rubiaceae) ocorrem nos arredores do local. A área total é de 105 m2.

Área D (25º28’44”S e 48º58’08”W, 917 m): a maior de todas as agregações de M. haemorrhoidalis, mede aproximadamente 138 m2 (Figura 7). Da mesma maneira que a área C, este sítio se encontra nas margens da estrada vicinal, distando aproximadamente 2,5 km da primeira agregação (área A). ROZEN et al. (2006) também observaram, nesta área, a cleptoparasita Pr. gigas. É uma área mais exposta, com um extrato herbáceo ralo e escasso, formado por espécies de Poaceae e Hydrocotyle bonariensis, Coccocypselum condalia,

Erigeron maximus, Tibouchina clinopodifolia, Hypochaeris radicata e Merostachys multiramea. Em seu entorno, estão presentes plântulas de Tibouchina sellowiana, bem como indivíduos adultos dessa espécie.

Figura 4. Área A, localizada em um barranco. Foto: Léo Correia.

Figura 5. Área B, localizada em uma clareira dentro da mata. Foto: Léo Correia.

Figura 6. Área C, localizada nas margens da estrada vicinal da reserva. Foto: Léo Correia. 17

Figura 7. Área D, localizada nas margens da estrada vicinal da reserva. Foto: Léo Correia.

4.2. ATIVIDADES DE NIDIFICAÇÃO

A espécie M. haemorrhoidalis esteve ativa durante a estação mais quente e úmida, entre outubro de 2005 e fevereiro de 2006, cujos valores da umidade relativa do ar média, precipitação acumulada e temperatura média oscilaram entre 84,2 e 91,6%, 46,2 e 149,8 mm e

17,1 e 21,3ºC, respectivamente, como mostra a Figura 8.

A área A foi o primeiro sítio de nidificação ativo. Nesse local, os ninhos de M. haemorrhoidalis foram encontrados em 22 de outubro de 2005. Após este período, as áreas C,

B, D e os distintos pontos da trilha começaram a exibir atividades de nidificação, respectivamente. Toda a época de construção e aprovisionamento dos ninhos perdurou até o final de fevereiro de 2006, resultando em aproximadamente 130 dias de atividade. Nesse período, foram realizadas 41 viagens de campo, perfazendo um total de 221 horas de observação e coleta de dados.

240 24

220 22

200 20

180 18

160 16

140 14

120 12

100 10

80 8

60 6

40 4

20 2

0 0 set/05 out/05 nov/05 dez/05 jan/06 fev/06 mar/06 abr/06 mai/06 jun/06 jul/06 ago/06

Umidade Relativa Média (em %) Precipitação Acumulada (em mm) Temperatura Média (em ºC) Figura 8. Flutuação mensal da umidade relativa do ar, precipitação e temperatura, aferidas entre os meses de setembro de 2005 a agosto de 2006 pela Estação Meteorológica de Pinhais/PR.

Após selecionar um local na área, a fêmea começa a nidificar, escavando o solo compactado e de textura argilosa, por meio de suas mandíbulas e pernas, descrevendo movimentos circulares. Em seguida, ela começa a remover a terra oriunda da escavação, afastando-a para a periferia da entrada do ninho (Figura 9A). Com essa terra, a fêmea constrói uma torre que circunda toda a entrada do ninho (Figura 9D), utilizando o seu abdome e as pernas médias e posteriores (Figura 9B). Em locais inclinados, como barrancos, os ninhos são desprovidos de tal estrutura, podendo apresentar, entretanto, um amontoado de terra adjacente

à entrada do ninho (Figura 9C).

Perante adversidades climáticas, tais como: pluviosidade, cerrações, nevoeiros e baixa temperatura, as fêmeas retardavam suas atividades de coleta e construção dos ninhos, realizando os primeiros vôos quando as condições ambientais estavam propícias. Em dias favoráveis, os vôos iniciais ocorriam durante as primeiras horas da manhã, entre 6:40h e 19

7:10h. Quando regressavam desses vôos, as fêmeas portavam óleo em suas escopas. Além do

óleo, as fêmeas, esporadicamente, retornavam aos ninhos com grãos de pólen aderidos ao tórax, o que evidencia o forrageamento em flores que possuem antese diurna e anteras de deiscência rimosa. Os vôos seguintes destinaram-se à coleta de pólen e óleos florais (Figura

9E). Em algumas ocasiões, as fêmeas voltavam das coletas portando apenas pólen em suas escopas (Figura 9F). Essas viagens de coleta variaram entre 5 e 118 minutos ( = 30,59 ±

30,10 minutos; n = 17 viagens). Entre uma viagem e outra, a fêmea permanecia em seu ninho por aproximadamente 19 minutos ( = 19,71 ± 16,74 minutos; n = 14 observações). As coletas de recursos florais e o forrageamento nas flores ocorriam na parte da manhã e podiam se estender até as 15:00h da tarde, embora grande parte das saídas para coleta tenham ocorrido entre 7:30h e 12:00h. Durante o período vespertino, as fêmeas restringiam suas coletas de pólen e óleo, recolhendo-se às atividades internas de construção e aprovisionamento das células.

As fêmeas dos ninhos marcados em 16/11/05 apresentaram diferentes horários de atividades, realizando os primeiros vôos entre 7:33h e 12:50h, ao passo que, após às 13:00h, nenhuma delas se retirou de seus respectivos ninhos. O recolhimento das fêmeas no início da tarde provavelmente está associado à construção interna de seus ninhos, uma vez que estes eram recentes, visto que a terra que compunha suas torres apresentava-se úmida. A Figura 10 registra os horários em que deixavam os ninhos para as coletas de recursos florais, a duração de cada viagem, o regresso aos ninhos e o tempo de permanência dentro deles.

Os machos de M. haemorrhoidalis exibem um grande espectro de características morfológicas, com uma ampla gama de padrões de coloração e pilosidade (Figura 11). O tórax apresenta uma esparsa pilosidade negra (Figura 11A), mas em alguns morfos, a pilosidade é densa e de cor castanha (Figura 11I e J). O abdome, de cor negra (Figura 11A), apresenta-se com faixas metassomáticas apicais de cor vermelha em um determinado tipo de 20 macho (Figura 11L), característica observada nas fêmeas dessa espécie, ou, em outro morfo, todos os tergos abdominais são vermelhos (Figura 11K). As faixas de cerdas amarelas presentes no abdome também se mostram extremamente variáveis, caracterizadas por uma pilosidade densa em alguns morfos (Figura 11A e B), esparsa em outros (Figura 11G e H) ou mesmo ausente (Figura 11J). As pernas posteriores também são estruturas polimórficas, apresentando cerdas amarelas em alguns machos (Figura 11F e K) ou negras em outros

(Figura 11A e C). A variabilidade de tamanho também foi expressiva. Alguns morfos foram encontrados em apenas uma dada área de nidificação, sendo que alguns morfos predominavam em detrimento de outros.

Em casos esporádicos, as fêmeas, após coletarem pólen e óleo, entravam em ninhos de outras co-específicas, mas logo saíam e retornavam aos seus. Essas fêmeas apresentavam ninhos recém-construídos, caracterizados pela textura úmida dos grumos de terra que compunham as torres. Provavelmente, trata-se de fêmeas que construíram seus ninhos recentemente e, portanto, ainda não possuem rotas pré-estabelecidas de vôos.

Foi observada a presença de mais de uma fêmea em um mesmo ninho. Porém, apenas uma delas saía para a coleta de recursos florais e realizava atividades de construção de ninhos.

Quando se preparava para deixar o ninho, a fêmea coletora emitia ruídos fortes e intermitentes, a fim de expulsar as demais fêmeas que co-habitavam o local. Essas fêmeas, cujo número variou de uma a três por ninho, caminhavam de ré até saírem do túnel principal e permaneciam nas cercanias da entrada até que a fêmea coletora alçasse vôo (Figura 12A). Em seguida, elas retornavam, uma a uma, para o interior do ninho (Figura 12B). Quando regressava das coletas, a fêmea coletora entrava no ninho e logo emitia intensos ruídos que se cessavam por alguns minutos. Os ruídos eram emitidos novamente quando a fêmea coletora se preparava para sair do ninho. Em uma determinada circunstância, uma fêmea letárgica e com restos de exúvia presos às suas asas deixou o ninho de ré e ficou ao redor da entrada 21

(Figura 12C), até que a fêmea coletora, que emitia intensos ruídos, saísse do ninho e voasse.

A fêmea letárgica logo foi procurada por vários machos que tentaram a cópula com ela

(Figura 12D).

No período vespertino, quando as fêmeas coletoras permaneciam em seus ninhos, saindo esporadicamente para coletar, as fêmeas não-coletoras sobrevoavam as entradas dos ninhos, pousavam no solo e caminhavam até uma entrada para terem acesso ao ninho. Logo que entravam, havia ruídos intensos que permaneciam por alguns minutos. Em alguns casos, estas fêmeas deixavam o ninho rapidamente à procura de outro, no qual permaneciam por mais tempo.

Quando as atividades nas agregações decaíam, sobretudo após as 15:00h, algumas fêmeas não-coletoras foram observadas nas entradas dos ninhos, com a região anterior voltada para o interior e o abdome e as pernas posteriores direcionados para fora (Figura 12E). Essas fêmeas tentavam entrar, mas logo retrocediam, sobretudo quando os ruídos emitidos pela fêmea coletora se intensificavam. Uma fêmea observada nessa circunstância foi molestada com um ramo da vegetação rasteira e logo retrocedia a fim de bloquear a entrada do ninho com o seu abdome. Ao ser empurrada com mais força, ela entrava no ninho e os ruídos da fêmea coletora tornavam-se mais fortes e intensos, até que a intrusa retrocedia para retornar à sua posição original. As fêmeas não-coletoras não realizam qualquer atividade de construção de ninhos e/ou coleta e aprovisionamento de células de cria, bem como não os defendiam contra o ataque de inimigos naturais.

Três machos foram observados pernoitando fora dos ninhos, em ramos da vegetação rasteira que cobria as agregações (Figura 12F).

A B C A B C

D E F Figura 9. A – Fêmea de Monoeca haemorrhoidalis removendo a terra do ninho para a sua periferia; B – Torre sendo formada pela compactação da terra; C – Ninho construído em zona inclinada; D – Ninho em terreno plano, com a presença de torre circundando a entrada; E – Fêmea chegando ao ninho com pólen e óleo em suas escopas; F – Fêmea chegando ao ninho com pólen nas escopas. Fotos: Léo Correia.

Azul Vermelho Branco

Amarelo Rosa Verde

7:00 7:30 8:00 8:30 9:00 9:30 10:00 10:30 11:00 11:30 12:00 12:30 13:00

Figura 10. Atividades diárias de seis ninhos marcados em 16/11/05. As barras negras indicam o tempo em que as fêmeas permaneceram fora dos ninhos e os espaços em branco denotam o período em que estiveram dentro deles. 23

A B C D

E F G H

I J K L Figura 11. A, L – Amostra de 12 machos coletados em todas as áreas de nidificação, evidenciando a grande variabilidade morfológica. Fotos: Ozana Maia.

A A B B

C C D

E F Figura 12. A – Fêmea coletora em seu ninho e fêmea não-coletora na periferia, aguardando a saída da outra fêmea para entrar; B – Fêmea não-coletora entrando no ninho após a saída da fêmea coletora; C – Fêmea com restos de exúvia entrando em um ninho após a saída da fêmea coletora; D – Machos tentando a cópula com a fêmea recém-emergente; E – Fêmea não-coletora bloqueando a entrada de um ninho; F – Macho dormindo na vegetação rasteira de uma agregação. Fotos: Léo Correia. 25

4.3. ARQUITETURA DOS NINHOS

Fêmeas de M. haemorrhoidalis constroem seus ninhos no solo (Figura 11), formando densas agregações. Entretanto, três ninhos isolados e sítios de nidificação com baixa densidade foram encontrados na trilha que corta a reserva. A densidade variou entre 4 e 27 ninhos/m2 ( = 13,33 ± 7,33 ninhos/m2; n = 15 parcelas aferidas). A distância entre as entradas dos ninhos oscilou entre 1 e 86 cm ( = 25,73 ± 18,53 cm; n = 146 distâncias). Os ninhos tiveram entradas cujas medidas de diâmetro variaram entre 0,72 e 1,28 cm ( = 0,95 ±

0,13 cm; n = 40 diâmetros) enquanto as alturas das torres tiveram valores entre 0,74 e 6,73 cm

( = 2,47 ± 1,22 cm; n = 40 torres).

Figura 13. Ninhos de Monoeca haemorrhoidalis construídos no solo, formando agregações. Foto: Léo Correia.

4.4. COMPORTAMENTO DE CÓPULA

Logo após a emergência, machos de M. haemorrhoidalis permaneciam imóveis em ramos e folhagens da vegetação rasteira das áreas de nidificação. Posteriormente, com o corpo rígido e as asas distendidas, eles realizavam os primeiros vôos e iniciavam o patrulhamento dos ninhos. Estas atividades começavam a partir das 7:00h da manhã e perduravam até o meio da tarde, entre 15:30h e 16:30h.

Cada macho pousava sobre a entrada de um ninho, deixando apenas o abdome e as pernas posteriores voltados para o exterior (Figura 14A) e, nesta posição, aguardava a saída da fêmea ou o momento para entrar no ninho e tentar a cópula. As fêmeas, perante essas situações, emitiam fortes ruídos, que se intensificavam à medida que os machos avançavam para dentro do túnel. Quando tentavam sair para a coleta de recursos florais, as fêmeas eram capturadas pelos machos que tentavam o acasalamento (Figura 14B), ou então, elas retrocediam para o interior do ninho e continuavam a emitir intensos ruídos. Os machos que não abandonavam os ninhos eram expulsos pelas fêmeas que chegavam até a entrada, forçando a saída destes. Ocasionalmente, um ou mais machos pousavam sobre o outro que estava posicionado na entrada do ninho, mas logo se retiravam à procura de outras fêmeas para tentarem copular (Figura 14C).

Fêmeas recém-emergentes caminhavam pelo solo e eram cercadas por machos que tentavam acasalar. Cada fêmea era procurada por apenas um macho e, em alguns casos, outros machos se aproximavam do casal, formando pequenos aglomerados (Figura 14D). O número máximo de machos por fêmea não passou de quatro, sendo que apenas um, aquele que primeiro se posicionou sobre a fêmea, conseguia copular. A duração da cópula variou entre 23 e 225 segundos ( = 49,07 ± 51,13s; n = 14 cópulas). 27

O macho se posicionava sobre a fêmea, dispondo suas pernas anteriores sobre o seu tórax e as pernas posteriores em seu abdome (Figura 14E). Com as pernas médias, realizava movimentos giratórios, encostando-as na pleura da fêmea. Em intervalos intermitentes de cerca de dois segundos, o macho vibrava intensamente suas asas e impulsionava e distendia o abdome para baixo, a fim de intensificar a liberação de gametas (Figura 14F). A fêmea permanecia imóvel durante todo o ritual, caminhando pelo solo e emitindo fortes ruídos ao final da cópula, na tentativa de expulsar o macho de seu dorso. Assim que a copula terminava, a fêmea se limpava rapidamente e alçava vôo. O macho, por sua vez, permanecia no local, limpando-se e, após alguns segundos, continuava o patrulhamento dos ninhos.

Além das fêmeas virgens, os machos também tentavam copular com fêmeas já fecundadas (Figura 14G). Os machos capturavam essas fêmeas em pleno vôo e, após caírem no solo, estas tentavam voar novamente ou buscavam a entrada de seus ninhos. Em apenas uma situação, uma fêmea que retornava ao ninho, portando pólen e óleo em suas escopas, foi surpreendida por um macho que conseguiu copular com ela. Após acasalarem, a fêmea permaneceu no solo, limpando-se, enquanto o macho continuou a patrulhar o sítio de nidificação.

Machos tentavam copular com outros machos (Figura 14H), tanto com aqueles que permaneciam nas entradas dos ninhos aguardando as fêmeas, quanto com os que acabavam de emergir. Algumas operárias de Agelaia angulata (Fabricius, 1804) (Hymenoptera, Vespidae) que sobrevoavam as áreas de nidificação, foram capturadas em pleno vôo por machos que tentavam acasalar. Outras tentativas de cópula dos machos de M. haemorrhoidalis ocorreram com algumas espécies de seus inimigos naturais: Pr. gigas (Figura 14I), Tetraolytta gerardi

(Pic, 1919) e Tetraonyx (Paratetraonyx) distincticollis Pic, 1916 (Coleoptera, Meloidae), sobretudo com indivíduos recém-emergentes.

A B C

D E F

G H I Figura 14. A – Macho de Monoeca haemorrhoidalis posicionado na entrada do ninho, aguardando a saída da fêmea; B – Macho tentando copular com a fêmea, após sua saída do ninho; C – Machos aguardando a saída da fêmea em um ninho; D – Machos aglomerados sobre uma fêmea para acasalar; E – Cópula de Monoeca haemorrhoidalis; F – Macho vibrando suas asas e impulsionando seu abdome para baixo; G – Macho tentando acasalar com uma fêmea fecundada; H – Macho tentando a cópula com outro macho; I – Tentativa de acasalamento de um macho de Monoeca haemorrhoidalis com um macho de Protosiris gigas. Fotos: Léo Correia.

4.5. FONTES DE RECURSOS FLORAIS

De todas as fontes de recursos florais utilizadas por M. haemorrhoidalis, apenas seis foram identificadas através de observações diretas (Tabela 1). A identificação das outras espécies de plantas foi obtida por meio da análise polínica, que revelou a presença de 14 tipos polínicos distintos.

Fêmeas de M. haemorrhoidalis coletam o pólen de apenas três espécies, de modo que duas delas pertencem à mesma família: Tetrapterys guilleminiana (Figura 15A), Heteropterys intermedia (Malpighiaceae) e Styrax acuminatus Pohl (Styracaceae). As duas espécies de

Malpighiaceae também foram visitadas para a obtenção de óleos florais, os quais eram coletados nos primeiros vôos. Além disso, esse recurso floral era coletado juntamente com os grãos de pólen, o que foi constatado através do aspecto graxo e brilhante do conteúdo das escopas. A presença de polinários aderidos à fronte das fêmeas (Figura 15B) permitiu a identificação da espécie Oncidium pulvinatum Lindl. (Orchidaceae), que também pode representar uma importante fonte de óleo para M. haemorrhoidalis, visto que orquídeas desse gênero secretam óleos florais (BUCHMANN 1987).

Freqüentemente, as fêmeas, após coletarem pólen e óleos florais, pousavam sobre as folhas da vegetação adjacente às áreas de nidificação (Figura 15C) e ali permaneciam por alguns segundos para depois retornarem aos seus ninhos.

Os machos foram observados em flores de Senecio brasiliensis Less., Hypochaeris radicata (Asteraceae) e, principalmente, em Coccocypselum condalia (Rubiaceae) (Figura

15D). Esta espécie, encontrada com abundância na área de estudo, ocorreu em praticamente todos os sítios de nidificação e também atuou como fonte de néctar para as fêmeas de M. haemorrhoidalis (Figura 15E). Além de Coccocypselum condalia, as espécies Psychotria 30 vellosiana (Figura 15F) e Styrax acuminatus também foram visitadas pelas fêmeas para a coleta de néctar.

Tabela 1. Fontes de recursos florais de Monoeca haemorrhoidalis identificadas por meio de observações diretas. Famílias Espécies Nº. de Recurso(s) flora(is) registro Coletado(s) Malpighiaceae Tetrapterys guilleminiana A. Juss. UPCB52448 Pólen + Óleo Styracaceae Styrax acuminatus Pohl UPCB52451 Pólen + Néctar Asteraceae Senecio brasiliensis Less. UPCB52452 Néctar Hypochaeris radicata L. UPCB52517 Néctar Rubiaceae Psychotria vellosiana Benth. UPCB52447 Néctar Coccocypselum condalia Pers. UPCB51212 Néctar

A análise polínica das amostras retiradas de fêmeas de M. haemorrhoidalis revelou a predominância do pólen de Tetrapterys guilleminiana (Figura 16A), que foi encontrado em

95% de todas as lâminas analisadas e foi considerado o tipo polínico dominante em 84,21% das amostras nas quais ocorreu. O pólen de Heteropterys intermedia (47,5%) (Figura 16B) foi o segundo mais encontrado, seguido por Styrax acuminatus (37,5%) (Figura 16C). Grãos de pólen de espécies de Bignoniaceae (37,5%), Passifloraceae (20%), Asteraceae (17,5%),

Polygalaceae (15%), Rubiaceae (5%), Malvaceae (5%), Fabaceae (5%), Myrtaceae (2,5%) e

Iridaceae (2,5%) também foram identificados nas amostras oriundas de fêmeas, com destaque para as espécies: Jacaranda puberula Cham. (Bignoniaceae) (Figuras 16D), Passiflora amethystina Mikan (Passifloraceae) (Figuras 16E e F) e Securidaca sellowiana Klotzsch

(Polygalaceae) (Figura 16G), que estiveram presentes em 35%, 20% e 15% das amostras, respectivamente. Além dessas três espécies, a rubiácea Psychotria vellosiana (Figura 16H) também representou uma importante fonte de néctar para as fêmeas de M. haemorrhoidalis, visto que, além da presença de seus grãos de pólen nas lâminas analisadas, suas flores foram freqüentemente visitadas por fêmeas. 31

As lâminas de machos continham pólen de Asteraceae, Malvaceae, Polygalaceae e

Bignoniaceae, sendo este último o tipo polínico dominante. A Figura 17 ilustra a porcentagem dos grãos de pólen encontrados nas amostras provenientes de fêmeas e machos.

As espécies vegetais visitadas por M. haemorrhoidalis estiveram floridas durante quase todo o seu período de atividades de nidificação, como evidenciado pela Figura 18. 32

A B

C D

E F Figura 15. A – Fêmea de Monoeca haemorrhoidalis em flores de Tetrapterys guilleminiana; B – Fêmea com polinário de Oncidium pulvinatum; C – Fêmea pousada em folhas de Tibouchina sellowiana, após a coleta de recursos florais; D – Macho coletando néctar em Coccocypselum condalia; E – Fêmea visitando flor de Coccocypselum condalia; F – Fêmea em flores de Psychotria vellosiana. Fotos: Léo Correia.

50μm 50μm A B

50μm 50μm C D

50μm E 50μm F

50μm G H Figura 16. Tipos polínicos encontrados em amostras retiradas de Monoeca haemorrhoidalis. A – Tetrapterys guilleminiana; B – Heteropterys intermedia; C – Styrax acuminatus; D – Jacaranda puberula; E, F – Passiflora amethystina; G – Securidaca sellowiana; H – Psychotria vellosiana. Fotos: Cláudia Inês.

100,0% 90,0% 80,0% 70,0% 60,0% 50,0% 40,0% 30,0% 20,0% 10,0% 0,0%

ae eae c ceae ceae eae iaceae a a aceae a aceae ni b rtac daceae gh acace lor biaceae a y i if ygalaceae u F Ir yr Aster l R Malv M St ass Po Malpi Bigno P

Fêmeas Machos Figura 17. Porcentagem dos grãos de pólen encontrados nas amostras retiradas de fêmeas e machos de Monoeca haemorrhoidalis.

Tetrapterys guilleminiana Styrax acuminatus

Senecio brasiliensis

Psychotria vellosiana Coccocypselum condalia Hypochaeris radicata

Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Figura 18. Fenologia de Monoeca haemorrhoidalis de acordo com as observações das visitas nas flores, no período de outubro de 2005 a fevereiro de 2006.

4.6. INIMIGOS NATURAIS E ESPÉCIES ASSOCIADAS

Além de M. haemorrhoidalis, também foram encontradas outras espécies de abelhas que nidificaram em meio às suas agregações, a saber: Dialictus sp. (Figura 19A),

Paroxystoglossa transversa Moure, 1943 (Figura 19B) (Halictidae); Schwarziana quadripunctata (Lepeletier, 1836) (Figura 19D), Epicharis (Cyphepicharis) morio Friese,

1924, Epicharis (Epicharoides) grandior Friese, 1899 e Monoeca brasiliensis Lepeletier &

Serville, 1824 (Apidae). Das três últimas espécies foi observado, apenas, um ninho de cada, ao passo que Dialictus sp. e, principalmente, Paroxystoglossa transversa, nidificaram em quase todas as agregações de M. haemorrhoidalis, com ninhos construídos próximo aos seus

(Figura 19C). Vespas solitárias dos gêneros Bothynostethus Kohl, 1894, Cerceris Latreille,

1802, Hoplisoides Gribodo, 1884, Trypoxylon Latreille, 1796 (Crabronidae), Pepsis

Fabricius, 1804 (Pompilidae) e Penepodium Menke, 1976 (Sphecidae) também construíram seus ninhos nos sítios de nidificação de M. haemorrhoidalis.

Trinta e duas espécies foram encontradas nas agregações de M. haemorrhoidalis

(Tabela 2), dentre elas encontram-se predadores, parasitóides, cleptoparasitas, cleptobiontes, comensais e um possível mímico. 36

Tabela 2. Espécies encontradas nas agregações de Monoeca haemorrhoidalis. Ordens Famílias Espécies Anura Bufonidae Bufo ictericus Spix, 1824 1? Araneae Araneidae Alpaida grayi (Blackwall, 1863) 1? Lampyridae Pyrogaster moestus (Germar, 1824) 1 Epicauta (Epicauta) fumosa Germar, 1824 2? Coleoptera Epicauta (Epicauta) aff. hypoleuca Klug, 1825 2? Meloidae Tetraolytta gerardi (Pic, 1919) 2 Tetraonyx (Paratetraonyx) distincticollis Pic, 1916 2 Bombyliidae Heterostylum maculipennis Cunha & Lamas, 2005 2 Conopidae Physocephala bipunctata (Macquart, 1843) 3 Diptera Phoridae Megaselia sp. 2 Syrphidae Palpada pygolampa (Wiedemann, 1830) 4? Melipona (Eomelipona) marginata Lepeletier, 1836 5 Apidae Osiris sp. 2? Protosiris gigas Melo, 2006 2 Acromyrmex niger (Smith, 1858) 5,6 Formicidae Camponotus rufipes Fabricius, 1775 1? Pachycondyla harpax (Fabricius, 1804) 1 Anomophotopsis quinteroi Cambra, 2006 3? Darditilla felina (Burmeister, 1854) 3? Ephuta (Ephuta) chrysodora (Perty, 1833) 3? Hoplocrates specularis (Gerstaecker, 1874) 3 Hymenoptera Lophomutilla lenkoi Suárez, 1962 3? Lophomutilla mickeli Suárez, 1962 3 Mutillidae Lophomutilla staphyloma (Gerstaecker, 1874) 3? Ptilomutilla pinguis (Burmeister, 1854) 3? Pseudomethoca brevis (Burmeister, 1854) 3? Pseudomethoca melanocephala (Perty, 1833) 3 Pseudomethoca pumila (Burmeister, 1854) 3? Pseudomethoca pythagorea (Gerstaecker, 1874) 3? Traumatomutilla quadrinotata (Klug, 1821) 3? Agelaia angulata (Fabricius, 1804) 1? Vespidae Montezumia brethesi Bertoni, 1918 5 1 – Predadores; 2 – Cleptoparasitas; 3 – Parasitóides; 4 – Mímico; 5 – Comensais; 6 – Cleptobiontes.

Em um dos sítios de nidificação, uma fêmea de Palpada pygolampa (Wiedemann,

1830) (Syrphidae) (Figura 19E) sobrevoava as entradas dos ninhos juntamente com um aglomerado de machos de M. haemorrhoidalis. Essa espécie apresenta algumas características morfológicas, tais como a pilosidade negra do tórax, o corpo robusto e faixas amarelas no metassoma, que são semelhantes àquelas encontradas nos machos.

Espécies comensais estiveram associadas aos ninhos de M. haemorrhoidalis.

Operárias de Melipona (Eomelipona) marginata Lepeletier, 1836 (Apidae) (Figura 19F) coletavam os grumos de terra das torres que circundavam as entradas dos ninhos. Além dessa espécie, a vespa solitária Montezumia brethesi Bertoni, 1918 (Vespidae) também exibiu o mesmo comportamento, sobrevoando os ninhos e pousando nas laterais das torres para coletar a terra solta. Indivíduos alados e rainhas de Acromyrmex niger (Smith, 1858) (Formicidae)

(Figura 19G) foram encontrados em vários sítios de nidificação. Alguns espécimes, após a perda das asas, inspecionavam o solo em busca de orifícios e, após encontrarem os ninhos de

M. haemorrhoidalis, entravam e somente permaneciam em seu interior quando a fêmea hospedeira estava ausente.

A aranha Alpaida grayi (Blackwall, 1863) (Araneidae) (Figura 19H) foi freqüentemente encontrada nas agregações, bem como em diversos pontos da trilha que atravessa a área de estudo. Suas teias eram construídas entre os ramos e folhagens da vegetação rasteira. Vários indivíduos de M. haemorrhoidalis e Pr. gigas que voavam próximo

às suas teias, chocavam-se acidentalmente em seus fios e permaneciam por alguns segundos tentando se soltar, até que se libertavam e logo alçavam vôo. Perante estas situações, a aranha não exibia nenhum comportamento ou reação, ficando imóvel no centro de sua teia. Quando outros insetos como moscas, besouros, gafanhotos e mariposas caíam nos fios da teia, a aranha rapidamente se dirigia à sua presa, imobilizando-a com suas quelíceras e envolvendo-a com seus fios de seda, através de suas fiandeiras. O sapo Bufo ictericus Spix, 1824 38

(Bufonidae) (Figura 19I) também foi observado nas áreas de nidificação, embora não tenha capturado nenhum indivíduo de M. haemorrhoidalis ou mesmo de suas espécies associadas.

Operárias de Agelaia angulata descreviam vôos rasantes, aproximando-se das entradas dos ninhos. Entretanto, a despeito da presença freqüente dessas vespas, nenhuma delas foi observada capturando ou predando qualquer espécie.

A B C

D E F

G H I Figura 19. A – Dialictus sp.; B – Paroxystoglossa transversa; C – Ninho de Paroxystoglossa transversa (indicado pela seta) ao lado de um ninho de M. haemorrhoidalis; D – Ninho de Schwarziana quadripunctata; E – Palpada pygolampa; F – Melipona marginata coletando grumos de terra de um ninho de Monoeca haemorrhoidalis; G – Acromyrmex niger saindo de um ninho de Monoeca haemorrhoidalis; H – Alpaida grayi; I – Bufo ictericus. Fotos: Léo Correia e Ozana Maia. 39

Além do comportamento comensal, operárias de Acromyrmex niger (Figura 20A) invadiam os ninhos de M. haemorrhoidalis para a pilhagem do alimento larval estocado nas células de cria. Cada formiga deixava o ninho portando um aglomerado de pólen entre as mandíbulas. A formiga Pachycondyla harpax (Fabricius, 1804), freqüentemente observada nos sítios de nidificação, inspecionava os ninhos, entrando em alguns deles por alguns segundos. Uma operária dessa espécie abateu um macho de M. haemorrhoidalis (Figura 20B) que, possivelmente, era recém-emergente e por isso ainda exibia movimentos letárgicos, ou então tratava-se de um espécime moribundo, constituindo-se em uma presa fácil para a formiga. Colônias de Camponotus rufipes Fabricius, 1775 (Formicidae) foram encontradas entre as agregações. Uma deles apresentava uma trilha que atravessava alguns ninhos de M. haemorrhoidalis. A fêmea de um desses ninhos, após retornar com as escopas carregadas de pólen e óleo, tentou entrar, mas logo foi interpelada pelas operárias de Camponotus rufipes que patrulhavam o local. As formigas investiam contra a fêmea, tentando atacá-la com suas mandíbulas, mas a abelha voou e somente regressou ao ninho após a dispersão das formigas.

Espécies de Diptera foram encontradas nas áreas de nidificação de M. haemorrhoidalis. As fêmeas de Heterostylum maculipennis Cunha & Lamas, 2005

(Bombyliidae) (Figura 20C) sobrevoavam as entradas dos ninhos, pairando sobre elas por alguns segundos (Figura 20D). Com as pernas posteriores voltadas para trás e as anteriores posicionadas à sua dianteira, essas moscas curvavam o abdome para frente, lançando um ovo ao solo. Após a ovipostura, elas deixavam o ninho e se dirigiam a um outro, repetindo o mesmo comportamento. Quatro indivíduos recém-emergentes de Physocephala bipunctata

(Macquart, 1843) (Conopidae) (Figura 20E) caminhavam lentamente sobre a vegetação rasteira das agregações. Quando chegavam ao ápice das folhas e ramos, estes indivíduos, de corpo alaranjado e asas enrugadas, permaneciam imóveis até o completo enrijecimento corporal e distensão alar, para, em seguida, realizarem os primeiros vôos. Um outro espécime 40 tentava voar sobre a vegetação, mas logo pousava sobre as folhas para vibrar suas asas e iniciar uma nova tentativa de vôo (Figura 20F). Um macho de Megaselia sp. (Phoridae) foi coletado dentro de um ninho de M. haemorrhoidalis. Além desse macho, outros indivíduos também invadiam os ninhos e, após alguns segundos em seu interior, saíam à procura de outros ninhos para atacar.

A B C

E F D Figura 20. A – Acromyrmex niger pilhando o pólen de um ninho; B – Pachycondyla harpax predando um macho de Monoeca haemorrhoidalis; C – Fêmea de Heterostylum maculipennis; D – Heterostylum maculipennis pairando sobre a entrada de um ninho; E, F – Indivíduo recém-emergente e adulto de Physocephala bipunctata, respectivamente. Fotos: Léo Correia.

Alguns membros da ordem Coleoptera estiveram associados a M. haemorrhoidalis. A espécie Tetraolytta gerardi (Figura 21A) foi amplamente encontrada em todas as áreas de nidificação. Estes coleópteros emergiam diretamente do solo (Figura 21B) ou saíam através dos túneis dos ninhos de M. haemorrhoidalis. Um indivíduo observado levou cerca de 10 minutos para emergir, abrindo um orifício no solo de aproximadamente 59 mm, utilizando suas mandíbulas. Após a emergência, os besouros caminhavam pelo solo e folhas da vegetação, até que seus corpos estivessem esclerotinizados para que pudessem realizar os primeiros vôos. Cópulas dessa espécie ocorriam sobre as folhagens de ervas e subarbustos das

áreas. Como fonte de alimento, a Malpighiaceae Tetrapterys guilleminiana foi visitada por esses besouros, que se alimentavam do pólen de suas flores (Figura 21C). Tetraolytta gerardi foi representada por 77 exemplares que emergiram nas cinco armadilhas dispostas nas agregações. Outro meloídeo observado foi a espécie Tetraonyx distincticollis (Figura 21D), que ocorreu em todos os sítios de nidificação. Indivíduos desta espécie emergiam do solo e permaneciam imóveis sobre a vegetação até que estivessem aptos para voar. Espécimes de

Tetraonyx distincticollis foram registrados nas plantas Erigeron maximus, Verbena lobata e

Plantago australis (Figura 21E), embora nenhum sinal ou evidência de herbivoria tenham sido constatados. Alguns besouros que emergiram com os élitros rasgados e as asas posteriores defeituosas foram parasitados pela mosca Atrichopogon (Atrichopogon) sp.

(Ceratopogonidae) (Figura 21F), que se alimentava da hemolinfa desses coleópteros. Outras espécies da família Meloidae, Epicauta (Epicauta) fumosa (Germar, 1824) (Figura 21G) e

Epicauta (E.) aff. hypoleuca Germar, 1825 (Figura 21H), foram freqüentemente observadas nas agregações, onde caminhavam pelo solo e vegetação adjacente. Um indivíduo de

Epicauta fumosa emergiu em uma das armadilhas montadas na área D. O vaga-lume

Pyrogaster moestus (Germar, 1824) (Lampyridae) caminhava sobre a vegetação rasteira dos sítios de nidificação. Cópulas (Figura 21I) foram observadas e seu comportamento de 42 predação foi reportado. Estes besouros capturavam machos de M. haemorrhoidalis (Figura

21J) e, sobretudo, exemplares de Tl. gerardi (Figura 21K) e Tn. distincticollis (Figura 21L).

As presas eram arrebatadas com voracidade pelos besouros, que perfuravam a região do pronoto com suas mandíbulas, para depois decapitá-las.

A B C D

E F G H

I J K L Figura 21. A – Tetraolytta gerardi; B – Indivíduo desta espécie emergindo de um ninho de Monoeca haemorrhoidalis; C – Tetraolytta gerardi alimentando-se do pólen de Tetrapterys guilleminiana; D – Tetraonyx distincticollis; E – Exemplar desta espécie sobre a inflorescência de Plantago australis; F – Tetraonyx distincticollis parasitado por Atrichopogon sp.; G – Epicauta fumosa; H – Epicauta aff. hypoleuca; I – Pyrogaster moestus em cópula; J, L – Pyrogaster moestus predando Monoeca haemorrhoidalis, Tetraolytta gerardi e Tetraonyx distincticollis, respectivamente. Fotos: Léo Correia. 43

Treze espécies de Mutillidae foram coletadas nas áreas de nidificação e imediações.

Pseudomethoca melanocephala (Perty, 1833) foi a espécie mais observada. Fêmeas (Figura

22A) invadiam os ninhos e permaneciam em seu interior por alguns segundos. Uma fêmea escavava um ninho fechado de M. haemorrhoidalis, utilizando suas mandíbulas e pernas anteriores para remover a terra (Figura 22B). Vários machos dessa espécie foram observados entre janeiro e fevereiro de 2006. Esses machos voavam sobre os ninhos à procura de fêmeas para o acasalamento. Quando encontravam uma fêmea, o macho pousava ao seu redor, realizando movimentos circulares e agitando incessantemente suas antenas. Enquanto a fêmea procurava ninhos para invadir, o macho a perseguia até que esta entrava em meio à vegetação ou invadia algum ninho. Após perder de vista a fêmea, o macho voava e continuava o patrulhamento da área em busca de uma outra fêmea para tentar acasalar (Figura 22C). Três machos de Pseudomethoca melanocephala emergiram nas armadilhas da área de nidificação

B. Fêmeas de Hoplocrates specularis (Gerstaecker, 1874) (Figura 22D) patrulhavam as agregações, inspecionando os ninhos. Um macho recém-emergente dessa espécie (Figura

22E) foi observado próximo aos ninhos de M. haemorrhoidalis, onde caminhava com dificuldade sobre as folhas da vegetação para tentar o vôo. Outras espécies de maior porte, como: Lophomutilla mickeli (Suárez, 1962) (Figura 22F), Ephuta (Ephuta) chrysodora (Perty,

1833) (Figura 22G) e Traumatomutilla quadrinotata (Klug, 1821) (Figura 22H) foram representadas exclusivamente por fêmeas. A espécie Anomophotopsis quinteroi Cambra, 2006

(Figura 22I) invadia os ninhos da abelha Paroxystoglossa transversa, que eram construídos em meio às agregações de M. haemorrhoidalis. Durante uma escavação feita em uma das agregações, foram encontradas várias células de Paroxystoglossa transversa, sendo que, de uma delas, emergiu uma fêmea de Anomophotopsis quinteroi. Algumas fêmeas de Darditilla felina (Burmeister, 1854), espécie amplamente encontrada em meio aos ninhos, eram parasitadas pelo ácaro Leptus sp. (Erythraeidae). 44

A B C

D E F

G H I Figura 22. A e B – Fêmea de Pseudomethoca melanocephala em uma agregação e escavando um ninho de Monoeca haemorrhoidalis, respectivamente; C – Macho desta espécie patrulhando a área; D, E – Fêmea e macho de Hoplocrates specularis, respectivamente; F, I – Fêmeas de Lophomutilla mickeli, Ephuta chrysodora, Traumatomutilla quadrinotata e Anomophotopsis quinteroi, respectivamente. Fotos: Léo Correia e Paschoal Grossi.

A abelha cleptoparasita Pr. gigas esteve associada aos ninhos de M. haemorrhoidalis.

Esta espécie foi extremamente abundante na área D, sendo que poucos indivíduos ocorreram na área C e apenas uma fêmea foi observada em uma pequena agregação localizada a cerca de

350 m da área A. Os machos emergiam e caminhavam pela vegetação, procurando as extremidades das folhas e ramos para ali permanecerem até que suas asas estivessem plenamente distendidas. Um macho, após emergir de um ninho, vibrava intensamente suas asas e limpava suas antenas através das mandíbulas e pernas anteriores, realizando este comportamento por mais de 90 minutos até que alçasse o primeiro vôo para patrulhar a área de nidificação.

Pr. gigas apresenta vôo silencioso e irregular, com rasantes bruscos e movimentos descontínuos. As pernas posteriores e o abdome permanecem abaixados, semelhante à posição de vôo exibida por vespas sociais da família Vespidae. Os machos patrulhavam a área por volta das 10:00h da manhã e suas atividades começavam a decair entre 14:00h e 15:00h da tarde. Em várias situações, eles sobrevoavam a área formando pequenos aglomerados, com cerca de oito a nove machos voando juntos em busca de fêmeas para a cópula. Às vezes, um ou mais machos tentavam acasalar com outro macho, capturando-o durante o vôo até caírem sobre algum substrato (Figura 23A).

Durante o início da manhã, entre 7:30h e 9:30h, os espécimes de Pr. gigas permaneciam dormindo em folhas da vegetação rasteira, onde se fixavam por meio das mandíbulas, mantendo as pernas e asas recolhidas sobre o corpo (Figuras 23B e C). Com o aumento da incidência solar, por volta das 10:00h da manhã, esses indivíduos soltavam-se das folhagens e iniciavam o patrulhamento das agregações. Em dias mais frios e chuvosos, as atividades eram postergadas até que as condições climáticas estivessem apropriadas para o vôo. 46

Fêmeas virgens emergiam e voavam baixo sobre a vegetação da área, pousando sobre alguma folha, na qual caminhavam até o ápice. Em seguida, os machos aproximavam-se rapidamente e a cópula ocorria naquele local. Em poucos casos registrados, cerca de dois a quatro machos voavam ao redor da fêmea recém-emergente e apenas um deles pousava sobre ela, enquanto os demais se aproximavam do par, pousando um sobre o outro (Figuras 23D e

E). Com a formação do casal, a duração da cópula oscilava entre 14 e 34 segundos ( = 25,11

± 6,75 segundos; n = 9 cópulas). Durante o acasalamento (Figura 23F), a fêmea permanecia imóvel, ao passo que o macho distendia ao máximo o seu abdome, impulsionando-o para baixo. Pouco antes do fim da cópula, a fêmea tentava se libertar do macho, vibrando suas asas e caminhando pela vegetação, até que este se soltasse e ambos alçassem vôo.

Após acasalar, a fêmea sobrevoava os ninhos, selecionando aqueles que fossem apropriados para invadir. Ao se aproximar de alguns ninhos, a fêmea de Pr. gigas introduzia apenas sua região anterior, retirando-se para procurar um outro ninho para invadir. O tempo gasto no interior dos ninhos variou entre 0,12 e 62 minutos ( = 9,38 ± 19,87 minutos; n = 9 observações). Em uma ocasião, uma fêmea entrou em um ninho enquanto a fêmea de M. haemorrhoidalis estava ausente. Após 42 minutos dentro do ninho, a cleptoparasita foi surpreendida pela hospedeira, que retornou da coleta de recursos florais. A fêmea de M. haemorrhoidalis emitiu, de forma intermitente, fortes ruídos. A despeito da reação da hospedeira, Pr. gigas ainda permaneceu no ninho por mais 20 minutos, com um tempo total de 62 minutos de invasão. Antes de deixar o ninho, a fêmea cleptoparasita permaneceu na entrada (Figura 23G), limpando-se com suas mandíbulas, enquanto a hospedeira prosseguia com a emissão de ruídos. Por outro lado, outra fêmea de Pr. gigas invadiu um ninho, cuja hospedeira estava em seu interior. Assim que a cleptoparasita entrou, M. haemorrhoidalis emitiu ruídos intensos, expulsando a invasora, que saiu do ninho e permaneceu em suas 47 proximidades se limpando, enquanto a hospedeira se posicionou na entrada, com a cabeça voltada para fora. Todo o processo levou cerca de cinco minutos.

Fêmeas de Pr. gigas eram extremamente agressivas entre si. Quando uma fêmea invadiu um ninho, durante a ausência de M. haemorrhoidalis, uma outra cleptoparasita entrou e houve a emissão de fortes sons por parte das fêmeas. Após dois minutos, uma delas se retirou do ninho, limpando-se ainda na entrada, enquanto a outra permaneceu no interior do túnel. Depois de invadir um ninho, uma fêmea de Pr. gigas permaneceu em seu interior, somente com a cabeça voltada para fora, arrancando pequenos amontoados de terra com suas mandíbulas (Figuras 23H e I). Com ligeiros recuos, a fêmea empurrava a terra para sua região ventral e, por meio de suas pernas posteriores e abdome, lançava-os para o interior do ninho.

A B C

D E F

G H I Figura 23. A – Machos de Protosiris gigas tentando copular com outro macho; B, C – Exemplares de Protosiris gigas dormindo sobre as folhas da vegetação da área; D, E – Machos de Protosiris gigas tentando copular com uma fêmea; F – Cópula de Protosiris gigas; G – Fêmea de Protosiris gigas saindo de um ninho após parasitá-lo; H, I – Fêmea de Protosiris gigas removendo amontoados de terra da entrada de um ninho. Fotos: Léo Correia.

Enquanto patrulhava as agregações, Pr. gigas forrageava nas espécies vegetais floridas da área (Tabela 3). Destas plantas, Coccocypselum condalia foi a espécie mais visitada, atuando como a principal fonte de néctar para Pr. gigas (Figura 24A). Outras plantas visitadas foram: Rudgea gardenioides Müll. Arg. (Figura 24B), Hypochaeris radicata (Figura 24C),

Erigeron maximus (Figura 24D) e Verbena lobata (Figura 24E). A fenologia de Pr. gigas nas espécies floridas pode ser observada através da Figura 25. Quando deixavam as flores, as abelhas pousavam sobre as folhas da vegetação do entorno das agregações (Figura 24F) e ali permaneciam por segundos, retomando suas atividades de patrulhamento dos ninhos e forrageamento em flores. O período em que Pr. gigas esteve ativa iniciou-se em meados de novembro de 2005 e perdurou até o princípio de janeiro de 2006, de modo que a maior abundância dos indivíduos foi registrada na primeira metade de dezembro de 2005, havendo um decréscimo gradual do número de espécimes observados. As armadilhas de emergência montadas na Área D tiveram um total de 55 indivíduos de Pr. gigas, com 28 fêmeas e 27 machos registrados.

Tabela 3. Espécies de plantas visitadas por Protosiris gigas. Famílias Espécies Nº. de registro Asteraceae Hypochaeris radicata L. UPCB52517 Erigeron maximus (D. Don.) DC. UPCB52516 Rubiaceae Coccocypselum condalia Pers. UPCB51212 Rudgea gardenioides Müll. Arg. UPCB52449 Verbenaceae Verbena lobata Vell. UPCB52450

A B C

D E F Figura 24. A, E – Protosiris gigas visitando as flores de Coccocypselum condalia, Verbena lobata, Rudgea gardenioides, Erigeron maximus e Hypochaeris radicata, respectivamente; F – Protosiris gigas sobre as folhas de Coccocypselum condalia após forragear em suas flores. Fotos: Léo Correia.

Coccocypselum condalia Hypochaeris radicata

Verbena lobata Erigeron maximus Rudgea gardenioides

Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set

Figura 25. Fenologia de Protosiris gigas nas espécies vegetais floridas durante o período de novembro de 2005 a janeiro de 2006. 51

Além de Pr. gigas, outra espécie da tribo Osirini, Osiris sp., também foi encontrada

patrulhando os ninhos de M. haemorrhoidalis. Somente um macho dessa espécie foi

observado, ocorrendo no final de janeiro de 2006, na área de nidificação D.

A Figura 26 mostra os períodos de atividades de M. haemorrhoidalis e de seus

inimigos naturais, entre outubro de 2005 e março de 2006.

Monoeca haemorrhoidalis Protosiris gigas Tetraolytta gerardi Tetraonyx distincticollis Pyrogaster moestus Megaselia sp. Heterostylum maculipennis Physocephala bipunctata Pachycondyla harpax Acromyrmex niger Hoplocrates specularis Pseudomethoca melanocephala

20 01 10 20 30 10 20 30 10 20 30 10 20 28 04 Out Nov Dez Jan Fev Mar

Figura 26. Período de atividades de Monoeca haemorrhoidalis e de seus inimigos naturais na reserva dos Mananciais da Serra.

4.7. ARMADILHAS DE EMERGÊNCIA

As armadilhas de emergência permaneceram no campo por 162 dias, entre 24 de setembro de 2005 e 04 de março de 2006. Durante este período, emergiram 1.764 indivíduos, representados por cinco espécies: M. haemorrhoidalis, Tl. gerardi, Pr. gigas, Tn. distincticollis e Ps. melanocephala (Figura 27). Além dessas espécies, também emergiram insetos das ordens Orthoptera, Coleoptera, Diptera, Lepidoptera e Hymenoptera, os quais não estão relacionados a M. haemorrhoidalis e seus inimigos naturais.

100,00% 90,59%

90,00%

80,00%

70,00%

60,00%

50,00%

40,00%

30,00%

20,00% 4,37% 1,76% 10,00% 3,12% 0,17%

0,00% Monoeca Tetraolytta Protosiris gigas Tetraonyx Pseudomethoca haemorrhoidalis gerardi distincticollis melanocephala

Figura 27. Porcentagem dos indivíduos de Monoeca haemorrhoidalis e seus inimigos naturais que emergiram a partir das armadilhas instaladas nos sítios de nidificação.

Fêmeas e machos de M. haemorrhoidalis começaram a emergir a partir de 22/10/05

(Figura 28), sendo que o período de emergência dos machos terminou em 03/02/06, ao passo que as fêmeas continuaram a emergir até 25/02/06. As fêmeas tiveram maior porcentagem de 53

indivíduos emergentes, com 979 exemplares (55,50%), enquanto os machos foram

representados por 619 indivíduos (35,09%), de forma que a razão sexual da espécie foi de

1,58 fêmea para 1 macho. O gráfico de emergência de M. haemorrhoidalis apresentou curva

bimodal, com um pico maior entre 11/11 e 27/11/05 e um outro menor entre 30/12/05 e

20/01/06 (Figura 28). Em uma análise separada, as curvas de emergência de M.

haemorrhoidalis nas áreas B e, sobretudo, na área D, também apresentaram distribuição

bimodal, ao passo que a curva oriunda da área C possui distribuição multimodal (Figura 29).

240 220 200 180 160 140 120 100

Indivíduos de Número 80 60 40 20 0 0 0 0 0 1 1 1 1 2 2 2 2 1 1 1 1 2 2 2 2 3 /1 1 /1 1 1 /1 /1 /0 /0 /0 /0 /0 /0 1/ 2/ 6/ 03/0 18/0 04/0 a 07/1 a 14/1 a 22/1 a 29 a 18/1 a 27 a 23 a 30 a 06 a 13 a 20 a 27 a a 10 a a 25 a 1 a 1 2 a 1 /10 /10 /10 1 /11 /11 1 /12 /01 /01 /02 4/ 8 27/11 a 9/ 0 3 1 16/12 30/12 13/01 2 27/01 0 10/02 18/02 25/02 e 07 e 22 e 11 e De 2/12 a 9/12e e 23 e e 06 e e e e e e e De 24/09D De 14 D De 29/10De a 4/1D D De De D D D D D D D D D D D

Fêmeas Machos Figura 28. Período de emergência de Monoeca haemorrhoidalis nas armadilhas dispostas nos sítios de nidificação.

O coleóptero Tl. gerardi foi a segunda espécie com maior percentual de emergência,

contando com 77 indivíduos (4,37%). Esta cleptoparasita foi a primeira espécie a emergir, de

modo que seu período de emergência se estendeu de 24/09 a 16/12/05 (Figura 30). Além de

emergir primeiro, as atividades dessa espécie se findaram antes das demais, sendo que

dezembro/2006 foi o último mês no qual Tl. gerardi foi observada.

240 220 200 180 160 140 120 100 80 60 Número de Indivíduos 40 20 0

1 1 3 /10 /10 /1 /1 11 11 /12 /12 /12 /01 /01 /02 /02 02 02 2 9 8/ 7/ 2 6 0 7 3 0 8/ 5/ 4/0 a 4 11 1 2 1 2 0 a 07/10 a 14/10 a 2 a 2 0 a 1 a a 06/01 a 13/01 a 2 a 2 a 0 a 1 9 0 0 0 /1 1 1 a 1 a 1 2 1 1 1 1 2 2 a 2 a 2 a /1 /1 1 2/12 a 9 /0 /0 /0 0 0 4/0 7/1 4/1 29 4/1 27/ 9/12 a 1 0/1 6/0 3/0 0/0 2 0 1 22 e e 11 18/ 3 0 1 2 27 03 10 18/ 25/ e e e D D e De De De e e e e e e De D D D D De De 16/12De a 23/12 23/12De a 30/12D D D D D D De De

Área B Área C Área D

Figura 29. Período de emergência de Monoeca haemorrhoidalis nas distintas áreas de nidificação.

18 16

14 12

6 Indivíduos de Número 4 2

0 1 1 2 2 2 2 10 1 11 12 12 01 01 0 0 02 4/ 9/ 0/ 22/ 27/ a 30/ 13/ 03/ 18/ 25/ a a a a a a a 12 10 a 14/1010 11 a 18/1111 2/ 12 a 23/1212 12 a 06/0101 01 a 27/0101 02 a 10/0202 02 a 04/03 4/09 a 07/107/ 4/ 2/10 a 29/10 1/ 8/ 6/ 3/ 0/ 6/ 3/01 a 20/ 7/ 3/ 0/ 8/02 a 5/ 2 1 2 1 e 2 0 1 1 e 0 e e 1 e D e 1 e e 3 e e 2 e 2 e 0 e 1 e 2 De D D De De 29/10De 4/11D a 11/1D De 27/11 a 2/1 De 9/12D a 16/1D D D De D D D D De D

Figura 30. Período de emergência de Tetraolytta gerardi nas armadilhas dispostas nos sítios de nidificação.

A cleptoparasita Pr. gigas foi representada por 55 indivíduos (3,12%) (Figura 31), com 28 fêmeas e 27 machos emergentes. O período de emergência dessa espécie foi de 18/11 a 30/12/05, para ambos os sexos. Logo após Pr. gigas, destaca-se Tn. distincticollis, que teve

31 espécimes emergentes (1,76%), entre 18/11/05 e 20/01/06 (Figura 32). A espécie Ps. melanocephala foi pouco representativa, com apenas três indivíduos (0,17%). Este parasitóide emergiu entre 10/02 e 04/03/06 (Figura 33). Essas espécies de inimigos naturais exibiram atividades em períodos distintos, cada qual apresentando picos de emergência em uma dada

época (Figura 34). A Figura 35 evidencia todos os indivíduos coletados nas armadilhas, com o período de emergência e as sobreposições que ocorreram entre eles.

s 8

Número de Indivíduo 2

0 0 1 1 1 2 2 2 1 1 1 2 2 1 1 1 /1 1 11 /1 12 1 01 0 0 0 0 0 4/ 9/ 1 8/ 7/ 3/ 0/ 6/ 0/ 7/ 0/ 5/ 1 2 1 1 2 a 9 2 3 0 2 2 1 2 a a a 2 a a a a a a 1 a 1 2 a /10 /10 1 /11 2/ /12 1 /12 /01 /01 /02 /02 29/10 a 4/114/ a 1/ e 3/ 07 22 e 1 18 D 16 2 30 13 20 27/01 a 0303/02 10/02 a 1818/02 25/02 a 04/03 e e De D e De 27/11 a 2/1De 9/12 ea 16/12 e e e e e De 24/09D a 07/10De 14/10D a 22/10 De D D De D De 06/01D a 13/D De D De D De

Fêmeas Machos Figura 31. Período de emergência de Protosiris gigas nas armadilhas dispostas nos sítios de nidificação.

9 8

s 6 5

Indivíduo de Número 2

1 0 2 2 a 4/11 11/11 a 9/12 16/12 a 14/10 a 29/100 a 27/11 a a 23/12 a 06/01 a 20/01 a 03/0 a 18/0 a 04/03 0 /1 /12 /1 /11 a /11 7 8 De 2 e 24/09 ea 007/10 e 14/10 ae 22/10De 29 De 4 e 1 De 27/11 a 2/12De 9/12 e 16/12 e 23/12 ae 30/12 e 13/01 e 27/01 e 10/02 e 25/02 D D D D De 11/11D a 18/11 D D D De 06/01D a 13/01De 20/01D a 27/01De 03/02D a 10/02De 18/02D a 25/02 Figura 32. Período de emergência de Tetraonyx distincticollis nas armadilhas dispostas nos sítios de nidificação.

s 3

Indivíduo de Número 1

0 12 12 7/10 2/10 1/11 /12 /01 /01 /02 0 14/10 2 29/1 18/11 27/11 23 30/12 06 13/01 20 27/01 10/02 25 0 a 4/11 a 0 a 1 1 a 1 1 a /11 a 2/ 2 a 16/ 1 a 1 a 2/12 a 9/121 /12 a /12 a /01 a /02 a 4/09 a 4/10 a 4/1 2 07/10 a 1 22/1 11/11 a 18/1 De 16 23/12 a 30 06/0 13 20/0 27/01 a 03/02 10/02 a 1818/02 25/02 a 04/03 De 29/ De De 27 De 9/ De De De De De De De De De De De De De De De De De Figura 33. Período de emergência de Pseudomethoca melanocephala nas armadilhas dispostas nos sítios de nidificação.

s 14 12 10

8 6 Indivíduo de Número 4 2

0 0 0 0 1 2 2 1 1 1 2 2 2 3 1 0 0 1/11 2/12 9/12 /1 0/0 /0 22/1 29/1 1 18/1 a a 30/1 20/0 27/0 18/0 a 07/1 a 14/ a a a a 23 a a 13/ a a a 03/ a 1 a a 04 0 /10 a 4/11 /11 2 1 1 /10 9 11 a 2/12 /01 /02 02 4/ 27 e 3/12 0/02 07/1 14 22/10 11/11 18/11 a 27/11 D 16/1 2 06/0 13 20/01 27/0 03 1 18/02 a 25/25/02 e De 2 De e De De 9/12 ea 16/12 e e e De 24/09D De De De D D De De 30/12D a 06/01De De D De De D De

Tetraolytta gerardi Protosiris gigas Tetraonyx distincticollis Pseudomethoca melanocephala

Figura 34. Períodos de emergência dos inimigos naturais de Monoeca haemorrhoidalis nas armadilhas dispostas nos sítios de nidificação.

360 330 300 270 240 210 180 150

120 90 Indivíduos de Número 60 30 0

01 4/11 18/11 a 07/10 a 22/10 1 a 2/12 a 16/12 2 a 30/12 a 13/01 2/12 a 9/12 29/10 a 27/1 9/12 3/02 a 10/02 8/02 a 25/02 07/10 a 14/10 22/10 a 29/10 e 18/11 a 27/11De 16/12 a 23/12 30/12 a 06/01 20/01 a 27/01 e 25/02 a 04/03 De 24/09De De 14/10De De De 4/11De a11/11 11/11D a De De De De 23/1De De 06/01De 13/01De a 20/De 27/01De a0 03/02De 10/02De a1 18/02D

Monoeca haemorrhoidalis Tetraolytta gerardi Protosiris gigas Tetraonyx distincticollis Pseudomethoca melanocephala

Figura 35. Período de emergência das espécies que emergiram nas armadilhas dispostas nos sítios de nidificação. 58

4.8. COLETA DE CÉLULAS DE CRIA

Uma das parcelas escavadas foi delimitada na área D e a outra foi escavada em um ponto da trilha, localizado a cerca de 550 m da área A.

Em virtude do período de escavação, foram encontrados casulos de M. haemorrhoidalis e larvas de Meloidae em estádio adiantado. Esses casulos e larvas se encontraram em profundidades que variaram entre 35 e 83 cm ( = 56,90 ± 10,45 cm; n = 50 medidas). O comprimento e a largura dos casulos oscilaram entre 1,14 e 1,85 cm ( = 1,57 ±

0,12 cm; n = 127 casulos) e 0,80 e 1,03 cm ( = 0,88 ± 0,04 cm; n = 127 casulos), respectivamente, enquanto as medidas das larvas de Meloidae foram de 0,74 e 1,27 cm ( =

1,06 ± 0,14 cm; n = 23 larvas), para o comprimento e 0,43 e 0,66 cm ( = 0,57 ± 0,06 cm; n =

23 larvas), para a largura.

Os casulos apresentavam coloração acastanhada, textura membranácea e ligeiramente fibrosa. O formato era reniforme, com uma face côncava, de curvatura menor e uma face convexa, de comprimento maior (Figura 36A). A superfície do opérculo acompanhava o formato do casulo, mostrando-se levemente inclinada (Figura 36B). Alguns casulos estavam associados a raízes de gramíneas, que circundavam a sua superfície, formando pequenos sulcos (Figura 36C). As larvas de Meloidae, por sua vez, eram dotadas de cor laranja e os espíraculos eram avermelhados (Figura 36D). Da mesma maneira que os casulos, as larvas também possuíam duas faces distintas, uma ventral e a outra dorsal, de maior curvatura

(Figura 36E).

No que diz respeito à orientação, estes se dispunham de forma variada em relação à superfície do solo, com o predomínio de posições ligeiramente inclinadas e verticais (Figuras

36F e G). 59

Foram encontrados casulos contendo terra em seu interior, cuja consistência era úmida e argilosa. Estes se orientavam verticalmente ou inclinados em relação à superfície do solo

(Figura 36H) e as profundidades em que foram encontrados também variaram entre 35 e 83 cm. Além disso, trechos distais de alguns túneis estavam repletos de terra granulada.

A espécie Folsomia fimetaria (Linnaeus, 1758) (Collembola, Isotomidae) (Figura 36I) foi encontrada em meio às provisões das células e em casulos de M. haemorrhoidalis.

Juntamente com essa espécie, fungos filamentosos desenvolveram-se sobre os casulos

(Figuras 36J, K, L, M e N) e larvas de Meloidae (Figuras 36O e P), bem como no alimento larval aprovisionado nas células de cria. A contaminação por fungos ocorreu em 63,71% dos casulos de M. haemorrhoidalis. Deste total, 53,16% apresentavam inúmeros indivíduos de

Folsomia fimetaria, de forma que, durante as observações do desenvolvimento dos imaturos, em 85,71% desses casulos não foi registrada a presença de fungos, permanecendo apenas os espécimes de F. fimetaria (ver Anexos III e IV).

Na parcela escavada na trilha, foram encontrados 39 casulos de M. haemorrhoidalis e

11 larvas de Meloidae, ao passo que na área D, 88 casulos e 12 larvas foram coletados, perfazendo um total de 150 imaturos. As Figuras 37 e 38 evidenciam o percentual de emergência dos imaturos obtidos na trilha e na área D, respectivamente. No total, cerca de

45% de espécimes de M. haemorrhoidalis emergiram, enquanto as espécies Pr. gigas, Tn. distincticollis e Tl. gerardi foram representadas por 2%, 1,33% e 0,67% de indivíduos emergentes, respectivamente (Figura 39).

A B C D

E F G H

I J K L

M N O P Figura 36. A – Casulo de Monoeca haemorrhoidalis (a seta pontilhada indica a face convexa e a seta tracejada denota a face côncava); B – Opérculo do casulo; C – Raiz de gramínea presa ao casulo; D – Larva de estádio adiantado de Meloidae; E – Larva de Meloidae (a seta pontilhada indica a face convexa e a seta tracejada denota a face côncava); F, G – Casulo em posição inclinada e vertical, respectivamente; H – Casulo cheio de terra; I – Folsomia fimetaria sobre casulo de Monoeca haemorrhoidalis; J, N – Fungos filamentosos que se desenvolveram sobre os casulos; O – Larva de Meloidae contaminada por fungos; P – Larva morta pela ação de fungos. Fotos: Léo Correia e Ozana Maia.

2,00%

34,00%

68,00% 30,00%

34,00%

Monoeca haemorrhoidalis Tetraolytta gerardi Mortalidade por fungos Mortalidade por outros fatores

Figura 37. Emergências (em %) de indivíduos coletados na parcela escavada na trilha.

3,00% 2,00%

28,00% 44,00% 51,00% 16,00%

Monoeca haemorrhoidalis Protosiris gigas Tetraonyx distincticollis Mortalidade por fungos Mortalidade por outros fatores

Figura 38. Emergências (em %) de indivíduos coletados na parcela escavada na área de nidificação D.

1,33% 2,00% 0,67%

30,00% 51,33% 44,67% 21,33%

Monoeca haemorrhoidalis Protosiris gigas Tetraonyx distincticollis Tetraolytta gerardi Mortalidade por fungos Mortalidade por outros fatores

Figura 39. Percentual total de indivíduos emergentes oriundos de duas áreas de nidificação de Monoeca haemorrhoidalis.

5. DISCUSSÃO

5.1. ÁREAS DE NIDIFICAÇÃO

A exemplo de outras espécies do gênero, M. haemorrhoidalis nidifica em solos

úmidos e de textura argilosa, utilizando superfícies planas ou áreas de barranco para a construção de seus ninhos. Características como essas são comuns a outras espécies de

Tapinotaspidini, como Trigonopedia oligotricha Moure, 1941 (MICHENER & LANGE 1958),

Chalepogenus caeruleus (VOGEL 1974), Tapinotaspoides serraticornis (ROZEN 1984),

Lanthanomelissa betinae (citada como Lanthanomelissa goeldiana) (SAKAGAMI & LAROCA

1988) e Paratetrapedia (Xanthopedia) swainsonae (Cockerell, 1909) (ROZEN & MICHENER

1988).

A utilização do solo como substrato para nidificação parece ser um padrão para as espécies da tribo, com exceção de Paratetrapedia, cuja grande maioria de seus representantes escava galerias em madeira morta para a construção de ninhos ou nidifica em cavidades presentes em troncos (OLIVEIRA 1962, ROZEN 1984, ROZEN & MICHENER 1988, CAMILLO et al. 1993, AGUIAR et al. 2004).

A espécie M. haemorrhoidalis constrói seus ninhos, predominantemente, em substratos com densa cobertura vegetal, compostos, principalmente, por espécies de Poaceae e

Asteraceae, da mesma forma que o registrado por CUNHA & BLOCHTEIN (2003) para M. xanthopyga. Entretanto, ao contrário desta espécie e de Tapinotaspoides serraticornis (ROZEN

1984), as fontes alimentares de M. haemorrhoidalis encontram-se nos sítios de nidificação ou em suas imediações. Em todas as agregações dessa espécie, a trepadeira Tp. guilleminiana, sua principal fonte de pólen e óleo, foi freqüentemente observada sobre as copas das árvores que margeiam as áreas de nidificação. O mesmo comportamento foi observado para as outras 64 espécies de plantas visitadas por M. haemorrhoidalis. Segundo CUNHA & BLOCHTEIN (2003), as fontes de pólen, néctar e óleos florais de M. xanthopyga não foram encontradas em um raio de 1 km das áreas de nidificação, assim como nenhum espécime foi observado em atividades de forrageamento e/ou coleta de recursos florais. As camadas superficiais dos sítios de nidificação de M. haemorrhoidalis apresentavam um sistema radicular difuso, conferido, principalmente, pelas espécies de gramíneas que cobriam as áreas. A disseminação dessas raízes fasciculadas nos estratos superiores do solo pode protegê-lo contra o efeito erosivo provocado pelas chuvas constantes da estação, o que também parece ser uma importante característica para as espécies Ta. serraticornis, Pa. swainsonae e L. betinae que, como M. haemorrhoidalis, nidificam em solos leves, que são susceptíveis à erosão hídrica (ROZEN

1984, ROZEN & MICHENER 1988, SAKAGAMI & LAROCA 1988).

O grau de exposição à luz solar foi um caráter extremamente plástico nas agregações de M. haemorrhoidalis, com áreas plenamente expostas a todos os horários de luminosidade, enquanto outras permaneciam sombreadas durante todo o dia. A agregação de L. betinae, construída em um pequeno barranco, estava exposta apenas à luz matutina, ficando isenta dos intensos raios solares do período vespertino (SAKAGAMI & LAROCA 1988).

O solo dos Mananciais da Serra apresenta textura argilácea, seco superficialmente e mais úmido e compactado na camada inferior, pelo menos, cerca de 10 cm do nível superficial. VOGEL (1974), ROZEN (1984), SAKAGAMI & LAROCA (1988) e CUNHA &

BLOCHTEIN (2003) apontam características edáficas similares para C. caeruleus, Ta. serraticornis, M. lanei, L. betinae e M. xanthopyga, respectivamente, ao passo que Tr. oligotricha e Pa. swainsonae nidificam em solos arenosos (MICHENER & LANGE 1958, ROZEN

& MICHENER 1988).

Quanto à disponibilidade e proximidade de mananciais hídricos, todas as agregações de M. haemorrhoidalis encontram-se dispostas em locais adjacentes a represas ou cursos 65 d’água, sendo que no sítio B, presente em uma área de clareira, algumas fêmeas constroem seus ninhos no entorno de uma pequena área alagada, coberta por densa vegetação herbácea.

A espécie M. xanthopyga também nidifica em áreas cujos recursos hídricos estão localizados em suas cercanias (CUNHA & BLOCHTEIN 2003).

Semelhante a M. haemorrhoidalis e M. xanthopyga, as espécies estudadas por

LINSLEY et al. (1980), Melitoma segmentaria (Fabricius, 1804), Melitoma grisella (Cockerell

& Porter, 1899), Melitoma taurea (Say, 1837) e Melitoma marginella (Cresson, 1872)

(Apidae), nidificam em locais onde ocorrem plantas do gênero Ipomoea L. (Convolvulaceae),

únicas fontes de pólen utilizadas para o aprovisionamento de suas células, e que apresentam solos apropriados para a construção de seus ninhos. Da mesma maneira, a espécie oligolética

Dufourea novaeangliae (Robertson, 1897) (Halictidae) constrói seus ninhos em locais que apresentam solos arenosos, localizados nas proximidades de recursos hídricos e, sobretudo, aonde ocorre a sua fonte de pólen, Pontederia cordata L. (Pontederiaceae) (EICKWORT et al.

1986). A presença das fontes de recursos florais em uma determinada área pode ser um critério essencial para a sua seleção como um sítio de nidificação, a exemplo de Exomalopsis

(Anthophorisca) sidae Cockerell, 1897 (Apidae), cujos ninhos foram construídos em um local coberto por plantas do gênero Sida L. (Malvaceae) que, além de fornecerem pólen para o aprovisionamento das células de cria, atua como fonte energética tanto para fêmeas quanto para machos, que copulam em suas flores (ROZEN 1984). O sítio de nidificação de Melissodes

(Callimelissodes) composita Tucker, 1909 (Apidae) apresenta as espécies Aster tanacetifolius

HBK e Haplopappus gracilis (Nutt.) Gray (Asteraceae), que atuam como importantes fontes de néctar e pólen para essa espécie (HURD & LINSLEY 1959).

Para a seleção de um determinado local para nidificação, fatores como a composição edáfica, a presença de fontes alimentares e hídricas nas adjacências e o grau de exposição à 66 luz solar podem ser fundamentais para a construção, o estabelecimento e a formação de densas agregações de ninhos (LINSLEY 1958, MICHENER et al. 1958, MICHENER 1974).

M. haemorrhoidalis exibe um vasto espectro com relação à densidade de suas agregações. As agregações de M. xanthopyga mostraram valores mais expressivos de

2 densidade, com até 57 ninhos/m (CUNHA & BLOCHTEIN 2003). Entretanto, as áreas totais das agregações da primeira foram superiores ao registrado para a segunda, cuja área maior foi de

2 apenas 8,40 m (CUNHA & BLOCHTEIN 2003), sendo que em M. haemorrhoidalis o maior sítio de nidificação totalizou 138 m2. A despeito da efemeridade de suas agregações, a espécie Tr. oligotricha também constrói seus ninhos de forma adensada, do mesmo modo que Pa. swainsonae e M. xanthopyga (MICHENER & LANGE 1958, ROZEN & MICHENER 1988, CUNHA

& BLOCHTEIN 2002, 2003). Por outro lado, ninhos solitários foram reportados para Monoeca sp. e Ta. serraticornis (MICHENER & LANGE 1958, ROZEN 1984). ROZEN (1984) sugere que Ta. serraticornis não é uma espécie que forma agregações, visto que, dos cinco ninhos encontrados, três distavam 5 m entre si, ao passo que os demais localizavam-se a mais de 100 m de distância desses outros.

De acordo com MICHENER (1969), caracteres como a limitação de substratos para nidificação; o retorno das abelhas ao seu local de origem; a economia energética das fêmeas, sobretudo ao realizarem determinados tipos de atividades de construção em comum, como túneis interligados, e a proteção contra predadores e parasitas contribuem para a formação de densas agregações no solo. Porém, em uma área de floresta tropical úmida da Costa Rica,

MYERS & LOVELESS (1976) ponderam que vastas áreas não são utilizadas por fêmeas de

Eufriesea surinamensis (Linnaeus, 1758) (citada como Euplusia surinamensis) (Apidae) para atividades de nidificação, ressaltando que a disponibilidade de sítios para a construção de seus ninhos não parece ser um caráter determinante na formação de agregações. Na área dos

Mananciais da Serra, foram observados muitos locais descampados e expostos à luz solar, 67 aparentemente propícios para nidificação. Contudo, não foram registrados ninhos ou mesmo qualquer sinal de atividades de nidificação de M. haemorrhoidalis. Isto evidencia que, em algumas situações, a quantidade de áreas disponíveis para a nidificação pode não ser um fator atuante na agregação de ninhos no solo. A presença de numerosos ninhos adensados de

Paroxystoglossa transversa e de espécies de Dialictus Robertson, 1902 (Halictidae), bem como de ninhos de outras abelhas e vespas solitárias em meio aos sítios de nidificação de M. haemorrhoidalis parecem corroborar essa hipótese.

O fato de regressarem ao local onde nasceram pode representar um fator fundamental para o padrão agregado de nidificação. MICHENER (1974) ressalta que as abelhas, normalmente, tendem a voltar às áreas nas quais nasceram, talvez pela percepção de indícios químicos ou pela marcação de determinados pontos de referência, e isto poderia estar associado às formações de densas agregações. No entanto, ROUBIK & MICHENER (1980) não acreditam que a agregação de ninhos de Epicharis (Parepicharis) zonata Smith, 1854

(Apidae) seja decorrente do fato das fêmeas regressarem ao seu local de emergência, o que pode estar relacionado à ausência de células antigas no sítio de nidificação. Os autores consideram as entradas dos ninhos e as torres que as circundam como importantes estímulos visuais que guiam as fêmeas de Epicharis zonata a nidificarem em uma determinada área.

MYERS & LOVELESS (1976) endossam este fator, evidenciando que fêmeas de Eufriesea surinamensis utilizam sinais visuais para a localização de seus ninhos. Conforme as observações de MICHENER & LANGE (1958), nas agregações de Tr. oligotricha, as novas gerações se formam em um curto espaço de tempo e, provavelmente, as fêmeas são atraídas pelo odor emanado por aquelas que já iniciaram suas atividades de nidificação. Desde a descoberta de seus ninhos em dezembro de 2002, por ROZEN et al. (2006), fêmeas de M. haemorrhoidalis vem utilizando suas áreas originais para nidificar. O mesmo ocorre em M. xanthopyga, cujas agregações são estudadas por anos consecutivos (CUNHA & BLOCHTEIN 68

2003). Assim como essas duas espécies, agregações de Diadasina distincta (Holmberg, 1903)

(Apidae) foram monitoradas durante anos, desde que seus sítios de nidificação foram encontrados em 1988 (MARTINS & ANTONINI 1994).

5.2. ARQUITETURA DOS NINHOS

Características estruturais dos ninhos de M. haemorrhoidalis assemelham-se àquelas observadas em outras espécies de Monoeca. As torres construídas ao redor das entradas dos ninhos tiveram, em média, 2,5 cm de altura, enquanto que em M. lanei e M. xanthopyga estes valores foram de 1,5 cm e 4 cm, respectivamente (ROZEN 1984, CUNHA & BLOCHTEIN 2002).

O diâmetro das entradas dos ninhos foi maior em M. haemorrhoidalis, com 0,95 cm em média, ao passo que em Monoeca sp., M. lanei e M. xanthopyga, as entradas mediram, respectivamente, 0,6 cm, 0,55 cm e 0,9 cm de diâmetro (MICHENER & LANGE 1958, ROZEN

1984, CUNHA & BLOCHTEIN 2002). No que diz respeito à profundidade, todas as espécies anteriores constroem ninhos pouco profundos. O ninho de Monoeca sp. apresentou apenas 20 cm de profundidade (MICHENER & LANGE 1958), sendo que, tanto para M. lanei, quanto para

M. xanthopyga, o valor máximo registrado foi de 42 cm (ROZEN 1984, CUNHA & BLOCHTEIN

2002). Por sua vez, SCHROTTKY (1901) informa que os túneis construídos por M. schrottkyi possuíam mais de 1 m de comprimento. As escavações feitas nos sítios de nidificação de M. haemorrhoidalis evidenciam a presença de ninhos com mais de 1,2 m de profundidade, visto que, até este valor encontrado, havia alguns túneis que prosseguiam em direção às camadas mais profundas. Os túneis construídos por M. haemorrhoidalis são verticais e ligeiramente tortuosos, do mesmo modo que em M. xanthopyga (CUNHA & BLOCHTEIN 2002) e M. lanei, embora ROZEN (1984) tenha destacado a presença de uma forte curva nos túneis desta espécie, localizada entre as profundidades de 19 e 27 cm, fato que não foi observado em outras 69 espécies de Monoeca. Abelhas da tribo Tapinotaspidini constroem ninhos mais superficiais.

MICHENER & LANGE (1958) relatam que a profundidade máxima dos túneis escavados por Tr. oligotricha foi de 30 cm, valor semelhante ao encontrado para Ta. serraticornis (ROZEN

1984). As espécies L. betinae e Pa. swainsonae, que nidificam em barrancos, constroem túneis horizontais com, no máximo, nove e 12 cm de extensão, respectivamente (SAKAGAMI

& LAROCA 1988, ROZEN 1984, ROZEN et al. 2006). Células de M. haemorrhoidalis apresentam orientação variável com relação à superfície do solo, com células verticais ou inclinadas em distintos ângulos, principalmente 45º, contrastando com a disposição das células de Monoeca sp. e M. lanei, sempre orientadas verticalmente (MICHENER & LANGE 1958, ROZEN 1984).

Fêmeas de M. xanthopyga, por sua vez, constroem suas células inclinadas em diversos

ângulos, assim como vertical e horizontalmente em relação ao nível do solo (CUNHA &

BLOCHTEIN 2002). A despeito da diferença corporal entre as duas espécies, a morfometria dos casulos de M. haemorrhoidalis apresenta grande similaridade aos valores aferidos por CUNHA

& BLOCHTEIN (2002) para M. xanthopyga, cujas medidas de comprimento e largura oscilaram entre 1,32 e 18,3 cm e 0,075 e 0,09 cm, respectivamente. Maiores detalhes da morfologia das células, bem como dos estágios imaturos de M. haemorrhoidalis, em uma análise comparativa com outras espécies de Tapinotaspidini, são fornecidas por ROZEN et al. (2006).

A ocorrência de grânulos de terra em alguns túneis e a presença de casulos preenchidos com solo são indícios que evidenciam a reutilização de ninhos antigos por M. haemorrhoidalis. Conforme as observações feitas por CUNHA & BLOCHTEIN (2003), fêmeas de

M. xanthopyga defendem e realizam atividades de aprovisionamento em ninhos de gerações anteriores, o que também foi constatado através da presença de terra solta nos túneis desses ninhos e de casulos antigos em meio às células recentes (CUNHA & BLOCHTEIN 2002). A reutilização de ninhos também ocorre em Pa. swainsonae, que constrói suas células em túneis 70 de antigas gerações, nos quais há a presença de células contendo terra em seu interior (RAW

1984).

5.3. NINHOS COMPARTILHADOS POR MAIS DE UMA FÊMEA

Contrariamente à maioria das espécies de Tapinotaspidini, ninhos de M. haemorrhoidalis podem apresentar múltiplas fêmeas em seu interior, como observado em Ch. caeruleus (VOGEL 1974). Entretanto, em oposição às informações de VOGEL (1974), que sugerem ninhos comunais para C. caeruleus, fêmeas de M. haemorrhoidalis nidificam independentemente e a presença de múltiplas fêmeas em um ninho está associada, possivelmente, a fêmeas recém-emergentes que, ao invés de iniciarem as atividades de nidificação, invadem ninhos já construídos. Isto pode ser ratificado pelo registro de uma dessas fêmeas, que portava restos de exúvia em seu corpo e logo foi procurada por vários machos que tentavam acasalar. Depois de copularem, essas fêmeas selecionavam um local para darem início à construção de seus ninhos e ao aprovisionamento das células de cria. A ausência de intensos ruídos emitidos pelas fêmeas coletoras em ninhos habitados por múltiplas fêmeas e o surgimento de novos ninhos nas agregações podem corroborar essa hipótese. Além disso, fêmeas coletoras demonstravam forte repulsão e agressividade frente às invasoras de seus ninhos, ao passo que VOGEL (1974) não registra a exibição de comportamentos agonísticos entre as fêmeas de C. caeruleus.

Por outro lado, fêmeas da espécie comunal Hoplitis (Hoplitis) anthocopoides

(Schenck, 1853) (Megachilidae), que forma densas agregações no solo, comportam-se como parasitas, entrando em ninhos alheios para a usurpação de células, de forma que mais da metade das abelhas presentes na agregação exibiram uma ou até mais vezes este tipo de comportamento (EICKWORT 1975). O parasitismo intra-específico, caracterizado pela invasão 71 de ninhos, seguida por usurpação de células e oofagia, também foi registrado para espécies que nidificam em cavidades, como Centris (Heterocentris) analis (Fabricius, 1804) e

Euglossa (Euglossa) townsendi Cockerell, 1904 (Apidae) (JESUS & GARÓFALO 2000,

AUGUSTO & GARÓFALO 2004). Porém, ao contrário dessas espécies, as fêmeas de Hoplitis anthocopoides não se comportam apenas como parasitas, pois também exercem atividades de nidificação (EICKWORT 1975). No caso de Eufriesea surinamensis, algumas fêmeas inspecionam ninhos que estão sendo aprovisionados por outras co-específicas e a ocupação de ninhos alheios somente ocorre perante a ausência das fêmeas, quando estas são removidas da agregação (MYERS & LOVELESS 1976). O parasitismo de fêmeas em ninhos de suas co- específicas pode representar um importante mecanismo evolutivo associado à origem do cleptoparasitismo (EICKWORT 1975). Contudo, as observações do comportamento de nidificação de M. haemorrhoidalis não permitem avaliar se a hipótese do parasitismo intra- específico pode ser corroborada ou rechaçada, pois, de acordo com FIELD (1992), o parasitismo de um ninho dificilmente irá alterar sua morfologia externa e a sua constatação se dá, dessa forma, através de observações diretas e freqüentes.

5.4. SAZONALIDADE

A espécie M. haemorrhoidalis é altamente sazonal, com indivíduos ativos durante o período de outubro a março, da mesma forma que as espécies M. schrottkyi, Monoeca sp., M. lanei e M. xanthopyga, que também exibem atividade durante os meses mais quentes e chuvosos (SCHROTTKY 1901, MICHENER & LANGE 1958, ROZEN 1984, CUNHA & BLOCHTEIN

2003). O ciclo de vida univoltino também foi registrado para M. xanthopyga (CUNHA &

BLOCHTEIN 2003) e para outras espécies de Tapinotaspidini, como Pa. swainsonae (ROZEN &

MICHENER 1988) e L. betinae (ROZEN et al. 2006). Em oposição às espécies mencionadas, 72

ROZEN (1984) sugere a presença de mais de uma geração ao ano para Ta. serraticornis, baseando-se em observações laboratoriais de larvas que empuparam após se alimentarem.

5.5. COMPORTAMENTO DOS MACHOS

Machos de M. haemorrhoidalis emergem antes das fêmeas e sobrevoam os sítios de nidificação em busca daquelas que recém emergiram para acasalarem. A protandria é uma característica compartilhada com M. xanthopyga (CUNHA & BLOCHTEIN 2003), além de outras espécies da tribo, como Tr. oligotricha (MICHENER & LANGE 1958), Pa. swainsonae (ROZEN

& MICHENER 1988) e L. betinae (ROZEN et al. 2006). A exemplo de M. xanthopyga (CUNHA

& BLOCHTEIN 2003), fêmeas de M. haemorrhoidalis iniciam suas atividades nas primeiras horas da manhã, permanecendo abrigadas em seus ninhos ao anoitecer e mediante condições ambientais desfavoráveis. Pelo expressivo número de machos que voavam pelos sítios de nidificação e o baixo registro de observações desses indivíduos pernoitando, sugere-se que estes formem aglomerados e se juntem sob ramos de árvores ou arbustos próximos às agregações, como em L. betinae, cujos machos se agregam na vegetação rasteira presente nas

áreas de nidificação (ROZEN et al. 2006). As agregações de machos em um determinado substrato foram reportadas para diversas espécies de abelhas solitárias (EVANS & LINSLEY

1960, LINSLEY 1962, THOENES 1994, ALCOCK 1998) e as possíveis razões para este tipo de comportamento ainda são obscuras e imprecisas, embora EVANS & LINSLEY (1960) tenham sugerido o papel da proteção para esses machos que se agregam para dormir.

O polimorfismo de machos de M. haemorrhoidalis contrapõe-se ao observado nas espécies Centris (Centris) segregata Crawford, 1906 e Centris (Paracentris) caesalpiniae

Cockerell, 1897, já que, nestas duas, apenas dois tipos distintos de machos são encontrados

(COVILLE et al. 1983, ROZEN & BUCHMANN 1990). A maior parte dos machos de Centris 73 caesalpiniae apresenta maior porte e cores distintas das fêmeas, enquanto uma pequena parcela assemelha-se a elas, tanto no tamanho quanto nas cores e, segundo ROZEN &

BUCHMANN (1990), este forte dimorfismo é o principal fator que atua na seleção sexual da espécie. Da mesma maneira, COVILLE et al. (1983) destacam o dimorfismo dos machos de

Centris segregata, sobretudo no porte e coloração. No caso de M. haemorrhoidalis, a plasticidade fenotípica dos padrões de coloração e pilosidade dos machos parece não ter qualquer associação com o acasalamento, já que não houve diferenças entre o comportamento e as estratégias de cópula exibidos por esses machos. Sugere-se que esses morfos distintos resultem da variabilidade genética das subpopulações, já que determinados tipos morfológicos de machos estiveram presentes em apenas uma agregação, o que seria um reflexo de que o fluxo gênico entre as subpopulações de M. haemorrhoidalis pode ser incipiente ou mesmo ausente.

Após emergirem, machos de M. haemorrhoidalis patrulham os sítios de nidificação em busca de fêmeas recém-emergentes para a cópula. Entretanto, ao revés de M. xanthopyga, cujos machos tentam acasalar somente com fêmeas virgens (CUNHA & BLOCHTEIN 2003), foram observadas tentativas de cópula com fêmeas nidificantes. Não obstante a falta de registros de cópulas entre machos e fêmeas nidificantes em M. xanthopyga nas agregações,

CUNHA & BLOCHTEIN (2003) observaram, em testes laboratoriais, que o pareamento e, consequentemente, o acasalamento entre esses indivíduos ocorriam, da mesma maneira como notificado para as fêmeas virgens. A duração média da cópula de M. haemorrhoidalis foi de aproximadamente 49 segundos (n = 14), superior ao registrado para M. xanthopyga, com cerca de 20 segundos (n = 8) (CUNHA & BLOCHTEIN 2003). A despeito do número de machos de M. haemorrhoidalis que se aglomeravam sobre a fêmea, apenas um deles, o que melhor se posicionava sobre ela, conseguia copular. Essa característica também é comum a M. xanthopyga, do mesmo modo que a aglomeração de machos no solo, que se formava antes da 74 emergência de fêmeas virgens, o que, de certa forma, deve estar relacionado a sinais químicos exalados por elas (CUNHA & BLOCHTEIN 2003). O mesmo comportamento foi reportado para a espécie Centris (Paracentris) pallida Fox, 1899, cujos machos escavavam o solo em busca de fêmeas virgens para acasalar (ALCOCK et al. 1976). A busca por fêmeas para a cópula ocorria apenas nas áreas de nidificação, sobretudo nas imediações dos ninhos, contrariamente aos dados obtidos por HILLER & WITTMANN (1994) para a espécie Epicharis (Anepicharis) dejeanii Lepeletier, 1841, cujas rotas de patrulhamento estendiam-se aos arredores dos ninhos e das fontes de recursos florais, o que possibilitava a esses machos maiores chances de encontrar fêmeas virgem para copular.

5.6. RECURSOS FLORAIS

M. haemorrhoidalis é uma espécie polilética com relação à coleta de pólen para o aprovisionamento de suas células de cria. A obtenção deste recurso se deu em três espécies, sendo duas da família Malpighiaceae e uma Styracaceae. A floração de Tp. guilleminiana iniciou-se em setembro e perdurou até o mês de janeiro, de sorte que os picos de florescimento ocorreram entre novembro e dezembro, período de intensa atividade de nidificação de M. haemorrhoidalis. O declínio do número de flores de Tp. guilleminiana foi seguido pela queda gradual das atividades de construção e aprovisionamento de ninhos, evidenciando a possível associação entre a sazonalidade de M. haemorrhoidalis e a fenologia de Tp. guilleminiana, sua principal fonte de pólen e óleos florais. A sincronia entre o período de atividades das abelhas e a fenologia de suas fontes de recursos florais parece ser mais evidente em espécies oligoléticas, que geralmente apresentam uma geração ao ano, como exemplificado em Dufourea novaeangliae, que nidifica durante a florescimento de Pontederia cordata, conhecida como sua única fonte de pólen (EICKWORT et al. 1986). Nessas espécies 75 univoltinas, a produção da prole corresponde exatamente à floração de suas fontes de recursos florais (ROBERTSON 1925).

Apesar da ausência de observações de indivíduos em flores, CUNHA & BLOCHTEIN

(2003), por meio da análise polínica do alimento larval de M. xanthopyga, concluíram que o pólen coletado pelas fêmeas pertencia a espécies de Malpighiaceae e Fabaceae. Plantas da família Malpighiaceae parecem desempenhar um importante papel como fontes de pólen para as espécies de Monoeca. A coleta desse recurso em uma espécie dessa família foi relatada por

CARVALHO & BEGO (1996), que coletaram duas espécies não identificadas de Monoeca em suas flores. SIGRIST & SAZIMA (2004) fornecem o primeiro registro de polinização por vibração realizada por abelhas do gênero Monoeca para a espécie Monoeca sp. 1, que coletava o pólen de Banisteriopsis adenopoda (Jun) Gates (Malpighiaceae) por meio da vibração de suas anteras. Além disso, as autoras ainda destacam o desempenho de Monoeca sp. 3 como a polinizadora mais freqüente da espécie Heteropterys intermedia, a despeito da posição de VOGEL (1990), que não considera a atuação das abelhas desse gênero como importantes polinizadores das Malpighiaceae.

O generalismo de M. haemorrhoidalis também é válido para a coleta de óleos florais.

Fêmeas realizam seus primeiros vôos para a obtenção desse recurso. Além disso, a coleta de

óleo também foi realizada juntamente com os grãos de pólen de Tp. guilleminiana, H. intermedia e S. acuminatus, constituindo-se no alimento larval estocado nas células de cria.

Fêmeas de M. xanthopyga portavam óleos florais misturados ao pólen, característica que pode ser constatada pelo aspecto brilhante de suas escopas (CUNHA & BLOCHTEIN 2003). Ademais, a análise química das provisões contidas nas células revelou a presença de cerca de 30% de

óleos florais mesclados a 60% de pólen (CUNHA & BLOCHTEIN 2002). A utilização de óleo no aprovisionamento das células também foi averiguada por VOGEL (1974) para a espécie C. caeruleus. 76

Os óleos florais são secretados através de glândulas epiteliais conhecidas como elaióforos, que ocorrem em plantas das famílias Iridaceae, Orchidaceae, Malpighiaceae,

Scrophulariaceae e Krameriaceae (VOGEL & COCUCCI 1995), de modo que espécies de

Solanaceae, Melastomataceae, Gesneriaceae, Primulaceae e Cucurbitaceae também podem produzir essas substâncias (BUCHMANN 1987). Esses óleos são utilizados pelas abelhas para a alimentação de suas larvas, bem como para o revestimento e impermeabilização das células de cria (BUCHMANN 1987, FRANKIE et al. 1990). Segundo BUCHMANN (1987), somente alguns gêneros das famílias Apidae e Melittidae possuem caracteres anatômicos modificados para o transporte de óleos florais. Essas abelhas podem manter fortes relações de especificidade com suas fontes de óleo, como foi apontado para as fêmeas de Ctenoplectra albolimbata Magretti,

1895 (Apidae), que coletam os óleos florais dos tricomas especializados das flores de

Momordica trifoliata L. (Cucurbitaceae) (MICHENER & GREENBERG 1980), além das espécies de Melittidae: Macropis (Macropis) nuda (Provancher, 1882), que utiliza o óleo da primulácea Lysimachia ciliata L. para a construção de células e alimentação de seus imaturos e a espécie Rediviva neliana Cockerell, 1931, cujas fêmeas apresentam pernas anteriores compridas que estão correlacionadas à morfologia das flores de Diascia Link & Otto

(Scrophulariaceae) (CANE et al. 1983, STEINER & WHITEHEAD 1990).

Fêmeas de Monoeca possuem estruturas morfológicas especializadas presentes nos tarsos médios e anteriores, que estão adaptadas à coleta de óleos florais de plantas, principalmente aquelas da família Malpighiaceae (NEFF & SIMPSON 1981, ROIG-ALSINA

1997). Esses caracteres morfológicos se assemelham aos mesmos encontrados em fêmeas de

Centris Fabricius, 1804 e Epicharis Klug, 1807 (ROIG-ALSINA 1997), os quais também são encontrados em machos de algumas espécies de Monoeca (MICHENER & MOURE 1957).

BUCHMANN (1987) destaca a intrínseca relação entre o gênero Monoeca e as plantas da família Malpighiaceae, sobretudo as espécies de Malpighia A. Juss. Em florestas tropicais 77

úmidas da Costa Rica, THIELE (2002) relatou uma espécie não identificada de Monoeca associada às plantas Stigmaphyllon lindenianum A. Juss. e Hiraea fagifolia (DC) A. Juss.

(Malpighiaceae), enquanto SIGRIST & SAZIMA (2004) observaram Monoeca sp. 1, Monoeca sp. 2 e Monoeca sp. 3 em flores das Malpighiaceae: Banisteriopsis adenopoda, Banisteriopsis muricata (Cav.) Cuatrec., Dicella bracteosa A. Juss. (Griseb), Mascagnia anisopetala (A.

Juss.) Griseb., Stigmaphyllon lalandianum A. Juss. e H. intermedia, nas quais essas abelhas coletam óleo. Esse recurso floral é coletado por Monoeca pluricincta (Vachal, 1909) em

Peixotoa tomentosa A. Juss. (Malpighiaceae) em um ecossistema de Campo Rupestre de

Minas Gerais (FARIA-MUCCI et al. 2003). Em uma área de Cerrado do estado de São Paulo,

PEDRO (1996) registrou a espécie Monoeca schizacantha (Ducke, 1912) visitando as

Malpighiaceae Heteropterys byrsonimifolia A. Juss. e Heteropterys umbellata A. Juss.

Machos de Monoeca mexicana (Radoszkowsky, 1884) (citada como Tetrapedia saussurei salviae) foram observados em flores de Malpighia, embora não haja relatos sobre o seu comportamento (FRIESE 1925).

Além das Malpighiaceae, as espécies de Monoeca podem coletar óleos florais secretados por plantas da família Orchidaceae. Fêmeas de M. haemorrhoidalis visitavam flores de Oncidium pulvinatum, provavelmente para a coleta dessas substâncias, o que foi confirmado a partir da identificação dos polinários dessa espécie na fronte das abelhas.

CUNHA & BLOCHTEIN (2003) apontaram a presença de polinários de Oncidium sp. tanto em machos, quanto em fêmeas de M. xanthopyga, ressaltando que essa orquídea pode ser uma fonte de óleos florais para a espécie estudada. A coleta de óleo em Orchidaceae também foi mencionada por BUCHMANN (1987), para espécies de Rediviva Friese, 1911, além dos registros de SCHLINDWEIN (1998), SINGER & COCUCCI (1999) e SINGER & SAZIMA (2001) para as abelhas dos gêneros Tetrapedia Klug, 1810 e Paratetrapedia (Apidae), respectivamente. 78

Contudo, embora seja mais específica na coleta de pólen e óleo, M. haemorrhoidalis é uma espécie generalista no tocante ao néctar, forrageando em espécies de, pelo menos, dez famílias distintas: Styracaceae, Polygalaceae, Passifloraceae, Malvaceae, Bignoniaceae,

Asteraceae, Fabaceae, Rubiaceae, Myrtaceae e Iridaceae. Em distintos hábitats e biomas brasileiros, foram registradas espécies não determinadas de Monoeca forrageando em flores de Hyptis suaveolens Poit. (Lamiaceae), Cuspidaria pterocarpa (Cham.) DC (Bignoniaceae),

Cosmos sulphureus Cav. (Asteraceae), Cryptostegia madagascariensis Bojer ex Decne.

(Apocynaceae), Andira humilis Mart. ex Benth (Fabaceae) e Ipomoea virgata Meisn.

(Convolvulaceae) (CAMARGO & MAZUCATO 1984, ALVES-DOS-SANTOS 1999, ANTONINI &

MARTINS 2003, VIEIRA et al. 2004, ROCHA-FILHO, com. pess.). Essas observações endossam o generalismo da grande maioria das espécies de abelhas no que se refere ao forrageamento para a coleta de néctar (EICKWORT & GINSBERG 1980).

5.7. COLETA DE IMATUROS

Os imaturos coligidos na trilha e na área de nidificação D somaram um total de 150 exemplares, sendo que M. haemorrhoidalis foi representada por 82,67% (n = 124) deles, enquanto 15,33% (n = 23) foram larvas de Meloidae e apenas 2% (n = 3), todos procedentes da área D, pertenceram à espécie Pr. gigas. Fungos filamentosos foram responsáveis pela morte de 34,68% (n = 43) e 8,70% (n = 2) dos imaturos de M. haemorrhoidalis e das larvas dos meloídeos, respectivamente. Em Centris caesalpiniae, ROZEN & BUCHMANN (1990) registraram uma baixa porcentagem de células infestadas por fungos, apenas 3,40%, provavelmente devido às condições edáficas do local de nidificação, cujo solo era bem drenado e arenoso. Solos argilosos e úmidos, como encontrados nas agregações de M. haemorrhoidalis, aliados à alta pluviosidade, podem criar um ambiente ideal para a 79 proliferação e o estabelecimento de uma infinidade de espécies de fungos. Em ninhos de

Halictus (Halictus) ligatus Say, 1837 (Halictidae), PACKER (1988) associou a incidência de fungos no alimento larval com a precipitação, que eleva a umidade do solo, propiciando um ambiente favorável para a proliferação de fungos. As variáveis ambientais podem ter condicionado os altos níveis de contaminação dos imaturos de Melitoma marginella, chegando a mais de 40% das células atacadas por espécies de Aspergillus Mich ex Fr.

(Moniliaceae), enquanto em sua congênere, Melitoma segmentaria, a taxa de infestação de fungos foi de apenas 7%, o que pode evidenciar a influência das condições ambientais, visto que esta última foi estudada em uma área semidesértica ao passo que aquela nidifica em áreas

úmidas de florestas tropicais (LINSLEY et al. 1980).

O acondicionamento desses imaturos em frascos vedados pode ter impossibilitado que condições ambientais necessárias para o seu desenvolvimento, dentre elas temperatura e umidade, permitissem a sobrevivência dessas espécies, pois 82,61% (n = 19) das larvas de

Meloidae e 8,67% (n = 13) dos estágios imaturos de M. haemorrhoidalis morreram por causas desconhecidas, provavelmente devido à falta de umidade, já que as larvas dos coleópteros apresentavam-se extremamente desidratadas e contorcidas. No entanto, embora a umidade possa ter um papel limitante no desenvolvimento desses insetos, seus níveis foram suficientes para permitir que fungos patogênicos se estabelecessem e colonizassem esses imaturos, promovendo altos índices de contaminação.

A mortalidade causada por fungos filamentosos foi mencionada por BATRA (1965), que isolou espécies dos gêneros Fusarium Link ex Fr. (Tuberculariaceae) e Penicillium Link ex Gray (Moniliaceae) em aproximadamente 1,9% das células de Dialictus zephyrus (Smith,

1853) (Halictidae). LINSLEY & MACSWAIN (1952), estudando a nidificação da espécie

Diadasia bituberculata (Cresson, 1878), registraram uma proporção de 34% de células atacadas por fungos, sobretudo por espécies de Aspergillus e Rhizopus Ehr. (Mucoraceae). 80

Espécies desses gêneros também foram as mais freqüentes em células de Diadasina distincta

(ANTONINI et al. 2003).

O colêmbolo F. fimetaria ocorreu em 33,87% (n = 42) dos casulos coletados, de maneira que em 85,71% (n = 36) destes, a contaminação por fungos patogênicos foi reduzida ou mesmo exterminada, possibilitando, dessa forma, a sobrevivência dos estágios imaturos de

M. haemorrhoidalis. No entanto, F. fimetaria, bem como outras espécies de Collembola, são capazes de carrear e dispersar os esporos de fungos entomopatogênicos como Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. e Metarhizium anisopliae (Metsch.) (Moniliaceae), embora a viabilidade dos conídios deste último seja reduzida significativamente após serem ingeridos por Folsomia fimetaria (DROMPH 2001). Conforme as observações de DROMPH &

VESTERGAARD (2002), as espécies Hypogastrura assimilis (Krausbauer, 1898)

(Hypogastruridae), F. fimetaria e Proisotoma minuta (Tullberg, 1871) (Isotomidae) são atraídas por elevadas concentrações de conídios de Beauveria bassiana e Metarhizium anisopliae, aumentando ainda mais a sua dispersão pelo solo, de modo que a virulência desses patógenos é inexpressiva para os colêmbolos estudados. Essas espécies de fungos são naturalmente encontradas no solo e podem infectar uma ampla diversidade de insetos, contribuindo para a regulação de seus níveis populacionais (ZIMMERMAN 1993, TANADA &

KAYA 1993, MIETKIEWSKI & TKACZUK 1998). A associação entre espécies de Collembola e abelhas solitárias foi indicada por RAYMENT (1947), que encontrou indivíduos de Onychiurus fimetarius (Linnaeus, 1766) (Onychiuridae) alimentando-se das fezes dos imaturos de

Lasioglossum (Parasphecodes) fulviventre (Friese, 1924). BATRA (1965) observou inúmeros exemplares de Pseudosinella petterseni Börner, 1901 (Entomobryidae) em células abandonadas e em apenas uma célula aprovisionada de Dialictus zephyrus, ressaltando que, neste caso, parte da provisão estocada foi consumida pelos colêmbolos.

5.8. ARMADILHAS DE EMERGÊNCIA

Em três anos consecutivos, ROZEN et al. (2006) escavaram parcelas delimitadas no sítio de nidificação D e coletaram 319 células de M. haemorrhoidalis, das quais 77,12% (n =

246) continham casulos dessa espécie contendo imaturos em distintos estágios de desenvolvimento, 5,64% (n = 18) deles apresentavam casulos de Pr. gigas e em 17,24% (n =

55) foi diagnosticada a presença de larvas de Tn. distincticollis, cuja identificação taxonômica foi baseada em exemplares adultos capturados na área de nidificação.

A baixa proporção de Pr. gigas em comparação a M. haemorrhoidalis, com uma razão parasita/hospedeiro de 1:11 (ROZEN et al. 2006) e de 1:41 no presente trabalho, pode ser resultado de sua emergência antecipada perante sua hospedeira ou mesmo pode estar relacionada ao fato dessa espécie emergir em um curto período, oposto ao registrado em M. haemorrhoidalis, cujos indivíduos emergem em épocas distintas, o que pode representar uma vantagem adaptativa para a espécie hospedeira, que ultrapassa a época em que sua cleptoparasita está ativa (ROZEN et al. 2006). A assincronia fenológica entre a cleptoparasita

Ericrocis lata (Cresson, 1878) (Apidae) e sua hospedeira Centris caesalpiniae pode ser uma resposta para a inexpressiva razão parasita/hospedeiro de 1:313 (ROZEN & BUCHMANN 1990).

A quantidade reduzida de parasitas em relação às hospedeiras também ocorreu entre Zacosmia maculata (Cresson, 1879) e Anthophora (Micranthophora) flexipes Cresson, 1879 (Apidae), com 1:13, respectivamente (TORCHIO & YOUSSEF 1968). Entretanto, proporções equilibradas entre espécies cleptoparasitas e hospedeiras foram apontadas por COVILLE et al. (1983) para

Mesoplia (Mesoplia) rufipes (Perty, 1833) (Apidae) e Centris segregata, cuja razão foi de 1:2, enquanto a quantidade de Isepeolus viperinus para a sua hospedeira Colletes kerri girou em torno de 1:3 (MICHENER 1957). O caráter efêmero das agregações de Centris segregata

(COVILLE et al. 1983) e o provável bi ou multivoltinismo de Colletes kerri (MICHENER & 82

LANGE 1957) podem ser adaptações dessas espécies contra o forte impacto causado por suas respectivas cleptoparasitas, Mesoplia rufipes e Isepeolus viperinus.

A abundância de insetos que emergiram nas armadilhas dispostas nas áreas de nidificação elucida a alta prevalência de M. haemorrhoidalis, seguida por Tl. gerardi, Pr. gigas, Tn. distincticollis e Ps. melanocephala. Em armadilhas colocadas sobre 15 ninhos de

M. xanthopyga, foram obtidos 99 insetos, sendo 95,96% (n = 95) de M. xanthopyga e apenas

3,04% (n = 4) da espécie parasitóide Traumatomutilla sp. (Mutillidae) (CUNHA & BLOCHTEIN

2003).

A distribuição bimodal das curvas de emergência de M. haemorrhoidalis indica uma queda brusca em seu período de atividades, o que evidencia um baixo número de fêmeas nidificantes no mês de dezembro. Esta característica pode ser um importante estratagema de

M. haemorrhoidalis contra o ataque da cleptoparasita Pr. gigas, cujos picos de atividades são concomitantes ao decaimento da época em que sua hospedeira está nidificando. MINCHELLA

(1985) cita a alteração no período de emergência e sazonalidade como uma variação no ciclo de vida da espécie hospedeira, que pode ser interpretada como um ardil para neutralizar o efeito de sua parasita. Outra hipótese relacionada a este fato refere-se às condições ambientais desfavoráveis, uma vez que, considerando todo o período fenológico de M. haemorrhoidalis, foram registrados os menores índices de precipitação e umidade relativa do ar no mês de dezembro, o que pode ter provocado o ressecamento e drenagem do solo, tornando-o impróprio para a construção de ninhos.

Não houve sobreposição entre as fenologias das espécies de inimigos naturais, visto que, cada qual, emergiu em diferentes períodos, destacando-se Tl. gerardi como a primeira espécie emergente, seguida por Pr. gigas, Tn. distincticollis e Ps. melanocephala, respectivamente. O fato dessas espécies emergirem em épocas distintas poderia estar 83 associado a alguma estratégia para evitar a sobreposição fenológica e, consequentemente, a competição por células para o parasitismo.

5.9. INIMIGOS NATURAIS E ESPÉCIES ASSOCIADAS

As agregações de M. haemorrhoidalis foram compartilhadas com outras espécies de abelhas e vespas, embora nenhuma interação ou comportamento agonístico tenham sido registrados. BATRA & SCHUSTER (1977) notificaram a utilização de uma mesma área por várias espécies de abelhas, dentre elas: Centris (Hemisiella) transversa Pérez, 1905, Centris

(Paracentris) anthracina Snelling, 1966, Melissodes (Eumelissodes) floris Cockerell, 1896,

Colletes sp. e Anthophora sp. Ninhos abandonados de Melitoma spp. foram utilizados pelas espécies: Chalicodoma (Chelostomoides) abacula (Cresson, 1878), Dianthidium curvatum

(Smith, 1854), Epanthidium bertonii (Schrottky, 1905) (citada como Dianthidium bertonii)

(Megachilidae) e Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier, 1841, ao passo que Ancyloscelis apiformis (Fabricius, 1793) (Apidae) construía seus ninhos em interface com Melitoma spp.

(LINSLEY et al. 1980). No sítio de nidificação de Centris segregata, as espécies Centris trigonoides e Melitoma segmentaria também construíram seus ninhos (COVILLE et al. 1983).

O sirfídeo Palpada pygolampa, com suas características morfológicas e comportamento de vôo, assemelha-se aos machos de M. haemorrhoidalis, haja vista o fato de voar em meio a estes durante o patrulhamento dos ninhos. Muitas espécies de Syrphidae são mímicos de abelhas e vespas, de modo que o mimetismo exibido por essas espécies pode apresentar uma série de nuances distintas (WALDBAUER 1988). Os caracteres miméticos podem se diversificar desde os padrões de coloração, incluindo a morfologia e os aspectos comportamentais (GAUL 1952, GOLDING & EDMUNDS 2000). 84

O comensalismo de Melipona marginata e Montezumia brethesi foi freqüente nas agregações de M. haemorrhoidalis. Essas espécies coletavam a terra granulada das torres para serem utilizadas na construção de seus ninhos. O comportamento de inspeção dos túneis exibido por rainhas de Acromyrmex niger também foi indicado por BATRA (1965) para a vespa Crossocerus minimus (Packard, 1867) (Crabronidae), que explorava os ninhos abandonados por Dialictus zephyrus para nidificar.

A despeito da abundância da aranha Alpaida grayi nas agregações, não há qualquer evidência de seu comportamento predatório sobre indivíduos de M. haemorrhoidalis.

Contudo, diferentes espécies de aranhas incluem abelhas em sua dieta, sobretudo as operárias das espécies eussociais, como Apis mellifera Linnaeus, 1758, Bombus (Bombus) terrestris

(Linnaeus, 1758) e Trigona fulviventris Guérin-Méneville, 1837 (Apidae) (NYFFELER &

BREENE 1991, CRAIG et al. 1996, CHITTKA 2001).

Assim como Alpaida grayi, não há indícios que corroboram a predação de M. haemorrhoidalis pela espécie Bufo ictericus. Porém, MALAGODI et al. (1986) destacaram o efeito nocivo do sapo Bufo marinus (Linnaeus, 1758) sobre subpopulações de Apis mellifera, consumindo centenas de operárias dessa espécie quando encontra a entrada de um ninho.

A hipótese de predação de M. haemorrhoidalis por operárias de Agelaia angulata também pode ser descartada, uma vez que estudos a respeito da biologia das espécies de

Polistinae (Vespidae) indicam a preferência dessas vespas por larvas de Lepidoptera como itens alimentares (GOBBI & MACHADO 1986, HUNT et al. 1987, GIANNOTTI et al. 1995).

A atuação de espécies de formigas como pilhadoras de células e predadoras de M. haemorrhoidalis foi registrada em suas agregações. Geralmente, a presença de formigas em ninhos de abelhas está relacionada à predação de ovos e/ou larvas. Em um ninho de Xylocopa

(Koptotorsoma) pubescens Spinola, 1833 (Apidae), a espécie Monomorium venustum (Smith, 85

1858) (Formicidae), além de pilhar e consumir as provisões estocadas nas células, também foi responsável pela mortalidade dos estágios imaturos dessa espécie (GERLING et al. 1983).

Fêmeas de Heterostylum maculipennis pairavam sobre as entradas dos ninhos, curvando para baixo o abdome para arremessarem seus ovos ao solo. O mesmo comportamento foi exibido pela espécie Heterostylum robustum (Osten Sacken, 1877) em ninhos de sua hospedeira Nomia melanderi (BOHART et al. 1960). De acordo com os autores, essa espécie é uma das principais causas de mortalidade dos imaturos de Nomia melanderi, podendo reduzir o seu sucesso reprodutivo a menos de 10%. Além disso, outras espécies de abelhas como: Calliopsis (Nomadopsis) scutellaris Fowler, 1899, Calliopsis (N.) anthidius

Fowler, 1899 e Halictus (Halictus) rubicundus (Christ, 1791) também são parasitadas por

Heterostylum robustum (BOHART et al. 1960). Células de Dieunomia triangulifera (Vachal,

1897) (Halictidae) são atacadas pela mosca Heterostylum croceum Painter, 1930, a exemplo do que ocorre em Nomia melanderi (WCISLO et al. 1994).

Espécimes do parasitóide Physocephala bipunctata emergiram em uma das agregações de M. haemorrhoidalis, após o encerramento de seu período de nidificação.

ROCHA-FILHO et al. (no prelo) observaram inúmeros exemplares dessa espécie, que emergiram na área de nidificação da abelha Epicharis (Epicharis) bicolor Smith, 1854.

Moscas do gênero Physocephala Schiner, 1861 (Conopidae) podem atacar um grande número de espécies de abelhas, principalmente aquelas do gênero Bombus Latreille, 1809 (SCHMID-

HEMPEL et al. 1990, MÜLLER et al. 1996, SCHMID-HEMPEL & SCHMID-HEMPEL 1996,

OTTERSTATTER 2004). De acordo com SCHMID-HEMPEL (2001), espécies de Conopidae colocam os seus ovos em seus hospedeiros, que são capturados durante o vôo, de forma que, após serem parasitadas, as abelhas costumam se enterrar no solo, morrendo em seguida.

Ninhos de M. haemorrhoidalis foram invadidos pela mosca cleptoparasita Megaselia sp. Segundo DISNEY et al. (2000) e POLIDORI et al. (2004), a espécie Megaselia andrenae 86

Disney, 1998 invadia os ninhos de Andrena (Agandrena) agilissima (Scopoli, 1770)

(Andrenidae) para pilhar as provisões estocadas nas células de cria. Ninhos das espécies

Halictus (Halictus) scabiosae (Rossi, 1790) e Lasioglossum (Evylaeus) malachurum (Kirby,

1802) são parasitados por Megaselia leucozona Schmitz, 1930 (POLIDORI et al. 2005). Larvas de Megaselia Rondani, 1858 são extremamente versáteis e diversificadas quanto ao hábito alimentar, compreendendo espécies que são cleptoparasitas de ninhos de himenópteros, parasitóides de insetos ou mesmo causadoras de míiases em vertebrados (SILVA et al. 1999,

DISNEY & MASCHWITZ 2000, VENKATACHALAPATHY & PRASAD 2000, ZVEREVA & KOZLOV

2000, GONZALEZ et al. 2002).

O único registro da associação entre besouros da família Meloidae e abelhas da tribo

Tapinotaspidini foi documentado por ROZEN (1984) para a espécie M. lanei, cujas células continham larvas de uma espécie não identificada dessa família. O meloídeo Tl. gerardi foi o inimigo natural mais encontrado nas agregações de M. haemorrhoidalis. Seu período de emergência foi anterior ao de sua hospedeira, bem como ao de outras espécies de inimigos naturais. Sugere-se que essa antecipação ao emergir possa ser resultado da relação entre Tl. gerardi e a planta Tp. guilleminiana, cujo pólen serviu como fonte energética para essa espécie. Flores de Tp. guilleminiana foram observadas no início da primavera, coincidindo com a época em que os indivíduos de Tl. gerardi estavam emergindo. Possivelmente, além de seu papel como fonte de pólen, essa planta também atuou como substrato para a oviposição das fêmeas, uma vez que, após emergirem e/ou copularem, esses coleópteros deixavam definitivamente os sítios de nidificação. Besouros meloídeos, em sua fase adulta, forrageiam em flores, consumindo néctar e pólen, sendo que alguns grupos demonstram alta especificidade a suas fontes alimentares, podendo até mesmo realizar a postura de ovos nessas plantas (ERICKSON et al. 1976). As larvas de primeiro ínstar dos meloídeos, denominadas triungulinos, realizam a foresia em abelhas, sobretudo quando estas forrageiam em flores e, 87 dessa forma, são transportadas até os ninhos para parasitarem as células de cria (ERICKSON et al. 1976, PINTO & BOLOGNA 1999).

Tetraolytta Pic, 1919 é um gênero monotípico, que não dispõe de informações biológicas ou etológicas e que, apesar de ser classificado como membro da subfamília

Meloinae, PINTO & BOLOGNA (1999) reforçam a possibilidade de que pertença à subfamília

Tetraonycinae, a exemplo do gênero Tetraonyx Latreille, 1833.

A espécie Tl. gerardi apresenta características similares àquelas encontradas em coleópteros da família Lycidae, sobretudo as que pertencem ao gênero Calopteron Castelnau,

1838, como os élitros achatados e afastados apicalmente, além da coloração aposemática

(PINTO & BOLOGNA 1999). Esses caracteres também são compartilhados com espécies de

Tetraonyx, como: Tetraonyx (Tetraonyx) lycoides Selander & Martínez, 1984 e Tetraonyx (T.) superba Pic, 1915 (SELANDER & MARTÍNEZ 1984). Segundo MOORE & BROWN (1989), a grande maioria dos representantes da família Lycidae possuem cores vivas e vistosas e são impalatáveis para os predadores. A impalatabilidade também parece ser uma característica de

Meloidae, visto que esses coleópteros produzem a cantaridina, uma substância tóxica presente na hemolinfa, que possibilita maior proteção aos ovos contra o ataque de predadores, além de atuar como um mecanismo de defesa contra a predação (CARREL & EISNER 1974, DETTNER

1987). O mimetismo exibido por Tl. gerardi e espécies de Lycidae se caracteriza como

Mülleriano, o qual se constitui na semelhança entre duas ou mais espécies aposemáticas, que são denominadas co-mímicas ou co-modelos (WICKLER 1968). Normalmente, os predadores confundem e evitam esses modelos e seus mímicos (ENDLER 1993). RETTENMEYER (1970) advoga que a similaridade na aparência, a maior abundância dos modelos em relação aos seus mímicos, bem como a ocorrência no mesmo local e ao mesmo tempo são algumas das premissas que envolvem os mimetismos Batesiano e Mülleriano. 88

A presença do meloídeo cleptoparasita Tn. distincticollis nas áreas de nidificação de

M. haemorrhoidalis também foi observada por ROZEN et al. (2006). Com exceção do período de atividades, os aspectos bionômicos dessa espécie são similares aos de Tl. gerardi, embora nenhuma fonte alimentar tenha sido registrada para Tn. distincticollis.

As associações entre espécies de Tetraonyx e plantas foram reportadas por WERNER et al. (1966) para Tetraonyx (T.) femoralis Dugès, 1870 e Tetraonyx (T.) fulva LeConte, 1853, que se alimentam dos recursos florais das espécies Anisacanthus thurberi (Torr.) Gray

(Acanthaceae) e Sphaeralcea sp. (Asteraceae), respectivamente. Além disso, SELANDER &

MARTÍNEZ (1984) informam sobre as relações entre espécies do gênero e plantas de uma grande variedade de famílias: Sapindaceae, Asteraceae, Liliaceae, Iridaceae, Solanaceae,

Cactaceae, Convolvulaceae e Malvaceae.

À maneira de Tl. gerardi, o mimetismo Mülleriano também é observado em Tn. distincticollis que, ao invés de assemelhar-se a besouros da família Lycidae, sua coloração e morfologia são similares às espécies de Photuris Dejean, 1833 (Lampyridae). Os lampirídeos, assim como os licídeos, também produzem substâncias tóxicas que atuam como defesas químicas contra o ataque de algumas espécies de predadores, como aves, mamíferos e lagartos

(LLOYD 1973, DETTNER 1987).

Espécies de Tetraonyx parasitam abelhas que nidificam no solo ou mesmo em cavidades (SELANDER 1983, MORATO et al. 1999), sendo que algumas podem ter um amplo número de hospedeiros, como Tetraonyx (T.) sexguttata Olivier, 1795, que parasita as células de Centris (Centris) rufosuffusa Cockerell, 1935, Epicharis dejeanii, Epicharis nigrita e

Epicharis bicolor (CALLAN 1977, HILLER & WITTMANN 1994, GAGLIANONE 2005, ROCHA-

FILHO et al. no prelo).

Em comparação com as outras espécies de inimigos naturais, os besouros meloídeos representaram uma maior ameaça ao desenvolvimento dos imaturos e, conseqüentemente, ao 89 sucesso reprodutivo de M. haemorrhoidalis, uma vez que, tanto nas armadilhas, quanto nos imaturos coletados nas agregações, esses coleópteros foram mais abundantes em detrimento das demais espécies de parasitas. LINSLEY et al. (1980) e MORATO et al. (1999), após avaliarem a emergência das células de cria, também documentaram a maior quantidade dos meloídeos Nemognatha chrysomeloides (Linnaeus, 1763) e Tetraonyx sp. frente a outros inimigos naturais de Melitoma spp., Centris (Heterocentris) terminata Smith, 1874 e Centris

(Hemisiella) dichrootricha (Moure, 1945), respectivamente. Talvez, o êxito dos meloídeos se deva às suas táticas de parasitismo, pois, através do carreamento dos triungulinos, o acesso aos ninhos ocorre de uma forma indireta, sem que haja o confronto entre as hospedeiras e os coleópteros. Além de ovipositar em fontes de recursos florais utilizadas por abelhas, permitindo, dessa forma, o ingresso às células de cria, os meloídeos dispõem de estratégias particulares para encontrarem os ninhos de suas hospedeiras. Larvas de Meloe (Meloe) franciscanus Van Dyke, 1928 aglomeram-se no ápice da vegetação, mimetizando o corpo de uma fêmea de Habropoda pallida (Timberlake, 1937) (Apidae), de forma que os machos, ao visualizarem o aglomerado, tentam a cópula e são infestados pelos triungulinos que, após a ocorrência de um acasalamento com a fêmea verdadeira, passam para o corpo desta e assim poderão parasitar as células de cria (SAUL-GERSHENZ & HAFERNIK 2000). Algumas espécies de Meloidae são áfagas e, neste caso, as fêmeas invadem os ninhos de suas hospedeiras ao invés de ovipositarem em plantas, como as espécies Cissites auriculata (Champion, 1892), que parasita as células de Xylocopa (Neoxylocopa) fimbriata Fabricius, 1804 e Xylocopa (N.) brasilianorum (Linnaeus, 1767) (BIANCHI 1962) e Cissites maculata Swederus, 1787, inimigo natural de Xylocopa (N.) frontalis (Olivier, 1789) (HURD 1958).

A ocorrência de Epicauta fumosa e Epicauta aff. hypoleuca nos sítios de nidificação possivelmente não está correlacionada a M. haemorrhoidalis. Segundo WERNER (1945) e

ADAMS & SELANDER (1979), larvas de espécies de Epicauta Dejean, 1834 são predadoras de 90 ovos de Acridoidea (Orthoptera), embora haja evidências de que algumas espécies sejam canibais (SELANDER 1981).

O coleóptero Pyrogaster moestus esteve presente nas agregações durante todo o período de atividades de M. haemorrhoidalis. Embora tenha arrebatado um macho dessa espécie, as principais presas de Pyrogaster moestus foram os meloídeos Tl. gerardi e Tn. distincticollis, cujos espécimes eram capturados logo após a emergência. Indivíduos adultos de Cicindela (Cicindela) repanda Dejean, 1825 (Cicindelidae) predavam espécimes moribundos de Dialictus zephyrus e, por vezes, investiam contra as fêmeas que guardavam seus ninhos (BATRA 1965). Besouros da família Dermestidae predavam os estágios imaturos da espécie Megachile (Eutricharaea) concinna Smith, 1879 (JAYASINGH & FREEMAN 1980,

RAW 1984).

Apesar da alta riqueza de Mutillidae encontrada nos sítios de nidificação, as evidências de associações com M. haemorrhoidalis restringem-se, provavelmente, a apenas quatro espécies: Ps. melanocephala, Hoplocrates specularis, Lophomutilla mickeli e Ephuta chrysodora.

Indivíduos de Ps. melanocephala foram mais abundantes durante o declínio das atividades de nidificação de sua hospedeira. Enquanto os machos patrulhavam a área em busca de fêmeas para acasalar, estas, por sua vez, inspecionavam e invadiam ninhos abertos ou escavavam aqueles que já estavam concluídos. Além disso, embora nenhum exemplar de

Mutillidae tenha emergido a partir dos imaturos de M. haemorrhoidalis, três machos de Ps. melanocephala foram coletados nas armadilhas de emergência. Um macho de Hoplocrates specularis emergiu em uma das agregações, nas imediações dos ninhos, ao passo que fêmeas dessa espécie foram observadas enquanto os sítios de nidificação estavam quiescentes. Da mesma forma, fêmeas de Lophomutilla mickeli e Ephuta chrysodora também ocorreram nas agregações, nas quais inspecionavam ninhos recém-construídos. Com base no tamanho 91 corporal dessas espécies, similares ao de M. haemorrhoidalis, a hipótese de parasitismo pode ser válida, uma vez que as fêmeas de Mutillidae podem selecionar seus hospedeiros através de seu porte (BROTHERS 1972). GARCIA (2004) observou machos de Ps. melanocephala e fêmeas de Hoplocrates specularis deixando ninhos de M. haemorrhoidalis.

Com exceção de Traumatomutilla quadrinotata, cujo tamanho corporal excede ao de

M. haemorrhoidalis, os outros mutilídeos são diminutos e, provavelmente, devem utilizar outros himenópteros como hospedeiros. A emergência de uma fêmea de Anomophotopsis quinteroi a partir de uma célula de Paroxystoglossa transversa, além das observações de fêmeas invadindo os ninhos dessa espécie podem reforçar esse fator.

CUNHA & BLOCHTEIN (2003) fornecem o primeiro registro de associação entre mutilídeos e espécies de Monoeca, evidenciando a emergência de exemplares do parasitóide

Traumatomutilla sp. em armadilhas colocadas sobre ninhos de M. xanthopyga.

Vespas da família Mutillidae estão comumente associadas a himenópteros aculeados que nidificam no solo, embora algumas espécies de Diptera, Coleoptera e Lepidoptera também podem ser utilizadas como hospedeiros em potencial (MICKEL 1928, BROTHERS

1971, CAMBRA & QUINTERO 1992).

O gênero Pseudomethoca Ashmead, 1896 é representado por um grande número de espécies nas Américas Central e do Sul, sendo que a maioria delas ainda não foram descritas

(KROMBEIN 1992). Os representantes desse gênero são generalistas, podendo parasitar um amplo espectro de abelhas de diversos grupos: Andrena Fabricius, 1775, Perdita Smith, 1853,

Pseudopanurgus Cockerell, 1897 (Andrenidae); Exomalopsis Spinola, 1853, Melissodes

Latreille, 1829, Nomada Scopoli, 1770 (Apidae); Augochlora Smith, 1853, Augochlorella

Sandhouse, 1937, Agapostemon Guérin-Méneville, 1844, Halictus Latreille, 1804,

Lasioglossum Curtis, 1833 e Nomia Latreille, 1804 (Halictidae) (BROTHERS 1982, KROMBEIN

1992, WCISLO et al. 1994, BROTHERS et al. 2000, NORDEN et al. 2003). A única menção ao 92 parasitismo de espécies de Hoplocrates Mickel, 1937 foi fornecida por ROCHA-FILHO et al.

(no prelo), que observaram uma fêmea de Hoplocrates miles (Burmeister, 1854) no sítio de nidificação da espécie Epicharis bicolor. Os dados referentes aos gêneros Lophomutilla

Mickel, 1952 e Ephuta Say, 1835 também são escassos, com a associação entre Lophomutilla halicta (Mickel, 1973) (citada como Paramutilla halicta) e sua hospedeira Augochlorella edentata Michener, 1954 (MICKEL 1973) e as espécies Ephuta (Ephuta) slossonae slossonae

(Fox, 1899) e Ephuta (Ephuta) pocinga (Casal, 1970), cujos respectivos hospedeiros são:

Episyron conterminus posterus (Fox, 1855) e Auplopus militaris (Lynch-Arribalzaga 1873)

(Pompilidae) (KROMBEIN & NORDEN 1996, ZANETTE et al. 2004).

O período de atividades da cleptoparasita Pr. gigas restringiu-se a menos da metade daquele de M. haemorrhoidalis, ao contrário de outras espécies, como: Coelioxoides waltheriae Ducke, 1908, Mesoplia rufipes e Rhathymus unicolor (Smith, 1854) (Apidae), cujas atividades praticamente se sobrepuseram às de suas respectivas hospedeiras Tetrapedia diversipes Klug, 1801 e Epicharis bicolor (ALVES-DOS-SANTOS et al. 2002, ROCHA-FILHO et al. no prelo). O curto período em que Pr. gigas esteve ativa pode ser uma correlação ao observado nos outros inimigos naturais de M. haemorrhoidalis, uma vez que o aumento do número de indivíduos de uma dada espécie sempre foi precedido pelo declínio populacional de uma outra, evitando, dessa forma, o hiperparasitismo, a sobreposição das atividades e, conseqüentemente, a competição por células de cria para parasitar. Semelhante às cleptoparasitas Triepeolus helianthi (Robertson, 1897) e Zacosmia maculata (Apidae), as atividades diárias de Pr. gigas iniciavam-se no fim da manhã, após as 10:00h, findando-se muito antes do crepúsculo vespertino, entre 3:00h e 4:00h, enquanto os horários em que suas hospedeiras permaneciam ativas geralmente estendiam-se desde o alvorecer até o cair do dia

(HURD & LINSLEY 1959, TORCHIO & YOUSSEF 1968). Por outro lado, os horários em que a parasita Coelioxoides waltheriae exibia atividades eram coincidentes com os de Tetrapedia 93 diversipes, talvez pelo fato dessa espécie parasitar somente as células que foram operculadas recentemente e, dessa forma, necessita acompanhar as atividades diárias de sua hospedeira para aguardar o momento propício para invadir os ninhos (ALVES-DOS-SANTOS et al. 2002).

Antes do poente, espécimes de Pr. gigas fixavam-se em ramos ou folhas da vegetação rasteira que cobria as agregações, recolhendo as asas sobre o dorso e posicionando as pernas para trás e as antenas à sua dianteira, permanecendo nesta posição até o dia seguinte, para dar início às suas atividades. Esse estado de torpor também foi relatado para as espécies

Holcopasites stevensi Crawford, 1905 (citada como Holcopasites knulli), Mesoplia rufipes e

Rhathymus unicolor (Apidae) (ROZEN 1965, ROCHA-FILHO et al. no prelo), que apresentam o mesmo comportamento descrito para dormirem, ao passo que os indivíduos de Neolarra

(Neolarra) pruinosa Ashmead, 1890 (Apidae) fixavam-se na vegetação enquanto os raios solares da tarde eram mais intensos, permanecendo estáticos para evitarem a alta temperatura

(ROZEN 1965). Contrariamente a essas espécies, a parasita Stelis (Chelynia) chlorocyanea

(Cockerell, 1925) pernoita em fendas nos solo, próximo à área de nidificação de sua hospedeira Osmia (Acanthosmioides) nigrifrons Cresson, 1878 (Megachilidae) (RUST &

THORP 1973).

As abelhas cleptoparasitas, em sua maioria, descrevem vôos mais lentos do que suas hospedeiras, conforme registrado para diversas espécies: Triepeolus helianthi, Zacosmia maculata, Pasites histrio (Gerstaecker, 1869), Ecclitodes stuardi e Coelioxoides waltheriae

(Apidae) (HURD & LINSLEY 1959, TORCHIO & YOUSSEF 1968, ROZEN 1969, ROIG-ALSINA

1989, ALVES-DOS-SANTOS et al. 2002). A julgar por sua semelhança com vespas da família

Vespidae, sobretudo aquelas do gênero Agelaia Lepeletier, 1838, o vôo lento e irregular exibido por Pr. gigas parece ter uma intrínseca relação com a etologia de suas espécies- modelos, cujo comportamento de vôo é similar, visto que o grau de mimetismo não se 94 restringe apenas à morfologia das espécies mímicas, mas pode incluir também caracteres etológicos (NICHOLSON 1927, GAUL 1952).

Enquanto sobrevoavam as agregações de M. haemorrhoidalis, fêmeas de Pr. gigas pousavam sobre folhas e ramos da vegetação, permanecendo inertes por segundos até que alçassem vôo novamente. Ao se comportarem dessa forma, essas fêmeas, aparentemente, estariam observando as atividades diárias de suas hospedeiras, a fim de se assegurarem de oportunidades ideais, como a ausência destas, para parasitarem os seus ninhos (BENNETT

1972, ROZEN et al. 1978). Dados biológicos a respeito da biologia de diversas espécies cleptoparasitas, como: Coelioxys (Boreocoelioxys) octodentata Say, 1824, Coelioxys

(Xerocoelioxys) mesae Cockerell, 1921 (citada como Coelioxys flagrata) (Megachilidae),

Triepeolus helianthi, Exaerete dentata (Linnaeus, 1758), Leiopodus singularis (Linsley &

Michener, 1937), Exaerete smaragdina (Guérin-Méneville, 1845) e Coelioxoides waltheriae

(Apidae) fornecem importantes subsídios que podem endossar essa hipótese (MICHENER 1953,

HURD & LINSLEY 1959, BENNETT 1972, BOHART & YOUSSEF 1972, ROZEN et al. 1978,

GARÓFALO & ROZEN 2001, ALVES-DOS-SANTOS et al. 2002). Ao invés de pousarem nas cercanias dos ninhos para observá-los, fêmeas de Acanthopus excellens Schrottky, 1902

(Apidae) rondavam a entrada do ninho de Centris (Ptilotopus) scopipes Friese, 1899 ao longo de todo o dia, realizando este comportamento por vários dias consecutivos (GAGLIANONE

2001).

A invasão dos ninhos de M. haemorrhoidalis somente ocorria durante a ausência das fêmeas, de sorte que, ao serem surpreendidas pelas hospedeiras, quando estas retornavam dos vôos de coleta, a parasita Pr. gigas retirava-se rapidamente do ninho, procurando um outro para invadir. Essas observações parecem compor um padrão, pelo menos para a grande maioria das espécies cleptoparasitas, que evitam parasitar ninhos ocupados por suas hospedeiras (MICHENER 1953, HURD & LINSLEY 1959, BENNETT 1972, BOHART & YOUSSEF 95

1972, ROZEN et al. 1978, GARÓFALO & ROZEN 2001, ALVES-DOS-SANTOS et al. 2002).

Entretanto, Hoplostelis bilineolata, que ataca os ninhos da espécie comunal Euglossa cordata, expulsa todas as hospedeiras presentes, forçando sua retirada, podendo matá-las em determinadas ocasiões (AUGUSTO & GARÓFALO 1998).

Embora fêmeas de Pr. gigas se esquivem de ninhos ocupados por sua hospedeira, fêmeas de M. haemorrhoidalis parecem não exibir qualquer tipo de comportamento defensivo ou agressivo contra o ataque de sua cleptoparasita. Após apanhar em seu ninho uma fêmea de

Pr. gigas, a hospedeira emitiu fortes sons repulsivos e, ainda assim, a cleptoparasita permaneceu no ninho por mais de 20 minutos, provavelmente, terminando o parasitismo de alguma célula. Todavia, fêmeas de Pr. gigas reagem de forma belicosa entre si, haja vista a rápida fuga de uma fêmea que entrou em um ninho, cujas células estavam sendo parasitadas por outra co-específica. Igualmente, GARÓFALO & ROZEN (2001) registraram comportamentos similares entre a espécie Eulaema nigrita e sua parasita Exaerete smaragdina. Segundo estes autores, não há qualquer interação entre hospedeira e parasita, porém, quando se encontravam em um mesmo ninho, fêmeas de Exaerete smaragdina chegavam a se digladiar, tentando ferroar-se mutuamente.

Algumas hospedeiras demonstram comportamentos agonísticos contra suas cleptoparasitas. Fêmeas de Megachile (Megachiloides) umatillensis (Mitchell, 1927) expulsavam a parasita Coelioxys mesae das redondezas de seus ninhos (BOHART & YOUSSEF

1972), do mesmo modo que a espécie Diadasia olivacea (Cresson, 1878), que perseguia as fêmeas de Leiopodus singularis que sobrevoavam a sua área de nidificação (ROZEN et al.

1978). Para conter o avanço das parasitas Xeromelecta (Melectomorpha) californica (Cresson,

1878) e Triepeolus dacotensis (Stevens, 1919) (Apidae), fêmeas de Anthophora (Anthophora) occidentalis Cresson, 1869 bloqueavam a entrada de seus ninhos com tampões de terra, além de investir contra essas parasitas (BATRA 1978). A agressividade exibida por fêmeas de 96

Epicharis bicolor contra a sua inimiga natural Rhathymus unicolor também foi reportada por

ROCHA-FILHO et al. (no prelo). Sob outra perspectiva, a presença de fêmeas cleptoparasitas pode ser completamente ignorada pelas hospedeiras, tenha-se em consideração a espécie

Svastra (Epimelissodes) obliqua obliqua (Say, 1837) que não dispensava qualquer reação ao ataque de seus ninhos pela parasita Triepeolus concavus (Cresson, 1878) (CUSTER 1928).

Fêmeas de Amegilla (Asaropoda) dawsoni (Rayment, 1951) (Apidae) também não demonstravam agressividade contra seus inimigos naturais (HOUSTON 1991).

Abelhas cleptoparasitas dispõem de uma vasta gama de estratégias para terem acesso aos ninhos de suas hospedeiras. A espécie Epiclopus lendlianus (Friese, 1910) (Apidae) apresenta os mesmos padrões de coloração e pilosidade de sua hospedeira Centris

(Wagenknechtia) cineraria (Smith, 1854), comportando-se como um mímico dessa espécie

(WAGENKNECHT 1970). Modificações estruturais conspícuas, tais como o achatamento dorsiventral do corpo e a presença de cerdas ventrais voltadas para trás podem facilitar o acesso da cleptoparasita Paranomada velutina Linsley, 1939 (Apidae) aos ninhos da espécie comunal Exomalopsis (Phanomalopsis) solani Cockerell, 1896, uma vez que a parasita pode comprimir-se contra os túneis, impossibilitando a sua detecção por parte das hospedeiras

(ROZEN 1977). A disponibilidade de células parcialmente aprovisionadas, a presença da hospedeira no ninho e a invasão anterior de uma outra co-específica são fatores que a cleptoparasita Nomada pseudops Cockerell, 1905 (Apidae) avalia, através de sinais químicos, enquanto espreitam os ninhos de Andrena (Scrapteropsis) alleghaniensis Viereck, 1907

(Andrenidae) (CANE 1983). O fato das fêmeas de Rhathymus sp. pernoitarem nos ninhos de sua hospedeira Epicharis dejeanii pode estar associado à camuflagem dessas fêmeas com

óleos florais, visto que, ao parasitar os ninhos, a fêmea entra em contato com o óleo que reveste as paredes internas das células, adquirindo, dessa maneira, um odor característico que lhe permite o livre acesso aos ninhos de sua hospedeira (HILLER & WITTMANN 1994). Além 97 disso, os autores ainda destacam as tentativas de cópula entre machos de Epicharis dejeanii e fêmeas de Rhathymus sp., o que, possivelmente, se deve à similaridade entre o odor dessas espécies. A agressividade exibida pela cleptoparasita contra a sua hospedeira pode ser outra importante tática que possibilita o seu sucesso reprodutivo, conforme registrado para

Hoplostelis bilineolata que, além de investir contra as fêmeas de Euglossa cordata, enxotando-as de seu próprio ninho, é responsável pelo fracasso do desenvolvimento da prole de sua hospedeira, pois aniquila todos os estágios imaturos e, além disso, permanece no ninho para evitar que as fêmeas expulsas possam regressar (AUGUSTO & GARÓFALO 1998).

A observação de uma fêmea de Pr. gigas coletando terra dentro do ninho de M. haemorrhoidalis pode estar relacionada ao fato de que espécies cleptoparasitas, como

Zacosmia maculata, Melecta (Melecta) pacifica Cresson, 1878, Hoplostelis bilineolata e

Exaerete smaragdina (Apidae), após parasitarem as células, coletam o mesmo material utilizado na construção destas para preencherem o orifício feito para a penetração do ovipositor (TORCHIO & YOUSSEF 1968, AUGUSTO & GARÓFALO 1998, GARÓFALO & ROZEN

2001).

ROZEN et al. (2006) fornecem evidências de que fêmeas de Pr. gigas possam eliminar os ovos ou larvas de primeiro ínstar de M. haemorrhoidalis utilizando-se de seu ferrão. O fato de depositarem seus ovos na parede interna da célula, aproximadamente na distância intermediária entre as provisões e o opérculo, indica que as fêmeas são capazes de alcançar a parte inferior das células através da distensão de seu abdome. GARÓFALO & ROZEN (2001) ratificaram essa hipótese para a espécie Exaerete smaragdina. As fêmeas cleptoparasitas também podem exterminar os imaturos de sua hospedeira utilizando suas mandíbulas, como registrado para Exaerete dentata, Paranomada nitida Linsley & Michener, 1937 e Hoplostelis bilineolata (BENNETT 1972, ROZEN 1984, AUGUSTO & GARÓFALO 1998). 98

A despeito de um único macho de Osiris sp. ter sido coletado nas redondezas dos ninhos de M. haemorrhoidalis, a hipótese de parasitismo dessa espécie não pode ser refutada.

Além disso, em novembro de 2006, foram observados vários indivíduos de uma espécie não identificada de Osiris sobrevoando uma agregação de M. haemorrhoidalis em uma zona de barranco de Pontal do Itararé/PR, localizada a cerca de 100 km da APA dos Mananciais da

Serra. A quantidade de espécimes da cleptoparasita Osiris sp. equiparava-se ao número observado de indivíduos de M. haemorrhoidalis, com uma proporção próxima a 1:1. FRIESE

(1925) sugeriu a associação entre Osiris panamensis Cockerell, 1919 (citada como Osiris aculeata) e M. mexicana, baseando-se, talvez, na sobreposição do período de atividades dessas espécies. Os únicos indícios do parasitismo de Osiris foram investigados por CAMILLO et al. (1993), que coletaram os estágios imaturos de uma espécie não identificada em ninhos de Pa. amplipennis, bem como por AGUIAR et al. (2004), que fornecem informações sobre a associação entre Osiris sp. e Paratetrapedia (Lophopedia) pygmaea (Schrottky, 1902).

SHANKS (1986) ressalta que o gênero Osiris abrange uma grande quantidade de espécies, que se distribuem por quase toda a região Neotropical, considerando-se que muitas delas ainda não foram descritas. Em sua revisão, a autora ainda menciona as possíveis relações entre Osiris e as espécies de Paratetrapedia e Monoeca, suas supostas hospedeiras.

O generalismo de hospedeiros ocorre em Parepeolus Ducke, 1913, que ataca os ninhos de

Tapinotaspoides Moure, 1944 e Lanthanomelissa Holmberg, 1903 (ROZEN 1984, ROZEN et al.

2006). Levando-se em consideração a sua riqueza específica, esse gênero está representado por apenas quatro espécies catalogadas (MICHENER 2000), enquanto Osiris possui, pelo menos, vinte e uma espécies descritas (SHANKS 1986). Dessa forma, a probabilidade de que espécies de Osiris possam manter relações generalistas com as abelhas da tribo

Tapinotaspidini deve ser considerada, tendo em vista as informações fornecidas por FRIESE

(1925) e pelo presente trabalho. 99

O parasitismo dos ninhos de Monoeca por Protosiris reforça os dados concernentes à associação de espécies de Osirini com abelhas coletoras de óleos florais. Excetuando-se o gênero holártico Epeoloides, que ataca as células de espécies de Macropis, os demais membros da tribo, de distribuição neotropical, correlacionam-se com as abelhas

Tapinotaspidini. Apesar do pouco conhecimento a respeito da biologia das espécies de

Osirini, MICHENER & MOURE (1957), em um sentido mais amplo, agrupando a tribo

Tapinotaspidini aos Exomalopsini e fundindo as espécies de Osirini juntamente com

Nomadini, conjeturaram a origem comum desses dois grupos, considerando uma série de similaridades existentes entre eles. ROIG-ALSINA (1989) respaldou essa suposição, argumentando que, além de compartilharem características morfológicas com os

Tapinotaspidini, a grande maioria dos Osirini é cleptoparasita de seus ninhos, o que pode representar um importante fator para sustentar a relação entre essas tribos. O próximo relacionamento filogenético entre as abelhas cleptoparasitas das tribos Rhathymini e

Ericrocidini e suas hospedeiras Centridini foi sugerido por SNELLING & BROOKS (1985), que consideraram não somente a semelhança morfológica entre essas abelhas, mas também a relação exclusiva de parasitismo entre as espécies cleptoparasitas e suas hospedeiras.

Embora algumas relações estabelecidas entre Osirini e Tapinotaspidini tenham sido pautadas em evidências vagas e indiretas, sugere-se que possa haver associações entre as espécies de Osirinus com Arhysoceble Brèthes, 1922; Osiris com Paratetrapedia; Protosiris com Monoeca; Parepeolus com Lanthanomelissa, Tapinotaspoides; Ecclitodes com

Chalepogenus (DUCKE 1910, ROZEN 1984, ROIG-ALSINA 1989, CAMILLO et al. 1993, AGUIAR et al. 2004, ROZEN et al. 2006).

Algumas hipóteses sugerem que o fato das abelhas se agregarem em uma mesma área para nidificar estaria relacionado à proteção contra o ataque de predadores e parasitas (LIN

1964, ALEXANDER 1974, MICHENER 1974). KROMBEIN (1967) traz evidências que consolidam 100 essa idéia, salientando que em várias espécies que constroem ninhos solitários, o parasitismo pode afetar 100% de suas células, aniquilando todas as chances de sucesso reprodutivo. Por sua vez, outra corrente é suportada pela desvantagem do comportamento gregário das abelhas, que propicia uma maior concentração de inimigos naturais em um mesmo local (LINSLEY

1958, WCISLO 1984). Observações da biologia de algumas espécies de abelhas mostram que, em parte, os ninhos em agregado são mais atacados do que aqueles que se encontram isolados

(EICKWORT 1975, WCISLO 1990). Ao analisar essas perspectivas antagônicas, por meio de uma revisão de uma série de estudos referentes à nidificação de abelhas e vespas, ROSENHEIN

(1990) conclui que a pressão exercida pelos parasitas pode favorecer tanto a agregação de ninhos, quanto a sua dispersão. A elucidação dessas questões permanece obscura, provavelmente porque o número de táxons que constrói ninhos isolados ou formando agregações ainda é desconhecido, além do fato de que muitos dados relativos às taxas de parasitismo foram obtidos de maneira pontual e vários estudos comparativos reúnem informações sobre diversas populações de hospedeiros (WCISLO & CANE 1996).

DAWKINS & KREBS (1979) utilizaram o termo “corrida armamentista” para definir a coevolução entre cleptoparasitas e seus hospedeiros, a qual pode ser mensurada a partir do aperfeiçoamento das estratégias exibidas pelas parasitas frente às espécies hospedeiras que, por sua vez, podem apresentar importantes contra-adaptações para minimizar ou exterminar o efeito causado pelo cleptoparasitismo. Exemplos dessas contra-adaptações abrangem os mecanismos de proteção dos ninhos, como a abertura das células para inspeção (BATRA &

BOHART 1969) ou a defesa passiva, que envolve características físicas da arquitetura dos ninhos como a constrição do diâmetro dos túneis (MICHENER 1964, LINSLEY et al. 1980) e a presença de células vestibulares ou preenchidas com terra (SAKAGAMI & LAROCA 1971,

WCISLO et al. 1993, GAGLIANONE 2001, ROCHA-FILHO et al. no prelo). Para vencer as barreiras impostas por suas hospedeiras, as abelhas cleptoparasitas dispõem de um leque de 101 estratagemas e adaptações etológicas e anatômicas (WAGENKNECHT 1970, ROZEN 1977, CANE

1983, HILLER & WITTMANN 1994, AUGUSTO & GARÓFALO 1998), que podem garantir o seu sucesso reprodutivo. Essas adaptações e contra-adaptações de cleptoparasitas e hospedeiras são respostas interativas que geram mudanças evolutivas recíprocas nessas populações, caracterizando-se como a corrida armamentista coevolutiva (DAWKINS & KREBS 1979).

Entretanto, ainda são escassas as informações concernentes à biologia das espécies de abelhas

(MICHENER 2000), o que seria imprescindível para a consolidação desses dados e para um maior esclarecimento das relações desenvolvidas entre parasitas e hospedeiros. 102

6. CONSIDERAÇÕES FINAIS

Tendo em vista os objetivos propostos, este trabalho contribuiu para um maior conhecimento e elucidação da bionomia de M. haemorrhoidalis, fornecendo informações sobre a sua biologia e ecologia em um ecossistema de Mata Atlântica.

Observações dos aspectos da história de vida desta espécie foram conduzidas na APA dos Mananciais da Serra, que contem áreas de Floresta Ombrófila Densa e Mista. Além disso, foram obtidos dados relativos às teias de interações entre M. haemorrhoidalis, suas fontes de recursos florais, seus inimigos naturais e demais espécies associadas.

M. haemorrhoidalis está intimamente associada a, pelo menos, onze espécies vegetais, pertencentes a nove famílias cujas flores foram visitadas para o forrageamento e coleta de recursos florais. Essa espécie pode atuar como um polinizador-chave dessas plantas, desempenhando um papel essencial na biologia reprodutiva dessas espécies de Mata

Atlântica, com destaque para as plantas da família Malpighiaceae, importantes fontes de pólen e óleos florais.

O cleptoparasitismo da abelha Pr. gigas é um dos principais fatores determinantes que podem regular as subpopulações de M. haemorrhoidalis. Essa espécie está ativa em um período que não se sobrepõe às atividades dos outros inimigos naturais e, além disso, possui distintas estratégias para ter acesso aos ninhos de sua hospedeira. Esta, por sua vez, exibe uma queda brusca em suas atividades de nidificação, justamente quanto Pr. gigas apresenta seus maiores picos de atividade. Essas características podem estar envolvidas no processo evolutivo da relação parasita-hospedeiro mantida por essas duas espécies.

O coleóptero cleptoparasita Tl. gerardi foi registrado como um potencial inimigo natural de M. haemorrhoidalis. Além de parasitar suas células de cria, esta espécie forrageia em Tp. guilleminiana, a principal fonte de pólen e óleos florais de sua hospedeira. Este é o 103 primeiro registro dos aspectos bionômicos de Tl. gerardi e de sua associação com M. haemorrhoidalis, bem como de outros inimigos naturais como Ps. melanocephala,

Hoplocrates specularis, Acromyrmex niger, Pachycondyla harpax, Pyrogaster moestus,

Heterostylum maculipennis, Physocephala bipunctata e Megaselia sp.

O estudo da ecologia de M. haemorrhoidalis promoveu a extensão do banco de dados referentes à historia natural das espécies de Monoeca e das abelhas solitárias como um todo, sobretudo no que tange à nidificação e as relações entre abelhas cleptoparasitas e suas hospedeiras.

Levando-se em consideração as estimativas recentes, que apontam que a riqueza de abelhas pode oscilar entre 20.000 e 30.000, ainda são escassas e nebulosas as informações a respeito da bionomia das espécies de abelhas solitárias, embora dados como estes possam ter grande pertinência para a compreensão e o esclarecimento das relações inter-específicas de diversos grupos de abelhas, assim como para os seus padrões de distribuição.

Estudos relacionados à história natural das espécies de abelhas solitárias são fundamentais, pois fornecem subsídios para pesquisas realizadas em diversas áreas do conhecimento, como ecologia de populações, biologia reprodutiva de plantas, teias de interações e compartimentalização de recursos alimentares, evolução das relações parasita- hospedeiro, entre outros. Cabe ressaltar que as abelhas mantêm fortes relações com uma infinidade de espécies vegetais, gerando o fluxo genético intra-específico por meio dos grãos de pólen que transportam ao visitar suas flores, contribuindo, dessa forma, para a sua manutenção em um dado ecossistema.

104

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS1

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8. ANEXOS

ANEXO I

Tabela 4. Espécies de plantas da Mata Atlântica, cujas anteras foram coletadas para a confecção de uma coleção de referência. *Espécies cujas anteras foram coletadas in loco, na reserva dos Mananciais da Serra. Famílias Espécies Numero de Registro Apocynaceae Mandevilla immaculata Woodson * Asteraceae Baccharis anomala DC. UPCB52406 Baccharis megapotamica Spreng. UPCB51485 Erigeron maximus Otto ex DC. UPCB52467 Hypochaeris radicata L. * Mikania hirsutissima DC. UPCB50607 Mikania orleansensis Hieron. UPCB52470 Piptocarpha axillaris Baker UPCB51506 Senecio brasiliensis Less. * Vernonia puberula Less. UPCB52480 Bignoniaceae Jacaranda puberula Cham. * Tabebuia catarinensis A.H. Gentry UPCB50433 Fabaceae Bauhinia angulosa Voq. UPCB7418 Bauhinia microstachya Macbride UPCB29447 Dalbergia frutescens Britton UPCB39690 Galactia speciosa Britton UPCB51369 Machaerium hatschbachii Rudd UPCB39691 Gesneriaceae Sinningia douglasii (Lindl.) Chautems * Iridaceae Crocosmia crocosmiflora N.E.Br. * Sisyrinchium vaginatum Spreng. * Malpighiaceae Byrsonima ligustrifolia A. Juss. UPCB51370 Heteropterys intermedia Griseb. UPCB50618 Hiraea fagifolia A. Juss. UPCB52262 Stigmaphyllon ciliatum A. Juss. UPCB50043 Tetrapterys guilleminiana A. Juss. * Nyctaginaceae Neea pendulina Heimerl UPCB50743 Onagraceae Fuchsia regia (Vand. ex Vell.) Munz * Passifloraceae Passiflora amethystina Mikan UPCB47699 Passiflora haematostigma Mast. UPCB46304 Passiflora mendoncaei Harms UPCB50418 Polygalaceae Polygala lancifolia A. St.-Hil. UPCB43532 Polygala laureola A. St.-Hil. UPCB11619 Polygala paniculata L. UPCB45224 Securidaca sellowiana Klotzsch UPCB11730 Rosaceae Rubus rosaefolius Sm. * Rubiaceae Coccocypselum condalia Pers. * Psychotria vellosiana Benth. UPCB51365 Solanaceae Cestrum corymbosum Schltdl. * Styracaceae Styrax acuminatus Pohl *

128

ANEXO II

Tipos polínicos de espécies vegetais da Mata Atlântica utilizadas para a confecção de uma coleção de referência.

50μm 50μm 50μm A B C

50μm D 50μm E 50μm F

50μm G 50μm H 50μm I

50μm 50μm 50μm J K L

129

50μm 50μm 50μm M N O

50μm P 50μm Q 50μm R

50μm 50μm S T 50μm U

50μm V 50μm W 50μm X 130

50μm 50μm 50μm Y Z α

50μm β 50μm γ 50μm δ

50μm 50μm 50μm ε ζ η

50μm θ 50μm ι 50μm κ

131

50μm λ 50μm μ 50μm ν Figura 41. Amostras polínicas coletadas para identificação dos grãos de pólen encontrados em indivíduos de Monoeca haemorrhoidalis. A - Mandevilla immaculata; B - Baccharis anomala; C - Baccharis megapotamica; D - Erigeron maximus; E - Hypochaeris radicata; F - Mikania hirsutissima; G - Mikania orleansensis; H - Piptocarpha axillaris; I - Senecio brasiliensis; J - Vernonia puberula; K - Jacaranda puberula; L - Tabebuia catarinensis; M - Bauhinia angulosa; N - Bauhinia microstachya; O - Dalbergia frutescens; P - Galactia speciosa; Q - Machaerium hatschbachii; R - Sinningia douglasii; S - Crocosmia crocosmiflora; T - Sisyrinchium vaginatum; U - Byrsonima ligustrifolia; V - Heteropterys intermedia; W - Hiraea fagifolia; X - Stigmaphyllon ciliatum; Y - Tetrapterys guilleminiana; Z - Neea pendulina; α - Fuchsia regia; β - Passiflora amethystina; γ - Passiflora haematostigma; δ - Passiflora mendoncaei; ε - Polygala lancifolia; ζ - Polygala laureola; η - Polygala paniculata; θ - Securidaca sellowiana; ι - Rubus rosaefolius; κ - Coccocypselum condalia; λ - Psychotria vellosiana; μ - Cestrum corymbosum; ν - Styrax acuminatus.

132

ANEXO III

Tabela 5. Imaturos coletados em março/2006, provenientes da área escavada na trilha. † = Imaturos mortos pela ação de fungos; § = Imaturos mortos por causas desconhecidas. Casulos / Larvas Espécie Observações 1 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 2 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 3 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 4 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 5 M. haemorrhoidalis – 6 M. haemorrhoidalis – 7 M. haemorrhoidalis – 8 M. haemorrhoidalis – 9 M. haemorrhoidalis – 10 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 11 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 12 M. haemorrhoidalis – 13 M. haemorrhoidalis – 14 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 15 M. haemorrhoidalis § – 16 M. haemorrhoidalis – 17 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 18 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 19 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 20 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 21 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 22 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 23 M. haemorrhoidalis – 24 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 25 M. haemorrhoidalis – 26 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 27 M. haemorrhoidalis – 28 M. haemorrhoidalis – 29 M. haemorrhoidalis – 30 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 31 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 32 M. haemorrhoidalis § – 33 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 34 M. haemorrhoidalis § – 35 M. haemorrhoidalis † Fungos e F. fimetaria 36 M. haemorrhoidalis – 37 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 38 M. haemorrhoidalis † Fungos e F. fimetaria 39 M. haemorrhoidalis – 40 Tl. gerardi ? § Aspecto desidratado 41 Tl. gerardi ? † Infectado por fungos 42 Tl. gerardi ? † Infectado por fungos 43 Tl. gerardi ? § Aspecto desidratado 44 Tl. gerardi ? § Aspecto desidratado 45 Tl. gerardi ? § Aspecto desidratado 46 Tl. gerardi ? § Aspecto desidratado 47 Tl. gerardi ? § Aspecto desidratado 48 Tl. gerardi ? § Aspecto desidratado 49 Tl. gerardi ? § Aspecto desidratado 50 Tl. gerardi –

133

ANEXO IV

Tabela 6. Imaturos coletados em abril/2006, provenientes da área de nidificação D. † = Imaturos mortos pela ação de fungos; § = Imaturos mortos por causas desconhecidas. Casulos / Larvas Espécie Observações 1 M. haemorrhoidalis † Fungos e F. fimetaria 2 M. haemorrhoidalis – 3 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 4 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 5 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 6 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 7 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 8 M. haemorrhoidalis Infectado por fungos 9 M. haemorrhoidalis – 10 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 11 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 12 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 13 M. haemorrhoidalis – 14 M. haemorrhoidalis § – 15 M. haemorrhoidalis Fungos e F. fimetaria 16 M. haemorrhoidalis – 17 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 18 M. haemorrhoidalis Fungos e F. fimetaria 19 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 20 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 21 Pr. gigas – 22 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 23 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 24 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 25 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 26 M. haemorrhoidalis – 27 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 28 M. haemorrhoidalis – 29 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 30 M. haemorrhoidalis Fungos e F. fimetaria 31 M. haemorrhoidalis – 32 M. haemorrhoidalis – 33 M. haemorrhoidalis – 34 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 35 M. haemorrhoidalis § Presença de F. fimetaria 36 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 37 M. haemorrhoidalis Infectado por fungos 38 M. haemorrhoidalis – 39 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 40 M. haemorrhoidalis Infectado por fungos 41 M. haemorrhoidalis Fungos e F. fimetaria 42 M. haemorrhoidalis § – 43 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 44 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 45 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 46 M. haemorrhoidalis † Fungos e F. fimetaria 47 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 48 Pr. gigas Presença de F. fimetaria 49 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 50 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria

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Tabela 6. Imaturos coletados em abril/2006, provenientes da área de nidificação D. † = Imaturos mortos pela ação de fungos; § = Imaturos mortos por causas desconhecidas. Casulos / Larvas Espécie Observações 51 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 52 M. haemorrhoidalis § – 53 M. haemorrhoidalis Fungos e F. fimetaria 54 M. haemorrhoidalis – 55 M. haemorrhoidalis – 56 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 57 M. haemorrhoidalis § – 58 M. haemorrhoidalis – 59 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 60 M. haemorrhoidalis Fungos e F. fimetaria 61 M. haemorrhoidalis – 62 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 63 M. haemorrhoidalis – 64 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 65 M. haemorrhoidalis – 66 M. haemorrhoidalis – 67 M. haemorrhoidalis Infectado por fungos 68 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 69 M. haemorrhoidalis – 70 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 71 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 72 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 73 M. haemorrhoidalis – 74 M. haemorrhoidalis Fungos e F. fimetaria 75 M. haemorrhoidalis – 76 M. haemorrhoidalis † Fungos e F. fimetaria 77 M. haemorrhoidalis Presença de F. fimetaria 78 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 79 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 80 M. haemorrhoidalis – 81 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 82 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 83 Pr. gigas – 84 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 85 M. haemorrhoidalis – 86 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 87 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 88 M. haemorrhoidalis † Infectado por fungos 89 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 90 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 91 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 92 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 93 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 94 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 95 Tn. distincticollis – 96 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 97 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 98 Tn. distincticollis – 99 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado 100 Tn. distincticollis ? § Aspecto desidratado